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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
VANESSA CARLA COELHO DE LIMA
O PERÍODO DE IMATURIDADE EM MACACOS-PREGO (Sapajus sp.): HABILIDADES
DE FORRAGEIO E REDES SOCIAIS
Dissertação apresentada à Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, para obtenção
do título de Mestre em Psicobiologia.
Natal
2016
VANESSA CARLA COELHO DE LIMA
O PERÍODO DE IMATURIDADE EM MACACOS-PREGO (Sapajus sp.):
REDES SOCIAIS E HABILIDADES DE FORRAGEIO.
Dissertação apresentada à
Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, para obtenção do título de
Mestre em Psicobiologia.
Orientadora: Dra. Renata Gonçalves Ferreira
Natal
2016
Catalogação da Publicação na Fonte
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - Sistema de Bibliotecas
Biblioteca Central Zila Mamede / Setor de Informação e Referência
Lima, Vanessa Carla Coelho.
O período de imaturidade em macacos-prego (Sapajus sp.):
habilidades de forrageio e redes sociais / Vanessa Carla Coelho de
Lima. - Natal, RN, 2016.
96 f. : il.
Orientadora: Prof.ª Dr.ª Renata Gonçalves Ferreira.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Psicobiologia
1. Macacos-prego (Sapajus sp.) - Dissertação. 2. Macacos-prego –
Desenvolvimento - Dissertação. 3. Redes sociais - Dissertação. 4.
Forrageamento - Dissertação. 5. Sequência comportamental -
Dissertação. I. Ferreira, Renata Gonçalves. II. Título.
RN/UF/BCZM CDU 599.822
Título:
O PERÍODO DE IMATURIDADE EM MACACOS-PREGO (Sapajus sp.):
REDES SOCIAIS E HABILIDADES DE FORRAGEIO.
Autora:
VANESSA CARLA COELHO DE LIMA
Data da defesa:
23/05/2016
Banca Examinadora:
___________________________________
Prof. Dra. Briseida Dôgo de Resende
Universidade de São Paulo, SP
___________________________________
Prof. Dra. Maria de Fátima Arruda
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
___________________________________
Prof. Dra. Renata Gonçalves Ferreira
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
Ao meu amado pai, Aldo Dias de Lima.
Agradecimentos
À Renata Ferreira, pelas horas de orientação, apoio, paciência e ensinamentos. Pelo
carinho e amizade, pelo respeito, e acima disso, pela confiança dedicada a mim. Você tem
minha total admiração e gratidão.
À professora Fátima Arruda, pelas excelentes sugestões e correções durante minha
qualificação e pela disposição para participar novamente desse processo.
À professora Briseida Resende, por aceitar o convite e dedicar um tempo à leitura e
avaliação dessa pesquisa.
À minha família, em especial meus amados pais Célia e Aldo (In memoriam), minha irmã
Anne e meu sobrinho Lucas, pelo amor, paciência, cuidado e compreensão nas horas que
não pude estar presente.
À Maria Luiza, eu não estaria aqui sem você ao lado. Obrigada pelo carinho, apoio,
respeito, pelas horas de estudo, e principalmente pela cumplicidade. “You are my
person”.
Ao CoLab - IDSS, em especial à Patrícia Barbalho. Obrigada pela amizade construída em
meio ao trabalho, pelas palavras de apoio em momentos difíceis, pela ajuda com o
SocProg, R, SPSS e pelas muitas risadas.
Aos meus queridos amigos, João Henrique, Marcel, Beron, Wilton, Gleyson, Berg,
Gabriela, Suelayne e Rayane, obrigada por todo carinho e momentos de descontração em
meio ao estresse.
À CNPq pelo apoio financeiro, essencial para a realização desse trabalho.
E a todos os outros, que de alguma forma contribuíram para a realização desse trabalho e
que, porventura, esqueci de mencionar, minhas sinceras desculpas e meu
Muito Obrigada!
Resumo
O estudo do desenvolvimento tem recebido destaque com a crescente aceitação de
novos modelos que defendem que processos comportamentais podem ter um papel
importante no surgimento e manutenção das variações fenotípicas. Essa perspectiva é
particularmente relevante no estudo de espécies que vivem em ambientes socialmente e
ecologicamente complexos, pois é durante o desenvolvimento que os indivíduos
aprimoram o comportamento adequado para sobrevivência diante das condições
imediatas. Nós avaliamos as mudanças nas redes sociais, padrões de forrageamento e
obtenção de comida em macacos-prego imaturos, especificamente analisando as
seguintes hipóteses: 1. Filhotes de macacos-prego exercem atração generalizada em
outros membros do grupo; 2. As relações sociais de fêmeas lactantes são mediadas por
regras de mercado; 3. A eficiência do comportamento alimentar aumenta com o
desenvolvimento; 4. A proximidade social atua como facilitador no comportamento
alimentar. Para isso, foram utilizados dados coletados em um grupo de macacos-prego
(Sapajus sp.) composto por 26 indivíduos, habitantes do Parque Ecológico do Tietê
(PET), com cerca de 20 ha, localizado na Zona leste de São Paulo. As observações foram
realizadas entre os anos de 1999 e 2001, totalizando 304 horas, 18.081 varreduras de
comportamento e proximidade, e 1568 sequências comportamentais. Infantes foram os
mais tolerados entre todos os imaturos, possuindo os mais altos níveis de alcance e força
em suas redes de proximidade, enquanto juvenis a partir do segundo ano de vida
receberam significativamente mais abordagens agressivas. Esses resultados suportam
evidências da alta tolerância aos indivíduos infantes. Entretanto, os resultados não
oferecem suporte ao modelo de que as interações de fêmeas lactantes seguem regras de
mercado, pois essas fêmeas tanto receberam quanto ofereceram mais catação. Nas
análises do comportamento alimentar, foi detectada mudança nas estratégias de obtenção
de alimentos, com infantes fazendo uso da amamentação; juvenis I, adquirindo alimentos
a partir do forrageio de coespecíficos; e juvenis II e III gradualmente aumentando a
porcentagem de tempo dedicada a manipulação do próprio alimento. O sucesso alimentar
de juvenis 1 se correlacionou a centralidade. Entretanto, a centralidade não se
correlacionou à eficiência de forrageio em juvenis acima de 2 anos. Atualmente, a taxa
de mudança ambiental é presumida por exceder a taxa de resposta evolutiva de muitas
populações, sabendo que a plasticidade fenotípica (que inclui a flexibilidade
comportamental) ocorre durante o desenvolvimento dos indivíduos, a tolerância social
para manutenção da coesão do grupo e para o aprendizado de habilidades específicas é
fundamental importância para a aprendizagem de estratégias de sobrevivência dos
indivíduos.
Palavras-chave: desenvolvimento, redes sociais, macacos-prego, forrageamento,
sequência comportamental.
Abstract
The study of development has been highlighted with the growing acceptance of
new models that argue that behavioral processes can play an important role in the origin
and maintenance of phenotypic variation. This perspective is particularly relevant in the
study of species living in socially and ecologically complex environments, because is
during development that individuals improve appropriated behavior for survival in the
face of immediate conditions. We evaluated the changes in social redes and changes in
patterns of foraging and obtaining food in immature capuchin monkeys, specifically
analyzing the following hypotheses: 1. Infants exert widespread attraction to other
members of the group; 2. The social relations of lactating females are mediated by
market forces; 3. The feeding behavior efficiency increases with development; 4. Social
proximity acts as a facilitator in foraging behavior. We used data collected from a group
of capuchin monkeys (Sapajus sp.) inhabitants of the Tiete Ecological Park (PET) (about
20 ha), located on the east side of São Paulo and composed of 26 individuals. The
observations were made between the years 1999 and 2001, totaling 304 hours, 18,081
scans of behavior and proximity, and 1568 behavioral sequences. Infants were the most
tolerated among all immature, having the highest levels of reach and strength in their
proximity redes, while juveniles from the second year of life received significantly more
aggressive approaches. These results support the evidence high tolerance to individual
infants. However, the results do not support the model that the lactating females´
interactions follow market rules, because these females both received and offered more
grooming. In the analysis of feeding behavior we detected changes in obtaining food
strategies, with infants making use of breastfeeding; Juveniles I, getting food scrounging
from foraging conspecifics; and juveniles II and III gradually increasing the percentage of
time dedicated to handling the food by themselves. Infants were more central than at
later ages, and efficiency at this age correlated to centrality. Consistently, the centrality
not correlated to foraging efficiency in juvenile over 2 years. Nowadays, for many
species the rate of environmental changes exceeds the capacity of animals to adapt to
new conditions. Knowing that most of behavioral plasticity occurs during development,
social tolerance for maintenance of group cohesion and for learning foraging skills is
crucial for survival of young individuals.
Keywords: development, social network, capuchin monkeys, foraging, behavioral
sequence.
Índice:
1. Introdução .......................................................................................................................... 10
1.1. O Estudo do Desenvolvimento do Comportamento ............................................... 10
1.1.1. Estudo do desenvolvimento em primatas ........................................................ 14
1.1.2. Hipóteses sobre o lento desenvolvimento dos primatas ................................. 16
1.2. Período Juvenil: aquisição de habilidades .............................................................. 18
1.2.1. Habilidades sociais ............................................................................................ 19
1.2.2. Habilidade de Forrageio ................................................................................... 23
1.3. O macaco-prego ......................................................................................................... 26
1.3.1. Taxonomia, distribuição e descrição: .............................................................. 26
1.3.2. Desenvolvimento ................................................................................................ 27
1.3.3. Desenvolvimento Social ..................................................................................... 28
1.3.4. Desenvolvimento de habilidades de forrageio ................................................. 30
2. Objetivo .............................................................................................................................. 32
2.1 Objetivos específicos: ...................................................................................................... 33
2.2. Hipóteses e Predições: .................................................................................................... 33
3.1 Grupo e Local de estudo: ................................................................................................ 34
3.2 Métodos de amostragem: ................................................................................................ 37
4. Artigo 1. Mudanças em redes sociais de macacos-prego decorrentes do desenvolvimento
..................................................................................................................................................... 39
1. Objetivo: ......................................................................................................................... 44
1.1 Hipóteses: ............................................................................................................... 44
3. Grupo e Local de estudo/ Métodos de amostragem (Ver Metodologia geral) ............. 44
4.Análise de dados: ................................................................................................................ 45
4.1 Análises de redes sociais: ............................................................................................ 45
4.2 Índices de Network: .................................................................................................... 46
5. Resultados: ......................................................................................................................... 48
5.1. Mudanças no padrão de relacionamentos sociais de fêmeas em períodos de
lactação e não lactação ...................................................................................................... 48
5.2. Mudanças no padrão de relacionamentos sociais dos imaturos - (Infância,
Juventude I, II e III) .......................................................................................................... 52
6. Discussão ............................................................................................................................ 55
7. Conclusões: ........................................................................................................................ 59
8. Anexos ................................................................................................................................ 60
1. 5. Artigo 2.Mudanças no comportamento de forrageamento de macacos prego
(Sapajus sp.) imaturos ........................................................................................................... 62
2. Objetivo: ......................................................................................................................... 66
2.1 Hipóteses: ............................................................................................................... 67
3. Grupo de estudo e coleta de dados (Ver metodologia geral) ..................................... 67
4. Métodos .......................................................................................................................... 68
4.1. Análise de dados: ........................................................................................................ 68
4.1.1. Orçamento de atividade alimentar ........................................................................ 68
4.1.2 Sequências comportamental .................................................................................... 69
4.1.3.Centralidade social ................................................................................................... 70
5. Resultados .......................................................................................................................... 71
5. Discussão: ....................................................................................................................... 78
7. Conclusão ........................................................................................................................... 82
8. Anexos ................................................................................................................................ 83
6. Considerações finais .......................................................................................................... 85
7. Referências bibliográficas ................................................................................................. 88
10
1. Introdução
1.1. O Estudo do Desenvolvimento do Comportamento
Em seu trabalho clássico, Tinbergen (1963) ofereceu a perspectiva da ontogenia
como o quarto pilar para o estudo do comportamento animal, marcando assim a chamada
nova síntese da etologia moderna (Crews & Groothuis, 2005). Até então os ‘três maiores
problemas da biologia’ tratados por Huxley (1825-1925) - causa, valor para sobrevivência
e evolução - tornaram-se quatro, com a adição do desenvolvimento como mais uma
questão necessária à completa compreensão de todo e qualquer comportamento estudado.
Segundo o próprio Tinbergen, apesar da clara sobreposição dos campos cobertos por
essas perguntas, uma ciência da Biologia do Comportamento compreensiva e coerente
deveria dar igual atenção para cada uma dessas vertentes e, por consequência, para sua
integração (Tinbergen, 1963, pág. – 411; Barret & Stulp, 2013).
Entre estudiosos do comportamento da primeira metade do século XX, a
abordagem ontogenética vivia uma dicotomia causada pelas diferentes perspectivas
utilizadas por estudantes do comportamento na Europa Ocidental (Etologia) e na América
do Norte (Psicologia experimental) (Crews & Groothuis, 2005). Na Europa, a etologia
era fortemente influenciada pelos estudos de Konrad Lorenz (1903-1989) sobre o
desenvolvimento de padrões motores espécies-específicos, enfatizando o papel da
natureza e do biológico no desenvolvimento comportamental. Enquanto na América do
Norte, a psicologia experimental era liderada por pesquisadores como Skinner (1904-
1990) e a teoria da análise experimental do comportamento, que defendia o caráter
essencialmente aprendido dos comportamentos (Bolhuis,1999).
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O debate natureza versus criação (nature/nurture) durou décadas e só a partir dos
anos 70, com a colaboração de Lehrman pela psicologia experimental, e Tinbergen, pela
Etologia, ele perdeu força para dar lugar a um pensamento integrador e atualmente
prevalecente de que: as predisposições biológicas, existentes em todos os indivíduos, e
sua modulação pelo ambiente (onde genes, fatores internos e externos, incessantemente
interagem uns com os outros), são resultado de um sistema nervoso essencialmente
plástico (Ferreira, 2011; Snell-Rood, 2013). Embora diferenças no comportamento entre
indivíduos possam ser atribuídas às diferenças na contribuição de um desses fatores, cada
agente é importante e indispensável para o desenvolvimento do comportamento
individual (Crews & Groothuis, 2005).
Apesar do estudo sobre o desenvolvimento humano ser frequente sob as
perspectivas da Psicologia Humana e da Medicina, nas ciências biológicas o nascente
interesse na pesquisa do desenvolvimento animal foi posteriormente ofuscado pelo
crescimento de outras áreas como a sociobiologia (com Wilson, em 1975) e a ecologia
comportamental (com Krebs & Davies, em 1978; Stamps, 2003). Apenas recentemente o
tema voltou a ganhar espaço nas pesquisas em Biologia do Comportamento Animal
(Bateson, 2001a).
Esse novo interesse acompanhou a progressiva aceitação de recentes teorias
biológicas, como a Construção de Nicho (Laland, 2004) e a Epigenética (Jablonka, 2004).
Tais modelos defendem que processos comportamentais podem ter um papel maior do
que previamente se suspeitava no desenvolvimento e na manutenção das variações
fenotípicas (intra e interespecíficas). Na proposta da Teoria da Construção de Nicho, os
organismos não apenas adquirem genes de seus ancestrais, mas também uma “herança
ecológica”, um legado de pressões da seleção natural que tem sido modificado pela
construção de nicho de seus ancestrais genéticos ou ecológicos (Laland, 2004). O
12
exemplo clássico é a herança do cupinzeiro pelas gerações seguintes, que passam a
vivenciar temperaturas cada vez mais amenas devido ao crescimento do ninho coletivo.
Ao mesmo tempo, a Epigenética defende que modificações do genoma não reprodutivo
podem ser herdadas pelas próximas gerações, sem que haja modificação na sequência do
DNA durante o desenvolvimento. As células dentro de um mesmo organismo adquirem
e transmitem informações às suas células filhas, e esse processo leva a mudanças
fenotípicas fisiológicas, morfológicas ou comportamentais (Jablonka, 2004).
Processos evolutivos ligados à herança extragenética, como estudos de efeitos
citoplasmáticos, efeitos parentais e herança cultural, tradições comportamentais e legados
ecológicos (i.e. nichos construídos) ocorrem durante o desenvolvimento do indivíduo, e
têm importante papel na evolução das espécies. Bateson e Laland, 2013 defendem que a
herança de fenótipos espécie específicos, bem como, a presença de diferentes fenótipos
dentro de uma mesma população, pedem atenção à recorrência das causas não genéticas
do desenvolvimento. Tais autores revisaram as definições das quatro questões propostas
por Tinbergen, e propuseram mudanças em algumas das nomenclaturas tradicionais.
Valor para sobrevivência, por exemplo, foi proposta a ser chamada de “utilidade atual”.
Segundo os autores, a troca evidenciaria o caráter plástico dos fenótipos, que não
necessariamente se desenvolvem para uma determinada função, mas que podem ter sua
utilidade mudada conforme as necessidades atuais. O desenvolvimento do
comportamento é, segundo essas perspectivas, um momento em que se evidencia e ocorre
a plasticidade fenotípica, mais frequentemente a comportamental.
Segundo Snell-Rood (2013), para ser mais bem entendida, a plasticidade
comportamental deve ser classificada em dois segmentos: plasticidade de ativação, e
plasticidade do desenvolvimento. A primeira se refere ao disparo diferencial de uma rede
neural subjacente quando exposta a diferentes ambientes, ou seja, a mudança em um
13
fenótipo, geralmente comportamental, que pode ser induzido rapidamente em resposta a
um ambiente particular, e igualmente rapidamente revertido (Kasumovic, 2013). A
segunda, que é mais relevante para esse trabalho, se refere ao desenvolvimento de
diferentes fenótipos comportamentais diante de diferentes ambientes. Ou seja, engloba
tudo que é definido como aprendizado ou qualquer mudança morfológica, fisiológica ou
comportamental decorrente da experiência (Snell-Rood, 2013). Sendo bastante relevante
a influência do ambiente juvenil na integração dos fenótipos adultos.
Para ilustrar essa diferença, basta tomar como exemplo o comportamento de se
esconder ou forragear em um ambiente diante da presença ou ausência de um predador.
Essa resposta é resultado da plasticidade de ativação, enquanto o desenvolvimento de
comportamentos relativamente mais “tímidos” ou “ousados” (viés de personalidade),
nesse mesmo contexto, é dependente da plasticidade do desenvolvimento (Kasumovic,
2013).
O ambiente de desenvolvimento pode, inclusive, influenciar o fenótipo adulto de
maneira irreversível dependendo das experiências nos primeiros anos de vida. A tomada
de decisão causada pela exposição a diferentes condições no início do desenvolvimento,
por exemplo, pode levar indivíduos de mesma espécie a trajetórias ontogenéticas
diferentes e acarretar, portanto, em diferentes fenótipos integrados quando adultos
(Kasumovic, 2013). Num viés aplicado desta discussão, uma vez que a taxa atual de
mudança ambiental é presumida por exceder a taxa de resposta de muitas populações
(Hoffmann & Sgro 2011). Atualmente pesquisadores buscam entender como os
organismos reagem frente a ambientes em constantes modificações e, sugerem que a
plasticidade fenotípica é responsável por acompanhar essas mudanças.
14
1.1.1. Estudo do desenvolvimento em primatas
Durante muito tempo, o estudo do desenvolvimento e a história natural dos
primatas infantes e juvenis permaneceram pouco entendidos, e com o status de fase de
vida mais negligenciada na pesquisa moderna em comportamento de primatas (Pereira &
Fairbanks, 1993). Só a partir dos anos 50, com os estudos de Harry Harlow (Harlow &
Zimmermann, 1959) sobre o apego infantil e o papel da díade mãe-filhote no
desenvolvimento de macacos rhesus, o tema passou a ganhar espaço dentro das pesquisas
científicas. Ainda assim, após anos do estudo moderno da ecologia e comportamento de
primatas, o período de imaturidade ainda permanece como uma das fases menos
compreendidas do ciclo de vida desses animais (Pangel & Harvey, 1993, Peternelli,
2009).
Esta é uma situação contraditória visto que a história de vida dos primatas é
marcada pelo prolongamento no desenvolvimento (Kappeler et al, 2003). Os ciclos de
vida desses animais são mais extensos, quando ajustados ao tamanho do corpo,
apresentam longos períodos de gestação, baixas taxas reprodutivas, extensas taxas de
crescimento (pré e pós natal), maturação sexual tardia, baixas taxas de mortalidade,
grandes recém nascidos e um tempo de vida mais longo do que o previsto para o seu
tamanho corporal (Walker et al, 2006). Características essas que distinguem a Ordem
primata das demais. Os filhotes de primatas são altriciais, e, portanto, dependem do
cuidado materno e/ou alo-materno para realizar atividades básicas como: alimentação,
regulação de temperatura em determinados ambientes, e locomoção durante, pelo menos,
as primeiras semanas de vida (Pereira & Fairbanks, 2002, Isler & van Shaik, 2012).
A teoria do ciclo de vida (Life history theory) busca compreender a diversidade
nos atributos ligados à aptidão de um organismo. Esta perspectiva propõe que a seleção
15
natural deve favorecer os ciclos de organismos nos quais os recursos são alocados entre
crescimento, manutenção e reprodução, de maneira que se potencialize o sucesso
reprodutivo do indivíduo (Pereira & Fairbanks, 1993; Joffe, 1997, Jones, 2011). Logo, a
manutenção de um período no qual uma grande quantidade de tempo e energia é
depositada, sem que a reprodução possa acontecer, levantou questões a respeito das
condições sob as quais essas características seriam adaptativas (Pereira, 1993, Jones,
2011). Além dos custos inerentes à redução de aptidão reprodutiva, o longo período de
imaturidade expõe o animal a outros riscos, prologando uma fase de vida bastante
vulnerável, na qual os indivíduos possuem menor tamanho corporal e encontram-se mais
propensos à predação e à falta de alimentos (Janson & van Schaik, 1993, O’Mara, 2015).
Duas principais teorias procuram explicar a variação da idade na qual a
maturidade sexual é alcançada (Pagel & Harvey, 1993; Peternelli, 2009, Jones, 2011). A
primeira delas defende que um dos fatores que influenciam a variação dentro do contínuo
de ciclos mais rápidos (altas taxas de natalidade, vida curta e rápido desenvolvimento) e
mais lentos de desenvolvimento (baixas taxas de natalidade, vida longa e lento
amadurecimento) é o tamanho corporal. Nesse sentido, de um ponto de vista alométrico,
animais maiores possuem ciclos de vida mais lentos (estrategistas K) do que animais
menores (estrategistas R) (Pagel & Harvey, 1993). Já a segunda teoria propõe uma visão
demográfica para explicar essa variação. De acordo com essa ideia, espécies com ciclos
de vida mais curtos, ou submetidos a altas taxas de mortalidade possuem uma tendência
para que a maturação sexual seja precocemente atingida (Janson & van Schaik, 1993).
Dessa forma, garantindo o sucesso reprodutivo dentro de um trade-off entre crescimento
e reprodução. Primatas, portanto, teriam um prolongado período de imaturidade porque
são considerados mamíferos de grande porte, em sua maioria, e estão submetidos a taxas
de mortalidade mais baixas, o que favoreceria o investimento em crescimento. Entretanto,
16
durante o desenvolvimento dos primatas, as taxas de crescimento são muito baixas, o que
é contraditório à ideia de usar o tempo para “crescer mais”, visto que esse tempo não
resulta em indivíduos muito grandes quando adultos.
1.1.2. Hipóteses sobre o lento desenvolvimento dos primatas
Quatro principais hipóteses oferecem explicações a respeito das causas do longo
período de imaturidade em primatas. Três delas levando em consideração a forte
correlação entre idade da maturidade sexual e tamanho do cérebro (Barton, 1999, Dunbar,
2014).
A hipótese da “necessidade de aprendizagem” (needing to learn) é a mais antiga
delas, e relaciona o prolongamento do desenvolvimento juvenil de primatas à alta
complexidade física e social na qual esses indivíduos estão inseridos. Ou seja, partindo
da premissa de que cérebros grandes foram selecionados em animais que estavam diante
de ambientes físicos e sociais complexos, o atraso no desenvolvimento seria uma resposta
à necessidade de aprender sobre eles (Joffe, 1997; Ross & Jones, 1999; Walker et al,
2006; Dunbar, 2014).
A hipótese do crescimento limitado pelo cérebro (brain growth constraint)
postula que, independentemente de sua função (aprender ou manter o equilíbrio), por ser
um órgão energeticamente caro, a evolução de um período de desenvolvimento
prolongado é uma resposta ao tempo necessário para crescer, compensando o custo de
crescimento e manutenção do tecido nervoso (van Schaik & Deanner, 2003).
Uma terceira possível explicação é chamada de hipótese de aversão ao risco
(Juvenile risk aversion). Essa teoria estabelece que o lento padrão de crescimento em
17
primatas evoluiu como resposta à competição por alimentos. Num ambiente com alta
competição, aqueles indivíduos que possuíam taxas metabólicas mais lentas obteriam
vantagens na luta pela sobrevivência diante das condições desfavoráveis (Janson & van
Schaik, 1993, O’Mara, 2015). Ou seja, um trade-off entre crescimento e o risco de morrer
de fome.
A última hipótese argumenta que as baixas taxas de crescimento são devidas à
limitação da quantidade de energia metabólica que a mãe pode oferecer ao crescimento
do feto, em suporte ao crescimento do cérebro (Leigh, 2004).
Comparações entre primatas do Velho e Novo mundo mostram diferenças no
padrão de crescimento do cérebro. Segundo Leigh (2004), em primatas do Velho Mundo,
fêmeas assumem durante a gravidez os custos metabólicos em suporte ao crescimento do
cérebro de sua prole. Enquanto em primatas no Novo Mundo e grandes primatas (Apes),
o crescimento do cérebro é mais uniformemente dividido entre os períodos pré e pós natal.
Essa distinção é explicada por dois fatores: i. O custo da lactação parece ser mais alto nos
grandes primatas e em PNM; ii. Crescimento pós natal abre a possibilidade de que os
custos sejam repassados à própria prole, ou a outros indivíduos do grupo.
Assim, fêmeas de espécies com maturação tardia podem investir mais no
crescimento do cérebro do feto, devido a redução dos custos pessoais diante do tempo
que ela teve para se desenvolver. Enquanto fêmeas de espécies que maturam
relativamente mais rápido, dão à luz infantes com cérebros menores, que irão se
desenvolver por muito tempo após o nascimento, transferindo os custos à própria prole
ou a outros indivíduos do grupo através do cuidado alo-parental. Em calitriquídeos, por
exemplo, o cuidado alo-parental, característico das espécies permite que as fêmeas
tenham mais filhotes do que conseguiriam sem o auxílio de coespecíficos (Garber e
Leigh, 1997). Em pesquisa com primatas do Novo Mundo, Ross (1991) chegou a
18
classificar o frequente cuidado alo-materno nessas espécies como pré-requisito para as
altas taxas de crescimento pós natal. Entretanto, em 2003, a mesma autora concluiu que,
embora exista uma relação entre o cuidado alo-parental, a taxa de crescimento dos filhotes
e a idade do desmame, isso não resulta em uma maturação mais rápida do que em espécie
sem esse tipo de cuidado.
As teorias não são mutuamente excludentes, sendo evidente o relacionamento
entre elas (Guns et al, 2008). Como por exemplo, a de crescimento limitado pelo cérebro
e a de necessidade de aprendizagem, ou mesmo entre a de baixas taxas metabólicas (risk
aversion) e a necessidade de aprendizagem (needing to learn): o pequeno tamanho pode
resultar na ausência de habilidades específicas para a extração de alimentos de difícil
acesso. Contudo, qualquer que tenha sido a pressão seletiva para o longo período de
imaturidade nos primatas, pouco se sabe sobre a ecologia desses animais nessa fase da
vida.
1.2. Período Juvenil: aquisição de habilidades
Um dos focos do estudo dos primatas imaturos é entender como eles desenvolvem
habilidades durante a infância, através de adequações ontogenéticas, que eventualmente
os ajudam a melhorar a aptidão (Janson & van Schaik, 1993, O’Mara, 2015). Ou seja,
embora não possam contribuir com o próprio sucesso reprodutivo, infantes e juvenis
podem aumentar sua aptidão ao maximizar as chances de alcançar a idade ou tamanho
certo para o acasalamento.
Imaturos estão imersos em diversas restrições causadas por fatores como:
inexperiência, limitações fisiológicas ou morfológicas e competições intra-grupo e,
19
portanto, devem ser capazes de usar da flexibilidade alimentar e comportamental para
sobreviver até adquirir tamanho, força e agilidade para realizar um forrageio mais
eficiente e alçar posições dentro do grupo.
1.2.1. Habilidades sociais
A Ordem primata exibe uma impressionante variedade de sistemas sociais,
abrangendo desde espécies em que os membros vivem solitariamente, até espécies nas
quais os membros vivem em grandes grupos (Isbell & Young, 2001). Essa diversidade
não é evidente apenas entre espécies, podendo ser verificada dentro de uma única espécie,
e ainda dentro de populações (Kapeller & van Schaik, 2002).
Segundo Hinde (1976), um sistema social é definido como um conjunto de
indivíduos coespecíficos que interagem entre si regularmente. Para o completo
entendimento de um sistema social é necessário levar em conta três elementos
fundamentais: i. a organização social, que define o tamanho, a composição sexual e a
coesão espaço temporal da sociedade; ii. A estrutura social, que se refere aos padrões de
interações entre os membros de uma sociedade (Redes sociais), como, por exemplo, a
hierarquia, a formação de coalisões ou os padrões de catação; e iii. O sistema de
acasalamento, que descreve um subconjunto de relações sociais e suas consequências
reprodutivas e genéticas dentro da população (Kapeller & van Schaik, 2002). A análise
dessas três dimensões indica o tipo de sociedade na qual o indivíduo se desenvolve. Essas
definições e as categorias resultantes, entretanto, focam em machos e fêmeas adultos e
consideram pouco a participação de infantes e juvenis. Presumivelmente, devido ao
histórico foco em sistemas de acasalamento para explicar os sistemas sociais (Kapeller &
van Schaik, 2002).
20
Em sociedades complexas, como as formadas pela maioria das espécies dessa
ordem, as atividades cotidianas dos animais ocorrem em meio a um ambiente de
interações e relações com coespecíficos que, apesar de estáveis, não são estáticas e
mudam a depender de eventos estocásticos (ex. predação de algum indivíduo no grupo)
ou de estados fisiológicos (ex.: lactação e desenvolvimento). Os animais unem-se de
diferentes maneiras, permitindo a troca de informações e o aprendizado social (Lehmann
& Ross, 2011). Hinde (1983) ressalta que o comportamento que um indivíduo apresenta
depende em parte de suas próprias características e em parte de com quem ele interage.
Ou seja, a natureza dos participantes (propensão para formar relações dentro ou entre
classes de idade/sexo), afeta as interações nas quais eles estão inseridos. E cada interação
dentro de uma relação pode afetar interações subsequentes.
Animais muito jovens, por exemplo, tipicamente, mantêm contato próximo com
suas mães e, quando um provável pai está disponível, normalmente empregam muito
tempo se associando a ele (Janson & van Schaik, 1993). Essa tendência de procurar a
companhia de adultos tolerantes é explicada em termos da necessidade de segurança por
parte dos infantes. Cheney (1978 citada por Janson & van Schaik, 1993), verificou que
fêmeas imaturas de babuínos direcionavam muita catação às fêmeas adultas dominantes,
enquanto machos de mesma idade catavam fêmeas adultas subordinadas com maior
frequência. A autora sugere que esse comportamento é adaptativo para as fêmeas, pela
formação de vínculos com dominantes em espécies com filopatria de fêmeas. E para os
machos, por formar relacionamentos com fêmeas com as quais eles poderão mais
provavelmente acasalar no futuro, sem a interferência de um macho dominante.
A influência e participação de infantes e juvenis na dinâmica social do grupo têm
sido demonstradas por diversas pesquisas. O desenvolvimento do relacionamento entre
mãe-filhote é o mais bem estudado em grupos de primatas e outros animais (Hinde, 1983).
21
Indivíduos recém nascidos - notavelmente durante os três primeiros meses de vida, são
reconhecidos como fontes de considerável atratividade para outros membros.
Principalmente fêmeas que, comumente, catam mães na tentativa de tocar, manipular,
cheirar ou inspecionar seus infantes (Nicolson, 1987, Mastripieri, 1994a, Matsumura,
1997, Henzi & Barrett, 2002, Tiddi et al, 2010).
Em primatas do Velho Mundo (PVM), essa atratividade costuma caracterizar os
imaturos como uma valiosa e restrita “mercadoria”, sobre a qual, fêmeas lactantes
exercem controle de acesso (Henzi & Barrett, 2002, Frank & Silk, 2009, Wei et al, 2013),
e podem adquirir benefícios sociais fazendo uso do “valor de mercado” de sua prole
(Henzi e Barrett, 2002, Wei et al, 2013). Segundo a teoria do Mercado Biológico
(Biological Market), as decisões de negociação entre parceiros são influenciadas pela
“taxa de câmbio” atual, que é afetada pela oferta e demanda de bens e serviços, e pela
capacidade das partes interessadas em superar seus concorrentes (Noe & Hammerstein,
1994). Assim, na perspectiva de um mercado infantil, as negociações entre fêmeas
lactantes, e suas possíveis “parceiras de negócio”, são influenciadas por fatores como: a
quantidade de infantes disponíveis (Henzi & Barrett, 2002), a posição hierárquica das
fêmeas interessadas (Fruteau et al, 2009); e a idade do infante a ser manipulado (Wei et
al, 2010).
Outras pesquisas, entretanto, não conseguem identificar relações de mercado e
destacam a atração pelos imaturos como fator importante na formação de vínculos
duradouros entre as fêmeas, que aumentam o próprio fitness direto e indireto, devido ao
cuidado alo-parental oferecido aos seus filhotes (Silk et al, 2003).
Em primatas do Novo Mundo (PNM), a existência de um mercado de infantes é
ainda um assunto pouco explorado, mas pesquisas já demonstraram que a presença de
indivíduos imaturos influencia o comportamento social de outros componentes do grupo.
22
Nesses primatas, a ausência de um efeito de mercado (Tiddi et al, 2010), bem como o não
conhecimento dos benefícios a longo prazo dos comportamentos oferecidos às fêmeas
lactantes (Slater et al, 2007), levou pesquisadores a propor novas explicações para essa
atratividade infantil, como por exemplo, o uso das abordagens afiliativas como sinal de
boa intenção para a mãe durante interações tensas, como a manipulação de seu filhote
(Slater et al, 2007; Tiddi et al, 2010).
Entre os juvenis o status de popularidade é diferente daquele apresentado pelos
infantes. Para entender o desenvolvimento social desses indivíduos, é necessário
compreender as características do grupo social no qual eles estão inseridos. Um fator
primordial na formação das relações entre juvenis e adultos é o padrão de dispersão da
espécie em questão. Em sociedades com filopatria de fêmeas, a formação de vínculos e
associações entre indivíduos se desenvolve de maneira diferente daquela de grupos
patrifocais (Strier, 1993). Em cercopitecídeos, por exemplo, fêmeas herdam a posição
hierárquica de suas mães, por se tratar de um sistema social matrilinear. Nesses sistemas
sociais a participação de fêmeas adultas em disputas envolvendo imaturos reitera uma
hierarquia entre os jovens semelhantes às de suas mães (O’Brien & Robinson, 1993).
Assim, os estudos com espécies de PVM com filopatria de fêmeas mostram que
juvenis mais velhas brincam menos agressivamente entre elas, e mostram maior interesse
em relações com infantes. Elas se tornam mais engajadas em interações afiliativas com
outras fêmeas (especialmente dentro de sua própria matrilínea) e parecem interessadas na
formação de alianças com fêmeas relacionadas ou não, que sejam de alto ranking (Nash,
1993). Além disso, é mais provável que fêmeas adultas formem coalizões com uma fêmea
jovem, contra uma fêmea não aparentada e menos provável que direcione agressão a um
jovem aparentado. Já entre os machos, juvenis formam menos alianças com fêmeas,
aparentadas ou não, e essas relações tendem a enfraquecer ao longo do tempo. Para
23
espécies onde o viés sexual de dispersão é invertido, dados sugerem que as diferenças
sexuais entre juvenis são inversas (Nash, 1993). Contudo, em ambos os casos, juvenis
exibem forte atração por indivíduos da mesma idade (Strier, 1993).
1.2.2. Habilidade de Forrageio
Durante a infância, primatas, assim como todos os outros mamíferos, conseguem
sua nutrição através do leite materno. Entretanto, quando desmamados, os jovens passam
a ser responsáveis pela localização, obtenção e processamento de seu alimento, o que
pode resultar em uma queda na energia obtida por esses indivíduos (Fragaszy & Bard,
1996). Dessa forma, as habilidades necessárias para compensar essa perda devem ser
adquiridas ao longo do desenvolvimento (Joffe, 1997, Peternelli, 2009).
Com a idade, as habilidades de forrageio de juvenis aumentam significativamente.
Embora parte dessa melhora esteja relacionada a mudanças no tamanho, muito se deve a
mudanças em experiência, através de processos de observação direta, tentativa e erro e
prática (Jason & van Schaik, 1993).
Conforme assumem maior independência materna, os imaturos são forçados a se
adequar em um mundo fundamentalmente determinado por seus coespecíficos adultos.
Esses animais enfrentam desafios pela competição de recursos monopolizáveis (Izar,
2004), que os submete ao risco de inanição, bem como, pela maior exposição aos riscos
de predação, já que dedicam mais tempo ao forrageio e menos a vigilância (Janson & van
Schaik, 1993, Peternelli, 2009).
Pesquisas apontam que a eficiência de forrageio de indivíduos imaturos é inferior
à dos adultos (Janson & van Schaik, 1993, Gunst et al, 2008). Essa menor competência
24
é, segundo esses autores, devido ao menor tamanho corporal, e por consequência, menor
força, além da falta de experiência. Esses fatores limitam o uso de determinados
alimentos, forçando esses indivíduos a investir consideravelmente mais tempo em
forrageio para alcançar suas demandas metabólicas, quando comparados a coespecíficos
adultos de tamanho semelhante (Gunst et al, 2008).
Apesar de imaturos geralmente imitarem ou seguirem o comportamento de
adultos, provando alimentos que eles habitualmente comem, a ausência de força e
habilidades específicas faz com que esses indivíduos evitem certos tipos de alimentos e
substratos de forrageio, o que implica em desproporcional ingestão de nutrientes. E,
embora imaturos em algumas ocasiões explorem alimentos que não são comidos pelos
adultos, a maioria desses itens raramente é novamente ingerida e contribui muito pouco
para o ganho energético (Janson & van Schaik, 1993).
Essa menor eficiência de forrageio pode levar a consequências fatais. Em pesquisa
com babuínos, por exemplo, períodos de seca prolongados causaram um aumento na
mortalidade até quatro vezes maior entre os imaturos do que entre indivíduos adultos e
subadultos (Hamilton, 1985, citado por Janson & van Schaik, 1993).
A condição de risco dos imaturos em períodos desfavoráveis de disponibilidade
de alimentos pode se refletir nas estratégias sociais adotadas por adultos para reduzir o
impacto da competição intra-grupo. Ferreira et al, 2006, por exemplo, encontraram
formação de coalizões protecionistas em um grupo de Cebus (Sapajus) apella, com o
macho dominante intervindo em conflitos entre juvenis e outros machos, proteção que
ocorreu preponderantemente em situações de forrageio.
A aprendizagem social tem um importante papel na aquisição do conhecimento
por parte dos imaturos (Visalberghi & Adessi, 2003, Galloway et al., 2005). Estudos
25
demonstram que primatas inexperientes se comportam de forma intensamente curiosa a
respeito do que os outros indivíduos estão comendo. Infantes, por exemplo, habitualmente
cheiram a boca de suas mães enquanto elas comem, e apesar de menos evidente com o
passar do tempo, esse interesse permanece nos juvenis ao longo do desenvolvimento
(Jason & van Schaik, 1993). A aprendizagem socialmente mediada determina a maneira
como os alimentos são localizados, escolhidos e processados, influenciando, inclusive, o
surgimento e disseminação de tradições comportamentais (Fragaszy et al, 2004). Tal
aprendizagem é diretamente influenciada pelos padrões de proximidade entre imaturos e
outros membros do grupo (Resende, 2004).
Em síntese, segundo MacKinnon (2006), quatro teorias podem ser utilizadas para
explicar os padrões de forrageamento e escolha de dieta de primatas imaturos. A aversão
ao risco, que limita a quantidade de energia obtida; O aprendizado social, que leva os
indivíduos juvenis a associarem suas dietas às daqueles indivíduos próximos a eles; A
ausência de habilidades essenciais especificas, que limita a obtenção e processamento de
determinados alimentos; e as demandas nutricionais específicas da idade.
26
1.3. O macaco-prego
1.3.1. Taxonomia, distribuição e descrição:
O gênero tradicionalmente chamado de Cebus, abrange os animais pertencentes à
ordem Primata, família Cebidae, sub-família Cebinae. Atualmente o clado é dividido em
dois subgrupos Cebus e Sapajus (Silva Jr., 2005; Wilson & Reeder, 2005; Boubli et al.,
2012). No sub-gênero Sapajus encontram-se as espécies cujos indivíduos possuem um
proeminente “topete” na cabeça, molares e estrutura corpórea mais robusta, e no Cebus
as espécies gráceis, ou seja, aquelas que não possuem essas características morfológicas.
Os Sapajus são popularmente conhecidos como macacos-prego, e 8 espécies são
atualmente descritas para o grupo (S apella, S. macrocephalus, S libidinosus, S. cay, S.
xanthosternos, S. robustus, S. nigritus e S. flavius) (Boubli et al., 2012).
A distribuição geográfica desses animais abrange grande parte da América do Sul,
ocorrendo na Venezuela, Brasil, Guiana Francesa, Guiana, Suriname, Equador, Peru,
Bolívia, Colômbia e Argentina (Fragaszy et al., 2004). No Brasil, onde são encontradas
praticamente todas as espécies do gênero, uma enorme diversidade de habitat é ocupada
por esses animais, com espécies ocorrendo desde ambientes como a floresta Amazônica
até a Caatinga Nordestina, o que demonstra a incrível capacidade adaptativa desses
macacos.
Morfologicamente, macacos-prego são primatas de porte médio, peso entre 2,5 e
5kg, membros superiores e inferiores de aproximadamente mesmo tamanho, grandes
cérebros relativos ao tamanho do corpo e cauda semi preênsil. O dimorfismo sexual é
moderado, mas durante a infância, o clitóris da fêmea e o pênis do macho possuem
aproximadamente o mesmo tamanho, o que dificulta a identificação do sexo nos infantes
(Fragaszy et al, 2004). São quadrúpedes arbóreos, mas também costumam forragear no
27
chão e são provavelmente os mais onívoros dos primatas neotropicais, reconhecidos por
suas habilidades de se ajustar facultativamente a proporção de plantas e matéria animal
em suas dietas de acordo com as circunstâncias sazonais locais (Fragaszy et al., 2004).
Atualmente, todas as espécies de macacos-prego enfrentam, em maior ou menor
grau, o problema da fragmentação de habitat e remoção da natureza para cativeiros
residenciais ou institucionais. Duas espécies estão atualmente ameaçadas de extinção: S.
flavius e S xanhtosternos devido à fragmentação de seu habitat (Lynch-Alfaro, Izar,
Ferreira, 2014).
1.3.2. Desenvolvimento
Considerando uma expectativa de vida de 40 anos, cerca de 3% do total da vida
de um macaco-prego corresponde a infância e 10% ao período juvenil (Fragaszy &Bard,
1997). O período gestacional varia de acordo com o tamanho do corpo, como acontece
com outros mamíferos placentários, e pode variar entre as espécies, com gestações
durando de 155 a 162 dias. O cérebro é relativamente grande para o peso corporal (cérebro
do neonato/peso corpo), e cresce proporcionalmente mais após o nascimento do que os
cérebros de outros macacos (Fragaszy et al, 2004).
Os recém-nascidos são parcialmente dependentes de suas mães, sendo incapazes
de regular a própria temperatura quando abaixo de 32° e demonstram dificuldades para
controlar a postura corporal nas primeiras semanas de vida, além de necessitarem da mãe
ou de cuidadores para conseguir alimento (Fragaszy et al., 2004). Quando muito
pequenos, os animais gastam a maior parte do tempo dormindo ou sendo amamentados.
28
Com o passar das primeiras semanas, as habilidades motoras aumentam conforme o
infante começa a passar mais tempo sem sua mãe.
1.3.3. Desenvolvimento Social
O desenvolvimento social se inicia logo após o nascimento, quando a tolerância e
o interesse aos infantes são grandes por parte dos outros indivíduos no grupo. As
primeiras interações são de natureza unidirecional, porém, dentro de poucas semanas, os
infantes passam a ter um papel mais ativo na vida social e começam a iniciar contatos e
formar vínculos (Fragaszy et al. 2004), os quais podem persistir até a idade adulta
(O’Brien & Robinson,1993). Infantes brincam mais frequentemente com outros infantes,
abordam indivíduos que estão comendo e manipulam objetos no ambiente. Apesar do
interesse generalizado que despertam, irmãos e outros parentes são mais tolerados às
aproximações, do que animais não aparentados (Fragaszy et al., 2004). Admite-se que
juvenis de até 2 anos possuem acesso irrestrito a todos os membros do grupo e vivem um
universo social bastante tranquilo e favorável (Fragaszy et al., 2004; Byrne & Suomi,
2009).
Existe cuidado alo-parental na forma de transporte do filhote (Fragaszy et al.
2004), alo-amamentação (Baldovino & Bitetti, 2007), partilha de alimento (Ferreira et al,
2002) e defesa contra agressores (Ferreira et al, 2006). Com o passar do segundo ano de
vida, entretanto, as rejeições aos contatos dos juvenis passam a ser mais frequentes
(Verderane, 2005). O macaco-prego recém-desmamado deve enfrentar o desafio da perda
de privilégios diante da inevitável diminuição de interesse por parte dos outros indivíduos
do grupo (Pereira 1993), e precisa adquirir e desempenhar habilidades sociais e de
forrageio satisfatórias para sobreviver a essas mudanças. Conforme ficam mais velhos,
29
juvenis assumem padrões sociais mais adultos, incluindo comportamento sexual,
interações agressivas e participações em interações intra-grupo (Fragaszy et al, 2004).
A catação constitui a mais comum forma de interação afiliativa em macacos
prego e a mais frequente abordagem de mães aos filhotes (Weaver & de Waal,2003). Esse
comportamento é recebido em alta frequência por indivíduos imaturos, principalmente
durante o primeiro ano de vida, e só começa a ser oferecido por eles a após os 12 meses
de idade (Verderane, 2005).
Fêmeas dominantes, preferencialmente dão suporte em coalisões a fêmeas juvenis
aparentadas (irmãs e filhas), o que sugere a importância do parentesco e do sexo no
desenvolvimento da posição hierárquica de juvenis (Robinson, 1981), bem como, na
redução nas taxas de agressão recebidas. Além disso, como a fêmea dominante ocupa
uma posição central no grupo, enquanto outras fêmeas adultas são periféricas, ela
frequentemente está próxima quando um juvenil precisa de suporte em coalisões. Machos
adultos protegem filhotes em disputas de forrageio contra indivíduos mais velhos
(Ferreira et al, 2006). Como regra geral, infantes e juvenis interagem mais com indivíduos
aparentados, particularmente a mãe, mas isso não impede que os imaturos se envolvam
em interações com outros membros do grupo, especialmente em brincadeiras (O’Brien,
1991). Segundo Ferreira (2003), o padrão de atração social parece ser mais dependente
de hierarquia para indivíduos adultos, e necessidades semelhantes para os imaturos, do
que de parentesco. Juvenis são particularmente interessados no macho alfa e podem
direcionar comportamentos amigáveis exclusivos a esses indivíduos (Fragaszy et al,
2004).
30
1.3.4. Desenvolvimento de habilidades de forrageio
Adams-Curtis & Fragaszy (1997), descrevem o desenvolvimento das habilidades
manipulativas no decorrer dos primeiros 6 meses de vida. Segundo Fragaszy et al. (2004),
infantes mordem objetos sólidos já nos primeiros meses e, naturalmente, ingerem alguns
pedaços, além de obterem pequenas sobras de outros indivíduos do grupo. E,
provavelmente devido a seu intrínseco interesse em manipulação, ou sua menor eficiência
em obter o alimento, são forrageadores extremamente persistentes. O período de 2 a 4
meses é considerado como um marco de notável crescimento no controle motor, com
aumento na frequência de atividades manuais em até 4 vezes. No período de 17 a 24
semanas o repertório de ações se expande para incluir todos as atividades adultas.
Pesquisas demonstram (Verderane, 2005; Peternelli, 2009; Winandy; 2012) que
indivíduos imaturos diferem bastante nesses aspectos do comportamento quando
comparados a coespecíficos adultos, ressaltando a importância de se entender o momento
e as mudanças que levam a essa transição. Verderane (2005), em seu trabalho sobre o
desenvolvimento de macacos prego infantes, realizado no Parque Ecológico do Tietê,
encontrou que alguns filhotes adicionaram alimentos sólidos às suas dietas logo no
segundo mês de vida, e no terceiro, todos já faziam uso desse tipo de comida. No quinto
mês, infantes já dedicavam a mesma proporção de tempo que os adultos ao
comportamento de forrageio. Entretanto, a autora afirma que esse resultado não significa
que os infantes estivessem obtendo o mesmo ganho energético, nem ingerindo os mesmos
alimentos que os adultos.
Fragaszy & Boinski (1995), ressaltam que adultos, em muitos casos, não fazem
uso de técnicas diferentes daquelas usadas pelos jovens para obter e processar
determinados tipos de alimentos. O que parece faltar aos juvenis é a força e precisão
31
necessária para repetir o mesmo processo. A capacidade de se locomover por conta
própria é totalmente alcançada por volta dos 12 meses ou mais cedo, e tem importante
papel no aparecimento de ações que exigem mais força e balanço no movimento dos
quatro membros. Fragaszy (2004) ainda ressalta que a alta frequência do comportamento
de manipulação espontânea em juvenis de cativeiro, bem como, a persistente atividade de
forrageio em ambientes naturais, mesmo com baixa eficiência, demonstra que jovens
macacos prego adquirem adaptações ontogenéticas para lidar com os desafios da
imaturidade.
Um dos caminhos seguidos pelos jovens para obter alimento acontece através do
suporte social. O realce de estímulo, ou seja, a preferência por forragear em ambientes
que eles viram outros forrageando (Drapier et al.,2003) têm importante papel nesse
contexto. Imaturos são propensos a se alimentarem ao mesmo tempo e próximos a outros
indivíduos, levando a descoberta das mesmas fontes de alimento e ao refinamento das
técnicas de procura e manipulação. Eles podem ainda cheirar a boca de outros animais do
grupo, ou comer pequenos pedaços deixados por eles. As relações de proximidade dos
indivíduos imaturos têm, portanto, importante papel no desenvolvimento de habilidades
de forrageio através das oportunidades de aprendizagem social; quanto mais tempo dois
indivíduos permanecem em proximidade, maiores as chances de que um adquira
informações do outro (Resende et al, 2004b).
A tolerância social característica de grupos de macacos-prego (Izar, 1994, Ferreira
et al 2008), permite que indivíduos imaturos adquiram alimentos a partir de coespecíficos
mais velhos, seja por partilha direta, ou scrounging (pegar alimento descartado por outros
indivíduos (surrupio) -Ferreira et al, 2002). Além disso, macacos-prego exibem
habilidades manipulativas mais elaboradas baseadas no estilo de forrageio extrativista e
fazem uso de ferramentas para alcançar presas de difícil acesso (Resende, 2004; Ottoni
32
& Izar, 2008; Perry, 2011). Suas habilidades manipulativas podem ir desde
comportamentos extremamente fortes, como bater objetos ou alimentos duros contra uma
superfície, até outros extremamente delicados, como retirar pequenos invertebrados de
buracos utilizando pequenos galhos (Fragaszy et al., 2004).
Resende (2004), em seu estudo sobre o desenvolvimento de comportamentos
manipulativos de macacos prego, observou que o sucesso para quebra de cocos só foi
obtido após dois anos de idade, e ainda assim, com índices inferiores aos de indivíduos
adultos.
Num estudo com macacos da espécie (Sapajus apella), (Gunst, Boinski &
Fragaszy, 2010), verificaram que o comportamento de extrair larvas de bambus utilizando
um graveto como ferramenta de acesso foi pouco observado no repertório dos infantes e
que a completa aquisição das técnicas necessárias a esse comportamento só foi adquirida
por volta dos 6 anos, evidenciando a complexidade dessas tarefas e a importância do
aprendizado durante o desenvolvimento para adquiri-las.
2. Objetivo
O presente trabalho teve por objetivo investigar o perfil do desenvolvimento de
macacos prego durante a infância e juventude, com ênfase nas mudanças nas redes sociais
(capítulo1) e no comportamento alimentar (capítulo 2).
33
2.1 Objetivos específicos:
1. Investigar as diferenças nas redes sociais (relações de catação, agressão e
proximidade) de indivíduos imaturos em diferentes categorias etárias. 2. Verificar
se/como a presença do filhote influencia as redes sociais de sua mãe. 3. Comparar animais
de diferentes categorias etárias quanto ao padrão de comportamentos alimentares e a
sequência comportamental de forrageio.
Para isso, foram testadas as seguintes hipóteses e suas respectivas previsões:
2.2. Hipóteses e Predições:
Hipótese 1. Os filhotes de macaco prego exercem atração generalizada e recebem
cuidados de vários membros do grupo, portanto, predizemos que:
1) Infantes a) são alvo de maior frequência de abordagens amigáveis, quando
comparados aos indivíduos em outras fases da juventude; (b) Os índices de
proximidade de indivíduos infantes são mais altos do que os de animais em fases
posteriores do desenvolvimento. (c) Entre os infantes, os filhos de fêmeas dominantes
possuem índices de proximidade mais altos que os filhos de fêmeas subordinadas. (d)
Jovens de sexos diferentes possuem relações de proximidade diferentes, com jovens
fêmeas dispondo de relações mais próximas do que machos, durante o
desenvolvimento, devido a filopatria de fêmeas nas espécies em questão.
2) Fêmeas com infantes a) aumentam a proximidade social com outros indivíduos; b)
recebem mais catação do que oferecem esse comportamento, c) recebem menos
interações agressivas do que em períodos de não lactação.
34
Hipótese 2. As sequências comportamentais de forrageio mudam conforme o
indivíduo se torna mais experiente. Assim predizemos que:
1) As sequências do comportamento de forrageio e manipulação de comida terão maior
probabilidade de ingestão, devido ao aumento na eficiência com o desenvolvimento.
3. Métodos
3.1 Grupo e Local de estudo:
Os dados foram coletados no Parque Ecológico do Tietê (PET), localizado na
Zona leste de São Paulo - SP, de outubro de 1999 até junho de 2001, com um total de 21
indivíduos, ocupando uma península com área de 20ha, com aprovisionamento de
comida. (Figura 1 – visão do PET). Como o grupo foi derivado de cinco indivíduos
fundadores, não se sabe ao certo a qual espécie de macaco-prego ele pertence, mas a cor
da pelagem sugere que pode ser uma mistura de Sapajus apella, S. nigritus e S libidinosus
(Ferreira, 2004).
35
Figura 1: vista aérea do espaço do parque ecológico do tietê ocupado pelo grupo estudado (fonte: Google Earth –
escala 1cm/260m).
O grupo vinha sendo acompanhado por diversos pesquisadores desde 1988 e,
portanto, os meses de nascimento são conhecidos para todos os imaturos estudados. A
composição do grupo pode ser vista na Tabela 1. Os imaturos foram divididos em quatro
classes de desenvolvimento: Infantes: indivíduos de 0 a 4 meses, Juvenis I: de 5 a 12
meses, Juvenis II: de 1 a 2 anos e Juvenis III: indivíduos de 3 a 5 anos para fêmeas ou 3
a 6 para machos (Fragaszy et al. 2004).
36
Tabela 1. Composição do grupo – idade e sexo dos indivíduos observados durante o estudo (fonte: Ferreira, 2004).
NOME IDADE/SEXO OBSERVAÇÕES
Bisqui Adulto/Macho Macho alfa
Suspeito Adulto/Macho Fundador – castrado
Medeiros Adulto/Macho Fundador – castrado
Eli Adulto/Macho
Pedro Adulto/Macho
Meire Adulto/Fêmea Fêmea alfa – fundadora – Morreu 17 meses após o início das
observações.
Edu Juvenil III Provável filho da Meire – 25/09/96
Darwin Juvenil I Filho da Meire – 22/05/99
Ana Adulto/Fêmea Fundadora
Lobato Juvenil II Provável filho da Ana - ??/01/97
André Infante Filho da Ana – 30/11/99 – morreu aos 6 meses.
Ada Infante Filha da Ana – 25/12/00
Janete Adulto/Fêmea Nova fêmea alfa
Vavá Juvenil II Provável filha da Janete ??/01/97
Joana Infante Filha da Janete – 22/10/99
Janeiro Infante Filho da Janete – 08/01/01
Física Adulto/Fêmea Fundadora
Frank Juvenil III Provável filho da Física – 15/09/96
Cisca Juvenil II Provável filha da Física - ??/07/97
Manoel Juvenil II Filho da Física – 23/06/98
Química Juvenil I Filha da Física – 30/05/99
Fractal Infante Filho da Física – 24/06/00
Filó Infante Filha da Física – 30/05/01
37
Durante o período de observação, cada uma das três fêmeas esteve gestante por
duas vezes em períodos de cinco meses cada gestação e, lactantes durante o intervalo
entre o nascimento de um filhote até a concepção do segundo. A descrição detalhada
desses nascimentos é a seguinte:
Figura 2. Períodos de nascimento (mês/ano) dos filhotes das três fêmeas analisadas.
Os infantes e juvenis do PET não enfrentam escassez de alimento devido ao
aprovisionamento, entretanto, ocorrem conflitos pelo acesso ao alimento aprovisionado,
e eventualmente enquanto os animais passam o dia forrageando pela área, coletando
insetos, frutas e flores, ou usando pedras para quebra de sementes de jerivá (Syagrus
romanzoffiana) (Ferreira et al, 2008).
3.2 Métodos de amostragem:
O grupo foi amostrado através do método focal-scan, no qual cada animal (adultos
e imaturos) foi seguido por 10 minutos consecutivos, e a cada minuto foi anotado: o
comportamento e a proximidade espacial dos vizinhos relativa ao animal focal nas
categorias: 1, 5 e 10 metros, totalizando uma média de cinco observações mensais para
cada indivíduo (Ferreira, 2003). No total, o grupo foi observado por 304 horas, e cada
indivíduo por uma média de 13,20 horas. Também foram coletados dados de todas as
38
ocorrências dos comportamentos de agressão e coalizão. O etograma utilizado contou
com 10 categorias de comportamentos solitários e 11 categorias de comportamentos
sociais, duas das quais eram diretamente relacionadas ao cuidado aos infantes (Infant care
and receive care) Tabela 2.
Tabela 2. Etograma utilizado para a coleta de dados (fonte: Ferreira, 2004).
Solitário
Come Leva alimento a boca e ingere.
Forrageia Move-se lentamente em busca de alimento.
Locomove Movimento rápido, muito raramente parando para comer ou procurar comida.
Observa Parado em uma posição de alerta, olhando ao redor ou em direção a um lugar específico.
Auto catação Limpa a própria pele.
Manipula ambiente Manipulação do ambiente (normalmente objetos ou pedras) sem ingestão.
Manipula comida Manipulação de alimento (fruta, semente, folha, inseto...).
Descansa Parado em uma posição relaxada.
Brinca sozinho Infantes ou juvenis pulando, escalando ou correndo sozinho.
Marcação de urina Espalha urina nas mãos, pés ou braços.
Uso de ferramenta Uso de pedras para abrir sementes.
Outro Urinar, defecar, espirrar etc.
Social
Catação Limpar a pele de outro. Foi anotado: a) Quem catou e quem foi catado; b) quem iniciou a interação; c) se foi recíproca; e d) o contexto.
Observa outros Observar de perto o que outro indivíduo está fazendo.
Cuidado ao infante
Carregar, alimentar, catar, lipsmack (beijos ao infante) ou segurar/manipular um infante.
Recebe cuidado Um infante é carregado, alimentado, catado, etc.
Brinca
Dois ou mais indivíduos lutam ou perseguem uns aos outros em forma de filiação
Comportamento sexual
Inclui inspeção genital, monta (com ou sem movimentos pélvicos), ou comportamento proceptivos das fêmeas (continuamente para um macho, às vezes tocando-o, e fazendo vocalizações específicas em relação a ele).
Interações alimentares -surrupio
Um indivíduo derruba ou permite que outro leve pedaços do seu alimento (a partir de suas mãos ou boca), ou um indivíduo rouba o alimento de outro.
Agressão de alta intensidade
Perseguir, empurrar ou morder. Anotando: a) identidade do agressor e do agredido; b) quem iniciou; c) se a escalada de agressão ocorreu.
Evita
Refere-se ao deslocamento espacial de um animal pela abordagem de outro.
Ameaça Um indivíduo desloca ativamente outro movendo em direção a ele.
Mostra submissão
Um indivíduo encolhe o seu corpo, seus lábios se estendem lateralmente, levanta as sobrancelhas enquanto faz caretas em direção a outro.
39
4. Artigo 1. Mudanças em redes sociais de macacos-prego decorrentes do
desenvolvimento
A teoria do Mercado Biológico é uma abordagem que vem sendo empregada para
interpretar relações sociais em grupos de primatas; (lêmures - Port et al., 2009; macacos-
prego - Tiddi et al, 2010; macaco cinomolgo - Gumert, 2007; babuínos - Frank & Silk,
2009; macacos vervet - Fruteau et al, 2009; macacos dourados - Wei et al, 2013; gibões -
Barelli et al, 2011; chimpanzés - Koyama et al, 2012; humanos - Barclay P. 2015) e em
outros animais (peixes - Bshary & Noe, 2003; patos - Jaatinen & Öst, 2011). Segundo
essa perspectiva, as relações sociais podem ser interpretadas como decisões de
negociação entre indivíduos que são influenciadas pela oferta e demanda de parceiros
(Noe & Hammerstein, 1994). As trocas podem ser de diversos tipos (ex.: animais
subordinados podem trocar catação, por tolerância ou suporte em interações agressivas -
Henzi & Barrett, 2002).
Tradicionalmente, o comportamento de manipular infantes foi interpretado como
uma oportunidade que as fêmeas juvenis têm de manipular e cuidar de imaturos,
constituindo situações nas quais elas podem aprender e praticar habilidades motoras que
são importantes no cuidado materno (Lancaster, 1971). Mais recentemente, a abordagem
do mercado biológico tem sido empregada para explicar padrões de interação entre
adultos e filhotes. Pesquisas nessa área destacam o papel de indivíduos imaturos como
fontes de grande atração social (Nicolson, 1987, Matsumara, 1996, Henzi e Barrett, 2002,
Tiddi et al, 2010), e portanto, importantes agentes causadores de mudanças no padrão de
relacionamento social de suas mães e de outros adultos do grupo (Altmann 1980;
Nicolson 1987).
40
Em primatas do Velho Mundo (PMV), pesquisas mostram que os imaturos podem
ser vistos como indivíduos valiosos e restritos, sobre as quais fêmeas lactantes exercem
controle de acesso e podem obter mais abordagens amigáveis quando comparadas aos
seus estados não reprodutivos (Henzi & Barrett, 2002, Wei et al, 2013). Um importante
fator nas interações sociais desses indivíduos é a catação (grooming), que pode ocupar
até 20% do orçamento de atividades diária em espécies de primatas e, portanto, constitui
a forma de interação social mais frequentemente usada como medida do nível de afiliação
entre pares de indivíduos (Henzi & Barret, 1999). Estudos a respeito do padrão de
relacionamentos de fêmeas já verificaram aumento no tempo dos episódios de catação
oferecidos às lactantes, sendo inversamente relacionado ao número de filhotes
disponíveis (oferta e demanda) (Henzi e Barrett, 2002), a idade do infante a ser
manipulado (Wei et al, 2010), e a posição hierárquica das possíveis manipuladoras
(Fruteau et al, 2009).
Concomitantemente, os imaturos também sofrem modificações em suas próprias
redes sociais conforme amadurecem, particularmente quando devem se integrar à
estrutura social adulta, alcançar uma posição na hierarquia e sobreviver sem os benefícios
recebidos pela mãe e pelos cuidadores durante a infância (Fragaszy et al.,2004). Esses
indivíduos são considerados dentro de um “limbo fenotípico” em modelos de biologia
evolutiva, definido por um trade-off entre sobrevivência e capacidade reprodutiva (Pagel
& Harvey, 1993).
Em sociedades de Cercopitecídeos terrestres (babuínos, rhesus, macacos
japoneses e vervets), como na maioria das espécies de primatas, o período juvenil é
arriscado, e indivíduos imaturos parecem procurar companhias que possam garantir
segurança até alcançar a idade adulta (Nash, 1993). Nesse contexto, a sobrevivência
depende da aquisição de habilidades comportamentais através do desenvolvimento de
41
relações sociais benéficas e duradouras. Os dados disponíveis mostram que indivíduos
imaturos tendem a permanecer em regiões centrais do grupo e em proximidade a outros
indivíduos, sendo assim caracterizados como “avessos ao risco” (Pereira, 1988, citado
por Pereira, 1993, O’Mara, 2012). Juvenis crescem em um contexto social e formam tipos
específicos de relacionamentos, selecionando diferentes indivíduos como parceiros
sociais para atividades específicas (Kummer, 1978, citado por Henzi & Barret, 1999). O
uso das brincadeiras e o cuidado alo-materno parecem ser fundamentais no
desenvolvimento desses relacionamentos, com juvenis machos e fêmeas investindo, nem
sempre de forma bem sucedida (ex: em babuínos e Macaca), na formação de alianças
duradouras com machos e fêmeas de alto ranking (Fairbanks, 1993).
Outras pesquisas, entretanto, não conseguem detectar troca de interações sociais
de acordo com o esperado segundo o modelo de mercado de infantes. Tais pesquisas
destacam a atração pelos filhotes como fator importante na formação de vínculos
duradouros entre as fêmeas, que aumentam o próprio fitness direto e indireto, devido ao
cuidado alo-parental oferecido aos seus filhotes (Silk et al, 1999, 2003).
Em primatas do Novo Mundo (PNM), a existência de um mercado de infantes é
ainda um assunto pouco explorado, apesar de diversas pesquisas já demonstrarem que a
presença de indivíduos imaturos influencia o comportamento social das fêmeas; (Lazaro-
Perea et al, 2004; Tiddi et al, 2010; Slater et al, 2007). Em macacos aranha (Ateles
geoffroyi yucatanesis), por exemplo, fêmeas lactantes receberam mais abordagens
afiliativas na forma de abraços, do que ofereceram esse comportamento. No entanto,
embora os abraços tenham sido usados como caminho de acesso aos infantes, não foram
identificados os benefícios a longo prazo desse comportamento, o que sugere que ele pode
apenas servir como sinal de boa intenção com relação ao infante (Slater et al, 2007). Em
saguis um padrão diferente de mudança nos relacionamentos entre as fêmeas é observado.
42
Por se tratar de uma espécie com criação cooperativa, fêmeas lactantes oferecem mais
catação a fêmeas não reprodutivas do que recebem esse comportamento, sugerindo que a
catação é utilizada como incentivo para que fêmeas ajudantes permaneçam no grupo
(Lazaro-Perea, Arruda & Snowdon, 2004).
Do ponto de vista etológico, macacos prego são considerados bons modelos para
estudos de relacionamentos sociais por possuírem características como: longa expectativa
de vida (infância e juventude prolongadas), alta taxa de encefalização e comportamentos
sociais complexos como cooperação e formação de coalisões (Fragaszy et al., 2004). Os
infantes também são considerados centros de atração e, a proeminente tolerância dos
adultos com relação a esses indivíduos, torna a experiência social mais “tranquila”, do
que a de animais de outras espécies (Fragaszy et al, 2004). Além disso, a evidente atração
pelos filhotes torna o início da experiência social bastante precoce. Indivíduos
interessados em manipular os infantes (ainda incapazes de retribuir a interação),
direcionam abordagens afiliativas a esses animais logo nos primeiros dias de vida
(Fragaszy et al., 2004).
A catação representa o mais recorrente contato afiliativo entre mãe e filhote, e a
mais comum forma de abordagem de outros indivíduos aos imaturos (Fragaszy et al,
2004). Segundo Tiddi et al (2010), fêmeas com filhotes são parceiras preferidas de
catação, e Izar (1994), ressalta ainda que os indivíduos podem solicitar diferentes
parceiros de acordo com o objetivo do comportamento (formação de alianças ou acesso
aos infantes, por exemplo). Além disso, essa escolha varia em função de faixa etária, sexo
e/ou hierarquia, apego ou preferência individual. Os infantes recebem cuidado na forma
de transporte, com indivíduos juvenis de baixo posto hierárquico oferecendo mais desse
tipo de comportamento do que os de alto posto hierárquico (O’Brien & Robinson, 1993)
e suporte social, com o macho alfa ajudando imaturos contra outros machos (Ferreira et
43
al, 2006). O parentesco tem papel fundamental na formação de coalisões entre fêmeas,
sugerindo a importância desse fator no desenvolvimento da posição hierárquica de
juvenis (Robinson, 1981).
Tiddi et al, (2010) relatam que abordagens amigáveis direcionadas as fêmeas
lactantes parecem desempenhar um papel de sinalização de intenção amigável e funcione
como tranquilizador para a mãe durante interações tensas, como a manipulação de seu
filhote. Esta ausência de um efeito de mercado nas relações de manipulação e acesso aos
infantes, corroboram os resultados de Slater et al (2007), de que em primatas do Novo
Mundo, o aumento da sociabilidade de fêmeas lactantes é resultado da atração geral da
díade mãe-filhote e o uso da catação como mecanismo tranquilizador.
44
1. Objetivo:
O presente trabalho objetivou examinar através de análises de rede social, as
diferenças no padrão de relacionamentos afiliativos, agressivos e de proximidade de
fêmeas em períodos de lactação, e de imaturos em diferentes fases do desenvolvimento.
Especificamente testamos as seguintes hipóteses.
1.1 Hipóteses:
1) Fêmeas com infantes: a) aumentam a proximidade social com outros indivíduos; b)
recebem mais catação do que oferecem esse comportamento, c) recebem menos
interações agressivas do que em períodos de não lactação.
2) Infantes: a) são alvo de mais altos níveis de abordagens amigáveis, quando
comparados aos indivíduos em outras fases da juventude; (b) Os índices de proximidade
de indivíduos infantes são mais altos do que os de animais em fases posteriores do
desenvolvimento. (c) Entre os infantes, os filhos de fêmeas dominantes possuem índices
de proximidade mais altos que os filhos de fêmeas subordinadas. (d) Jovens de sexos
diferentes possuem relações de proximidade diferentes, com jovens fêmeas dispondo de
relações mais próximas do que machos, durante o desenvolvimento devido a filopatria de
fêmeas.
3. Grupo e Local de estudo/ Métodos de amostragem (Ver Metodologia geral)
45
4.Análise de dados:
4.1 Análises de redes sociais:
A análise de redes sociais compreende um conjunto de ferramentas analíticas
provenientes da teoria matemática dos grafos, que foram desenvolvidas para estudar
padrões de interação sociais humanos. Mais recentemente têm sido aplicadas de forma
bem sucedida para examinar sociedades animais (Kasper & Voelkl, 2009). Essas
ferramentas são úteis para avaliar e quantificar de forma direta os padrões de
relacionamentos que surgem entre entidades sociais e, destacam-se por não descartar
relacionamentos indiretos e oferecer padronização de métodos matemáticos para calcular
as medidas de sociabilidade através dos níveis de organização: população, grupo e
indivíduo (Makagon et al., 2012). Esse tipo de análise gera gráficos em forma de rede
onde os componentes individuais (vértices) representam os indivíduos ou entidades
observadas; e as conexões entre eles (arcos), representam as interações sociais em um
determinado tempo, e, podem ser ponderados ou não, de acordo com os diversos índices
analisados (Wey et al, 2008).
Para a utilização desta análise, os registros instantâneos de interações sociais
foram organizados em matrizes de proximidade (três no total, 1m, 5m e 10m) e em
matrizes assimétricas de dominância e catação. Os índices de Network foram calculados
através do programa SOCPROG. Os gráficos de rede foram construídos com o auxílio do
programa NetDraw.
46
4.2 Índices de Network:
De todos os índices que podem ser analisados através de redes sociais, optamos
pelos seguintes:
Grau do vértice (degree, indegree/outdegree): refere-se ao número de conexões
diretas que um indivíduo ou vértice tem com outros indivíduos ou vértices da
network. Em redes direcionadas o indegree de um vértice, refere-se ao número de
conexões que chegam dos outros para o indivíduo de interesse, da mesma forma,
o outdegree identifica o número de conexões que estão saindo do indivíduo em
questão. Em nível individual o grau de centralidade do vértice pode ser usado para
identificar os papeis de diferentes sujeitos dentro de uma rede comportamental.
(Wet et al., 2008; Makagon et al., 2012).
Força (Strength): é a soma dos índices de associação de qualquer indivíduo com
todos os outros indivíduos (Barrat et al., 2004). É o mesmo que a soma de
associações menos um.
Proximidade (Closenness): é uma medida da mínima distância acumulada em
que um vértice é ligado aos outros na rede. Um vértice que está perto de muitos
outros pode rapidamente interagir e comunicar, sem passar por intermediários.
Suas interações são mais eficientes e precisas, o que resulta em menos perda de
informação devido à interrupção da transmissão (Makagon et al., 2012).
Intermediação (Betweenness): um vértice com alta intermediação ocupa uma
posição “entre" os caminhos de ligação de pares de muitos outros vértices na rede.
Ou seja, se o número de caminhos alternativos que não incluem o indivíduo de
interesse é baixo, ele tem um alto nível de intermediação. Indivíduos que são
47
pontos de corte (conectam subgrupos dentro da network) são exemplos de
intermediação extrema. (Wet et al., 2008; Makagon et al., 2012).
Eigenvector centrality: É uma versão ponderada do grau de centralidade. Ou
seja, é uma medida não apenas de quão bem um indivíduo é associado a outros,
mas também de quão bem suas associações diretas são bem conectadas a terceiros.
Sendo assim, para ter um alto eigenvector, um indivíduo terá associações
relativamente fortes com outros indivíduos que também são fortemente
associados.
Alcance (Reach): Número de arcos que separam o vértice focal de outros vértices
de interesse. Ou seja, esse índice calcula o número de vértices na rede que um
indivíduo pode alcançar dentro de uma distância específica. Ele pode ser usado
para avaliar se apenas conexões diretas ou secundárias importam, ou se vértices
com conexões mais distantes também possuem impacto no comportamento do
indivíduo focal (Makagon et al., 2012).
Para análise das possíveis mudanças na posição hierárquica de fêmeas durante a
lactação foi utilizado o índice calculado a partir dos dados de interações agonísticas entre
os indivíduos:
PCW (proportion of contest won) - é simplesmente a soma das taxas de
interações onde o indivíduo é o agente, dividido pelo total das taxas de interações
onde o indivíduo é o agente ou receptor. O PCW é igual a 1,0 se o indivíduo for
sempre o autor, e 0.0 se ele for sempre o receptor (Whitehead, 2009).
Os índices individuais de rede foram comparados entre os diferentes períodos
(fêmea lactante x não lactante) através de Test T de amostras pareadas e Wilcoxon,
48
quando não apresentaram normalidade. Modelos Lineares gerais foram utilizados para
comparar Infantes, Juvenis 1, 2, e 3, utilizando o programa IBM – SPSS 18. O nível de
significância foi a=0,05 two tailed.
5. Resultados:
5.1. Mudanças no padrão de relacionamentos sociais de fêmeas em períodos de
lactação e não lactação
As análises dos índices de rede social mostraram que o número de parceiros
diretos no comportamento de catação (degree), bem como, o número de episódios de
catação recebidos (indegree) pelas fêmeas, foram significativamente mais altos nos
períodos de lactação. Entretanto, essas fêmeas também ofereceram mais desse
comportamento (outdegree) quando estavam com filhotes do que nos períodos não
lactantes (Ver gráfico 1 – figuras 1 e 2). Da mesma forma, o valor ponderado da medida
dos parceiros diretos (eigenvector) no comportamento de catação também aumentou
quando as fêmeas estavam com seus filhotes (Ver gráfico 2 – figuras 3 e 4).
Por outro lado, não foram encontradas diferenças significativas nos índices de
dominância e proximidade dessas fêmeas entre os diferentes períodos analisados. Além
disso, não existiu correlação entre a posição hierárquica da fêmea e a quantidade de
abordagens amigáveis recebidas quando lactantes (Ver valores estatísticos nos anexos 1
e 2).
49
Interações afiliativas (catação):
Gráfico 1. Média do número de parceiros diretos e seus valores direcionados para o comportamento de catação recebido
e oferecido pelas fêmeas em períodos de lactação e não lactação. Indices de network – degree (t=3,50; p=0,017),
indegree (t=5; p=0,004), outdegree (t=3,46; p=0,018).
Gráfico 2. Média da centralidade ponderada (eigenvector) das fêmeas nos períodos lactante e não lactante (t=2,72;
p=0,042).
50
Os nós verdes das redes 1 e 3 representam o degree de catação de Ana e Janete
usando a soma dos períodos em que cada uma estava lactante. Os nós vermelhos dessas
mesmas redes, representam o degree de catação usando a sima dos dois períodos de não
lactação de Física. Da mesma forma nas redes 2 e 4, o nó verde representa o degree de
catação usando a soma dos dois períodos de lactação de Física, enquanto os vermelhos
representam esse mesmo índice para os períodos não lactantes de Ana e Janete. A mesma
interpretação pode ser feita para a leitura das redes do Eigenvector.
Figura 1. Network dos valores do degree de catação nos períodos 1 e 3 – vértices verdes representam: Ana e Janete
lactantes; vértice vermelho: física não lactante; vértices azuis representam macho e fêmea alfas.
51
Figura 2. Network dos valores de degree de catação nos períodos 2 e 4. Vértice verde representa física lactante; vértices
vermelhos: Ana e Janete não lactantes e vértices azuis representam macho e fêmea alfas.
Figura 3. Network do Eigenvector dos indivíduos observados para o comportamento de catação - períodos 1 e 3.
Vértices verdes: Janete e Ana lactantes; vértice vermelho: física não lactante; vértices azuis representam macho e fêmea
alfas.
52
Figura 4. Network do Eigenvector dos indivíduos observados para o comportamento de catação - períodos 2 e 4.
Vértice verde: física lactante; vértices vermelhos: Ana e Janete não lactantes; vértices azuis representam macho e fêmea
alfas.
5.2. Mudanças no padrão de relacionamentos sociais dos imaturos - (Infância,
Juventude I, II e III)
Interações Afiliativas
Não foram encontradas diferenças significativas nos índices de rede para
abordagens afiliativas entre os indivíduos das diferentes fases do desenvolvimento (ver
valores estatísticos no anexo 4).
Interações agonísticas
Os resultados para relações de dominância mostram que infantes tiveram
significativamente menos parceiros diretos em interações agonísticas quando comparados
aos juvenis nas fases II e III, mas não foram significativamente diferentes dos imaturos
na primeira fase da juventude Gráfico 3.
53
Gráfico 3. Média do número de parceiros diretos (degree) em interações agonísticas para cada período do
desenvolvimento analisado (f=8,56; **p<0,05).
Proximidade
As análises de proximidade revelaram que infantes possuem índices de rede de
força e alcance mais altos do que indivíduos em todas as outras faixas etárias.
Gráfico 4. Média dos índices de força nas redes de proximidade (distância de 1 metro) para indivíduos nas diferentes
fases observadas. (f=17,57; **p<0,05).
54
Gráfico 5. Média dos índices de alcance nas redes de proximidade (distância de 1 metro) para infantes, juvenis i, ii e
iii. (f=12,78; ** p<0,05).
Entretanto, não foram encontradas diferenças significativas nos índices de rede
para proximidade entre os infantes com relação a posição hierárquica de suas mães (Ver
resultados anexo 5). O sexo também não influenciou as relações de proximidade dos
imaturos em todas as faixas etárias analisadas (Ver resultados no anexo 6).
55
6. Discussão
Neste trabalho analisamos as mudanças nas redes sociais de fêmeas e imaturos de
um grupo semilivre de macacos-prego, testando a hipótese de que as relações sociais entre
estes indivíduos flutuam de acordo com regras do mercado biológico. Desta forma,
predissemos que indivíduos mais jovens teriam maior valor de mercado e, portanto,
ofereceriam às suas mães benefícios sociais através do aumento de abordagens afiliativas
recebidas de indivíduos interessados em manipulá-los.
Os resultados dessa pesquisa indicam que em macacos prego a presença de
infantes influencia marcadamente o padrão de relacionamentos sociais positivos de suas
mães. Lactantes foram preferidas como parceiras de catação quando comparadas aos seus
estados não reprodutivos. Esses resultados ratificam pesquisas anteriores com sociedades
de primatas, onde pares mãe-filhote constituem centros de atração e são alvos de intensas
investidas por parte dos outros indivíduos do grupo, principalmente fêmeas que,
comumente, catam mães na tentativa de tocar, manipular, cheirar ou inspecionar seus
infantes (Seyfarth, 1976; Nicolson, 1987; Mastripieri, 1994; Slater et al, 2007; Tiddi et
al, 2010).
Esse aumento no número de parceiros de catação de fêmeas lactantes, parece
apontar o acesso aos infantes como uma potencial mercadoria a ser negociada entre mães
e possíveis manipuladoras. Entretanto, essa maior catação não resultou em mudanças na
proximidade ou abordagens agressivas recebidas pelas fêmeas. Ademais, quando
lactantes, as fêmeas também passaram a oferecer mais esse comportamento (outdegree).
Tal padrão observado levanta a possibilidade não apenas de um maior interesse de outros
indivíduos em relação as lactantes, mas um aumento geral na sociabilidade, bem como, o
uso da catação como sinal de intenção benigna com relação ao infante.
56
Esse padrão é semelhante ao resultado obtido por Slater et al, (2007) em pesquisa
com macacos aranha (Ateles geoffroyi yucatanesis), onde fêmeas lactantes receberam
mais abraços do que fêmeas não lactantes e foram menos recíprocas a essas abordagens,
mas sem mudança no padrão de catação recebido. Portanto, apesar do aumento nas taxas
de abraços sugerir o uso desse comportamento como acesso primário aos filhotes, e ter
havido mudança na oferta de acordo com a disponibilidade dos imaturos, a ausência de
dados que indiquem o benefício dos abraços, sugerem o uso desse comportamento como
tranquilizador para fêmeas durantes interações tensas, como a manipulação do seu filhote.
Da mesma forma, Tiddi et al, (2010) em pesquisa com macacos-prego, encontraram que
fêmeas lactantes receberam mais catação do que não lactantes, e a ocorrência desse
comportamento aumentou as chances de que potenciais manipuladoras tivessem acesso
ao infante. Entretanto, a ocorrência de catação era suficiente (mais do que sua duração)
para facilitar o acesso, o que sugere uma explicação similar aos achados com macacos
aranha e expressam a ausência de um efeito de mercado nessas relações.
O maior valor de centralidade (eigenvector) das lactantes demonstra ainda, que a
presença do filhote parece aumentar a qualidade dos parceiros ligados a elas. Ou seja,
fêmeas lactantes receberam e ofereceram catação a indivíduos mais bem associados a
terceiros dentro da rede desse comportamento. Entretanto, apesar da influência na
qualidade dos relacionamentos sociais positivos de suas mães, a presença dos infantes
não muda o padrão de relações agonísticas já estabelecidos para essas fêmeas dentro da
hierarquia do grupo.
A posição hierárquica das fêmeas não influenciou a quantidade de catação
recebida nos períodos de lactação, o que reforça a ideia de incremento das relações sociais
promovida pela presença do filhote, sem qualquer efeito de mercado. Esses resultados
indicam que apesar de parecer significativamente importantes no acesso aos infantes, as
57
abordagens afiliativas (catação) às fêmeas em períodos de lactação parecem refletir um
sinal de intenção benigna e tranquilizadora para mães e filhotes dessas espécies, sem
alteração da hierarquia.
Com relação aos imaturos, a ausência de diferenças significativas nas redes de
interações afiliativas entre as quatro fases do desenvolvimento analisadas, pode estar
relacionada ao papel da mãe como mediadora no acesso aos infantes. Ou seja, os infantes
não receberam significativamente mais catação do que os juvenis em outras fases do
desenvolvimento, porque a mais frequente parceira de catação desses indivíduos era a
própria mãe. Além disso, como observado por Ferreira (2004), os índices de catação
abaixo do esperado para essa faixa etária sugerem que, a díade mãe-infante é mais atrativa
aos outros membros do grupo do que o infante propriamente dito.
Apesar da filopatria de fêmeas nas espécies em questão, o sexo também não
influenciou as relações de catação de indivíduos imaturos. Segundo Verderane (2005)
indivíduos juvenis não são considerados parceiros atraentes para esse comportamento.
Além disso, entre os infantes a hierarquia da mãe não modificou a quantidade ou
qualidade dos parceiros de catação. Segundo resultados de Izar (1994) a distribuição desse
comportamento pode seguir padrões de preferências individuais, sem obedecer as
relações de dominância.
As análises de proximidade apontam infantes como centros de atenção social,
possuindo os mais altos valores de alcance e força em suas redes quando comparados a
todas as outras fases analisadas. Esses resultados reforçam a já observada tolerância
inicial aos filhotes dentro dessas espécies (Fragaszy et al., 2004), e demonstram o padrão
de acesso desses indivíduos à praticamente todos os membros do grupo, bem como, a
redução desse acesso nas fases posteriores do desenvolvimento. Além disso, indivíduos
na primeira fase do desenvolvimento analisada também receberam menos abordagens
58
agressivas que juvenis nas fases II e III, mas não foram significativamente diferentes dos
juvenis na fase I.
Apesar de mais envolvidos em conflitos a partir da segunda fase da juventude, não
houve mudança significativa na hierarquia dos imaturos ao longo do desenvolvimento, o
que pode também ser resultado da herdabilidade da posição hierárquica das mães dentro
dessas espécies (Verderane, 2005). Nossos dados corroboram resultados de outras
pesquisas que apontam a mudança no padrão de relacionamentos sociais ao longo do
desenvolvimento e admitem que juvenis até dois anos vivem em um universo social
bastante tranquilo (Fragaszy et al., 2004, Byrne & Suomi, 2009).
Segundo Sterck et al. (1997) umas das dimensões sobre as quais as relações de
dominância entre os indivíduos pode variar é a tolerância. Quanto mais tolerante a
sociedade, menor a gravidade das interações agonísticas e maior a frequência de
comportamentos que auxiliam a coesão do grupo. Portanto, as poucas diferenças
significativas encontradas entre os padrões de relacionamentos afiliativos e agressivos de
imaturos em diferentes fases do desenvolvimento, podem estar relacionadas aos altos
níveis de tolerância social, característicos de grupos de macacos prego (Izar, 1994,
Fragaszy et al, 2004). Esta tolerância é de particular importância em grupos onde o
aprendizado de habilidades manipulativas complexas, como o uso de ferramenta para
quebra de sementes, pode ser socialmente mediado e dependente da observação (Resende
et al, 2004).
59
7. Conclusões:
Detectamos aumento no comportamento de catação recebido e ofertado por
fêmeas lactantes em relação aos seus estados não lactantes. Entretanto, essa maior catação
não resultou em mudanças nas redes de proximidade ou da posição hierárquica da fêmea.
De forma inversa, verificamos estabilidade no comportamento de catação, mas mudança
nas interações agressivas ao longo do desenvolvimento e no padrão de proximidade para
indivíduos infantes. Nossos resultados não oferecem suporte a um a dinâmica de mercado
biológico de infantes em macacos-prego e indicam alta tolerância social a proximidade a
infantes de diferentes faixas etárias. Também foi observado aumento na qualidade dos
parceiros ligados as fêmeas lactantes (Eigenvector), ou seja, além de receberem e
oferecem mais catação, essas fêmeas realizaram essa atividade com indivíduos que
também possuíam muitos parceiros. A posição hierárquica das fêmeas não influenciou a
quantidade ou qualidade dos parceiros de catação ligados a elas ou aos seus filhotes.
Resultados que suportam evidências da herdabilidade de posição hierárquica entre fêmeas
aparentadas, alta tolerância social e distribuição de catação por padrões de preferência
individual em espécies de macacos-prego.
60
8. Anexos
Anexos 1 e 2. Valores estatísticos dos índices de dominância e proximidade das fêmeas nos períodos de lactação e não
lactação.
Anexo 3. Valores estatísticos da correlação entre a posição hierárquica das fêmeas observadas durante a lactação e os
índices de abordagens afiliativas.
Anexo 4. Valores estatísticos dos índices de catação dos indivíduos imaturos nas diferentes fases do desenvolvimento
observadas.
Análise dos índices de Network para dominância
Teste t Média + Dp t p
Outdegree lac. (3,5 ± 3) 0,000 1
Outdegree não lac. (3,5 ± 1,3) 0,000 1
Closeness lac. (34,5 ± 3,8) 1,964 0,1
Closeness não lac. (31,83 ± 1,6) 1,964 0,1
Eigenvector lac. (0,15 ± 0,08) -1,943 0,11
Eigenvector não lac. (0,19 ± 0,04) -1,943 0,11
PCW lac. (0,7 ± 0,29) 1,277 0,25
PCW não lac. (0,54 ± 0,21) 1,277 0,25
MDS lac. (5,35 ± 7,8) ,871 0,42
MDS não lac. (3,16 ± 3,9) ,871 0,42
Teste de Wilcoxon Z p
Degree lac -0,316 0,75
Degree não lac. -0,316 0,75
Betw lac -1,572 0,11
Betw não lac. -1,572 0,11
Indegree lac. -1,186 0,23
Indegree não lac. -1,186 0,23
Análise dos índices de network - proximidade
Teste t Média + Dp t p
Closeness lac. (32 ± 12) -0,957 0,38
Closeness não lac. (42,8 ± 18) -0,957 0,38
Strength lac (0,56 ± 0,51) -1,417 0,216
Strength não lac (1,07 ± 0,66) -1,417 0,216
Affinity lac (0,76 ± 0,23) -0,831 0,444
Affinity não lac (0,94 ± 0,42) -0,831 0,444
Reach lac (0,53 ± 0,55) -1,352 0,234
Reach não lac (1,22 ± 1,05) -1,352 0,234
Teste de Wilcoxon Z p
Degree lac -1,363 0,173
Degree não lac. -1,363 0,173
Betw lac -0,105 0,917
Betw não lac. -0,105 0,917
Clustering lac -0,841 0,4
Clusterin não lac. -0,841 0,4
Eigenvector lac. -1,782 0,075
Eigenvector não lac. -1,782 0,075
61
Anexo 5. Valores estatísticos da comparação dos índices de proximidade dos grupos de infantes com relação a posição
hierárquica de suas mães
Anexo 6. Valores estatísticos da comparação dos índices de proximidade de infantes e juvenis separados por sexo.
Teste de Kruskal Wallis - índices de proximidade dos infantes - hierarquia da mãe
Índice H p
Degree 4,57 0,1
Betweeness 1,14 0,56
Closeness 3,16 0,2
Eigenvector 1,14 0,56
Strength 2 0,36
Reach 2 0,36
Clustering 0,66 0,71
Affinity 2 0,36
62
1. 5. Artigo 2.Mudanças no comportamento de forrageamento de macacos
prego (Sapajus sp.) imaturos
O período juvenil tem sido, há muito, citado como importante para o
desenvolvimento das habilidades relacionadas a competência de forrageio adulta em
primatas não humanos (Fairbanks, 1993). Entretanto, estudos a respeito da ontogenia de
forrageio de primatas têm mostrado diferentes conclusões a respeito do momento e
condições sobre as quais esses animais alcançam proficiência nesse comportamento
(Janson & van Schaik, 1993; Fragaszy et al., 1997; Gunst et al, 2005). Há discordâncias
em quais características (sexo, tamanho e experiência) são reconhecidas como fatores
importantes na determinação da variabilidade dessa eficiência e escolha de dieta entre
esses indivíduos (Fragaszy & Boinsk, 1995).
Quatro principais pressões seletivas são propostas para explicar o padrão de
forrageamento e escolha de dieta em primatas imaturos (MacKinnon, 2006). A aversão
ao risco, a ausência de habilidades específicas, as demandas energéticas da idade, e o
aprendizado social. A aversão ao risco, tratada por Janson & van Schaik (1993), propõe
que juvenis evitam competição direta por comida com adultos, o que restringe a variedade
e quantidade de alimentos disponíveis à dieta desses indivíduos. A teoria de ausência de
habilidades essenciais especificas, propõe uma limitada obtenção e processamento de
determinados alimentos em indivíduos em fases iniciais do desenvolvimento (Fragaszy
& Boinski, 1995), logo, imaturos devem explorar itens alimentares de mais fácil
obtenção, processamento e consumo. A proposta das demandas nutricionais específicas
da idade, sugere que as dietas dos imaturos devem estar de acordo com as exigências
nutricionais às taxas de crescimento do cérebro e do corpo desses indivíduos. E
finalmente, quando há necessidade de aprendizado social para as habilidades, a
63
proximidade entre indivíduos passa a ser pressão seletiva para o desenvolvimento de
habilidades de forrageio e amplitude da dieta (Visalberghi & Fragaszy, 2004), e portanto,
associa a dieta dos juvenis àquelas dos indivíduos próximos a eles. Logo, partindo do
princípio de que animais jovens são intensamente curiosos a respeito do comportamento
de coespecíficos, diferenças na composição de grupo devem permitir diferentes
oportunidades de aprendizado, e, consequentemente, diferentes dietas.
Apesar do habitual uso de itens alimentares de fácil acesso e consumo, quando
disponíveis (Fragaszy et al, 2004), membros do gênero Sapajus são conhecidos por suas
habilidades manipulativas, que os tornam capazes de adicionar às suas dietas alimentos
pouco explorados por outras espécies de primatas, como frutas e sementes envolvidas por
cascas duras, larvas e insetos escondidos em troncos de árvores, alimentos protegidos por
espinhos e até pequenos vertebrados que se movem rapidamente, como pássaros, lagartos
e esquilos (Fragaszy et al, 2004). Essa versatilidade alimentar é resultado de um padrão
de forrageio denominado como ‘extrativista manipulativo’, caracterizado por elevada
destreza manual e persistente procura por presas de difícil obtenção e processamento
(Fragaszy & Boinski, 1995; Fragaszy et al, 2004; Gunst et al, 2010). Em ambientes áridos
as espécies apresentam comportamento de uso de instrumento, com escolha de pedras de
tamanhos apropriados para a quebra de sementes e outros alimentos (Ottoni & Izar, 2008;
Ferreira et al., 2010; Perry, 2011; Spagnoletti et al., 2011b)
Comportamentos alimentares como esses são normalmente definidos como
complexos porque oferecem aos indivíduos um desafio cognitivo mais elevado que o
habitual (Resende, 2004; Gunst et al, 2010). Identificar e extrair larvas de um tronco de
árvore, por exemplo, exige um padrão de forrageio mais refinado, além de um
planejamento cognitivo mais elaborado, do que apenas apanhar uma fruta em uma árvore,
o que, consequentemente, deve demandar um considerável tempo de aprendizagem.
64
Em macacos prego o desenvolvimento das habilidades manipulativas ocorre
preponderantemente nos primeiros 6 meses de vida (Adams & Fragaszy, 1994), com um
aumento significativo no controle motor por volta das 16 semanas e expansão para um
completo repertório manipulativo, no período de 17 a 24 semanas (Fragaszy et al, 2004).
Resende et al. (2008), por exemplo, acompanharam o desenvolvimento manipulativo de
4 infantes de macacos-prego a partir do nascimento, e observaram o aparecimento de
manipulação direta de objetos e superfícies entre 8 e 12 semanas de idade e, de ações
combinatórias em uma variedade de formas, entre 16 e 24 semanas, com algumas dessas
ações aparecendo mesmo antes das ações simples em três dos quatro infantes observados.
Entretanto, apesar desse ‘precoce’ desenvolvimento de habilidades motoras, macacos
pregos imaturos apresentam menor eficiência de forrageio e obtenção de alimentos,
quando comparados a coespecíficos adultos (Fragaszy & Boinsk, 1995).
Mackinnon (2006) encontrou suporte para as teorias de aversão ao risco, e
habilidades motoras específicas, em pesquisa sobre diferenças no padrão de
forrageamento e escolha de dieta em adultos e juvenis de um grupo de macacos prego
(Cebus capucinnus). Juvenis dedicaram mais tempo ao consumo de alimentos ricos em
proteínas e de fácil digestão (resultados consistentes com a proposta de Janson & van
Schaik, 1993). Além disso, a taxa de presas vertebradas (de mais difícil obtenção e
processamento) consumidas por juvenis mais jovens, foi menor que a metade das
apresentadas por juvenis mais velhos e adultos. Ressalta-se, que essa menor eficiência
esteve relacionada à limitação manipulativa causada pelo menor tamanho corporal e não
pela ausência do repertório de forrageio adulto. Gunst et al (2008), encontraram
diferenças na eficiência de forrageio entre adultos e imaturos de similar dentição e
tamanho de corpo em Cebus apella, sugerindo que o menor sucesso de forrageio nos
juvenis estaria relacionado a menor habilidade perceptual durante o forrageio e não,
65
necessariamente, a menor força física ou habilidade manipulativa. Por outro lado Eadie
(2015), observou, em um grupo da mesma espécie, diferenças nas taxas de retorno
energético para o forrageio de frutas ranqueadas como de difícil acesso e manipulação,
entre indivíduos imaturos e adultos. Segundo a autora, esses resultados corroboram a ideia
de que a ausência de habilidades específicas limita o forrageio de indivíduos imaturos.
Verderane (2005), em seu trabalho sobre o desenvolvimento de macacos prego infantes,
encontrou que alguns filhotes adicionaram alimentos sólidos às suas dietas logo no
segundo mês de vida, e no terceiro, todos já faziam uso desse tipo de comida. No quinto
mês, infantes já dedicavam a mesma proporção de tempo que os adultos ao
comportamento de forrageio. Entretanto, a autora também afirma que esse resultado não
significa que os infantes estivessem obtendo o mesmo ganho energético, nem ingerindo
os mesmos alimentos que os adultos.
Segundo Janson & van Schaik (1993) a aquisição das habilidades de forrageio em
primatas juvenis acontece através de três principais processos: tentativa e erro, prática e
observação direta de coespecíficos, destacando a intrínseca curiosidade dos juvenis como
característica importante nesse desenvolvimento. Infantes cheiram a boca de suas mães e
manipulam pedaços de sua comida, e, apesar de menos evidente com o desenvolvimento,
esse interesse se mantêm em juvenis mais velhos. Os padrões de proximidade social entre
indivíduos são importantes na determinação do que será aprendido, podendo determinar
o tipo de alimento a ser comido, ou o local de forrageio a ser explorado, levando, inclusive
ao desenvolvimento e transmissão de tradições comportamentais (Fragasz et al, 2004).
Ou seja, quanto mais tempo dois indivíduos permanecem em proximidade, maiores as
chances de que um adquira informações do outro (Coussi-Korbel & Fragaszy, 1995;
Resende & Fragaszy, 2004b). Um bom exemplo disso é o aprendizado por realce de
estímulo, juvenis tendem a forragear próximos a coespecíficos, o que leva ao
66
reconhecimento dos mesmos locais de forrageio, bem como, a descoberta e uso das
mesmas fontes alimentares.
Eshchar et al., 2016, sugerem um modelo da influência social no desenvolvimento
do comportamento de quebra de sementes, baseado na facilitação social para a observação
de membros mais experientes e, na prática, fornecida pelas ferramentas disponíveis nos
sítios de quebra. Perry (2011), observou que imaturos preferencialmente observam
forrageadores que estão comendo alimentos de difícil acesso e processamento, e fêmeas
juvenis, particularmente, tendem a adotar as mesmas técnicas de forrageio utilizadas por
indivíduos proximamente associados. Resende et al., 2008, observaram variação
individual no momento do aparecimento de ações combinatórias no comportamento de
quebra de sementes em macacos-prego imaturos, destacando a influência do contexto
social no desenvolvimento dessas ações. Ações combinando sementes e pedras foram
mais tardiamente apresentadas pelos imaturos (32-80 semanas) do que ações combinando
outros objetos e superfícies, com exceção de um dos infantes observados. Segundo os
autores, filhotes de até 12 meses tendem a permanecer próximos às suas mães, e, com
exceção da mãe desse imaturo, fêmeas exibiram baixas taxas de quebra de sementes,
portanto, seus infantes tiveram menos oportunidades de observar o comportamento e
manipular as ferramentas necessárias a aquisição dessa habilidade.
2. Objetivo:
Esse trabalho objetivou analisar mudanças nos comportamentos de forrageio de
macacos pregos imaturos e verificar se existe correlações entre a proximidade social e a
obtenção de alimento desses indivíduos.
67
2.1 Hipóteses:
Para isso, foram testadas as seguintes hipóteses e predições:
Hipótese 1. A ingestão alimentar a partir do comportamento de forrageio aumenta com
o desenvolvimento.
P1: A proporção geral do comportamento de forrageio será mais alta em indivíduos
juvenis, quando comparados aos infantes e adultos, entretanto, a proporção de ingestão
deve ser menor em juvenis comparados aos adultos.
P2: As sequências do comportamento de forrageio e manipulação de comida conterão
maior probabilidade de ingestão em juvenis mais velhos quando comparados aos infantes
e juvenis em fases anteriores, devido ao aumento na eficiência adquirida com o
desenvolvimento.
P3: O sucesso do forrageio, medida por 7 índices estabelecidos adiante, será mais alta em
indivíduos mais experientes.
Hipótese 2. A proximidade social atua como facilitador no comportamento alimentar.
P1: Os índices de centralidade serão positivamente correlacionados aos índices de
sucesso no forrageio e a proporção geral de ingestão.
3. Grupo de estudo e coleta de dados (Ver metodologia geral)
68
4. Métodos
4.1. Análise de dados:
4.1.1. Orçamento de atividade alimentar
Calculamos a porcentagem de cada atividade relacionada ao comportamento
alimentar a partir dos dados focais para os grupos de indivíduos separados por idade
(Infantes, Juvenis I, II, III e adultos). Comportamentos não relacionados a obtenção,
processamento e ingestão de alimentos foram agrupados em uma única categoria (outros)
(Tabela 1). Foram estabelecidos 7 diferentes índices de sucesso na obtenção de alimentos,
a partir dos dados de manipulação de ambiente, manipulação de comida, forrageio e
ingestão (ver Tabela 2).
Tabela 1. Etograma utilizado para análises de sequência - foram usadas seis categorias de comportamento alimentar e
uma categoria agrupando todos os outros comportamentos apresentados.
Comportamento
alimentar
Come
Leva alimento a boca e ingere.
Forrageia
Move-se lentamente em busca de alimento
Manipula comida
Manipulação de alimento (fruta, semente, folha, inseto...)
seguida de ingestão.
Manipula ambiente
Manipulação do ambiente (normalmente objetos ou pedras).
É surrupiado/surrupia Um indivíduo derruba ou permite que outro leve pedaços do
seu alimento (a partir de suas mãos ou boca), ou um
indivíduo rouba o alimento de outro.
Mama Infante é amamentado
Outros
Todos os comportamentos não relacionados a aquisição,
manipulação e ingestão de alimentos.
69
Tabela 2. Índices de eficiência alimentar calculados a partir de registros focais
Índices de sucesso alimentar Fórmula
Sucesso alimentar 1 CO/[FO+MA+MC]
Sucesso alimentar 2 CO/FO
Sucesso alimentar 3 CO/MC
Sucesso alimentar 4 CO/MA
Sucesso alimentar 5 CO/[FO+MC]
Sucesso alimentar 6 CO/[FO+MA]
Sucesso alimentar 7 CO/[MA+MC]
CO – come, MA - manipula ambiente, MC - manipula comida, FO – forrageia.
4.1.2 Sequências comportamental
Nós utilizamos o programa Ethoseq para extrair sequências probabilistas dos
comportamentos de aquisição, manipulação e ingestão de alimentos a partir dos dados
coletados, e analisar se as transições e rotinas desses comportamentos diferem entre
grupos de indivíduos em diferentes fases do desenvolvimento (infantes, Juvenis I, II e III,
e adultos). Foram utilizadas 1.568 sequências comportamentais com 8 a 10 passos
consecutivos, sendo 705 de indivíduos adultos (machos e fêmeas) e 863 de imaturos. Os
dados observados foram transformados em matrizes de primeira ordem (comportamentos
anteriores versus comportamentos subsequentes). O Programa Ethoseq constrói as
transições mais prováveis entre os comportamentos anteriores e subsequentes através do
método das árvores orientadas de caminhos mais curtos (Japyassu et al, 2006). As
probabilidades de cada comportamento analisado foram calculadas por indivíduo ao
longo das faixas etárias. Um mesmo indivíduo poderia estar presente em duas ou mais
faixas etárias a depender de sua idade no início das observações (Infantes, Juvenis 1,
Juvenis 2, Juvenis 3).
70
4.1.3.Centralidade social
Utilizamos os valores de centralidade (Eigenvector) dos indivíduos (ver cap.
anterior) calculados a partir de análises de rede social (proximidade 1 metro), como
indicadores de oportunidade de aprendizagem social. Foram realizados 18.081
varreduras de registros comportamentais e de proximidade.
4.2. Análises estatísticas
Para testar a hipótese 1 comparamos as diferenças entre os sucesso alimentar e
probabilidade das sequências comportamentais através de análise de modelo linear geral,
utilizando a identidade dos indivíduos como variável controle. Os dados foram analisados
pelo programa IBM – SPSS 18. O nível de significância foi a=0,05 two tailed.
Para testar a hipótese 2 realizamos análises de correlação entre a centralidade e a
porcentagem geral de forrageio, manipulação de comida, manipulação de ambiente,
ingestão e surrupio.
As análises de correlação foram divididas em três blocos:
1. Correlação parcial entre centralidade e índices de sucesso alimentar, e
centralidade e porcentagem geral dos comportamentos, controlados pela idade
dos indivíduos.
2. Correlação parcial entre centralidade e índices de sucesso alimentar, e
centralidade e porcentagem geral dos comportamentos excluindo os adultos,
também controlados pela idade dos indivíduos.
71
3. Correlação de Spearman entre a centralidade e índices de sucesso alimentar, e
centralidade e porcentagem geral dos comportamentos separando as
categorias etárias.
5. Resultados
As análises de GLM a partir das porcentagens de tempo dedicado a cada
comportamento alimentar analisado, mostraram um aumento significativo em forrageio
nos períodos de juventude II e III quando comparados a infância e a juventude I. Juvenis
I, II e III também ingeriram significativamente mais que infantes e, juvenis III ingeriram
mais alimentos quando comparados a coespecíficos adultos (Gráfico 1, Tabela 3 – para
valores estatísticos).
Gráfico 1. Porcentagem de tempo dedicada ao forrageio e ingestão nas diferentes idades analisadas.
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
35,00
40,00
45,00
I N F A N T E S J U V E N I S I J U V E N I S I I J U V E N I S I I I A D U L T O S
Comportamento AlimentarIngestão Forrageio
72
Notou-se ainda uma mudança no padrão de aquisição de alimentos entre imaturos
de diferentes idades, com infantes fazendo uso da amamentação (F=18,1 p<0,05), juvenis
I, coletando alimentos a partir do forrageio de outros indivíduos (surrupio) (F=3,67
p<0,05) e, juvenis II e III, passando a empregar mais tempo no comportamento de
manipulação (Gráfico 2, Tabela 3).
Tabela 3. Valores estatístico da análise multivariada dos comportamentos alimentares.
Análise multivariada - idades – Pairwise comparison
Comportamento Pares P
Forrageio INF - JUV 2 0,013
Forrageio INF - JUV 3 0,008
Come INF - JUV 1 0,001
Come INF - JUV 2 0,001
Come INF - JUV 3 0,002
Come JUV 3 - AD 0,024
Surrupio JUV 1 – INF <0,05
Surrupio JUV 1 – JUV 2 <0,05
Surrupio JUV 1 – JUV 3 0,003
Surrupio JUV 1 - AD 0,007
Manipula Ambiente JUV 1 - AD 0,063
Mama INF – JUV 1 <0,05
Mama INF – JUV 2 <0,05
Mama INF – JUV 3 <0,05
Manipula Ambiente JUV 2 - AD 0,072
Manipula Ambiente JUV 3 - AD 0,004
Manipula Comida JUV 2 - AD 0,034
Manipula Comida JUV 3 - AD 0,049
73
Gráfico 2. Porcentagem de tempo dedicado a cada comportamento por infantes e juvenis.
Dos sete índices de sucesso alimentar comportamental utilizados para analisar as
diferenças na aquisição de alimentos entre imaturos, três mostraram diferenças
significativas. Os índices de sucesso alimentar 2 (CO/FO) e 3 (CO/MC) foram
significativamente maiores apenas para juvenis I quando comparados aos infantes. E o
índice 5 (CO/[FO+MC]) foi significativamente maior para juvenis II do que para juvenis
III e adultos. Houve ainda uma tendência a significância no índice de sucesso alimentar
3 (CO/MC) entre juvenis I e II. Quando comparados aos adultos, juvenis de todas as
idades foram significativamente mais bem sucedidas nos índices 1 (CO/[FO+MC+MA)
e 6 (CO/[FO+MA]) (Tabela 4, Gráfico 3).
0,00
0,50
1,00
1,50
2,00
2,50
3,00
3,50
4,00
I N F A N T E S J U V E N I S I J U V E N I S I I J U V E N I S I I I
Estratégias de aquisição de alimento por idade
Scrounge Mama manipula
74
Tabela 4. Valores estatísticos da análise multivariada dos índices de sucesso na aquisição de alimento em diferentes idades.
GLM – Idades
Índices Pairwise comparison p
Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC]) JUV 1 - AD 0,042
Sucesso alimentar 1(CO/[FO+MA+MC]) JUV 2 - AD 0,01
Sucesso alimentar 1(CO/[FO+MA+MC]) JUV 3 - AD 0,007
Sucesso alimentar 2 (CO/FO) INF - JUV 1 0,08
Sucesso alimentar 3 (CO/MC) INF - JUV 1 0,025
Sucesso alimentar 3 (CO/MC) JUV 1 - JUV 2 0,097
Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) JUV 2 - JUV 3 0,041
Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) JUV 2 - AD 0,052
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) JUV 1 - AD 0,053
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) JUV 2 - AD 0,063
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) JUV 3 - AD 0,003
Gráfico 3. Análise multivariada para os índices de sucesso alimentar de todas as idades.
Nas análises das sequências comportamentais foi observado um menor número de
rotinas envolvendo o comportamento de comer em infantes, com relação a juvenis e
adultos (ver Tabela 5). As probabilidades de sequências iniciadas em forrageio e
terminadas em comer aumentaram de 3,92% para 6,38% entre infância e juventude I, e
para 8,36% na Juventude 3. Similarmente, a probabilidade de sequências iniciadas em
0,00
2,00
4,00
6,00
8,00
10,00
12,00
14,00
16,00
18,00
S. alimentar 1 S. alimentar 2 S. alimentar 3 S. alimentar 5 S. alimentar 6
Infantes Juvenis I Juvenis II Juvenis III Adultos
75
manipulação e terminadas em ingestão aumentou de 7,41% em Juvenis II, para 25% em
Juvenis III e 30,43% em Adultos (Tabela 6).
Tabela 5. Sequências envolvendo o comportamento de ingestão nas diferentes fases do desenvolvimento analisadas.
Infantes Juvenis I Juvenis II Juvenis III Adultos
FO-CO FO-CO FO-CO FO-CO FO-CO
CO-O CO-O CO-O FO-CO-MC CO-O
CO-O-MM CO-O-MM CO-FO CO-O CO-FO
SC-CO CO-FO CO-MC CO-FO CO-MC
MM-CO CO-SC CO-SC CO-MC CO-SC
O-CO CO-MC MC-CO CO-SC SC-CO
SC-CO SC-CO MC-CO O-CO
SC-CO-MC SC-CO-MC SC-CO SC-CO-MC
MM-O-CO O-CO O-CO MC-CO-FO
O-CO MC-CO
FO - forrageio; CO - come; MM - mama; SC - surrupio; MC – manipula comida; O - Outros.
Tabela 6. Cada rotina consiste dos dois comportamentos apresentados em sequência e suas probabilidades de ocorrência por fase do desenvolvimento.
Probabilidade de ocorrência
Rotina comportamental
Infantes (%) Juvenis I (%) Juvenis II (%)
Juvenis III (%) Adultos (%)
FO-CO 3,92 6,38 8,36 7,25 5,87
MC-CO - - 7,41 25 30,43
As análises de correlação parcial mostraram a existência de correlação positiva
entre a centralidade e os índices de sucesso alimentar 2 (r=0,66, p<0,05) e 5 (r=0,29,
p=0,008). Além de uma correlação negativa entre a centralidade e o tempo dedicado ao
forrageio (r=-0,52, p<0,05).
Quando as análises foram realizadas utilizando apenas os indivíduos imaturos
(infantes e juvenis), foram encontradas tendências de correlação entre a centralidade e os
índices de Sucesso alimentar 2 (CO/FO) (r=0,27, p=0,08) e 4 (r=0,29, p=0,06), além de
uma correlação positiva entre a centralidade e o índice de Sucesso alimentar 7
76
(CO/[MA+MC]) (r=0,30; p=0,05) (gráfico 4). A correlação negativa entre centralidade e
tempo de forrageio se manteve (r=-0,43; p<0,05) (gráfico 5).
Gráfico 4. Correlação entre o índice de centralidade e a sucesso alimentar 7 - ingestão/manipula alimento e manipula ambiente. Análise utilizando apenas indivíduos imaturos (infantes e juvenis I, II e III) (r=0,30; p=0,05).
Gráfico 5. Correlação entre o índice de centralidade e o a porcentagem de tempo dedicada ao forrageio entre imaturos (infantes e juvenis) - (r=-0,43; p=0,05)
Nas análises realizadas utilizando blocos de idades foi encontrada uma correlação
positiva entre centralidade e o índice de Sucesso alimentar 7 (CO/[FO+MC]) entre
Juvenis I (r=0,87; p=0,05) (Gráfico 6). E correlação negativa entre centralidade e tempo
0
10
20
30
40
50
60
70
80
0 0 , 1 0 , 2 0 , 3 0 , 4 0 , 5
CEN
TRA
LID
AD
E
SUCESSO ALIMENTAR 7 (CO/[MA+MC])
0
10
20
30
40
50
60
70
0 0 , 1 0 , 2 0 , 3 0 , 4 0 , 5
CEN
TRA
LID
AD
E
FORRAGEIO
77
de forrageio (r=-0,58; p=0,02) entre Juvenis II (Gráfico 7). Entretanto, entre os Juvenis
III não foram encontradas correlações entre nenhum dos índices e a centralidade.
Gráfico 6. Correlação entre o índice de centralidade e o índice de Sucesso alimentar 5 - porcentagem de ingestão/porcentagem de forrageio e manipulação de alimento entre juvenis I (r=0,87; p=0,05).
Gráfico 7. Correlação entre o índice de centralidade e a porcentagem geral de forrageio entre juvenis II (r=-0,58; p=0,02).
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
0 0 , 0 5 0 , 1 0 , 1 5 0 , 2 0 , 2 5 0 , 3 0 , 3 5
CEN
TRA
LID
AD
E
SUCESSO ALIMENTAR 5 (CO/[FO+MC])
0
10
20
30
40
50
60
0 0 , 1 0 , 2 0 , 3 0 , 4 0 , 5
CEN
TRA
LID
AD
E
FORRAGEIO
78
5. Discussão:
Neste capítulo analisamos duas hipóteses: a de que a sucesso alimentar aumenta
com o desenvolvimento e a de que a sucesso alimentar está relacionada a rede social.
A ingestão de alimentos foi crescente ao longo do desenvolvimento, sendo menor
em infantes, quando comparados aos períodos Juvenis I, II e III, e caiu nos adultos quando
comparados aos juvenis III. Juvenis II e III dedicaram mais tempo ao forrageio que
infantes. Este padrão é consistente com o maior investimento desses indivíduos às
atividades de alimentação observado em outros estudos (Janson & van Schaik, 1993,
Fragaszy & Boinski, 1995, Verderane 2005, Verderane, 2010). Os resultados da análise
multivariada dos 7 índices de sucesso alimentar estabelecidos indicam que, enquanto as
razões CO/FO e CO/MC separadamente aumentam no período Juvenil 1 em relação a
infância, apenas no período Juvenil II a razão completa CO/ [FO+MC] (Índice 5) é
alcançada. O menor número de sequências de comportamentos alimentares envolvendo
ingestão em infantes é consistente com a hipótese de que a experiência aumenta a
variabilidade de ações utilizadas no forrageio (sequências envolvendo manipulação, por
exemplo), tornando indivíduos mais velhos flexíveis e eficientes (Boinski & Fragaszy,
1989). Além disso as análises de sequência comportamental mostraram que a
probabilidade de ingestão a partir do comportamento de forrageio [Fo>In] aumentou entre
a infância e a juventude II, e, similarmente, a probabilidade de ingestão após a
manipulação de comida [Mc>In] também foi gradualmente maior a partir do segundo
período da juventude, até a idade adulta. Esses resultados corroboram a hipótese do
desenvolvimento gradual da eficiência de forrageio desses animais. (Janson & van
Schaik, 1993, Gunst et al, 2008).
79
Entretanto, verificamos queda na probabilidade de ingestão após forrageio em
adultos e, semelhança no número total de sequências envolvendo ingestão entre juvenis
I, II, III e adultos, o que parecem contradizer essa hipótese. Por um lado, é possível que
o aprovisionamento diário de alimento, esteja enviesando a quantidade de comida
ingerida por indivíduos menos experientes, tornando várias estratégias de forrageio
(várias sequências) bem sucedidas. Por outro lado, Fragaszy et al, (2004) discute que,
apesar o repertório comportamental do macaco-prego adulto já ser demonstrado desde as
24 semanas, a sequência e o sucesso podem ser diferentes, com indivíduos ingerindo itens
alimentares diferentes. De fato, pesquisas demonstram variação entre as dietas de
indivíduos imaturos e adultos (Winandy, 2009; Verderane, 2010) e, como observado por
Winandy (2009) em estudo com esse mesmo grupo de macaco-prego, juvenis dedicam
mais tempo ao forrageamento de frutas do que ao de invertebrados, quando comparados
aos adultos. Portanto, a aparente maior eficiência (sequência forrageio - come) entre
juvenis quando comparados aos adultos pode ser consequência do forrageamento de
invertebrados resultar em menos alimento ingerido por tempo de forrageio. Ou seja,
primatas imaturos costumam optar por uma dieta de mais fácil obtenção, ingerindo
maiores quantidades de alimentos que exigem menos força e habilidade para serem
adquiridos (Janson & van Schaik, 1993), sem, necessariamente, obterem um ganho
energético superior aos indivíduos adultos. Um maior sucesso comportamental que pode
não ser refletido em maior eficiência nutricional.
O maior tempo dedicado a manipulação por juvenis acima de 12 meses, corrobora
os resultados de Fragaszy e Adams-Curtis, (1991), onde uma maior frequência de
manipulação entre juvenis com mais de 6 meses foi marcante, elevando-se rapidamente
ao longo do primeiro ano de vida e permanecendo estável ao longo da juventude, com os
maiores índices em juvenis de 13 a 39 meses. Segundo as autoras, as altas taxas de
80
manipulação em macacos pregos juvenis, reforça a ideia de que esse comportamento é
intrinsicamente atraente a esses indivíduos, além de refletir uma alta frequência de
atividade de forrageamento, mesmo quando a eficiência é baixa.
Byrne e Suomi (1996) também encontraram maior frequência de comportamentos
manipulativos entre os juvenis (indivíduos de 0 a 6 anos), quando comparados aos adultos
do grupo. Juvenis, inclusive, combinaram objetos e superfícies com maior frequência do
que infantes e adultos (Fragaszy & Adams-Curtis, 1991), realizando ações combinatórias
em uma frequência de 64 episódios por hora, para 15-17 episódios por hora em infantes
e adultos. Isso pode refletir uma maior tentativa e erro por parte dos juvenis e uma redução
no numero de sequencias dos adultos que passam a apresentar apenas aquelas mais
eficientes.
As mudanças nas probabilidades de amamentação, surrupio e manipulação de
alimentos entre infantes, juvenis I, II e III, sugerem uma mudança nas estratégias de
aquisição de energia, com infantes recebendo maior suporte materno através da
amamentação, juvenis I fazendo uso de alimentos processados por outros indivíduos
(surrupio) e, juvenis II e III passando a manipular alimentos com maior frequência. Em
conjunto, nossos dados refinam análises anteriores mostrando que entre 06 e 12 meses
ocorre o pico de aprendizagem social das habilidades manipulativas, através do
comportamento de surrupio. A partir dos 12 meses ocorre maior frequência de obtenção
de alimento e aprendizagem individual a partir de forrageio individual e manipulação
comida.
Segundo Resende et al 2004a,b e Coelho et al, 2015, juvenis ativamente escolhem
indivíduos mais velhos, experientes e dominantes como alvos de observação Durante
episódios de quebra de sementes, com a coleta de restos de alimentos (surrupio) como
possível fator proximal que funciona como motivação por trás dessa escolha. Nossos
81
resultados indicam que esse pico de surrupio ocorre no período Juvenil 1, ou seja,
sugerimos que juvenis I estão mais tempo com oportunidade de observação de outros
indivíduos para o aprendizado de habilidades específicas. Nos períodos juvenis II e III,
os indivíduos passam a dedicar mais tempo na obtenção e manipulação do próprio
alimento. Esse resultado coaduna-se com o obtido no capitulo anterior que mostra uma
maior inserção de juvenis II e III em comportamentos agonísticos.
As análises de correlação entre centralidade e os índices de sucesso alimentar,
mostraram que indivíduos mais centrais são também os mais bem sucedidos em ingestão
de alimentos a partir do forrageio e manipulação, e dedicam menos tempo a procura de
comida. Esses resultados indicam a importância da tolerância social e rede de afiliados
para a permanência em melhores áreas de forrageio e, possivelmente, como indicado em
outros estudos (Resende et al, 2004, Agostini & Visalberghi, 2005; Resende et al, 2008)
maiores oportunidades de aprendizado social das técnicas de manipulação de alimentos.
A rede social parece ter sua importância no comportamento alimentar diminuída com a
idade, o que é demonstrado pela ausência de correlação entre centralidade e qualquer um
dos 7 índices de sucesso alimentar analisados para juvenis II e III. Novamente, esse
padrão corrobora a sugestão de mudança de estratégia alimentar ao longo da idade, com
infantes e juvenis I dependendo mais de redes sociais e juvenis II e III dependendo mais
de habilidades e aprendizagem individual, ou ainda ser resultado do aumento no número
de agressões sofridas por juvenis a partir do segundo ano de vida, o que os obriga a refinar
individualmente as habilidades adquiridas, e aparentemente já consolidadas ao final do
primeiro ano, para buscar alimentos por conta própria em maior frequência.
82
7. Conclusão
Foi observada uma maior proporção de tempo dedicada às atividades de forrageio
e ingestão de comida entre imaturos, com destaque para o segundo e terceiro períodos.
Juvenis também apresentaram maior e sucesso alimentar, e o segundo período da
juventude parece ser o momento no qual esse sucesso começa a se consolidar. Os dados
indicam uma mudança no padrão de aquisição alimentar ao longo do desenvolvimento de
macacos prego, com infantes obtendo alimento através de amamentação, juvenis 1
obtendo alimento através de coleta de restos de alimentos, e portanto, tendo maiores
oportunidades de aprendizado social e maior dependência da rede social para
sobrevivência e, a partir do período juvenil 2 os indivíduos passam a ter maior proporção
de obtenção de alimento e aprendizagem por conta própria. De forma coerente, a
centralidade na rede social correlaciona com eficiência alimentar apenas antes dos 12
meses de idade;
83
8. Anexos
GLM F P
Forrageio 2,970 ,017
Come 6,439 ,000
Manipula Comida 1,424 ,226
Manipula ambiente 2,276 ,056
Centralidade 7,113 ,000
Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC]) 2,798 ,023
Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 1,746 ,135
Sucesso alimentar 3 (CO/MC) 1,664 ,154
Sucesso alimentar 4 (CO/MA) ,607 ,695
Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) 1,653 ,157
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) 2,568 ,034
Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC]) ,605 ,696
Valores estatísticos das correlações parciais entre centralidade e índices de eficiência comportamental. Idade utilizada como variável controle
r P
Centralidade e Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC])
0,13 0,24
Centralidade e Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 0,66 < 0,05
Centralidade e Sucesso alimentar 3 (CO/MC) -0,14 0,21
Centralidade e Sucesso alimentar 4 (CO/MA) -0,066 0,56
Centralidade e Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC])
0,29 0,008
Centralidade e Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA])
0,082 0,47
Centralidade e Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC])
-0,044 0,72
Centralidade e forrageio -0,52 < 0,05
Centralidade e come 0,16 0,15
Centralidade e Man. Comida 0,15 0,19
Centralidade e Man. Ambiente -0,045 0,69
Valores estatísticos das correlações parciais entre centralidade e índices de eficiência comportamental para indivíduos imaturos. Idade utilizada como variável controle
r p
Centralidade e Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC]) 0,17 0,28
Centralidade e Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 0,27 0,08
Centralidade e Sucesso alimentar 3 (CO/MC) 0,00 0,99
Centralidade e Sucesso alimentar 4 (CO/MA) 0,29 0,06
Centralidade e Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) 0,20 0,19
84
Centralidade e Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) 0,10 0,53
Centralidade e Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC]) 0,30 0,05
Centralidade e forrageio -0,43 0,00
Centralidade e come 0,20 0,19
Centralidade e Man. Comida 0,15 0,33
Centralidade e Man. Ambiente 0,05 0,75
Valores estatísticos das análises de correlação de Spearman entre centralidade e índices de eficiência comportamental por idade
Infantes Juvenis I Juvenis II Juvenis III
rs p rs p rs p Rs p
Centralidade e Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC])
0,57 0,11 -0,36 0,55 0,11 0,70 0,19 0,48
Centralidade e Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 0,33 0,39 0,46 0,43 0,42 0,12 0,27 0,31
Centralidade e Sucesso alimentar 3 (CO/MC) - - 0,80 0,10 0,29 0,30 -0,34 0,20
Centralidade e Sucesso alimentar 4 (CO/MA) 0,18 0,64 -0,67 0,22 0,46 0,09 0,09 0,74
Centralidade e Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) 0,33 0,39 0,87 0,05 0,36 0,19 -0,14 0,60
Centralidade e Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) 0,64 0,07 -0,36 0,55 -0,09 0,74 0,20 0,46
Centralidade e Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC])
0,18 0,64 -0,67 0,22 0,44 0,10 0,13 0,64
Centralidade e forrageio -0,25
0,52 -0,46 0,43 -0,58 0,02 0,01 0,96
Centralidade e come 0,12 0,76 0,36 0,55 0,28 0,31 0,11 0,69
Centralidade e Man. Comida - - 0,80 0,10 0,22 0,42 -0,26 0,32
Centralidade e Man. Ambiente 0,55 0,13 -0,36 0,55 -0,21 0,46 0,14 0,59
85
6. Considerações finais
Teorias e modelos recentes da biologia evolutiva destacam a importância da
plasticidade fenotípica para a adaptação dos indivíduos a ambientes flutuantes e, por
conseguinte, para a evolução das espécies (Bateson e Laland, 2013). Os modelos
predizem que grande parte desta plasticidade fenotípica (que inclui a flexibilidade
comportamental) ocorre durante o desenvolvimento dos indivíduos. Entretanto, o período
juvenil em animais ainda é a fase de vida menos estudada pela biologia.
Modelos sócio ecológicos tentam predizer o padrão hierárquico e de afiliação
entre indivíduos de um grupo como o reflexo de forças competitivas e cooperativas que
atuam sobre os indivíduos em determinado ambiente e ao longo das estações (Sterck et
al, 1997). Porém, a influência dos imaturos nas redes sociais do grupo ainda é pouco
explorada por tais modelos. Duas abordagens não mutuamente excludentes propõe que
imaturos podem ser utilizados como moeda de troca pelas fêmeas lactantes, e que a
tolerância à proximidade dos filhotes é crucial para a aprendizagem de habilidades
manipulativas importantes para a sobrevivência dos imaturos que ainda estão
aprimorando seu repertório comportamental de forrageio.
Os resultados apresentados por essa pesquisa mostram que a díade mãe-imaturo
funciona como centro de atração social para o grupo, com intensa catação recebida, mas
também oferecida pelas mães a outros indivíduos. Esse padrão difere do esperado caso a
troca de catação estivesse sendo enviesada por alguma regra de mercado biológico. Por
outro lado, corrobora estudos recentes de que a afiliação entre fêmeas é importante para
formação de redes de tolerância e cuidado cooperativo de infantes (Silk et al., 2003; Tiddi
et al., 2010).
86
Nossas análises também mostram mudanças nas estratégias de aquisição de
alimentos por primatas imaturos, com infantes obtendo alimentos via amamentação,
juvenis 1 via coleta de alimentos já processados (surrupio) e juvenis 2 e 3 obtendo
alimento via forrageio e manipulação individual. As correlações positivas entre
centralidade e eficiências na ingestão de alimentos dão suporte ao padrão de tolerância
social observado nessas espécies, o que pode garantir a sobrevivência dos imaturos,
principalmente durante o primeiro ano de vida, quando a coleta de alimentos pré-
processados (scrounging) foi observado como estratégia frequente à obtenção de
alimentos. A queda na importância da rede social para obtenção de comida por juvenis
mais velhos pode estar relacionada ao aumento na manipulação e eficiência de ingestão
a partir desse comportamento, ou pode ser resultado do aumento no número de agressões
sofridas por juvenis a partir do segundo ano de vida, o que os obriga a refinar
individualmente as habilidades adquiridas e buscar alimentos por conta própria em uma
frequência mais alta.
A tolerância entre fêmeas adultas e para com os imaturos é de particular
importância principalmente quando consideramos a fragmentação e perda de habitat
sofrida por espécies de macacos-prego, onde os indivíduos vivenciam situações de alta
densidade populacional. Observações feitas por Lins (2015), por exemplo, mostram que,
apesar de oferecer proteção às flutuações ambientais, o uso de alimentos reserva por
juvenis oferece pressão de seleção para habilidades manipulativas. A cana-de-açúcar,
considerado como alimento reserva constante para o grupo observado por ela, foi menos
utilizada pelos juvenis, que dedicavam mais tempo a observação de coespecíficos e ao
surrupio durante essa atividade do que ao consumo a partir da própria manipulação.
Atualmente, a taxa de mudança ambiental é presumida por exceder a taxa de
resposta e mudança comportamental de muitas populações (Hoffmann & Sgro, 2011), o
87
que evidencia a necessidade de tolerância social para manutenção da coesão do grupo e
para o aprendizado de habilidades específicas de fundamental importância para a
sobrevivência dos indivíduos. Os imaturos exercem influência na rede social do grupo e
dela dependem para aquisição de alimentos nos primeiros 12 meses de vida, e de
tolerância para aprendizagem de técnicas de forrageio. Diferenças na composição de
grupo e tolerância, devem permitir diferentes oportunidades de aprendizado, e,
consequentemente, aquisição de habilidades específicas ao consumo de alimentos de
difícil acesso, mas que garantem a sobrevivência em ambientes alterados.
88
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DECLARAÇÃO
Declaro para os devidos fins que a presente pesquisa não tem registro do conselho de ética pelos
seguintes motivos: 1) esta é uma pesquisa estritamente observacional, sem remoção dos animais de seu
ambiente habitual, sem coleta de amostras biológicas, sem interação observador animal observado, sem
distribuição de nenhum alimento ou aparato para a manipulação dos animais; 2) à época da pesquisa
(anos de 1998 a 2000) o registro no conselho de ética para esse tipo de estudo não era necessário.
Sem mais, subscrevo-me
Em 31 de agosto de 2016
Confirmo as informações supracitadas.
Dra. Renata G. Ferreira
Mat. 2696495
Profa. Adjunto IV- Depto. Fisiologia
Pesquisador - Pós-Graduação em Psicobiologia
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Fone/Fax: + 55 84 3215-3409/ 3211-9206
http://lattes.cnpq.br/6566269393468726
UNIVERISDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA
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