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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

PEDRO ZURVÂINO PALMEIRA MELO ROSA DE MORAES

DETECÇÃO DE PREDADORES POR DICROMATAS E TRICROMATAS HUMANOS E A SUA IMPLICAÇÃO NA EVOLUÇÃO DA VISÃO DE CORES EM

PRIMATAS

Natal, RN

2012

ii

PEDRO ZURVÂINO PALMEIRA MELO ROSA DE MORAES

DETECÇÃO DE PREDADORES POR DICROMATAS E TRICROMATAS HUMANOS E A SUA IMPLICAÇÃO NA EVOLUÇÃO DA VISÃO DE CORES EM

PRIMATAS

Dissertação apresentada ao Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte para a obtenção do título de mestre em Psicobiologia Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa

Natal, RN 2012

iii

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PEDRO ZURVÂINO PALMEIRA MELO ROSA DE MORAES

DETECÇÃO DE PREDADORES POR DICROMATAS E TRICROMATAS HUMANOS E A SUA IMPLICAÇÃO NA EVOLUÇÃO DA VISÃO DE CORES EM

PRIMATAS

Dissertação apresentada ao Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte para a obtenção do título de mestre em Psicobiologia

BANCA EXAMINADORA

_______________________________________________

Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa Universidade Federal do Rio Grande do Norte

________________________________________________

Profª. Dra. Maria Emília Yamamoto Universidade Federal do Rio Grande do Norte

_________________________________________________

Profª. Dra. Marilia Barros Universidade de Brasília

Natal, RN 2012

v

Esta dissertação foi desenvolvida no Laboratório de Ecologia

Sensorial do Departamento de Fisiologia da Universidade

Federal do Rio Grande do Norte, sob orientação do Prof. Dr.

Daniel Marques de Almeida Pessoa

vi

“Se podes olhar, vê. Se podes ver, repara.”

Ensaio sobre a cegueira

José Saramago

vii

Este aqui eu dedico àqueles que continuaram.

Não cederam aos ardis do tempo-espaço,

Perceberam leveza na dureza da vida,

Ignoraram a ganância do homem

E, felizmente, continuaram.

viii

AGRADECIMENTOS

Ao Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa pela orientação de mestrado. Agradeço por

me apresentar a ecologia visual de primatas e me instigar dentro deste campo de estudo que

considero fascinante. Sou muito grato pelos ensinamentos, críticas e sugestões ao longo do

mestrado, que certamente foi produtivo ao gerar um trabalho inovador e relevante em nossa

área.

À Profa. Dra. Maria Helena Constantino Spyrides e ao MSc. Cristián Andrés Carranza pela

ajuda no delineamento experimental e nas análises estatísticas. Também sou profundamente

grato pela solidariedade que demonstraram além das análises e pelas palavras gentis e

animadoras. Obrigado também pela adoção envergada.

À Profa. Dra. Ludmilla Moura de Souza Aguiar (Departamento de Zoologia, UnB), à Profa.

Dra. Marilia Barros (Departamento de Ciências Farmacêuticas, UnB) e ao Museu de Ciências

Morfológicas da UFRN pelo empréstimo dos animais taxidermizados utilizados neste estudo.

Obrigado também à Profa. Dra. Marilia Barros por aceitar o convite de participação na banca

de defesa e pela disponibilidade que sempre tem demonstrado.

A todos os professores do Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia pelo conhecimento

compartilhado sempre em um clima aberto e amistoso. Agradeço em especial às Profas. Dras.

Fívia de Araújo Lopes e Maria de Fátima Arruda de Miranda, pelo bom humor e carinho que

demonstraram dentro e fora da sala de aula.

À Profa. Dra. Maria Emília Yamamoto por sempre se mostrar disponível para assuntos

referentes a este projeto. Além de um exemplo de pesquisadora, abriu as portas do

Laboratório de Etologia Humana para a realização dos experimentos deste trabalho, e por isso

sou muito grato. Obrigado também pelas sugestões na qualificação e por aceitar o convite

para participar da banca de defesa.

Ao Dr. Wallisen Tadashi Hattori e à MSc. Ana Karinne Moreira de Lima por facilitarem meu

acesso ao Laboratório de Etologia Humana sempre que foi preciso.

ix

A Laís Alves Antonio Moreira, Marília Abero de Sá Barros e Rita Amorim por toparem o

papel de “estagiárias por um dia” e me ajudarem na coleta das fotografias utilizadas neste

estudo. Obrigado por tornarem a parte de campo mais divertida e proveitosa.

A todos os alunos do Laboratório de Ecologia Sensorial. Obrigado por aturarem meus

comentários sem fim. Espero ter ajudado a todos como vocês ajudaram no meu crescimento,

tanto na apresentação de seminários como na formação de senso crítico. Obrigado também

pela ajuda na busca por daltônicos. Em especial ao Helder Henrique Alves de Medeiros pela

ajuda nos experimentos deste estudo.

A todos os voluntários que participaram dos experimentos, daltônicos ou não. Obrigado pelo

empréstimo dos olhos, pela disponibilidade, pelo interesse e por encararem o procedimento

experimental com empolgação. Conheci muitas pessoas divertidas e inusitadas nesta etapa e

por isso eu sou muito grato.

Ao pessoal da internet que me ajudou na busca por daltônicos, via Facebook ou Twitter.

Vocês tornaram um processo difícil em algo extremamente fácil. Obrigado a todos de Natal,

do Brasil e do mundo (?) que compartilharam minha imagem de busca de daltônicos.

Obrigado também a todos os pós-graduandos do Brasil afora que empatizaram com a minha

causa e mandaram mensagens de apoio a este pós-graduando desconhecido.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de

mestrado concedida e à Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Norte

(FAPERN) pelo financiamento do material utilizado nesta pesquisa.

Ao Setor T, aos seus funcionários e a todos os alunos matriculados na disciplina de Tópicos

Superavançados no Estudo do Comportamento. Em especial ao Dr. Wallisen Tadashi Hattori,

à Profa. Dra. Anuska Irene Alencar e aos alunos especiais Cleanto Rogério Rego Fernandes e

Laís Alves Antonio Moreira. Obrigado pelas discussões extremamente frutíferas,

compartilhamento de experiências e dicas na vida acadêmica. Ou não.

Ao grupo de estudos de evolução, comportamento e assuntos afins. Em especial ao Msc.

Felipe Nalon Castro e às minhas colegas de mestrado Jordana da Costa Barbalho e Natália

x

Bezerra Dutra. Obrigado pela mente aberta e por aturarem minhas ideias desaprovadas por

Kolmogorov-Smirnov.

A todos que dividiram um teto comigo em Natal: Bruno “Chapa” Molino, Bruno “Grego”

Grego, Frederico “Zaca” Horie, Julia “Xuxu” Didonet, Laila “Lailinha” Asth, Marília

“Batgirl” Barros, Thiago “Jordy” Cabral e Tiago “Bagual” Bortolini. Apesar da Chaparrause

ter sido um dos principais empecilhos para a construção desta dissertação, os momentos de

diversão e descontração certamente me ajudaram a relaxar quando a coisa foi ficando tensa.

Obrigado por tudo.

Aos amigos maceioenses e goianos que continuam sendo grandes amigos e me recebem

sempre de braços abertos nas minhas visitas relâmpago. Como são muitos nomes e todos são

ciumentos, vou me dar o direito de não citá-los um por um. Assim não corro riscos de

esquecer algum nome e de vida. Obrigado por existirem.

Aos meus familiares, em especial à minha vó, dona Aurelina Palmeira Melo, minha tia, Marta

Palmeira Melo, e minha prima, Beatriz Palmeira Melo Simões, por servirem de ponto de

apoio familiar, enquanto meus pais se encontram mais longe que o habitual. Obrigado por

serem tão receptivas durante minhas estadias em minha terra natal. Guardo um grande carinho

por vocês.

Ao meu irmão, Paulo de Tarso Palmeira Melo Rosa de Moraes, por ter continuado.

Aos meus pais, Wilson Rosa de Moraes e Shirley Palmeira Melo de Moraes, por me deixarem

ir. Não consigo imaginar o tanto que cada despedida deve ter pesado em vocês, mas sou muito

grato por nunca terem deixado seus interesses interferirem nos meus. Minha estadia em Natal

foi de um crescimento tremendo e o aproveitamento deste só foi possível graças a todo o

investimento parental que vocês me dedicaram. Obrigado por continuarem.

E a todas as pessoas aleatórias (ou não) que passaram pela minha vida.

xi

RESUMO

Dentre os mamíferos placentários, os primatas são os únicos a apresentarem uma visão

de cores tricromata. Contudo, a distribuição da tricromacia dentre os primatas não é

homogênea: primatas do Velho Mundo apresentam uma tricromacia uniforme (com todos os

indivíduos sendo tricromatas) e primatas do Novo Mundo apresentam um polimorfismo de

visão de cores (com machos dicromatas e fêmeas dicromatas ou tricromatas). Estudos em

ecologia visual têm investigado que pressões seletivas podem ter sido responsáveis pela

evolução da tricromacia em primatas, divergindo do padrão dicromata encontrado nos demais

mamíferos. Pistas associadas ao forrageio e ao contexto sócio-reprodutivo foram analisadas,

indicando uma vantagem tricromata na detecção rápida de objetos visualmente conspícuos no

ambiente. Entretanto, dicromatas são caracterizados pela captura eficiente de estímulos

crípticos e camuflados. Estas vantagens relativas aos fenótipos podem ser responsáveis pela

manutenção do polimorfismo visual em primatas do Novo Mundo e pelo alto índice de

daltonismo em humanos (situando-se em torno de 8% em homens caucasianos). Um

importante fator que ainda não foi levado experimentalmente em conta é o risco de predação e

o seu efeito na evolução da tricromacia em primatas. Para responder esta pergunta, nós

preparamos e editamos fotografias de animais com pelagens distintas: gatos-do-mato

(Leopardus spp.), puma (Puma concolor) e furão (Galictis cuja). Os exemplares estavam

taxidermizados e as fotografias foram capturadas em três diferentes cenários de vegetação

(mata fechada, cerrado e campo aberto). As imagens dos predadores foram manipuladas para

que eles se encaixassem em duas categorias de tamanho de estímulo (pequenos ou grandes).

Após a calibração das cores e edição das fotos, estas foram apresentadas a 40 humanos (20

dicromatas e 20 tricromatas) por um programa de computador, o qual apresentava um

conjunto de quatro fotos por vez (uma foto contendo o animal taxidermizado em meio à

vegetação de fundo e outras três contendo apenas a vegetação de fundo) e registrava a latência

de resposta e a taxa de acerto dos sujeitos. Os resultados apontam uma vantagem tricromata

na detecção de potenciais predadores. A detecção dos predadores foi influenciada pelo cenário

de fundo, pelo tipo de predador, pela sua dimensão e pelo fenótipo visual do observador.

Como os humanos apresentam uma elevada taxa de discromatopsias, quando comparados

com populações selvagens de outros Catarrhini ou mesmo populações humanas tribais, é

possível que o aumento no índice de dicromatas seja resultado de uma pressão reduzida de

detecção rápida de predadores. Uma vez que nossa espécie passou a viver em grupos mais

xii

coesos e resistentes aos ataques de predadores, com o advento da agropecuária e a formação

de vilas, é possível que o menor risco de predação tenha relaxado a seleção a favor de

tricromatas.

Palavras-chave: Risco de predação. Evolução humana. Catarrhini. Platyrrhini. Ecologia

visual. Daltonismo.

xiii

ABSTRACT

Among placental mammals, primates are the only ones to present trichromatic color

vision. However, the distribution of trichromacy among primates is not homogeneous: Old

World primates shows an uniform trichromacy (with all individuals being trichromats) and

New World primates exhibit a color vision polymorphism (with dichromatic males and

dichromatic or trichromatic females). Visual ecology studies have investigated which

selective pressures may have been responsible for the evolution of trichromacy in primates,

diverging from the dichromat standard found in other mammals. Cues associated with

foraging and the socio-reproductive status were analyzed, indicating a trichromatic advantage

for the rapid detection of visually conspicuous objects against a green background. However,

dichromats are characterized by an efficient capture of cryptic and camouflaged

stimuli. These advantages regarding phenotype may be responsible for the maintenance of the

visual polymorphism in New World primates and for the high incidence of color blindness in

humans (standing around 8% in Caucasian men). An important factor that has not yet been

experimentally taken into account is the predation risk and its effect on the evolution of

trichromacy in primates. To answer this question, we prepared and edited pictures of animals

with different coats: oncillas (Leopardus spp.), puma (Puma concolor) and ferret (Galictis

cuja). The specimens were taxidermized and the photographs were taken in three different

vegetation scenarios (dense forest, cerrado and grassland). The images of the predators were

manipulated so that they fit into two categories of stimulus size (small or large). After color

calibration and photo editing, these were presented to 40 humans (20 dichromats and 20

trichromats) by a computer program, which presented a set of four photos at a time (one

picture containing the taxidermized animal amid the background vegetation and three

depicting only the background vegetation) and recorded the response latency and success rate

of the subjects. The results show a trichromatic advantage in detecting potential

predators. The predator detection was influenced by the background, the predator species, the

dimension of the stimulus and the observer’s visual phenotype. As humans have a high rate of

dyschromatopsias, when compared to wild Catarrhini or human tribal populations, it is

possible that the increased rate of dichromats is a result of reduced pressure for rapid predator

detection. Since our species came to live in more cohesive groups and resistant to attack by

predators, with the advent of agriculture and the formation of villages, it is possible that the

lower risk of predation has reduced the selection in favor of trichromats.

xiv

Key-words: Predation risk. Human evolution. Catarrhini. Platyrrhini. Visual ecology. Color

blindness.

xv

LISTA DE FIGURAS

ESTUDO EMPÍRICO – Detecção de predadores por tricromatas e dicromatas humanos

Figura 1. Latência média de resposta para dicromatas e tricromatas ........................ pág. 62

Figura 2. Latência de resposta na interação entre predadores e cenários .................. pág. 63

Figura 3. Latência de resposta na interação entre predadores e dimensão ................ pág. 64

Figura 4. Taxa de acertos na interação entre fenótipo visual e dimensão ................. pág. 65

xvi

LISTA DE TABELAS

INTRODUÇÃO

Tabela 1. Predação de primatas por mamíferos carnívoros ....................................... pág. 23

Tabela 2. Predação de primatas por aves de rapina ................................................... pág. 24

Tabela 3. Predação de primatas por serpentes ........................................................... pág. 25

xvii

SUMÁRIO

1. Introdução ...................................................................................................................... 1

1.1 Resumo .............................................................................................................. 3

1.2 Abstract .............................................................................................................. 4

1.3 Introdução .......................................................................................................... 5

1.4 A Origem da Tricromacia Primata .................................................................... 7

1.5 Comunicando-se por cores ................................................................................ 8

1.6 Enxergando através da camuflagem .................................................................. 13

1.7 Risco de Predação .............................................................................................. 15

1.8 Perspectivas Futuras .......................................................................................... 20

1.9 Agradecimentos ................................................................................................ 22

1.10 Referências ......................................................................................................26

2. Objetivos e Hipóteses .................................................................................................... 42

2.1 Objetivo Geral ................................................................................................... 43

2.2 Objetivos Específicos ........................................................................................ 43

2.3 Hipóteses e Predições ........................................................................................ 43

2.4 Referências ........................................................................................................46

3. Estudo Empírico ............................................................................................................ 47

3.1 Resumo .............................................................................................................. 49

3.2 Introdução .......................................................................................................... 50

3.3 Métodos ............................................................................................................. 55

3.4 Resultados .......................................................................................................... 62

3.5 Discussão ........................................................................................................... 66

3.6 Agradecimentos ................................................................................................. 70

3.7 Referências ........................................................................................................ 71

4. Conclusões ..................................................................................................................... 79

1

INTRODUÇÃO

2

AMIZADES COLORIDAS E INIMIGOS CAMUFLADOS: NEM SEMPRE É HORA DO ALMOÇO NA

HISTÓRIA EVOLUTIVA DA VISÃO DE CORES EM PRIMATAS.

Pedro Z. P. M. R. de Moraes1,2, Daniel M. A. Pessoa1,2

1 – Laboratory of Sensory Ecology, Federal University of Rio Grande do Norte, Natal – RN,

Brazil, 59072-970

2 – Laboratory for the Advanced Study of Primates, Federal University of Rio Grande do

Norte, Natal – RN, Brazil, 59072-970

Corresponding author:

Pedro Zurvâino Palmeira Melo Rosa de Moraes

Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, Universidade

Federal do Rio Grande do Norte. Avenida Senador Salgado Filho, s/n.

Lagoa Nova. Natal – RN, Brazil. 59072-970

Telephone: +55 84 32153410

Telefax: +55 84 32119206

E-mail: pedrozmoraes@hotmail.com

Este trabalho foi escrito de acordo com o formato do periódico

Oecologia Australis, ao qual será submetido.

3

AMIZADES COLORIDAS E INIMIGOS CAMUFLADOS: NEM SEMPRE É HORA DO ALMOÇO NA

HISTÓRIA EVOLUTIVA DA VISÃO DE CORES EM PRIMATAS.

Pedro Z. P. M. R. de Moraes1,2

& Daniel M. A. Pessoa1,2

1 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de

Fisiologia, Laboratório de Ecologia Sensorial, Campus Lagoa Nova, Natal, RN, Brasil. CEP:

59072-970

2 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de

Fisiologia, Laboratório de Estudos Avançados de Primatas, Campus Lagoa Nova, Natal, RN, Brasil.

CEP: 59072-970

E-mails: pedrozmoraes@hotmail.com, pessoadma@gmail.com

Resumo:

Os primatas são os únicos mamíferos placentários que possuem um sistema de visão de

cores tricromata. Entretanto, este padrão não é uniforme dentre os primatas: enquanto todos os

Catarrhini são tricromatas, um polimorfismo visual existe em Platyrrhini, com machos dicromatas e

fêmeas dicromatas ou tricromatas. O surgimento da tricromacia fomentou pesquisas que visaram

identificar que fatores ambientais seriam responsáveis pela evolução desse sistema visual. Estudos

eletrofisiológicos, de modelagem visual e comportamentais levantaram evidências a favor de uma

possível vantagem para a tricromacia na detecção de objetos de colorações conspícuas em um fundo

verde de vegetação natural. As implicações ecológicas dessa vantagem seriam uma maior eficiência

no forrageio de frutos maduros e folhas jovens e a melhora na detecção de coespecíficos, parceiros

reprodutivos e potenciais predadores. Contudo, experimentos comportamentais têm apontando uma

vantagem da dicromacia para a detecção de objetos camuflados, devido ao menor efeito do ruído

cromático no processamento visual dos dicromatas. Essa vantagem pode resultar em uma maior

eficiência no forrageio de frutos e pequenos animais de colorações crípticas. Portanto, ao invés de

4 ser considerado um passo anterior à tricromacia visual, o fenótipo dicromata pode estar sendo

selecionado e mantido dentre as populações primatas atuais. Assim, ambos os fenótipos podem ser

igualmente adaptativos e uma seleção dependente de frequência pode estar atuante, com exploração

de nichos alimentares e ambientais específicos. A partir dessa perspectiva, este trabalho aborda o

histórico da ecologia da visão de cores de primatas, fazendo uma revisão das principais publicações

na área e focando-se principalmente em estudos sobre a coloração de primatas e a detecção de

predadores.

Palavras-chave: ecologia visual; forrageamento; seleção sexual; predação; camuflagem.

Abstract:

“Colorful friendships and camouflaged enemies: It’s not always lunch time in the

evolutionary history of primate color vision.”

Primates are the only placental mammals to possess a trichromatic color vision. However,

this pattern is not uniform among primates: while all Catarrhini are trichromats, a visual

polymorphism exists in Platyrrhini, with dichromatic males and dichromatic or trichromatic

females. The emergence of trichromacy fostered research aimed at identifying which environmental

factors were responsible for the evolution of this visual system. Electrophysiological, visual

modeling and behavioral studies raised evidence in favor of a possible advantage for trichromacy in

detecting conspicuously colored objects against a green background of natural vegetation. The

ecological implications of this advantage would be a greater efficiency in foraging for ripe fruits

and young leaves and improved detection of conspecifics, reproductive partners and potential

predators. However, behavioral experiments showed a dichromatic advantage in detecting

camouflaged objects, due to the reduced chromatic noise on the visual processing of dichromats.

This advantage may result in a greater efficiency in foraging for fruits and small animals of cryptic

coloration. So instead of being a step prior to trichromacy, the dichromatic phenotype may have

been selected and maintained among current primate populations. Therefore, both phenotypes may

5 be equally adaptive and a frequent-dependent selection may be acting, with exploration of specific

food and environmental niches. From this point, this paper focuses on the historical perspective of

primate visual ecology, making a review of key publications in the area and focusing mainly on

studies of primate coloration and predator detection

Key-words: visual ecology; foraging; sexual selection; predation; camouflage.

INTRODUÇÃO

Quando Jacobs (1977) descreveu pela primeira vez a existência de diferenças na visão de

cores de machos e fêmeas de micos-de-cheiro (Saimiri sciureus), ele mostrou ao mundo que pelo

menos uma espécie de primata do Novo Mundo parecia diferir dos humanos e de outros primatas do

Velho Mundo estudados até então, os quais não apresentavam indícios de polimorfismo visual

ligado ao sexo. Nos anos que seguiram a este achado, experimentos fisiológicos e comportamentais

mostraram que, ao invés de uma exceção exclusiva a uma única espécie, esse polimorfismo de visão

de cores era a regra dentre os primatas do Novo Mundo (Jacobs 2007). Com esta constatação,

primatólogos se viram diante de uma pergunta que vem rendendo uma grande quantidade de

estudos: por que a visão de cores de machos e fêmeas difere em espécies de primatas do Novo

Mundo (Platyrrhini), mas é similar dentre os primatas do Velho Mundo (Catarrhini)?

Os primeiros trabalhos focados nos mecanismos proximais da visão de cores mostraram que

um indivíduo só é capaz de perceber e interpretar as cores de uma cena se ele apresentar em sua

retina, pelo menos, dois tipos de fotorreceptores cujos fotopigmentos difiram em seus espectros de

absorção (Tovée 1994). Além disso, a organização neural deste indivíduo deve ser capaz de

comparar os estímulos captados pelos diferentes fotorreceptores e, assim, realizar o processamento

da sensação de cor (Jacobs 1996). A investigação das capacidades visuais de vertebrados mostrou a

existência de cinco diferentes famílias genéticas de fotorreceptores (Yokoyama 2000) e que a

presença destes diferentes tipos de fotorreceptores na retina destes animais varia filogeneticamente

6 (Jacobs 2004). Os mamíferos são classificados, basicamente, como dicromatas, uma vez que a

quase totalidade das ordens de Mammalia possui apenas dois tipos de cones na retina (Jacobs 1993)

provavelmente devido ao estágio ancestral noturno do grupo no qual as condições de iluminação

não eram favoráveis à manutenção de uma visão de cores mais refinada (Jacobs 2010). Ao contrário

de animais monocromatas, que só possuem um tipo de cone em suas retinas e não enxergam cores,

os mamíferos dicromatas são capazes de discriminar cores, contudo essa visão de cores reduzida se

assemelha mais à encontrada em humanos daltônicos (Mollon et al. 1984). As notáveis exceções

dentre os mamíferos são alguns marsupiais australianos e os primatas que podem apresentar

indivíduos com três tipos de cones na retina (i.e. tricromatas) (Arrese et al. 2002, Arrese et al. 2006,

Jacobs 2009), exibindo uma visão de cores similar a encontrada em humanos de visão normal. Já o

grupo das aves e demais répteis podem apresentar quatro famílias de cones na retina e, portanto,

serem potencialmente tetracromatas (Yokoyama 2000), possuindo uma capacidade de discriminar

cores que ultrapassa a dos humanos.

Nos primatas, o gene que codifica o fotopigmento que absorve preferencialmente ondas

curtas (ex. violeta, azul) está localizado em um cromossomo autossômico, enquanto o gene que

codifica pigmentos de absorção de ondas médias/longas (ex. verde, amarelo, vermelho) se encontra

no cromossomo X (Jacobs 1996). Durante a evolução dos Catarrhini, o único pigmento presente no

cromossomo X ancestral sofreu duplicação, de tal modo que em um mesmo cromossomo X

passaram a existir dois genes codificando o mesmo tipo de pigmento (Hunt et al. 1998). Mutações

subsequentes em um desses genes resultaram na alteração da conformação da proteína ancestral,

modificando a atmosfera elétrica em torno do fotopigmento e, consequentemente, o seu pico de

absorção espectral (Jacobs 2009). Assim, todos os primatas do Velho Mundo, humanos inclusos,

possuem um total de três genes que codificam três diferentes fotorreceptores e possibilitam uma

visão tricromata uniforme (Jacobs & Deegan 1999).

Esse quadro é diferente nos Platyrrhini. O pigmento presente no cromossomo X não sofreu

duplicação, mas passou por diversos processos de mutações que geraram uma polialelia para o

7 mesmo gene (Jacobs 2009). A depender da espécie, o gene para fotopigmentos de ondas

médias/longas pode possuir de dois a cinco diferentes alelos. Esta polialelia acaba gerando o

fenômeno do polimorfismo visual: uma vez que machos possuem apenas um cromossomo X, todos

os indivíduos do sexo masculino serão dicromatas (possuem o gene autossômico para a absorção de

ondas curtas e um alelo no cromossomo X para ondas médias/longas); as fêmeas, por sua vez,

possuem dois cromossomos X, de modo que fêmeas homozigotas (i.e. que possuem o mesmo alelo

nos dois cromossomos X) serão dicromatas (possuirão um gene autossômico para a absorção ondas

curtas e dois alelos iguais para ondas médias/longas) e fêmeas heterozigotas (i.e. que possuem

alelos diferentes em cada cromossomo X) serão tricromatas (possuirão um gene autossômico para a

absorção de ondas curtas e dois alelos diferentes para ondas médias/longas). Estima-se que, em

espécies polimórficas com três diferentes alelos, dois terços das fêmeas sejam tricromatas (Jacobs

2007). As diferenças genéticas da visão de cores de Platyrrhini e Catarrhini levam, mais uma vez, à

pergunta do por quê, afinal, esta diferença existe.

A ORIGEM DA TRICROMACIA PRIMATA

A primeira hipótese que foi proposta e extensivamente testada sobre as possíveis causas da

evolução da tricromacia nos primatas é, aparentemente, a mais óbvia: primatas enxergam um

mundo colorido porque seus alimentos também o são (Osorio & Vorobyev 1996, Sumner & Mollon

2000a, Osorio et al. 2004, Riba-Hernández et al. 2005, Perini et al. 2009). Uma proposta clássica

nos estudos de visão de cores em primatas é a de que angiospermas e primatas teriam coevoluído

em uma relação ecológica que, por um lado, condicionaria a facilitação na detecção de itens

alimentares conspícuos para os primatas e, por outro, a eficiente dispersão das sementes contidas

nos frutos ingeridos (Allen 1879, Polyak 1957, Mollon 1989, Regan et al. 2001). Mas há

controvérsias sobre a tricromacia ter sido selecionada unicamente por melhorar o desempenho na

detecção de frutos. Folhas jovens (de coloração avermelhada) são um recurso igualmente

8 importante por constituírem uma fonte de proteínas de fácil acesso e digestão (Lucas et al. 1998,

2000, Dominy et al. 2002). Portanto, a detecção das folhas jovens avermelhadas em meio ao

cenário de folhas maduras pode ter sido responsável pela origem e seleção da tricromacia nos

primatas (Dominy & Lucas 2001, Dominy et al. 2003, Lucas et al. 2003).

Se um objeto apresenta uma cor que difere daquela presente no ambiente circundante, ele se

torna facilmente detectável, a depender do sistema visual que o observe (Sumner & Mollon 2000b,

Regan et al. 2001, De Araújo et al 2006, Perini et al. 2009). Itens alimentares que apresentam as

cores vermelho, amarelo ou laranja, portanto, podem ser rapidamente percebidos em meio a

folhagens de tons verdes, quando observados por indivíduos que consigam diferenciar estas

colorações. Logo, o fenótipo tricromata possivelmente apresenta uma vantagem sobre o dicromata

quanto à detecção de fontes alimentares que apresentem estas colorações conspícuas. Experimentos

em cativeiro (Caine & Mundy 2000, Caine et al. 2003, Smith et al. 2003, Pessoa et al. 2003, 2005a,

2005b, 2005c) e observações em campo (Melin et al 2009) demonstraram a maior facilidade dos

tricromatas em detectar estímulos conspícuos. As evidências advindas da modelagem visual

espectrofotométrica, que considera o espectro emitido por determinada superfície e o modo como

este é captado pelos fotorreceptores da retina de um dado observador (Sumner & Mollon 2003a),

revela ainda que tanto folhas jovens quanto frutos coloridos são facilmente detectáveis pelo

fenótipo tricromata (Osorio & Vorobyev 1996, Lucas et al. 1998, Sumner & Mollon 2000a).

Portanto, a hipótese da vantagem tricromata para a detecção de itens conspícuos parece explicar a

existência da polialelia de Platyrrhini e da tricromacia uniforme de Catarrhini.

COMUNICANDO-SE POR CORES

Como relatado até então, muitas das pesquisas em ecologia visual de primatas estão focadas

na investigação do forrageio por espécies que apresentam polimorfismo de visão de cores. Porém, a

capacidade visual de um organismo não é selecionada apenas para uma eficiente detecção de

9 alimentos; outras pressões seletivas atuam sobre primatas (ex. seleção intra ou intersexual, risco de

predação), as quais podem ser tão importantes quanto a eficiência no forrageio (Gerl & Morris

2008). Sendo animais extremamente sociais, é de se esperar que sinalizações visuais tenham

evoluído em primatas de modo a facilitar as interações entre indivíduos de um mesmo grupo. Um

fato que dá força a este raciocínio é o de que muitos primatas apresentam, em partes específicas do

corpo, colorações conspícuas que podem servir de comunicação intra ou interespecífica (Bradley &

Mundy 2008). Esta hipótese foi testada por Santana et al. (2012) ao realizarem uma análise

filogenética dentre os primatas neotropicais para investigar a evolução da coloração de faces destes

animais. Os autores constataram que os padrões de coloração faciais podem estar relacionados ao

reconhecimento individual e específico em primatas que vivem em grupos pequenos ou em espécies

aparentadas que vivem em simpatria.

Além da identificação de espécies e indivíduos, a coloração apresentada por um primata

pode ter utilidade dentro de outros contextos sociais, como a sinalização de status. Um exemplo

interessante é o estudo de Bergman et al. (2009), que investigou a relação entre a coloração

avermelhada do peito de machos de babuínos gelada (Theropithecus gelada) com o status social e

reprodutivo. Esta espécie de primata do Velho Mundo vive em grandes rebanhos que podem conter

mais de mil indivíduos, o que complica o reconhecimento individual de todos os membros do

grupo. Os rebanhos se dividem em unidades familiares formadas por um macho dominante, o seu

harém de fêmeas e os seus filhotes. Os machos que não conseguem assumir a dominância de algum

harém formam grupos de solteiros e, eventualmente, tentam roubar as fêmeas de machos

dominantes (Kawai et al. 1983). Dada a competição entre os machos e a necessidade das fêmeas em

avaliar seus parceiros, e tendo em vista o tamanho incomensurável dos rebanhos, é provável que

nesta espécie exista algum tipo de sinal de fácil identificação para avaliar rivais e parceiros em

potencial. Esta especulação foi investigada por Bergman et al. (2009), chegando à conclusão de que

machos que dominam haréns possuem o peito mais avermelhado que machos solteiros e, dentre os

machos dominantes, aqueles que dominam haréns maiores possuem o peito mais avermelhado que

10 os que dominam haréns menores, o que indica que esta coloração pode ter evoluído como pista da

qualidade do macho a ser avaliada por outros rivais ou por fêmeas. Uma sinalização semelhante

acontece em macacos-rhesus (Macaca mulatta), cujas fêmeas demonstram maior atração a machos

que apresentam a face mais avermelhada, em comparação a machos mais pálidos (Waitt et al.

2003).

Outro exemplo interessante é observado em macacos vervet (Chlorocebus aethiops), cujos

machos apresentam o saco escrotal colorido em diferentes tonalidades de azul. Experimentos

comportamentais mostraram que machos com o escroto de tons mais escuros de azul dominam

aqueles de tons mais claros (Gerald 2001). Este mesmo sinal, porém, não parece ser levado em

conta por fêmeas quando estas interagem com machos, sugerindo a ação de uma pressão seletiva

intrassexual na evolução desta coloração em C. aethiops (Gerald et al. 2010).

O contrário acontece com os mandris (Mandrillus sphinx); nesta espécie, as fêmeas

apresentam uma preferência por machos que possuem colorações mais avermelhadas na face, nos

quadris e na genitália (Setchell 2005), uma vez que este padrão de cor está associado ao ranking do

macho dentro do grupo e, quanto maior a posição do macho, mais avermelhadas são as suas peles

sexuais (Setchell & Wickings 2005). De fato, basta um indivíduo assumir a posição de macho alfa

para que o vermelho de suas peles se torne mais intenso, o que é mediado pelo aumento de

testosterona circulante; o contrário acontece com a perda da posição de macho alfa, que é seguida

da diminuição de testosterona circulante e da palidez das peles sexuais (Setchell & Dixson 2001).

Em Mandrillus leucophaeus, a cor vermelha apresentada pelos machos também está relacionada ao

seu status social, assim como demonstrado para M. sphinx, mas não é utilizada por fêmeas na

seleção de parceiros reprodutivos (Marty et al. 2009). A diferença nos comportamentos das fêmeas

das duas espécies de mandris frente às peles vermelhas dos machos pode indicar que cada sinal

evoluiu para ser captado por diferentes receptadores. Enquanto que em M. leucophaeus a

sinalização pode ter sido selecionada por competição intrassexual, em M. sphinx a sinalização

parece ter evoluído por seleção intra e/ou intersexual.

11

A exposição de sinais cromáticos pela pele também pode ser observada em fêmeas.

Analisando a coloração da pele da face e dos quadris em fêmeas de macacos-rhesus, Dubuc et al.

(2009) observaram que esta varia de acordo com o ciclo ovariano das fêmeas, sendo a coloração da

face um forte preditor do período fértil. Esses sinais podem influenciar o comportamento dos

machos (Waitt et al. 2006), como também podem ser informativos para outras fêmeas (Gerald et al.

2007). A face de fêmeas de macacos-rhesus também apresenta uma coloração distinta durante a

gravidez, o que talvez sirva de sinalização de alarme para a redução de comportamentos agonísticos

por coespecíficos (Gerald et al. 2009). Em mandris (Mandrillus sphinx), a coloração das fêmeas

também pode sinalizar informações sobre a idade, o número de partos realizados e o período da

gravidez, além do período do ciclo ovariano (Setchell et al. 2006). Gerald et al. (2006) investigaram

ainda se a cor rosada da face de infantes de macacos-rhesus pode ser um traço selecionado por

aumentar a atratividade de adultos e, portanto, aumentar o cuidado parental. Contudo, a resposta das

fêmeas não foi influenciada pela cor das faces dos infantes e, portanto, a coloração rosada não

parece ter sido selecionada especificamente por tornar os filhotes mais atrativos nessa espécie.

Colorações envolvidas na sinalização de status social e reprodutivo são bastante comuns em

primatas do Velho Mundo, o que pode ter sido facilitado pelo desenvolvimento da tricromacia

uniforme no grupo (Changizi et al. 2006, Fernandez & Morris 2007, Bradley & Mundy 2008). De

fato, a coloração avermelhada relacionada ao inchaço sexual apresentado durante o período estral

por fêmeas de diversas espécies de Catarrhini evoluiu de maneira independente pelo menos quatro

vezes neste grupo (Pagel 1994). Já entre os Platyrrhini, este tipo de sinalização é pouco conhecida e,

dado o polimorfismo visual do grupo, tricromatas e dicromatas devem diferir na maneira como

enxergam os membros do próprio grupo no ambiente.

No intuito de investigar a existência de sinalização cromática dentre primatas neotropicais,

De Oliveira (2009) avaliou se a coloração da pele de fêmeas de sagui comum (Callithrix jacchus)

varia de acordo com o ciclo ovariano. Os resultados mostraram a relação entre a cor da pele das

fêmeas e o nível de progesterona sanguíneo, de tal maneira que a genitália passa a refletir mais azul

12 e verde no momento da ovulação, quando a concentração de progesterona é menor. Como a

variação na coloração também ocorre no eixo azul-amarelo, ela pode ser percebida igualmente por

dicromatas e tricromatas, o que foi comprovado por modelagem visual e por experimentos

comportamentais que mostraram que machos direcionam o olhar por mais tempo para fêmeas

férteis. Esse estudo comprovou que a sinalização cromática pode evoluir em Platyrrhini, mesmo que

os receptadores do sinal apresentem tipos diferentes de visão de cores, sendo um tópico que merece

atenção pelo pouco que se conhece sobre o tema.

Diferentemente da cor da pele, a coloração apresentada pela pelagem de um primata

(baseada na expressão da melanina) está ligada ao desenvolvimento ontogenético do animal e sofre

pouca influência de variações ambientais e fisiológicas (Bradley & Mundy 2008). Portanto,

pressões seletivas fora do contexto das sinalizações sociais ou reprodutivas podem ser as

responsáveis pela evolução da coloração dos pelos dos primatas e de vantagens relacionadas aos

diferentes fenótipos visuais. No intuito de investigar as diferenças perceptuais entre dicromatas e

tricromatas na observação de coespecíficos, Sumner & Mollon (2003b) avaliaram como estes

fenótipos percebem as pelagens de diversas espécies de Catarrhini, Platyrrhini e Lemuriformes

contra um fundo de vegetação natural. A modelagem visual espectrofotométrica, utilizada pelos

autores, mostrou que a pelagem alaranjada apresentada por muitos Platyrrhini é facilmente

perceptível por tricromatas. O mesmo estímulo é de difícil detecção por dicromatas, os quais devem

confiar na forma ou no movimento de seus coespecíficos para distingui-los no ambiente. Por

exemplo, a pelagem de tons alaranjados dos micos-leões-dourados (Leontopithecus rosalia) pode

torná-los conspícuos em um fundo de vegetação verde quando observados por tricromatas,

enquanto estes micos podem ser crípticos quando vistos por dicromatas. Esses resultados indicam

uma possível vantagem para indivíduos tricromatas, que podem explorar o ambiente a distâncias

maiores do grupo, sem perder de vista os seus coespecíficos, e manter a noção de deslocamento do

bando. Outra conclusão importante feita por Sumner & Mollon (2003b) é a de que a pelagem de

infantes de Platyrrhini pode ser facilmente detectada por fêmeas tricromatas, constatando outra

13 vantagem para este fenótipo e sendo uma potencial causa última para o fato da tricromacia existir

apenas em fêmeas (e não machos) nas espécies polimórficas.

ENXERGANDO ATRAVÉS DA CAMUFLAGEM

A pura pressão para a detecção de itens conspícuos não explica a manutenção da dicromacia

no polimorfismo visual presente em Platyrrhini. Há especulações de que o polimorfismo visual seja

um passo evolutivo anterior à tricromacia uniforme (como ocorrido em Alouatta spp. – Hunt et al.

1998, Kainz et al. 1998), porém o mais aceito é que a dicromacia possa ter suas vantagens e

conferir um importante valor adaptativo aos indivíduos que apresentem este fenótipo (Morgan et al.

1992, Saito et al. 2005, Melin et al. 2007, Smith et al. 2012).

Seguindo essa linha de pensamento, Morgan et al. (1992) propuseram que indivíduos

dicromatas conseguem detectar objetos camuflados que não são percebidos por tricromatas. A

capacidade de quebrar camuflagens é facilitada quando não há um excesso de informação cromática

em uma cena, de modo que outras características do objeto serão analisadas (ex. brilho, contorno,

textura, dentre outros) e comparadas com o restante do ambiente. Como as informações de cor e

luminância de uma cena são fracionadas e transmitidas ao cérebro por vias independentes (Mullen

& Losada 1994), estes estímulos competem durante a formação e interpretação da imagem de tal

modo que o excesso de cores pode atrapalhar na performance visual (Gur & Akri 1992). Indivíduos

dicromatas possuem uma percepção de cores mais restrita, logo eles podem sofrer uma menor

interferência do ruído cromático (Caine et al. 2003) na segregação de um objeto pelas suas pistas

visuais acromáticas. Deste modo, estabeleceu-se a hipótese da vantagem dicromata para a quebra de

camuflagem e detecção de itens crípticos, a qual foi testada e possui suporte empírico (Morgan et

al. 1992, Saito et al. 2005, 2006).

Partindo da perspectiva de forrageio e levando em consideração que a disposição de frutos

em um ambiente é sazonal, outros itens alimentares devem ser explorados a fim de se garantir a

14 sobrevivência de um animal em períodos de escassez de frutos. Assim, do mesmo modo que é

vantajoso para um indivíduo ter a capacidade de comparar cores e detectar objetos conspícuos,

também pode ser igualmente vantajoso detectar objetos cuja coloração se camufle no ambiente, já

que nem sempre os itens alimentares conspícuos (frutos) estarão disponíveis (Marshall et al. 2009).

Se dicromatas conseguem identificar alimentos crípticos que não são percebidos por tricromatas, a

desvantagem da dicromacia no forrageio de itens conspícuos pode ser compensada e este fenótipo

pode ser mantido por seleção dependente de frequência (Mollon et al. 1984)

A investigação do forrageio de macacos-prego (Cebus capucinus) por Melin et al. (2009)

deu suporte, em parte, à hipótese da vantagem dicromata na detecção de itens crípticos. Ao avaliar o

forrageio de diferentes espécies de Ficus, estes pesquisadores observaram que indivíduos

tricromatas respondiam rapidamente à presença de figos conspícuos e se alimentavam mais deste

tipo de fruto; os dicromatas, por sua vez, manipulavam mais figos crípticos, o que pode indicar uma

facilidade em detectar este tipo de fruto, apesar de não necessariamente se alimentarem mais de

frutos crípticos que conspícuos. A conclusão deste estudo foi que tricromatas e dicromatas utilizam

estratégias de forrageio diferentes, mas igualmente eficientes, já que a quantidade de figos ingeridos

é semelhante entre os fenótipos. Estes dados estão de acordo com o estudo realizado por Vogel et

al. (2007), que estudaram o forrageio de frutos por um grupo selvagem de C. capucinus levando em

conta o valor energético dos itens consumidos. Estes autores observaram que indivíduos tricromatas

não diferem de dicromatas nas suas taxas de aquisição de frutos, nem no aporte energético

resultante do consumo destes itens. Quanto à investigação do forrageio de invertebrados, os quais

normalmente se apresentam de maneira críptica no ambiente, Melin et al. (2010) constataram que

dicromatas capturavam insetos expostos no substrato mais rapidamente e com maior eficiência de

captura que tricromatas, enquanto estes últimos se alimentavam mais frequentemente de

invertebrados sedentários como caramujos e casulos. Smith et al. (2012) observaram que

tricromatas e dicromatas de Saguinus spp. diferem no forrageio de insetos: enquanto tricromatas

predam uma maior quantidade de insetos de coloração verde generalista (i.e. não especializada para

15 a camuflagem em um substrato específico), dicromatas são mais eficientes na captura de insetos que

mimetizam a coloração de troncos ou de folhas e se camuflam nestes substratos.

Os dados desses trabalhos apontam para uma diferenciação de nicho entre os fenótipos, com

cada qual consumindo os recursos que lhes são mais facilmente perceptíveis (Mollon et al. 1984,

Pessoa et al. 2005c). Como diferentes pressões ambientais conferem vantagens relativas ao tipo de

fenótipo apresentado por um indivíduo, ser tricromata pode não ser mais vantajoso que ser

dicromata e vice-e-versa (Buchanan-Smith 2005), e ambos os fenótipos podem ser igualmente

adaptativos (Hiwatashi et al. 2010). Além disso, como primatas são organismos sociais,

frequentemente um indivíduo pode partilhar das descobertas alimentares de outros indivíduos (de

Waal 1989, de Waal et al. 1993). Deste modo, grupos polimórficos podem explorar os recursos

presentes em um ambiente de maneira mais eficiente que grupos estritamente dicromatas ou

tricromatas, gerando benefícios mútuos para ambos os fenótipos (Melin et al. 2008).

RISCO DE PREDAÇÃO

Uma questão que tem sido deixada de lado na investigação dos fatores ecológicos que

podem ter influenciado a manutenção do polimorfismo visual e a evolução das colorações

apresentadas por primatas do Novo Mundo é a pressão exercida pelos seus predadores e como eles

podem ter selecionado traços antipredatórios nesses primatas. Chega a ser surpreendente que um

número relativamente pequeno de pesquisas tenha investigado este tema, tendo em vista que o risco

de predação pode exercer uma forte pressão seletiva sobre traços e comportamentos antipredatórios

(Isbell 1994, Stanford 2002, Barros et al. 2004, Isbell 2006). Até mesmo primatas nascidos em

cativeiro, e que nunca encontraram um predador antes, podem apresentar uma forte reação de medo

e alarme ao serem confrontados com um modelo de um potencial predador (Barros et al. 2002,

Cagni et al. 2011) ou com o cheiro das fezes de predadores (Caine & Weldon 1989), o que revela a

importância do risco de predação na evolução dos primatas. A literatura científica apresenta

16 espécies de serpentes, aves de rapina e mamíferos carnívoros como os principais predadores de

primatas do Novo Mundo (Tabelas 1, 2 e 3). Como pode ser visto na Tabela 1, membros da ordem

Carnivora, como onças (Panthera onca), suçuaranas (Puma concolor), jaguatiricas (Leopardus

pardalis) e iraras (Eira barbara), são importantes predadores de Platyrrhini. Na mesma tabela, é

possível notar uma tendência em que carnívoros de maior porte (ex. Panthera onca, Puma

concorlor) tendem a caçar primatas maiores, enquanto os carnívoros de menor porte (ex. Leopardus

spp.) caçam primatas de menor constituição corporal, embora observações contrárias a esta

tendência tenham sido relatadas. Como apontado por Isbell (1994), eventos de predação em

primatas são difíceis de serem observados e registrados, tendo em vista que as taxas de predação

normalmente são baixas, que muitos predadores caçam durante a noite e que estes mesmos

predadores podem ser inibidos pela presença de observadores humanos aos quais os primatas estão

habituados. Sendo assim, mesmo com a Tabela 1 apresentando um espectro amplo de predadores e

espécies que são consumidas, é possível que as interações entre primatas e seus predadores sejam

mais numerosas e diversificadas.

Uma das principais estratégias antipredatórias apresentadas por animais é a camuflagem.

Stevens & Merilaita (2009a) definiram camuflagem como englobando todas as estratégias

envolvidas na dissimulação da presença de um objeto no ambiente em que ele se encontra, de modo

a prevenir a detecção deste objeto ou o seu reconhecimento. Algumas destas estratégias se baseiam

em como padrões de coloração apresentados pelos animais podem se relacionar aos padrões

apresentados pelo ambiente de fundo. Por exemplo, na estratégia definida como “background

matching” (i.e. correspondência com o fundo), a coloração do animal é compatível com a cor, a

luminosidade e o padrão apresentado por um ou mais ambientes de fundo. Outra estratégia

relevante é chamada “coloração disruptiva” e está envolvida na quebra visual da forma de um

objeto; ao apresentar marcações coloridas que criam a aparência de bordas e divisões internas falsas

sobre a sua superfície, um animal pode interromper a continuidade visual de áreas adjacentes de seu

corpo, ao mesmo tempo em que estas mesmas marcações fundem visualmente partes distintas do

17 animal com o ambiente por serem compatíveis com elementos do cenário (Stevens & Merilaita

2009b).

Ao apresentar uma coloração que se assemelhe a do ambiente circundante, animais

conseguem se esconder nestes ambientes e, possivelmente, escapar da detecção por predadores

(Caro 2005). Contudo, o padrão camuflado só é considerado como tal a depender do tipo de visão

de cores apresentado pelo observador. De fato, como mostrado por Sumner & Mollon (2003b), a

pelagem que parece críptica para um observador dicromata pode ser visível para um tricromata.

Portanto, um predador mamífero pode ter problemas em detectar visualmente um primata

Platyrrhini em meio à folhagem natural, já que o padrão visual para os mamíferos placentários é a

dicromacia (Jacobs 1993). É interessante apontar, então, a possível exploração do viés sensorial

deste tipo de predador pelos primatas do Novo Mundo, uma vez que a coloração da pelagem destes

macacos não seria visível pelos predadores, mas seria conspícua para coespecíficos tricromatas, o

que pode permitir uma maior coesão do grupo (Sumner & Mollon 2003b).

Assim como presas se camuflam como proteção contra predadores, predadores se camuflam

para surpreenderem suas presas durante o ataque. Mamíferos carnívoros, por exemplo, apresentam

diversos padrões de pelagem relacionados à camuflagem no ambiente onde caçam. Ortolani (1999)

mostrou essa relação ao realizar uma análise filogenética das pelagens desses predadores,

englobando variáveis como dieta e habitat. Uma de suas análises mostrou que a pelagem peculiar

encontrada em onças e jaguatiricas, de tonalidade amarelada e com pintas pretas distribuídas por

todo o corpo, está filogeneticamente relacionada a ambientes arborícolas fechados, de baixa

luminosidade, onde estes animais normalmente caçam. Como a detecção de predadores no ambiente

também se torna complicada, a partir do momento que eles também passam a utilizar a camuflagem

para realizar emboscadas, comportamentos antipredatórios que facilitem a identificação de pistas da

presença de predadores no ambiente devem contribuir para a aptidão das presas (Miller & Treves

2007).

18

Seguindo esta linha de raciocínio, Coss et al. (2005) investigaram as pistas visuais que

indicam a presença de leopardos (Panthera pardus) para o macaco bonnet (Macaca radiata). O

experimento foi realizado no ambiente natural destas espécies e consistia na exibição de diferentes

partes de dois tipos de modelos sintéticos de leopardos para os macacos, seguida da quantificação

do comportamento antipredatório dos animais frente ao estímulo do predador. Os pesquisadores

constataram que a reação de fuga dos macacos era mais rápida quando o modelo de leopardo

apresentado possuía a coloração mais frequente da espécie (i.e. amarelo com pintas escuras) em

comparação ao modelo de coloração escura, que representa o fenótipo melânico raro (i.e.

predominantemente preto). Os macacos também respondiam mais rapidamente quando a parte

dianteira do modelo era apresentada, em comparação à parte traseira, mesmo quando ambos

possuíam a coloração amarelada. Por se tratar de uma espécie tricromata uniforme, os M. radiata

testados puderam associar o estímulo amarelado à presença do predador e detectá-lo prontamente

no ambiente, mesmo quando apenas seu quarto traseiro era mostrado. Quanto à maior reatividade ao

quarto dianteiro dos modelos, os autores especularam que a direção do olhar é de grande

importância na identificação dos predadores. Como predadores em tocaia precisam monitorar

visualmente o comportamento de suas presas, a seleção natural pode favorecer o reconhecimento de

pares de olhos por presas que estão sendo observadas, mesmo que seus predadores possuam uma

coloração que os camufle no ambiente. Assim, Coss et al. (2005) concluíram que outras pistas, além

da coloração, podem influenciar a detecção visual de predadores por primatas.

Mesmo com a importância da predação como pressão seletiva capaz de influenciar o

desenvolvimento de caracteres antipredatórios em primatas, pouca atenção tem sido dada à

investigação da possível ação desta força evolutiva sobre o surgimento e estabelecimento do

polimorfismo visual em Platyrrhini e da tricromacia uniforme em Catarrhini. Uma vez que

tricromatas podem ter facilidade em observar o padrão de camuflagem amarelado frente a um fundo

esverdeado de vegetação, enquanto dicromatas podem sofrer um menor ruído cromático gerado pela

coloração disruptiva de um predador e perceber o seu contorno com maior facilidade, testes que

19 avaliem o desempenho destes fenótipos na detecção de predadores são fundamentais para se discutir

a evolução da visão de cores em primatas.

Ajuz (2009) analisou a potencial detecção de predadores por saguis-do-cerrado (Callithrix

penicillata) através da modelagem visual destes primatas. Os resultados deste estudo mostraram que

indivíduos tricromatas possuem uma vantagem sobre os dicromatas na detecção de potenciais

predadores contra ambientes de fundo típicos do Cerrado. Por se tratar de uma conclusão teórica,

são necessários experimentos comportamentais que corroborem esta possível vantagem de

tricromatas na detecção de predadores. É válido ressaltar, contudo, que o modelo de Ajuz (2009)

considerou apenas as características cromáticas emitidas pelos predadores, não avaliando o efeito de

outras pistas visuais em sua detecção pelos primatas.

Como relatado anteriormente, dicromatas e tricromatas tendem a focar em diferentes

detalhes visuais de um objeto; enquanto tricromatas processam primeiro a cor de um objeto,

dicromatas prestam mais atenção em seu contorno, brilho e textura. Portanto, se os tricromatas

possuem uma vantagem em detectar um predador pela sua cor, talvez dicromatas consigam quebrar

a camuflagem deste predador ao perceber que o seu formato ou a sua textura se diferenciam da

vegetação circundante. Esta investigação foi recentemente realizada por P.Z.P.M.R. de Moraes

(resultados não publicados), ao avaliar as respostas de humanos tricromatas e dicromatas frente à

exposição de fotografias de predadores camuflados em ambiente de vegetação natural. Os

resultados deste estudo indicam uma vantagem dos tricromatas, que são mais rápidos na detecção

desses potenciais predadores, mesmo quando pistas acromáticas, como brilho, textura e forma, estão

presentes. É válido apontar que os humanos são os únicos a apresentarem um alto índice de

discromatopsias (cerca de 8% dos homens caucasianos apresentam alguma forma de daltonismo –

Fletcher & Voke 1985) quando comparados a populações selvagens de outros Catarrhini, nas quais

o daltonismo é praticamente inexistente (Onishi et al 1999, Jacobs & Williams 2001). Essa alta taxa

de indivíduos daltônicos em humanos pode ser o resultado do relaxamento de uma pressão seletiva

para a rápida detecção de predadores, uma vez que nossa espécie começou a viver em grupos

20 coesos com maior resistência a ataque de predadores, unidos em vilas que surgiram com o

desenvolvimento da agricultura e da pecuária (Hart & Sussman 2009).

PERSPECTIVAS FUTURAS

Tendo em vista o apanhado teórico discutido até então, é provável que os processos de

identificação e escolha dos alimentos tenham exercido uma influência significativa sobre a evolução

da tricromacia nos primatas (Osorio & Vorobyev 1996, Sumner & Mollon 2000b, Dominy & Lucas

2001, Regan et al. 2001, Lucas et al. 2003, Sumner & Mollon 2003a, Perini et al. 2009). Contudo,

outras pressões seletivas, ainda relativamente carentes de estudos, também podem ter tido um papel

importante na manutenção deste traço nas populações primatas atuais. Como apontado por estudos

recentes, a identificação de sinais sócio-reprodutivos e a detecção facilitada de coespecíficos e

predadores poderiam ser aprimoradas por uma visão tricromata. Portanto, é interessante que mais

pesquisas se voltem para a investigação de como fatores não relacionados ao forrageio podem

influenciar evolutivamente os diferentes sistemas de visão de cores em primatas.

Por exemplo, por que primatas apresentam diversidade tão grande de colorações (Bradley

&Mundy 2008)? Como proposto por Caro (2005), um padrão de coloração pode se tratar de uma

camuflagem, um sinal comunicativo intra ou interespecífico, ou um atributo relacionado a

mecanismos fisiológicos. Mas será que as pressões que selecionaram a coloração dos macacos

japoneses (Macaca fuscata), nas montanhas geladas do Japão, são as mesmas que atuaram sobre a

pelagem dos macacos-prego (Cebus libidinosus), nas savanas brasileiras? As diferentes pressões

seletivas podem influenciar a evolução da coloração dos pelos de um animal de tal modo que

explicações que se restringem a um único fator (camuflagem ou comunicação ou fisiologia) não são

suficientes.

Estudos que foquem na sinalização da pele das diferentes espécies de Platyrrhini devem ser

estimulados, uma vez que pouco se sabe acerca da importância da coloração da pele sobre a seleção

21 sexual e o status social neste grupo. Embora este tipo de sinalização pareça mais comum nos

Catarrhini, esta constatação pode ser enviesada pelo fato dos pesquisadores humanos possuírem o

mesmo tipo de visão que esses primatas. Desta forma, primatas do Novo Mundo poderiam se

utilizar de variações de coloração mais sutis para comunicar seu status social e reprodutivo, sem

chamar a atenção da visão tricromata humana.

Como predadores podem apresentar diferentes estratégias de camuflagem, além do

background matching e da coloração disruptiva (Stevens & Merilaita 2009a), estudos que

comparem a influência da visão de cores sobre a detecção de cada estratégia de camuflagem podem

gerar resultados interessantes sobre as vantagens relativas aos fenótipos visuais. Do mesmo modo, a

investigação do efeito da visão de cores dos predadores sobre a pelagem dos primatas deve ser

estimulada. Por serem predados por mamíferos carnívoros, aves de rapina e serpentes (Miller &

Treves 2007), uma diversidade de sistemas de visão de cores (di, tri e tetracromatas – Yokoyama

2000, Sumner & Mollon 2003b) pode estar selecionando possíveis estratégias de camuflagem em

primatas, seja tornando-os especialistas na dissimulação de um predador específico ou otimizando-

os entre diversos predadores. Portanto, também é válido buscar uma relação entre o risco de

predação sofrido por um primata e a estratégia de camuflagem apresentada por sua pelagem.

A investigação do olhar do predador no ato da predação também merece atenção e esforço

acadêmico. Por exemplo, ainda não se sabe ao certo qual o tipo de visão de cores apresentado pelas

aves de rapina. O excesso de informações cromáticas pode atrapalhar a acuidade visual ao

acrescentar ruído às informações espaciais, e isso é um grande problema para predadores como as

aves de rapina que buscam suas presas visualmente a grandes distâncias. Portanto, embora o padrão

visual para as aves seja a tetracromacia, espera-se que aves de rapina apresentem uma

discriminação de cores mais rudimentar (Sumner & Mollon 2003b). Como levantado pela Tabela 2,

estas aves predam uma notável diversidade de primatas neotropicais, em especial o gavião-real

(Harpia harpyja) que se destaca pelo maior número de relatos de predação e por uma maior

diversidade de espécies primatas predadas. Portanto, estudos genéticos, fisiológicos e

22 comportamentais que confirmem os fenótipos visuais desses e de outros predadores seriam de

grande ajuda para o entendimento das colorações apresentadas por primatas.

Por fim, estudos de campo devem ser realizados com um maior número de espécies

neotropicais com hábitos alimentares, sociais e reprodutivos diversificados. Muito do conhecimento

sobre a evolução da visão de cores de primatas foi obtido através da experimentação em laboratório

e cativeiro, mas poucos estudos relatam o efeito da visão de cores em primatas que vivem em

ambiente natural. Em especial, estudos que investiguem a possibilidade de diferenciação de nichos

de forrageio pelos fenótipos visuais (Pessoa et al. 2005c, Melin et al. 2008) devem ser estimulados,

seja na busca por diferentes tipos de alimentos (Melin et al. 2007, 2009, Smith et al. 2012), seja na

exploração de micro-habitats com diferentes níveis de iluminação (Yamashita et al. 2005, Perini el

al. 2009, Caine et al. 2010, Freitag & Pessoa 2012). Mais estudos de detecção de potenciais

predadores pelos diferentes fenótipos também devem ser estimulados, inicialmente avaliando o

comportamento de animais em cativeiro e com o uso de predadores taxidermizados. Contudo,

delineamentos experimentais que consigam investigar a detecção de potenciais predadores por

grupos selvagens também são necessários para dar suporte aos estudos de modelagem e percepção

de predadores em laboratório. Estudos de ecologia sensorial, em especial, têm o potencial de gerar

respostas que dificilmente serão abordadas por experimentos psicofísicos em condições limitadas de

laboratório e/ou por estudos ecológicos de campo, que lidam com uma enorme complexidade de

variáveis não-controladas.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq)

pela bolsa de mestrado concedida a P.Z.P.M.R.M.

23 Tabela 1. Lista de relatos de predação de primatas do Novo Mundo por mamíferos carnívoros. As

evidências de predação foram relatadas de acordo com as seguintes metodologias: análise das fezes

ou do conteúdo estomacal dos predadores, autopsia das carcaças encontradas dos primatas

predados, observação direta do comportamento predatório (com morte do primata) ou da tentativa

de predação (primata escapa com vida).

Predador Presas Evidência Referências

Carnívoros

Leopardus pardalis Saguinus nigricollis Tentativa de predação Izawa (1978)

Saguinus fuscicollis Análise das fezes Emmons (1987)

Alouatta guariba Análise das fezes Bianchi & Mendes (2007), Miranda et al. (2005)

Alouatta clamitans Análise das fezes Abreu et al. (2008)

Brachyteles hypoxanthus Análise das fezes Bianchi & Mendes (2007)

Cebus apella Análise das fezes Bianchi & Mendes (2007)

Cebus capucinus Análise das fezes Moreno et al. (2006)

Saimiri sciureus Não disponível Cabrera & Yeppes (1940)†

Leopardus wiedii Saguinus niger Não disponível Oliveira (1998)†

Saguinus bicolor Tentativa de predação Calleia et al. (2009)

Cebus olivaceus Não disponível Mondolfi (1986)†

Cebus apella Não disponível Beebe (1925)†

Puma concolor Ateles geoffroyi Análise das fezes Chinchilla (1997), Novack et al. (2005)

Ateles belzebuth Tentativa de predação Matsuda & Izawa (2008), Mourhté (2011)

Cebus capucinus Análise das fezes Chinchilla (1997), Moreno et al. (2006)

Cebus nigritus Análise das fezes Martins et al. (2008)

Alouatta palliata Análise das fezes Chinchilla (1997)

Alouatta fusca Análise das fezes Martins et al. (2008)

Alouatta pigra Análise das fezes Novack et al. (2005)

Alouatta caraya Análise das fezes Ludwig et al. (2007)

Puma yaguaroundi Callithrix jacchus

Análise do conteúdo estomacal

Ximenes (1982)

Panthera onca Ateles geoffroyi Análise das fezes Novack et al. (2005)

Ateles belzebuth Observação direta Matsuda & Izawa (2008)

Ateles paniscus Análise das fezes Emmons (1987)

Cebus capucinus Análise das fezes, Observação direta

Chinchilla (1997), Torréz (2012)

Brachyteles arachnoides Análise das fezes Olmos (1994)

Alouatta pigra Análise das fezes Novack et al. (2005)

Alouatta palliata Análise das fezes Chinchilla (1997), Cuarón (1997)

Alouatta seniculus Análise da carcarça Peetz et al. (1992)

Eira barbara Saguinus Não disponível Buchanan-Smith (1990)*, Galef et al. (1976)*

Saguinus nigricollis Tentativa de predação Izawa (1978)

Callithrix jacchus Observação direta Bezerra et al. (2009)

24 Leontopithecus rosalia Tentativa de predação Stafford & Ferreira (1995)

Saimiri Não disponível Galef et al. (1976)*

Callicebus discolor Tentativa de predação de Luna et al. (2010)

Cebus Não disponível Defler (1980)*, Phillips (1985)*

Alouatta Não disponível Phillips (1985)*

Alouatta palliata Tentativa de predação Asensio & Gómez-Marín (2002)

Alouatta belzebul Observação direta Camargo & Ferrari (2007)

* Retirado de Miller & Treves (2007)

† Retirado de Calleia et al. (2009)

Tabela 2. Lista de relatos de predação de primatas do Novo Mundo por aves de rapina. As

evidências de predação foram relatadas de acordo com as seguintes metodologias: análise das fezes

ou do conteúdo estomacal dos predadores, autopsia das carcaças encontradas dos primatas

predados, observação direta do comportamento predatório (com morte do primata) ou da tentativa

de predação (primata escapa com vida).

Predador Presas Evidência Referências Aves Spizaetus ornatus Saguinus imperator Observação direta Terborgh (1983) Saguinus mystax Observação direta Heymann (1990) Saguinus fuscicollis Observação direta Heymann (1990) Callithrix penicillata Observação direta Greco et al. (2004) Saimiri sciureus Tentativa de predação Terborgh (1983) Callicebus Tentativa de predação Terborgh (1983) Spizaetus tyrannus Alouatta guariba Tentativa de predação Miranda et al. (2006) Spizastur melanoleucos Saimiri sciureus Suposição Terborgh (1983) Caracara plancus Alouatta palliata Tentativa de predação McKinney (2009) Accipiter bicolor Saguinus fuscicollis Observação direta Terborgh (1983) Saimiri Tentativa de predação Terborgh (1983) Micrastur ruficollis Saguinus nigricollis Observação direta Izawa (1978) Morphnus guianensis Saguinus mystax Observação direta Oversluijs Vasquez & Heymann

(2001) Saguinus fuscicollis Observação direta Oversluijs Vasquez & Heymann

(2001) Saimiri Tentativa de predação Terborgh (1983) Callicebus Tentativa de predação Terborgh (1983) Cebus Tentativa de predação Terborgh (1983) Pithecia pithecia Tentativa de predação Gilbert (2000) Ateles paniscus Observação direta Julliot (1994) Harpia harpyja Saguinus midas Não disponível Ford & Boinski (2007)‡ Aotus sp. Análise da carcaça Piana (2007) Saimiri Não disponível Robinson (1994)‡, Ford & Boinski

(2007)‡ Saimiri sciureus Tentativa de predação Terborgh (1983) Callicebus discolor Observação direta de Luna et al. (2010) Callicebus hoffmannsi Análise da carcaça Aguiar da Silva (2007)

25 Cebus Não disponível Fowler & Cope (1964)*, Rettig

(1978)‡, Izor (1985)*, Ford & Boinski (2007)‡

Cebus albifrons Observação direta Barnett et al. (2011) Cebus apella Tentativa de predação,

Análise da carcaça Terborgh (1983), Piana (2007), Aguiar da Silva (2007)

Cebus olivaceus Observação direta Seymour et al. (2010) Pithecia Não disponível Rettig (1978)*, Izor (1985)‡, Ford &

Boinski (2007)‡ Pithecia irrorata Análise da carcaça Aguiar da Silva (2007) Alouatta Não disponível,

Tentativa de predação Fowler & Cope (1964)*, Rettig (1978)*, Terborgh (1983), Izor (1985)*, Robinson (1994)‡, Ford & Boinski (2007)‡, Ferrari (2009)‡

Alouatta seniculus Tentativa de predação, Observação direta, Análise da carcaça

Eason (1989), Peres (1990), Sherman (1991), Piana (2007)

Alouatta belzebul Análise da carcaça Aguiar da Silva (2007) Cacajao ouakary Observação direta Barnett et al. (2011) Chiropotes Não disponível Rettig (1978)‡, Izor (1985)‡, Ford &

Boinski (2007)‡ Chiropotes albinasus Análise da carcaça Aguiar da Silva (2007) Chiropotes satanas Observação direta Lenz & dos Reis (2011) Chiropotes utahicki Observação direta Martins et al. (2005) Leucopternis shistacea Saimiri Tentativa de predação Terborgh (1983) Saguinus fuscicollis Observação direta Lledo-Ferrer et al. (2009) Athene cunicularia Callithrix jacchus Tentativa de predação Stafford & Ferreira (1995)

* Retirado de Miller & Treves (2007)

‡ Retirado de Lenz & dos Reis (2011)

Tabela 3. Lista de relatos de predação de primatas do Novo Mundo serpentes. As evidências de

predação foram relatadas de acordo com as seguintes metodologias: análise das fezes ou do

conteúdo estomacal dos predadores, autopsia das carcaças encontradas dos primatas predados,

observação direta do comportamento predatório (com morte do primata) ou da tentativa de predação

(primata escapa com vida).

Predador Presas Evidência Referências Serpentes Bothrops jararaca Callithrix aurita Observação direta Corrêa & Coutinho (1997) Bothrops leucurus Callithrix jacchus Observação direta Ferrari & Beltrão-Mendes (2011) Eunectes murinus Saguinus mystax Observação direta Heymann (1987) Boa constrictor Saguinus mystax Tentativa de predação Tello et al. (2002) Callicebus discolor Observação direta Cisneros-Heredia et al. (2005) Cebus capucinus Observação direta Chapman (1986), Perry et al. (2003) Chiropotes utahicki Observação direta Ferrari et al. (2004)

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42

OBJETIVOS E HIPÓTESES

43

OBJETIVOS

Objetivo Geral

Avaliar e comparar as performances de humanos tricromatas e dicromatas em tarefas

que envolvam a detecção de mamíferos taxidermizados da ordem Carnivora, com diferentes

tipos de pelagens e em diferentes cenários de vegetação natural.

Objetivos Específicos

1) Avaliar o efeito do fenótipo visual sobre a detecção de carnívoros de coloração

amarelada ou avermelhada frente a um fundo de vegetação natural;

2) Avaliar o efeito do fenótipo visual sobre a detecção de carnívoros de coloração

críptica frente a um fundo de vegetação natural;

3) Investigar se possíveis vantagens fenotípicas na detecção de carnívoros podem estar

associadas com a distância de detecção e a dimensão do estímulo;

4) Investigar se o tipo de cenário de fundo é capaz de influenciar a detecção de diferentes

tipos de carnívoros.

HIPÓTESES E PREDIÇÕES

Hípótese 1: Tricromatas e dicromatas diferem nos seus desempenhos ao realizarem tarefas de

detecção de mamíferos carnívoros em um fundo de vegetação natural e essas diferenças são

influenciadas pela cor dos modelos de carnívoros.

• Predição A: Indivíduos tricromatas devem apresentar uma maior taxa de acerto e/ou

uma menor latência de resposta que indivíduos dicromatas quando os modelos de

carnívoros apresentarem uma coloração amarelada ou avermelhada. Por apresentarem

44

um fotorreceptor de ondas longas a mais na retina, indivíduos tricromatas apresentam

maior facilidade em diferenciar estímulos que reflitam comprimentos de onda nas

faixas média e longa, de modo que, para um observador tricromata, esse tipo de

estímulo destaca-se em um fundo verde de vegetação natural.

• Predição B: Indivíduos dicromatas devem apresentar uma maior taxa de acerto e/ou

menor latência de resposta que indivíduos tricromatas quando os modelos de

carnívoros apresentarem uma coloração críptica. Por possuírem apenas dois tipos de

cones na retina, indivíduos dicromatas sofrem um menor ruído cromático, de modo

que estímulos de coloração críptica (que se apresentam camuflados a um tricromata)

podem ser detectados por outras pistas sensoriais que não as cromáticas, como o

brilho, a forma ou a textura, caso estas pistas difiram do plano de fundo.

Hipótese 2: O tamanho do estímulo de mamífero carnívoro deve influenciar a sua detecção,

sendo o efeito mais evidente em dicromatas.

• Predição A: Indivíduos dicromatas devem apresentar uma maior taxa de acerto e/ou

uma menor latência de resposta quando os modelos de carnívoros amarelados ou

avermelhados apresentados possuírem grandes dimensões em comparação à detecção

destes mesmos estímulos em dimensões menores. Estímulos maiores, que excedem a

fóvea, podem desencadear o fenômeno de interação de campo estendido, já relatado

em outras condições experimentais para seres humanos (Smith & Pokorny, 1977). Este

fenômeno muitas vezes é responsável pela elevação das capacidades perceptuais de

dicromatas humanos para patamares comparáveis aos de tricromatas.

Hipótese 3: Os cenários de vegetação devem interagir com os diferentes tipos de mamíferos

carnívoros e influenciar a detecção de tricromatas e dicromatas.

45

• Predição A: Carnívoros de pelagem amarelada com pintas pretas, como encontrado no

gato-do-mato, devem eliciar uma maior latência de respostas e/ou uma menor taxa de

acertos quando apresentados na mata fechada, em comparação aos outros cenários. O

padrão de coloração amarelado apresentado por felinos como jaguatiricas, onças e

leopardos pode ter sido selecionado por melhor camuflar estes animais em ambientais

heterogêneos, de vegetação abundante e variação de sombra e luz (Ortolani, 1999).

Nestes casos, tricromatas devem apresentar um melhor desempenho que dicromatas,

tendo em vista a diferença entre a pelagem amarelada desses animais e o fundo

esverdeado de vegetação.

• Predição B: Carnívoros de pelagem uniforme, como encontrado em suçuaranas,

devem eliciar uma maior latência de resposta e/ou uma menor taxa de acertos quando

apresentados no campo aberto, em comparação aos outros cenários. Ambientes mais

homogêneos, como campos de gramíneas, tendem a selecionar pelagens de coloração

uniforme dentre os felinos, a exemplo de pumas e leões (Ortolani, 1999). Nestes casos,

a pelagem avermelhada destes animais pode facilitar a sua detecção por tricromatas,

em comparação a dicromatas.

• Predição C: Carnívoros de pelagem críptica devem eliciar uma maior latência de

resposta e/ou uma menor taxa de acertos quando apresentados no campo aberto, em

comparação aos outros cenários. A pelagem críptica destes animais pode ser

confundida com o capim seco de ambientes abertos, dificultando a sua detecção neste

tipo de ambiente. Dada a melhor capacidade visual de dicromatas em discriminar

objetos por suas pistas acromáticas (Morgan et al., 1992), estes fenótipos devem

apresentar um melhor desempenho que tricromatas na detecção de animais crípticos.

46

REFERÊNCIAS

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47

ESTUDO EMPÍRICO

Detecção de predadores por dicromatas e

tricromatas humanos

48

IMPLICAÇÕES DA VANTAGEM DE TRICROMATAS EM DETECTAR MAMÍFEROS CARNÍVOROS

CAMUFLADOS SOBRE A EVOLUÇÃO DA VISÃO DE CORES EM PRIMATAS

Pedro Z. P. M. R. de Moraes1,2, Maria Helena C. Spyrides3, Daniel M. A. Pessoa1,2

1 – Laboratório de Ecologia Sensorial, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal –

RN, Brasil, 59072-970

2 – Laboratório de Estudos Avançados de Primatas, Universidade Federal do Rio Grande do

Norte, Natal – RN, Brasil, 59072-970

3 – Departamento de Estatística, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal – RN,

Brasil, 59072-970

E-mails: pedrozmoraes@hotmail.com, spyrides@ccet.ufrn.br, pessoadma@gmail.com

Autor correspondente:

Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.

Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, Universidade

Federal do Rio Grande do Norte. Avenida Senador Salgado Filho, s/n.

Lagoa Nova. Natal – RN, Brasil. 59072-970

Telefone: +55 84 32153410

Telefax: +55 84 32119206

E-mail: pessoadma@gmail.com

Este trabalho foi escrito de acordo com o formato do periódico

Journal of Human Evolution, ao qual será submetido.

49

Resumo

Muitos estudos têm procurado investigar que pistas ambientais poderiam ter influenciado a

evolução da tricromacia nos primatas, a partir do padrão dicromata encontrado em mamíferos.

Pressões ambientais associadas ao forrageio e ao contexto social/reprodutivo foram

investigadas, apontando uma vantagem de tricromatas na detecção rápida de alvos de

colorações conspícuas (e.g. frutos, folhas e pelagens sexuais), enquanto dicromatas se

destacariam pela eficiência na identificação de estímulos camuflados (e.g. insetos). Um

importante fator que ainda não foi testado experimentalmente é a detecção de predadores.

Com o objetivo de investigar o possível efeito deste fator na evolução da tricromacia primata,

nós preparamos e editamos fotografias de mamíferos carnívoros taxidermizados: gatos-do-

mato (Leopardus spp.), puma (Puma concolor) e furão (Galictis cuja). Três biomas (mata

fechada, cerrado e campo aberto) foram utilizados como cenário de fundo e as imagens dos

animais foram modificadas em duas categorias de tamanho (grandes e pequenos). O

experimento foi apresentado a 40 humanos (20 dicromatas e 20 tricromatas). Em um monitor

touchscreen, um estímulo positivo (foto de animal taxidermizado contra a vegetação de

fundo) e três estímulos negativos (fotos da vegetação de fundo) foram apresentados em cada

tentativa. As latências de resposta e as taxas de acerto dos sujeitos foram registradas. Os

resultados apontam uma notável vantagem do fenótipo tricromata em detectar mamíferos

carnívoros camuflados. Tricromatas apresentaram menores latências nos três cenários e nas

duas dimensões de estímulos e também atingiram maiores taxas de acerto. Estes resultados

indicam que a pressão por uma detecção rápida de predadores pode ter exercido um papel

importante na evolução da tricromacia em primatas. É interessante notar que as sociedades

humanas urbanas são as únicas a apresentarem uma elevada taxa de daltonismo (cerca de 8%

em homens caucasianos), quando comparadas a populações de outras espécies de Catarrhini e

sociedades humanas tribais. Esse maior índice de dicromacia pode ter sido resultado de um

50

relaxamento no risco de predação, já que nossa espécie passou a viver em grupos mais coesos,

mais resistentes a ataques de predadores e unidos em vilas que surgiram com o advento da

agropecuária.

Palavras-chaves: detecção de predadores, risco de predação, tricromacia, dicromacia,

daltonismo, polimorfismo visual.

Introdução

A capacidade visual de distinguir cores é possibilitada pela presença de, pelo menos,

dois tipos de fotorreceptores retinianos que difiram em seus espectros de absorção e uma

organização neural capaz de comparar os estímulos captados por estes receptores (Jacobs,

1996). A eficiência dessa discriminação de cores pode ser variável e vai depender da

quantidade de diferentes fotopigmentos presentes na retina de um animal. A maioria dos

mamíferos apresenta apenas dois tipos de cones, o que faz com que eles possuam uma

percepção de cores similar a encontrada em humanos daltônicos e sejam categorizados como

dicromatas (Jacobs, 1993). Um desses tipos de cones, derivado de um gene autossômico,

absorve preferencialmente luz de comprimentos de onda curtos (e.g. violeta ou azul). Um

segundo tipo, derivado de um gene ligado ao cromossomo X, absorve preferencialmente luz

de comprimentos de onda médio/longo (e.g. verde, amarelo, laranja, vermelho).

Dentre os mamíferos placentários, os primatas são os únicos a apresentarem um

sistema visual tricromata, assim nomeado pela presença de três tipos de cones na retina

(Jacobs, 2009). Contudo, a distribuição da tricromacia entre os grupos da ordem Primates não

é homogênea. Os primatas do Novo Mundo (Platyrrhini) apresentam uma polialelia para o

gene que codifica fotopigmentos que absorvem preferencialmente na faixa média/longa do

espectro visível, o que resulta em um polimorfismo visual no qual indivíduos de uma mesma

espécie podem ser dicromatas ou tricromatas (Jacobs, 2010). Assim, os machos e fêmeas

51

homozigotas de primatas neotropicais serão dicromatas, enquanto fêmeas heterozigotas serão

tricromatas (Jacobs, 2007). Já os primatas do Velho Mundo (Catarrhini) são caracterizados

por sua tricromacia uniforme (i.e. machos e fêmeas são tricromatas) (Jacobs e Deegan, 1999)

advinda da duplicação do gene que codifica os fotopigmentos de absorção média/longa (Hunt

et al., 1998). Embora os humanos sejam membros deste grupo, eles constituem uma exceção

por apresentarem um padrão atípico para os Catarrhini, com um alto índice de deficiências da

visão de cores (cerca de 8% dos homens caucasianos são daltônicos - Fletcher e Voke, 1985;

Birch, 2012). O tipo mais comum de daltonismo se caracteriza por uma deficiência na

discriminação de cores no eixo verde-vermelho e é mais frequente no sexo masculino por

resultar da herança de um cromossomo X contendo apenas um dos genes que codificam

fotopigmentos de absorção média/longa (Neitz e Neitz, 2011).

No intuito de investigar as pressões seletivas que favoreceram a evolução da

tricromacia nos primatas, pesquisadores constataram que os fotopigmentos presentes na visão

tricromata estão otimizados para a detecção de itens alimentares conspícuos, como frutos

coloridos e folhas jovens, contra um fundo de folhas maduras (Osorio e Vorobyev, 1996;

Sumner e Mollon, 2000; Regan et al., 2001). Consequentemente, à luz dessa vantagem

tricromata, da ocorrência do polimorfismo visual em primatas do Novo Mundo e do alto

índice de daltonismo em humanos, a função da dicromacia passou a ser motivo de

especulações. Foi proposto que o polimorfismo visual seria um passo evolutivo anterior à

tricromacia uniforme (Kainz et al., 1998) e que espécies apresentando indivíduos dicromatas

simplesmente não teriam tido a oportunidade de passar por eventos raros de duplicação gênica

(Hunt et al., 1998), capazes de lhes conferir uma visão tricromata. Alternativamente, foi

hipotetizado que dicromatas poderiam estar sendo selecionados e mantidos (Hunt et al., 1998)

nas populações de Platyrrhini e em humanos devido a alguma vantagem adaptativa (Mollon et

al., 1984; Mollon, 1989; Tovée et al., 1992).

52

Na última década, experimentos de detecção de estímulos artificiais (Morgan et al.,

1992; Saito et al., 2005, 2006), estudos naturalísticos em cativeiro (Caine et al., 2003; Smith

et al., 2003, 2012) e estudos de campo (Melin et al., 2007, 2009) têm apontado uma vantagem

de dicromatas sobre tricromatas ligada à detecção de itens camuflados. Como as informações

de cor e luminância são processadas independentemente e paralelamente pelo sistema visual

(Mullen e Losada, 1994), a percepção de cores pode competir com a percepção de luminância

durante a visualização de um objeto, de tal modo que o excesso de cores em uma cena pode

gerar um ruído na interpretação de pistas acromáticas (Gur e Akri, 1992). Ao experimentar

um menor ruído cromático durante o processamento visual, dada a sua percepção de cores

mais limitada, um indivíduo dicromata poderia quebrar camuflagens coloridas ao analisar

outros atributos (e.g. brilho, textura, forma) capazes de segregar um alvo do fundo (Morgan et

al., 1992).

Essas vantagens diferenciais de dicromatas e tricromatas poderiam explicar a

manutenção do polimorfismo visual, uma vez que indivíduos fenotipicamente diferentes

podem diminuir sua competição ao explorar diferentes nichos alimentares (Mollon et al,

1984). De modo contrário, um indivíduo de um fenótipo que vive em um grupo polimórfico

pode se beneficiar pela maior habilidade de alguns coespecíficos de fenótipos diferentes em

detectar estímulos que ele mesmo não percebe facilmente. Assim, dicromatas e tricromatas

podem compartilhar suas descobertas, o que pode aumentar a aptidão de ambos os fenótipos

por benefícios mútuos de associação ou por seleção de parentesco (Mollon et al., 1984; Tovée

et al., 1992; Melin et al, 2008).

Apesar da detecção de alimentos aparentar ter sido o fator mais importante na origem

da tricromacia em primatas (Osorio e Vorobyev, 1996; Regan et al., 2001; Sumner e Mollon,

2000, 2003a), é válido lembrar que as pressões seletivas que são responsáveis pela origem de

um traço não necessariamente são as mesmas responsáveis pela sua manutenção ao longo do

53

tempo evolutivo (Griffiths, 1996; Fernandez e Morris, 2007). Uma importante pressão

ambiental capaz de exercer forte influência sobre a evolução dos animais é o risco de

predação (Stanford, 2002; Isbell, 2006). Traços antipredatórios, como o aumento do tamanho

do corpo e dos caninos e as vocalizações de alarme, parecem ter evoluído nos primatas em

resposta à pressão exercida pelos predadores deste grupo (Isbell, 1994). Neste sentido, seria

interessante investigar se a detecção de predadores poderia ser uma das pressões ambientais

responsáveis pela seleção e/ou manutenção da dicromacia ou tricromacia em primatas atuais.

De modo a dificultar sua detecção e retardar seu reconhecimento, um animal pode

utilizar padrões de coloração corporal para se camuflar no ambiente (Caro, 2005). Predadores

e presas comumente exibem padrões crípticos de coloração corporal (Stevens e Merilaita,

2009a), especialmente de dois subtipos: background matching e coloração disruptiva. No

primeiro, a coloração, o brilho e o padrão espacial da pelagem do animal tendem a parecer

uma amostra aleatória do ambiente de fundo (Endler, 1978), fazendo com que os atributos da

pelagem e do fundo sejam muito similares. No segundo, padrões de coloração corporal

auxiliam na dissimulação do formato do corpo do animal ao criarem bordas internas falsas e

promoverem a continuidade de partes isoladas do corpo entre si ou com elementos do

ambiente (Cuthill et al., 2005; Stevens e Merilaita, 2009b).

É válido notar que o tipo de visão de cores do observador pode influenciar a eficiência

do padrão camuflado, como sugerido por Sumner e Mollon (2003b) ao avaliarem o efeito do

fenótipo visual sobre a detecção de coespecíficos e constatarem que a pelagem alaranjada de

certos primatas (e.g. mico-leão-dourado) pode parecer críptica para um observador dicromata,

ao mesmo tempo em que seria visível para um tricromata. Alguns felinos predadores de

primatas, como a jaguatirica (Leopardus pardalis), a onça (Panthera onca) e o leopardo

(Panthera pardus), apresentam pelagens peculiares que fogem do padrão ancestral de

coloração uniforme para a ordem Carnivora e que estão relacionadas à camuflagem nos

54

ambientes em que estes animais vivem (Ortolani, 1999). Esses felinos se alimentam

principalmente de mamíferos, caçando desde pequenos roedores até ungulados, mas exibem

um baixo índice de captura de primatas (Aranda e Sánchez-Cordero, 1996; Wang, 2002;

Hayward et al., 2006; Moreno et al., 2006). Como mamíferos, em sua grande maioria,

apresentam apenas dois tipos de cones em suas retinas (Jacobs, 1993), espera-se que a

pelagem camuflada exibida pelos felinos predadores tenha sido selecionada pela sua

capacidade de dificultar a sua detecção por animais dicromatas. De fato, Ortolani (1999)

observou em sua análise filogenética que carnívoros que apresentam uma pelagem amarelada

com manchas pretas tendem a ser especialistas na caça de ungulados. É possível, então, que a

camuflagem destes predadores não surta efeito quando o observador for tricromata. Essa

possibilidade foi testada por Ajuz (2009) utilizando um modelo teórico que se baseou no

contraste da coloração da pelagem dos predadores e da vegetação de fundo e levou em

consideração as curvas de absorção dos cones presentes na retina dos sagüis-do-cerrado

(Callithrix penicillata). Os resultados apontaram a existência de uma possível vantagem de

tricromatas sobre dicromatas na detecção de predadores por pistas cromáticas.

A especulação de que tricromatas se beneficiem da identificação de animais

camuflados pode ser extrapolada para a evolução humana. Enquanto humanos apresentam um

alto índice de dicromacia, o daltonismo é extremamente raro em populações selvagens de

outros primatas do Velho Mundo (0,4% em Macaca spp. [Onishi et al., 1999] e estimado em

0,65% em outros Catarrhini [Jacobs e Williams, 2001]). Post (1982) sugeriu que o maior

índice de daltonismo em humanos seja resultado de um relaxamento de pressões seletivas,

provavelmente resultante da mudança do hábito nômade para a cultura agropecuária.

Protegidos de seus predadores por vilas e produzindo seu próprio alimento, os humanos

modernos podem ter reduzido as pressões seletivas exercidas pelo risco de predação e pela

busca por alimentos (Hart e Sussman, 2009). Este fato, segundo Post (1982), pode ter sido

55

responsável pela diminuição da pressão seletiva a favor de tricromatas, a qual ainda estaria

presente em Catarrhini.

Em suma, enquanto tricromatas poderiam reconhecer predadores baseando-se na

coloração de suas pelagens contrastantes com o ambiente de fundo, dicromatas poderiam

enxergar através de certos tipos de camuflagem, em especial, das que utilizam colorações

disruptivas para aumentar o ruído cromático e corromper o contorno do animal. Portanto, este

estudo pretende levantar evidências comportamentais destas possíveis vantagens fenotípicas

ao avaliar o desempenho de humanos tricromatas e dicromatas frente a tarefas de detecção de

mamíferos da ordem Carnivora, com diferentes tipos de pelagens, em diferentes cenários de

vegetação natural e em diferentes distâncias de detecção.

Métodos

Seleção dos sujeitos experimentais

Os testes de Ishihara (24 Plate Edition) e de Hardy, Rand e Rittler (HRR 4th Edition,

Laminated Version) foram utilizados na triagem de potenciais sujeitos experimentais. Estes

testes, chamados pseudoisocromáticos, são utilizados em larga escala para a identificação de

anormalidades na visão de cores e possuem uma alta sensibilidade na detecção do daltonismo

(Birch, 2001). Trata-se de um conjunto de pranchas contendo pequenas bolas de brilhos

aleatórios que se agrupam em números (Ishihara) ou símbolos (HRR) de acordo com o matiz

e/ou o brilho. Enquanto alguns caracteres são prontamente percebidos por tricromatas e

dicromatas, algumas combinações de matizes podem causar confusão aos daltônicos ou aos

indivíduos de visão normal. Portanto, a resposta de um indivíduo a estes testes pode ser

indicativa de seu fenótipo visual.

Os testes foram aplicados à luz do dia, mas não sob incidência direta da luz solar.

Como critério de exclusão, apenas os tricromatas que apresentaram todas as respostas

56

esperadas para este fenótipo pelo teste de Ishihara foram selecionados como sujeitos

experimentais, enquanto aos dicromatas era permitido um máximo de 4 erros nas pranchas de

Transformação e Desaparecimento do mesmo teste, de acordo com o proposto por Birch

(1997). Vinte dicromatas e vinte tricromatas foram identificados e selecionados como sujeitos

experimentais. Os indivíduos incluídos nos grupos experimentais apresentaram idades entre

18 e 30 anos, eram estudantes de nível superior ou graduados e possuíam visão normal ou

corrigida por lentes. A realização deste trabalho foi aprovada pelo Comitê de Ética e Pesquisa

da Universidade Federal do Rio Grande do Norte e todos os participantes assinaram um

Termo de Consentimento Livre e Esclarecido, através do qual se tornavam cientes do

procedimento experimental.

Modelos de mamíferos carnívoros

Exemplares taxidermizados da ordem Carnivora foram utilizados como estímulos a

serem detectados no experimento. Eles foram emprestados pelo Departamento de Zoologia da

Universidade de Brasília e pelo Museu de Ciências Morfológicas da Universidade Federal do

Rio Grande do Norte e todos apresentavam a pelagem em bom estado de preservação. Três

diferentes tipos de carnívoros foram utilizados: gato-do-mato (Leopardus spp.), suçuarana

(Puma concolor) e furão (Galictis cuja). As espécies do gênero Leopardus foram escolhidas

por serem conhecidos predadores de primatas (Barros et al., 2002; Miranda et al., 2005;

Bianchi e Mendes, 2007; Miller e Treves, 2007; Calleia et al., 2009) e devido às suas pelagens

amareladas repletas de manchas negras, as quais podem dificultar a detecção desses animais

em ambientes de vegetação densa e de baixa luminosidade (Ortolani, 1999). A suçuarana foi

escolhida por apresentar uma pelagem uniforme avermelhada que pode ser de difícil detecção

em ambientes abertos e de alta luminosidade (Ortolani, 1999). Ao contrastar o padrão

amarelado/avermelhado da pelagem desses dois tipos de predadores com um fundo de

57

vegetação natural, um tricromata pode apresentar uma vantagem na detecção destes animais.

O contrário pode acontecer quando o estímulo utilizado é o furão. Apesar de não ser um

predador de primatas, o furão foi escolhido pela sua pelagem críptica. Embora o ventre e o

focinho deste animal sejam de coloração negra, o seu dorso apresenta uma pelagem pálida que

lembra capim seco, um padrão de coloração descrito por Ortolani (1999) como capa clara

(light cape), no qual o dorso do animal é mais claro que o seu ventre. Uma listra branca pode

ser vista na cabeça do furão, acima dos olhos, separando a parte escura e a parte clara da

pelagem. Segundo Stevens e Merilaita (2009b), esse tipo de pelagem pode camuflar o animal

por coloração disruptiva, na qual o contorno do seu corpo é quebrado ao se criar bordas

internas falsas nos locais aonde o contraste entre a coloração do ventre e do dorso é maior.

Sendo assim, e partindo do princípio de que dicromatas podem potencialmente quebrar

camuflagem, espera-se que este fenótipo apresente uma vantagem na detecção do furão.

Captura e edição dos estímulos

Os modelos de carnívoros foram capturados em fotografias para servirem de estímulos

a serem detectados pelos sujeitos no experimento. Embora possam existir diferenças entre

humanos e outros primatas quanto à sensibilidade espectral, a utilização de fotografias em

estudos de visão de cores de humanos pode gerar resultados e conclusões passíveis de serem

extrapolados para primatas não-humanos, e vice-e-versa, contribuindo para o entendimento

das pressões seletivas que influenciaram a sua evolução (Waitt e Buchanan-Smith, 2006).

As fotografias utilizadas neste experimento foram capturadas com o auxílio de uma

câmera fotográfica digital (EOS Rebel T2i, Canon) apoiada sobre um tripé, de acordo com o

método sequencial de Bergman e Beehner (2008). Este método foi proposto no sentido de

facilitar a captura de imagens voltadas para a mensuração da coloração de animais, uma vez

que lança mão da utilização de uma cartela de cores (ColorChecker Passport, Pantone), que

58

contém uma série de quadrados de coloração conhecida, e possibilita o ajuste da foto original

de forma que ela reflita a coloração da cena real. Uma vez capturada a imagem do modelo,

sob condições de iluminação semelhantes, o fotógrafo tem uma janela de dois minutos para

fotografar a cartela de cores na mesma posição em que se encontrava o animal. As fotos

contendo a cartela de cores foram utilizadas apenas para a correção e padronização das cores

das imagens de cenas naturais e não foram apresentadas aos sujeitos durante as sessões

experimentais.

As configurações da câmera fotográfica seguiram as recomendações de Stevens et al.

(2007). As fotos foram capturadas no modo AV, com abertura f36, velocidade do obturador

automática, balanço de branco “luz do dia” e ISO 100 ou 200 (a depender da iluminação do

ambiente). Utilizou-se uma lente de 55mm, que melhor corresponde à visão humana,

apresentando uma relação normal entre os diferentes planos da imagem (Hedgecoe, 1979). As

fotos foram salvas no formato RAW de maior qualidade. O tripé foi utilizado em conjunto

com o temporizador da câmera ajustado para dois segundos, de modo a se minimizar

possíveis interferências de tremores sobre a captura das fotos.

As fotografias foram coletadas no Parque das Dunas de Natal – RN (05º48'S,

35º11'W) e na Estação Experimental Fazenda Água Limpa da Universidade de Brasília – DF

(15º31'S, 47º42'W). Três diferentes ambientes de fundo foram selecionados, gerando três

categorias de cenário: (1) mata fechada, com baixa luminosidade, predominância de árvores

de grande porte e cipós; (2) cerrado, com alta luminosidade, predominância de arbustos e

árvores de médio porte com galhos retorcidos, típicas de cerrado sensu stricto; e (3) campo

aberto, com alta luminosidade, predominância de gramíneas altas e poucas árvores presentes.

As sessões de fotografias ocorreram sempre em dias ensolarados, com poucas nuvens no céu,

sempre entre as 9:00h e as 15:30h. O fotógrafo sempre posicionou a câmera fotográfica com

suas costas voltadas para o sol. Os animais sempre foram dispostos no cenário com uma das

59

laterais do corpo voltadas para a câmera e livres da obstrução visual de elementos do cenário,

de modo que todo o contorno do corpo ficasse visível nas fotos. Fotografias do cenário sem a

presença do animal taxidermizado também foram coletadas para servirem de estímulo

discriminativo negativo durante os experimentos.

Através de um software próprio da cartela de cores, perfis de cor foram criados e

aplicados sobre as imagens utilizadas no experimento. A edição das fotografias foi realizada

com o Photoshop CS5 (Adobe), de tal modo que as imagens foram digitalmente manipuladas

em duas categorias de tamanho: (1) alvo pequeno, na qual o comprimento do animal (do

focinho ao quarto traseiro) foi de dois centímetros, e (2) alvo grande, na qual o comprimento

do animal foi de cinco centímetros. Todos os animais mostrados nas fotografias apresentavam

dimensões compatíveis com uma das duas categorias de tamanho, independente das suas

dimensões reais. Quando projetados a 40 centímetros de distância do olho, alvos pequenos

projetam imagens na retina em um tamanho que não ultrapassa a área da fóvea, enquanto

alvos grandes produzem imagens que excedem esta mesma área, recrutando um maior número

de fotorreceptores para o seu processamento visual (Wyszecki e Stiles, 2000). Além disso, as

categorias de tamanho foram utilizadas para simular diferentes distâncias de detecção, nas

quais alvos pequenos e grandes seriam equivalentes, respectivamente, a alvos localizados a

distâncias maiores e menores do observador.

Procedimento experimental

Os experimentos ocorreram em sessões individuais, nas quais os sujeitos foram

convidados a sentar-se em frente a um monitor touch-screen (HP TouchSmart IQ510br), com

a cabeça fixa por um porta-queixo, a 40 centímetros da tela. Antes de cada sessão

experimental, o monitor foi calibrado com o auxílio de um colorímetro (huey™ PRO,

Pantone), o qual foi mantido acoplado ao computador durante a realização do experimento.

60

Em casos de variação da luminosidade ambiente, o colorímetro é capaz de captar esta

variação e compensar a iluminação emitida pelo monitor. Um software de apresentação de

estímulos desenvolvido especificamente para este trabalho foi utilizado para amostrar a reação

dos sujeitos durante as tarefas de detecção dos carnívoros, sendo responsável pelo registro da

latência de resposta e da taxa de acerto dos participantes da pesquisa. No início da sessão

experimental, um treinamento foi apresentado pelo software de modo a familiarizar os

sujeitos com a dinâmica do experimento e com os alvos que ele deveria procurar dentre as

cenas. De modo a evitar a criação de uma imagem de busca durante o treinamento, apenas um

modelo de gato-do-mato foi utilizado. Este modelo não foi apresentado no experimento, com

outros exemplares de Leopardus spp. sendo utilizados nessa etapa. O experimento em si

ocorria como descrito a seguir.

Cada sessão tinha início com a apresentação de uma tela cinza. Após três segundos,

um símbolo + aparecia no centro da tela. Os sujeitos foram instruídos por escrito a tocar no +

para dar sequência ao experimento, de tal modo que seus olhares estariam fixos no centro da

tela quando executassem essa ação. Após o toque, quatro fotografias foram exibidas em cada

quadrante da tela, sendo três destas fotos estímulos discriminativos negativos (i.e. imagens do

cenário natural sem o modelo taxidermizado) e uma o estímulo discriminativo positivo (i.e.

imagem contendo um modelo de predador em meio à vegetação de fundo). Este conjunto de

quatro fotos foi exibido por um minuto ou até a resposta do sujeito, que devia tocar na

fotografia em que ele acreditasse conter o animal taxidermizado. Com a resposta do sujeito,

ou o fim de um minuto, as quatro fotografias desapareciam e uma nova tentativa se iniciava

com a apresentação da tela cinza. Três segundos depois, o símbolo + voltava a aparecer no

centro da tela, com um novo conjunto de quatro fotos sendo apresentado após o toque do

sujeito. A posição dos estímulos discriminativos positivos e negativos variou aleatoriamente

entre os quatro quadrantes e todos os conjuntos de quatro fotos foram apresentados duas

61

vezes. A apresentação da tela cinza entre as tentativas visou minimizar qualquer efeito que um

conjunto de fotos pudesse exercer sobre a visualização do conjunto seguinte, através do

fenômeno de pós-imagem retiniana. Um total de 36 conjuntos de fotografias foi apresentado,

com duas fotos para cada combinação de categorias (3 modelos de carnívoros x 3 cenários de

fundo x 2 dimensões de estímulos = 18). A duração máxima do experimento era de 45

minutos, podendo durar menos tempo a depender do desempenho do sujeito experimental.

Análise Estatística

Os valores da latência de resposta foram logaritmizados visando cumprir os requisitos

dos testes paramétricos. Na análise estatística do log da latência de resposta, utilizou-se o

Modelo de Efeitos Aleatórios ou Mistos (Verbeke e Molenberghs, 2000; Pinheiro e Bates,

2000) que considera a estrutura de correlação existente entre e intra indivíduos, ou seja,

considera a dependência entre as respostas captadas de um mesmo indivíduo. Sendo assim, é

necessário ajustar um modelo que simultaneamente leve em consideração a estrutura média

geral da população em estudo, como também a variabilidade específica dos indivíduos. Na

fase post-hoc, aplicou-se o Teste de Tukey, para a comparação entre as médias. Em todos os

testes considerou-se um nível de significância de 5% para a rejeição da hipótese de igualdade

entre médias.

Para análise das taxas de acerto, utilizou-se a metodologia para modelos marginais

proposta por Liang e Zeger (1986), que se baseia nas Equações de Estimações Generalizadas

(EEGs). A probabilidade do sucesso, que corresponde à proporção de acertos, foi modelada

em função das variáveis explicativas (fenótipo visual, espécie de carnívoro, dimensão do

estímulo, cenários de fundo) incluídas no estudo. As EEGs são empregadas a fim de obter

estimativas confiáveis para os parâmetros, levando em conta uma estrutura de correlação.

62

Para o ajuste desses modelos, utilizou-se o software R, versão 2.13, (R Development Core

Team, 2011) por meio do pacote geeglm.

Resultados

Latência de Resposta

Tricromatas detectaram os carnívoros taxidermizados mais rapidamente que

dicromatas, independentemente do tipo de modelo, do cenário de fundo e da dimensão do

modelo (gl = 1, F = 9.10, p = 0.002) (Figura 1).

Figura 1 – Latências médias (± erro padrão) de indivíduos dicromatas e tricromatas frente a tarefas de detecção

de mamíferos carnívoros taxidermizados em um fundo de vegetação natural. Variáveis categóricas foram criadas

para se investigar o efeito do cenário de fundo (campo aberto, cerrado, mata fechada), da espécie de carnívoro

(Galictis cuja , Leopardus spp., Puma concolor) e da dimensão do alvo (grande, pequeno) sobre o desempenho

dos diferentes fenótipos visuais. Entretanto, independentemente dessas condições, tricromatas foram

significativamente mais rápidos que dicromatas na detecção desses alvos para um α = 0,05.

*

Uma interação significativa foi encontr

fundo (gl = 4, F = 25,94, p = 0.004), independente do fenótipo visual. Os resultados da análise

do post-hoc podem ser observados

demandou mais tempo para a

na Mata Fechada, enquanto a combinação

concolor) no Campo Aberto.

rapidamente no Cerrado, já o furão e a suçuarana foram mais rapidamente detectados no

Campo Aberto.

Figura 2 – Latências médias (± erro padrão)

tricromatas) durante a tarefa de detecção de três tipos de mamíferos carnívoros taxidermizados (

Leopardus spp., Puma concolor

acima das barras indicam grupos significativamente distintos apontados pelo Teste de Tukey para um

indo de A, o grupo que demandou maior latência de resposta, até

Uma interação significativa foi encontrada entre os tipos de modelos

fundo (gl = 4, F = 25,94, p = 0.004), independente do fenótipo visual. Os resultados da análise

hoc podem ser observados na Figura 2, na qual se observa que a combinação que

demandou mais tempo para a reposta dos sujeitos envolvia o modelo de f

na Mata Fechada, enquanto a combinação de mais rápida detecção foi

no Campo Aberto. Os gatos-do-mato (Leopardus spp.) foram

rapidamente no Cerrado, já o furão e a suçuarana foram mais rapidamente detectados no

(± erro padrão) de resposta dadas por todos os sujeitos experimentais (dicromatas e

tricromatas) durante a tarefa de detecção de três tipos de mamíferos carnívoros taxidermizados (

Puma concolor) em três diferentes cenários: campo aberto, cerrado e mata fechada.

grupos significativamente distintos apontados pelo Teste de Tukey para um

indo de A, o grupo que demandou maior latência de resposta, até F, o grupo de menor latência de resposta.

63

modelos e os ambientes de

fundo (gl = 4, F = 25,94, p = 0.004), independente do fenótipo visual. Os resultados da análise

que a combinação que

sujeitos envolvia o modelo de furão (Galictis cuja)

foi a suçuarana (Puma

spp.) foram detectados mais

rapidamente no Cerrado, já o furão e a suçuarana foram mais rapidamente detectados no

de resposta dadas por todos os sujeitos experimentais (dicromatas e

tricromatas) durante a tarefa de detecção de três tipos de mamíferos carnívoros taxidermizados (Galictis cuja,

rrado e mata fechada. As letras

grupos significativamente distintos apontados pelo Teste de Tukey para um α = 0,05,

F, o grupo de menor latência de resposta.

Outra interação significativa encontrada engloba as categorias de modelos de

carnívoros e suas dimensões

Figura 3 mostra os resultados do post

tempo para ser encontrado foi o gato

detecção foi a suçuarana, independente do seu tamanho.

alvo não tenha influenciado na detecção da suçuarana, este processo facilitou a detecção dos

demais modelos.

Figura 3 – Latências médias (± erro padrão)

tricromatas) durante a tarefa de detecção de três tipos de mamíferos carnívoros taxidermizados (

Leopardus spp., Puma concolor

acima das barras indicam grupos significativamente distintos

indo de A, o grupo que demandou maior latência de re

teração significativa encontrada engloba as categorias de modelos de

suas dimensões (gl = 2, F = 28,67, p < 0.05), independente do fenótipo visual. A

Figura 3 mostra os resultados do post-hoc, indicando que o modelo que mais demandou

a ser encontrado foi o gato-do-mato quando pequeno, enquanto o

uçuarana, independente do seu tamanho. Embora o aumento do tamanho do

alvo não tenha influenciado na detecção da suçuarana, este processo facilitou a detecção dos

(± erro padrão) de resposta dadas por todos os sujeitos experimentais (dicromatas e

tricromatas) durante a tarefa de detecção de três tipos de mamíferos carnívoros taxidermizados (

Puma concolor) em duas diferentes dimensões de estímulos (grandes e pequenos). As letras

grupos significativamente distintos apontados pelo Teste de Tukey para um

indo de A, o grupo que demandou maior latência de resposta, até E, o grupo de menor latência de resposta.

64

teração significativa encontrada engloba as categorias de modelos de

(gl = 2, F = 28,67, p < 0.05), independente do fenótipo visual. A

hoc, indicando que o modelo que mais demandou

mato quando pequeno, enquanto o de mais rápida

Embora o aumento do tamanho do

alvo não tenha influenciado na detecção da suçuarana, este processo facilitou a detecção dos

de resposta dadas por todos os sujeitos experimentais (dicromatas e

tricromatas) durante a tarefa de detecção de três tipos de mamíferos carnívoros taxidermizados (Galictis cuja,

) em duas diferentes dimensões de estímulos (grandes e pequenos). As letras

apontados pelo Teste de Tukey para um α = 0,05,

E, o grupo de menor latência de resposta.

65

Taxa de Acertos

Uma interação significativa foi encontrada entre o fenótipo visual, o tipo de carnívoro

e o ambiente de fundo (gl = 4, X² = 90.5, p < 0.001), bem como entre o fenótipo visual, o tipo

de carnívoro e a dimensão do estímulo (gl = 2, X² = 6.8, p < 0.05), indicando um melhor

desempenho de tricromatas em ambos os casos.

Como as taxas de acerto tenderam a se igualar ao longo do tempo de 1 minuto de

exposição dos estímulos, uma análise foi feita para os primeiros 3 segundos de exposição de

cada conjunto de fotos visando detectar possíveis vantagens que existam nestes instantes

iniciais da tarefa. Nestas condições, tricromatas apresentaram maiores taxas de acerto que

dicromatas, em ambos os tamanhos de estímulos (gl = 1, X² = 4.9, p = 0.02) (Figura 4).

Figura 4 – Taxas de acerto relativas ao desempenho de indivíduos dicromatas e tricromatas nos primeiros três

segundos das tarefas de detecção de mamíferos carnívoros de dimensões grandes e pequenas. A interação entre

os fenótipos visuais e as dimensões dos estímulos foi significativa (gl = 1, X² = 4.9, p = 0.02).

66

Discussão

Os resultados deste trabalho apontam uma maior facilidade para o fenótipo tricromata

em detectarem mamíferos carnívoros em um fundo de vegetação natural, tendo em vista que

indivíduos tricromatas foram mais rápidos (Figura 1) e precisos (Figura 4) nas suas respostas,

o que vai de acordo com os resultados propostos pela modelagem realizada por Ajuz (2009).

Portanto, esta é a primeira evidência comportamental da vantagem tricromata sobre

dicromatas para na detecção de carnívoros camuflados. Esta vantagem na identificação rápida

de potenciais predadores poderia ajudar a manutenção da tricromacia uniformemente dentre

os primatas do Velho Mundo (Jacobs e Deegan, 1999).

Embora a diferença significativa entre as latências médias dos fenótipos possa parecer

muito pequena e de pouco aplicação prática, devemos lembrar que em situações reais, que

envolvam eminência de ataque de predadores, qualquer vantagem pode ser determinante. É

válido ressaltar que os resultados refletem uma situação experimental, na qual o único foco do

sujeito é detectar o animal escondido na cena. No ambiente natural, um indivíduo deve dividir

seu tempo de vigilância com outras atividades relevantes, como forrageio, interações sociais e

comportamentos reprodutivos (Cowlishaw, 1998), diminuindo, assim, a atenção que pode ser

investida na detecção de predadores.

Predadores costumam não apenas confiar na camuflagem, mas também apresentam

comportamentos crípticos durante a tentativa de captura das presas (Coss et al., 2005). Estes

comportamentos de perseguição (stalking behavior) são comuns em predadores felinos: logo

após a localização visual, os predadores aproximam o ventre do solo e rastejam lentamente

em direção das presas em potencial, utilizando arbustos e outras plantas como cobertura

vegetal para obstruir a visão dos seus corpos (Branch, 1995). Durante essa perseguição inicial,

os predadores só devem mostrar partes do seu corpo por breves instantes, especialmente

quando saem de um esconderijo e se deslocam para outro mais próximo da presa, ou quando

67

monitoram visualmente o comportamento que estes animais estão realizando (Coss et al.,

2005). Por perceberem mais rapidamente os predadores, tricromatas podem se aproveitar

dessas breves janelas de visibilidade de seus potenciais caçadores e iniciar os comportamentos

antipredatórios apropriados para a situação, antes que o predador inicie seu ataque. O sucesso

do ataque está relacionado com o nível de atenção das presas, sendo mínimas as chances de

um ataque terminar em captura se o predador for percebido (Scannell et al., 2001). As

observações naturalísticas e experimentais de comportamentos predatórios mostram também a

preferência de predadores por presas que não estão vigilantes, mas sim distraídas em

atividades de forrageio (FitzGibbon, 1989; Krause e Godin, 1996). Portanto, os resultados

deste estudo apontam uma potencial diminuição do risco de predação sofrido por tricromatas

tendo em vista a sua maior facilidade em detectar predadores rapidamente. Isto

potencialmente pode resultar em um grande benefício na aptidão individual, visto que, com a

redução do esforço investido em vigilância, tricromatas podem ter uma maior eficiência no

forrageio e investir mais tempo na procura e corte de parceiros reprodutivos.

Como a probabilidade de ocorrência de um ataque aumenta com a menor distância

entre predador e presa (Canepuccia et al., 2006), é preferível que os predadores sejam

detectados quanto mais distantes estiverem. A vantagem tricromata se confirma quando

observamos a detecção de alvos pequenos (i.e. mais distantes do observador), uma vez que

tricromatas foram mais precisos que dicromatas na detecção de carnívoros pequenos e

detectaram mais alvos pequenos que dicromatas nos primeiros três segundos da tarefa (Figura

4). Todos os indivíduos melhoraram a sua detecção quando os modelos apresentaram

dimensões maiores (Figura 3), provavelmente porque estes ativem uma maior área retiniana e,

portanto, sejam mais facilmente detectáveis. Também é possível que um maior recrutamento

de fotorreceptores possa ter desencadeado, em dicromatas, o fenômeno de interação de campo

68

estendido (Smith e Pokorny, 1977) e, com o auxílio dos bastonetes, dicromatas consigam

apresentar uma percepção de cores comparável a de tricromatas.

Além do fenótipo dos observadores e da dimensão dos estímulos, a detecção dos

carnívoros taxidermizados também foi influenciada pelo ambiente de fundo (Figura 2), o que

sugere que a coloração das pelagens pode ter sido selecionada por dissimular a presença

destes animais em ambientes específicos. Por exemplo, Leopardus spp. foram mais

rapidamente encontrados no cerrado do que na mata fechada. Como estes felinos habitam

prioritariamente florestas (Murray e Gardner, 1997; Oliveira, 1998), é provável que suas

pelagens tenham sido selecionadas como camuflagem em ambientes com baixa iluminação,

com vegetação arbórea abundante e em que ocorre uma grande variação aleatória de brilho no

substrato. Contudo, observa-se uma maior latência para detectar estes predadores no campo

aberto, o qual é um ambiente incomum para estes felinos. O mesmo acontece com o furão,

que comumente habita ambientes abertos, cerrados e savanas (Yensen e Tarifa, 2003), mas

demandaram maiores latências em sua detecção no ambiente de mata fechada. Talvez a maior

dificuldade em detectar os furões na mata fechada seja consequência da menor iluminação

deste ambiente em comparação com os ambientes abertos mais iluminados.

Os resultados deste trabalho dão suporte à ideia de que humanos passaram, e talvez

ainda passem, por um relaxamento nas pressões seletivas a favor da tricromacia (Post, 1982).

Enquanto humanos apresentam um alto índice de dicromacia, o daltonismo é extremamente

raro em populações selvagens de outros primatas do Velho Mundo (Onishi et al., 1999;

Jacobs e Williams, 2001). A incidência de daltonismo em populações humanas tribais é

menor do que nas populações urbanas (cerca de 2% em homens – Sunderland e Rosa, 2005,

Birch, 2012), o que talvez signifique que uma diferença nos hábitos destes grupos humanos

distintos possa ser responsável pelo relaxamento na seleção de tricromatas. As sociedades

tribais dependem da carne de origem animal, advinda da caça, como principal meio de

69

obtenção de proteínas (Berbesque e Marlowe, 2009) e o status social e reprodutivo de um

indivíduo está ligado às suas habilidades como caçador (Smith, 2004). Assim, é possível que

uma forte pressão seletiva sobre a detecção de mamíferos esteja atuando sobre os caçadores-

coletores. Como mostrado pelo presente estudo, tricromatas possivelmente apresentam uma

maior facilidade em encontrar mamíferos camuflados no ambiente. Portanto, pode-se supor

que, além da necessidade de detectar frutos e da detecção de predadores, a importância

nutritiva e social da carne de origem animal atue selecionando a tricromacia e mantendo a

dicromacia em baixa incidência dentre as populações caçadoras-coletoras. Com a mudança da

vida nômade para o hábito pastoril, com o desenvolvimento da agricultura, da pecuária e da

organização de vilas (Smith, 1995), o homem moderno pode ter reduzido a influência de duas

importantes pressões seletivas sobre os seus caracteres: identificação e escolha de alimentos e

esquiva de predação (Hart e Sussman, 2009). O relaxamento dessas pressões seletivas poderia

explicar a maior incidência de dicromatas entre as populações européias atuais (Post, 1982).

Estudos moleculares que investigaram os padrões de recombinação dos genes de

fotopigmentos médio/longo apontam que a frequência de daltônicos é menor do que a

esperada (Neitz e Neitz, 2011), o que também sugere a ação de uma possível pressão seletiva

ancestral eliminando dicromatas. Contudo, Birch (2012), em sua revisão sobre a incidência de

daltonismo em populações humanas de diversas partes do mundo, levantou a possibilidade de

que o número de dicromatas apresentado por uma população pode ser resultado de um efeito

fundador e deriva genética, não necessariamente de um relaxamento seletivo. Pesquisas que

se foquem na importância da tricromacia dentre as populações caçadoras-coletoras podem ser

relevantes na tentativa de solucionar essa questão. Por exemplo, a investigação do efeito do

fenótipo visual na detecção de animais comumente consumidos por caçadores-coletores. Se

caçadores tricromatas forem mais bem sucedidos que caçadores dicromatas por detectarem

70

mais facilmente suas presas preferidas, esta vantagem pode ser refletida no contexto social e

reprodutivo e aumentar a aptidão relacionada à tricromacia.

Este trabalho ressalta a importância de abordagens não restritas à detecção de

alimentos na explicação da evolução e da manutenção da tricromacia em primatas e pode

servir de incentivo para o desenvolvimento de novas pesquisas sobre o tema. É recomendável

que outras espécies de mamíferos sejam utilizadas como estímulos, de modo a contemplar

uma maior diversidade de predadores e presas com diferentes tipos de estratégias de

camuflagens. Delineamentos experimentais que investiguem a influência do comportamento

de stalking sobre a camuflagem predatória e sobre a detecção dos diferentes fenótipos também

podem trazer importantes contribuições. Vale salientar a importância da utilização de cenas

ambientais complexas, uma vez que, como visto no presente estudo, o tipo de cenário de

fundo pode influenciar a detecção de animais camuflados. A utilização de primatas não-

humanos poderia auxiliar na compreensão do papel que a identificação de predadores

possivelmente exerceu sobre a evolução da visão de cores deste grupo. A pesquisa voltada

para interação predador-presa e a sua influência na evolução da visão de cores de primatas

certamente deve contribuir para a discussão sobre a importância da tricromacia na vida destes

animais, não apenas como organismos que se alimentam, mas que também podem servir de

alimento para outros animais.

Agradecimentos

Agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico

(CNPq) pela bolsa de mestrado concedida a PZPMRM e à Fundação de Apoio à Pesquisa do

Estado do Rio Grande do Norte (FAPERN) pelo apoio financeiro a esta pesquisa. À Dra.

Ludmilla Moura de Souza Aguiar (Departamento de Zoologia, UnB) e ao Museu de Ciências

Morfológicas da UFRN pelo empréstimo dos animais taxidermizados utilizados neste estudo.

71

À Dra. Maria Emília Yamamoto (Departamento de Fisiologia, UFRN), pelo empréstimo do

Laboratório de Etologia Humana, onde os experimentos foram realizados. Ao MSc. Cristián

Andrés Carranza, pela ajuda no delineamento experimental e nas análises estatísticas. A Laís

Alves Antonio Moreira, Marília Abero de Sá Barros e Rita Amorim pela ajuda em campo na

captura das imagens utilizadas como estímulos. Ao Helder Henrique Alves de Medeiros, pela

ajuda nos experimentos. E a todos os participantes voluntários nesta pesquisa, dicromatas e

tricromatas.

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79

CONCLUSÕES

80

1) Tricromatas apresentaram uma vantagem na detecção de predadores. Este fenótipo

apresentou menores latências e maiores acertos na identificação de predadores quando

comparado aos dicromatas, independentemente da coloração apresentada pela pelagem

dos predadores. Como tricromatas apresentam uma percepção de cores mais refinada que

dicromatas, este fenótipo pode ter percebido com uma maior facilidade a pelagem

colorida dos potenciais predadores contra o fundo de vegetação verde natural.

2) Dicromatas não apresentaram uma vantagem na detecção de predadores crípticos, indo

contra a predição da vantagem deste fenótipo na quebra de camuflagens de colorações

crípticas. As diferenças entre os fenótipos, quando existentes, tenderam a uma maior

facilidade pelos tricromatas. Talvez a coloração do modelo críptico utilizado neste

trabalho não tenha sido capaz de corromper o contorno do animal, o que pode ter

facilitado a sua detecção por tricromatas. É interessante que novos experimentos sejam

realizados com uma maior variedade de animais que apresentem diferentes estratégias de

camuflagens disruptivas em suas pelagens.

3) Tricromatas detectaram de maneira mais rápida e eficiente predadores de grandes e

pequenas dimensões. Dicromatas melhoraram seu desempenho quando os alvos

apresentados foram maiores, porém seus desempenhos foram inferiores ao dos

tricromatas nas duas dimensões de estímulos, uma vez que tricromatas detectaram mais

facilmente a pelagem colorida dos animais contra o fundo de vegetação natural. Este fato

aumenta a vantagem tricromata por potencialmente detectarem predadores a maiores

distâncias, o que pode diminuir a probabilidade de ataques bem sucedidos.

4) A detecção dos predadores foi influenciada pelo tipo de cenário de fundo, porém de uma

maneira não esperada. No geral, a mata fechada demandou maiores latências, enquanto o

campo aberto demandou menores latências, ficando o cerrado com um padrão de

desempenho intermediário. Assim, pelagens uniformes (Puma concolor e Galictis cuja)

dificultaram a detecção dos predadores em ambientes heterogêneos (mata fechada) e

facilitaram sua detecção em ambientes homogêneos (campo aberto). A pelagem mais

complexa dos gatos-do-mato (Leopardus spp.) foi de difícil detecção tanto na mata

fechada, quanto no campo aberto.