ministÉrio da educaÇÃo universidade federal rural da...
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MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA
CURSO: AGRONOMIA
ANA PAULA FREITAS DA SILVA
HELDER ASSIS MACEDO DA SILVA
DIVERSIDADE DE SCARABAEINAE ASSOCIADOS A FRAGMENTOS
FLORESTAIS COM DIFERENTES NÍVEIS DE ALTERAÇÃO NO MUNICÍPIO DE
PRIMAVERA, PARÁ.
CAPANEMA
2019
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ANA PAULA FREITAS DA SILVA
HELDER ASSIS MACEDO DA SILVA
DIVERSIDADE DE SCARABAEINAE ASSOCIADOS A FRAGMENTOS
FLORESTAIS COM DIFERENTES NÍVEIS DE ALTERAÇÃO NO MUNICÍPIO DE
PRIMAVERA, PARÁ.
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao
curso de Agronomia da Universidade Federal Rural
da Amazônia - Campus Capanema como requisito
para obtenção de grau de Bacharel em agronomia.
Área de concentração: Entomologia
Orientador: Dr. Lourival Dias Campos
Coorientador: Abel da Silva Costa Filho
CAPANEMA
2019
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CATALOGAÇÃO INTERNACIONAL NA PUBLICAÇÃO
BIBLIOTECA UNIVERSITÁRIA CAMPUS CAPANEMA
Silva, Ana Paula Freitas da
Diversidade de scarabaeinae associados a fragmentos florestais com diferentes
níveis de alteração no município de Primavera, Pará / Ana Paula Freitas da Silva,
Helder Assis Macedo da Silva. – Capanema, 2019.
51 f.
Trabalho de Conclusão de Curso (Bacharelado em Agronomia) – Universidade
Federal Rural da Amazônia, Capanema, 2019.
Orientador: Lourival Dias Campos
1. Coleóptera 2. Bioindicadores 3. Coleóptera-Diversidade I. Silva, Helder Assis
Macedo da Santana II. Campos, Lourival Dias (Orient.) II. Título
CDD-595.76
Cristiana Guerra Matos, Bibliotecária-Documentalista – CRB2: 1143
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5
À minha família, por sua capacidade de
acreditar em mim е investir em mim. Mãe, seu
cuidado е dedicação foi que deram, em alguns
momentos, а esperança para seguir. Pai, sua
presença significou segurança е certeza de que
não estou sozinho nessa caminhada. À minha
esposa, Raquel por estar sempre ao meu lado
dando-me forças. Ao meu pequeno Heitor que
veio ao mundo para dar-me mais ânimo para
vencer as adversidades da vida.
Helder Assis
6
Dedico este trabalho aos alicerces de minha
vida, meus pais, Socorro Freitas e Reginaldo
Lopes, à minha tia Maria Luiza Moraes, à
minha irmã Gabrielle Freitas e ao meu pequeno
Gabriel Freitas.
Ana Paula Freitas
7
AGRADECIMENTOS
A Deus por ter me concedido saúde, paciência, discernimento e força durante todos esses anos.
À Universidade Federal Rural da Amazônia, pela oportunidade de fazer o curso, pelo ambiente
amigável e criativo que proporciona.
Ao Prof. Dr. Lourival Dias Campos pela oportunidade em tê-lo como orientador para a
elaboração deste trabalho, e principalmente pelo paciente trabalho de revisão da redação.
Aos meus país, José Maria e Antônia Macedo, por terem dado toda assistência possível para
que eu pudesse chegar até o final desta jornada acadêmica, e sem sombra de dúvidas terem me
proporcionado uma educação de ótima qualidade durante toda minha vida.
A minha irmã Eudenize Macedo e aos meus sobrinhos Calebe e Valentina por, de alguma forma,
fazerem parte de mais uma conquista.
A minha esposa Raquel Farias, por ter sido meu ombro amigo nas horas mais difíceis, ao meu
enteado Wittor Rafael, e também ao meu pequeno Heitor por ter sido meu refúgio nos
momentos mais difíceis.
Meus agradecimentos aos amigos Ana Paula Freitas, Leandro Andrade, Jacó Barreto, Deiviane
Barral, Antônio Júnior, José Moura, Renan de Souza e Paulo Cruz, companheiros de trabalhos
e irmãos na amizade que fizeram parte da minha formação e que vão continuar presentes em
minha vida com certeza.
A todos que direta ou indiretamente fizeram parte da minha formação, o meu muito obrigado.
Helder Assis
8
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer primeiramente a Deus por ter me dado forças para superar todas as
dificuldades encontradas no decorrer desta Graduação.
À pessoa mais importante e inspiradora em minha vida, minha mãe, que fez e faz tudo que está
a seu alcance para me auxiliar e confortar, que me apoia mesmo quando discorda de minhas
escolhas, e que me mostra diariamente que podemos ser seres humanos melhores, com mais
compaixão, mais cuidado com o próximo, mais boas ações; foi quem me deu as diretrizes de
como ser uma pessoa honesta e de bom caráter.
À minha tia Maria Luiza que sempre se portou como minha segunda mãe, esta que teve total
influencia em minha criação e tem meu amor tanto quanto minha mãezinha.
Agradeço a meu pai que também batalhou muito para me amparar no que necessitei, apoiou
minha escolha de ir em busca de conhecimento e enfrentou muitos obstáculos para que eu
pudesse conquistar esse sonho.
Aos que diretamente ajudaram para que eu me estabelecesse em Capanema no início desta
graduação, minha irmã Gabrielle Freitas, minhas primas Izabela e Jacqueline Barroso, meus
amigos André Ereiro e Edson Duarte.
Aos amigos e parentes que me ajudaram no decorrer desta caminhada, direta ou indiretamente,
Sueli e Eduardo Melo, Aluísio Freitas, Socorro Carvalho, Dênis Fonseca, Alan Carlos, Bruno
Castro, Murilo Nascimento e Gustavo Silva.
Muito grata a família “Macedo da Silva” que me recebeu como integrante dela, meus caros tia
Antônia e tio Zeca, Eudenize, Calebe, Valentina, meu grande amigo e irmão Helder juntamente
a sua esposa Raquel e filhos Rafael e Heitor.
Ao Prof. Dr. Lourival Dias Campos que me concedeu a honra de tê-lo como orientador.
A meus queridos e inseparáveis Leandro Andrade, Jaco Barreto e Helder Assis, que junto a
mim formavam o “Quarteto Fantástico”. E aos membros da equipe Rocket, Ari, Deivi, Jailson,
Mariano e Renan que sempre ficarão guardados em meu coração pela parceria e amizade
construída, estas que permanecerão por longas datas. E a todos que estiveram a meu lado e me
ajudaram a montar cada uma das peças desse sonho. Meu muito obrigada!
Ana Paula Freitas
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“Ele fortalece o cansado e dá grande vigor ao
que está sem forças. Até os jovens se cansam e
ficam exaustos, e os moços tropeçam e caem;
mas aqueles que esperam no Senhor renovam
as suas forças. Voam alto como águias; correm
e não ficam exaustos, andam e não se cansam.”
(Isaías 40:29-31)
Helder Assis
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“Viver, viver e ser livre, saber dar valor para as
coisas mais simples. Só o amor constrói Pontes
Indestrutíveis.”
(Alexandre Magno Chorão)
Ana Paula Freitas
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RESUMO
Existem diversas formas de se medir níveis de alterações da fauna de um ambiente modificado,
uma das formas é através do monitoramento de algumas espécies animais que são vistas como
bioindicadoras, e entre elas, os insetos da ordem Coleoptera, que possui maior diversidade e
número de espécies descritas dentre os seres vivos. A Ordem é composta por cerca de 350 mil
espécies, formando o maior grupo de organismos da Terra, com isso objetivou-se verificar a
diversidade de coleópteros da subfamília Scarabaeinae (rola-bosta) associados em fragmentos
florestais com diferentes níveis de alteração. O levantamento desses insetos foi realizado em 05
diferentes tipos de fragmentos florestais, contendo em cada um dos pontos 05 armadilhas
separadas por 50 m, na área particular pertencente a uma empresa que realiza extração de
minério no município de Primavera, Pará, durante quatro campanhas. Através de armadilhas de
alçapão (pitfall traps), iscadas com fezes humanas os coleópteros foram capturados. As coletas
foram feitas 48 horas após a instalação das armadilhas e os besouros coletados conservados em
álcool a 70 %. O material coletado foi encaminhado ao laboratório de entomologia do Museu
Paraense Emílio Goeldi em Belém, Pará. Os dados foram tabulados, calculada a estimativa de
riqueza, geradas matrizes e curva de acumulação de espécies, realizado o cálculo de diversidade
de espécies nos diferentes pontos de amostragem, assim como a equitabilidade, para obtenção
de resultados relacionados aos parâmetros de biodiversidade das coletas e observações. Foi
realizada a comparação entre às áreas para se avaliar a riqueza e abundância dos coleópteros
existentes, os níveis de degradação do ambiente e a correlação com outras espécies. Percebeu-
se que os períodos chuvosos foram os meses em que a população de escarabeíneos foi mais
representativa. Foram obtidas duas áreas em destaques, com maior riqueza (ambos S=16), tendo
o uma das com maior equitabilidade (ex.:J=0,8317), diversidade (ex.: 1-D=0,8626) e o a outra
com maior abundância (N= 205), pois os resultados apontam como florestas de boa qualidade
e a diferença na riqueza de espécies e abundância de coleópteros, entre os fragmentos, pode
estar associado ao fato das áreas de floresta apresentarem maior riqueza de espécies vegetais,
onde que as seis espécies mais abundantes tiveram 79,44% de representatividade. Os 647
indivíduos coletados representam 85,19% da população que possivelmente poderiam ser
encontrados nesses lugares. Os pontos C e E foram 60% similares.
Palavras-chave: Coleóptera; Monitoramento; Bioindicadores; Diversidade.
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ABSTRACT
There are several ways to measure levels of fauna changes in a modified environment, one of
the ways is by monitoring some animal species that are seen as bioindicators, and among them
insects of the order Coleoptera, which has greater diversity and number of species described
among living beings. The Order is composed of about 350 thousand species, forming the largest
group of organisms on Earth, with the purpose of verifying the diversity of Coleoptera of the
subfamily Scarabaeinae (rola-bosta) associated in forest fragments with different levels of
alteration. The survey of these insects was carried out in 05 different types of forest fragments,
containing in each of the points 05 traps separated by 50 m, in the private area belonging to a
company that extracts ore in the municipality of Primavera, Pará, during four campaigns.
Through pitfall traps, baited with human feces, the beetles were captured. The collections were
made 48 hours after the installation of the traps and collected beetles kept in 70% alcohol. The
collected data were sent to the entomology laboratory of the Museu Paraense Emílio Goeldi in
Belém, Pará. The data were tabulated, estimated the richness, generated matrices and curve of
accumulation of species, calculating the diversity of species in the different points of sampling,
as well as the equitability, to obtain results related to the biodiversity parameters of the
collections and observations. A comparison was made between the areas to evaluate the
richness and abundance of the existing coleoptera, the levels of environmental degradation and
the correlation with other species. It was noticed that the rainy periods were the months in which
the population of escarabine was more representative. We obtained two areas with higher
richness (both S = 16), with one of the most equitable (ex.:J = 0.8317), diversity (eg, 1-D =
0.8626) and the other with higher abundance (N = 205), because the results point to good quality
forests and the difference in species richness and coleopteran abundance, among the fragments,
may be associated to the fact that the forest areas present higher plant species richness, where
the six most abundant species had 79.44% of representativity. The 647 individuals collected
represent 85.19% of the population that could possibly be found in these places. Points C and
E were 60% similar.
Keywords: Coleoptera; Monitoring; Bioindicators; Diversity.
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1: armadilhas de alçapão tipo pitfall traps iscadas com fezes humanas.........................23
Figura 2: Ponto A apresenta clareiras que evidenciam corte de madeira e predominância de
vegetação secundária.................................................................................................................23
Figura 3: Ponto C apresenta fragmento florestal e clareiras visíveis.........................................24
Figura 4: Ponto D área aberta devido a copa das palmeiras não se adensarem no dossel...........25
Figura 5: Ponto E presença de vegetação secundária e resquícios de plantação........................26
Figura 6: Ponto F predominância de vegetação secundária.......................................................26
Figura 7: Área de monitoramento da fauna de besouros rola-bosta em Primavera-PA.............27
Figura 8: Registro fotográfico dos coleópteros mais encontrados no monitoramento da fauna
em Primavera-PA, 2017 – 2018 ................................................................................................28
- 29.
Figura 9: Dendograma de similaridade Bray-Curtis entre os pontos de coleta do monitoramneto
de besouros rola-bosta em Primavera-PA, 2017 - 2018.............................................................40
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LISTA DE TABELAS
Tabela 01: Composição da comunidade de escarabeíneos no monitoramento da fauna de
besouros rola-bostas em Primavera-PA, de 2017 – 2018 ..........................................................31
Tabela 02: Estimadores de riqueza de espécies de escarabeíneos do monitoramento de fauna
em Primavera-PA, 2017-2018 ..................................................................................................33
Tabela 03: Descritores de comparação e índices de biodiversidades de escarabeíneos em
Primavera-PA, 2017 e 2018. (Cálculos em PAST.) ..................................................................34
Tabela 04: Comparação entre os pontos de amostragem no monitoramento da fauna de
besouros rola-bostas em Primavera-PA, 2017 e 2018...............................................................36
Tabela 05: Comparação entre os períodos de amostragem de escarabeíneos em Primavera-PA,
2017 e 2018...............................................................................................................................39
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LISTA DE GRÁFICOS
Gráfico 1 - Espécies mais abundantes encontradas durante as campanhas................................30
Gráfico 2 - Curva de acumulação de espécies de besouros-rola-bosta no monitoramento da
fauna de besouros rola-bostas em Primavera-PA, 2017 e 2018..................................................32
Gráfico 3 - Composição da comunidade de escarabeíneos de acordo com os períodos (chuvoso
e não chuvoso) em Primavera-PA, de 2017 - 2018.....................................................................37
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LISTA DE ABREVIATURAS, SIGLAS E SÍMBOLOS
% - Porcento
°C - Graus Celsius
A - Ponto A de Monitoramento de Fauna
ACE - Abundance-based Coverage Estimator - Estimador de Cobertura Baseada em
Abundância
Af - clima tropical húmido ou clima equatorial (Köppen-Geiger)
AID - Área de Influência Direta
C - Ponto C de Monitoramento de Fauna
CAS - Curva de Acumulação de Espécies
cm - Centímetros
D – Ponto D de Monitoramento de Fauna
E – Ponto E de Monitoramento de Fauna
F – Ponto F de Monitoramento de Fauna
H’ - Valor do índice de Shannon
ICE - Incidence-based Coverage Estimator - Estimador de Cobertura Baseado em Incidência
J - Equitabilidade
Km - Quilômetros
Lim. Inf. - limite inferior
Lim. Sup - limite superior
m – Metros
m² - Metros quadrados
ml - Milílitro
mm - Milímetro
MPEG - Museu Paraense Emílio Goeldi
N – Norte
Nº - Número
PA – Pará
PAST - Paleontological Statistics – Estatística paleontológica
S - Número Total de Espécies
S – Sul
sp – Espécie
UTM - Universal Transversa de Mercator
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SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 16
1.1 Objetivo geral ..................................................................................................................... 18
1.2 Objetivo específico .............................................................................................................18
2. REVISÃO DE LITERARURA ..........................................................................................19
2.1 Família Scarabaeidae...........................................................................................................19
2.2 Subfamília Scarabaeinae......................................................................................................20
3. MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................21
3.1 Pontos amostrados ............................................................................................................24
3.2 Identificação e análise dos dados ....................................................................................27
4. RESULTADOS E DISCUSSÕES ......................................................................................30
4.1 Diversidade e composição da comunidade .....................................................................30
4.2 Curva de acumulação de espécies (CAS) e riqueza de espécies ......................................31
4.3 Curva de acumulação de espécies (CAS) e riqueza de espécies ......................................33
4.4 Comparação entre pontos de monitoramento .................................................................34
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS .............................................................................................41
REFERÊNCIAS .....................................................................................................................42
18
1. INTRODUÇÃO
Fragmentação e modificação de habitats são, sem dúvidas, os dois tipos mais
importantes de conversão da paisagem. Ao fragmentar um determinado habitat pode-se chegar
à reconfiguração do mesmo em pequenas e isoladas frações dentro de uma deliberada matriz de
habitat, de acordo com Nichols et al. (2007). Tais fatores também podem acarretar modificações
microclimáticas podendo ocorrer transmutações importantes na biodiversidade de uma
determinada espécie, segundo Primack e Rodrigues (2001)
Áreas abertas criadas para agricultura, desenvolvimento urbano e outros propósitos,
nas florestas naturais, originam paisagens fragmentadas e condições microclimáticas
distintas (maior intensidade luminosa, incidência de ventos e amplitude térmica)
devido à retirada da cobertura florestal (DAJOZ, 1978; RODRIGUES e MARCHINI,
2000; GIMENES e ANJOS, 2003;).
Para se estimar a diversidade biológica de uma referida região é importante à escolha de
um grupo precursor, o qual será apropriado de responder aos efeitos de coeficientes ambientais,
sejam eles naturais ou antropogênicos, na comunidade de interesse para o estudo. Na
generalidade, sugere-se a utilização de vários grupos para monitoramento da biodiversidade de
insetos em fragmentos de florestas: borboletas, principalmente Nymphalidae (Lepidoptera);
besouros, principalmente pertencentes às famílias Scarabaeidae e Carabidae (Coleoptera);
formigas, pertencentes a ordem Hymenoptera e abelhas, da subfamília Euglossinae
(Hymenoptera) e cupins (Isoptera), em concordância com Brown (1991, 1997), Brown e Freitas
(2000), Thomazini e Thomazini (2000) e Freitas et al. (2006).
Os besouros constituem o mais diversificado grupo de insetos, pertencem à ordem
Coleoptera, podendo chegar a, aproximadamente, 350 mil espécies descritas, segundo
Lawrence; Britton (1991; 1994). No Brasil, pesquisadores estimam cerca de 28 mil espécies em
105 famílias, sua distribuição é cosmopolita, ocupando quase todos os tipos de habitats
terrestres e de água doce, são reconhecidos por uma forte esclerotização da parte externa do seu
corpo, bem como as asas anteriores remodeladas em élitros. A maior parte são fitófagos, que se
alimentam de plantas vivas, outros se alimentam de fungos (micófagos ou micetófagos), outros
são carnívoros e a maior parte tem hábitos detritívoros, que se alimentam de excrementos, frutos
decompostos e carcaças de animais, que é o caso dos besouros rola-bostas que pertencem à
família Scarabaeidae, de acordo com Casari & Ide (2012) e Halffter & Matthews (1966).
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A maior parte das espécies da família Scarabaeidae. está limitada a áreas onde a
precipitação excede 250 mm por ano, com uma temperatura média anual maior de 15ºC, como
exposto por Halffter & Matthews (1966). Hanski & Cambefort (1991) julgam a existência de
12 tribos dentro das subfamílias Coprinae e Scarabaeinae, com sete ocorrendo no Brasil:
Ateuchini (parte da antiga tribo Dichotomiini), Coprini, Gromphini, Onthophagini e Phanaeini
(pertencentes a subfamília Coprinae); Canthonini e Eurysternini (pertencentes a subfamília
Scarabaeinae). Estes animais encontram-se como um grupo extremamente diversificado na
região dos trópicos, formando comunidades bem definidas da linha taxonômica e funcional, e
também apresenta comportamento subsocial, citado por Halffter & Matthews (1966); Halffter
& Edmonds (1982); Halffter (1991, 1997).
Esses besouros tem como nome comum rolas-bostas, devido ao hábito nidificante que
muitas espécies têm de rolar segmentos de fezes que servem de alimento e de substrato para a
postura de seus ovos. São essenciais na ciclagem de nutrientes no sistema onde habitam, visto
que eles exercem a remoção e reintegração de material orgânico, ademais, eles realizam
atividades de escavar e enterrar dejetos, incorporando os nutrientes inclusos nesses recursos
que colaboram com a aeração, hidratação e auxilia na manutenção e regulação das propriedades
físico-químicas do solo, segundo Halffter & Matthews (1966)
Esta família comporta espécies com diferentes guildas tróficas e funcionais, sendo
constantemente utilizada no controle de parasitas de bovinos, através da desestruturação de
massas fecais, e como sinalizadora ambiental, de acordo com Halffter & Favila (1993), Klein
(1989), Koller et al. (2007).
A subfamília Scarabaeinae tem cerca de 6.000 espécies distribuídas principalmente
nas regiões tropicais do planeta (HANSKI 1991). Na América do Sul existem registros
de mais de 1.250 espécies, sendo que no Brasil, até o ano de 2000, estavam registradas
618 espécies (VAZ-DE-MELO 2000).
Estes organismos são bastante suscetíveis à devastação de florestas tropicais, segundo
Favilla e Halffter (1997). Os escarabeíneos possuem um grau alteroso de associação com
hábitats próprios, existindo espécies características de ambientes abertos e espécies que nunca
se afastam das estruturas florestais, segundo Howden e Nealis (1975). As comunidades destes
besouros respondem à destruição do hábitat alterando alguns aspectos da sua estrutura de
guildas e composição de espécies, tendo como exemplo, o paradigma de atividade diária das
20
espécies, o tipo hegemônico de alocação de recurso e o grau de generalização do regime,
conforme exposto por Halffter et al. (1992).
As averiguações sobre a fauna de besouros coprófagos em ecossistemas são
indispensáveis, uma vez que a presença ou não desses artrópodes pode estar relacionada às
alterações antrópicas ambientais. Desta forma, a realização de inventários é considerada de
suma importância, visto que observações da fauna em áreas ainda preservadas auxiliam na
melhor compreensão das comunidades e dos ecossistemas, consoante a Ronqui & Lopes (2006),
Os estudos relacionados ao monitoramento de coleópteros scarabeíneos no norte do
Brasil e principalmente voltados a áreas de influência direta de locais antropizados são poucos
difundidos. Visto que, os maiores interessados ao levantamento da subfamília são às empresas
de grande porte que por sua vez podem causar diversos tipos de impactos ambientais. Pois, caso
seja detectado alguma alteração em um determinado ecossistema o empreendimento pode ter
sua licença de funcionamento cancelada provisoriamente ou até mesmo de modo definitivo.
Assim sendo, são obrigadas, por órgãos ligados ao meio ambiente, a fazerem constantemente o
monitoramento de espécies bioindicadoras, como é o caso de coleópteros scarabeíneos.
1.1. Objetivo geral
Objetivou-se com este trabalho verificar a diversidade de coleópteros da subfamília
Scarabaeinae (rola-bosta) associados a fragmentos florestais com diferentes níveis de alteração
no município de Primavera, Pará.
1.2. Objetivos específicos
Conhecer a diversidade da fauna local;
Verificar as espécies de Scarabaeinae que ocorrem nos diferentes fragmentos de floresta
das áreas do estudo;
Avaliar os níveis de degradação dos fragmentos florestais com base nas espécies
encontradas.
21
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Família Scarabaeidae
No caso de estudos de monitoramento, a seleção da categoria indicadora deve antepor a
sensibilidade às modificações ambientais e, nos estudos de inventários, deve-se dar ênfase à
história filogenética e biogeográfica da mesma, segundo Pearson (1996).
Besouros da família Scarabaeidae também são empregados como grupo indicador em
estudos sobre diversidade de insetos ou artrópodos sendo também apontados como importantes
em estudos sobre fragmentação florestal, uma vez que o alimento da maior parte deste grupo
(fezes e carcaças) é produzido por organismos extremamente afetados por este processo, como
primatas e outros mamíferos de grande porte e pássaros, de acordo com Lovejoy et al. (1986).
A elevada vulnerabilidade deste grupo às mudanças ambientais faz dele um importante
indicador para o monitoramento dos ecossistemas, em razão de que apresenta características
satisfatórias para este fim, de acordo com Halffter & Favila (1993), Favila & Halffter (1997),
Davis et al. (2004), Spector (2006).
Esses besouros fazem o uso principalmente de dejetos de mamíferos, carcaças de
animais e material vegetal em decomposição na nidificação e alimentação de larvas e adultos,
segundo Halffter & Matthews (1966); Hanski & Cambefort (1991); Simmons & Ridsdill-Smith
(2011). Fazendo a deposição de porções do excremento ou outro material em galerias feitas
logo abaixo do solo, rolando-as por metros até serem depositadas na superfície para ser feita a
nidificação no interior do alimento, conforme Halffter & Matthews (1966); Halffter & Edmonds
(1982); Simmons & Ridsdill-Smith (2011).
Acredita-se que várias espécies desta família ocuparam as florestas da América do Sul
e converteram-se da coprofagia para a necrofagia devido, certamente, aos grandes mamíferos
serem extintos durante o Pleistoceno, desta forma novos nichos foram criados, por conseguinte
diminuindo a competição, segundo Cambefort (1991).
O grupo pertence à Scarabaeoidea, uma superfamília reconhecida por possuir clava
antenal lamelada, protórax frequentemente substituído para escavação (com coxas largas),
protíbias habitualmente denteadas externamente, venação reduzida nas asas posteriores, quatro
túbulos de Malpighi, e a larva do tipo escarabeiforme (curvada em forma de “C”), segundo
Cambefort (1991), Lawrence & Britton (1994), Lawrence & Newton (1995), Ratcliffe &
Jameson (2004). Scarabaeidae integra um número diversificado de subfamílias de acordo com
diferentes autores, não havendo, até o momento, uma conformidade sobre grupos que ora são
22
considerados ao status de família ora são julgados como subfamílias, referido por Kohlmann
(2006).
2.2 Subfamilia Scarabaeinae
Os besouros da subfamília Scarabaeinae influenciam no ciclo de decomposição da
matéria orgânica, se alimentando de material orgânico em deterioração, tanto no estágio larval
como adulto. O hábito alimentar é versátil, havendo espécies saprófagas, coprófagas,
necrófagas ou generalistas, que intervêm como dispersoras de sementes evitando ou diminuindo
o acontecimento de doenças parasitárias em mamíferos, ao restringirem o aumento populacional
de moscas eliminando larvas e ovos depositados nas fezes, e amplificam o ciclo de nutrientes
do solo, conforme Halffter & Matthews (1966).
A alimentação e a reprodução estão relacionadas, muitas vezes, ao carregamento do
recurso alimentar a um local apartado da fonte original, evitando assim a disputa com outros
grupos de animais que usufruem dos mesmos recursos, como por exemplo, dípteros e
mamíferos, da mesma maneira que outros escarabeíneos, segundo Hanski & Cambefort (1991).
Os Scarabaeinae apresentam tamanho muito variado, desde poucos milímetros, como
em Besourenga Vaz-de-Mello, 2008, Canthonella Chapin, 1930 e Degallieridium Vaz-de-
Mello, 2008, que possuem espécies com cerca de dois milímetros ou pouco menos, até mais de
cinco centímetros, segundo a Ratcliffe & Smith (1999), Vaz-de-Mello (2008). Como ocorre em
espécies do subgênero Megaphanaeus Olsoufieff, 1924 do gênero Coprophanaeus Olsoufieff,
1924, segundo Edmonds & Zídek (2010).
Os níveis de coloração também são muitos diversificados, desde preta opaca até uma
gama de cores metálicas, conforme Halffter & Matthews (1966), Halffter & Edmonds (1982),
Young (1984), as quais podem ser aposemáticas, auxiliam na comunicação intraespecífica ou
mesmo ter a ver com o horário de atividade das espécies, como exposto por Vulinec (1997),
Hernández (2002).
A configuração do corpo também se diferencia conforme cada gênero, sendo, em geral,
espécies com corpo oval. Não obstante há espécies, como em Eurysternus Dalman, 1824, que
possuem corpo achatado dorsoventralmente e o lado dos élitros são quase paralelos,
ocasionando em um aspecto retangular, de acordo com Génier (2009), Hernández et al. (2011).
Existe dimorfismo sexual em várias espécies, dado que em muitos grupos os machos podem
possuir grandes cornos, empregados em atividades dentro de suas galerias e, reiteradamente,
em conflitos reprodutivas por fêmeas, como apontado por Emlen (2008).
23
Os escarabeíneos, além da sua importância ecológica, podem servir como bons
indicadores no monitoramento ambiental, sendo úteis para estudar os efeitos do desmatamento
e para avaliar as mudanças do ecossistema devido a alterações ambientais, segundo Halffter &
Favila (1992), Halffter & Favila (1993), Gardner et al., (2008).
A subfamília também expressa outros elementos que propiciam a sua escolha no
monitoramento ambiental, como no caso da grande copiosidade ao longo de todo o ano e
métodos de captura descomplicado, conforme Halffter & Favila (1993), Gardner et al. (2008).
A comunidade destes coleópteros pode ser fragmentada em grupos de espécies
epitetadas guildas. Os grupos podem ser estruturados em concordância com as estratégias de
reserva de recursos alimentares, como: espécies paracoprídeas (escavadoras), telecoprídeas
(roladoras) e endocoprídeas (residentes), o grau de generalização da dieta (coprófagas,
necrófagas ou generalistas) e a padronização temporal de atividades (diurno, noturno,
crepuscular e de atividade contínua), consoante a Halffter & Favila (1993).
A particularidade do hábitat dos Scarabaeinae é outra causa importante quando se quer
observar a diversidade destes insetos em distintos ambientes. Existem espécies que estão
relacionadas a algumas causas ambientais, como tipo de vegetação, microclima e solo. Dessa
maneira, a fragmentação das áreas de mata bem como a modificação destes ambientes em áreas
de pastagem pode provocar uma perda na diversidade de espécies e alterar radicalmente a
estrutura da comunidade, segundo Favila & Halffter (1997).
A sazonalidade é um dos fatores mais importantes para a ocorrência desses coleópteros,
pois em períodos chuvosos e de alta umidade sua disseminação é maior e mais uniforme.
Vasconcellos et al. (2010), em um estudo sobre a sazonalidade de insetos da caatinga, coletados
mensalmente utilizando armadilhas Malaise e guarda-chuva entomológico, destacam que entre
as doze ordens mais abundantes, dez apresentaram os seus maiores picos durante a estação
chuvosa, sendo a precipitação e a umidade relativa os principais preditores dos padrões de
abundância e/ou atividade dos insetos na caatinga.
3. MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi realizado no municipio de Primavera, Pará, em uma empresa que realiza
extração de minério, situada na Estrada PA 446, km 02, coordenadas 0º55'51.29'' S e
47º20'37.73'' W, Zona 23S, possui extensão de 2.972.857,14 m².
O clima da região segundo a classificação de Køppen é do subtipo “Af”, ou seja, tropical
chuvoso, com precipitação pluviométrica de 2.000 mm/ano. Apresenta duas estações, sendo a
24
estiagem (entre os meses de julho a novembro) e uma estação chuvosa (entre os meses de
dezembro a junho), com temperatura média anual de 27,2ºC e umidade relativa do ar de 81%.
A cobertura vegetal da região é composta por Floresta Ombrófila, com alternância de
terras baixas e áreas planas. Suas adjacências têm sofrido uma pressão constante em relação à
pecuária e principalmente por agricultura familiar, sendo possível observar alterações recentes.
Foram realizadas coletas de coleópteros da subfamilia Scarabaeinae, em dois períodos
distintos (chuvoso e não chuvoso) durante quatro campanhas (1ª em 30/04-02/05/2017; 2ª em
25-27/07/2017; 3ª em 23-25/02/2018 e a 4ª em 01-03/10/2018), em 5 diferentes tipos de
fragmentos florestais existentes na área.
Os coleópteros foram coletados através de armadilhas de alçapão (pitfall traps), iscadas
com fezes humanas, conforme figura 1. A armadilha consiste em um recipiente de plástico
cilíndrico com dimensões de 9 x 14 cm, com solução salina, a borda do recipiente ficou ao nível
do solo. O frasco plástico de isca com dimensões 5 x 3 cm foram colocados sobre o recipiente
enterrado com o auxílio de um suporte feito de arame. Foi preparada uma solução salina
saturada (200 ml) com água, gotas de detergente neutro para quebrar a tensão superficial da
água e sal para conservar as estruturas internas dos escarabeíneos. Para a proteção contra a
chuva, foi colocada uma tampa sobre o recipiente plástico amparada por palitos.
Em cada um dos 05 pontos de amostragem (A, B, C, D e E) foram instaladas 05
armadilhas, separadas a 50 m uma da outra. As armadilhas ficaram depositadas no solo por 48
horas e a coleta dos coleópteros de interesse foi realizada após esse período; os besouros
coletados foram conservados em álcool a 70 %.
25
Figura 1: armadilhas de alçapão tipo pitfall traps iscadas com fezes humanas
A figura 2 mostra o mapa de localização dos pontos utilizados durante o monitoramento
da fauna de besouros rola-bostas na área da empresa extratora de minério, em Primavera-PA.
Figura 2: Área de monitoramento da fauna de besouros rola-bostas, em Primavera-PA.
Extratora de minério
Ponto B
Ponto D
Ponto C
Ponto A
Ponto E
26
3.1 Pontos amostrados
Ponto A está localizado dentro da porção da área da mineradora destinada a Reserva Legal
e abrange a cabeceira do rio Aguiar. No entanto, essa área apresenta clareiras em seu interior e
evidências de corte de madeira, bem como predominância de vegetação secundária (figura 3).
Figura 3: Ponto A apresenta clareiras que evidenciam corte de madeira e predominância de vegetação
secundária
Ponto B está localizado na margem esquerda do rio Tabocal, e apresenta fragmento florestal
e clareiras visíveis, em função de desmatamento para uso da terra por agricultores (figura 4).
27
Figura 4: Ponto B apresenta fragmento florestal e clareiras visíveis
Ponto C está localizado ao norte da fábrica, a topografia é plana, a vegetação de floresta
secundária e aberta. O predomínio das plantas é de palmeiras (Arecaceae) a espécie dominante
é o inajá (Attalea maripa). Dando um aspecto de uma área mais aberta devido à copa das
palmeiras não se adensarem no dossel. Em seu entorno apresenta lagoas temporárias e algumas
faixas de reflorestamento com a espécie Shizolobium amazonicum (Paricá), que sofreu com
queimadas recentes (figura 5). Este ponto de floresta dista menos de 1 km de distância de área
de mangue, podendo este ter influência pela proximidade.
28
Figura 5: Ponto C área aberta devido à copa das palmeiras não se adensarem no dossel
Ponto D está localizado na margem direita do rio Preto e mostra a presença de vegetação
secundária e resquícios de plantação, como coqueiros, mangueiras e goiabeiras de moradores
que residiram na área (figura 6).
Figura 6: Ponto D presença de vegetação secundária e resquícios de plantação
29
Ponto E apresenta predominância de vegetação secundária, com a presença de remanescente
de floresta ombrófila densa aluvial (figura 7).
Figura 7: Ponto E predominância de vegetação secundária
3.2 Identificação e análise dos dados
O material coletado foi encaminhado para o laboratório de entomologia do Museu
Paraense Emílio Goeldi (MPEG) em Belém, onde foram realizadas, em parceria com
especialistas, a triagem, montagem, etiqueta e identificação. A identificação foi realizada de
acordo com a chave dicotômica de Vaz-de-Mello et al., 2011. Após determinar os gêneros, os
exemplares foram determinados a nível de espécie por comparação com os exemplares de
referência da coleção do Museu Paraense Emílio Goeldi e fotografados com auxílio de
estereoscópio, as principais espécies estão dispostas na figura 8.
30
Figura 8: Registro fotográfico dos seis coleópteros mais encontrados no monitoramento realizado em Primavera-
Pa.
1. Ontherus sulcator 2. Sylvicanthon sp.
3. Dichotomius mamilatus 4. Deltochilum aff. Peruanum
31
5. Deltochilum aff. Guyanense 6. Dichotomius aff. lucasi
Os dados foram tabulados em planilha do Microsoft Excel 2010, na qual foram geradas
matrizes e gráficos para descrever a comunidade dos escarabeíneos.
Para avaliar a eficiência do inventário foi calculada estimativa de riqueza, além da
geração da matriz para a Curva de Acumulação de Espécies (CAS), a análise foi efetuada no
programa EstimateS versão 9.0.0 (Colwell, R. K., et al 2012).
Através da observação do comportamento da curva, é possível fazer uma previsão de
quantas espécies que não foram coletadas ainda podem vir a ser descobertas. Os estimadores
não - paramétricos usados foram: Chao1, Chao 2, Jackknife 1 (Jack 1) e Jackknife 2 (Jack 2),
Abundance-based Coverage Estimator - Estimador de Cobertura Baseada em Abundância
(ACE), Incidence-based Coverage Estimator - Estimador de Cobertura Baseado em Incidência
(ICE), para a riqueza da comunidade.
Foi realizado o cálculo de diversidade de espécies nos diferentes pontos de amostragem,
a elaboração deste cálculo foi realizada com o auxílio do programa PAST (Hammer, 2013).
A diferença na composição de espécies entre os pontos amostrados e entre as
fitofisionomias existentes em cada ponto foi determinada pela aplicação do Índice de
Similaridade de Bray-Curtis, com posterior análise de agrupamento (cluster analysis),
utilizando os programas supracitados.
A Equitabilidade (J) reflete o grau de uniformidade com que os indivíduos são
distribuídos entre as várias espécies da amostra por ambiente (Magurran, 2004). A
Equitabilidade possui valores de 0 (uniformidade nula) a 1 (uniformidade máxima),
considerando os valores superiores a 0,5 como sendo de alta Equitabilidade (Zar, 2010).
32
4. RESULTADOS E DISCUSSÕES
4.1 Diversidade e composição da comunidade
Durante o monitoramento da fauna dos Coleoptera Scarabaeinae na área da mineradora
em Primavera-PA, foi inventariado um total de 647 exemplares de escarabeíneos, com 23
espécies distribuídas em 10 gêneros.
As espécies mais abundantes foram Ontherus sulcator Fabricius, 1775 (184
indivíduos), Sylvicanthon sp (131 indivíduos), Dichotomius mamillatus Felsche, 1901 (86
indivíduos), Deltochilum aff. peruanum Paulian, 1938, (46 indivíduos), Deltochilum aff.
Guyanense Paulian, 1933 (36 indivíduos) e Dichotomius aff. lucasi (Harold, 1869) (31
indivíduos) (gráfico 1). As seis espécies mais abundantes representam 79,44% da comunidade
amostrada, como pode ser observado na Tabela 1, onde podemos verificar a composição
comparativa entre as espécies, abundância e a distribuição percentual (%), durante todas as
campanhas na comunidade de besouros-rola-bosta em Primavera-PA.
Gráfico 1: Espécies mais abundantes encontradas durante as campanhas
184
131
86
4636 31
020406080
100120140160180200
Ontherussulcator
Sylvicanthonsp.
Dichotomiusmamillatus
Deltochilumaff. peruanum
Deltochilumaff.
guyanense
Dichotomiusaff. lucasi
ESPÉCIES MAIS ABUNDANTESSérie1
33
Tabela 1: Composição da comunidade de escarabeíneos no monitoramento da fauna de besouros rola-bostas em
Primavera-PA.
ESPÉCIE ABUNDÂNCIA PORCENTAGEM (%)
1 Ontherus sulcator Fabricius, 1775 184 28,44
2 Sylvicanthon sp. 131 20,25 3 Dichotomius mamillatus Felsche,
1901 86 13,29
4 Deltochilum aff. peruanum Paulian,
1938 46 7,11
5 Deltochilum aff. guyanense Paulian,
1933 36 5,56
6 Dichotomius aff. lucasi (Harold,
1869) 31 4,79
7 Dichotomius carinatus Luederwaldt,
1925 22 3,40
8 Dichotomius worontzowi Pereira,
1942 20 3,09
9 Canthidium aff. barbacenicum Borre,
1886 14 2,16
10 Coprophanaeus cyanescens
(Olsoufieff, 1924) 11 1,70
11 Dichotomius aff. melzeri
(Luederwaldt, 1922) 11 1,70
12 Ateuchus sp. 10 1,55
13 Canthon quadriguttatus Olivier,
1789
9 1,39
14 Canthon proseni (Martínez, 1949) 8 1,24
15 Canthidium sp1 7 1,08 16 Canthidium aff. deyrollei Harold,
1867
5 0,77
17 Canthidium dohrni Harold, 1867 4 0,62
18 Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) 4 0,62
19 Canthidium sp2 2 0,31
20 Canthidium sp3 2 0,31
21 Phanaeus bispinus Bates, 1868 2 0,31
22 Canthon aff. sericatus Schmidt, 1922 1 0,15
23 Diabroctis mimas Linnaeus, 1758 1 0,15
Total Geral 647 100,00
4.2 Curva de acumulação de espécies (CAS) e riqueza de espécies
A curva do coletor ou curva de acumulação de espécies (CAS) é uma ferramenta
indispensável para que se possa saber o número real de espécies, ou pelo menos aproximado,
que ocorrem numa determinada área (Magurran, 2013). Esse método permite que seja
comparado o número de espécies entre comunidades, quando o número de indivíduos
(abundância) ou o tamanho da amostra são desiguais. A CAS calcula o número que se espera
34
de espécies em cada uma das comunidades, tendo como base comparativa um valor em que
todas as amostras atinjam um tamanho padrão, ou comparações que se baseiam na menor
amostra ou com menos indivíduos (dentre todas amostras possíveis). Se as curvas de
acumulação de espécies atingem um ponto em que o aumento do esforço de coleta não implica
num aumento no número de espécies, isto significa que aproximadamente toda a riqueza da
área foi amostrada.
O gráfico 2 mostra a curva de acumulação de espécies que avalia a amostragem desta
campanha, de monitoramento de escarabeíneos, nos sítios de amostragem do empreendimento
em estudo. A análise foi realizada baseada na abundância de indivíduos, nos cinco pontos
amostrados. Ela mostra o andamento do inventário das espécies dos escarabeíneos, onde S é a
curva com as espécies acumuladas, Lim. Inf. significa limite inferior e Lim. Sup é o limite
superior, a curva continua em ascensão, mostrando que mais espécies serão adicionadas no
inventário futuro.
Gráfico 2: Curva de acumulação de espécies de besouros-rola-bosta no monitoramento da fauna de besouros rola-
bostas em Primavera-PA.
No gráfico acima pode ser observado que a curva de acumulação de espécies, apresentou
23 espécies de escarabeíneos, com 647 indivíduos, resultado este que se aproxima muito do
estimado através da curva de cumulação de espécies, representando 85,19% da população que
possivelmente poderá ser encontrada nestes locais, já que a curva do limite superior aponta que
podem ser encontradas cerca de 27 espécies.
647
35
Outros estimadores calcularam que a riqueza de escarabeíneos presentes na área,
converge com a curva de acúmulo de espécies e chega a atingir um número máximo de 29
espécies de besouros (Tabela 2), ou seja, o total de espécies capturadas neste estudo representa
79,31% do total estimado (100%) de espécies possivelmente presentes na área, baseado no
maior resultado obtido por esses estimadores.
Tabela 2: Estimadores de riqueza de espécies de escarabeíneos do monitoramento de fauna em Primavera-PA.
MM Chao1 ACE Bootstrap Chao2 Jack1 Jack2 ICE
23,12 23,67 24,67 24,8 26,99 26,99 28,99 29
4.3 Parâmetros ecológicos da comunidade
A tabela 3, mostra os valores de índices de riqueza de espécies e de biodiversidade de
escarabeíneos durante o monitoramento da fauna de besouros rola-bostas, onde se pode
observar que no ponto “C” houve a maior dominância (ex D=0,5275), provavelmente pelo fato
de que a área possui características que favorecem o maior número de desenvolvimento dos
indivíduos, visto que a área possui um alto nível de antropização, tendo predominância de sua
flora palmeiras da espécie Attalea maripa (inajá), mata secundária e aberta, e pastagens em sua
circunscrição.
Conforme a explanação de Laurance et al. (2011), a alteração da floresta por pastagem
leva a diminuição na riqueza de espécies e acarreta drástica simplificação no conjunto de
espécies dos grupos locais.
Além de que a substituição da flora nativa para inserção de pastagem gera grande
mudança no habitat, e causa alterações microclimáticas, tais como: queda na umidade e
elevação da intensidade luminosa, que levam ao ressecamento mais rápido do recurso alimentar
segundo Klein (1989).
Além disso, os níveis de umidade do solo são significativamente baixos pelo fato da
área não apresentar cursos d’água, apenas algumas lagoas temporárias no seu entorno.
Estes fatores exercem efeito na distribuição espacial dos besouros rola-bostas e
influenciam na escolha e na preferência do habitat pelas espécies, de acordo com Silva et al.
(2010).
Já o ponto “D”, possui em sua composição de flora, espécies arbóreas frutíferas, que por
sua vez atraem diferentes espécies de mamíferos, dado que seus dejetos atraem um maior
36
número de espécies de coleópteros, e possui alta umidade no solo devido à área possuir
influência direta de curso hídrico, desta forma foi observado neste local maior diversidade (ex.:
1-D=0,8626) e Equitabilidade (ex.:J=0,8317).
Tabela 3: Descritores de comparação e índices de biodiversidades de escarabeíneos em Primavera-PA. (Cálculos
em PAST.)
4.4 Comparação entre pontos de monitoramento
Entre os pontos de amostragem, o ponto com maior abundância foi o ponto E (N= 205).
Os pontos que apresentaram maior riqueza foram D e E, ambos com 16 espécies (tabela 4), isto
pode se dá em decorrência destes pontos apresentarem fitofisionomia predominantemente de
floresta alta e densa, com múltiplos habitats, além de paisagem diferenciada ao entorno,
podendo favorecer maior concentração de mamíferos ou outros animais vertebrados, garantindo
maior sobrevivência destes besouros.
Segundo Almeida & Louzada (2009), que pesquisaram em áreas que compreendiam
quatro formações vegetativas distintas (campo cerrado, campo limpo, floresta e campo
ÍNDICES PONTO A PONTO B PONTO C PONTO D PONTO E
Número de spp.: S 15 13 7 16 16
Número de
indivíduos: N
180 64 116 82 205
Dominância: D 0,1532 0,1978 0,5275 0,1374 0,2598
Simpson: 1-D 0,8468 0,8022 0,4725 0,8626 0,7402
Shannon: H’ 2,124 1,95 0,8957 2,306 1,871
Evenness: e^H/S 0,5578 0,5405 0,3498 0,6271 0,4061
Índice Brillouin 1,995 1,705 0,8248 2,046 1,752
Índice Menhinick 1,118 1,625 0,6499 1,767 1,117
Índice Margalef 2,696 2,885 1,262 3,404 2,818
Equitabilidade: J 0,7845 0,7601 0,4603 0,8317 0,675
Fisher alpha 3,89 4,928 1,638 5,935 4,059
Índice Berger-
Parker
0,25 0,3125 0,681 0,2439 0,4683
Chao-1 20 18 8,5 19,33 16,75
37
rupestre), a maior eficiência de coleta de espécies ocorreu na área de floresta, evidenciando a
preferência das espécies representantes de Canthidium, Eurysternus e Dichotomius por esta
formação de ambiente, assim como o presente estudo identifica duas dessas espécies na área E.
Em estudo realizado na Amazônia, por Vaz-de-Mello (1999) foram amostrados 12
gêneros, muitos dos quais também existentes neste estudo, como Ateuchus, Deltochilum (este
último que foi um dos gêneros mais abundantes nas áreas “A” e “F”), Dichotomius (foi mais
predominante nas áreas “A”, “E” e “F”) e Canthidium (gênero que teve algumas ocorrências
em todas às áreas, no entanto na área D apenas uma).
Um dos fatores relacionados à diferença na riqueza e abundância, entre os fragmentos,
pode estar associado ao fato das áreas de floresta apresentarem maior riqueza de espécies
vegetais, aumentando sua complexidade ambiental quando comparadas às áreas de campo
aberto, segundo Almeida & Louzada (2009).
Algumas espécies tiveram baixos índices de amostragem durante as coletadas, como é
o caso de Canthon aff. Sericatus, Diabroctis mimas e Phanaeus bispinus, fato que pode estar
ligado à metodologia de coleta, a não existência dos indivíduos nas áreas, ou por esta espécie
ter maior preferência por ambientes com fitofisionomia diferente de florestas densas e até
mesmo pela não disponibilidade de alimentos ideais ou específicos pela ausência de uma fauna
não consolidada na área. De acordo com Hanshi & Cambefort (1991), ligações ecológicas entre
rola-bostas e mamíferos têm demonstrado um importante papel na formação evolutiva dos
scarabaeinae e na estrutura existente por no mínimo 40 milhões de anos.
38
Tabela 04: Comparação entre os pontos de amostragem no monitoramento da fauna de besouros rola-bostas em
Primavera-PA.
ESPÉCIES/PONTOS A B C D E TOTAL
Ateuchus sp. 1 2 0 6 1 10
Canthidium aff.
barbacenicum
2 3 0 3 6 14
Canthidium aff. deyrollei 1 0 0 1 3 5
Canthidium dohrni 0 0 0 0 4 4
Canthidium sp1 0 1 1 1 4 7
Canthidium sp2 0 0 0 0 2 2
Canthidium sp3 1 1 0 0 0 2
Canthon aff. sericatus 0 0 0 0 1 1
Canthon proseni 1 0 0 7 0 8
Canthon quadriguttatus 8 0 0 1 0 9
Coprophanaeus
cyanescens
6 1 1 1 2 11
Coprophanaeus jasius 0 1 3 0 0 4
Deltochilum aff.
guyanense
23 2 0 2 9 36
Deltochilum aff.
peruanum
13 17 0 5 11 46
Diabroctis mimas 0 0 0 1 0 1
Dichotomius aff. lucasi 0 0 0 4 27 31
Dichotomius aff. melzeri 7 0 2 2 0 11
Dichotomius carinatus 0 0 0 0 22 22
Dichotomius mamillatus 45 7 0 20 14 86
Dichotomius worontzowi 11 1 1 6 1 20
Ontherus sulcator 21 20 29 18 96 184
Phanaeus bispinus 1 1 0 0 0 2
Sylvicanthon sp. 39 7 79 4 2 131
Total geral (N) 180 64 116 82 205 647
No. de spp. (S) 15 13 7 16 16 23
Os escarabeíneos respondem a distúrbios ambientais, naturais ou antropogênicos,
através de alterações na riqueza de espécies, distribuição de abundância, composição específica
39
ou na estrutura de guildas (Andresen, 2005; Gardner et al., 2008). Assim, esse grupo de insetos
tem sido muito utilizado como bioindicador de qualidade ambiental.
De acordo com o gráfico 3 pode-se perceber que os períodos chuvosos (final de abril /
início de maio de 2017 e fevereiro de 2018) foram os meses em que a população de
escarabeíneos foi mais representativa, assim como exposto por Hanski e Cambefort (1991), que
dizem que os besouros rola - bosta são influenciados positivamente pelas variações na
precipitação. Isto se deve ao fato de a precipitação exercer grande influência na cobertura
vegetal e qualidade do solo, atributos determinantes da estrutura e diversidade da fauna destes
besouros.
A sazonalidade em insetos é geralmente controlada por três fatores que facilmente são
identificados: disponibilidade de recurso, temperatura e chuva (Wolda, 1988). Normalmente
em períodos mais quentes e secos, as fezes disponíveis no ambiente rapidamente deixam de ser
aproveitáveis pelos escrabeíneos.
A abundância de besouros rola bosta coletados no período chuvoso de 2017 (maio) foi
cerca de duas vezes maior que na estação seca (julho). Assim como o período chuvoso estudado
em 2018 (fevereiro) alcançou 1/3 a mais do número de coleópteros coletados na estação seca
(outubro). Estes resultados indicam que com mudanças nas condições climáticas (por exemplo,
temperatura e precipitação), propiciada pela mudança de estação, ocorre inicialmente uma
alteração na abundância dos escarabeíneos.
Gráfico 3: Composição da comunidade de escarabeíneos de acordo com os períodos (chuvoso e não chuvoso) em
Primavera-PA.
213
108
199
127
0 50 100 150 200 250
Chuvoso 2017
Não chuvoso 2017
Chuvoso 2018
Não chuvoso 2018
QUANTIDADE
40
Posteriormente e concomitantemente à baixa na quantidade dos indivíduos em estudo,
observa-se um decréscimo acentuado do número de espécies conforme tabela 5, restando
somente espécies mais resistentes às condições severas, características do final da estação seca,
e neste estudo 61% das espécies (14 espécies) coletadas na estação úmida em 2017 não
ocorreram na estação seca, e 69% das espécies (5 espécies) coletadas na estação úmida em 2018
não ocorreram na estação seca, concordando com o que já foi exposto em outros estudos por
Andresen (2005).
41
Tabela 05: Comparação entre os períodos de amostragem de escarabeíneos em Primavera-PA.
Maio de 2017
Julho de 2017
Fevereiro de 2018
Outubro de 2018
1 Ateuchus sp.
2 Canthidium aff.
barbacenicum Borre,
1886
3 Canthidium aff.
deyrollei Harold,
1867
Canthidium aff.
deyrollei Harold, 1867
Canthidium aff.
deyrollei Harold, 1867
4 Canthidium dohrni
Harold, 1867
Canthidium dohrni
Harold, 1867
Canthidium dohrni
Harold, 1867
Canthidium dohrni
Harold, 1867
5 Canthidium sp1 Canthidium sp1 Canthidium sp1 Canthidium sp1
6 Canthidium sp2
7 Canthidium sp3
8 Canthon aff. sericatus
Schmidt, 1922
Canthon aff. sericatus
Schmidt, 1922
9 Canthon proseni
(Martínez, 1949)
Canthon proseni
(Martínez, 1949)
10 Canthon
quadriguttatus
Olivier, 1789
Canthon
quadriguttatus Olivier,
1789
Canthon
quadriguttatus Olivier,
1789
Canthon
quadriguttatus Olivier,
1789
11 Coprophanaeus
cyanescens
(Olsoufieff, 1924)
Coprophanaeus
cyanescens (Olsoufieff,
1924)
Coprophanaeus
cyanescens (Olsoufieff,
1924)
Coprophanaeus
cyanescens (Olsoufieff,
1924)
12 Coprophanaeus jasius
(Olivier, 1789)
13 Deltochilum aff.
guyanense Paulian,
1933
Deltochilum aff.
guyanense Paulian,
1933
Deltochilum aff.
guyanense Paulian,
1933
Deltochilum aff.
guyanense Paulian,
1933
14 Deltochilum aff.
peruanum Paulian,
1938
Deltochilum aff.
peruanum Paulian,
1938
Deltochilum aff.
peruanum Paulian,
1938
Deltochilum aff.
peruanum Paulian,
1938
15 Diabroctis mimas
Linnaeus, 1758
16 Dichotomius aff.
lucasi ( Harold, 1869)
Dichotomius aff. lucasi
( Harold, 1869)
Dichotomius aff. lucasi
( Harold, 1869)
Dichotomius aff. lucasi
( Harold, 1869)
17 Dichotomius aff.
melzeri (Luederwaldt,
1922)
Dichotomius aff.
melzeri (Luederwaldt,
1922)
18 Dichotomius
carinatus
Luederwaldt, 1925
Dichotomius carinatus
Luederwaldt, 1925
19 Dichotomius
mamillatus Felsche,
1901
Dichotomius
mamillatus Felsche,
1901
Dichotomius
mamillatus Felsche,
1901
20 Dichotomius
worontzowi Pereira,
1942
Dichotomius
worontzowi Pereira,
1942
21 Ontherus sulcator
Fabricius, 1775
Ontherus sulcator
Fabricius, 1775
Ontherus sulcator
Fabricius, 1775
22 Phanaeus bispinus
Bates, 1868
Phanaeus bispinus
Bates, 1868
23 Sylvicanthon sp. Sylvicanthon sp. Sylvicanthon sp. Sylvicanthon sp.
Total 23 9 16 11
42
A figura 9 mostra o dendrograma de similaridade de Bray-Curtis entre os pontos de
coleta de besouros rola-bostas. Os pontos B e D foram cerca de 60% similares, enquanto o
ponto C e E se mostraram mais distante em similaridade, onde aparecem nos dois extremos do
dendrograma.
Figura 9: Dendrograma de similaridade Bray-Curtis entre os pontos de coleta do monitoramento de besouros rola-
bostas em Primavera-PA.
Quanto à baixa riqueza de espécies encontrada no Ponto C, esta pode ser explicada por
vários fatores, como a estrutura física da floresta que é um fator determinante para estrutura e
distribuição das comunidades de rola-bostas, de forma que as florestas de Primavera encontram-
se isoladas entre si, fragmentadas ou antropizadas. Além da cobertura vegetal, a distribuição
local destes escarabeíneos também é fortemente influenciada pelo tipo de solo, desta forma a
fragmentação das florestas pode influenciar na riqueza e abundância dos besouros.
De acordo com Pimm (1986) a modificação de habitats naturais através de distúrbios
nos ambientes abiótico e biótico pode levar a alterações na estrutura e composição das
comunidades. Estas alterações podem resultar no declínio ou até a extinção de espécies de
populações nativas. Além disso, existe uma especificidade de hábitat dos scarabaeinae, de
A E D C B
43
forma que existem espécies que estão associadas a alguns fatores ambientais, como tipo de
vegetação e microclima, que são fatores de extrema relevância para analisar a diversidade destes
insetos em diferentes ambientes.
Apesar disso tudo, os resultados são favoráveis ao ponto D e E, ambos detêm uma boa
cobertura vegetal, árvores grandes e com dossel alto, além de apresentar floresta com múltiplos
microhabitats.
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
O monitoramento da fauna de besouros rola-bostas de influência direta (AID) em
Primavera-PA utilizou método padronizado de armadilha e isca em cinco pontos de amostragem
de terra firme. A comunidade apresentou em quatro campanhas 647 registros com 23 espécies
em 10 gêneros, a maior quantidade de coleópteros capturados nas amostras do período chuvoso
pode ter forte influência com o clima úmido, uma vez que as chuvas interferem nas nidificações
do grupo. As florestas em destaques foram as do ponto D e E, pois os resultados apontam como
florestas de boa qualidade e a diferença na riqueza de espécies e abundância de coleopteros,
entre os fragmentos, pode estar associado ao fato das áreas de floresta apresentarem maior
riqueza de espécies vegetais.
A sazonalidade em insetos é geralmente controlada por três fatores que facilmente são
identificados: disponibilidade de recurso, temperatura e chuva e em lugares onde não se tem
grandes variações de temperatura, mas apresentam estações secas e chuvosas diferenciadas, os
besouros escarabeíneos são influenciados principalmente pela precipitação. Foi possível
perceber que os períodos chuvosos foram os meses em que a população de escarabeíneos foi
mais representativa, pois a abundância de besouros rola bosta coletados no período chuvoso de
2017 foi maior que na estação secas. Assim como o período chuvoso estudado em 2018 em
relação ao período seco.
As espécies registradas não foram encontradas em listas de animais em extinção (UICN,
2017; Brasil-MMA. 2014; SEMA-PA, 2008).
44
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALMEIDA, S.S.P. & LOUZADA, J.N.C. Estrutura da comunidade de Scarabaeinae
(Scarabaeidae: Coleoptera) em fitofisionomias do cerrado e sua importância para a
conservação. Neotropical Entomology, 38:32-43, 2009.
ANDRESEN, E. Effects of season and Vegetation Type on Community Organization of
Dung Beetles in a Tropical Dry Forest. Biotropica. 37(2): 291 - 300, 2005.
BOOTH, R. G.; COX, M. L.; MADGE, R. B. IIE Guides to insects of importance to man: 3.
Coleoptera. Londres: International Institute of Entomology / The Natural History Museum.
1990.
BORROR, D. J.; DELONG, D. M. Introdução ao Estudo dos Insetos. São Paulo: E. Blücher.
1969.
BRASIL-MMA-ICMBIO. Lista Nacional Oficial de Espécies da Fauna Ameaçadas de
Extinção. Portaria No. 444 de 17 de dezembro de 2014. Brasília, DF: Diário Oficial da União,
Brasília, No. 245: 121-131 p. 2014.
BROWN JR., K. S. Conservation of Neotropical environments: Insects as indicators. In:
Collins, N. M. & Thomas, J. A. (Orgs.). The conservation of insects and their habitats.
London, Royal Entomological Society/Academic Press., 1991.
BROWN JR., K. S. Diversity, disturbance and sustainable use of Neotropical forests:
Insects as indicators for conservation monitoring. Journal of Insect Conservation, v. 1, p. 25–
42, 1997.
BROWN JR., K. S.; FREITAS, A. V. L. Atlantic Forest butterflies: Indicators for landscape
conservation. Biotropica, v. 32, p. 934–956, 2000.CAMBEFORT, Y. & I. HANSKI. Dung
Beetle Population Biology, p. 36–50. In: I. Hanski & Y. Cambefort (eds.). Dung Beetle
Ecology. Princeton University Press, Princeton. 481 p. 1991.
45
CAMBEFORT, Y. Biogeography and evolution. In Dung beetle ecology (I. Hanski & Y.
Cambefort, eds.). Princeton University Press, Princeton, USA. 1991.
CASARI, S. A. IDE, S. Coleoptera Linnaeus In: Rafael; J. F. et al. (Orgs.). Insetos do Brasil:
Diversidade e Taxonomia. Ribeirão Preto: Holos Editora, 2012, p. 453-535. 1758.
COLWELL, R. K,; CHAO, A.; GOTELLI, N. J.; LIN, S.Y.; MAO, C.X.; CHAZDON, R. L.
& LONGINO, J. T. Modelos e estimadores que associam a rarefação, extrapolação e
comparação de assembleias baseadas em indivíduos e baseadas em amostras . Journal of
Plant Ecology 5 : 3 - 21 . 2012.
DAJOZ, R. Ecologia Geral; tradução de Francisco M. Guimarães. Petrópolis: Ed. Vozes, 474
p. 1978.
DAVIS, A. J.; The role of local and regional processes in shaping dung beetle communities
in tropical forest plantations in Borneo. Global Ecology and Biogeography, v.9, p. 281-292,
2000.
DAVIS, A.J.; HOLLOWAY, J.D.; HUIJBREGTS, H.; KRIKKEN, J.; KIRK-SPRIGGS, A. H.
& SUTTON, S. L. Dung beetles as indicators of change in the forests of northern Borneo.
Journal of Applied Ecology, v. 38, p. 593–616, 2001.
DAVIS, A.J.; The ecology and behaviour of rainforest dung beetles in northern Borneo.
Leeds: Department of Biology, University of Leeds. 1993.
DAVIS, A.L., SCHOLTZ, C.H., DOOLEY, P., BHAM, N. & KRYGER, U. Scarabaeine dung
beetles as indicators of biodiversity, habitat transformation and pest control chemicals in
agro-ecosystems. S. Afr. J. Sci. 100:415-424, 2004.
DOUBE, B.M. The habitat preference of some bovine dung beetles (Coleoptera:
Scarabaeida e) in Hluhluwe Game Reserve, South Africa. Bulletin of Entomological
Research, v. 73, p. 357–371, 1983.
46
EDMONDS, W.D. & ZÍDEK, J. A taxonomic review of the genus Coprophanaeus
Olsoufieff, 1924 (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae). Insecta Mundi 129:1-111.
2010.
EMLEN, D.J. The evolution of animal weapons. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 39:387-413,
2008.
ESCOBAR, F. S. Diversidad de coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en
um mosaico de habitats en la Reserva Natural Nukak, Guaviare, Colômbia. Acta
Zoologica Mexicana v. 79, p. 103-121, 2000.
FAVILA, M. E. & G. HALFFTER. The use of indicator groups for measuring biodiversity
as related to community structure and function. Acta Zoológica Mexicana 72: 1–25. 1997.
FREITAS, A. V. L.; LEAL, I. R.; UEHARA-PRADO, M.; IANNUZZI, L. Insetos como
indicadores de conservação da paisagem. In: Rocha, C. F.; Bergalo, H.; Van Sluys, M.;
Alves, M. A. (Orgs.) Biologia da Conservação. Rio de Janeiro: Editora da UERJ., 2006.
GARDNER, T. A.; HERNÀNDEZ, M. I. M.; BARLOW, J.; PERES, C. A. Understanding the
biodiversity consequences of habitat change: the value of secondary and plantation forests
for neotropical dung beetles. J. App. Ecol. 45:883–893, 2008.
GARDNER, TOBY A .; BARLOW, JOS ; ARAUJO, IVANEI S.; ÁVILA-PIRES, TERESA
CRISTINA; BONALDO, ALEXANDRE B.; COSTA, JOANA E.; ESPOSITO, MARIA
CRISTINA; FERREIRA, LEANDRO V.; HAWES, JOSEPH; HERNANDEZ, MALVA
IM; HOOGMOED, MARINUS S.; LEITE, RAFAEL N.; LO-MAN-HUNG, NANCY
F.; MALCOLM, JAY R.; MARTINS, MARLUCIA B.; MESTRE, LUIZ AM; MIRANDA-
SANTOS, RONILDON; OVERAL, WILLIAM L .; PARRY, LUKE ; PETERS SANDRA
L.; RIBEIRO-JUNIOR, MARCO ANTÔNIO; DA SILVA, MARIA NF; DA SILVA MOTTA,
CATARINA; PERES, CARLOS A. O custo-efetividade dos levantamentos de
biodiversidade em florestas tropicais. Em: Cartas De Ecologia. Vol. 11, n ° 2. pp. 139-150.
2008.
47
GÉNIER, F. Le genre Eurysternus Dalman, 1824 (Scarabaeidae: Scarabaeinae:
Oniticellini), revision taxonomique et clés de determination illustrées. Sofia, Pensoft. 2009.
GIMENES, M. R.; ANJOS, L. Efeitos da fragmentação florestal sobre as comunidades de
aves. Acta Scientiarum. Biological Sciences, v. 25, p. 391–402, 2003.
HALFFTER G. & EDMONDS W. D. The nesting behavior of dung beetles (Scarabaeinae)
an ecological and evolutive approach. Instituto de Ecologia, Mexico, DF. 1982.
HALFFTER G. Historical and ecological factors determining the geographical distribution
of beetles (Coleoptera: Scarabaeidade: Scarabaeinae). Fol. Ent. Mex. 82, 195-238. 1991.
HALFFTER G. Subsocial behavior in Scarabaeinae beetles. In: The evolution of social
behavior in Insects and Arachnids. (eds. J. C. Choe & B. J. Crespi) pp. 237-259. Cambridge
University Press. 1997.
HALFFTER, G. & FAVILA, M. E. The Scarabaeidae (Insecta: Coleoptera) an animal
group for analyzing, inventorying and monitoring biodiversity in tropical rainforest and
modified landscapes. Biology International 27: 15-21. 1993.
HALFFTER, G. & MATTHEWS, E. G. The natural history of dung beetles of the subfamily
Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae). Folia Entomológica Mexicana 12/14: 1-312.
1966.
HALFFTER, G. & V. HALFFTER. Behavioral evolution of the nonrolling roller beetles.
Acta Zoológica Mexicana 32: 3–53. 1989.
HALFFTER, G.; FAVILA, M. E.; HALFFTER, V. Comparative studies on the structure of
scarab guild in tropical rain forest. Folia Entomológica Mexicana, v. 82, 195-238, 1992.
HALFFTER, G.; V. HALFFTER & G. I. LÓPEZ. Phanaeus behaviour: food transportation
and bisexual cooperation. Environmental Entomology 3: 341–345. 1974.
HALFFTER, G; ARELLANO, L. Response of dung beetle diversity to human-induced
changes in a tropical landscape. Biotropica 34: 144-154, 2002.
48
HALFFTER, G; FAVILA, E.M. A comparative study of the structure of the scarab guild
in Mexican tropical rain forests and derived ecosystems. Folia Entomologica Mexicana,
México, n. 84, p.131-156, 1992.
HAMMER, O.; HARPER, D.A.T. & RYAN, P.D. PAST: Paleontological Statistics Software
Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9p. 2001.
HANSKI, I. & CAMBEFORT, Y. Dung beetle ecology. Princeton: Princeton University Press.
481 p., 1991.
HANSKI, I. & CAMBEFORT, Y. Dung beetle ecology. Princeton: Princeton University Press,
NJ. 520 p., 1991.
HANSKI, I. The Dung Insect Community. Pp 5-21. In: J. Hanski & CY. Cambefort, (eds.),
Dung Beetle Ecology. Princeton University Press, Princeton. 481 p. 1991.
HERNÁNDEZ, M.I.M. The night and day of dung beetles (Coleoptera, Scarabaeidae) in
the Serra do Japi, Brazil: elytra colour related to daily activity. Rev. Bras. Entomol.
46(4):597-600. 2002.
HERNÁNDEZ, M.I.M., MONTEIRO, L.R. & FAVILA, M.E. The role of body size and shape
in understanding competitive interactions within a community of Neotropical dung
beetles. J. Insect Sci. 11(13):1-14. PMid:21526928. 2011.
HOWDEN, H. F. & NEALIS, V. G. Effects of clearing in a tropical rain forest on the
composition of coprophagous scarab beetle fauna (Coleoptera). Biotropica 7: 77–83, 1975.
JANZEN, D. H. Seasonal change in abundance of large nocturnal dung beetles
(Scarabaeidae) in a Costa Rican deciduous forest and adjacent horse pasture. Oikos, v.
41, p. 274-283, 1983.
KLEIN, B. C. Effects of forest fragmentation on dung and carrion beetle communities in
Central Amazonia. Ecology 70: 1715- 1725. 1989.
49
KOHLMANN, B. History of Scarabaeoid classification. Coleopt. Soc. Monogr. N. 5:19-34.
2006.
KOLLER, W. W.; GOMES, A.; RODRIGUES, S. R. e GOIOZO, P. F. I. Scarabaeidae e
Aphodiidae coprófagos em pastagens cultivadas em área de cerrado sul-matogrossense.
Revista Brasileira de Zoociências 9(1): 81-93, 2007.
LAURENCE, W.F.; CAMARGO, J.L.C.; LUIZÃO, R.C.C.; LAURANCE, S.G.; PIMM, S.L.;
BRUNA, E.M.; STOUFFER, P.C.; WILLIAMSON, G. B.; BENÍTEZ-MALVIDO, J.;
VASCONCELOS, H.L.; HOUTAN, K.S.V.; ZARTMAN, C.E.; BOYLE, S.A.; DIDHAM,
R.K.; ANDRADE, A.; THOMAS & LOVEJOY. The fate of Amazonian forest fragments: a
32-year investigation. Biological Conservation, 144: 56-67. 2011.
LAWRENCE, J. F.; BRITTON, E. B. Coleoptera (beetles). In: C.S.I.R.O. Division of
Entomology. The insects of Australia: a textbook for students and research workers. 2. ed.
Carlton: Melbourn University Press, 1991. p. 543-683.
LAWRENCE, J.F. & BRITTON, E.B. Australian Beetles. Melbourne University Press,
Melbourne, Australia. 1994.
LAWRENCE, J.F. & NEWTON, A.F. Families and subfamilies of Coleoptera (with selected
genera, notes, references and data on familygroup names). In Biology, Phylogeny and
Classification of Coleoptera. Papers celebrating the 80th birthday of Roy A. Crowson (J.
Pakaluk & S. A. Slipinski, eds.). Muzeum i Instytut Zoologii PAN, Warszawa, Poland. 1995.
LOVEJOY, T.E., BIERREGAARD, R.O., RYLANDS, A.B., MALCOLM, J.R., QUINTELA,
C.E., HARPER, L.H., BROWN JR, K.S., POWELL, A.H., POWELL, G.V.N., SCHUBART,
H.O.R., HAYS, M.B. Edge and other effects of isolation on Amazon forest fragments. In:
SouleÂ, M.E. (Ed.), Conservation Biology, the Science of Scarcity and Diversity. Sinauer
Associates, Sunderland, MA, pp. 257±285. 1986.
MAGURRAN, A. E. Medindo a diversidade biológica. Cuiabá, PR: Editora da Universidade
Federal do Paraná, 261 p. ISBN 978-85-7335-278-8. 2013.
50
MAGURRAN, A.E. Measuring biological diversity. Malden, Blackwell, 256p. 2004.
MCALEECE, N. Biodiversity Professional 2.0. The Natural History Museum and the Scotish
Association for Marine Science. Available at. 2004.
NEALIS, V.G. Habitat associations and community analysis of south Texas dung beetles
(Coleoptera: Scarabaeinae). Canadian Journal of Zoology, v. 55, p. 138–147, 1977.
NEVES, F.S., MADEIRA, B.G., OLIVEIRA, V.H.F., FAGUNDES, M. Insetos como
bioindicadores dos processos de regeneração em matas secas. MG Biota. 2:46 - 53, 2008.
NICHOLS, E., LARSEN, T., SPECTOR, S., DAVIS, A.L., ESCOBAR, F., FAVILA, M.,
VULINEC, K. Global dung beetle response to tropical forest modification and
fragmentation: A quantitative literature review and meta-analysis. Biological Conservation
137, 1–19. 2007.
NICHOLS, E., SPECTOR, S., LOUZADA, J., LARSEN, T., AMEZQUITA, S., FAVILA,
M.E. & THE SCARABAEINAE RESEARCH NETWORK. Ecological functions and
ecosystem services provided by Scarabaeinae dung beetles. Biological Conservation 141:
1461–1474. 2008
PEARSON, D.L. Selecting indicator taxa for the quantitative assessment of biodiversity.
In: HAWKSWORTH, D.L., ed. Biodiversity measurement and estimation. London: Chapman
& Hall, p.75-79. 1996.
PIMM, S.L. Community structure and stability. In: Soulé, M. (Ed.). Conservation biology:
The science of scarcity and diversity. Sinauer, Sunderland, Massachusetts, MA, USA. p. 309-
329. 1986.
PRIMACK, R. B. & RODRIGUES, E. Biologia da Conservação. Londrina, Ed. Planta, 328 p,
2001.
RATCLIFFE, B.C. & JAMESON, M.L. The revised classification for Scarabaeoidea: What
the Hell is going on? Scarabs 15:3-10. 2004.
51
RATCLIFFE, B.C. & SMITH, A.B.T. New species of Canthonella Chapin (Scarabaeidae:
Scarabaeinae) from Amazonian Brazil. Coleopt. Bull. 53(1):1-7. 1999.
RODRIGUES, S. R. & L. C. MARCHINI. Ocorrência de besouros coprófagos em dois
diferentes ambientes. Revista Brasileira de Entomologia 44: 35–38. 2000.
RONQUI, D.C. & LOPES, J. Composição e diversidade de Scarabaeoidea (Coleoptera)
atraídos por armadilha de luz em área rural no norte do Paraná, Brasil. Iheringia Ser.
Zool. 96(1):103-108. 2006.
SEMA-PA (Secretaria do Meio Ambiente do Estado do Pará). 2008. Lista oficial das espécies
da flora e fauna ameaçadas de extinção. Disponível em <www.sema.pa.gov.br/i>
SILVA, R.J.; DINIZ. S.; VAZ-DE-MELLO, F.Z. Heterogeneidade do habitat, riqueza e
estrutura da assembléia de besouros rola-bostas (Scarabaeidae: Scarabaeinae) em áreas
de cerrado na Chapada dos Parecis, MT. Neotropical Entomology, 39: 934-940. 2010.
SIMMONS, L. W. & RIDSDILL-SMITH, T. J. Reproductive competition and its impact on
the evolution and ecology of dung beetles, p. 1-20. In: SIMMONS, L. W. & RIDSDILL-
SMITH, T. J. (eds.). Ecology and evolution of dung beetles. Oxford: Blackwell Publishing.
347 p. 2011.
SPECTOR, S. Scarabaeine dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae): an
invertebrate focal taxon for biodiversity research and conservation. Coleopt. Bull. 5:71-83.
2006.
TEICHER, M. Die bodenbiologische Bedeutung der coprophagen Lamellicornier.
Wissenschafliche Zeitschrift der Martin Luther-Universität Halle-Wittenberg 8: 879–882.
1959.
THOMAZINI, M. J. & THOMAZINI, A. P. B. W. A fragmentação florestal e a diversidade
de insetos nas florestas tropicais úmidas. Rio Branco, Embrapa Acre (Embrapa Acre.
Documentos, 57), 21 p, 2000.
52
UICN (União Internacional para a Conservação da Natureza). The IUCN Red List of
Threatened Species.Ver. 2014.1.URL: <http://www.iucnredlist.org>.
VASCONCELLOS, A., ANDREAZZE, R., ALMEIDA, A. M.; ARAÚJO, H. F. P.;
OLIVEIRA, E. S.; OLIVEIRA, U. Seasonality of insects in the semi-arid Caatinga of
northeastern Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, n. 54, v. 3, p. 471–476, 2010.
VAZ-DE-MELLO F.Z. Scarabaeidae s. str. (Coleoptera: Scarabaeoidea) de um fragmento
de Floresta Amazônica no estado do Acre, Brasil. I. Taxocenose. Uma Soc Entomol Brasil
28: 447-453. 1999.
VAZ-DE-MELLO F.Z.; EDMONDS W.D.; OCAMPO F.; SCHOOLMEESTERS P. Uma
chave multilíngüe para os gêneros e subgêneros da subfamília Scarabaeinae do Novo
Mundo. Zootaxa 2854: 1-73. 2011.
VAZ-DE-MELLO, F. Z. Estado de Conhecimento dos Scarabaeidae s. str. (Coleoptera:
Scarabaeoidea) do Brasil. 2000. In: MARTÍN-PIERA, F.; MORRONE, J. J.; MELIC, A.
Hacia un proyecto CYTED para el inventario y estimación de la Diversidad Entomológica en
Iberoamérica. Zaragoza: Sociedad Entomológica Aragonesa, 181-95. 2000.
VAZ-DE-MELLO, F.Z. Synopsis of the new subtribe Scatimina (Coleoptera:
Scarabaeidae: Scarabaeinae: Ateuchini), with descriptions of twelve new genera and
review of Genieridium, new genus. Zootaxa 1955:1-75. 2008.
VULINEC, K. Iridescent dung beetles: a different angle. Fla. Entomol. 80:132-141. 1997.
WOLDA, H. Insect seasonality: why? Annu. Rev. Ecol. Syst. 19:1 - 18, 1988.
YOUNG, O.P. Perching of Neotropical dung beetles on leaf surfaces: An example of
behavioural termoregulation? Biotropica 16:324-327. 1984.
ZAR, J. H. Biostatistical Analysis. 5th Edition. Pearson Prentice-Hall, Upper Saddle River,
NJ, 2010.