Boi San. Veg. Plagas, 28: 435-443, 2002

Entomofauna num pomar de limoeiros, no Escaroupim(Ribatejo), em Portugal

F. M. MARTINS, T. R. MENDONÇA, A. M. P. LAVADINHO, M. M. VIEIRA

Neste trabalho é apresentada uma lista de auxiliares, de fitófagos e de outros insec-tos "indiferentes", capturados pela técnica das pancadas, num pomar de limoeiros, em1996 e 1997, e referenciados os períodos de actividade dos auxiliares mais representati-vos. Os auxiliares da classe Insecta estão distribuídos pelas famílias Coccinellidae, Ant-hocoridae, Miridae, Chrysopidae e Coniopterygidae, superfamílias Chalcidoidea, Ich-neumonoidea e Proctotrupoidea, e ordem Dermaptera. Os insectos auxiliares capturadosem maior número foram os pertencentes à família Anthocoridae (género Orius), à famí-lia Coccinellidae (Stethorus punctillum, em 1996 e Chilocorus bipustulatus, em 1997) eainda à superfamília Chalcidoidea.

No cômputo geral dos auxiliares, a classe Aracnida (Aranea) apresentou os maioresquantitativos.

Quanto aos fitófagos, as espécies mais abundantes foram Saissetia oleae e Aleu-roth rixus floccosus.

Nos "indiferentes" a ordem Psocoptera foi a mais representada.

F. M. MARTINS, T. R. MENDONÇA, A. M. P. LAVADINHO, M. M. VIEIRA. Direcção -Geral de Protecção das Culturas, Quinta do Marquês, 2780-155 Oeiras, Portugal, e-mail: dgpc.pest@mail.telepac.pt.

Palavras-chave: limoeiro, Saissetia oleae, Chilocorus bipustulatus, Stethoruspunctillum, Orius sp., Cardiastethus fasciiventris, Campyloneura virgula

INTRODUÇÃO

Os artrópodos auxiliares, como limitado-res naturais das populações da espécies fitó-fagas, devem ter papel relevante na protecçãodas culturas. O seu conhecimento específicoe as suas relações nos ecossistemas agráriossão fundamentais no âmbito da protecção,em particular em protecção integrada.

Nos pomares de limoeiro realizam-se trata-mentos contra as cochonilhas, contra a traçaPrays citri e, recentemente, contra Phyllocnis-tis citrella, havendo necessidade de se conhe-cerem os auxiliares antagonistas das pragasque aparecem nesta cultura e que devem serpoupados aos efeitos dos tratamentos.

Alguns são os trabalhos realizados emPortugal dedicados ao estudo de auxiliares,no ecossistema dos citrinos, com vista àprotecção integrada nestas culturas (BOA-VIDA, 1986; CARVALHO, 1990; FRANCO et ai,1992; MAGRO et ai, 1993; PANTALEÃO etai, 1993; RAIMUNDO & ALVES, 1984 e 1986; SILVA et ai, 1993). De entre as pragaschave referidas para os citrinos (CARVALHO,1990), somente Saissetia oleae apareceu emabundância. Além da indicação das pragas,CARVALHO (1990) apresenta ainda uma lista-gem dos inimigos naturais da entomofaunados citrinos indicando espécies predadoras eparasitóides já observadas em Portugal. Re-lativamente a S. oleae, a espécie parasitóide

Coccofagus lycimnia já foi observada emPortugal.

Ao abordar a problemática dos ecossiste-mas agrários correspondentes a citrinos, nãose pode esquecer o papel importante do au-xiliar Cales noacki, himenóptero relevantepara limitar as populações de Aleurothrixusfloccosus, conforme já é bem conhecido emPortugal, em muitas regiões.

Corn o presente estudo, pretende-se daruma contribuição para o conhecimento dasespécies de auxiliares constantes em poma-res de limoeiro e dos seus períodos de activi-dade. A relação entre auxiliares e fitófagos ea existência das espécies denominadas comoindiferentes, foram outros aspectos igual-mente considerados neste trabalho.

MATERIAL E MÉTODOS

O estudo foi realizado num pomar de li-moeiros não sujeito a tratamentos corn pro-dutos fitofarmacêuticos, desde Maio de 1996a Dezembro de 1997, no Escaroupim, Salva-terra de Magos (Ribatejo). Os insectos fo-ram capturados quinzenalmente, pela téc-

nica das pancadas, em 100 ramos (AMARO,BAGGIOLINI, 1982).

Os insectos foram separados e identifica-dos utilizando-se a nomenclatura CABI IN-TERNATIONAL (1996) para a sua identifi-cação.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

O Quadro I reúne os dados sobre os auxilia-res e seus quantitativos capturados em 1996 e1997. Os auxiliares capturados em maior nú-mero e corn regularidade foram as aranhas.No que se refere à classe Insecta, capturaram-se auxiliares pertencentes às seguintes ordense famílias (ou superfamílias): Coleóptera (Ca-rabidae, Coccinellidae e Staphylinidae), Der-maptera, Diptera (Empididae), Hemiptera(Anthocoridae, Miridae, Lygaeidae e Nabi-dae), Neuroptera (Chrysopidae e Conioptery-gidae) e Hymenoptera (Chalcidoidea, Ichneu-monoidea e Proctotrupoidea).

Nos dois anos em que se realizou o es-tudo, os hemípteros antocorídeos foram osauxiliares capturados em maior número, se-guidos pelos coleópteros coccinelídeos, hi-

Fig. 1.—Insectos auxiliares capturados em 1996 e 1997.

menópteros Chalcidoidea e, finalmente, pe-los crisopídeos.

A Fig. 1 representa a evolução da popu-lação dos auxiliares, ao longo dos anos de1996 e 1997, capturados em maior número eagrupados em famílias (coccinelídeos, antoco-rídeos e crisopídeos) e na superfamília Chalci-doidea. Em 1996, verificou-se coincidência dopico de abundância de todos os grupos.

No que se refere aos coccinelídeos, foramcapturadas várias espécies (Quadro I). Noconjunto, é de registar espécies afidífagas,coccidífagas e acarófagas. Dentro das espé-cies afidífagas (MAGRO et ai, 1993), captura-ram-se Coccinella septempunctata, Exocho-mus nigromaculatus, Hippodamia variegata,

Propylaea quatuordecimpunctata e aindaRodolia cardinalis (predadora da cochonilhaIceria purchasi). Foram também capturadasespécies pertencentes à tribo Scymnini, taiscomo Scymnus interruptus, S. mediterraneuse S. subvillosus (e ainda S. apetzi e Clitosthe-tus arcuatus em menor número), que se ali-mentam de afídeos, mas possivelmente tam-bém de pseudococcídeos (MAGRO et ai.,1993). Stethorus punctillum, espécie polífagade larga distribuição geográfica, predadorade ácaros, afídeos, tripes e cochonilhas (RAI-MUNDO, ALVES, 1984), foi a espécie obser-vada em maior número em 1996, seguida deP. quatuordecimpunctata. S. punctillum foiregistada durante o mês de Maio, altura em

Quadro I.—Auxiliares capturados em limoeiro (Escaroupim): total de exemplares capturados em 1996 e 1997

Principais famílias, géneros e espécies 1996 1997

Classe InsectaColeópteraFamília Coccinellidae

Chilocorus bipustulatus LCoccinella septempunctata (L.)Exochomus nigromaculatus (Goeze)Exochomus quadripustulatus LPropylaea quatuordecimpunctata (L.)Hippodamia variegata (Goeze)Nephus reunioni (Fursch)Rhizobius chrysomeloides (Herbst)Rodolia cardinalis (Muls.)Scymnus interruptus (Goeze)Scymnus mediterraneus KhnzScymnus subvillosus (Goeze)Stethorus punctillum (Weise)

Família StaphylinidaeDíptera EmpididaeHemípteraFamília Anthocoridae

Anthocoris sppCardiastethus fasciiventrisOrius laevigatus (Fieber) e O. minutus (L.)}

Família LigaeidaeFamília Miridae

Campyloneura virgula (Herrich-Schaeffer)Deraeocoris spp

HymenopteraSuper-família Chalcidoidea

CynipoideaIchneumonoidea

Super-família ProctotrupoideaNeuropteraFamília ChrysopidaeFamília Coniopterygidae

Classe ArachnidaAranhas

Quadro II.—Fitófagos e indiferentes capturados em limoeiro (Escaroupim): total de exemplares capturadosem 1996 e 1997

Tipo de insectos/Ordem

FitófagosColembolaColeóptera

AlticinaeCurculionidaeElateridae

HemipteraTingitidae

HomopteraAleyrodidaeAleurothrixus floccosusAphididaeCoccidaeSaissetia oleaeDiaspididaeLepidosaphes beckiiMargarodidaeleería purchasiPseudococcidaePlanococcus citriCicadellidae

LepidopteraYponomeutidaePrays citriGracilllariidaePhyllocnistis citrella

Thysanoptera

"Indiferentes"Coleóptera

AnthicidaeNotoxus trifasciatusLathridiidaeCorticaria sppPhalacridaeOlabrus spp

Psocoptera

que se iniciaram as capturas, e só voltou a serobservada a partir de fins de Setembro atéfins de Novembro, corn um pico a meio deOutubro. De uma maneira geral, os coccine-lídeos, em 1996, foram registados em maiornúmero entre a primeira semana de Outubroe o início de Novembro, mas dever-se-á con-siderar que as capturas só se iniciaram no iní-cio de Maio. Em 1996, foi ainda observada,embora em pequeno número, a espécie Chi-locorus bipustulatus, predadora de cochonil-has, nomeadamente de Saissetia oleae (CAR-VALHO, 1990).

Em 1997, as espécies afidífagas captura-das foram as observadas já em 1996. A es-pécie C. bipustulatus foi a referenciada em

maior número. Embora se tenha registadoum exemplar no início de Fevereiro, assuas capturas só começaram a observar-seregularmente a partir de 22 de Maio, atémeio de Dezembro, atingindo um pico decaptura a meio de Agosto, que coincidecorn o período de maior actividade referidopor MAGRO, HEMPTINNE (1999) para estaespécie, em pomares de citrinos, em Portu-gal. C. bipustulatus e S. punctillum, se-gundo estes autores, são incluídos numgrupo I que são as espécies consideradascomo dominantes e constantes. O númeromais elevado de C. bipustulatus, em 1997,parece estar relacionado com a populaçãomais elevada de S. oleae que se verificou

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 28, 2002 439

nesse ano. Embora se verificasse a existên-cia de Planococcus citri, não se registou apresença de Cryptolaemus montrouzieri,habitualmente considerado predador de P.citri, e que tinha sido registada por MAGROetal. (1993).

Em conclusão, no que se refere aos cocci-nelídeos, apenas dezasseis espécies foramanotadas, em comparação com as 39 captu-radas por MAGRO et al (1993), sendo 10 co-muns às 16 identificadas por BOAVIDA (1986).Clitostethus arcuatus e Oenopia conglobataforam duas espécies capturadas em númerosmuito reduzidos e que não foram incluídasno Quadro I.

Entre os coleópteros deve ainda ser indi-cada a presença de carabídeos e estafiliní-deos, mas em números muito pequenos.

Também foram capturados dípteros empi-dídeos que a bibliografia refere como preda-dores (BORROR, DELONG, 1963), embora nãose conheça ainda muito sobre a sua biologia.

Em relação a antocorídeos predadorespolífagos de ácaros, psilas e tripes (REBOU-LET, 1999), há a anotar a presença de indiví-duos do género Anthocoris, mas em nú-

mero muito reduzido, e das espécies Oriusminutus, O. laevigatus e Cardiastethus fas-ciiventris.

Os exemplares do género Orius foram ob-servados em número elevado quer em 1996quer em 1997 (Quadro I), embora em quan-titativos mais baixos no primeiro ano; nesteano, as capturas foram regulares a partir demeio de Agosto, com um pico na penúltimasemana de Outubro. Em 1997, as capturasforam relativamente regulares durante todo oano, corn um pico a meio de Setembro e ou-tro a meio de Outubro. Quanto a C. fascii-ventris, só em 1997 os quantitativos foramsignificativos. Na sua totalidade, os antoco-rídeos, cujas contagens incluíram também asninfas, foram os auxiliares corn maioresquantitativos populacionais.

No que se refere ao hemíptero mirídeoCampyloneura virgula, espécie europeiapredadora de ácaros (KELTON, 1982), já ob-servado em pomares de laranjeira doce naregião de Setúbal (SILVA et ai, 1993), foi re-gistada a sua presença em fins de Junho de1996 (20 exemplares) e em 1997 a 22 deMaio e a 5 de Junho (71 e 26 exemplares,

Fig. 2.—Fitófagos capturados em 1996.

respectivamente). As datas de observaçãodesta espécie, em 1996, coincidem corn osperíodos encontrados por SILVA et ai (1993).Outro mirídeo observado em 1997, mas emnúmero reduzido (9 exemplares, no total),pertencia ao género Deraeocoris. SILVA et ai.(1993) indicaram a presença da espécie De-raeocoris lutescens. Alguns mirídeos podemalimentar-se directamente do vegetal (FAU-VEL, 1974), e KELTON (1982) refere tambémque algumas espécies são predadoras e fitó-fagas.

Quanto aos neurópteros, capturaram-secrisopídeos e coniopterigídeos, aqueles emnúmero superior a estes (Quadro I), mas nãose procedeu à identificação das espécies. Oscrisopídeos são predadores polífagos, ali-mentando-se de uma variedade enorme deinsectos (afídeos, cicadelídeos, aleurodí-deos, cochonilhas, ovos de lepidópteros e depsilas, jovens lagartas, psocópteros e ácaros)(PANTALEÃO et ai, 1993; REBOULET, 1999).Nas contagens incluíram-se os adultos e aslarvas. Em 1996, foram capturadas larvas e

adultos desde o início de Maio (data em quese iniciaram as capturas) até 14 de Agosto, esó se voltaram a capturar larvas em fins deNovembro. Em 1997, foram capturadas lar-vas e adultos desde Janeiro até 17 de Setem-bro, e a partir daí só adultos. PANTALEÃO etai (1993), em estudos realizados em poma-res de laranjeira no centro e sul do País,identificaram 12 espécies de crisopídeos,considerando que em pomares de citrinos asespécies Chrysoperla carnea, Mallada pra-sina e M. pictetise, são as mais importantesem termos de limitação de espécies fitófa-gas, corn destaque para a primeira.

No Quadro I é evidente o elevado númerode himenópteros Chalcidoidea . Dado que jáforam capturados, em Portugal, parasitóidesassociados à cochonilha negra (PEREIRA etai, 1999), dos géneros Metaphycus, Coc-cophagus e Scutellista, será admissível queos exemplares de Chalcidoidea capturadospertençam a estes géneros, visto que no ele-vado número de S. oleae (em comparaçãocorn outras pragas), se incluíam alguns

Fig. 3.—Fitófagos capturados em 1997.

Fig. 4.—Relação entre números de capturas de SaLssetia aleae e depredadores de cochonilhas da familia Coccinellidae(1996 e 1997).

exemplares parasitados. O mesmo acontececom Lepidosaphes beckii, em que foramcapturados exemplares parasitados, podendoo parasitóide tratar-se de Aphytis lepidosap-hes, espécie que foi introduzida em pomaresvalencianos como agente de luta biológica(RODRIGO et ai.,1996) e que já foi identifi-cado em Portugal (CARVALHO, 1990).

O Quadro II reúne os dados referentes acapturas de artrópodos fitófagos e indiferen-tes. Em 1996 e 1997, a espécie fitófaga cornmaior número de exemplares foi Saissetiaoleac. Em 1996, esta foi seguida por Aleu-rothrixus floccosus e pelos afídeos (Fig. 2),enquanto que, em 1997, foi seguida por A.floccosus e P. citri (Fig. 3).

A Fig. 4 pretende mostrar a relação entreos coccinelídeos que estão referenciadoscomo predadores de 5. oleae, tais como C.bipustulatus, E. quadripustulatus e S. subvi-llosus (RAIMUNDO, ALVES, 1986), e aquelacochonilha.

Na Fig. 5 apresenta-se a evolução dos ar-trópodes "indiferentes" capturados em 1996e 1997, sendo de realçar o número elevadís-simo de psocópteros capturados em 1997,desde o início de Fevereiro até ao início deAgosto.

Este trabalho demonstra, mais uma vez, adiversidade de insectos que surgem no ecos-sistema citrícola, confirmando a riqueza dasua fauna.

AGRADECIMENTOS

Ao Engenheiro J. Monteiro Guimarães aidentificação das espécies de hemípteros,Campyloneura virgula, Cardiastethus fascii-ventris, Orius laevigatus e Orius minutus etodo o apoio que tem proporcionado na sis-temática dos insectos. Também agradecemosà D. Maria Adelaide Querido a crivagem e aseparação dos insectos.

Fig. 5.—Artrópodos "indiferentes" capturados em 1996 e 1997.

RESUMEN

MARTINS F. M., T. R. MENDONÇA, A. M. P. LAVADINHO, M. M. VIEIRA. Entomofaunanum pomar de limoeiros, no Escaroupim (Ribatejo), em Portugal. Bol. San. Veg. Plagas,28: 435-443.

En este trabajo se presenta una lista de artrópodos auxiliares, fitófagos y de otros in-sectos "indiferentes", capturados por la técnica de golpeo, en una plantación de limone-ros, en 1996-1997, y de los periodos de actividad de los auxiliares más representativos.Los auxiliares de la clase Insecta están distribuidos por las familias Coccinellidae, Ant-hocoridae, Miridae, Chrysopidae y Coniopterygidae, superfamilias Chalcidoidea, Ich-neumonoidea y Proctotrupoidea y Orden Dermaptera. Los insectos auxiliares capturadosen mayor número fueron los correspondientes a la familia Anthocoridae (Orius spp),Coccinellidae (Sthetorus punctittum y Chilocorus bipustulatus) y a la superfamilia Chal-cidoidea. Las arañas (Aracnida. Aranea). fueron los artrópodos auxiliares capturados enmayor cantidad. En relación con las plagas, Saissetia aleae y Aleurothrixus floccosusfueron los más abundantes. Los Psocoptera fueron los otros insectos más numerosos.

Palabras clave: limoneros, Saissetia aleae, Chilocorus bipustulatus, Stetharuspunctillum, Orius sp., Cardiastethus faseiiveníris, Campylaneura virgula.

ABSTRACT

MARTINS F. M., T. R. MENDONÇA, A. M. P. LAVADINHO, M. M. VIEIRA. Entomo-fauna num pomar de limoeiros, no Escaroupim (Ribatejo), em Portugal. Bol. San. Veg.Plagas, 28: 435-443.

The present paper gives an account of beneficiais, pests and other insects catchedby a beating technique in a lemon tree ochard during 1996 and 1997 and of the periodsof activity of the most important beneficiais. Insecta beneficiais belong to Coccinelli-dae, Anthocoridae, Miridae, Chrysopidae and Coniopterygidae families, Chalcidoidea,Ichneumonoidea e Proctotrupoidea superfamilies and Dermaptera. The insect benefi-ciais with the highest numbers were those of Anthocoridae (Orius spp.), Coccinellidae(Sthetorus punctillum and Chilocorus bipustulatus) and Chalcidoidea. Aracnida (Ara-nea) was the group of beneficial arthropods with the highest numbers. Regarding pests,the most abundant species were Saissetia aleae and Aleurothrixus floccosus. Psocopterawas very important regarding other insects.

Key words: lemon trees, Saissetia oleae, Chilocorus bipustulatus, Stethorus punc-tillum, Orius sp., Cardiastethus fasciiventris, Campyloneura virgula.

REFERENCIAS

AMARO P. & BAGGIOLINI M., 1982. Introdução à Pro-tecção Integrada. FAO/DGPPA, Lisboa.

BOAVIDA C , 1986. Estudo preliminar comparativo daabundância de alguns grupos de artrópodos auxilia-res em pomares de citrinos, pereiras e macieiras. PPA(SVC) - 8/86. CNPPA, Oeiras.

BORROR D. J., DELONG D. M., 1963. An Introdution tothe study of insects. Rev. ed., Holt, Rinehart & Wins-ton, Inc., New York, Chicago, San Francisco, To-ronto, London.

CABI International. 1996.CARDOSO A., 1990. Estudo dos Coccinelídeos encontra-

dos sobre citrinos em Portugal. Bol. San. Veg. Pla-gas, 16: 105-111.

CARVALHO J. P., 1990. Entomofauna dos citrinos e Pro-tecção Integrada.. AGROS, Ano LXXIII, N° 1: 9-15.

FAUVEL G.,1974. Heteropteres in Les Organismes auxi-liaires en verger de pommiers. OILB/SROP: 125-150.

FRANCO J. C , MAGRO A. & RAIMUNDO A., 1992. Estudocomparativo da dinâmica de populações de coccinelí-deos em pomares de citrinos, no Sul de Portugal. Bol.San. Veg. Plagas, 18: 69-80.

IPERTI G.,1974. Les principaux auxiliaires entomopha-ges coleoptéres. In Les organismes auxiliaires en ver-ger de pommier. OILB/SROP: 111-121.

KELTON L. A., 1982. Plant bugs on fruit crops in Ca-nada. Heteroptera: Miridae. Research Branch Agri-culture Canada. Monograph N° 24. Ottawa, Ontario

MAGRO A., FRANCO J. C , RAIMUNDO A., 1993. Os coc-cinelídeos associados aos citrinos. Io Congresso deCitricultura, 20-22 Janeiro 1993, Silves: 443-450.

MAGRO A., HEMPTINNE J. L., 1999. The pool of coccine-llids (Coleoptera:Coccinellidae) to control coccids

(Homoptera: Coccoidea) in Portuguese citrus groves.Bol. San. Veg. Plagas, 25: 311-320.

PANTALEÃO F., CARVALHO J. P., FRANCO J. C. & MAGROA., 1993. Crisopídeos associados aos citrinos. Io

Congresso de Citricultura, 20-22 de Janeiro de 1993.Silves: 427-431.

PEREIRA J. A., TORRES L., BENTO A., CABANAS J. & LO-PES J., 1999. V Encontro Nacional de Protecção Inte-grada, Esc. Sup. Agrar, de Bragança. 27-29 Outubro:252-261. Bragança.

RAIMUNDO A. A. C. & ALVES M. L. L. G., 1984. Doiscoccinelídeos predadores pouco conhecidos em Portu-gal. Boi. Soe Port. Entomologia. II-15 (45):161-168.

RAIMUNDO A. A. C. & ALVES M. L. L. G., 1986. Re-visão dos Coccinelídeos de Portugal. Universidadede Évora.

REBOULET J. N., 1999. Les Auxiliaires, Ennemis natu-rels des Ravageurs des Cultures. ACTA, R. de Bercy,Paris.

RODRIGO E., TRONCHO P., GARCÍA-MARÍ F., 1996. Para-sitoids ( Hym. Aphelinidae) of three scale insects(Horn.: Diaspididae) in a citrus grove in Valencia,Spain. Entomophaga 41 (1), 1996, 77-94.

SILVA A. C. P. P., FRANCO J. C. & CARVALHO J. P. 1993.Mirídeos e antocorídeos associados aos citrinos. Es-tudo realizado em dois pomares da região de Setúbal./ " Congresso de Citricultura, 20-22 Janeiro 1993,Silves: .421-426.

(Recepción: 29 enero 2002)(Aceptación: 15 marzo 2002)