issn 1983-134x - biologico.sp.gov.br · substâncias químicas na sua comunicação. ... servindo...

Instituto Biológico—APTA

Documento Técnico 29 - Dezembro de 2016 - p.1-30

Semioquímicos

em Moscas-das-frutas

Leonardo Tambones Galdino1, Adalton Raga2

1Engenheiro Agrônomo, Mestrando do Programa de Pós-Graduação em Sanidade,

Segurança Alimentar e Ambiental no Agronegócio, Instituto Biológico, Campinas, SP

E-mail: [email protected]

2Engenheiro Agrônomo, Pesquisador Científico VI, Instituto Biológico, Campinas, SP.

E-mail: [email protected]

Documento Técnico 29 - Dezembro de 2016 - p.1 - 30

ISSN 1983-134X

Governo do Estado de São Paulo

Secretaria de Agricultura e Abastecimento

Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios

Instituto Biológico

Fo

to:

A.

Rag

a

2



Moscas-das-frutas são insetos da Ordem Diptera e Família Tephritidae, cujas espécies

estão representadas em todas as regiões do mundo, exceto na Antártida (WHITE; ELSON

HARRIS, 1994). Atraentes de olfato são a base de todo sistema de detecção, monitoramento e

controle de moscas-das-frutas (JANG; LIGHT, 1996; JONES; CASAGRANDE, 2000). Tefritídeos,

de maneira geral, utilizam sinais químicos para intermediar as interações intra e

interespecíficas (LIMA-MENDONÇA et al., 2014).

Após décadas de pesquisa e desenvolvimento, feromônios e outros semioquímicos

tornaram-se uma estratégia indispensável em programas de manejo de pragas agrícolas e

vetores de doenças, sendo utilizados especialmente para os seguintes objetivos: 1) detecção

e monitoramento populacional de insetos; 2) captura massal de insetos; 3) controle

utilizando formulação combinada de semioquímicos e inseticida, e 4) interrupção de cópula

com feromônios especialmente formulados (UJVÁRIet al., 2000).

Em comparação com os vertebrados, os insetos revelam um uso mais intenso de

substâncias químicas na sua comunicação. Esses compostos servem para muitas finalidades

(GULLAN; CRANSTON, 2010), não se restringindo apenas a comportamentos vitais

(alimentação e reprodução), mas também para uma melhor percepção do ambiente a sua

volta (JANGet al., 1997).

Semioquímicos são substâncias químicas que influenciam o comportamento ou

iniciam processos fisiológicos, mas atuam apenas como sinais, não tendo efeito fisiológico

direto além da interação com sistemas sensoriais (HICKet al., 1999).

O termo semioquímico (Grego: sêmeion, marca ou sinal) foi proposto em 1971 por Law

e Regnier para descrever as substâncias envolvidas nas interações químicas entre

organismos. Os semioquimicos são subdivididos em dois grupos principais: feromônios e

aleloquímicos, dependendo do tipo de interação: intra ou interespecifica, respectivamente

(NORDLUND; LEWIS, 1976).

Feromônio é definido como uma substância secretada por um animal para o ambiente,

que causa uma reação especifica em outro membro ou outros membros da mesma espécie.

Alguns dos tipos mais comuns são: marcadores de trilha, alarme, dispersão,

territorialidade, oviposição, sincronização, agregação e sexuais (NORDLUND; LEWIS, 1976).

3



Ao contrário dos feromônios, os aleloquímicos são substâncias que envolvem

interações químicas interespecíficas e podem provocar respostas em uma ou mais espécies

diferentes daquela que o produziu. São divididos em quatro subgrupos: alomônios,

cairomônios, sinomônios e apneumônios (LARA, 1991), cuja denominação está de acordo

com a relação entre a espécie que emite o sinal químico e aquela beneficiada.

Aqueles aleloquímicos que beneficiam o receptor esão desvantajosos ao produtor são

denominados cairomônios. Os alomônios conferem vantagem ao produtor, mudando o

comportamento do receptor, ainda que não provoque efeito danoso neste último. Os

sinomônios são substânciasque beneficiam o produtor e também o receptor.Apneumônio

(do grego, a-pneum, sem respiração ou sem vida) é definido como uma substância emitida

por uma matéria morta, que beneficia o receptor em detrimento de outra espécie que esteja

nesta matéria morta (NORDLUND; LEWIS, 1976).

Uma substância particular pode agir como um feromônio intraespecífico

e,dependendo das circunstâncias, pode também se enquadrar em todasas categorias de

comunicação interespecífica, exceto como apneumônio (GULLAN; CRANSON, 2007).

SEMIOQUÍMICOS PRODUZIDOS POR PLANTAS

Os semioquímicos liberados pelas plantas são conhecidos por induzir uma vasta gama

de respostas comportamentais nos insetos. Esses compostos, que incluem monoterpenos,

sesquiterpenos, homoterpenos e compostos aromáticos,frequentemente são mecanismos

utilizados pelas plantas para atrair predadores e parasitoides para as espécies pragas,

reduzindo o dano causado (AGRAWAL, 2000). A concentração de compostos voláteis

produzidos por plantas geralmente é baixa, sendo afetada por fatores como variedade,

manejo e condições climáticas (VENDRAMINI; TRUGO, 2000).

Algumas espécies de insetos sequestram ou adquirem compostos da planta

hospedeira e os utilizam como feromônios sexuais ou seus precursores. Frequentemente

atuam como sinergistas ou melhoram a resposta de insetos a feromônios sexuais

(BACHMANN, 2015). Compostos químicos de plantas podem também ter um efeito inibitório

4



ou repelente, interrompendo a resposta de insetos aos seus próprios feromônios.Em outros

casos, compostos liberados por plantas, quando atacadas por insetos fitófagos, podem

atrair predadores destes, servindo assim como mecanismo de defesa para a planta (REDDY;

GUERRERO, 2004; BACHMANN, 2015). Em muitos casos, os compostos voláteis emitidos de

folhas danificadas por insetos permitem aos parasitoides e predadores distinguirem entre

plantas infestadas ou não infestadas, e além disso ajudam a localizar hospedeiros ou presas

(AGRAWAL, 2000).

Na Tabela 1 são descritos alguns estímulos proporcionados por aleloquímicos

produzidos por plantas, sendo este subgrupo de semioquímicos o responsável pelas

relações interespecíficas de origem química.

A localização de hospedeiros é frequentemente resultado da obtenção de recursos

químicos e/ou visuais. Isso implica que insetos conseguem detectar um hospedeiro durante

o vôo, e também que a seleção do hospedeiro pode depender de uma de repelência (REDDY;

GUERRERO, 2004). Da mesma forma, semioquímicos de plantas hospedeiras podem atrair

machos de algumas espécies aumentando as chances destes encontrarem fêmeas,

desempenhando um importante papel de intermediação, principalmente para espécies com

uma gama restrita de hospedeiros (TAN; NISHIDA, 2011).

Tabela 1: Estímulos da planta que atuam no comportamento do inseto (LARA, 1991).

Estímulo Efeito no comportamento

Cairomônio Favorável ao inseto

Arrestante Para ou torna vagaroso o movimento

Excitante Induz a picada inicial, mordida, penetração

ou oviposição

Estimulante da alimentação Promove continuidade da alimentação

Alomônio Adverso ao inseto

Repelente Orienta em direção oposta à planta

Estimulante locomotor Inicia ou acelera seu movimento

Supressor Inibe a picada, mordida ou penetração

inicial

5



As fêmeas copuladas da mosca-da-frutaBactrocera dorsalis (Hendel) apresentaram

comportamento de atratividade para semioquímicos da planta não hospedeira,

denominada árvore-da-felicidade (Polyscias guilfoylei), extraídos com o solvente cloreto de

metileno. A descoberta de semioquímicos de plantas não hospedeiras, que atraem fêmeas

de moscas-das-frutas, não é um caso inesperado, já que muitos voláteis estão presentes em

plantas, hospedeiras ou não, fornecendo aos insetos informações sobre o ambiente,

modulando ou orientando melhor seu comportamento, ficando para os semioquímicos

oriundos de frutos hospedeiros a função de cairomônio (JANGet al., 1997).

A primeira identificação de uma substância química que modifica o comportamento

de um inseto foi de umcairomônio denominado metil eugenol, que atrai machos da maioria

das espécies de Bactrocera. Este composto foi identificado como responsável pela

atratividade do capim-citronela (Cymbopogon nardus) e flores de papaia (Colocasia

antiquorum) para espécies de Bactrocera (HOWLETT, 1915). Posteriormente, o mesmo

composto foi confirmado como o atrativo mais potente para Bactrocera dorsalis (Hendel),

quando comparado com 34 compostos químicos análogos (METCALF et al.,1975). Desde

então tem sido relatada a presença de metil eugenol em cerca de 450 espécies de plantas

pertencentes a 80 famílias de 48 ordens (TAN; NISHIDA, 2011).

Além de compostos nitrogenados, ácido acético, álcoois, óleos essenciais como p-

cimeno e limoneno, são compostos amplamente citados na literatura com atratividade

amoscas-das-frutas, sendo efeitos sobre espécies de moscas-das-frutas cada vez mais

conhecidos (HERNÁNDES-SÁNCHES et al., 2001; FRANCO et al., 2004). A competição por cópula

aumentou em machos selvagens de Anastrepha ludens (Loew) expostos a óleos essenciais

extraídos de toranja (Citrus paradisi) em laboratório, sendo que os insetos testados foram

obtidos nesse hospedeiro. Por isso, o meio utilizado no desenvolvimento larval influencia o

comportamento sexual e a preferência dos adultos de moscas-das-frutas (MORATÓ et al.,

2015).

SEMIOQUÍMICOS PRODUZIDOS POR INSETOS

6



Mais de 50 anos se passaram desde a descoberta do primeiro feromônio de inseto

por pesquisadores alemães e muito progresso têm sido feito nas últimas três décadas no

desenvolvimento dessa ferramenta e sua utilização uso no MIP (JONES, 2014).Diversos

comportamentos vitais para moscas-das frutas sãomediados por feromônios, entre eles,

cópula e oviposição.

É evidente a semelhança química existente entre os constituintes voláteis liberados

por machos de Anastrepha e aqueles produzidos por seus hospedeiros e também é

semelhante a participação dos compostos voláteis dos hospedeiros na escolha e atração

de adultos desse gênero (LIMA-MENDONÇA et al., 2014).

No caso de moscas-das-frutas, são os machos que produzem o feromônio sexual.

Geralmente, as fêmeas atraídas por emissões do feromônio sexual ganham acesso

simultâneo a machos e à planta hospedeira, que serve como o alimento ou como

substrato de oviposição (VILELA; KOVALESKI, 2000).

As fêmeas de muitas espécies de Anastrepha, após realizarem a postura, marcam a

superfície do fruto com um feromônio de marcação de oviposição (feromônio marcador

de oviposição), que contribui para que outras fêmeas não realizem a postura no mesmo

local infestado, evitandosuper-infestação e canibalismo de larvas mais novas por larvas

mais velhas (BIRKE et al., 2013).

Embora inicialmente o sequestro de nutrientes de plantas hospedeiras pelos insetos

como fonte de semioquímicos foi considerado um fenômeno comum, existem poucos

casos em que esse mecanismo seja a única forma de construção destes compostos.

Alguns relatos antigos foram reavaliados, mostrando que a“de novo” é a rota metabólica

mais comum para a síntese de isoprenoides (terpenos e esteroides) (TILLMAN et al., 2004;

HAMPELet al. 2005), mesmo quando existe uma relação estrutural muito próxima entre o

feromônio de espécies de inseto do mesmo gênero e compostos abundantes na planta

hospedeira (HICKet al., 1999).

Como dito anteriormente, feromônios são substâncias que atuam de forma espécie-

específicas e são caracterizadas por perfis qualitativos e quantitativos de diversas

estruturas químicas, incluindo álcoois, aldeídos, terpenos e ésteres (MEYER et al., 2015).

7



Uma ampla gama de compostos oxigenados faz parte da mistura feromonal liberada

por machos de espécies de Anastrepha.Embora existam componentes comuns a algumas

espécies, a mistura feromonal de cada uma delas é espécie-específica. Mesmo entre as

espécies do complexo FAR [Ceratitis fasciventris (Bezzi), Ceratitis anonae (Graham) e Ceratitis

rosa (Karsch)], existe diferença significativa na composição dos feromônios liberados por

machos, sendo importante salientar que muitos compostos constituintes dos feromônios de

espécies do complexo FAR foram previamente identificados em feromônios de outros

tefritídeos (MEYER, 2015).

Essa diferenciação feromonal em nível específico ocorredevido a necessidade das

populações definirem seus receptores químicos no processo de isolamento

reprodutivo,sugerindo que tais componentes possamservir como diagnóstico taxonômico

específico ou infra-específico, utilizando técnicas como a eletroantenografia (LIMA-

MENDONÇA, 2014; MEYER et al., 2015).

Uma gama de isoprenoides voláteis pode ser emitidapelas moscas-das-frutas

Anastrepha suspensa (Loew) e Anastrepha ludens (Loew), entre eles os sesquiterpenos α-

farneseno, β-bisaboleno e α-atrans-bergamoteno além de três lactonas: anastrephina,

epianastrephina e suspenolide. Anastrepha suspensa também produz o monoterpeno (Z)-β-

ocimene, enquanto A. ludens produz limoneno (HICK et al., 1999).

VANÍCKOVA et al.(2012) observaram que machos de Ceratitis capitata (Wied.),

provenientes de criação em laboratório, liberaram quase três vezes mais voláteis do que

machos de duas populações selvagens, e que quase não houve diferença entre essas

últimas. Apesar de liberarem as mesmas substâncias, a quantidade foi muito maior em

machos da criação artificial. Os autores supõem que a nutrição na fase de larva pode afetar

qualitativa e quantitativamente a composição do feromônio produzido pelo adulto. Outra

importante observação dos autores é que o feromônio sexual de machos de C. capitata é

muito mais poderoso na atratividade de fêmeas do que blends sintéticos formados pelas

substâncias que participam com maior abundância na sua composição natural.

A composição dos feromônios pode variar de acordo com a origem das populações

8



de uma mesma espécie. BRÍZOVÁ et al. (2013) observaram diferenças na composição de

feromônios de machos de seis populações brasileiras e uma argentina de A. fraterculus,

obtendo um total de 14 compostos voláteis, constituídos de terpenoides, álcoois e

aldeídos: p-Cymene, 2-Ethylhexan-1-ol, Limonene, (Z)-ß-Ocimene, Nonanal, (Z)-3-Nonen-

1-ol, (E,Z)-3,6-Nonadien-1-ol, Decenal, (Z,E)-α-Farnesene, Germacrene D, (E,E)-

Suspensolide, (E,E)-α-Farnesene, Anastrephin e Epianastrephin. A lista de compostos

identificados em feromônios de espécies de Anastrepha encontra-se na Tabela 2.

Tabela 2. Descrição dos compostos identificados na mistura feromonal de espécies de Anastrepha (LIMA-MENDONÇAet al., 2014)

Compostos Espécie

(Z)-3-nonenol A. suspensa A. ludens A. obliqua A. fraterculus

(Z,Z)-3,6-nonadienol A. suspensa A. ludens A. fraterculus

Anastrefina (trans-hexaidro-trans-4,7α-dimetil-4- vinil-2-(3H)-benzofuranona)

A. suspensa A. fraterculus

Epinastrefina (trans-hexaidro-cis-4,7α-dimetil-4- vinil-2-(3H)-benzofuranona)

A. suspensa A. fraterculus

Suspensolídeo (E,E)-4,8-dimetil-3,8-decadien-10-olídeo A. suspensa A. ludens A. fraterculus

β-bisaboleno A. suspensa A. ludens A. fraterculus

(E,E)-α-farneseno A. suspensa A. ludens A. obliqua A. fraterculus

(Z)-β-ocimeno A. suspensa A. fraterculus

α-trans-bergamoteno A. suspensa A. ludens A. obliqua

9



(S,S)-(-)-epianastrephina A. ludens

(S,S)-(-)-anastrephina A. ludens

(R,R)-(+)-epianastrephina A. ludens

Limoneno A. ludens A. fraterculus

(Z,E)-α-farneseno A. obliqua A. fraterculus

1-heptanol A. obliqua

(E,Z)-3,6-nonadien-1-ol A. obliqua A. fraterculus

Hexanoato de etila A. obliqua A. striata

2-hexanona A. obliqua

Linalol A. obliqua A. striata

α-trans-cariofileno A. obliqua

α-copaeno A. obliqua

(E,Z)-3,6-Nonadienol A. obliqua

β-farneseno A. obliqua

Sesquiterpenos desconhecidos A. obliqua

Isômeros do farneseno A. obliqua

Octanoato de etila A. striata

2,5-dimetilpirazina (DMP) A. serpentina A. fraterculus

3,6-diidro-2,5-dimetilpirazina (DHDMP) A. serpentina A. fraterculus

2,3,5-trimetilpirazina (TMP) A. serpentina A. fraterculus

(E,Z)-α-farnezeno A. fraterculus

3-butil-2,5-dimetil pirazina A. fraterculus

(E,Z)-3,6-nonadien-1-ol A. fraterculus

(E)-β-ocimeno A. fraterculus

n-nonanal A. fraterculus

Ácido benzoico A. fraterculus

α-trans-bergamonteno A. fraterculus

Geranilacetona A. fraterculus

(E,E)-3,6-α-farneseno A. fraterculus

10



BENEFÍCIOS FISIOLÓGICOS DA INTERAÇÃO DE FEROMÔNIOS

COM VOLÁTEIS DE PLANTAS HOSPEDEIRAS

O comportamento de insetos herbívoros é frequentemente integrado com suas plantas

hospedeiras de diversas formas. Esta integração pode ser advinda dos efeitos induzidos

pelas plantas hospedeiras na fisiologia e comportamento do inseto, incluindo reprodução.

Sendo assim, hospedeiros desempenham uma função chave na produção e uso de

feromônios sexuais por insetos herbívoros através do sequestro via alimentação, de

compostos químicos ativos e precursores de feromônios por larvas ou adultos (REDDY;

GUERRERO, 2004).

Os machos de muitas espécies de tefritídeos são fortemente atraídos por

algunsderivados de compostos de plantas, também chamados de ‘paraferomônios” (JANG;

LIGHT, 1996). Uma série de estudos tem demonstrado que alguns desses atrativos podem

ter um importante efeito na produção de feromônios e no comportamento de cópula de

machos. Machos deB. dorsalis (SHELLY; DEWIRE, 2000; SHELLY, 2001), B. carambolae (WEE et

al., 2007), B. correcta (ORANKANOKet al., 2009) e B. zonata (QUILICIet al., 2004), alimentados

com metil eugenol puro ou com fontes naturais deste composto, mostraram uma

pronunciada vantagem em relação as cópulas sobre os machos que não foram alimentados

com o composto.

Metil eugenol é um fenilpropanoide derivado do eugenol, biossintetizado a partir da

fenilalanina com intermédio dos ácidos cafeico e ferúlico pela via metabólica do shikimato

(HERMANN; WEAVER, 1999). É um composto químico comum encontrado em muitas

espécies de plantas com importâncias diversas, como atração de polinizadores, defesa

contra insetos fitófagos, nematoides fitopatógenos, podendo existir como constituinte de

metabólitos primários ou secundários (TAN; NISHIDA, 2011).

Tecnologias de manejo integrado de pragas (MIP) para moscas-das-frutas surgiram do

emprego de metil eugenol e cetona de framboesa, baseadas no monitoramento de centenas

de espécies de moscas-das-frutas da Tribo Dacini, entre outras (STEINER, 1969; TAN; LEE,

1982; METCALF, 1992). A tecnologia de “aniquilação de machos”, desenvolvida por

11



STEINER et al.(1965), utiliza metil eugenol em várias fontes de iscas tóxicas visando ao

controle de moscas-das-frutas em grandes áreas ou a sua erradicação em regiões com

isolamento geográfico (METCALF, 1994).

O aprimoramento do conhecimento sobre atração induzida por odores de frutos

sugerem que armadilhamentos mais efetivos podem ser desenvolvidos para o manejo de

moscas-das-frutas. Armadilhas baseadas apenas em feromônios sintéticos são inaptas

quando comparadas com sinais químicos emitidos por fontes de alimentos ou plantas. Esse

efeito pode resultar em um sinergismo no qual a resposta da mistura de feromônios com

voláteis de plantas é melhor do que a resposta aos componentes isolados (REDDY;

GUERRERO, 2004). Esse sinergismo também pode aumentar a atração de inimigos naturais,

oferecendo novas estratégias para o controle biológico (REDDY; GUERRERO, 2004).

Esse fato foi observado em A. ludens por ALUJA et al.(2001). Utilizando a contagem de

oócitos no ovário de moscas-das-frutas, como medida da carga de ovos que a fêmea produz

em um ciclo de oviposição, os autores observaram que esta contagem é influenciada

positivamente pelo estado nutricional do inseto e pelo estímulo proporcionado pelos

semioquímicos de origem hospedeira e aqueles produzidos pelo machos da espécie. Os

autores descreveram que fêmeas de A. ludens e Anastrepha obliqua (Mcquart) expostas a

estímulos de semioquímicos provenientes de frutos hospedeiros apresentam maior

contagem de oócitos do que fêmeas não expostas a estes. Maior contagem também foi

obtida por fêmeas que estiveram na presença de machos em relação a aquelas que não

estiveram. A contagem de oócitos foi ainda maior quando fêmeas foram expostas a ambos

os estímulos.

Alguns efeitos da exposição de machos de Anastrepha fraterculus (Wied.) a

semioquímicos de frutos de goiaba (sem contato direto). Maior frequência de cópula foi

observada por VERA et al. (2013) em populações selvagens e de laboratório, além da

antecipação do início do amadurecimento sexual. Essa observações foram feitas apenas

pelos semioquímicos produzidos por frutos goiaba, não havendo respostas semelhantes

quando expostos a frutos de manga. BACHMANN et al. (2015) observaram que a exposição de

machos selvagens ou de laboratório a semioquímicos de goiaba aumentou o sucesso de

12



cópula. Os autores também observaram que machos de laboratório foram mais sensíveis

aos estímulos de mistura artificial (blend) dos semioquímicos desta fruta apresentando uma

superioridade de 60% no número de cópulas em relação a machos não expostos ao blend. Os

autores relatam evidências de que houve melhoria na performance de cópula, devido às

alterações em parâmetros comportamentais e fisiológicos que são normalmente

relacionados com a comunicação entre sexos, tais como: emissão de feromônios, batimento

rítmico de asas e exposição da glândula salivar e bolsa anal.

No que diz respeito a criações mantidas em laboratório, semioquímicos de frutos

hospedeiros têm potencial para proporcionar maior produção de ovos tanto pelo estímulo

individual nas fêmeas que resulta em maturação mais precoce de oócitos (maturação

sexual) quanto pelo estímulo coletivo que contribui para sincronização dos períodos de

oviposição, proporcionando melhor homogeneidade nos estágios de desenvolvimento das

gerações e maturação sexual precoce de fêmeas (ALUJA et al.,2001).

SEMIOQUÍMICOS PRODUZIDOS POR BACTÉRIAS SIMBIÓTICAS

DE MOSCAS-DAS-FRUTAS

Muitas pesquisas sobre o uso de bactérias, bactérias entomopatogênicas, e seus

metabólitos secundários têm sido direcionadas para o controle de insetos e também

visando à atividades nematicidas e fungicidas (AATIF et al., 2012; ANDALÓ, et al., 2007;

MOHAN; SABIR, 2005; NG, 1991; FANG et al., 2014).

Bactérias são conhecidas por produzirem voláteis como produtos metabólicos

quando estão em meio de cultura (KAIet al., 2009). Uma importante descoberta sobre

atratividade a tefrítideos é que bactérias encontradas em moscas-das-frutas produzem

substâncias voláteis atrativas para muitas espécies do mesmo grupo (ROBACKER et al., 2009).

Relações simbióticas entre tefritídeos e bactérias simbióticas intestinais do inseto tem

sido estudadas em gêneroscomoAnastrepha Schiner, Bactrocera Macquart, Ceratitis Macleay e

Rhagoletis Loew,visando conhecer os papéis desempenhados por estas bactérias na

sobrevivência, atratividade de outros indivíduos, assim como possíveis implicações no

13



manejo de moscas-das-frutas (REDDY et al., 2014).

Acreditava-se que uma espécie de bactéria, isolada de tefrítideo, seria mais atrativa à

espécie do inseto de origem. Porém, estudos têm mostrado que o meio em que estas

bactérias vivem são determinantes na gama dos voláteis produzidos, sendo então a

composição química do meio e não a espécie ou cepa da bactéria o componente chavepara a

qualidade da atratividade proporcionada pelas bactérias associadas a tefrítideos. Esse fato

desperta a atenção para o meio de cultura utilizado em pesquisas envolvendo atratividade

proporcionada por bactérias e simbiontes, exigindo o cuidado de se utilizar bactérias

retiradas de seu substrato natural e de mantê-las em meio de cultura que forneça as

mesmas condições nutricionais disponíveis na espécie de moscas-das-frutas hospedeira

(ROBACKER et al., 2009).

JANG; NISHIJIMA (1990) comprovaram que Enterobacter cloacae foi significativamente

mais atrativa do que Klebsiella pneumoniae, Klebsiella oxytoca Enterobacter agglomerans,

Citrobacter freundii e Hafnia alvei quando testadas contraadultos de B. dorsalis em

olfatômetro.

REDDY et al.(2014) observaram que indivíduos de Bactrocera zonata (Saunders)

responderam ativamente aos filtrados de nove bactérias isoladas do intestino de insetos

dessa espécie de moscas-das-frutas. Enterobacter, Klebsiella, Stenotrophomonas e Bacillus,

também foram encontrados em associação a outras espécies de tefritídeos (KUZINA et

al.,2001; THAOCHAN et al., 2010; WANG et al., 2011).Enterobacter cloacae produz vitaminas

úteis para as larvas de moscas-das-frutas e compostos antifúngicos à base de amônia,

essenciais à manutenção da sanidade do fruto durante o desenvolvimento larval (KUZINA et

al., 2001). Frutos contendo pequenos ferimentos ou patógenos que provoquem exsudação

também podem ser atrativos a adultos de moscas-das-frutas (Figura 1).

USO DOS SEMIOQUÍMICOS NO MANEJO INTEGRADO

DE MOSCAS-DAS-FRUTAS

A proteção do produto vegetal a ser comercializado é o foco dos produtores ao

14



aplicarem inseticidas. No entanto, a redução populacional de adultos de moscas-das-frutas

por meio de inseticidas pode ser considerada limitada no tempo e no espaço, devido as

características intrínsecas de várias espécies de Tephritidae, como alta fecundidade, elevada

fertilidade, polifagia, migração e a existência de outros nichos para abrigo e alimentação

(RAGA, 2005). Além disso, inseticidas que possuem ação ovicida ou matam larvas jovens

foram recentemente banidos em alguns países (SARLES et al., 2015), inclusive no Brasil

(fentiom e triclorfom), e por isso as formas jovens de moscas-das-frutas estão protegidas de

inseticidas não sistêmicos (RAGA; SATO, 2016).

Demandas por tecnologias para o manejo de pragas que sejam ambientalmente

seguras estão aumentando de modo generalizado em todo o mundo. Este fato tem sido

guiado por 3 fatores: regulação, resíduos e resistência (JONES, 2014).

Em alguns países, como os da comunidade europeia, a legislação que regulamenta o

registro de agrotóxicos cria um cenário favorável ao desenvolvimento de feromônios e

paraferomônios visando ao MIP em diversas culturas de interesse econômico.

Figura 1. Mamão com ferimento,

atrativo a adultos de Anastrepha

fraterculus.

Foto: A. Raga

15



Essa busca é incentivada por causa da redução da disponibilidade de moléculas inseticidas

autorizadas e da restrição para novos registros, sendo o custo de registro dos

semioquímicos a proximadamente um quinto menor do que o de inseticidas. Na legislação

brasileira, os custos de registro de feromônios são os mesmos de moléculas inseticidas

(MAPA, 2012).

A resistência de pragas a pesticidas químicos convencionais está crescendo

significativamente. Pesquisas cientificas têm demonstrado que o uso contínuo da mesma

classe de pesticida poderá resultar no estabelecimento de uma população de insetos

resistentes a um ou vários pesticidas. Como os semioquímicos têm um modo de ação

diferente, eles são os candidatos ideais nas práticas de manejo da resistência e no sucesso

do MIP.

O uso apropriado destas substâncias no MIP incluem: a) monitoramento da densidade

da praga em relação aos parâmetros econômicos da cultura, visando ao momento correto

para realização do controle químico b) detecção de infestações periféricas, c) captura

massal, d) incorporação de atrativos e fagoestimulantes em iscas-tóxicas ou em culturas-

armadilhas e) confusão sexual (METCALF, 1994).

O conhecimento sobre semioquímicos pode ser usado na elaboração de armadilhas e

atrativos combinados com voláteis de plantas e feromônios sexuais de machos por

exemplo, facilitando a captura de fêmeas virgens, e também aquelas copuladas e com ovos

já maduros (REDDY; GUERRERO, 2004).

O monitoramento de moscas-das-frutas é essencial para determinar infestações em

densidades acima do nível de dano econômico, estimar o tamanho da população e a

intensidade das medidas de controle a serem adotadas. Estudos recentes sobre a resposta

de A. ludens e A. obliqua em armadilhas mostram que é importante considerar dados

climatológicos e biológicos, pois as dinâmicas populacionais de moscas-das-frutas são

diretamente influenciadas pela temperatura, umidade relativa e mudanças na estrutura da

vegetação (RAGA; SOUZA-FILHO, 2012; BIRKE et al., 2013).

Os atrativos mais comumente utilizados atualmente para moscas-das-frutas são

constituídos à base de proteínas (RÍOS et al., 2005). O nitrogênio amoniacal em sua forma

16



gasosa é um dos principais compostos finais da decomposição dos atrativos proteicos,

sendo componentechave no poder atrativo de moscas-das-frutas (EPSKY et al., 1997).

Embora muitos extratos e voláteis de frutas tenham sido testados para espécies de

Anastrepha, atrativos proteicos, como o levedo de torula ou proteínas hidrolisadas, e

atrativos secos baseados em odores liberados por proteínas hidrolisadas, como o Biolure

(acetato de amônio e putrescina), são os mais comumente utilizados para monitorar

espécies pragas de Anastrepha na América (HEATH et al., 1997; CONWAY; FORESTER, 2007).

Apesar de serem a opção mais eficiente disponível atualmente, os atrativos em forma

de solução proteica utilizados para captura de mosca-das-frutas não são ideais (IAEA, 2007)

por causa da sua inespecificidade, atraindo C. capitata e também espécies de Anastrepha

(JIRON; SOTO-MANITIU, 1989; RODRIGUES et al., 2015) e uma grande gama de insetos não

alvos, inclusive inimigos naturais (MALO; ZAPIEN, 1994; SOUZA FILHO; RAGA, 2012),

subestimandoos níveis populacionais nas áreas de produção. O diagnóstico errôneo do

tamanho da população e a constatação dos danos já causados à produção muitas vezes têm

obrigado o produtor a utilizar inseticidas em cobertura total, de forma emergencial e

contínua (RAGA et al., 2006).

Esforços têm sido feitos para aprimorar os atrativos para tefritídeos, com ênfase no

aumento da vida útil do atrativo, da sua seletividade e praticidade de manipulação (LASA et

al., 2014; BIRKE et al., 2013).

Semioquímicos possuem importantes vantagens, como seletividade fisiológica e

ecológica, e provocam frequentemente altíssima atividade biológica nos receptores das

antenas dos insetos (expressada em pictogramas a nanogramas). Por exemplo, metil

eugenol, que é um cairomônio para pelo menos 58 espécies de Bactrocera spp., é atrativo

para B. dorsalis, quando aplicado em papel filtro a 10-10 g e causa efeito arrestante e

fagoestimulante a 10-9 g. Cetona de framboesa ou 4-(p-hydroxyphenyl)-2-butanone, que

funciona como cairomônio para pelo menos 176 espécies de Bactrocera, é atrativa e

fagoestimulatória a machos da mosca-do-melão Bactrocera cucurbitae (Coquillett), em uma

faixade concentração de 10-10 a 10-8 g. Em armadilhamento a campo, machos de B. dorsalis

são capturados em armadilhas de cola delta com uma pequena quantidade de 10-6 g de

17



metil eugenol e machos de B. cucurbitae com 10-5 g de cetona de framboesa (METCALF,

1994).

Em alguns países como EUA e da comunidade europeia,a disponibilidade de sistemas

de monitoramento baseados no uso de semioquímicos confiáveis e de baixo custo tem sido

uma ferramenta valiosa para os agricultores. O uso destes sistemas de monitoramento tem

proporcionado o uso mais racional e eficiente dos inseticidas nos últimos 25 anos. Ceratitis

capitata, Bactrocera carambolae (Drew& Hanckok) e Bactrocera oleae (Rossi) estão entre as

espécies mais frequentemente monitoradas com o uso de semioquímicos (JONES, 2014).

A incorporação de cairomônios atrativos, arrestantes e fagoestimulantes específicos à

iscatóxica, com quantidades mínimas de inseticidas, podem auxiliar fortemente no controle

de moscas-das-frutas em grandes áreas, evitando riscos aos insetos benéficos e

polinizadores. O uso dessa técnica, denominada de “atrai e mata”, pode reduzir em 99% a

quantidade de inseticidas aplicados por aplicações convencionais e assim quase eliminar os

riscos de resíduos de inseticidas em frutos (METCALF, 1994), já que a aplicação tem volume

reduzido e é dirigida a outras partes da planta. Essa técnica é amplamente utilizada em

nível de propriedade e em grandes áreas, visando ao controle populacional de C. capitata,

Anastrepha spp. e Bactrocera spp.

Além da isca tóxica, outras táticas de controle espécie-especificas e ambientalmente

favoráveis podem aumentar os níveis de controle de moscas-das-frutas. Novos

conhecimentos e tecnologias sobre os semioquimicos viabilizaram a utilização da técnica

denominada mass trapping ou “captura massal”(SUCKLING et al., 2012). A adição de

feromônios de moscas-das-frutas a atrativos alimentares sintéticos e odores de frutas pode

incrementar o poder de atratividade e capturar com maior eficiência adultos de diferentes

idades e sexos. Estações de isca tóxica (bait stations) mostraram-se efetivas para a supressão

de populações de C. capitatana Argentina e na proteção de frutos cítricos (IAEA, 2007).

Na região do Mediterrâneo (Espanha e Grécia), testes com bait stations mostraram

resultados promissores com esferas amarelas abastecidas internamente com acetato de

amônio (AA) + trimetilamina (TMA) e revestidas com açúcar maiso inseticida metomil. Os

custos da utilização debait stations devem ser comparados com aqueles de controle

18



convencional utilizando iscas tóxicas. Embora muito progresso tenha sido feito, mais

pesquisas são necessárias para uma recomendação econômica para uso em programas de

controle em grandes áreas (IAEA, 2007).

Muitos cairomônios efetivos como metil eugenol e cetona de framboesa para mosca-

das-frutas Bactrocera spp. (Diptera: Teprhitidae) são subtâncias químicas simples e que

custam alguns centavos por grama, em comparação com custos de aproximadamente 100

vezes dos feromônios das respectivas espécies. De modo geral, cairomônios são

frequentemente efetivos na atração de adultos machos e fêmeas além de serem altamente

específicos para uma espécie e geralmente terem baixa ou nenhuma atratividade para

parasitoides e predadores (METCALF, 1994).

Existem importantes diferenças na resposta de moscas-das-frutas adultas à urina

humana e proteína hidrolisada, cujas respostas são fortemente dependentes do histórico de

alimentação e idade dos atrativos. Em quatro espécies (Anastrepha ludens, A. obliqua, A.

serpentina e A. striata), as respostas às iscas eram mais acentuadas e mais seletivas para

adultos maduros do que para indivíduos sexualmente imaturos. A urina humana foi

particularmente atraente para as fêmeas previamente alimentadas com sacarose. Para A.

striata, a proteína hidrolisada foi mais atrativa do que a urina (PIÑERO et al., 2002). Em

pomar de goiaba, ALUJA; PIÑERO (2004) capturaram 96,1% de fêmeas de A. fraterculus com

urina humana diluída a 50%. Segundo AZEVEDO et al. (2015), a urina masculina é mais

eficiente do que a feminina na captura de Anastrepha spp., tornando-a ineficiente quando

ocorre a mistura.

Atrativos baseados em componentes orgânicos, como putrescina (PT), acetato de

amônio ou proteína liquida hidrolisada têm sido usados com sucesso como atrativos em

programas para detecção e monitoramento de muitas espécies de moscas-das-frutas

(HEATH et al., 1997).

Um atrativo composto de AA + TMA teve capturas muito próximas do produto

comercial Biolure (AA + TMA + PT). O atrativo com dois componentes atrai mais fêmeas

de C. capitata do que o atrativo proteico convencional (Torula® e proteína hidrolisada),

sendo muito mais seletivo.

19



Este atrativo pode ser usado para monitoramento de populações de C. capitata em

programas de supressão populacional e áreas de baixa prevalência de moscas-das-frutas.

Eliminar um componente do atrativo resulta em um produto mais barato. No entanto, para

programas de detecção, supressão e erradicação de C. capitata e Anastrepha spp. (BIRKE et al.,

2013), o atrativo mais efetivo é o Biolure (IAEA, 2007). A eficácia de diferentes

semioquímicos, para moscas-das-frutas, pode ser variável, dependendo das características e

do manejo da cultura, das condições edafo-climáticas e da biota dos diferentes

agroecossistemas.

Torula® e NuLure são melhores atrativos sob condições de baixa umidade e altas

temperaturas. O custo de atrativos alimentares sintéticos são maiores do que o custo de

atrativos proteicos convencionais, entretanto, uma análise de custos deve levar em

consideração o fato de que atrativos alimentares sintéticos demandam menos mão-de-obra

e tem maior duração a campo (IAEA, 2007).

LÓPEZ-GUILLEN et al. (2010) observaram que ambos os sexos de A. obliqua são

igualmente atraídos a armadilhas abastecidas com AA + PT em mistura ou não com um

blend sintético de semioquímicos de Spondias mombin L. Os autores concluiram que a

combinação de atrativos nitrogenados e odores de frutos pode melhorar a captura de A.

obliqua, mas esta abordagem ainda necessita ser mais testada em ensaios de campo.

O suco de frutas em diferentes concentrações como fonte de semioquímicos, em

determinadas condições, apresenta atratividade semelhante a proporcionada por proteína

hidrolisada para A. fraterculus (MALAVASI et al., 1990; SALLES, 1997; GARCIA et al., 1999;

CHIARADIA; MILANEZ, 2000; SCOZ et al., 2006). Porém, a falta de precisão na concentração, e

principalmente na composição do atrativo com base em suco de fruta, faz com que seu

desempenho apresente grande variação, trazendo estimativas populacionais imprecisas,

que levam à tomada de decisões errôneas de ação ou não ação (RAGA et al., 2006).

Em pomares de manga, HERRERA et al.(2015) observaram que Ceratrap foi o atrativo

mais eficiente, seguido de Captor + bórax e suco de uva puro. Os autores concluíram que

apenas suco de uva puro, e não outras bebidas que contenham o suco dessa fruta, tem

potencial para ser usado na captura de A. ludens, A. obliqua, e A. serpentina em Veracruz,

20



México.

O conhecimento da ecologia química dos cairomônios presentes nos cultivares fornece

oportunidades interessantes para um melhoramento genético das plantas, visando remover

os metabólitos que funcionam como localizadores de hospedeiro para os insetos pragas,

como as moscas-das-frutas. Essa abordagem antixenótica já se mostrou efetiva para outros

insetos, como no caso da redução da herbivoria de cucurbitáceas, desprovendo materiais

genéticos de substâncias fagoestimulantes para besouros desfoliadores (METCALF, 1994).

Ainda existem algumas limitações no uso de sistemas de monitoramento baseados em

semioquímicos e alguns fatores precisam ser considerados (JONES, 2014):

As armadilhas servem para mensuração do comportamento do inseto e não são uma

amostra absolutamente representativa da população. Por exemplo, um inseto pode não

responder a um feromônio se este estiver imaturo, migrando ou sob estivação.

Frequentemente o estágio de adulto de espécies pragas é monitorado e a correlação

entre o número de adultos e os subsequentes estágios imaturos pode ser afetada por

muitos fatores bióticos, como a ação de agentes de controle biológico, e abióticos, como

temperatura e o estágio de desenvolvimento da cultura hospedeira.

Armadilhas e atrativos para propósitos de monitoramento em nível comercial

geralmente não são reguladas por agências governamentais, sendo assim, não são

fiscalizadas quanto a qualidade dos materiais ficando para os próprios fabricantes

estabelecerem e manterem seus próprios parâmetros de qualidade.

No Brasil, a pesquisa e o registro de feromônios e paraferomônios são regulados pelo

Decreto 4.074, de 04/01/2002. O metil eugenol é registrado no Brasil e tem uso permanente

no Programa Nacional de Combate à Moscas-das-frutas, para emprego em sistemas de

monitoramento e erradicação da mosca-das-carambola (B. carambolae) na região norte do

país.

O uso de mapeamento com GPS e sensoriamento remoto tem avançado

significativamente durante a última década. Informações espaciais mostrando a

distribuição da praga em um pomar, advindas de armadilhas eletrônicas abastecidas com

feromônios ou aleloquímicos sintéticos, podem fornecer ao produtor informações valiosas

21



para as decisões do manejo da praga, levando-o a obter vantagens econômicas em termos

de uso racional da mão-de-obra, máquinas e produtos, como requer as boas práticas de

MIP. Uma vantagem adicional é que essas armadilhas podem conter câmeras incorporadas

em suas estruturas e enviar imagens das capturas obtidas em localidades remotas até os

observatórios centrais, onde as decisões sobre o manejo são tomadas e gerenciadas, sem a

necessidade de visita a campo (JONES, 2014).

SEMIOQUÍMICOS E SUA CONTRIBUIÇÃO PARA A TÉCNICA DO INSETO ESTÉRIL

NO CONTROLE DE MOSCAS-DAS-FRUTAS

A técnica do inseto estéril (TIE) consiste na liberação sistemática de um grande

número de insetos esterilizados de uma espécie praga para reduzir a possibilidade de

reprodução entre insetos de uma população natural da mesma espécie. Este método tem

sido aplicado com sucesso no controle da mosca-do-mediterrâneo (C. capitata), no México e

Guatemala (LIEDO et al., 2010).

O sucesso da TIE depende de modo crucial da habilidade dos machos estéreis

liberados em atrair e copular com sucesso com fêmeas selvagens.As fêmeas de C. capitata

possuem um elevado grau de seletividade de machos para a cópula, baseando-se no

desempenho da corte. Os procedimentos de criação massal utilizados em biofábricas que

suportam os programas de utilizam a TIE costumam reduzir o sucesso na competição por

cópulas por macho estéreis em relação a machos selvagens (QUILICI et al., 2013).

Um número considerável de estudos tem apontado para a contribuição da utilização

de semioquímicos como aromaterapia no aumento do sucesso de cópula de machos estéreis

de C. capitata de linhagem tsl. A linhagem tsl tem mutação ligada ao sexo que torna ovos

com indivíduos do sexo feminino mais sensíveis a elevadas temperaturas, possibilitando

assim uma seleção para este caráter e a mortalidade seletiva de ovos que originariam

fêmeas. Apesar das frequências de cópulas de machos selvagens continuarem maiores,

machos estéreis de C. capitata provenientes de criações massais expostos a óleo de raízes

de gengibre, Zingiber officinale (SHELLY; MCINNIS, 2001; SHELLY et al., 2001, 2002, 2003, 2004,

22



2007 a, 2008), óleo essencial de citros (PAPADOPOULOS et al., 2006; SHELLY et al.,2004, 2008) e

óleo de sementes de angélica (Angelica archangelica) (SHELLY, 2001; SHELLY et al., 2004;

PAPADOPOULOS et al., 2006), melhoraram seus desempenhos nas cópulas em relação machos

estéreis não tratados, sendo que estes efeitos tiveram duração de três dias para óleo

essencial de citros, cinco dias para óleo essencial de gengibre e sete dias para óleo de

sementes de angélica.

Estudos posteriores mostraram a viabilidade de realizar a aromaterapia com óleo

essencial de raíz de gengibre em criação massal de moscas-das-frutas (SHELLY et al., 2007b) e

que o óleo essencial de laranja possui boa eficiência no aumento da competitividade de

machos de C. capitata, sendo uma alternativa mais econômica em relação ao gengibre

(SHELLY et al., 2008).

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os comportamentos alimentares, sexuais e de oviposição de moscas-das-frutas são

chaves para a adoção de estratégias de manejo racional e eficiente de moscas-das-frutas. O

domínio dos mecanismos de ação de semioquímicos permite controlar comportamentos

destes insetos, causando impactos ambientais notoriamente reduzidos quando comparado

ao uso de inseticidas, devido a sua especificidade para o organismo alvo. Pesquisas têm

sido realizadas para que sejam determinados os efeitos entre semioquímicos e o

comportamento das espécies de moscas-das-frutas visando estabelecer ou otimizar

estratégias de MIP como monitoramento, captura massal, isca tóxica, estratégia de “atrai e

mata”, técnica do inseto estéril, “confusão sexual” e repelência.

A disponibilidade de sistemas de monitoramento baseados no uso de semioquímicos

confiáveis e de baixos custo tem sido uma busca contínua dos órgãos de pesquisa e

extensão. Sem dúvida, o uso destes sistemas de manejo tem proporcionado um uso mais

racional e econômicodos inseticidas nos últimos 25 anos.

A literatura mostra que adultos de moscas-das-frutas se alimentam de frutos em

decomposição, fezes de pássaros, néctar de flores e outras fontes de nutrientes.

23



Portanto, os voláteis emitidos por diversas fontes têm potencial de competição com

odores da planta hospedeira para cumprir seu papel de forma efetiva na atração de moscas-

das-frutas a campo. Isto sugere que diferentes atrativos combinados, como voláteis de

frutos hospedeiros e atrativos proteicos, feromônios de agregação de machos, de culturas

de bactérias associadas, e compostos químicos atrativos nitrogenadospodem melhorar

significativamente as taxas de captura de moscas. As informações sobre comportamento de

moscas na preferência de odores podem melhoraras estratégias de controle desse grupo de

pragas quando comparando com a utilização das medidas tradicionais de controle (REDDY

et al.,2014).

A regulação mínima no setor de semioquímicos se faz necessária para alcançar a

qualidade requerida dos produtos a serem disponibilizados no mercado de insumos

agropecuários, assegurando sua eficiência e sustentando a produção, comercialização e a

certificação fitossanitária no Brasil.

Referências AATIF, H.M.; JAVED, N.; KHAN, S.A. et al. Virulence of XenorhabdusPhotorhabdus bacteria and their toxins against juvenile´s immobilization of Meloidogyne incognita. Pakistan Journal of Phytopathology, Faisalabad,v. 24, n. 2, p.170-174, 2012.

AGRAWAL, A.A. Mechanisms, ecological consequences and agricultural implications of tri-trophic interactions. Current Opinion in Plant Biology, New York, v.3, n.4, p. 329–335, 2000.

ALUJA, M.; DIAZ-FLEISCHER, F.; PAPAJ, D.R. et al. Effects of age, diet, female density, and the host resource on egg load in Anastrepha ludens and Anastrepha obliqua (Diptera: Tephritidae). Journal of Insect Physiology, London, v.47, n.9, p. 975-988, 2001.

ALUJA, M.; PIÑERO, J. Testing human urine as a low-tech bait forAnastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) in small guava, mango, sapodilla and grapefruit. Florida Entomologist, Lutz, v.87, n.1, p. 41-50, 2004.

ANDALÓ, V.; MAXIMINIANO, C.; CAMPOS, V. P. et al. Efeito de filtrados entomobacterianos sobre juvenis de Meloidogyne spp.Nematologia Brasileira, Piracicaba, v. 31, n. 3, p. 186-194, 2007.

AZEVEDO, F.R.; GUIMARÃES, J.A.; SOUZA, C.C. et al. Urina humana como atraente natural de Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) em pomar de goiaba (Psidium guajava L.). Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo, v. 82, p. 1-7, 2015. Disponível em: http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657001092013. Acesso em: 06 dez. 2016

http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657001092013

http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657001092013

24



BACHMANN, G. E.; SEGURA. D. F.; DEVESCOVI, F. et al. Male sexual behavior and pheromone emission is enhanced by exposure to guava fruit volatiles in Anastrepha fraterculus. PLoS One, San Francisco, v.10, n.4, 2015, doi: 10.1371/journal.pone.0124250.

BIRKE, A.; GUILLÉN, L.; MIDGARDEN, D. et al. Fruit flies, Anastrepha ludens (Loew), A. obliqua (Macquart) and A. grandis(Macquart) (Diptera: Tephritidae): three pestiferous tropical fruit flies that could potentially expand their range to temperate areas. In: PEÑA, J. (Ed.). Potential invasive pests of agricultural crops. Boca Raton: CABI International, 2013. p.192-213.

BRASIL. Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento. Manual de Procedimentos para Registro de Agrotóxicos. Brasília, 2012.

BRÍZOVÁ, R.; MENDONÇA, A.L.; VANICKOVÁ, L. et al. Pheromone analyses of the Anastrepha fraterculus (Diptera: Tephritidae) criptic species complex. Florida Entomologist, Gainesville, v.96, n.3, p. 1107-115, 2013.

CONWAY, H. E.; FORRESTER, T. Comparasion of Mexican fruit fly (Diptera: Tephritidae) capture between McPhail traps with torula and multilure traps with biolures in South Texas. Florida Entomologist, Gainesville,v.90, n.3, p. 579-580, 2007.

CHIARADIA, L. A.; MILANEZ, J. M. Captura de Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) com atrativos alimentares associados com inseticidas e corante. Pesquisa Agropecuária Gaúcha, Porto Alegre, v.6, n.2, p, 235-246, 2000.

EPSKY, N. D.; DUEBEN, B. D.; HEATH, R. R. et al. Attraction of Anastrepha suspensa (Diptera: Trephritidae) to volatiles from avian fecal material. Florida Entomologist, Gainesville,v.80 n.2, p. 270-277, 1997.

FRANCO, M.R.B.; RODRIGUEZ-AMAYA, D.; LANÇAS, F.M. Compostos voláteis de três cultivares de manga (Mangifera indica L.). Ciencia e Tecnologia de Alimentos, Campinas, v.24, n.2, p. 165-169, 2004.

GARCIA, F.R.M.; CAMPOS, J. V.; CORSEUIL, E. Avaliação de atrativos na captura de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied, 1830) (Diptera: Tephritidae). Biociências, Taubaté, v.7, n.1, p, 43-50, 1999.

GULLAN, P.J.; CRANSTON P.S. Sistemas sensoriais e comportamento. In: Os insetos: um resumo de entomologia. São Paulo: Roca, 2010. p. 91-106.

HAMPEL, D.; MOSANDL, A.; WÜST, M. Induction of de novo volatile terpene biosynthesis via cytosolic and plastidial pathways by methyl jasmonate in foliage of Vitis vinifera L. Journal of Agricultural and Food Chemistry. Washington, v.53. n.7, p. 2652-2657, 2005.

HEATH, R.R.; EPSKY, N.D.; DUEBEN, B.D. et al. J. Adding methyl-substituted ammonia derivates to a food-based synthetic attractant on capture of Mediterranean and Mexican fruit flies (Diptera: Tephritidae). Journal of Economic Entomology, College Park, v.90, n.6, p. 1584-1589, 1997.

25



HERNÁNDEZ-SÀNCHES, G.; SANZ-HERZOSA, I; CASAÑA-GINER, V. et al. Attractiveness for Ceratitis capitata (Wiedemann) (Dipt., Tephritideae) of mango (Mangifera indica, cv. Tommy Atkins) airborne terpenes. Journal of Applied Entomology, Berlin, v.125, n.4, p. 189-192, 2001.

HERRERA, F.; MIRANDA, E.; GÓMEZ, E. et al. Comparasion of hydrolyzed protein baits and various grape juice products as attractants for Anastrepha fruit flies (Diptera: Tephritidae). Journal of Economic Entomology, College Park v.106, n.1, p. 161-166, 2015.

HICK, A.J.; LUZNIAK, M.C.; PICKETT, J.A. Volatile isoprenoids that control insect behavior and development. Natural Product Reports, London, v. 16, p. 39-54, 1999.

HOWLETT, F. M. Chemical reactions of fruit flies. Bulletin of Entomological Research, Wallingford, v. 6, n.3, p-297-305, 1915.

INTERNATIONAL ATOMIC ENERGY AGENCY. Development of Improved Attractants and Their Integration into Fruit Fly SIT Management Programmes. In: FINAL RESEARCH COORDINATION MEETING, 2005, Viena. Proceedings…Viena: Joint FAO/IAEA Programme of Nuclear Techniques in Food and Agriculture, 2007.

JANG, E.B.; NISHIJIMA, K. Identification and attractancy of bacteria associated with Dacus dorsalis (Diptera: Teprhitidae). Enviromental Entomology, Maryland, v. 19(6), p. 1726-1731, 1990.

JANG, E.B.; LIGHT, D.M. Olfactory semiochemicals of Tephritids. In: McPHERON B.A.; STECK, G.J. (Eds.). Fruit Fly Pests: a world assessment of their biology and management. Delray Beach: St. Lucie Press, 1996. p.73-90.

JANG, E. B.; CARVALHO, L. A.; STARK, J. D. Attraction of female oriental fruit fly, Bactrocera dorsalis, to volatile semiochemicals from leaves and extracts of a nonhost plant, Panax (Polyscias guilfoylei) in laboratory and olfactometer assays. Journal of Chemical Ecology, New York, v.23, v.5 p. 1389-1401, 1997.

JIRON, L.F.; SOTO-MANITIU, J. Evaluación de campo de sustâncias atrayentes em la captura de Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae), plaga de frutales en América Tropical. III. Proteina hidrolizada y torula boratadas. Revista Brasileira de Entomologia, Curitiba, v.33, n.2, p.353-356, 1989.

JONES, O. Pheromones and other semiochemicals: essential tools for IPM. International Pest Control, Painesville, v.56, n.2, p. 88-90, 2014.

JONES, O.T; CASAGRANDE, E.D. The use of semiochemical-based devices and formulations in area-wide programmes: a commercial perspective. In: JOINT PROCEEDINGS OF THE INTERNATIONAL CONFERENCE IN AREA-WIDE CONTROL OF INSECT PESTS, 1998, and the INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON FRUIT FLIES OF ECONOMIC IMPORTANCE, 5., 1998, Penang, Malaysia: Penerbit Universiti Sains Malaysia, 2000. p. 285-293.

KAI, M.; HAUSTEIN, M.; MOLINA, F. et al. Bacterial volatiles and their action potential. Applied Microbiology and Biotechnology, Berlin, v.81, n.6, p. 1001-1002, 2009.

26



KUZINA, L.V.; PELOQUIN, J.J.; VACEK, D.C. et al. Isolation and identification of bacteria associated with adult laboratory Mexican fruit flies, Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae). Current Microbiology, New York, v.42, n.4, p.290–294, 2001.

LARA, F. M. Princípios de resistência de plantas a insetos. São Paulo: Ícone, 1991.

LASA, R.; VELÁZQUEZ, O.E.; ORTEGA, R. et al. Efficacy of commercial traps and food odor attractants for mass trapping the Mexican fruit fly Anastrepha ludens. Journal of Economic Entomology, College Park, v.107, n.1, p. 198-205, 2014.

LIEDO, P.; ENKERLIN, W.; HENDRICHS, J. Fundamentos de la Técnica del Insecto Estéril. In: MONTOYA P.; TOLEDO J.; HERNÁNDEZ E. (Eds.). Moscas de la fruta: fundamentos y procedimientos para su manejo. Ciudad de México: S y G, 2010. p. 243-255.

LIMA-MENDONÇA, A.; MENDONÇA, L.A.; SANT’ANA, A.E.G. et al. Semioquímicos de moscas das frutas do gênero Anastrepha.Quimica Nova, São Paulo, v.37, n.2, p. 293-301, 2014.

LÓPEZ-GUILLÉN, G.; TOLEDO, J.; ROJAS, J.C. Response of Anastrepha obliqua (Diptera: Tephritidae) to fruit odors and protein-based lures in field trials. Florida Entomologist, Gainesville, v.93, n.2, p. 317-318, 2010.

MALAVASI, A.; DUARTE, A.L.; CABRINI, G. et al. Field evaluation of three baits for South American cucurbit fruit fly (Diptera: Tephritidae) using McPhail traps. Florida Entomologist, Gainesville, v.73, n.3, p. 510-512, 1990.

MALO, E.A.; ZAPIEN, G.I. McPhail traps of Anastrepha obliqua and Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae) in relation to time of day. Florida Entomologist, Gainesville,v.77, n.2, p. 290-294, 1994.

METCALF, R.L.; METCALF, E.R. Fruit flies of the Family Tephritidae. In: METCALF, R.L.; METCALF, E.R. Plant kairomones in Insect Ecology and Control. New York: Chapman and Hall, 1992. p. 109-152.

METCALF, R. L. Role of kairomones in Integrated Pest Management. Phytoparasitica, Bet Dagan, v.22, n.4, p.274-279, 1994.

MEYER, M.; DELATTE, H.; EKESI, S. et al. An integrative approach to unravel the Ceratitis FAR (Diptera, Tephritidae) cryptic species complex: a review. ZooKeys, Sofia, v.540, p.405-427, 2015.

MOHAN, S.; SABIR, N. Biosafety concerns on the use of Photorhabdus lumincescens as biopesticide: experimental evidence of mortality in egg parasitoid Trichogramma spp. Current Science. Bangalore, v. 89, n.7. p. 1268-1272, 2005.

MORATÓ, S.; SHELLY, T.; RULL, J. et al. Sexual competitiveness of Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae) males exposed to Citrus aurantium and Citrus paradisi essential oils. Journal of Economic Entomology, College Park, v.108, n.2, p. 621-628, 2015.

NISHIDA, R. SHELLY, T. E.; KANESHIRO, K. Y. Acquisition of female attractive fragrance by males of the oriental fruit fly from a Hawaiian lei flower, Fagraea berteriana. Journal of Chemical Ecology, New York, v. 23, p. 2275- 2285, 1997.

27



NORDLUND, D. A.; LEWIS, W. J. Terminology of chemical releasing stimuli in intraspecific and interespecif interactions. Journal of Chemical Ecology, New York, v.2, n.2, p. 211-220, 1976.

ORANKANOK, W.; CHINVINIJKUL, S.; SAWATWANGKHOUNGM A. et al. Application of chemical supplements to enhance Bactrocera dorsalis and B. correcta sterile males performance in Thailand. In: FAO/IAEA RESEARCH COORDINATION MEETINGS ON IMPREVING STERILE MALE PERFORMANCE IN FRUIT FLY SIT PROGRAMMESS, 4., 2009, Péreybére, Mauritius. Programa… Péreybére, Mauritius: Mnistry of Agro Industry, Food Production & Security of Mauritius, 2009.

PAPADOPOULOS, N.T.; KATSOYANNOS, B.I.; KOULOUSSIS N.A. et al. Effect of Orange peel substantaces on mating competitiveness of male Ceratitis capitata. Entomologia Experimentalis et Applicata, Amsterdam, v.99, n. 2, p. 253-261, 2001.

PAPADOPOULOS, N.; SHELLY, T.; NIYAZI, N. et al. Olfactory and behavioral mechanism underlying enhanced mating competitivenes following exposures to ginger root oil and orange oil in males of the maditerranean fuit fly, Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). Journal of Insect Behavior, New York,v.19, n.3, p. 403-418, 2006.

PIÑERO, J.;ALUJA, M.;EQUIHUA, M.;ÜJEDA, M.M. Feeding history, age and sex influence the response of four economically important Anastrepha species (Diptera: Tephritidae) to human urine and hydrolyzed protein. Folia Entomológica Mexicana, Cidade do México, v.41, n.3, p.283-298, 2002.

QUILICI, S.; DUYCK P.F.; FRANCK A. Preliminary experiments on the influence of exposure to methyleugenol on mating success of males in the peach fruit fly, Bactrocera zonata.RCM ON IMPROVING STERILE MALE PERFORMANCE IN FRUIT FLY SIT. 1., 2004, Antigua, Guatemala. Annals… Antigua, Guatemala, 2004. p. 1.

QUILICI, S.; SCHMITT, C.; VIDAL, J. et al. Adult diet and exposure to semiochemicals influence male mating succes in Ceratitis rosa (Diptera: Teprhitidae). Journal of Applied Entomology, Berlin, v.137, n.1, p. 142-153, 2013.

RAGA, A. Incidência, monitoramento e controle de moscas-das-frutas na citricultura paulista. Laranja, Cordeirópolis, v.26, n.2, p. 307, 322, 2005.

RAGA, A.; MACHADO, R.A.; DINARDO, W. et al. Eficácia de atrativos alimentares na captura de moscas-das-frutas em pomar de citros. Bragantia, Campinas, v.65, n.2, p. 337-345, 2006.

RAGA, A.; SATO, M. E. Controle químico de moscas-das-frutas. São Paulo: Instituto Biológico, 2016. Disponível em: <http://www.biologico.sp.gov.br/docs/dt/moscas_das_frutas.pdf>. Acesso em: 16 jul. 2016.

REDDY, G.V.P.; GUERRERO, A. Interactions of insect pheromones and plant semiochemichals. Trends in Plant Science. Oxford, v.9, n.5, p. 253- 261, 2004.

28



REDDY, K.; SHARMA, K.; SINGH, S. Attractancy potential of culturable bactéria from the gut of peach fruit fly, Bactrocera zonata (Saunders). Phytoparasitica, Bet Dagan, v.42, n.5, p. 691-698, 2014.

RÍOS, E. T.; TOLEDO, J.; MOTA-SANCHES, D. Evaluación de atrayentes alimentícios para la captura de la mosca mexicana de la fruta (Diptera: Tephritidae) em el Soconusco, Chiapas, México. Manejo Integrado de Plagas y Agroecologia, Costa Rica, n.76, p.41-49, 2005.

ROBACKER, D.C; LAUZON, C.R.; PATT, J. et al. Attraction of Mexican fruit flies (Diptera: Tephritidae) to bacteria: effects of culturing medium on odour volatiles. Journal of Applied Entomology, Berlin, v. 133, n.3, p. 155-163, 2009.

RODRIGUES, M.D.A;RAGA, A.; MALDONADO JR. et al. Comparison of food attractants for monitoring fruit fly (Diptera: Tephritidae) in citrus orchards in Brazil. Acta Horticulturae, Lovaina, v.1065, p. 1033-1040, 2015.

SALLES, L. A. B. Suco de frutas como atrativos para captura de adultos de mosca-das-frutas Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera, Tephritidae). Pesquisa Agropecuária Gaúcha, Porto Alegre, v.3, n.1, p. 25-28, 1997.

SARLES, L.; VERHAEGHE, A.; FRANCIS, F. et al.Semiochemicals of Rhagoletis fruit flies: potential for integrated pest management. Crop Protection, Guildford, v. 78, p. 114-118, 2015.

SCOZ, P. L.; BOTTON M.; GARCIA, M. S. et al. Evaluation on food lures and traps for monitoring South American fruit fly Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) in peach (Prunus Persica (L.) batsh), orchards. Idesia, Arica, n.24, n.2, p. 6-13, 2006.

SHELLY, T.E.; DEWIRE, A.M. Chemically mediated success in male Oriental fruit flies (Diptera: Tephritidae) Annals of the Entomological Society of America, College Park,v. 87, p. 375-382, 1994. SHELLY, T.E. Flower feeding affects mating performance in male oriental fruit flies Bactrocera dorsalis. Ecological Entomology, Oxford, v.25, n.1, p.109-114, 2000.

SHELLY, T.E. Feeding on methyl eugenol and Fagraea berteriana flowers increases long-range female attraction by males of the oriental fruit fly (Diptera: Teprhitidae). Florida Entomologist, Gainesville, v.84, n.4, p. 634-640, 2001.

SHELLY, T.E.; MCINNIS, D.O. Exposure to ginger root oil enhances mating succes of irradiated, mass-reared males of Mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae). Journal of Economic Entomology, College Park, v.94, n.6, p. 1413-1418, 2001.

SHELLY, T.E.; ROBINSON, A.S.; CACERES, R.C. et al Exposure to ginger root oil enhances mating success of male Mediterranean fruit flies (Diptera: Tephritidae) from a genetic sexing strain. Florida Entomologist, Gainesville, v. 85, n. 3, p. 440-445, 2002.

SHELLY, T.E.; RENDON, P. HERNANDEZ, E. et al. Effects of diet, ginger root oil, and elevation on the mating competitiveness of male Mediterranean fruit flies (Diptera: Tephritidae) from a mass-reared, genetic sexing strain in Guatemala. Journal of Economic Entomology, College Park,v.96, n.4, p. 1132-1142, 2003.

http://lattes.cnpq.br/8864952243050235

https://www.google.com.br/url?sa=t&rct=j&q=&esrc=s&source=web&cd=4&ved=0ahUKEwjTr-3GyYjPAhVIgJAKHd5FAcwQFgguMAM&url=http%3A%2F%2Fwww.biodiversitylibrary.org%2Fbibliography%2F9426&usg=AFQjCNHoBWv2zM0tFDo9ggqjVSHXRFo3Hw&sig2=LpDsan87vEklQ_XS9YirBg

29



SHELLY, T.; CHARMIAN, D.; SUSAN, K. Exposure to Orange (Citrus sinensis L.) trees, fruit and oil enhances mating success of male Mediterranean fruit flies (Ceratitis capitata [Wiedemann]). Journal of Insect Behavior, New York, v.17, n.3, p. 303-315, 2004.

SHELLY, T.E.; VILLALOBOS, E.M. Host plant influence on the mating success of male Mediterranean fruit flies: variable effects within and between individual plants. Animal Behavior, Illinois, v.68, n.2, p. 417-426, 2004.

SHELLY, T.E.; EDU, J.; PAHIO, E. et al. Scented males and choosy females: does male odor influence female mate choice in the Mediterranean fruit fly? Journal of Chemical Ecology, New York, v. 33, p. 2308-2324, 2007a.

SHELLY, T.E.; EDU, J.; SMITH, E. et al. Aromatherapy on a large scale: exposing entire adult holding rooms to ginger root oil increases the mating competitiveness of sterile males of the Mediterranean fruit fly in field cage trials. Entomologia Experimentalis et Applicata, Amsterdam, v.123, n.2, p. 193-201, 2007b.

SHELLY, T.E.; WAR, M.; FAVELA, A. Exposing entire adult holding rooms containing sterile male Mediterranean fruit flies to orange oil increases the mating success of these males in field-cage-trials. Florida Entomologist, Gainesville,v.91, n.4, p. 686-689, 2008.

SOUZA-FILHO, M. F.; RAGA, A. Atualidades sobre as moscas-das-frutas. Citricultura Atual, Cordeirópolis, v. 86, p. 16-18, 2012.

STEINER. L. F. A method of estimating the size of native populations of oriental, melon and the Mediterranean fruit flies, to establish the over flooding ratios required for sterile-male releases. Journal of Economic Entomology, College Park, v. 62, p. 4-7, 1969.

STEINER, L.F.; MITCHELL, W.C.; HARRIS, E.J. et al. Oriental Fruit Fly Eradication by Male Annihilation.Journal of Economic Entomology, College Park v.58, n.5, p.961-964, 1965.

SUCKLING, D. M.; KARG, G. Pheromones and semiochemicals. In: RECHNCIGL, J.; RECHNCIG, N. (Eds.). Biological and Biotechnical Control of Insect Pests. Boca Raton: Lewis Publishers, p. 63-99, 2000.

SUCKLING, D.M.; TOBIN, P.C.; MCCULLOUGH, D.G. et al. Combining tactics to exploit allee effects for eradication of alien insect populations. Journal of Economic Entomology, College Park, v.105, n.1, p.1-13, 2012.

TAN K.H.; Lee S.L. Species diversity and abundance of Dacus spp. (Diptera: Tephritidae), in five ecosystems of Penang, Malaysia. Bulletin of Entomological Research, London,v.72, n.4, p.709-716, 1982.

TAN, K.H.; NISHIDA, R. Methyl eugenol: its occurrence, distribution, and role in nature, especially in relation to insect behavior and pollination. Journal of Insect Science, Tucson, v.12, n.56, p.2-74, 2011.

TAOCHAN, N.; DREW, R.A.I.; HUGHES, J. et al. Alimentary tract bacteria isolated and identified with API- 20E and molecular cloning techniques from Australian tropical fruit flies, Bactrocera cacuminata and B. tryoni. Journal of Insect Science, Tucson, v. 10, p. 1-16, 2010.

30



THALER, J.S. Jasmonate-inducible plant defenses cause increased parasitism of herbivores. Nature, London, v.339, p. 686-688, 1999.

TILLMAN, J.A.; LU, F.; GODDARD, L.M. et al. Juvenile hormone regulates de novo isoprenoid aggregation pheromone biosynthesis in pine bark beetles, Ips spp., throught transcriptional control of HMG-Coa reductase. Journal of Chemical Ecology, New York,v.30, n.12, p.2459-2494, 2004.

UJVÁRY, I., TÓTH, M., GUERIN, P. Synthetic analogues of natural semiochemicals as promising insect control agents. In: KENG-HONG, T (Ed.). Area-wide control of fruit flies and other insect pests. International Atomic Energy Agency, 2000, p. 301-309.

VANÍCKOVA, L.; NASCIMENTO R.R.; HOSKOVEC, M. et al. Are the wild and Laboratory Insect Populations Different in Semiochemical Emission? The Case of the Medfly Sex Pheromone. Journal of Agricultural and Food Chemistry, Washington, v.60, n.29, p.7168−7176, 2012.

VENDRAMINI, A.L.; TRUGO, L.C. Chemical composition of acerola fruit (Malpighia punicifolia L.) at three stages of maturity. Food Chemistry, Barking, v.71, n.2, p. 195-198, 2000.

VERA, M. T.; RUÍZ, M. J.; OVLEDO, A. et al. Fruit compounds affect male sexual competitiveness in the South American fruit fly, Anastrepha fraterculus (Diptera: Tephritidae). Journal of Applied Entomology, Berlin, v.137, n.1, 2013.

VILELA, E.F.; KOVALESKI, A. Feromônios. In: MALAVASI, A.; ZUCCHI, R.A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil: conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos, 2000. p. 99-102.

WEE, S.L.; TAN, K.H.; NISHIDA, R. Pharmacophagy of methyl eugenol by males enhances sexual selection of Bactrocera carambolae (Diptera: Tephritidae).Journal of Chemical Ecology, New York, v.33, n.6, p. 1272-1282, 2007.

WHITE, I.A.; ELSON-HARRIS, M.M. Fruit flies of economic importance: their identification and bionomics. Wallinford: CAB International, 1994.

XIANGLING, F.; MANRANG, Z.; QIAN T. et al. Inhibitory effect of Xenorhabdus nematophila TB on plant pathogens Phytophthora capsici and Botrytis cinerea in vitro and in planta. Cientific Reports, London, n.4300, p. 1-7, 2014.

issn 1983-134x - biologico.sp.gov.br · substâncias químicas na sua comunicação. ... servindo...

Documents