universidade federal do rio grande do norte centro de ... · natal/rn abril de 2012 dissertação...
TRANSCRIPT
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Centro de Biociências
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
Movimento de borboletas frugívoras e conectividade funcional em uma paisagem de
Mata Atlântica
Priscila Lins Pimentel Figueiredo do Amaral
Natal/RN
2012
Priscila Lins Pimentel Figueiredo do Amaral
MOVIMENTO DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS E CONECTIVIDADE
FUNCIONAL EM UMA PAISAGEM DE MATA ATLÂNTICA
Orientador: Profº Dr. Márcio Zikán Cardoso
Profº Dr. Eduardo Martins Venticinque (substituto)
Natal/RN
Abril de 2012
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-graduação em Ecologia do
Centro de Biociências da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte.
3
5
6
Agradecimentos
Sou grata ao Márcio Zikán Cardoso pela paciência, orientação e amizade em
todas as etapas deste trabalho. Ao Eduardo Martins Venticinque e Gislene Maria da
Silva Ganade pela participação na banca de qualificação e sugestões provenientes. Meu
agradecimento especial ao Eduardo por suas contribuições estatísticas valiosas e por
aceitar ser presidente substituto da banca de defesa na ausência do Márcio. Ao José Luiz
de Attayde e André Megali Amado pelas sugestões durante a fase de planejamento do
projeto de pesquisa, e ao Dr. Onildo Marini Filho por aceitar ser membro externo da
banca de defesa.
Ao diretor presidente da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do
Norte (EMPARN), José Geraldo Medeiros, pela permissão para o desenvolvimento da
pesquisa na área da Mata do Jiqui, e ao meteorologista Gilmar Bistrot por nos fornecer
dados climáticos relativos ao período de pesquisa em campo. Não posse deixar de citar
os funcionários José Eugênio e o vigia João por toda atenção, apoio e cuidado durante a
realização do trabalho em campo.
Agradecimento mais do que especial ao Sócrates Luiz Amaral, Arthur Lopes,
Luiz Phelipe Amaral, Lucas Amaral e Larissa Santos por toda companhia e apoio em
campo. Sem vocês esta etapa teria sido muito mais difícil. À estação de rádio 104.7 fm
pela companhia nos dias de campo solitário. Obrigada também ao Elieudo Barbosa
pelas instruções de montagem de borboletas e ao Dr. André Freitas pela identificação da
coleção de borboletas do LECOB.
Não poderia deixar de agradecer à minha família pela ajuda e também, mais uma
vez, ao Arthur, por toda a paciência, generosidade e carinho.
A Capes pelo apoio financeiro.
7
Sumário
1. Resumo ................................................................................................................. 8
2. Abstract ................................................................................................................ 9
3. Introdução
3.1. O mundo é um mosaico................................................................................... 10
3.2. O mosaico, os padrões de movimento e a conectividade de paisagem ........... 11
3.3. Borboletas e o mosaico ................................................................................... 13
4. Objetivos
4.1. Objetivo geral .................................................................................................. 15
4.2. Perguntas específicas e predições ................................................................... 16
5. Material e métodos
5.1. Organismos ..................................................................................................... 16
5.2. Área de estudo ................................................................................................. 17
5.3. Unidades amostrais ......................................................................................... 17
5.4. Delineamento amostral.................................................................................... 20
5.5. Caracterização estrutural dos habitats ............................................................. 22
5.6. Análise dos dados ............................................................................................ 22
5.6.1. Movimento e conectividade funcional ....................................................... 22
5.6.2. Descrição geral da comunidade e caracterização de habitats .................... 24
6. Resultados
6.1. Caracterização das unidades ambientais ......................................................... 24
6.2. Descrição geral das comunidades ................................................................... 27
6.3. Estimativas de movimento e conectividade .................................................... 32
7. Discussão ............................................................................................................ 39
8. Referências ......................................................................................................... 43
8
1. Resumo
O movimento de organismos dentro e entre unidades de habitat é um traço
essencial da história de vida que molda a dinâmica das populações, comunidades e
ecossistemas no espaço e no tempo. Como a habilidade de perceber e reagir às
condições específicas de habitat varia grandemente entre os organismos, diferentes
padrões de movimento são gerados. Estes, por sua vez, vão refletir na forma com que
espécies persistem nos remanescentes de habitat original e de entorno. Este estudo
avaliou padrões de movimento de borboletas frugívoras para estimar a conectividade em
um mosaico paisagístico em uma área de Mata Atlântica. Para tal foi utilizado o método
de Captura-Marcação-Recaptura de borboletas, utilizando armadilhas com iscas de fruta
fermentada, em três tipos de habitats. O primeiro, mata, representa as condições normais
de um remanescente de Mata Atlântica, ao passo que os outros dois representam
matrizes antropogênicas, contendo plantação de coqueiro em uma delas e plantação de
uma árvore exótica (Acacia mangium). Cinco armadilhas foram aleatoriamente
colocadas em cada unidade da paisagem em áreas de 40 x 40m. Usando dados de
frequência de captura de borboletas e relacionando com dados de distância entre
armadilhas e estrutura dos habitats, encontrei que as frequências de movimento, tanto
dentro quanto entre unidades da paisagem são diferentes para as espécies analisadas,
indicando que as mesmas não parecem sentir e reagir à paisagem da mesma maneira.
Assim, este estudo conseguiu medir conectividade funcional na paisagem. Para a
maioria das espécies, as trocas entre mata e coqueiral ocorreram com baixa frequência,
em comparação às trocas entre mata e acácia, que compartilham mais semelhanças
estruturais. Os resultados sugerem que uma matriz mais similar a manchas de vegetação
nativa pode abrigar espécies, ser permeável ao movimento e, consequentemente,
contribuir para conectividade da paisagem.
Palavras-chave: Nymphalidae; Conectividade funcional; Fragmentação; Dispersão;
Permeabilidade; Mata Atlântica.
9
2. Abstract
An organisms’ movement within and between habitats is an essential trait of life
history, one that shapes population dynamics, communities and ecosystems in space and
time. Since the ability to perceive and react to specific conditions varies greatly between
organisms, different movement patterns are generated. These, in turn, will reflect the
way species persist in the original habitat and surrounding patches. This study evaluated
patterns of movement of frugivorous butterflies in order to estimate the connectivity of
a landscape mosaic in an area of Atlantic Forest. For this purpose, we used the capture-
mark-recapture method on butterflies trapped with fermented fruit bait in three distinct
habitats. The first represents a typical Atlantic forest fragment, while the other two
represent man-made matrix habitats. One contains a coconut plantation and the other a
plantation of the exotic Acacia mangium species. Five traps were randomly placed in
each landscape unit in areas of 40 x 40m. Using recapture data and relating it to distance
between captures and habitat structure, I found that movement frequencies, both within
and between landscape units were different for the analyzed species, suggesting that
they do not interpret and react to the landscape in the same way. Thus this study was
able to measure landscape functional connectivity. For most species, the exchange
between forest and coconut plantations occurred with low frequency compared to
exchanges between the forest and acacia plantations, which share more structural
similarities. This seems to indicate that a matrix that is more similar to patches of native
vegetation can shelter species, permit their movement and, consequently, contribute to
the landscape connectivity.
Keywords: Nymphalidae; Functional connectivity; Fragmentation; Dispersal;
Permeability; Atlantic Forest.
10
3. Introdução
3.1. O mundo é um mosaico
As paisagens naturais têm sido intensamente alteradas através de práticas de
agricultura, da indústria, do comércio e pela expansão urbana. Com o incessante
crescimento da população mundial (3 bilhões em 1960 para 7 bilhões em 2011) as
demandas por alimentos, energia e água aumentam a pressão sobre os bens e serviços
ambientais (DeFries et al. 2004; Foley et al. 2005; Gregory 2010).
Essas modificações no uso e manejo da terra a tem transformado em um grande
mosaico de paisagens contendo manchas remanescentes de vegetação nativa cercadas
por manchas com diferentes padrões de uso (Pickett e Cadenasso 1995). Como as
modificações na paisagem e a fragmentação de habitats são atualmente uma das
principais ameaças à biodiversidade, especialmente em ecossistemas tropicais, estas
ainda são uma das questões mais abordadas na conservação contemporânea (Fahrig
2003; Butchart et al. 2010).
Sala (2000) estima que, em 2100, as mudanças no uso da terra serão os fatores
que terão maior impacto sobre a biodiversidade, principalmente nos biomas florestais
tropicais e temperados do hemisfério sul, devido aos seus efeitos sobre a disponibilidade
de habitats adequados aos organismos. O grau com que espécies nativas respondem a
esse mosaico predominantemente antropogênico é apontado como um fator
influenciador na manutenção de populações naturais (Fahrig 2003).
As consequências ecológicas do processo de fragmentação têm sido objeto de
intensa investigação nas últimas duas décadas. A abordagem conceitual clássica deriva
da teoria de biogeografia de ilhas e dinâmica de metapopulações (Haila 2002). Essa
abordagem define manchas de habitat com base em sua cobertura nativa e se refere ao
ambiente circundante como matriz, que geralmente é homogênea e desfavorável
ecologicamente. Tal distinção pode, na maioria dos casos, expressar a paisagem como
binária, composta de “habitat” e “não habitat” (Ricketts 2001; Fischer et al. 2004).
Com o passar do tempo o modelo de fragmentação continuou sendo a base de
estudos, mas devido a ampla conversão dos ambientes naturais, onde as manchas
remanescentes estão cada vez mais rodeadas por um mosaico complexo de diferentes
tipos de matriz, e que podem então diferir em sua resistência ao movimento dos
indivíduos (Ricketts 2001), o enfoque em características como tamanho e isolamento
11
de manchas tem sido complementado no contexto da paisagem, com o tipo de matriz
sendo um importante aspecto para a conservação de espécies (Prevedello e Vieira
2010).
Os efeitos da matriz sobre a distribuição, dinâmica e persistência das populações
em manchas remanescentes têm sido recentemente incorporados nos estudos da
fragmentação, e parece haver um consenso de que o tipo de matriz pode exercer
influência sobre uma variedade de grupos de organismos, tais como mamíferos
(Anderson et al. 2007), pássaros e répteis (Fischer et al. 2005), e insetos (Perfecto e
Vandermeer 2002; Baum et al. 2004; Diekötter et al. 2007). Uma revisão recente de
estudos que comparam os efeitos dos diferentes tipos de matriz sobre indivíduos,
populações e comunidades mostra que o tipo de matriz ao redor de manchas de habitat
influenciou (positivamente ou negativamente) os parâmetros de estudo em 95% dos
casos, com seus efeitos sendo dependentes da espécie analisada (Prevedello e Vieira
2010).
Dependendo de suas características, a matriz pode comportar uma considerável
riqueza de espécies (Marín et al. 2009), atuar como um habitat secundário (Dennis e
Hardy 2007), complementar e/ou suplementar recursos (Ouin et al. 2004), ou ser uma
via de acesso para outras manchas (Stasek et al. 2008), contrariando então a opinião
generalizada de que a matriz geralmente sempre possui características hostis (Ricketts
2001; Fischer et al. 2005). Tais funcionalidades de matrizes dependem do grau de
similaridade estrutural compartilhado entre as mesmas e as manchas de vegetação
nativa, de forma que geralmente o contraste estrutural entre elas pode ser um bom
preditor da qualidade da matriz (Marín et al. 2009; Prevedello e Vieira 2010).
3.2. O mosaico, os padrões de movimento e a conectividade de paisagem
A mobilidade é um traço essencial da história de vida dos organismos. Ela
molda a dinâmica das populações, comunidades e ecossistemas no espaço e no tempo,
já que é através do movimento que os organismos procuram alimento, parceiros sexuais,
abrigo e fogem de predadores (Schtickzelle et al. 2007). É através dele também que
indivíduos colonizam novas manchas, e conectam populações via fluxo gênico (Bowler
e Benton 2005). Estudar a mobilidade torna-se então ainda mais relevante nos cenários
atuais, onde tipos de matriz podem oferecer diferentes graus de resistência, afetar as
decisões comportamentais de movimento em fina escala espacial e/ou temporal e,
12
consequentemente, a dinâmica e a persistência de espécies (Forero-Medina e Vieira
2007). A persistência nos remanescentes de habitat natural e nos habitats de entorno, em
longo prazo, depende da interação entre processos ecológicos e a estrutura da paisagem,
tais como as interações entre espécies, disponibilidade de habitat e recursos em um nível
local e de paisagem, assim como a influência das práticas de manejo utilizadas
(Arellano et al. 2008).
Um dos principais determinantes nas decisões de movimento é a permeabilidade
entre a borda do habitat e a matriz circundante. Supostamente os indivíduos deveriam
mostrar aversão a cruzar uma borda se o habitat é cercado por uma matriz de alto risco e
podem exibir comportamento exploratório ao longo dos limites da mancha antes de
emigrar e se arriscar na matriz (Berggren et al. 2002; Stasek et al. 2008). Tal
comportamento exploratório, chamado de “foray search” (Conradt et al. 2003), parece
conferir maior eficiência na detecção e interpretação da qualidade de habitats
fronteiriços. As pistas ambientais “coletadas” neste processo podem ser a estrutura da
vegetação, disponibilidade de luz e temperatura (Ricketts 2001).
A conectividade da paisagem é um fator intimamente relacionado com a
mobilidade. Enquanto que a composição e estrutura indicam a distribuição de manchas
de recursos na paisagem, a conectividade refere-se ao grau em que a paisagem facilita
ou impede o movimento entre as manchas (Taylor et al. 1993; Tischendorf e Fahrig
2000; Baguette e Van Dick 2007). Tal conectividade pode ser estimada para organismos
usando, p.ex., i) a presença e configuração de corredores, na qual é considerada apenas
a porcentagem de corredores entre manchas em função do número possível deles, com
nenhuma suposição sendo feita para organismos em particular, ii) a probabilidade de
movimento entre pontos ou manchas de recursos, estimada como a probabilidade de
transição entre os pontos i e j, ou iii) no tempo de procura de manchas, que se baseia no
número de movimentos necessários para um indivíduo aleatoriamente liberado alcançar
uma nova mancha (Kindlmann e Burel 2008).
A conectividade pode ser vista sob duas perspectivas, tanto estrutural quanto
funcional. Na análise de conectividade estrutural, pode-se pensar na mesma como sendo
uma estimativa global do número de indivíduos dispersando entre manchas baseando-se
apenas na análise da estrutura da paisagem e relação física entre as manchas envolvidas
(p.ex., contiguidade de habitat, distâncias), independentemente de qualquer atributo do
organismo de interesse. Na análise funcional, considera-se a influência da disposição
espacial da paisagem sobre os organismos em si, em particular na dispersão. Em outras
13
palavras, a conectividade funcional refere-se ao grau de ligação, não necessariamente
físico, entre manchas de habitat considerando explicitamente as respostas
comportamentais do movimento de um organismo aos elementos da paisagem (matriz,
manchas, bordas) (D´Eon et al. 2002; Goodwin 2003; Baguette e Van Dick 2007). Esta
perspectiva abrange situações nas quais os organismos cruzam as bordas do habitat e se
movimentam na matriz, na qual há certo risco de mortalidade e que pode acarretar
mudanças nos padrões de movimento (Tischendorf e Fahrig 2000).
A conectividade é peculiar tanto para a espécie em questão como para a
paisagem considerada, já que os requerimentos biológicos e a capacidade de se mover
variam entre as espécies, e a resistência ao movimento muda para diferentes coberturas
e tipos de manejo (Johnson et al. 1992; Tischendorf and Fahrig 2000; Forero-Medina e
Vieira 2007; Enfjäll e Leimar 2009). Dessa forma, ao analisar múltiplas espécies
simultaneamente a abordagem da “estrutura”, por si só, pode não indicar a real
estimativa de conectividade, visto que uma mesma paisagem não será percebida
inerentemente como conectada ou fragmentada por diferentes organismos (Fischer et al.
2004). Esforços para uma maior compreensão empírica no assunto podem subsidiar
ações de manejo e contribuir mais efetivamente para a conservação de espécies
(Arellano et al. 2008).
3.3. Borboletas e o mosaico
A influência da heterogeneidade e conectividade de paisagem sobre as
borboletas tem sido estudada sob várias óticas, tais como sobre as características de
movimento na borda e na matriz (Dover e Fry 2001; Ross et al. 2005; Conradt e Roper
2006; Schtickzelle et al. 2007; Stasek et al. 2008; Kuefler et al. 2010; Turlure et al.
2011), movimento entre manchas sem estimar parâmetros na matriz (Debisnki et al.
2001; Marini-Filho e Martins 2010; Fric et al. 2010), movimento entre manchas
considerando algum parâmetro da matriz (Ricketts 2001; Ovaskainen 2004; Kuefler e
Haddad 2006; Stasek et al. 2008; Marín et al. 2009) e estimativas explícitas de
conectividade (Chardon et al. 2003; Pe’er et al. 2006). O grande número de estudos com
borboletas ressalta a vantagem do uso destas como objetos de estudo. Por apresentarem
um ciclo de vida curto e estarem associadas a fatores físicos e espécies vegetais
específicas (recurso alimentar e planta hospedeira), podem ser especialmente úteis como
indicadores de muitos aspectos de mudança ambiental. Sua diversidade e distribuição
14
são bem descritas, são relativamente fáceis de amostrar e identificar, por apresentarem
taxonomia relativamente estável e, por serem abundantes e diversas em muitos
ecossistemas do mundo, constituem um grupo potencialmente ideal para o
monitoramento em práticas conservacionistas (Brown Jr. e Freitas 2000; Ricketts et al.
2002; Schulze et al. 2004).
Estudos experimentais sobre o comportamento de movimento nas bordas e
dentro de diferentes tipos de habitat indicam que as borboletas parecem ter preferência
de escolha pelos habitats nativos e aos que possuem semelhanças estruturais com os
mesmos (Kuefler et al. 2010). Além disso, os modos de deslocamento parecem diferir
entre habitats. Por exemplo, indivíduos da mesma espécie apresentaram movimentos
mais longos e retilíneos na matriz, enquanto que em áreas nativas e bordas os
movimentos são mais curtos e sinuosos (Conradt e Roper 2006; Schtickzelle et al. 2007;
Kuefler et al. 2010). Tais comportamentos seriam traços adaptativos, onde o movimento
mais direcional na matriz diminuiria os riscos de mortalidade, enquanto que o
comportamento exploratório prevaleceria em habitats nativos.
As borboletas podem fazer uso da matriz, seja utilizando-a como via de acesso
para outras manchas de vegetação nativa (Stasek et al. 2008) ou, mais ativamente,
quando ela possui recursos que podem suplementar necessidades básicas que seriam
obtidas apenas em outras manchas semelhantes e que podem estar distantes. Por
exemplo, em estudo sobre a atividade da espécie de áreas abertas Maniola jurtina em
paisagem predominantemente agrícola na França, foi observado que vários habitats
considerados matriz são acessados, sendo cada um utilizado para uma atividade
diferente. As manchas com alguma abundância de néctar foram utilizadas
principalmente para alimentação, enquanto que o vôo foi a atividade predominante em
áreas improdutivas (Ouin et al. 2004).
Estudos experimentais sugerem que borboletas podem basear suas decisões de
movimento em pistas físicas e visuais. Dover e Fry (2001) avaliaram o efeito de tais
atributos sobre o comportamento de dispersão de quatro espécies e demonstraram que
simples estruturas artificiais, ligando uma mancha à outra, podem atuar como
corredores e/ou ter efeito de barreira sobre os padrões de movimento dos indivíduos.
Para a maioria das espécies, as pistas visuais (fita com faixas branca e vermelha
alternadas) e as pistas físicas (quebra-ventos) funcionaram, para a maioria das espécies,
como propulsores de movimento, demonstrados por maior atividade e maiores
15
distâncias percorridas registradas ao longo das estruturas em comparação aos
experimentos controle.
Em ambientes temperados há grande número de estudos em detrimento dos
tropicais, nos quais a lacuna de conhecimento sobre a influência da paisagem sobre
padrões de movimento de borboletas parece ser maior, com alguns poucos trabalhos
publicados (Marín et al. 2009, Marini-Filho e Martins 2010). Por sua vez, os biomas
tropicais, como a Mata Atlântica brasileira, apresentam um elevado grau de
fragmentação e elevado grau de endemismo de espécies (Myers et al. 2000), incluindo a
Mata Atlântica nordestina, situada ao norte da foz do Rio São Francisco, que representa
um dos setores mais degradados do bioma. Esta contém espécies endêmicas de vários
táxons e ações de conservação e estudo são necessários (Campanili e Prochnow 2006).
Além da lacuna em ambientes tropicais, menor atenção tem sido dada para
estimativas de conectividade funcional que considerem a percepção de um grande
número de espécies simultaneamente. Considerando isso, o presente estudo visa testar
teorias associadas à conectividade, percepção de espécies e à possível funcionalidade de
matrizes ao considerar o movimento não na visão comum (entre manchas de mesmo
habitat), mas numa paisagem composta de habitat nativo e matrizes com diferentes
características estruturais.
4. Objetivos
4.1. Objetivo geral
Avaliar padrões de movimento de borboletas frugívoras e estimar conectividade
funcional em um mosaico paisagístico em uma área remanescente de Mata Atlântica
nordestina.
4.2. Perguntas específicas e hipóteses
i) Como são os padrões de movimento das espécies na paisagem (dentro e entre
habitats)? A probabilidade de movimento varia entre elas?
Com a discussão de que as espécies possuem diferentes capacidades de
movimento e que diferentes elementos da paisagem podem ser úteis para as espécies
(Dennis e Hardy 2007), espera-se que a estrutura da paisagem considerada em conjunto
16
com a percepção das espécies gere padrões específicos de movimento comparados com
os que seriam gerados aleatoriamente. Provavelmente as espécies mais generalistas e/ou
de áreas abertas apresentarão maiores taxas de movimento entre diferentes unidades,
enquanto que as de áreas florestadas permanecerão restritas ao habitat nativo.
ii) A paisagem é permeável ou restringe o movimento dos indivíduos? Em qual
intensidade?
Considerando a paisagem como um todo, presume-se que, devido às
potencialidades de uso da matriz, haverá conectividade, mas com graus variados
dependendo da espécie em questão (conectividade funcional) e da permeabilidade entre
os pares de habitat.
iii) Como os habitats se diferenciam e se assemelham em termos de
estrutura/complexidade física? A similaridade entre os habitats explica os
padrões de movimento entre eles?
Uma inspeção visual inicial permitiu esperar que os habitats que compõem a
paisagem possuem diferenças e semelhanças. Considerando que uma maior similaridade
estrutural entre a matriz e o habitat nativo aumenta a qualidade da matriz (Prevedello e
Vieira 2010), espera-se que as taxas de troca entre as unidades sejam altas entre o
habitat nativo e o que compartilha maior similaridade com o mesmo.
5. Material e Métodos
5.1. Organismos
As comunidades de borboletas tropicais podem ser divididas em duas guildas
baseadas nos hábitos alimentares dos adultos: nectarívoras e frugívoras. As espécies
nectarívoras obtêm a maioria das suas necessidades nutricionais pelo néctar de flores e
compõem a maioria das espécies nas famílias Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae,
Riodinidae e alguns grupos de Nymphalidae. Já as espécies frugívoras obtêm recursos
nutricionais de frutos fermentados, excrementos, exsudado de plantas e animais em
decomposição, compondo várias das subfamílias de Nymphalidae (DeVries 1987,
DeVries et al. 1997). As borboletas frugívoras são facilmente amostradas usando
17
armadilhas com isca de frutas fermentadas, de modo que a amostragem pode ser
simultânea e o esforço pode ser padronizado em diferentes áreas e meses do ano
(DeVries e Walla 2001).
5.2. Área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Experimental da Empresa de Pesquisa
Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN), localizada no município de
Parnamirim, RN (05º56’46’’S, 35º11’20’’W) (Figura 1A, B). A estação possui cerca de
400 ha e consiste em um mosaico de unidades ambientais compostas por um fragmento
de Mata Atlântica estacional semi-decídua, conhecido como Mata do Jiqui (ca. 80 ha),
plantações experimentais, áreas inundáveis, mata ciliar e corpos de água (Cestaro 2002;
Barbosa 2009; Farias 2009) (Figura 1C). O clima local é tropical chuvoso (As’) e as
estações são bem definidas, com chuvas mais intensas ocorrendo normalmente entre
abril e setembro, e redução da pluviosidade entre outubro e março (Cestaro 2002). A
temperatura média durante o período do estudo foi de 27,3ºC e a precipitação média
mensal foi de 126 mm, variando entre zero mm, nos meses de outubro e
novembro/2010, e 395 mm, no mês de julho/2011 (Gilmar Bistrot, Setor de
Meteorologia da Emparn; comunicação pessoal).
5.3. Unidades amostrais
Foram escolhidas três unidades ambientais distintas e contíguas entre si (Figura
2). Uma é o fragmento propriamente dito, chamado aqui de Mata (M) e as restantes são
duas áreas adjacentes à mata, consistindo em plantações monoespecíficas de duas
espécies arbóreas cultivadas, o coqueiro, Cocos nucifera L., (C) e uma espécie exótica
de acácia, a Acacia mangium Wild, oriunda da Oceania (A).
18
Figura 1. Mapas com a localização da área de estudo (A e B) e visão geral do
fragmento da Mata do Jiqui e do seu entorno (C).
A. B.
C.
19
Figura 2. Disposição espacial das unidades da paisagem usadas no estudo. As letras referem-se à unidade de mata (M), e às plantações de Acacia
mangium (A) e de coqueiros (C). As imagens à direita mostram a característica fisionômica das unidades.
20
5.4. Delineamento amostral
Próximo à zona de contato entre as três unidades foram estabelecidas parcelas de
40 x 40 m (Figura 2). Em cada parcela foram colocadas, através de sorteio aleatório de
coordenadas, 5 armadilhas com isca de banana fermentada para a captura de borboletas,
respeitando uma distância mínima de 5 m entre elas.
As armadilhas para captura de borboletas “frugívoras” (tipo Van Someren-
Rydon) (DeVries 1987) consistem em uma base de madeira compensada resinada (40 x
40 cm) presa a uma tampa de mesmo material (30 x 30 cm) por meio de cordas de
polipropileno. Um tecido de filó envolve a estrutura, formando um volume retangular
com cerca de 1m de altura (Figura 3). Uma abertura com velcro foi costurada na
estrutura para facilitar a retirada dos indivíduos. A distância da base até o filó variou de
5-6 cm, o que é suficiente para permitir a entrada dos organismos. As armadilhas foram
penduradas em galhos ou troncos da vegetação a uma altura média de 1 m do solo.
As coletas foram realizadas em meses alternados, entre outubro de 2010 e agosto
de 2011, totalizando 6 períodos de coleta (out e dez/2010, fev, abr, jun e ago/2011). Em
cada período, as armadilhas ficaram abertas por 15 dias consecutivos. Elas foram
instaladas e abastecidas no primeiro dia e visitadas nos dias consecutivos para coleta de
indivíduos e reabastecimento de iscas. No último dia de coleta do mês as armadilhas
eram recolhidas e armadas novamente somente no período seguinte de coleta.
Todas as borboletas capturadas receberam uma marcação numérica única na
porção ventral das asas usando uma caneta com tinta permanente não tóxica (Figura 4).
As espécies capturadas foram identificadas em campo usando um guia com fotos da
coleção de borboletas da Mata do Jiqui da coleção de Lepidoptera da UFRN, localizada
no Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade da UFRN. Foram
coletados exemplares testemunhos para registro das espécies estudadas e depositados na
coleção de Lepidoptera da universidade.
21
Figura 3. A. Armadilha do tipo Van Someren-Rydon em campo aberta na área de mata.
A. Note o prato de plástico contendo a isca sobre a base de madeira. B. Outra armadilha
também em área de mata. Observe as borboletas capturadas e a base fechada para evitar
fugas no momento de coleta dos espécimes.
Figura 4. Ilustração da metodologia de marcação de número na face ventral da asa de
um indivíduo capturado em armadilha. A borboleta sendo marcada é da espécie
Opsiphanes invirae.
A. B.
22
5.5. Caracterização estrutural dos habitats
Para caracterizar as diferenças estruturais entre as unidades da paisagem, foram
tomadas medidas de estrutura de habitat (Tabela 1). A localização das 15 armadilhas foi
usada como um centro de uma parcela amostral (2 x 2 m) na qual as variáveis
ambientais foram estimadas, tanto no período chuvoso quanto no período seco. As
estimativas de cobertura foram baseadas em classes de proporção.
Tabela 1. Variáveis estimadas no estudo para caracterização estrutural de unidades
ambientais e suas respectivas caracterizações e formas de medição. Com exceção da
última variável, todas foram estimadas através de censo visual em parcela de 2 x 2 m,
onde a posição de cada armadilha serviu como um ponto central. As classes usadas nas
variáveis de proporção são: (1) 0-25%, (2) 25-50%, (3) 50-75%, e (4) 75-100%.
Variável (código) Descrição da medida
Proporção de cobertura da vegetação de copa (COPA) Classes: 1 a 4
Proporção de cobertura de arbustos (COBARB) Classes: 1 a 4
Proporção de cobertura do estrato herbáceo (COBESTR) Classes: 1 a 4
Proporção da superfície de solo exposto (SOLOEXP) Classes: 1 a 4
Altura de árvores da copa (COPAALT) Altura média
Altura de arbustos (ARBALT) Altura média
Morfotipos de espécies lenhosas (SPPLENHO) Número de morfotipos
Morfotipos de espécies herbáceas (SPPHERB) Número de morfotipos
Profundidade da serrapilheira (PROFSERA) Média de quadro medidas
feitas com régua
milimetrada em pontos
perpendiculares à armadilha
e distantes 1 m da mesma
5.6. Análise dos dados
5.6.1. Movimento e conectividade funcional
Neste estudo, movimento foi definido como o evento envolvendo uma captura e
a subsequente recaptura (ou recapturas) de um indivíduo durante o período de coleta.
Para cada indivíduo capturado há então um registro temporal de movimentos, chamado
de história de capturas (p.ex. A1→A2→M1), que formaram a base para as estimativas
dos padrões de movimento. Cada história foi desmembrada em pares de movimento
(p.ex. história: A1→A2→M1; pares: A1→A2, A2→M1) que posteriormente foram
23
categorizados como intra-habitat (C→C, M→M, A→A), quando tais pares de captura
foram detectados dentro de uma mesma unidade de habitat, ou como inter-habitat
(A↔C, A↔M, M↔C), quando os movimentos ocorreram entre duas das três diferentes
unidades. De forma a garantir a independência dos dados, as análises foram feitas
usando apenas o primeiro par de movimentos dos indivíduos de cada espécie.
Para avaliar a probabilidade de movimento dentro e entre unidades foi feito um
teste binomial em função do número de pares de movimento e usando como hipótese
nula a probabilidade de 50% para qualquer um dos dois eventos. Para estimativas de
conectividade funcional foi realizada uma análise descritiva utilizando a porcentagem
do número de pares de movimento. Tal medida foi chamada de frequência de
movimento. Em função do reduzido tamanho amostral para muitas espécies, foram
analisadas apenas as 10 espécies mais comuns.
Para testar a influência da estrutura dos habitats e das distâncias geográficas
entre as armadilhas sobre os padrões de movimento das espécies foram feitos testes de
correlação entre matrizes (Mantel e Mantel parcial) (Mantel 1967; Mantel e Valand
1970). Para a primeira, foi criada uma matriz de distância virtual de estrutura de habitat
(dividida em período seco e chuvoso), a partir da estimativa da correlação de distância
euclidiana entre as variáveis ambientais estimadas para cada armadilha, e para a
segunda, uma matriz de distância geográfica, que indica as distâncias espaciais (em
metros) entre cada par de armadilha. Estas foram comparadas com as matrizes de
movimento das 10 espécies mais comuns, construídas com base no número de
movimentos entre os pares. O teste de Mantel foi rodado então para investigar as
relações entre movimento e distância espacial (movimento*distância) e entre
movimento e estrutura de habitats (movimento*habitat) para cada espécie. Da mesma
maneira, o teste de Mantel parcial foi realizado para verificar a relação entre movimento
e estrutura de habitat controlado pela distância espacial (movimento*habitat(distância)).
Para uma descrição geral do perfil de movimento das espécies foram calculados
os seguintes parâmetros: (i) o número de indivíduos marcados e posteriormente
recapturados (definidos como “em movimento”; recapturas na mesma armadilha não
foram consideradas); (ii) a taxa de recaptura (proporção de indivíduos recapturados em
função do número de indivíduos marcados); (iii) o número de recapturas dentro e entre
habitats, e suas respectivas taxas de recaptura; e (iv) as distâncias percorridas entre
capturas (mínimas, médias e máximas) foram estimadas tomando a menor distância
linear entre as armadilhas.
24
5.6.2. Descrição geral da comunidade e caracterização de habitats
Uma análise exploratória da composição e abundância foi realizada de forma a
caracterizar as comunidades de frugívoras nas diferentes unidades ambientais. Por meio
de uma análise de agrupamento simples, usando o método de distância Euclidiana e de
ligação Ward, foi avaliada a similaridade de composição de espécies entre as unidades
de habitat, baseando-se nos dados quantitativos (abundância de indivíduos) de cada
armadilha.
Além da aplicação de testes espaciais (Mantel), as variáveis ambientais foram
avaliadas por uma ordenação multidimensional não-paramétrica (NMDS) e análise de
similaridades (ANOSIM), para extrair padrões de similaridade/diferenças entre os
habitats. Para obter as correlações entre cada eixo NMDS e cada valor original das
variáveis estruturais foi utilizado o coeficiente de Spearman, e a medida de distância
Bray-Curtis foi aplicada para o ANOSIM.
Todas as análises estatísticas do estudo foram realizadas nos programas Systat
12 (Wass 2008), PAST 2.12 (Hammer 2001) e Passage 2 (Rosenberg & Corey 2011)
(análises multivariadas). O teste da binomial foi implementado no pacote R 2.11.1 (R
Development Core Team 2011).
6. Resultados
6.1. Caracterização das unidades ambientais
Foram obtidos dois eixos de NMDS que, juntos, capturaram 93% da variação
dos dados. O eixo 1 (R² = 0,91) está correlacionado positivamente com as variáveis de
cobertura de copa (COPA), altura da copa (COPAALT), espécies de lenhosas
(SPPLENHO) e profundidade de serrapilheira (PROFSERA); o eixo 2 (R² = 0,02) está
correlacionado negativamente com a cobertura do estrato herbáceo (COBESTR), altura
de arbustos (ARBALT) e espécies herbáceas (SPPHERB) (Tabela 2).
Apesar de todas as unidades de habitat serem diferentes entre si (Anosim R =
0,62; P = 0,0003 para todas as comparações) (Tabela 3), percebe-se que a acácia parece
ser um habitat com características estruturais intermediárias entre a mata e o coqueiral
(Figura 5). Considerando que o NMDS 1 detém quase a totalidade de variação dos
dados, pode-se observar que a acácia e a mata, por estarem positivamente associadas
25
com este eixo, compartilham maiores semelhanças em termos de estrutura, possuindo
copa mais fechada e mais alta, maior número de espécies lenhosas e maior profundidade
de serrapilheira do que o coqueiral (negativamente correlacionado com o eixo 1).
Tabela 2. Correlação entre o eixo 1 gerado pelo NDMS e as variáveis estruturais
estimadas para os habitats. O NMDS 2 foi excluído por deter insignificante variação dos
dados.
Variável estrutural NMDS 1
Cobertura de copa 0,66
Cobertura de arbustos 0,33
Cobertura do estrato herbáceo -0,27
Solo exposto 0,00
Altura de copa 0,85
Altura de arbustos 0,01
Spp lenhosas 0,81
Spp herbáceas -0,16
Profundidade de serrapilheira 0,95
% variação total 91
Tabela 3. Valores de correlação (r) estimados pelo one-way anosim entre as unidades
de habitat. Número de aleatorizações = 9999; R = 0,62; P = 0,0003 para todas as
comparações (corrigidos por Bonferroni); medida de distância Bray-Curtis.
Coqueiral Mata Acácia
Coqueiral - 0,20 0,37
Mata - 0,42
Acácia -
26
Figura 5. Correlação entre os eixos 1 e 2 do NMDS (estimativa de distância euclidiana)
para as variáveis estruturais entre os pontos de coleta (armadilhas) nas unidade de
habitats para os períodos chuvoso e seco. M = mata; A = acácia; C = coqueiral.
C
C
C
CC
M
M
M
M
M
A
A
A
AA
C
C
C
C
C
M
M
M
M
M
A
A
A
A
A
-0,4 -0,32 -0,24 -0,16 -0,08 0 0,08 0,16 0,24 0,32
NMDS 1
-0,09
-0,06
-0,03
0
0,03
0,06
0,09
0,12
0,15
0,18
NM
DS
2
Stress: 0,09
(91,21%)
(2,5
8%
)
NMDS 1
NM
DS
2
27
6.2. Descrição geral das comunidades
Foram capturados 3682 indivíduos pertencentes a 31 espécies e 6 subfamílias de
Nymphalidae. A unidade de habitat com maior número de registros foi a mata, com
1739 indivíduos, seguida pela acácia, com 1594, e o coqueiral, com 1242 indivíduos
(Tabela 4). As espécies mais abundantes foram Taygetis laches (Satyrinae), com 1333
indivíduos, seguida de Opsiphanes invirae (Brassolinae), com 870 e Hamadryas feronia
(Biblidinae), com 425 (Tabela 5).
A maioria das espécies capturadas (N = 20, 63%) foi encontrada nos três
ambientes. Apenas uma espécie foi exclusiva da mata. Houve mais espécies únicas na
combinação entre o coqueiral e a acácia (4) do que entre coqueiro e mata (zero) e entre
mata e acácia (3) (Figura 6). A análise de cluster identificou dois grupos principais,
sendo um composto por capturas exclusivas nas armadilhas da mata (incluindo uma
armadilha da acácia) e o segundo composto pelas armadilhas da acácia e do coqueiro
(Figura 7).
O número de indivíduos capturados variou em duas ordens de grandeza ao longo
das estações, com um mínimo de 49 na estação seca e máximo de 1272 na estação
chuvosa (Figura 8).
Tabela 4. Espécies de borboletas frugívoras coletadas em três unidades ambientais na
região da Mata do Jiqui, Parnamirim, considerando recapturas múltiplas de um mesmo
indivíduo. As espécies estão organizadas em subfamílias seguindo a classificação de
Uehara-Prado et al. (2004). As 10 espécies mais abundantes no estudo estão destacadas
em negrito.
Táxon Abundância
Charaxinae Mata Acácia Coqueiral
Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758) 6 6 5
Archaeoprepona demophoon (Hübner, 1819) 17 34 19
Fountainea aff. moretta (Druce, 1877) 0 1 1
Fountainea cratais (Hewitson, 1874) 0 1 2
Fountainea ryphea (Cramer, 1775) 0 1 0
Prepona laertes (Hübner, 1811) 23 31 37
Siderone marthesia (Krüger, 1933) 8 13 32
Zaretis isidora (Cramer, 1779) 4 8 17
28
Tabela 4. Continuação
Táxon Abundância
Biblidinae Mata Acácia Coqueiral
Biblis hyperia (Cramer, 1779) 2 1 1
Callicore pygas (Godart, 1824) 25 22 8
Dynamine postverta (Cramer, 1870) 0 0 1
Eunica tatila (Herrich-Schäffer, 1855) 1 1 0
Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767) 0 8 2
Hamadryas chloe (Stoll, 1787) 17 0 0
Hamadryas februa (Hübner, 1823) 14 18 26
Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) 72 278 153
Satyrinae
Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) 23 68 75
Magneuptychia libye (Linnaeus, 1767) 4 31 12
Taygetis kerea (Butler, 1869) 10 11 1
Taygetis laches (Fabricius, 1793) 942 445 338
Taygetis virgilia (Cramer, 1776) 11 3 1
Yphthimoides affinis (Butler, 1867) 0 1 0
Yphthimoides renata (Stoll, 1780) 4 7 4
Nymphalinae
Coea acheronta (Fabricius, 1775) 0 1 4
Colobura dirce (Linnaeus, 1758) 115 56 7
Historis odius (Fabricius, 1775) 6 68 110
Brassolinae
Caligo illioneus (Cramer, 1775) 26 13 9
Caligo teucer (Linnaeus, 1758) 2 1 0
Opsiphanes cassiae (Linnaeus, 1758) 9 35 5
Opsiphanes invirae (Hübner, 1808) 325 420 372
Morphinae
Morpho helenor (Cramer, 1776) 73 11 0
Total 1.73 1.594 1.242
29
Tabela 5. Resumo geral das estimativas de movimento das 31 espécies de borboletas frugívoras registradas na área da Mata do
Jiqui, com descrição do número de indivíduos marcados (M), recapturados (R), taxa de recaptura (TR), número de recapturas dentro
do habitat (intra) e em outro habitat (inter) e valores de p do teste de probabilidade binomial (Teste da binomial para TR, Intra e
Inter). A distância mínima (dmin) foi estimada para o indivíduo com menor deslocamento da espécie, a máxima (dmax) para o
indivíduo com maior deslocamento, e a média foi tomada considerando todos os deslocamentos sucessivos dos indivíduos da
espécie (dmed). As espécies mais abundantes e os valores de p significativos estão ressaltados em negrito. As espécies com N ≤ 10
(*) não foram usadas nas análises.
Subfamília/Espécie M R TR Intra Inter Taxa intra Taxa inter Binomial dmin dmax dmed (±dp)
Charaxinae
Archaeoprepona demophon 13 5 0,38 2 3 0,40 0,60 0,5 81 285 173,4 (±89,8)
Archaeoprepona demophoon 51 31 0,60 23 8 0,74 0,26 0,0001 12 260 90,7 (±73,2)
Fountainea aff. moretta* 1 1 1 1 0 - - - - - -
Fountainea cratais* 3 1 0,33 1 0 - - - - - -
Fountainea ryphea* 1 0 0 0 0 - - - - - -
Prepona laertes 71 33 0,46 23 10 0,69 0,31 0,01 8 210 85,8 (±58,2)
Siderone marthesia 51 10 0,19 8 2 0,80 0,20 0,01 18 62 34,4 (±13,6)
Zaretis isidora 26 11 0,42 9 2 0,82 0,18 0,006 12 92 36,6 (±31,9)
Biblidinae
Biblis hyperia* 4 1 0,25 1 0 - - - - - -
Callicore pygas 52 12 0,23 9 3 0,75 0,25 0,02 14 91 35,05 (±27,1)
Dynamine postverta* 1 0 0 0 0 - - - - - -
Eunica tatila* 2 0 0 0 0 - - - - - -
Hamadryas amphinome* 8 4 0,50 2 2 - - - - - -
Hamadryas chloe 16 4 0,25 3 1 0,75 0,25 0,06 28 32 30,1 (±2,2)
Hamadryas februa 54 42 0,77 35 7 0,83 0,16 <<0,0001 14 122 43,7 (±24,5)
Hamadryas feronia 425 305 0,72 266 39 0,87 0,13 <<0,0001 7 244 55,8 (±38,9)
30
Tabela 5. Continuação
Subfamília/Espécie M R TR Intra Inter Taxa intra Taxa inter Binomial dmin dmax dmed (±dp)
Brassolinae
Opsiphanes cassiae 27 15 0,55 13 2 0,87 0,13 0,0005 18 223 76,4 (±58,4)
Opsiphanes invirae 869 415 0,47 267 148 0,64 0,36 <<0,0001 12 451 81,2 (±61,9)
Caligo illioneus 38 22 0,58 15 7 0,68 0,32 0,03 19 151 62,6 (±36,8)
Caligo teucer 2 2 1 1 1 - - - - - -
Nymphalinae
Coea acheronta 5 0 0 0 0 - - - - - -
Colobura dirce 148 92 0,62 75 17 0,82 0,18 <<0,0001 12 187 53,2 (±40,1)
Historis odius 156 59 0,38 40 19 0,68 0,32 0,002 12 247 72,2 (±48,8)
Satyrinae
Hermeuptychia hermes 154 37 0,24 29 8 0,78 0,22 <<0,0001 7 81 34,1 (±21,5)
Magneuptychia libye 47 4 0,08 4 0 1,00 0,00 <<0,0001 12 49 28,7 (±18,4)
Taygetis kerea 18 7 0,39 3 4 0,43 0,57 0,5 25 152 62,4 (±46,3)
Taygetis laches 1333 756 0,56 534 222 0,70 0,30 <<0,0001 7 438 71,1 (±55,8)
Taygetis virgilia 14 6 0,43 6 0 1,00 0,00 <<0,0001 14 116 61,1 (±40,3)
Yphthimoides affinis 1 0 0 0 0 - - - - - -
Yphthimoides renata 12 3 0,25 1 2 0,33 0,67 0,5 32 108 69,7 (±53,4)
Morphinae
Morpho helenor 77 34 0,44 29 5 0,85 0,15 <0,0001 12 114 35,8 (±21,1)
31
Figura 6. Diagrama de Venn ilustrando a composição de espécies únicas e partilhadas
entre as unidades do mosaico paisagístico da Mata do Jiqui. (M) Mata; (A) acácia; (C)
coqueiral.
Figura 7. Dendrograma da análise de agrupamento simples (distância Euclidiana e
ligação Ward) baseada na similaridade de abundância de captura de espécies nas quinze
armadilhas. As letras indicam os ambientes em que as coletas foram realizadas (A =
Distância
1q
32
acácia, C = coqueiro, M = mata) e os números identificam a armadilha. Coeficiente de
correlação cofrenética = 0,73.
Figura 8. Número de indivíduos capturados ao longo dos seis períodos de coleta no
mosaico considerado na Mata do Jiqui.
6.3. Estimativas de movimento e conectividade
Dos 3682 indivíduos marcados, 1963 foram recapturados ao menos uma vez
(53%) (Tabela 5). No total, foram registrados 5479 eventos de recaptura, considerando
as recapturas múltiplas de mesmos indivíduos. Em termos de frequência de movimento
dos indivíduos, foram registradas no mínimo uma e no máximo quatorze recapturas,
sendo mais da metade (59%) dos registros de movimento categorizados nas frequências
de uma e duas recapturas (Figura 9).
A menor distância média percorrida (por espécie) entre recapturas foi de 30 m (±
2; desvio padrão) em Hamadryas chloe, e a maior média foi 173 m (± 89) para
Archaeoprepona demophon. As maiores distâncias, considerando os deslocamentos
sucessivos, foram registradas para um indivíduo de Opsiphanes invirae e outro de
Taygetis laches com 451 e 438 m percorridos, respectivamente. Considerando as 10
espécies mais comuns nas amostras, Historis odius e Prepona laertes percorreram em
média as maiores distâncias (Figura 10).
Na maioria das espécies, a proporção de indivíduos recapturados (taxa de
movimento) foi alta. As espécies Hamadryas februa, Hamadryas feronia,
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
Out/10 Dez/10 Fev/11 Abr/11 Jun/11 Ago/11
log
(ab
un
dân
cia)
Período de coleta
228
49
268
701 1272 1112
33
Archaeoprepona demophoon, Colobura dirce, Caligo illioneus, Taygetis laches,
Prepona laertes, Opsiphanes cassiae e Zaretis isidora apresentaram taxas de recaptura
próximas ou acima de 50%, enquanto Magneuptychia libye e Siderone marthesia foram
as menos recapturadas, com menos de 20% de indivíduos recapturados.
A segunda captura da maioria das espécies foi feita predominantemente no
mesmo habitat da primeira do que em um habitat diferente (teste binomial, P < 0.05).
Em outras palavras, a maioria significativa dos movimentos ocorreu dentro dos habitats
e não entre os habitats (Tabela 5). Para algumas outras espécies, no entanto, não houve
diferença entre os movimentos, onde a tendência em ficar é igual a de sair. As espécies
deste grupo são Archaeoprepona demophon, Taygetis kerea e Yphthimoides renata
(teste binomial, P > 0.05).
Figura 9. Número de indivíduos por frequência de capturas durante o estudo. Para os
valores de captura “13” e “14” o número de indivíduos são 2 e 1, respectivamente.
0
100
200
300
400
500
600
700
800
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Ind
ivíd
uo
s
Capturas
34
Figura 10. Box-plot das distribuições de distâncias percorridas (metros) para as 10
espécies mais abundantes no estudo. A linha dentro da caixa representa a mediana,
enquanto os limites da caixa representam os intervalos entres os quartis (25 e 75); os
traços no limite das linhas representam os valores mínimos e máximos, e os pontos fora
do intervalo representam os outliers.
O resumo dos padrões de recaptura das dez espécies mais comuns encontra-se na
Figura 11. Estas espécies variaram com respeito ao habitat mais utilizado. Se usarmos a
preponderância de movimentos como medida de preferência, observamos que T. laches,
M. helenor, C. pygas e C. dirce preferem o habitat da mata, com pelo menos 42% dos
seus movimentos ocorrendo nesta unidade (considerando o conjunto total de
movimentos). Por outro lado, H. odius e H. hermes tiveram preferência pelo coqueiral,
com mais de 40% de eventos de movimentos neste habitat. H. feronia e P. laertes
movimentaram-se principalmente dentro da acácia, com frequência também acima de
40%. Finalmente, O. invirae e H. februa parecem não exibir preferência de movimento
dentro de uma unidade específica.
0,5 1,0 1,5 2,0 2,5
Distância
Callicore
Colobura
H. februa
H. feronia
H. hermes
Historis
Morpho
Opsiphanes
Prepona
TaygetisE
sp
écie
Esp
écie
Distância (log)
35
As estimativas de conectividade funcional, segundo as taxas de troca entre as
unidades da paisagem, também variaram de acordo com a espécie. Algumas foram
encontradas movimentando-se entre todas as unidades. Enquadram-se neste caso T.
laches, O. invirae, H. hermes e P. laertes. Outras, no entanto, possuem padrões de
movimento mais restritos. É o caso de H. odius, em que, dos 31% de seus movimentos
inter-habitat, 88% ocorreram entre acácia e coqueiral. Da mesma maneira, mas com
preferências opostas, M. helenor, C. dirce e C. pygas mostraram preferências
praticamente exclusivas de movimento entre mata e acácia, com M. helenor e C. pygas
com 100% de seus movimentos inter-habitat ocorrendo entre estas unidades e para C.
dirce com 86% dos registros). H. februa e H. feronia aparentam ser territorialistas e
praticamente não se movimentam entre as unidades (apenas 10% das ocorrências de
todos seus movimentos). Considerando todas as 10 espécies, as trocas mais frequentes
ocorreram entre mata e acácia em detrimento do movimento coqueiral-mata.
Um maior número de capturas ocorreu entre as armadilhas mais próximas do
que entre as mais distantes (Figura 12). Como justamente as distâncias entre as
armadilhas dentro do mesmo habitat são menores que aquelas entre habitats diferentes,
isso parece explicar o maior número de indivíduos capturados dentro de habitats do que
entre eles. De acordo com os resultados dos testes de Mantel (Tabela 7), todas as
espécies apresentam uma diferença significativa nas taxa de captura ao longo das
distâncias (movimento*distância), indicando a autocorrelação espacial. De modo
similar, a relação entre movimento e estrutura de habitat (movimento*habitat) foi
significativa (em ambas as estações) para a maioria das espécies, com exceção de H.
odius, H. hermes e C. pygas. No entanto, o efeito da estrutura de habitats detectado para
7 espécies é dissolvido ao incluir o fator distância (movimento*habitat(distância)), com
a relação não sendo significativa para nenhuma das espécies.
36
Figura 11. Resumo geral da relação entre frequência e comportamento de movimento
entre as unidades de habitat para as 10 espécies mais abundantes no estudo. Para os
gráficos foram utilizados apenas o primeiro movimento dos indivíduos (pares
subsequentes de recaptura) das espécies, e as frequências foram calculadas com base no
número de movimentos dentro e entre unidades de habitat, podendo variar de 0 até 1
(M-M: mata-mata; A-A: acácia-acácia; C-C: coqueiral-coqueiral; M-A: mata-acácia; M-
C: mata-coqueiro; C-A: coqueiral-acácia).
37
Figura 11. Continuação
38
Figura 12. Número de indivíduos capturados (ind-cap (log)) (representados pelos
círculos) em cada uma das distâncias (em metros) geradas pelas combinações possíveis
de armadilhas intra- (MM, AA, CC) e inter-habitat (AM, AC, CM). A barra azul indica
a menor distância entre as armadilhas para o par de habitats e a vermelha a maior.
Dados para as 10 espécies mais comuns. AA – acácia-acácia; MM – mata-mata; CC –
coqueiral-coqueiral; AC – acácia-coqueiral; AM – acácia-mata; CM – coqueiral-mata.
Tabela 6. Resultados dos testes de Mantel e Mantel parcial, avaliando a relação entre
movimento (Movimento), distâncias geográficas entre armadilhas (Distância) e
distâncias entre as variáveis estruturais estimadas para os habitats (Habitat, seco - s e
chuvoso - c). Os testes foram realizados com as 10 espécies mais abundantes no estudo
e os valores significativos estão ressaltados em negrito (nº de aleatorizações = 9999).
Espécie Comparação r P (unicaudal)
Taygetis laches Movimento*Distância -0,5599 0,0001
Taygetis laches Movimento*Habitat - s -0,3387 0,0019
Taygetis laches Movimento*Habitat - c -0,3015 0,0058
Taygetis laches Movimento*Habitat (Distância) 0,0208 0,4370
Opsiphanes invirae Movimento*Distância -5,6337 0,0001
Opsiphanes invirae Movimento*Habitat - s -0,3774 0,0007
Opsiphanes invirae Movimento*Habitat - c -0,3675 0,0007
Opsiphanes invirae Movimento*Habitat (Distância) -0,0705 0,3208
0 20 40 60 80 100
120
DIST
1
10
100
IND
_C
AP
(L
og
)
AA
0 20 40 60 80 100
120
DIST
1
10
100
IND
_C
AP
(L
og
)AC
0 20 40 60 80 100
120
DIST
1
10
100
IND
_C
AP
(L
og
)
AM
0 20 40 60 80 100
120
DIST
1
10
100
IND
_C
AP
(L
og
)
CC
0 20 40 60 80 100
120
DIST
1
10
100
IND
_C
AP
(L
og
)
CM
0 20 40 60 80 100
120
DIST
1
10
100
IND
_C
AP
(L
og
)
MM
39
Tabela 6. Continuação.
Espécie Comparação r P (unicaudal)
Hamadryas feronia Movimento*Distância -0,5113 0,0001
Hamadryas feronia Movimento*Habitat - s -0,2281 0,0001
Hamadryas feronia Movimento*Habitat - c -0,2229 0,0147
Hamadryas feronia Movimento*Habitat (Distância) 0,0529 0,6301
Historis odius Movimento*Distância -0,3923 0,0002
Historis odius Movimento*Habitat - s -0,1152 0,2120
Historis odius Movimento*Habitat - c -0,1222 0,1932
Historis odius Movimento*Habitat (Distância) 0,0996 0,7144
Hermeuptychia hermes Movimento*Distância -0,3990 0,0001
Hermeuptychia hermes Movimento*Habitat - s -0,0907 0,2071
Hermeuptychia hermes Movimento*Habitat - c -0,0965 0,1975
Hermeuptychia hermes Movimento*Habitat (Distância) 0,1370 0,8892
Colobura dirce Movimento*Distância -0,4190 0,0001
Colobura dirce Movimento*Habitat - s -0,2589 0,0070
Colobura dirce Movimento*Habitat - c -0,2497 0,0092
Colobura dirce Movimento*Habitat (Distância) -0,0451 0,3786
Hamadryas februa Movimento*Distância -0,3540 0,0001
Hamadryas februa Movimento*Habitat - s -0,2218 0,0048
Hamadryas februa Movimento*Habitat - c -0,2122 0,0087
Hamadryas februa Movimento*Habitat (Distância) -0,0384 0,3681
Callicore pygas Movimento*Distância -0,2136 0,0208
Callicore pygas Movimento*Habitat - s -0,0756 0,2418
Callicore pygas Movimento*Habitat - c -0,0673 0,2823
Callicore pygas Movimento*Habitat (Distância) 0,0501 0,6929
Morpho helenor Movimento*Distância -0,3576 0,0001
Morpho helenor Movimento*Habitat - s -0,2529 0,0020
Morpho helenor Movimento*Habitat - c -0,2402 0,0056
Morpho helenor Movimento*Habitat (Distância) -0,0712 0,2954
Prepona laertes Movimento*Distância -0,4159 0,0001
Prepona laertes Movimento*Habitat - s -0,1938 0,0332
Prepona laertes Movimento*Habitat - c -0,1739 0,0426
Prepona laertes Movimento*Habitat (Distância) 0,0501 0,6646
7. Discussão
As diferentes estimativas de movimento dentro e entre unidades de habitat
indicam que as espécies percebem e reagem de diferentes formas às feições da paisagem
estudada, confirmando-se a importância da abordagem funcional da conectividade.
40
Como esperado, o grau de conectividade da paisagem variou dependendo da
espécie (ou grupo de espécies) em questão e dos pares de movimento. De forma geral,
pode-se extrair dois principais padrões de movimento e conectividade: i) algumas
espécies parecem perceber a paisagem mais conectada e sem grandes mudanças
estruturais, enquanto que para outras, ii) a paisagem parece restringir seu livre
deslocamento, já que exibiram padrões de comportamento de residência e troca entre
unidades mais limitados.
A paisagem estudada parece virtualmente indistinta para Hermeuptychia hermes,
Prepona laertes e Opsiphanes invirae, as quais se mostraram generalistas em
movimento, muito embora o maior número de recapturas tenha sido nas monoculturas.
O comportamento destas espécies sugere que a paisagem arbórea exerce pouco efeito
sobre elas, e a mesma parece ser vista como um continuum de condições e recursos,
sendo parte de seus habitats funcionais (Dennis et al. 2006). No outro extremo, temos
Historis odius, Morpho helenor, Callicore pygas, Taygetis laches e Colobura dirce, que
apresentaram movimentos, tanto inter- quanto intra-habitat, mais restritos. Para H. odius
a mata é uma barreira, e o movimento se dá nas áreas mais abertas e simplificadas. Para
as outras espécies, as unidades de coqueiro, principalmente, e acácia são matrizes
efetivas, que funcionam como um filtro que impede seus movimentos, com destaque
para o movimento bastante restrito de M. helenor; o que a sugere como indicadora de
ambientes de mata. Estas espécies parecem perceber principalmente que as bordas que
envolvem o coqueiral são contrastantes. Comportamento semelhante foi observado para
besouros (Tenebrionidae e Carabidae) que se movimentaram menos entre manchas
quando havia alto contraste entre estas e a matriz circundante (Collinge e Palmer 2002).
As diferenças entre os dois grupos encontrados neste trabalho também foram registradas
para outras duas espécies de borboletas, numa paisagem de pradarias imersas em
diferentes tipos de florestas artificiais. As matrizes foram bastante permeáveis ao
movimento de Speyeria cybele, enquanto que Phyciodes tharos praticamente não se
aventurou nelas (Stasek et al. 2008).
O grau de contraste entre as unidades de habitat parece explicar as diferentes
taxas de troca entre elas. Por exemplo, observou-se predominância de movimentos
mata-acácia em detrimento do movimento coqueiral-mata e o primeiro eixo do NMDS,
que engloba principalmente cobertura vegetal arbórea, indica justamente maior
semelhança entre a acácia e mata, do que entre esta última e o coqueiral. Ainda, os
testes de Mantel ressaltam que as diferenças estruturais entre os habitats explicam o
41
movimento da maioria das espécies. Isto apóia a evidência que maior similaridade
estrutural entre matriz e mancha aumenta a importância da matriz na conectividade
funcional (Baum et al 2004; Haynes e Cronin 2006; Anderson et al. 2007; Arellano et
al. 2008; Prevedello e Vieira 2010). Esse argumento serve tanto para entender o
movimento de espécies como M. helenor e C. pygas, que transitam entre mata e acácia,
como para o de H. odius, comum no coqueiral e praticamente sem movimento entre
coqueiro e mata.
Em termos de hospitalidade da matriz, a acácia parece ser um habitat
intermediário entre a mata e o coqueiral, visto que ela é rota de movimento tanto de
espécies que parecem indicadoras de áreas abertas, e presentes no coqueiral, como de
áreas florestadas, presentes principalmente na mata. Além disso, o compartilhamento de
espécies entre pares de habitat reforçam essa relação, com número semelhante de
espécies compartilhadas entre acácia e coqueiro, e acácia e mata. Tal matriz parece ser
vista pelos organismos como “amigável”, leve e permeável ao movimento. Isso parece
Outros estudos também sugerem que plantações no mesmo estilo da acácia (hedgerows)
podem ser acessadas como via de movimento por borboletas, pássaros e pequenos
mamíferos (Haddad et al. 2003), e escarabeídeos (Arellano et al. 2008). Ainda,
constatações em campo durante o presente estudo indicam que a acácia libera seiva que
pode exercer atração sobre as frugívoras e, assim, suplementar recursos para as mesmas
na paisagem. A seiva da Acacia mangium, em especial, apresenta em sua composição
alto teor de galactose, açúcar monossacarídeo de função energética (Anderson 1978).
As trocas entre os habitats, mesmo ocorrendo em menores proporções que as
residências (padrão também encontrado por Marín et al. 2009), indicam que unidades
podem exercer diferentes funções na paisagem. Sabe-se que a distribuição de insetos é
principalmente determinada por diferenças na disponibilidade de recursos para adultos e
larvas, no grau de qualidade dos habitats de entorno e nos fatores que afetam o
microclima, tais como níveis de radiação solar e sombreamento (Grundel e Pavlovic
2007). Dessa forma, quanto mais uma unidade espacial qualquer for parecida com um
ambiente nativo, mais chances ela terá de exercer alguma função para as espécies. Esse
parece ser o caso da relação encontrada entre as espécies de mata ou coqueiral para com
a acácia.
Apesar de a distância ser um fator importante no estudo, conforme detectado nos
testes de Mantel e isto inflar as taxas de captura intra-habitat, a distribuição de capturas,
tanto dentro quanto entre unidades de habitat, é razoavelmente homogênea, conforme
42
inspeção visual da Figura 12. Além disso, a estrutura dos habitats também afetou o
movimento para a maioria das espécies. Estes fatores reduzem a probabilidade da coleta
de dados ter sido um artefato exclusivo da distância e apóia a conclusão que os padrões
de movimentos refletem a biologia das espécies estudadas. Ainda, a alta taxa de
recaptura do trabalho (>50%) reflete o esforço amostral, produto da menor escala
espacial e da maior escala temporal de coleta. Estudos semelhantes, mas em escalas
mais amplas, obtiveram sucesso entre 7 e 15% (Marin et al 2009, Marini-Filho e
Martins 2010).
Muitos estudos demonstram que o tipo de matriz importa (Fischer et al. 2005;
Schtickzelle et al. 2007; Kuefler et al. 2010), mas poucos comparam a resposta de uma
guilda simultaneamente (Prevedello e Vieira 2010). Os diferentes padrões de
comportamento, mesmo entre espécies aparentadas, encontrados neste estudo apóiam a
afirmação de que a estimativa de conectividade deveria ser centrada em espécies. As
características da paisagem podem atuar em conjunto com a percepção dos organismos,
para assim gerar padrões de comportamento. Como as “escalas” de percepção variam de
acordo com o organismo em questão (de como ele reconhece pistas visuais ou olfatórias
ou se expressa algum comportamento exploratório nas bordas), as reações podem variar
consideravelmente (Dover e Fry 2001; Schtickzelle et al. 2007). Turlure et al. (2011)
também encontraram que, mesmo para duas espécies de borboletas relacionadas,
Boloria aquilonaris e Boloria eunomia, a capacidade de orientação, comportamento
exploratório e velocidade de voo em respostas às bordas foram diferentes, inclusive com
variação intraespecífica.
Este estudo traz uma perspectiva diferente para a conectividade. Enquanto que a
maioria dos citados analisa os efeitos da matriz interveniente sobre a dispersão entre
manchas de mesmo habitat, o presente procura entender estes efeitos em três diferentes
habitats. Ainda, ao se basear nos movimentos inter- e intra-habitat para estimar
conectividade, o estudo está de acordo com o proposto por Tischendorf e Fahrig (2000),
que criticam que estimativas de conectividade que levam em consideração somente a
quantidade de trocas acabam levando a conclusões errôneas. Por exemplo, a de que a
fragmentação aumenta a conectividade de paisagem, já que em uma paisagem mais
recortada haverá mais trocas do que em um habitat contínuo onde a conectividade seria
nula.
Embora nada substitua os habitats naturais, a inclusão de matrizes permeáveis ao
movimento de espécies de mata pode ser um dos objetivos mais importantes do manejo
43
das paisagens antropogênicas. Matrizes com espécies de grande porte, como a acácia e o
eucalipto, ou principalmente que incluam consórcios que amenizem condições físicas e
aumentem a similaridade com habitats nativos, podem se comportar como corredores,
facilitar o movimento de animais na paisagem, e prover habitat para algumas espécies
dependentes de floresta, reduzindo assim as chances de desaparecimento de espécies em
manchas isoladas.
8. Referências
Anderson, D. M. W. 1978. Chemotaxonomic aspects of the chemistry of acacia gum
exudates. Kew Bull, 32: 529-536;
Anderson, J.; Rowcliffe, J. M.; Cowlishaw, G. 2007. Does the matrix matter? A forest
primate in a complex agricultural landscape. Biological Conservation, 135: 212-
222;
Arellano, L.; Léon-Cortés, J.; Ovaskainen, O. 2008. Patterns of abundance and
movement in relation to landscape structure: a study of a common scarab (Canthon
cyanellus cyanellus) in Southern Mexico. Landscape Ecol, 23: 69-78;
Baguette, M. Van Dyck, H. 2007. Landscape connectivity and animal behavior:
functional grain as a key determinant for dispersal. Landscape Ecology, 22: 1117-
1129;
Baum, K. A.; Haynes, K. J.; Dillemuth, F. R.; Cronin, J. T. 2004. The matrix enhances
the effectiveness os corridors and stepping stones. Ecology, 85: 2671-2676;
Barbosa, J. E. D. 2009. Dinâmica espaço-temporal em uma guilda de borboletas
frugívoras no limite norte da Floresta Atlântica nordestina. 37f. Dissertação de
Mestrado (Biologia), UFRN;
Berggren, A.; Birath, B; Kindvall, O. 2002. Effect of corridors and habitat edges on
dispersal behavior, movement rates, and movement angles in roesel's bush-cricket
(Metrioptera roeseli). Conservation Biology, 16: 1562-1569;
Bowler, D. E.; Benton, T. G. 2005. Causes and consequences of animal dispersal
strategies: relating individual behaviour to spatial dynamics. Biol. Rev., 80: 205–225;
Brown Jr., K. S.; Freitas, A. V. L. 2000. Atlantic forest butterflies: indicators for
landscape conservation. Biotropica, 32: 934-956;
Butchart, S. H. M.; Walpole, M.; Collen, B.; Van Strien, A.; Scharlemann, J. P. W.;
Almond, R. E. A.; Baillie, J. E. M.; Bomhard, B.; Brown, C.; Bruno, J.; Carpenter,
K. E.; Carr, G. M.; Chanson, J.; Chenery, A. M.; Csirke, J.; Davidson, N. C.;
Dentener, F.; Foster, M.; Galli, A.; Galloway, J. N.; Genovesi, P.; Gregory, R. D.;
Hockings, M.; Kapos, V.; Lamarque, J-F; Leverington, F.; Loh, J.; McGeoch, M. A.;
McRae, L.; Minasyan, A.; Hernández Morcillo, M.; Oldfield, T. E. E.; Pauly, D.;
44
Quader, S.; Revenga, C.; Sauer, J. R.; Skolnik, B.; Spear, D.; Stanwell-Smith, D.;
Stuart, S. N.; Symes, A.; Tierney, M.; Tyrrell, T. D.; Vié, J-C; Watson, R.
2010. Global biodiversity: indicators of recent declines. Science, 328: 1164-1168;
Campalini, M.; Prochnow, M. (eds.). 2006. Mata Atlântica: uma rede pela floresta.
Brasília: RMA. 332p;
Cestaro, L. A. 2002. Fragmentos de Florestas Atlânticas no Rio Grande do Norte:
relações estruturais, florísticas e fitogeográficas. 146f. Tese de Doutorado (Ecologia),
UFSCar;
Chardon, J. P.; Adriaensen, F; Matthysen, E. 2003. Incorporating landscape elements
into a connectivity measure: a case study for the speckled wood butterfly (Pararge
aegeria L.). Landsc. Ecol.,18:561-573;
Collinge, S. K.; Palmer, T. M. 2002. The influences of patch shape and boundary
contrast on insect response to fragmentation in California grasslands. Landscape
Ecology, 17: 647-656;
Conradt, L.; Zollner, P. A.; Roper, T. J.; Frank, K.; Thomas, C. D. 2003. Foray search:
an effective systematic dispersal strategy in fragmented landscapes. Am Nat., 161:
905-15;
Conradt, L.; Roper, T. J. 2006. Nonrandom movement behavior at habitat boundaries In
two butterfly species: implications for dispersal. Ecology, 87: 125-132;
Debinski, D. M.; Ray, C.; Saveraid, E. H. 2001. Species diversity and the scale of the
landscape mosaic: do scales of movement and patch size affect diversity? Biological
Conservation, 98: 179-190;
D'Eon, R. G., S. M. Glenn, I. Parfitt, and M.-J. Fortin. 2002. Landscape connectivity as
a function of scale and organism vagility in a real forested landscape. Conservation
Ecology, 6: 10;
DeFries, R.; Foley, J.; Asner GP. 2004. Land use choices: balancing human needs and
ecosystem function. Frontiers in Ecology and the Environment, 2: 249–257;
Dennis, R. L. H.; Hardy, P. B. 2007. Support for mending the matrix: resource seeking
by butterflies in apparent non-resource zones. Journal of Insect Conservation,
11: 157-168;
Dennis, R. L. H.; Shreeve, T. G.; Van Dyck, H. 2006. Habitats and resources: the need
for a resource-based definition to conserve butterflies. Biodiv. Conserv,. 15:1943-
1966;
DeVries P. J. 1987. The butterflies of Costa Rica and their natural history. I:
Papilionidae, Pieridae and Nymphalidae. Princeton, New Jersey: Princeton
University Press;
DeVries, P. J., Murray, D.; Lande, R. 1997. Species diversity in vertical, horizontal, and
temporal dimensions of a fruit-feeding butterfly community in an Ecuadorian
rainforest. Biological Journal of the Linnean Society, 62: 343–364;
45
DeVries, P. J.; T. R. Walla. 2001. Species diversity and community structure in
neotropical fruit-feeding butterflies. Biological Journal of the Linnean Society, 74: 1-
15;
Diekötter, T.; Haynes, K. J.; Mazeffa, D.; Crist, T. O.; 2007. Direct and indirect effects
of habitat area and matrix composition on species interactions among flower-visiting
insects. Oikos, 119: 1588-1598;
Dover, J. W.; Fry, G. L. A. 2001. Experimental simulation of some visual and physical
components of a hedge and the effects on butterfly behavior in an agricultural
landscape. Entomologia Experimentalist et Applicata, 100: 221-233;
Enfjäll, K.; Leimar, O. 2009. The evolution of dispersal – the importance of information
about population density and habitat characteristics. Oikos, 118: 291-299;
Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on Biodiversity. Rev. Ecol. Evol. Syst.,
34:487-515.
Farias, F. H. C. 2009. Caracterização biológica e zoneamento do Parque Estadual do
Jiqui – RN/Brasil: subsídios ao Plano de Manejo. 49f. Dissertação de Mestrado
(Biologia da Conservação), Universidade de Lisboa;
Fischer, J.; Lindenmayer, D. B.; Fazey, I. 2004. Appreciating Ecological Complexity:
Habitat Contours as a Conceptual Landscape Model. Conservation Biology, 18:
1245-1253;
Fischer, J.; Fazey, I.; Briese, R.; Lindenmayer, D. B. 2005. Making the matrix matter:
challenges in Australian grazing landscapes. Biodiversity and Conservation, 14: 561-
578;
Foley, J. A.; DeFries, R.; Asner, G. P., Barford, C.; Bonan, G.; Carpenter, S. R.;
Chapin, F. S.; Coe , M. T.; Daily, G. C.; Gibbs, H. K.; Helkowski, J. H.; Holloway,
T.; Howard, E. A.; Kucharik, C. J.; Monfreda, C; Patz, J. A.; Prentice, I. C.;
Ramankutty, N.; Snyder, P. K. 2005. Global Consequences of Land Use. Science,
309: 570-574;
Forero-Medina, G.; Vieira, M. V. 2007. Conectividade funcional e a importância da
interação organismo-paisagem. Oecol. Bras., 11: 493-502;
Fric, Z.; Hula, V.; Klimova, M.; Zimmermann, K.; Konvicka, M. 2009. Dispersal of
four fritillary butterflies within identical landscape. Ecol. Res., 25: 543-552;
Goodwin, B. J. 2003. Is landscape connectivity a dependent or independent variable?
Landscape Ecology, 18: 687-699;
Gregory, P. J. 2010. Global Challenges: land use for food and energy – 2020 and
beyond. Advances in Animal Biosciences, 1: 362-362;
Grundel, R.; Pavlovic, N. B. 2007. Resource availability, matrix quality, microclimate,
and spatial pattern as predictors of patch use by the Karner blue butterfly. Biological
Conservation 135: 135-144;
Haddad, N. M.; Bowne, D. R.; Cunningham, A.; Danielson, B. J.; Levey, D. J., Sargent,
S.; Spira, T. 2003. Corridor use by diverse taxa. Ecology, 84: 609-615;
46
Haila, Y. 2002. A conceptual genealogy of fragmentation research: from island
biogeography to landscape ecology. Ecological Applications, 12: 321-334;
Hammer, Ø.; Harper, D. A. T.; Ryan, P. D. 2001. PAST: Paleontological Statistics
software package for education and data analysis. Paleontologia Electronica, 4 (1): 9;
Haynes, K. J.; Cronin, J. T. 2006. Interpatch movement and edge effects: the role of
behavioral responses to the landscape matrix. Oikos, 113: 43–54;
Johnson, A. R.; Wiens, J. A.; Milne, B. T.; Crist, T. O. 1992. Animal movements and
population dynamics in heterogeneous landscapes. Landscape Ecology, 7: 63-75;
Kindlmann, P.; Burel, F. 2008. Connectivity measures: a review. Landscape Ecology,
23:879–890
Kuefler, D.; Haddad, N. M. 2006. Local versus landscape determinants of butterfly
movement behaviors. Ecography, 29: 549-560;
Kuefler, D.; Hudgens, B.; Haddad, N. M.; Morris, W. F.; Thurgate, N. 2010. The
conflicting role of matrix habitats as conduits and barriers for dispersal. Ecology, 91:
944–950;
Mantel, N. 1967. The detection of disease clustering and a generalized regression
approach. Cancer Research, 27: 209–220;
Mantel, N., and R. S. Valand. 1970. A technique of nonparametric multivariate analysis.
Biometrics, 26: 547-558;
Marín, L.; Léon-Cortés, J. L.; Stefanescu, C. 2009. The effect of an agro-pasture
landscape on diversity and migration patterns of frugivorous butterflies in Chiapas,
Mexico. Biodiversity and Conservation, 18: 919-934;
Marini-Filho, O. J.; Martins, R. P. 2010. Nymphalid butterfly dispersal among forest
fragments at Serra da Canastra National Park, Brazil. J Insect Conserv, 14: 401-411;
Myers, N.; Mittermeier, R. A.; Mittermeier, C. G.; Fonseca, G. A. B.; Kent, J. 2000.
Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853–858;
Ouin, A.; Aviron, S.; Dover, J.; Bure F. 2004. Complementation/supplementation of
resources for butterflies in agricultural landscapes. Agriculture, Ecosystems and
Environment, 103: 473–479;
Ovaskainen, O. 2004. Habitat-specific movement parameters estimated using mark-
recapture data and a diffusion model. Ecology, 85: 242-257;
Pe’er, G.; Heinz, S. K.; Frank, K. 2006. Connectivity in heterogeneous landscapes:
analyzing the effect of topography. Landscape Ecology, 21: 47-61;
Perfecto, I.; Vandermeer, J. 2002. Quality of agroecological matrix in a tropical
montane landscape: ants in coffee plantations in Southern Mexico. Conservation
Biology, 16: 174-182;
Pickett, S. T. A.; Cadenasso, M. L. 1995. Landscape Ecology: Spatial heterogeneity in
ecological Systems. Science, 269: 331-334;
47
Prevedello, J. A.; Vieira, M. V. 2010. Does the type of matrix matter? A quantitative
review of the evidence. Biodiversity and Conservation, 19: 1205-1223;
R Development Core Team. 2011. R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-
900051-07-0, URL http://www.R-project.org/;
Ricketts, T. H. 2001. The matrix matters: effective isolation in fragmented landscapes.
The American Naturalist, 158: 87-99;
Ricketts, T. H.; Gretchen, C. D.; Ehrlich, P. R. 2002. Does butterfly diversity predict
moth diversity? Testing a popular indicator taxon at local scales. Biol. Conserv., 103:
361-370;
Rosenberg, M. S.; Corey, D. A. 2011. PASSAGE: Pattern analysis, Spatial Statistics,
And Geographical Exegesis. Methods in Ecology and Evolution, 2: 229-232;
Ross, J. A.; Matter, S. F.;Roland, J. 2005. Edge avoidance and movement of the
butterfly Parnassius smintheus in matrix and non-matrix habitat. Landscape Ecol.,
20: 127-135;
Sala, O. E. 2000. Global biodiversity scenarios for the year 2100. Science, 287: 1770-
1774;
Schtickzelle, N.; Augustin, J.; Van Dyck, H.; Baguette, M. 2007. Quantitative analysis
of changes in movement behaviour within and outside habitat in a specialist
butterfly. BMC Evolutionary Biology, 7: 1471-2148;
Schulze, C. H.; Waltert, M.; Kessler, P. J. A.; Pitopang, R.; Veddeler, D., Mühlenberg,
M.; Gradstein, S. R.; Leuschner, C.; Steffan-Dewenter, Ingolf; Tscharntke, T. 2004.
Biodiversity indicator groups of tropical land-use systems: comparing plants, birds,
and insects. Ecol. Applic., 14: 1321-1333;
Stasek, D. J.; Bean, D. J.; Crist, T. O. 2008. Butterfly abundance and movements among
prairie patches: the roles of habitat quality, edge, and forest matrix permeability.
Environ. Entomol., 37: 897-906;
Taylor, P. D.; Fahrig, L.; Henein, K.; Merriam, G. 1993. Connectivity is a vital element
of landscape structure. Oikos, 68: 571-573;
Terborgh, J. 1992. Maintenance of diversity in tropical forests. Biotropica, 24: 283-292.
Tischendorf, L.; Fahrig, L. 2000. On the usage and measurement of landscape
connectivity. Oikos, 90: 7-19;
Turlure, C.; Baguette, M.; Stevens, V. M.; Maes, D. 2011. Species- and sex-specific
adjustments of movement behavior to landscape heterogeneity in butterflies. Behav.
Ecol. 22: 967-975;
Uehara-Prado, M.; Freitas, A. V. L.; Francini, R. B.; Brown Jr., K. S. 2004. Guia de
borboletas frugívoras da reserva estadual do Morro Grande e região de Caucaia do
Alto, Cotia (São Paulo). Biota Neotropica, 4: 1-25. BN00504012004;
Wass, J. Systat 12. 2008. Scientific Computing 25 (6): 25-27.