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INSTITUTO BIOLÓGICO
PÓS-GRADUAÇÃO
BIOECOLOGIA DE FORMIGAS LAVA-PÉS DO GRUPO DE ESPÉCIES Solenopsis saevissima (HYMENOPTERA:
FORMICIDAE)
FRANCESLI ADRIANA GUSMÃO
Dissertação apresentada ao Instituto Biológico, da Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios, para obtenção do título de Mestre em Sanidade, Segurança Alimentar e Ambiental no Agronegócio.
Área de Concentração: Sanidade Vegetal, Segurança Alimentar e o Ambiente.Orientadora: Dra. Ana Eugênia de Carvalho Campos
São Paulo
2010
Livros Grátis
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DADOS DE CATALOGAÇÃO NA PUBLICAÇÃO (CIP)Núcleo de Informação e Documentação - Biblioteca
Instituto BiológicoSecretaria da Agricultura e Abastecimento do Estado de São Paulo
Gusmão, Francesli AdrianaBioecologia de formigas lava-pés do grupo de espécies Solenopsis saevissima(HYMENOPTERA: FORMICIDAE) / Francesli Adriana Gusmão. -- São Paulo, 2010.
Dissertação (Mestrado) Instituto Biológico (São Paulo). Programa de Pós-Graduação.Área de concentração: Sanidade Vegetal, Segurança Alimentar e o Ambiente.Linha de pesquisa: Pragas sinantrópicas.Orientador: Ana Eugênia de Carvalho CamposVersão do título para o inglês: Bioecology of fire-ants of Solenopsis saevissimaspecies-group (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)
1. Formigas lava-pés, Biologia 2. Formigas lava-pés, Identificação 3. Formigas lava-pés, Poliginia 4. Formigas lava-pés, Polidomia 5. Formigas lava-pés, Desenvolvimento 6. Solenopsis saevissima I. Campos, Ana Eugênia de Carvalho II. Instituto Biológico (São Paulo). Programa de Pós-Graduação III. Título
IB/Bibl. /2010/007
SECRETARIA DE AGRICULTURA E ABASTECIMENTOAG�NCIA PAULISTA DE TECNOLOGIA DOS AGRONEG�CIOS
INSTITUTO BIOLÓGICOPós-Graduação
Av. Cons. Rodrigues Alves 1252CEP 04014-002 - S�o Paulo – SP
FOLHA DE APROVAÇÃO
Nome do candidato: Francesli Adriana Gusmão
Título: BIOECOLOGIA DE FORMIGAS LAVA-PÉS DO GRUPO DE
ESPÉCIES Solenopsis saevissima (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)
Orientadora: Dra. Ana Eugênia de Carvalho Campos
Disserta��o apresentada ao Instituto Biol�gico da Ag�ncia Paulista de Tecnologia dos Agroneg�cios para obten��o do t�tulo de Mestre em Sanidade, Seguran�a Alimentar e Ambiental no Agroneg�cio.
�rea de Concentra��o: Sanidade Vegetal, Seguran�a Alimentar e o Ambiente.
Aprovada em:
Banca Examinadora
Assinatura:
Profa. Dra. : Ana Eug�nia de Carvalho Campos (orientadora)
Institui��o: Instituto Biol�gico
Assinatura:
Prof. Dr. : Odair Correa Bueno
Institui��o: Universidade Estadual Paulista J�lio de Mesquita Filho
Assinatura:
Prof. Dr. : Mario Eidi Sato
Institui��o: Instituto Biol�gico
i
DEDICATÓRIAS
Dedico este trabalho principalmente a meus pais Geraldo e Alice, e ao meu irmão,
Diego, por todo o amor, apoio e incentivo aos estudos. Obrigado por estarem sempre ao
meu lado durante todos esses anos.
Ofereço ao meu noivo André Luiz, por todo carinho, apoio, compreensão e
companheirismo, e que mesmo nos momentos mais difíceis da execução dessa dissertação
sempre esteve ao meu lado.
Especialmente, dedico esse trabalho, a minha orientadora e amiga, Dra. Ana
Eugênia de C. Campos, por todo o ensinamento, paciência e dedicação, me mostrando
sempre o rumo a seguir.
ii
AGRADECIMENTOS
Muitas pessoas me acompanharam desde minha iniciação científica e a todas elas
agradeço muito.
A Neiva, por sua amizade e companheirismo em todos esses anos. Agradeço por
todo ensinamento em taxonomia.
A minha amiga e companheira de laboratório Maria Fernanda, pelo companheirismo,
apoio e ajuda nas saídas de campo.
Ao pesquisador e amigo João Justi Jr., pela força, auxílio e sugestões.
Agradeço aos técnicos, Edvaldo e José A. Ribeiro, pelo auxílio e disposição nas
saídas de campo.
Ao pesquisador Francisco J. Zorzenon, pelas discussões científicas e ensinamentos.
Aos professores e colegas de turma, meus sinceros agradecimentos.
Aos colegas Márcio, Lilian e Larissa, que foram sempre companheiros em todas as
disciplinas, agradeço por toda amizade, apoio e incentivo.
Ao pesquisador Ricardo Harakava pelo auxílio com as análises moleculares.
Ao Helymar Machado, pelas análises estatísticas, meu muito obrigada.
A Unidade Laboratorial de Referência em Pragas Urbanas, que me acolheu durante
esses anos, fornecendo sua estrutura e laboratórios para a realização dessa dissertação.
Ao Instituto Biológico pela oportunidade desse estudo.
Agradeço ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado.
E a todos que de alguma forma contribuíram para a realização e conclusão desse
trabalho.
iii
“Durante os poucos segundos
necess�rios para a leitura desta frase
nascer�o na Terra 40 seres humanos
e, sobretudo, 700 milh�es de
formigas”
Bernard Weber
iv
GUSM�O, F. A. BIOECOLOGIA DE FORMIGAS LAVA-P�S DO GRUPO DE ESP�CIES Solenopsis saevissima (HYMENOPTERA: FORMICIDAE). S�o Paulo. 2010. Disserta��o (mestrado em Sanidade, Seguran�a Alimentar e Ambiental no Agroneg�cio) – Instituto Biol�gico.
RESUMO
As formigas do g�nero Solenopsis tornaram-se um s�rio problema nos Estados
Unidos e em outros locais do planeta, onde suas popula��es atingiram altos n�veis de
densidade, trazendo s�rias conseq��ncias para a fauna nativa e para as pessoas em geral.
Por esse motivo, a biologia e ecologia das formigas lava-p�s t�m sido estudadas
extensivamente naquele pa�s, onde � not�vel na literatura a quantidade de novas
informa��es. No Brasil, entretanto, onde ela � nativa, pouco se sabe sobre esses aspectos
e, diante de infesta��es severas pontuais, os controles e tecnologia preconizados nos
Estados Unidos, nem sempre s�o eficazes. Desta forma, faz-se necess�rio conhecer os
aspectos bioecol�gicos das formigas lava-p�s para que sejam conduzidos projetos de
manejo e controle quando �reas alteradas s�o invadidas. Foram avaliados ninhos dessas
formigas em parques no munic�pio de S�o Paulo, de dezembro de 2008 a agosto de 2009,
para fins de identifica��o das esp�cies, determina��o da ocorr�ncia de poliginia e polidomia,
e manuten��o em laborat�rio para observa��o do desenvolvimento de ovo-adulto. Foram
identificados molecularmente quatro hapl�tipos, dos quais dois foram mais semelhantes �
esp�cie Solenopsis invicta e os outros mais pr�ximos a sequ�ncias de S. saevissima. A
primeira teve uma maior predomin�ncia. Essas esp�cies n�o puderam ser distinguidas pela
an�lise morfol�gica, devido a aus�ncia de caracteres mais adequados. A ocorr�ncia de
ninhos monog�nicos foi mais freq�ente do que de ninhos polig�nicos, tanto em observa��es
de campo (80%) quanto na an�lise molecular (70%). Em nenhuma f�mea alada dissecada
foram encontrados ind�cios de fecunda��o, ou seja, presen�a de espermatoz�ide. No teste
comportamental para determinar a ocorr�ncia de ninhos polid�micos n�o foram observados
comportamentos agressivos entre ninhos pr�ximos, indicando ocorr�ncia de polidomia em
todos os ninhos avaliados. O desenvolvimento ovo-adulto, em laborat�rio, variou de 34 a 61
dias, com uma maior quantidade de cria no per�odo de primavera/ver�o. No per�odo de
outono/inverno n�o houve o desenvolvimento dos ovos em larvas.
Palavras-chave: identifica��o, poliginia, polidomia, desenvolvimento
v
GUSM�O, F. A. BIOECOLOGY OF FIRE-ANTS OF Solenopsis saevissima SPECIES-GROUP. S�o Paulo. 2010. Thesis (master's degree in Health, Safety and Environmental Agribusiness) – Instituto Biol�gico.
ABSTRACT
The ants of the genus Solenopsis are a serious problem in the United States and elsewhere
on the planet, where their populations reached high density levels, leading to serious
consequences for native wildlife and people in general. For this reason, the biology and
ecology of the fire ants have been studied extensively in that country, where it is noted in the
literature a great amount of new information. In Brazil, however, where it is native, little is
known about these aspects and in face of severe infestations, control and technology used in
the United States are not always effective in our country. Thus, it is necessary to better
understand the bio-ecological aspects of the fire ants for projects that are driven on
management and control when altered areas are invaded. We evaluated Solenopsis nests in
parks in the city of Sao Paulo, from December 2008 to August 2009. Data were analyzed for
species identification, the incidence of polygyny and polydomy and maintenance in the
laboratory for observing the development from egg to adult. Throught molecular analysis four
haplotypes were identified, of which two were more similar to the species Solenopsis invicta
and the other more close to sequences of S. saevissima. The first had a higher prevalence.
These species could not be distinguished through morphological analysis, due to the
absence of characters more suited. The occurrence of monogynous nests were more
frequent than in polygynous nests, both in field observations (80%) and molecular analysis
(70%). In none of the dissected winged female it was found evidence of fertilization, i.e,
presence of sperm. In the behavioral test to determine the occurrence of polydomous nests
aggressive behaviors were not observed between nests nearby, indicating the occurrence of
polydomy in all nests studied. The egg-adult development in the laboratory ranged from 34 to
61 days, with a greater amount of their brood in the spring/summer. During the
autumn/winter there wasn’t the development of eggs into larvae.
Keywords: identification, polygyny, polydomy, development
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Matriz de similaridade de sequ�ncias do gene COI de Solenopsis spp. dos quatro hapl�tipos encontrados com sequ�ncias depositadas no GenBank. N�vel de similaridade entre as amostras (1,000 = 100%).........................................................................................29
Tabela 2 – Frequ�ncia de hapl�tipos e resultados do teste exato de Fisher para compara��o dos hapl�tipos de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima entre os parques na cidade de S�o Paulo. P<0.001..........................................................................................31
Tabela 3 – Ocorr�ncia de col�nias pol�ginicas por parque de acordo com observa��es de campo, no per�odo de fevereiro a julho de 2009....................................................................34
Tabela 4 – Ocorr�ncia de col�nias pol�ginicas por parque de acordo com as an�lises de sequenciamento do gene Gp-9..............................................................................................37
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Coleta integral de ninho de formiga lava-p�s com aux�lio de uma p�...................22
Figura 2 – Observa��o da terra coletada em busca de rainhas �pteras fisog�stricas e f�meas aladas........................................................................................................................22
Figura 3 – Sistema reprodutor de f�mea alada dissecada.....................................................23
Figura 4 – Eletroforese em gel de agarose 1,5% do produto da amplifica��o do gene Gp-9..............................................................................................................................................24
Figura 5 – Arenas de forrageamento para intera��o de formigas lava-p�s de ninhos pr�ximos frente a uma fonte de alimento...............................................................................25
Figura 6 – Col�nia de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima acondicionada em bandeja pl�stica................................................................................................................26
Figura 7 – Representatividade dos hapl�tipos de esp�cies do grupo Solenopsis saevissimaencontrados na popula��o estudada......................................................................................29
Figura 8 – �rvore filogen�tica apresentando a rela��o dos hapl�tipos do gene COI do grupo de esp�cies de Solenopsis saevissima obtidos no presente estudo (setas) com sequ�ncias depositadas no GenBank.......................................................................................................30
Figura 9 – Distribui��o dos hapl�tipos de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima por parque avaliado na cidade de S�o Paulo.....................................................31
Figura 10 – Distribui��o das duas formas de organiza��o social (poliginia e monoginia) de acordo com o hapl�tipo de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima por meio de observa��es de campo......................................................................................................34
Figura 11 – Distibui��o dos hapl�tipos de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima, nas duas formas de organiza��es sociais (polig�nica e monog�nica) de acordo com observa��es de campo...................................................................................................35
Figura 12 – Eletroferograma de segmento do gene Gp9 mostrando polimorfismo no c�don 139 (GTC = valina, alelo B; ATC = isoleucina, alelo b)..........................................................36
Figura 13 – Distribui��o das duas formas de organiza��o social (poliginia e monoginia) de acordo com o hapl�tipo de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima por meio da an�lise do gene Gp-9........................................................................................................36
Figura 14 – Distibui��o dos hapl�tipos de formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima, nas duas formas de organiza��es sociais (polig�nica e monog�nica) de acordo com a an�lise do gene Gp-9...................................................................................................37
viii
Figura 15 – Porcentagem de ocorr�ncia dos comportamentos observados entre formigas do grupo de esp�cies Solenopsis saevissima de ninhos pr�ximos (A x B) e destes com o controle (A/B x Controle)........................................................................................................39
Figura 16 – Mediana da quantidade de crias de formigas do grupo de esp�cies Solenopsissaevissima nos per�odos de primavera/ver�o (outubro/2008 a mar�o/2009) e de outono/inverno (abril a setembro/ 2009).................................................................................40
ix
SUMÁRIO
DEDICATÓRIA ....................................................................................................................... i
AGRADECIMENTOS..............................................................................................................ii
EPÍGRAFE ............................................................................................................................iii
RESUMO...............................................................................................................................iv
ABSTRACT ........................................................................................................................... v
LISTA DE TABELAS..............................................................................................................vi
LISTA DEFIGURAS..............................................................................................................vii
1. INTRODUÇÃO.................................................................................................................. 1
2. OBJETIVOS...................................................................................................................... 4
3. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA.............................................................................................. 5
3.1. Grupo de espécies Solenopsis saevissima ..................................................................... 5
3.1.1.Identificação das espécies do grupo S. saevissima ...................................................... 6
3.1.2.Características morfológicas......................................................................................... 7
3.2. Distribuição geográfica.................................................................................................... 7
3.3. Estrutura dos ninhos ....................................................................................................... 8
3.4. Hábito Alimentar ............................................................................................................. 9
3.5. Aspectos reprodutivos..................................................................................................... 9
3.5. Aspectos reprodutivos..................................................................................................... 9
3.5.1. Aspectos da morfologia interna do aparelho reprodutor feminino............................... 11
3.6. Organização social ....................................................................................................... 11
3.7. Estrutura colonial .......................................................................................................... 13
3.8. Fases de desenvolvimento............................................................................................ 13
3.9. Importância econômica................................................................................................. 14
3.10. Veneno ....................................................................................................................... 15
4. MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................ 17
4.1. Área experimental......................................................................................................... 17
4.2. Identificação.................................................................................................................. 17
4.2.1.Extração de DNA........................................................................................................ 18
4.2.2.Reação de polimerização em cadeia (PCR) ............................................................... 18
4.2.3.Purificação do produto amplificado ............................................................................. 19
4.2.4.Sequenciamento......................................................................................................... 20
4.3. Poliginia ........................................................................................................................ 21
4.4. Polidomia ...................................................................................................................... 24
4.5. Desenvolvimento de ovo a adulto ................................................................................. 25
x
4.6. Análise estatística ......................................................................................................... 27
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO....................................................................................... 28
5.1. Área experimental......................................................................................................... 28
5.2. Identificação.................................................................................................................. 28
5.3. Poliginia ........................................................................................................................ 33
5.4. Polidomia ...................................................................................................................... 38
5.5. Desenvolvimento de ovo a adulto ................................................................................. 39
6. CONCLUSÕES ............................................................................................................... 42
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................ 43
ANEXOS.............................................................................................................................. 52
1
1. INTRODUÇÃO
As formigas são insetos pertencentes à ordem Hymenoptera e estão reunidas dentro
da família Formicidae. São consideradas insetos eussociais por apresentarem sobreposição
de gerações, cuidado com a prole e divisão em castas, com diferentes funções na colônia,
sendo representadas pelos reprodutores (machos e fêmeas) e operárias estéreis
(HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; CAMPOS-FARINHA et al., 1997; BUENO; CAMPOS-
FARINHA, 1999; CAETANO et al., 2002).
Devido a sua alta capacidade adaptativa ocorrem, praticamente, em todos os
ambientes terrestres, exceto nos pólos (BUENO; CAMPOS-FARINHA, 1999).
São animais importantes nos aspectos ecológicos, devido à sua enorme diversidade,
mas também podem causar prejuízos econômicos à atividade humana (CAMPOS, 2004).
Como qualquer ambiente natural, os ambientes artificiais podem ser colonizados e
explorados por várias espécies de formigas. Assim, algumas delas são encontradas
associadas ao homem, tais como, em residências, hospitais, estabelecimentos comerciais,
fábricas de alimento, biotérios, zoológicos e muitos outros lugares. Dentro das residências a
presença de formigas é constante, causando incômodo principalmente com seu
aparecimento em cozinhas, banheiros e despensas de alimentos (EICHLER, 1962; 1978).
Estima-se que existam entre 15.000 e 18.000 espécies de formigas em todo o
mundo, das quais, 12.565 já foram descritas (AGOSTI; JOHNSON, 2010). No Brasil,
ocorrem cerca de 2.000 espécies descritas, sendo que destas algumas dezenas são
consideradas pragas (CAMPOS-FARINHA et al., 1997).
Muitas espécies de formigas exóticas e nativas se tornaram pragas quando, de
alguma maneira, escaparam de seus inimigos naturais e interagiram com o homem
(MOONEY; DRAKE, 1986; PORTER; SAVIGNANO, 1990; HUMAN; GORDON, 1996).
Passera (1994) considerou que o comportamento agressivo das formigas,
particularmente com relação às outras espécies, é um importante determinante para o
sucesso na invasão de ambientes. Por exemplo, a grande habilidade de dispersão, onívoria,
eussocialidade e operárias estéreis são componentes importantes ligados ao sucesso na
colonização e estabelecimento das colônias. Hölldobler e Wilson (1977; 1990), Holway e
Suarez (1999) e Human e Gordon (1999) também ressaltaram que não se deve ignorar os
atributos que as espécies invasoras possuem na competição interespecífica para a sua
propagação e consequente estabelecimento.
Várias hipóteses foram formuladas para tentar explicar o avanço e a abundância
desproporcional das formigas invasoras. Primeiro, assim como outras espécies introduzidas,
2
as formigas invasoras est�o livres dos predadores e de inimigos naturais e, como
consequ�ncia, conseguem um grande crescimento no tamanho da col�nia e um aumento da
densidade populacional (BUREN, 1983; PORTER et al., 1997). Segundo, por serem
unicoloniais (formam supercol�nias com diversos ninhos interligados, onde h� uma aus�ncia
total de agressividade intraespec�fica), elas evitam o custo de competir com indiv�duos da
mesma esp�cie, fazendo com que a energia que seria gasta nesse processo seja investida
em outras fun��es como uma maior efici�ncia na explora��o dos recursos, uma melhor
competi��o com outras esp�cies e produ��o de novas oper�rias (HOLLD�BLER; WILSON,
1977; MACOM; PORTER, 1996; HOLWAY et al., 1998; HOLWAY et al., 2002). A baixa
territorialidade e a forma��o de supercol�nias permitem que essas esp�cies monopolizem
os recursos e desloquem os competidores (MACOM; PORTER, 1996). Terceiro, as formigas
invasoras podem consumir recursos, tais como, plantas e secre��es de insetos sugadores,
que as formigas nativas deixam de explorar ou s�o menos eficientes quando comparadas
com as primeiras (TOBIN, 1994; DAVIDISON, 1997). E esse acesso ao alimento rico em
carboidratos possibilita �s formigas invasoras o combust�vel necess�rio para as oper�rias,
dando a possibilidade de manuten��o de grande din�mica de densidade
(formiga/�rea/tempo), a defesa de territ�rios absolutos e a monopoliza��o de recursos
(DAVIDISON, 1997; 1998).
Dentre as formigas invasoras est�o as que pertencem ao g�nero Solenopsis, que
inclui as formigas lava-p�s ou “fire-ants”, como s�o conhecidas na Am�rica do Norte. Elas
possuem ampla distribui��o no territ�rio brasileiro, inclusive nas �reas urbanas. Tornaram-
se um problema particular no sul dos Estados Unidos, onde foram introduzidas, devido a sua
capacidade em desalojar outras esp�cies e dominar diferentes tipos de habitats,
principalmente aqueles afetados pelo homem (VINSON, 1986).
As popula��es de S. invicta atingiram altos n�veis de densidade no sul dos Estados
Unidos (PORTER et al., 1992), trazendo s�rias consequ�ncias para a fauna nativa
(PORTER et al., 1988; PORTER; SAVIGNANO, 1990) e para a popula��o em geral
(VINSON; GREENBERG, 1986). Atribui-se esse fen�meno � aus�ncia de inimigos naturais,
encontrados em seu local de origem (JOUVENAZ, 1990). No Brasil, a formiga lava-p�s n�o
tem um impacto econ�mico t�o grande, e sua densidade � baixa quando comparada a
outras esp�cies coexistentes (CAMPOS, 1991; FOWLER, 1988; PORTER et al., 1992), pois
parece que a grande riqueza de esp�cies de formigas e outros insetos regula sua popula��o
(PORTER; SAVIGNANO, 1990).
Devido a esse motivo, a bioecologia das formigas lava-p�s t�m sido extensivamente
estudada nos Estados Unidos (LOFGREN et al., 1975, TSCHINKEL, 1982; WOJCIK, 1983),
onde � not�vel na literatura a quantidade de informa��es sobre essas formigas. Entretanto,
3
pouco se sabe sobre esses aspectos aqui no Brasil e, diante de infestações severas, os
controles e tecnologia preconizados por aquele primeiro país, nem sempre são eficazes.
Desta forma, faz-se necessário ampliar o conhecimento dos aspectos bioecológicos
das formigas lava-pés para que sejam conduzidos projetos de manejo e controle quando
ocorrem invasões por essas formigas.
4
2. OBJETIVOS
Objetivo Geral
Estudar a bioecologia das formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima que
ocorrem em parques e áreas verdes na cidade de São Paulo.
Objetivos Específicos
Identificar em nível específico as formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima
e sua distribuição nas áreas coletadas durante o trabalho;
Verificar a ocorrência de ninhos poligínicos e polidômicos;
Comparar a frequência de poliginia entre os parques avaliados;
Avaliar o desenvolvimento de ovo a adulto em condições de laboratório.
5
3. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
3.1. Grupo de espécies Solenopsis saevissima
Existem aproximadamente 185 esp�cies de formigas no g�nero Solenopsis (PITTS
et al., 2005; TSCHINKEL, 2006), sendo que a maioria delas possui oper�rias pequenas e
monom�rficas, que vivem em pequenas col�nias no interior de ninhos de outras esp�cies,
das quais roubam comida e cria (THOMPSON, 1989) e devido a esses h�bitos s�o
chamadas de “thief ants” (formigas ladras). Tr�s esp�cies s�o parasitas sociais de outras
Solenopsis. Suas rainhas vivem ao lado das rainhas hospedeiras, e suas crias
desenvolvem-se apenas em sexuais, n�o apresentando a casta oper�ria (TRAGER, 1991;
PITTS et al., 2005).
Outras esp�cies diferem bastante das anteriores. Elas possuem oper�rias
polim�rficas, formam grandes col�nias e s�o extremamente agressivas, tanto no
forrageamento quanto na defesa do ninho (PITTS et al., 2005). S�o conhecidas por
formigas-de-fogo, lava-p�s ou “fire-ants”, sendo assim chamadas devido ao ardor e bolhas
ocasionados por suas ferroadas. Elas foram coletivamente designadas como grupo de
esp�cies Solenopsis geminata por Trager (1991), juntamente com duas esp�cies pr�ximas:
S. substituta e S. tridens. Ele dividiu o grupo em quatro complexos, refletindo o grau de
similaridade entre as esp�cies: o complexo saevissima (que inclui S. saevissima, S. invicta e
S. richteri), o complexo virulens, o complexo tridens e o complexo geminata (que inclui todas
as lava-p�s nativas da Am�rica do Norte). Dentro de alguns desses complexos, ele ainda
distinguiu subcomplexos. Em 2005, Pitts e colaboradores propuseram uma nova
classifica��o, e os complexos passaram a chamar grupos de esp�cies.
S. saevissima � um grupo que engloba formigas ecol�gica e economicamente
importantes, de ampla distribui��o no Brasil e que possui o maior n�mero de esp�cies: S.
interrupta, S. invicta, S. macdonaghi, S. megergates, S. pythia, S. quinquecuspis, S. richteri,
S. saevissima, S. weyrauchi, S. electra, S. pusillignis, S. daguerrei e S. hostilis (PITTS et al.,
2005). As principais esp�cies consideradas pragas, no Brasil, s�o S. invicta e S. saevissima
(BUENO; CAMPOS-FARINHA, 1999).
6
3.1.1. Identificação das espécies do grupo S. saevissima
Os caracteres morfológicos utilizados para descrever e identificar as espécies do
grupo S. saevissima são os mesmos comumente usados em taxonomia de formigas.
Algumas características tradicionais, tais como, pilosidade e padrões esculturais superficiais
são de uso limitado em lava-pés devido sua grande homogeneidade nas espécies do grupo
(TRAGER, 1991).
Há muito tempo a classificação das espécies desse gênero tem sido considerada
extremamente difícil. Na América do Sul, onde a diversidade de espécies é grande,
distinguí-las se torna muito complicado devido ao número reduzido de caracteres
diagnósticos e da dificuldade de serem distinguidos. Além disso, as operárias mínimas são
bastante semelhantes, sendo necessária a utilização das operárias máximas na
identificação morfológica, as quais nem sempre estão presentes na colônia (TRAGER, 1991;
TSCHINKEL, 2006). Apesar da revisão feita por Trager (1991), alguns problemas
taxonômicos ainda persistem.
A coloração, segundo Trager (1991), não é uma característica em que se possa
confiar, pois ela pode alterar a aparência superficial de outras características, além de existir
uma variação nas interpretações em termos de cor, embora Ross et al. (2009) tenham
utilizado esse caracter. Uma forma de evitar esse problema seria a realização da análise
morfológica por um método de cor neutra, tal como microscopia eletrônica de varredura.
Pitts et al. (2005) em sua análise filogenética examinaram a anatomia de rainhas,
machos e larvas em busca de caracteres informativos, pois as operárias adultas, apesar de
serem mais coletadas e estudadas, são problemáticas para trabalhos taxonômicos e
filogenéticos, sendo morfológicamente muito similares entre as espécies devido à redução
no tamanho do corpo, perda de órgãos e simplificação de estruturas. Neste trabalho os
autores analisaram 36 caracteres morfológicos, distribuídos entre as três castas e o estágio
larval.
Com o avanço das técnicas moleculares nos últimos anos muitos pesquisadores vêm
utilizando essa alternativa em busca de sanar tais problemas (SHOEMAKER et al., 2006;
ROSS et al., 2009). Para tais propósitos é utilizado um gene mitocondrial codificador da
proteína da citocromo oxidase (COI). Esse gene apresenta algumas características
favoráveis à sua utilização em estudos filogenéticos e de identificação de espécies
intimamente relacionadas, tais como: herança materna, ausência de recombinação e taxas
evolutivas relativamente altas (SHOEMAKER et al., 2006). Essas caracterizações genéticas
das espécies de Solenopsis poderão auxiliar para que as deficiências da taxonomia
baseada estritamente em caracteres morfológicos sejam superadas.
7
3.1.2. Características morfológicas
O grupo S. saevissima é caracterizado por operárias fortemente polimórficas,
apresentando escapo e primeiro flagelômero longos; operárias e rainhas pouco
esculturadas, com dente clipeal mediano bem desenvolvido, e processo peciolar superficial
ou ausente. As operárias variam de 1,5 a 5 mm. As rainhas são maiores, com 7 mm (PITTS
et al., 2005; PORTER; TSCHINKEL, 1985; CALIFORNIA, 2009). Exibem uma cabeça de
comprimento maior que a largura (TRAGER, 1991).
A coloração do corpo destas formigas varia de acordo com a espécie, podendo ser
amarelada, avermelhada, marrom ou enegrecida. As antenas têm 10 segmentos, sendo os
dois últimos maiores que os anteriores. O corpo não possui espinhos ou tubérculos.
Presença de dois segmentos na cintura e pêlos esparsos (CAMPOS-FARINHA;
ZORZENON, 2006). As mandíbulas apresentam 4 dentículos (HÖLLDOBLER; WILSON,
1990).
3.2. Distribuição geográfica
As formigas do gênero Solenopsis estão presentes em quase todas as partes do
mundo, sendo encontradas nas regiões Neotropical, Neoártica, Oriental e Paleártica, além
da Austrália, Nova Zelândia, Republica Dominicana, Etiópia, Bahamas e Taiwan
(HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; MORRISON et al., 2004; DAVIS JUNIOR et al., 2001;
YANG et al., 2008).
Todas as espécies do grupo S. saevissima estão presentes na América do Sul
(TRAGER, 1991).
S. invicta é originária do pantanal mato-grossense e distribuída por todos os Estados
do Sudeste brasileiro (VINSON; GREENBERG, 1986). Ela foi introduzida nos Estados
Unidos entre 1920 e 1930, e atualmente domina todo o sul do país, causando danos à
diversidade local pelo desalojamento de espécies nativas, à agricultura e saúde pública.
Ocupa mais de 128 milhões de hectares em 13 Estados americanos e Porto Rico. Também
está estabelecida em muitas ilhas do Caribe (MORRISON et al., 2004). Ross et al. (2009)
citaram uma distribuição nos Estados do Sul do Brasil, São Paulo, Mato Grosso, Mato
Grosso do Sul, Acre, além do Peru, Bolívia, Paraguai, Argentina e Uruguai.
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S. richteri é originária do Rio Grande do Sul, Uruguai e Nordeste da Argentina, locais
onde possui ampla distribuição (PASSERA, 2005; ROSS et al., 2009). Essa espécies foi
introduzida nos Estados Unidos pelo porto de Mobile antes de 1918, tornando-se uma das
principais pragas nesse país, e atualmente está confinada a uma faixa estreita do nordeste
do Mississipi ao noroeste do Alabama (PASSERA, 2005).
S. saevissima, distribui-se ao longo do rio Tapajós, no Estado do Pará, na Amazônia,
nos Estados da Bahia, Goiás e São Paulo (TRAGER, 1991). Ross et al. (2009) citam sua
ocorrência numa vasta área do Brasil, com uma distribuição principal que se estende ao
longo da costa do Oceano Atlântico por centenas de quilômetros, do Estado do Rio Grande
do Sul até a região Amazônica, incluindo o Peru.
Pitts et al. (2005) relataram que a distribuição de S. saevissima, na América do Sul,
aparentemente se sobrepõe a de S. invicta apenas marginalmente em seu limite no extremo
sul, assim como a distribuição de S. invicta em relação a S. richteri.
Na América do Norte ocorrem quatro espécies nativas (S. aurea, S. amblychila, S.
geminata e S. xyloni), duas espécies introduzidas (S. invicta e S. richteri) e duas formas
híbridas (S. xyloni x S. geminata e S. invicta x S. richteri).
Já na América do Sul, estudos indicam a ocorrência de dezessete espécies (S.
bruesi, S. gayi, S. geminata, S. weyrauchi, S. electra, S. interrupta, S. invicta, S.
macdonaghi, S. megergates, S. pusillignis, S. pythia, S. quinquecuspis, S. richteri, S.
saevissima, S. substituta, S. tridens e S. virulens) (TRAGER, 1991).
3.3. Estrutura dos ninhos
Os ninhos de lava-pés são formados por montes de terra solta, chamados de
murundus. Geralmente são encontrados em locais gramados, mas também podem nidificar
em aparelhos eletrônicos, caixas de fiação, etc. Dão preferência em nidificar em locais com
incidência de luz solar (CAMPOS-FARINHA et al., 1997), preferindo áreas inundadas,
perturbadas e abertas, tais como o pantanal, pastagens, terras cultivadas, ao longo das
rodovias, parques e campos de futebol (LOFGREN et al., 1975). Também podem ser
encontradas embaixo de pedras, madeiras, na base de árvores e em telhados (HEDGES,
1998).
S. invicta pode deslocar a colônia inteira num curto espaço de tempo. Foi observado
que a maioria das colônias se desloca pelo menos uma vez a cada seis meses e muitas se
movem a cada dois meses. O deslocamento das colônias geralmente é devido a mudanças,
tais como, clima excessivamente seco ou úmido (HEDGES, 1998).
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Uma col�nia m�dia pode ter entre 100.000 a 250.000 oper�rias, e at� v�rias
centenas de indiv�duos alados, n�mero que varia sazonalmente (H�LLDOBLER; WILSON,
1990).
Na Am�rica do Sul, as formigas lava-p�s n�o constroem ninhos t�o grandes quanto
nos Estados Unidos (ALLEN et al., 1974; BUREN et al., 1974). Entretanto, ap�s a chuva ou
em �reas chuvosas, grandes murundus de aproximadamente 20 cm a 60 cm de largura
podem ser encontrados (WOJCIK, 1983).
As crias dessas formigas desenvolvem mais rapidamente em temperaturas quentes
(MARKIN & DILLIER, 1971; MARKIN et al., 1973) e as oper�rias movem a cria no murundu
em resposta � temperatura e a umidade (RHOADES; DAVIS, 1967). No tempo frio, as
formigas e as crias ficam concentradas no lado ensolarado do murundu, que serve como
termorregulador da col�nia, e podem ser facilmente coletadas (BANKS et al., 1981).
Um levantamento realizado no Estado de S�o Paulo por Campos (1991) demonstrou
a ocorr�ncia de 10 murundus por hectare, contrastando com alguns estados americanos,
onde a densidade de formigas lava-p�s � muito grande, podendo-se encontrar de 600 a
1000 murundus por hectare (PORTER; SAVIGNANO, 1990).
3.4. Hábito alimentar
S�o on�voras, ou seja, se alimentam de diferentes tipos de subst�ncias, sendo
altamente atra�das por subst�ncias oleosas e recrutam um grande n�mero de oper�rias ao
encontrar alimento (BUENO; CAMPOS-FARINHA, 1999).
Alimentam-se primariamente de insetos, aranhas, minhocas e outros pequenos
invertebrados, vivos ou mortos (LOFGREN et al., 1975). Tamb�m se alimentam de
sementes e �leos, e cuidam de af�deos atra�das pelo a��car presente no “honeydew”
(VINSON; GREENBERG, 1986)
3.5. Aspectos reprodutivos
A reprodu��o acontece durante o voo nupcial, onde machos e f�meas, ambos
alados, copulam no ar. Os alados, em S. invicta, podem voar a uma altura de 250 m ou
mais, e descer no solo at� um raio de 2 km de dist�ncia do ninho de origem. Essa habilidade
de uma �nica col�nia disseminar rainhas f�rteis em v�rias dire��es, atrav�s de longas
10
distâncias, é um dos motivos da dificuldade de erradicar a formiga lava-pés (HÖLLDOBLER;
WILSON, 1990). Na América do Norte os voos nupciais são mais comuns na primavera e
outono, normalmente após uma chuva, se a temperatura do ambiente estiver entre 20 e 32
ºC (RHOADES; DAVIS, 1967, MARKIN et al., 1971), e os ventos estiverem abaixo de 24
km/h, preferencialmente abaixo de 8 km/h (MARKIN et al., 1971). Rhoades & Davis (1967)
descobriram que os voos apenas ocorrem quando a umidade relativa está acima de 80% e a
temperatura do solo acima de 18 ºC.
A maioria das fêmeas aladas virgens acaba morrendo algumas horas depois de
deixar o ninho, tanto por causa de predadores, como por afogamento ou desidratação
(HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). Dentre centenas ou milhares de jovens aladas apenas
uma ou duas conseguem se tornar progenitoras de novas colônias. Depois de efetuada a
cópula, o macho acaba morrendo, e a fêmea, agora rainha, começa o processo de iniciar
uma nova colônia (CALIFORNIA, 2009). Após pousar na terra as rainhas perdem as asas e
procuram por um local adequado para começar um túnel e iniciar uma colônia, normalmente
embaixo de pedras ou pequenos objetos, podendo também escolher um local aberto. Foi
notado por Lofgren et al. (1975), que o sucesso da fundação pode depender de fatores
físicos do solo, clima, vegetação, disponibilidade de alimento, competição por comida e
espaço, além da presença de predadores, parasitas e patógenos.
O macho, por sua vez, copula uma única vez, onde libera a maior parte ou todo o
esperma que possui, juntamente com secreções glandulares, ficando impossibilitado de
copular novamente. Porém, há casos onde as rainhas são destinadas a produzir um grande
número de prole, não sendo um macho suficiente para suprir suas necessidades. Em S.
invicta, uma rainha chega a receber um abastecimento de aproximadamente 7 milhões de
espermatozóides inicialmente, os quais ela distribui ao longo do seu período de vida
(HÖLLDOBLER; WILSON, 1990).
As primeiras operárias aparecem cerca de um mês depois da primeira oviposição.
São indivíduos extremamente pequenos, chamadas de operárias mínimas. Pesam apenas
0,2 mg, enquanto que as operárias menores atingem em média de 0,5 a 2 mg (PASSERA,
2005). Ao sexagésimo dia existem cerca de 65 operárias, essencialmente mínimas, mas
também as primeiras menores. Aos cinco meses, a colônia já tem cerca de 1.000 operárias
menores e as primeiras máximas. As mínimas, então, desaparecem. Após sete meses, a
colônia possui de 6.500 a 14.000 operárias, das quais 30% são máximas. A demografia das
operárias máximas segue o mesmo crescimento logístico que a população geral, mas é
mais rápido. Sempre que a população é multiplicada por 10, a de operárias máximas é
multiplicada por 21,4. Depois de 5 anos essa proporção aumenta para 35% e se mantém
assim até o desaparecimento da colônia. Quanto ao número total de indivíduos, ele aumenta
rapidamente durante a fase ergonômica: cerca de 11.000 depois de 1 ano, 20.000 a 30.000
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depois de 2 anos, 100.000 após 3 anos. O crescimento continua até o número máximo de
indivíduos, cerca de 200.000 a 230.000, sendo atingido quando a colônia tem entre 4 a 6
anos. A fase de crescimento (ergonômica) dura cerca de cinco anos, momento em que a
colônia possui cerca de 200.000 indivíduos, e a partir desse momento o número de
operárias se mantém e a colônia passa a produzir indivíduos sexuados, iniciando a fase
reprodutiva. A colônia pode viver muitos anos, pois a rainha tem uma expectativa de vida de
cerca de oito anos e muitas vezes é substituída após sua morte (TSCHINKEL, 1988).
3.5.1. Aspectos da morfologia interna do aparelho reprodutor feminino
O aparelho reprodutor feminino das formigas é constituído por um par de ovários
situados no gáster, os quais se unem na região proximal por sobre o trato digestório e na
região distal no oviduto comum. Cada ovário é composto por um conjunto de ovaríolos que
desembocam, independentemente, no cálice de ovos, de onde parte o oviduto lateral. O par
de oviduto lateral se une formando o oviduto comum, que desemboca na abertura genital.
Sobre este oviduto encontra-se a espermateca, pequena bolsa onde são armazenados os
espermatozóides recebidos durante o voo nupcial (Anexo 1). Nas rainhas os ovários são
mais desenvolvidos, e as operárias, geralmente, apresentam os ovários atrofiados (número
de ovaríolos reduzidos e, às vezes, um ou outro ovócito em desenvolvimento, porém sem
chegar ao desenvolvimento completo) (CAETANO et al., 2002). O número de ovaríolos, por
ovário, varia consideravelmente entre as espécies. Em S. saevissima, esse número é de
cerca de 80-90. Em cada ovaríolo ocorre apenas 1 ovócito desenvolvido ou em
desenvolvimento ao mesmo tempo, e ambos os ovários funcionam simultaneamente na
produção de ovócitos (HERMANN; BLUM, 1965).
3.6. Organização social
As colônias de S. invicta apresentam duas formas de organização social. Na forma
monogínica a colônia apresenta apenas uma rainha. Colônias monogínicas são agressivas
intraespecificamente, defendendo seu território contra colônias vizinhas e se reproduzem
pela emissão de indivíduos sexuais alados. Após o voo nupcial, a fêmea recém-fecundada
funda uma nova colônia sem a ajuda das operárias de sua colônia natal (MARKIN et al.,
1972; TSCHINKEL; HOWARD, 1983). Já nas colônias poligínicas, várias rainhas estão
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presentes, n�o necessariamente apresentando rela��o de parentesco entre elas. Os ninhos
n�o s�o territoriais e as col�nias se reproduzem por fragmenta��o (TSCHINKEL, 2006;
HOLWAY et al., 2002; RIBEIRO; CAMPOS-FARINHA, 2005; FLETCHER, 1983;
GREENBERG et al., 1985; PORTER et al., 1988; H�LLDOBLER; WILSON, 1977).
Oper�rias de col�nias polig�nicas, nos Estados Unidos, s�o menores (GREENBERG
et al., 1985), menos agressivas em rela��o �s companheiras que n�o s�o do mesmo ninho
(MIRENDA; VINSON, 1982), e s�o mais tolerantes � presen�a de muitas rainhas
(FLETCHER; BLUM, 1983). Rainhas de col�nias polig�nicas produzem menos ovos do que
aquelas de col�nias monog�nicas (FLETCHER et al., 1980; GREENBERG et al., 1985;
VARGO; PORTER, 1989) e col�nias polig�nicas produzem poucos sexuais,
presumivelmente por causa dos altos n�veis de ferom�nios inibit�rios da produ��o reunida
de muitas rainhas (VARGO; FLETCHER, 1986; 1987).
A fim de investigar a quantidade de rainhas presentes em cada col�nia se torna
necess�ria a remo��o total desta e observa��o em busca de rainhas �pteras fisog�stricas.
Recentemente alguns pesquisadores descobriram que tal organiza��o social � regulada por
um gene (KRIEGER; ROSS, 2002). O Gp-9 codifica uma prote�na da fam�lia das OBPs
(“odorant-binding proteins”) que pode estar envolvida no reconhecimento da esp�cie,
influenciando na habilidade das oper�rias em identificar e regular o n�mero de rainhas. Nas
col�nias monog�nicas tanto a rainha quanto as oper�rias s�o homozigotas para esse gene
(BB). J� nas col�nias polig�nicas a rainha � heterozigota (Bb) e as oper�rias podem ser BB,
Bb e bb (MESCHER et al., 2003). A presen�a ou aus�ncia do alelo b entre as oper�rias
parece ser o que determina tal organiza��o. Quando uma propor��o significante de
oper�rias da col�nia carrega esse alelo, toda popula��o de oper�rias se torna tolerante as
m�ltiplas rainhas que carregam o alelo b e a col�nia expressa o fen�tipo da poliginia
(KELLER; ROSS, 1998; ROSS; KELLER, 2002).
A propor��o de oper�rias BB em col�nias polig�nicas na popula��o de S. invicta
introduzida nos Estados Unidos � de 0,26-0,64. Esses estudos ainda s�o escassos em
rela��o � popula��o nativa, n�o sendo poss�vel calcular a probabilidade de n�o detec��o de
poliginia quando apenas uma f�mea por ninho � utilizada (MESCHER et al., 2003).
Mescher et al. (2003) investigaram a distribui��o de col�nias polig�nicas na Am�rica
do Sul, constatando uma ocorr�ncia na Regi�o Centro-Sul, e diagnosticaram que trechos
isolados de poliginia ocorrem em v�rios locais diferentes, separados por popula��es
monog�nicas, um padr�o superficialmente similar com aquele que ocorre nos Estados
Unidos. Dessa forma, constataram que os fatores clim�ticos, ecol�gicos ou as
caracter�sticas do habitat, distintas em diferentes regi�es, n�o favorecem a persist�ncia de
uma forma sobre a outra, conclus�o refor�ada pela co-ocorr�ncia de ambas as formas em
todos os locais onde eles detectaram poliginia.
13
3.7. Estrutura colonial
Existem col�nias de formigas que apresentam seus limites bem definidos, condi��o
conhecida como multicolonialidade. Tais formigas defendem seus territ�rios agressivamente
contra formigas de outras col�nias, o que pode limitar a densidade populacional desses
insetos, porque tal comportamento consome recursos, tempo e energia que poderiam ser
gastos para o crescimento, manuten��o e reprodu��o da col�nia (H�LLDOBLER; WILSON,
1990; 1977).
As esp�cies unicoloniais, entretanto, n�o apresentam agress�o intraespec�fica nem
limites definidos, podendo formar supercol�nias compostas por diversos ninhos
interconectados. Suas popula��es frequentemente atingem altas densidades, favorecendo a
habilidade competitiva, principalmente em esp�cies invasoras (H�LLDOBLER; WILSON,
1990). Tsutsui et al. (2000) e Giraud et al. (2002) observaram em popula��es introduzidas
de Linepithema humile na Europa a ocorr�ncia de supercol�nias, com uma extens�o de
v�rios quil�metros.
3.8. Fases de desenvolvimento
Assim como os demais Hymenoptera, as formigas apresentam metamorfose
completa, passando pelos est�gios de ovo, larva, pupa e adulto. S. invicta apresenta quatro
�nstares larvais (O’NEAL; MARKIN, 1975; PETRALIA; VINSON, 1978; H�LLDOBLER;
WILSON, 1990). As larvas de oper�rias m�nimas, m�ximas e de reprodutores s�o
morfologicamente indistingu�veis, exceto pelo tamanho (PETRALIA; VINSON, 1979).
O tempo m�dio de desenvolvimento (ovo-adulto) para as oper�rias � de
aproximadamente 20 a 45 dias (H�LLDOBLER; WILSON, 1990).
Fletcher et al. (1980) reportaram que rainhas fisog�stricas produzem cerca de 200
ovos por dia. Entretanto, as rainhas de col�nias polig�nicas produzem apenas 20 ou 30. As
larvas usualmente eclodem em cerca de 8 a 10 dias (FINCHER; LUND, 1967, PETRALIA;
VINSON, 1978) e se desenvolvem de 6 a 10 dias quando, enfim, se tornam pupas. Os
adultos emergem de 9 a 15 dias (CALIFORNIA, 2009; HEDGES, 1998) podendo ser
indiv�duos est�reis (oper�rias �pteras), f�meas aladas ou machos alados (TSCHINKEL,
2006).
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O tempo m�dio de vida das oper�rias de S. invicta depende de seu tamanho.
Oper�rias menores vivem de 30 a 60 dias, m�dias de 60 a 90 dias, m�ximas de 90 a 180
dias, e rainhas de 2 a 6 anos (HEDGES, 1998).
3.9. Importância econômica
Os danos causados por essas formigas nos Estados Unidos em planta��es de milho,
batata, feij�o, repolho e lim�o s�o relatados desde 1935 (DELLA LUCIA, 2003). Elas s�o
capazes de deformar as plantas, causando danos diretos � agricultura, com perdas de 31,2
a 156,4 milh�es de d�lares, dependendo da porcentagem da �rea total dos plantios ocupada
pelos ninhos (ALMEIDA, 2007). Algumas esp�cies s�o importantes devido � sua associa��o
com pulg�es. Reis Filho et al. (2001) relatam a associa��o dessas formigas com pulg�es do
g�nero Cinara em planta��o de Pinus taeda, no sul do Brasil. Elas podem tanto beneficiar
as plantas, atrav�s da preda��o de insetos sugadores de seiva, como tamb�m podem
prejudic�-las, reduzindo o n�mero de insetos ben�ficos, como os dispersores de sementes
(Global Invasive Species Database – GISD, 2010).
Al�m disso, obter um produto qu�mico eficiente para o controle � muito dif�cil. Willians
(1994) relatou que de 7.100 produtos qu�micos testados por diversos pesquisadores nos
laborat�rios do USDA nos Estados Unidos apenas cinco produtos comercialmente aptos
foram gerados.
Nos Estados Unidos, onde � praga, tem causado bilh�es de d�lares em danos �
agricultura e tem tido um grande impacto sobre a seguran�a p�blica e ambiental
(CALIFORNIA, 2009). Nesse pa�s s�o gastos anualmente cerca de 2,5 bilh�es de d�lares na
tentativa de controle de Solenopsis spp. e cerca de 50% das pessoas que habitam regi�es
infestadas por essas formigas s�o ferroadas pelo menos uma vez por ano, sendo que
muitas delas acabam por necessitar de cuidados m�dicos (DELLA LUCIA, 2003). Apesar de
todos esses gastos no controle dessas formigas, elas continuam a se expandir para novas
�reas. Sua agressividade e ferroadas dolorosas contribuem para a avers�o dos
trabalhadores rurais em efetuar colheita e outras pr�ticas culturais em �reas infestadas. Elas
atacam e matam animais, principalmente aves. Seus ninhos tamb�m podem danificar os
equipamentos agr�colas (HEDGES, 1998).
Ocasionalmente, se alimentam de plantas em jardins residenciais, sendo mais
frequentes durante o tempo quente e seco, podendo se tornar tamb�m um inc�modo aos
jardineiros.
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Quando nidificam em materiais el�tricos causam danos a essas estruturas, como
curtos-circuitos e outros problemas mec�nicos (CALIFORNIA, 2009).
Conforme a col�nia da formiga lava-p�s aumenta de tamanho, as popula��es de
formigas nativas s�o reduzidas diretamente pela preda��o ou indiretamente pela
competi��o por alimento e local de nidifica��o (WOJCIK, 1983).
S. invicta reduz a biodiversidade de invertebrados e r�pteis, podendo matar ou ferir
sapos, lagartos e pequenos mam�feros. �reas p�blicas, tais como, parques, podem tornar-
se perigosas para as crian�as devido as ferroadas dessa formiga (GISD, 2010).
Na Am�rica do Sul a formiga lava-p�s n�o tem um impacto econ�mico t�o grande
quanto na Am�rica do Norte, pois parece que a grande riqueza de esp�cies de formigas e
outros insetos regula a popula��o de Solenopsis. Mesmo assim, em 1993, a cidade de
Envira, no Estado do Amazonas, declarou estado de calamidade p�blica, devido ao ataque
da formiga lava-p�s S. saevissima. Al�m de atacar a popula��o do munic�pio, tamb�m
causou danos a produ��o agr�cola, com reflexos negativos para a economia local. Nesse
mesmo ano o governo norte-americano doou ao Estado do Amazonas 3.000 quilos de um
formicida a base de fenoxicarbe, registrado nos Estados Unidos para o controle dessa
formiga (BRASIL, 2010). O mesmo ocorreu na cidade de Eirunep� em 2005, onde S.
saevisssima foi surgindo aos poucos, provavelmente vinda do munic�pio de Envira. Nessa
ocasi�o a popula��o de lava-p�s chegou a ser 20 vezes maior do que o normal. As crian�as
do local acabaram sendo as principais v�timas de seus ataques, e as fam�lias precisavam
colocar pratos com �gua nos p�s da mesa para proteger seus alimentos (FANT�STICO,
2010). O desmatamento nesses locais, a presen�a de restos alimentares e a utiliza��o de
inseticidas em demasia por causa da presen�a de mosquitos na �rea, foram fatores que
favoreceram o aumento populacional dessas formigas nessas cidades (BUENO –
informa��o pessoal).
3.10. Veneno
Normalmente, o conceito que se tem, � que as formigas apresentam apenas uma
pequena parcela de culpa nos acidentes por ferroadas. Por�m, Escher et al. (2001)
realizaram um estudo no Brasil onde identificaram e classificaram a ocorr�ncia de acidentes
por ferroadas de himen�pteros sociais no Estado de S�o Paulo, de acordo com o tipo de
inseto. Os resultados mostraram que de 138 pacientes estudados, 37% foram acidentados
por vespas, 32% por abelhas e 31% por formigas. Estes resultados sugerem uma
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distribui��o bastante homog�nea no grupo de insetos provocadores de acidentes, com
participa��o semelhante das formigas nos casos de sa�de p�blica.
As ferroadas das formigas lava-p�s provocam severas rea��es na pele humana,
sendo S. invicta e S. richteri as esp�cies mais importantes (HADDAD JUNIOR et al., 1996).
No Brasil, a maior quantidade de acidentes de import�ncia m�dica com formigas deve-se �
esp�cie S. saevissima (MALASPINA, 2004).
Elas s�o extremamente agressivas e qualquer perturba��o no ninho faz com que
ataquem rapidamente e �s centenas.
Essas formigas possuem um mecanismo de ferroada interessante. Fixam-se � pele
da v�tima com as mand�bulas e introduzem o ferr�o abdominal que � conectado a uma
gl�ndula de veneno. A partir da fixa��o ela pode girar o corpo aplicando de 10 a 12
ferroadas se n�o for retirada, injetando aproximadamente 10 μg de veneno (MALASPINA,
2004), o que origina uma p�pula urticariforme quase imediatamente. Ap�s 24 horas surge
uma p�stula no local, que desaparece de tr�s a oito dias.
A ocorr�ncia de um grande n�mero de ferroadas resulta numa sensa��o de
queimadura no local, por isso o nome comum formiga-de-fogo (TANKERSLEY, 2008). Al�m
disso, pode ocasionar uma infec��o secund�ria, com abscessos e adenopatia, e at� mesmo
necrose de extremidades por infec��o. Outros sintomas s�o angioedema, sensa��o de
opress�o tor�cica, n�useas, v�mitos e choque anafil�tico. E em alguns casos, at� a morte.
Seu veneno � constitu�do por alcal�ides oleosos, componentes respons�veis pela
forma��o de p�stulas, sendo altamente citot�xico, capaz de destruir c�lulas da epiderme.
Uma pequena parte do veneno � prot�ica e in�cua para a maior parte da popula��o, sendo,
por�m, catastr�fica para pessoas que apresentam sensibilidade, provocando alergia em
diversos graus (HADDAD JUNIOR et al., 1996). O veneno cont�m cerca de 95% de
alcal�ides e uma solu��o aquosa contendo prote�nas, que corresponde a cerca de 0,1% do
peso total. Essas prote�nas s�o alerg�nicas e conhecidas como Solenopsina (Sol i 1, com
atividade fosfolipase A e B; Sol i 2, com 2/3 da concentra��o total das prote�nas; Sol i 3,
componente da fam�lia do ant�geno 5 e Sol i 4, que representa de 8 a 10% da concentra��o
da prote�na total do veneno) (HOFFMAN, 1995).
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4. MATERIAL E MÉTODOS
4.1. Área experimental
O experimento foi conduzido entre dezembro de 2008 e agosto de 2009. Foram
selecionados diversos locais, no Munic�pio de S�o Paulo, para a coleta dos ninhos: Parque
Ibirapuera, Parque Villa-Lobos, USP – Cidade Universit�ria, Instituto Biol�gico, Parque da
Aclima��o, Parque da Independ�ncia, Parque da �gua Branca, Parque da Luz, Detran e
Parque Trianon.
A sele��o desses locais foi definida pela presen�a de extensa �rea gramada, sendo
favor�vel a infesta��o por formigas lava-p�s.
A localiza��o de todos os ninhos foi registrada com o aux�lio de um aparelho de GPS
(eTrex� Vista). No momento da coleta, dados referentes � presen�a de oper�rias de
diferentes tamanhos (polimorfismo), sexuais alados, rainhas e crias em cada ninho foram
anotados, bem como temperatura e umidade do local.
4.2. Identificação
Em todos os ninhos avaliados foram coletadas oper�rias, as quais foram
armazenadas em etanol 100% para posterior identifica��o.
Por meio da an�lise do gene mitocondrial da citocromo oxidase I (COI) foi realizada
a identifica��o molecular das esp�cies. Para a amplifica��o de um fragmento de
aproximadamente 460 pb desse gene, foi desenhado o seguinte par de primers: COI-F (5’ –
GATTTTTTGGKCAYCCMGAAG – 3’) e COI-R (5’ – CRAATACRGCTCCTATWGATAAWAC
– 3’), baseados em regi�es conservadas do gene entre diversas esp�cies de artr�podes.
Para tal an�lise foi realizada a extra��o do DNA das oper�rias coletadas, amplifica��o do
gene de interesse atrav�s de PCR, sequenciamento e compara��o com as sequ�ncias
depositadas no GenBank.
Ap�s a an�lise molecular essas oper�rias foram observadas, com o aux�lio de um
estereomicrosc�pio (marca: Carl Zeiss, modelo: 47 50 02) (aumento 40x), em rela��o aos
caracteres morfol�gicos, com base na avalia��o das oper�rias maiores, sendo comparados
com os caracteres utilizados por Pitts et al. (2005). Essa avalia��o foi realizada ap�s a
18
an�lise molecular a fim de verificar diferen�as morfol�gicas entre as esp�cies (hapl�tipos)
identificadas por meio do sequenciamento do gene COI.
4.2.1. Extração de DNA
Nesse procedimento foi utilizado um esp�cime de cada ninho, que foram colocados
em papel filtro a fim de retirar o excesso de �lcool, e posteriormente dispostos em
microtubos de 1,5 mL, os quais foram colocados numa centr�fuga a v�cuo por 5 minutos
para secagem.
Para a extra��o do DNA utilizou-se o kit DNeasy� Blood & Tissue (marca: QIAGEN�)
e seguiu-se o protocolo do fabricante. Acrescentou-se 180 μL de tamp�o ATL no microtubo
onde se encontrava a formiga, que foi triturada com o aux�lio de um bast�o pl�stico, a fim de
fragmentar o exoesqueleto e triturar os �rg�os internos. Adicionou-se 20 μL de proteinase K
e agitou-se no Vortex. Os microtubos, ent�o, foram colocados para incuba��o a 56�C num
termomixer por um per�odo de 1-3 horas, para completar a lise, e em seguida foram
agitados novamente no Vortex por 15 segundos. Adicionou-se 200 μL de tamp�o AL �
amostra, a qual foi agitada novamente. Em seguida, foram adicionados 200 μL de etanol
(96-100%) e agitou-se a amostra mais uma vez. Toda essa mistura foi em seguida colocada
numa coluna contendo um filtro de s�lica para reten��o do DNA, a qual estava inserida num
tubo de 2 mL. As amostras foram centrifugadas a 8000 rpm por 1 minuto. O filtrado foi
descartado e a coluna foi colocada num novo tubo de 2 mL. Foram acrescentados 500 μL de
tamp�o AW1 e centrifugou-se a amostra por 1 minuto a 8000 rpm novamente. Descartou-se
o filtrado e a coluna foi colocada num novo tubo de 2 mL. Acrescentou-se 500 μL de tamp�o
AW2 e centrifugou-se por 3 minutos a 14000 rpm. O filtrado foi descartado novamente e a
coluna transferida para um microtubo de 1,5 mL. Adicionou-se 200 μL de tamp�o AE para
elui��o e centrifugou-se a 8000 rpm por 1 minuto. A coluna foi descartada e no microtubo
ficou o DNA purificado.
4.2.2. Reação de polimerização em cadeia (PCR)
Foram utilizados microtubos de 0,2 mL para cada amostra. Em cada microtubo foram
acrescentados, com aux�lio de pipeta autom�tica, 4 μL do DNA de cada amostra, 1 μL do
primer F a 10 μM, 1 μL do primer R a 10 μM, 10 μL do tamp�o 5X para PCR, 1 μL de dNTPs
19
a 10 mM, 0,2 μL de Taq polimerase 5U/μL e 32,8 μL de �gua, totalizando 50 μL por
microtubo. Os primers utilizados foram espec�ficos para cada gene de interesse. Ap�s isso
as amostras foram agitadas no Vortex.
Todas as amostras foram colocadas, ent�o, num termociclador (PTC-100™
Programmable Thermal Controller), onde foi determinado o seguinte programa:
94 �C por 2 minutos – desnatura��o inicial
94 �C por 15 segundos – desnatura��o
58 �C por 30 segundos – anelamento
72 �C por 30 segundos – extens�o
72 �C por 4 minutos – extens�o final
4 �C por tempo indeterminado
As amostras amplificadas foram submetidas a eletroforese para verificar se o gene
de interesse tinha sido amplificado.
Para isso utilizou-se um gel de agarose 1,5%, o qual foi acondicionado no
equipamento Thermo EC-Minicell� Primo™ EC 320. Colocou-se 4 μL de cada amostra no
gel. Esse gel foi retirado do equipamento e colocado numa c�mara com luz ultravioleta
para capta��o da imagem.
4.2.3. Purificação do produto amplificado
Essa t�cnica foi realizada para elimina��o dos dNTPs e primers que n�o foram
incorporados aos produtos.
Em cada amostra amplificada por PCR foram adicionados 1,9 μL de EDTA 0,5M, 34
μL de PEG 50% e 9,6 μL de NaCl 5M. Ap�s isso foram agitadas no Vortex. Ent�o,
centrifugou-se a 12000 g por 10 minutos. O sobrenadante foi descartado e acrescentou-se
125 μL de etanol 70% para lavagem. Novamente as amostras foram centrifugadas a 12000
g por mais 10 minutos. O etanol foi descartado e elas foram colocadas numa centrifuga a
v�cuo para secagem por 10 minutos. Em seguida, 40 μL de �gua foram adicionados.
40 ciclos
20
4.2.4. Sequenciamento
Utilizou-se para cada amostra 5,67 μL do DNA purificado, 2 μL do tamp�o SM, 2 μL
de Big Dye e 0,33 μL de cada primer F e R (separadamente e espec�fico para cada gene).
As amostras foram acondicionadas numa microplaca de 96 po�os, a qual foi
centrifugada a 1000 rpm por alguns segundos. Em seguida foi colocada no termociclador
com o seguinte programa:
96 �C por 30 segundos
50 �C por 15 segundos
60 �C por 4 minutos
4 �C por tempo indeterminado
Ap�s esse per�odo as amostras foram retiradas do termociclador e acrescentou-se
em cada uma 40 μL de isopropanol 75% para precipitar o DNA e descartar os nucleot�deos
que n�o foram incorporados.
Em seguida as amostras foram centrifugadas por 30 minutos a 4000 rpm. A
suspens�o foi descartada e centrifugou-se novamente, dessa vez com a placa invertida, a
1000 rpm por 1 minuto. Mais uma lavagem foi realizada, dessa vez com 100 μL de
isopropanol 75%, o qual foi descartado em seguida. Centrifugou-se novamente com a placa
invertida a 1000 rpm por 1 minuto.
As amostras foram, ent�o, colocadas numa estufa a 37 �C por 30 minutos para
secar. E ap�s esse per�odo elas foram retomadas em 2 μL de tamp�o de carregamento, e
centrifugadas por mais 1 minuto a 1000 rpm.
Foram colocadas, ent�o, no termociclador por 2 minutos a 95 �C para desnatura��o.
Em seguida aplicou-se 1 μL de cada amostra num gel de poliacrilamida e estas foram
submetidas a uma corrente el�trica para separar os diferentes fragmentos gerados, os quais
foram lidos por um feixe de laser no sequenciador (marca: Applied Biosystems, modelo: ABI
377) durante um per�odo de aproximadamente 7 horas. Os sinais fluorescentes foram
transferidos para um computador que analisou a posi��o e a for�a do sinal produzindo um
cromatograma de picos coloridos, onde cada cor representou uma determinada base (A, T,
C ou G). As sequ�ncias obtidas foram analisadas e editadas manualmente com o uso do
programa BioEdit. Para identifica��o das esp�cies procurou-se por sequ�ncias parecidas no
GenBank atrav�s do programa Blastn (ALTSCHUL et al., 1990).
Uma �rvore filogen�tica foi constru�da para observar o agrupamento entre os
hapl�tipos encontrados nesse trabalho e sequ�ncias depositadas no GenBank. As
25 ciclos
21
sequências foram alinhadas empregando-se o programa ClustalW (THOMPSON et al.,
1994) e a árvore filogenética foi construída pelo método de Neighbor-Joining (SAITOU; NEI,
1987) utilizando-se o programa MEGA4 (TAMURA et al., 2007).
4.3. Poliginia
Para observar a presença de poliginia foram coletados ninhos isolados (distância
superior a 2 metros de outro ninho). Com o auxílio de uma pá removeu-se integralmente os
murundus (40 cm de profundidade), os quais foram espalhados em bandejas plásticas
brancas (53 cm x 44 cm x 9 cm) com as laterais revestidas por Teflon-30 (Dupont) (Figuras
1 e 2). Toda a terra foi cuidadosamente remexida, com as mãos protegidas por luvas de
látex, e observada à procura de rainhas ápteras fisogástricas, que quando presentes foram
coletadas. Fêmeas aladas também foram coletadas e levadas ao laboratório.
As fêmeas aladas foram dissecadas para observar a ocorrência de inseminação.
Para isto, elas foram colocadas em frascos de vidro e levadas ao congelador por 10
minutos. Após esse período foram dispostas em placas de Petri de vidro, com o fundo
preenchido por parafina preta, contendo uma solução salina a 0,6%. A dissecção foi
realizada com o auxílio de pinças sob observação num estereomicroscópio (marca: Carl
Zeiss, modelo: 47 50 02) (aumento 16x) (Figura 3). Ao localizar o aparelho reprodutivo
anotou-se o grau de desenvolvimento dos ovários, baseado nos trabalhos de Caetano et al.
(2002) e Hermann e Blum (1965). A espermateca foi retirada, colocada numa lâmina onde
foi rompida e, então, observada no microscópio ótico (aumento 400x) para verificar a
presença de espermatozóides.
A presença de mais de uma fêmea inseminada por ninho indicou a ocorrência de
poliginia.
22
Figura 1. Coleta integral de ninho de formiga lava-pés com auxílio de uma pá.
Figura 2. Observação da terra coletada em busca de rainhas ápteras fisogástricas e fêmeas aladas.
23
Figura 3. Sistema reprodutor de f�mea alada dissecada.
An�lises moleculares tamb�m foram empregadas no estudo dessa caracter�stica, por
meio do gene Gp-9. Para a amplifica��o de um fragmento de aproximadamente 431 pares
de base desse gene (Figura 4) foram empregados os primers Gp9-F (5’ –
GGAGCTGATTATGATGAAGAGAAAAT – 3’) (ROSS et al., 2003) e Gp9-490-R (5’ –
GTATGCCAGCTGTTTTTAATTGC – 3’) (KRIEGER; ROSS, 2005). Os mesmos
procedimentos empregados na identifica��o foram utilizados nesse teste (extra��o do DNA,
PCR e sequenciamento). Col�nias homozigotas (BB) foram consideradas monog�nicas
enquanto que col�nias heterozigotas (Bb) foram consideradas polig�nicas (KRIEGER;
ROSS, 2002).
7 mm
24
Figura 4. Eletroforese em gel de agarose 1,5% do produto da amplificação do gene Gp-9.
4.4. Polidomia
A fim de verificar a existência de polidomia foram coletados ninhos com uma
distância máxima de 2 metros um do outro. Retirou-se apenas uma parte do murundu,
contendo operárias e crias, que foram dispostas em potes plásticos. Para o controle foram
utilizados ninhos de outra localidade, um para cada par de ninhos próximos avaliados. No
laboratório cada ninho foi colocado numa bandeja plástica branca (30 cm x 26 cm x 8 cm)
com as laterais revestidas por Teflon-30 (Dupont) e mantido sem alimento (apenas água)
por 48h. Após esse período eles foram dispostos numa arena de forrageamento, elaborada
com três recipientes plásticos (12 cm x 8 cm) conectados por uma mangueira de 15 cm de
comprimento, onde foram estudadas as interações comportamentais frente a uma fonte de
alimento (Figura 5).
No centro da arena foram colocados dois tipos de iscas: uma de sardinha e outra de
mel diluído em água (1:1). Os comportamentos de competição entre as operárias dos
diferentes ninhos foram anotados por um período de quatro horas, sendo duas horas
durante a manhã e duas horas durante a tarde.
A avaliação dos comportamentos foi baseada em Holway et al. (1998) e modificada
por Giraud et al. (2002), sendo registrados os seguintes parâmetros:
0. Ignora: contato físico no qual nenhuma das formigas demonstra interesse;
1. Antenação: toque da antena repetidas vezes no corpo da outra operária;
25
2. Evitação: uma ou ambas as formigas movem-se rapidamente em direções
opostas após o contato;
3. Flexão dorsal: elevação vertical do gáster (comportamento realizado durante
liberação de compostos de defesa);
4. Agressão: morder ou puxar as extremidades ou a cabeça da oponente, ou
liberar veneno;
5. Luta: agressividade prolongada, geralmente com uma das operárias
prendendo na mandíbula parte do corpo da outra ou carregando-a.
Os níveis de 0-2 foram considerados comportamentos não-agressivos, enquanto que
de 3-5 considerou-se agressão.
Figura 5. Arenas de forrageamento para interação de formigas lava-pés de ninhos próximos frente a uma fonte de alimento.
4.5. Desenvolvimento de ovo a adulto
Para o estudo do desenvolvimento das formigas do grupo de espécies Solenopsis
saevissima em laboratório, foram utilizadas as mesmas rainhas ápteras fisogástricas
coletadas para a avaliação de poliginia. Elas foram dispostas em bandejas plásticas brancas
(30 cm x 26 cm x 8 cm) com as laterais revestidas por Teflon-30 (Dupont) junto com 60
operárias, de diferentes tamanhos, provenientes do mesmo ninho. Dentro de cada bandeja
foi colocada uma placa de Petri de plástico (6 cm x 1,5 cm) com o fundo revestido por gesso
26
de dentista com uma cavidade na região central, para o estabelecimento da colônia. A
tampa dessas placas foi coberta com papel celofane vermelho para diminuir a intensidade
luminosa e permitir a visualização interna e aberturas laterais foram feitas para entrada e
saída das formigas. Todos os ninhos foram providos com água, mel diluído (1:1) e larvas de
Tenebrio molitor (Figura 6 ).
Após a confirmação da primeira postura, acompanhou-se o desenvolvimento dos
ovos até a emergência dos adultos. Foram anotados, com o auxílio de um contador manual,
o número de operárias, quantidade de cria e fases de desenvolvimento, número de rainhas
e quantidade de formigas mortas. As formigas mortas eram retiradas da bandeja com um
pincel e depositadas em frascos contendo etanol 70%. Dados como temperatura e umidade
também foram anotados. As avaliações foram realizadas três vezes na semana, nos dias de
reposição do alimento.
Duas avaliações foram realizadas, uma no período de primavera/verão (de
outubro/2008 a março/2009), em sala climatizada (temperatura 25±2 °C e umidade 70±10%)
e outra avaliação no período outono/inverno (de abril/2009 a setembro/2009), em BOD
(temperatura 21±1 °C e umidade 55±10%). Ambas com um fotoperíodo de 12 horas. Esses
dados climáticos foram baseados nas médias de temperatura e umidade na cidade de São
Paulo nos últimos cinco anos.
Figura 6. Colônia de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima acondicionada em bandeja plástica.
27
4.6. Análise estatística
Para descrever o perfil da amostra segundo as vari�veis em estudo, foram feitas
tabelas de frequ�ncia das vari�veis categ�ricas (comportamento das formigas,
presen�a/aus�ncia de poliginia e tipos de hapl�tipos), com valores de frequ�ncia absoluta
(n) e percentual (%) e estat�sticas descritivas das vari�veis num�ricas (quantidade e �ndice
de cria, temperatura e umidade) com valores de m�dia, desvio padr�o, valores m�nimo e
m�ximo, mediana e quartis.
Na determina��o do desenvolvimento das col�nias, a fim de analisar e comparar a
quantidade de cria entre per�odos e semanas foi utilizada a an�lise de vari�ncia para
medidas repetidas (“Repeated Measures ANOVA”), seguida do teste post-hoc de Tuckey
para compara��es m�ltiplas entre per�odos e do teste de perfil por contrastes (“Profile test”)
para compara��o entre semanas.
A polidomia foi investigada com base nos comportamentos das formigas entre os
ninhos pr�ximos A x B e A/B x Controle sendo estatisticamente analisada por meio do teste
de McNemar para amostras relacionadas.
A compara��o da poliginia entre os hapl�tipos e a polidomia, poliginia e hapl�tipos
entre os parques foi feita por meio do teste exato de Fisher (para valores esperados
menores que 5) (BOX; JENKINS, 1976; CONOVER, 1971; CONOVER; IMAN, 1981;
FLEISS, 1981; MILLIKEN; JOHNSON, 1984; MONTGOMERY, 1991; SIEGEL; CASTELLAN
JR., 2006).
O n�vel de signific�ncia adotado para os testes estat�sticos foi de 5% (p<0,05).
Para a an�lise estat�stica utilizou-se o programa computacional: The SAS System for
Windows (Statistical Analysis System), vers�o 8.02. SAS Institute Inc, 1999-2001, Cary, NC,
USA.
28
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1. Área experimental
Dentre os locais visitados para coleta, tr�s n�o possu�am ninhos de formigas lava-
p�s ou estes ficavam em locais de dif�cil acesso n�o podendo ser coletados. S�o eles:
Parque da Aclima��o, Parque da Independ�ncia e Parque Trianon.
5.2. Identificação
Oper�rias provenientes de sessenta e quatro ninhos foram analisadas
molecularmente, identificando-se a ocorr�ncia de quatro hapl�tipos diferentes. O hapl�tipo 4
foi encontrado na maior parte das coletas, seguido pelos hapl�tipos 2, 3 e 1,
respectivamente (Figura 7).
Os hapl�tipos 1 e 2 apresentaram uma maior similaridade com as sequ�ncias de S.
saevissima depositadas no GenBank, enquanto que os hapl�tipos 3 e 4 foram mais
parecidos com as sequ�ncias de S. invicta (Tabela 1).
Na �rvore filogen�tica os hapl�tipos 1 e 2 se agruparam com sequ�ncias de S.
saevissima provenientes da regi�o de Belo Horizonte, al�m das regi�es de sudoeste ao
norte – nordeste do Brasil (ROSS et al, 2009) (Figura 8). O hapl�tipo 3 encontra-se
indefinido, entre os agrupamentos de S. saevissima e S. invicta. O hapl�tipo 4 agrupou-se
com as sequ�ncias de S. invicta da regi�o do Paran�.
A distribui��o e porcentagem dos hapl�tipos por parque pode ser observada na
figura 9 e a compara��o entre os parques por meio do Teste Exato de Fisher na Tabela 2
(P<0.001). Houve signific�ncia estat�stica para uma maior frequ�ncia do hapl�tipo 4 no
Instituto Biol�gico, na USP, no Parque Villa-Lobos e no Parque da Luz. O Detran foi o local
onde o hapl�tipo 3 teve a maior frequ�ncia. No parque da �gua Branca houve uma maior
freq��ncia dos hapl�tipos 1 e 2, e no Ibirapuera uma maior freq��ncia do hapl�tipo 2
(Tabela 2). O Instituto Biol�gico foi o �nico local onde houve a ocorr�ncia de todos os
hapl�tipos, caracterizando-se desta forma, S. invicta a esp�cie mais comum nos parques
avaliados (Figura 9). Esses dados s�o similares ao de um estudo realizado por Mackay et al.
(1994) no Estado do Mato Grosso do Sul, onde S. invicta foi a esp�cie mais comum e com
distribui��o mais ampla, j� S. saevissima foi encontrada em apenas duas localidades
29
(N=41). Entretanto, o resultado encontrado difere do levantamento realizado por Campos
(1991), onde foi encontrada uma maior distribuição de S. saevissima em relação a S. invicta
(apenas uma localidade), no Estado de São Paulo. Isso pode ser explicado devido a grande
dificuldade na identificação morfológica dessas formigas, podendo ter acarretado possíveis
identificações erradas dessas espécies, especialmente com relação a S. invicta e S.
saevissima, que são muito difíceis de distinguir entre si.
9.4%
15.6%
10.9%64.1%
Haplótipo 1
Haplótipo 2
Haplótipo 3
Haplótipo 4
Figura 7. Representatividade dos haplótipos de espécies do grupo Solenopsis saevissimaencontrados na população estudada.
Tabela 1. Matriz de similaridade de sequências do gene COI de Solenopsis spp. dos quatrohaplótipos encontrados com sequências depositadas no GenBank. Nível de similaridade entre as amostras (1,000 = 100%).
Hap 1 Hap 2 Hap 3 Hap 4 FJ467540SsaevW51
AY499577SinvB25
AY950752SinvH58
Haplótipo 1 ID 0,997 0,982 0,939 0,989 0,982 0,939
Haplótipo 2 0,997 ID 0,982 0,939 0,989 0,982 0,939
Haplótipo 3 0,982 0,982 ID 0,949 0,984 0,994 0,949
Haplótipo 4 0,939 0,939 0,949 ID 0,941 0,949 1,000
FJ467540 SsaevW51 0,989 0,989 0,984 0,941 ID 0,984 0,941
AY499577SinvB25 0,982 0,982 0,994 0,949 0,984 ID 0,949
AY950752SinvH58 0,939 0,939 0,949 1,000 0,941 0,949 ID
30
FJ467540-SsaevW -51
FJ467550-SsaevW -73
FJ467547-SsaevW -67
FJ467549-SsaevW -70
AY950765-SinvH89
FJ467513-SsaevO-8
FJ467512-SsaevO-7
Haplotipo-1
Haplotipo-2
AY950770-SmacMac2
FJ467526-SsaevW -16
FJ467523-SsaevW -4
FJ467522-SsaevW -5
FJ467521-SsaevW -3
FJ467520-SsaevW -2
FJ467519-SsaevW -1
AY950769-SmacMac1
AY950771-SmacMac3
Haplotipo-3
AY950749-SinvH54
AY249099-SinvH7
AY499571-SinvPu49
AY499576-SinvB24
AY950762-SinvH84
AY249100-SinvH8
EU352608-SinvMM34
AY499572-SinvPu52
AY499573-SinvB5
AY249105-SinvH13
AY499577-SinvB25
AY249097-SinvH5
AY499594-SquinB16
AY499574-SinvB7
AY249098-SinvH6
AY249104-SinvH12
AY249109-SinvH17
AY249106-SinvH14
AY499575-SinvB11
AY499595-SquinB18
AY249103-SinvH11
AY499596-SquinPu51
AY499579-SinvB49
AY499610-SrichPu12A
AY950727-SinteInt5
AY950763-SinvH85
AY950728-SinteInt6
AY499604-SquinPu99
AY499591-SquinB1
AY499592-SquinB3
AY499614-SrichPu94
AY499599-SquinPu60
AY950751-SinvH56
AY950742-SinvH47
AY950734-SinvH39
AY950733-SinvH38
AY950710-SinvH59
Haplotipo-4
AY950752-SinvH58
AY950738-SinvH43
AY950737-SinvH42
AY950736-SinvH41
AY950735-SinvH40
AY950732-SinvH37
AY280600-Myrmicarubra
0.01
Figura 8. Árvore filogenética apresentando a relação dos haplótipos do gene COI do grupo de espécies de Solenopsis saevissima obtidos no presente estudo (setas) com sequências depositadas no GenBank.
31
0
20
40
60
80
100
Porc
enta
gem
deni
nhos
Parques
Hap 1
Hap 2
Hap 3
Hap 4
Figura 9. Distribuição dos haplótipos de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima por parque avaliado na cidade de São Paulo.
Tabela 2. Frequência de haplótipos e resultados do teste exato de Fisher para comparação dos haplótipos de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima entre os parques na cidade de São Paulo. P<0.001.
HaplótiposParques 1 2 3 4 Total
I. Biológico 210.00
15.00
15.00
1680.00 20
USP 110.00
110.00
00.00
880.00
10
Villa-Lobos 00.00
213.33
213.33
1173.33 15
Ibirapuera 228.57
457.14
114.29
00.00 7
Á. Branca 150.00
150.00
00.00
00.00 2
Luz 00.00
133.33
00.00
266.67 3
Detran 00.00
00.00
375.00
125.00 4
Total 6 10 7 38 61
* Dados em negrito são significativos
32
Os caracteres morfol�gicos propostos por Pitts et al. (2005) foram utilizados para
comparar morfologicamente as oper�rias. As principais diferen�as observadas por eles entre
S. invicta e S. saevissima, em oper�rias maiores, foi com rela��o a uma faixa mediana na
parte frontal da cabe�a, estrias mandibulares, estrias na face posterior do p�s-pec�olo,
formato do p�s-pec�olo e escultura da face posterior do p�s-pec�olo. As oper�rias de todos
os hapl�tipos foram observadas quanto a essas caracter�sticas. Em aproximadamente 21%
dos ninhos n�o foram observadas oper�rias m�ximas, o que dificultou a an�lise morfol�gica.
Os ninhos coletados variaram em tamanho, desde muito pequenos (jovens) at� grandes
(col�nias maduras) e segundo Tschinkel (1988) col�nias muito jovens n�o apresentam
oper�rias m�ximas.
Em todos os hapl�tipos foi observada a presen�a de uma faixa frontal na cabe�a,
por�m nas oper�rias dos hapl�tipos 3 e 4 essa caracter�stica foi mais evidente. Esse n�o
parece ser um bom atributo para diferenciar entre essas esp�cies, pois em um mesmo ninho
havia oper�rias que possu�am e outras que n�o possu�am essa faixa, podendo ser um
caractere com varia��o intraespec�fica. Os outros caracteres se mostraram muito
semelhantes entre todos os hapl�tipos. Dall’aglio-Holvorcem (2006) prop�s a
presen�a/aus�ncia do dente clipeal mediano como car�ter morfol�gico que permite distinguir
entre S. invicta e S. saevissima. Em um dos ninhos (hapl�tipo 2) a maioria das oper�rias
(90%) n�o apresentou essa caracter�stica, enquanto que uma ou duas apresentaram
(varia��o intraespec�fica). No restante dos ninhos, todas as oper�rias observadas possu�am
esse dente. Esses dados mostram que apenas a utiliza��o dos caracteres das oper�rias
m�ximas n�o � suficiente para diferenciar as esp�cies morfologicamente, corroborando com
Pitts et al. (2005) que sugeriram acrescentar a utiliza��o de caracteres pertencentes a
outras castas (larvas de 4� �nstar, rainhas e machos) menos acess�veis nas revis�es
taxon�micas e filogen�ticas do grupo de esp�cies S. saevissima, o que pode resolver em
parte essa problem�tica.
Essas formigas tamb�m foram comparadas com esp�cimes de S. saevissima
coletados na cidade de Rio Branco, Acre, as quais s�o formigas grandes, de colora��o
uniformemente clara (amarelada), n�o possuem a faixa frontal na cabe�a e o dente clipeal
mediano parece ser ausente (vestigial em algumas oper�rias). As S. saevissima (hapl�tipos
1 e 2) coletadas nesse trabalho s�o mais escuras e possuem a faixa frontal na cabe�a,
mesmo que de forma superficial e suas oper�rias m�ximas n�o s�o t�o grandes, sendo,
portanto, bem distintas das formigas do Acre, as quais apresentam caracter�sticas t�picas
daquelas descritas para essa esp�cie. Esses dados confirmam as observa��es feitas por
Ross et al. (2009), onde uma mesma esp�cie (S.saevissima) apresentou variabilidade
fenot�pica ao longo de sua distribui��o. E a popula��o de S. saevissima da regi�o sul do
33
Brasil se mostrou mais intimamente relacionada com S. invicta e S. richteri do que as S.
saevissima de outras localidades.
A coloração também não se mostrou um fator que deve ser levado em conta, visto
que operárias de um mesmo ninho variaram em tonalidades, corroborando com Ross et al.
(2009). Eles observaram uma grande variação nos padrões de coloração cuticular das
operárias de S. saevissima, limitando o uso desse caracter para diferenciar as espécies.
Dessa forma, não foi possível distinguir morfologicamente as operárias dos diferentes
haplótipos, confirmando a escassez de caracteres morfológicos diagnósticos confiáveis.
Pode ser que elas sejam espécies crípticas, morfologicamente idênticas. Dados de dois
estudos utilizando marcadores nucleares confirmaram a existência de espécies crípticas de
formigas lava-pés (ROSS; TRAGER, 1990; ROSS; SHOEMAKER, 2005). Estudos de
análises alozimáticas, bem como sequenciais de DNA mitocondrial, de numerosas amostras
sugerem a possibilidade de espécies crípticas dentro de S. invicta, S. richteri e S.
saevissima (SHOEMAKER et al., 2003).
Outra possível explicação para essa similaridade morfológica seria a ocorrência de
hibridização entre essas duas espécies. Ross et al. (2009) observaram uma diferenciação
genética regional em S. saevissima, e sugeriram que ela tem sido influenciada pela
hibridização com outras espécies. Nesse mesmo trabalho eles sugerem a ocorrência de
hibridização entre S. saevissima e S. geminata, e afirmam que um relaxamento na seleção
sexual proporcionou uma uniformidade nos fenótipos e hábitos dos machos nas diferentes
espécies, contribuindo para a hibridização. E as características fenotípicas dos machos,
incluindo a genitália, são notavelmente uniformes nas espécies do grupo S. saevissima.
5.3. Poliginia
Foram observados 36 ninhos em condições de campo. Não foram encontradas
rainhas em vinte e um deles, evento que ocorreu principalmente no período de
outono/inverno, quando a temperatura e umidade relativa do ar foram mais baixas, o que
pode ter determinado que essas rainhas ficassem a maiores profundidades no solo,
dificultando sua coleta. Nos outros quinze ninhos foi observada a presença de rainhas
sendo que 80% possuíam apenas uma rainha (N=12) e em 20% deles (N=3) foram
encontradas duas rainhas, indicando ocorrência de poliginia. De acordo com essas
observações de campo foram identificadas colônias poligínicas em apenas dois locais de
coleta (Tabela 3).
34
As observações de poliginia em campo foram feitas em ninhos dos haplótipos 1,2 e
4. Ninhos do haplótipo 3 não foram encontrados. A maior parte dos ninhos observados, nos
haplótipos 2 e 4, era monogínica (Figura 10). Dos ninhos poligínicos, a maior parte (66,7%)
foi encontrada no haplótipo 4 (S. invicta) (Figura 11). A comparação da poliginia entre os
haplótipos, pelo teste exato de Fisher, não mostrou diferença siginificativa (P=0,440).
Tabela 3. Ocorrência de colônias poligínicas por parque de acordo com observações de campo, no período de fevereiro a julho de 2009.
ParquesI. Biológico USP Villa-Lobos Ibirapuera Luz
Colônias Monogínicas X X X X
Colônias Poligínicas X X
0102030405060708090
100
1 2 3 4
Porc
enta
gem
deni
nhos
Haplótipo
Poligínicos
Monogínicos
Figura 10. Distribuição das duas formas de organização social (poliginia e monoginia) de acordo com o haplótipo de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima por meio de observações de campo.
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Poligínicos Monogínicos
Po
rcen
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md
en
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os
Hap 1
Hap 2
Hap 3
Hap 4
Figura 11. Distibuição dos haplótipos de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima, nas duas formas de organizações sociais (poligínica e monogínica) de acordo com observações de campo.
Por meio do sequenciamento de fragmento do gene Gp-9 avaliou-se operárias
provenientes de sessenta e quatro ninhos distintos, incluindo-se os 15 avaliados em campo,
onde foram encontradas rainhas. Os demais ninhos foram oriundos das coletas para
identificação de espécies e avaliação de polidomia. Através do sequenciamento direto do
produto amplificado por PCR, foi possível observar polimorfismo nos códons codificadores
dos aminoácidos 95 e 139, que distinguem os alelos B (colônias monogínicas) e b (colônias
poligínicas), do gene Gp-9. No alelo B, o códon 95 é ATG (metionina) e o códon 139 é GTC
(valina). No alelo b, o códon 95 é ATA (valina) e o 139 é ATC (isoleucina) (Figura 12).
Em todos os haplótipos a maior parte dos ninhos era monogínica (Figura 13). Em
30% dos 64 ninhos avaliados (N=19) foi confirmada a ocorrência de poliginia, a maior parte
(79%) em S. invicta (haplótipo 4), e nenhuma no haplótipo 1 (Figura 14). O Teste Exato de
Fisher não mostrou diferença significativa na poliginia entre os haplótipos coletados (P =
0,328). Esses dados diferem dos observados nos Estados Unidos, onde a frequência de
colônias poligínicas é maior. Goodisman & Ross (1997) avaliaram populações de S. invicta
da Geórgia e observaram uma ocorrência de poliginia em 90% dos ninhos. Jouvenaz et al.
(1989) citaram a ocorrência de colônias poligínicas de S. richteri e S. quinquecuspis na
Argentina (primeira ocorrência na América do Sul), porém no Brasil, nos Estados do Mato
Grosso e Mato Grosso do Sul nenhuma colônia poligínica foi encontrada. Eles relataram que
talvez todas as Solenopsis spp. sejam potencialmente poligínicas, mas que essa
característica seja mais prontamente expressa em climas temperados do que em tropicais.
36
Três localidades não apresentaram colônias poligínicas de acordo com os dados das
análises moleculares (Tabela 4). O teste exato de Fisher demonstrou diferença não
significativa na ocorrência de poliginia nos diferentes parques, através das investigações no
campo (P = 0,359), e nas análises moleculares (P = 0,375).
Figura 12. Eletroferograma de segmento do gene Gp9 mostrando polimorfismo no códon 139 (GTC = valina, alelo B; ATC = isoleucina, alelo b).
0102030405060708090
100
1 2 3 4
Porc
enta
gem
deni
nhos
Haplótipo
Poligínicos
Monogínicos
Figura 13. Distribuição das duas formas de organização social (poliginia e monoginia) de acordo com o haplótipo de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima por meio da análise do gene Gp-9.
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50
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80
90
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Poligínicos Monogínicos
Po
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md
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inh
os
Hap 1
Hap 2
Hap 3
Hap 4
Figura 14. Distibuição dos haplótipos de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima, nas duas formas de organizações sociais (poligínica e monogínica)de acordo com a análise do gene Gp-9.
Tabela 4. Ocorrência de colônias poligínicas por parque de acordo com as análises de sequenciamento do gene Gp-9.
ParquesI. Biológico USP V. Lobos Ibirapuera Á. Branca Luz Detran
Colônias Monogínicas X X X X X X X
Colônias Poligínicas X X X X
.
Quando os 15 ninhos observados em campo foram submetidos a análise do gene
Gp-9 houve uma divergência nos resultados, comparados aos do campo. Cinco ninhos que
no campo apresentaram organização social monogínica, se mostraram, de acordo com as
análises moleculares, como sendo poligínicos. Pode ser que outras rainhas não tenham sido
encontradas ou talvez seja necessária certa proporção de operárias heterozigotas para que
essa característica se manifeste, mas é preciso avaliar melhor as sequências provenientes
do Estado de São Paulo para que possamos fazer uma melhor correlação com
poliginia/monoginia. Outros três ninhos considerados poligínicos de acordo com
observações de campo apresentaram-se monogínicos nos resultados moleculares. Esses
resultados podem ser explicados pelo fato de que nas colônias poligínicas uma parcela das
operárias pode ser homozigota para o gene determinante dessa característica, e como
apenas uma operária de cada ninho foi submetida à análise, talvez tenha ocorrido uma
38
subestimativa de col�nias polig�nicas. Desta forma, sugere-se a avalia��o da poliginia
analisando-se um pool de oper�rias, no m�nimo cinco.
Em 9 ninhos foram observadas f�meas aladas, sendo dissecadas cinquenta e seis
para avalia��o de insemina��o. Diferentes graus de desenvolvimento ovariano foram
observados, de acordo com Caetano et al. (2002) (Anexo 2). Sessenta e quatro por cento (N
= 36) delas apresentaram ov�rios de tamanho bastante reduzido, com poucos ov�citos, em
20% (N = 11) esse tamanho foi um pouco maior e 16% (N = 9) apresentaram ov�rios bem
desenvolvidos. Em nenhuma se encontrou presen�a de espermatoz�ides, sugerindo que a
fecunda��o ocorra apenas durante o v�o nupcial e n�o no interior do ninho, como ocorre
com algumas esp�cies de formigas urbanas (BUENO; CAMPOS-FARINHA, 1999).
5.4. Polidomia
Para determinar a ocorr�ncia de polidomia foram avaliados dezesseis ninhos (8
pares de ninhos com menos de dois metros de dist�ncia um do outro, chamados de A e B).
Oito ninhos controle foram utilizados (coletados em localidades distintas dos ninhos
avaliados), um para cada par de ninhos pr�ximos.
Todos os ninhos observados apresentaram apenas comportamentos n�o-agressivos,
(0–ignora; 1–antena��o; 2-evita��o) quando colocados na arena com seu respectivo par.
Entretanto, quando colocados em contato com o controle esses ninhos apresentaram
comportamentos agressivos (3-flex�o dorsal; 4-agress�o; 5-luta) (Figura 15). Verificou-se
diferen�a significativa de acordo com o teste de McNemar entre as intera��es A x B e A/B x
Controle para os seguintes comportamentos: ignora (maior frequ�ncia no A x B) (P = 0,005),
evita��o (maior frequ�ncia no A/B x Controle) (P = 0,046), agress�o (maior freq��ncia no
A/B x Controle) (P = 0,005) e luta (maior freq��ncia no A/B x Controle) (P = 0,046). A falta
de agressividade entre as oper�rias dos ninhos pr�ximos indica a ocorr�ncia de polidomia.
Quando submetidos � identifica��o molecular, quase todos os ninhos apresentaram o
mesmo hapl�tipo para A e B, assim como seus controles, indicando ser da mesma esp�cie,
por�m em alguns ninhos houve uma diverg�ncia quanto a isso. Em uma das avalia��es, A,
B e o Controle diferiram quanto aos hapl�tipos (4, 3 e 4 respectivamente), por�m, como
esses dois hapl�tipos s�o de S. invicta, A e B n�o foram agressivas entre si, apenas com o
controle. Outro teste tamb�m apresentou hapl�tipos diferentes em A, B e Controle (4, 2 e 4
respectivamente). Entre A e B houve a ocorr�ncia de fuga, entretanto comportamentos
agressivos foram observados apenas contra o controle. A fuga pode ser um ind�cio de que
39
os ninhos poderiam não ser polidômicos, não podendo, desta forma, confirmar polidomia em
pelo menos um par de ninhos nestes dois casos.
0
20
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100Po
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tage
mde
ninh
os
A x B
A/B x Controle
Figura 15. Porcentagem de ocorrência dos comportamentos observados entre formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima de ninhos próximos (A x B) e destes com o controle (A/B x Controle).
Essa redução na agressão intraespecífica e concomitante diminuição no
comportamento terrritorialista são típicas de espécies invasoras e contribuem para uma
densidade populacional elevada, responsável pelo sucesso na colonização e
estabelecimento de novas colônias.
Holway et al. (1998) demonstraram ausência de agressividade intraespecífica para a
formiga invasora Linepithema humile no sul da Califórnia. As colônias que não se mostraram
agressivas acabaram se fundindo, apresentando consequentemente uma menor
mortalidade e maior quantidade de indivíduos e crias do que colônias que foram agressivas
entre si, o que pode explicar o sucesso de colonização e dispersão dessa formiga.
5.5. Desenvolvimento de ovo a adulto
Durante os meses de primavera/verão foram avaliados dez ninhos. As rainhas
iniciaram a oviposição após um período de 24-48 horas após a coleta no campo e
incorporação nas bandejas de criação. Os ovos apresentaram uma fase de desenvolvimento
40
de 12 a 20 dias. A fase larval variou de 11 a 23 dias e o período pupal de 11 a 18 dias.
Desta forma, o período de desenvolvimento ovo-adulto variou de 34 a 61 dias. Todas as
crias desenvolveram-se em operárias mínimas. Esses dados corroboram o trabalho de
Porter (1988), onde se encontrou um período de desenvolvimento de 23 a 55 dias para
operárias menores, variando de acordo com a temperatura. Ele demonstrou que quanto
maior o indivíduo, maior o tempo para o seu desenvolvimento.
Não houve o desenvolvimento de crias de reprodutores durante o experimento.
Houve uma maior quantidade de crias nas semanas iniciais com redução significativa
ao longo do tempo. A mediana da quantidade de crias foi utilizada uma vez que a
quantidade de crias nas colônias observadas apresentou valores extremos, o que
influenciaria os cálculos. O valor da mediana variou de 3,5 a 81 (Figura 16).
As rainhas morreram entre o 30º e o 185º dias e suas colônias, consequentemente,
sucumbiram. As 10 rainhas ovipositaram, em sete colônias larvas eclodiram, em três houve
observação de pupas, sendo que destas, todas se transformaram em operárias adultas.
Durante o período de outono/inverno foram avaliadas 4 colônias. Esse número foi
menor devido ao fato da dificuldade de se encontrar a rainha nas coletas de campo nesse
período. Não foi possível determinar a duração das fases de desenvolvimento nessas
colônias, pois os ovos não se desenvolveram, provavelmente por causa das condições de
temperatura e umidade reduzidas as quais foram submetidas. Isso foi demonstrado por
Porter (1988) e Markin e Dillier (1971), onde colônias que foram submetidas a temperaturas
inferiores a 24°C cessaram seu crescimento.
Não houve redução significativa da quantidade de cria ao longo do tempo, porém
esta foi significativamente menor quando comparada com o período de primavera/verão. A
mediana da quantidade de ovos variou de 4 a 57,5 (Figura 16).
As rainhas morreram entre o 66º e o 180º dia.
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Qu
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Semanas
Primavera/Verão
Outono/Inverno
Figura 16. Mediana da quantidade de crias de formigas do grupo de espécies Solenopsis saevissima nos períodos de primavera/verão (outubro/2008 a março/2009) e de outono/inverno (abril a setembro/ 2009).
42
6. CONCLUSÕES
A comparação morfológica não identificou espécies do grupo de espécies Solenopsis
saevissima.
A análise molecular revelou a ocorrência de quatro haplótipos, dois deles mais
semelhantes à S. invicta e dois mais parecidos com sequências de S. saevissima.
De acordo com a árvore filogenética construída com esses haplótipos e sequências
depositadas no GenBank, dois se agruparam com sequências de S. saevissima, um com S.
invicta e o último não se agrupou com nenhuma dessas sequências, ficando entre esses
dois grupos.
A diversidade de espécies de Solenopsis spp. não foi semelhante nos parques
avaliados; apenas em um parque foram coletados todas os haplótipos, no Instituto Biológico.
O haplótipo 1 foi coletado no Instituto Biológico, Parque Ibirapuera e Água Branca; o
haplótipo 2 no Instituto Biológico, USP, Parque Ibirapuera, Parque da Água Branca, Parque
Villa Lobos e Parque da Luz; o haplótipo 3 no Instituto Biológico, Parque Villa Lobos, Parque
Ibirapuera e Detran e o haplótipo 4 no Instituto Biológico, USP, Parque Villa Lobos, Parque
da Luz e Detran.
O haplótipo 4 foi o mais comum, seguido pelos haplótipos 2, 3 e 1, respectivamente.
A poliginia foi identificada em 20% dos 15 ninhos avaliados em campo, sendo
encontrados na USP e no Parque Ibirapuera.
As observações de poliginia em campo foram feitas nos haplótipos 1,2 e 4.
Dos 64 ninhos avaliados através do sequenciamento do gene Gp-9, a ocorrência de
poliginia foi confirmada em 30% deles, sendo a maior parte em ninhos do haplótipo 4 (S.
invicta).
A ocorrência de ninhos poligínicos foi observada em quatro dos sete parques
avaliados por meio da análise molecular.
A dissecção de fêmeas aladas revelou que a maioria dos ovários estavam pouco
desenvolvidos e não houve presença de espermatozóides,
Em todos os ninhos próximos avaliados no teste comportamental as operárias não
demonstraram agressividade entre si, sugerindo assim a ocorrência de polidomia.
O período de desenvolvimento ovo-adulto variou de 34 a 61 dias. Essas formigas
tiveram um melhor desenvolvimento em laboratório no período de primavera/verão do que
no outono/inverno.
43
7. REFER�NCIAS BIBLIOGR�FICAS
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ANEXOS
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Anexo 1: Esquema de aparelho reprodutor feminino. 1. Filamento terminal; 2. Zona de produção (germário); 3. Zona de crescimento (vitelário); 4. Cálice de ovos; 5. Oviduto lateral; 6. Oviduto comum; 7. Vagina; 8. Espermateca; 9. Ovócito maduro; 10. Ovócito; 11. Câmara de células nutridoras.
CAETANO, F.H.
54
Anexo 2: Diferentes graus de desenvolvimento ovariano em Atta sexdens. O número de ovaríolos e o grau de desenvolvimento deles decresce de acordo com as figuras, de A a E.
CAETANO, F.H.
55
Anexo 3: Foto de ninho de formigas lava-pés em gramado.
Anexo 4: Fêmea alada de S. invicta cercada por operárias.
ZORZENON, F.J.
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56
Anexo 5: Ferroada de S. invicta. Inicialmente a formiga morde o seu alvo com as mandíbulas, fixando-se no local e, podendo, então, alavancar e inserir o ferrão.
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