Universidade Federal de Minas Gerais

Instituto de Ciências Biológicas

EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE CERRADO

S.S. E MATA CILIAR EM BRASILÂNDIA DE MINAS, MG, COM UMA

DISCUSSÃO SOBRE A BIOGEOGRAFIA DO GRUPO NO CERRADO

Luiz Roberto R. Faria Jr.

BELO HORIZONTE

2005

Universidade Federal de Minas Gerais

Instituto de Ciências Biológicas

EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE CERRADO

S.S. E MATA CILIAR EM BRASILÂNDIA DE MINAS, MG, COM UMA

DISCUSSÃO SOBRE A BIOGEOGRAFIA DO GRUPO NO CERRADO

Luiz Roberto R. Faria Jr.

Orientador: Prof. Dr. Fernando Amaral da

Silveira

Dissertação apresentada ao curso de Pós-

Graduação em “Ecologia, Conservação e

Manejo de Vida Silvestre” da Universidade

Federal de Minas Gerais como requisito parcial

para obtenção do título de Mestre.

BELO HORIZONTE

2005

EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE CERRADO

S.S. E MATA CILIAR EM BRASILÂNDIA DE MINAS, MG, COM UMA

DISCUSSÃO SOBRE A BIOGEOGRAFIA DO GRUPO NO CERRADO

____________________________________________ Prof. Dr. Fernando Amaral da Silveira – Orientador

Profa. Dra. Cláudia Maria Jacobi

____________________________________________ Prof. Dr. Lúcio Antônio de Oliveira Campos

BELO HORIZONTE

2005

"What good is a house if you don´t have a decent planet to put it on?"

Henry Thoreau

(…)

3

AGRADECIMENTOS

Agora foi na dissertação! Na monografia tive a chance de ver como isto tudo é, na

verdade, um trabalho de muitas pessoas e que uma assina. Resultado: naquela ocasião,

só faltou agradecer a Xuxa! Espero que desta vez, se eu pecar, que seja outra vez por

excesso... E se faltar o nome de alguém aqui, não foi por mal nem por ingratidão... foi

apenas falta de memória.

- agradeço primeiramente a Deus. Pelas abelhas, pelo Cerrado, por existir mesmo, por

me amar, pelo céu estrelado do Brejão e pelo nascer do sol lá. Por mais que eu odeie

acordar cedo, eu ficava feliz...

- ao Fernando, meu chefão! Não tenho problema nenhum em beirar o “puxa-saco”

quando falo nele. Afinal, ele permitiu que o nosso relacionamento fosse além do

orientador/ orientado. Permitiu que eu ganhasse um amigo, um irmão mais velho aqui. É

para mim um exemplo de pesquisador, mas, antes disto, uma pessoa querida! Valeu

demais pela bagagem científica, pela confiança, pelas piadas infames, pela coleção de

cds de rock progressivo sempre disponível!...

- ao Roderic. Caramba! Não sei como seria disso tudo se não fosse este cara. Abriu mão

de muita coisa dele para poder ir coletar comigo. Fez coisas que só um irmão faria. Valeu

demais pela metade das coletas do trabalho, pelo companheirismo e amizade, pelas

toneladas de “mexido” no Brejão.

- à Claudinha que também teve que me agüentar um ano todo no Brejão. E eu sou uma

mala! Valeu pela ajuda nas coletas, pelas conversas, pelo carinho e por me ouvir

chorando as pitangas.

- a todo mundo que também auxiliou nas coletas: Pepê, o Chefão, Rose, Fernando e

Wesley (até gente da masto).

- aos professores da Pós pelas disciplinas e tudo mais. Ao pessoal da secretaria pelos

galhos quebrados.

- aos funcionários do ICB pelos sorrisos, disponibilidade e por facilitar, mesmo que nos

bastidores, a vida de todo mundo aqui. Obrigado mesmo!

- a Profa. Cláudia Jacobi pela paciência, comentários, auxílio com as análises, pelos

macetes no Excel que me pouparam neurônios, tempo e paciência.

- a Profa. Alice Kumagai pelo incentivo, pelo “estudante de pós-graduação é full time”

(segui isto à risca) e pelos generosos pedaços de bolo, pães de queijo e tals que

chegavam sempre na hora certa.

- ao Dr. André Hirsch pelos mapas feitos com tanta competência e camaradagem.

- ao Dr. Élder Morato pelas discussões sobre biologia de Euglossina, biogeografia e pela

bibliografia disponibilizada.

4

- ao André Nemésio pelas sugestões, discussões sobre biologia destes bichos doidos e

pela bibliografia colocada à disposição.

- ao Paulo Emílio (Uberrrrrrrrrrlândia) por ceder, gentilmente, seus dados da monografia

e uma cópia da mesma.

- a Profa. Cláudia Jacobi, ao Prof. Lúcio Campos e a Profa. Alice Kumagai pela

disponibilidade em participar da banca.

- ao pessoal da Fazenda Brejão. Em especial ao Zé Márcio, ao Marcelo e à Marta pela

quebração de galhos, ao Levi por nos ajudar a encontrar as áreas e por estar sempre

disposto a ajudar, ao Michel, Marcelo, Detinho, Valdson, Mario Zan, Delmir, Seu Zé da

Anunciação pela disponibilidade. Um agradecimento especial, também, à Dona Maria e à

Dona Ana pelo doce de leite na geladeira, pelo pão de queijo na mesa... Pela comida feita

com carinho e pelos quilos a mais que eu arrumei neste um ano de coleta.

- ao pessoal do Laboratório de Sistemática e Ecologia de Abelhas... Tudo foi mais fácil

(ou menos difícil) com este pessoal por perto. Natural que, em dois anos, eu tenha tido

vontade de matar alguém e que tenha corrido o risco de ser morto... Mas a gente se saiu

bem! Tão bem que cheguei sozinho e vou sair com amigos. Obrigado demais: Ana, Bia,

Carol, Claudinha, Dora Elizana, Flávia, Rose, Alex, André, Eduardo (conheci depois, mas

valeu), Maverick, Pepê e Rodrigo. Mesmo com meu “antisocial pride” e sendo gás nobre,

eu convivi bem e bastante com vocês!

- ao Waldney por ter se tornado um grande amigo. Valeu demais pela amizade, pelo

auxílio na logística da coisa, por me agüentar falando besteira, falando de abelha, de

namorada, de saudade de casa, de falta de grana, da minha vida ruim. Cara, você é tão

irmão que eu nem ligo de ser seu pato na sinuca.

- ao pessoal da turma de mestrado... eu sei que eu sou estranho e gás nobre (de novo!)!

Mas valeu demais! Agradecimento especial ao Paçoca pelas discussões biogeográficas,

pelos auxílios estatísticos e por lembrar de músicas bregas que ninguém lembra mais, e

à Eloísa, a geneticista mais ecóloga deste mundo. Valeu Elô pela companhia, pela

amizade, por rachar pizzas e risadas nas madrugadas do icb.

- ao pessoal da Mastozoologia em especial ao André Hirsch que se tornou um grande

amigo.

- aos amigos que ganhei aqui em BH e que foram importantes nisso tudo... Ana Paula,

Mireile, Gabi, Carolina, Geovana, Batata, Cristiano, Duzinho... o pessoal da oitava e da

nona presb, os basqueteiros do CEU, o pessoal da Santuário, da lanchonete da esquina

de casa, o pessoal aqui da Zoologia e dos outros departamentos. Certeza que eu esqueci

alguém... Não foi por mal!

- aos amigos de sempre que nunca vão ficar longe, estando onde estiverem. Quem é

sabe que é.

5

- à Patrícia por ter sido um referencial em BH durante um bom tempo. Valeu pelos

vidrinhos para colocar os cheiros, pela amizade e por me emprestar comida e casa de

mãe (a dela neste caso).

- à Ana Paula pelo carinho que teve por mim, pela amizade, pelo auxílio nas análises de

agrupamento. Pelos inúmeros galhos quebrados, mesmo de longe.

- à Glycimelissa, uma abelha/ menina que existe não em publicações, mas no meu

coração. Obrigado menina por ser doida, passional e bioluminescente. Neste mês você

me fez sorrir em meio a esta loucura toda! (...)

- quase finalizando, mas nunca em último lugar, queria agradecer minha família.

Obrigado demais por serem meu porto seguro e minha estrela no céu. Quando tudo está,

aparentemente ferrado, eu fecho os olhos e penso em vocês (ultimamente ganhei mais

uma estrela). Amo muito vocês. Sem palavras: mãe, Vanesca e Mariah (em ordem de

idade), Tia Nilza, Luiz e Marcelo (meus dois pais). E um obrigado muito especial ao Tio

Zeca (e à Ângela secretária dele) que abriu sua casa aqui em BH para um cara chato,

com gostos culinários que beiram o esquisito, com horários estranhos e com uma coleção

de sapos.

- a Capes pela bolsa de mestrado e à Vallourec & Mannesmann Florestal Ltda. pelo

auxílio financeiro.

- eu esqueci alguém com certeza! Sempre é assim... De qualquer forma você, esquecido

(a), foi muito importante nisso tudo. Valeu, de coração!

RESUMO

A composição da fauna de Euglossina em formações florísticas abertas é virtualmente

desconhecida, o que é uma lacuna no entendimento da biogeografia do grupo. O objetivo

deste trabalho foi responder às perguntas: 1) no domínio do cerrado, a composição da

fauna, o número de espécies e a abundância de Euglossina em áreas de cerrado s.s. é

semelhante aos de áreas de mata ciliar? 2) Espécies dos domínios florestais estariam

utilizando a mata ciliar como “refúgios mésicos” no cerrado? 3) À fauna de que outros

domínios a fauna de Euglossina do cerrado mais se assemelha, considerando abundância

e número e composição de espécies? Duas áreas de cerrado s.s. e duas de mata ciliar em

Brasilândia de Minas, MG (17º01’S; 45º54’W), foram amostradas mensalmente, durante

o período de um ano (nov/2003 - out/2004), com utilização de seis compostos

aromáticos (ß-ionona, cineol, cinamato de metila, eugenol, salicilato de metila e vanilina)

das 08:00 h às 16:00 h. Os resultados mostraram que: a composição da fauna de

Euglossina em áreas de cerrado senso estrito e mata ciliar foi a mesma; a maior

abundância e número de espécies coletados em áreas de cerrado estiveram mais

relacionados a características da paisagem (proporção de vegetação nativa) do que às

fisionomias vegetais em si; as matas de galeria não funcionaram como um refúgio

mésico, não abrigando uma fauna característica e não funcionaram como ambientes para

a penetração de espécies restritas a ambientes florestais. A diversidade de Euglossina em

Brejão é comparável a de fragmentos de Floresta Atlântica em MG, embora a abundância

seja menor no cerrado. A fauna de Euglossina do cerrado é carente de elementos

endêmicos, sendo constituída, principalmente, por elementos de distribuição pan-

neotropical e comuns à Floresta Atlântica e Cerrado; a fauna de Euglossina do Cerrado é

mais semelhante à encontrada em áreas mais abertas e/ ou degradadas de Floresta

Atlântica.

7

ABSTRACT

Orchid bee faunas (Hymenoptera, Apidae) in open domains are virtually

unknown, making it difficult to understand the biogeography of the group. The

aim of this work was to answer the following questions: 1) is orchid bee fauna

composition, number of species and abundance in the cerrado s.s. similar to that

of gallery forests? 2) Do forest species use gallery forests as mesic enclaves in

the cerrado? 3) Is the cerrado orchid bee fauna more similar to what other

domains’ fauna, regarding abundance, number of species and species

composition? Two sites each at cerrado s.s. and gallery forest at the municipality

of Brasilândia de Minas, state of Minas Gerais (17º01’S; 45º54’W) were sampled

monthly, during one year (nov/2003 – out/2004), using six aromatic compounds

(β-ionone, 1,8-cineole, eugenole, methyl trans-cinnamate, methyl salicilate and

vanillin) from 08:00 to 16:00h. Results suggested that: the orchid bee fauna

composition at the two kinds of environments assessed was the same; the

abundance and number of species collected at each site were more related to

landscape features (rate of natural vegetation) than to vegetation

physiognomies; the gallery forests do not act as mesic enclaves, they did not

shelter a characteristic fauna, nor they had a role as mesic corridors for

penetration of forest-dependent species into the cerrado. The diversity of the

euglossine fauna in Brejão is comparable to those in Atlantic Forest fragments in

Minas Gerais state, although less abundant; the orchid bee fauna in the Cerrado

lacks endemic elements and is composed by pan-neotropical species and

elements common to the Atlantic Forest and the Cerrado; the cerrado fauna is

more similar to open and/or degraded areas of Atlantic Forest.

8

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO..................................................................................... 11

2 METODOLOGIA................................................................................... 16

2.1 ÁREAS DE ESTUDO.............................................................................. 16

2.2 AMOSTRAGENS .................................................................................. 18

2.3 COMPARAÇÃO DAS FAUNAS DE EUGLOSSINA EM DIFERENTES BIOMAS................... 19

2.4 CARACTERIZAÇÃO DAS ÁREAS: SISTEMA DE INFORMAÇÕES GEOGRÁFICAS (SIG) E

SENSORIAMENTO REMOTO (SR) ................................................................... 22

2.5 ANÁLISE DOS DADOS .......................................................................... 24

3 RESULTADOS ..................................................................................... 26

3.1 ABELHAS EUGLOSSINA NA FAZENDA BREJÃO ............................................... 26

3.2 COMPARAÇÃO DA FAUNA DE EUGLOSSINA DO CERRADO COM A DE OUTROS BIOMAS ..35

3.2.1 Abundância e número de espécies ............................................... 35

3.2.2 Análise de agrupamento............................................................. 36

3.2.3 Análise de componentes principais............................................... 40

4 DISCUSSÃO........................................................................................ 45

4.1 NO DOMÍNIO DO CERRADO, A COMPOSIÇÃO DA FAUNA, NÚMERO DE ESPÉCIES E

ABUNDÂNCIA EM ÁREAS DE CERRADO S.S. É SEMELHANTE À DE MATA CILIAR? .............. 45

4.2- ESPÉCIES TÍPICAS DE DOMÍNIOS FLORESTAIS ESTARIAM UTILIZANDO A MATA CILIAR

COMO REFÚGIOS MÉSICOS NO CERRADO?......................................................... 54

4.3- À FAUNA DE QUE OUTROS DOMÍNIOS A FAUNA DE EUGLOSSINA DO CERRADO MAIS SE

ASSEMELHA, CONSIDERANDO ABUNDÂNCIA, NÚMERO E COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES?....... 59

4.3.1- Abundância, diversidade e composição de espécies ....................... 59

4.3.2- Relação com outros biomas: análises de agrupamento e de

componentes principais ...................................................................... 66

5. CONCLUSÕES .................................................................................. 78

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................... 79

9

LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Distribuição das áreas de amostragem e localização da Fazenda

Brejão................................................................................................... 17

Figura 2- Similaridades entre as quatro áreas amostradas em Brejão (C1=

Cerrado 1; C2= Cerrado 2; M1= Mata 1; M2= Mata 2) em relação à composição

de suas faunas de Euglossina.................................................................... 30

Figura 3- Análise de componentes principais das amostras de abelhas

Euglossina coletadas em quatro áreas da Fazenda Brejão............................. 32

Figura 4- Abundância de abelhas Euglossina e a área de cobertura vegetal

nativa nas quatro áreas amostradas na Fazenda Brejão, em raios de 1-5 Km.. 32

Figura 5- Abundância de abelhas Euglossina e área de monocultura de eucalipto

nas quatro áreas amostradas na Fazenda Brejão, em raios de 1-5 Km ........... 33

Figura 6- Mapa de cobertura vegetal e uso do solo em raios de 1-5 Km a partir

dos quatro pontos de coleta amostrados na Fazenda Brejão ......................... 34

Figura 7- Agrupamento das áreas da América Central, Amazônia, Floresta

Atlântica, Caatinga e Cerrado selecionadas, de acordo com suas faunas de

Euglossina ............................................................................................. 38

Figura 8- Análise de componentes principais das amostras de 18 espécies de

Euglossina presentes em 24 áreas amostradas em domínio de Floresta Atlântica,

Cerrado, Caatinga e Amazônia (uma área) ................................................. 40

10

LISTA DE TABELAS

Tabela 1- Número de espécies coletados em Brejão de acordo com as áreas e as

iscas aromáticas. (B= β-ionona; CL= cineol; CT= cinamato de metila; E=

eugenol; S= salicilato de metila; V= vanilina) ............................................ 27

Tabela 2- Distribuição mensal de machos de Euglossina por área de coleta na

Faz. Brejão ............................................................................................ 28

Tabela 3- Porcentagem de cobertura vegetal nativa e de monocultura de

eucalipto em cada área, em raios de 1 a 5 Km ........................................... 35

11

1 INTRODUÇÃO

Euglossina (Hymenoptera, Apidae) são abelhas com o corpo

freqüentemente robusto, geralmente de tegumento brilhante e que apresentam

modificações no aparelho bucal (prolongamento da glossa principalmente) e nas

pernas posteriores dos machos (Dressler, 1982a, Engel, 1999). A subtribo é

composta por cinco gêneros, totalizando aproximadamente 200 espécies

(Kimsey, 1982; Cameron, 2004). Trata-se de um grupo primariamente

neotropical de abelhas, ocorrendo do sul dos Estados Unidos (Minckley & Reyes,

1996) ao sul do Brasil e norte da Argentina (Wittmann et al., 1988; Pearson &

Dressler, 1985).

Os machos de Euglossina coletam compostos aromáticos principalmente

em flores (mas também em fontes não florais), que armazenam na tíbia

posterior. As funções biológicas desses compostos não são totalmente

entendidas (Dodson et al., 1969; revisão em Williams e Whitten, 1983). Sugere-

se que eles participem do processo de reconhecimento dos machos pelas fêmeas

no momento do acasalamento (Eltz et al., 1999).

O papel das Euglossina como polinizadoras na região neotropical é grande,

uma vez que elas são importantes vetores de pólen de várias espécies vegetais,

principalmente em Orchidaceae, Gesneriaceae, Araceae, Euphorbiaceae e

Solanaceae (Williams, 1982). As Euglossina são consideradas espécies chave na

região neotropical (Dodson et al., 1969) e seu papel pode ser ressaltado uma vez

que elas são, muitas vezes, as principais (geralmente únicas) polinizadoras das

plantas onde buscam alimento e, principalmente, das espécies onde os machos

coletam substâncias aromáticas (Dressler, 1968; Williams, 1982).

12

Além das particularidades morfológicas e do seu papel como polinizadoras,

principalmente de orquídeas, as Euglossina atraíram a atenção dos

pesquisadores pela sua posição sistemática em Apini (sensu Silveira et al., 2002)

(Dressler, 1982a). A monofilia de Apini é bem estabelecida (ver Cameron, 2004)

e dentre as quatro subtribos, Euglossina é a única que não apresenta

comportamento eussocial (Michener, 1990). A ocorrência de organização de

níveis intermediários de organização social nos Euglossina é um aspecto

altamente relevante para os estudos de evolução do comportamento social nas

abelhas (Alvarenga, 2004).

O maior passo para o conhecimento mais detalhado dessas abelhas

ocorreu quando se verificou que os machos eram atraídos por vários compostos

aromáticos, análogos àqueles presentes nas fragrâncias das orquídeas. A

utilização dessas substâncias puras como iscas foi importante porque permitiu a

realização de levantamentos faunísticos, o que abriu caminho para os mais

diversos estudos (Rebêlo, 2001; ver Dodson et al., 1969).

A maior diversidade de Euglossina é encontrada em ambientes florestais

(Dressler, 1982a; Morato et al., 1992; Oliveira & Campos, 1995; Cameron,

2004) e, talvez, por essa razão, a maioria dos levantamentos focados nesse

grupo foi realizada nesse tipo de ambiente (América Central: Janzen et al., 1982;

Ackerman, 1983; Ackerman, 1989; Amazônia: Pearson & Dressler, 1985; Powell

& Powell, 1987; Becker et al., 1991; Morato et al., 1992; Morato, 1994; Oliveira

& Campos, 1996; Silva & Rebêlo, 1999; Floresta Atlântica: Wittmann et al.,

1988; Rebêlo & Garófalo, 1991; 1997; Neves & Viana, 1997; Bonilla-Gómez,

1999; Peruquetti et al., 1999; Jesus, 2000; Brito & Rego, 2001; Bezerra &

Martins, 2001; Silva & Rebêlo, 2002; Suzuki et al., 2002; Tonhasca Jr. et al.,

13

2002; Nemésio, 2003; 2004), sendo que poucos levantamentos foram realizados

em outros biomas (ver Nemésio & Faria Jr., 2004).

A apifauna do cerrado, como um todo, é pouco conhecida devido à

escassez de levantamentos nessa região (ver Silveira & Campos, 1995) e, no que

diz respeito a Euglossina, praticamente desconhecida, principalmente nas regiões

centrais do bioma (ver Nemésio & Faria Jr., 2004). O conhecimento da fauna de

Euglossina neste domínio se resume a três levantamentos específicos realizados

um em uma área de cerrado no Maranhão (Rebêlo e Cabral, 1997), um na

Chapada Diamantina (BA – Aguilar, 1990) e outro na região de Uberlândia, MG

(Alvarenga, 2004) e a levantamentos da fauna de Apoidea em geral (Martins,

1990; Silveira & Campos, 1995; Carvalho e Bego, 1996; Viana et al., 1997).

Além disto, há uma amostragem expedita realizada na Cadeia do Espinhaço, em

Minas Gerais, por Nemésio & Faria Jr. (2004).

O cerrado brasileiro cobre aproximadamente dois milhões de quilômetros

quadrados na região central do país, representando, aproximadamente, 23% da

superfície do Brasil. Em termos de área, só é superado pela Floresta Amazônica

(Ratter et al., 1997). Mais de 80% do cerrado formam uma área contínua ao sul

da Amazônia, cobrindo grande parte de estados como Bahia, Minas Gerais e

Goiás (Camargo & Becker, 1998). Esse bioma ocupa uma posição central em

relação aos outros biomas de maior extensão na América do Sul, tendo, dessa

forma, extensa região de contato com os principais domínios florestais

(Amazônia e Floresta Atlântica) e “secos” (Caatinga e Chaco) do continente

(Silva, 1997).

O cerrado brasileiro é considerado um hotspot de biodiversidade e se

encontra, atualmente, altamente fragmentado, restringindo-se a 20% da sua

área original (Myers et al., 2000) e estando sujeito a um intenso processo de

14

modificação, devido, principalmente, à expansão agrícola (Pinheiro & Ortiz,

1992). Como agravante, há o fato de apenas 6,2% do bioma se encontrarem em

“áreas protegidas” (Myers et al., 2000), das quais apenas 1,5% em áreas de

proteção federais (Ratter et al., 1997).

O cerrado é uma savana semidecídua, composta por mosaicos que variam

de formas campestres a formações florestais secas. Encravadas nesse mosaico,

ao longo de cursos d’água, encontram-se florestas de galeria. Apesar de estarem

restritas a áreas de maior umidade e de ocupar apenas 10% da extensão total

do bioma, essa fitofisionomia é encontrada ao longo de todo o cerrado (Redford

& Fonseca, 1986). Florestas de galeria têm um papel importante como

corredores mésicos, abrindo caminho para a colonização de áreas em regiões de

cerrado por organismos dependentes de ambientes florestais que se distribuem

nos biomas florestais adjacentes (ver Silva, 1996).

As matas de galeria são formações florestais semidecíduas que ocorrem

como faixas vegetacionais distintas ao longo de cursos d’água no cerrado,

desenvolvendo-se em cambissolos ou em solos hidromórficos ricos em matéria

orgânica. Nos platôs, não alcançam, geralmente, mais que 100 m de largura,

sendo mais largas nas depressões periféricas do bioma. As árvores alcançam

alturas que variam entre 20 m e 30 m, e a composição florística dessas matas é

variável ao longo do bioma (ver Silva, 1996; Leite, 2001).

A importância das florestas de galeria na biogeografia do cerrado já foi

constatada para mamíferos (Redford & Fonseca, 1986; Mares & Ernest, 1995;

Lacher Jr. & Alho, 1998), aves (p. ex. Silva, 1996), borboletas (Pinheiro & Ortiz,

1992) e vespas (Diniz & Kitayama, 1998).

Muitas questões têm sido discutidas sobre a fauna do cerrado, incluindo o

número de espécies presentes, o grau de endemismo e a semelhança com a

15

fauna de biomas vizinhos (Amazônia, Floresta Atlântica, Caatinga, Chaco).

Estudos abordando diversidade, padrões de distribuição e composição da fauna

desse bioma são necessários, não apenas para aumentar o conhecimento da

região mas, também, porque grandes áreas do cerrado estão sendo

transformadas em paisagens agrícolas rapidamente (Camargo & Becker, 1998).

O objetivo principal deste trabalho foi responder às seguintes questões: i)

no domínio do cerrado, a composição da fauna, número de espécies e

abundância de Euglossina em áreas de cerrado s.s. é semelhante aos de áreas

de mata ciliar? ii) espécies dos domínios florestais estariam utilizando a mata

ciliar como “refúgios mésicos” no cerrado? iii) à fauna de que outros domínios a

fauna de Euglossina do cerrado mais se assemelha, considerando abundância,

número e composição de espécies?

16

2 METODOLOGIA

2.1 ÁREAS DE ESTUDO

O estudo foi realizado na Fazenda Brejão, pertencente à empresa V & M

Florestal Ltda. A fazenda está localizada a 17º01’S e 45º54’W, a quinze

quilômetros da sede do município de Brasilândia de Minas, noroeste de Minas

Gerais (Soares, 2003). A área total da fazenda é de, aproximadamente, 36 mil

ha, sendo 15.899 ha de cerrado sensu stricto, 4.435 ha de campo cerrado, 1.760

ha de veredas e 1.295 ha de mata ciliar. A área reservada à silvicultura

(Eucalyptus spp.) ocupa 12.510 ha (Scolforo et al., 2001).

O clima da região é o tropical seco-subúmido de Holdridge, com

temperaturas médias anuais de 22ºC a 24ºC; precipitação média anual entre 700

mm e 1000 mm; evapotranspiração potencial anual de 1250 mm a 1400mm e

déficit hídrico anual de 180 mm a 500mm. O período com maiores índices de

precipitação ocorre nos meses de janeiro e fevereiro (Golfari, 1975).

Foram escolhidas quatro áreas de amostragem na fazenda, sendo duas de

cerrado e duas de mata ciliar (figura 1). A localização exata de cada área

amostrada é a seguinte:

a) Cerrado-1 (C1): 17º02’22”S; 45º51’03”W; altitude: 549m. Área

localizada próxima ao projeto “Manejo Sustentado do Cerrado” (V & M Florestal,

UFLA)

b) Cerrado-2 (C2): 17º01’14”S; 45º52’30”W; altitude: 565m. Área

localizada próxima à “Planta de Carbonização” da fazenda.

c) Mata-1 (M1): 17º04’27”S; 45º54’15”W; altitude: 493m. Área localizada

próxima à “Casa de Pesca”, às margens do Rio Paracatu.

17

d) Mata-2 (M2): 17º05’29”S; 45º57’17”W; altitude: 491m. Área próxima à

confluência do Ribeirão Cotovelo e do Rio Paracatu, a cerca de 100m das

margens deste.

Figura 1- Distribuição das áreas de amostragem e localização da Fazenda Brejão.

As áreas de cerrado se enquadram na descrição de Goodland (1971) para

o cerrado senso stricto: presença de árvores baixas, inclinadas, tortuosas, com

ramificações irregulares e retorcidas; plantas lenhosas possuindo, em geral,

casca com cortiça grossa, fendida ou sulcada, gemas apicais geralmente

protegidas por densa pilosidade; plantas com folhas rígidas e coriáceas.

Entretanto, C2 é uma área mais aberta, com maior espaçamento entre as

árvores, do que C1.

18

2.2 AMOSTRAGENS

Foram utilizadas seis substâncias aromáticas para atração de machos de

Euglossina: β-ionona, cineol, cinamato de metila, eugenol, salicilato de metila e

vanilina. Estes compostos, segundo Rebêlo (2001), estão entre os mais atrativos

utilizados em estudos dessa natureza. Em cada ponto amostral, fixo durante todo

o trabalho, esses compostos foram disponibilizados entre 08:00h e 16:00h, uma

vez por mês, no período de novembro de 2003 a outubro de 2004. Por razões

diversas (cheia do Rio Paracatu, inundando a área de coleta; problemas

logísticos), a área M2 não foi amostrada no mês de fevereiro de 2004 e, no mês

de março de 2004, as coletas foram realizadas entre 09:00h e 15:00h em todos

os pontos. O esforço amostral total despendido foi de 368 horas e, na maioria

das vezes, as duas áreas de cada ambiente foram amostradas simultaneamente

por dois coletores diferentes.

Os compostos aromáticos foram expostos em palinetes de algodão

dispostos na área amostrada, dependurados a aproximadamente 1,5 m do chão,

respeitando uma distância aproximada de 2 m entre cada um deles. As iscas

foram arranjadas de forma que fosse possível a observação simultânea de todas

pelo coletor. As abelhas atraídas a esses compostos foram coletadas com puçás,

mortas em acetato de etila, sendo posteriormente montadas em alfinetes

entomológicos e identificadas. Foram anotados, para cada exemplar, os dados

referentes ao local, horário de coleta e substância atrativa. A identificação dos

espécimes foi realizada utilizando-se das chaves propostas por Bonilla-Gómez &

Nates-Parra (1991) e Rebêlo & Moure (1995), e através de comparação com

exemplares anteriormente identificados por especialistas depositados na coleção

do Laboratório de Sistemática e Ecologia de Abelhas do Departamento de

19

Zoologia da UFMG. Todos os indivíduos coletados foram depositados nesta

mesma coleção.

2.3 COMPARAÇÃO DAS FAUNAS DE EUGLOSSINA EM DIFERENTES

BIOMAS

A falta de padronização na metodologia dos estudos sobre comunidades de

Euglossina tem dificultado as comparações, sobretudo em relação à riqueza e

diversidade (Morato, 1998). Sendo assim, foram adotados critérios para seleção

dos estudos comparados. Tais critérios são, basicamente, os propostos por

Nemésio (2004), com algumas alterações e adição de outros critérios: i)

levantamentos realizados com utilização de iscas aromáticas para atração de

machos de Euglossina; ii) freqüências das espécies (ou número de indivíduos por

espécie) disponíveis no levantamento em questão (para que o levantamento seja

utilizado na análise de agrupamento) ou, então, apenas o número de espécies;

iii) utilização de cineol como uma das iscas; iv) pelo menos um dos compostos a

seguir também utilizados: cinamato de metila, eugenol, salicilato de metila e

vanilina.

Quando mais de uma área foi amostrada num dado estudo, elas foram

agrupadas para as análises (exceção feita a Janzen et al., 1982 e Nemésio,

2004). Espécies não identificadas nos trabalhos consultados foram excluídas no

cálculo dos índices de similaridade. Entretanto, foram mantidos os valores

associados a essas espécies nos cálculos de abundância relativa em cada local.

Tal medida não tem implicações significativas nesse cálculo, uma vez que

espécies não identificadas são, nesses casos, espécies raras na amostra. Nas

demais análises (variação no número de espécies e no número de

20

indivíduos/hora) entre as regiões, espécies não identificadas foram consideradas.

Nesta última análise, não foram utilizados os dados de levantamentos que

utilizaram armadilhas para coleta de Euglossina.

Foram selecionados 33 trabalhos, listados a seguir:

a) América Central: Janzen et al., 1982 (duas áreas na Costa Rica: AC1,

AC2) e Ackerman, 1983 (Panamá: AC3);

b) Amazônia: Pearson & Dressler, 1985 (AM1) (Amazônia peruana);

Becker et al., 1991 (AM2); Morato et al., 1992 (AM3); Oliveira & Campos, 1996

(AM4) (Amazonas); Silva & Rebêlo, 1999 (AM5) (Maranhão);

c) Floresta Atlântica: Brito & Rêgo, 2001 (FA1) e Silva & Rebêlo, 2002

(FA2) (Maranhão); Bezerra & Martins, 2001 (FA3) (Paraíba); Neves & Viana,

1997 (FA4) e Viana et al., 2002 (FA5) (Bahia); Bonilla-Gómez, 1999 (FA6)

(Espírito Santo); Peruquetti et al., 1999 (FA7); Nemésio, 2003 (FA8); Nemésio,

2004 (FA9) (Parque Estadual do Rio Doce); Nemésio, 2004 (FA10) (fragmentos

em Belo Horizonte); Nemésio, 2004 (FA11) (fragmentos na região metropolitana

de Belo Horizonte); Nemésio, 2004 (FA12) (Serra do Caraça) (Minas Gerais);

Tonhasca Jr. et al., 2002a (FA13) (Rio de Janeiro); Rebêlo & Garófalo, 1991

(FA14); Rebêlo & Garófalo, 1997 (FA15); Jesus, 2000 (FA16) (São Paulo);

Santos et al., 2000 (FA17) e Suzuki et al., 2002 (FA18) (Paraná); Wittmann et

al., 1988 (FA19) (Rio Grande do Sul);

d) Cerrado: Rebêlo & Cabral. 1997 (CE1) (Maranhão); Aguilar, 1990 (CE2)

(Bahia); Alvarenga, 2004 (CE3); Nemésio & Faria Jr., 2004 (CE4); este trabalho

(CE5) (Minas Gerais);

e) Caatinga: Neves & Viana, 1999 (CA1) (Bahia).

Estes foram os trabalhos utilizados na análise de agrupamento. Além

desses, alguns outros estudos foram selecionados para comparação do número

21

de espécies e número de indivíduos/hora de coleta nos diferentes biomas. São

eles: a) América Central: Ackerman, 1989 (Panamá); b) Amazônia: Powell &

Powell, 1987 (Amazonas); Bezerra et al., 1994 (Acre); Brown, 1998 (Rondônia);

c) Floresta Atlântica: Martins & Souza, 2004 (Paraíba); Darrault & Schlindwein,

2004 (duas áreas) (Pernambuco); Lucio et al., 2004 (Minas Gerais); Camillo et

al., 2000; Braga & Garófalo, 2000; Nascimento et al., 2000 (São Paulo); d)

Cerrado: Silva & Albuquerque, 2004 (Maranhão); Aguiar et al., 2004 (Bahia);

Anjos-Silva & Garófalo, 2004 (Mato Grosso do Sul); e) Caatinga: Aguiar, 1990

(Bahia). Vale ressaltar que estes trabalhos não foram incluídos nas análises de

agrupamento por violação dos pressupostos acima sugeridos, principalmente, por

não apresentarem a abundância relativa das espécies.

Realizou-se, também, análise de componentes principais (PCA) para

avaliar, mais detalhadamente, a variação na composição de espécies entre os

trabalhos selecionados. Entretanto, nesta análise, os trabalhos realizados na

Amazônia e América Central (exceção para AM5 que agrupou-se com as áreas de

Floresta Atlântica na análise de agrupamento) não foram considerados, uma vez

que a referida análise revelou maior afinidade entre áreas de Cerrado e Floresta

Atlântica. Para a análise de componentes principais, só foram considerados

trabalhos com pelo menos seis meses de amostragem e consideradas como

“variáveis” nas análises, apenas espécies presentes em pelo menos cinco

localidades ou, então, com abundância relativa maior que 10% em pelo menos

um local. Tal medida permitiu a redução do número de espécies (variáveis)

consideradas, reduzindo a análise de componente principais às espécies mais

freqüentes em número de localidades ou, então, com uma importância local

elevada.

22

Quando do cálculo das similaridades, Eg. avicula foi considerada sinônimo

júnior de Eg. townsendi (Ramírez et al., 2002), Eg. annectans foi considerada

como Eg. stellfeldi (Nemésio, 2004). Com relação a Eg. violaceifrons, foi adotada

neste trabalho uma postura conservadora. O holótipo dessa espécie encontra-se

desaparecido e a espécie foi descrita a partir de um único exemplar. Todas as

identificações posteriores tiveram como base a descrição, chave e desenhos de

Rebêlo & Moure (1995). Existe uma suspeita de que Eg. violaceifrons seja

sinônimo júnior de Eg. despecta (Nemésio, comunicação pessoal). Aqui,

entretanto, as duas espécies foram consideradas separadamente, seguindo a

identificação fornecida em cada trabalho.

2.4 CARACTERIZAÇÃO DAS ÁREAS: SISTEMA DE INFORMAÇÕES

GEOGRÁFICAS (SIG) E SENSORIAMENTO REMOTO (SR)

Para gerar as análises espaciais foi empregado o módulo “Spatial Analyst”

do sistema de informações geográficas ArcGIS 8.2 (ESRI, 2001), um mapa

digital fornecido pela Mannesmann / V&M Florestal, a base cartográfica digital do

IBGE / GEOMinas e duas imagens de satélite Landsat 7 ETM+, a p219/r072 e a

p220/r072, de 23/08/2001, na escala de 1:100.000 e com resolução espacial de

30 m (pixeis de 30 m x 30 m = 900 m2 ou 0,09 ha). A base cartográfica foi

obtida através de arquivos digitais disponíveis nas páginas na internet do

GEOMinas, 2001 e do IBGE, 1998. As imagens de satélite foram obtidas através

da aquisição da Coleção Brasil Visto do Espaço / Minas Gerais da EMBRAPA

(EMBRAPA, 2002).

O Mapa de Cobertura Vegetal e Uso do Solo foi gerado a partir da

interpretação das duas imagens de satélite Landsat 7, através da técnica de

23

classificação supervisionada do Programa ERDAS Imagine 8.4 (ERDAS, 1997a e

1997b) e seguindo o fluxograma estabelecido por Hirsch (2003), com checagem

de campo e usando como base o mapa fornecido pela Mannesmann / V&M

Florestal e o Mapa de Vegetação do Brasil (IBGE, 1995). Para este estudo foram

definidas 11 classes de mapeamento, incluindo tanto tipos de cobertura natural

quanto tipos de cobertura de origem antrópica. Por tipos de cobertura natural

entendem-se aqui, basicamente, os tipos de cobertura vegetal, como mata de

galeria, cerrado e corpos d’água, entre outros. Por tipos de cobertura de origem

antrópica entendem-se os tipos de uso do solo, como monocultura de eucalipto,

cultura agrícola, pivô de irrigação central, solo nu, área urbana, rede rodo-

ferroviária, entre outros. Um processamento corriqueiro em sensoriamento

remoto é o cálculo do Índice Diferencial Normalizado da Vegetação (NDVI), a

partir das bandas originais 3 e 4 das imagens de satélite Landsat (Jensen, 1996).

O NDVI mede a quantidade de verde presente na vegetação (clorofila nas

folhas), e a fórmula para o seu cálculo é a seguinte:

NDVI = (((TM 4 – TM 3)/(TM 4 + TM 3)) + 1) * 127

Os valores do NDVI variam entre –1 (ausência total do verde da

vegetação) até +1 (o verde da vegetação é predominante absoluto). Para tornar

estes valores compatíveis com a variação espectral das outras bandas, que

variam de 0 a 255 classes espectrais, é acrescido o valor 1 ao resultado do NDVI

e, depois multiplicado por 127.

Para a obtenção das coordenadas geográficas (latitude e longitude) e da

altitude dos pontos amostrais foi empregado o equipamento de GPS (“Global

Positioning System”) Magellan. Para todos os demais geoprocessamentos e

cálculos espaciais foi utilizado o módulo “Geostatistical Analyst” do programa

ArcGIS 8.2 (ESRI, 2001).

24

Foram demarcadas áreas de 1 a 5 Km de raio tendo como centro cada um

dos pontos amostrais. Os percentuais das diferentes classes de mapeamento

dentro de cada dessas áreas circulares foram considerados e foi realizada

regressão linear simples entre os diferentes tipos de cobertura vegetal e uso do

solo em cada área com a abundância de abelhas encontrada em cada local.

Considerou-se nas análises a) áreas naturais de vegetação (incluindo as

diferentes fisionomias de cerrado e mata de galeria); b) monocultura de

eucalipto.

2.5 ANÁLISE DOS DADOS

Foram utilizados neste trabalho os índices de diversidade de Shannon-

Wiener (H’) e de Simpson (λ). O índice de Simpson indica a possibilidade de que

dois indivíduos tomados ao acaso de uma população sejam da mesma espécie. O

índice de Shannon-Wiener, provavelmente o mais utilizado em ecologia de

comunidades, é uma medida do grau de incerteza em predizer a qual espécie um

indivíduo tomado ao acaso de uma população com S espécies e N indivíduos

pertence (Ludwig & Reynolds, 1988). Os valores do índice de Shannon calculados

para cada área foram comparados pelo “teste t” proposto por Hutcheson (Zar,

1996), com um nível de significância de 5%.

O índice de Simpson apresenta uma baixa sensibilidade ao tamanho da

amostra, conseqüência da maior importância em relação à abundância das

espécies mais comuns e menor sensibilidade à riqueza de espécies. Quanto

maior o valor de λ, menor a diversidade. Por isto, o índice empregado aqui foi o

inverso do índice de Simpson (1/ λ), como usual na literatura, que, é

diretamente proporcional à diversidade (Ludwig & Reynolds, 1988; Magurran,

25

1988). O índice de eqüitabilidade aqui utilizado foi o de Pielou (J’), que expressa

o H’ relativo ao valor máximo que H’ poderia atingir quando todas as espécies na

amostra estivessem perfeitamente equilibradas (Ludwig & Reynolds, 1988).

Para testar possíveis diferenças na abundância de Euglossina nas

diferentes áreas, nos seis compostos aromáticos e durante o ano, utilizou-se do

teste do “qui-quadrado”. Para realização deste teste, considerou-se como

hipóteses de nulidade que as distribuições dos indivíduos entre as áreas (nesse

caso agrupadas em cerrado e mata ciliar), compostos aromáticos, meses e

horários do dia fossem iguais. Foram realizadas, também, análises de

agrupamento e de componentes principais (Sneath & Sokal, 1973; Manly, 1994)

para as quatro áreas amostradas na Fazenda Brejão.

A partir das freqüências de espécies, calculou-se a similaridade entre as

faunas de Euglossina destes locais, utilizando-se o índice de similaridade

percentual de Renkonen (recomendado por Wolda, 1981). Com base nestas

similaridades, as localidades amostradas na região neotropical e enquadradas

nos critérios selecionados foram agrupadas pelo método de UPGMA (Sneath &

Sokal, 1973; Ludwig & Reynolds, 1988). A matriz de similaridade gerada a partir

dos valores do índice foi comparada à matriz cofenética através do coeficiente de

correlação cofenética (rc) (ver Sneath & Sokal, 1973).

A análise de componentes principais foi realizada a partir dos dados de

abundância relativa das espécies nos estudos selecionados, transformados pela

raiz quadrada (Zar, 1996). A comparação entre os levantamentos realizados na

América Central, Amazônia, Floresta Atlântica, Cerrado e Caatinga, no que diz

respeito ao número de espécies e número de indivíduos/ hora, foi realizada

através dos testes não-paramétricos de Mann-Whitney (comparação de dois

grupos) e de Kruskal-Wallis (comparação de três ou mais grupos) (Zar, 1996).

26

3 RESULTADOS

3.1 ABELHAS EUGLOSSINA NA FAZENDA BREJÃO

Foram coletados 113 indivíduos de oito espécies de Euglossina nas quatro

áreas amostradas durante doze meses. A riqueza em espécies obtida para a

Fazenda Brejão não é estatisticamente diferente das de outros levantamentos

em domínio de Cerrado (χ2 = 0,122; GL = 1; p = 0,727). Levando-se em conta

que o esforço amostral foi de 368 horas, o número de indivíduos/ hora aí

coletado foi de 0,307, valor significativamente menor do que o encontrado para

outras áreas no domínio de Cerrado (χ2 = 8.895; GL = 1; p < 0,05). As espécies

mais abundantes, considerando as quatro áreas, foram Eulaema nigrita (31%

dos indivíduos coletados), Eg. securigera (28,3%) e Eg. melanotricha (16,8%).

(Tabela 1).

27

Tabela 1- Número de espécies coletados em Brejão de acordo com as áreas e as iscas

aromáticas. (B= β-ionona; CL= cineol; CT= cinamato de metila; E= eugenol; S=

salicilato de metila; V= vanilina)

Cerrado 1 Cerrado 2 Mata 1 Mata 2 Total Espécie/ Área/

Composto B CL CT E S V B CL CT E S V B CL CT E S V B CL CT E S V

Euglossa violaceifrons Rebêlo & Moure 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 Euglossa cordata (Linnaeus) 0 2 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 2 2 0 0 0 1 10 Euglossa fimbriata Rebêlo & Moure 0 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6 Euglossa melanotricha Moure 0 8 0 2 0 0 0 5 0 1 0 0 0 2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 19 Euglossa securigera Dressler 0 16 2 4 0 0 0 3 0 0 0 0 0 2 1 4 0 0 0 0 0 0 0 0 32

Euglossa sp. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Euglossa townsendi Cockrell 0 9 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 9 Eulaema nigrita Lepeletier 0 19 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 5 0 0 0 1 0 8 0 0 0 0 35 Total de indivíduos 69 13 16 15 113 Número de espécies 7 4 4 4 8 Diversidade (Simpson) 4,71 3,90 3,24 2,77 4,67 Diversidade (Shannon-Wiener) 1,64 a 1,27 b 1,16 bc 1,06 c 1,67 Equitabilidade (Pielou) 0,843 0,916 0,838 0,766 0,805 * Índices de diversidade seguidos por letras diferentes diferem pelo teste t de Hutcheson (5% de probabilidade)

Desses 113 indivíduos, 82 (72,5%) foram coletados em áreas de cerrado

s.s. (C1: 69 indivíduos; C2: 13), e 31 (27,4%) nas áreas de mata ciliar (M1: 16;

M2: 15). A diferença entre as abundâncias observadas nos dois tipos de

ambiente foi significativa (χ2 = 23,01; gl = 1; p < 0,05). Com relação às oito

espécies coletadas, sete estavam presentes nas áreas de cerrado (sete em C1 e

quatro em C2) e cinco nas áreas de mata (quatro em M1 e quatro em M2), uma

diferença não significativa (χ2= 0,333; gl= 1; p = 0,5637).

28

Houve diferença significativa na preferência por compostos aromáticos (χ2

= 354.2; GL = 5; p < 0,05), sendo o cineol o composto mais atrativo (82,3%

dos indivíduos coletados), seguido por eugenol (9,7%) e β-ionona (3,5%).

Salicilato de metila foi a única substância que não atraiu nenhum indivíduo

durante o período amostrado.

Quando se consideram as quatro áreas amostradas, os machos de

Euglossina foram ativos durante todo o ano. Apesar disso, a abundância mensal

nessas áreas não foi homogênea, havendo diferença significativa no número de

indivíduos coletados nos 12 meses de coleta (χ2 = 82,08; gl = 11; p < 0,05)

(Tabela 2).

Tabela 2- Distribuição mensal de machos de Euglossina por área de coleta na Faz. Brejão

Mês/ área C1 C2 M1 M2 Total/ mês

Novembro 8 2 4 6 20

Dezembro 0 0 1 0 1

Janeiro 0 0 4 1 5

Fevereiro 0 1 0 0 1

Março 1 0 1 1 3

Abril 1 2 0 1 4

Maio 5 1 1 0 7

Junho 8 2 0 0 10

Julho 4 0 3 1 8

Agosto 15 1 1 1 18

Setembro 5 0 0 3 8

Outubro 22 4 1 1 28

Total/ áreas 69 13 16 15 113

Do total de abelhas, 79 (69,9%) foram coletadas nos seis meses mais

secos do ano (maio-outubro). Nenhum indivíduo foi coletado nos meses de

dezembro e janeiro nas áreas de cerrado s.s. e, nesse caso também, houve

diferença significativa entre a abundância mensal (χ2 = 96,537; gl = 11; p <

0,05). Nenhum macho de Euglossina foi registrado nos meses de fevereiro e

junho nas áreas de mata, onde as diferenças entre as abundâncias mensais

29

também foram significativas (χ2 = 32,871; gl = 11; p = 0,0006). Não houve

diferença significativa entre os números de indivíduos capturados nos vários

horários de coleta, considerando as quatro áreas amostradas em conjunto (χ2 =

8,416; gl = 7; p = 0,2973).

Das oito espécies coletadas, apenas três estiveram presentes nas quatro

áreas: El. nigrita, Eg. cordata e Eg. melanotricha. Apesar de ser a espécie de

maior abundância no conjunto das amostras, El. nigrita só foi a espécie mais

freqüente em uma delas (M2). Não houve diferença significativa entre as

abundâncias de El. nigrita e Eg. cordata quando comparados os valores de

abundância de cada uma em mata e no cerrado (respectivamente, χ2 = 1,4; gl =

1; p = 0,2367 e χ2 = 0,4; gl = 1; p = 0,5271). Euglossa melanotricha, apesar de

presente nas quatro áreas, apresentou maior abundância no cerrado s.s. (χ2 =

8,895; gl = 1; p = 0,0029), sendo a espécie mais comum em C2. Euglossa

securigera também foi coletada em áreas de cerrado (C1 e C2) e de mata (M1),

sendo a espécie dominante em duas delas (C1 e M1). Apesar disso, a abundância

de Eg. securigera foi significativamente maior em áreas de cerrado s.s. (χ2 =

10,12; gl = 1; p = 0,0015). Com relação às demais espécies, Eg. fimbriata, Eg.

townsendi e Euglossa sp., foram coletadas exclusivamente em áreas de cerrado

s.s. (apenas em C1) e, Eg. cfr. violaceifrons, em área de mata ciliar (M2).

As áreas de cerrado s.s. apresentaram maiores valores de diversidade que

as de mata ciliar (Tabela 1) e C1 foi a área com maior diversidade, seguida por

C2. A diversidade encontrada em C1 foi significativamente maior que a

encontrada em C2 (t = 5,52; gl = 22; p < 0,01), M1 (t = 6,85; GL = 26; p <

0,01) e M2 (t = 6,98; GL = 21; p < 0,01). Houve, ainda, diferença significativa

entre os valores de diversidade em C2 e M2 (t = 2,189; GL = 29; p < 0,05). Não

houve diferença significativa entre os índices de Shannon-Wiener calculados para

30

C2, M1 e M1, M2. Com relação à equitabilidade, as áreas de cerrado também

apresentaram maiores valores que as de mata, sendo, nesse caso, C2 a área

com maior valor.

A matriz de similaridade e a matriz cofenética da análise de agrupamento

apresentaram um coeficiente de correlação cofenética de rc = 0,92. A

similaridade mínima encontrada entre dois pontos amostrais foi de 40,7%

(Figura 2) e não houve formação de dois grupos separados para os ambientes de

cerrado s.s. e de mata.

similaridade entre as áreas (%)

Figura 2- Similaridades entre as quatro áreas amostradas em Brejão (C1= Cerrado 1; C2

= Cerrado 2; M1= Mata 1; M2= Mata 2) em relação à composição de suas faunas de

Euglossina

A maior similaridade observada foi entre as áreas C1 e M1 (74,8%),

explicada, principalmente, pela dominância de Eg. securigera e por abundâncias

relativas semelhantes de Eg. melanotricha e El. nigrita. Estas foram as únicas

31

áreas que compartilharam sua espécie mais abundante. A área mais distinta

dentre as analisadas foi M2, devido às altas abundâncias relativas de Eg. cordata

e El. nigrita.

Na análise de componentes principais das quatro áreas (Figura 3), 63,3%

da variância foi explicada pelo primeiro componente e 100% da variância pelos

três primeiros componentes. O primeiro deles ordenou os pontos de acordo com

a variação espacial de Eg. securigera e de Eg. cordata, que contribuíram,

respectivamente, com 50,8% e 18,3% da variância do eixo. Dessa forma, C1, C2

e M1, onde Eg. securigera estava presente e Eg. cordata apresentou abundâncias

mais baixas, obtiveram valores positivos no eixo e M2, negativos (ausência de

Eg. securigera no local, alta abundância relativa de Eg. cordata e a presença de

Eg. violaceifrons, a terceira espécie mais importante na determinação do

primeiro componente). O segundo componente explicou 24,9% da variância e,

dessa forma, 88,2% da variância entre as áreas foi explicada pelos 2 primeiros

componentes. O segundo eixo separou os pontos com base nas abundâncias de

Eg. melanotricha, Eg. fimbriata e Eg. towsendi. Estas duas últimas espécies, por

estarem presentes apenas em C1, fizeram com que esta área ficasse separada

das demais. Eulaema nigrita, a espécie dominante, apresentou valores modestos

nos dois primeiros eixos, não sendo importante para a determinação da relação

entre as áreas.

32

Figura 3- Análise de componentes principais das amostras de abelhas Euglossina

coletadas em quatro áreas da Fazenda Brejão.

Aparentemente, a abundância de indivíduos esteve relacionada com a área

de cobertura vegetal nativa e inversamente relacionada à área de monocultura

de eucalipto (Figuras 4, 5 e 6).

Figura 4- Abundância de abelhas Euglossina e área de cobertura vegetal nativa nas

quatro áreas amostradas na Fazenda Brejão, em raios de 1-5 Km.

33

Figura 5- Abundância de abelhas Euglossina e área de monocultura de eucalipto

nas quatro áreas amostradas na Fazenda Brejão, em raios de 1-5 Km.

A área com maior abundância de abelhas Euglossina (C1) foi a que

apresentou maior porcentagem de cobertura vegetal nativa num raio de 1 Km e

num raio de 3 Km ao redor do ponto de amostragem, sendo, ainda a que

apresentou menor porcentagem de área coberta por monocultura de eucalipto

entre as quatro áreas amostradas coletadas.

34

Figura 6- Mapa de cobertura vegetal e uso do solo em raios de 1-5 Km a partir dos

quatro pontos de coleta amostrados na Fazenda Brejão.

Na análise do gráfico pode se perceber que a abundância parece ter

relação com a porcentagem de cobertura vegetal nativa e de monocultura de

eucalipto. O número de pontos não permitiu testar a normalidade dos dados para

a realização de uma análise de regressão. Deve ser ressaltado, também, que

duas espécies que participaram com um número razoável de indivíduos na

amostra, Eg. fimbriata e Eg. townsendi, estiveram presentes na área C1, que foi

aquela circundada por maiores porcentagens de cobertura vegetal nativa em um

raio de 1 Km, 2 Km e 3 Km e pela menor quantidade de área ocupada com

monocultura em áreas de 1 km a 5 km de raio (Tabela 3).

35

Tabela 3- Porcentagem de cobertura vegetal nativa e de monocultura de eucalipto em

cada área, em raios de 1 a 5 Km

Raio de 1 Km Raio de 2 Km Raio de 3 Km Raio de 4 Km Raio de 5 Km Área/ tipo de

cobertura C1 C2 M1 M2 C1 C2 M1 M2 C1 C2 M1 M2 C1 C2 M1 M2 C1 C2 M1 M2

Cobertura natural (%)

98 72 59 48 76 49 34 30 58 58 27 22 50 62 23 24 43 54 28 28

Monocultura de eucalipto (%)

0 26 14 26 4.3 46 25 40 13 38 29 36 17 34 32 32 22 37 35 27

3.2 COMPARAÇÃO DA FAUNA DE EUGLOSSINA DO CERRADO COM A

DE OUTROS BIOMAS

3.2.1 ABUNDÂNCIA E NÚMERO DE ESPÉCIES

A comparação do número de espécies coletadas na América Central,

Amazônia, Floresta Atlântica e Cerrado/Caatinga, mostrou algumas diferenças

significativas entre esses domínios florísticos (Kruskal-Wallis: H = 22,403; GL =

3; p = 0). O número de espécies de Euglossina é maior na América Central e na

Amazônia do que na Floresta Atlântica e no Cerrado/Caatinga. Comparações

entre as regiões (método de Dunn; Ayres et al., 2003) mostraram diferenças

significativas entre América Central e Floresta Atlântica (z = 2,864; p < 0,05),

América Central e Cerrado/Caatinga (z = 3,462; p < 0,05), Amazônia e Floresta

Atlântica (z = 3,151; p < 0,05) e Amazônia e Cerrado/Caatinga (z = 3.737; p <

0,05). Não houve diferença significativa entre o número de espécies coletadas na

América Central e Amazônia (z = 0,431; p > 0,05) e entre Floresta Atlântica e

Cerrado/Caatinga (z = 1,401; p > 0,05).

36

Com relação ao número de indivíduos por hora de coleta, não houve

diferença significativa entre Floresta Atlântica e Cerrado (Mann-Whitney: U =

51,5; p = 0,9481). Não foram realizadas comparações envolvendo áreas de

Cerrado e Floresta Atlântica com a Amazônia, porque a amostragem de abelhas

Euglossina nesta última se restringe a levantamentos com o uso de armadilhas.

O mesmo foi feito com relação às áreas da América Central, pelo número

reduzido de artigos que forneciam a metodologia de coleta de forma detalhada e

pelo próprio método de coleta em alguns casos (coleta de alguns indivíduos

apenas).

Foi calculada, ainda, a variação na abundância relativa de El. nigrita e Eg.

melanotricha em áreas de Cerrado e Floresta Atlântica. Tais comparações se

justificam porque a primeira delas parece estar relacionada a áreas abertas (p.

ex. Morato, 1994), o que poderia sugerir uma abundância maior no cerrado. A

segunda aparenta ser uma espécie típica de áreas de altitude em Floresta

Atlântica e por ser coletada em grandes proporções no Cerrado (ver Nemésio,

2004; Nemésio & Faria Jr., 2004). A abundância de Eg. melanotricha foi

significativamente maior no domínio do Cerrado (Mann-Whitney: U = 13,5; p =

0,007) Por outro lado, não houve diferença significativa entre as abundâncias

relativas de El. nigrita no Cerrado e na Floresta Atlântica (Mann-Whitney: U =

56; p = 0,949).

3.2.2 ANÁLISE DE AGRUPAMENTO

O agrupamento das 33 áreas selecionadas mostrou, em primeiro lugar, a

formação de dois grandes grupos: de um lado, América Central e Amazônia e, de

outro, áreas de Cerrado, Caatinga e Floresta Atlântica (Figura 7). A única área

37

que fugiu a esse arranjo foi AM5 (uma área da Amazônia maranhense) que se

colocou entre as áreas de Floresta Atlântica.

Das três áreas da América Central consideradas, uma (AC2 – Costa Rica)

arranjou-se separadamente das demais áreas da América Central e da Amazônia,

com um índice de similaridade de 7,5%. Tal fato se deveu, principalmente, à

abundância de Eg. viridissima que alcançou 69,5% nesta área, não sendo

coletada em nenhum outra. AC1 e AC3 apresentaram uma similaridade de 44,5%

e agruparam, posteriormente, com o grupo amazônico com similaridade de

14,6%. Essas duas áreas tiveram como principal espécie em comum, Eg.

imperialis.

Dentro do grupo amazônico, que teve como principal espécie comum Eg.

chalybeata, a Amazônia peruana (AM1) permaneceu separada das demais áreas

da Amazônia brasileira (AM2, AM3, AM4), que constituiu um grupo mais similar.

AM1 apresentou como espécie distintiva Eg. ignita (24,8% dos indivíduos

coletados), que, apesar de coletada nas áreas brasileiras, apresentou um

percentual baixo nas mesmas. Com relação ao grupo “brasileiro”, a principal

característica foi que as três áreas apresentaram Eg. stilbonota como espécie

dominante.

38

similaridade entre as áreas (%)

Figura 7- Agrupamento das áreas da América Central, Amazônia, Floresta Atlântica,

Caatinga e Cerrado selecionadas, de acordo com suas faunas de Euglossina.

39

Dentro do grupo formado por áreas de Floresta Atlântica, Cerrado e

Caatinga, vale ser ressaltada a formação de alguns grupos internos:

- FA17 + FA19 (50,2% de similaridade): duas áreas na região sul, tendo

Ef. violacea como espécie dominante;

- AM5 + FA14 + FA15 + FA16 + FA18 (49,6% de similaridade): uma área

do Maranhão, três do interior de São Paulo e uma do Paraná. Eg. pleosticta foi a

espécie mais abundante nas cinco áreas.

Esses dois grupos, que mantém uma similaridade relativamente baixa

entre si (22%), formaram um grupo distinto dos demais grupos encontrados na

análise.

- FA2 + FA4 + FA5 + FA6 + CA1 + CE1 (53,8% de similaridade): áreas no

Maranhão, Bahia e Espírito Santo onde a espécie dominante foi Eg. cordata. A

única exceção foi FA4 onde a abundância relativa de Eg. cordata foi um pouco

menor do que a de El. nigrita;

- FA3 + FA7 + F10 + F11 + F12 + FA13 + CE2 + CE3 + CE5 (36,7% de

similaridade): grupo que tem em comum altos valores percentuais de El. nigrita,

compreendendo áreas na Paraíba, Bahia, Rio de Janeiro e Minas Gerais. Apenas

F12 apresentou uma espécie dominante que não El. nigrita, nesse caso, Eg.

truncata. Dentro desse grupo, pode ser reconhecido um agrupamento entre três

áreas de Floresta Atlântica (FA7, FA10 e FA11) e três de cerrado (CE2 + CE3 +

CE5). Além de El. nigrita, destacam-se, neste subgrupo, Eg. fimbriata e Eg.

melanotricha.

- CE4, uma área de cerrado no Espinhaço mineiro, é a área mais distinta

dentro do grupo de áreas da Floresta Atlântica, Cerrado e Caatinga, com uma

similaridade baixa. Tal fato está relacionado, principalmente, com a baixa

abundância de El. nigrita no local.

40

3.2.3 ANÁLISE DE COMPONENTES PRINCIPAIS

Os critérios adotados para a análise de componentes principais

possibilitaram a inclusão de 24 áreas na análise (sendo uma amazônica, uma em

caatinga, quatro em cerrado e dezoito em Floresta Atlântica), considerando 18

espécies de Euglossina como variáveis. Nesta análise, 27,3% da variância foi

explicada pelo primeiro componente e 60%, pelos três primeiros eixos (Figura

8).

Figura 8- Análise de componentes principais das amostras de 18 espécies de Euglossina

presentes em 24 áreas amostradas em domínio de Floresta Atlântica, Cerrado, Caatinga

e Amazônia (uma área).

No primeiro eixo, as áreas foram ordenadas, principalmente, pela variação

na abundância relativa de Eg. cordata, que contribuiu com 40% da variância no

eixo. Também foram importantes na ordenação do primeiro eixo Eg. pleosticta,

contribuindo com 26% da variância e Ef. violacea (16%). O ordenamento nesse

41

eixo foi determinado, em maior escala, pela porcentagem de Eg. cordata (valores

positivos) e de Eg. pleosticta, somada a Ef. nigrohirta (valores negativos).

O segundo eixo explicou 20% da variância na análise e a espécie que mais

contribuiu com a variância do eixo foi El. nigrita (27,6%). Além desta espécie,

Eg. pleosticta (16,5%), Eg. melanotricha (14%) e Ef. violacea (13,3%)

contribuíram com valores consideráveis para o ordenamento no eixo. Sendo

assim, neste eixo, as áreas se ordenaram, principalmente, pela abundância

relativa de El. nigrita e Eg.melanotricha (valores positivos) e Ef. violacea e Eg.

pleosticta (valores negativos).

O gráfico gerado a partir desses dados, distribuindo as áreas ao longo dos

eixos 1 e 2, mostrou a formação de quatro grupos:

- Grupo 1: CE1, FA2, FA5, FA6. Compreende uma área de Cerrado (em

uma área litorânea do Maranhão), uma área de Floresta Atlântica secundária no

Maranhão (FA2), uma área de restinga no litoral baiano (FA5) e uma área de

Floresta Atlântica pouco perturbada no Espírito Santo (FA6). Esse grupo se

caracteriza pela dominância de Eg. cordata, que alcançou valores de abundância

relativa entre 44,17 em FA6 e 76 em FA5 (valor médio de 63,12%). Importante

também nesse grupo, é a abundância relativa de El. nigrita, que alcançou um

valor médio de 11,76%, estando presente em três das quatro áreas agrupadas.

- Grupo 2: CA1, FA1, FA3, FA4, FA7, FA9, FA13. Grupo formado por uma

área de mata ciliar em uma matriz de caatinga na Bahia (CA1), uma de Floresta

Atlântica secundária no Maranhão (FA1), uma área de fragmentos florestais em

uma matriz urbana na Paraíba (FA3), uma área de mangue na Bahia (FA4),

fragmentos florestais na zona da mata mineira (FA7), Floresta Atlântica

preservada em MG (FA9) e fragmentos florestais no norte fluminense (FA13). As

principais características do grupo foram: i) El. nigrita como espécie de maior

42

valor médio dentro do grupo (27%), estando presente nas sete áreas (embora

com valor muito baixo em FA1) e sendo a espécie dominante em quatro das sete

áreas; ii) abundância intermediária de Eg. cordata (21,2%) no grupo, sendo esta

a espécie dominante apenas em CA1 e coletada em valores muito baixos em

FA9; iii) outra (s) espécie (s) bem representada (s) além de Eg. cordata e El.

nigrita: a) FA1: Eg. piliventris (30,1%; espécie dominante) e El. cingulata

(24,1%); b) FA3: Ex. smaragdina (19%) e El. flavescens (16%); c) FA7: El.

cingulata (21,7%); d) FA9: Eg.analis (45%; espécie dominante) e El. cingulata

(23%); e) FA13: Eg. sapphirina (14,4%) e El. cingulata (11%); CA1: Eg.

fimbriata (30%). Em FA4, a fauna de Euglossina se resumiu, praticamente, a Eg.

cordata e El. nigrita sendo a maior proporção da segunda o motivo pelo qual esta

área não fez parte do primeiro grupo.

Estes dois grupos podem, também, ser considerados como um só, tendo

Eg. cordata como espécie dominante dentro do gênero Euglossa (em 9 das 11

áreas). Pode-se perceber pela análise do gráfico que as áreas FA1 e FA13 (onde

Eg. cordata não é a dominante do gênero) têm os menores valores para o eixo 1,

ficando, assim, na “extremidade negativa” do grupo. Eulaema nigrita é a

principal determinante da ordenação das áreas ao longo do eixo 2 e El. cingulata

também se apresenta como importante determinante no estabelecimento do

grupo, uma vez que neste grupo são encontrados os maiores valores médios

para esta espécie.

É importante ressaltar também que neste grupo incluem-se todos os

levantamentos selecionados que foram realizados em áreas litorâneas. A estes,

somam-se áreas mais próximas ao litoral, como Viçosa (FA7), Parque Estadual

do Rio Doce/ MG (FA9), Parque Estadual do Desengano/ RJ (FA13) e a Caatinga

43

baiana (CA1). A altitude mais elevada entre essas áreas foi encontrada em FA13,

de aproximadamente 700m.

- Grupo 3: AM5, FA14, FA15, FA16, FA17, FA18, FA19. Grupo formado por

uma área da Amazônia maranhense (AM5), cinco áreas de mata semidecídua,

sendo três no interior de São Paulo (FA14, FA15, FA16) e duas no Paraná (FA17

e FA18), e nove áreas no Rio Grande do Sul (FA19). O grupo reuniu áreas onde

Eg. pleosticta foi a espécie dominante dentro do gênero Euglossa que foi, ainda,

em cinco casos, a espécie dominante dentro da subtribo. O único levantamento

que não amostrou Eg. pleosticta foi FA19. Também importante na formação do

grupo, foi a abundância média de Ef. violacea que foi a espécie de Euglossina

dominante em FA18 e FA19 e que apresentou valores consideráveis em FA16 e

FA18. Esta espécie, juntamente com Eg. pleosticta, apresentou valores baixos

em outras regiões. Eulaema nigrita apresentou um papel importante na

ordenação das áreas ao longo do eixo 2, alcançando valores entre 1,1% (FA19) e

24% (FA17). Eg. cordata ainda aparece com valores de 23% e 14,1%

respectivamente em FA14 e FA18, mas é, nesses casos, suplantada de longe por

Eg. pleosticta.

- Grupo 4: CE2, CE3, CE5, FA10, FA11, FA12. Grupo formado por três

áreas de cerrado, sendo duas em Minas Gerais (CE3, CE5) e uma na Bahia

(CE2), além de três áreas sob domínio de Floresta Atlântica em MG. Destas, duas

são fragmentos em uma matriz urbana (FA10, FA11: Belo Horizonte e região

metropolitana) e uma na Cadeia do Espinhaço, nas proximidades da capital

mineira (FA12). Eulaema nigrita foi a espécie de Euglossina dominante em todas

as áreas de Cerrado e em duas de Floresta Atlântica, sendo a segunda espécie

em abundância em FA12. Nesta área, Eg. truncata foi a espécie dominante. Esta

área pode ser caracterizada por abundâncias consideráveis de espécies

44

geralmente pouco coletadas nas outras regiões: a) Eg. melanotricha e Eg.

securigera (com maiores abundâncias médias nas áreas de Cerrado); b) Eg.

truncata e Eg. stellfeldi (com níveis consideráveis de abundância nas três áreas

de Floresta Atlântica do grupo, sendo que a primeira foi coletada em apenas uma

área de cerrado e a segunda em nenhuma delas) e c) Eg. fimbriata (aparecendo

em proporções consideráveis no cerrado e na Floresta Atlântica). Estas espécies

estão presentes em pouquíssimas áreas litorâneas e, quando estão, sempre em

freqüências baixas. As espécies do gênero Euglossa dominantes nas áreas de

Cerrado foram: Eg. fimbriata em C2 (também em FA10), Eg. melanotricha em C3

(também em FA11) e Eg. securigera em C5.

Este Grupo 4, é caracterizado, também, pela baixa freqüência de Eg.

pleosticta e de Eg. cordata. A maior freqüência observada para ambas as

espécies no grupo, foi 8,9% para Eg. cordata em C5, o que fez com que essa

área apresentasse valores positivos para o eixo 1. Dentre as áreas de Floresta

Atlântica deste Grupo 4, a mais baixa estava situada a, pelo menos, 820 m

acima do nível do mar.

45

4 DISCUSSÃO

4.1 NO DOMÍNIO DO CERRADO, A COMPOSIÇÃO DA FAUNA,

NÚMERO DE ESPÉCIES E ABUNDÂNCIA EM ÁREAS DE CERRADO

S.S. É SEMELHANTE À DE MATA CILIAR?

A riqueza em espécies na Fazenda Brejão foi semelhante à encontrada nos

outros levantamentos disponíveis para o domínio do Cerrado (Aguilar, 1990;

Rebêlo & Cabral, 1997; Alvarenga, 2004; Nemésio & Faria Jr., 2004). Além disso,

o número de espécies ali encontrado é comparável ao coletado em fragmentos

de Floresta Atlântica em Minas Gerais (ver Nemésio, 2003; Nemésio, 2004), em

fragmentos de floresta semidecídua em São Paulo e Paraná (ver Rebêlo &

Garófalo, 1997; Sofia & Suzuki, 2004) e em algumas áreas litorâneas no

nordeste (Bezerra & Martins, 2001; Viana et al., 2002). Tal constatação reforça a

idéia de que a riqueza das faunas locais do cerrado é comparável à de

fragmentos de Floresta Atlântica. Entretanto, é importante ressaltar que a

riqueza das faunas locais de Euglossina, em estudos realizados em áreas mais

preservadas deste último domínio, é maior do que a encontrada em áreas de

Cerrado. Devido à localização da Fazenda Brejão, pode-se sugerir, também, que

a fauna ali coletada seria representativa de áreas centrais do domínio do

Cerrado.

Com relação à abundância das espécies coletadas, os valores encontrados

na Fazenda Brejão são bem menores do que os encontrados para as demais

áreas de Cerrado e para fragmentos de Floresta Atlântica (p. ex. Alvarenga,

2004; Nemésio, 2004). Uma explicação possível é a dada por Silveira & Campos

(1995) que comentam que a densidade populacional nas faunas de cerrado é

46

menor que as encontradas em campos no Paraná e em áreas secundárias de

Floresta Atlântica. Uma vez que a área amostrada pode ser considerada como

típica de áreas centrais de cerrado, tal abundância refletiria, simplesmente, esta

proposição em maior escala que as demais áreas de Cerrado já amostradas

(áreas mais marginais do domínio). A distância da área amostrada no cerrado ao

domínio florestal mais próximo pode ter alguma importância nesta baixa

abundância em áreas centrais. Se considerarmos que Euglossina são abelhas de

ambientes florestais (Dressler, 1982; Roubik & Hanson, 2004) e que, assim,

estariam ocupando secundariamente áreas de formações mais abertas, é

esperado que em áreas mais distantes de domínios florestais a abundância seja

menor. Fatores estritamente locais podem ter, também, relação com a baixa

abundância em Brejão. Um deles é a presença de monocultura de eucalipto que,

segundo Viana et al. (2004), apresentam relação com a abundância de espécies

de Euglossina.

Com relação aos compostos aromáticos, a preferência dos machos de

Euglossina pelo cineol era esperada. Este composto é o mais atrativo quando se

consideram os levantamentos de Euglossina realizados na região neotropical

como um todo (Rebêlo, 2001), e quando se consideram diferentes domínios e

regiões separadamente. Este composto foi o mais atrativo na América Central (p.

ex. Janzen et al., 1982; Ackerman, 1983), Amazônia (p. ex. Pearson & Dressler,

1985; Morato, 1994), Floresta Atlântica de áreas litorâneas (p. ex. Bezerra &

Martins, 2001; Viana et al., 2002) e de interior (Nemésio, 2003; 2004), florestas

semidecíduas de São Paulo e Paraná (Rebêlo & Garófalo, 1991; Sofia & Suzuki,

2002), Caatinga (Neves & Viana, 1999) e Cerrado (Alvarenga, 2004; Nemésio &

Faria Jr., 2004). A maior eficiência do cineol (eucaliptol) pode estar relacionada

47

ao baixo peso molecular deste composto, o que implicaria em maior volatilidade

(Rebêlo & Silva, 2002).

Variações sazonais na abundância têm sido observadas para vários grupos

de insetos (p. ex. Wolda, 1978). No que diz respeito à fauna de Euglossina na

Fazenda Brejão, este fato também pôde ser observado. Os dados aqui

apresentados mostram maior abundância de Euglossina na estação seca quando

comparada à estação chuvosa, o que discorda do comumente encontrado para as

assembléias de Euglossina (ver Rebêlo & Garófalo, 1991). A riqueza de espécies

de abelhas Euglossina ocorre no final da estação seca e durante a estação

chuvosa desde a Costa Rica até o Brasil (Bonilla-Gómez, 1999). O mesmo parece

ser verdade para a abundância destas abelhas e, sendo assim, os dados da

Fazenda Brejão não seriam tão conflitantes, uma vez que a maior abundância foi

observada entre os meses de agosto e novembro, coincidindo com o fim da

estação seca. Ackerman (1983) propôs que as flutuações sazonais na abundância

das abelhas Euglossina poderiam ser causadas por padrões locais de emergência

e nidificação destas abelhas. A disponibilidade de recursos, na forma de espécies

vegetais em floração, também deve ser levada em consideração (como sugerido

por Bonilla-Gómez, 1999) e a sazonalidade dos machos pode estar refletindo,

também, padrões de floração das espécies por eles utilizada.

Wolda (1978) comenta que populações de insetos devem flutuar menos

em áreas com clima mais previsível e/ou estável. Em se tratando da

sazonalidade característica do cerrado (p. ex. Ratter et al., 1997) fica difícil

comparar resultados deste domínio com os demais domínios florestais. Além

disso, as espécies vegetais neste domínio apresentam uma grande diversidade

de estratégias fenológicas com floração (entre outros processos) ocorrendo em

diferentes espécies ao longo do ano (Oliveira, 1998), o que poderia ter reflexos

48

diferentes em cada grupo, de acordo com a sua utilização dos recursos. A

variação na sazonalidade de Hymenoptera no Cerrado existe (Pinheiro et al.,

2002) e parece ser particular a cada grupo, uma vez que em Vespidae a maior

abundância foi observada na estação chuvosa (Diniz & Kitayama, 1998).

Vale ressaltar, entretanto, que qualquer consideração a respeito de

sazonalidade em um trabalho realizado durante apenas um ano de coleta deve

ser visto com cautela.

Eulaema nigrita, a espécie de Euglossina dominante em Brejão, é uma

espécie relacionada a áreas abertas (Morato, 1994; Tonhasca Jr. et al., 2002a;

Nemésio, 2004) e, partindo deste fato, e dos registros desta espécie no cerrado,

esta dominância era esperada. Entretanto, Eg. securigera, apresentou valores de

abundância bem próximos, o que foi surpreendente se forem considerados os

valores alcançados por esta espécie em outros levantamentos no cerrado. Apesar

disto, a presença de Eg. securigera é justificável se for levado em conta o fato de

que esta espécie parece ter preferência por lugares mais abertos. Nemésio

(2004), coletando em borda e interior de mata, observou que esta espécie, à

semelhança do que ocorre com El. nigrita, apresentou preferência nítida por

ambientes de borda de mata, o que sugere uma relação forte com áreas abertas.

Euglossa melanotricha parece ser uma espécie associada a áreas mais abertas e

de altitude mais altas (ver Nemésio, 2004; Nemésio & Faria Jr., 2004) e tem sido

coletada em abundâncias relativamente altas em áreas de cerrado. Vale ressaltar

também que as duas primeiras são espécies de distribuição pan-neotropical e

comuns na maioria dos levantamentos realizados em Floresta Atlântica e

Cerrado. A terceira tem distribuição comum à Floresta Atlântica e Cerrado.

A abundância significativamente maior de indivíduos nas áreas de cerrado

s.s. parece estar mais relacionada a fatores inerentes à paisagem (que serão

49

discutidos a seguir) do que à preferência das espécies. A ausência de uma fauna

de Euglossina típica do domínio de cerrado quando comparada a outras áreas

(América Central, Amazônia e Floresta Atlântica; discutida no próximo item) e,

novamente, a ausência de faunas características de cerrado s.s. e mata de

galeria sugerem que características de cada área estejam sendo responsáveis

pela diferença encontrada nas abundâncias. Acenando neste sentido, pode-se

considerar a abundância encontrada em C1, muito maior nesta área que nas

demais, o que inclui a outra área de cerrado s.s.. Nemésio & Faria Jr. (2004),

entretanto, encontraram a maior abundância absoluta de indivíduos em uma

área de cerrado s.s.. Entretanto, tal fato deve ser visto com cautela, uma vez

que as amostragens em cada área se resumiram a apenas um dia.

Eulaema nigrita, Eg. cordata e Eg. melanotricha foram coletadas nas

quatro áreas. A plasticidade ambiental de El. nigrita e Eg. cordata é conhecida

(ver Nemésio, 2004) e, sendo assim, a presença nos dois tipos de ambientes era

esperada. Com relação a Eg. melanotricha, esta espécie está, aparentemente,

relacionada a áreas mais abertas e, principalmente, com altitudes superiores à

500 m (Nemésio & Faria Jr., 2004). Como a altitude praticamente não varia

entre as áreas, e como a fauna de cerrado s.s. e mata ciliar foram basicamente

as mesmas (discussão a seguir), tal fato era esperado. A maior abundância de

Eg. melanotricha e Eg. securigera nas áreas de cerrado pode estar relacionada à

preferência destas espécies por este tipo de ambiente em detrimento das matas

ciliares, a presença, em maior escala de algum recurso por elas utilizado ou,

simplesmente, refletindo a maior abundância encontrada em C1.

As áreas de cerrado apresentaram maiores valores de diversidade local

que as de mata ciliar, considerando tanto o índice de Shannon quanto o de

Simpson. O maior valor dos índices de diversidade em áreas de cerrado s.s.

50

quando comparados aos de mata ciliar pode ser visto, também, em outros

grupos de Insecta amostrados no cerrado. Diniz & Kitayama (1998) amostraram

Vespidae em diferentes fisionomias do domínio e observaram maiores índices de

diversidade no cerrado s.s. no fim da estação seca. Pinheiro & Ortiz (1992)

trabalharam com guildas de borboletas frugívoras e observaram que a maior

diversidade alfa e a maior equitabilidade foram encontradas, também, em áreas

de cerrado estrito senso. Em contrapartida, a maior diversidade beta foi

encontrada nas áreas de florestas de galeria. A heterogeneidade ambiental que,

segundo eles, é maior em áreas de floresta de galeria, foi a explicação dada para

a maior diversidade beta. E, o agrupamento de espécies vegetais utilizadas como

alimentos pelas larvas, é a explicação para áreas com maior diversidade alfa.

No caso das abelhas Euglossina aqui coletadas, a maior diversidade alfa

em cerrado se deve ao maior número de espécies coletadas, mas, também, a

maior equitatividade na abundância relativa das mesmas. E a maior diversidade

em C1 pode estar relacionada, também, a características da paisagem nesta

área.

De uma forma geral, a similaridade entre os pontos foi considerável,

atingindo um valor mínimo de pouco mais de 40%. A maior similaridade

encontrada entre uma área de cerrado e um de mata sugere, mais uma vez, que

não existe uma fauna de abelhas Euglossina característica para cada um dos

tipos vegetacionais. No único trabalho com uma abordagem semelhante, embora

por um período e número de dias muito menor, Nemésio & Faria Jr. (2004)

encontraram resultados semelhantes, uma vez que no trabalho por eles realizado

as faunas de Euglossina em áreas de cerrado s.s. e matas de galeria foram bem

semelhantes. Euglossa imperialis, uma espécie não coletada no presente

trabalho, demonstrou, entretanto, uma preferência por áreas em mata de

51

galeria. Aparentemente, esta semelhança entre a fauna de cerrado estrito senso

e matas de galeria não parece ser uma constante entre os insetos de cerrado.

Como exemplo, pode-se tomar borboletas frugívoras (Pinheiro & Ortiz, 1992),

que formam comunidades distintas em áreas de cerrado estrito senso e matas de

galeria. Um dos fatores sugeridos por estes autores como responsáveis pela

segregação na fauna de borboletas é a preferência destas por diferentes níveis

de luminosidade.

Os resultados da análise de componentes principais devem ser vistos com

cautela, principalmente pelo baixo número de pontos considerados (quatro) e

pela presença de determinadas espécies em abundâncias baixas e em apenas

uma área (p. ex. Eg. violaceifrons). Armbruster (1993) comenta que um único

ponto de amostragem não é representativo nem da composição e menos ainda

da abundância de abelhas Euglossina em uma área maior. Em se considerando

que dificilmente a amostragem em dois pontos por ambiente resolva este

problema metodológico, a interpretação dos resultados deve ser analisada com

ressalvas. Vale ressaltar que a ordenação das quatro áreas em relação aos eixos

esteve muito relacionada a presença/ ausência de espécies, fato este

maximizado por uma amostra relativamente pequena em número de indivíduos,

como é o caso aqui. Interessante ressaltar também o papel de El. nigrita, a

espécie dominante, na ordenação das áreas. Os valores de abundância relativa

desta espécie nas quatro áreas foram os mais semelhantes dentre as oito

espécies coletadas, e, desta forma, o papel desta na ordenação foi pequeno a

despeito de ser a espécie mais abundante.

A ordenação de C1 dentro dos eixos mostrou a importância das espécies

coletadas apenas neste lugar como diferencial na análise e sugere, mais uma

vez, a particularidade desta área dentro das quatro amostradas. Tal fato vem

52

reforçar, mais uma vez, a plasticidade desta espécie e sua ampla distribuição em

diferentes ambientes de Floresta Atlântica e Cerrado.

A abundância e diversidade de Euglossina nas quatro áreas em Brejão

parecem estar relacionadas a atributos da paisagem circundante e não apenas ao

local de coleta em si. Este fato pode ser ainda mais importante em se tratando

de abelhas Euglossina, que são insetos com uma ampla capacidade de vôo em

áreas contínuas (registros de abelhas voando 23 Km) (ver Janzen, 1971). O

mesmo Janzen (1971) sugere que vôos de aproximadamente 20 Km seriam

normais em viagens de coleta. Raw (1989) recapturou abelhas marcadas a

quatro quilômetros do local de marcação. Entretanto, deve-se ressaltar que estes

valores foram encontrados em condições experimentais que, talvez, não reflitam

a atividade normal destes insetos.

Uma primeira explicação é que as características estruturais da vegetação

poderiam influenciar na estrutura das plumas de odor percebidas pelas abelhas

e, conseqüentemente, na dispersão dos odores do ambiente e na distância de

atração das abelhas (ver Bonilla-Gómez, 1999). Fatores como diferenças na

temperatura do ar, velocidade e direção do vento poderiam ser as causas

primárias da formação de plumas de odor diferentes em cada local (ver Murlis et

al., 1992).

Uma outra explicação, muito óbvia, é que a área efetiva de vegetação no

entorno do ponto de coleta poderia ser variável, e as implicações disso são bem

latentes, uma vez que a abundância e diversidade local das abelhas estariam

relacionadas, também, a disponibilidade de recursos (alimento, substrato para

nidificação, etc.).

Os machos de Euglossina podem se concentrar em áreas particulares,

provavelmente em resposta à disponibilidade de recursos (Armbruster, 1993). É

53

esperado que fragmentos maiores e menos alterados possam fornecer mais

recursos aos visitantes florais, e, portanto, maior riqueza de espécies de abelhas

(Peruquetti et al., 1999). Deve-se ressaltar, também, que Euglossina

apresentam um padrão de coleta do tipo “trapline” e este fato, em si, implica em

uma constância elevada destes insetos às áreas onde vivem (Janzen, 1971;

Ackerman et al., 1982; Roubik & Hanson, 2004).

No caso específico da fazenda Brejão a importância da monocultura de

eucalipto na paisagem deve ser considerada. Viana et al. (2004) observaram que

houve uma queda na abundância de Euglossina quando da comparação das

faunas em fragmentos florestais e áreas de plantio de eucalipto. Estes autores

observaram, ainda, uma queda na abundância e riqueza em espécies de

Euglossina com a perda de habitat (áreas florestadas), o que indicaria que áreas

de eucalipto não funcionariam como uma matriz de conectividade apropriada

para este grupo de abelhas. Uma das explicações encontradas por estes autores,

foi a diferença na luminosidade (maior em áreas de eucalipto) entre os tipos de

vegetação comparados. Entretanto, este explicação parece ser mais robusta para

ambientes de Floresta Atlântica primárias (onde o estudo foi realizado) do que

para áreas de cerrado, caracteristicamente abertas e, conseqüentemente, com

maiores níveis de luminosidade. Embora o papel da matriz ainda seja pouco

compreendido para abelhas, é possível que sua permeabilidade seja

determinante no deslocamento desses insetos (Sofia & Suzuki, 2004).

Esta é, provavelmente a explicação para a abundância bem maior em C1

(maior porcentagem, em geral, de áreas naturais e menor de monocultura de

eucalipto) quando comparada às demais áreas. A densidade de machos de

abelhas Euglossina deve ser maior em áreas com maior disponibilidade de

recursos, mas esta concentração não impede, necessariamente, vistas a áreas

54

próximas (Tonhasca Jr. et al., 2002b). Além disto, três espécies (Eg. fimbriata,

Eg. townsendi e Euglossa sp.) só foram coletadas nesta área, o que reforça a

idéia de que esta área seria a mais capaz de sustentar populações de Euglossina

dentre as quatro áreas amostradas.

A falta de correlação significativa entre abundância de abelhas Euglossina

e o percentual de áreas naturais e de monocultura de eucalipto pode ser

explicada pelo baixo número de pontos, uma vez que a análise gráfica sugere

uma relação positiva entre a abundância e o percentual de áreas de cerrado s.l. e

negativa entre a abundância e percentual de áreas de eucalipto nos diferentes

raios ao redor do ponto de amostragem. Estes resultados concordariam com

Viana et al. (2004).

Uma outra explicação possível para a maior abundância de machos em C1

é que o número de capturas destas abelhas em um determinado local pode ser

afetado por comportamento de agregação dos machos (Kimsey, 1980).

4.2- ESPÉCIES TÍPICAS DE DOMÍNIOS FLORESTAIS ESTARIAM

UTILIZANDO A MATA CILIAR COMO REFÚGIOS MÉSICOS NO

CERRADO?

Esperava-se encontrar uma segregação entre espécies florestais de

Euglossina na Mata Ciliar e espécies de áreas abertas no cerrado senso estrito.

Isto não ocorreu, entretanto. Apenas uma espécie foi encontrada exclusivamente

no ambiente florestal, Eg. violaceifrons, representada por um único indivíduo

capturado em M1. O fato desta espécie ter sido representada por apenas um

exemplar pode indicar uma fraca associação dela com os compostos aromáticos

utilizados, uma vez que nem sempre as substâncias aromáticas selecionadas

55

para um levantamento são atrativas para todas as espécies em uma dada área

(Janzen et al., 1982; Oliveira & Campos, 1995). Sendo assim, a probabilidade de

captura dos machos de Eg. violaceifrons seria pequena, mesmo que eles

estivessem presentes no cerrado senso estrito (ver Rebêlo & Garófalo, 1997).

Entretanto, o único indivíduo desta espécie foi coletado em cineol que foi a isca

mais atrativa e este fato reduz tal probabilidade, principalmente se for levado em

conta que nos trabalhos onde esta espécie foi coletada, a grande maioria dos

indivíduos foi atraída por esta substância. Por outro lado, é possível que esta

espécie seja apenas rara na região amostrada e, neste caso, ela pode não ter

sido coletada no cerrado senso estrito por mero acaso.

De qualquer forma, a relação entre Eg. violaceifrons e ambientes de mata

é discutível. Aparentemente, Eg. violaceifrons é uma espécie com alta

plasticidade quanto aos seus locais de ocorrência. Foi registrada em áreas de

Floresta Atlântica primária (Bonilla-Gómez, 1999; Nemésio, 2004), em

fragmentos de floresta semidecídua no interior de São Paulo (Rebêlo & Moure,

1995; Rebêlo & Garófalo, 1997; Jesus, 2000), em áreas da Amazônia

maranhense (Silva & Rebêlo, 1999) e no litoral maranhense (Silva e Rebêlo,

2002). Neste último trabalho em particular, Eg. violaceifrons foi coletada em uma

área de capoeira, o que sugere uma alta tolerância a áreas abertas. Na Bahia foi

restrita a ambientes de floresta úmida (Neves & Viana, 2003) enquanto em

trabalhos em MG e SP pareceu preferir ambientes de borda de mata (Jesus,

2000; Nemésio, 2004).

Os dados obtidos em Brasiländia de Minas sugerem, portanto, que as

matas ciliares não sejam imprescindíveis para a conservação de componentes

florestais da fauna local de Euglossina, uma vez que não abrigam uma fauna

característica deste ambiente. Isto parece contradizer as conclusões de Neves &

56

Viana (1999), segundo os quais é provável que a mata ciliar funcione como local

de nidificação, barreira à intensa radiação solar, proteção contra ventos fortes e

oferta de recursos alimentares para Euglossina. O fato de que, em Brejão, várias

espécies tenham sido coletadas no cerrado senso estrito mas não na mata de

galeria sugere que as espécies presentes na região encontrem, nas áreas

abertas, todos os recursos necessários à sua sobrevivência (p. ex. Eg. fimbriata e

Eg. townsendi). Na região do médio Rio São Francisco (Bahia), por outro lado, os

dados de riqueza de espécies obtidos em mata ciliar e a relação de aparente

dependência dessas abelhas com áreas florestadas sugerem que as matas

ciliares são imprescindíveis para a permanência de Euglossina (Neves & Viana,

1999). Os resultados encontrados contradizem o observado para outros grupos

zoológicos como aves (Silva, 1996), mamíferos (Redford & Fonseca, 1986),

borboletas (Pinheiro & Ortiz, 1992), vespas (Diniz & Kitayama, 1998), para os

quais as matas de galeria funcionou como ambiente que abrigava uma fauna

distinta da de cerrado.

Pode-se perceber, também, que as matas ciliares não serviram como

refúgio para espécies de abelhas Euglossina no presente caso. Era de se esperar

maior abundância e diversidade nas áreas de mata se isto fosse verdadeiro, mas,

definitivamente, resultados que suportassem esta idéia não foram encontrados.

Ao contrário do que ocorre para Euglossina, as matas ciliares funcionam como

refúgio para algumas espécies de plantas (Kellman et al., 1998), aves (Silva,

1995), mamíferos (Redford & Fonseca, 1986; Mares & Ernst, 1995; Lacher Jr. &

Alho, 2001), borboletas (Pinheiro & Ortiz, 1992) e vespas (Diniz & Kitayama,

1998), insetos em geral (Araújo et al., 2004: maior abundância nas matas de

galeria).

57

A ser discutido, também, é o papel das matas ciliares como corredores

para a penetração das faunas Amazônica e Atlântica no cerrado. Neste caso,

esperar-se-ia encontrar espécies típicas daqueles domínios nas e somente nas

matas ciliares. Esta hipótese também não encontra suporte nos dados

encontrados. Embora seja fato que as espécies coletadas sejam também

encontradas na Floresta Atlântica, estas aparentemente sobrevivem em áreas

abertas e, por isto, não precisariam das florestas de galeria para avançar no

cerrado. Mais uma vez, os resultados foram contraditórios com os encontrados

para outros grupos, principalmente aves (Silva, 1996) e mamíferos (Redford &

Fonseca, 1986) que discutiram a importância destas formações para a

penetração de elementos amazônicos e atlânticos no cerrado.

A conclusão, portanto, seria, supondo que as Euglossina tenham

efetivamente se originado em ambientes florestais (p. ex. Dressler, 1982a), que

espécies adaptadas às bordas de matas, no domínio da Floresta Atlântica, teriam

colonizado o cerrado e sua dispersão neste ambiente não seria dependente das

matas ciliares.

Uma das explicações mais plausíveis para esse fato é que as áreas de

mata ciliar no Cerrado não funcionariam, efetivamente, como ambientes

florestais para abelhas Euglossina. Em geral, a mata ciliar é relativamente

estreita em ambas as margens, dificilmente ultrapassando 100 m de largura em

cada uma delas (Ribeiro & Walter, 1998). Isto faria com que todos os ambientes

nessas matas estivessem sujeitos à ação dos efeitos de borda (ver Begon et al.,

1990). Aparentemente, a composição da fauna de Euglossina está relacionada à

distância da borda e aos seus efeitos (ver Nemésio, 2004). A diferença de

tolerância das espécies ao tipo de ambiente e as conseqüentes mudanças nas

suas freqüências relativas levam a uma mudança na composição da fauna de

58

Euglossina ao longo do gradiente borda-interior de mata (Nemésio, 2004). A

distribuição das espécies de mata aparentemente é influenciada pelas suas

diferentes tolerâncias à luminosidade, temperatura, umidade e insolação

(Morato, 1994). Apesar de tolerantes à borda, algumas espécies de Euglossina

de Floresta Atlântica apresentam forte preferência por ambientes de interior de

mata (p. ex. Eg. analis, Eg. sapphirina – Nemésio, 2004). Nemésio (2004)

salientou, ainda, que a 50 m da borda, a comunidade de Euglossina ainda estaria

sob forte influência dos efeitos de borda. Em se tratando de uma área linear e

com largura de no máximo 100 m, a mata ciliar não seria nada mais que uma

grande borda para estas abelhas. Dessa forma, as várias espécies de Euglossina

intolerantes à borda (Morato, 1994), não seriam capazes de sobreviver nas

matas de galeria no Cerrado.

Analisando a similaridade florística entre as florestas de galeria do Brasil

Central, Oliveira-Filho & Ratter apud Ivanauskas (2002) constataram a presença

de dois grupos: o primeiro, e mais coeso, é o da parte central e sul da Província

do Cerrado (DF, GO e MG) e que aparece mais fortemente associado à Floresta

Estacional Semidecidual paranaense. O segundo, e mais espalhado, é o do norte

e oeste da Província do Cerrado (MT e TO) e que aparece misturado a cerradões

distróficos e florestas da borda sul da Província Amazônica. Sendo assim,

amostragens em matas de galeria de diferentes regiões poderiam mostrar

padrões distintos, mostrando, inclusive, a presença de elementos amazônicos

nas matas de galeria no cerrado.

Outra consideração a ser feita, é que as áreas amostradas em Brejão

podem se tratar de matas de galeria alteradas antropicamente e que, assim, não

refletiriam o que ocorreria naturalmente.

59

4.3- À FAUNA DE QUE OUTROS DOMÍNIOS A FAUNA DE

EUGLOSSINA DO CERRADO MAIS SE ASSEMELHA, CONSIDERANDO

ABUNDÂNCIA, NÚMERO E COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES?

4.3.1- ABUNDÂNCIA, DIVERSIDADE E COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES

A maior riqueza de espécies de Euglossina já encontrada no Cerrado foi de

14 espécies, registradas por Silva & Albuquerque (2004) em fragmentos de

Cerrado no Maranhão. Entretanto, nas áreas mais centrais do bioma, o número

de espécies variou entre oito, em Uberlândia (Alvarenga, 2004), Brasilândia de

Minas (este trabalho), e dez no Parque Estadual do Rio Preto (Nemésio & Faria

Jr., 2004). Nesta última área, onde foi feito apenas um pequeno esforço amostral

concentrado no fim da estação seca, Nemésio & Faria Jr. (2004) acreditam que

haja um número maior de espécies. Recentemente, Ef. nigrohirta foi coletado no

local (A.A. Azevedo, informação pessoal) o que reforça o sugerido por estes

autores.

A riqueza em espécies de faunas locais no domínio de Cerrado é

comparável, portanto, ao encontrado em áreas de restinga na Bahia (Neves &

Viana, 1997; Viana et al., 2002), em fragmentos de Floresta Atlântica em matriz

urbana (Bezerra & Martins, 2001; Nemésio 2004), em fragmentos de Floresta

Atlântica em Minas Gerais (Peruquetti et al., 1999; Nemésio, 2003; Nemésio,

2004) e em áreas de floresta semidecídua em São Paulo (Rebêlo & Garófalo,

1991; 1997; Jesus, 2000) e Paraná (Santos et al., 2000; Suzuki et al., 2002). Os

números de espécies encontrados nessas áreas, entretanto, são bem menores

que os registrados em grandes fragmentos de Floresta Atlântica em áreas mais

baixas e mais úmidas no Espírito Santo (Bonilla-Gómez, 1999) e Minas Gerais

60

(Nemésio, 2004), em fragmentos florestais na zona da mata pernambucana

(Darrault & Schlindwein, 2004), no norte fluminense (Tonhasca Jr. et al., 2002a)

e, especialmente, na Amazônia e América Central. É importante ressaltar que as

duas áreas de cerrado que apresentaram o maior número de espécies de

Euglossina (no Maranhão e no Parque Estadual do Rio Preto) situam-se na

transição para outros domínios florestais e suas faunas podem estar sendo

influenciadas pela proximidade desses ambientes.

No que diz respeito à abundância relativa de Euglossina (medida pelo

número de indivíduos capturados por hora de coleta), também não houve

diferença entre a Floresta Atlântica e o Cerrado. O número médio de indivíduos

coletados/hora no Cerrado foi ligeiramente superior ao de Floresta Atlântica.

Entretanto, tal comparação também deve ser vista com cautela, uma vez que o

número de estudos realizados no Cerrado ainda é pequeno, e a diversidade de

fisionomias amostradas e consideradas “sob domínio de Floresta Atlântica”, é

considerável. Em se considerando que as Euglossina são abelhas de ambientes

florestais (Dressler, 1982a; Cameron, 2004), é notável a ausência de diferença

significativa no número de espécies e indivíduos/hora coletados nestes dois

domínios (ver Nemésio e Faria Jr., 2004).

Á semelhança do ocorrido para “número de espécies”, o maior número de

indivíduos coletados/hora na Floresta Atlântica foi observado em um grande

fragmento de mata no norte do Espírito Santo (Bonilla-Gómez, 1999). O valor

encontrado nesse trabalho é superior ao encontrado nas áreas de Cerrado e nas

outras áreas de Floresta Atlântica, e traz à tona a mesma pergunta: a maior

abundância de Euglossina nessa área de Mata Atlântica se deve a questões

históricas ou ao fato de se tratar de uma área menos alterada?

61

Até o momento, foi registrada a ocorrência de 18 espécies de Euglossina

nos cerrados (Aguilar, 1990; Rebêlo & Cabral, 1997; Alvarenga, 2004; Nemésio

& Faria Jr., 2004; este trabalho), nenhuma das quais, endêmica deste domínio. A

falta de endemismo, no cerrado, em um grupo zoológico intimamente ligado à

sua flora rica em espécies endêmicas frusta as previsões de Vanzolini (1971),

que sugeriu a existência de tais elementos em grupos fitófagos. É possível,

entretanto, que uma maior amostragem neste domínio revele a presença de

espécies endêmicas de Euglossina. Uma espécie, não registrada nos

levantamentos faunísticos acima, é possivelmente endêmica do cerrado, El.

helvola, conhecida apenas dos estados de Goiás e Mato Grosso (Moure, 2003).

Outros exemplos de espécies endêmicas de outras formações abertas seriam Ef.

aridicola, endêmica de matas de galeria em matriz de caatinga (Neves & Viana,

1999) e Ef. nigrohirta, endêmica de campos rupestres do sudeste (Silveira &

Cure, 1993)

Sete, das 18 espécies coletadas no cerrado, apresentam distribuição pan-

neotropical: Ef. ornata, Eg. cordata, Eg. imperialis, Eg. townsendi, El. cingulata,

El. nigrita e Ex. smaragdina (Janzen et al., 1982; Ackerman, 1983; Aguilar,

1990; Morato et al., 1992; Oliveira & Campos, 1996; Rebêlo & Cabral, 1997;

Silva & Rebêlo, 1999; Bonilla-Gómez, 1999; Tonhasca Jr. et al., 2002a;

Alvarenga, 2004; Nemésio, 2004; Nemésio & Faria Jr., 2004; ver Rebêlo &

Moure, 1995; Nemésio, 2004; Roubik & Hanson, 2004).

Euglossa chalybeata, Eg. modestior e Eg. securigera também são espécies

de ampla distribuição, podendo ser encontradas na Amazônia, Floresta Atlântica

e no Cerrado (Dressler, 1982b; Pearson & Dressler, 1985; Aguilar, 1990; Becket

et al., 1991; Morato et al., 1992; Oliveira & Campos, 1996; Rebêlo & Cabral,

1997; Silva & Rebêlo, 1999; Brito e Rego, 2001; Neves & Viana, 1997; Bonilla-

62

Gómez, 1999; Tonhasca Jr. et al., 2002a; Alvarenga, 2004; Nemésio & Faria Jr.,

2004). Nemésio (2004) considera Eg. modestior endêmica da Amazônia, o que é

contestado pelos demais registros, que sugerem uma distribuição não ta restrita

para esta espécie.

As demais oito espécies (Eg. fimbriata; Eg. leucotricha; Eg. mandibularis;

Eg. melanotricha; Eg. pleosticta; Eg.stellfeldi; Eg. truncata; Eg. violaceifrons)

são espécies comuns ao Cerrado e à Floresta Atlântica (Aguilar, 1990; Rebêlo &

Cabral, 1997; Alvarenga, 2004; Nemésio & Faria Jr., 2004; ver Nemésio, 2004).

O registro de Eg. mandibularis, entretanto, deve ser visto com cautela, uma vez

que esta espécie nunca havia sido coletada em iscas aromáticas, mesmo em

áreas onde sua presença já foi detectada nas flores (Silveira et al., 2002).

Machos dessa espécie coletam substâncias aromáticas em Cyphomandra calycina

(Solanaceae) (Soares et al., 1989).

Fica claro, portanto, que o cerrado não abriga uma fauna endêmica de

Euglossina. Pode-se argumentar, entretanto, que exista uma fauna de Euglossina

característica deste domínio, embora não endêmica. Mesmo se Ef. nigrohirta for

considerada endêmica de campos rupestres do sudeste brasileiro e El. helveola

do Brasil Central, somado a uma maior amostragem dentro deste domínio,

dificilmente o Cerrado apresentará o número de endemismos que outras regiões

apresentam (América Central e norte da Colômbia: 46 espécies; Floresta

Amazônica: 72 espécies; Floresta Atlântica: 19 espécies – ver Nemésio, 2004;

Robik & Hanson, 2004). A falta de “identidade” na fauna de cerrado, o

compartilhamento de elementos com biomas adjacentes e os conseqüentes

baixos níveis de endemismo podem ser observadas também em muitos outros

grupos zoológicos (Mares et al., 1986; Redford & Fonseca, 1986; Silva, 1995,

1996; Camargo & Becker, 1998).

63

A fauna de Euglossina neste domínio é composta, então, por elementos de

distribuição Pan-neotropical, elementos comuns à Amazônia, Floresta Atlântica e

Cerrado, e por espécies comuns apenas à Floresta Atlântica e ao Cerrado. É

interessante ressaltar que nenhuma espécie apresentou o padrão de distribuição

“comum à Floresta Amazônica e ao Cerrado”. A única espécie que poderia se

enquadrar neste padrão é Eg. modestior, que foi coletada em áreas de Floresta

Amazônica e em áreas de Cerrado e Floresta Atlântica apenas no estado do

Maranhão. Este estado se localiza numa região intermediária entre a Floresta

Amazônica, o Cerrado e a Caatinga (Rebêlo & Silva, 1999) e a presença desta

espécie no cerrado e nas matas litorâneas do estado se deva à proximidade com

a Amazônia e à sobreposição de elementos faunísticos que ocorre neste estado

(Rebêlo & Silva, 1999). O fato de que a fauna amazônica de Euglossina parece

ser composta por um grande número de espécies menos tolerantes a áreas

abertas e/ou degradadas (Morato, 1994) parece ser uma boa explicação para a

ausência (baixa freqüência) de elementos amazônicos típicos no Cerrado. Áreas

abertas de aproximadamente 100m de largura são barreiras efetivas para

algumas espécies de Euglossina amazônicas (Powell & Powell, 1987).

A maior representação de elementos atlânticos na fauna do Cerrado pode

ser simplesmente um artifício de amostragem uma vez que das cinco áreas de

cerrado amostradas, quatro estão localizadas em Minas Gerais e Bahia, mais

próximos à Mata Atlântica. Por outro lado, áreas abertas não parecem ser

barreiras para o trânsito de espécies de Euglossina entre fragmentos de mata, no

domínio da Floresta Atlântica (Raw, 1989; Tonhasca Jr. 2003b), o que sugere,

também, maior tolerância a ambientes abertos. Além disso, Silva (1996),

estudando aves, observou que elementos atlânticos avançam maiores distâncias

64

dentro do cerrado que os amazônicos, o que também parece se aplicar às

Euglossina.

Das espécies mais freqüentes no cerrado, três, El. nigrita (Morato, 1994;

Peruquetti et al., 1999; Tonhasca Jr et al., 2002a), El. cingulata (Nemésio, 2004)

e Eg. cordata (Nemésio, 2004) são típicas de áreas abertas, ou, pelo menos,

parecem preferir estes ambientes. Euglossa cordata, além disso, parece estar

restrita a áreas de menores altitudes (Nemésio, 2004), o que explicaria a sua

ausência nos levantamentos realizados em duas áreas de cerrado na Cadeia do

Espinhaço (Aguilar, 1990; Nemésio & Faria Jr., 2004). Euglossa pleosticta e Eg.

truncata também são espécies claramente tolerantes à borda de mata (Nemésio,

2004), o que sugere que possam se adaptar a formações mais abertas. Euglossa

securigera foi coletada em várias áreas de cerrado e, a contar pelos registros

dessa espécie em outras áreas de cerrado em Minas Gerais (Felixlândia, Itaúna,

Três Marias; espécimes depositados na coleção do LSEA/ UFMG), trata-se de

uma espécie comum em áreas abertas (ver Rebêlo & Moure, 1995).

Caso interessante é o de Eg. melanotricha que apresenta valores de

abundância relativa maiores em áreas de cerrado amostradas em Minas Gerais e

Bahia, onde ela está entre as mais abundantes na comunidade de Euglossina

sendo, inclusive, a dominante em algumas delas. Esta espécie também

apresenta registros em outras áreas de cerrado em Minas Gerais (Bocaiúva,

Felixlândia, Itaúna, Paraopeba, Santana do Riacho; indivíduos depositados na

coleção do LSEA/UFMG) e Goiás (Sakagami et al., 1967). Em áreas de domínio

de Floresta Atlântica, Eg. melanotricha só foi coletada acima de 500 m, estando

ausente em levantamentos em áreas típicas de Floresta Atlântica Pluvial e

mesmo em áreas de baixas altitudes afastadas da costa (Nemésio & Faria Jr.,

2004). A ausência desta espécie em áreas de Floresta Atlântica Pluvial, e sua

65

maior abundância no cerrado podem sugerir dispersão desta espécie do Cerrado

para áreas (natural ou artificialmente) mais abertas e de maior altitude sob

domínio de Floresta Atlântica. Reforçando isto, podem ser citados os níveis de

abundância desta espécie em áreas da Região Metropolitana de Belo Horizonte

(os mais altos dentro do domínio de Floresta Atlântica) que constituem áreas

relativamente elevadas, fragmentadas e mais abertas (Nemésio, 2004). A

distribuição geográfica desta espécie, segundo Rebêlo & Moure (1995), reforça

esta idéia de associação com áreas abertas: cerrados da Bahia, campos

rupestres de Minas Gerais, cerrados e matas semidecíduas de São Paulo,

cerrados de Goiás e Mato Grosso, com registro também na Bolívia. A baixa

freqüência desta espécie nos cerrados do Maranhão pode também sugerir esta

associação com áreas mais centrais deste domínio.

A proximidade das áreas amostradas em Cerrado a domínios florestais

também parece ter sido importante na determinação da riqueza de espécies, a

exemplo do que acontece em aves (Silva, 1996). Das áreas com maior número

registrado de espécies de Euglossina, uma se encontra no Maranhão, próxima às

Florestas Amazônica e Atlântica (Silva & Albuquerque, 2004) e a outra (Nemésio

& Faria Jr., 2004) na Cadeia do Espinhaço em Minas Gerais. A relação dos

cerrados maranhenses com domínios florestais já foi discutida, e a Cadeia do

Espinhaço funciona, em sua parte central e sul, como divisora entre os domínios

do Cerrado e da Mata Atlântica (ver Melo-Júnior et al., 2001). Reforçando esta

idéia, Martins (1990) coletou 11 espécies de Euglossina no Espinhaço baiano sem

o uso de compostos aromáticos, o que é notável (ver Nemésio & Faria Jr., 2004).

A melissofauna do Cerrado parece ser constituída por uma matriz de

espécies de ampla distribuição e por espécies mais raras com distribuição mais

restrita (Silveira & Campos, 1995). Aparentemente, Euglossina se encaixa no

66

primeiro caso, uma vez que os elementos formadores da fauna deste grupo são,

em sua maioria, de distribuição pan-neotropical ou elementos atlânticos que

provavelmente se dispersaram para este domínio. Entretanto, a amostragem

deste grupo de abelhas no domínio do Cerrado é ainda restrita. Um maior

esforço amostral poderia revelar casos de espécies restritas localmente,

mostrando, inclusive, a penetração de elementos amazônicos no Cerrado.

Estudos taxonômicos, incluindo análises filogenéticas, serão necessários

para estabelecer a intensidade e direção do intercâmbio de elementos entre o

cerrado, os domínios adjacentes e os ambientes antrópicos (Silveira & Campos,

1995).

4.3.2- RELAÇÃO COM OUTROS BIOMAS: ANÁLISES DE AGRUPAMENTO E DE

COMPONENTES PRINCIPAIS

Na análise de agrupamento realizada neste estudo foram reconhecidos

dois grandes grupos faunísticos, um formado por América Central + Amazônia e

outro por Floresta Atlântica + Cerrado + Caatinga.

Nemésio (2004) reconheceu, além destes dois acima citados, um terceiro

grupo faunístico, a Floresta Atlântica Subtropical do Rio Grande do Sul. A

separação deste grupo no trabalho de Nemésio (2004) se deve, aparentemente,

a restrições geográficas nas localidades por ele consideradas. A inclusão de áreas

de floresta semidecídua no interior de São Paulo e Paraná na análise aqui

realizada fez com que a transição entre a fauna do sudeste do Brasil e do Rio

Grande do Sul fosse mais gradual do que o sugerido por aquele autor, resultando

em apenas um grande grupo contendo todas as áreas de Floresta Atlântica.

67

O agrupamento das áreas de Floresta Amazônica com as da América

Central era esperado apesar de que estas duas regiões compartilham 13 espécies

de Euglossina (Nemésio, 2004), número menor que o compartilhado entre

Amazônia e Floresta Atlântica (17 espécies). Entretanto, deve-se ressaltar que a

similaridade entre as faunas de Euglossina das duas regiões foi baixa. Uma

explicação é que as coletas sistemáticas realizadas na Amazônia estão restritas a

uma área no Peru e às imediações de Manaus, na Amazônia brasileira e, na

América Central, à Costa Rica e ao Panamá. Coletas sistemáticas em áreas mais

a oeste na Amazônia e ao sul da América Central podem vir a mostrar uma

transição mais gradual entre as duas faunas. A análise de uma checklist das

abelhas Euglossina na Colômbia (Bonilla-Gómez & Nates-Parra, 1991) sugere

que a mesma possa ser uma ponte entre estas duas regiões, uma vez que

compartilha espécies com América Central e Amazônia (Bonilla-Gómez & Nates-

Parra, 1991; Nemésio, 2004).

Os subgrupos formados dentro do segundo grande agrupamento

reconhecido (Floresta Atlântica e áreas abertas) na análise sugerem uma

importância da altitude e da fragmentação na dinâmica das faunas locais.

O grupo mais homogêneo da análise foi formado por uma área de cerrado,

uma de caatinga e quatro de Floresta Atlântica litorânea. Esta área de cerrado se

encontra na zona litorânea da baixada maranhense (Rebêlo & Cabral, 1997) e a

área de caatinga em uma altitude de 400m (Neves & Viana, 1999). Juntamente

com as demais áreas atlânticas, formariam um grupo de áreas com baixas

altitudes (cota máxima de 400m). A grande característica dessas áreas é a

elevada abundância relativa de Eg. cordata que é a espécie de Euglossa

dominante em todas as áreas e de Euglossina como um todo em cinco das seis

áreas. Nemésio (2004) sugere que esta espécie esteja relacionada a áreas de

68

baixa altitude e que seja, também, adaptada a áreas abertas e/ou degradadas. A

inclusão de novas áreas nesta dissertação reforça esta idéia, uma vez que o

agrupamento observado por aquele autor ficou ainda mais refinado aqui. Deve-

se ressaltar, entretanto, que esta espécie foi a dominante na área de maior

riqueza na Floresta Atlântica (norte do Espírito Santo) (Bonilla-Gómez, 1999) o

que pode sugerir que ela estaria naturalmente presente em áreas conservadas.

Este fato sugere que Eg. cordata seja uma espécie com uma plasticidade grande,

uma vez que é a dominante em áreas abertas e em áreas conservadas. Nestas

áreas haveria, também, compondo a assembléia de machos de Euglossina,

espécies raras e/ou dependentes de áreas florestadas que não estão presentes

em áreas mais abertas e/ou degradadas (como já foi discutido).

Outro grupo formado compreende seis áreas de Floresta Atlântica e três de

Cerrado. Todas as seis áreas da Floresta Atlântica desse grupo se encontram em

áreas fragmentadas e em sua maioria em altitudes superiores a 500m. A única

exceção a este valor de altitude é uma área em fragmentos numa matriz urbana

em João Pessoa, Paraíba. Entretanto, todos eles foram amostrados em áreas

com elevado grau de fragmentação. A grande responsável pelo agrupamento

dessas áreas foi El. nigrita que foi a espécie de Euglossina dominante em oito

destas áreas. Eulaema nigrita tem sido considerada uma espécie típica de áreas

abertas e um potencial bioindicador, ocorrendo em áreas degradadas (Morato et

al., 1992; Peruquetti et al., 1999; Tonhasca Jr. et al., 2003; Nemésio, 2004).

Esta relação é bem discutida e parece ser bem aplicável nesse caso,

representando i) o grau de fragmentação e de degradação ambiental em todas

as áreas aqui agrupadas, principalmente as de Floresta Atlântica; ii) não

necessariamente a degradação, mas uma fauna de áreas abertas para as áreas

mais centrais de Cerrado (MG e BA). Interessante ressaltar também, que El.

69

nigrita não foi a espécie dominante nas áreas de Floresta Atlântica, Cerrado e

Caatinga (exceção de FA4) que formaram o grupo anteriormente discutido,

embora, com exceção de FA6, estas áreas são, também, igualmente “abertas”

e/ou fragmentadas ou se situam em matrizes deste tipo. Apesar de que El.

nigrita tenha sido a espécie dominante em uma área de restinga (FA4), a

dominância de El. nigrita pode estar relacionada em alguma escala, também, à

altitude da área, uma vez que as áreas deste último grupo discutido estão todas

situadas a pelo menos 650m de altitude (FA7).

Eulaema nigrita parece ser, também, a espécie de Euglossina dominante

em áreas centrais do Cerrado. Isso explicaria, também, a separação de C4

(formou um grupo distinto na análise) deste grupo. Nemésio & Faria Jr. (2004)

ressaltam a baixa freqüência desta espécie em C4, mas sugerem que isto possa

estar relacionado com o período reduzido de coleta (fim da estação seca),

quando as populações desta espécie, aparentemente, sofrem um declínio.

Dois grupos também merecem destaque: um formado por FA17 e FA19,

sendo esta última, a região do Rio Grande do Sul que formou um grupo distinto

na análise de Nemésio (2004) e a primeira uma área de fragmento de floresta

semidecídua no Paraná. O agrupamento destas áreas, com o conseqüente

desaparecimento do grupo distinto formado pelas áreas do RS, mostra que a

transição das faunas de Floresta Atlântica não é tão brusca. A espécie

responsável pelo agrupamento foi Ef. violacea que, a julgar pela sua abundância

nas diferentes áreas do bioma, parece estar mais relacionada às florestas

estacionais semidecíduas do interior de São Paulo e, principalmente, da região

sul. Isso se justifica em São Paulo e no Paraná, onde o número de espécies é

semelhante ao observado em outras áreas de Floresta Atlântica. O artefato

“sazonalidade” também não pode ser utilizado aqui de maneira diferente que na

70

maioria dos demais, uma vez que o estudo realizado no Paraná teve duração de

um ano, a duração mais comum entre os estudos consultados.

Um outro grupo foi formado tendo como principal espécie comum entre as

áreas Eg. pleosticta, e foi formado por uma área no Maranhão, três no interior

de São Paulo e uma no Paraná. É bom ressaltar que este grupo foi reconhecido,

também, por Nemésio (2004). Vale reiterar que os únicos locais onde Eg.

pleosticta são coletados em freqüências consideráveis são estes e FA18, que,

entretanto, agrupou-se com FA19 pela abundância de Ef. violacea. Esta espécie

tem, também, registros em áreas atlânticas litorâneas (Bonilla-Gómez, 1999), de

interior (p. ex. Peruquetti et al., 1999) em fragmentos urbanos (Nemésio, 2004)

e no cerrado (Alvarenga, 2004; Nemésio & Faria Jr., 2004). Entretanto, em

nenhum destes lugares, Eg. pleosticta alcançou valores de abundância maiores

que 5%.

A análise de componentes principais separou as áreas consideradas nesta

análise em quatro grupos principais. Ficou clara a separação entre as áreas

litorâneas (incluindo Viçosa e PE do Rio Doce, ambas em áreas de baixada em

MG) que formaram dois grupos muito próximos e que podem, também, ser

considerados apenas um grupo e as áreas de interior, separadas em dois grupos

bem definidos.

Apesar dos valores dos eixos não serem tão altos (os dois primeiros

explicaram aproximadamente 50% da variância), os grupos foram mantidos

quando foram realizados gráficos que levavam em conta a relação entre outros

dois componentes que não 1 x 2. Uma das possíveis explicações para os valores

dos eixos foi o número de variáveis (espécies) consideradas. Entretanto, dentro

dos dois primeiros eixos, ficaram claras as espécies responsáveis pela variância

do eixo. No eixo 1, Eg. cordata, Eg. pleosticta e Ef. violacea foram as grandes

71

responsáveis pelo arranjo das áreas ao longo do eixo. No eixo 2, El. nigrita, Eg.

pleosticta e Eg. melanotricha foram as responsáveis por este ordenamento. É

importante ressaltar que as espécies de Euglossa, principalmente, ocorrem em

um número razoável de áreas, mas parecem estar relacionadas a determinados

tipos habitat, como anteriormente sugerido.

As análises de agrupamento e de componentes principais mostraram,

basicamente, a formação dos mesmos grupos. Entretanto, na PCA a formação de

grupos de áreas de interior e de litoral ficaram mais evidentes. E a relação de

áreas de cerrado com áreas de Floresta Atlântica estacional semidecidual e de

altitudes mais elevadas foi evidenciada nesta análise de uma maneira mais forte

que na anterior. Nesta análise também, os grupos formados pelas áreas do

interior de São Paulo e sul do Brasil ficaram agrupados, juntamente com uma

área do Maranhão.

Nemésio (2004) sugeriu a existência desta separação entre as faunas de

áreas litorâneas e de interior no domínio de Floresta Atlântica e sugeriu que isso

estivesse refletindo as diferenças ecológicas entre as florestas mais úmidas do

litoral e as matas semidecíduas do interior.

O grupo I foi caracterizado pela alta abundância de Eg. cordata que parece

ser típica de áreas abertas (Nemésio, 2004). Das quatro áreas aqui agrupadas,

três áreas parecem se enquadrar nesta categoria (fragmentos de cerrado e

Floresta Atlântica e uma área de restinga) e uma não, uma vez que parece ser a

mais conservada das áreas amostradas em Floresta Atlântica (Bonilla-Gómez,

1999). Uma característica destas três áreas é a baixa altitude das mesmas sendo

que as três primeiras estão praticamente ao nível do mar e a quarta a uma

altitude de 25m (Gil-Santana & Alencar, 2001) o que corrobora que Eg. cordata

seja menos tolerantes a maiores altitudes (ver Nemésio, 2004). Isso explicaria,

72

também, a ausência ou baixíssima abundância de Eg. cordata em áreas abertas

com maiores valores de altitude (p. ex. na região de Belo Horizonte, Uberlândia,

vertente oeste da Cadeia do Espinhaço).

O outro grupo de áreas “litorâneas” foi formado, também, por áreas de

mata em Minas Gerais, sendo uma em área fragmentada (Viçosa) e uma

conservada (PE Rio Doce). O que caracterizou o grupo foi a dominância de El.

nigrita quando se considera a média dentro do grupo como um todo (dominante

em quatro das sete áreas) e um valor médio de abundância relativa considerável

para Eg. cordata. Este grupo talvez tenha sido o mais heterogêneo dentre os

quatro reconhecidos, uma vez que além destas duas espécies anteriormente

citadas, pelo menos uma outra espécie de Euglossina sempre esteve bem

representada nestas áreas (exceto em FA4). Este caso pode ser aplicado ao

Parque Estadual do Rio Doce, onde Eg. analis foi a espécie dominante.

Interessante observar nesta caso que El. nigrita foi a espécie de Euglossina típica

de áreas abertas (p. ex. Morato et al., 1992) mais freqüente no grupo,

suplantando Eg. cordata. Mais uma vez, a altitude parece estar relacionada a

esta distribuição. Se no primeiro grupo, as áreas se encontravam praticamente

ao nível do mar, aqui, das sete áreas, duas se encontram a aproximadamente

400m de altitude, uma a 650m e outra a 700m. Entretanto, os dois grupos (I e

II) podem ser considerados como um único grupo englobando as áreas litorâneas

e duas áreas de interior em Minas Gerais. O grande diferencial deste grupo para

os demais é a abundância média de Eg. cordata e a ocorrência de áreas que tem

por dominantes espécies ausentes ou pouco amostradas nas áreas de interior (p.

ex. FA1: Eg. pilliventris; FA9: Eg. analis).

No que diz respeito às áreas de interior, dois grupos bem definidos podem

ser reconhecidos. O primeiro deles (III) formado por áreas de floresta

73

semidecídua no estado de São Paulo e região sul e por uma área “amazônica” no

Maranhão. A principal responsável pelo agrupamento foi Eg. pleosticta que foi a

espécie de Euglossina dominante em cinco destas áreas. Além desta, Ef. violacea

também foi responsável, em grande escala, pelo agrupamento, uma vez que esta

espécie é dominante em duas das áreas e apresenta índices consideráveis de

abundância em outras duas. Este grupo parece englobar áreas com faunas

típicas de florestas semidecíduas do interior de São Paulo e sul. Entretanto, o

agrupamento de uma área do Maranhão com uma similaridade alta leva a

considerações se este grupo é realmente bem estabelecido. As áreas amostradas

no Maranhão como um todo agruparam-se primeiramente com as áreas de

Floresta Atlântica, apesar da maior proximidade com a Amazônia. Possivelmente,

a existência de conexões pretéritas entre estes dois biomas, envolvendo o

Maranhão (ver Nemésio, 2004), seja a explicação para isso. Além desse fato,

como anteriormente discutido, a fauna de Euglossina amazônica parece ser mais

sensível a áreas abertas, o que poderia dificultar sua distribuição em um estado

basicamente ecotonal (ver Rebêlo & Silva, 1999). Apesar de considerada na

Amazônia maranhense, nesta região do estado do Maranhão aqui agrupada

(AM5), a vegetação original era floresta estacional perenifólia semelhante às

encontradas no Tocantins (Rebêlo et al., 1997; Rebêlo & Silva, 1999). Apesar de

tratar-se de uma floresta estacional, a floresta estacional perenifólia é distinta

fisionômica e floristicamente da floresta estacional semidecidual (decidual), com

a qual mantém contato através das matas de galeria (Ivanauskas, 2002). Na

região do Planalto Central, as florestas estacionais deciduais (embora em maior

parte devastada) foram consideradas expansões da Floresta Estacional

Semidecídua Paranaense, que penetrou no cerrado através dos solos férteis,

74

derivados do basalto, que ocorrem no Triângulo Mineiro e sul de Goiás (ver

Ivanauskas, 2002).

Uma ponte (nordeste-sudoeste) teria existido no Brasil Central para

algumas espécies vegetais deciduais, e baseia-se na existência de um contínuo

florestal de formações secas, que teria ocupado a atual “diagonal das formações

abertas” no período seco ocorrido no Pleistoceno (entre 17 e 13 mil anos

passados). Após o retorno das condições úmidas, um possível processo de

lixiviação intenso e acidificação do solo teriam favorecido a expansão do Cerrado

e o isolamento das florestas estacionais decíduas sobre solos mesotróficos

(Oliveira Filho & Ratter apud Ivanauskas, 2002).

Euglossa pleosticta parece ser uma espécie relacionada a estas formações

vegetais. Em amostragens em áreas deste tipo de formação no interior de São

Paulo, Paraná e na área do Maranhão a abundância desta espécie não foi, em

nenhuma delas, menor que 33% e foi, em quatro áreas, maior que 45%. Nas

demais áreas onde esta espécie ocorre, esta se encontra sempre em baixas

proporções. A flora das áreas semidecíduas muda à medida que estas se afastam

da região litorânea (Oliveira & Fontes, 2000). Talvez isso explique o porque Eg.

pleosticta ocorra em áreas de floresta semidecídua em São Paulo, Paraná e

Maranhão (floresta estacional perenifólia semelhante a do Tocantins, ver Rebêlo

& Silva, 1999) em uma maior abundância que outras áreas (p. ex. região de Belo

Horizonte). Alternativa também seria uma maior relação da distribuição desta

espécie com a altitude, que também explicaria esta variação drástica na

abundância desta abelha.

Eufriesea violacea é uma espécie de ampla distribuição no sudeste e sul do

Brasil, além de Argentina e Paraguai. Entretanto, aparentemente, a distribuição

desta espécie está também relacionada a áreas de mata semidecídua em São

75

Paulo, Paraná e à Floresta Atlântica Subtropical do Rio Grande do Sul. A

abundância desta espécie nas áreas litorâneas e mesmo na de interior em outros

estados do sudeste é pequena, quando coletada. A ocorrência desta espécie

também no Paraguai e Argentina poderia, desta forma, sugerir uma relação com

latitudes mais altas.

Outro fato a ser ressaltado é a presença de Eg. cordata em proporções

consideráveis em duas das áreas aqui agrupadas. Entretanto, este fato em si não

parece ir contra a relação da distribuição de Eg. cordata e altitude, como

anteriormente discutido. A altitude em uma das áreas é de aproximadamente

550m e na outra, a cota do local varia entre 540-944m, e se for tomado nesta

última um valor médio, pode-se perceber que nenhuma das duas ultrapassa a

altitude limite de áreas agrupadas no segundo grupo da PCA, e têm, aqui

também, uma abundância de Eg. cordata semelhante. É interessante notar,

entretanto, que em outros trabalhos próximos a estas duas áreas (FA14: Rebêlo

& Garófalo, 1997; Braga & Garófalo, 2000; Jesus, 2000; Nascimento et al.,

2000; FA18: Santos et al., 2000; Sofia & Suzuki, 2004) a abundância relativa de

Eg. cordata foi sempre baixa.

O segundo dos grupos de interior (grupo IV) foi formado pelas áreas de

cerrado amostradas na região sudeste e por fragmentos de floresta semidecídua

na região de Belo Horizonte, MG. Eulaema nigrita foi a principal espécie

caracterizando o grupo, sendo dominante em cinco delas. Este domínio de E.

nigrita era esperado, uma vez que se trata de áreas abertas (cerrado) e áreas

altamente fragmentadas de Floresta Atlântica. A dominância desta espécie por si

só não caracterizaria o grupo, uma vez que é uma espécie presente nos quatro.

Entretanto aqui, a porcentagem desta espécie é maior do que nos outros grupos.

Uma das possíveis explicações seria simplesmente a ausência de Eg. cordata

76

que, pelo visto em outros grupos, atinge populações grandes nos lugares onde é

coletada sendo, também, uma espécie aparentemente relacionada a áreas

abertas. O diferencial neste grupo foi a ocorrência, em elevadas proporções, de

espécies como Eg. melanotricha, Eg. securigera e Eg. truncata. As duas

primeiras foram espécies importantes na constituição das assembléias de

Euglossina nas áreas em geral, principalmente em cerrado. Euglossa truncata e

Eg. sttelfeldi não foram muito freqüentes em áreas de cerrado sendo que esta

última não foi sequer coletada em nenhum dos trabalhos utilizados nesta análise.

Entretanto existe registro da mesma para o domínio de cerrado (Nemésio & Faria

Jr., 2004). Espécies anteriormente consideradas típicas de ambientes florestados

têm sido coletadas em áreas de cerrado, como é o caso de Eg. fimbriata

(Nemésio & Faria Jr., 2004). Uma questão que fica em aberto é o porque dessa

semelhança entre as faunas destas regiões de cerrado e de Floresta Atlântica

fragmentadas e de altitude. A explicação mais simples é a proximidade entre as

áreas. Das quatro áreas de cerrado amostradas, três se encontram em Minas

Gerais e Bahia, próximas às áreas de Floresta Atlântica com que agrupam. A

segunda pode estar relacionada à altitude, o que propiciaria condições

diferenciadas de vegetação. Parte-se aqui do pressuposto que em áreas mais

altas a vegetação seria mais aberta, o que tornaria mais lógico, assim, o

agrupamento com áreas de cerrado. A terceira estaria relacionada ao grau de

fragmentação das áreas de mata aqui agrupadas o que tornaria as mesmas

inadequadas à manutenção de espécies típicas de mata (ver Nemésio, 2004). A

composição da fauna em áreas de cerrado reforça a idéia de que a fauna atual

em fragmentos de mata no interior de São Paulo e Minas Gerais não inclui

espécies dependentes de ambientes florestais (Nemésio & Faria Jr., 2004).

77

Em se pensando que a fauna de cerrado parece ser uma “amostra” de

espécies de Floresta Atlântica (principalmente de Matas Semidecíduas), a divisão

das áreas, em ambas as análises, em “áreas litorâneas” e áreas de interior”

poderia estar refletindo a diferença florística entre florestas pluviais e

semidecíduas em Mata Atlântica, que é consistente a ponto de ser sugerido a

existência de dois domínios distintos (ver Oliveira & Fontes, 2000; Brannstrom,

2002).

78

5. CONCLUSÕES

i) a composição da fauna de Euglossina em áreas de cerrado senso estrito

e mata ciliar na região estudada é, basicamente, a mesma;

ii) as matas de galeria não têm importância na dinâmica da fauna de

Euglossina em Brejão: não funcionam como um refúgio mésico; não abrigam

uma fauna característica; não funcionam como ambientes para a penetração de

elementos restritos a ambientes florestais;

iii) a diversidade de Euglossina em Brejão é comparável a de fragmentos

de Floresta Atlântica em MG, embora a abundância seja menor;

iv) a fauna de Euglossina do cerrado é carente de elementos endêmicos,

embora constitua uma fauna característica, formada, principalmente, por

elementos de distribuição pan-neotropical e comuns à Floresta Atlântica e

Cerrado;

v) a fauna de Euglossina do Cerrado é mais próxima à encontrada em

áreas mais abertas e/ ou degradadas de Floresta Atlântica.

79

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Ackerman, J.D. 1983. Diversity and sazonality of male euglossine bees (Hymenoptera:

Apidae) in Central Panama. Ecology, 64: 274-283.

Ackerman, J.D. 1989. Geographic and seasonal variation in fragrance choices and

preferences of male Euglossine bees. Biotropica, 21: 340-347.

Ackerman, J.D.; Mesler, M.R.; Lu, K.R.; Montalvo, A.M. 1982. Food-foraging behavior for

male Euglossini (Hymenoptera: Apidae): vagabonds or trapliners? Biotropica, 14:

241-248.

Aguiar, C.M.L.; Gimenes, M.; Franco, E.L.; Oliveira-Rebouças, P.L. 2004. Ocurrence of

euglossine bees (Apidae, Apini) in seven areas in the Chapada Diamantina, Bahia

state, Brazil. Anais do Encontro sobre Abelhas, 6.

Aguilar, J.B.V. 1990. Contribuição ao conhecimento dos Euglossini (Hymenoptera:

Apidae) do estado da Bahia, Brasil. Dissertação de Mestrado. São Paulo,

Universidade de São Paulo. 96p.

Alvarenga, P.E.F. 2004. Riqueza de Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em areas de

cerrado no município de Uberlândia, MG. Monografia de Graduação. Uberlândia,

Universidade Federal de Uberlândia. 26p.

Anjos-Silva, E.J. & Camillo, E. 2004. Orchid bees (Hymenoptera, Apidae, Euglossini)

attraction to chemical baits in carstic habitat of cerradão in Serra do Quilombo,

provincial serrana de Mato Grosso, Brazil. Anais do Encontro sobre Abelhas, 6.

Araújo, J.S.; Souza, S.R.; Alencastro, A.C.R.; Andreozzi, M.M.; Oliveira, H.; Amboni,

M.P.M; Fialho, M.D.A.; Pinheiro, C.E.G. 2004. Levantamento da comunidade de

insetos em áreas de cerrado e mata de galeria no Brasil central. Anais do

Congresso Brasileiro de Zoologia, 25: 188.

Armbruster, W.S. 1983. Within-habitat heterogeneity in baiting samples of Euglossine

bees: possible causes and implications. Biotropica, 25: 122-128.

Ayres, M.; Ayres Jr., M.; Ayres, D.L.; Santos, A.A.S. 2003. BioEstat: aplicações

estatísticas na área das ciências biomédicas. Belém, Sociedade Civil Mamirauá.

80

Becker, P., Moure, J.S. & Peralta, F.J.A. 1991. More about euglossine bees in Amazonian

Forest fragments. Biotropica, 23: 586-591.

Begon, M.; Harper, J.L.; Townsend, C.R. Ecology: individuals, populations and

communities. Blackwell Scientific Publications. Oxford.

Bezerra, C.P. & Martins, C.F. 2001. Diversidade de Euglossinae (Hymenoptera, Apidae)

em dois fragmentos de Mata Atlântica localizados na região urbana de João Pessoa,

Paraíba, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 18: 823-835.

Bezerra, E.S.; Morato, E.F.; Oliveira, M.L. 1994. Estudo preliminar da fauna de abelhas

Euglossinae (Hymenoptera, Apidae) em uma mata secundária de Rio Branco, AC.

Anais do Encontro sobre Abelhas, 1: 296.

Bonilla-Gómez, M.A. & Nates-Parra, G. 1991. Abejas euglosinas de Colombia

(Hymenoptera: Apidae) I. Claves Ilustradas. Caldasia, 17: 149-172.

Bonilla-Gomez MA 1999. Caracterização da Estrutura Espaço-temporal da

Comunidade de Abelhas Euglossinas (Hymenoptera, Apidae) na Hiléia

Bahiana. Tese de doutoramento. Campinas, Universidade Estadual de Campinas. xii

+ 153 p.

Braga, A.K. & Garófalo, C.A. 2000. Variação na abundância de Euglossini (Hymenoptera,

Apidae) na estação ecológica de Paulo de Faria, SP, em amostragens de anos

consecutivos. Anais do Encontro sobre Abelhas, 4: 302.

Brannstrom, C. 2002. Rethinking the “Atlantic Forest” of Brazil: new evidence for land

cover and land value in western São Paulo, 1900-1930. Journal of Historical

Geography 28 (3): 420-439.

Brito, C.M.S. & Rego, M.M.C. 2001. Community of male Euglossini bees (Hymenoptera:

Apidae) in a secondary forest, Alcântara, MA, Brazil. Brazilian Journal of Biology,

61: 631-638.

Brown, J.C. 1998. Riqueza de abelhas Euglossinae (Hymenoptera, Apidae) em Rondônia:

impacto do desmatamento. Anais do Encontro sobre Abelhas, 3: 257.

Camargo, A.J.A. & Becker, V.O. 1998. Saturniidae (Lepidoptera) from the brazilian

Cerrado: composition and biogeographic relationships. Biotropica 31 (4): 696-705.

81

Cameron, S.A. 2004. Phylogeny and biology of neotropical orchid bees. Annual Review

of Entomology, 49: 377-404.

Camillo, E.; Garófalo, C.A.; Serrano, J.C. 2000. Espécies de Euglossini da reserva

biológica e estação experimental de Mogi-Guaçu, SP. Anais do Encontro sobre

Abelhas, 4: 300.

Carvalho, A.M.C. & Bego, L.R. 1996. Studies on Apoidea fauna of cerrado vegetation at

the Panga Ecological Reserve, Uberlândia, MG, Brazil. Revista Brasileira de

Entomologia, 40 (2): 147-156.

Darrault, R.O & Schlindwein, C. 2004. Euglossine bees in the Atlantic rainforest of

Pernambuco. Anais do Encontro sobre Abelhas, 6.

Diniz, I.R. & Kitayama, K. 1998. Seasonality of vespid species (Hymenoptera: Vespidae)

in a central brazilian cerrado. Revista de Biología Tropical, 46: 109-114.

Dodson, C.H.; Dressler, R.L.; Hills, H.G.; Adams, R.M. & Williams, N.H. 1969. Biologically

active compounds in orchid fragrances. Science, 164: 1243-1249.

Dressler, R.L. 1968. Pollination by euglossine bees. Evolution, 22: 202-210.

Dressler, R.L. 1982a. Biology of the orchid bees (Euglossini). Annual Review of

Ecology and Systematics, 13: 373-394.

Dressler, R.L. 1982b. New species of Euglossa IV. The cordata and purpurata species

groups. Revista de Biología Tropical, 30: 141-150.

Eltz, T.; Whitten, W.M.; Roubik, D.W. & Linsenmair, K.E. 1999. Fragrance collection,

storage and accumulation by individual male orchid bees. Journal of Chemical

Ecology, 25: 157-176.

EMBRAPA. 2002. Coleção Brasil Visto do Espaço: Minas Gerais. Empresa Brasileira

de Pesquisa Agropecuária, Braília. Website: http://www.cdbrasil.cnpm.embrapa.br/

Engel, M.S. 1999. The first fossil Euglossa and phylogeny of the orchid bees

(Hymenoptera: Apidae: Euglossini). American Museum Novitates, 3272: 1-14.

ERDAS. 1997a. ERDAS Imagine v. 8.4 Field Guide. 4th ed. ERDAS, Atlanta. 656pp.

ERDAS. 1997b. ERDAS Imagine v. 8.4 Tour Guide. 4th ed. ERDAS, Atlanta. 454pp.

82

ESRI. 2001. ArcView GIS v. 8.2. Environmental Systems Research Institute, Redlands /

CA.

Foggo, A.; Ozanne, C.M.P.; Speight, M.R.; Hambler, C. 2001. Edge effects and tropical

forest canopy invertebrates. Plant Ecology, 153: 347-359.

Forsyth, A. 1980. Nest site and habitat selection by the social wasp, Metapolybia azteca

Araujo (Hymenoptera: Vespidae). Brenesia, 17: 157-162.

GEOMINAS. 2001. Programa Integrado de Uso da Tecnologia de

Geoprocessamento pelos Órgãos do Estado de Minas Gerais: dados sobre

Minas. http://www.geominas.mg.gov.br/catini.htm.

Gil-Santana, H.R. & Alencar, J. 2001. Reduviidae da Reserva Florestal de Linhares,

Espírito Santo, Brasil (Hemiptera, Heteroptera). Revista Brasileira de Zoociências

3: 171-176.

Golfari, L. 1975. Zoneamento ecológico do estado de Minas Gerais para

reflorestamento. Projeto de desenvolvimento e pesquisa florestal Prodepef. Rio de

Janeiro. 65p.

Goodland, R. 1971. A physiognomic analysis of the “Cerrado” vegetation of central Brazil.

Journal of Ecology, 59: 411-419.

Hirsch, A. 2003. Avaliação da Fragmentação do Habitat e Seleção de Áreas

Prioritárias para a Conservação dos Primatas da Bacia do Rio Doce, Minas

Gerais, Através da Aplicação de um Sistema de Informações Geográficas.

Tese de Doutoramento. Belo Horizonte, Universidade Federal de Minas Gerais. 227pp

+ Anexos.

IBGE. 1995. Mapa de Vegetação do Brasil. Escala 1:5.000.000, Projeção Policônica.

Digital format by UNEP/GRID http://grid2.cr.usgs.gov/datasets/datalist.php3

IBGE. 1998. Cartas e Mapas Temáticos do Brasil. Instituto Brasileiro de Geografia e

Estatística, Rio de Janeiro. http://www2.ibge.gov.br/pub/Cartas_e_Mapas/.

83

Ivanauskas, N.M. 2002. Estudo da vegetação na área de contato entre formações

florestais em Gaúcha do Norte, MT. Tese de Doutoramento. Campinas,

Universidade Estadual de Campinas. xii + 185 p.

Janzen, D.H. 1971. Euglossine bees as long-distance pollinators of tropical plants.

Science, 171: 203-205.

Janzen, D.H.; DeVries, P.J.; Heggins, M.L.; Kimsey, L.S. 1982. Seasonal and site

variation in Costa Rican euglossine bees at chemical baits in lowland deciduous and

evergreen forest. Ecology, 62: 229-236.

Jensen, J.R. 1996. Introductory Digital Image Processing: a remote sensing

persepective. 2nd ed. New Jersey, Prentice Hall. 318 p.

Jesus, B.M.V. 2000. Riqueza e abundância sazonal de Euglossini (Hymenoptera,

Apidae) em fragmentos de matas do estado de São Paulo. Tese de

Doutoramento. Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo. vi + 82p.

Kellman, M.; Tackaberry, R.; Rigg, L. 1998. Structure and function in two tropical gallery

forest communities: implications for forest conservation conservation in fragmented

systems. Journal of Applied Ecology, 35: 195-206.

Kimsey, L.S. 1980. The behaviour of male orchid bees (Apidae, Hymenoptera, Insecta)

and the question of leks. Animal Behavior, 28: 996-1004.

Kimsey, L.S. 1982. Systematics of bees of the genus Eufriesea. University of California

Publications in Entomology, 95: 1-97.

Lacher Jr., T.E. & Alho, C.J.R. Terrestrial small mammal richness and habitat associations

in an Amazon forest-Cerrado contact zone. Biotropica, 33: 171-181.

Leite, E.J. 2001. Spatial distribution patterns of riverine forest taxa in Brasília, Brazil.

Forest Ecology and Management, 140: 257-264.

Lucio, A.P.; Antonini, Y.; Lanza, R.A.; Martins, R.P. 2004. The richness of Euglossini bee

(Apidae, Euglossina), at an area o Mata Atlântica, Minas Gerais, Brazil. Anais do

Encontro sobre Abelhas, 6.

Ludwig, J.A. & Reynolds, J.F. 1988. Statistical Ecology: a primer on methods and

computing. Wiley Interscience, New York.

84

Magurran, A.E. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princeton, Princeton

University Press. 179p.

Manly, B.F. 1994. Multivariate statistical methods: a primer. Second edition.

Chapmann & Hall, London.

Mares, M.A. & Ernest, K.A. 1995. Population and community ecology of small mammals

in a gallery forest of Central Brazil. Journal of Mammalogy, 76: 750-768.

Mares, M.A.; Ernest, K.A.; Gettinger, D. 1986. Small mammal community structure and

composition in the cerrado province of central Brazil. Journal of Tropical Ecology,

2: 289-300.

Martins, C.F. & Souza, A.K.P. 2004. Vertical stratification of euglossine bees

(Hymenoptera: Apidae) in atlantic forest at Guaribas biological reserve, Paraíba state,

Brazil. Anais do Encontro sobre Abelhas, 6.

Martins, C.F. 1990. Estrutura da comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea)

na caatinga (Casa Nova, BA) e na Chapada Diamantina (Lençóis, BA). Dr.

Thesis. São Paulo, Universidade de São Paulo. 159 p.

Melo-Júnior, T.A.; Vasconcelos, M.F.; Fernandes, G.W.; Marini, M.A. 2001. Bird species

distribution and conservation in Serra do Cipó, Minas Gerais, Brazil. Bird

Conservation International, 11: 189-204.

Michener, C.D. 1990. Classification of the Apidae (Hymenoptera). University of Kansas

Science Bulletin, 54: 75-164.

Minckley, R.L. & Reyes, S.G. 1996. Capture of the Orchid Bee, Eulaema polychroma

(Friese) (Apidae: Euglossini) in Arizona, with notes on northern distributions of other

Mesoamerican bees. Journal of the Kansas Entomological Society, 69: 102-104.

Morato, E.F., Campos, L.A.O. & Moure, J.S. 1992. Abelhas Euglossini (Hymenoptera,

Apidae) coletadas na Amazônia Central. Revista Brasileira de Entomologia, 36:

767-771.

Morato, E.F. 1994. Abundância e riqueza de machos de Euglossini (Hymenoptera:

Apidae) em mata de terra firme e áreas de derrubada nas vizinhanças de Manaus

(Brasil). Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, Série Zoologia, 10: 95-105.

85

Morato, E.F. 1998. Estudo sobre comunidades de abelhas Euglossini. Anais do Encontro

sobre Abelhas, 3: 135-143.

Moure, J.S. 2003. As espécies do gênero Eulaema Lepeletier, 1841 (Hymenoptera,

Apidae, Euglossinae). Acta Biológica Paranaense, 29: 1-70

Murlis, J.; Elkinton, J.S.; R.T. Cardé. 1992. Odor plumes and how insect use them.

Annual Review of Entomology, 37: 505-532.

Myers, N.; Mittermeier, R.A.; Mittermeir, C.G.; Fonseca, G.A.B.; Kent, J. 2000.

Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853-858.

Nascimento, A.M.; Augusto, S.C.; Silva, C.I. 2000. Espécies de Euglossini (Hymenoptera,

Apidae) em um remanescente de floresta estacional semidecídua do estado de São

Paulo. Anais do Encontro sobre Abelhas, 4: 302.

Nemésio, A. 2003. Preliminarly sampling of Euglossina (Hymenoptera: Apidae: Apini) of

Reserva Particular do Patrimônio Natural “Feliciano Miguel Abdala”, Caratinga, Minas

Gerais, southeastern Brazil. Lundiana, 4: 121-124.

Nemésio, A. 2004. Composição e riqueza em espécies e abundância de machos de

Euglossina (Hymenoptera: Apidae) de remanescentes florestais de Mata

Atlântica no estado de Minas Gerais. Dissertação de Mestrado. Belo Horizonte,

Universidade Federal de Minas Gerais. vi + 154p.

Nemésio, A. & Faria Jr., L.R.R. 2004. First assessment of the orchid-bee fauna

(Hymenoptera: Apidae) at Parque Estadual do Rio Preto, a cerrado area in

southeastern Brazil. Lundiana 5 (2): 113-117.

Neves, E.L. & Viana, B.F. 1997. Inventário da fauna de Euglossinae (Hymenoptera:

Apidae) do baixo sul da Bahia, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 14: 831-837.

Neves, E.L. & Viana, B.F. 1999. Comunidade de machos de Euglossinae (Hymenoptera:

Apidae) das matas ciliares da margem esquerda do Médio Rio São Francisco, Bahia.

Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 28: 201-210.

Neves, E.L. & Viana, B.F. 2003. A fauna de abelhas da subtribo Euglossina

(Hymenoptera, Apidae) do estado da Bahia, Brasil. In: Melo, G.A.R. & Alves-dos-

86

Santos, I. Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago

Moure. Editora UNESC. Criciúma, SC.

Oliveira, P.E. 1998. Fenologia e biologia reprodutiva das espécies de Cerrado. In: Sano,

S.M. & Almeida, S.P. Cerrado: Ambiente e flora. Embrapa-CPAC, Planaltina. p.

169-192.

Oliveira, M.L. & L.A.O. Campos. 1995. Abundância, riqueza e diversidade de abelhas

Euglossinae (Hymenoptera, Apidae) em florestas contínuas de terra firme na

Amazônica Central, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 12: 547-556.

Oliveira, M.L. & Campos, L.A.O. 1996. Preferência por estratos florestais e por

substâncias odoríferas em abelhas Euglossinae (Hymenoptera, Apidae). Revista

Brasileira de Zoologia 13 (4): 1075-1085.

Oliveira, A.T. & Fontes, M.A.L. 2000. Patterns of floristic differentiation among Atlantic

forests in southeastern Brazil and the influence of climate. Biotropica 32 (4): 793-

810.

Pearson, D.L. & Dressler, R.L. 1985. Two-year study of male orchid bee (Hymenoptera:

Apidae: Euglossini) attraction to chemical baits in lowland south-eastern Perú.

Journal of Tropical Ecology, 1: 37-54.

Peruquetti, R.C.; Campos, L.A.O.; Coelho, C.D.P.; Abrantes, C.V.M. & Lisboa, L.C. 1999.

Abelhas Euglossini (Apidae) de áreas de Mata Atlântica: abundância, riqueza e

aspectos biológicos. Revista Brasileira de Zoologia, 16 (suplemento 2): 101-

118.

Pinheiro, C.E.G. & Ortiz, J.V.C. 1992. Communities of fruit-feeding butterflies along a

vegetation gradient in central Brazil. Journal of Biogeography, 19: 505-511.

Pinheiro, F.; Diniz, I.R.; Coelho, D.; Bandeira, M.P.S. 2002. Seasonal pattern of insect

abundance in the Brazilian cerrado. Austral Ecology, 27: 132-136.

Powell, A.H. & Powell, G.V.N. 1987. Population dynamics of male euglossine bees in

Amazonian forest fragments. Biotropica, 19: 176-179.

87

Ramírez, S.; Dressler, R.L.; Ospina, M. 2002. Abejas euglosina (Hymenoptera: Apidae)

de la región neotropical: listado de especies con notas sobre su biología. Biota

Colombiana, 3: 7-118.

Ratter, J.A.; Ribeiro, J.F.; Bridgewater, S. 1997. The brazilian cerrado vegetation and

threats to its biodiversity. Annals of Botany 80: 223-230.

Raw, A. 1989. The dispersal of euglossine bees between isolated patches of eastern

Brazilian wet Forest. Revista Brasileira de Entomologia, 33: 103-107.

Rebêlo, J.M.M. & Cabral, A.J.M. 1997. Abelhas Euglossinae de Barreirinhas, zona do

litoral da baixada oriental maranhense. Acta Amazonica, 27: 145-152.

Rebêlo, J.M.M. & Garófalo, C.A. 1991. Diversidade e sazonalidade de machos de

Euglossini (Hymenoptera, Apidae) e preferências por iscas-odores em um fragmento

de floresta no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Biologia, 51: 787-799.

Rebêlo, J.M.M. & Garófalo, C.A. 1997. Comunidades de machos de Euglossinae

(Hymenoptera, Apidae) em matas semidecíduas do nordeste do estado de São Paulo.

Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 26: 787-799.

Rebêlo, J.M.M. & Moure, J.S. 1995. As espécies de Euglossa Latreille do nordeste do

estado de São Paulo (Apidae, Euglossinae). Revista Brasileira de Zoologia, 12:

445-466.

Rebêlo, J.M.M. 2001. História natural das euglossíneas, as abelhas das orquídeas.

São Luís: Lithograf. 152p.

Redford, K.H. & Fonseca, G.A.B. 1986. The role of gallery forests in the zoogeography of

the cerrado’s non-volant mammalian fauna. Biotropica 18(2): 126-135.

Ribeiro, J.F. & Walter, B.M.T. 1998. Fitofisionomias do bioma Cerrado. IN: Sano, S.M. &

Almeida, S.P. (eds.) Cerrado: ambiente e flora. Planaltina, EMBRAPA-CPAC. p.

89-168.

Roubik, D.W. & Hanson, P.E. 2004. Orchid bees of tropical America: Biology and

field guide. Santo Domingo de Heredia, Costa Rica: INBio. 352p.

88

Sakagami, S.F.; Laroca, S.; Moure, J.S. 1967. Two brazilian apid nests worth recording in

reference to comparative bee sociology, with description of Euglossa melanotricha.

Annotationes Zoologicae Japonenses, 40: 46-55.

Santos, A.M.; Silva, C.R.M.; Sofia, S.H. 2000. Comunidade de abelhas Euglossini

(Hymenoptera, Apidae) em um fragmento de floresta no norte do Paraná. Anais do

Encontro sobre Abelhas, 4: 301.

Scolforo, J.R.S.; Mello, J.M.; Acerbi Jr., F.W.; Oliveira, A.D.; Borges, L.F.R.; Oliveira, L.T.

2001. Diagnóstico e proposta de manejo de fragmentos florestais nativos, na

Vallourec & Mannesmann Florestal, região de Brasilândia, Minas Gerais.

Universidade Federal de Lavras. 274p.

Silva, M.R.O. & Albuquerque, P. 2004. Consideration about fragrance traps attractivity by

Euglossini bees (Hymenoptera, Apidae) in fragmented cerrado areas near Bom Jesus

(Urbano Santos) and Tabocas (Barreirinhas) communities – Maranhão, northeast

Brazil. Anais do Encontro sobre Abelhas, 6.

Silva, F.S. & Rebêlo, J.M.M. 1999. Distribuição das abelhas Euglossini (Hymenoptera:

Apidae) no estado do Maranhão, Brasil. Anais da Sociedade Entomológica do

Brasil, 28: 389-401.

Silva, F.S. & Rebêlo, J.M.M. 2002. Population dynamics of Euglossinae bees

(Hymenoptera, Apidae) in an early second-growth forest of Cajual Island, in the state

of Maranhão, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 62: 15-23.

Silva, J.M.C. 1995. Biogeographic analysis of the South American Cerrado avifauna.

Streenstrupia, 21: 49-67.

Silva, J.M.C. 1996. Distribution of Amazonian and Atlantic birds in gallery forests of the

Cerrado region, South America. Ornitologia Neotropical, 7: 1-18.

Silva, J.M.C. 1997. Endemic bird species and conservation in the Cerrado region, South

America. Biodiversity and Conservation, 6: 435-450.

Silveira, F.A. & Campos, M.J.O. 1995. A melissofauna de Corumbataí (SP) e Paraopeba

(MG) e uma análise da biogeografia das abelhas do cerrado brasileiro (Hymenoptera,

Apoidea). Revista Brasileira de Entomologia 39 (2): 371-401.

89

Silveira, F.A. & Cure, J.R. 1993. High-altitude bee fauna of Southeastern Brazil:

implications for biogeographic patterns (Hymenoptera: Apidae). Studies on

Neotropical Fauna and Environment 28: 47-55.

Silveira, F.A.; Melo, G.A.R.; Almeida, E.A.B. 2002. Abelhas Brasileiras: Sistemática e

Identificação. Belo Horizonte, Edição do autor. 253p.

Sneath, P.H.A. & Sokal, R.R. 1973. Numerical taxonomy. The principles and practice of

numerical classification. W.H. Freeman, San Francisco.

Soares, A.A.; Campos, L.A.O.; Vieira, M.F.; Melo, G.A.R. 1989. Relações entre Euglossa

(Euglossella) mandibularis Friese, 1899 (Hymenoptera, Apidae, Euglossini) e

Cyphomandra calycina (Solanaceae). Ciência e Cultura, 41: 903-905.

Soares, S.M. 2003. Utilização de recursos alimentares por Melipona rufiventris

(Apidae, Meliponina) no cerrado de Brasilândia de Minas, MG. Dissertação de

Mestrado. Belo Horizonte, Universidade Federal de Minas Gerais. 95p.

Sofia, S.H. & Suzuki, K.M. 2004. Comunidades de abelhas Euglossina (Hymenoptera:

Apidae) em fragmentos florestais no sul do Brasil. Neotropical Entomology 33:

693-702.

Suzuki, K.M.; Alvarez, L.F.; Uyheara, G.; Sofia, S.H. 2002. Comunidade de Euglossinae

no Parque Estadual Arthur Thomas, Londrina, PR. Anais do Encontro sobre

Abelhas, 5: 269.

Tonhasca Jr., A.; Blackmer, J.L.; Albuquerque, G.S. 2002a. Abundance and diversity of

euglossina bees in the fragmented landscape of the Brazilian Atlantic Forest.

Biotropica, 34: 416-422.

Tonhasca, Jr., A.; Blackmer, J.L.; Albuquerque, G.S. 2002b. Within-habitat heterogeneity

of euglossina bee populations: a re-evaluation of the evidence. Journal of Tropical

Ecology, 18: 929-933.

Tonhasca Jr., A.; Albuquerque, G.S; Blackmer, J.L. 2003. Dispersal of euglossina bees

between fragments of the brazilian Atlantic Forest. Journal of Tropical Ecology,

19: 99-102.

90

Vanzolini, P.E. 1971. Problemas faunísticos do cerrado. IN: FERRI, M.G. (ed.) Simpósio

sobre Cerrado. São Paulo, Edgar Blücher & EDUSP. p. 267-281.

Viana, B.F.; Kleinert, A.M.P.; Imperatriz-Fonseca, V.L. 1997. Abundance and flower visits

of bees in a cerrado of Bahia, tropical Brazil. Studies on Neotropical Fauna and

Environment 32: 212-219.

Viana, B.F.; Kleinert, A.M.P.; Neves, E.L. 2002. Comunidade de Euglossini (Hymenoptera,

Apidae) das dunas litorâneas de Abaeté, Salvador, Bahia, Brasil. Revista Brasileira

de Entomologia, 46(4): 539-545.

Viana et al., B.F.; Melo, A.M.C.; Rocha, P.L.B. 2004. Euglossine bees diversity along na

environmental gradient in a mosaic lanscape of Atlantic Forest and eucaliptus in

Bahia, Brazil. Anais do Encontro sobre Abelhas, 6.

Williams, N.H. & Whitten, W.M. 1983. Orchid floral fragrance and male euglossine bees.

Methods and advances in the last sesquidecade. Biological Bulletin 164: 355-395.

Williams, N.H. 1982. The biology of orchids and Euglossine bees. In: Arditti, J. (Ed.)

Orchid Biology: reviews and perspectives. Ithaca: Cornell University Press, pp.

120-171.

Wittmann D, Hoffmann M, Scholz E. 1988. Southern distributional limits of euglossine

bees in Brazil linked to habitats of the Atlantic- and Subtropical Rain Forest

(Hymenoptera: Apidae: Euglossini). Entomologia Generalis, 14: 53-60.

Wolda, H. 1978. Seasonal fluctuations in rainfall, food and abundance of tropical insects.

Journal of Animal Ecology, 47: 369-381.

Wolda, H. 1981. Similarity indices, sample sizes and diversity. Oecologia 50: 296-302.

Zar, J.H. 1996. Biostatistical analysis. Prentice Hall.