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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

ABELHAS EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE SUCESSÃO FLORESTAL NA AMAZÔNIA CENTRAL

Danielle Storck-Tonon

Manaus, Amazonas

Fevereiro, 2012

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Danielle Storck-Tonon

ABELHAS EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE SUCESSÃO FLORESTAL NA AMAZÔNIA CENTRAL

Orientador: Dr. Marcio L. Oliveira

Co-orientador: Dr. Elder F. Morato

Manaus, Amazonas

Fevereiro, 2012

Tese apresentada ao Instituto

Nacional de Pesquisas da Amazônia

como parte dos requisitos para

obtenção do titulo de Doutor em

Biologia (Entomologia)

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Banca Julgadora

Dra. Elizabeth Franklin Chilson - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Dra. Ana Lúcia M. Tourinho - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Dr.Thierry Gasnier - Universidade Federal do Amazonas

Dr. Sérgio Henrique Borges – Fundação Vitória Amazônica

Dra. Rita Mesquita - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

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Sinopse:

Estudou-se as mudanças na comunidade de Euglossina após 30 anos de isolamento do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais, bem como os efeitos da composição florística e da sucessão florestal sobre essas abelhas.

Palavras-chave: Capoeiras, PDBFF, Floresta Secundária,

T666 Tonon, Danielle Storck Abelhas euglossina (Hymenoptera, Apidae) em áreas de sucessão florestal na Amazônia Central / Danielle Storck Tonon.--- Manaus : [s.n.], 2012. xv, 129 f. : il. Tese (doutorado) --- INPA, Manaus, 2012 Orientador : Marcio Luiz Oliveira Coorientador : Elder Ferreira Morato Área de concentração : Entomologia

1. Abelhas euglossina. 2. Abelhas das orquídeas. 3. Floresta secundária. 4. Estrutura da vegetação. I. Título.

CDD 19. ed. 595.799

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Dedico esta tese com todo amor, ao Rafael Tonon, por fazer parte deste doutorado caminhando muitos quilômetros nas florestas e capoeiras, por ser paciente nos momentos de stress e ausência, por todo amor, apoio e dedicação, por diante das dificuldades me incentivar

a prosseguir, por ser meu exemplo de como enfrentar as situações inesperadas da vida com coragem, alegria e positividade.

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AGRADECIMENTOS

Ao meu orientador Dr. Marcio L. Oliveira, pelo apoio, confiança e conhecimento

transmitido, e, é claro, pelos bons momentos de lazer e pescaria.

Ao co-orientador Dr. Elder F. Morato, por tudo que me ensinou e continua a ensinar,

por estar sempre pronto a me ajudar em qualquer horário, até mesmo nas suas férias. Por ser

uma ótima companhia nos momentos de cultura, lazer e diversão!

Aos meus familiares, por compreenderem minha ausência nos momentos especiais.

Em especial aos meus pais Albani e Luiz Carlos Storck, por me ensinarem a lutar pelos meus

objetivos e, apesar de toda preocupação, apoiarem as minhas escolhas nesta vida de aventuras.

Aos meus irmãos Damaris e Junior, pela nossa união, por todo o orgulho que me

proporcionam e por mesmo de longe estarem sempre perto me apoiando e incentivando. À

Regina e Ivo Tonon, pelo incentivo que sempre me deram.

Ao INPA e a CPEN, pela infra-estrutura.

Ao Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (INPA/Smithsonian

Institution), em especial ao coordenador Dr. José Luis Camargo, Rosely C. Hipólito e Ary

Jorge C. Ferreira, pela dedicação e eficiência no apoio logístico.

Aos auxiliares de campo, Jairo e Lucas, por me ajudarem na escolha das áreas. Ao

Luiz, motorista dedicado e pronto pra ajudar nas situações inesperadas. Ao Alex, pela

eficiência e dedicação na identificação botânica.

À Coordenação de Pós-graduação em Entomologia, em especial às coordenadoras Dra.

Beatriz Ronchi Teles, Dra. Rosaly Ale Rocha, Dra. Ruth L.F. Keppler, e à Lenir Motta que

sempre procuraram me ajudar no que precisei.

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Ao Dr. José Wellington de Moraes e à Dra. Ana Lúcia Tourinho, pela amizade,

conselhos e momentos de happy hour.

Ao Marcelo Moreira, pela ajuda com o tratamento das imagens de satélite.

Aos amigos de laboratório Herbert Guariento, Ana Cláudia Oliveira, Beatriz Coelho,

Breno Azevedo e Alexandre Somavilla, pela companhia, muitas conversas, muitas risadas e

amizade conquistada.

Aos amigos Weber Novaes, Taciane Oliveira, Walter Santos, Thiago Onari e em

especial à Vivian Dutra e Taciane Oliveira, minhas queridas amigas de disciplinas e de festas,

pelos conselhos, por todo apoio, pelos momentos de alegria e diversão, que fizeram essa etapa

da minha vida ser muito divertida. À Jamile de Moraes, minha grande amiga, pelas conversas

e conselhos, por acharmos graça das mesmas coisas (mesmo quando ninguém mais acha),

pelos ataques de risos (muitas vezes em situações inadequadas), por confirmarmos durante a

disciplina de multivariada que somos estatisticamente muito parecidas, até mesmo por

contribuir para o meu peso atual com suas guloseimas, por também enxergar a luzinha

vermelha... por todos os bons momentos, por ser tornar minha amiga pra vida inteira! Vocês

ficarão para sempre no meu coração!

À FAPEAM e CAPES, pela bolsa concedida.

Aos professores, pelo conhecimento transmitido.

Aos membros da banca, por terem aceitado o convite e pela contribuição científica.

A todos aqueles que de uma forma ou de outra estiveram presentes na minha vida

neste período tão importante e contribuíram para o desenvolvimento deste trabalho. Meus

sinceros agradecimentos!

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Querem que vos ensine o modo de chegar à ciência verdadeira? Aquilo que se sabe, saber que se sabe;

Aquilo que não se sabe, saber que não se sabe; Na verdade é este o saber. Confúcio (571 a 479 a.C.)

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RESUMO

Durante as últimas décadas, muitas áreas da região amazônica foram desmatadas para serem utilizadas principalmente por atividades agropecuárias. Porém, quando as condições não são adequadas para o desenvolvimento das atividades, essas áreas são abandonadas dando início ao processo de sucessão florestal secundária e tanto os vertebrados quanto os invertebrados respondem de maneira diferenciada a esse processo. As abelhas Euglossina são conhecidas como abelhas das orquídeas e machos e fêmeas dessas abelhas são considerados importantes polinizadores nas florestas tropicais. Este trabalho tem como objetivo principal verificar os efeitos da sucessão florestal sobre abelhas Euglossina. Mais especificamente, verificar as mudanças nas comunidades após 30 anos de isolamento das áreas e como essas abelhas são influenciadas pela composição florística, estrutura da vegetação, complexidade e heterogeneidade do ambiente. O estudo foi conduzido em áreas do Projeto Dinâmica Bioloógica de fragmentos Florestais (PDBFF). Machos de Euglossina foram coletados em armadilhas contendo substâncias odoríferas atrativas. Um total de 2.226 machos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina foi coletado. Em relação à vegetação foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41 famílias e 146 espécies. Quando os resultados foram comparados com os outros estudos já realizados na mesma área, verificou-se que ocorreram mudanças na composição de Euglossina. O estágio sucessional das áreas apresentou correlação positiva com a diversidade de Euglossina e negativa com a dominância. A distância geográfica não influenciou a similaridade faunística, florística e estrutural das áreas. A diversidade de abelhas correlacionou-se positivamente com a riqueza e com a diversidade de plantas. Neste estudo, a estrutura da vegetação, a complexidade e a heterogeneidade ambiental foram os fatores que mais interferiram na comunidade de Euglossina.

PALAVRAS-CHAVE: floresta secundária, estrutura da vegetação, abelhas das orquídeas

ABSTRACT

During the last decades, many areas of the Amazon region were deforested to be used by agricultural activities. However, when conditions are not suitable for development of the activities, these areas are abandoned and start the process of secondary forest succession and vertebrates and invertebrates respond differently to this process. Euglossine bees are known as orchid bees and males and females of these bees are considered important pollinators in tropical forests. This work has as main objective to verify the effects of forest succession on Euglossina. More specifically, verify the changes in communities after 30 years of isolation areas and how these bees are influenced by floristic composition, vegetation structure, complexity and heterogeneity of the environment. The study was conducted in the Biological Dynamics of Forest Fragments Project (BDFFP). Males of euglossine were collected in traps containing odoriferous substances attractive. A total of 2,226 individuals belonging to four genera and 40 species of euglossine were collected. For vegetation, 1701 trees were identified belonging to families 41 and 146 species. When the results were compared with other studies conducted in the same area, it was found that there were changes in the composition of Euglossina. The successional stage of the areas was positively correlated with the diversity of Euglossine and negatively correlated with dominance. The geographical distance did not influence the similarity faunal, floristic and structural areas. The diversity of bees was positively correlated with the richness and diversity of plants. In this study, vegetation structure, the complexity and heterogeneity were the factors that most contribute to community Euglossina.

KEYWORDS: secondary forest, vegetation structure, orchid bees

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SUMÁRIO

Introdução................................................................................................................................... 1

Capítulo 1. Abelhas das orquídeas (Hymenoptera, Apidae, Euglossina) em áreas de

floresta secundária na Amazônia Central após 30 anos de desmatamento............................ 13

Introdução................................................................................................................................... 15

Material e Métodos...................................................................................................................... 17

Resultados e Discussão................................................................................................................ 19

Referências Bibliográficas........................................................................................................... 36

Capitulo 2. Abelhas Euglossina (Hymenoptera: Apidae) e a composição, riqueza e

diversidade florística de áreas em diferentes estágios sucessionais na Amazônia

Central.......................................................................................................................................... 41

Introdução...................................................................................................................................... 43

Material e Métodos........................................................................................................................ 45

Resultados e Discussão................................................................................................................. 48

Referências Bibliográficas............................................................................................................ 71

Capítulo 3. Estrutura da vegetação e abelhas Euglossina (Hymenoptera: Apidae) em

áreas com diferentes estágios de sucessão florestal na Amazônia

Central........................................................................................................................................... 82

Introdução...................................................................................................................................... 84

Material e Métodos........................................................................................................................ 84

Resultados e Discussão.................................................................................................................. 91

Referências Bibliográficas............................................................................................................. 110

Considerações Finais................................................................................................................... 119

Anexos............................................................................................................................................ 122

x

LISTA DE TABELAS

Capítulo 1

Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na

ARIE do PDBFF.................................................................................................................. 24

Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios

sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =

Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)................. 25

Tabela 3. Espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF....................................... 27

Tabela 4. Abelhas Euglossina atraídas por diferentes iscas odoríferas na ARIE do

PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU =

Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina)......................................................... 29

Capítulo 2

Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina nas áreas da ARIE do

PDBFF.................................................................................................................................. 55



Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)................ 56

Tabela 3. Riqueza, diversidade e dominância de Euglossina e plantas nos pontos de

coleta ARIE do PDBFF........................................................................................................ 58

Tabela 4. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e famílias botânicas na

ARIE do PDBFF.................................................................................................................. 59

Tabela 5. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e espécies botânicas na

ARIE do PDBFF.................................................................................................................. 60

xi

Capítulo 3

Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na

ARIE do PDBFF.................................................................................................................. 99



Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)................ 100

Tabela 3. Média das variáveis estruturais, abundância de Orchidaceae, riqueza e

diversidade de plantas das áreas amostradas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta

primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P =

Pasto; A e B = repetições).................................................................................................. 102

Tabela 4. Valores das correlações significativas entre espécies de Euglossina e variáveis

da estrutura da vegetação em áreas em diferentes estágios sucessionais na ARIE do

PDBFF.................................................................................................................................. 103

xii

LISTA DE FIGURAS

Capítulo 1

Figura 1. Correlação entre diversidade (A) e dominância (B) de Euglossina e o estágio

sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta

primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto;

A e B = repetições)................................................................................................................... 30

Figura 2. Abundância relativa das espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF.... 31

Figura 3. Comunidade de Euglossina ordenada em função da precipitação mensal (mm)

durante o período amostral nas áreas da ARIE do PDBFF...................................................... 32

Figura 4. Abelhas Euglossina atraídas por diferentes iscas odoríferas na ARIE do PDBFF

(BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU = Eugenol; MS =

Salicilato de metila e VA = Vanilina)...................................................................................... 33

Figura 5. Análise de componentes principais entre a temperatura dos estágios sucessionais

e a atratividade das substâncias odoríferas utilizadas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta

primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B =

repetições).................................................................................................................................. 34

Figura 6. Curva de acumulação de espécies durante os 12 meses de amostragem na ARIE

do PDBFF................................................................................................................................ 35

Capítulo 2

Figura 1. Correlação entre Diversidade de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1,

S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B =

repetições)................................................................................................................................ 61

xiii

Figura 2. Correlação entre Dominância de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = -0,61, p = 0,03). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1,


repetições)...............................................................................................................................

62

Figura 3. Correlação entre riqueza de plantas e o estágio sucessional dos pontos de coleta

na ARIE do PDBFF (r = 0.94; p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =

Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)..................... 63

Figura 4. Correlação entre diversidade de plantas e o estágio sucessional dos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.88; p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1,


repetições)................................................................................................................................ 64

Figura 5. Dendrograma de disimilaridade entre os pontos de coleta em relação à fauna de

Euglossina na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão

2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)..................................... 65

Figura 6. Dendrograma de disimilaridade entre os pontos de coleta em relação à

composição florística na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =

Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B =

repetições)................................................................................................................................ 66

Figura 7. Correlação entre diversidade de Euglossina e riqueza de plantas nos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,93; p ≤ 0,001) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1,


repetições)................................................................................................................................ 67

xiv

Figura 8. Correlação entre diversidade de Euglossina e diversidade de plantas nos pontos

de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,90; p ≤ 0,001) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão

1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B =

repetições)................................................................................................................................

68

Figura 9. Correlação entre diversidade de Euglossina e dominância de plantas nos pontos

de coleta, excluindo as áreas de pastagem, na ARIE do PDBFF (r = - 0,75; p = 0,01) (FP =

Floresta primária; S = Sucessão).............................................................................................. 69

Figura 10. Dominância de espécies de plantas por estágio sucessional na ARIE do

PDBFF..................................................................................................................................... 70

Capitulo 3

Figura 1. Abundância relativa das espécies de Euglossina por estágio sucessional na ARIE

do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 =

Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)................................................................................... 103

Figura 2. Ordenação das áreas de coleta em função da composição de Euglossina na ARIE

do PDBFF (NMDS, Stress = 0,07) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =

Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)..................... 104

Figura 3. Análise de Componentes Principais das áreas estudadas em relação às variáveis

estruturais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2;

S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)......................................... 105

Figura 4. Correlação entre os estágio sucessional e a complexidade (A) (r = 0,96; p ≤

0,001) e a heterogeneidade (B) (r = 0,91; p ≤ 0,001) das áreas de estudo na ARIE do

PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 =

Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).............................................................................. 106

xv

Figura 5. Relação entre a riqueza florística, riqueza, diversidade e dominância de

Euglossina e os índices de complexidade e heterogeneidade das áreas amostradas na ARIE

do PDBFF (FP = Floresta primária; S = Sucessão; P = Pasto, sp = espécies de Euglossina)..

107

Figura 6. Abundância relativa das espécies de Euglossina em função da relação

complexidade - heterogeneidade estrutural das áreas amostradas na ARIE do PDBFF (FP

= Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4;

P = Pasto; A e B = repetições)................................................................................................. 108

1

Introdução

2

A ordem Hymenoptera abrange um elevado número de espécies consideradas

importantes economicamente e como componentes chaves para todos os ecossistemas

terrestres. Contudo, muitas espécies são sensíveis a degradação ambiental e alguns grupos são

mais propensos a eventos de extinção (LaSalle e Gauld 1993; Kerr et al. 1999). As abelhas

fazem parte da superfamília Apoidea e são importantes agentes polinizadores nas florestas

tropicais (Mori e Prance 1987; Hamrick e Loveless 1989; Bawa 1990). Neste contexto, as

abelhas das orquídeas merecem destaque devido ao seu importante papel como polinizadoras.

Elas pertencem à subtribo Euglossina, a qual abrange cerca de 200 espécies descritas e

distribuídas em cinco gêneros (Dressler 1982). Segundo Roubik e Hanson (2004) esse número

pode representar somente cerca de um terço das espécies existentes e é na região amazônica

que ocorre a maior diversidade dessas abelhas (Silveira et al. 2002). Contudo, sabe-se que

existem muitas áreas que ainda não foram amostradas na Amazônia brasileira e são lacunas

para o conhecimento, podendo existir muitas espécies ainda não conhecidas.

As Euglossina são mais ativas no final da estação seca e inicio da estação úmida e

pouco se sabe sobre a real capacidade de vôo dessas abelhas. Segundo Janzen (1971) as

Euglossina podem voar até 23 km dentro da floresta continua e áreas abertas não impedem a

movimentação dessas abelhas Tonhasca et al. (2003).

A maioria apresenta modo de vida intermediário entre solitário e eussocial, porém,

comportamento comunal é encontrado em Eulaema Lepeletier, 1841 e Euglossa Latreille,

1802 e cleptoparasitismo em Exaerete Hoffmannsegg, 1817 e Aglae Lepeletier & Serville,

1825 (Zucchi et al. 1969a; Zucchi et al. 1969b; KIimsey 1987). Os ninhos, que não são

facilmente encontrados na natureza, são construídos com resina e podem ser expostos ou no

interior de cavidades (naturais ou artificiais), fundados na terra ou termiteiro (Dressler 1982;

Kimsey 1987; Roubik e Hanson 2004).

3

Os machos de Euglossina visitam flores de algumas famílias botânicas, principalmente

Orchidaceae, além de outras fontes como, madeira e frutos em decomposição, ferimentos de

caules, serapilheira e até mesmo compostos organoclorados e nelas coletam substâncias

odoríferas. Todavia, apesar de estudos indicarem que estas substâncias sejam utilizadas na

reprodução, não se sabe a real função na biologia dessas abelhas (Roberts et al. 1982;

Ackerman 1983; Williams e Whitten 1983; Whitten et al. 1989; Eltz et al. 1999; Peruquetti

2000). Com base neste conhecimento, substâncias comerciais análogas as produzidas pelas

orquídeas, passaram a ser utilizadas para atrair os machos nos trabalhos com esse grupo de

abelhas. Oliveira e Campos (1996) verificaram que 5 delas (cineol, eugenol, escatol, salicilato

de metila e vanilina) são as mais eficientes na região amazônica, porém, a atratividade das

substâncias pode ser influenciada pelas ofertas das substâncias na natureza, época do ano,

qualidade do ambiente, métodos de coleta, período de floração das orquídeas e até mesmo

pela idade dos machos. Zimmerman e Madrinan (1988) e Rebêlo e Garófalo (1991)

verificaram que machos jovens visitam principalmente fontes de substâncias odoríferas

enquanto os velhos preferem fontes de néctar.

Na floresta amazônica a coleta de abelhas é difícil devido à altura do dossel, fato que

dificulta em muito a coleta dos indivíduos nas flores. Sendo assim, o uso de iscas odoríferas e

armadilhas é de grande importância. Para as Euglossina as coletas vêm sendo realizadas

mediante o uso das substâncias odoríferas citadas anteriormente, colocadas em armadilhas de

diferentes modelos (Bennett 1972; Campos et al. 1989), geralmente feitas com garrafas

plásticas ou em iscas, nas quais são coletadas com rede entomológica. Os trabalhos de

Nemésio e Morato (2004) e Storck-Tonon et al. 2009 indicam que, para coletar maior riqueza

dessas abelhas, a coleta com rede entomológica é mais eficiente do que as armadilhas,

contudo, quando o objetivo é amostrar várias áreas simultaneamente, o uso das armadilhas é

mais viável logisticamente.

4

Além dos machos visitaram estas fontes de substâncias, machos e fêmeas visitam

flores de pelo menos 23 famílias botânicas e nelas coletam néctar. As fêmeas visitam ainda

flores de três famílias para extrair resina e nove para coletar pólen. Assim, machos e fêmeas

são responsáveis pela polinização de várias famílias botânicas, tais como Orchidaceae,

Gesneriaceae, Araceae, Euphorbiaceae, Annonaceae, Solanaceae, Amaryllidaceae, Theaceae.

As subtribos de Orchidaceae, Stanhopeinae e Catasetinae, são polinizadas exclusivamente por

Euglossina (Williams e Whitten 1983). Pode-se destacar ainda a família Lecythidaceae, muito

representada na região amazônica pela espécie Bertholletia excelsa, conhecida popularmente

como castanheira (Kainer et al. 1999a; Kainer et al. 1999b; Wadt et al. 2005).

De modo geral, áreas com maior cobertura de vegetação possuem maior abundância e

diversidade de Euglossina (Dressler 1982; Roubik 1989). Por este motivo, são consideradas

bioindicadoras do estado de conservação de áreas e vários estudos sobre a redução da

cobertura florestal e a fragmentação de habitats vêm sendo realizados em diferentes regiões

do Brasil com essas abelhas (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato 1994; Rebêlo

e Garófalo 1997; Tonhasca et al. 2002; Tonhasca et al. 2003; Sofia e Suzuki 2004; Souza et

al. 2005; Nemésio e Silveria 2007; Aguiar e Gaglianone 2008; Storck-Tonon et al. 2009;

Nemésio e Silveira 2010).

Na região Amazônica, o desmatamento vem aumentando continuamente nas últimas

décadas, associado principalmente a atividade agropecuária, exploração madeireira,

mineração, assentamentos urbanos e abertura de estradas, tendo como principal consequência

a fragmentação de habitat. (Lu et al. 2003; Fearnside 2005, 2006). Nesta região, onde a

fragmentação resulta principalmente da formação de pastagem, o contraste entre os

fragmentos e a matriz no qual estão inseridos é muito intenso e consequentemente, também

5

são intensos os efeitos sobre o microclima e diversidade de espécies (Lovejoy et al. 1986;

Forman 1995; Forman e Godron 1996; Kapos et al. 1997; Gascon et al. 1999).

Neste contexto, O projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos florestais (PDBFF) foi

criado no final de década de 70 tendo como objetivo principal avaliar os efeitos do isolamento

de áreas florestais sobre fauna e flora. Desde então, alguns trabalhos com abelhas Euglossina

foram realizados (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato et al. 1992; Morato

1994; Oliveira e Campos 1995, 1996, 1999).

Atualmente, após 30 anos de isolamento, a matriz onde esses fragmentos estão

inseridos é formada por grandes áreas de floresta secundária, em diferentes estágios de

sucessão florestal, conhecidas como capoeiras. Essas áreas, dependendo da intensidade das

atividades exercidas anteriormente e do tempo de abandono, são diferentes em relação à

estrutura da vegetação, composição florística e condições microclimáticas. Entretanto, até o

presente momento, nenhum estudo foi realizado envolvendo os efeitos desses fatores sobre as

abelhas Euglossina.

Portanto, devido à importância ecológica dessas abelhas em relação aos serviços

ambientais e bioindicação este estudo tem como objetivo principal avaliar dos efeitos da

sucessão florestal sobre as abelhas Euglossina na área do PDBFF. Mais especificamente,

pretende-se verificar as mudanças na comunidade de Euglossina após os 30 anos de

isolamento da área (Capítulo 1), bem como os efeitos os da composição florística (Capítulo 2)

e da estrutura da vegetação sobre essas abelhas (Capítulo 3).

6

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Ackerman, J.D. 1983. Euglossine bee pollination of orchid, Cochleanthes lipsocombiae: a

food source mimic. American Journal of Botany, 70: 830-834.

Aguiar, W.M; Gaglianone, M.C. 2008. Comunidade de Abelhas Euglossina (Hymenoptera:

Apidae) em Remanescentes de Mata Estacional Semidecidual sobre Tabuleiro no Estado

do Rio de Janeiro. Neotropical Entomology, 37: 118-125.

Bawa, K.S. 1990. Plant-pollinators interactions in tropical rain forest. Annual Review of

Ecology and Systematics, 21: 399-422.

Becker, P.; Moure, J.S.; Peralta, F.J.A. 1991. More about Euglossine bees in Amazonian

forest fragments. Biotropica, 23: 586-591.

Bennett, F.D. 1972. Observations on Exaerete spp. and their host Eulaema terminata and

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13

Capítulo 1

14

Abelhas das orquídeas (Hymenoptera, Apidae, Euglossina) em áreas de

floresta secundária na Amazônia Central após 30 anos de desmatamento.

Danielle Storck-Tonon 1; Marcio Luiz Oliveira 1; Elder Ferreira Morato 2

1 Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA

2 Universidade Federal do Acre - UFAC

Resumo

O Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF) foi criado no ano de 1979 com o objetivo de avaliar os efeitos da fragmentação florestal sobre animais e plantas. Desde então, alguns trabalhos com abelhas das orquídeas foram realizados nas áreas do projeto, contudo, o último estudo foi realizado há 15 anos. Apesar das diferenças entre os protocolos amostrais destes trabalhos, este estudo teve como objetivo avaliar as mudanças ocorridas na composição da fauna de Euglossina após trinta anos de isolamento das áreas. Machos de Euglossina foram coletados através de armadilhas contendo substâncias odoríferas no período de julho de 2009 a junho de 2010. Foram coletados 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina. Este estudo não foi o que registrou maior abundância de Euglossina, porém, registrou maior riqueza e diversidade. Nove espécies coletadas nos trabalhos anteriores, inclusive Euglossa stilbonota que, segundo os autores era dominante, não foram registradas no presente estudo. Contrariamente, seis espécies que ainda não tinham sido registradas nas áreas foram coletadas, sendo que destas Eulaema nigrita e Euglossa cordata são consideradas indicadoras de áreas abertas ou impactadas. A preferência dos machos pelas substâncias odoríferas também mudou em relação ao outros trabalhos e a atratividade das substâncias foi influenciada pela temperatura das áreas estudadas. Após este estudo, a lista de espécies de Euglossina para o PDBFF passa a ser composta por 49 espécies pertencentes a quatro gêneros e a curva de acumulação de espécies ainda não estabilizou. Portanto, para entender as mudanças que ocorrem na comunidade ao longo do processo sucessional um estudo de monitoramento com protocolo padronizado seria de extrema importância.

PALAVRAS-CHAVE: PDBFF, capoeiras, fragmentação florestal

15

INTRODUÇÃO

A fragmentação florestal é o processo no qual a floresta é dividida em manchas, ou

fragmentos que podem ser mais ou menos isolados e é uma das principais consequências do

desmatamento em grande escala. O processo de fragmentação de floresta existe naturalmente,

mas tem sido intensificado pela ação humana, resultando em vários problemas ambientais

(Cerqueira et al. 2003, Tabarelli e Gascon 2005).

O projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais – PDBFF foi criado no ano de

1979 e teve como objetivo inicial compreender os efeitos da fragmentação florestal sobre

comunidades de animais e vegetais na floresta amazônica (Lovejoy et al. 1983). As áreas do

projeto são englobadas por três fazendas de criação de gado que, por meio de incentivos

fiscais, iniciaram seus processos de desmatamento na década de 80. O projeto conta com 23

reservas de mata primária, sendo 12 inseridas na floresta contínua e 11 fragmentos isolados

nas áreas desmatadas das fazendas. Desses fragmentos, cinco são de 1 ha, quatro são de 10 ha

e dois são de 100 ha. Desde então, vários estudos vêem sendo realizados com diferentes

grupos de animais e vegetais nas áreas do projeto, principalmente nos fragmentos (Laurance e

Vasconcelos 2009).

Com o passar do tempo após o isolamento dos fragmentos, a matriz onde esses

fragmentos estão inseridos passou a ser constituída por grandes áreas de floresta secundária,

em diferentes estágios de sucessão florestal, conhecidas como capoeiras. Entretanto, a atual

estrutura e composição florística dessas áreas depende tanto do tempo de abandono quanto

das atividades exercidas na área e da existência ou não de queimadas e sua freqüência (Bazzaz

1991).

Mesquita et al. (2001) sugerem que na região Amazônica, dependendo do histórico de

uso da terra, ocorrem duas trajetórias sucessionais distintas. Áreas de floresta que foram

16

derrubadas e não foram queimadas são dominadas por Cecropia. Enquanto as áreas que após

desmatadas foram utilizadas como pastagem e queimadas periodicamente são dominadas por

espécies pioneiras do gênero Vismia. Entretanto, na região ainda é comum a ocorrência de

capoeiras mistas, onde dominam os gêneros Cecropia, Vismia, Miconia, Croton, Guatteria e

Simarouba (Moreira 2003). Segundo Gascon et al. (1999), a matriz frequentemente age como

um filtro para a movimentação de espécies ao longo da paisagem e a qualidade da vegetação

da matriz é de extrema importância neste aspecto.

As abelhas das orquídeas pertencem a subtribo Euglossina e estão divididas em cinco

gêneros e cerca de 200 espécies. Machos de Euglossina coletam substâncias odoríferas em

orquídeas e outras fontes naturais (Zucchi et al. 1969; Dressler 1982). Por isso a utilização de

substâncias sintéticas semelhantes a estas é o método mais utilizado para coletar essas abelhas

que são mais ativas no final da estação menos chuvosa e inicio da estação chuvosa (Pearson e

Dressler 1985; Roubik e Ackerman 1987; Becker et al. 1991; Rebêlo e Garófalo 1991;

Oliveira e Campos 1996, 1999). De modo geral, áreas mais conservadas de floresta

apresentam maior riqueza e diversidade dessas abelhas. Entretanto, algumas espécies são

adaptadas a áreas abertas ou mesmo perturbadas, sendo consideradas bioindicadoras do estado

de conservação de áreas (Morato 1994; Peruquetti et al. 1999; Bezerra e Martins 2001;

Tonhasca et al. 2002; Nemésio e Morato 2005).

Durante os 30 anos de existência do PDBFF, alguns estudos foram feitos com abelhas

Euglossina nas áreas de estudo. Durante os anos de 1982 e 1983, Powell e Powell (1987)

coletaram 992 indivíduos 15 espécies de abelhas Euglossina em áreas antes e depois do

isolamento. Becker et al. (1991), coletaram 290 indivíduos pertencentes a 16 espécies em 7

pontos. Morato et al. 1992 coletaram 1.242 indivíduos pertencentes a 27 espécies (1992) e

posteriormente Morato (1994) coletou 838 indivíduos pertencentes a 25 espécies em 9 pontos,

17

sendo três no interior da mata contínua, três na borda e três em uma área recém derrubada. O

trabalho mais recente foi o de Oliveira e Campos (1995) no qual coletaram 2.422 indivíduos

pertencentes a 38 espécies. Desde então, nos últimos 15 anos, nenhum outro estudo foi

realizado com Euglossina nas áreas do projeto. Contudo, na época em que esses trabalhos

foram realizados, as áreas das fazendas eram cortadas ou queimadas periodicamente, para a

manutenção das pastagens. Porém, após a falência das atividades agropecuárias, essas áreas

foram abandonadas e encontram-se em estágio sucessional secundário, portanto, a matriz

atual é diferente.

Dessa forma, este trabalho tem como objetivo avaliar as mudanças na comunidade de

Euglossina após os 30 anos de isolamento dos fragmentos florestais do projeto PDBFF

comparando os resultados obtidos com os trabalhos realizados anteriormente. Pretende-se

ainda avaliar as mudanças na atratividade das substâncias odoríferas utilizadas para atrair os

machos de Euglossina ao longo dos estágios sucessionais.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

Este trabalho foi conduzido na Fazenda Esteio, situada na Área de Relevante Interesse

Ecológico do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF) (02°24’38’’S,

59°52’31’’W), a 90 Km ao norte de Manaus. A temperatura média anual da área de estudo é

de 26°C e a precipitação anual média é 2200 mm por ano, com estação chuvosa de novembro

a março e seca de junho a outubro (Oliveira e Mori 1999). A área é formada por uma matriz

com diferentes estágios de regeneração sendo que composição das espécies vegetais nas áreas

de sucessão depende do histórico de uso (Moreira 2003).

18

Desenho Amostral

Os pontos amostrais foram distribuídos em cinco classes de ambientes em diferentes

estágios de sucessão: pastagem, capoeiras (entre 10 e 15, 16 e 20, 21 e 25, 26 e 30 anos de

sucessão) e a floresta primária. Cada tipo de ambiente teve duas réplicas. Portanto, 12 pontos

foram amostrados na área de estudo (Tabela 1). Como as áreas foram escolhidas através de

informações de pessoas que trabalham nas áreas, a confirmação das idades dos estágios

sucessionais foi feita através de uma cronossequência de imagens do satélite Landsat 5 - TM,

órbita-ponto 232/62 em composição colorida RGB.

Com o objetivo de estimar possíveis efeitos climáticos sobre as abelhas, foi instalado

um termômetro de máxima e mínima em cada ponto durante os períodos de coleta, e dados de

precipitação mensal foram obtidos através do banco de dados da torre do Projeto de Grande

Escala da Biosfera-Atmosfera na Amazônia (LBA) localizada na área estudada.

Amostragem das abelhas

As coletas foram realizadas mensalmente, no período de julho de 2009 a junho de

2010 e os pontos foram amostrados nos mesmos dias. O primeiro conjunto de armadilhas foi

instalado sempre antes das 7:00 horas.Visando minimizar possíveis efeitos do início do

horário das coletas, a ordem de instalação das armadilhas foi sorteada em cada coleta. O

tempo de atratividade das iscas odoríferas nas armadilhas foi testado em uma coleta piloto e

verificou-se que as armadilhas continuavam significativamente atrativas, sem serem

recarregadas, por no mínimo 72 horas. Dessa forma, neste estudo as armadilhas foram

abastecidas de substâncias apenas no primeiro dia de coleta de cada mês e as abelhas foram

retiradas após 48 horas. Optou-se por não deixar por 72 horas para evitar que o material

coletado fosse danificado pela umidade, altas temperaturas, exposição ao sol, ataque de

formigas ou até por um processo de decomposição.

19

Os machos de Euglossina foram coletados em armadilhas confeccionadas com

garrafas do tipo PET (2 litros), contendo uma das seguintes substâncias atrativas para essas

abelhas: vanilina, cineol, salicilato de metila, cinamato de metila, acetato de benzila e

eugenol. Em cada ponto foi instalado um conjunto de armadilhas, distantes 1,5 m uma da

outra e a uma altura de 1,70 m do chão.

Análise dos dados

As análises foram realizadas através dos programas R Development Core Team (2011)

e Statistica 7.0. Índices de diversidade de Shannon-Wiener e de dominância individual de

Berger-Parker (Magurran 2004) foram calculados para cada estágio sucessional. Foram

realizadas correlações por intermédio do coeficiente de Spearman Pearson r e regressões

lineares simples (Sokal e Rohlf 1995). Análise de componente principal (PCA) foi utilizada

para avaliar os efeitos do estágio sucessional e da temperatura sobre a atratividade das

substâncias odoríferas para as espécies de Euglossina.

Foram utilizados os seguintes estimadores de riqueza: Chao, Jackknife I e Jackknife II

e Bootstrap e com o intuito de verificar a efetividade do método utilizado para amostrar a

riqueza de abelhas foram feitas curvas de rarefação de espécies, utilizando estes mesmo

estimadores. Para tal foi utilizado o método de randomização com 500 permutações pelo

programa R. Assim, foram geradas 500 curvas de acumulação de espécies, aleatorizadas em

função da ordem das amostras, sem repetição. Cada ponto da curva corresponde à média deste

nas 500 curvas e está associado a um desvio-padrão.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram coletados 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de

Euglossina (Tabela 2). De modo geral, áreas com maior cobertura de vegetação possuem

20

maior abundância e diversidade de Euglossina (Dressler 1982; Roubik 1989; Roubik e

Hanson 2004), entretanto, as áreas de floresta primária deste estudo não apresentaram maior

riqueza de abelhas, somente diversidade (Figura 1A) e menor dominância (Figura 1B).

Considerando todos os estudos já realizados nas áreas do PDBFF com esse mesmo

grupo de abelhas (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato et al. 1992, 1994;

Oliveira e Campos 1995) foram os últimos que tiveram maior abundância (2.422 indivíduos),

porém, este estudo foi o que registrou maior riqueza, maior diversidade e menor dominância

(Tabela 3). Devido a diferenças nos protocolos amostrais entre eles, tais como, métodos de

coleta, esforço amostral, horário de coleta, substâncias odoríferas utilizadas, quantidade e

distribuição dos pontos amostrais, as comparações serão feitas apenas com base na

composição de espécies.

As seguintes espécies coletadas nos trabalhos anteriores não foram coletadas neste

estudo: Euglossa stilbonota, Euglossa viridis, Eufriesea laiventris, Eufriesea xantha,

Eufriesea purpurata, Euglossa viridifrons, Exaerete trochanterica, Euglossa ioprosopa,

Euglossa laevicincta. Este resultado indica uma significativa redução dessas populações,

porém, um estudo de monitoramento seria necessário para entender as mudanças da

comunidade após o isolamento das áreas. Dentre estas, Euglossa stilbonota merece destaque

por ter sido a espécie dominante nos trabalhos de Becker et al. (1991), Morato (1992, 1994) e

Oliveira et al. (1995) e não ter sido coletada neste estudo.

Contrariamente, as seguintes espécies registradas neste estudo ainda não tinham sido

registradas nas áreas do PDBFF: Euglossa cordata, Euglossa heterosticta, Euglossa

magnipes, Euglossa orellana, Euglossa variabilis e Eulaema nigrita. Contudo, Euglossa

orellana Roubik , 2004 ainda não tinha sido descrita na época em que os estudos anteriores

foram realizados, portanto, nestes trabalhos ela ainda era identificada como sendo Euglossa

21

chalybeata espécie que também é abundante na região. O mesmo acontece em relação à

Euglossa mixta, que está sendo descrita como Euglossa irisa por Oliveira (Com. pess.),

porém, neste caso, Euglossa mixta não ocorre na região.

As espécies Eulaema nigrita e Euglossa cordata são consideradas indicadoras de áreas

impactadas (Rebêlo e Cabral 1997; Peruquetti et al. 1999; Rebêlo e Silva 1999; Silva e

Rebêlo 2002; Tonhasca et al. 2002; Nemésio e Morato 2004) somente neste estudo, após 30

anos de isolamento, as espécies foram coletas no PDBFF e exclusivamente nas áreas que

ainda são pastagens, fato que confirma a preferências destas por áreas degradadas.

Dentre as espécies coletadas, poucas foram abundantes e a maioria teve abundância

relativa inferior a 5% (Figura 2). Segundo Roubik e Hanson (2004), a baixa dominância de

espécies de Euglossina é um padrão para região amazônica. As mais abundantes foram

Eulaema bombiformis (18%), Euglossa orellana (16%), Euglossa chalybeata (13%), Eulaema

mocsaryi (10%), Euglossa avicula (7%) e Eulaema meriana (7%).

Maior abundância de abelhas foi coletada nos meses de maio (395) e janeiro (391) e

maior riqueza nos meses de janeiro (23) e dezembro (21). No período estudado, janeiro foi o

mês mais chuvoso. Considerando que na região amazônica o início da chuva varia de ano pra

ano, este resultado se aproxima do encontrado por Oliveira e Campos (1999) que encontrou

maior abundância nos meses de novembro e dezembro e maior riqueza em novembro. A

comunidade de Euglossina foi ordenada em função da precipitação mensal (Figura 3), é

possível verificar que a maioria das espécies foram mais abundantes nos meses mais chuvosos

(dezembro a junho). Portanto, considerando tanto a abundância e riqueza total quanto as

respostas de cada espécie, os meses mais chuvosos foram mais propícios para a coleta dos

machos euglossíneos nas armadilhas.

22

Vanilina e eugenol foram as substâncias mais atrativas, seguidas por salicilato de

metila, cinamato de metila e cineol, e a menos atrativa foi acetato de benzila (Tabela 4)

(Figura 4). Considerando que cineol foi pouco atrativa em relação as demais e que 61% dos

indivíduos atraídos por salicilato de metila pertencem à espécie Eulaema bombiformis que foi

dominante neste estudo, este resultado difere dos outros trabalhos realizados na região, nos

quais cineol atraiu maior número de indivíduos e salicilato de metila atraiu maior riqueza

(Powell e Powell 1987, Becker et al. 1991, Morato 1992, Morato 1994, Oliveira e Campos

1996) porém, no estudo de Morato (1994) acetato de benzila também foi a substância menos

atrativa. As variações na preferência das espécies por determinada substância pode ser

provocadas pelas mudanças no ambiente, as quais podem alterar a oferta destas substâncias na

natureza (Wiltmann et al. 1989; Oliveira e Campos 1996) ou até mesmo tornar as substâncias

sintetizadas mais ou menos atrativas, como pode ter ocorrido com o eugenol neste estudo.

Como a maioria dos pontos de coleta estava localizada em áreas de sucessão, mais expostas a

luz solar e nas quais a temperatura é mais elevada, isso pode ter influenciado na perda das

substâncias por volatilização. De fato, a temperatura média das áreas foi negativamente

correlacionada com o estágio sucessional (r = -0,75; p = 0,005) e estas duas variáveis

influenciaram a atratividade das substâncias (Figura 5). Nas áreas de pastagem e sucessão 1,

as substâncias mais atrativas foram cineol, salicilato de metila, cinamato de metila e eugenol,

sendo que está última foi a mais influenciada pelas temperaturas elevadas. Contrariamente,

vanilina e acetato de benzila foram mais atrativas nos estágios intermediários, tendendo a

aumentar em direção as áreas de floresta primária. Entretanto, no estudo de Morato (1994)

eugenol foi mais atrativa nas áreas de floresta primária do que em áreas de borda e derrubada.

Portanto, as substâncias podem ser mais ou menos atrativas dependendo da área estudada, o

que pode ser reflexo da oferta das substâncias na natureza. Outro fator importante a ser

considerado é que não se sabe qual a concentração ideal das substâncias comerciais para atrair

23

estas abelhas, de forma que cada trabalho utiliza e concentração que considera eficiente.

Sendo assim, algumas espécies podem não ser detectadas em determinado estudo devido a

subtância.

Após este estudo, a lista de espécies para a ARIE do PDBFF passa a ser composta por

49 espécies pertencentes a quatro gêneros e a curva de acumulação de espécies ainda não

estabilizou (Figura 6), pois os estimadores de riqueza indicam que mais espécies podem ser

coletadas na área de estudo. Dentre os estimadores utilizados o menos otimista para este

estudo foi o Bootstrap e mesmo assim ele prevê a coleta de mais 3 espécies, já o Jackknife 2

prevê mais 8 espécies para a área de estudo.

Considerando a importância ecológica das abelhas Euglossina para o ecossistema

através da polinização de várias famílias botânicas, e as variações sofridas pela comunidade

nos anos após o isolamento, um estudo de monitoramento padronizado seria de extrema

importância para entender como a comunidade é afetada ao longo do processo sucessional das

áreas.

24

Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF. Ponto Característica Sigla Idade Latitude Longitude 1 Pasto A P A <10 2°25’39’’S 59°52’54’’W 2 Pasto B P B <10 2°24’90’’S 59°52’31’’W 3 Sucessão 1A S1A 10 - 15 2°24’19” S 59°52’54’’W 4 Sucessão 1B S1 B 10 - 15 2°24’58’’S 59°52’38’’W 5 Sucessão 2A S2 A 15 - 20 2°24’10’’S 59°51’57’’W 6 Sucessão 2B S2 B 15 - 20 2°24’51’’S 59°51’93’’W 7 Sucessão 3A S3 A 21 - 25 2°23’66’’S 59°53’18’’W 8 Sucessão 3B S3 B 21 - 25 2°24’24’’S 59°53’38’’W 9 Sucessão 4A S4 A 26 - 30 2°23’46’’S 59°52’42’’W 10 Sucessão 4B S4 B 26 - 30 2°23’61’’S 59°51’40’’W 11 Floresta Primária A FP Controle 2°24’88’’S 59°53’32’’W 12 Floresta Primária B FP B Controle 2°23’60’’S 59°50’93’’W

25

Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições das áreas)

FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total

Euglossa amazonica Dressler, 1982 1 1 Euglossa analis Westwood, 1840 1 1 2 Euglossa augaspis Dressler, 1982 3 4 4 15 11 1 10 6 15 6 8 7 90 Euglossa avicula Dressler, 1982 37 24 9 15 9 4 18 7 17 6 7 11 164 Euglossa bidentata Dressler, 1982 1 1 Euglossa chalybeata Friese, 1925 31 71 34 60 21 31 19 10 21 5 303 Euglossa cognata Moure, 1970 1 1 Euglossa cordata (Linnaeus, 1758) 2 2 Euglossa crassipunctata Moure, 1968 9 16 3 4 3 3 6 15 9 3 13 10 94 Euglossa decorata Smith, 1874 1 1 Euglossa gaianii Dressler,1982 1 1 2 0 3 1 4 5 20 37 Euglossa heterostica Moure, 1968 4 3 1 4 2 1 2 8 1 26 Euglossa ignita Smith, 1984 2 4 3 8 1 1 1 1 21 Euglossa imperialis Cockerell, 1922 4 2 1 1 1 2 11 Euglossa intersecta Latreille, 1938 1 2 2 1 1 7 Euglossa irisa Oliveira, M.S. 1 2 1 1 1 2 1 9 Euglossa liopoda Dressler, 1982 1 1 2 4 Euglossa modestior Dressler, 1982 1 1 1 2 3 8 Euglossa mourei Dressler, 1982 2 1 1 1 2 1 1 1 10 Euglossa iopyrrha Dressler, 1982 1 1 2 Euglossa magnipes Dressler, 1982 1 1 1 3 Euglossa orellana Roubik, 2004 23 43 34 105 30 29 30 40 20 19 2 375 Euglossa parvula Dressler, 1982 4 2 6 Euglossa piliventris Guérin-Méneville, 1845 2 1 2 5 Euglossa prasina Dressler, 1982 1 1 1 0 1 0 4

25

26

Tabela 2. Continuação


Euglossa retroviridis Dressler, 1982 2 2 6 1 2 4 18 1 2 38 Euglossa securigera Dressler, 1982 1 2 33 36 Euglossa variabilis Friese, 1899 1 1 Eulaema bombiformis (Packard, 1898) 31 31 67 37 36 40 54 17 41 18 18 19 409 Eulaema cingulata (Fabricius, 1804) 2 3 5 2 2 6 7 2 31 15 75 Eulaema meriana (Olivier, 1789) 11 11 10 14 7 21 20 12 10 6 19 20 161 Eulaema mocsaryi (Friese, 1899) 2 6 16 11 10 7 21 14 58 22 49 22 238 Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 6 1 7 Eufriesea sp 1 1 Eufriesea ornata (Mócsary, 1896) 5 1 1 2 1 10 Eufriesea pulchra (Smith, 1854) 1 1 Eufriesea vidua (Moure, 1967) 1 1 Exaerete frontalis (Guérin-Méneville, 1845) 6 5 10 2 5 3 7 3 6 1 48 Exaerete lepeletieri Oliveira e Nemésio, 2003 2 1 3 Exaerete smaragdina (Guérin-Méneville, 1845) 2 5 0 1 2 10

Abundância 168 246 202 289 148 147 205 137 227 118 165 174 2226 Riqueza 17 23 17 21 21 16 18 14 21 19 15 20 40

26

27

Tabela 3. Espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF.

Powell e Powell

(1987)

Becker et al. (1991)

Morato et al. (1992)

Morato (1994)

Oliveira e

Campos (1995)

Este estudo

Euglossa amazonica X X Euglossa analis X X Euglossa augaspis X X X X X X Euglossa avicula X X Euglossa bidentata X X Euglossa chalybeata X X X X X X Euglossa cognata X X X Euglossa cordata X Euglossa crassipunctata X X X X X Euglossa decorata X X Euglossa gaianii X X X X X Euglossa heterostica X Euglossa ignita X X X X Euglossa imperialis X X X X X Euglossa intersecta X X X X X Euglossa irisa X X X X X Euglossa liopoda X X X Euglossa modestior X X X X X Euglossa mourei X X X X Euglossa iopyrrha X X X X X Euglossa magnipes X Euglossa orellana X Euglossa parvula X X X X Euglossa piliventris X X X Euglossa prasina X X X Euglossa retroviridis X X Euglossa securigera X X X Euglossa variabilis X Eulaema bombiformis X X X X X X Eulaema cingulata X X X X Eulaema meriana X X X X X X Eulaema mocsaryi X X X X X X Eulaema nigrita X Eufriesea sp X Eufriesea ornata X X X X Eufriesea pulchra X X X X X Eufriesea vidua X X X X Exaerete frontalis X X X X X X Exaerete smaragdina X X X X Euglossa stilbonota X X X X X Euglossa viridis X X X

28


Powell e Powell

(1987)

Becker et al. (1991)

Morato et al. (1992)

Morato (1994)

Oliveira e

Campos (1995)

Este estudo

Eufriesea laiventris X Eufriesea xantha X Eufriesea purpurata X Euglossa viridifrons X X X X Exaerete trochanterica X X X Euglossa ioprosopa X Euglossa laevicincta X Euglossa sp.1 X Euglossa sp.2 X Euglossa sp.3 X

Abundância 992 290 1242 838 2422 2226 Riqueza 12 16 27 25 38 40 Diversidade 1,90 1,36 2,21 2,27 2,34 2,55 Dominância 0,23 0,53 0,32 0,34 0,32 0,18

29

Tabela 4. Abelhas Euglossina atraídas por iscas odoríferas na ARIE do PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU = Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina).

BA CI MC EU MS VA

Euglossa amazonica 1 Euglossa analis 1 1 Euglossa augaspis 21 3 19 7 40 Euglossa avicula 1 1 2 2 3 155 Euglossa bidentata 1 Euglossa chalybeata 2 64 55 74 49 59 Euglossa cognata 1 Euglossa cordata 1 1 Euglossa crassipunctata 4 2 16 2 70 Euglossa decorata 1 Euglossa gaianii 1 1 32 3 Euglossa heterostica 1 1 1 23 Euglossa ignita 1 4 14 2 Euglossa imperialis 5 5 1 Euglossa intersecta 6 1 Euglossa irisa 9 Euglossa liopoda 3 1 Euglossa modesitor 2 3 3 Euglossa mourei 1 9 Euglossa iophyrrha 2 Euglossa magnipes 2 1 Euglossa orellana 5 38 179 44 22 87 Euglossa parvula 6 Euglossa piliventris 3 1 1 Euglossa prasina 1 3 Euglossa retroviriridis 33 5 Euglossa securigera 2 34 Euglossa variabilis 1 Eulaema bombiformis 7 1 15 1 377 8 Eulaema cingulata 7 2 23 3 40 Eulaema meriana 14 15 16 2 62 52 Eulaema mocsaryi 85 5 5 13 11 119 Eulaema nigrita 7 Eufriesea sp 1 Eufriesea ornata 10 Eufriesea pulchra 1 Eufriesea vidua 1 Exaerete frontalis 4 24 10 8 2 Exaerete lepeletieri 1 2 Exaerete smaragdina 1 3 4 2

Abundância 144 156 370 246 618 692 Riqueza 10 15 21 23 22 23 Espécies exclusivas 0 0 1 3 4 5

30

FP 1

FP 2

S1 A

S1 B

S2 A

S2 BS3 A

S3 B

S4 A S4 B

P A

P B

-1 0 1 2 3 4 5 6 7

Estágio Sucessional

2.0

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

3.2

3.4

3.6

3.8

Diversidade de E

uglossina

FP 1

FP 2

S1 A

S1 B

S2 A

S2 B

S3 A

S3 B

S4 A

S4 B

P A

P B

-1 0 1 2 3 4 5 6 7


0.10

0.12

0.14

0.16

0.18

0.20

0.22

0.24

0.26

0.28

0.30

0.32

Dominância Euglossina

Figura 1. Correlação entre índice de diversidade (A) e dominância (B) de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)

B

A

31

Figura 2. Abundância relativa das espécies de Euglossina coletadas na ARIE do

PDBFF.

32

Figura 3. Comunidade de Euglossina ordenada em função da precipitação mensal (mm)

durante o período amostral nas áreas da ARIE do PDBFF.

12 chuva

Euglossa amazonicaEuglossa decorataEufriesea ornataEuglossa intersectaEuglossa iophyrrha Euglossa irisaExaerete lepeletieriEufriesea pulchraEufriesea viduaEuglossa imperialisEuglossa modesitorEuglossa magnipesEuglossa augaspisEuglossa crassipunctataExaerete frontalisEuglossa variabilisEulaema merianaEulaema bombiformisEuglossa securigeraEuglossa aviculaExaerete smaragdinaEuglossa gaianiiEuglossa chalybeataEulaema cingulataEufriesea spEuglossa ignitaEuglossa liopodaEuglossa orellanaEuglossa cordataEuglossa retroviriridisEulaema mocsaryiEuglossa piliventrisEuglossa analisEuglossa parvulaEuglossa prasinaEuglossa moureiEuglossa heterosticaEuglossa bidentataEuglossa cognataEulaema nigrita

Abundância

Precipitação

33

Figura 4. Abelhas Euglossina atraídas por diferentes iscas odoríferas na ARIE do

PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU =

Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina).

34

Figura 5. Análise de componentes principais entre a temperatura dos estágios

sucessionais e a atratividade das substâncias odoríferas utilizadas na ARIE do PDBFF (FP

= Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P =

Pasto; A e B = repetições).

35

Figura 6. Curva de acumulação de espécies durante os 12 meses de amostragem na

ARIE do PDBFF.

36


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41

Capítulo 2

42

Abelhas Euglossina (Hymenoptera: Apidae) e a composição, riqueza e

diversidade florística de áreas em diferentes estágios sucessionais na

Amazônia Central

Danielle STORCK-TONON 1; Marcio Luiz OLIVEIRA 1; Elder Ferreira MORATO2

Marcelo Paustein MOREIRA 3



3 Fundação Vitória Amazônica - FVA

RESUMO

Durante as últimas décadas, muitas áreas da região amazônica foram desmatadas para serem utilizadas principalmente por atividades agropecuárias. Porém, quando as condições não são adequadas para o desenvolvimento das atividades, essas áreas são abandonadas dando início ao processo de sucessão florestal secundária. Vertebrados e invertebrados respondem de maneira diferenciada a esse processo. As abelhas Euglossina são conhecidas como abelhas das orquídeas. Machos e fêmeas dessas abelhas são considerados importantes polinizadores nas florestas tropicais. Este trabalho tem como objetivo verificar como a riqueza, diversidade e composição de abelhas Euglossina estão relacionadas com a riqueza, diversidade e composição florística de ambientes em diferentes estágios de sucessão florestal. O estudo foi conduzido em áreas do projeto PDBFF. Um total de 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina foi coletado. Em relação à vegetação foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41 famílias e 146 espécies. O estágio sucessional das áreas apresentou correlação positiva com a diversidade de Euglossina e negativa com a dominância. As similaridades de Euglossina e florística não apresentaram correlação significativa. A distância geográfica não influenciou a similaridade de Euglossina e a similaridade florística entre as áreas. A diversidade de abelhas correlacionou-se significativamente com a riqueza e com a diversidade de plantas. Espécies de Euglossina apresentaram correlações significativas com famílias e espécies de plantas.

PALAVRAS-CHAVE: Euglossina, sucessão florestal, Amazônia

43

INTRODUÇÃO

Durante as últimas décadas, várias áreas da região amazônica foram desmatadas

para serem utilizadas para pecuária, agricultura, exploração madeireira, construção de

estradas e usinas hidrelétricas (Laurance et. al. 2002; Fearnside 2006). Frequentemente,

esses empreendimentos não são sustentáveis e economicamente, ficando essas áreas

abandonadas e iniciando-se o processo de sucessão florestal secundária (Perz e Skole

2003). O tamanho e o grau de distúrbio perturbação das áreas desmatadas e

abandonadas determinam diferentes caminhos sucessionais (Bazzaz 1991; Mesquita et

al. 2001). Consequentemente, vertebrados e invertebrados respondem de maneira

diferenciada a esses caminhos (Richards 1926; Brown 1991; Borges e Stouffer 1999;

Steffan-Dewenter e Tscharntke 2001; Dunn 2004; Borges 2007; Souza et al. 2008; Dent

e Wright 2009; Sberze et al. 2010).

Nas florestas tropicais as plantas floríferas, em sua grande maioria, dependem de

agentes polinizadores animais para sua reprodução, sendo que as abelhas se sobressaem

como os mais importantes e especializados (Percival 1962; Faegri 1979; Bawa et al.

1985; Mori e Prance 1987; Hamrick e Loveless 1989; Roubik 1993). Da mesma forma,

a maioria das abelhas depende das plantas floríferas para coletar alimentos e outros

recursos (Simpson e Neff 1981). São assim consideradas importantes polinizadores de

espécies vegetais (Bawa et al. 1985; Bawa 1990; O’Toole 1993; Kearns e Inouye 1997;

Kearns et al. 1998).

Os machos de Euglossina visitam flores de algumas famílias botânicas,

principalmente Orchidaceae, e nelas coletam substâncias odoríferas, cuja função ainda é

desconhecida (Ackerman 1983b; Williams e Whitten 1983). Também coletam essas

44

substâncias em madeira e frutos em decomposição, fungos, lesões de caules e

serapilheira (Dressler 1967; Ackerman 1983b; Whitten et al. 1989; Eltz et al. 1999).

Segundo Roubik (1989), além de Orchidadecae, machos e fêmeas visitam flores

de pelo menos 23 famílias e nelas coletam néctar. As fêmeas visitam ainda flores de três

famílias para extrair resina e nove para coletar pólen. Dentre as famílias polinizadas

pelos Euglossina estão Orchidaceae, Gesneriaceae, Araceae, Euphorbiaceae,

Annonaceae, Solanaceae, Amaryllidaceae, Theaceae (Dressler 1982; Williams e

Dodson 1972; Williams 1982; Soares et al. 1989; Sazima et al. 1993; Gracie 1993;

Melo 1995; Carvalho e Webber 2000; Braga e Garófalo 2003). As subtribos de

Orchidaceae, Stanhopeinae e Catasetinae, são polinizadas exclusivamente por

Euglossina (Williams e Whitten 1983). Pode-se destacar ainda a família Lecythidaceae,

muito abundante na região amazônica (Mori e Prance 1987; Mori 1988; Kainer et al.

1999a; Kainer et al. 1999b; Wadt et al. 2005).

Machos e fêmeas são por esse motivo, muito importantes para a produção de

sementes e manutenção do isolamento reprodutivo e variabilidade genética das

populações de várias espécies botânicas (Mori e Prance 1987; Bawa 1990). Entretanto,

apesar deste importante papel, até o presente momento, nenhum trabalho envolvendo

abelhas Euglossina e composição florística foi realizado na região amazônica.

Dessa forma, este trabalho tem como objetivo verificar como a riqueza,

diversidade e composição de abelhas Euglossina estão relacionadas com a riqueza,

diversidade e composição florística de ambientes em diferentes estágios de sucessão

florestal.

45

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

Este trabalho foi conduzido na Fazenda Esteio, situada na Área de Relevante

Interesse Ecológico do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF)

(02°24’38’’S, 59°52’31’’W), a 90 Km ao norte de Manaus. A temperatura média anual

da área de estudo é de 26°C e a precipitação anual média é 2200 mm por ano, com

estação chuvosa de novembro a março e seca de junho a outubro (Oliveira e Mori

1999).

A área é formada por uma matriz com diferentes estágios de regeneração sendo

que composição das espécies vegetais nas áreas de sucessão depende do histórico de uso

(Moreira 2003). Nas áreas de mata primária as famílias dominantes são Lecythidaceae,

Fabaceae, Sapotaceae e Burseraceae (Lovejoy e Bierregaard 1990; Gascon e

Bierregaard 2001). As áreas que sofreram corte e queima são dominadas pelos gêneros

Vismia (Clusiaceae) e Bellucia (Melastomataceae). Nas áreas que sofreram apenas corte

a dominância é de Cecropia (Urticaceae). Existem ainda as áreas de pastagem, formadas

por Pennisetum (capim-quicuio) e por Brachiaraia, ambos pertencentes à família

Poaceae, além de várias espécies ruderais (Moreira 2003).

Desenho amostral

Os pontos amostrais foram distribuídos em cinco classes de ambientes em

diferentes estágios sucessionais: pastagem, capoeiras entre 10 e 15 anos de sucessão,

capoeiras entre 15 e 20 anos de sucessão, capoeiras entre 21 e 25 anos de sucessão,

capoeiras entre 26 e 30 anos de sucessão e a mata primária. Cada tipo de ambiente teve

duas réplicas. Portanto, 12 pontos foram amostrados na área de estudo (Tabela 1). As

46

distâncias entre as áreas variaram entre 1 e 5 km. Inicialmente, as idades das áreas de

cada sítio de estudo foram determinadas através de entrevistas com técnicos que já

trabalham na região há mais de 20 anos. A confirmação das idades dos estágios

sucessionais foi feita através de uma cronossequência de imagens do satélite Landsat 5 -

TM, órbita-ponto 232/62 em composição colorida RGB.


As coletas foram realizadas mensalmente, no período de julho de 2009 a junho

de 2010 e os pontos foram amostrados simultaneamente. O primeiro conjunto de

armadilhas foi instalado sempre antes das 7:00 horas.Visando minimizar possíveis

efeitos do horário, a ordem de instalação das armadilhas foi sorteada em cada coleta.

Machos de abelhas Euglossina foram coletados em armadilhas confeccionadas

com garrafas do tipo PET (2 L), contendo seis substâncias atrativas para essas abelhas:

vanilina, cineol, salicilato de metila, cinamato de metila, acetato de benzila e eugenol.

Em cada sítio foi instalado um conjunto de armadilhas a uma altura de 1,70 m do chão.

As armadilhas permaneceram ativas por 72 horas.

Vegetação

Para obtenção dos dados de vegetação foi utilizado o método do ponto

quandrante (point-quarter sampling) descrito por Cottan e Curtis (1956). Com o

objetivo de identificar 200 árvores por sítio de estudo, foram amostrados 25 pontos,

onde em cada um dos quatro quadrantes foram identificadas as duas árvores mais altas,

totalizando oito árvores por ponto. Utilizou-se como critério de inclusão o DAP≥ 10 cm.

As árvores foram identificadas por um parataxônomo experiente e a nomenclatura e

47

classificação conferidas no banco de dados Flora Virtual do PDBFF disponível no site

(http://botanicaamazonica.tempsite.ws/pdbff/CatalogoDePlantas/index.php).

Análise dos dados

As análises foram realizadas através dos programas R 2.14 Development Core

Team (2011) e Statistica 7.0.

A diversidade e a dominância de Euglossina foram representadas neste estudo

pelos índices de Shannon-Wiener e de Berger-Parker (Magurran 2004).

Para verificar correlaões entre abelhas e plantas, foram realizadas correlações

por intermédio do coeficientes de Spearman, coeficiente de Pearson r e regressões

lineares simples (Sokal e Rohlf 1995).

As similaridades entre os estágios sucessionais em relação à fauna de Euglossina

e em relação à vegetação foram calculadas pelo índice de Jaccard (Pielou 1984). Essas

matrizes foram correlacionadas entre si e a significância da correlação foi testada

através do teste de Mantel e com a matriz de distância espacial através do teste de

Mantel parcial (Sokal e Rohlf 1995).

A partir das matrizes de similaridade faunística e da composição florística, os

estágios sucessionais foram agrupados em dendrogramas pelo método UPGMA (Pielou

1984; Ludwig e Reynolds 1988). O coeficiente de correlação cofenético foi utilizado

para avaliar o nível de distorção produzido pelo método de agrupamento em relação a

matriz original (Sokal e Rohlf, 1962).

As matrizes de similaridade faunística e florística foram correlacionadas com a

matriz de distância geográfica. Este procedimento foi utilizado para detectar uma

possível autocorrelção espacial entre as áreas. Segundo Legendre (1993) a

48

autocorrelação espacial pode ser definida como a existência de uma correlação

significativa entre a distância entre pontos amostrais e a similaridade dos valores das

variáveis estudadas. A presença de autocorrelação espacial nos dados indica que parte

da variância da variável estudada é explicada pelo efeito da variabilidade espacial

(Legendre 1993; Selmi e Boulinier 2001).

Foram aqui consideradas como espécies comuns as espécies de abelhas e plantas

que tiveram no mínimo 12 indivíduos.

Análise de variância multivariada (MANOVA) foi utilizada para verificar

mudanças na riqueza de Euglossina e de plantas ao longo dos estágios sucessionais.


Um total de 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de

Euglossina foi coletado (Tabela 2). Dentre trabalhos realizados com Euglossina na

mesma área de estudo (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato 1994;

Oliveira e Campos 1995), este último registrou maior abundância e riqueza com 2.422

indivíduos pertencentes a 38 espécies. A abundância deste estudo foi menor do que a

registrada por Oliveira e Campos (1995), entretanto, a riqueza foi maior.

Em relação à composição, 11 espécies registradas neste estudo não foram

coletadas por Oliveira e Campos (1995). Alguns desses casos podem estar relacionados

a mudanças taxonômicas, como por exemplo, Euglossa mixta coletadas por Oliveira e

Campos (1995) corresponde a uma nova espécie que atualmente está sendo descrita por

Oliveira e não a diferenças ecológicas (Oliveria, Com. Pess).

49

Eulaema nigrita, indicadora de áreas abertas e impactadas não havia sido

coletada nos estudos citados acima. Neste estudo, após 30 anos de isolamento das áreas,

sete indivíduos foram coletados nas áreas de pastagem.

Em relação à vegetação foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41

famílias e 146 espécies (Anexo I). Até o presente momento, 70 famílias botânicas e

1.200 morfoespécies foram registradas nas áreas do PDBFF (Flora Virtual PDBFF).

Os valores de diversidade e dominância de abelhas e de plantas para cada ponto

de coleta constam na Tabela 3. Os pontos de Floresta Primária não apresentaram maior

riqueza de Euglossina, porém, apresentaram maior diversidade e baixa dominância.

Houve uma correlação positiva e significativa entre o estágio sucessional e diversidade

(r = 0,93, p ≤ 0,001) (Figura 1) e negativa entre estágio sucessional e dominância (r = -

0,61, p = 0,03) (Figura 2). Morato e Martins (2005) sugerem que em áreas em sucessão

é possível encontrar uma maior riqueza de abelhas e vespas devido à maior

heterogenidade desses ambientes quando comparados a áreas de floresta primária.

Segundo Odum (1988), a diversidade máxima tende a ser encontrada nos estágios

intermediários e final da sucessão, entretanto, salientam que não são todos os grupos

que apresentam a mesma tendência.

As áreas de floresta primária apresentaram maior riqueza e diversidade de

plantas. O estágio sucessional correlacionou-se significativamente com a riqueza (r =

0,94; p ≤ 0,001) (Figura 3) e diversidade de plantas (r = 0,88; p ≤ 0,001) (Figura 4). Os

trabalhos de Uhl e Jordan (1984) e Guariguata e Ostertag (2001), mostram que de fato a

riqueza botânica tende a aumentar ao longo do processo de sucessão.

50

Através da análise de variância multivariada (MANOVA) foi possível verificar

que a comunidade de Euglossina não variou significativamente ao longo dos estágios

sucessionais (F = 0,52; p = 0.48). Portanto, as áreas de floresta primária não foram

significativamente mais ricas do que as demais. Segundo Brown (1991), áreas em

estágios intermediários de perturbação são capazes de manter elevados níveis de

diversidade. Dunn (2004) sugere que uma área impactada pode levar entre 20 e 40 anos

após seu abandono para recuperar sua riqueza de espécies animais. Considerando as

duas repetições, maior riqueza de Euglossina foi encontrada nas áreas de sucessão 1.

Dunn (2004) verificou que, nas florestas tropicais, para aves e formigas, a riqueza

apresenta uma rápida recuperação nos estágios iniciais enquanto em relação à

composição o processo é mais lento.

O mesmo ocorreu neste estudo em relação à composição florística. Avaliando a

variância da riqueza ao longo dos estágios sucessionais é possível verificar que a

composição de espécies não variou significativamente conforme a idade sucessional das

áreas (F = 3,3; p = 0,09). Considerando as duas repetições, as áreas de floresta primária

apresentaram riqueza muito maior do que as demais. Entretanto, considerando apenas as

áreas em estágio de sucessão, da mesma forma que com as abelhas, a riqueza foi maior

na área de sucessão 1B.

A similaridade média de Euglossina entre os pontos de coleta foi de 40,48%. As

áreas mais semelhantes foram as de Sucessão 3A e 3B (68,42%) e a menor similaridade

foi entre Pasto A e Floresta Primária B (31,03%) (Figura 5). O dendrograma mostra a

formação de três grupos em relação à composição de Euglossina e através desses grupos

é possível verificar que, exceto nas áreas de floresta primária, as repetições

apresentaram elevada similaridade entre si.

51

A dominância de cada estágio sucessional está representada na Figura 10. No

primeiro estágio existem poucas espécies e estas apresentam elevada dominância. A

espécie dominante neste estágio foi Goupia glabra (18%). No segundo estágio, ocorre

uma acentuada dominância do gênero Vismia (33%) sendo Vismia cayennensis a

espécie mais abundante. No terceiro estágio o gênero dominante foi Bellucia (28%),

sendo a espécie mais abundante Bellucia grossularioides. A partir do quarto estágio

houve uma forte redução de espécies dominantes. O gênero dominante voltou a ser

Vismia, entretanto, a dominância passou a ser de apenas 13%. Nas áreas de floresta

continua o gênero dominante foi Protium (12%) e as espécies dominantes nos estágios

anteriores não foram mais registradas nessas áreas. Esses gêneros dominantes são

representados por poucas espécies nas áreas estudadas, por exemplo, Vismia só é

representado por três espécies e Bellucia por duas.

As áreas aqui classificadas como estágio sucessional 4 (entre 26 e 30 anos de

sucessão) não sofreram queima como as demais áreas. Moreira (2003) classificou essas

áreas como capoeiras mistas, onde a dominam os gêneros Cecropia, Vismia, Miconia,

Croton, Guatteria e Simarouba. Segundo Bowen et al. (2007) a utilização de uma área

em estágio sucessional por espécies animais é altamente influenciada pelo histórico de

uso dessa área.

O tamanho e o grau de distúrbio das áreas desmatadas e abandonadas podem

determinar diferentes caminhos sucessionais e estruturais da vegetação secundária

(Bazzaz 1991; Mesquita, et al. 2001). Na Amazônia Central, por exemplo, o gênero

Vismia é dominante em áreas que foram pastagens e periodicamente queimadas, devido

a sua habilidade de rebrotamento. Áreas desmatadas e não queimadas ou convertidas em

pastagens são colonizadas pelo gênero Cecropia. Estas áreas têm mais diversidade de

52

espécies devido a pouca alteração no banco de sementes, plântulas remanescentes e

rebrotos de espécies (Mesquita et al. 2001). Segundo Williamson e Mesquita, (2001) o

uso do fogo, repetidas vezes, acaba eliminando o banco de sementes e os rebrotos das

espécies da floresta primária. Essa situação acaba favorecendo o estabelecimento de

espécies do gênero Vismia que tem raízes profundas, longas e de crescimento lateral

com alto poder de rebrotamento e propagação vegetativa bastante agressiva e

persistente, se estabelecendo com sucesso nas áreas de uso intensivo.

As correlações significativas entre as espécies de Euglossina e as famílias de

plantas são apresentadas na Tabela 4. Para esta análise considerou-se apenas as espécies

mais abundantes e que apresentaram pelo menos 12 indivíduos. Portanto, foram

utilizadas 15 espécies de Euglossina e 23 famílias botânicas. O mesmo procedimento

foi utilizado em relação às espécies de plantas (Tabela 5). Roubik e Hanson 2004

apresentam uma lista com 68 famílias botânicas que são visitados por machos e fêmeas

de Euglossina para coletar néctar, pólen e resina. Neste estudo, 16 famílias botânicas

apresentaram correlação com alguma espécie de Euglossina. Entretanto, as famílias

Chrysobalanaceae, Humiriaceae, Annonaceae, Urticaceae, Goupiaceae e Anacardiaceae

não foram citadas por Roubik e Hanson (2004).

As famílias Lecythidaceae, Melastomataceae, Flacourtiaceae são utilizadas por

abelhas Euglossina como fonte de néctar e pólen (Knudsen e Mori 1996; Roubik e

Hanson 2004; Aguiar e Gaglianone 2008). A família Malvaceae, por sua vez, é utilizada

somente como fonte de pólen enquanto Sapotaceae e Malpighiaceae são utilizadas

apenas como fonte de néctar (Roubik e Hanson 2004). As famílias Apocynaceae,

Annonaceae e Euphorbiacea são utilizadas como fonte de substâncias odoríferas para

machos de Euglossina (Dressler, 1982; Ackermann 1983; Roubik e Hanson 2004).

53

Não existem muitas plantas que produzem resinas na natureza. As famílias

Clusiaceae, Euphorbiaceae, Humiriaceae e Burseraceae são as mais conhecidas (Daly

1987; Armbruster 1996; Gonçalves-Alvim 2001; Langenheim 2003). Contudo, as

abelhas necessitam desse recurso para construção dos seus ninhos (Armbruster 1984;

Roubik 1989). As resinas coletadas pelas abelhas, além de servirem como material para

construção de ninhos, servem como antibiótico (Oliveira et al. 1996; Roubik e Hanson

2004).

Neste estudo, Euglossa heterosticta e Eulaema mocsaryi apresentaram

correlação significativa com Euphorbiaceae enquanto Euglossa avicula e Euglossa

chalybeata com Humiriaceae.

A espécie Euglossa avicula apresentou correlação com Eschweilera truncata.

Segundo Knudsen e Mori (1996) um composto parecido com o escatol, substância

utilizada para atrair essas abelhas é encontrado nas flores desse gênero. A espécie

apresentou correlação positiva com espécies e famílias botânicas características das

áreas de floresta primária. Euglossa chalybeata também apresentou correlação positiva

com as espécies características de floresta primária Bocageopsis multiflora e Protium

hebetatum. De acordo com Roubik e Hanson (2004), machos e fêmeas de Euglossina

visitam feridas nos troncos de Protium.

Eulaema mocsaryi apresentou correlação negativa com a espécie Bocageopsis

multiflora, que foi pouco encontrada nas áreas em estágio sucessional mais jovem.

Euglossa crassipunctata apresentou correlação negativa com a espécie Miconia micheli,

muito comum nas áreas em estágio sucessional avançado, mas pouco abundante nas

áreas de floresta primária.

54

As espécies Euglossa augaspis, Euglossa ignita, Eulaema bombiformis e

Exaerete frontalis apresentaram correlação positiva com espécies do gênero Vismia

(Clusiaceae). Alguns trabalhos registraram espécies de Euglossina coletando resina em

Clusiacae (Lopez e Machado 1998; Ramirez et al. 2002; Nemésio 2005; Kaminski e

Absy 2006). Outras abelhas também costumam coletar resina e sementes de Vismia para

construção de ninhos (Roubik 1989; Oliveira et al. 2009). Segundo Roubik e Hanson

(2004) espécies de Eufriesea coletam córtex de Vismia para construção de seus ninhos.

Neste estudo, devido à dificuldade de observação, coleta e identificação, não

foram consideradas as espécies de Orchidaceae. Além disso, a presença de orquídeas só

foi registrada nos dois pontos de floresta primária. Entretanto, estudos futuros,

envolvendo essas espécies podem ser de extrema importância para o conhecimento da

distribuição das abelhas Euglossina na natureza.

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Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina nas áreas da ARIE do PDBFF Ponto Característica Sigla Idade (anos) Latitude Longitude 1 Floresta Primária FP- A Controle 2°24’88’’S 59°53’32’’W 2 Floresta Primária FP- B Controle 2°23’60’’S 59°50’93’’W 3 Sucessão 1 S1 -A 10 - 15 2°24’19” S 59°52’54’’W 4 Sucessão 1 S1 - B 10 - 15 2°24’58’’S 59°52’38’’W 5 Sucessão 2 S2 - A 15 - 20 2°24’10’’S 59°51’57’’W 6 Sucessão 2 S2 - B 15 - 20 2°24’51’’S 59°51’93’’W 7 Sucessão 3 S3 - A 21 - 25 2°23’66’’S 59°53’18’’W 8 Sucessão 3 S3 - B 21 - 25 2°24’24’’S 59°53’38’’W 9 Sucessão 4 S4 - A 26 - 30 2°23’46’’S 59°52’42’’W 10 Sucessão 4 S4 - B 26 - 30 2°23’61’’S 59°51’40’’W 11 Pasto A P - A <10 2°25’39’’S 59°52’54’’W 12 Pasto B P - B <10 2°24’90’’S 59°52’31’’W

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Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições) FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total

Euglossa amazonica Dressler, 1982 1 1 Euglossa analis Westwood, 1840 1 1 2 Euglossa augaspisDressler, 1982 3 4 4 15 11 1 10 6 15 6 8 7 90 Euglossa avicula Dressler, 1982 37 24 9 15 9 4 18 7 17 6 7 11 164 Euglossa bidentata Dressler, 1982 1 1 Euglossa chalybeataFriese, 1925 31 71 34 60 21 31 19 10 21 5 303 Euglossa cognata Moure, 1970 1 1 Euglossa cordata(Linnaeus, 1758) 2 2 Euglossa crassipunctataI Moure, 1968 9 16 3 4 3 3 6 15 9 3 13 10 94 Euglossa decorata Smith, 1874 1 1 Euglossa gaianiiDressler,1982 1 1 2 0 3 1 4 5 20 37 Euglossa heterosticaMoure, 1968 4 3 1 4 2 1 2 8 1 26 Euglossa ignita Smith, 1984 2 4 3 8 1 1 1 1 21 Euglossa imperialis Cockerell, 1922 4 2 1 1 1 2 11 Euglossa intersectaLatreille, 1938 1 2 2 1 1 7 Euglossa irisa Oliveira 1 2 1 1 1 2 1 9 Euglossa liopodaDressler,1982 1 1 2 4 Euglossa modesitor Dressler,1982 1 1 1 2 3 8 Euglossa moureiDressler,1982 2 1 1 1 2 1 1 1 10 Euglossa iophyrrha Dressler,1982 1 1 2 Euglossa magnipesDressler,1982 1 1 1 3 Euglossa orellanaRoubik,2004 23 43 34 105 30 29 30 40 20 19 2 375 Euglossa parvulaDressler,1982 4 2 6 Euglossa piliventrisGuérin-Méneville, 1845 2 1 2 5 Euglossa prasinaDressler,1982 1 1 1 0 1 0 4

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Euglossa retroviriridisDressler,1982 2 2 6 1 2 4 18 1 2 38 Euglossa securigeraDressler,1982 1 2 33 36 Euglossa variabilisFriese, 1899 1 1 Eulaema bombiformis(Packard, 1898) 31 31 67 37 36 40 54 17 41 18 18 19 409 Eulaema cingulata(Fabricius, 1804) 2 3 5 2 2 6 7 2 31 15 75 Eulaema meriana(Olivier, 1789) 11 11 10 14 7 21 20 12 10 6 19 20 161 Eulaema mocsaryi(Friese, 1899) 2 6 16 11 10 7 21 14 58 22 49 22 238 Eulaema nigritaLepeletier, 1841 6 1 7 Eufriesea 1 1 1 Eufriesea ornata(Mócsary, 1896) 5 1 1 2 1 10 Eufriesea pulchra (Smith,1854) 1 1 Eufriesea vidua(Moure, 1967) 1 1 Exaerete frontalis (Guérin-Méneville,1845) 6 5 10 2 5 3 7 3 6 1 48 Exaerete lepeletieri (Oliveira e Nemésio, 2003) 2 1 3 Exaerete smaragdina(Guérin-Méneville,1845) 2 5 0 1 2 10


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Tabela 3. Riqueza, diversidade e dominância de Euglossina e plantas nos pontos de coleta na ARIE do PDBFF.

Euglossina Plantas Riqueza Diversidade Dominância Riqueza Diversidade Dominância

Floresta Primária A 15 3,661 0,119 80 4,144 0,063 Floresta Primária B 20 3,397 0,191 72 3,918 0,107 Sucessão 1 A 21 2,844 0,173 21 2,404 0,281 Sucessão 1 B 21 2,47 0,288 15 2,281 0,181 Sucessão 2 A 17 2,604 0,217 14 1,718 0,361 Sucessão 2 B 14 2,828 0,161 18 2,487 0,203 Sucessão 3 A 19 2,765 0,191 16 2,12 0,249 Sucessão 3 B 17 2,921 0,228 37 3,09 0,124 Sucessão 4 A 21 3,198 0,129 33 2,902 0,151 Sucessão 4 B 16 3,196 0,14 43 3,359 0,11 Pasto A 15 2,126 0,297 0 0 0 Pasto B 20 2,448 0,19 0 0 0

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Tabela 4. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e famílias botânicas na ARIE do PDBFF. Espécie Família botânica r p

Euglossa avicula

Chrysobalanaceae 0,87 0,00 Humiriaceae 0,72 0,00 Lecythidaceae 0,84 0,00 Malvaceae 0,68 0,00 Moraceae 0,87 0,00 Sapotaceae 0,84 0,00

Euglossa chalybeata

Humiriacea 0,62 0,03 Malvaceae 0,79 0,00 Moraceae 0,61 0,03

Euglossa heterosticta Annonaceae 0,61 0,03 Euphorbiaceae 0,76 0,03

Euglossa ignita Melastomataceae 0,69 0,01

Euglossa orellana Malpighiaceae 0,82 0,00 Malvaceae 0,62 0,03

Euglossa retroviridis

Annonaceae 0,58 0,04 Apocynaceae 0,94 0,00 Flacourtiaceae 0,92 0,00 Urticaceae 0,69 0,01

Eulaema bombiformis

Clusiaceae 0,67 0,01 Goupiaceae 0,74 0,00 Melastomataceae 0,69 0,01

Eulaema mocsaryi Anacardiaceae -0,67 0,01 Euphorbiaceae 0,61 0,03

Exaerete frontalis Clusiaceae 0,57 0,05

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Tabela 5. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e espécies botânicas na ARIE do PDBFF. Espécie Euglossina Espécie planta r p Euglossa augaspis Vismia japurensis 0,62 0,30

Euglossa avicula

Eschweilera truncata 0,80 0,00 Pouteria guianensis 0,68 0,01 Pseudolmedia laevis 0,81 0,00

Euglossa chalybeata Bocageopsis multiflora 0,80 0,00 Protium hebetatum 0,65 0,02

Euglossa crassipunctata Miconia micheli -0.57 0,04 Euglossa heterosticta Goupia glabra 0,60 0,03

Euglossa ignita Bellucia grossularioides 0,74 0,00 Vismia cayennensis 0,58 0,04

Euglossa orellana Inga cayennensis 0,66 0,01 Tapirira guianensis 0,59 0,04

Euglossa retroviridis Byrsonima chrysophylla 0,84 0,01 Cecropia sciadophylla 0,74 0,00

Eulaema bombiformis

Bellucia grossularioides 0,62 0,02 Bellucia imperialis 0,63 0,02 Vismia cayennensis 0,59 0,04 Vismia guianenesis 0,70 0,01

Eulaema mocsaryi Bocageopsis multiflora -0.59 0,43

Exaerete frontalis Bellucia imperialis 0,58 0,04 Vismia guianenesis 0,68 0,01

61

FP 1

FP 2

S1 A

S1 B

S2 A

S2 BS3 A

S3 B

S4 A S4 B

P A

P B

-1 0 1 2 3 4 5 6 7


2.0

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

3.2

3.4

3.6

3.8

Diversidade de Euglossina

Figura 1. Correlação entre Diversidade de Euglossina e o estágio sucessional dos

pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária;

S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e

B = repetições)

62

FP 1

FP 2

S1 A

S1 B

S2 A

S2 B

S3 A

S3 B

S4 A

S4 B

P A

P B

-1 0 1 2 3 4 5 6 7


0.10

0.12

0.14

0.16

0.18

0.20

0.22

0.24

0.26

0.28

0.30

0.32

Dominância Euglossina

Figura 2. Correlação entre Dominância de Euglossina e o estágio sucessional dos

pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = -0,61, p = 0,03). (FP = Floresta primária;

S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e

B = repetições)

63

FP 1

FP 2

S1 A

S1 B S2 A

S2 BS3 A

S3 B

S4 A

S4 B

P AP B

-1 0 1 2 3 4 5 6 7


-10

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

Riqueza de Plantas

Figura 3. Correlação entre riqueza de plantas e o estágio sucessional dos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.94; p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 =

Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B =

repetições)

64

FP 1

FP 2

S1 AS1 B

S2 A

S2 B

S3 A

S3 BS4 A

S4 B

P AP B

-1 0 1 2 3 4 5 6 7


-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

Diversidade Plantas

Figura 4. Correlação entre diversidade de plantas e o estágio sucessional dos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.88; p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 =


repetições)

65

Figura 5. Dendrograma de disimilaridade entre os pontos de coleta em relação à fauna

de Euglossina na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =

Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)

66

Figura 6. Dendrograma de disimilaridade entre os pontos de coleta em relação à

composição florística na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2

= Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

67

Figura 7. Correlação entre diversidade de Euglossina e riqueza de plantas nos pontos de

coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,93; p ≤ 0,001) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão

1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

FB

FA

S1A

S1B

S2A

S2BS3B

S3A

S4A S4B

PA

PB

-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

Riqueza de Plantas

2.0

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

3.2

3.4

3.6

3.8

Diversidade de E

uglossina

68

FB

FA

S1A

S1B

S2A

S2BS3B

S3A

S4A S4B

PA

PB

-0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5

Diversidade de Planta

2.0

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

3.2

3.4

3.6

3.8


Figura 8. Correlação entre diversidade de Euglossina e diversidade de plantas nos

pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,90; p ≤ 0,001) (FP = Floresta primária; S1 =


repetições).

69

FB

FA

S1A

S1B

S2A

S2BS3B

S3A

S4AS4B

0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 0.35 0.40

Dominância de Plantas

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

3.2

3.4

3.6

3.8


Figura 9. Correlação entre diversidade de Euglossina e dominância de plantas nos

pontos de coleta, excluindo as áreas de pastagem, na ARIE do PDBFF (r = - 0,75; p =

0,01) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 =

Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

70

Figura 10. Dominância de espécies de plantas por estágio sucessional na ARIE do

PDBFF.

0

5

10

15

20

25

30

1 11 21 31 41 51

Dominância (%)

Espécies

Sucessão 1

Sucessão 1

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

1 11 21 31 41 51

Dominância

(%)

Espécies

Sucessão 2

Sucessão 2

0

5

10

15

20

25

30

35

40

1 11 21 31 41 51

Dominância

(%)

Espécies

Sucessção 3

Sucessção 3

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

1 11 21 31 41 51

Dominância

(%)

Espécies

Sucessão 4

Sucessão 4

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

1 11 21 31 41 51

Do

min

ân

cia

(%

)

Espécies

Floresta

PrimáriaFloresta

Primária

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

1 11 21 31 41 51

Do

min

ân

cia

(%

)

Espécies

Todas os estágios sucessionais

Sucessão 3

Sucessão 3

71


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82

Capítulo 3

83

Estrutura da vegetação e abelhas Euglossina (Hymenoptera: Apidae)

em áreas com diferentes estágios de sucessão florestal na Amazônia

Central

Danielle STORCK-TONON1; Marcio Luiz OLIVEIRA1; Elder Ferreira MORATO2

Marcelo Paustein MOREIRA3



3 Fundação Vitória Amazônica - FVA

RESUMO

O desmatamento da região amazônica brasileira tem como principal causa a pecuária bovina, porém após alguns anos de uso, muitas áreas desmatadas são abandonadas e nelas inicia-se um processo de sucessão florestal secundária. A trajetória sucessional dessas áreas depende principalmente do histórico de uso antes do abandono e resulta em áreas estruturalmente diferentes. A complexidade e a heterogeneidade estrutural são medidas importantes pra entender os efeitos desse processo sobre a fauna local. As abelhas das orquídeas pertencem a subtribo Euglossina e são importantes agentes polinizadores nas florestas tropicais. De modo geral, maior riqueza e diversidade dessas abelhas são encontradas em áreas mais conservadas, entretanto, existem espécies que preferem áreas abertas ou impactadas. Este trabalho teve como objetivo avaliar os efeitos da estrutura da vegetação sobre as abelhas Euglossina e foi conduzido em áreas com diferentes estágios sucessionais na ARIE do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF). Machos de Euglossina foram coletados em armadilhas contendo substâncias odoríferas, no período de julho de 2009 a junho de 2010. Foram coletados 2.226 indivíduos pertencentes a 40 espécies de Euglossina. Dentre as variáveis estruturais consideradas, as que mais influenciaram riqueza e diversidade de abelhas foram a altura e a circunferência das árvores e a cobertura do dossel. A diversidade foi maior nas áreas mais complexas e heterogêneas. A similaridade entre as áreas em relação à fauna de Euglossina foi fortemente explicada pela estrutura da vegetação e pouco influenciada pela similaridade florística ou proximidade geográfica das áreas. Sendo assim, a estrutura da vegetação e, consequentemente, a heterogeneidade e a complexidade de uma determinada área foram os fatores mais importantes para o entendimento de como essas abelhas podem responder a qualidade de um determinado ambiente.

PALAVRAS-CHAVE: Floresta Secundária, Complexidade, Heterogeneidade, PDBFF

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INTRODUÇÃO

O desmatamento da região amazônica brasileira tem como principais causas a

extração madeireira, a mineração, a abertura de estradas, a instalação de hidrelétricas, a

agricultura e a pecuária (Lu et al. 2003; Fearnside 2005, Soares-Filho et al. 2005).

Entretanto, segundo Rivero et al. (2009) a pecuária bovina é a principal atividade

responsável pelo aumento das taxas de desmatamento na região.

Um procedimento comum na região é o desmatamento seguido de queima para

utilização das áreas no plantio de culturas ou pastagens (Fujisaka et al. 1996). Após

algum tempo de uso, muitas áreas deixam de ser relevantes economicamente, sendo

abandonadas e dando início ao processo de sucessão florestal secundária (Perz e Skole

2003). Esse processo resulta em uma paisagem em mosaico com áreas em diferentes

estágios sucessionais (Lu et al. 2003). Entretanto, as intensidades das atividades

exercidas sobre a terra antes do abandono podem promover diferentes e não previsíveis

trajetórias sucessionais (Bazzaz 1991). Segundo New (1995) a sucessão da vegetação

tem grande influência sobre variações espaciais e temporais da diversidade e

abundância dos artrópodes terrestres.

Mesquita et al. (2001) sugerem que na região Amazônica, dependendo do

histórico de uso da terra, ocorrem duas trajetórias sucessionais distintas. Áreas de

floresta que foram desmatadas e não foram queimadas são dominadas por Cecropia,

Enquanto as foram utilizadas como pastagem e queimadas periodicamente são

dominadas por espécies pioneiras do gênero Vismia. Entretanto, na região ainda é

comum a ocorrência de capoeiras mistas, onde dominam os gêneros Cecropia, Vismia,

Miconia, Croton, Guatteria e Simarouba (Moreira 2003).

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Alterações na estrutura da vegetação têm influência direta na composição da

fauna local, por conta de mudanças na luminosidade, temperatura e umidade, que

afetam diretamente a biologia das espécies faunísticas (Marini, 2001). A estrutura física

de um ambiente pode afetar a composição faunística, porém, a intensidade desses

efeitos depende das características do grupo taxonômico em questão (Brown 1991;

Ishitani et al. 2003). Dessa forma, existem duas medidas importantes para o

entendimento do processo sucessional: a heterogeneidade, definida como variação

estrutural horizontal, e a complexidade, definida como o grau de desenvolvimento

estrutural de uma ou de algumas características do ambiente ou local (August 1983;

Brown 1991).

Estudos indicam que áreas em estágios intermediários de perturbação, que são

mais heterogêneas, sustentam uma maior diversidade de organismos do que áreas com

níveis de perturbação baixos ou elevados (Townsend et al. 2006). Contudo, Tokeshi

(1999) questiona esta hipótese devido a dificuldade de se definir os limites exatos

dentro de um gradiente de perturbação, fato que poderia considerar qualquer nível de

perturbação como intermediário.

Nos últimos anos muitos trabalhos envolvendo estrutura da vegetação e

assembléias de insetos têm sido realizadas. Entretanto, a maioria envolve formigas

(Majers et al. 1984; Armbrecht & Ulloa-Chacón 1999; Hoffmann et al. 1999;

Vasconcelos et al. 2000; Klein et al. 2002, Oliveira et al. 2011). Morato e Martins

(2005) estudaram os efeitos da sucessão florestal sobre vespas e abelhas que nidificam

em cavidades pré-existentes e encontraram maior riqueza em áreas de sucessão e

matrizes (áreas de fazenda, com ocupação humana, pastagens e plantações) as quais são

mais heterogêneas. Em relação a abelhas das orquídeas, resultados semelhantes foram

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encontrados por Rincón et al. (2000) e Otero e Sandino (2003) que encontraram maior

riqueza dessas abelhas em áreas de floresta secundária porém, contrariamente,

Rasmussen (2009) não encontrou diferenças na diversidade dessas abelhas em três

estágios sucessionais.

As abelhas Euglossina são conhecidas como abelhas das orquídeas. Machos e

fêmeas são eficientes polinizadoras de espécies de várias famílias botânicas nas

florestas tropicais e capazes de voar longas distâncias (Janzez 1971, Dressler 1982,

Roubik e Hanson 2004). Os machos costumam visitar não só as flores de orquídeas,

mas também outras fontes, onde coletam essas substâncias odoríferas (Zucchi et al.

1969, Dressler 1982). Contudo, a razão do uso dessas substâncias por eles ainda não é

conhecida (Eltz et al. 1999). As hipóteses mais prováveis indicam que as substâncias

são usadas no comportamento reprodutivo (Dressler 1982, Williams & Whitten 1983,

Cameron 2004).

Estudos realizados nas áreas do PDBFF (Powell e Powell 1987; Becker et al.

1991; Morato et al. 1992; Morato 1994; Oliveira e Campos 1995) indicam que maior

riqueza e diversidade dessas abelhas são encontradas em áreas de floresta preservada.

Porém, existem espécies que costumam ser coletadas nas áreas mais impactadas como

sucessão e pastagem. Por esse motivo podem ser consideradas bioindicadoras do estado

de conservação de áreas (Powell e Powell 1987; Morato 1994).

Nos últimos anos foram realizados vários estudos envolvendo a perda da

cobertura florestal e a fragmentação de habitats sobre abelhas Euglossina em diferentes

regiões do Brasil (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato 1994; Brito e Rêgo

2001; Tonhasca et al. 2003, Sofia e Suzuki 2004; Nemésio e Morato 2005; Souza et al.

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2005, Ramalho et al. 2009; Storck-Tonon et al. 2009). Porém, ainda não se conhece os

efeitos da estrutura da vegetação em áreas em sucessão secundária sobre essas abelhas.

Devido à importância ecológica das abelhas das orquídeas nas florestas tropicais,

conhecer como o desmatamento e a regeneração das áreas interferem nas comunidades

dessas abelhas é de grande importância. Assim, este trabalho tem como principal

objetivo avaliar os efeitos da estrutura da vegetação sobre as abelhas Euglossina em

uma paisagem formada por áreas em diferentes estágios sucessionais na Amazônia

Central.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

Este trabalho foi conduzido na Fazenda Esteio, situada na Área de Relevante

Interesse Ecológico do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (ARIE

PDBFF) (02°24’38’’S; 59°52’31’’W), localizada 90 km ao norte de Manaus. A

temperatura média anual da área de estudo é de 26°C e a precipitação anual média é

2200 mm, com uma estação chuvosa de novembro a março e uma seca de junho a

outubro (Oliveira e Mori 1999).

A área é formada por uma matriz com diferentes estágios de regeneração sendo

que a composição das espécies vegetais nas áreas de sucessão depende do histórico de

uso (Moreira 2003). Nas áreas de mata primária as famílias dominantes são

Lecythidaceae, Fabaceae, Sapotaceae e Burseraceae (Lovejoy e Bierregaard 1990;

Gascon e Bierregaard 2001). As áreas que sofreram corte e queima são dominadas pelos

gêneros Vismia (Clusiaceae) e Bellucia (Melastomataceae) e nas que sofreram apenas

corte a dominância é de Cecropia (Urticaceae). Existem ainda as áreas de pastagem

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formadas por Pennisetum (capim-quicuio) e por Brachiaria, ambos pertencentes à

família Poaceae, além de várias espécies ruderais (Mesquita et al. 2001; Moreira 2003).

Desenho Amostral

Os pontos amostrais foram distribuídos em classes de ambientes em diferentes

estágios sucessionais: pastagem, capoeiras em sucessão (10 e 15 anos, 16 e 20, 21 e 25,

26 e 30) e floresta primária. Cada tipo de ambiente foi replicado duas vezes. Portanto,

12 pontos foram amostrados na área de estudo (Tabela 1). Como a idade das áreas foi

inicialmente determinada através de informações de pessoas que trabalham nas áreas, a

confirmação das idades dos estágios sucessionais foi feita através da análise de uma

cronossequência de imagens obtidas por meio do satélite Landsat 5 - TM, órbita-ponto

232/62 em composição colorida RGB.


As coletas foram realizadas uma vez por mês, no período de julho de 2009 a

junho de 2010 e todos os pontos foram amostrados simultaneamente. O primeiro

conjunto de armadilhas era instalado sempre antes das 7:00 horas e as armadilhas

permaneciam ativas por 48 horas. Visando minimizar possíveis efeitos do horário, a

ordem dos pontos amostrais para instalação dos conjuntos de armadilhas foi sorteada

em cada coleta.

Machos de abelhas Euglossina foram coletados em armadilhas confeccionadas

com garrafas do tipo PET, contendo cada uma um tipo de substância atrativa para essas

abelhas: vanilina, cineol, salicilato de metila, cinamato de metila, acetato de benzila e

eugenol. Em cada ponto foi instalado um conjunto de armadilhas separadas por 1,5 m e

a uma altura de 1,70 m do chão.

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Amostragem da vegetação

Para caracterização da estrutura da vegetação das áreas foi utilizado o método do

ponto quadrante (point-quarter sampling) adaptado a partir de Cottan e Curtis (1956).

Em cada área foram amostrados 25 pontos desses, distantes 20 m um do outro e em

cada ponto foram delimitados 4 quadrantes de 10 x 10 m. Em cada quadrante foram

identificadas as duas árvores mais altas e medidas suas alturas e a circunferências à

altura do peito (CAP). Para estimar o valor médio da área basal de cada área, foi

sorteado um dos quatro quadrantes e medidos os CAPs de todas as árvores com CAP ≥

10 cm.

Em cada ponto foram tomadas quatro medidas da porcentagem de cobertura do

dossel através de um esfero-densiômetro de copa (Lemmon 1956). Considerou-se a

média dessas quatro medidas como a estimativa da cobertura do dossel deste ponto. A

média dos 25 pontos foi considerada a cobertura total do dossel da área de coleta.

As árvores foram identificadas por um parataxônomo e a nomenclatura e

classificação conferidas no banco de dados Flora Virtual do PDBFF, disponível no site

(http://botanicaamazonica.tempsite.ws/pdbff/CatalogoDePlantas/index.php).

Devido à grande dificuldade em se identificar Orchidaceae em campo, foi

observada apenas a presença / ausência de Orchidaceae nos quadrantes.

Análise dos dados

As análises foram realizadas através dos programas R Development Core Team

(2011) e Statistica 7.0. Devido a diferenças nas unidades de medidas das variáveis

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estruturais utilizadas, os dados referentes a essas medidas foram padronizados pelos

seus desvios- padrão.

Índices de diversidade de Shannon-Wiener e de dominância individual de

Berger-Parker (Magurran 2004) foram calculados para os estágios sucessionais.

Foram realizadas correlações por intermédio do coeficiente de Pearson r e

regressões lineares simples (Sokal e Rohlf 1995).

A composição de espécies de Euglossina das áreas amostradas foi ordenada

através de duas técnicas, o NMDS (Non-Metric Multidimensional Scaling) e Análise de

Coordenadas Principais (PCoA) (Gotelli e Ellison 2011). Para redução das variáveis

estruturais foi utilizada a análise de componentes principais (PCA).

Índices de complexidade e de heterogeneidade foram calculados a partir das

variáveis estruturais (August 1983, Waddington et al. 1986). Para obtenção desses

índices, cada área foi ranqueada pela soma dos valores médios das variáveis estruturais

(complexidade) e pela variância das variáveis estruturais (heterogeneidade) (Morato

2004). A soma desses postos foi considerada como os valores dos respectivos índices.

A análise de redundância (RDA) (Legendre e Legendre 1998; Boccard et al.

2011) foi utilizada para examinar as relações entre a composição de Euglossina e

características estruturais, representadas pelos índices de complexidade e

heterogeneidade.

As matrizes de similaridade faunística e florística obtidas através do índice de

Jaccard e a matriz estrutural, obtida através do índice de Bray-Curtis, foram

correlacionadas entre si e com a matriz de distância geográfica. Este procedimento foi

utilizado para detectar uma possível autocorrelação espacial entre as áreas. A

significância dessas correlações foi testada através da análise de Mantel. Segundo

91

Legendre (1993) a autocorrelação espacial pode ser definida como a existência de uma

correlação significativa entre a distância entre pontos amostrais e a similaridade dos

valores das variáveis estudadas. A presença de autocorrelação espacial nos dados indica

que parte da variância da variável estudada é explicada pelo efeito da variabilidade

espacial (Legendre 1993). As matrizes de similaridade foram também correlacionadas

por meio de correlações parciais de segunda ordem (Sokal e Rohlf 1995). Através dessa

análise é possível controlar estatisticamente o efeito de uma segunda e terceira variáveis

sobre a correlação entre as duas outras.


Foram coletados 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de

Euglossina neste estudo (Tabela 2). Considerando todos os estudos realizados nas áreas

do PDBFF com essas abelhas (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato 1994;

Oliveira e Campos 1995), este foi o que apresentou maior riqueza. Em relação à

vegetação, foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41 famílias e 146 espécies

(Anexo I). Até o presente momento, 70 famílias botânicas e 1.200 morfoespécies foram

registradas nas áreas do PDBFF (Flora Virtual PDBFF).

A ordenação da comunidade de Euglossina ao longo dos estágios sucessionais é

mostrada na Figura 1. A maioria das espécies foi coletada em mais de um estágio

sucessional, porém, algumas espécies foram restritas a um determinado estágio.

Euglossa amzonica foi coletada apenas nas áreas de floresta primária, Euglossa cordata,

Eulaema nigrita, Eufriesea pulchra e Eufriesea vidua foram coletadas apenas nas áreas

de pastagem, Euglossa bidentata apenas em sucessão 1, Euglossa cognata e Eufriesea

sp. apenas na sucessão 2, Euglossa decorata apenas na sucessão 3. Contudo, essas

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espécies foram pouco abundantes neste estudo impossibilitando assim maiores

conclusões sobre a exclusividade delas em um determinado estágio sucessional. Morato

(1994) também registrou Eufriesea vidua apenas nas áreas de pastagem. Apenas três

espécies apresentaram correlação significativa com o estágio sucessional (idade

sucessional das áreas: Exaerete smaragdina (r = 0,58; p = 0,03) a estágios mais

avançados, Euglossa modestior (r = -0,71; p = 0,02) a estágios de sucessão 1 e pastagem

e Eulaema nigrita (r = -0,65; p=0,02) apenas a áreas de pastagem. Euglossa modestior

foi coletada por Becker et al. (1991) apenas em pequenos fragmentos porém, Morato

(1994) coletou essa espécie em áreas de pasto sujo, borda e mata contínua e Exaerete

smaragdina em áreas mais conservadas. Eulaema nigrita tem sido considerada como

indicadora de áreas impactadas em outros estudos (Morato et al. 1994; Peruquetti et al.

1999; Nemésio and Silveira 2007), entretanto, este estudo foi o primeiro a registrar a

presença da espécie no PDBFF.

A ordenação da composição das espécies de Euglossina por NMDS captou 93%

(Stress = 0,07) da variação nas distâncias em 2 dimensões (Figura 2). É possível

verificar que, com exceção das áreas de sucessão 4, a composição de Euglossina foi

parecida entre as repetições dos estágios sucessionais e as áreas de pastagem foram as

mais dissimilares em relação às demais.

Tanto a composição quanto a riqueza de Euglossina não tiveram correlação

significativa com o estágio sucessional das áreas, embora Morato e Martins (2005)

tenham sugerido que em áreas em sucessão é possível encontrar uma maior riqueza de

abelhas e vespas devido à maior heterogenidade desses ambientes quando comparados a

áreas de floresta primária. Steffan-Dewenter e Tscharntke (2001) também verificaram

que, ao longo de um processo sucessional, a riqueza de abelhas que nidificam no solo

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diminui e das que nidificam acima do solo aumenta. Segundo esses autores, os locais

em estágios intermediários apresentam uma elevação na diversidade, sendo

considerados de extrema importância na manutenção da diversidade de abelhas.

Otero e Sandino (2003) coletaram Euglossina em áreas em três estágios

sucessionais na Colômbia e verificaram que as áreas mais impactadas apresentaram

maior abundância e diversidade de Euglossina do que as áreas mais conservadas.

Entretanto, Rasmussen (2009) não encontrou relação entre Euglossina e três estágios

sucessionais amostrados no Peru. É possível que as áreas em sucessão sejam favoráveis

para nidificação das espécies de Euglossina devido a quantidade de recursos utilizados

na nidificação, por exemplo, as resinas de espécies de Vismia (Clusiaceae) que são

dominantes neste tipo de ambiente (Becker et al. 1991, Cane 2001, Roubik e Hanson

2004). Contudo Oliveira e Storti (no porelo) sugerem que as áreas de floresta primária

podem não ser amostradas adequadamente pois, gerlamente utiliza-se a mesmo esforço

em pequenos fragmentos e áreas contínuas.

Neste estudo, houve uma correlação positiva e significativa entre o estágio

sucessional e diversidade (r = 0.93, p ≤ 0,001) e negativa entre estágio sucessional e

dominância (r = -0,61, p = 0,03). Morato e Campos (2000) também encontraram maior

diversidade de abelhas nas áreas de floresta primária do PDBFF do que em áreas em

sucessão no entorno dos fragmentos.

Considerando todos os pontos amostrais, não houve correlação significativa

entre riqueza de abelhas e de plantas. Segundo Neff e Simpson (1993), de modo geral, a

diversidade de abelhas não é influenciada pela diversidade botânica de um ecossistema.

Entretanto, no presente trabalho, a diversidade de abelhas correlacionou-se positiva e

94

significativamente com a riqueza (r = 0,93; p ≤ 0,001) e diversidade de plantas (r =

0,90; p ≤ 0,0010).

As áreas de coleta foram ordenadas em função das variáveis estruturais (Tabela

3) através de uma análise de PCA (Figura 3). Os dois primeiros eixos captaram juntos

96,4% da variância dos dados (eingenvalue = 4,84 para o eixo 1 e 0,94 para o eixo 2).

As réplicas foram semelhantes em relação à estrutura da vegetação. As áreas de

sucessão aparecem em um grupo no gráfico enquanto as áreas de floresta primária e

pastagem encontram-se separadas desse grupo. As variáveis estruturais que mais

contribuíram para estes fatores foram à altura das árvores, a circunferência à altura do

peito e a cobertura do dossel. Essas variáveis também foram preditoras da riqueza de

formigas em áreas de sucessão secundária em florestas do estado do Acre (Oliveira et

al. 2011).

O primeiro eixo da ordenação da comunidade de Euglossina (PCoA) apresentou

correlação significativa com o primeiro eixo da ordenação das áreas em função das

variáveis estruturais (PCA) (r2 = 0,61; p = 0,002). Dessa forma, a comunidade de

Euglossina está sendo influenciada pela estrutura da vegetação das áreas, o mesmo

ocorrendo em relação à diversidade (r2 = 0,79; p = 0,001). Entretanto, a riqueza não foi

afetada pela estrutura. Considerando as variáveis da estrutura isoladamente, a riqueza de

Euglossina não teve correlação significativa com nenhuma das variáveis. A diversidade,

contudo, apresentou correlação significativa com a área basal (r = 0,76; p = 0,004) e

com o número de Orchidaceae (r2 = 0,68; p = 0,001).

Conforme citado anteriormente, apenas três espécies apresentaram correlação

significativa com a categoria do estágio sucessional. Entretanto, 19 espécies de

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Euglossina apresentaram correlação significativa com variáveis da estrutura da

vegetação (Tabela 4). Este resultado indica que a idade das áreas por si só não é

suficiente para avaliar como a sucessão florestal afeta essas abelhas, para melhor

entendimento é necessário avaliar variáveis estruturais da cada área.

Através das variáveis foram calculados os índices de complexidade e

heterogeneidade estrutural das áreas de estudo. Tanto a complexidade quanto a

heterogeneidade correlacionaram-se positivamente com o estágio sucessional das áreas

(r = 0,96; p ≤ 0,001) (Figura 4A) (r = 0,91; p ≤ 0,001) (Figura 4B). Áreas em estágios

sucessionais mais avançados são mais complexas e heterogêneas do que as áreas em

estágios iniciais. Áreas que apresentaram maior complexidade também foram mais

heterogêneas (r = 0,97; p ≤ 0,001). Áreas mais heterogêneas possuem uma maior

variação espacial na distribuição de recursos e no microclima, podendo assim manter

uma maior diversidade de espécies (Naeem e Colwell 1991, Borges e Brown 2001,

Báldi 2008). Ribas et al. (2003) verificaram que, para formigas, o aumento da

complexidade estrutural de um habitat proporciona um aumento do número de espécies.

Embora a riqueza de abelhas não tenha apresentado correlação estatisticamente

significativa com a heterogeneidade e a complexidade estrutural das áreas é possível

verificar que esta tende a aumentar com o nível de complexidade e heterogeneidade das

áreas (Figura 5). Porém, a diversidade de abelhas foi maior nas áreas com maior

heterogeneidade (r2 = 0,42; p = 0,02) e complexidade (r2= 0,33; p = 0,04). Sendo assim,

os resultados aqui encontrados não estão de acordo com os trabalhos, citados

anteriormente, que sugerem maior riqueza e diversidade nos estágios intermediários de

sucessão florestal. Com o objetivo de apresentar as respostas específicas, a comunidade

de Euglossina foi ordenada em função do índice de complexidade e heterogeneidade

96

(Figura 6), no entanto, devido essas variáveis estarem fortemente correlacionadas neste

estudo, os valores desta correlação foram utilizados para a ordenação. Através destas

figuras é possível observar respostas específicas para este estudo.

As espécies E. mocsaryi, E. liopoda, E. modestior, E. cingulata, E. gaianii, E.

securigera, E.cordata, E. nigrita, E. pulchra e E.vidua foram mais abundantes em

ambientes menos complexos e heterogêneos.

As espécies E. amazonica, E. iopyrrha E. prasina, E. intersecta, E. analis, E.

bidentata, E. chalybeata, E. parvula, E. imperialis, E. avicula e E. orellana, Eufriesea

ornata, Exaerete lepeletieri, E. smaragdina, , apesar de terem sido registradas em vários

ambientes, foram mais abundantes nos mais heterogêneos.

Já E. frontalis, E. bombiformis, E. meriana, Eufriesea sp, Euglossa heterosticta,

E. piliventris, E. irisa, E. cognata, E. ignita, E. crassipunctata, E. mourei, E. augaspis,

E. retroviridis, E. decorata, E. magnipes, E. variabilis foram abundantes nas áreas em

níveis intermediário de complexidade e heterogeneidade.

As matrizes de similaridade de Euglossina, similaridade florística, similaridade

estrutural e distância espacial foram correlacionadas entre si. A similaridade estrutural

das áreas apresentou correlação significativa com a similaridade de Euglossina (rmantel =

0,69; p = 0,002; g.l = 64). Da mesma forma, a correlação entre a similaridade estrutural

e a similaridade florística foi elevada (rmantel = 0,25; p = 0,02; g.l = 64) e, portanto, esta

relação pode estar influenciando a composição de Euglossina. Através de uma análise

de correlação parcial de segunda ordem, foi possível verificar que quando a distância e a

similaridade florística são mantidas estatisticamente constantes, a semelhança estrutural

entre as áreas ainda explica fortemente a sua semelhança na composição de abelhas

97

(rmantel = 0,74; p=0,00). As demais correlações não foram significativas. Portanto, a

similaridade entre as áreas em relação à fauna de Euglossina está sendo fortemente

explicada pela estrutura da vegetação e pouco influenciada pela similaridade florística

ou proximidade geográfica. Diversos estudos têm demonstrado que áreas similares

estruturalmente, mesmo que distantes geograficamente, foram também semelhantes em

relação à fauna de invertebrados (Moldenke 1975; Lawton,1983; Hughes et al. 2000,

Ribeiro-Troian et al. 2009).

Devido à elevada capacidade de vôo das abelhas Euglossina (Janzen 1971), a

distância entre as áreas amostradas e a distância destas para a mata contínua, podem

influenciar a similaridade entre as áreas, bem como riqueza. Contudo, não houve

correlação entre a similaridade de Euglossina e a distância geográfica entre as áreas e

entre a distância da mata contínua e a riqueza de Euglossina. Desta forma, neste estudo,

a distância entre as áreas não influenciou os resultados obtidos.

Com base nos resultados aqui apresentados, é possível concluir que embora a

composição florística seja importante para as abelhas Euglossina, a estrutura da

vegetação e, consequentemente, a heterogeneidade e a complexidade de uma

determinada área são os fatores mais importantes para o entendimento de como essas

abelhas podem responder a qualidade de um determinado ambiente.

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Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF. Ponto Característica Sigla Idade (anos) Latitude Longitude 1 Pasto A P A <10 2°25’39’’S 59°52’54’’W 2 Pasto B P B <10 2°24’90’’S 59°52’31’’W 3 Sucessão 1 S1A 10 - 15 2°24’19” S 59°52’54’’W 4 Sucessão 1 S1 B 10 - 15 2°24’58’’S 59°52’38’’W 5 Sucessão 2 S2 A 15 - 20 2°24’10’’S 59°51’57’’W 6 Sucessão 2 S2 B 15 - 20 2°24’51’’S 59°51’93’’W 7 Sucessão 3 S3 A 21 - 25 2°23’66’’S 59°53’18’’W 8 Sucessão 3 S3 B 21 - 25 2°24’24’’S 59°53’38’’W 9 Sucessão 4 S4 A 26 - 30 2°23’46’’S 59°52’42’’W 10 Sucessão 4 S4 B 26 - 30 2°23’61’’S 59°51’40’’W 11 Floresta FP A Controle 2°24’88’’S 59°53’32’’W 12 Floresta FP B Controle 2°23’60’’S 59°50’93’’W

99

Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)


Euglossa amazonica Dressler, 1982 1 1 Euglossa analis Westwood, 1840 1 1 2 Euglossa augaspis Dressler, 1982 3 4 4 15 11 1 10 6 15 6 8 7 90 Euglossa avicula Dressler, 1982 37 24 9 15 9 4 18 7 17 6 7 11 164 Euglossa bidentata Dressler, 1982 1 1 Euglossa chalybeata Friese, 1925 31 71 34 60 21 31 19 10 21 5 303 Euglossa cognata Moure, 1970 1 1 Euglossa cordata (Linnaeus, 1758) 2 2 Euglossa crassipunctata Moure, 1968 9 16 3 4 3 3 6 15 9 3 13 10 94 Euglossa decorata Smith, 1874 1 1 Euglossa gaianii Dressler, 1982 1 1 2 0 3 1 4 5 20 37 Euglossa heterosticta Moure, 1968 4 3 1 4 2 1 2 8 1 26 Euglossa ignita Smith, 1984 2 4 3 8 1 1 1 1 21 Euglossa imperialis Cockerell, 1922 4 2 1 1 1 2 11 Euglossa intersecta Latreille, 1938 1 2 2 1 1 7 Euglossa irisa Oliveira, m. s. 1 2 1 1 1 2 1 9 Euglossa liopoda Dressler, 1982 1 1 2 4 Euglossa modestior Dressler, 1982 1 1 1 2 3 8 Euglossa mourei Dressler, 1982 2 1 1 1 2 1 1 1 10 Euglossa iopyrrha Dressler, 1982 1 1 2 Euglossa magnipes Dressler, 1982 1 1 1 3 Euglossa orellana Roubik, 2004 23 43 34 105 30 29 30 40 20 19 2 375 Euglossa parvula Dressler, 1982 4 2 6 Euglossa piliventris Guérin-Méneville, 1845 2 1 2 5 Euglossa prasina Dressler, 1982 1 1 1 0 1 0 4

10

0

100



Euglossa retroviridis Dressler,1982 2 2 6 1 2 4 18 1 2 38 Euglossa securigera Dressler,1982 1 2 33 36 Euglossa variabilis Friese, 1899 1 1 Eulaema bombiformis (Packard, 1898) 31 31 67 37 36 40 54 17 41 18 18 19 409 Eulaema cingulata (Fabricius, 1804) 2 3 5 2 2 6 7 2 31 15 75 Eulaema meriana (Olivier, 1789) 11 11 10 14 7 21 20 12 10 6 19 20 161 Eulaema mocsaryi (Friese, 1899) 2 6 16 11 10 7 21 14 58 22 49 22 238 Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 6 1 7 Eufriesea sp. 1 1 Eufriesea ornata (Mócsary, 1896) 5 1 1 2 1 10 Eufriesea pulchra (Smith, 1854) 1 1 Eufriesea vidua (Moure, 1967) 1 1 Exaerete frontalis (Guérin-Méneville, 1845) 6 5 10 2 5 3 7 3 6 1 48 Exaerete lepeletieri Oliveira e Nemésio, 2003 2 1 3 Exaerete smaragdina(Guérin-Méneville, 1845) 2 5 0 1 2 10


10

1

101

Tabela 3. Média das variáveis estruturais, abundância de Orchidaceae, riqueza e diversidade de plantas das áreas amostradas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

CAP das árvores

(cm)

Altura das árvores

(m)

Cobertura do dossel (%)

Área basal média

(m2/ha)

Densidade de árvores

(árvore/m2)

Abundância de Orchidaceae

Riqueza de plantas

Diversidade de plantas

(H')

Floresta Primária A 98,75 21,795 97,2 22,45 0,06 65 73 3,918 Floresta Primária B 75,13 20,195 96,4 32,27 0,07 49 80 4,144 Sucessão 1 A 37,22 9,025 61,2 8,75 0,06 0 21 2,404 Sucessão 1 B 40,21 8,655 63,8 7,24 0,06 0 15 2,281 Sucessão 2 A 44,92 14,28 75,9 7,22 0,07 0 15 1,718 Sucessão 2 B 34,35 8,336683 71,6 3,67 0,05 0 18 2,487 Sucessão 3 A 47,59 11,375 77,5 7,81 0,07 0 16 2,12 Sucessão 3 B 43,91 12,275 81,8 9,16 0,06 0 37 3,09 Sucessão 4 A 64,30 16,745 88,2 15,48 0,09 15 33 2,902 Sucessão 4 B 59,58 15,82 90,3 10,99 0,06 9 43 3,359 Pasto A 0 0 0 0 0 0 0 0 Pasto B 0 0 0 0 0 0 0 0

10

2

102

Tabela 4. Valores das correlações significativas entre espécies de Euglossina e variáveis da estrutura

da vegetação em áreas em diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF.

CAP (cm)

Altura das

árvores (m)

Cobertura do dossel (%)

Área basal

(m2/ha)

Densidade de árvores

Abundância de

Orchidaceae

Euglossa amazonica r = 0,74 Euglossa avicula r = 0,72 r = 0,61 r = 0,72 r = 0,87 Euglossa chalybeata r = 0,63 Euglossa cordata r = -0,63 r = -0,61 Euglossa gaianii r = -0,62 r = -0,62 r = -0,73 r = -0,72 Euglossa heterosticta r = 0,59 r = 0,64 Euglossa imperialis r = 0,66 Euglossa intersecta r = 0,61 Euglossa liopoda r = -0,71 r = -0,72 Euglossa modestior r = -0,74 r = -0,78 r = -0,88 r = -0,86 Euglossa prasina r = 0,63 r = 0,71 r = 0,69 Euglossa securigera r = -0,66 r = -0,64 Eulaema cingulata r = -0,66 r = -0,67 r = -0,82 r = -0,76 Eulaema meriana r = -0,58 r = -0,67 r = -0,59 r = -0,58 Eulaema nigrita r = -0,59 r = -0,61 r = -0,73 r = -0,72 Eufrisea pulchra r = -0,63 r = -0,61 Eufriese vidua r = -0,63 r = -0,61 Exaerete frontalis r = 0,64 Exaerete smaragdina r = 0,78 r = 0,7

103

Figura 1. Abundância relativa das espécies de Euglossina por estágio sucessional na

ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 =

Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

P A

P B

S1

A

S1

B

S2

A

S2

B

S3

A

S3

B

S4

A

S1

B

FP

A

FP

B

104

Figura 2. Ordenação das áreas de coleta em função da composição de Euglossina na ARIE

do PDBFF (NMDS, Stress = 0,07) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =

Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).


estruturais na ARIE do PDBFF

2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B =


estruturais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão

2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

105


(FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão

106

FP AFP B

S4 A

S4 B

S3 AS3 B

S2 A

S2 B

S1 A

S1 B

P AP B

0 1 2 3 4 5 6 7


-10

0

10

20

30

40

50

60

Complexidade

FP A

FP B

S4 AS4 B

S3 AS3 B

S2 A

S2 B

S1 A

S1 B

P AP B

0 1 2 3 4 5 6 7


0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

Heterogeneidade

Figura 4. Correlação entre os estágio sucessional e a complexidade (A) (r = 0,96; p

≤ 0,001) e a heterogeneidade (B) (r = 0,91; p ≤ 0,001) das áreas de estudo na ARIE

do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 =

Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

A

B


Euglossina e os índices de complexidade e heterogeneidade das áreas amostradas na

ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S = Sucessão; P = Pasto, sp = espécies de

Euglossina).




107




108

Figura 6. Abundância relativa das espécies de Euglossina em função da relação

complexidade - heterogeneidade estrutural das áreas amostradas na ARIE do PDBFF

(FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 =

Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).

P A

P B

S1

A

S1

B

S2

A

S2

B

S3

A

S3

B

S4

A

S1

B

FP

A

FP

B

109

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118

Considerações Finais

119

As diferenças entre os protocolos utilizados nos trabalhos já realizados na área

de estudo, dificultaram a comparação dos resultados. Mesmo assim, analisando apenas a

composição de espécies, foi possível verificar que ocorreram mudanças na comunidade

ao longo do período pós-isolamento das áreas do projeto. Verificou-se que espécies

abundantes nos trabalhos anteriores não foram registradas neste estudo e que espécies

consideradas indicadoras de áreas abertas ou impactadas, as quais anteriormente não

tinham sido registradas, agora foram coletadas. Além disso, substâncias que nos

primeiros trabalhos não eram muito atrativas para os machos de Euglossina, passaram a

ser. Contudo, para entender estas mudanças e como as comunidades são afetadas pela

perda da cobertura florestal e posterior sucessão secundária estudos de monitoramento

com protocolos padronizados precisam ser realizados.

Devido à dificuldade em identificar orquídeas em campo, neste estudo as

espécies não foram identificadas, somente foi registrada a presença ou ausência destas

nas áreas estudadas, porém, elas foram registradas apenas nas áreas de floresta primária

e ao estágio de sucessão mais avançado. Portanto, estudos futuros envolvendo abelhas

Euglossina e Orchidaceae em floresta de terra firme na região amazônica pode ser de

grande importância.

Outro aspecto importante a ser considerado em estudos futuros, é o tamanho

corporal dos indivíduos, o qual afeta a capacidade de vôo e a tolerância da espécie para

forragear em áreas mais abertas, com temperaturas mais elevadas e umidade relativa do

ar mais baixa do que no interior da floresta.

Apesar da elevada capacidade de vôo dos Euglossina as distâncias espaciais

entre as áreas e destas com a floresta continua não foram preditoras de uma maior

120

similaridade na composição faunísticaou seja, áreas mais próximas não foram

necessariamente mais similares em relação à fauna de Euglossina.

Os estágios sucessionais mais avançados não apresentaram maior riqueza de

Euglossina, entretanto, apresentaram maior diversidade e menor dominância em relação

aos estágios iniciais e, de modo geral, a riqueza florística não foi influenciou a riqueza

de Euglossina, mas sim a diversidade. Algumas espécies apresentaram correlação

significativa com espécies botânicas.

Em relação a estrutura da vegetação, as variáveis que mais influenciaram a

comunidade de Euglossina foram a altura e a circunferência das árvores. A

complexidade e heterogeneidade das áreas foram preditoras da diversidade de

Euglossina.

Com base nos resultado aqui obtidos, é possível concluir que, embora a

composição florística seja importante para as abelhas, a estrutura da vegetação e,

consequentemente, a heterogeneidade e a complexidade de uma determinada área são os

fatores mais importantes para o entendimento de como essas abelhas podem responder a

qualidade de um determinado ambiente.

121

Anexo

122

Anexo I – Lista de espécies botânicas por ponto de coleta na área de estudo (FP = Floresta Primária, S = Sucessão, P = Pasto)

Família Espécie FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total

Anacardiaceae Anacardium giganteum Hancock ex Engl. Cajuaçu 1 1 1 3

Anacardiaceae Anacardium parvifolium Ducke Cajuí 3 3

Anacardiaceae Anacardium spruceanumEngl. Cajú-açu, cajueiro-do-mato 2 2

Anacardiaceae Astronium le-cointein Ducke 2 2

Anacardiaceae Tapirira guianensis Aubl. 4 4 3 1 4 16

Anacardiaceae Thyrsodium spruceanum Benth. Breu-de-leite 2 1 4 3 10

Annonaceae Bocageopsis multiflora (Mart.) R.E.Fr. Envira-preta, envira-surucucu-folha-miúda 3 4 1 3 4 15

Annonaceae Guatteria olivaceae R.E.Fr. Envira-bobó, envira-fofa 1 1 7 21 9 2 5 3 49

Annonaceae Rollinia insignis R.E.Fr. Biribá-bravo, envira-bobó 1 1

Annonaceae Unonopsis duckei R.E.Fr. Envira-preta, envira-surucucu 1 2 3

Annonaceae Xylopia calophylla R.E.Fr. 7 1 8

Annonaceae Xylopia emarginata Mart. 2 2

Apocynaceae Aspidosperma nitidum Benth. Carapanaúba 1 1 2

Apocynaceae Geissospermum argenteum Woodson Acariquara-branca 2 2

Araliaceae Schefflera morototoni (Aubl.) Frodin Morototó 3 3

Arecaceae Euterpe precatoria Mart. Acaí-da-mata 1 1

Arecaceae Oenocarpus bacaba Mart. Bacaba 1 5 1 1 6 4 18

Bignoneaceae Jacaranda copaia (Aubl.) D.Don Pará-pará 3 1 1 5

Bignoneaceae Tabebuia incana A.H.Gentry Pau-d'arco 3 2 5

Burseraceae Protium altsonii Sandwith 4 3 7

Burseraceae Protium amazonicum (Cuatrec.) Daly 1 1

Burseraceae Protium apiculatum Swart 3 3 5 11

Burseraceae Protium aracouchini (Aubl.) March. 1 1

Burseraceae Protium decandrum (Aubl.) March. 5 1 6

12

3

123

Anexo I - Continuação


Burseraceae Protium gigantium Engl. 3 3

Burseraceae Protium hebetatum Daly 6 19 3 2 30

Burseraceae Protium pilosum (Cuatrec.) Daly 1 1

Burseraceae Protium strumosum Daly 1 1

Burseraceae Tetragastris panamensis (Engl.) Kuntze 3 3 2 8

Caryocaraceae Caryocar glabrum (Aubl.) Pers. Piquiarana 1 1

Celastraceae Maytenus guyanensis Klotzsch Chichuá 1 1 2

Chrysobalanaceae Licania canescens Benoist Caripé 5 1 6

Chrysobalanaceae Licania micrantha Miq. Pintadinha 4 3 1 8

Chrysobalanaceae Licania oblongifolia Standl. Macucu-chiador, Pajurá-rana 3 4 7

Chrysobalanaceae Licania rodriguesii Prance 2 1 3

Chrysobalanaceae Parinari excelsa Sabine Uchirana, uchi-de-tambaqui 6 2 8

Clusiaceae Vismia cayennensis (Jacq.) Pers. Lacre 43 14 17 17 66 32 17 26 232

Clusiaceae Vismia guianenesis (Aubl.) Choisy Lacre-branco, pau-de-lacre 10 1 2 2 2 1 18

Clusiaceae Vismia japurensis Reich 7 9 10 3 4 7 9 1 50

Combretaceae Buchenavia parvifolia Ducke 6 2 2 10

Elaeocarpaceae Sloanea synandra Spruce ex Benth. 6 2 8

Erythropalaceae Heisteria barbata Cuatrec. 2 2

Euphorbiaceae Anomalocalyx uleanus (Pax. & K.Hoffm.) Ducke Arataciú-preto 1 1

Euphorbiaceae Croton lanjouwensis Jabl. Dima 2 10 2 14

Euphorbiaceae Hevea guianensis Aubl. Seringueira 2 3 5

Euphorbiaceae Mabea speciosa Müll.Arg. 2 1 3

Fabacea Andira micrantha Ducke Sucupira 1 3 4

Fabacea Copaifera multijuga Hayne Copaíba 2 2 4

12

4

124



Fabacea Dimorphandra coccinea Ducke 1 1 2

Fabacea Dinizia excelsa Ducke Angelim-pedra 1 1

Fabacea Dipteryx magnifica Ducke Cumaru-ferro 1 1 2

Fabacea Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. Cumaru-ferro 1 1

Fabacea Hymenolobium modestum Ducke Angelim-pedra 1 1

Fabacea Inga alba (Sw.) Willd. Ingaí 2 2 1 6 3 14

Fabacea Inga cayennensis Sagot ex Benth. Ingá-cabeludo 4 11 2 9 1 5 32

Fabacea Inga gracilifolia Ducke Ingá-xixica 1 3 7 11

Fabacea Inga umbratica Poepp. & Endl. Ingá 1 3 4

Fabacea Macrolobium limbatum Spruce ex Benth. 2 6 8

Fabacea Parkia nitida Miq. Faveira-benguê 2 2

Fabacea Parkia pendula (Willd.) Walp. Visgueiro 2 1 3

Fabacea Peltogyne paniculata Benth. Escorrega-macaco 2 2 4

Fabacea Pterocarpus officinalis Jacq. 1 1 2

Fabacea Pterocarpus rohrii Vahl Sangue-de-galo 2 2

Fabacea Sclerolobium chrysophyllum Poepp. & Endl. 1 1 3 1 6

Fabacea Sclerolobium micropetalum Ducke 3 3 2 8

Fabacea Swartzia arborescens (Aubl.) Pittier Jenipapinho 1 1

Fabacea Swartzia cuspidata Spruce ex Benth. Muirapiranga-folha-miúda 1 1

Fabacea Swartzia reticulata Ducke Arabá-preto 1 1 2

Fabacea Tachigali myrmechophila Ducke Tachi-preto 2 2 1 5

Fabacea Zygia juruana (Harms) L.Rico 1 1

12

5

125



Fabacea Zygia racemosa (Ducke) Barneby & J.W.Grimes Angelim-rajado 3 1 4

Flacourtiaceae Ryania speciosa Vahl. 2 2

Goupiaceae Goupia glabra Aubl. Cupiúba 29 13 1 6 5 3 45 17 119

Humiriaceae Duckesia verrucosa (Ducke) Cuatrec. Uchi-coroa 2 2

Humiriaceae Endopleura uchi (Huber) Cuatrec. Uchi 2 4 1 7

Humiriaceae Sacoglottis mattogrossensis Malme Achuá 2 1 3

Lauraceae Licaria martiniana (Mez) Kosterm. 2 2

Lauraceae Ocotea matogrossensis Vattimo 1 2 3

Lauraceae Ocotea nigrescens Vicentini Louro-pretp 3 1 1 1 6

Lecythidaceae Cariniana micrantha Ducke Taurí 1 3 1 5

Lecythidaceae Corythophora alta Knuth Ripeiro vermelho 1 1

Lecythidaceae Eschweilera coriacea (DC.) Mart. Ex Berg. Matamatá-verdadeira 2 3 5

Lecythidaceae Eschweilera cyanthiformis S.A.Mori Matamatá 1 1

Lecythidaceae Eschweilera grandiflora (Aubl.) Sandwith Matamatá-rósea 1 1

Lecythidaceae Eschweilera truncata A.C.Sm. Matamatá 12 13 1 26

Lecythidaceae Eschweilera wachenheimii (Benoist) Sandwith Matamatá-mirim 5 4 9

Lecythidaceae Lecythis prancei S.A.Mori Castanha-jarana 2 2

Lecythidaceae Lecythis zabucajo Aubl. Sapucaia 3 2 5

Malpighiaceae Byrsonima chrysophylla H.B.K Murici 5 11 3 6 2 6 1 18 52

Malvaceae Apeiba echinata Gaertner Pente-de-macaco 1 4 5

Malvaceae Scleronema micranthum Ducke Cardeiro 2 1 1 4

Malvaceae Theobroma subincanum Mart. Cupuí 1 1

Malvaceae Theobroma sylvestre Mart. Cacauí 2 1 3

Melastomataceae Bellucia grossularioides (L.) Triana Goiaba-de-anta 33 21 8 4 65 15 16 19 181

12

6

126



Melastomataceae Bellucia imperialis Saldanha & Cogn. 26 15 26 2 13 9 17 7 115

Melastomataceae Miconia eriodonta DC. 3 3

Melastomataceae Miconia micheli sp nova 4 27 18 12 4 2 9 76

Melastomataceae Miconia poeppigii Triana 2 1 1 1 2 1 8

Melastomataceae Mouriri collocarpa Ducke Mamãozinho 1 1 2

Meliaceae Guarea pubescens (Rich.) A.Juss. 1 1 2

Moraceae Brosimum rubescens Taub. Garrote, pau-rainha 2 3 5

Moraceae Clarisia racemosa Ruiz & Pav. Guariúba 1 1

Moraceae Ficus paraensis Satndl. 2 2

Moraceae Naucleopsis caloneura (Huber) Ducke Muiratinga 1 7 1 9

Moraceae Pseudolmedia laevigata Trécul 1 1

Moraceae Pseudolmedia laevis (Ruiz & Pav.) Inharé-folha-miúda, muiratinga 9 1 1 1 12

Moraceae Sorocea guilleminiana Gaudich Jaca-branca, jaca-brava 1 1 2

Moraceae Sorocea muriculata Miq. 2 3 5

Myristicaceae Isertia hypoleuca Benth. Ucuuba-fedorenta 1 29 16 17 63

Myristicaceae Iryanthera laevis Markgr. 1 1

Myristicaceae Osteophloeum platyspermum (A.DC.) Warb. Ucuuba-chico-de-assis 1 1

Myristicaceae Virola theiodora Warb. Paricá 1 1

Myrsinaceae Cybianthus guyanenses (A.DC.) Miq. 1 1

Myrtaceae Myrcia huallagae McVaugh 1 1 2

Nyctaginaceae Neea sp1. 1 1

Olacaceae Minquartia guianensis Aubl. Acariquara 3 3

Quiinaceae Lacunaria jenmanii Ducke 2 2

12

7

127



Rhizophoraceae Sterigmapetalum obovatum Kuhlm. 1 1

Rubiaceae Iryanthera ulei Warb Ucuuba-branca 1 1 2

Rutaceae Spathelia excelsa (K.Krause) R.S.Cowan & Briz. Surucucumirá 6 6

Salicaceae Casearia javitensis H.B.K 3 1 4

Salicaceae Casearia sylvestris Sw. 4 4

Salicaceae Laetia procera (Poepp.) Eichler 5 2 1 10 2 9 4 33

Sapindaceae Cupania scrobiculata L.C.Rich. 3 4 7

Sapotaceae Chrysophyllum sanguinolentum (Pierre) Baehni Balata-brava, ucuquirana 2 2

Sapotaceae Ecclinusa guianensis Eyma Abiurana-bacuri, abiurana-caju 1 1

Sapotaceae Manilkara bidentata (A.DC.) A.Chev. Massaranduba 4 1 1 6

Sapotaceae Manilkara huberi (Ducke) A.Chev. 5 5

Sapotaceae Pouteria anomala (Pires) T.D.Penn. Abiurana-roxa 1 3 4

Sapotaceae Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. Abiurana-aquariquara 3 3

Sapotaceae Pouteria filipes Eyma 2 5 7

Sapotaceae Pouteria guianensis Aubl. Abiurana-casca-fina, abiurana-gigante 6 2 2 3 13

Sapotaceae Pouteria minima T.D.Penn. 1 1

Sapotaceae Pouteria pallens T.D.Penn. 1 1

Sapotaceae Pouteria virescens Baehni Abiurana 3 3

Simaroubaceae Simaba polyphylla (Cavalcante) W.Thomas 1 1

Simaroubaceae Simarouba amara Aubl. 8 13 21

Urticaceae Cecropia purpurascens C.C.Berg Imbaúba-roxa 3 1 3 7

12

8

128



Urticaceae Cecropia sciadophylla Mart. Imbaúba 15 2 2 12 11 19 61

Urticaceae Pourouma bicolor Mart. Imbaúba 1 1

Urticaceae Pourouma cuspidata Mildbr. 1 2 3 6

Urticaceae Pourouma ferruginea Standl. Mapatirana 1 1 2

Urticaceae Pourouma minor Benoist. Parumaí, tourém 1 1 4 6

Urticaceae Pourouma tomentosa Miq. Imbaúba-do-vinho 1 1 2

Urticaceae Pourouma vilosa Trécul Imbaúba-benguê, Imbaúba-branca 2 2 4

Violaceae Rinorea racemosa (Mart.) Kuntze Canela-de-velho, canela-de-jacamim 2 2

Abundância 191 177 173 170 179 163 183 158 0 0 160 144 1507

Riqueza 80 72 16 37 33 43 14 18 0 0 21 15 146

12

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