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UIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
DAMIÃO VALDENOR DE OLIVEIRA
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE MIMUS GILVUS (AVES: MIMIDAE) EM UMA
ÁREA DE RESTIGA NO NORDESTE DO BRASIL
Natal/2015
i
DAMIÃO VALDENOR DE OLIVEIRA
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE MIMUS GILVUS (AVES: MIMIDAE) EM ÁREA
DE RESTIGA NO NORDESTE DO BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como requisito
para a obtenção do título de Mestre em
Ecologia.
Orientador: Mauro Pichorim
ii
DAMIÃO VALDENOR DE OLIVEIRA
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE MIMUS GILVUS (AVES: MIMIDAE) EM ÁREA
DE RESTIGA NO NORDESTE DO BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como requisito
para a obtenção do título de Mestre em
Ecologia.
BANCA EXAMINADORA
_______________________________________________________________
Prof. Dr. Eduardo Martins Venticinque (Membro interno)
Universidade federal do Rio Grande do Norte
________________________________________________________________
Prof. Dr. Márcio Zickán Cardoso (Membro Interno)
Universidade federal do Rio Grande do Norte
________________________________________________________________
Prof.a D.ra. Rachel Maria de Lyra Neves (Membro Externo)
Universidade Federal Rural de Pernambuco
NATAL/2015
iii
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Oliveira, Damião Valdenor de.
Biologia reprodutiva de Mimus gilvus (Aves: Mimidae) em área de restinga no
Nordeste do Brasil / Damião Valdenor de Oliveira. – Natal, RN, 2015.
58 f.: il.
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro
de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Biologia reprodutiva. – Dissertação. 2. Mimus gilvus. – Dissertação. 3.
Restinga. – Dissertação. I. Pichorim, Mauro. II. Universidade Federal do Rio Grande
do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 573
iv
AGRADECIMENTOS
Uma dissertação é resultado da contribuição de muitas pessoas, sua conclusão não é o fim
de um trabalho, mas o começo de uma nova caminhada. Peço desculpas aqueles ou aquelas
pessoas que devido à falta de memória e espaço esqueci-me de citá-las aqui. Vocês também
fazem parte deste trabalho.
Em primeiro lugar, quero agradecer imensamente ao povo Brasileiro por ter custeado
minha formação. Dado a imensa desigualdade social de nosso país eu tive a oportunidade
de ingressar em uma universidade pública, e com isso ampliar minha visão de mundo,
conhecer ideias, pessoas, lugares os quais foram fundamentais para minha formação
pessoal e profissional. Tudo isso, aumenta a responsabilidade sobre minha formação, no
sentido de tentar construir um mundo melhor.
Em segundo lugar, mais não menos importante agradeço ao meu pai (Antônio Amaro
Sobrinho) e a minha mãe (Fancisca Salete da Silva), pelo esforço despendido em meio a
tantas dificuldades para garantir aos seus quatro filhos acesso à educação. Também sou
grato aos meus irmãos (Vitoriano Luis, José Venecio e José Venâncio) em especial a
(Vitoriano Luis e José Venecio) por terem sempre ajudado no meu processo educacional.
Também quero agradecer a José Aldecyr Dantas por ter contribuído na minha formação,
principalmente, pela ajuda com livros durante o vestibular antes do meu acesso a
universidade. Sou profundamente grato a minha tia, Maria Anaide de Oliveira, por sempre
ter me ajudado durante minha estadia em Natal.
Sou grato ao professor Dr. Mauro Pichorim pela orientação, amizade, paciência e
aprendizado adquirido em todos esses anos de parceria no Laboratório de Ornitologia da
UFRN e durante os trabalhos de campo. Quero agradecer a Tonny Marques pela amizade e
pela ajuda de campo durante a realização deste trabalho. Também sou grato a todo o
pessoal do Laboratório de Ornitologia da UFRN pela amizade, conversas e ensinamentos.
Em especial quero a agradecer a Guilherme Toledo, Allan de Oliveira, Phoeve Macario,
Thanyria Câmara, Honara Morgana, Marcelo Câmara, Marcelo da Silva, João Paulo,
Ricardo, Nicolás Ruiz e Bruno França.
Agradeço a François Sagot Martin pelos ensinamentos de campo durante os levantamentos
da avifauna em Serra de Santana.
v
Gostaria de agradecer profundamente ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da
UFRN e a todos os professores que fazem parte do mesmo. Sou imensamente grato ao
Projeto Caatinga Potiguar especialmente ao Eduardo Martins Venticinque, Marina
Antongiovanni e Carlos Fonseca pela oportunidade de ter participado dos levantamentos de
campo e pelo aprendizado durante as viagens inesquecíveis pelas Caatingas Potiguares.
Esse projeto vai render muitos frutos, os quais serão de grande importância para
conservação da Caatinga Potiguar. As viagens do projeto aumentaram ainda mais minha
paixão pela Caatinga e pela vida do sertanejo, a qual na maioria das vezes é difícil
principalmente pela ausência de políticas públicas. Apesar disso, o sertanejo conserva uma
resistência única composta por uma alegria contagiante.
Quero agradecer aos amigos da Pós de Ecologia da UFRN, especialmente ao Daniel Santos,
Paulo Henrique, Alan Felipe (“misera”) e Felipe Marinho pela amizade e conversas. Ao
Felipe Marinho e Alan sou muito grato pela ajuda nas análises estatísticas. Também sou
Grato a Airton Filho (Tito) pela ajuda e conversas durante as viagens do Projeto Caatinga
Potiguar.
Agradeço enormemente ao herbário da UFRN na pessoa de Edweslly de Moura pela
identificação das plantas durante o presente trabalho. Também sou grato ao Centro de
Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI, pelo acesso a área de estudo.
Sou eternamente grato aos amigos das Residências Universitárias Campus II e III (São
tantos que prefiro não citá-los aqui para não correr o risco de esquecer ninguém) por terem
sido minha família durante todos esses anos de convivência em Natal. Levarei as
lembranças, aprendizado e histórias do tempo de permanência nas Residências por toda
minha vida.
Agradeço a CAPES por ter concedido a bolsa de estudos para realização deste trabalho.
Quero agradecer a professora D.ra. Rachel Maria de Lyra Neves (UFRPE), ao Professor Dr.
Márcio Zikán Cardoso (UFRN) e ao Professor Dr. Eduardo Martins Venticinque (UFRN)
por terem aceitado participar desta banca.
Por fim, agradeço a todos que de alguma forma contribuíram para a realização deste
trabalho.
vi
Não é a consciência do homem que lhe determina o ser Viver o futuro no
mas ao contrário, é o seu ser social que lhe Presente.
determina sua consciência Ernest Bloch
Karl Marx
Se, na verdade, não estou no mundo para
simplesmente nele me adaptar, mas para
transformá-lo; se não é possível mudá-lo
sem um certo sonho ou projeto de mundo, devo usar toda
possibilidade que tenho para não apenas falar de minhas utopias,
mas participar de práticas com elas coerentes.
Paulo Freire
Por um mundo onde sejamos socialmente iguais
Humanamente diferentes
e totalmente livres.
Rosa Luxemburgo
Desconfiai do mais trivial, na aparência singela.
E examinai, sobretudo, o que parece habitual.
Suplicamos expressamente: não aceiteis o que é de
hábito como coisa natural,
pois em tempo de desordem sangrenta,
de confusão organizada,de arbitrariedade consciente,
de humanidade desumanizada,
nada deve parecer natural
nada deve parecer impossível de mudar.
Bertold Brecht
1
Índice de tabelas............................................................................................................... 2
Índice de figuras............................................................................................................... 3
Resumo......................................................................................................................... 5
Abstract........................................................................................................................ 7
Introdução.................................................................................................................. 9
Métodos...................................................................................................................... 12
Área de estudo............................................................................................................. 12
Busca e monitoramento dos ninhos.............................................................................. 13
Sucesso reprodutivo.................................................................................................... 14
Análises estatísticas...................................................................................................... 16
Resultados................................................................................................................. 21
Período reprodutivo.................................................................................................... 21
Caracterização dos ninhos.......................................................................................... 21
Substrato utilizado para nidificação.......................................................................... 22
Tamanho da ninhada, período de incubação e período de permanência dos ninhegos
no ninho........................................................................................................................ 23
Sucesso reprodutivo....................................................................................................... 24
Sucesso dos ovos e produção anual de filhotes............................................................ 24
Discussão........................................................................................................................ 38
Considerações finais..................................................................................................... 47
Referências.................................................................................................................. 49
2
Índice de tabelas
Tabela 1. Substratos utilizados para nidificação de M. gilvus e número de perdas e sucesso
dos ninhos de acordo com substrato.................................................................................29
Tabela 2. Medidas morfométricas dos ovos de Mimus gilvus encontrados no Centro de
Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI, RN................................................................30
Tabela 3. Variáveis reprodutivas de M. gilvus do Centro de Lançamento da Barreira do
Inferno-CLBI, RN.................................................................................................................31
Tabela 4. Principais espécies de plantas identificadas na formação de moitas usadas para
nidificação e alimentação de M. gilvus no Centro de Lançamento da Barreira do Inferno,
RN....................................................................................................................................32
Tabela 5. Parâmetros de sobrevivência de ninhos de M. gilvus do Centro de Lançamento da
Barreira do inferno (CLBI)-RN, entre os anos de 2010 a 2015 (a estação reprodutiva entre
2012-2013 não teve monitoramento). O tempo médio de incubação e de permanência dos
ninhegos de M. gilvus no ninho, utilizado para calcular as taxas de sobrevivência e o
sucesso reprodutivo, foi de 13 e 11 dias respectivamente................................................33
3
Índice de figuras
Figura 1. Distribuição de Mimus gilvus. Fonte: Nature serve 2007; B- Indivíduo adulto de
Mimus gilvus registrado no Centro de Lançamento da Barreira do Inferno- CLBI.
Foto:Tonny Marques ...........................................................................................................18
Figura 2. Aspecto geral da área de estudo no de Centro de lançamento da Barreira do
Inferno, RN, durante o monitoramento dos ninhos de M. gilvus entre os anos de 2010-2011,
2011-2012 e 2014-2015. Notar as formações arbustivas (moitas) e a presença de cactos
Pilosocereus catingicola (Cactaceae)...................................................................................19
Figura 3. A- Área de estudo, com destaque em cinza para o domínio histórico da Mata
Atlântica no Brasil, B- estado do Rio Grande do Norte, com remanescentes florestais em
cinza, C- Imagem mostrando a área de estudo no Centro de Lançamento da Barreira do
Inferno, os pontos em vermelho são os ninhos acompanhados durante os anos de 2010-
2011, 2011-2012 e 2014-2015.(Fonte : SOS Mata Atlântica e Google Earth 2015)............20
Figura 4 Número de ninhos ativos de Mimus gilvus encontrados ao longo das estações
reprodutivas entre os anos de 2010-2011, 2011-2012 e 2014-2015. (■= ninhos ativos
monitorados durante a estação reprodutiva entre os anos de 2010-2011, Δ = ninhos ativos
monitorados na estação reprodutiva de 2011-2012 e ○= ninhos ativos monitorados entre os
anos de 2014-2015). A precipitação é indicada pelas (linhas), e o valor médio da
precipitação corresponde a (linha contínua). Os valores de precipitação referem-se à média
de dados mensais obtidos entre os anos de 2010-2011, 2011-2012 e 2014-2015 para a
região do Município de Natal, RN Por meio da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio
Grande do Norte (EMPARN)................................................................................................26
4
Figura 5. Regressão não linear indicando o efeito negativo da precipitação mensal
acumulada sobre o número de eclosões de M. gilvus ao longo dos anos de 2010-2011,
2011-2012 e 2014-2015 no Centro de Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI,
RN..................................................................................................................................27
Figure 6. A= Ninho de Mimus gilvus com três ovos; B= Ninhegos com aproximadamente
um dia de idade; C= Ninhegos com quatro dias de idade; D= Ninhegos com sete dias de
idade; E= Ninhegos com 11 dias de idade (próximo de deixar o ninho); F= Jovem de
Mimus gilvus com aproximadamente 56 dias de idade-Foto: Tonny
Marques..........................................................................................................................33
Figura 7. A- Típico ninho de Mimus gilvus escondido em meio a arbustos formados por
Guapira sp (Notar o indivíduo incubando e o efeito que a vegetação confere na ocultação
do ninho); B- Ninho com nihegos localizado em cacto Pilosocereus catingicola
(Cactaceae); C-Filhote de M. gilvus com aproximadamente 17 dias de
vida......................................................................................................................................34
Figura 8. Número de ninhos ativos e número de filhotes que saíram do ninho nas estações
reprodutivas de 2011-2012 e 2014-2015 respectivamente. As barras em preto representam o
número de ninhos ativos, e as barras em branco representam o número de filhotes que
saíram do ninho para cada estação reprodutiva durante o acompanhamento no Centro de
Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI, RN...............................................................35
5
Resumo
O sabiá da praia, Mimus gilvus (Aves: Mimidae) é um passeriforme com ampla distribuição
na América Central e do Sul. No Brasil ocorre principalmente nas áreas de restinga e
vegetação próxima a praia. No sudeste do Brasil essa espécie tem desaparecido devido,
principalmente, à urbanização. Muitos atributos de sua biologia reprodutiva são
desconhecidos, principalmente em relação ao sucesso reprodutivo. Nesse sentido, durante
os anos de 2010-2011, 2011-2012 e 2014-2015 foram feitas visitas à área de restinga no
Centro de Lançamento da Barreira do Inferno (CLBI), localizado entre os municípios de
Natal e Parnamirim-RN (5°54’S e 35°10’W), onde foram feitas buscas sistemáticas com
intuito de descrever características da biologia reprodutiva de M. gilvus, estimar o seu
sucesso reprodutivo utilizando o método de Mayfield, e identificar os principais fatores que
influenciam o seu sucesso reprodutivo em ambiente de restinga. Para isso, foram
monitorados 45 ninhos ativos . Apenas durante a temporada reprodutiva de 2011-2012 e
2014-2015 foram feitas visitas sistemáticas a área de estudo. O período reprodutivo variou
de agosto março. O tamanho da ninhada variou de dois, três e seis ovos (n = 22). Ninhadas
de dois ovos foram mais frequentes, sendo a média de ovos colocados por ninho de 2 ±
0,51 (n = 20 ninhos). O período de incubação foi de aproximadamente 13 ± 1,9 dias (n = 11
ninhos ). O período de permanência dos filhotes no ninho foi de aproximadamente 11 ± 1,6
dias (n = 9 ninhos). Com aproximadamente 11 dias de idade os ninhegos eram capazes de
sair do ninho. O sucesso aparente foi de 37,8% e o sucesso estimado pelo método de
Mayfield foi de 26,6 %. A predação foi a principal causa da perda de ninhos na área de
estudo. As taxas de sobrevivência diária (TSD) obtidas foram 0,9593 para o período de
6
incubação e 0,9313 para o período de ninhego. As estimativas de sobrevivência para cada
período foram 0,5827 para incubação e 0,4571 para ninhego respectivamente. A
precipitação média acumulada para cada mês influenciou negativamente as taxas de eclosão
dos ninhos de M. gilvus. Além disso, o número de eclosões entre o período mais chuvoso
(estação chuvosa) e o período de menor precipitação (estação seca) foram diferentes. O
número de ninhos perdidos de M. gilvus foi menor em moitas do que em cactos, o que pode
justificar o maior número de ninhos dessa espécie encontrados em moitas. As taxas de
sobrevivência no período de ninhego foram menores em comparação com o período de
incubação. O fato das taxas de sobrevivência dos ninhos de M. gilvus serem menores no
período de ninhego em comparação ao período de incubação pode ser resultado da maior
atividade dos adultos durante essa fase do ninho, o que consequentemente aumentaria as
taxas de predação. M. gilvus parece evitar o período mais chuvoso durante sua reprodução,
concentrado a maior parte de seus ninhos no período de menor precipitação.
Palavras chave: Restinga, Mimus gilvus, biologia reprodutiva, sucesso reprodutivo,
precipitação.
7
Abstract
The thrush beach, Mimus gilvus (Aves: Mimidae) is a passerine widely distributed in
Central and South America. In Brazil occurs mainly in the areas of the resting and
vegetation near the beach. In southeastern Brazil this species has disappeared, mainly due
to urbanization. Many attributes of their reproductive biology are unknown, especially in
relation to reproductive success. During the years 2010-2011, 2011-2012 and 2014-2015
were made visits to the area of restinga forest in Centro de Lançamento da Barreira do
Inferno (CLBI), located between the cities of Natal and Parnamirim-RN (5 ° 54'S 35 ° 10'W
) where they were made systematic searches to trying describe reproductive biology of the
characteristics of M. gilvus, estimate their reproductive success using the Mayfield method,
and identify the main factors that influence their reproductive success in environment the
resting. For this, forty fifth active nests monitored were used. Only during the breeding
season of 2011-2012 and 2014-2015 were made systematic visits to the study area. The
reproductive period ranged August to March. Clutch size ranged from two, three and six
eggs (n = 22). Broods of two eggs were more common, with an average of eggs laid per
nest of 2 ± 0,51 (n = 20 nests). The incubation period was approximately 13 ± 1,9 days (n =
11 nests). The period of stay of the nestlings was approximately 11 ± 1,6 days (n = 9 nests).
With approximately 11 days old the nestlings were able to leave the nest. The apparent
success was 37,8% and the success estimated by Mayfield method was 26,6%. Predation
was the main cause of loss of nests in the study area. The daily survival rates (TDS) were
obtained from 0,9593 incubation and 0,9313 for nestling period respectively. Survival
estimates for each period was 0,5827 for incubation and 0,4571 for nestling period. The
cumulative average rainfall for each month influenced negatively the hatching rates of M.
8
gilvus nests. In addition, the number hatch eggs among the most rainy season (rainy season)
and the period of lowest rainfall (dry season) were different. The number of lost nests of M.
gilvus was lower in scrubs than cactus, which may account for the largest number of nests
of this species found in scrubs. Survival rates in nestling period were lower compared with
the incubation period. The fact that the survival rates nests of M. gilvus be lower in the
nestling period compared to the incubation period may result from increased activity of
adults during this phase of the nest, which in turn would increase predation rates. M. gilvus
seems to avoid the rainy season during their reproduction, concentrated most of their nests
in periods of low rainfall.
Key words: Restinga, Mimus gilvus, reproductive biology, reproductive success,
precipitation.
9
Introdução
A história de vida das aves encontra-se extremamente relacionada aos aspectos de
sua reprodução, processo altamente dispendioso, que demanda alto investimento energético
e é determinante para a sobrevivência dos indivíduos, a qual pode variar em função do
número de filhotes por ninho, cuidado parental e local de nidificação (Martin 1995,
Ricklefs 2000, Hansen et al. 2005). O conhecimento sobre a história de vida das aves é
fundamental para o desenvolvimento de teorias ecológicas e evolutivas, entretanto,
informações acerca da história de vida de muitas espécies de aves ainda são escassas,
principalmente com relação à biologia reprodutiva e sucesso reprodutivo de espécies
tropicais (Martin 1996). O Brasil, por exemplo, possui em torno de 1900 espécies de aves
(CBRO 2014). Contudo, essa alta riqueza de espécies contrasta com a falta de
conhecimento básico, especificamente, sobre parâmetros de história de vida. Muitas das
espécies de aves que ocorrem no Brasil não têm informações disponíveis sobre parâmetros
básicos da biologia reprodutiva o que inclui características do ninho, descrição de ovos,
tamanho da ninhada, período reprodutivo, entre outros parâmetros (Heming 2013). Isso
demonstra a enorme lacuna de conhecimento sobre biologia reprodutiva das aves
brasileiras, e a necessidade do desenvolvimento de mais estudos.
Sabe-se que o regime de chuvas exerce forte influência sobre o período reprodutivo
das aves (Skutch 1976, Sick 1997). Embora a reprodução de muitas espécies de aves seja
afetada positivamente pela precipitação, devido principalmente a abundância de alimento
em função do aumento das chuvas (Perrins 1970, Wikelski et al. 2000), o aumento da
precipitação também pode gerar condições adversas e assim afetar negativamente o ciclo
10
reprodutivo das aves (Newton 1988). Trabalhos mostram que períodos intensos de
precipitação podem aumentar a taxa de mortalidade dos filhotes (Siikamäki 1996, Veistola
et al. 1997, Dawson e Bortolotti 2000), além de diminuir a disponibilidade de alimento ,
principalmente, para espécies insetívoras de solo (Avery e Krebs 1984, Arlettaz et al.
2010).
Dentre muitos parâmetros relacionados com a reprodução das aves, o sucesso
reprodutivo é um dos mais importantes (Rotella et al. 2004). Uma vez que para
entendermos a evolução das estratégias reprodutivas das aves é fundamental avaliar como
diferenças no sucesso reprodutivo se relacionam com características advindas da
variabilidade temporal e espacial, habitat de nidificação, período da estação reprodutiva,
clima, disponibilidade de alimento ou com a combinação desses fatores (Bollman e Reyer
2001). Muitos fatores podem influenciar o sucesso reprodutivo, entre os quais se destaca a
predação apontada como a principal causa do baixo sucesso de ninhos da maioria das aves
na região neotropical (Oniki 1979, Stutchbury e Morton 2001, Martin 1992, Robinson et al.
2000). Além da predação, outros fatores relacionados a características do local de
nidificação (habitat) como a altura do ninho, densidade da vegetação e a espécie de planta
onde o ninho é colocado, também podem afetar o sucesso reprodutivo (Martin e Roper
1988, Mesquida e Marone 2002, Martin 1992, Lomascolo et al. 2010). No Brasil,
especificamente na região do Cerrado, trabalhos indicam a predação como a principal causa
da perda de ninhos (Lopes e Marini 2005, Duca 2007, Santos 2008, Rodrigues 2009).
Estudos realizados na Amazônia Brasileira e na Mata Atlântica também sugerem padrão
semelhante (Oniki 1979, Aguilar 2001).
11
Os ninhos também podem sofrer diferentes taxas de predação em função de seu
estágio (ovos ou filhotes), ninhos durante a fase de ninhego estão sujeitos a maiores taxas
de predação devido às visitas mais frequentes dos pais para alimentar a prole, o que
aumentaria a probabilidade de predadores detectarem os ninhos (Skutch 1949).
Nesse sentido, o entendimento dos fatores que afetam o sucesso reprodutivo das
aves é primordial, tendo em vista que tais informações podem ser utilizadas para o
entendimento de padrões de história de vida e dinâmica populacional. Além disso, essas
informações são fundamentais na elaboração de estratégias de manejo e conservação,
planos de ação, ou em análises de viabilidade populacional (ver Duca 2007, Hoffman
2011).
Mimus gilvus (sabiá da praia) é uma ave passeriforme da família Mimidae, aves
restritas às Américas com distribuição do sul do Canadá à Argentina e Chile (Ridgely e
Tudor 1994) (Figura 1). Embora, M. gilvus não esteja na lista de espécies ameaçadas em
nível nacional (MMA 2014). A mesma é considerada ameaçada em nível local no estado do
Rio de Janeiro e Espírito Santo devido, sobretudo, à intensa degradação das restingas local
típico de ocorrência dessa espécie (Alves et al. 2000, Simon et al. 2007, Zanon 2010). A
família Mimidae é caracterizada por apresentar espécies com aspecto homogêneo,
desprovida de plumagens com cores vivas e sem dimorfismo entre os sexos (Argel de
Oliveira1994). A alimentação de M. gilvus baseia-se em artrópodes (insetos e aranhas) e em
frutas, que tem suas sementes eliminadas intactas através das fezes ou por regurgitação,
tendo como hábito recolher seu alimento preferencialmente do solo (Sick 1997).
Apesar da existência de informações básicas a respeito da reprodução de algumas espécies
da família, há poucos trabalhos voltados à biologia reprodutiva de M. gilvus. Logo, o
12
objetivo deste trabalho é descrever aspectos da reprodução de M. gilvus e estimar o sucesso
reprodutivo dessa espécie em área de restinga no nordeste do Brasil, com o intuito de
contribuir para geração de conhecimento acerca da biologia reprodutiva do sabiá da praia.
Nesse contexto, esperamos que a predação seja o principal fator de influência sobre o
sucesso reprodutivo de M. gilvus na área de estudo, e que a mesma apresente diferenças
entre os períodos de incubação e ninhego e em função do substrato de nidificação. Nesse
sentido, este trabalho possui os seguintes objetivos: descrever a reprodução e estimar o
sucesso reprodutivo de Mimus gilvus em área de restinga, determinar o período reprodutivo
de Mimus gilvus e identificar os principais fatores que afetam o sucesso reprodutivo dessa
espécie na área de estudo, testar o efeito de variáveis climáticas como a precipitação sobre
o período reprodutivo de M. gilvus, testar se a escolha dos substratos para nidificação de
Mimus gilvus influencia o sucesso reprodutivo dessa espécie na área de restinga, avaliar se
a frequência de ninhos de Mimus gilvus difere entre os substratos utilizados para
nidificação, e por fim avaliar se existe diferença entre as taxas de sobrevivência entre os
períodos de incubação e ninhego.
Métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado em uma área militar da aeronáutica, denominada Centro de
Lançamento Barreira do inferno (CLBI), situada no município de Parnamirim, Rio grande
do Norte, distante 6 km de Natal (5°54’S e 35°10’W) (Figura 2). A área é coberta por
floresta de restinga, caracterizada por solo arenoso e cobertura vegetal xerófila com
predominância de herbáceas e arbustos variando estruturalmente ao longo da costa atlântica
13
brasileira (Oliveira-Filho e Carvalho 2000), e por florestas de tabuleiro classificada como
Floresta Estacional Semidecidual de Terras Baixas (Cestaro 2002). O clima na região é
quente semi-úmido, com período seco entre quatro e cinco meses durante a primavera e
início do verão. O regime de chuvas é do tipo Mediterrâneo nos meses de outono-inverno,
comumente em abril, maio e junho (Nimer 1972).
Uma das características mais acentuadas das restingas é a presença de solo arenoso
pobre em nutrientes e drenado, com exceção de depressões entre cordões arenosos nas
quais frequentemente se formam lagoas nos períodos chuvosos(Rocha et al. 2004). A
restinga também é marcada por forte variação da vegetação, o que causa grande
heterogeneidade fitofisionômica, com variações de campos abertos até florestas com dossel
compacto. Embora as razões da variação não sejam completamente conhecidas, geralmente
elas são atribuídas ao teor de sal e nutrientes no solo, à presença de lençóis freáticos
superficiais, ao nível de exposição aos fortes ventos que vêm do mar e mesmo a interações
entre espécies (Ab'saber 1967, Almeida-Jr et al. 2006, Oliveira-filho et al. 1993).
Busca e monitoramento dos ninhos
Durante os anos de 2010, 2011, 2012, 2014 e 2015 foram realizadas buscas de ninhos
na área de estudo. A procura ocorreu ao longo de um transecto previamente definido,
medindo aproximadamente seis quilômetros, paralelo à praia (Figura 3-C). Esse transecto
cobria a faixa de restinga mais próxima à praia onde M. gilvus era mais facilmente avistado.
Em 2010, a procura dos ninhos se deu de maneira aleatória. Entre os anos de 2011, 2012,
2014 e 2015 foram feitas buscas sistemáticas na área de estudo, com visitas semanais
durante os meses de reprodução (Agosto a Março). Os ninhos encontrados foram marcados,
georeferenciados e identificados com uma placa de alumínio numerada. Os ninhos foram
14
monitorados a cada três ou quatro dias para determinação do período de incubação dos
ovos, desenvolvimento dos filhotes e período reprodutivo. Foi registrado o estado do ninho
no momento de cada visita (construção, ovos, filhotes) de acordo com (Lopes 2005). Além
disso, foi descrito o local de nidificação e sempre que possível foi identificado a planta
suporte. Os ninhos foram descritos de acordo com Simon e Pacheco (2005).
Os ovos foram pesados por meio de balanças do tipo dinamômetro, medidos e
marcados com lápis para individualização de acordo com Pichorim (2002) e descritos com
relação à coloração seguindo Smith (1975). Os filhotes foram pesados e medidos e sempre
que possível foram tiradas medidas da asa “flat” (forma achatada), tarso, peso, cauda e
cúlmen.
Sucesso reprodutivo
As estimativas de sucesso foram calculadas pelos métodos Mayfield (1961, 1975) e
sucesso aparente. O protocolo de Mayfield (1961, 1975) consiste no cálculo da
sobrevivência do ninho ativo (com ovos ou filhotes) a partir do número de dias observados.
Assim, este método calcula a taxa de perda de ninhos por dia de exposição, corrigindo
possíveis erros decorrentes da observação de ninhos que, na maioria das vezes, são
encontrados em diferentes estágios desde a postura do primeiro ovo até a saída dos filhotes
do ninho. O cálculo envolvido no protocolo de Mayfield está baseado na combinação dos
cálculos das taxas ou probabilidade de sobrevivência do ninho durante a incubação e das
taxas de sobrevivência do ninho durante o período de alimentação dos filhotes. Para
calcular a taxa de sobrevivência diária (TSD) do ninho inicialmente calcula-se a taxa de
mortalidade diária (TMD) de acordo com a seguinte formula:
15
Taxa de Mortalidade (TMD) = N° de Ninhos perdidos
N° de dias com ninhos ativos (ovos ou filhotes)
Uma vez obtida à taxa de mortalidade diária, foi calculada a taxa de sobrevivência
diária (TSD) durante a fase de incubação e fase de ninhego separadamente aplicando a
seguinte formula: TSD = (1- TMD). Posteriormente, elevando-se a taxa de sobrevivência
diária (TSD) ao tempo necessário para completar o período de incubação e o período de
ninhego o valor resultante corresponde à taxa de sobrevivência para cada um desses
períodos respectivamente.
O sucesso reprodutivo total é obtido pela multiplicação da taxa de sobrevivência no
período de incubação pela taxa de sobrevivência no período de ninhego. O resultado da
multiplicação corresponde à probabilidade do ninho sobreviver desde o início do período de
ovo até o fim do período de ninhego (Mayfield 1961, 1975).
O segundo método utilizado é conhecido como “sucesso aparente”, que consiste na
relação entre ninhos com sucesso e o total de ninhos ativos. Este método foi empregado
com objetivo de comparar os valores do sucesso reprodutivo obtido neste trabalho com
outros estudos que não utilizam o método de Mayfield.
Os ninhos foram considerados bem sucedidos quando pelo menos um dos filhotes
deixou o ninho. Considerou-se que um filhote saiu do ninho quando atingiu a idade mínima
de saída (que no presente estudo foi de aproximadamente 11 dias) entre as duas últimas
checagens do ninho, e que não foi possível obervar evidências de predação. Os ninhos
foram considerados predados quando encontrados vazios, total ou parcialmente destruídos,
16
no chão ou no próprio local, ou quando ovos estavam destruídos (ou danificados). Também
foram considerados predados os ninhos encontrados vazios quando os filhotes não haviam
alcançado a idade mínima para deixar o ninho de acordo com (Marini et al. 2009).
Para o cálculo da taxa de produção anual de filhotes, foi utilizada a seguinte fórmula
seguindo os procedimentos de Ricklefs e Bloom (1977): produção anual de filhotes por
ninhada = n° total de filhotes que deixaram o ninho de 2011 a 2015/ n° total de ninhadas de
2011 a 2015.
Já a porcentagem do sucesso dos ovos (Skutch 1966) foi calculada pela seguinte
relação: Número de filhotes que deixaram o ninho entre os anos de 2011-2015/ número de
ovos colocados multiplicado 100)
Análises estatísticas
Para testar se a frequência de ninhos encontrados nos substratos (cactos e moitas)
ocorreu de maneira aleatória foi realizado um teste Chi-quadrado (χ2). Também foi
realizado um teste Chi-quadrado (χ2) para testar se o número de perdas de ninhos foram
diferentes entre os substratos (cactos e moitas), e se as taxas de sobrevivência para cada
período do ninho (considerando as fases de incubação e ninhego) diferiam de acordo com
os procedimentos adotados por Mayfield (1975). Devido à falta de normalidade dos dados
de acordo com o teste de Shapiro-Wilk, utilizamos um Modelo Linear Generalizado (GLM)
ajustado para distribuição de Poisson para testar a influência da precipitação média mensal
sobre a taxa de eclosão dos ninhos de Mimus gilvus. A diferença entre o número de
eclosões entre o período de maior precipitação e o período menos chuvoso foi testado por
meio de um teste de Mann-Whitney (U) seguindo as premissas de Zar (2010). Para isso,
17
consideramos o período menos chuvoso (estação seca) os meses em que a média acumulada
de precipitação entre os anos de 2010-2011,2011-2012 e 2014-2015 foi inferior a 100
milímetros. Os dados de precipitação foram obtidos por meio da Empresa de Pesquisa
Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN). Para todas as análises foi adotado um
nível de significância de 5 %, e as mesmas foram realizadas no programa R 3.0.1 (R
Development Core Team).
18
Figura 1. A- Distribuição de Mimus gilvus. Fonte: Nature serve 2007; B- Indivíduo adulto
de Mimus gilvus registrado no Centro de Lançamento da Barreira do Inferno- CLBI. Foto-
Tonny Marques
A
B
B
B
19
Figura 2. Aspecto geral da área de estudo no de Centro de lançamento da Barreira do
Inferno, RN, durante o monitoramento dos ninhos de Mimus gilvus entre os anos de 2010-
2011, 2011-2012 e 2014-2015. Notar as formações arbustivas (moitas) e a presença de
cactos Pilosocereus catingicola (Cactaceae).
20
Figura 3. A- Área de estudo, com destaque em cinza para o domínio histórico da Mata
Atlântica no Brasil, B- estado do Rio Grande do Norte, com remanescentes florestais em
cinza, C- Imagem mostrando a área de estudo no Centro de Lançamento da Barreira do
Inferno, os pontos em vermelho são os ninhos acompanhados durante os anos de 2010-
2011, 2011-2012 e 2014-2015, o contorno em preto mostro a faixa de vegetação onde os
ninhos foram encontrados (Fonte : SOS Mata Atlântica e Google Earth 2015).
21
Resultados
Encontramos 69 ninhos de Mimus. gilvus, destes 45 foram monitorados e utilizados
para as estimativas do sucesso reprodutivo. Ninhos que não foram eventualmente
acompanhados em uma determinada estação reprodutiva também foram utilizados para
identificar o tipo de substrato utilizado para nidificação. O teste de Shapiro-Wilk mostrou
que os dados de eclosão e precipitação não apresentaram distribuição normal (W= 0,7645,
p = 0,003).
Período reprodutivo
Encontramos cinco ninhos ativos de Mimus gilvus em 2010, 26 em 2011, dois em
2012, 10 em 2014 e dois em 2015. Os ninhos de M. gilvus foram encontrados entre agosto e
março. Em setembro de 2011 registrou-se o maior número de ninhos ativos (n = 16). O
período reprodutivo iniciou na época de menor precipitação (estação seca) e se estendeu até
o começo das chuvas na área de estudo (Figura 4). Os ninhos de M. gilvus foram
construídos, em sua maioria, no período menos chuvoso ao longo do ano (Figura 4). O teste
de Mann-Whitney indicou que o número de eclosões foi significativamente maior no
período de menor precipitação média mensal (estação seca) em comparação ao período de
maior precipitação (estação chuvosa) (U= 6,50, p = 0,001, Figura 5). Além disso, o
resultado do modelo linear generalizado (GLM) com distribuição de Poisson mostrou que o
aumento da precipitação influenciou negativamente a taxa de eclosão dos ovos de M. gilvus
( t = - 3, 796, gl = 10, p = 0,003, Figura 6)
22
Caracterização dos ninhos
Mimus gilvus possui ninho em formato de tigela apoiado pela base, revestido na
parte externa por gravetos que possuem maior espessura em relação aos que são colocados
mais internamente no ninho (Figura 7-A). A parte interna do ninho é frequentemente
revestida por raízes e gramíneas (n = 8 ninhos analisados), alguns ninhos (n = 4) tinham sua
parte interna revestida por fragmentos de Cassytha filiformis- cipó-chumbo (Lauraceae). O
material usado para revestir a parte externa do ninho consistiu principalmente de gravetos
de Eugenia cyclophylla (Myrtaceae) e Gupira sp. (Nyctaginaceae) (n = 10 ninhos
analisados). Os ninhos estavam a uma altura média em relação ao solo de 0,8 ± 0,4 m (n =
12), apresentaram diâmetro externo de 146,3 ± 18,0 mm (n = 11), diâmetro interno de 107,0
± 18,4 mm (n = 11), profundidade de 56 ± 6 mm (n = 11) e altura de 88,5 ± 16,0 mm (n =
10) .Cinco casais de M. gilvus tiveram mais de uma tentativa reprodutiva entre os anos de
2011-2012 e 2014-2015. Observamos que nas estações reprodutivas de 2011-2012 e 2014-
2015 pelo menos quatro casais de M. gilvus reutilizaram ninhos de estações reprodutivas
anteriores.
Substrato utilizado para nidificação
Encontramos 26 ninhos de M. gilvus em cactos Pilosocereus catingicola
(Cactaceae) que correspondem a 38% dos ninhos, e 43 ninhos em formações arbustivas
denominadas no presente trabalho de moitas (62% dos ninhos, Tabela 1). As moitas foram
compostas principalmente por Byrsonima gardneriana (Malpighiaceae), Cynophalla
flexuosa (Capparaceae), Guapira sp (Nyctaginaceae), Eugenia cyclophylla (Myrtaceae) e
Guettarda angelica (Rubiaceae) (Figura 8-A). Os ninhos foram mais frequentes em moitas
23
do que em cactos (χ2
= 4,2; gl = 1; p = 0,04). Além disso, constatamos que a perda de
ninhos, considerando eventos de predação e abandono, foi maior em cactos (perdas = 17
ninhos) do que nas moitas (perdas = 11 ninhos) (χ2
= 4,1; gl =1 ; p = 0,04).
Tamanho da ninhada, período de incubação, e período de permanência de ninhegos no
ninho
Observamos ninhadas de dois, três, quatro e seis ovos. Os ovos apresentaram
comprimento médio de 26,2 ± 1,5 mm (n = 40), largura de 19,2 ± 0,6 mm (n = 40), e
pesaram 5,2 ± 0,5 g (n = 39) (Tabela 2). Ninhadas de dois ovos foram mais frequentes, a
média de ovos colocados por ninho foi de 2,0 ± 0,5 (n = 20) (Tabela 3). Os ovos
apresentaram coloração azul esverdeado claro com manchas marrons concentradas no polo
rombo (n= 8). O período de incubação foi de 13,0 ± 1,9 dias (n = 11 ninhos), e o período de
permanência dos filhotes no ninho foi de 11,0 ± 1,6 dias (n = 9 ninhos, Tabela 3). Três
ninhos foram acompanhados desde o processo de construção, o que possibilitou determinar
o padrão de postura o qual ocorre em dias consecutivos, com a incubação começando após
o último ovo ser colocado.
Ao nascerem os ninhegos possuíam o corpo recoberto com uma penugem
acinzentada com exceção da região ventral, tinham os olhos fechados apresentando
comissura amarelada na base do bico, e apresentavam o "dente de ovo" até saírem do
ninho. Os olhos permanecem fechados até o sétimo dia de desenvolvimento. Por volta do
11o dia de desenvolvimento os filhotes deixam o ninho. Ao deixarem o ninho os filhotes
possuem plumagem semelhante aos adultos com riscos marrons na região ventral e
coloração ligeiramente mais escura, além de apresentarem íris marrom claro. Pelo menos
24
até os primeiros 10 dias depois de deixarem o ninho, os filhotes ainda dependem dos
adultos para alimentarem-se. Além de insetos os adultos oferecem frequentemente, tanto no
período de ninhego como depois dos filhotes deixarem o ninho, frutos de pelo menos oito
espécies de plantas presentes no ambiente de restinga onde o estudo foi realizado (ver
Tabela 4).
Sucesso reprodutivo
Para os cálculos das taxas de sobrevivência foi usado um tempo de exposição para
os períodos de incubação e ninhego de 295 e 233 dias-ninho respectivamente. O sucesso
aparente considerando todos os ninhos acompanhados entre 2010 e 2015 foi de 37,8%, e o
sucesso estimado pelo protocolo de Mayfield (1961, 1975) foi de 26,6 % (Tabela 5). A
predação foi a principal causa da perda de ninhos na área de estudo correspondendo a 75%
(n = 21) dos 28 ninhos com insucesso. O abandono foi observado apenas durante a
incubação e representou 25% (n = 7) dos ninhos com insucesso. Dentre os 21 ninhos
predados, 76% (n = 16 ninhos) foram perdidos na fase de ninhego (período de alimentação
dos filhotes no ninho) e 24% (n = 5 ninhos ) durante o período de incubação. Observou-se
durante o monitoramento a predação de três ninhegos de M. gilvus em um ninho localizado
sobre uma moita por uma jiboia (Boa constrictor).
As taxas de sobrevivência diária (TSD) foram 0,9593 e 0,9313 para o período de
incubação e ninhego respectivamente (Tabela 5). A probabilidade de sobrevivência de
ninhos estimada para o período de ninhego (TSP = 0,4571) foi menor quando comparada
com a probabilidade de sobrevivência obtida para o período de incubação de 0,5827 (χ2 =
11,08; df= 1, p = 0,01).
25
Sucesso dos ovos e produção anual de filhotes
O sucesso aparente dos ovos de M. gilvus foi de 37%. Durante a estação reprodutiva
de 2011-2012 os 28 ninhos monitorados produziram 21 filhotes com sucesso, e na estação
de 2014-2015 foram 10 filhotes com sucesso em 14 ninhos acompanhados (Figura 9). A
taxa de produção anual de filhotes calculada para as estações de 2011-202 e 2014-2015 foi
de 0,73 filhote/ninhada.
26
Figura 4. Número de ninhos ativos de Mimus gilvus encontrados ao longo das estações
reprodutivas entre os anos de 2010-2011, 2011-2012 e 2014-2015. (■= ninhos ativos
monitorados durante a estação reprodutiva entre 2010-2011, Δ = ninhos ativos monitorados
na estação reprodutiva de 2011-2012 e ○= ninhos ativos monitorados entre 2014-2015). A
precipitação é indicada pelas (linhas), e o valor médio da precipitação corresponde a (linha
contínua). Os valores de precipitação foram obtidos por meio da Empresa de Pesquisa
Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN), e referem-se à média de dados mensais
obtidos entre os anos de 2010-2011, 2011-2012 e 2014-2015 para a região do município de
Natal, RN.
27
Figura 5. Modelo linear generalizado (GLM), com ajuste de distribuição de Poisson,
indicando efeito negativo do aumento da precipitação mensal acumulada sobre o número de
eclosões de M. gilvus ao longo dos anos de 2010-2011, 2011-2012 e 2014-2015 no Centro
de Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI, RN. (t = - 3, 796; gl= 10, p = 0,003).
G
28
Tabela 1. Substratos utilizados para nidificação de M. gilvus e número de perdas e sucesso
dos ninhos de acordo com substrato.
Substratos *N° de ninhos Perdas Sucesso
Cacto 26 17 5
Moita (arbusto) 43 11 12
Total 69 - -
* Ninhos que não foram acompanhados em uma determinada estação reprodutiva também
foram incluídos para identificar o tipo de substrato.
29
Tabela 2. Medidas morfométricas dos ovos de Mimus gilvus encontrados no Centro de
Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI, RN.
Variáveis Média ± dp (n) Mínimo – Máximo
Comprimento (mm) 26,2 ± 1,5 (40) 4,2 - 6,5
Largura (mm) 19,2 ± 0,6 (40) 18,1 - 20,3
Massa (g) 5,2 ± 0,5 (39) 4,2 - 6,5
30
Tabela 3. Variáveis reprodutivas de M. gilvus do Centro de Lançamento da Barreira do
Inferno-CLBI, RN.
Variáveis Média ± dp Ninhos
Tamanho da postura 2 ± 0,5 (ovos) 20
Período de incubação 13 ± 1,9 (dias) 11
Período de permanência dos filhotes no ninho 11 ± 1,6 (dias) 9
31
Tabela 4- Principais espécies de plantas identificadas na formação de moitas usadas para
nidificação e alimentação de M. gilvus no Centro de Lançamento da Barreira do Inferno,
RN.
Espécie Família Formação de
moitas
Registros
esporádicos
de
alimentação
(%)
Byrsonima gardneriana Malpighiaceae x 5 (7,4 )
Capparaceae x 7 (10,4) Cynophalla flexuosa
Nyctaginaceae x 13 (19,4) Guapira sp
Cactaceae x 6 (8,9)
Pilosocereus catingicola
(cacto)
Myrtaceae x 10 (19,9 Eugenia cyclophylla
Rubiaceae x 7 (10,4) Guettarda angelica
Lauraceae _ 15 (22,3) Cassytha filiformis
Chrysobalanaceae x 4 (5,9) Chrysobalanus icaco (guajiru)
67 Total
32
Tabela 5. Parâmetros de sobrevivência de ninhos de M. gilvus do Centro de Lançamento da Barreira do inferno (CLBI)-RN, entre os
anos de 2010 a 2015 (a estação reprodutiva entre 2012-2013 não teve monitoramento). O tempo médio de incubação e de permanência
dos ninhegos de M. gilvus no ninho, utilizado para calcular as taxas de sobrevivência e o sucesso reprodutivo, foi de 13 e 11 dias
respectivamente.
Ano Período do
Ninho
Ninhos
acompanhados
durante todo
período
Perdas Exposição-
dias ninho
Taxa de
Sobrevivência
Diária
Taxa de
Sobrevivência no
período
Sucesso de
Mayfield
Sucesso
Aparente
2010-2015 Incubação
12 295 0,9593 0,5827
0,2663 0,3778 Ninhego
16 233 0,9313 0,4571
Total
45
2010-2011 Incubação
1 43 0,9767 0,7360
0,3156 0,40 Ninhego
2 27 0,9259 0,4288
Total
5
2011-2012 Incubação
6 156,5 0,9617 0,6019
0,2817 0,3846 Ninhego
10 150 0.9333 0,4680
Total
26
2014-2015 Incubação
5 96 0,9479 0,4988
0,2224 0,3571 Ninhego
4 56,5 0,9292 0,4459
Total
14
33
Figura 6. A= Ninho de Mimus gilvus com três ovos; B= Ninhegos com aproximadamente
um dia de idade; C= Ninhegos com quatro dias de idade; D= Ninhegos com sete dias de
idade; E= Ninhegos com 11 dias de idade (próximo de deixar o ninho); F= Jovem de
Mimus gilvus com aproximadamente 56 dias de idade-Foto: Tonny Marques.
C D
E F
A B
34
Figura 7. A- Típico ninho de Mimus gilvus escondido em meio a arbustos formados por
Guapira sp (Notar o indivíduo incubando e o efeito que a vegetação confere na ocultação
do ninho); B- Ninho com nihegos localizado em cacto Pilosocereus catingicola
(Cactaceae); C-Filhote de M. gilvus com aproximadamente 17 dias de vida.
A
C
B
35
Figura 8. Número de ninhos ativos e número de filhotes que saíram do ninho nas estações
reprodutivas de 2011-2012 e 2014-2015 respectivamente. As barras em preto representam o
número de ninhos ativos, e as barras em branco representam o número de filhotes que
saíram do ninho para cada estação reprodutiva durante o acompanhamento no Centro de
Lançamento da Barreira do Inferno-CLBI, RN.
36
Discussão
Período reprodutivo
Nos ambientes tropicais a precipitação é um dos principais fatores que determinam
o período reprodutivo das aves (Aguilar et al. 2000, Wikelski et al. 2000, Perrins 1970,
Lloyd 1999, Rubio e Pinho 2008). Uma explicação para esse fato está relacionada ao
aumento da produção de alimentos, tanto de frutos como de insetos durante esse período, o
que leva a maioria das aves sincronizarem sua reprodução com as chuvas (Perrins 1970,
Wikelski et al. 2000, Duca 2007, Santos 2008, Medeiros e Marini 2007, Lopes e Marini
2005).
Ao contrário da maioria dos passeriformes, o período reprodutivo de M. gilvus teve
início durante a escassez de chuvas estendendo-se até o início do período chuvoso na região
estudada. Por outro lado, na Venezuela M. gilvus reproduz em dois períodos que vão de
abril até junho e de outubro a dezembro, coincidindo com as chuvas (Paredes et al. 2001).
Outra espécie da família Mimidae (Mimus saturninus) também tem ciclo reprodutivo
durante o período de maior precipitação (Rodrigues 2009).
O fato do maior número de eclosões ocorrerem no período de baixa precipitação
pode refletir uma possível estratégia de M. gilvus a fim de evitar o efeito negativo,
apontado pela análise do Modelo Linear Generalizado (GLM), do período mais chuvoso
sobre sua reprodução. Trabalhos demonstram que períodos intensos de precipitação
influenciam negativamente o sucesso reprodutivo de muitas espécies de aves alterando a
temperatura e umidade dos ovos durante a incubação como também dos filhotes,
37
especialmente nos estágios iniciais após a eclosão, aumentando assim as taxas de
mortalidade no caso dos filhotes e de inviabilidade dos ovos (Bionda e Brambilla 2012,
Newton 2013, Anctil et al. 2014). Além disso, fêmeas são mais propensas a abandonarem
seus ninhos depois de períodos prolongados de chuva (Bionda e Brambilla 2012). Nesse
sentido, períodos prolongados de chuva podem afetar adversamente o crescimento dos
filhotes e níveis baixos de precipitação favorecem o desenvolvimento dos mesmos (Kruger
2004; Lehikoinen et al. 2009). Dessa forma, o período de menor precipitação na área de
estudo favorece a atividade reprodutiva de M. gilvus.
Caracterização dos ninhos
Os ninhos de M. gilvus encontrados na área de estudo possuíam padrão semelhante
ao descrito pela literatura (Sigrist 2009, Argel de oliveira 1994). A preferência pela
utilização de Eugenia cyclophylla (Myrtaceae) e Gupira sp. (Nyctaginaceae) para
confecção de grande parte dos ninhos por M. gilvus pode ser devido a visível
predominância dessas plantas na área de estudo (obs. pes.). É importante destacar que M.
gilvus pode usar uma grande variedade de materiais e de substratos diferentes para
construção e suporte de seus ninhos ao longo de sua distribuição, dado a grande variedade
de formações vegetais encontradas nas áreas de restinga no litoral brasileiro (Menezes e
Araújo 2005, Silva e Britez 2005).
Em vários sítios de nidificação observamos a presença de grupos familiares de três a
quatro indivíduos ao longo da estação reprodutiva, tal fato sugere que alguns desses
integrantes sejam jovens de estações reprodutivas passadas ( obs. Pess. ), os quais podem
atuar como ajudantes de ninhos (Argel de oliveira 1994). Outro aspecto interessante está na
38
reutilização de ninhos de estações reprodutivas passadas. Observamos quatro casais
reutilizando ninhos entre estações. Em geral, o material da câmara incubatória foi
substituído totalmente e a parte externa do ninho era reaproveitada. Alguns autores sugerem
que a reutilização de ninhos pode estar associada à fidelidade de algumas espécies de aves
aos sítios de nidificação ou a baixa disponibilidade de sítios (Curson et al. 1996, Friesen et
al. 1999). Por outro lado, a reutilização de ninhos pode ser uma estratégia que tenta
diminuir o gasto energético e assim maximizar o sucesso reprodutivo (Alcock 2005,
Hafstad et al. 2005, Watts 1987). Para Toxostoma rufum, passeriforme integrante da família
Mimidae, a reutilização de ninhos antigos foi reportada como estratégia para diminuir os
custos com a construção de ninhos novos (Cavitt et al. 1999). No caso de M. gilvus, é
provável que a reutilização de ninhos esteja associada à fidelidade dos indivíduos aos sítios
de nidificação uma vez que a disponibilidade de locais para construção de ninhos é alta na
área estudada (obs. pes.). Esse comportamento também pode ser uma forma de diminuir o
custo da construção de um ninho novo similarmente ao descrito para (Toxostoma rufum)
por Cavitt et al. (1999). Com relação a M. saturninus, não foi relatado nenhum caso de
reutilização de ninhos por essa espécie em área de Cerrado (Rodrigues 2009).
Substrato utilizado para nidificação
Encontrar locais adequados para construção do ninho é um fator chave para garantir
o sucesso reprodutivo das aves. Principalmente porque a predação, apontada como
principal causa de perda de ninhos nas regiões tropicais pode variar entre tipos diferentes de
habitat e substratos (Martin 1993, Mezquida e Marone 2002). As características da
39
vegetação podem afetar o sucesso uma vez que influenciam a localização dos ninhos
(Martin 1993, Cresswell 1997, Mezquida e Marone 2002).
Nesse sentido, a preferência por determinados locais para nidificação pode estar
relacionado a estratégias que garantam maior proteção aos ninhos e consequentemente
aumente a chance de seu sucesso. Os resultados encontrados neste trabalho mostram que M.
gilvus nidifica mais frequentemente em moitas do que em cactos. Uma explicação possível
para essa preferência pode estar ligada ao maior número de ninhos bem sucedidos
encontrados nessas formações arbustivas, o que maximizaria o sucesso reprodutivo dessa
espécie. Além disso, os ninhos construídos dentro dessas formações arbustivas (moitas)
possivelmente ofereciam maior proteção da luz do sol e do vento como também de
possíveis predadores orientados visualmente a exemplo de aves, quando comparado com os
ninhos localizados em cactos (ver Figura 8-A). Sabe-se que a composição dos habitats
podem influenciar diretamente na sobrevivência dos ninhos (Gjerdrum et al. 2005), uma
vez que ambientes com baixa qualidade e com menor densidade de vegetação deixam em
maior evidência os ninhos, o que poderia facilitar a detecção pelos predadores (Cresswell,
1997, Mesquida e Marone 2002). Locais que oferecem maior grau de ocultamente para os
ninhos sofrem menores taxas de predação, principalmente no caso dos predadores
orientados pela visão (Martin e Roper 1988, Götmark et al. 1995, Howlett e Stutchbury
1997). Assim, a maior prevalência de ninhos de M. gilvus em moitas pode estar associada a
algum comportamento dessa espécie que possibilita maior proteção de seus ninhos. Outro
mimídeo (Mimus saturninus) aparentemente exibiu preferências por plantas suporte para
sua nidificação em ambiente de Cerrado e,usualmente, os habitats utilizados pela espécie
incluem arbustos isolados ou pequenas árvores com densa folhagem (Fraga 1985). Por
40
outro lado, a maior preferência de M. gilvus por moitas como substrato, pode se dar pela
visível predominância dessas plantas na área de restinga onde ocorreu o estudo (obs. pes.).
Trabalhos mostram que existe uma forte associação de M. gilvus com ambientes de
restingas no litoral brasileiro (Sick 1997, Rajão 1998). De fato, observa-se que a grande
maioria dos ninhos de M. gilvus estavam em uma faixa estreita de vegetação arbustiva,
baixa de restinga (Figura 3-C), sugerindo a dependência dessa espécie a esse ambiente. É
importante destacar que algumas populações de M. gilvus ao longo de sua distribuição
podem ser mais vulneráveis, é o caso das populações dessa espécie que ocorrem nos
estados do Rio de Janeiro e Espírito Santo onde são consideradas ameaçadas de extinção,
devido principalmente ao desaparecimento das restingas em função do processo intenso de
urbanização (Alves et al. 2000, Simon et al. 2007, Zanon 2010). Nesse sentido, a
conservação dos ambientes naturais de restingas onde M. gilvus ocorre e se reproduz, como
a restinga do Centro de lançamento da Barreira do Inferno, são de grande importância para
conservação dessa espécie tanto a nível local como regional.
Tamanho da ninhada, período de incubação, e período de permanência de ninhegos no
ninho
O período médio de incubação que encontramos para M. gilvus foi semelhante ao
encontrado na Venezuela, o qual variou entre 11 e 13 dias (Paredes et al. 2001). A
permanência dos ninhegos no ninho (11 dias) foi menor em relação ao período médio
citado para M. saturninus (14 dias) no Cerrado (Rodrigues 2009). De maneira geral, aves
que apresentam períodos curtos de incubação e de desenvolvimento dos filhotes podem ser
favorecidas pela diminuição do tempo de exposição à predação (Martin 1996). A maioria
dos ninhos de M. gilvus teve postura de dois e três ovos, semelhante ao que tem sido
41
reportado pela literatura (Morton et al. 2004, Paredes et al. 2001, Skucth 1968). Entretanto,
em 2011 foi encontrado um ninho com seis ovos. Uma explicação para isso pode ser a
postura de mais de uma fêmea no mesmo ninho, como reportado para M. saturnimus no
Cerrado (Rodrigues 2009). Nas regiões tropicais, as aves apresentam ninhadas pequenas,
geralmente de dois ovos (Skutch 1985). Sabe-se que em ninhadas grandes a sobrevivência
dos ninhegos pode ser afetada, pois eles tendem a receber menos alimento do que em
ninhadas menores (Saino et al. 2000). Dessa forma, pequenas ninhadas possibilitariam
melhores condições para tentativas sucessivas de reprodução ao longo da estação,
aumentando a chance de sucesso, principalmente em locais com altas taxas de predação
como é o caso da região tropical (Slagsvold 1982, Skutch 1985, Martin 1995, Roper 2005).
Nesse sentido, M. gilvus caracteriza-se por apresentar pouca variação em suas ninhadas
(apresentando em média dois ovos por postura) além de sucessivas tentativas reprodutivas,
corroborando assim com as hipóteses citadas anteriormente.
Diferentemente de M. saturninus acreditamos que a incubação de M. gilvus é do
tipo sincrônico, pois os ninhegos de posturas de dois ovos nascem simultaneamente
possuindo medidas de tarso, asa e massa semelhantes (n = 6). Os ninhegos de M. gilvus
eclodem com olhos fechados, desprovidos de penas e são dependentes dos cuidados dos
adultos, sendo tais características típicas de aves altriciais (Winkler 2004). Após deixarem o
ninho, que acontece por volta do décimo primeiro dia, os filhotes ficam próximos do local
de nidificação escondidos, emitindo muitas vezes um piado baixo e dependendo dos pais
para alimentação. Em pelo menos oitos ninhos observou-se que os adultos ofereciam para
os filhotes frutos de algumas espécies de plantas. Além disso, esse comportamento também
se repetiu após os filhotes deixarem o ninho.
42
Vários trabalhos mostram que a dieta de filhotes, principalmente em estágio inicial
de desenvolvimento, deve refletir a seleção para uma taxa de crescimento rápido dentro de
restrições de desenvolvimento e habilidades de forrageio dos adultos. Dessa forma, a
alimentação dos filhotes deve ser composta de alto teor de proteína (Skutch 1954,1960,
Morton 1973, Ricklefs 1974). Por outro lado, de acordo com Morton (1973) os adultos
possuem vantagens ao alimentar os filhotes com frutos, segundo ele frutos em geral são
abundantes e fácies de serem encontrados. Além disso, o mesmo autor desenvolveu a
hipótese de que a alimentação de jovens com frutos se torna mais vantajosa depois do
desenvolvimento da endotermia. Isso está relacionado ao fato dos filhotes obterem energia
a partir de carboidratos e lipídios presentes nos frutos o que ajudaria a manter os custos da
termorregulação (Morton 1973). Posteriormente, Breitwisch (1984) estudando o
comportamento de Mimus polyglottos na alimentação dos ninhegos dessa espécie encontrou
suporte para a hipótese levantada anteriormente por Morton (1973). Os ninhegos de Mimus
polyglottos tiveram dieta composta por frutos, principalmente, nos últimos dias antes de
saírem do ninho, essa dieta foi fundamental para os filhotes manterem os gastos de energia
com a termorregulação (Breitwisch et al. 1984). Assim, provavelmente os frutos
representam um componente importante na alimentação dos filhotes de M. gilvus antes e
depois desses deixarem o ninho.
Sucesso reprodutivo
De maneira geral, as aves neotropicais apresentam baixo sucesso reprodutivo em
comparação com as aves de regiões temperadas (Martin 1996). O sucesso reprodutivo
estimado para M. gilvus de 26,6% pelo método de Mayfield não foge desse padrão, com
43
valor abaixo do reportado para outros passeriformes de regiões temperadas (50-60% Martin
1993), e de algumas regiões tropicais (31% Robinson et al. 2000, 35% Skutch 1985).
Outros trabalhos realizados com passeriformes no Brasil também obtiveram valores
de sucesso, estimados pelo método de Mayfield, maiores do que o encontrado par M. gilvus
neste trabalho, a exemplo de Elaenia cristata com sucesso estimado de 33% (Medeiros
2004). Para Neothraupis fasciata em área de Cerrado o sucesso foi de 40,5% (Duca 2003),
Marini et al. (2014) estimou sucesso de 44% para Emberizoides herbicola, e Hoffamann e
Rodrigues (2011) estimaram sucesso de 41,3% para Polystictus superciliaris em área de
campos rupestres.
Sabe-se que M. saturninus tem alto sucesso reprodutivo (54,6%) no Cerrado
(Rorigues 2009). Essa estimativa é mais que o dobro do sucesso que encontramos para M.
gilvus. Estudos disponíveis sobre algumas espécies da família Mimidae mostram, no geral,
um elevado sucesso reprodutivo, estimado pelo método de Mayfield, independente da
região (Rodrigues 2009). No entanto, o valor que estimamos contraria esse padrão e é um
dos menores encontrado até agora para as espécies estudadas dessa família, com exceção de
Mimus triurus, para o qual já foi citado sucesso de 9,6 % (ver Rodrigues 2009).
O fato das taxas de sobrevivência dos ninhos de M. gilvus serem significativamente
menores no período de ninhego do que no período de incubação encontra suporte na
hipótese de Skutch (1949). Segundo essa hipótese os ninhos estariam mais sujeitos a
predação durante o período de ninhego devido o aumento das visitas dos pais para
alimentar os filhotes à medida que esses se desenvolvem, o que consequentemente
aumentaria os ruídos e odores facilitando assim a detecção dos ninhos pelos predadores.
Resultado semelhante foi encontrado para M. saturninus (Rodrigues 2009). Outros
44
passeriformes estudados no Cerrado, também apresentaram taxas de sobrevivência no
período de ninhego menores comparado ao período de incubação, é o caso de Cypsnagra
hirundinacea e Sicalis citrina, entretanto a diferença observada para essas espécies não foi
significativa (Santos 2008, Gressler 2008).
A predação representou o principal fator do insucesso de ninhos de M. gilvus na
área de estudo, corroborando com trabalhos anteriores que afirmam que a mesma
representa a principal causa do baixo sucesso reprodutivo das aves de regiões tropicais
(Oniki 1979, Martin 1996, Stutchbury e Morton 2001).
O fato da maioria das perdas de ninhos de M. gilvus terem ocorrido durante a fase de
ninhego, pode estar associado à composição da fauna de predadores presentes na área de
estudo. Eventos de predação que não causam danos à estrutura dos ninhos são
provavelmente causados por aves e répteis (Woodworth 1997). Durante o monitoramento
da estação reprodutiva de 2011-2012, um ninho de M. gilvus com três ninhegos foi predado
por uma jiboia (Boa constrictor), esse ninho permaneceu com a estrutura intacta após o
evento de predação. Foi possível observar que pelo menos cinco ninhos tiveram sua
estrutura danificada depois de eventos de predação. Outros predadores como, por exemplo,
os mamíferos provocam mudanças na estrutura do ninho que pode resultar em sua
desorganização parcial ou total de acordo com (Martin 1993). Nesse contexto, a
identificação de predadores de ninhos é fundamental para compreensão de estratégias de
histórias de vida das aves (Oliveira et al. 2009). Entre as várias espécies de vertebrados
presentes na área de estudo destacamos as seguintes espécies como possíveis predadores de
ninhos de aves: Crotophaga ani (Cuculidae), Rupornis magnirostris (Accipitridae),
45
Cerdocyon thous (Canidae), Caracara plancus (Falconidae), Didelphis albiventris
(Didelphidae).
Sucesso dos ovos e produção anual de filhotes
A taxa do sucesso dos ovos de aves de regiões temperadas, em geral, é menor que as
de espécies de regiões neotropicais (Ricklefs e Bloom 1977). O sucesso dos ovos
encontrado para M. gilvus de 37% foi inferior ao reportado para M. saturninus que foi de
40,5% em área de Cerrado (Rodrigues 2009), e também para Mimus longicaudatus
estimado em 40,8% (Ricklefs e Bloom 1977), e para Mimus polyglottos 48,2% (Fischer
1981). O valor encontrado de 0,73 ninhegos/ninhada para a taxa de produção anual de
filhotes para M. gilvus foi menor em relação ao valor encontrado para outro mimídeo
neotropical (M. saturninus), o qual foi de 1,2 ninhegos/ninhada (Rodrigues 2009). Esse
valor provavelmente refletiu o elevado sucesso reprodutivo de M. saturninus em área de
Cerrado.
Considerações finais
De maneira geral, M. gilvus caracterizou-se por um período reprodutivo extenso
comparado com outros passeriformes, apresentou sucesso reprodutivo baixo em relação a
outras espécies da família. Os ninhos apresentaram características semelhantes ao descrito
pela literatura, com maior número de ninhos encontrados em formações arbustivas do que
em cactos. Com relação aos substratos utilizados por M. gilvus, o número de perdas dos
ninhos foi menor nas moitas, e as estimativas de sobrevivência durante o período de
incubação foram maiores em comparação com o período de ninhego. Além disso, como
46
esperado a predação foi a principal causa da perda de ninhos afetando negativamente o
sucesso reprodutivo dessa espécie em ambiente de restinga. Outro aspecto interessante foi o
fato de M. gilvus ter concentrado a maior parte de seu ciclo reprodutivo no período mais
seco, com a precipitação influenciando negativamente o número de eclosões dessa espécie.
Portanto, além de melhorar sobremaneira o entendimento da biologia reprodutiva do
sabiá da praia, acreditamos que as informações geradas neste trabalho contribuirão para
diminuir a enorme lacuna de conhecimento sobre história de vida das aves neotropicais,
além de servir para comparações futuras com outros estudos que abordem características da
biologia reprodutiva e história de vida de M. gilvus ao longo de sua distribuição em
ambiente de restinga.
47
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