programa de pÓs-graduaÇÃo em entomologia ......apesar da ampla distribuição da família...
TRANSCRIPT
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA – PPGEnt
TAXONOMIA DE LEPTOHYPHIDAE (INSECTA: EPHEMEROPTERA) DA
AMAZÔNIA CENTRAL
ENIDE LUCIANA LIMA BELMONT
Manaus, Amazonas Março, 2011
ENIDE LUCIANA LIMA BELMONT
TAXONOMIA DE LEPTOHYPHIDAE (INSECTA: EPHEMEROPTERA) DA AMAZÔNIA CENTRAL
Orientadora: Neusa Hamada, Dra.
Coorientador: Frederico Falcão Sales, Dr.
Dissertação apresentada ao Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia
como parte dos requisitos para
obtenção do titulo de Mestre em
Entomologia
Manaus, Amazonas Março, 2011
ii
B451 Belmont, Enide Luciana Lima Taxonomia de Leptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera) da Amazônia Central / Enide Luciana Lima Belmont..--- Manaus : [s.n.], 2011. xi, 77 f. : il. color. Dissertação (mestrado)-- INPA, Manaus, 2011 Orientador : Neusa Hamada Co-orientador : Frederico Falcão Salles Área de concentração : Entomologia
1. Ephemerelloidea. 2. Insetos aquáticos – Amazonas (Estado). 3. Entomologia. 4. Taxonomia. I. Título.
CDD 19. ed. 595.734
Sinopse:
A família Leptohyphidae (Ephemeroptera) foi inventariada em dois municípios do
estado do Amazonas: Manaus (Reserva Florestal Adolpho Ducke) e Presidente
Figueiredo. As espécies ocorrentes nas áreas estudadas foram registradas, novas
espécies para a Ciência foram descritas e uma chave para identificar as espécies da
região foi elaborada.
Palavras-chave: Ephemerelloidea, Insetos aquáticos, Presidente Figueiredo, Reserva
Ducke, Amazônia
iii
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer, primeiramente, a minha orientadora, Dra. Neusa
Hamada, por ter me aceitado como aluna, pela paciência e apoio intelectual durante
a execução do meu projeto de Mestrado.
Ao Dr. Frederico (Fred) Salles, meu coorientador, pela grande ajuda, mesmo
que virtual, para que eu pudesse concretizar minha dissertação e pelos
ensinamentos sobre Ephemerptera.
À minha família por todo o incentivo oferecido durante esses anos. Ao Cláudio
Neto, meu namorado, pelo apoio nos momentos difíceis, pela ajuda em coletas,
pelos conselhos e por torcer pelo meu sucesso.
Ao M.Sc. Paulo V. Cruz, meu grande amigo, por toda ajuda, tanto em
laboratório quanto em campo, pela paciência em me ensinar desde dissecação até
utilização de softwares e sem dúvida pelos momentos de descontração durante
nosso trabalho.
Aos amigos que vem acompanhando meus trabalhos na área científica desde
a graduação: Marcio Quara, Augusto Ferreira, Cláudio Monteiro.
As amigas de mestrado, Itanna Oliveira, Lidianne Salvatierra e Rafaela
Bordalo, pelo companheirismo nas horas boas e ruins. Obrigada pelos ótimos
momentos que dividi com vocês.
Aos novos amigos, turma de mestrado 2010, Lucas (Subimago) Camargos,
Alexandre (Gaúcho) Somavilla, Gizelle Amora, Antonio Agudelo, Marcos Timóteo
pelos momentos de descontração após um longo dia de trabalho e, principalmente,
Valdeana (Val) Linard pela grande amizade, companheirismo, conselhos e
principalmente por ter enfrentado um campo comigo sem nunca ter trabalhado com
inseto aquático.
Aos novíssimos amigos que fiz no CEUNES/UFES em São Mateus, Erikc
Raimundi, Patrik Barcelos, Jeane (Je) Nascimento e Lucas (Bahiano) Lima, obrigada
por me acolherem, apesar do pouco tempo de estadia, e pela amizade. Novamente
ao Lucas por toda ajuda e discussões on line, por ter deixado, muitas vezes, seus
afazeres pra me ajudar.
Ao Projeto “Insetos aquáticos: biodiversidade, ferramentas ambientais e
iv
popularização da ciência para a melhoria da qualidade de vida humana no Estado
do Amazonas”, financiado no âmbito do Programa de apoio a núcleos de excelência
(PRONEX) – CNPq/FAPEAM.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq
pela bolsa concedida.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, pela infra-estrutura e
apoio acadêmico.
v
“O cientista não é o homem que fornece as verdadeiras respostas; é quem faz as verdadeiras perguntas”
Claude Lévi-Strauss
vi
RESUMO
Apesar da ampla distribuição da família Leptohyphidae no Brasil, o número de
espécies conhecidas ainda é incipiente. Especialmente na região Norte, pouco se conhece sobre essa família, sendo que apenas seis espécies foram registradas: Amanahyphes saguassu Salles & Molineri, 2006 (AM), Leptohyphes populus Allen, 1973 (AM), Macunahyphes australis Dias, Salles & Molineri, 2005 (PA, RR), Tricorythodes rondoniensis Dias, Cruz & Ferreira, 2008 (AM, RR), Tricorytopsis bahiensis Dias, Salles & Ferreira, 2008 (AM, RR), Tricorythopsis yucupe Dias, Salles & Ferreira, 2008 (AM, RR). Tendo como propósito contribuir com o conhecimento de Leptohyphidae na Região Norte, particularmente no estado do Amazonas, foram estudados espécimes de dois municípios: Manaus (Reserva Florestal Adolpho Ducke) e Presidente Figueiredo. Como resultado deste estudo foram descritas três novas espécies, duas pertencentes ao gênero Tricorythopsis Traver e uma ao Tricorythodes Ulmer; e uma chave de identificação foi elaborada para gêneros e espécies conhecidos para a região Norte. A espécie Tricorythodes ocellus Allen e Roback, 1969 é registrada pela primeira vez para o Brasil. Com isso o número de espécies de Leptohyphidae conhecido para a região Norte passa de seis para 10.
vii
ABSTRACT
Despite the wide distribution of Leptohyphidae in Brazil the number of known
species in the family is still incipient. Specially in the North region, little is known about this family, being only six species recorded there: Amanahyphes saguassu Salles & Molineri, 2006 (AM), Leptohyphes populus Allen, 1973 (AM), Macunahyphes australis Dias, Salles & Molineri, 2005 (PA, RR), Tricorythodes rondoniensis Dias, Cruz & Ferreira, 2008 (AM, RR), Tricorytopsis bahiensis Dias, Salles & Ferreira, 2008 (AM, RR) and Tricorythopsis yucupe Dias, Salles & Ferreira, 2008 (AM, RR). With the objective to contribute with the knowledge on Leptohyphidae in the North region, particularly the Amazon state, specimens from two municipalities were analyzed: Manaus (Adolpho Ducke Forest Reserve) and Presidente Figueiredo. Three new species were described, two in the genus Tricorythopsis Traver and one in Tricorythodes Ulmer and, a key to identify genera and species known from the North region is presented. Tricorythodes ocellus Allen and Roback, 1969 is recorded for the first time in Brazil. With these results, the number of known species in the Leptohyphidae family in North region of Brazil increase from six to 10.
viii
SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS ........................................................................................... ix
LISTA DE ABREVIAÇÕES E SIGLAS ................................................................ xi
1. INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................. 12
1.1 Aspectos gerais sobre Leptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera) .......... 12
1.2 A taxonomia de Leptohyphidae .............................................................. 14
2. OBJETIVO GERAL ....................................................................................... 16
2.1 Específicos .............................................................................................. 16
3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 17
3.1 Coletas .................................................................................................... 17
3.2 Método em campo .................................................................................. 17
3.3 Identificação ............................................................................................ 20
3.4 Ilustrações e Descrições ......................................................................... 20
3.5 Formatação ............................................................................................. 22
Capítulo 1: Três novas espécies de Leptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera)
da Amazônia Central, Brasil ................................................................................
23
Capítulo 2: Leptohyphidae (Ephemeroptera) do Estado do Amazonas, Brasil:
diagnoses e chaves dicotômicas ilustradas para gêneros e espécies ................
41
4. SÍNTESE ....................................................................................................... 71
REFERÊNCIAS ................................................................................................... 72
ix
LISTA DE FIGURA Introdução Figura 1. Número de espécies de Leptohyphidae descritas no Brasil no período de
1913 a 2009 .............................................................................................................. 15
Figura 2. Mapa com a localização dos pontos de coleta na Reserva Florestal
Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas. Modificado de Mendonça (2002) .................. 18
Figura 3. Mapa com a localização dos pontos de coleta no município de Presidente
Figueiredo, Amazonas. Editado por Cláudio R. Santos-Neto .................................. 19
Figura 4. Estruturas utilizadas na identificação de ninfas de Leptohyphidae
(Ephemeroptera) ...................................................................................................... 21
1º Artigo
Figuras 1–5. Tricorythodes faeculopsis sp. nov. 1- ninfa; 2- labro; 3- lábio
(esquerda vista dorsal e direita vista ventral); 4- maxila, em detalhe palpo maxilar;
5a- mandíbula esquerda (v.d.); 5b- mandíbula direita (v.d.). (RAM – região
anteromediana; G – glossa; PG – para glossa; PL – palpo labial; DS – denti-setas;
PM – palpo maxilar; In – incisivos; RM – região molar) .......................................... 29
Figuras 6–9. Tricorythodes faeculopsis sp. nov. 6- brânquia opercular (v.d.); 7-
garra tarsal; 8a- perna anterior; 8b- perna mediana; 8c- perna posterior; 9- genitália.
(DM – dentículos marginais; DS – dentículos submarginais; CC – cerda em forma de
cabelo; F – fórceps; PSg – placa subgenital) ......................................................... 30
Figuras 10-14. Tricorythopsis acara sp. nov. 10- ninfa; 11- labro (esquerda v.d e
direita v.v); 12- lábio (esquerda v.d. e direita v.v.); 13- maxila, em detalhe palpo
maxilar; 14a- mandíbula esquerda (v.d.); 14b- mandíbula direita (v.d)
............................................................................................................................... 34
Figuras 15-21. Tricorythopsis acara sp. nov. 15a- perna anterior; 15b- perna
mediana; 15c- perna posterior; 16- garra tarsal; 17- cerda pectinada; 18- cerda
simples; 19- cerda simples curta; 20- genitália; 21- asa anterior ............................. 35
Figuras 22-26. Tricorythopsis intercalatus sp. nov. 22- ninfa; 23- labro (esquerda
v.d. e direita v.v.); 24- lábio (esquerda v.d e direita v.v); 25- maxila, em detalhe o
palpo maxilar; 26a- mandíbula esquerda (v.d.); 26b- mandíbula direita (v.d.) ....... 38
x
Figuras 27-28. Tricorythopsis intercalatus sp. nov. 27- brânquia opercular; 28- garra
tarsal; 29a- perana anterior; 29b- perna mediana; 29c- perna posterior .................. 39 2º Artigo Figura 1. Igarapés nos municípios de (a, b) Manaus (Reserva Florestal Adolfo
Ducke) e de (c, d) Presidente Figueiredo. a – afluente do igarapé Tinga; b – igarapé
Acará; c – Caverna Refúgio do Maroaga; d – Reserva Ecológica Cachoeira
Santuário .................................................................................................................. 45
Figura 2. Espécies de Leptohyphidae registradas no estado do Amazonas, Brasil e
suas distribuições por município .............................................................................. 48
xi
LISTA DE ABREVIAÇÕES E SIGLAS AM–010 = Rodovia Estadual AM–010
AM–240 = Rodovia Estadual AM–240
BR–174 = Rodovia Federal BR–174
P.F. = Município de Presidente Figueiredo
RFAD = Reserva Florestal Adolpho Ducke
E.V.A. = Etileno Acetato de Vinila
Tab. = Tabela
Fig. = Figura
12
1. INTRODUÇÃO GERAL
A ordem Ephemeroptera, juntamente com Odonata, representa um dos grupos
mais antigos de insetos alados. Apresenta características plesiomórficas como:
incapacidade de dobrar as asas sobre o abdome quando em repouso, a presença de
dez segmentos abdominais, bem como, pouca redução numérica das veias alares
(Elouard et al., 2003). Possui ampla distribuição geográfica, estando ausente apenas
em algumas ilhas oceânicas, no continente Antártico e no extremo Ártico (Edmunds
et al., 1976).
Seu desenvolvimento é do tipo hemimetábolo, mas, tem um estágio adicional,
entre a ninfa e adulto, denominado subimago ou subadulto, que é único entre os
insetos. A subimago não apresenta o aparelho reprodutor completamente formado e,
é menos ativa; os adultos (imagos) voam ativamente próximo de corpos d’água.
A ordem é relativamente pequena, composta atualmente por 4.000 espécies
(Domínguez et al., 2001), das quais, 607 são registradas para a região Neotropical
(Barber-James et al., 2008). No Brasil, o conhecimento sobre Ephemeroptera teve
um considerável avanço nos últimos anos, tanto com a descrição de novos táxons
(e.g. Da-Silva e Pereira, 1993; Molineri, 1999, 2001a, 2002; Dias et al., 2009;
Gonçalves et al., 2010), quanto com o acréscimo de novos registros (Salles et al.,
2004; Dias et al., 2009). Seus integrantes são obrigatoriamente aquáticos nos
estágios de ovo e ninfa e terrestres, nos estágios de subimago e adulto. Enquanto
as ninfas exibem uma variedade de estratégias alimentares (filtradoras, raspadoras,
fragmentadoras, coletoras ou predadoras) e vivem de algumas semanas a poucos
anos, a subimago e os adultos não se alimentam, uma vez que possuem as peças
bucais atrofiadas e têm um período de vida curto (Salles, 2006).
1.1 Aspectos gerais sobre Leptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera)
Leptohyphidae é uma família Pan-americana que possui um complexo histórico
taxonômico. Diversos gêneros foram originalmente descritos na família africana
Tricorythidae, por Edmunds & Traver (1954), onde a família encontrava-se como
13
Leptohyphinae. Em 1973, Landa elevou esta subfamília à categoria de família
(Baumgardner, 2008; Dias, 2009; Domínguez et al., 2006).
Atualmente, Leptohyphidae, está representada por aproximadamente 130 espécies
das quais 80 são registradas para a América do Sul (Dias, 2009; Molineri, 2006) e 35
para o Brasil, distribuídas em sete gêneros (Tab. 1) (Salles, 2010).
Tabela 1. Lista de gêneros de Leptohyphidae registrados para o Brasil, número de espécies descritas
e Estados onde ocorrem (Salles et al., 2010).
Espécies Nº de espécies Registro
Amanahyphes Salles & Molineri 1 Amazonas
Leptohyphes Eaton 5 Santa Catarina, Espírito
Santo, Minas Gerais, Rio
de Janeiro, Goiás,
Amazonas, São Paulo
Leptohyphodes Ulmer 1 Minas Gerais, Rio de
Janeiro, Espírito Santo
Macunahyphes Dias, Salles &
Molineri
1 Paraná, Mato Grosso,
Pará, Roraima
Traverhyphes Molineri 4 Paraná, Santa Catarina,
Rio Grande do Sul, São
Paulo, Rio de Janeiro,
Espírito Santo
Tricorythodes Ulmer 12 Espírito Santo, Minas
Gerais, Mato Grosso,
Rondônia, Roraima, Rio de
Janeiro, Santa Catarina,
Rio Grande do Sul
Tricorythopsis Traver 11 Espírito Santo, Minas
Gerais, São Paulo, Rio de
Janeiro, Bahia, Amazonas,
Roraima, Paraná, Rio
Grande do Sul
14
As características morfológicas que diferenciam Leptohyphidae das demais
famílias de Ephemeroptera são: imago - pequenos, com comprimento do corpo entre
2 e 10 mm, tórax robusto, asas anteriores com cerdas na margem posterior, asas
posteriores, quando presentes, são pequenas e possuem uma longa projeção costal;
o pênis varia na forma; fórceps com 2 ou 3 artículos. Ninfas - corpo geralmente
robusto e coberto por cerdas, abdome contém brânquias nos segmentos II–V ou VI,
brânquias do segmento abdominal II operculares e, filamentos caudais tão longos
quanto o corpo (Domínguez et al., 2006).
Poucas informações existem sobre a ecologia e biologia desta família, e a
maioria diz respeito a toda ordem Ephemeroptera (Edmunds et al., 1976; McCafferty,
1998). Sabe-se que as ninfas das espécies de Leptohyphidae são herbívoras,
vivendo em diversos habitats lóticos e podem ser encontradas em uma série de
substratos disponíveis nos cursos d’água, tais como rocha, folhiço depositado em
áreas de remanso e correnteza, vegetação marginal e areia (Dias, 2005, 2009;
Domínguez et al., 2006). A presença de brânquias operculares, teoricamente, serve
de proteção contra sólidos suspensos, já que esta família forma o maior componente
da comunidade bentônica em alguns rios com alta velocidade da água (Domínguez
et. al., 2006).
1.2 A Taxonomia de Leptohyphidae
Leptohyphidae é considerada uma das famílias mais representativas da ordem
Ephemeroptera no Brasil depois de Baetidae, Leptophlebiidae e Polymitarcyidae
(Salles, 2006). Dos 10 gêneros e 65 espécies registradas para a América do Sul
(Domínguez et al., 2006), são conhecidos, atualmente, sete gêneros e 35 espécies
no Brasil (Salles et al., 2010). Anterior a 1960, poucos estudos foram realizados
sobre os representantes da família, sendo estes incluídos nas famílias Caenidae
e/ou Tricorythidae (Pictet, 1843; Banks, 1913; Ulmer, 1920; Needham & Murphy,
1924; Traver, 1958; Traver, 1959).
Em meados da década de 1960 até início de 1970, Allen (1967, 1973) descreveu
dez espécies, assim aumentando o conhecimento da diversidade da família para o
país, a qual era conhecida por cinco gêneros (Banks, 1913; Eaton, 1882; Traver,
1958; Ulmer, 1920) e seis espécies (Banks, 1913; Needham & Murphy, 1924; Pictet,
1843; Traver, 1958, 1959; Ulmer, 1920). Em 1999 é descrita uma espécie por
15
Molineri e a partir do ano 2000 aumenta-se consideravelmente o número de
espécies descritas por ano no Brasil, com trabalhos, principalmente, de C. Molineri,
L. G. Dias e colaboradores (Figura 1).
No Brasil, o conhecimento sobre estas espécies, em boa parte, restringe-se às
localidades das regiões Sudeste e Sul, ficando para trás a região Norte, que nos
últimos cinco anos, teve apenas um acréscimo na diversidade de Leptohyphidae
(e.g. Dias et al., 2008; Dias et al., 2009; Salles e Molineri, 2006). Dessa forma,
embora diversos esforços tenham sido realizados para incrementar o conhecimento
sobre espécies de Leptohyphidae no Brasil, muitos estudos ainda são necessários,
especialmente na região Amazônica, Nordeste e Centro-Oeste.
Figura 1. Número de espécies de Leptohyphidae descritas no Brasil no período de 1913 a 2009.
16
2. OBJETIVO GERAL
Caracterizar a fauna de Leptohyphidae da Amazônia Central, contribuindo
com conhecimento taxonômico sobre a família, no Brasil.
2.1 Específicos
a. Inventariar gêneros/espécies de Leptohyphidae nos municípios de Manaus
Presidente Figueiredo, Amazonas;
b. Descrever eventuais novos táxons, com base em ninfas e adultos de ambos os
sexos;
c. Descrever estágios desconhecidos de espécies já descritas;
d. Elaborar chaves para identificar ninfas e adultos das espécies ocorrentes no
Estado do Amazonas.
17
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Coletas
Os indivíduos de Leptohyphidae estudados foram provenientes de coletas
realizadas em diversos igarapés distribuídos em duas bacias hidrográficas da
Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD) (Fig. 2) localizado na Rodovia Estadual
AM–010 km–26; em um igarapé no km–18 da mesma Rodovia supracitada; e
igarapés distribuídos no município de Presidente Figueiredo (Fig. 3) localizados
próximos às principais estradas de acesso (Rodovia Federal BR–174 e Rodovia
Estadual AM-240).
3.2 Método em Campo
As ninfas foram coletadas diretamente do substrato com o auxílio de uma rede
entomológica aquática (rapiché). O substrato coletado foi vertido em uma bandeja de
plástico branca, para melhor visualização dos exemplares a serem coletados, com
água do próprio igarapé. Parte das ninfas coletadas foi acondicionada em frascos
plásticos contendo álcool etílico 80%. Ninfas com tecas alares bem desenvolvidas,
de coloração negra (de último estádio) foram mantidas vivas e criadas em campo,
até a emergência da subimago e seu respectivo adulto.
A criação foi realizada em recipientes plásticos, sem fundo e com uma tela de
filó, evitando assim a fuga das ninfas. A abertura superior desses recipientes
também foi vedada, com filó e elástico de borracha, para que as subimagos e os
adultos não escapassem. Esses recipientes foram inseridos em uma estrutura
flutuante de E.V.A., mantida na superfície da água do igarapé, no campo (adaptado
de Edmunds et al. [1976]). Essa estrutura foi mantida no local, até a emergência das
subimagos, que foram transferidas para outros frascos até emergência do adulto. Os
adultos emergidos, assim como as exúvias de sua subimago e ninfa
correspondentes foram acondicionadas em frasco com álcool etílico a 80%.
Adicionalmente, adultos foram capturados em campo, por meio de armadilha
luminosa do tipo Pensilvânia (luz negra). Os indivíduos coletados foram
acondicionados em frascos com álcool etílico a 80%.
18
Figura 2. Mapa com a localização dos pontos de coleta na Reserva Florestal Adolpho Ducke,
Manaus, Amazonas. Modificado de Mendonça (2002).
19
Figura 3. Mapa com a localização dos pontos de coleta no município de Presidente Figueiredo,
Amazonas. Editado por Cláudio R. Santos-Neto.
20
3.3 Identificação
Para identificação dos espécimes foi utilizada literatura contendo revisões de
gêneros, descrições originais ou redescrições dos táxons encontrados [e.g. Dias et
al. (2007); Domínguez et al. (2006); Molineri, (2001a, 2002)]. Quando necessário,
estruturas dos indivíduos analisados foram examinadas sob microscópio óptico
(ninfas: peças bucais, pernas e brânquias operculares (Fig. 4); adultos: asa e
genitália) e, para isso, foram montadas entre lâmina e lamínula, utilizando Euparal®
como meio de montagem. Antes de proceder com a montagem, o exemplar foi
dissecado em Celosolve (Etilenoglicol Monoetil Éter) e depois, colocado diretamente
no meio de montagem. As lâminas assim preparadas foram mantidas em uma
estufa, a 50o C, por 2 ou 3 dias, até a completa secagem do meio de montagem. As
asas foram preparadas a seco, inseridas entre a lâmina e a lamínula, com as bordas
vedadas com fita adesiva.
3.4 Ilustrações e Descrições
Os desenhos foram elaborados em papel branco com o auxílio de câmera
clara acoplada em microscópio óptico, Zeiss Stantard 20. As fotografias foram
obtidas por meio de uma câmera digital, Olympus DP72, acoplada a um microscópio
óptico, Olympus BX51 utilizando o programa Cell ^D (Olympus 1986–2008). As
imagens obtidas de uma mesma estrutura, em diferentes profundidades de foco,
foram sobrepostas utilizando o programa livre Combine ZP (Hadley, 2006) para
obter imagens tridimensionais. As descrições foram realizadas utilizando o programa livre DELTA
(Description Language Taxonomy) (Dallwitz, 1980). Os tipos foram depositados na
Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA,
Manaus, Brasil e Coleção Entomológica da Universidade Federal do Espírito Santo –
UFES, Espírito Santo, Brasil.
21
Figura 4. Estruturas utilizadas na
iden
tificação
de ninfas de Leptoh
yphidae (Eph
emerop
tera).
22
3.5. Formatação
A presente dissertação encontra-se organizada sob a forma de artigos
científicos, como disposto no item 9.1 das normas para apresentação de dissertação
e teses dessa instituição. Cada artigo encontra-se formatado de acordo com as
normas da revista a que foi submetido ou publicado, constituindo uma exceção o
alinhamento do tipo “justificado” e o espaçamento entre linhas de 1,5, já que
usualmente o requerido pelas revistas científicas é o alinhamento do tipo “à
esquerda” e o espaçamento de 2,0. A dissertação foi organizada em dois artigos, no
primeiro as espécies novas foram descritas e no segundo, novos registros de
espécies e uma chave para identificar gêneros e espécies de Leptohyphidae do
Estado do Amazonas.
Capítulo 1
Belmont, E.L.L.; Salles, F.F. & Hamada, N. Três
novas espécies de Leptohyphidae (Insecta:
Ephemeroptera) da Amazônia Central, Brasil.
Submetido à Zootaxa.
24
Título: Três novas espécies de Leptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera) da Amazônia Central, Brasil
Resumo: Três novas espécies de Leptohyphidae são descritas, Tricorythodes
faeculopsis sp. nov., Tricorythopsis acara sp. nov. and Tricorythopsis intercalatus
sp. nov., baseadas em adultos e/ou ninfas coletadas em Manaus (Reserva Florestal
Adolpho Ducke) e município de Presidente Figueiredo. Com este trabalho, o número
de Leptohyphidae no Brasil aumenta de 35 para 38 espécies. Palavras-chave: Insetos aquáticos; Ephemerelloidea; Tricorythopsis; Tricorythodes;
Reserva Florestal Adolpho Ducke; Presidente Figueiredo.
Title: Three new species of Leptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera) from Central Amazon, Brazil Abstract: Three new species of Leptohyphidae are described, Tricorythodes
faeculopsis sp. nov., Tricorythopsis acara sp. nov. and Tricorythopsis intercalatus
sp. nov., based on adults and/or nymphs collected in Manaus (Adolpho Ducke
Forest Reserve) and Presidente Figueiredo municipality. With this work, the number
of Leptohyphidae in Brazil increase from 35 to 38 species. Key-words: Aquatic insects; Ephemerelloidea; Tricorythopsis; Tricorythodes;
Adolpho Ducke Florestal Reserve; Presidente Figueiredo.
25
Introdução
Leptohyphidae (Ephemeroptera), atualmente, possui 35 espécies registradas
para o Brasil, onde ocorre uma alta diversidade. Esta família é composta por 12
gêneros, sete destes ocorrem no Brasil: Amanahyphes Salles & Molineri,
Leptohyphes Eaton, Leptohyphodes Ulmer, Macunahyphes Dias, Salles & Molineri,
Traverhyphes Molineri, Tricorythodes Ulmer e Tricorythopsis Traver (Salles, 2010).
Na região Norte, há somente seis espécies registradas de Leptohyphidae:
Amanahyphes saguassu Salles & Molineri, 2006; Leptohyphes populus Allen, 1973;
Macunahyphes australis (Banks, 1913); Tricorythodes rondoniensis Dias, Cruz &
Ferreira, 2009; Tricorythopsis bahiensis Dias, Salles & Ferreira, 2008; e
Tricorythopsis yucupe Dias, Salles & Ferreira, 2008. Representando 17% do
conhecimento sobre a diversidade da família no Brasil.
O objetivo deste artigo foi descrever três novas espécies de Leptohyphidae,
baseado em adultos e/ou ninfas coletados no estado do Amazonas, Brasil.
Material e Métodos As coletas foram feitas nos municípios de Manaus (Reserva Florestal Adolpho
Ducke) e Presidente Figueiredo, em outubro de 2009 e março, abril e setembro de
2010. As ninfas foram coletadas em igarapés utilizando uma rede entomológica
aquática (rapiché); adultos foram coletados com armadilha luminosa do tipo
Pensilvânia e, associação entre ninfas e adultos foi feita por meio de criação no
campo. Os indivíduos coletados foram armazenados em álcool 80%. O comprimento
do corpo, mesonoto e filamentos caudais foram medidos em ninfas maduras
(caracterizadas por apresentarem as tecas alares enegrecidas) usando microscópio
estereoscópio com ocular milimétrica. As peças bucais e pernas foram montadas em
lâminas usando Euparal® como meio de montagem. Desenhos foram feitos em papel
branco com auxílio de uma câmara clara acoplada a um microscópio óptico, Zeiss
Stantard 20. Com auxílio do programa livre DELTA (DEscription Language for
TAxonomy) (Dallwitz, 1980) foram feitas as descrições. Os espécimes tipo foram
depositados na Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia – INPA, Manaus, Brasil e na Coleção Entomológica da Universidade
Federal do Espírito Santo – UFES, Espírito Santo, Brasil.
26
Resultados Tricorythodes faeculopsis sp. nov. (Figs. 1–8)
Diagnose: Esta espécie pode ser diferenciada das demais espécies do gênero pela
seguinte combinação de caracteres: ninfa - palpo maxilar unissegmentado longo, 2x
mais longo que largo, com cerda apical curta; perna amarelo-clara sem marcas
conspícuas; garra tarsal com 4–6 dentículos marginais e um par de dentículos
submarginais; abdome pigmentado de cinza com duas marcas brancas em cada
tergito, formando duas linhas longitudinais esbranquiçadas. Subimago - abdome
amarelado com marca longitudinal esbranquiçada; pênis longo e cônico, com
margens laterais esclerotizadas.
Descrição: Ninfa. Comprimento: corpo, 0,7–3,6 mm; mesonoto, 0,4–1,6 mm;
filamentos caudais, 0,9–1,8 mm. Coloração geral amarelada com pigmentação cinza
(Fig. 1). Corpo alongado, base do abdome ligeiramente mais larga que o ápice.
Cabeça: amarelada com pigmentação cinza entre os ocelos. Ausência de projeção
genal e frontal; ausência de tubérculos; antena amarela translúcida. Peças bucais
amareladas; labro com margem anteromediana aprofundada (Fig. 2); maxila com
denti-setas serrilhadas e cerdas pectinadas (Fig. 4); palpo maxilar unissegmentado,
2× mais longo que largo, com cerda apical curta (Fig. 4); mandíbulas com quatro
dentes incisivos (Fig. 5a e 5b); glossa não fusionada, com cerdas achatadas e
lateralmente franjadas; paraglossa com cerdas bipectinadas (Fig. 2). Tórax:
coloração amarelo-clara com pigmentação cinza. Ausência de tubérculo no pronoto
e mesonoto; tecas alares posteriores ausentes. Pernas amarelo-claras sem bandas
conspícuas; proporção da perna anterior 1,6:1(0,3):1:1,8; ausência de projeção nas
coxas (Fig. 8a, 8b, 8c); fêmur anterior estreito (2× mais longo que largo) (Fig. 8a);
margem externa do fêmur anterior com cerdas longas; fileira transversal de cerdas
na superfície anterior do fêmur localizada na região mediana (Fig. 8a); tíbias
dorsalmente com uma fileira de cerdas em forma de espinho e lateralmente com
cerdas em forma de cabelo (Fig. 8a, 8b, 8c). Garras tarsais com cerda apical, 4–6
dentículos marginais e um par de dentículos submarginais (Fig. 7). Abdome:
amarelado, com manchas cinza e uma faixa longitudinal esbranquiçada. Margem
27
posterolateral expandida nos segmentos III–VII. Brânquia opercular triangular com
uma crista na base; coloração amarelada com a base acinzentada (Fig. 6);
comprimento da brânquia opercular alcançando o segmento VII; fórmula branquial
2/3/3/3/1. Filamento caudal esbranquiçado. Subimago macho. Comprimento: corpo,
2,9 mm; mesonoto, 1,3 mm. Coloração geral amarelada, com partes do mesonoto
marrom-claro. Cabeça: amarelada. Olhos pretos. Antena: escapo e pedicelo
amarelados e flagelo hialino. Tórax: marrom-claro. Mesoescutelo sem filamentos
membranosos. Perna marrom-clara com pigmentação longitudinal marrom. Abdome:
amarelado com linha longitudinal esbranquiçada. Fórceps 3-segmentado, longo e
estreito; pênis longo e cônico, com margens laterais esclerotizadas (Fig.8); divido no
ápice 1/6 com relação ao comprimento (Fig. 9); lobos apicalmente arredondados.
Filamentos caudais cinza, translúcidos.
Associação dos estágios de vida: A associação entre subimago macho e ninfa foi
feita por meio de criação em campo.
Aspectos Biológicos: As ninfas foram encontradas em raízes com sedimento nas
margens dos igarapés com correnteza. São facilmente reconhecidas no ambiente
por possuírem o corpo completamente coberto por sedimento e pelo hábito de
rastejar.
Etimologia: “faeculopsis”: Latim - faecul = sedimento; opsis = aparência
(relacionado ao habitat), esta espécie foi nomeada devido ao corpo da ninfa ser
completamente coberto por sedimento.
Discussão: Ninfas de T. faeculopsis sp. nov. são similares às de T. popayanicus
Domínguez, 1982 e T. yura Molineri, 2002. No entanto, ninfas de T. faeculopsis sp. nov. podem ser facilmente separadas das ninfas dessas espécies (e de espécies
dos outros gêneros) pela coloração abdominal, a qual é amarelada com manchas
cinza e uma faixa longitudinal esbranquiçada, enquanto nas outras duas espécies a
coloração é uniformemente manchada de preto-acinzentado em T. popayanicus e
ligeiramente manchado de cinza em T. yura (Domínguez, 2006); denticulação das
garras tarsais que nas espécies semelhantes são 2–3 dentículos marginais e 2–3
28
dentículos submarginais em T. popayanicus e 3–4 dentículos marginais e um par de
dentículos submarginais em T. yura; segmentação do palpo maxilar, o qual é
bissegmentado com cerda apical nas duas espécies semelhantes, porém em T.
faeculopsis sp. nov. é unissegmentado, longo, com cerda apical curta.
Material examinado Holótipo: Ninfa (em álcool), Brasil, Amazonas, Manaus, Reserva Florestal Adolpho
Ducke, igarapé Tinga (2°56'41.0"S 59°57'22.0"W), iii/2010, Belmont, E.L.L e Linard,
V. col. (INPA); Parátipos: 3 ninfas (em álcool), 1 subimago macho (em lâmina),
Brasil, Amazonas, Manaus, Reserva Florestal Adolpho Ducke, igarapé Ipiranga
(2°59'36.3"S 59°53'25.5"W), iv/2010, Belmont, E.L.L, Linard, V. e Santos-Neto, C.R.
col. (INPA); 4 ninfas (em álcool) mesmos dados (UFES).
29
Figuras 1–5. Tricorythodes faeculopsis sp. nov. 1- ninfa; 2- labro; 3- lábio (esquerda vista dorsal e
direita vista ventral); 4- maxila, em detalhe palpo maxilar; 5a- mandíbula esquerda (v.d.); 5b-
mandíbula direita (v.d.). (RAM – região anteromediana; G – glossa; PG – para glossa; PL – palpo
labial; DS – denti-setas; PM – palpo maxilar; In – incisivos; RM – região molar).
30
Figuras 6–9. Tricorythodes faeculopsis sp. nov. 6- brânquia opercular (v.d.); 7- garra tarsal; 8a- perna
anterior; 8b- perna mediana; 8c- perna posterior; 9- genitália. (DM – dentículos marginais; DS –
dentículos submarginais; CC – cerda em forma de cabelo; F – fórceps; PSg – placa subgenital).
31
Tricorythopsis acara sp. nov. (Figs. 9-17)
Diagnose: Esta espécie pode ser diferenciada das outras espécies do gênero pela
seguinte combinação de caracteres: ninfa - palpo maxilar unissegmentado com
cerda apical; garra tarsal com 5 dentículos marginais e 3+2 dentículos submarginais,
com cerda apical; padrão de pigmentação abdominal preta com áreas brancas na
porção mediana dos tergitos VI–VIII. Imago - perna marrom-clara com marcas
escuras; veias MA e MP da asa anterior unidas somente por uma veia transversal;
pênis cilíndrico, com mesma largura ao longo do comprimento; margens laterais do
pênis esclerotizadas; ápice do pênis equivale a 1/6 do comprimento.
Descrição: Ninfa. Comprimento: corpo, 1,5–2,0 mm; mesonoto, 0,5–0,76 mm;
filamentos caudais, 1,4 mm. Coloração geral amarelada com pigmentação marrom.
Corpo alongado, base do abdome ligeiramente mais largo que o ápice (Fig. 10).
Cabeça: amarelada com pigmentação marrom entre os ocelos. Antena amarela
translúcida. Peças bucais amareladas; labro com margem anteromediana pouco
aprofundada (Fig. 11); maxila com cerdas pectinadas; palpo maxilar
unissegmentado, 2x mais longo que largo, com cerda longa e fina (Fig.13);
mandíbulas com três incisivos (Fig. 14a e 14b); lábio com muitos poros; glossa não
fusionada com cerdas achatadas lateralmente franjadas; paraglossa com cerdas
achatada franjadas lateralmente e cerdas simples (Fig. 12). Tórax: coloração geral
marrom com regiões amareladas. Ausência de tubérculo no pronoto e mesonoto;
tecas alares posteriores ausentes; porção anterolateral do pronoto não projetada;
pronoto amarelado com pigmentação marrom; mesonoto amarelado com
pigmentação marrom na margem anterior e ausência de tubérculos. Pernas
amareladas com três bandas pretas; proporção da perna anterior 1,6: 1(0,2): 1: 2;
fêmur anterior estreito (2x mais longo que largo) (Fig. 15a); margem externa do
fêmur com cerdas de tamanho médio; fileira transversal de cerdas na superfície
anterior do fêmur localizada na região mediana (Fig. 15a); tíbias com cerdas simples
e pectinadas. Garra tarsal com 5 dentículos marginais e 3+2 dentículos
submarginais, com cerda apical (Fig. 16). Abdome: amarelado com pigmentação
escura e áreas brancas na porção mediana dos tergitos VI–VIII. Margem
posterolateral expandida nos segmentos III–VI, formando uma projeção
32
posterolateral pouco perceptível no segmento VII. Brânquia opercular oval,
amarelada com base escurecida; comprimento da brânquia opercular alcançando o
segmento VI; fórmula branquial 4/4/2/2/1. Filamento caudal translúcido com áreas
marrons e cerdas entre os segmentos. Imago. Comprimento do macho: Corpo, 1,3
mm; Asa anterior, 0,9 mm. Coloração geral. Marrom-claro. Cabeça. Coloração
marrom com uma porção esbranquiçada entre os ocelos. Olhos pretos. Antena:
escapo e pedicelo amarelados, flagelo hialino. Tórax marrom-claro. Mesoescutelo
com filamento membranoso curto e largo. Asa anterior. Opaca, esbranquiçada com
área costal escura, veia CuP inteira alcançando a margem posterior; ICu2 presente;
veias MA e MP da asa anterior unidas por somente uma veia transversal (Fig. 21);
Perna marrom-clara com marca escura no ápice do fêmur. Abdome. Similar a ninfa.
Genitália com placa genital amarelada. Fórceps bissegmentado, curto e robusto.
Pênis longo e cilíndrico, com largura similar ao longo do comprimento, dividido no
ápice 1/6 do comprimento (Fig. 20). Lobos do pênis arredondados apicalmente e
margens laterais esclerotizadas (Fig. 20). Ausência de espinhos no pênis. Filamento
caudal marrom-claro.
Associação dos estágios de vida: A associação entre imago macho e ninfa foi
feita pelo compartilhamento do padrão de pigmentação dos espécimes coletados no
mesmo igarapé.
Aspectos biológicos: As ninfas são encontradas nas raízes em áreas de
correnteza. Os adultos emergem durante a madrugada e são frequentemente
coletados com armadilha do tipo Pensilvânia.
Etimologia: Acará é o nome do igarapé, na Reserva Florestal Adopho Ducke, onde
esta nova espécie foi coletada pela primeira vez.
Discussão: As ninfas de T. acara sp. nov. são semelhante às de T. minimus Allen,
1973, mas elas podem ser diferenciadas pelo padrão de pigmentação, o qual em T.
minimus é castanho-claro com zonas esbranquiçadas e marcas negras nos
segmentos IV e VII (Domínguez, 2006); denticulação das garras tarsais que são 7–9
dentículos marginais e 3–4 + 4–6 dentículos submarginais em T. minimus e
segmentação do palpo maxilar a qual é bisegmentada em T. minimus. Os adultos
33
podem ser diferenciados pela venação das asas e forma do pênis, que em T.
minimus as veias MA e MP não são unidas e o pênis é mais largo na base do que no
ápice.
Material examinado Holótipo: Ninfa (em álcool), Brasil, Amazonas, Manaus, Reserva Florestal Adolpho
Ducke, igarapé Acará (02º57'07.1"S/059º57'28.7"W) iv/2010, Belmont, E.L.L. col.
(INPA); Parátipo: 4 ninfas (em álcool), Brasil, Amazonas, Manaus, Reserva Florestal
Adolpho Ducke, igarapé Barro Branco (02º 55'46.7"S/059º 58'22.0"W), iv/2010,
Belmont, E.L.L. leg. (INPA); 3 ninfas (em álcool), Brasil, Amazonas, Presidente
Figueiredo, AM-240, Balneário Recanto da Pantera, igarapé da onça, km 20
(02º00'52"S/060º06'43"W), x/2009, Belmont, E.L.L., Cruz, P.V., Boldrini, R. col.
(UFES).
34
Figuras 10-14. Tricorythopsis acara sp. nov. 10- ninfa; 11- labro (esquerda v.d e direita v.v); 12- lábio
(esquerda v.d. e direita v.v.); 13- maxila, em detalhe palpo maxilar; 14a- mandíbula esquerda (v.d.);
14b- mandíbula direita (v.d).
35
Figuras 15-21. Tricorythopsis acara sp. nov. 15a- perna anterior; 15b- perna mediana; 15c- perna
posterior; 16- garra tarsal; 17- cerda pectinada; 18- cerda simples; 19- cerda simples curta; 20-
genitália; 21- asa anterior.
36
Tricorythopsis intercalatus sp. nov. (Figs. 18-25) Diagnose: Esta espécie pode ser diferenciada das demais espécies do gênero pela
seguinte combinação de caracteres: ninfa - garra tarsal com 9 dentículos marginais
intercalados por dentículos largos e 4+3 dentículos submarginais, com cerda apical;
palpo maxilar unissegmentado curto, tão longo quanto largo, com cerda apical;
presença de ondulação na margem posterior dos segmentos abdominais VI–VII;
pigmentação abdominal preta com marcas esbranquiçadas nos segmentos II–V.
Descrição: Ninfa. Comprimento: Corpo, 1,6–2 mm; Mesonoto 0,6–1 mm; Filamentos
caudais, 1,4–1,8 mm. Coloração geral amarelada com pigmentação preta. Corpo
robusto, base do abdome mais largo que o ápice (Fig. 22). Cabeça: amarelada sem
pigmentação conspícua. Antena amarela translúcida. Peças bucais amareladas;
labro com margem anteromediana ampla (Fig. 23); maxila com cerdas pectinadas;
palpo maxilar unissegmentado, tão longo quanto largo, com cerda apical (Fig. 25);
mandíbulas com quatro incisivos (Fig. 26a e 26b); glossa não fusionada, com cerdas
achatadas lateralmente franjadas e cerdas bipectinadas; paraglossas com muitas
cerdas achatadas lateralmente franjadas (Fig. 24). Tórax: coloração amarelada com
pigmentação preta. Ausência de tubérculo no pronoto e mesonoto; tecas alares
posteriores ausentes; pronoto amarelado com pigmentação preta e áreas
esbranquiçadas, com porção anterolateral não projetada. Pernas amareladas com
três bandas pretas e área escurecida na coxa e fêmur; proporção do fêmur anterior
1,5:1(0,3):1,4:3,3; projeção na coxa presente somente na perna anterior (Fig. 29a);
fêmures largo (tão largo quanto longo) (Fig. 29a, 29b, 29c); margem externa do
fêmur com cerdas de tamanho médio; fileira transversal de cerdas na superfície
anterior do fêmur localizada na região submediana (Fig. 29a); tíbias com cerdas
simples e curtas. Garra tarsal com 9 dentículos marginais intercalados por dentículos
largos e 4+3 dentículos submarginais, com cerda apical (Fig. 28). Abdome:
amarelado com pigmentação preta e áreas esbranquiçadas nos segmentos II–V.
Ondulações presentes na margem posterior dos segmentos VI–VII (Fig. 22); margem
posterolateral expandida nos segmentos III–VI, com segmento VII formando uma
projeção pouco perceptível. Brânquia opercular oval, translúcida com área
escrurecida acima da linha transversal (Fig. 27); brânquias presentes nos segmentos
37
II–VII; comprimento da brânquia opercular alcançando do segmento VII; fórmula
branquial 2/4/4/2/1. Filamentos caudais amarelados.
Imago. Desconhecido.
Aspectos Biológicos: As ninfas são encontradas em igarapés de laje e correnteza
em áreas de maior profundidade.
Etimologia: “intercalatus” Latim = intercalado. Referindo-se aos dentículos
intercalados da garra tarsal. Discussão: Apesar da semelhança entre as ninfas de T. intercalatus sp. nov. e T.
pseudogibbus Dias & Salles, 2005, o pronoto sem projeção anterolateral,
denticulação da garra tarsal (garra tarsal com 9 dentículos marginais intercalados
por dentículos largos e 4+3 dentículos submarginais) e palpo maxilar
unissegmentado difereciam esta espécie nova de T. gibbus, na qual o pronoto
possui projeção anterolateral, garra tarsal com 4–5 dentículos marginais e 1–2 + 2–
3 dentículos submarginais e palpo maxilar bissegmentado.
Material examinado Holótipo: Ninfa (em álcool), Brasil, Amazonas, Presidente Figueiredo, AM–240, km
13, Cachoeira da Porteira (02°02'15"S/59°54'53"), x/2009, Belmont, E.L.L., Cruz,
P.V. e Boldrini, R. col. (INPA). Parátipos: 3 ninfas (em álcool), mesmos dados do
holótipo (INPA); 2 ninfas (em álcool), mesmos dados do holótipo (UFES).
38
Figuras 22-26. Tricorythopsis intercalatus sp. nov. 22- ninfa; 23- labro (esquerda v.d. e direita v.v.);
24- lábio (esquerda v.d e direita v.v); 25- maxila, em detalhe o palpo maxilar; 26a- mandíbula
esquerda (v.d.); 26b- mandíbula direita (v.d.).
39
Figuras 27-28. Tricorythopsis intercalatus sp. nov. 27- brânquia opercular; 28- garra tarsal; 29a-
perana anterior; 29b- perna mediana; 29c- perna posterior.
40
Agradecimentos Todos os autores receberam bolsa do Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq). Suporte financeiro foi fornecido por projetos de
pesquisa apoiados pelo PRONEX-CNPq-FAPEAM e PPI INPA/ MCT. Agradeço a P.
V. Cruz pelo auxílio recebido durante a preparação deste trabalho.
Referências Allen, R.K. (1973) New species of Leptohyphidae Eaton (Ephemeroptera:
Tricorythidae). The pan-pacific Entomologist, 49(4): 363–372.
Banks, N. (1913) The Stanford Expedition to Brazil. 1911. Neuropteroid insects from
Brazil. Psyche, 20: 83–89.
Barber-James, H.M.; Gattolliat, J.L.; Sartori, M. & Hubbard, M.D. (2008) Global
diversity of mayflies (Ephemeroptera, Insecta) in freshwater. Hydrobiologia, 595:
339–350.
Dallwitz, M.J. (1980) A general system for coding taxonomic descriptions. Taxon, 29:
41–46.
Dias, L.G.; Cruz, P.V. & Ferreira, P.S.F. (2009) A new species of Tricorythodes
Ulmer (Ephemeroptera: Leptohyphidae) from Northern Brazil. Annales de
Limnologie, 45(2): 127–129.
Dias, L.G. & Salles, F.F. (2005) Three new species of Tricorythopsis
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) from southeastern Brazil. Aquatic Insects, 27(4):
235–241.
Dias, L.G.; Salles, F.F. & Ferreira, P.S.F. (2008) New species of Tricorythopsis
Traver (Ephemeroptera: Leptohyphidae) from northern Brazil. Studies on Neotropical
Fauna and Environment, 43(3): 237–241.
41
Domínguez, E. (1982) Una especie nueva de Tricorythidae de la Argentina (Insecta:
Ephemeroptera). Revista de la Sociedad Entomologica Argentina, 41(1-4): 331–335.
Domínguez, E.; Molineri, C.; Pescador, M.L.; Hubbard, M.D. & Nieto, C. (2006)
Ephemeroptera of South America, Aquatic Biodiversity of Latin América. (ABLA),
Volume 2, Pensoft, Sofia-Moscow, 642pp.
Molineri, C. (2002) Cladistic analysis of the South American species of
Tricorythodes (Ephemeroptera: Leptohyphidae) with the description of new species
and stages. Aquatic Insects, 24(4): 273–308
Salles, F.F. (2010) Lista das espécies de Ephemeroptera (Insecta) registradas para
o Brasil. Disponível em: http://sites.google.com/site/ephemeropterabr/ (acesso: 10 de
Janeiro de 2011).
Salles, F.F. & Molineri, C., 2006. Amanahyphes saguassu, a new genus and species
of Leptohyphidae (Ephemeroptera: Ephemerelloidea) from northern Brazil. Aquatic
Insects, 28(1): 1–12.
Capítulo 2
Belmont, E.L.L.; Salles, F.F. & Hamada, N.
Leptohyphidae (Ephemeroptera) do Estado do
Amazonas, Brasil: diagnoses e chaves dicotômicas
ilustradas para gêneros e espécies.
43
Título: Leptohyphidae (Ephemeroptera) do Estado do Amazonas, Brasil: diagnoses e chaves dicotômicas ilustradas para identificar gêneros e espécies Resumo: No presente artigo, são apresentadas diagnoses dos gêneros e espécies
de Leptohyphidae coletados, até o momento, no estado do Amazonas e, dois novos
registros de espécies. Os gêneros incluídos são: Amanahyphes Salles & Molineri (1
espécie), Leptohyphes Eaton (1 espécie), Tricorythodes Ulmer (3 espécies), e
Tricorythopsis Traver (4 espécies). Chaves dicotômicas ilustradas para identificar
adultos e ninfas de gêneros e espécies ocorrentes no Amazonas também são
apresentadas.
Palavras-chave: Insetos Aquáticos; Ephemerelloidea; Tricorythopsis; Tricorythodes;
Reserva Florestal Adolpho Ducke; Presidente Figueiredo.
Title: Leptohyphidae (Ephemeroptera) of Amazonas state, Brazil: diagnosis and Illustrated dichotomous key to identify genera and species
Abstract: In the present paper diagnosis of genera and species of Leptohyphidae
collected in Amazonas state and two new species record are presented. The genera
included are: Amanahyphes Salles & Molineri (1 species), Leptohyphes Eaton
(1species), Tricorythodes Ulmer (3 species) and Tricorythopsis Traver (4 species).
Ilustrated dichotomous keys to identify adults and nymphs of genera and species are
also given.
Key-words: Ephemerelloidea; Tricorythopsis; Tricorythodes; Adolpho Ducke
Florestal Reserve; Presidente Figueiredo.
44
Introdução
Leptohyphidae tem distribuição Pan-Americana e, até o momento, são
conhecidas cerca de 130 espécies descritas distribuídas em 10 gêneros (Barber-
James et al., 2008; Molineri, 2010). No Brasil, ela é representada por sete gêneros e
35 espécies (Salles, 2010), das quais apenas quatro são registradas para o
Amazonas: Amanahyphes saguassu Salles & Molineri, 2006, Leptohyphes populus
Allen, 1973, Tricorythopsis bahiensis Dias, Salles & Ferreira, 2008 e Tricorythopsis
yucupe Dias, Salles & Ferreira, 2008. Desse modo, pode-se dizer que o
conhecimento sobre Leptohyphidae, no Estado do Amazonas, ainda é incipiente e
fragmentado. Com relação à biologia e ecologia desta família, poucas informações
estão disponíveis e as existentes dizem respeito, principalmente, a ordem em geral
(Edmunds et al. 1976, Molineri, 2001). Sabe-se que as ninfas vivem em diversos
habitats lóticos, como rios e igarapés, preferindo substratos de cascalho e areia e,
são consideradas herbívoras (Dias, 2009; Domínguez et al., 2006; Molineri, 2010).
São indivíduos pequenos (3 mm a 10 mm) com tórax robusto, possuem
cerdas na margem posterior das asas, as asas posteriores, quando presentes, são
pequenas e possuem uma projeção costal; ninfas possuem brânquias operculares
no segundo seguimento abdominal, as quais cobrem as restantes e corpo coberto
por cerdas (Domínguez et al., 2006; Molineri, 2010).
O presente trabalho tem como objetivo apresentar diagnoses de gêneros e
espécies registrados até o momento para estado do Amazonas, bem como
informações biológicas e, elaborar chaves dicotômicas ilustradas para identificar
esses gêneros e espécies.
Material e Métodos
A distribuição das espécies foi baseada na literatura disponível (e.g.
Domínguez et al., 2006, Salles, 2010) além de coletas adicionais, realizadas nos
meses de outubro de 2009 e março, abril e setembro de 2010. Os cursos d’água
amostrados estão localizados nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo
(Fig.1).
Em Manaus, as coletas foram realizadas em uma floresta de terra firme,
localizada na Reserva Florestal Adolpho Ducke (AM–010, km-26), composta por
45
duas bacias hidrográficas, uma a oeste (Tarumã) e outra a leste (Puraquequara)
com uma área de 10.000 ha. Um sistema de trilhas que a corta a reserva de norte a
sul (N-S) e de leste a oeste (L-O), com um marco a cada 100 m de trilha; cada
igarapé possui uma numeração, estabelecida por Mendonça (2002), onde o primeiro
número é a ordem do igarapé (podendo ser de 1º, 2º ou 3º) e o segundo número é a
quantificação do igarapé (e.g.: Tinga 33 = terceiro igarapé de 3º ordem) (Tab. 1).
Também no município de Manaus, foram realizadas coletas em um balneário,
localizado na BR 174, no km 18, uma área aberta e antropizada (Tab. 1). No
município de Presidente Figueiredo, as coletas foram realizadas próximo das
principais estradas de acesso (BR – 174 e AM- 240). O município ocupa uma área
de 24.781 km², e tem como cobertura vegetal típica floresta de terra firme
(Eletronorte/IBAMA, 1996) (Tab. 2).
As coletas qualitativas foram realizadas com o auxilio de uma rede
entomológica aquática para a coleta das ninfas e armadilha luminosa do tipo
Pensilvânia para a coleta dos adultos. Ninfas maduras foram mantidas vivas, e
inseridas em recipientes com água, no campo e/ou no laboratório, até a emergência
do adulto para assim realizar a associação entre os estágios. Durante a coleta das
ninfas, os indivíduos de cada meso-habitat foram acondicionados em potes
individualizados e devidamente etiquetados. Os meso-hábitats foram classificados
como: areia, cascalho, laje, raiz e vegetação marginal.
No item material examinado, PF se refere a pontos de coletas no município de
Presidente Figueiredo; RFAD aos pontos de coletas em Manaus, na Reserva
Florestal Adolpho Ducke e BR em um ponto ao longo da BR 174 (Tab. 1, 2). Entre
parênteses apresentamos o número de indivíduos seguido do estágio examinado,
ninfas (N) e adultos (A). As chaves para identificação dos gêneros e espécies
ocorrentes no Amazonas foram confeccionadas no modelo dicotômica ilustrada.
46
Figura 1. Igarapés nos municípios de (a, b) Manaus (Reserva Florestal Adolfo Ducke) e de (c, d) Presidente Figueiredo. a – afluente do igarapé Tinga; b – igarapé Acará; c – Caverna Refúgio do Maroaga; d – Reserva Ecológica Cachoeira Santuário.
47
Tabela 1. Locais de coletas no município de Manaus, Amazonas, Brasil. RFAD = Reserva Florestal
Adolpho Ducke (RFAD); Localização nas trilhas da RFAD: L-O = Leste-Oeste; N-S = Norte-Sul;
número= número da trilha; m= distância entre os pontos (PPBIO, 2011).
Ponto Local Localização RFAD1 Igarapé Tinga 33 L-O 3: 8.400 m.
RFAD2 Igarapé Tinga 31 N-S 7: 4.500 m.
RFAD3 Igarapé Tinga 22 N-S 7: 2.975 m.
RFAD4 Igarapé Tinga 14 N-S 6: 4.500 m.
RFAD5 Igarapé Acará 32 L-O 3: 2.900 m
RFAD6 Igarapé Acará 23 L-O 4: 1.950 m.
RFAD7 Igarapé Acará 14 L-O 3: 1.950 m
RFAD8 Igarapé Barro Branco 21 N-S 1: 0.100 m.
RFAD9 Igarapé Ipiranga 22 N-S 7: 7.800 m.
RFAD10 Igarapé Ipiranga 12 L-O 7: 6.100 m.
BR 1 Igarapé sem nome BR 174/km 18,5
48
Tabela 2. Locais de coletas no município de Presidente Figueiredo, Amazonas, Brasil e coordenadas
geográficas. (R.Ec. = Reserva Ecológica).
Ponto Local Localização Coordenadas
PF1 Sitio os Pioneiros AM 240/km 5 02° 04' 5,0" S 59° 54' 28,8" O
PF2 Caverna Refúgio do Maroaga AM 240/km 11 02° 02' 57" S 59° 58' 29" O
PF3 R.Ec. Cachoeira Santuário AM 240/km 12 02° 03' 43" S 59° 55' 44" O
PF 4 Pousada Rio Belo AM 240/km 12,5 02° 03' 13" S 59° 55' 25,8"O
PF 5 Cachoeira da Porteira AM 240/km 13 02° 02' 15" S 59° 54' 53" O
PF 6 Cachoeira Maroca AM 240/km 17 02° 00' 57,1" S 59° 51' 32,7" O
PF 7 Corredeira Santo Amaro AM 240/km 20 02° 04' 05,0" S 59° 54' 28,8" O
PF 8 Igarapé da onça AM 240/km 20 02° 02' 34" S 59º 51' 08" O
PF 9 Igarapé da Ponte AM 240/km 24 02° 01' 05" S 59° 43' 25,7" O
PF10 Cachoeira da Pedra Furada AM 240/km 57 01° 59' 34,0" S 59° 33' 26,4" O
PF 11 Corredeira do Barreto AM 240/km 65 01° 58' 04" S 59° 29' 24" O
PF 12 Residencial Bosque das Águas BR 174/km 1 02° 02' 42,8" S 60° 01' 20,3" O
PF 13 Hotel Fazenda Marupiara BR 174/km 107 02° 07' S60° 06' O
49
Resultados e Discussão
No presente estudo cinco espécies de Leptohyphidae foram adicionadas à
lista de espécies conhecidas para o estado do Amazonas. Nessa região, até o
presente trabalho, haviam sido registradas quatro espécies (Salles, 2010). Além das
três espécies descritas no presente estudo, Tricorythodes ocellus Allen & Roback,
que era conhecida apenas para o Peru, foi registrada pela primeira vez para o Brasil,
Tricorythodes rondoniensis Dias, Cruz e Ferreira, que era conhecida somente para
Rondonia e Roraima, foi registrada pela primeira vez para o Amazonas (Fig. 2).
Figura 2. Espécies de Leptohyphidae registradas no estado do Amazonas, Brasil e suas distribuições por município.
Para cada gênero e espécie são apresentadas abaixo, diagnoses dos
estágios de vida conhecidos, biologia e distribuição. Chaves dicotômicas ilustradas
para identificar gêneros e espécies ocorrentes no estado do Amazonas, também são
apresentadas.
50
Diagnoses
Gênero: Amanahyphes Salles e Molineri, 2006
Amanahyphes Salles e Molineri, 2006: 1; Dias, et al., 2007: 214.
Espécie-tipo: Amanahyphes saguassu Salles e Molineri, 2006.
Imago: 1) macho com olhos grandes, divididos em porção superior e inferior, ambas
de cor preta (Fig. 5a); 2) asas posteriores ausentes em ambos os sexos; 3) asas
anteriores maiores medianamente (Fig. 2); 4) mesoescutelo com filamentos
membranosos (Fig. 1); 5) placa genital projetada posteriormente com uma coluna
para cada fórceps; 6) fórceps bissegmentado, pênis fusionado, exceto no sulco
apical e com pequenos espinhos na margem lateral (Fig. 6).
Ninfas: 1) palpo maxilar reduzido, com dois pequenos segmentos, sem cerda; 2)
pernas muito longas e estreitas; 3) brânquias presentes nos segmentos abdominais
II–V; 4) brânquias operculares em forma de gota (Fig. 10), tocando-se na linha
mediana (Fig. 13) e com uma linha transversal; 5) dorso do fêmur de todas as
pernas com 5–7 espinhos espatulados, formando uma fileira transversal; 6) garra
tarsal longa e estreita, com 4–6 dentículos marginais e uma dupla fileira de 1–
3dentículos submarginais.
Biologia: A ninfas são encontradas em raízes, areia, vegetação marginal, junto com
diversas outras ninfas de Ephemeroptera, também podem ser encontradas em
igarapés com laje e pedras.
Distribuição: Brasil, Amazonas (Manaus e Presidente Figueiredo).
Material Examinado: PF1: (10N); PF3: (8N); PF6: (11N); PF7: (16N); PF8: (11N);
PF9: (6N); PF12: (1N); PF13: (3N); RFAD2: (22N); RFAD3: (23N); RFAD4: (14N);
RFAD5: (2N); RFAD6: (16N); RFAD7: (36N); RFAD8: (12N); RFAD9: (3N).
51
Gênero: Leptohyphes Eaton, 1882
Leptohyphes Eaton, 1882: 208; Eaton, 1883-1888: 140; Needham & Murphy, 1924:
32; Traver, 1958: 497; Edmunds et al., 1963: 17; Allen, 1967: 350; Allen, 1978: 541;
Ulmer, 1933: 206; Molineri, 2003a: 49; Baumgardner & McCafferty, 2010: 1.
Espécie-tipo: Leptohyphes eximius Eaton, 1882 (designação original).
Imago: 1) asa anterior do macho sem lobo cúbito-anal; 2) asa posterior presente no
macho; 3) filamento caudal na fêmea mais longo que a asa anterior; 4) filamentos
membranosos do mesoescutelo longos e estreitos (Fig. 1); 5) fórceps
trissegmentado; 6) pênis em forma de Y (Fig. 7); 7) pênis sem projeções subapicais
dorsais.
Ninfa: 1) tecas alares presentes nos machos e presentes ou ausentes nas fêmeas;
2) brânquia opercular oval, com uma crista dorsal e um lobo ventral com um espinho
basal (Fig. 16); 3) formula branquial: 3/5–10/5–8/5–8/2–5, com lobos ovais; 4) fêmur
anterior com uma fileira transversa de espinhos curtos (Fig. 18); 5) dorso do fêmur
mediano e posterior com uma fileira transversal de espinhos; 6) palpo maxilar
relativamente longo, trissegmentado; 7) garra tarsal com um dentículo marginal e um
dentículo submarginal, raramente estão ausentes 9) projeção genal presente;
10)filamento caudal com anéis escuros nas zonas medianas.
Leptohyphes populus Allen, 1973
Leptohyphes populous Allen, 1973: 366-368; Hubbard, 1982: 274; Molineri, 2003: 64;
Domínguez et al., 2006: 275.
Imago: Não conhecido.
Ninfa: 1) Olhos do macho divididos; 2) sem tubérculos no corpo; 3) palpo maxilar
trissegmentado; 4) garra tarsal com 3–4 marginais e sem dentículos submarginais;
5) espinhos na superfície dorsal do fêmur ausente; 6) cerdas da margem dorsal do
fêmur inseridas em proeminências; 7) projeções na coxa ausentes.
Distribuição: Brasil, Amazonas (Tupuruquara ou Santa Isabel do Rio Negro).
Material Examinado: Literatura (Allen, 1973).
52
Gênero: Tricorythodes Ulmer, 1920
Tricorythodes Ulmer, 1920: 51; Needham et al., 1935: 630; Traver, 1958: 501;
Allen,1967: 369; Allen & Brusca, 1973: 94; Allen, 1977: 431; Allen & Murvosh, 1987:
36;Wiersema & McCafferty, 2000: 353; Molineri, 2002: 305; Molineri, 2005:
247;Emerich, 2007: 63; Dias & Salles, 2006: 56; Dias et al., 2008: 95; Baumgardner,
2009: 57; Dias et al., 2009: 127.
Espécie-tipo: Tricorythus explicatus Eaton, 1892.
Imago: 1) asa posterior ausente em ambos os sexos; 2) asa do macho com região
anal alargada (Fig. 4); 3) asa com CuP presente, reduzida ou ausente; 4) filamentos
membranosos do mesoescutelo curtos ou inconspícuos (Fig. 1); 5) fórceps
trissegmentado, com intumescimento na base do segundo segmento (Fig. 8).
Ninfa: 1) olhos dos machos similares aos da fêmea; 2) projeções genais presentes,
reduzidas ou ausentes; 3) palpo maxilar reduzido em tamanho, com 1, 2 ou 3
segmentos, quase sempre com uma cerda apical; 4) teca alar posterior ausente em
ambos os sexos; 5) fêmur anterior com fileira transversal de cerdas longas
deposição variável e fêmures mediano e posterior com fileira transversal de cerdas
na base; 6) brânquias presentes nos segmentos abdominais II–VI; 7) brânquia II
triangular (Fig. 11) (às vezes subovalada), com duas cristas elevadas; 8) fórmula
branquial: 2–3/3/3/3/2.
Tricorythodes faeculopsis Belmont, Salles & Hamada
Subimago: 1) abdome amarelado com marcas longitudinais esbranquiçadas; 2)
pênis longo e cônico, com margens laterais esclerotizadas.
Ninfa: 1) palpo maxilar unissegmentado, com cerda apical curta (Fig. 22); 2) perna
amarelo-clara sem marcas conspícuas (Fig.20); 3) garra tarsal com 4–6 dentículos
marginais e um par de dentículos submarginais com cerda apical (Fig. 23); 4)
abdome pigmentado de cinza com duas marcas brancas em cada tergito, formando
duas linhas longitudinais esbranquiçadas.
Biologia: As ninfas são encontradas em raízes finas com bastante depósito de
sedimento. Estas são facilmente reconhecidas no ambiente por terem seu corpo
coberto por sedimentos que ficam presos às cerdas.
53
Distribuição: Brasil: Amazonas (Manaus e Presidente Figueiredo).
Material Examinado: PF1: (2N); PF8: (1S); PF10: (1N); RFAD1: (1N); RFAD1:
(3N);RFAD 4: (3N); RFAD5: (1N); RFAD6: (1N); RFAD8: (1N); RFAD9: (14N).
Tricorythodes rondonienis Dias, Cruz & Ferreira, 2009
Tricorythodes rondoniensis Dias, Cruz & Ferreira, 2009: 127.
Imago: Desconhecido
Ninfa: 1) Palpo maxilar bissegmentado, com cerda apical; 2) fêmur largo, circular e
com as margens cobertas por longas cerdas (Fig. 19); 3) garras tarsais com 5–
6dentículos marginais e sem dentículos submarginais; 4) tergo III–VII com tubérculos
medianos; 5) margens laterais dos segmentos abdominais expandidos de III–IX; 6)
espinhos posterolaterais presentes nos segmentos de VII–IX (Fig. 21); 7) brânquia
opercular ovóide, com uma longa lamela ventral.
Biologia: As ninfas podem ser encontradas em raízes finas nos igarapés com
correnteza.
Distribuição: Brasil: Amazonas (Manaus e Presidente Figueiredo); Rondônia
(Portovelho); Roraima (Boa Vista e Amajari).
Material Examinado: PF3: (1N) e BR1: (1N).
Tricorythodes ocellus Allen & Roback, 1969
Tricorythodes ocellus Allen & Roback, 1969: 378 (ninfa); Hubbard, 1982: 274;
Wiersema & McCafferty, 2000: 353; Molineri, 2002:288; Molineri, 2005.
Tricorythodes (Tricorythodes) ocellus; Allen & Murvosh, 1987: 38.
Imago: 1) segmentos abdominais uniformemente manchados de cinza-escuro,
exceto na área coberta pelas brânquias na ninfa; 2) tíbia e tarso sem marcas
subapicais escuras; 3) fêmur sem marcas; 4) comprimento do segmento
I/comprimento do segmento II/ do fórceps: 1,5–1,7; 5) veia CuP presente.
54
Ninfa: 1) Abdome com marcas pretas irregulares no tergito VII e uma mancha
mediana preta no tergito VIII–X (descrição original); 2) brânquia opercular triangular
e manchada quase completamente com preto; 3) palpo maxilar bissegmentado
(Fig.24); 4) posição da fileira transversa de cerdas no fêmur anterior: submediana;
5)tíbia e tarso sem marcas pretas; 6) garra tarsal sem dentículos marginais, somente
um par de dentículos submarginais próximo ao ápice (Fig. 25); 7) ocelos laterais
muito largos, similares em tamanhos aos olhos compostos.
Biologia: As ninfas são encontradas em raízes e vegetação nas margens dos
igarapés.
Distribuição: Peru (Tingo María); Brasil, Amazonas (Presidente Figueiredo e
Manaus).
Comentário: Esta espécie é pela primeira vez registrada para o Brasil.
Material Examinado: PF3: (2N); PF 4: (3N); PF 9: (3N); RFAD9: (1N);
RFAD10:(9N); BR1: (11N).
Gênero: Tricorythopsis Traver,1958
Espécie-tipo: Tricorythopsis artigas Traver, 1958: 491; Hubbard, 1990: 88;
Domínguez, 1984: 103; Domínguez et al., 1992:24; Peters & Peters, 1993: 46;
Molineri, 1999: 285; Wiersema & McCafferty, 2000: 355; Molineri, 2001: 217.
Imago: 1) asa posterior ausente em ambos os sexos; 2) asa anterior do macho com
região anal alargada (Fig. 4); 3) filamentos membranosos do mesoescutelo curtos
(Fig. 3); 4) fórceps bi-segmentados, com o segundo segmento geralmente dirigido
para fora (Fig. 9); 5) pênis quase completamente fusionados, com incisão distal de
tamanho variado; 6) pênis sem projeções; 7) placa genital projetada base de cada
fórceps.
Ninfa: 1) palpo maxilar reduzido, bi-segmentado e com cerda apical; 2) teca alar
posterior ausente em ambos os sexos; 3) fêmur anterior com fileira transversal de
cerdas de tamanho variável (curtas a longas), e fêmures mediano e posterior com
fileira transversal de cerdas na base; 4) brânquias presentes nos segmentos
55
abdominais II–VI; 5) brânquia II ovalada (Fig. 12), sem cristas, com uma linha
transversal mais clara, pouco esclerotizada (Fig. 15); 6) fórmula branquial: 5/4/4/2/1;
7) ninfas relativamente pequenas e robustas, geralmente não ultrapassando 3 mm
de comprimento.
Tricorythopsis acara Belmont, Salles & Hamada
Imago: 1) veias IMP e IMP2 unidas por uma única veia transversal; 2) pênis
cilíndrico, com mesma largura ao longo do comprimento; 3) margens laterais
esclerotizadas; 4) pênis dividido no ápice 1/6; 5) perna marrom-escura com marcas
pretas.
Ninfa: 1) palpo maxilar unissegmentado com cerda apical; 2) tíbia com marcas
pretas; 3) garra tarsal com 5 dentículos marginais e uma dupla fileira de 3+2
dentículos submarginais; 4) coxas sem projeção (Fig. 29); 5) padrão de pigmentação
abdominal preta com áreas brancas na porção mediana dos tergitos VI–VIII.
Biologia: Encontradas em raízes finas nas margens dos igarapés, com o hábito de
rastejar.
Distribuição: Brasil: Amazonas (Manaus e Presidente Figueiredo).
Material Examinado: PF1: (3N); PF2: (1N); PF5: (1N); PF8: (42N); PF10: (1N);
PF12: (2N); PF13: (2N); RFAD5: (1N) e (1A); RFAD6: (5N); RFAD8: (8N); RFAD9:
(6N).
Tricorythopsis bahiensis Dias, Salles & Ferreira
Tricorythopsis bahiensis Dias, Salles & Ferreira, 2008: 237.
Imago: não conhecido.
Ninfa: 1) Fêmur largo (pelo menos tão largo quanto longo) e margeado com longas
cerdas (Fig. 27); 2) garras tarsais com 3–4 dentículos marginais pequenos e duas
fileiras de 5 + 3–4 dentículos submarginais; 3) tubérculos dorsais ausentes nos
segmentos abdominais.
56
Biologia: Podem ser encontrados agrupados sob cascalho, em áreas de remanso.
Distribuição: Brasil: Amazonas (Presidente Figueiredo); Bahia (Correntina);
Roraima (Arraiá).
Material Examinado: PF3: (1N); PF8: (12N).
Tricorythopsis intercalatus Belmont, Salles & Hamada
Imago: Não conhecido.
Ninfa: 1) palpo maxilar unissegmentado curto, tão longo quanto largo, com cerda
apical curta; 2) garra tarsal com 9 dentículos marginais pequenos intercalados por
dentículos grandes e 4+3 dentículos submarginais com cerda apical (Fig. 31); 3)
ondulações presentes nas margens posteriores dos segmentos VI–VII; 4) coloração
geral amarelada com marcas pretas.
Distribuição: Brasil: Amazonas (Presidente Figueiredo).
Biologia: São encontrados em igarapés com fundo de laje e em raízes marginais.
Material Examinado: PF2: (1N); PF3: (1N); PF4: (2N); PF5: (7N).
Tricorythopsis yucupe Dias, Salles & Ferreira, 2008
Tricorythopsis yucupe Dias, Salles & Ferreira, 2008: 237.
Imago: Não conhecido.
Ninfa: 1) Pronoto com margem lateral expandida; 2) tecas alares elevadas um
pouco antes do ápice e em forma de quilha; 3) coxa anterior e mediana com
projeções, coxa posterior com projeção ausente ou reduzida; 4) fêmur estreito (pelo
menos duas vezes mais longo do que largo), e com cerda curta; 5) garra tarsal com
3–5 dentículos marginais e uma dupla fileira de 1–2 + 1 dentículos submarginais
(Fig. 30); 6) tubérculos presentes no tergo de 7–9.
57
Biologia: As ninfas podem ser encontradas em raízes e pedras nos igarapés de laje
com correnteza.
Distribuição: Brasil - Amazonas (Presidente Figueiredo), Roraima (Rio Ereu,
Cotingo e Surumru).
Material Examinado: PF8: (2N).
58
Chave para identificação dos gêneros e espécies de Leptohyphidae ocorrentes do estado do Amazonas Imago macho
1. Mesoescutelo com filamentos membranosos longos (Fig. 1); região basal da asa
anterior do macho não alargada (Fig. 2 ) ................................................................... 2
1’. Mesoescutelo com filamentos membranosos curtos ou inconspícuos (Fig. 3);
região basal da asa anterior do macho alargada (Fig. 4) .......................................... 3
59
2(1). Olhos dos machos grandes (Fig. 5a); fórceps bissegmentado; pênis cilíndrico
com espinhos minúsculos na margem lateral (Fig. 6) .... Amanahyphes (A. saguassu)
2’. Olhos dos machos não desenvolvidos (5b); fórceps trissegmentado; pênis em
forma de “Y” (Fig. 7), com espinho apical ................................................ Leptohyphes
*Figuras 6 e 7 retiradas, respectivamente, de Salles & Molineri (2006) e Molineri (2003).
60
3(1’). Fórceps trissegmentado com segmento distal arredondado (Fig. 8)
................................................................................................................. Tricorythodes
3’. Fórceps bissegmentado com segmento distal triangular (Fig. 9)
................................................................................................................ Tricorythopsis
61
Ninfas 1. Brânquia opercular tão longa quanto larga (Fig. 10), com margens internas
tocando-se ou muito próximas na região mediana do corpo (Fig. 13); brânquias
presentes nos segmentos abdominais 2-5 .................... Amanahyphes (A. saguassu)
1’. Brânquia opercular triangular (Fig. 11) ou oval, mais longa que larga (Fig. 12),
margem interna não tocando a linha mediana (Fig. 14); brânquias presentes nos
segmentos abdominais 2–6 ..................................................................................... 2
62
2(1’). Comprimento do corpo menor que 4 mm; brânquia opercular com uma linha
transversal fracamente esclerosada (Fig. 15) ....................................... Tricorythopsis
2’. Comprimento do corpo maior que 4 mm, brânquia opercular sem linha transversal
(Figs. 16) .................................................................................................................... 3
3
(2’).Brânquia opercular triangular (Fig. 11); fêmur margeado por longas cerdas
(Fig.17) ................................................................................................... Tricorythodes
3’. Brânquia opercular ovalada (Fig. 12); fêmur não margeado por longas cerdas
(Figs. 18) .................................................................................................. Leptohyphes
63
Tricorythodes
1. Fêmur alargado coberto por longas cerdas (Fig. 19); tíbia e tarso com marcas
escuras na zona mediana (Fig. 19); presença de espinhos dorsais no abdome (Fig.
21) ....................................................................................................... Tr. rondoniensis
1’. Fêmur estreito coberto por cerdas intermediárias (Fig. 20); tíbia e tarso sem
marcas escuras na zona mediana; ausência de espinhos dorsais no abdome ......... 2
64
2(1’). Palpo maxilar unisegmentado (Fig. 22); garra tarsal 4–6 dentículos marginais e
com cerda apical (Fig. 23) ....................................................... Tr. faeculopsis sp. nov.
2’. Palpo maxilar bisegmentado (Fig. 24); garra tarsal sem dentículos marginais (Fig.
25) ................................................................................................................ Tr. ocellus
65
Tricorythopsis
1. Fêmur estreito, pelo menos duas vezes mais longo que largo e bordeado por
cerdas medianas (Fig. 26); margem lateral do abdome expandida a partir do
segmento III ................................................................................................................ 2
1’. Fêmur tão largo quanto longo e bordeado por longas cerdas (Fig.27); margem
lateral do abdome expandida a partir do segmento
II................................................................................................................ T. bahiensis
2(1). Coxa com projeção (Fig. 28); tíbia com ou sem uma banda escura transversal
................................................................................................................................... 3
2’. Coxa sem projeção (Fig. 29); tíbia e tarso com uma banda escura transversal
........................................................................................................................ T. acara
66
3(2). Presença de tubérculos nos segmentos abdominais de 7-9; garra tarsal com 3-
5 dentículos marginais e 1-2+1 dentículos submarginais (Fig. 30)
....................................................................................................................... T. yucupe
3’. Ausência de tubérculos no abdome; garra tarsal com 9 dentículos marginais
intercalados por dentículos largos e 4+3 dentículos submarginais (Fig. 31)
.................................................................................................. T. intercalatus sp. nov.
67
REFERÊNCIAS Allen, R.K. 1967. New species of New World Leptohyphinae (Ephemeroptera:
Tricorythidae). Canadian Entomologist 99:350–375.
Allen, R.K. 1973. New species of Leptohyphes Eaton (Ephemeroptera:
Tricorythidae). Pan-Pacific Entomologist 49(4):363–372.
Allen, R.K. 1977. A new species of Tricorythodes with notes (Ephemeroptera:
Tricorythidae). Journal of the Kansas Entomological Society 50(3):431–435.
Allen, R.K. 1978. The nymphs of North and Central American Leptohyphes
(Ephemeroptera: Tricorythidae). Annals of the Entomological Society of America
71:537–558.
Allen, R.K.; Brusca, R.C. 1973. New species of Leptohyphinae from Mexico and
Central America (Ephemeroptera: Tricorythidae). Canadian Entomologist 105:83–95.
Allen, R.K.; Murvosh, C.M. 1987. Mayflies (Ephemeroptera: Tricorythidae) of the
southwestern United States and northern Mexico. Annals of the Entomological
Society of America 80:35–40.
Allen, R.K.; Roback, S.S. 1969. New species and records of New World
Leptohyphinae (Ephemeroptera: Tricorythidae). Journal of the Kansas Entomological
Society 42(4):372–379.
Barber-James, H.M.; Gattolliat, J.L.; Sartori, M.; Hubbard, M.D. 2008. Global diversity
of mayflies (Ephemeroptera, Insecta) in freshwater. Hydrobiologia 595:339–350.
Baumgardner, D.E.; McCafferty, W.P., 2010. Revision of the genus Leptohyphes
Eaton (Ephemeroptera: Leptohyphidae) in North and Central America. Zootaxa 2360:
1–33.
68
Demoulin, G. (1952): Un faux Baëtidae, Bruchella NAVÁS (Insectes
Éphéméroptères). - Bulletin et Annales de la Société Entomologique de Belgique 88:
281–285.
Dias, L.G., Molineri, C.; Ferreira, P.F.S., 2007. Ephemerelloidea (Insecta:
Ephemeroptera) do Brasil. Papéis Avulsos de Zoologia, 47(49): 213–244.
Dias, L.G. 2009. Taxonomia de Tricorythopsis Travert e Tricorythodes Ulmer
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) e avanços nos estudos moleculares de
Ephemeroptera. Tese de Doutorado, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, Minas
Gerais. 107pp.
Dias, L.G.; Salles, F.F.; Ferreira, P.S.F. 2008. New species of Tricorythopsis Traver
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) from northern Brazil. Studies on Neotropical Fauna
and Environment 43(3):237–241.
Dias, L.G.; Cruz, P.V.; Ferreira, P.S.F. 2009. A new species of Tricorythodes Ulmer
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) from Northern Brazil. Annales de Limnologie
45(2):127–129.
Domínguez, E. 1982. Una especie nueva de Tricorythidae de la Argentina (Insecta:
Ephemeroptera). Revista de la Sociedad Entomologica Argentina 41(1-4):331–335.
Domínguez, E. 1984. Dos especies nuevas del genero Haplohyphes Allen
(Ephemeroptera: Tricorythidae) de la Argentina. Revista de la Sociedad
Entomologica Argentina 43:103–112.
Domínguez, E.; Hubbard, M.D.; Peters, W.L. 1992. Clave para ninfas y adultos de
lãs familias y géneros de Ephemeroptera (Insecta) sudamericanos. Biologia Acuatica
16:1-32, fig. a-c, 1–39.
Domínguez, E.; Molineri, C.; Pescador, M.L.; Hubbard, M.D.; Nieto, C. 2006.
Ephemeroptera of South America, Aquatic Biodiversity of Latin América. (ABLA),
Volume 2, Pensoft, Sofia-Moscow, 642 pp.
69
Eaton, A.E. 1882. An announcement of new genera of the Ephemeridae.
Entomologist's Monthly Magazine 18:207–208.
Eaton, A.E. 1883-1888. A revisional monograph of recent Ephemeridae or mayflies.
Transactions of the Linnean Society of London, Second Series, Zoology 3:1–352, 65
pl.
Edmunds, G.F.Jr. 1963. A new genus and species of mayfly from Peru
(Ephemeroptera: Leptophlebiidae). Pan-Pacific Entomologist 39(1):34–36.
Edmunds, G.F. Jr; Jensen, S.L.; Berner, L., 1976. The mayflies of North and Central
America. University of Minessota Press, Mineapolis. X +330pp.
Eletronorte/IBAMA, 1996. Reserva Biológica do Uatumã – Plano de Manejo – Fase
1. Documento de Informações Básicas. 125p.
Hadley, A. 2006. Combine Z, Public Domain Software. Release date 17 th of Fabruary
2006.
Hubbard, M.D. 1982. Catálogo abreviado de Ephemeroptera da América do Sul.
Papéis Avulsos de Zoologia 34:257–282.
Hubbard, MD. 1990. Mayflies of the World: A Catalog of the Family and Genus
Group Taxa (Insecta: Ephemeroptera). Sandhill Crane Press, Gainesville, Florida
(Flora & Fauna Handbook No. 8), viii + 119 pp.
Mendonça, F.P. 2002. Ictiofauna de igarapés de terra firme: estrutura das
comunidades de duas bacias hidrográficas Reserva Florestal Adolfo Ducke,
Amazônia Central. Dissertação de Mestrado. Instituto Nacional de Pesquisas de
Amazônia/Universidade do Amazonas. 43pp.
70
Molineri, C. 1999. Descripción de una nueva especie de Haplohyphes Allen
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) y clave para separar los imagos machos Del
género. Acta zoologica lilloana, 45(1): 29–32.
Molineri, C. 2001. El género Tricorythopsis (Ephemeroptera: Leptohyphidae): nuevas
combinaciones y descripción de nuevas especies y estadios. Rev. Soc. Entomol.
Argent. 60: 217–238.
Molineri, C. 2002. Cladistic analysis of the South American species ofTricorythodes
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) with the description of new species and stages.
Aquatic Insects 24273–308.
Molineri, C. 2003. Revision of the South American species of Leptohyphes Eaton
(Ephemeroptera: Leptohyphidae) with a key to the nymphs. Studies on Neotropical
Fauna and Environment 39:47–70.
Molineri, C. 2005. Leptohyphodes inanis (Pictet) and Tricorythodes ocellus Allen &
Roback (Ephemeroptera: Leptohyphidae): New stages and descriptions. Studies on
Neotropical Fauna and Environment 40(3): 247–254.
Navás, L. 1920. Insectos Sudamericanos. 3ª Serie. Anales de la Sociedad Científica
Argentina 90: 52–7 2.
Needham, J.G.; Murphy, H.E. 1924. Neotropical mayflies. Bulletin of the Lloyd Library
Number 24, Entomological Series 4: 1–79.
Needham, J.G.; Traver, JR; Hsu, Y-C. 1935. The biology of mayflies, with a
systematic account of North American species. N.Y. Ithaca. 759 p.
Olympus®, 1986–2008. Olympus Soft Imaging Solutions: Cell ^D. Olympus Europa
Holding GmbH 3.1, Service Pack 2.
Peters, W.L.; Peters, J.G. 1993. Status changes in Leptohyphidae and Tricorythidae
(Ephemeroptera). Aquatic Insects 15(1): 45–48.
71
PPBio. Reserva Ducke, (http://ppbio.inpa.gov.br/Port/inventarios/ducke/). Acesso em
02/02/2011).
Ribeiro, J.E.L.S.; Hopkins, M.J.G.; Vicentini, A.; Sothers, C.A.; Costa, M.A.S.; Brito,
J.M. de.; Sousa, M.A.; Martins, L.H.P.; Lohmann, L.G.; Assunção, P.A.C.L.; Pereira,
E.C.; Silva. C.F.; Mesquita, M.R.; Procópio, L.C. 1999. Flora da Reserva Ducke: Guia
de identificação das plantas vasculares de uma floresta de terra-firme na Amazônia
Central. Manaus. INPA. 799 p.
Salles, F.F.; Molineri, C. 2006. Amanahyphes saguassu, a new genus and species of
Leptohyphidae (Ephemeroptera: Ephemerelloidea) from northern Brazil. Aquatic
Insects 28)1):1–12.
Salles, F.F.; Boldrini, R.; Nascimento, J.C.; Raimundi, E.; Shimano, Y. 2010. Lista
das espécies de Ephemeroptera (Insecta) registradas para o Brasil.
(http://sites.google.com/site/ephemeropterabr/). Acesso: 10 de janeiro de 2011.
Traver, J.R. 1958. The subfamily Leptohyphinae (Ephemeroptera: Tricorythidae).
Part I. Annals of the Entomological Society of America 51(5):491–503.
Ulmer, G. 1920. Neue Ephemeropteren. Archiv für Naturgeschichte 85A(11):1–80.
Ulmer, G. 1933. Aquatic insects of China. Article VI. Revised key to the genera of
Ephemeroptera. Peking Natural History Bulletin 7:195-218, pl. 1–2.
Wiersema, N.A.; McCafferty, W.P. 2000. Generic revision of the North and Central
American Leptophyphidae (Ephemeroptera: Pannota). Transactions of the American
Entomological Society 126:337–371.
72
SÍNTESE
As descrições das novas espécies e os novos registros apresentados nessa
dissertação contribuíram com o aumento do conhecimento sobre a riqueza da
família Leptohyphidae na região Amazônica e no Brasil. Anteriormente, seis
espécies eram conhecidas nessa região, e agora, esse número passa para 10,
equivalente a aproximadamente 30% do total de espécies registradas para Brasil.
Isso indica que o conhecimento sobre Leptohyphidae ainda é incipiente na região
Amazônica, uma vez que a área amostrada representa uma pequena parte dessa
região. Esses resultados reforçam a necessidade de se ampliar as pesquisas
relativas à taxonomia do grupo, assim como a abrangência geográfica das coletas
para incrementar o conhecimento sobre a riqueza e biodiversidade na Amazônia e,
conseqüentemente no Brasil. As chaves para identificar gêneros e espécies
ocorrentes na região irão contribuir para estimular estudos taxonômicos nessa área,
além de representar uma importante ferramenta para estudos biológicos e
ecológicos.
73
REFERÊNCIAS
Allen, R.K. 1967. New species of New World Leptohyphinae
(Ephemeroptera:Tricorythidae). Canadian Entomologist, 99: 350–375.
Allen, R.K. 1973. New species of Leptohyphidae Eaton
(Ephemeroptera:Tricorythidae). The pan-pacific Entomologist, 49(4): 363–372.
Banks, N. 1913.The Stanford Expedition to Brazil. 1911. Neuropteroid insects
fromBrazil. Psyche, 20: 83–89, pl. 4.
Baumgardner, D.E. 2008.Phylogeny and biogeography of the mayfly
familyLeptohyphidae (Insecta: Ephemeroptera) with a taxonomic revision of
selectedgenera. Ph.D Dissertation, Texas A&M University, Texas.306pp.
Da-Silva, E.R.; Pereira, S.M.1993. Efemerópteros da Serra dos Órgãos, Estado
doRio de Janeiro. III. Descrição de uma nova espécie de LachlaniaHagen,
1868(Ephemeroptera: Oligoneuriidae). Anais da Academia Brasileira de Ciências.
65(3):296–301.
Dallwitz, M.J. 1980. A general system for coding taxonomic descriptions.Taxon,
29:41–46.
Dias, L.G.; Cruz, P.V.; Ferreira, P.S.F. 2009. A new species of
TricorythodesUlmer(Ephemeroptera: Leptohyphidae) from Northern Brazil. Annales
de Limnologie, 45(2):127–129.
Dias, L.G. 2005. Taxonomia e Distribuição de Ephemerelloidea (Insecta:
Ephemeroptera) na Região Sudeste do Brasil. Dissertação de
Mestrado,Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais. 101pp.
Dias, L.G. 2009. Taxonomia de TricorythopsisTraver e
TricorythodesUlmer(Ephemeroptera: Leptohyphidae) e avanços nos estudos
74
moleculares deEphemeroptera. Tese de Doutorado, Universidade Federal de
Viçosa, Viçosa, MinasGerais. 107pp.
Dias, L.G.; Molineri, C.; Ferreira, P.S.F. 2007. Ephemerelloidea
(Insecta:Ephemeroptera) do Brasil. Papeis Avulsos de Zoologia, 47(19): 213–244.
Dias, L.G.; Salles, F.F.; Ferreira, P.S.F. 2008. New species of
TricorythopsisTraver(Ephemeroptera: Leptohyphidae) from northern Brazil. Studies
on Neotropical Faunaand Environment, 43 (3): 237–241.
Dias, L.G.; Salles, F.F.; Molineri, C. 2005.Macunahyphes: a New Genus
forTricorythodesaustralis(Ephemeroptera: Leptohyphidae). Annales de
LimnologieInternational Journal of Limnology, 41 (3): 195–201.
Domínguez, E.; Hubbard, M.D.; Pescador, M.L.; Molineri, C. 2001.Ephemeroptera.In:
Fernández, H.R e Domínguez, E. (Eds). Guia para ladeterminación de
losartrópodosbentónicossudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán,
SanMiguel de Tucumán, Tucumán. p. 17–53.
Domínguez, E.;Molineri, C.; Pescador, M.L.; Hubbard, M.D.; Nieto, C.
2006.Ephemeroptera of South America, Aquatic Biodiversity of Latin América.
(ABLA),Volume 2, Pensoft, Sofia-Moscow, 642pp.
Eaton, A.E. 1882. An announcement of new genera of the
Ephemeridae.Entomologist's Monthly Magazine, 18: 207–208.
Edmunds, G.F.; Traver, J.R. 1954.An outline of a reclassification of
theEphemeroptera.Proceedings of the Entomological Society of Washington,
56(5):236–240.
Edmunds, G.F. Jr.; Jensen, S.L.; Berner, L. 1976.The Mayflies of North and
CentralAmerica. University of Minnesota Press, Minneapolis. x + 330pp.
75
Elouard, J.M.; Gattolliat, J.L.; Sartori, M. 2003.Ephemeroptera, Mayflies.
In:Goodman, S.M.; Benstead, J.P. (Eds). The Natural History of Madagascar.
Universityof Chicago Press, Chicago. p. 639–645.
Gonçalves, I.C.; Da-Silva, E.;Nessimian, J.L. 2010. Two new species ofTricorythodes
Ulmer, 1920 (Insecta, Ephemeroptera) from Southeastern Brazil.Zootaxa, 2721: 62–
68.
Hadley, A. 2006. Combine Z, Public Domain Software. Release date 17th of
February2006.
Landa, V. 1973. A contribution to the evolution of the order Ephemeroptera based
oncomparative anatomy. In: Peters, W.L.; Peters, J.G. (Eds). Proceedings of the
firstinternational conference on Ephemeroptera. E.J. Brill, Leiden. p.155–159.
McCafferty, W.P.,1998. Ephemeroptera and the great American interchange.
Journalof the North American Benthological Society, 17: 1–20.
Molineri, C. 1999. Revision of the genus
Tricorythopsis(Ephemeroptera:Leptohyphidae) with the description of four new
species. AquaticInsects, 21: 285–300.
Molineri, C. 2001a. El género Tricorythopsis(Ephemeroptera:
Leptohyphidae):nuevascombinaciones y descripción de nuevasespecies y estadios.
Revista de laSociedad Entomológica Argentina, 60 (1-4): 217–238.
Molineri, C. 2001b. Traverhyphes: a new genus
ofLeptohyphidaeforLeptohyphesindicatorandrelatedspecies (Insecta:
Ephemeroptera). Spixiana, 24: 129–140.
Molineri, C. 2002. Cladistic analysis of the South American species of
Tricorythodes(Ephemeroptera: Leptohyphidae) with the description of new species
and stages.Aquatic Insects, 24 (4): 273–308.
76
Molineri, C. 2006. Phylogeny of the mayfly family Leptohyphidae
(Insecta:Ephemeroptera) in South America. Systematic Entomology, 31: 711–728.
Needham, J.G.; Murphy, H.E. 1924.Neotropical mayflies.Bulletin of the Lloyd
LibraryNumber 24, Entomological Series, 4:1–79.
Olympus®, 1986–2008. Olympus Soft Imaging Solutions: Cell ^D. Olympus
EuropaHolding GmbH 3.1, Service Pack 2.
Pictet, F.J. 1843-1845. Histoire naturellegénéraleetparticulière des
InsectesNévroptères. Famille des Ephémérines.Baillièreédit., Paris (Kessmann
etCherbuliezédit., aussi à Genève). 300pp.
Salles, F.F. 2010 Lista das espécies de Ephemeroptera (Insecta) registradas para
oBrasil. (http://sites.google.com/site/ephemeropterabr/). Acesso: 10 de janeiro
de2011.
Salles, F.F. 2006. A Ordem Ephemeroptera No Brasil (Insecta): Taxonomia
eDiversidade. Tese de doutorado, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa,
MinasGerais. 300pp.
Salles, F.F.; Da-Silva, E.R.; Hubbard, M.D.; Serrão, J.E. 2004. As espécies
deEphemeroptera (Insecta) registradas para o Brasil. Biota Neotropica, 4(2): 1–34.
Salles, F.F.; Molineri, C. 2006.Amanahyphessaguassu, a new genus and species
ofLeptohyphidae (Ephemeroptera: Ephemerelloidea) from northern Brazil.
AquaticInsects, 28(1): 1–12.
Traver, J.R. 1958. The subfamily Leptohyphinae (Ephemeroptera: Tricorythidae).Part
I. Annals Entomological Society of America, 51(5): 491–503.
Traver, J.R. 1959.The subfamily Leptohyphinae. Part II: Five new species
ofTricorythodes(Ephemeroptera, Tricorythidae). Proceedings of the
EntomologicalSociety of Washington, 61(3):121–131.
77
Ulmer, G. 1920.NeueEphemeropteren. ArchivfürNaturgeschichte, 85A(11): 1–80.