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Jaqueline Pereira Guimarães
Variações nas estratégias de defesa ao longo do desenvolvimento
ontogenético foliar de Copaifera langsdorffii Desf. e Hymenaea
stigonocarpa Mart. ex Hayne
Montes Claros
Minas Gerais- Brasil Abril- 2012
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Jaqueline Pereira Guimarães
Variações nas estratégias de defesa ao longo do desenvolvimento ontogenético
foliar de Copaifera langsdorffii Desf. e Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Ciências Biológicas da
Universidade Estadual de Montes Claros,
como requisito parcial necessário para a
obtenção do título de Mestre em Ciências
Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. Marcílio Fagundes
Montes Claros Minas Gerais- Brasil
Abril- 2012
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G963v
Guimarães, Jaqueline Pereira. Variações nas estratégias de defesa ao longo do desenvolvimento ontogenético foliar de Copaifera langsdorffii Desf. e Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne: [manuscrito] / Jaqueline Pereira Guimarães. – 2012. 37 f. : il. Bibliografia: f. 30-33. Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual de Montes Claros - Unimontes, Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas - /PPGCB, 2012. Orientador: Prof. Dr. Marcílio Fagundes. 1. Biologia – Árvores. 2. Ontogenia foliar – Estratégias de defesa anti-herbívoros. 2. Copaifera Langsdorffii Desf. – Árvore Copaibeira. 3. Hymenaea stigonocarpa Mart. – Jatobá do cerrado. 4. Taninos – Concentração - Árvores. 5. Diversidade biótica. I. Fagundes, Marcílio. II. Universidade Estadual de Montes Claros. III. Título.
Catalogação Biblioteca Central Professor Antônio Jorge
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“Concedei-me Senhor, Serenidade para aceitar as coisas que não posso mudar, Coragem para mudar
aquilo de que sou capaz e Sabedoria para distinguir umas das outras.”
(Reinhold Niebuhr)
Dedico à minha família
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Agradecimentos
À Deus por me amparar nos momentos difíceis, me dar força para superar as
dificuldades e mostrar os caminho nas horas incertas.
Ao meu orientador, Marcílio Fagundes, pela oportunidade e confiança. Sempre
serei grata pelos ensinamentos durante esses dois anos.
Aos amigos do laboratório de Biologia da Conservação que fizeram parte desse
projeto, sempre me ajudando e incentivando nas incansáveis coletas e nas análises dos
dados. Especialmente agradeço a Matheus (Serapas) por não ter poupado esforços para
me ajudar, a conclusão desse trabalho não seria possível sem a sua dedicação. Muito
obrigada, esse trabalho é seu também!
Aos colegas do mestrado e dos demais laboratórios pelas ideias, parcerias e
amizade.
À minha família, a qual amo muito, pelo carinho, apoio e incentivo. Obrigada
pela paciência e compreensão, principalmente nessa etapa final.
À Thadeu pelo amor, paciência e por me proporcionar momentos de
descontração. À Fátima por ter me acolhido como uma filha, sempre disposta a ajudar.
Seria tudo mais difícil sem o apoio de vocês!
À Kallen e Laura pela paciência em ouvir minhas lamentações nos momentos de
angústia. Kallen, sua ajuda no campo provou que você é amiga pra todas as horas!
Ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (PPGCB) da
Universidade Estadual de Montes Claros (UNIMONTES) pelo apoio.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) pela
concessão da bolsa de estudos durante o mestrado.
À Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo
financiamento do projeto de mestrado.
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Resumo
Durante o desenvolvimento ontogenético as folhas passam por mudanças que afetam as
interações com os insetos herbívoros. As principais mudanças ontogenéticas foliares
envolvem variações na qualidade nutricional dos tecidos, variações no tempo de
expansão/maturação foliar e as defesas indiretas. O objetivo deste estudo foi avaliar os
efeitos da ontogenia foliar nas estratégias de defesa anti-herbívoros em Copaifera
langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa, testando duas hipóteses: (i) folhas que
apresentam maior taxa de crescimento inicial acumulam maior quantidade de taninos e
(ii) formigas que forrageiam nos NEFs de C. langsdorffii e H. stigonocarpa afetam
negativamente a fauna de insetos herbívoros. Foram selecionados 29 indivíduos de C.
langsdorffii e 29 indivíduos de H. stigonocarpa e observados durante sete semanas
consecutivas nos meses de novembro e dezembro de 2010. Para mensurar o crescimento
das folhas foi utilizada a taxa de expansão foliar e a concentração de taninos foi
comparada entre as duas espécies para avaliar a defesa química. Foi realizado um
experimento de exclusão de formigas em que dois ramos de cada planta foram marcados
e monitorados ao longo da expansão foliar. Os resultados desse trabalho demonstram
que as folhas de H. stigonocarpa apresentaram maior crescimento inicial e maior
concentração de taninos que C. langsdorffii. As formigas exerceram uma defesa efetiva
contra insetos herbívoros apenas em C. langsdorffii - os ramos em que as formigas
foram excluídas apresentaram maior número de herbívoros. A redução da abundância de
formigas ao longo do desenvolvimento foliar também foi observada. Esses resultados
indicam que as defesas diretas (escape temporal e produção de taninos) prevaleceram
em Hymenaea stigonocarpa enquanto que a defesa indireta foi mais efetiva em
Copaifera langsdorffii.
Palavras chave. Defesa anti- herbívoros, expansão foliar, escape temporal, taninos,
defesa biótica.
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Abstract
During ontogenetic development, plant leaves go through changes that affect the
interactions with insect herbivores. The main leaf ontogenetic changes involve
variations in tissue nutritional quality, variations in timing of leaf expanding/maturation,
and indirect defenses. This study aimed to evaluate the effects of leaf ontogeny the anti-
herbivores defense strategy in Copaifera langsdorffii and Hymenaea stigonocarpa,
testing two hypotheses: (i) leaves that present higher initial growth rates accumulate
more tannins and (ii) ants that forage in NEFs of C. langsdorffii and H. stigonocarpa
negatively affect the insect herbivores. Twenty-nine C. langsdorffii and Twenty-nine H.
stigonocarpa individuals were selected and observed during seven consecutive weeks
from November to December 2010. To measure leaf growth the leaf expanding rate was
calculated and tannin concentration was compared between both species. An ant
exclusion experiment was realized where two branches of each plant were marked and
monitored during leaf expansion. The results of this work revealed that leaves of H.
stigonocarpa exhibit higher initial growing and higher tannins concentration than leaves
of C. langsdorffii. The ants exerted an effective defense against herbivores insects only
in C. langsdorffii – branches were ants were excluded exhibit more herbivores than
branches where ants were allone. A reduction in ant abundance along the leaf
development was observed as well. These results indicate that the direct defenses
(temporal escape and tannin production) prevailed in Hymenaea stigonocarpa whereas
the indirect defense was more effective in Copaifera langsdorffii.
Key words. Anti-herbivores defense, leaf expansion, temporal escape, tannins, biotic
defense.
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Introdução
Os órgãos das plantas passam por mudanças físicas e químicas durante seu
desenvolvimento ontogenético que afetam a comunidade de herbívoros associada
(Coley & Barone, 1996; Boege & Marquis, 2005). Estas variações afetam diretamente o
ataque dos herbívoros, provocando mudanças na habilidade desses insetos encontrarem
e consumirem o alimento (i.e. forças bottom-up) ou indiretamente, através da atração de
parasitas e predadores dos herbívoros (i.e. forças top-down) (Fagundes et al., 2005).
Contudo, dados que confirmam estas predições ainda são escassos e quando disponíveis
referem-se a apenas um destes mecanismos (Boege & Marquis, 2006).
As principais mudanças ontogenéticas foliares que afetam os herbívoros
envolvem variações na qualidade nutricional dos tecidos (Traw & Feeny, 2008),
variações no tempo de expansão/maturação foliar (Kursar & Coley, 1992a, b; Kursar &
Coley, 2003) e as defesas indiretas (e.g. mirmecofilia, atração de parasitóides) (Fonseca,
1994; Rosumek et al., 2009). De fato, folhas jovens são mais macias (Loyola &
Fernandes, 1993), nutritivas (Quintero & Bowers, 2012) e possuem menor concentração
de compostos de defesa cumulativos que folhas maduras (Cornelissen & Fernandes,
2001; Brene-Arguedas et al., 2006). Durante o amadurecimento, as folhas acumulam
lignina, fibras e compostos secundários que as tornam mais esclerófilas e menos
palatáveis para os herbívoros (Coley, 1983). Portanto, folhas jovens geralmente são
mais atacadas por herbívoros (Boege & Marquis, 2006).
A estratégia de desenvolvimento foliar representa outro mecanismo que afeta
diretamente os herbívoros (Coley, 2008). Por exemplo, folhas que apresentam taxas de
crescimento inicial altas têm maior probabilidade de escapar temporalmente dos
herbívoros (Kursar & Coley, 1992a, b). Além disso, estas folhas disponibilizam muito
nitrogênio para o crescimento por unidade de tempo (Brene-Arguedas et al., 2006),
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aumentando a relação carbono/nitrogênio nos tecidos foliares. A hipótese do balanço
Carbono/Nitrogênio (Bryant et al., 1983) prediz que, altas taxas de crescimento no
estágio inicial de desenvolvimento foliar levam a um excesso relativo de carbono que
são estocados como compostos secundários, na forma de terpenos e compostos
fenólicos, e desempenham importante papel na defesa contra herbívoros (Karban &
Baldwin, 1997). Os taninos, por exemplo, são compostos fenólicos imóveis de grande
peso molecular, formados à base de carbono que dificultam a digestão dos tecidos
vegetais pelos insetos herbívoros (Monteiro et al., 2005).
A atração de formigas por nectários extraflorais (NEFs) constitui outro
importante mecanismo de defesa indireta em muitos sistemas tropicais e temperados
(Davidson, 1997; Rosumek et al., 2009). Os NEFs são estruturas vegetais que secretam
uma solução rica em açúcar e aminoácidos (Smith et al., 1990; Bluthgen & Fiedler,
2004). NEFs ocorrem com freqüência nas angiospermas das regiões tropicais e
temperadas, embora sejam mais comuns nos trópicos (Oliveira & Pie, 1998). Cerca de
25% das espécies arbóreas do Cerrado possuem NEFs (Oliveira & Leitão-Filho, 1987;
Oliveira & Oliveira-Filho, 1991), que normalmente são ativos apenas nas folhas jovens
(Coley et al., 2005; Meng et al., 2011). Muitos gêneros de formiga (e.g. Camponotus,
Cephalotes, Crematogaster) utilizam essa substância como fonte de alimento
(Davidson, 1997; Oliveira, 1997; Bixenmann et al., 2011). Durante o forrageamento
essas formigas atuam como defesas bióticas indiretas, protegendo as plantas contra o
ataque dos herbívoros (Rudgers et al., 2003; Mody & Linsenmair, 2004; Neves et al.,
2011).
Diversos estudos sugerem que as formigas que forrageiam nos NEFs afetam
negativamente a fauna de herbívoros em suas plantas hospedeiras (Fonseca, 1994,
Fernandes et al., 1999, 2005; Rosumek et al., 2009). Contudo, o papel protetor depende
da espécie de formiga e do grau de agressividade exibido, além da habilidade dos
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herbívoros em evitar a predação (Koptur, 1992). A proteção por formigas pode ainda
variar entre as espécies de plantas hospedeiras (Coley et al., 2005). Além disso, alguns
estudos têm mostrado que a qualidade dos exudados dos NEFs também afeta o resultado
da interação planta-herbívoro-formiga (Boege & Marquis, 2006; Bixenman et al.,
2011).
Copaifera langsdorffii Desf. e Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne
(Fabaceae) são espécies arbóreas comuns no cerrado brasileiro. Estas espécies possuem
diferentes taxas de crescimento foliar e nectários extraflorais ativos apenas na fase
jovem das folhas. Dessa forma, o presente trabalho teve como objetivo avaliar os efeitos
da ontogenia foliar nas estratégias de defesa anti-herbívoros em C. langsdorffii e H.
stigonocarpa, testando duas hipóteses (i) folhas que apresentam maior taxa de
crescimento inicial acumulam maior quantidade de taninos e (ii) formigas que
forrageiam nos NEFs de C. langsdorffii e H. stigonocarpa afetam negativamente a
fauna de insetos herbívoros, dessa forma espera-se que na ausência de formigas as
plantas sejam mais atacadas.
Metodologia
Área de estudo
O estudo foi desenvolvido em uma área de Cerrado stricto sensu localizado ao
longo da Estrada da Produção, saída norte da cidade de Montes Claros (16°40’26’’ S e
43°48’44’’ W), norte de Minas Gerais (Fig.1). Essa região encontra-se entre os
domínios do Cerrado e da Caatinga (Rizzini, 1997). A temperatura média anual é cerca
de 23° C e a precipitação média é de aproximadamente 1.000 mm/ ano, com verões
quentes e úmidos e invernos secos e frios (Costa et al. 2011). A vegetação da área de
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estudo é classificada como Cerrado stricto sensu, com árvores de tronco retorcido que
variam de 3 a 13m e sub-bosque desenvolvido e solo argiloso distrófico ou oligotrófico
(Costa et al., 2010, Fagundes et al., 2011).
Figura 1: Área de estudo: Cerrado stricto sensu, Montes Claros, Minas Gerais
(16°40’26’’ S e 43°48’44’’ W).
Espécies estudadas
Copaifera langsdorffii
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae: Caesalpinioidea) é uma espécie arbórea
tropical que pode atingir até 10 m de altura em áreas de Cerrado sentido restrito (Fig. 2)
(Carvalho, 2003). Conhecida popularmente como copaíba ou pau d´óleo é uma espécie
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com uma rica variedade de galhas (Costa et al., 2010) e insetos herbívoros associados
(Almeida et al., 2006). A planta apresenta deciduidade marcante na estação seca do ano
(julho a setembro), e o brotamento ocorre imediatamente após a queda das folhas
produzidas no ano anterior, sendo facilmente observado pelo aspecto avermelhado das
copas (Pedroni et al., 2002; Carvalho, 2003). As folhas de C. langsdorffii apresentam
crescimento lento, e na base dos folíolos possui um par de nectários extraflorais ativos
apenas na fase jovem das folhas (Costa et al., 2011).
Figura 2: Indivíduo adulto (A) e folíolos (B) de Copaifera langsdorffii Desf.(Fabaceae).
Hymenaea stigonocarpa
Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne (Fabaceae: Caesalpiniacaea)
popularmente conhecido como jatobá do cerrado é uma árvore tropical, perene, com 8 a
15 m de altura (Fig. 3). Estudos fenológicos indicam que o brotamento foliar ocorre no
final da estação seca, entre os meses de outubro e novembro (Bulhão & Figueiredo,
2002). Essa espécie possui ampla distribuição, sendo abundante no estado de Minas
Gerais. As folhas de H. stigonocarpa apresentam nectários extraflorais (NEFs)
distribuídos por todo o limbo dos folíolos. As folhas do jatobá não expandidas
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apresentam coloração avermelhada e, nas folhas adultas, as regiões do mesofilo tornam-
se fotossintetizantes e os NEFs se encontram inativos (Paiva & Machado, 2006).
Figura 3: Indivíduo adulto (A) e folíolos (B) de Hymenaea stigonocarpa Mart. ex
Hayne (Fabaceae)
Desenho experimental
Na área de estudo, 29 indivíduos de Copaifera langsdorffii e 29 indivíduos de
Hymenaea stigonocarpa com altura entre 1,5 a 2,5 metros foram selecionados. Em cada
planta foram marcados dois ramos que apresentavam folhas na fase inicial de expansão,
esses ramos foram divididos em dois tratamentos: ramo com exclusão de formigas e
ramo com acesso livre a formigas. Essas plantas foram monitoradas por sete semanas
consecutivas de novembro a dezembro de 2010, quando foram mensuradas a expansão
foliar e herbivoria na presença e ausência de formigas. Para análise química foram
coletadas três folhas para cada estágio de expansão foliar: jovem, intermediário e
maduro, em dez plantas de C. langsdorffii e dez de H. stigonocarpa.
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Determinação da taxa de expansão foliar
Dois folíolos de cada ramo selecionado foram fotografados semanalmente em
todas as plantas durante sete semanas consecutivas. A taxa de expansão foliar de cada
semana foi estimada da seguinte forma: taxa de expansão da semana 1 = área total dos
folíolos da semana 2 – área total dos folíolos da semana 1 / área total dos folíolos da
semana 2. A área total dos folíolos foi calculada com o auxílio do programa Image J.
Os mesmos folíolos usados para estimar a taxa de expansão foliar foram
utilizados para mensurar a concentração relativa de clorofila. Essa concentração foi
obtida a partir do clorofilômetro manual SPAD-502 (Soil Plant Analysis Development,
Minolta) e foi usada como um indicador de maturação foliar, uma vez que existe uma
relação direta entre tempo de amostragem e concentração de clorofila.
Quantificação de taninos
Para análise da variação na concentração de taninos, foram selecionadas dez
plantas de cada espécie e em cada planta foram coletadas três folhas de cada uma das
fases de expansão foliar: jovem (duas semanas), intermediária (quatro semanas) e
madura (oito semanas). As folhas foram colocadas para secar em estufa a 45°C por 96
horas sendo posteriormente moídas. A seguir, 50 mg de cada amostra foi diluída em 1,0
ml de metanol e deixada em descanso por 30 minutos para centrifugação (11.000
RPM/15), após esta etapa a amostra foi deixada em repouso por 45 minutos para
decantação. O sobrenadante foi aplicado diretamente para a difusão em gel (10µl do
extrato foram adicionados à placa petri contendo uma mistura de ágar e proteína –
albumina bovina). O extrato foi colocado em círculos uniformes de 2,8 mm de diâmetro
perfurados na agarose. As placas foram seladas com parafilme e incubadas a 30°C por
15
96 horas. O extrato de tanino reagiu com a albumina formando um precipitado opaco no
qual o diâmetro quadrado é proporcional a concentração de tanino no extrato. Utilizou-
se ácido tânico nas concentrações de 0,01 a 0,1 para a construção da curva padrão
(Hagerman, 1987).
Experimento de exclusão de formigas
Para verificar o efeito das formigas associadas às plantas sobre a comunidade de
insetos herbívoros, cada planta selecionada foi submetida a um experimento com dois
tratamentos: ramos com exclusão de formigas e ramos com acesso livre a formigas (Fig.
4). Para exclusão de formigas aplicou-se a resina pegajosa tanglefoot não tóxica na base
dos ramos selecionados. Além disto, foram cortados todos os ramos vizinhos que
possivelmente pudessem funcionar como ponte para o acesso de formigas.
Os ramos selecionados foram monitorados semanalmente e as observações
foram realizadas no período diurno, entre 8h e 12h. Este horário está de acordo com o
período de forrageamento das formigas (Fagundes et al., 2005). Cada ramo foi
observado por cinco minutos para a determinação da riqueza e abundância de formigas
e insetos herbívoros de vida livre. Os insetos herbívoros e formigas encontrados
forrageando nos ramos selecionados foram capturados e levados para o laboratório de
Biologia da Conservação da UNIMONTES para identificação. Para comparar a riqueza
e abundância de herbívoros de vida livre entre C. langsdorffii e H. stigonocarpa foram
avaliados apenas os insetos dos ramos com exclusão de formigas.
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Figura 4: Experimento de exclusão de formigas: na seta indicada aplicou- se a resina
tanglefoot para evitar o acesso às formigas.
Análise estatística
Para testar a hipótese (i) comparou-se a velocidade de crescimento e a
concentração de taninos entre C. langsdorffii e H. stigonocarpa. Para comparar a
velocidade de crescimento entre as espécies foi utilizada ANOVA para medidas
repetidas para eliminar os casos de pseudorepetição temporal e espacial, como variáveis
explicativas utilizaram-se o tempo e as espécies e como variável resposta utilizou-se
velocidade de crescimento. Para testar a concentração de taninos entre espécies foi
utilizada ANOVA two-way, tendo como variável explicativa espécie e variável resposta
concentração de taninos.
Para avaliar a hipótese (ii) comparou- se a riqueza e abundância de insetos
herbívoros nos tratamentos: ramos com exclusão de formigas e ramos com acesso livre
a formigas. As variáveis explicativas utilizadas foram tratamentos e tempo e as
variáveis respostas foram riqueza e abundância de insetos herbívoros. Neste caso
também foi utilizada ANOVA para medidas repetidas.
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Resultados
Desenvolvimento foliar de Copaifera langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa
A área total foliar variou em função da espécie, período de amostragem e da
interação espécie x tempo (Tabela 1). O padrão de incremento da área foliar de
Copaifera langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa foi similar. Assim, observou-se
variações significativas na área das folhas das duas espécies principalmente nas três
primeiras semanas de desenvolvimento. Contudo, deve-se ressaltar que folhas de H.
stigonocarpa apresentaram área total aproximadamente dez vezes maior do que as
folhas de C. langsdorffii em todos os períodos de amostragem (Fig. 5a e b).
Figura 5: Área total dos folíolos de Copaifera langsdorffii (a) e Hymenaea stigonocarpa
(b) durante sete semanas consecutivas de novembro a dezembro de 2010.
Similarmente, a taxa de expansão foliar variou entre as espécies, período de
amostragem e interação espécie x tempo (Tabela 1). De modo geral, a expansão foliar
concentrou-se nas três primeiras semanas do desenvolvimento foliar. Além disto,
observou-se que H. stigonocarpa apresentou maior taxa de expansão foliar que C.
langsdorffii especialmente nas duas primeiras semanas (Fig. 6).
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Figura 6: Taxa de expansão foliar ao longo da ontogenia foliar de Copaifera
langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa.
A concentração relativa de clorofila variou em função da espécie, período de
amostragem e da interação espécie x tempo (Tabela 1). A concentração relativa de
clorofila aumentou progressivamente com o desenvolvimento foliar, destacando uma
tendência de estabilização a partir da quinta semana, especialmente em H. stigonocarpa.
De modo geral, a concentração de clorofila foi maior em H. stigonocarpa em todos os
períodos de amostragem (Fig. 7).
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Figura 7: Concentração relativa de clorofila de Copaifera langsdorffii e Hymenaea
stigonocarpa ao longo de sete semanas consecutivas de novembro a dezembro de 2010.
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Tabela 1. ANOVA para medidas repetidas para avaliar o efeito dos tratamentos, tempo
de amostragem e espécies nas variáveis respostas (área total foliar, taxa de expansão
foliar, e riqueza e abundância de formigas e insetos herbívoros) em Copaifera
langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa.
Variável resposta Variação d.f. SS MS F p
Área total foliar espécie 1 194E3 194E3 62.36 0.000 tempo 6 388E2 6460 43.50 0.000 espécie x tempo 6 246E2 4107 27.65 0.000 Taxa de expansão foliar
espécie 1 0.265 0.265 15.14 0.000
tempo 5 6.771 1.354 136.9 0.000 espécie x tempo 5 0.634 0.127 12.8 0.000 Concentração relativa espécie 1 3.625 3625 28.8 0.000 de clorofila tempo 6 154E2 2571 181.2 0.000 espécie x tempo 6 403 67 4.7 0.000 Riqueza de espécie 1 0.112 0.112 2.192 0.144 formigas tempo 6 0.441 0.073 3.730 0.001 espécie x tempo 6 0.321 0.054 2.718 0.014 Abundância de espécie 1 0.064 0.064 0.454 0.503 formigas tempo 6 1.256 4.412 4.412 0.000 espécie x tempo 6 0.368 1.234 1.234 0.288 Riqueza de insetos espécie 1 3.941 3.941 17.05 0.000 herbívoros tempo 6 2.749 0.458 2.25 0.050 espécie x tempo 6 4.404 0.734 3.35 0.004 Abundância de insetos espécie 1 59.17 59.17 39.87 0.000 herbívoros tempo 6 33.38 5.56 4.00 0.001 espécie x tempo 6 46.26 7.71 5.54 0.000 Riqueza de insetos tratamentos 1 2.522 2.522 10.49 0.002 herbívoros em C. tempo 6 7.773 1.296 5.777 0.000 langsdorffii tempo x tratamentos 6 0.443 0.074 0.33 0.922 Abundância de insetos tratamentos 1 37.87 37.87 19.39 0.000 herbívoros em C. tempo 6 67.48 11.25 5.63 0.000 langsdorffii tempo x tratamentos 6 28.54 4.76 2.38 0.029 Riqueza de insetos tratamentos 1 0.712 0.712 5.409 0.024 herbívoros em H. tempo 6 2.650 0.442 3.709 0.001 stigonocarpa tempo x tratamentos 6 1.340 0.223 1.875 0.084 Abundância de insetos tratamentos 1 0.647 0.647 2.912 0.202 herbívoros em H. tempo 6 2.647 0.529 2.986 0.062 stigonocarpa tempo x tratamentos 6 1.336 0.267 1.881 0.350
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A concentração de taninos variou entre as espécies e entre as fases de maturação
foliar (Tabela 2). H. stigonocarpa apresentou maior concentração de taninos que C.
langsdorffii em todas as fases de maturação foliar. Além disso, observou-se que as
folhas jovens apresentaram menor concentração de taninos do que folhas intermediárias
e maduras nas duas espécies (Fig. 8).
Tabela 2. ANOVA fatorial para avaliar o efeito dos estágios de expansão foliar e
species na concentração de taninos em Copaifera langsdorffii e Hymenaea
stigonocarpa.
Variável resposta Variação d.f. SS MS F p Concentração de taninos espécies 1 0.67 0.067 838.2 0.000 estágios 2 0.16 0.008 100.6 0.000 espécies x estágios 2 0.000 0.000 1.7 0.195
Figura 8: Concentração de taninos de Copaifera langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa
em três fases de expansão foliar: jovem (duas semanas), intermediária (quatro semanas)
e madura (oito semanas).
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Fauna de insetos associada a Copaifera langsdorffii e Hymenaea stigonocarpa
Formicidae
A assembléia de formigas associada a C. langsdorffii foi composta por quinze
morfoespécies distribuídas em quatro subfamílias. As espécies mais comuns foram
Camponotus myrmaphaenus (34.97%), Camponotus crassus (22.66%) e Camponotus
sp. (16.75%). A fauna de formigas observadas em H. stigonocarpa foi composta por dez
morfoespécies distribuídas em quatro subfamílias. As espécies mais comuns foram
Camponotus myrmaphaenus (32.92%), Crematogaster sp. 1 (25.47%) e Camponotus
crassus (20.5%) (Anexo 1).
A interação espécie x tempo afetou a riqueza de formigas, indicando que o
número de espécies de formigas que visitam os NEFs variou entre as espécies ao longo
dos períodos de amostragem (Tabela 1). De fato, a riqueza de formigas foi maior em C.
langsdorffii nas quatro primeiras semanas de coleta (Fig. 9a). Contudo, a abundância de
formigas foi afetada apenas pelo tempo (Tabela 1), indicando que a abundância de
formigas diminuiu com o amadurecimento das folhas (Fig. 9b).
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Figura 9: Riqueza (a) e abundância (b) de formigas de Copaifera langsdorffii e
Hymenaea stigonocarpa ao longo de sete semanas consecutivas de novembro a
dezembro de 2010.
Insetos herbívoros
Um total de 279 insetos herbívoros distribuídos em 26 morfoespécies e doze
famílias foram observados em C. langsdorffii. As famílias Psyllidae (88.45%),
Pentantomidae (2.53%) e Cicadelidae (2.17%) foram as mais abundantes. As famílias
Psyllidae (cinco morfoespécies) e Membracidae (quatro morfoespécies) apresentaram
maior riqueza de espécies (Anexo 2).
A assembléia de insetos herbívoros associada a H. stigonocarpa foi composta
por 92 indivíduos distribuídos em 31 morfoespécies e 15 famílias. Psyllidae (49.47%),
Pentatomidae (17.97%) e Chrysomellidae (9.47%) foram as famílias mais
representativas em número de indivíduos. Chrysomellidae (oito morfoespécies) e
Psyllidae (quatro morfoespécies) apresentaram maior riqueza de espécies (Anexo 2).
24
A riqueza e abundância de herbívoros variaram em função da espécie, tempo e
da interação espécie x tempo (Tabela 1). Excetuando-se as semanas 1 e 5, a riqueza de
insetos herbívoros foi maior em C. langsdorffii (Fig. 10a). A abundância de insetos
herbívoros também foi maior em C. langsdorffii, mas esta diferença foi mais acentuada
nas quatro primeiras semanas de amostragem (Fig. 10b).
25
Figura 10: Riqueza (a) e abundância (b) de insetos herbívoros de Copaifera langsdorffii
e Hymenaea stigonocarpa ao longo de sete semanas consecutivas de novembro a
dezembro de 2010.
Experimento de exclusão de formigas
Copaifera langsdorffii
A riqueza e abundância de herbívoros variaram em função dos tratamentos (com
formiga - sem formiga) e do tempo de amostragem, porém a interação tratamento x
tempo não foi significativa para riqueza (Tabela 1). De fato, os ramos com acesso a
formigas apresentaram menor riqueza de insetos herbívoros (Fig. 11a). A abundância de
insetos herbívoros também foi menor nos ramos que as formigas tinham acesso, além
disso, observou-se que a abundância desses insetos reduziu a partir da quarta semana
(Fig. 11b).
Hymenaea stigonocarpa
26
A riqueza de insetos herbívoros variou em função dos tratamentos e do tempo de
amostragem, porém a interação tratamento x tempo não foi significativa (Tabela 1, Fig.
11c). A abundância de herbívoros não variou em função dos tratamentos (com formiga -
sem formiga), do tempo de amostragem e da interação tratamento x tempo (Tabela 1,
Fig. 11d).
Figura 11: Efeito do experimento de exclusão de formigas na riqueza e abundância de
insetos herbívoros em Copaifera langsdorffii (a,b) e Hymenaea stigonocarpa (c,d),
durante sete semanas consecutivas de novembro a dezembro de 2010.
Discussão
Este estudo relata as variações da efetividade de defesas diretas (escape temporal
e produção de taninos) e indiretas (NEFs) contra insetos herbívoros ao longo do
27
desenvolvimento ontogenético foliar de duas espécies arbóreas tropicais. As defesas
diretas prevaleceram em Hymenaea stigonocarpa enquanto que a defesa indireta foi
mais efetiva em Copaifera langsdorffii. Esta conclusão foi suportada pelos resultados:
(1) as folhas de H stigonocarpa desenvolvem mais rapidamente e acumularam maior
quantidade de taninos que as folhas de C. langsdorffii, (2) a riqueza e a abundância de
insetos herbívoros foram maiores em C. langsdorffii e (3) a exclusão de formigas afetou
positivamente a abundância dos insetos herbívoros apenas em C. langsdorffii.
A expansão foliar rápida representa um importante mecanismo de escape de
herbívoros em muitas espécies vegetais, pois esta estratégia possibilita menor tempo de
exposição das folhas jovens aos herbívoros (Brene-Arguedas et al. 2006). A rápida
expansão foliar demanda grandes quantidades de nitrogênio, resultando no aumento da
relação carbono/nitrogênio nestas folhas (Coley e Kursar, 1996). Assim, segundo a
hipótese do balanço carbono/nitrogênio (Bryant et al., 1983), o excesso de carbono
poderia ser usado na síntese de compostos de defesa baseados no carbono (e.g. taninos).
Portanto, folhas com taxa de crescimento alta devem acumular maior quantidade de
taninos durante seu desenvolvimento inicial, comparativamente à folhas com menor
taxa de expansão foliar. Esta predição foi suportada pelos nossos resultados, pois as
folhas de H. stigonocarpa apresentaram maior taxa de expansão foliar e acumularam
maior quantidade de taninos, especialmente na fase inicial de desenvolvimento.
A fenologia foliar das espécies também poderia ser usada para explicar a maior
concentração de taninos observada nas folhas de H. stigonocarpa. Enquanto H.
stigonocarpa apresentam folhas perenes (Bulhão & Figueiredo, 2002), C. langsdorffii
renova sua folhagem anualmente (Pedroni et al., 2002). De acordo com Coley et al.
(1985) defesas químicas quantitativas como os taninos possuem alto custo inicial de
produção, mas são cumulativas, diminuindo a relação custo/benefício com a idade do
órgão. Assim, os taninos aumentam com a idade do órgão e devem representar uma
28
estratégia de defesa mais efetiva em plantas com folhas perenes como é o caso de H.
stigonocarpa.
Ao observar o desenvolvimento ontogenético foliar de C. langsdorffii e H.
stigonocarpa deve-se ressaltar também a grande variação inicial no tamanho das folhas.
De fato, o tamanho inicial das folhas de H. stigonocarpa é aproximadamente uma
ordem de grandeza maior que as folhas de C. langsdorffii. Além disto, a taxa de
expansão foliar de H. stigonocarpa durante a primeira semana de desenvolvimento foi
aproximadamente 60% maior que C. langsdorffii. Muitos trabalhos indicam que o
amadurecimento rápido representa um mecanismo de escape de herbívoros (Kursar &
Coley, 1991; Coley e Kursar, 1996; Brene-Arguedas et al., 2006). Assim, folhas com
altas taxas de expansão devem ser menos atacadas por insetos herbívoros (Aide &
Londoño, 1989). De fato, na ausência de formigas, as folhas de C. langsdorffii foram
mais atacadas por insetos herbívoros do que as folhas de H. stigonocarpa (Fig. 10b).
Novamente, estes resultados sugerem que as defesas diretas (produção de taninos e o
escape temporal) sejam mecanismos de defesa anti- herbívoros mais efetivos em H.
stigonocarpa do que em C. langsdorffii.
A abundância de insetos herbívoros em C. langsdorffii diminuiu a partir da
quarta semana, coincidindo com o período de aumento das concentrações de tanino. De
fato, estudos mostram que uma das funções dos taninos pode ser inibir o ataque de
insetos devido a redução do valor nutritivo das folhas, além de influenciar a
palatabilidade (Fenny, 1970; Coley et al., 1986). A preferência dos herbívoros pelos
estágios iniciais de desenvolvimento foliar também já foi evidenciada por outros autores
(e.g. Coley e Aide, 1991; Cornelissen & Fernandes, 2001; Kursar & Coley, 2003).
Como as folhas jovens apresentam maior qualidade nutricional (Boege & Marquis,
2006) e menor concentração de taninos elas se tornam alvos preferenciais dos
herbívoros.
29
Os resultados do experimento de exclusão de formigas mostraram que as defesas
indiretas foram mais efetivas em C. langsdorffii do que em H. stigonocarpa (Fig. 11a a
11d). A estratégia de desenvolvimento foliar também poderia ser usada para explicar
estes resultados. Folhas que apresentam baixa taxa de expansão demandam menores
quantidades de nitrogênio para crescimento foliar (Coley et al. 1985), assim, este
nutriente poderia ser alocado em maior quantidade nos exudados dos nectários das
folhas que apresentam crescimento lento. O nitrogênio é um recurso escasso e limitante
para os animais especialmente no Cerrado (Neves et al. 2010). Muitas espécies de
formigas utilizam os exudados do NEFs para suprir a deficiência de nitrogênio
(Davidson, 1997; Bluthgen & Fiedler, 2004). Além disto, estudos recentes têm
demonstrado que disponibilidade de nitrogênio afeta os resultados da interação planta-
herbívoro-formiga (Bixenman et al., 2011, Jones & Paine 2012). Neste contexto, é
possível que os nectários das folhas de C. langsdorffii secretem néctar mais rico em
nitrogênio (provavelmente devido à baixa taxa de crescimento foliar), desencadeando
um comportamento mais agressivo das formigas para proteger uma fonte de recurso
mais valiosa.
Os resultados do experimento de exclusão de formigas também mostraram que a
efetividade da defesa biótica tende a diminuir com o amadurecimento foliar. Além disto,
observou-se que a riqueza e a abundancia de formigas diminuíram ao longo do tempo.
Provavelmente estes resultados estão associados à inativação dos NEFs decorrente do
amadurecimento foliar (veja também Bixenman et al., 2011). A atração de formigas por
folhas jovens com NEFs ativos é considerada uma importante estratégia de defesa
indireta contra a ação de insetos herbívoros em habitats pobres em nutrientes como o
Cerrado (Madureira & Sobrinho, 2002; Fernandes et al., 2005). Contudo, este estudo
mostra que o resultado da interação planta-herbívoro-formiga pode ser afetada pela
estratégia de desenvolvimento ontegenético das folhas. Apesar de não ter sido feito
30
testes qualitativos e quantitativos do néctar excretado pelos nectários extraflorais de C.
langsdorffii e H. stigonocarpa, existe a possibilidade que variações na taxa de expansão
foliar entre espécies afete o comportamento das formigas via qualidade do néctar e o
resultado da interação planta-herbívoro-formiga.
31
Referências
Aide, T.M. & Londoño, E.C. (1989) The Effects of Rapid Leaf Expansion on the Growth and Suvivorship of a LepidopteranHerbivore. Oikos, 55, 66-70. Almeida, C.I.D, Leite, G.L.D., Rocha, S.L., Machado, M.M.L. & Maldonado, W.C.H. (2006) Fenologia e artrópodes de Copaifera langsdorffii Desf. no Cerrado. Revista Brasileira de Plantas Medicinais, 8, 64-70. Bixenmann, R.J., Coley, P.D. & Kursar, T.A. (2011) Is extrafloral nectar production induced by herbivores or ants in a tropical facultative ant–plant mutualism? Oecologia, 165, 417-425. Bluthgen, N & Fiedler, K (2004) Preferences for sugars and amino acids and their conditionality in a diverse nectar-feeding ant community. Journal of Animal Ecology, 73, 155–166. Boege, K., & Marquis, R. (2005) Facing herbivory as you grow up: the ontogeny of resistance in plants. Trends in Ecology and Evolution, 20, 441-448. Boege, K., & Marquis, R. (2006) Plant quality and predation risk mediated by plant ontogeny: consequences for herbivores and plants. Oikos, 115, 559- 572. Brene- Arquedas, T., Horton, M.W., Coley, P.D., Lokvan J., Waddell, R.A., Melzoso- O’Meara, B.E. & Kursar, T.A. (2006) Contrasting mechanisms of secondary metabolite accumulation during leaf development in two tropical tree species with different leaf expansion strategies. Oecologia, 149, 91-100. Bryant, J. P., Chapin, F. S. III & Klein, D. R. (1983) Carbon/nutrient balance of boreal plants in relation to vertebrate herbivory. Oikos, 40, 357–368. Bulhão, C.F., & Figueiredo, P.S. (2002) Fenologia de leguminosas arbóreas em uma área de cerrado marginal no nordeste do Maranhão. Revista Brasileira de Botânica, 25, 361-369. Carvalho, P.E.R. (2003) Espécies Arbóreas brasileiras / Por Paulo Ernani Ramalho Carvalho. – Brasília: Embrapa informação tecnológica; Colombo, PR: Embrapa Florestal, 1, 601-607. Coley, P.D. & Barone, J.A. (1996) Herbivory and plant defenses in tropical forest. Annual Rewiew of Ecology and Systematics, 27, 305-335. Coley, P. D., Bryant, J. P. & Chapin, F. S. (1985) Resource availability and plant anti herbivore defense. Science, 230, 895-899. Coley, P. D., Lokvam, J., Rudolph, K., Bromberg, K., Sackett, T.E., Wright, L., Brenes- Arguedas, T., Dvorett, D., Ring, S., Clark, A., Baptiste, C., Pennington, R.T. & Kursar, T.A. (2005) Divergent defensive strategies of young leaves in two species of Inga. Ecology, 86, 2633-2643.
32
Coley, P. D. (1983) Herbivory and defensive characteristics of tree species in a lowland tropical forest. Ecological Monografy. 53, 209-233.
Coley, P.D. (1986) Costs and benefits of defense by tannins in a neotropical tree. Oecologia, 70, 238-241.
Coley, P.D. 2008. On turning green into gold. Daedalus, 137, 92-95. Cornelissen, T. G., & Fernandes, G.W. (2001) Defence, growth and nutrient allocation in the tropical shrub Bauhinia brevipes (Leguminosae). Austral Ecology, 26, 246-253. Costa, F.V, Fagundes, M. & Neves, F.S. (2010) Arquitetura da planta e diversidade de galhas associadas à Copaifera langsdorffii (Fabaceae). Ecología Austral, 20, 9-17. Costa F.V, Neves, F.S, Silva, J.O, Fagundes, M. (2011) Relationship between plant development, tannin concentration and insects associated with Copaifera langsdorffii (Fabaceae). Arthropod Plant Interact, 284, 9-18. Davidson, D.W. (1997) The role of resource imbalances in the evolutionary ecology of tropical arboreal ants. Biological Journal of the Linnean Society, 23, 153-181. Fagundes, M., Neves, F. & Fernandes, G.W. (2005) Direct and indirect interactions involving ants, insect herbivores, parasitoids, and the host plant Baccharis dracunculifolia (Asteraceae). Ecological Entomology, 30, 28-35. Feeny, P. 1970. Seasonal changes in oak leaf tannins and nutrients as a cause of spring feeding by winter moth caterpillars. Ecology, 51, 565-581. Fernandes, G. W., Fagundes, M., Woodman, R.L. & Price, P.W. (1999) Ant effects on threetrophic level interactions: plants, galls, and parasitoids. Ecological Entomology, 34, 41-415. Fernandes, G.W., Fagundes, M., Greco, M.K.B., Barbeitos, M.S. & Santos, J.C. (2005) Ants and their effects on an insect herbivore community associated with the inflorescences of Byrsonima crassifolia (Linnaeus) H.B.K.(Malpighiaceae). Revista Brasileira de Entomologia, 49, 264-269. Fonseca, C. R. (1994) Herbivory and the long-lived leaves of an Amazonian ant-tree. Journal of ecology, 82, 833-842. Hagerman, A. E. (1987) Radial diffusion method for determining tannin in plant extracts. Journal of Chemical Ecology, 13, 437-449. Jones, M.E. & Paine, T.D. (2012) Ants impact sawfly oviposition on bracken fern in southern California. Arthropod- plant interaction, doi: 10.1007/s11829-011-9181-0. Karban, R. & Baldwin, I.T. (1997) Induced responses to herbivory. Univ. of Chicago Press, Chicago, EUA. Koptur, S. 1992. Plants with Extrafloral Nectaries and Ants in Everglades Habitats. The Florida Entomologist, 75, 38-50.
33
Kursa, T.A. & Coley, P.D. (1991) Nitrogen content and expansion rate of young leaves of rain forest species: implications for herbivory. Biotrópica, 23, 141-150. Kursar, T. A. & Coley. P.D. (1992a) Delayed development of photosynthetic apparatus in tropical rainforest species. Functional Ecology, 6, 411-422. Kursar, T. A. & Coley. P.D. (1992b) The consequences of delayed greening during leaf development for light absorption and light use efficiency. Plant, Cell, and Environment, 15, 901-909. Kursar, T. A. & Coley. P.D. (2003) Convergente in defense syndromes of young leaves in tropical rainforests. Biochemical Systematics and Ecology, 21, 929-949. Loyola, R. & Fernandes, G.W. (1993) Herbivoria em Kielmeyra coriacea (Guttiferae): Efeitos da idade da planta, desenvolvimento e aspecto qualitativo de folhas. Revista Brasileira de Biologia, 53, 295-304. Madureira, M. & Sobrinho, T.G. (2002) Evidência de mutualismo entre Qualea cordata (Vochysiaceae) e Cephalotes sp. (Hymenoptera: Formicidae). Academia Insecta, 2, 1-4. Meng, L., Martin, K., Liu, J. & Chen, J. (2011) Young leaf protection in the shrub Leea glabra in south-west China: the role of extrafloral nectaries and ants. Arthropod- plant interactions, 6, 59- 65. Mody, K. & Linsenmair, E. (2004) Plant-attracted ants affect arthropod community structure but not necessarily herbivory. Ecological Entomology, 29, 217- 225. Monteiro, J.M., Albuquerque, U.P. & Araújo, E.L. (2005) Taninos: uma abordagem da química à ecologia. Química Nova, 28, 892-896. Neves, F.S., Espírito- Santo, M.M., Fagundes, M., Delabie, J.H.C., Fernandes, G.W. & Sanchez- Azofeifa, G.A. (2010) Diversity of arboreal ants in a Brazilian tropical dry forest: effects of seasonality and successional stage. Sociobiology, 56, 1-18. Neves, F.S., Fagundes, M., Sperber, C.F. & Fernandes G.W. (2011). Tri-trophic level interactions affect host plant development and abundance of insect herbivores. Arthropod- plant interactions, 5, 351-357. Oliveira, P. S. (1997) The ecological function of extrafloral nectaries: herbivore deterrence by visiting ants and reproductive output in Caryocar brasiliense (Cariocaraceae). Functional Ecology, 11, 323-330. Oliveira, P. S. & Leitão-Filho, H. F. (1987) Extrafloral Nectaries: Their taxonomic distribuition and abundance in the woody flora of Cerrado vegetation in southeast Brazil. Biotropica, 19, 140-148. Oliveira, P. S. & Oliveira-Filho, A.T. (1991) Distribution of extrafloral nectaries in the woody flora of tropical communities in Western Brazil. Plant-Animal Interactions: Exolutionary Ecology in Tropical and Temperate regions (ed. by P.W. Price, T.M. Lewinsohn, G.W. Fernandes and W.W. Benson), pp. 163-175. John Wiley & Sons, Nova Iorque, EUA.
34
Oliveira, P. S. & Pie, M.R. (1998) Interaction Between Ants and Plants Bearing Extrafloral Nectaries in Cerrado Vegetation. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 27, 161-176. Paiva, E.A.S. & Machado, S.R. (2006) Ontogênese, anatomia e ultra- estrutura dos nectários extraflorais de Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne (Fabaceae – Caesalpinioideae). Acta botânica brasileira, 20, 471-482. Pedroni, F., Sanchez, M. & Santos, A.M. (2002) Fenologia da copaíba (Copaifera langsdorffii Desf. - Leguminosae, Caesalpinioideae) em uma floresta semidecídua no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica, 25, 183-194. Quintero, C. & Bowers, M.D. (2012) Changes in plant chemical defenses and nutritional quality as a function of ontogeny in Plantago lanceolata (Plantaginaceae). Oecologia, 168, 471-481. Rico-Gray, V. (1993) Use of plant-derived food resources by ants in the Dry Tropical Lowlands of Coastal Veracruz, Mexico. Biotropica, 25, 301-315. Rizzini, C.T. (1997) Tratado de Fitogeografia do Brasil: Aspectos Ecológicos, Sociológicos e Florísticos. Rio de Janeiro: Âmbito Cultural, Rio de Janeiro, Brasil. Rosumek, F.B., Silveira, F.A.O., Neves, F.S., Barbosa, N.P.U., Diniz, L., Oki, Y., Pezzini, F., Fernandes, G.W. & Cornelissen, T. (2009) Ants on plants: a meta analysis of the role of ants as plant biotic defenses. Oecologia, 160, 537-549. Rudgers, J.A., Hodgen, J.G. & White, W. (2003) Behavioral mechanisms underlie an ant–plant mutualism. Oecologia, 135, 51–59. Smith, L.L., Lanza, J. & Smith, G.C. (1990) Amino acid concentrations in extrafloral nectar of impatiens sultani increase after simulated herbivory. Ecology, 71, 107-115.
Traw, M.B. & Feeny, P. (2008) Glucosinolates and trichomes track tissue value in two sympatric mustards. Ecology, 89, 763-772.
35
Anexo 1. Abundância de formigas observada em Copaifera langsdorffii e Hymenaea
stigonocarpa ao longo de sete semanas de amostragem, Minas Gerais, Brasil.
Formigas C. langsdorffii H. stigonocarpa Ectatominae
Ectatoma turbeculatum 3 1 Formicinae Camponotus crassus 46 35 Camponotus myrmaphaenus 71 58 Camponotus rufipes 8 11 Camponotus sp. 34 7 Brachymyrmex sp. 1 6 1 Myrmicinae Cephalotes pavonni 3 0 Cephalotes pusillus 6 0 Cephalotes sp. 1 0 Crematogaster sp. 9 17 Crematogaster sp. 1 0 41 Crematogaster sp. 2 10 0 Nesomyrmex sp. 1 1 0 Pheidole sp. 1 0 2 Pseudomyrmecinae Pseudomyrmex palidus 2 0 Pseudomyrmex sp. 0 2 Pseudomyrmex sp. 1 2 0 Pseudomyrmex sp. 2 1 0 Total riqueza 15 10 Total abundância 203 174
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Anexo 2. Abundância de insetos herbívoros observada em Copaifera langsdorffii e
Hymenaea stigonocarpa ao longo de sete semanas de amostragem, Minas Gerais,
Brasil.
Herbívoros C. langsdorffii H. stigonocarpa Coleoptera
Aderidae sp. 1 1 0 Bruchidae sp. 1 1 0 Bruchidae sp. 2 1 0 Cerambicidae sp. 1 0 1 Chrysomellidae sp. 1 1 0 Chrysomellidae sp. 2 2 2 Chrysomellidae sp. 3 0 1 Chrysomellidae sp. 4 0 1 Chrysomellidae sp. 5 1 1 Chrysomellidae sp. 6 0 1 Chrysomellidae sp. 7 0 1 Chrysomellidae sp. 8 0 1 Chrysomellidae sp. 9 0 1 Curculionidae sp. 1 3 0 Curculionidae sp. 2 1 1 Curculionidae sp. 3 0 1 Lagriidae sp. 1 0 2 Scarabaeidae sp. 1 0 1 Hemiptera Heteroptera Coreidae sp. 1 0 1 Coreidae sp. 2 0 1 Coreidae sp. 3 0 1 Lygaeidae sp. 1 0 1 Pentatomidae sp. 1 7 16 Pyrrhocoridae sp. 1 0 1 Rhopalidae sp. 1 1 2 Rhopalidae sp. 2 1 1 Rhopalidae sp. 3 0 1 Tingidae sp. 1 1 0 Homoptera Auchenorrhyncha Aetalionidae sp. 1 0 1 Cercopidae sp. 1 1 0 Cicadellidae sp. 1 3 0 Cicadellidae sp. 2 1 0 Cicadellidae sp. 3 0 1 Cicadellidae sp. 4 0 1 Cicadellidae sp. 5 1 0 Fulgoridae sp. 1 0 1 Fulgoridae sp. 2 1 0 Membracidae sp. 1 3 0 Membracidae sp. 2 1 0 Membracidae sp. 3 1 0 Membracidae sp. 4 1 0 Sternorrhyncha Psyllidae sp. 0 12 Psyllidae sp. 1 135 20 Psyllidae sp. 2 23 0
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Psyllidae sp. 3 68 12 Psyllidae sp. 4 7 0 Psyllidae sp. 5 12 3 Ortoptera Acrididae sp. 1 0 1 Total riqueza 26 31 Total abundância 279 92
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