ecologia de comunidades de substratos consolidados da...

Barbara Lage Ignacio

ECOLOGIA DE COMUNIDADES DE SUBSTRATOS

CONSOLIDADOS DA BAÍA DE ILHA GRANDE COM

ÊNFASE NO PAPEL DE ESPÉCIES INTRODUZIDAS E

CRIPTOGÊNICAS

Tese apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Ecologia da Universidade

Federal do Rio de Janeiro como parte dos

requisitos necessários à obtenção do grau

de Doutor em Ecologia.

Rio de Janeiro

2008

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Trabalho realizado no Laboratório de

Benthos do Departamento de Biologia

Marinha do Instituto de Biologia da

Universidade Federal do Rio de Janeiro

Orientadores: Dr. Sérgio Henrique Gonçalves da Silva

Dra. Andrea de O. R. Junqueira

Ficha Catalográfica

Ignacio, Barbara Lage

Ecologia de Comunidades de Substratos Consolidados da Baía da Ilha Grande com Ênfase no Papel de Espécies Introduzidas e Criptogênicas – 2008.

173 p.: il. Orientadores: Sérgio H. G. da Silva & Andrea O. R. Junqueira

Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Rio de Janeiro.

1. ecologia de comunidades. 2. benthos. 3. bioinvasão. 4. Ilha Grande. 5. substrato. I. Silva, Sérgio & Junqueira, Andrea. II. Universidade Federal do Rio de Janeiro. III. Título.

Aos que não me deixaram desistir

Se as coisas são inatingíveis... ora!

Não é motivo para não querê-las...

Que tristes os caminhos, se não fora

A presença distante das estrelas!

(Das Utopias)

No retrato que me faço - traço a traço -

às vezes me pinto nuvem, às vezes me pinto árvore...

às vezes me pinto coisas

de que nem há mais lembrança... ou coisas que não existem

mas que um dia existirão...

e, desta lida, em que busco - pouco a pouco -

minha eterna semelhança,

no final, que restará? Um desenho de criança...

Corrigido por um louco!

(O Auto-retrato)

Mas se a vida é tão curta como dizes por que que é que me estás lendo até agora?

(A Vida)

Mário Quintana

Um dia me ensinaram que tuuudo dá certo no final. No início relutei em acreditar no que me parecia uma estúpida profecia, mas acabei acreditando. E, mais tarde, descobri ser esta uma grande verdade: tuuudo dá certo no final, mesmo que não necessariamente do meu jeito. Então revivi o que já tinha aprendido há muito tempo atrás, e que tantas vezes adormece por aí: que é preciso ter força, é preciso ter raça, é preciso ter gana, sempre. Aos que, de um jeito ou de outro, são parte desta história e profecia...

AGRADECIMENTOS

Ao CNPQ, pela oportunidade do doutorado através da concessão das bolsas de doutorado e doutorado-sanduíche.

À UFRJ, este cantinho no fim-do-mundo que me conquistou.

Ao Sérgio Henrique, por aceitar me orientar junto à pós-graduação e pelo muito que com você aprendi. Não podia deixar de dizer que sinto falta dos seus dias de paixão pelo mar e pela ciência.

À Andrea Junqueira, especialmente pelo carinho e por acreditar que eu poderia encontrar soluções, mesmo quando eu não as enxergava. Este certamente foi o primeiro passo para que eu as encontrasse.

À Helena Lavrado, obrigada pelo carinho que permitiu que, no meio de um turbilhão de tarefas, você me ouvisse sem que eu falasse.

Ao Jerônimo Valério, o Super-Jê, pelo sorriso nas horas difíceis, pelo braço-forte e cheio de disposição ao trabalho e por preparar o café às 5:30 da manhã, feliz!

Ao carinho da velha-guarda bentônica. Pelos alegres e muitos trabalhos de campo, conversas seríssimas e papos-besteirol.

Ao carinho da nova geração bentônica. Em especial agradeço a ajuda divertida e imprescindível de Alexandre, Bel, Dan-Dan, Guta, Luiza, LuMuguet, Monique e Thiago.

Ao Marcondes, pelo bom-humor e boa companhia durante os trabalhos de campo em Angra, pela ajuda a todo o momento. Quem diria que sanduíche de atum com fanta-laranja deixariam saudades...

À equipe de amigos-mergulhadores e churrasqueiros: Renza, Garrafa (Brownie!!!), Mamute, MarcoAlemão171, Thiago, MariVi, MariMayer e Patty.

Aos taxonomistas que gentilmente identificaram e revisaram o material deste trabalho. Agradeço, também, as equipes do Laboratório de Porifera do Museu Nacional (Vítor, Rafael, André e Fernanda), Dra. Christine Ruta (UFRRJ), especialista em Polychaeta e seu aluno Filipe Alonso (Laboratório de Poliqueta/UFRJ).

Ao Dr. Fábio Giordano, por me receber na UNISANTA e disponibilizar seu software e me ensinar seus truques.

Ao Dr. Rodolfo Paranhos (Laboratório de Hidrobiologia/UFRJ) e sua equipe pelas análises das variáveis físico-químicas e biológicas da água.

Ao Dr. Antônio Mateo Solé-Cava por gentilmente emprestar a garrafa de nitrogênio líquido.

À Maria Tereza Menezes de Széchy, Sête, muito obrigada por toda a sua incansável ajuda com as muitas algas e amável atenção.

Ao Ricardo Coutinho, por me ajudar a transformar projetos em amostras, pelas muitas horas de discussão científica, e por trazer para minha vida pessoas muito especiais. Obrigada Ricardo por, nos dias mais difíceis, acreditar em mim.

Ao IEAPM por permitir e apoiar meus experimentos no instituto e na Ilha de Cabo Frio. E a toda a sua equipe pela inestimável ajuda: obrigada a todos aqueles que trabalham na leg, na garagem, na oficina e nos laboratórios.

À Maria Helena Baeta Neves, pela colaboração com o biofilme.

A toda equipe do Departamento de Oceanografia do IEAPM, pela torcida e pelo apoio. Afinal, todo mundo participou!

Aos amigos mais que queridos que mergulharam comigo numa grande aventura cheia de pedras de granito, estruturas-cercadinhos, abraçadeiras, aquários, muitas cypris, recomeços e mais recomeços, festas, jantares e brownie do Garrafa!

À família Sol, Serginho e Bentônico por me abrigarem com tanto carinho numa casa tão alegre. Sol, obrigada pela sincera, doce e sempre atenta amizade. E pela ajuda incondicional. Serginho, obrigada pelas muitas e divertidas conversas de muitas horas.

À LuBrito, pela amizade carinhosa e companhia de todos os dias e muitas horas na sala de larvas. Pela torcida constante. Desatem nós!

À Alexa, por trocar suas férias por um trabalho doido e, ainda, feliz, fazer biscoitos.

Ao anjo-loiro, por dividir comigo as pedras de granito. Por tudo que aprendi e descobri, valeu a pena acreditar. Obrigada Guga, por tudo.

Ao ZéBola, um pequeno grande homem, por me receber com tanto carinho no IEAPM e se revelar um bom amigo.

Ao resmungão do Cadu, por embora achar que tudo sempre ia dar errado, ficar torcendo para que desse certo e por interromper seus estudos e trabalhos somente para acompanhar a saga dos granitos. Obrigada pela companhia tão presente e querida quando eu estive do outro lado do mundo.

Ao FábioMostaquildo, mais do que pelo trabalho árduo, agradeço você pela força e incentivo de todas as horas.

Ao Sávio, pela ajuda, pelas caronas histéricas ao correio, pela torcida.

À Cris e ao Ramon, pela força valorosa com as estruturas e no campo.

Ao Luciano por cuidar dos cultivos das microalgas e de todo o material de laboratório.

Ao Dr. Peter Steinberg, pela oportunidade, pelo apoio incondicional e por envolver os melhores pesquisadores do CMBB para que pudéssemos realizar nosso projeto. E pela gargalhada que alegrava os dias mais frios.

Ao Dr. Staffan Kjelleberg, pelo apoio e auxílio sempre que precisei.

A Dra. Carola Holmstrom, pela dedicação, preocupação e carinho que sempre demonstrou por mim e meu projeto.

A todos no CMBB, por tudo. Especialmente agradeço a Adam, Adrian, Adriana, Brendan, Cath, Flavia, Kirsty, Louise, Megan, Mike Manefield, Rebeca, Sharon e Torsten. E ao Lochlan, por me receber com carinho no primeiro instante.

A Tony Underwood, Gee Chapman e Ross Coleman pela ajuda e discussão sobre desenho experimental. Tony, obrigada pelo welcome coffee e por sempre me receber com carinho no EICC.

A todos no EICC pelo carinho e pelas festas.

Aos melhores companheiros de aventuras no outro lado do mundo: Chris & Bayles, George, Liz, Petra, Tina & Holgar, Michael, Juan, Pedro-Ivania-pequenaLara, Carolina, Chico e Giordana. E aos brasileiríssimos Danilo, Eduardinho, Pitus e Emerson! Saudades!!

Toyo, mesmo xexelento, você alegrou meus dias no outro lado do mundo. Obrigada. E desculpas pelos briozoários...

MariMayer, muito obrigada pelo carinho e pela ajuda no trabalho, deste e do outro lado do mundo. Foi incrível sonharmos aqui no Atlântico, rirmos dos sonhos, batalharmos por eles e conquistarmos o Pacífico, o outro lado do mundo. Que nossa amizade se renove e que muitos sonhos possamos viver.

Ao amigo Marcus, o mais diplomado iniciação científica, obrigada pela ajuda no campo, pelos papos sobre a ciência e a vida. Obrigada por nunca deixar morrer nossa amizade.

À amiga Vero, por me ajudar e estar ao meu lado, sempre. E que para sempre sejamos assim, amigas.

À pequena Luana, que mal chegou e a dinda não pode nada por causa da tese.

À amiga LuContador, pela atenção e carinho, por me incentivar e pela ajuda bacteriana.

À amiga Rê, que divide comigo o amor pelo mar, pela amizade e pelas idas ao campo.

À amiga uruguaio-brasileira Patty pelo muito que trabalhamos, choramos e rimos juntas.

À MariVi, pela amizade capaz até de anotar no balde os códigos das fotografias e tomar conta para não manchar...

À Globita, pela força de sempre.

Aos companheiros muito queridos de quem eu ando tão distante...aos que compreenderam, aos que me divertiram (mesmo que por e-mail ou telefone), aos que cansaram e me abandonaram...Adoro vocês. E seja como for, a tese acabou!

Aos amigos trazidos por Pedro & Nair. Queridos amigos. Antigos amigos, novos amigos, futuros amigos. Amigos que me ensinam que há muito além de uma tese, mas mesmo assim, torcem comigo por ela. Obrigada.

As minhas avós Laurita, Marlene, Odete e Zezé, aos dindos Terezoca & Fred, pelo imenso amor.

Aos primos Juju, Dani e toda a turma de São Paulo. Mesmo quando distante, amo muito vocês.

À minha irmã Ana, com todo o meu amor. Desculpa a minha ausência.

À minha mãe Vanda...quanta saudade...com todo o meu amor.

A Deus e aos amigos de toda a eternidade, muito obrigada.

ÍNDICE

RESUMO ........................................................................................................................................ 1

ABSTRACT .................................................................................................................................... 2

1 – INTRODUÇÃO ......................................................................................................................... 3

2 - OBJETIVOS ESPECÍFICOS ..................................................................................................... 20

3 - ÁREA DE ESTUDO .................................................................................................................. 22

3.1 - Caracterização das estações analisadas ............................................................................... 23

4 – METODOLOGIA ...................................................................................................................... 28

4.1 - Comunidade zoobentônica séssil de substrato consolidado ................................................. 29

4.2 - Introdução de espécies zoobentônicas sésséis de substrato consolidado em ambientes estuarinos ....................................................................................................................................... 34

4.3 - Comunidade fitobentônica de substrato consolidado ............................................................ 35

4.4 - Comunidade séssil de substrato consolidado ........................................................................ 37

4.5 - Comunidade séssil de substrato consolidado desenvolvida em painéis experimentais ........ 38

5 – RESULTADOS ......................................................................................................................... 40






6 - DISCUSSÃO....................................................................... 114






7 - CONSIDERAÇÕES FINAIS ...................................................................................................... 154

8 - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................................................... 157

RESUMO

Estudos descritivos são importantes e necessários precursores dos estudos

experimentais manipulativos que visam entender e explicar processos ecológicos. No

caso de estudos que abrangem a introdução de espécies, inventários da biota geram

dados que podem ajudar na identificação de processos e fatores que explicam a

susceptibilidade de um local à invasão e são, freqüentemente, a única ferramenta

disponível ao manejo. Objetivou-se analisar a importância dos fatores profundidade, tipo

de substrato (natural x artificial), poluição orgânica e introdução de espécies na

estruturação de comunidades bentônicas sésseis de substrato consolidado na Baía da

Ilha Grande, RJ, Brasil. O presente estudo aponta alterações na estrutura e composição

das comunidades bentônicas analisadas como reflexo da presença de diferentes

impactos antrópicos (poluição, instalação de estruturas artificiais e introdução de

espécies) aos quais esta baía está sujeita. Quanto à poluição, a região mais impactada é

a Praia do Anil, onde o impacto antrópico, representado principalmente pela poluição

orgânica, altera a composição específica, a riqueza e a abundância da comunidade fito e

zoobentônica desta região, caracterizando-se como o mais forte modificador da estrutura

destas comunidades. As alterações na riqueza específica foram evidenciadas pela

diminuição da riqueza fitobentônica e o aumento da riqueza zoobentônica. Para as

estruturas artificiais, tem-se que estas são importantes fontes de substrato para as

espécies bentônicas na Baía da Ilha Grande e não podem ser consideradas boas

substitutas para habitats naturais perdidos, podendo representar uma fonte de impacto

para os substratos naturais desta baía. Foram detectadas oito espécies introduzidas:

Laurencia caduciramulosa (Rhodophyta), Scrupocellaria diadema (Bryozoa), Isognomon

bicolor (Bivalvia), Perna perna (Bivalvia), Myoforceps aristatus (Bivalvia), Amphibalanus

reticulatus (Cirripedia) Megabalanus coccopoma (Cirripedia) e Styela plicata (Ascidiacea)

Registrou-se, ainda, a primeira ocorrência para a Baía da Ilha Grande das espécies

potencialmente introduzidas Wrangelia penicillata (Rhodophyta) e Demonax

microphthalmus (Polychaeta). As espécies introduzidas e criptogênicas exercem um

importante papel estruturador destas comunidades e se encontram estabelecidas tanto

em regiões impactadas quanto nas regiões de referência desta baía. Este estudo aborda

ainda, a comparação com outros levantamentos sobre espécies introduzidas e a

classificação de espécies com ampla distribuição geográfica.

1

ABSTRACT

Descriptive studies are important starting points to experimental ones which

propose to explain ecological processes. In bioinvasion studies, these observational

approaches are an essential step of the research strategy on community invasibility and

are often the only predictive tool available for management strategies. The aim of this

study was to investigate the role of depth gradient, artificial structures, organic pollution

and exotic species on the sessile marine hard benthic communities in Ilha Grande Bay,

RJ, Brazil. The study indicates shifts on the biological composition and structural changes

of the benthic communities as impact consequences. The major impacted site was Praia

do Anil where organic pollution is a serious problem. There are changes in the

composition and relative abundance of the organisms in Praia do Anil in comparison with

reference sites. There are also an increase of invertebrate richness and a decrease of the

algae one. The artificial structures are important sources of substrate for the benthic

communities of Ilha Grande bay. However, this artificial substrate may not be considered

as good surrogates for natural habitat and it may cause impact in the natural rocky shore

communities. Eight introduced species were detected: Laurencia caduciramulosa

(Rhodophyta), Scrupocellaria diadema (Bryozoa), Isognomon bicolor (Bivalvia), Perna

perna (Bivalvia), Myoforceps aristatus (Bivalvia), Amphibalanus reticulatus (Cirripedia),

Megabalanus coccopoma (Cirripedia) and Styela plicata (Ascidiacea). These introduced

species are established in all studied sites. It is also the first occurrence of Wrangelia

penicillata (Rhodophyta) and Demonax microphthalmus (Polychaeta), both of them

potential exotic species. The introduced and cryptogenic species play an important role in

these benthic communities and some of this introduced species may be considered as

habitat modifiers. This study also analyzes other surveys and discusses the classification

of wide range distribution species.

2

1. INTRODUÇÃO

A motivação inicial de uma investigação ecológica é entender e explicar um

fenômeno natural, um processo ecológico e, por conseqüência, os padrões de

distribuição, abundância, diversidade e interação entre as espécies. Deste modo,

estudos descritivos são importantes e necessários precursores dos estudos

experimentais manipulativos e, quando logicamente construídos e

cuidadosamente analisados, apresentam importante contribuição para o

entendimento do assunto abordado (Underwood et al., 2000). Em estudos que

abrangem a introdução de espécies, inventários da biota geram dados para

modelos de como as espécies exóticas estão distribuídas em relação à biota

nativa, ao ambiente como um todo e aos distúrbios naturais e antrópicos. Estes

estudos podem auxiliar na identificação de processos e fatores que explicam a

susceptibilidade de um local à invasão. Deste modo, estudos observacionais são

de fundamental importância na estratégia de pesquisa das bioinvasões e,

freqüentemente, a única ferramenta disponível ao manejo (Fridley et al., 2007).

A composição biológica da maioria dos ecossistemas da Terra está

mudando como resultado da coleta de organismos, poluição, bioinvasão,

mudanças climáticas e destruição do habitat (Duffy & Stachowicz, 2006). Nenhum

ecossistema da terra está livre da influência humana, contudo, alterações

antrópicas no ambiente marinho são mais difíceis de serem quantificadas

(Vitousek et al., 1997). A partir do reconhecimento da interferência humana nos

diversos ecossistemas da Terra, surgiu a preocupação legal com a conservação

da diversidade biológica. Esta é definida pelo artigo 2º da Conferência sobre

Diversidade Biológica (CDB) como a variabilidade de organismos vivos de todas

as origens, compreendendo, dentre outros, os ecossistemas terrestres, marinhos

e outros ecossistemas aquáticos e os complexos ecológicos de que fazem parte;

compreendendo, ainda, a diversidade dentro de espécies, entre espécies e

ecossistemas. A partir desta preocupação, aumentou o debate científico sobre a

3

importância da diversidade biológica no funcionamento dos ecossistemas

(ecosystem functioning), talvez o assunto mais debatido em ecologia na última

década. De maneira geral, há duas principais abordagens. Uma delas é inspirada

na ecologia de populações clássica e apresenta um foco experimental em seus

estudos, demonstrando haver relação causal entre diversidade e funcionamento

dos ecossistemas (Naeem et al., 1994; Tilman, 1996 e 1999; Tilman et al., 1996;

Naeem & Li, 1997). A outra baseia seus estudos em trabalhos observacionais e

postula que as propriedades do ecossistema não são necessariamente dirigidas

pela diversidade específica per se, e que os principais fatores que governam o

funcionamento dos ecossistemas são os atributos funcionais-chave, as espécies

dominantes e a composição dos tipos funcionais (Grime, 1997; Wardle et al.,

1997; Mikola & Setäla, 1998; Hooper & Vitousek, 1998). Uma das motivações

para explorar as relações existentes entre diversidade e funcionamento dos

ecossistemas tem sido predizer as conseqüências da perda de espécies para os

ambientes afetados (Raffaelli, 2006); já que a diversidade de uma comunidade

afeta o uso dos recursos e, deste modo, a produtividade, retenção e ciclagem de

nutrientes e a estabilidade (Stachowicz & Byrnes, 2006). Porém, poucos estudos

em ambiente marinho se referem à busca das relações entre biodiversidade e

funcionamento dos ecossistemas (Raffaelli, 2006).

Distúrbio é um evento que interfere no sistema e altera o ambiente físico e

biológico, quer seja de maneira direta (atuando diretamente na sobrevivência dos

indivíduos) ou indireta (afetando o ambiente e seus recursos) (Pickett et al., 1989)

e está comumente associado à liberação de recursos nos ambientes afetados. A

poluição é a mudança em um sistema natural causada pela intervenção humana

sendo, deste modo, um distúrbio. A poluição por esgotos domésticos em níveis

extremos pode ocasionar a depleção de oxigênio na coluna d’água e a drástica

redução na riqueza de espécies. Porém, graus moderados de poluição orgânica

(através do aporte de matéria orgânica) permitem o aumento da biomassa

fitoplanctônica do sistema; ocasionando, também, um aumento da densidade de

larvas na área afetada. Assim, pode haver um aumento na velocidade de

colonização dos substratos, como já sugerido por alguns autores, inclusive em

estudos na Baía da Ilha Grande (Silva, 1998; Ignacio, 2002). Estes estudos foram

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conduzidos em substratos artificiais (painéis de PVC e madeira, respectivamente)

e exemplificam a utilidade destes em avaliações de impacto ambiental. Além

disso, a maior disponibilidade de alimento favorece a população adulta e a sua

reprodução, alterando a biomassa e a composição florística e faunística dos

ambientes impactados (Borowitzka, 1972; Rasteter & Cooke, 1979; Gray, 1982;

Anderlini & Wear, 1992; Chapman et al., 1995; Simboura et al., 1995; Fletcher,

1996; Calcagno et al., 1998; Silva, 1998; Mayer-Pinto & Junqueira, 2003).

Por diferirem na origem, tipo, intensidade e freqüência, os distúrbios afetam

diferentemente as comunidades, podendo até ser responsáveis por um aumento

na diversidade. Como exemplo, há a hipótese do distúrbio intermediário, um

modelo que contribui para a idéia amplamente aceita de que as comunidades

raramente atingem um equilíbrio. Este modelo foi proposto por Connell (1978),

mas suas idéias já eram propostas, em parte, por Watt (1947), Hutchinson (1953;

1961), Loucks (1970) e Grime (1973) segundo Collins & Glenn (1997). Esta

hipótese propõe que ambientes com níveis intermediários de distúrbio

apresentarão maior diversidade em virtude da coexistência de espécies; já que

ambientes sujeitos a raros distúrbios permitiriam a exclusão competitiva e

ambientes sujeitos a distúrbios muito freqüentes seriam mais afetados pela

extinção local das espécies; ambos os casos, com resultante redução da

diversidade. Muitos autores questionam a validade do modelo e suas aplicações

(Collins & Glenn, 1997; Valdívia et al., 2005). É possível que este modelo seja

mais diretamente aplicado em sistemas onde a competição por espaço é

importante, como nas comunidades bentônicas de substrato consolidado (Valdívia

et al., 2005). Em ambientes marinhos epibênticos, o espaço e o alimento são os

principais recursos limitantes (Dugdale, 1967; Osman, 1977; Sutherland &

Karlson, 1977; Buss, 1990; Barnes & Dick, 2000).

Ao disponibilizarem substrato à colonização, as estruturas artificiais têm

importante influência na ecologia das comunidades marinhas. Diferentes

substratos devem afetar diferentemente o assentamento por interferir na

habilidade dos organismos de se fixarem, reflexo das interações físicas e

químicas entre a superfície e os propágulos (Crisp & Ryland, 1960; Walters &

Wethey, 1996; Connell & Glasby, 1999; Connell, 2001). Conseqüentemente, esta

5

colonização inicial diferenciada reflete na estrutura da comunidade subseqüente

(Keough, 1984; McGuiness, 1989, Walters & Wethey, 1996; Anderson &

Underwood, 1997; Connell, 2001; Tyrrell & Byrnes, 2007; Glasby et al., 2007).

Recentemente estudos têm abordado comparações entre substratos naturais e

artificiais em ambientes marinhos bentônicos (McGuinness, 1989; Connell &

Glasby, 1998; Glasby, 1999; Glasby & Connell, 1999; Connell, 2001; Davies et al.,

2002; Chapman & Bulleri, 2003; Bulleri & Chapman, 2004; Bulleri et al., 2005;

Glasby et al., 2007; Knott et al., 2004; Perkol-Finkel & Benayahu, 2005; Perkol-

Finkel et al., 2005a,b). Estes estudos abordaram as diferenças entre a diversidade

e abundância das espécies em relação a distintos aspectos, como tipo de

substrato, exposição diferenciada a fatores ambientais, disponibilidade de

propágulos, recobrimento de espécies-alvo e introdução de espécies.

Alguns autores consideram a criação de estruturas artificiais como fonte de

impacto nas comunidades marinhas (Ruiz et al., 1997; Bacchiocchi & Airoldi,

2003); representando, inclusive, uma ameaça à biodiversidade nativa (Glasby et

al., 2007). Em contraponto, há crescente interesse nas potenciais aplicações de

estruturas artificiais como ferramenta de restauração de ambientes naturais

marinhos degradados, embora estudos experimentais ainda sejam restritos

(Miller, 2002; Seaman, 2002; Abelson, 2006; Perkol-Finkel & Benayahu, 2007).

Deste modo, ainda há grande desconhecimento sobre as relações ecológicas

entre substratos naturais e artificiais, quanto à validade de sua utilização com fins

de restauração ambiental e seus possíveis impactos nas comunidades naturais

adjacentes (Connell & Glasby, 1999; Svane & Petersen, 2001; Seaman, 2002;

Perkol-Finkel & Benayahu, 2007).

Outro importante tipo de distúrbio é constituído pelas invasões biológicas.

Este conceito postula a chegada, estabelecimento e subseqüente difusão da

espécie na comunidade onde ela previamente não existia quando consideramos o

tempo histórico (Carlton, 1987). Este evento promove a quebra das barreiras

biogeográficas e corresponde ao rearranjo dos sistemas bióticos, promovendo a

homogeneização das biotas e alterando os sistemas evolutivamente

estabelecidos. White (1789 apud Grosholz, 2002) já demonstrava preocupação

com o assunto da bioinvasão; e em 1933, Elton escreveu seu artigo Alien

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Invaders para o London Times; seguido de seu livro totalmente dedicado ao

assunto, onde um de seus nove capítulos é dedicado ao ambiente marinho (Elton,

1958). Em 1959, Pearshall, em sua revisão sobre Elton declara que “successful

invasions will mean one of the greatest biological changes the world has seen”

(apud Carlton, 1989). Contudo, as invasões em ambientes marinhos têm

recebido, historicamente, menor atenção científica quando comparadas aos

ambientes terrestres e dulcícolas, e seu conhecimento é limitado na maioria das

regiões do planeta (Carlton 1996b, 2001; Hewitt, 2002; Ruiz & Hewitt, 2002

Campbell et al., 2007). Um exemplo disso é que no período entre 1982 e 1986 os

Estados Unidos desenvolveram um Programa de Ecologia das Invasões

Biológicas e seu relatório de mais de mil e quinhentas páginas dedicava menos

de dez páginas para os ambientes marinhos (Carlton, 1989). A tese de Carlton em

1985 é o marco inicial para o estudo sistemático das bioinvasões em ambientes

marinhos (Grosholz, 2002).

O registro de introdução de espécies cresceu na última década (e.g.

Carlton, 1996b; Vitousek et al., 1997; Ruiz et al., 2000; Bax et al., 2001); mas é

preciso considerar, contudo, que em função do tamanho populacional mínimo

requerido para que uma espécie introduzida seja detectada na comunidade

receptora, muitas das invasões atualmente observadas podem ter acontecido na

última década (Ruiz et al., 2000). Embora não se possa menosprezar que o maior

esforço científico atual em relação à introdução de espécies acarreta em

discrepâncias nas estimativas deste impacto, esta crescente taxa de invasões

observada em ambientes marinhos, dulcícolas e terrestres não deve ser

desconsiderada, fazendo-se necessária uma discussão minuciosa do assunto,

como proposto por Ruiz et al. (2000).

Há muita discussão e controvérsia quanto à terminologia que cerca os

estudos da bioinvasão; a começar pelo uso do termo bioinvasão ou introdução de

espécies, adotados como sinônimos no presente estudo. Quanto à classificação

das espécies em nativa, criptogênica e introduzida, esta decisão deve basear-se

no registro histórico e paleontológico, na distribuição biogeográfica, nos

mecanismos naturais de dispersão, nas características biológicas e ecológicas e

na documentação sobre introduções para esta espécie (Chapman & Carlton, 1991

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e 1994; Cohen & Carlton, 1995; Symstad 2000). O presente estudo adota as

definições propostas por Ruiz et al. (2000). Assim, espécie nativa é aquela cuja

distribuição geográfica original está bem estabelecida e abrange a região

analisada; enquanto que espécie introduzida é aquela cuja distribuição geográfica

original é conhecida e não inclui a região analisada. Podem ser ainda

consideradas espécies introduzidas aquelas onde há fortes evidências de que a

espécie não é parte da comunidade nativa da região considerada; e quando a

dispersão natural é muito improvável. A população de uma espécie introduzida é

considerada estabelecida quando há múltiplos registros da espécie para os

últimos trinta anos e evidências de que a espécie se reproduz efetivamente neste

local. Para espécies detectadas nos últimos dez anos, é necessário que a espécie

tenha sido detectada em, no mínimo, dois locais ou em dois anos consecutivos. O

termo espécie exótica será considerado sinônimo de espécie introduzida. O termo

espécie criptogênica é utilizado quando não há evidências definitivas se a espécie

seria introduzida ou nativa. Este termo foi proposto por Carlton em 1982 (Carlton,

1996a) onde o autor discute a importância da quantificação destas espécies no

sistema.

As bioinvasões podem alterar dramaticamente a composição da

comunidade e o funcionamento do ecossistema e causar consideráveis danos

econômicos (Nichols et al., 1990; Carlton & Geller, 1993; Chapin et al., 2000;

Mack et al., 2000; Grosholz, 2002; Shea & Chesson, 2002). Estes fatores

despertaram o interesse científico na direção do entendimento de como e porque

uma invasão bem sucedida ocorre (Stachowicz et al., 1999; Occhipinti-Ambrosi et

al., 2007). Os principais vetores da introdução de espécies são as atividades de

navegação, maricultura, o uso de controles biológicos, o escape de organismos

ornamentais e de pesquisa, a criação de canais e estruturas artificiais.

Embarcações têm há muito tempo importância na dispersão de organismos

marinhos (Darwin, 1854; Chilton, 1911; Bertelsen & Ussing, 1936; Pyefinch, 1950;

Zevina & Kuznetsova, 1965 apud Carlton & Hodder, 1995) e sabe-se, por

exemplo, que os polinésios cruzavam todo o oceano Pacífico há mais de dois mil

anos atrás transportando espécies nos cascos de suas embarcações (Carlton,

1985). Nas últimas décadas, a bioincrustação tem recebido menor atenção de

8

pesquisadores e empresas quando comparada à água de lastro; embora alguns

tipos e determinadas áreas das embarcações, assim como outras estruturas

flutuantes (como plataformas), ainda sejam consideradas de alto risco para a

introdução de espécies (Coutts, 2001; Godwin et al., 2003). Assim, a água de

lastro passou a ser considerada o principal vetor da introdução de espécies em

ambientes marinho e estuarino. Estima-se que mais de quinze mil espécies de

organismos marinhos possam ser transportadas ao redor do mundo em uma

semana via água de lastro (Carlton, 1999); estimativa que não abrange as

espécies de bactérias, vírus e fungos marinhos.

Ambientes estuarinos estão sob crescente risco de invasão, seja pelas

alterações antrópicas a que estão sujeitos os habitats estuarinos doadores e

receptores (Carlton, 1996b; Grosholz, 2002), seja pela importância destas áreas

para a navegação marítima mundial. O aumento da navegação marítima interfere

na probabilidade de introdução de espécies, pelo aumento da freqüência de

transporte de uma dada espécie para uma nova área (Kolar & Lodge, 2001; Floerl

et al., 2004), como previsto pela hipótese do suprimento de propágulos (propagule

supply hypothesis). Ou seja, o número de invasões aumentaria em função da

quantidade de propágulos que chegam ao ambiente receptor; assumindo que se

duas áreas recebem a mesma quantidade de propágulos, o número de invasões

será similar (Williamson, 1996). Esta hipótese foi expandida, de modo a incluir a

importância da qualidade e viabilidade do propágulo e as condições da região

doadora (Vermeij, 1991; Pechenick, 1998). Independentemente de seu caráter de

fator principal, é importante observar que o aumento do tráfego internacional

promove um aumento no suprimento de propágulos, e a chegada a uma nova

área é o ponto inicial do processo de bioinvasão.

Após o transporte, considerando que a espécie apresenta condições

fisiológicas de sobreviver nesta nova região, dá-se o processo de estabelecimento

da espécie exótica na comunidade receptora. Deste modo, o primeiro fator a

influenciar esta etapa do processo de bioinvasão em uma comunidade bentônica

de substrato consolidado é a disponibilidade de substrato. Assim, estruturas

artificiais podem representar a primeira oportunidade de colonização de uma

espécie exótica; o que é agravado pelo fato destas estruturas estarem,

9

freqüentemente, associadas às atividades de navegação e maricultura, atividades

associadas à transferência de espécies exóticas (Carlton, 1996b; Hewitt et al.,

2004).

Se tanto as espécies nativas quanto as exóticas não apresentam histórico

de adaptação evolutiva aos substratos artificiais, as habilidades relacionadas à

fixação (mecanismo físico), crescimento e competição (especialmente por

espaço) promoveriam a diferenciação destas comunidades, acrescidas da

intensidade e disponibilidade espaço-temporal de propágulos. Assim, estes

substratos podem ser considerados importantes ferramentas para o estudo destas

relações (Tyrrell & Byrnes, 2007). Contudo, o primeiro estudo a examinar

especificamente o uso do habitat por espécies nativas e não-nativas em

substratos artificiais e naturais é o de Glasby et al. (2007).

Não há consenso sobre os fatores que determinam a susceptibilidade de

uma comunidade à bioinvasão. Contudo, acredita-se que as comunidades não

sejam igualmente susceptíveis a este processo e, assim, faz-se necessário

entender como as propriedades inerentes às comunidades determinam esta

vulnerabilidade à invasão (Kennedy et al., 2002; Dustan & Johnson, 2004). A

ecologia de comunidades prevê que a resistência da comunidade receptora à

introdução de uma dada espécie é função de variáveis abióticas (distribuição e

disponibilidade de habitats) e bióticas (variação na mortalidade em função das

interações biológicas) (Case, 1990; Symstad, 2000; Tilman, 1990, 1997).

Stachowicz et al. (1999, 2002), demonstraram experimentalmente que a

disponibilidade de espaço estava intimamente relacionada à susceptibilidade da

comunidade receptora à introdução de espécies em comunidades bentônicas de

substrato consolidado; já que comunidades que apresentaram maior riqueza

tendiam a apresentar menores flutuações na disponibilidade de espaço.

Stachowicz & Byrnes (2006) observaram em seu estudo que o recrutamento das

espécies nativas foi complementar, de modo a ocupar o espaço na maior parte do

tempo; e a espécie não-nativa apresentava seu pico de recrutamento em um

período de menor recrutamento de espécies nativas. Assim, estes autores

propõem que variações inter-anuais do espaço disponível e, conseqüentemente,

da intensidade de recrutamento da espécie invasora são fatores muito

10

importantes nos primeiros anos do estabelecimento da espécie invasora, e

influenciam diretamente na consolidação de sua população nesta nova área.

A visão de que a resistência biológica de uma comunidade determina o

sucesso ou fracasso de uma bioinvasão está de acordo com o modelo de

equilíbrio dinâmico de biogeografia de ilhas proposto por MacArthur & Wilson

(1963, 1967) e Simberloff & VonHolle (1999). O modelo propõe que a chegada de

uma espécie será compensada pela extinção de outra de modo que o número de

espécies permaneça constante. O modelo se refere apenas a riqueza de

espécies, mas deixa implícita a noção de que a extinção se daria em uma espécie

taxonomicamente relacionada à espécie invasora. Deste modo, a mais importante

força causadora de extinção seria a competição. Por ser a competição

considerada a mais importante das interações entre as espécies (Roughgarden,

1987; Case, 1990; Vermeij, 1991), comunidades com fortes interações inter-

específicas e grande número de espécies seriam menos susceptíveis à invasão

devido a mais completa utilização dos recursos (Elton, 1958; Case, 1990; Byers &

Noonburg, 2003; Tilman, 2004). Essas condições seriam observadas em biotas

onde a evolução enemy-related traits foi pouco afetada por extinções e onde as

circunstâncias foram favoráveis à diversificação e evolução de altos potenciais

competitivos (Vermeij, 1991).

Deste modo, a hipótese do nicho vago complementa este modelo e propõe

que uma menor diversidade pode significar a existência de circunstâncias onde os

recursos não estão sendo eficientemente explorados, pela ausência de espécies

que ocupariam determinados nichos. Logo, espécies que apresentassem

características biológicas compatíveis à ocupação destes nichos poderiam fazer

parte desta comunidade (Mack et al., 2000; Naeem et al., 2000). Neste caso, o

importante não seria a comunidade em si, mas o recurso e sua disponibilidade

espaço-temporal no sistema (Stachowicz et al., 1999; Stachowicz et al., 2002;

Stachowicz & Byrnes, 2006).

Opostamente, sampling hypothesis prediz que o sucesso de uma invasão

não está na ocupação de um nicho vago, mas sim na habilidade da espécie

invasora na exploração dos recursos e no confronto com os inimigos naturais,

11

quando comparada às espécies residentes. Como esta habilidade competitiva

tende a variar no espaço e no tempo, uma alta diversidade poderia ser mantida no

sistema (Chesson, 2000). É possível, ainda, um outro mecanismo para o sucesso

de uma invasão, que passa pela facilitação mútua entre espécies. Se ambas as

espécies são invasoras, dá-se o invasional meltdown (Simberloff & VonHolle,

1999), onde um grupo de espécies exóticas facilitam a invasão uma da outra, seja

aumentando a sobrevivência da espécie exótica e/ou o seu impacto ecológico.

Deste modo, ao contrário do que prediz o modelo de resistência biológica, há um

acúmulo acelerado de espécies introduzidas e seus efeitos no sistema receptor. O

impacto de um grupo de invasores pode representar uma interação sinergética e

ser maior que a soma dos impactos de cada invasor, como bem explicado por

Howarth (1985 apud Simberloff & VonHolle,1999).

O crescente número de novas introduções e o grande número de

introduções antigas sugere fortemente que interações positivas indiretas entre

invasores devem se tornar mais comuns, configurando invasional meltdown. Um

exemplo em ambientes marinhos é descrito por Grosholz (2005). Este trabalho

observou a interação indireta positiva entre um molusco introduzido há cinqüenta

anos (Gema gema) e que apresentava pequena população e reduzida área de

ocorrência, e um caranguejo (Carcinus maenas) de recente introdução. A

introdução do caranguejo representou aumento na predação dos moluscos

nativos, favorecendo o rápido aumento populacional do molusco introduzido e a

ampliação de sua distribuição geográfica. Interações positivas ou facilitadoras

entre espécies são conhecidas e importantes agentes estruturadores dos

sistemas ecológicos (Turner, 1983; Jensen & Morse, 1984; Thrust et al., 1992).

Embora relações mutualistas e comensalistas sejam resultado da história

coevolutiva (Stachowicz, 2001), interações positivas podem ocorrer entre

espécies que apenas coexistem por um curto espaço de tempo (Floerl et al.,

2004).

Relações positivas entre espécies (não somente entre exóticas, mas

também, nativa-exótica) aumentam as taxas de invasão (Bruno et al., 2005); de

modo que o desenvolvimento de interações positivas entre espécies pode levar

uma espécie a colonizar um substrato, anteriormente, não ocupado. Esta relação

12

pode ser exemplificada pela epibiose. O briozoário Watersipora subtorquata, uma

espécie-fundadora (Dayton, 1975), é capaz de se estabelecer em substratos

artificiais cobertos por tintas antiincrustantes, servindo de substrato para outras

espécies que, a partir dele, podem colonizar a estrutura artificial e se manter na

comunidade local (Floerl et al., 2004). Caso a estrutura artificial seja móvel, como

embarcações e plataformas, esta comunidade pode ser transportada para novas

áreas, onde podem vir a se estabelecer como espécies introduzidas. A introdução

em um sistema de uma espécie que represente aumento da disponibilidade de

espaço (seja por sua forma, seja pela epibiose) pode levar a um aumento da

diversidade do sistema ou, ao menos, a uma menor interferência nas densidades

populacionais das espécies residentes (Stachowicz & Byrnes, 2006). Por sua vez,

comunidades complexas podem gerar microhabitats utilizados pelas espécies

invasoras, como observado por Palmer & Maurer (1997) e Stachowicz & Byrnes

(2006).

Esta divergência quanto à relação positiva/negativa entre a riqueza da

comunidade receptora e as espécies exóticas é denominada paradoxo da invasão

(invasion paradox) (Fridley et al., 2007). Corroboram a hipótese de relação

positiva entre riqueza e resistência da comunidade à bioinvasão: McGrady-Steed

et al., 1997; Tilman, 1997; Stachowicz et al., 1999 e Symstad, 2000. Estes

resultados têm sido interpretados de modo a indicar que a invasão é mais

influenciada pelas propriedades globais da comunidade receptora (como riqueza)

do que pela biologia da espécie invasora (Case 1990). Esta é a hipótese mais

comumente aceita. Apesar do senso comum de que o teste de hipóteses requer

uma abordagem experimental, há muitas críticas aos experimentos desenvolvidos

nestes estudos, seja por não controlarem todos os fatores envolvidos, seja por

excluírem fatores importantes no processo de bioinvasão (Wardle, 1999; Dustan &

Johnson 2004). Por sua vez, Wiser et al., 1998 e Stohlgen et al., 1999 corroboram

a hipótese de relação negativa entre riqueza e resistência da comunidade à

bioinvasão. Shea & Chesson (2002) e Stachowicz & Byrnes (2006) atribuem este

conflito entre os resultados ao artefato produzido pela abordagem em diferentes

escalas espaciais. Por sua vez, Dustan & Johnson (2004) ressaltam que, mesmo

considerada a mesma escala espacial, é possível que abordagens experimentais

13

diferentes incluam diferentes artefatos nas análises, influenciando diretamente

nos resultados. Acrescido a isso, há o emprego de diferentes abordagens, como

exemplo, o relatado por Fridley et al. (2007) onde com os mesmos dados e

diferentes análises, Stohlgren et al. (2003) encontraram relação positiva entre

riqueza de espécies de plantas nativas e introduzidas, Rejmanek (2003)

encontrou relação negativa e Taylor & Irwin (2004) não encontraram nenhuma

relação. É importante considerar, contudo, como já proposto por Crawley et al.

(1999), que o sucesso da invasão depende do encontro do tempo e espaço onde

é possível para o invasor se estabelecer.

Como discutido anteriormente, a relação entre a diversidade da

comunidade receptora e a resistência desta comunidade à invasão ainda é uma

questão aberta, como tantas outras no estudo das bioinvasões (Beisner et al.,

2006); e entender esta relação é importante, também, para o entendimento da

saturação específica das comunidades e existência de limites locais para a

diversidade.

As características das espécies que compõem a comunidade receptora e

suas interações podem ser mais importantes do que a riqueza do sistema em si

na susceptibilidade deste sistema à bioinvasão (Dustan & Johnson, 2004). Por

exemplo, a produção de compostos alelopáticos por um invasor pode reduzir a

densidade populacional das espécies residentes e, assim, liberar recursos para a

sua própria população e aumentar a possibilidade da referida espécie de se

estabelecer no novo ambiente (Shea & Chesson, 2002). Faz-se importante, ainda,

estudos que avaliem os mecanismos de coexistência das espécies, como os

realizados por Hicks et al. (2001), Diederich (2005), Bownes & McQuaid (2006) e

Ruesink (2007). Estes autores demonstraram, ao menos para a série temporal

analisada, a possibilidade de coexistência para a espécie introduzida e a espécie

nativa diretamente afetada pela introdução, com a repartição de uso do habitat.

Como a repartição do uso do habitat pode significar restrição ecológica para a

espécie nativa, é necessário que estudos de longa escala temporal sejam

realizados, de modo a verificar a estabilidade deste processo de coexistência.

Esta coexistência reflete em um aumento da diversidade local, como já

demonstrado por Leppäkoski et al. (2002) e Streftaris et al. (2005), entre outros; e

14

é considerada por alguns pesquisadores como um impacto ecológico positivo

(Crooks, 2002; Castilla et al., 2004).

É importante salientar que o papel ecológico que uma espécie introduzida

assume na comunidade receptora é um importante direcionador da relação entre

a comunidade receptora e a espécie introduzida, respondendo pela possibilidade

de coexistência ou de grandes alterações nesta comunidade. Por exemplo,

espécies-engenheiras quando introduzidas são apontadas como potenciais

reestruturadoras das comunidades receptoras, como revisado por Wallentinus &

Nyberg (2007).

Desde Elton (1958) o distúrbio é apontado como fator que afeta a

resistência da comunidade receptora à introdução, de modo que o aumento em

sua magnitude e a sua freqüência no tempo diminuem esta resistência por

provocar um desequilíbrio entre as espécies nativas e o ambiente (Baskin, 1998;

Cohen & Carlton, 1998; Robinson & Edgemon, 1988; Ruiz et al., 1999; Simberloff

& Holle, 1999; Stohlgren et al, 1999; Bando, 2006). Valentine & Johnson (2003)

observaram que o distúrbio tem papel fundamental no estabelecimento da

espécie da macroalga asiática introduzida na Tasmânia Undaria pinnatifida; já que

o seu estabelecimento acontece, principalmente, em condições de redução da

cobertura das espécies nativas. Bando (2006) também observou a importância do

distúrbio no estabelecimento da espécie de grama marinha asiática introduzida

nos Estados Unidos Zostera japonica. Este estudo observou, ainda, que esta

espécie apresenta-se como superior competitiva da espécie congenérica nativa

Zostera marina, uma espécie-engenheira.

É importante salientar que a maior resistência de uma dada comunidade

não quer dizer que ela não será invadida; e que o fato de uma espécie não

conseguir se estabelecer em uma dada região em um dado momento, não

necessariamente significa que a mesma performance negativa ocorrerá em uma

outra possibilidade de introdução, seja na mesma área ou em seja em outro local,

como proposto por Carlton (1996b) e Ricciardi (2003).

Espécies introduzidas que podem alcançar altas densidades populacionais

em um curto espaço de tempo podem ter maior sucesso em seu estabelecimento

15

(Kolar & Lodge, 2001). Porém, para que esta população seja viável a longo prazo,

é importante considerar o tamanho da população fundadora e a possibilidade de

chegada de novos indivíduos (tanto da mesma área fonte quanto de outras), além

de todas as interações bióticas e abióticas. Tyrrell & Byrnes (2007) sugerem que

as espécies introduzidas sejam mais abundantes em substratos artificiais como

resposta a sua menor habilidade competitiva no substrato natural. O

estabelecimento e o aumento da distribuição espacial da espécie invasora são

influenciados pelas interações competitivas com as espécies nativas (Corbin &

D’Antonio, 2004; Bando, 2006) e, acredita-se, são importantes mecanismos de

impacto na comunidade nativa (Morrison, 2000; Branch & Steffani, 2004; Bando

2006). Contudo, ainda não foram realizados experimentos manipulativos que

avaliem se a alta abundância de uma espécie (introduzida ou nativa) em

substratos artificiais pode influenciar na abundância desta espécie em substratos

naturais e, conseqüentemente, em toda a comunidade de substratos naturais.

A partir do estabelecimento na comunidade receptora, é possível que a

espécie introduzida amplie sua distribuição espacial. Buttler & Keough (1990) e

Glasby & Connell (1999) consideraram a importância dos substratos artificiais na

dispersão das espécies marinhas, propondo que estas estruturas permitiriam uma

alteração nos limites naturais de distribuição de algumas espécies,

especialmente, aquelas de restrita capacidade de dispersão. Este processo foi

caracterizado como colonização stepping stones. Glasby et al. (2007) ressaltam a

importância destas estruturas e deste processo de colonização stepping stones

para a bioinvasão. Por sua vez, muitas espécies introduzidas não ampliam

grandemente sua distribuição espacial nem causam mudanças ambientais

substanciais (Williamson & Fitter, 1996; Parker et al., 1999).

Além das alterações ecológicas anteriormente discutidas, a introdução de

espécies é responsável por alterações evolutivas. Dentre estas é possível

destacar diversos processos distintos, mas não excludentes e muitas vezes

simultâneos em uma mesma comunidade. O primeiro deles é a “introdução

oculta”. Este termo pode ser aplicado para descrever o transporte de indivíduos

de uma dada espécie para uma outra área onde a espécie está

biogeograficamente estabelecida. Este transporte resulta em um incremento no

16

fluxo gênico entre as populações desta espécie, o que em alguns casos pode

representar uma grande alteração entre o fluxo gênico usual da espécie. Ao

passo que este aumento no fluxo gênico traz variabilidade genética, é também

possível que a prole não esteja bem adaptada ao ambiente receptor. O segundo é

a diversificação evolutiva a partir da introdução de uma espécie. Esta

diversificação pode ocorrer de três formas: diversificação da espécie introduzida

(favorecida pelo reduzido tamanho populacional e ausência de fluxo gênico),

diversificação da espécie nativa (alterações na estrutura de suas populações

podem favorecer este processo, como para a espécie introduzida) e hibridização,

onde o híbrido é uma diversificação evolutiva (Vellend et al., 2007). Este híbrido,

por sua vez, também significa possível perda do genótipo nativo e redução da

conectividade das populações da espécie nativa (como exemplificado pela

espécie introduzida Spartina alterniflora e a nativa Spartina foliosa na Baía de São

Francisco, EUA – Ayres et al., 1999). O grau de conectividade entre populações

de organismos marinhos é considerado uma das questões menos conhecidas na

ecologia marinha (Warner et al., 2000 Cowen et al, 2006); e somente com este

conhecimento sobre a conectividade das populações de uma espécie é possível

estimar o tamanho do impacto que a alteração em uma destas populações pode

causar em toda a sua distribuição.

A diversidade genética permite às espécies uma resposta às mudanças

ambientais (Soulé, 1987, Lande & Shannon, 1996) e sua perda acarreta, ainda,

na maior susceptibilidade da espécie a processos estocásticos e variações

ambientais, alterando também processos de coevolução. A redução do tamanho

populacional associado à restrição ecológica induzida pela invasão pode tornar a

espécie mais vulnerável à extinção local por causas não-diretamente relacionadas

à invasão (Vermeij, 1991). A perda da diversidade genética é um processo

silencioso, que deixa as espécies “a beira do precipício evolutivo e ecológico”, e

ocorre antes da extinção da espécie. É importante atentar ao fato de que muitas

espécies e ecossistemas passam por este processo nos dias atuais, e que deste

modo, uma grande parte das relações intra-específicas, inter-específicas, entre

espécies e ambiente físico e entre diferentes ambientes físicos estão sendo

simultâneamente alterados, muitas vezes, desapercebidamente.

17

A extinção é um processo natural, mas a atual taxa de perda da

variabilidade genética, de populações e de espécies está muito acima das taxas

evolutivas, o que representa uma mudança global irreversível (Vitousek et al.,

1997). A maior alteração humana é a substituição do tempo evolutivo pelo tempo

humano na escala dos processos que influenciam e governam os ecossistemas.

Em um sistema que sofre rápidas transformações, as espécies assexuadas que

apresentam um fenótipo favorecido pela nova condição deste sistema tendem a

aumentar grandemente sua população, enquanto aquelas cujo fenótipo é

desfavorecido sofrerão forte declínio populacional, em geral, maior do que aquele

esperado para as espécies de reprodução sexuada cujo fenótipo é igualmente

desfavorecido. Por sua vez, as espécies que por longo tempo estão em

reprodução assexuada, mas que potencialmente podem realizar reprodução

sexuada, podem ter nesta rápida e não necessariamente estável alteração das

condições do sistema o estímulo para a mudança no tipo de reprodução. Porém,

espera-se que populações que passaram longo período em reprodução

assexuada acumulem alelos deletérios, e estes podem comprometer a viabilidade

da população uma vez que a reprodução passe a ser sexuada. A partir do

exposto, observa-se que um impacto no ambiente pode causar um impacto direto

na biota e também um impacto indireto de médio prazo, que por sua vez

desestabiliza novamente o sistema, com efeitos em cascata. Faz-se importante

observar que o termo impacto, abordado para as alterações evolutivas causadas

pelo processo de introdução de espécies pode ser expandido para os demais

impactos antrópicos que levam à degradação do habitat e a superexploração de

uma dada espécie.

Embora investigações de alterações evolutivas causadas pela introdução

de espécies sejam recentes e incipientes estas podem ser exemplificadas pelos

trabalhos anteriormente mencionados de Ayres e colaboradores com o gênero

Spartina. Geller (1999) demonstrou, com base em registros moleculares, a

exclusão competitiva de Mytillus trossulus a partir da introdução histórica de M.

galloprovincialis, espécies ecológica e filogeneticamente muito semelhantes.

Ainda são necessários muitos estudos no que compete ao processo de

introdução de espécies, porém, algumas regiões apresentam bons inventários

18

biológicos e registros históricos quanto à introdução biológica e seus vetores e,

também, quanto ao monitoramento de diversas espécies introduzidas. Para os

ambientes marinhos, e especialmente bentônicos, estas regiões estão nos

Estados Unidos (ver Ruiz et al., 2000; Cohen et al., 2004), na Europa

(especialmente no Mar Mediterrâneo – ver Galil, 2007b) e na Austrália (ver

Russell & Hewitt, 2000; Hewitt et al., 2004). O mesmo conhecimento é observado

para os fatores que estruturam as comunidades e quanto ao impacto de ações

antrópicas nestes ecossistemas. No Brasil, os estudos em ecologia marinha são

incipientes, e aqueles que abordam a ecologia da introdução de espécies são

ainda mais recentes.

O presente estudo objetiva analisar a importância dos fatores profundidade,

tipo de substrato (natural x artificial), poluição orgânica e introdução de espécies

na estruturação de comunidades bentônicas sésseis de substrato consolidado na

Baía da Ilha Grande; e encontra-se dividido em cinco partes. As duas primeiras

partes abordam a comunidade zoobentônica, a terceira parte aborda a

comunidade fitobentônica e as quarta e quinta partes abordam toda a

comunidade.

19

2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

2.1 - Comunidade zoobentônica séssil de substrato consolidado

Promover o inventário da comunidade zoobentônica séssil de substrato

consolidado em áreas que representam diferentes condições ambientais da Baía

da Ilha Grande.

Identificar as espécies zoobentônicas introduzidas nestes ambientes.

Analisar a importância dos fatores profundidade, tipo de substrato (natural

e artificial), poluição orgânica e introdução de espécies como estruturadores

destas comunidades zoobentônicas sésseis.

2.2 - Introdução de espécies zoobentônicas sésséis de substrato consolidado em ambientes estuarinos

Comparar diversos ambientes estuarinos do mundo quanto à presença de

espécies introduzidas.

Quanto à classificação das espécies em criptogênica e introduzida,

comparar a classificação das espécies zoobentônicas detectadas no inventário

realizado no presente estudo com a classificação realizada por outros autores e

com o conhecimento da distribuição geográfica destas espécies.

2.3 - Comunidade fitobentônica séssil de substrato consolidado

Promover o inventário da comunidade fitobentônica de substrato

consolidado natural em áreas que representam diferentes condições ambientais

da Baía da Ilha Grande.

20

Identificar espécies fitobentônicas recentemente introduzidas nestes

ambientes.

Avaliar a influência das alterações antrópicas (poluição orgânica e

introdução de espécies) nas comunidades fitobentônicas de substrato consolidado

natural deste ecossistema.

2.4 - Comunidade séssil de substrato consolidado

Avaliar a influência das alterações antrópicas (poluição orgânica e

introdução de espécies) em toda a comunidade bentônica séssil de substrato

consolidado natural a 0,5 m de profundidade e confrontar estes resultados com os

obtidos nas análises realizadas em separado para as comunidades zoo e

fitobentônicas.

2.5 - Comunidade séssil de substrato consolidado desenvolvida em painéis experimentais

Investigar temporalmente o grau de similaridade entre comunidades

bentônicas sésseis desenvolvidas em substrato artificial em duas diferentes

áreas, uma delas exposta à poluição orgânica.

Analisar a velocidade e a intensidade de ocupação deste substrato

artificial e a relação entre a riqueza de táxons e a porcentagem de cobertura

ocupada.

Detectar a presença e distribuição espaço-temporal de espécies

criptogênicas e introduzidas nestas comunidades bentônicas.

21

3. ÁREA DE ESTUDO

A Baía da Ilha Grande situa-se no litoral sul do estado do Rio de Janeiro

(22055’ - 23015’ S e 44000’ - 44043’ W) e forma junto com a Baía de Sepetiba um

grande sistema parcialmente misturado com duas entradas de água oceânica,

uma por cada lado da Ilha Grande. De modo geral, a água entra pela porção

oeste, mistura-se com a água menos salina da Baía de Sepetiba e é desviada de

novo para o oceano (Natrontec, 1998).

Esta baía apresenta, em geral, águas oligotróficas (Silva et al., 1989;

Tenenbaum & Villac, 1996; Skinner, 1997; Silva, 1998). O clima é tropical chuvoso

com inverno seco (IEF, 1992), e os cursos de água que afluem à Baía da Ilha

Grande apresentam regime torrencial. Conseqüentemente, há grande variação

entre os períodos seco (inverno) e chuvoso (verão) (Helder,1998). A pluviosidade

no inverno costuma ser menor que 80 mm/mês, e maior que 200 mm/mês no

verão (Estação Meteorológica Porto Marina Bracuhy).

A área total da Baía da Ilha Grande é de aproximadamente 1000 km2 e

esta abrange os municípios de Mangaratiba, Angra dos Reis e Parati,

apresentando cerca de 350 ilhas. O turismo e a pesca são as atividades

econômicas mais importantes para a população da região, que em Angra dos

Reis é de aproximadamente 150.000 habitantes segundo o último censo do IBGE.

Nesta Baía está localizado o Porto de Angra dos Reis, a maior marina particular

da América Latina (Porto Marina Bracuhy), um dos maiores terminais petrolíferos

da América Latina (Terminal Almirante Maximiano Fonseca – TEBIG) e as usinas

nucleares Angra I e II. Não há tratamento de esgoto nos municípios do entorno

desta baía, de modo que fontes pontuais de poluição orgânica são observadas

(Silva et al., 1989; Silva, 1998; Ignacio, 2002; Mayer-Pinto & Junqueira, 2003;

Marins, 2007).

22

3.1 - Caracterização das estações analisadas

Com o objetivo de representar diferentes condições ambientais

encontradas nesta baía, o presente estudo abrange cinco estações de coleta

(Figura 1). A tabela I apresenta a compilação dos dados referentes às variáveis

temperatura, salinidade, material particulado em suspensão, clorofila a e amônia

disponíveis na literatura para estas áreas de estudo e, também, apresenta os

dados amostrados entre setembro de 2003 e março de 2004, coletas realizadas

pelo presente estudo. Não foram considerados neste levantamento os dados

disponíveis na literatura para a estação Bracuhy já que estes se referem à coletas

realizadas no próprio rio Bracuhy ou na desembocadura deste.

1 - Praia do Anil (estação considerada sujeita a impacto antrópico) – no centro da

cidade de Angra dos Reis, o maior centro urbano da região abrangida pela baía.

Análises pontuais de coliformes fecais realizadas nesta estação nos anos de 1997

(24.000 NMP/100mL – Silva, 1998) e 2000 (7.000 NMP/100mL – Ignacio, 2002)

classificam esta região como de balneabilidade imprópria (resolução CONAMA no

20/1986) e apontam contaminação por esgoto doméstico nesta região. Esta

região foi considerada poluída por esgoto doméstico por Silva et al. (1989), Silva

(1998), Ignacio (2002), Mayer-Pinto & Junqueira (2003) e Marins (2007). Nesta

área localiza-se o cais público de Angra dos Reis e o Porto de Angra dos Reis. As

atividades deste porto iniciaram em 1932 e suas atividades consistiam,

basicamente, na importação de carvão e madeira. A partir de 1970, há um

incremento em sua atividade com a exportação de material siderúrgico da CSN

(Companhia Siderúrgica Nacional). Atualmente destina-se, preferencialmente, à

importação de trigo e petróleo cru e a exportação de produtos siderúrgicos,

petróleo e seus derivados. Há um projeto, já em fase inicial de implementação, de

expansão das atividades portuárias bem como da estrutura física deste porto. O

substrato consolidado artificial amostrado neste trabalho foi o ancoradouro

principal do Porto de Angra dos Reis.

2 - Mombaça (estação considerada sujeita a impacto antrópico) - área sujeita a

recente e crescente expansão urbana, predominando condomínios de casas de

veraneio. Apesar do único dado disponível para as condições físico-químicas e

23

biológicas da água não apresentar marcante diferença em relação aos ambientes

selecionados como referência para a melhor qualidade ambiental desta baía

(Ilhas da Gipóia e do Itanhangá), as características de urbanização desta região

apontam-na como sujeita a impacto antrópico, embora não nos mesmos níveis da

estação Praia do Anil. Um estudo piloto (realizado em 2000 no período de verão)

observou que a velocidade e intensidade do assentamento de cirripédios na

região da Mombaça eram superiores aos observados para a região da Ilha da

Gipóia, e mais próximos ao observados para a região da Praia do Anil (Ignacio,

dados não publicados). O substrato consolidado artificial amostrado neste

trabalho foi marina residencial. Não há substrato natural próximo.

3 - Ilha da Gipóia (estação considerada não-sujeita a impacto antrópico) – não há

indícios de fontes de poluição ou outros impactos antrópicos nesta área. Análises

pontuais de coliformes fecais realizadas nesta estação nos anos de 1997 (não

detectado – Silva, 1998) e 2000 (80 NMP/100mL – Ignacio, 2002) classificam esta

região como própria para banho e recreação (resolução CONAMA no 20/1986), e

apontam não-contaminação por esgoto doméstico nesta região. O substrato

consolidado artificial amostrado neste trabalho foi marina residencial.

4 - Ilha do Itanhangá (estação considerada não-sujeita a impacto antrópico) – não

há indícios de fontes de poluição ou outros impactos antrópicos nesta área. O

substrato consolidado artificial amostrado neste trabalho foi marina residencial.

5 - Bracuhy (estação considerada sujeita a impacto antrópico) – situa-se próximo

ao rio Bracuhy, logo, é possível que a salinidade neste local apresente maiores

flutuações quando comparada às demais estações analisadas. É importante

evidenciar, contudo, que as altas precipitações em um curto intervalo de horas

são comuns nesta região, alterando momentâneamente a salinidade das águas

da baía, com maior reflexo para os primeiros metros da lâmina d’água. A estação

Bracuhy é uma área que abrange a maior marina particular da América Latina

(Porto Marina Bracuhy) e condomínios residenciais. Os Condomínios da Marina

Bracuhy apresentam estação própria de tratamento de esgoto doméstico, mas há

ausência de maiores informações quanto às variáveis físico-químicas e biológicas

da água. Deste modo, a urbanização deste local não permite desconsiderar

24

possíveis focos pontuais de poluição orgânica. Esta região apresenta-se

contaminada por TBT (Fernandez et al., 2007). O TBT é um composto

organometálico, com impactos conhecidos para várias espécies, entre elas, a

espécie de gastrópoda Stramonita haemastoma. Para esta espécie, observa-se o

desenvolvimento de caracteres morfológicos masculinos em fêmeas (imposex),

com comprometimento da reprodução e sobrevivência do indivíduo. Este

composto também está associado a distúrbios no desenvolvimento embrionário e

em diferentes processos metabólicos de ascídias, moluscos, peixes ósseos,

caranguejos e camarões (Batley et al., 1989; Langston & Burt, 1991 Anderson et

al., 1997; Fisher et al., 1999 Tujula et al., 2001). No último século, o TBT foi

utilizado como composto antiincrustante aplicado em tintas nas embarcações e,

embora atualmente proibido, altos índices deste composto são ainda encontrados

em algumas regiões de portos e marinas, como é o caso da Baía de Guanabara e

de Bracuhy, ambos no estado do Rio de Janeiro (Fernandez et al., 2007). Este

estudo, que abrange, entre outras, as áreas do Bracuhy, da Ilha da Gipóia e o

Porto de Angra dos Reis (Praia do Anil), aponta a área da Praia do Anil como

também exposta ao impacto deste composto, embora em menor proporção à

Bracuhy. O substrato consolidado artificial amostrado neste trabalho foi marina do

posto de gasolina do Porto Marina Bracuhy, logo, não é possível descartar,

também, a contaminação dos organismos com resíduos combustíveis e

detergentes.

25

26

Figura 1: Área de estudo representando um detalhe da Baía da Ilha Grande, RJ, Brasil. 1: estação Praia do Anil; 2: estação Mombaça; 3: estação Ilha da Gipóia; 4: estação Ilha do Itanhangá; 5: estação Bracuhy.

Tabela I: Compilação dos dados relativos às variáveis temperatura, salinidade, material particulado em suspensão, clorofila a e amônia disponíveis na literatura e realizadas pelo presente estudo para as estações analisadas. As análises de clorofila a e amônia foram realizadas segundo Paranhos (1996).

27

média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep

Silva, 1998 coletas mensais (n=8) setembro/1998 - março/1998 26,3 0,7 26,4 0,8 30,8 0,5 27,9 0,5

Falcão, 1999 coletas quinzenais (n=8) Agosto/1998 - novembro/1998 25,5 0,8 24,2 1,5 28,2 1,9 30,9 0,3

Ignacio, 02 coletas mensais (n=4) Agosto/2000 - novembro/2000 24,4 1,3 24,6 1,1 34,0 0,6 33,3 0,6

Lima, 2002 coletas mensais (n=14) setembro/2000 - novembro/2001 26,7 0,7 32,5 0,3

Ignacio, 2002 coletas semanais (n=5) fevereiro/2001 28,4 0,4 28,4 0,4 35,4 0,9 35,2 1,5

presente udo coletas mensais (n=7) setembro/2003 - março/2004 28,0 0,6 27,8 0,5 34,5 0,3 34,6 0,1

Marins, 2007 coleta pontual março/2006 27,0 28,0 27,0 33,5 32,5 34,5 0,0

Ilha da GipóiaPraia do AnilIlha do Itanhangá

Salinidade Ilha da Gipóia

temperatura (oC)Mombaça Ilha do ItanhangáMombaça Praia do Anil

20

est

média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep

Silva, 1998 coletas mensais (n=8) setembro/1998 - março/1998 11,3 2,3 7,5 2,3 3,3 0,6 1,0 0,2

Falcão, 1999 coletas quinzenais (n=8) agosto/1998 - novembro/1998 28,9 5,4 7,9 1,7 7,0 2,1 1,8 0,4

Ignacio, 02 coletas mensais (n=4) agosto/2000 - novembro/2000 0,0 0,0 0,0 0,0

Lima, 2002 coletas mensais (n=14) setembro/2000 - novembro/2001

Ignacio, 02 coletas semanais (n=5) fevereiro/2001 45,7 15,3 33,0 14,0 13,4 3,0 2,0 0,3

presente udo coletas mensais (n=7) setembro/2003 - março/2004 34,3 6,6 20,6 3,1 6,5 1,1 2,0 0,5

Marins, 2007 coleta pontual março/2006 57,0 282,0 61,8 0,0 0,004 1,6 0,0 0,2 0,0

Ilha do ItanhangáMombaça Praia do Anil Ilha da Gipóia Mombaça Praia do Anil Ilha da Gipóia Ilha do Itanhangá

material particulado em suspensão (mg/L) clorofila a (μg/L)

média ep média ep média ep média ep

Silva, 1998 coletas mensais (n=8) setembro/1998 - março/1998 5,0 1,7 1,0 0,3

Falcão, 1999 coletas quinzenais (n=8) Agosto/1998 - novembro/1998 23,0 9,8 2,8 2,7

Ignacio, 2002 coletas mensais (n=4) Agosto/2000 - novembro/2000

Lima, 2002 coletas mensais (n=14) setembro/2000 - novembro/2001

Ignacio, 2002 coletas semanais (n=5) fevereiro/2001

presente estudo coletas mensais (n=7) setembro/2003 - março/2004 13,3 3,3 6,4 1,4

Marins, 2007 coleta pontual março/2006 0,6 4,3 0,0 0,6 0,0

Mombaça Praia do Anil Ilha da Gipóia Ilha do Itanhangá

amônia (μg/L N-NH3/NH4)

20

20

est

4. METODOLOGIA

Para assegurar a correta identificação taxonômica das macroalgas e

invertebrados bentônicos analisados neste estudo, todo o material biológico

coletado foi identificado ou revisado por especialistas. A tabela II apresenta os

pesquisadores responsáveis por cada grupo taxonômico.

Tabela II: Pesquisadores responsáveis pela identificação e revisão do material biológico do presente estudo e a instituição à qual pertencem.

Grupo taxonômico Pesquisadores responsáveis Instituição

Macroalgas Dra. Maria Teresa Menezes de Széchy UFRJ - IB- Depto. Botânica

Msc. Fernanda Azevedo UFRJ - IB- Depto. Zoologia

Dr. Guilherme Ramos da Silva Muricy UFRJ - MN - Depto. Zoologia

Dr. Marcelo Semeraro de Medeiros UFRJ - MN - Depto. Zoologia

Dr. Álvaro Esteves Migotto USP - Cebimar

Bryozoa Dr. Laís Ramalho UFRJ - MN - Depto. Zoologia

Msc. Jullieta Salles Vianna da Silva IEAPM - Depto. Oceanografia

Dr. Ricardo da Silva Absalão UFRJ - IB- Depto. Zoologia

Annelida Dr. Paulo César de Paiva UFRJ - IB- Depto. Zoologia

Arthropoda Dr. Fábio Betini Pitombo UFF - IB - Depto. Biolgia Marinha

Chordata Luciana Granthom Costa IEAPM - Depto. Oceanografia

Porifera

Cnidaria

Mollusca

28


Estações de coleta: Foram analisadas as seguintes estações: Mombaça, Praia do Anil, Ilha da

Gipóia, Ilha do Itanhangá e Bracuhy.

Amostragem no campo: Em cada uma das cinco estações de coleta analisadas foram amostrados,

sempre que possível, substratos naturais e artificiais e diferentes profundidades

(0,5 m; 2,0 m e 5,0 m – a partir da maré 0,0m), através de mergulho autônomo.

Em cada ponto de coleta (local/substrato/profundidade) foram realizadas

amostragens destrutivas da comunidade bentônica séssil (4 réplicas aleatórias de

30 x 30 cm), e o material coletado foi anestesiado e fixado com formaldeído a 4%.

As coletas foram realizadas adaptando-se o sugerido pelo Protocolo Crimp

(Centre for Research on Introduced Marine Pests) (Hewitt & Martin, 2001). Este

protocolo é internacionalmente adotado para estudos que visam à detecção de

espécies introduzidas. As coletas foram realizadas em setembro de 2004.

Ressalta-se que na estação Mombaça não há substrato consolidado

natural próximo e, deste modo, a coleta nesta área refere-se apenas ao substrato

artificial. O mesmo acontece para a estação Bracuhy, já que o substrato

consolidado natural disponível encontra-se na saída do rio Bracuhy e, por

representar uma região de baixa salinidade, não foi incluída neste estudo. No que

se refere à profundidade, as coletas foram realizadas até a máxima profundidade

local, considerando que a última coleta deveria estar a, pelo menos, 1,5 m do

fundo. As comunidades amostradas neste trabalho são, assim, sumarizadas:

Mombaça artificial 0,5 m Praia do Anil natural 0,5 m Praia do Anil artificial 0,5 m Praia do Anil artificial 2,0 m Praia do Anil artificial 5,0 m Ilha da Gipóia natural 0,5 m Ilha da Gipóia natural 2,0 m Ilha da Gipóia natural 5,0 m Ilha da Gipóia artificial 0,5 m

29

Ilha do Itanhangá 1 natural 0,5 m Ilha do Itanhangá 1 natural 2,0 m Ilha do Itanhangá 1 natural 5,0 m Ilha do Itanhangá 2 natural 0,5 m Ilha do Itanhangá 2 natural 2,0 m Ilha do Itanhangá 2 natural 5,0 m Ilha do Itanhangá 3 natural 0,5 m Ilha do Itanhangá 3 artificial 0,5 m Bracuhy artificial 0,5 m

Procedimentos em laboratório: O material biológico foi inicialmente triado em grandes grupos: macroalgas

e invertebrados bentônicos sésseis (Porifera, Cnidaria-Anthozoa, Bryozoa,

Mollusca, Annelida-Polychaeta, Arthropoda-Cirripedia e Chordata-Ascidiacea).

Posteriormente, todo o material foi identificado com o auxílio dos taxonomistas.

Para o filo Mollusca, somente uma espécie de Gastropoda foi considerada

nas análises: Petaloconchus varians, um gastrópodo séssil e formador de recifes,

pertencente à família Vermetidae. Todas as demais espécies apresentadas

pertencem à classe Bivalvia.

O número de indivíduos de cada espécie de bivalve e das famílias de

poliquetos foi contabilizado.

Análise dos dados: Com o intuito de promover o levantamento da riqueza de táxons de

invertebrados das áreas analisadas foi organizada uma lista com a distribuição

dos táxons para cada estação de coleta, considerando o tipo de substrato e a

profundidade, e evidenciando as espécies introduzidas e criptogênicas. Para tal

classificação foram consideradas as informações disponíveis no Informe nacional

sobre espécies exóticas invasoras no Brasil – PROBIO/MMA (MMA, no prelo),

consultas aos taxonomistas em cada grupo e análise da distribuição geográfica

conhecida para cada espécie.

As diferentes comunidades zoobentônicas foram analisadas para os fatores

local, tipo de substrato e profundidade. As 18 comunidades abordadas neste

levantamento foram descritas em relação à riqueza de táxons total e para cada

30

grupo zoológico; destacando também as espécies cuja detecção foi exclusiva

para um ou mais dos fatores analisados, e também aquelas de ampla distribuição

neste conjunto amostral.

Para a análise global destas comunidades (considerando todos os filos,

exceto Annelida) foram utilizadas, ainda, análises multivariadas, onde a

comunidade bentônica de cada amostra (local/substrato/profundidade) foi

analisada em função da freqüência de ocorrência de cada um dos táxons

encontrados neste levantamento para os fatores local, tipo de substrato e

profundidade. Posteriormente, estas análises multivariadas foram repetidas

separadamente para cada grupo zoológico, de modo a entender como cada grupo

responde aos fatores investigados e qual a sua importância para as comunidades

analisadas.

O fator local permitiu a investigação dos impactos que ações antrópicas

podem causar nas comunidades bentônicas analisadas neste trabalho. Deste

modo, incluiu-se nas análises globais da comunidade o fator impacto. Este fator

representou a classificação das amostras em 2 grupos: estações não-impactadas

(Ilhas da Gipóia e do Itanhangá) e estações impactadas (Praia do Anil, Mombaça

e Bracuhy). O grupo estações impactadas reúne as áreas sujeitas a impactos

antrópicos, independentemente da diferença do tipo e intensidade destes

impactos.

Para o filo Mollusca, classe Bivalvia, foram realizadas, também, análises

multivariadas com o número de indivíduos coletados de cada táxon e análises de

variância unifatoriais. Como o fator substrato e profundidade não se apresentaram

balanceados nas amostragens deste estudo, foi necessário agrupar os fatores

local, substrato e profundidade em uma única variável para a realização das

análises de variância com o número total de indivíduos coletados por amostra.

Assim, estas análises de variância unifatoriais (com teste de Tukey a posteriori)

consideraram o número total de indivíduos coletados em cada amostra

(local/substrato/profundidade) e foram realizadas com auxílio do programa

STATISTICA (StatSoft Inc., 1999). O mesmo foi realizado para os fatores local e

substrato para as três espécies mais abundantes na profundidade de 0,5 m.

31

O filo Annelida, classe Polychaeta, foi analisado separadamente. Isto

porque a identificação taxonômica considerada para este grupo foi ao nível de

família. Deste modo, os resultados referentes ao filo Annelida serão apresentados

após os resultados das análises globais da comunidade e dos filos considerados

nestas. As análises multivariadas foram realizadas como anteriormente exposto, e

da mesma maneira que para o filo Mollusca, estas foram realizadas com dados de

freqüência de ocorrência e com dados de número de indivíduos coletados em

cada família. Análises de variância unifatoriais foram realizadas para o número

total de indivíduos coletados em cada amostra (local/substrato/profundidade) e

para as cinco famílias mais abundantes, considerando o número total de

indivíduos coletados em cada amostra (local/substrato) na profundidade de 0,5 m.

As análises de variância realizadas são unifatoriais pelos motivos anteriormente

expostos para o filo Mollusca.

Dentre as diferentes análises multivariadas disponíveis à interpretação de

dados biológicos, optou-se por uma interpretação conjunta de análises de

classificação (dendrogramas) e escalonamento multi-dimensional não-métrico (n-

MDS), e o teste ANOSIM (uma análise não-paramétrica de similaridade);

considerando como fatores local, substrato e profundidade. Esta abordagem se

faz necessária para garantir uma interpretação robusta dos resultados,

especialmente em caso de stress > 0,1 no n-MDS, conforme sugerido por Clarke

& Warwick (2001). Quanto ao poder de explicação de R nas análises a posteriori

do ANOSIM foram considerados: leve (0,50-0,65), moderado (0,65-0,80) e alto

(>0,80). O índice de similaridade de Bray-Curtis foi utilizado nos dendrogramas e

n-MDS. A identificação das espécies que mais contribuíram para a formação dos

grupos referentes aos fatores analisados e para a dissimilaridade entre dois

diferentes grupos foi obtida através da análise SIMPER. As análises multivariadas

foram realizadas com o auxílio do programa PRIMER 5.0 (Clarke & Warwick,

2001).

Uma vez identificadas as espécies criptogênicas e introduzidas presentes

nestas comunidades, buscou-se avaliar a distribuição destas espécies em função

dos fatores investigados neste trabalho (local, substrato e profundidade) e o seu

possível papel de estruturadoras das comunidades bentônicas analisadas,

utilizando a abordagem de análises multivariadas. Foi avaliada, também, a

32

influência da riqueza específica da comunidade na presença de espécies

introduzidas e criptogênicas. Esta possível influência da riqueza específica da

comunidade foi avaliada considerando apenas os fatores local e substrato,

excluindo o fator profundidade de modo a ter uma amostragem balanceada. Para

tal, foram utilizadas as porcentagens de espécies introduzidas e criptogênicas em

relação à riqueza específica de cada uma das amostras.

33

4.2 - Introdução de espécies zoobentônicas sésséis de substrato consolidado em ambientes estuarinos

Para estas análises foram considerados dados secundários, com revisão

bibliográfica de levantamentos sobre introdução de espécies e a utilização dos

dados de composição específica da comunidade zoobentônica séssil das cinco

estações de coleta analisadas no presente estudo, cuja metodologia de

amostragem encontra-se descrita no item 4.1.

Análise dos dados:

A distribuição geográfica original (quando conhecida) e atual de cada uma

das espécies de invertebrados marinhos detectada neste estudo foi compilada. A

partir destes dados, de consultas aos taxonomistas e das informações disponíveis

no Informe sobre espécies invasoras no Brasil – PROBIO/MMA (MMA, no prelo)

as espécies foram classificadas como criptogênicas e introduzidas.

Com o intuito de comparar a riqueza de espécies introduzidas e

criptogênicas detectadas no presente estudo com outros ambientes estuarinos,

foram consultados outros vinte e um levantamentos, três deles realizados no

Brasil. Em cada um destes levantamentos foram identificadas e contabilizadas as

espécies de invertebrados bentônicos sésseis de substrato consolidado dos

grupos analisados no presente estudo (Porifera, Cnidaria-Anthozoa, Bryozoa,

Mollusca-Bivalvia, Arthropoda-Cirripedia e Chordata-Ascidiacea), de modo a

permitir a comparação entre todos estes trabalhos.

A partir da lista de espécies detectadas no presente estudo, foi analisada a

classificação destas espécies pelos pesquisadores responsáveis pelos demais

levantamentos.

34


Estações de coleta:

Foram analisadas as seguintes estações: Praia do Anil, Ilha da Gipóia e

Ilha do Itanhangá.

Amostragem no campo:

A partir da amostragem descrita no item 4.1, foram utilizadas as amostras

provenientes de substrato natural a 0,5 m de profundidade das estações: Praia do

Anil, Ilha da Gipóia, Ilha do Itanhangá 1, Ilha do Itanhangá 2 e Ilha do Itanhangá 3.

Procedimentos em laboratório:

Uma vez separadas as macroalgas, estas foram identificadas adotando-se

Joly (1965), seguido de revisão taxonômica por Wynne (2005).

Após identificação, os táxons de macroalgas foram classificados quanto ao

tipo morfológico (filamentosas, foliáceas, macroalgas coriáceas, macroalgas

corticadas e calcárias articuladas) seguindo Széchy & Paula (1997) e a massa

seca expressa em gramas para cada táxon em cada réplica foi obtida a partir do

peso seco constante.

Análise dos dados:

Ao contrário do realizado para o zoobentos, este estudo não classificou

cada macroalga em relação a sua ocorrência biogeográfica original (nativa,

criptogênica ou introduzida). Os táxons de macroalgas sofreram grandes

alterações taxonômicas, incluindo mudanças de gênero. Deste modo, para que

esta classificação seja aplicada é necessária uma ampla revisão da literatura de

modo a identificar qual seria a atual nomenclatura de cada espécie identificada

em cada levantamento, e só a partir daí, revisar a distribuição original da espécie

(na maior parte das vezes influenciada pelos mesmos problemas). O que pôde

ser estimado foi a nova ocorrência de espécies para áreas com extensos ou

múltiplos levantamentos pretéritos.

35

Com o intuito de promover o levantamento da riqueza de táxons de

macroalgas das áreas analisadas foi organizada uma lista com a distribuição

destes táxons em cada ponto de coleta. A riqueza foi estimada para os 3 filos de

algas (Chlorophyta, Rhodophyta e Phaeophyta) e, também, para os tipos

morfológicos (filamentosas, foliáceas, macroalgas coriáceas, macroalgas

corticadas e calcárias articuladas). A riqueza e a massa seca foram utilizadas

como descritores das comunidades fitobentônicas analisadas.

As comunidades fitobentônicas foram analisadas qualitativamente para os

fatores local e impacto. Assim, análises multivariadas foram realizadas com dados

de presença-ausência de todos os táxons presentes neste estudo. A inclusão do

fator local permite detalhar as diferenças encontradas entre as estações

impactada e não-impactada.

Posteriormente, foram realizadas análises multivariadas quantitativas para

cada um dos tipos morfológicos definidos, utilizando-se os dados de massa seca

dos táxons presentes em cada um destes grupos. Nestas análises também foram

considerados os fatores local e impacto. Análises de variância unifatoriais (fator

local) foram realizadas para cada tipo morfológico com valores totais de massa

seca.

Quanto às análises multivariadas empregadas, seguiu-se o anteriormente

exposto para a comunidade zoobentônica no item 4.1. Devido à impossibilidade

de identificar ao nível de espécie parte do material referente ao gênero

Sargassum na estação Itanhangá 3, foram consideradas nestas análises como

Sargassum spp.

36


A partir da amostragem descrita no item 4.1, foram utilizadas as amostras

do zoo e fitobentos provenientes de substrato natural a 0,5 m de profundidade das

estações: Praia do Anil, Ilha da Gipóia, Ilha do Itanhangá 1, Ilha do Itanhangá 2 e

Ilha do Itanhangá 3.

Análise dos dados:

Primeiramente foram comparadas as riquezas de táxons de zoobentos,

fitobentos e riqueza total para cada estação analisada, bem como a composição

específica. Em seguida, as comunidades bentônicas foram analisadas

qualitativamente para os fatores local e impacto. Para tal, análises multivariadas

foram realizadas com dados de presença-ausência de todos os táxons de

invertebrados e macroalgas presentes neste estudo. As análises multivariadas

foram realizadas conforme detalhado anteriormente no item 4.1.

A dispersão entre as réplicas de cada uma das amostras foi comparada, de

modo a verificar se a estação impactada Praia do Anil apresentaria maior

variabilidade entre réplicas, como proposto por Warwick & Clarke (1993).

37


Estações de coleta:

Foram analisadas as estações Praia do Anil e Ilha da Gipóia.

Amostragem no campo:

Em cada uma das duas estações analisadas foram instaladas 5 unidades

experimentais. Cada uma destas estruturas era composta por um cano de PVC

(onde estava fixado verticalmente 1 painel experimental), preso a uma bóia e uma

poita. Estes painéis de madeira não-tratada (pinho) de 10 x 10 cm estavam

imersos a 0,5 m de profundidade e permaneceram imersos por 8 meses (de maio

até dezembro de 2003). Para o presente estudo, foram realizadas amostragens

com 1, 2, 4, 6 e 8 meses de imersão dos painéis. A cada uma destas

amostragens os painéis eram retirados, acondicionados em baldes com água do

mar, fotografados (painel inteiro, aproximação em metade superior e inferior do

painel) e descritos visualmente quanto à cobertura de organismos bentônicos

sésseis. Amostras de todos os táxons presentes eram retiradas, para posterior

identificação taxonômica. Ao término do experimento, os painéis foram retirados,

acondicionados em baldes e preservados com formol 4%.

A cada amostragem foram realizados, ainda, procedimentos de

manutenção das estruturas de sustentação dos painéis (canos de PVC, cabos e

bóias) com a remoção da comunidade incrustante; evitando tanto que organismos

coloniais que recrutaram nestas estruturas crescessem até os painéis, quanto o

favorecimento da colonização nos painéis por espécies presentes nestas

estruturas cujas larvas têm rápido período de permanência no plâncton.

Procedimentos em laboratório:

A porcentagem de cobertura da cada espécie da comunidade bentônica

séssil foi estimada através da metodologia de pontos de intersecção (100 pontos

fixos eqüidistantes) (Sutherland, 1974) com base nas fotografias digitais, auxiliada

pela descrição dos painéis realizada no campo, e posteriormente substituídas

pela identificação dos táxons realizada em laboratório.

38

Foram considerados cirripédios recrutas aqueles com diâmetro de base até

3 mm e cuja correta identificação ao nível de espécie não foi possível de ser

realizada. Por sua vez, cirripédios não identificados eram aqueles cujo tamanho

permitiria a sua correta identificação, mas esta não foi possível em virtude de

epibiose em sua carapaça. O termo tubo mucoso refere-se aos tubos mucosos

construídos por anfípodas e poliquetas.

Análise dos dados:

Em virtude da perda de duas réplicas da estação Praia do Anil, os dados

apresentados a seguir referem-se às três réplicas restantes desta estação e à três

réplicas (aleatoriamente selecionadas) da estação Ilha da Gipóia.

As 10 comunidades bentônicas abordadas neste estudo foram descritas

em relação à riqueza de táxons; destacando as espécies introduzidas e

criptogênicas e aquelas que são indicadoras de poluição. Para a análise destas

comunidades foram utilizadas, ainda, análises multivariadas, onde a comunidade

bentônica de cada amostra (local/tempo de imersão) foi analisada em função da

porcentagem de cobertura de cada um dos táxons encontrados e do biofilme,

considerando como fatores local e tempo de imersão, seguindo o anteriormente

exposto no item 4.1. Posteriormente, esta análise foi repetida reagrupando os

táxons nos seguintes grupos: ascídia colonial, ascídia solitária, briozoário

incrustante, briozoário arborescente, cirripédio vivo, cirripédio morto, esponja

incrustante, hidrozoários, macroalgas, Ostreidae, Serpulidae e tubo mucoso, além

de biofilme. Esta segunda abordagem foi realizada com o intuito de verificar se as

possíveis diferenças encontradas estariam restritas às espécies ou presentes

também em grupos taxonômicos-morfofuncionais mais abrangentes.

39

5. RESULTADOS


O levantamento da riqueza de táxons de invertebrados encontrados em

cada estação de coleta, considerando o tipo de substrato e a profundidade, e

evidenciando as espécies introduzidas e criptogênicas encontra-se no anexo I.

Neste levantamento foram encontrados 86 táxons, 60 deles identificados ao nível

de espécie. Porifera e Bryozoa são os grupos que apresentaram menor resolução

taxonômica, porém, a grande maioria deste material foi identificada até gênero e

separada em tipos, com o intuito de não comprometer as análises ecológicas e

permitir uma futura revisão taxonômica deste material. Destas 60 espécies

detectadas, 27 espécies são consideradas criptogênicas (45%) e 7 espécies são

consideradas introduzidas (12%). Estes dados são apresentados por grupo

zoológico na tabela III. A prancha 1 apresenta fotografias das espécies

introduzidas. Das 7 espécies introduzidas, 5 foram comuns a ambos os substratos

(Isognomon bicolor, Myoforceps aristatus, Perna perna, Amphibalanus reticulatus

e Styela plicata). Scrupocellaria diadema foi detectada apenas em substratos

naturais e Megabalanus coccopoma apenas em substratos artificiais.

As amostras provenientes das estações Praia do Anil e Mombaça

apresentaram maior riqueza de táxons quando comparadas as amostras oriundas

das estações das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e Bracuhy. A riqueza de táxons

variou entre 1 (Gipóia natural 5,0 m) e 33 (Anil artificial 0,5 m e 2,0 m). De

maneira geral, para as estações Ilha da Gipóia e Praia do Anil observou-se uma

pequena diminuição da riqueza de táxons em relação à profundidade, o oposto

sendo observado para a estação Ilha do Itanhangá (tabela IV).

A figura 2 apresenta a porcentagem de cada grupo zoológico em relação à

riqueza total de táxons em cada uma das comunidades analisadas. É possível

destacar 3 padrões gerais: a alta variabilidade entre as comunidades bentônicas

analisadas, o predomínio dos moluscos nas comunidades da Ilha do Itanhangá, e

40

os semelhantes padrões de porcentagem encontrados para as profundidades de

2,0 m e 5,0 m na Praia do Anil e 0,5 m e 2,0 m para Itanhangá 1. Em relação a

este último padrão, observou-se que, embora as porcentagens sejam mantidas,

para Itanhangá 1 os táxons presentes em 0,5 m foram mantidos a 2,0 m,

somando-se a esta comunidade outros novos táxons; enquanto que na Praia do

Anil houve maior substituição dos táxons encontrados, mantendo-se, porém, a

proporção dos grupos zoológicos (anexo I).

Tabela III: Número de táxons e espécies identificados por grupo zoológico e número de espécies criptogênicas e introduzidas encontradas em cada um dos grupos.

Porifera Cnidaria Mollusca Bryozoa Arthropoda Chordata total

táxons 20 3 20 25 6 12 86espécies 8 3 19 14 6 10 60

criptogênicas 1 0 2 12 3 9 27introduzidas 0 0 3 1 2 1 7

Tabela IV: Riqueza de táxons total e por grupo zoológico para todas as amostras analisadas. G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy; M: Mombaça; A: Praia do Anil. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5 m; 2,0 m e 5,0 m referem-se às profundidades amostradas.

Total Porifera Cnidaria Mollusca Bryozoa Arthropoda Chordata

G art 0,5m 14 4 0 4 1 4 1G nat 0,5m 18 4 0 9 0 2 3G nat 2,0m 13 3 1 4 0 1 4G nat 5,0m 1 0 1 0 0 0 0I1 nat 0,5m 15 2 1 9 1 1 1I1 nat 2,0m 22 2 2 14 2 1 1I1 nat 5,0m 19 1 2 11 4 1 0I2 nat 0,5m 17 0 1 12 0 1 3I2 nat 2,0m 10 2 0 7 0 1 0I2 nat 5,0m 17 1 0 4 11 1 0I3 nat 0,5m 11 3 1 4 0 2 1I3 art 0,5m 19 3 1 8 2 4 1B art 0,5m 14 2 0 1 1 4 6M art 0,5m 26 8 1 5 7 1 4A nat 0,5m 24 4 0 8 3 3 6A art 0,5m 33 11 0 9 7 1 5A art 2,0m 33 6 1 9 14 1 2A art 5,0m 27 4 1 8 12 1 1

41

PRAIA DO ANIL Art 0,5

ILHA DA GIPÓIA Art 0,5

ILHA DO ITANHANGÁ3

Art 0,5

BRACHUYArt 0,5

ILHA DA GIPÓIANat 0,5

PRAIA DO ANIL Nat 0,5

ILHA DO ITANHANGÁ1

Nat 0,5

ILHA DO ITANHANGÁ2

Nat 0,5

ILHA DO ITANHANGÁ3

Nat 0,5

MOMBAÇAArt 0,5

PRAIA DO ANILArt 2,0


ILHA DO ITANHANGÁ1

Nat 2,0

ILHA DO ITANHANGÁ2

Nat 2,0

PRAIA DO ANILArt 5,0


ILHA DO ITANHANGÁ1

Nat 5,0

ILHA DO ITANHANGÁ2

Nat 5,0

Porifera Anthozoa

Mollusca Bryozoa

Cirripedia Ascidiaceae

N=33 N=24 N=33 N=27

N=14 N=18 N=13 N=1

N=14 N=15 N=22 N=19

N=26 N=17 N=10 N=17

N=19 N=11

Figura 2: Proporção da riqueza de táxons por grupo zoológico em relação ao total de táxons da amostra. Nat: natural; Art: artificial. 0,5; 2,0; 5,0 referem-se à profundidade (em metros) amostrada.

42

Comunidade zoobentônica

A amostra oriunda de Gipóia natural 5,0 m apresentar riqueza específica

igual a 1. A espécie em questão é Palythoa caribaeorum, cnidário que produz

mucilagem abundante, conhecido por ocupar extensas faixas majoritariamente

monoespecíficas. Deste modo, com exceção das análises do filo Cnidaria, esta

amostra foi desconsiderada de todas as análises multivariadas.

Em geral, a similaridade entre as comunidades bentônicas analisadas

(local/substrato/profundidade) é baixa, como pode ser observado no dendrograma

(figura 3). Este evidencia a formação, com similaridade de 30%, de dois grandes

grupos: grupo a: todos os substratos artificiais e o substrato natural do Anil; grupo

b: todos os substratos naturais (com exceção do Anil). O grupo a subdivide-se em

2 novos grupos: um deles é composto por Bracuhy e Ilhas da Gipóia e Itanhangá

e o outro por Praia do Anil e Mombaça. Não há formação de grupos evidentes

para o fator profundidade.

A figura 4 apresenta a imagem bidimensional gerada para os fatores local,

substrato e profundidade e apresenta resultados similares aos observados para o

dendrograma. No ANOSIM é evidenciada diferença significativa para o fator local

(Rglobal: 0,576; p<0,05), separando com alto poder de explicação a estação

impactada Praia do Anil das estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do

Itanhangá (tabela V). A tabela VI apresenta as espécies que mais contribuíram na

formação dos grupos para o fator local. Mombaça e Bracuhy não estão

representadas nesta análise por possuírem apenas uma amostra para este fator.

Quando Mombaça e Bracuhy são analisadas com as réplicas, Balanus trigonus

(criptogênica), Scrupocellaria aff. reptans e Crassostrea rhizophorae são as

espécies de maior contribuição na formação do grupo Mombaça; enquanto que

Balanus trigonus (criptogênica), Schizoporella sp. 1 e Mycale angulosa foram as

maiores contribuintes do grupo Bracuhy. Há, também, diferença significativa para

o fator substrato (Rglobal: 0,462; p<0,05) e, com exceção da estação impactada

Praia do Anil, há uma completa separação das amostras em função deste fator

(como claramente já observado no dendrograma). As espécies Balanus trigonus

(criptogênica), Isognomon bicolor (introduzida) e Petaloconchus varians são as

maiores contribuintes na formação do grupo substrato natural; enquanto que para

43

o grupo substrato artificial temos as espécies Balanus trigonus (criptogênica),

Schizoporella sp.1 e Crassostrea rhizophorae. A dissimilaridade média entre as

amostras para este fator é de 69,11 (SIMPER) e os táxons Isognomon bicolor

(introduzida), Schizoporella sp. 1 e Amphibalanus reticulatus (introduzida) são os

maiores contribuintes para a dissimilaridade destes grupos. Não foram

observadas diferenças significativas para o fator profundidade (Rglobal: 0,191;

p>0,05).

Há diferença significativa para o fator impacto (Rglobal: 0,557; p<0,05)

(Figura 4), apontando alterações nas comunidades bentônicas analisadas neste

trabalho em decorrência da presença de impactos antrópicos em algumas áreas

desta baía (Praia do Anil, Mombaça e Bracuhy). Resultados similares foram

obtidos ao separarmos na análise de impacto os fatores substrato e profundidade

(dados não apresentados). Balanus trigonus (criptogênica), Isognomon bicolor

(introduzida) e Petaloconchus varians são as espécies que mais contribuíram

para a formação do grupo não-impactado; enquanto que Balanus trigonus

(criptogênica), Crassostrea rhizophorae e Schizoporella sp.1 são os maiores

contribuintes do grupo impactado.

44

(a) (b)

(a1) (a2)

sim

ilarid

ade

Figura 3: Resultado da análise de agrupamento para as comunidades zoobentônicas da Praia do Anil (ANIL), Mombaça (MOMB), Ilha da Gipóia (GIP), Ilha do Itanhangá (ITA) e Bracuhy (BRAC). Índice de similaridade de Bray-Curtis. nat: substrato natural; art: substrato artificial; 0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas.

45

A

B

DC

Figura 4: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons presentes neste levantamento. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator impacto (i: impactada; c: não-impactada). D: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

46

Tabela V: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons presentes neste levantamento. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.

gruposG, I1G, I2G, I3G, BG, MG, AI1, I2I1, I3I1, BI1, MI1, AI2, I3I2, BI2, MI2, AI3, BI3, MI3, AB, AM, AB, M comparação não possível de ser realizada

1421

3510104

3510104

2,940,020,025,0

0,7780,1480,5831,000

1312

35

410

4

11

1,0000,1671,0000,333

2,930,0

50,025,0

155

3155

0,9640,917

33,36,7

20,0

1

12

1,000 3 1

351044

41012

4

353

101044

4

353

101044

1,000

0,8890,000

40,0100,025,050,0

25,0

2,966,7

0,148-0,5000,3330,111

20,417 40,0 5 5

Número >= Observado0,407 10,0 10 10 1

R estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais

fator local R global: 0,576Significância: 0,1 %

Comparação par-a-par a posteriori

Tabela VI: Resultados da análise de contribuição das espécies (SIMPER) para o fator local com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons presentes neste levantamento. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy. Sm: similaridade média do grupo. Os números 1, 2 e 3 representam a importância da espécie na formação do grupo. * espécie criptogênica; ** espécie introduzida

G I1 I2 I3 ASm: 36,09 Sm: 51,48 Sm: 39,19 Sm: 45,20 Sm: 50,02

21 1 1 1 1

22

2 32

33

33

Herdmania pallida *Isognomon bicolor **Petaloconchus varians

Schizoporella sp. 1

Petricola typicaPinctada imbricataPseudochama radians

fator local

Amphibalanus reticulatus **Balanus trigonus *Crassostrea rhizophorae

47

Filo Porifera

O filo Porifera foi representado neste levantamento por 15 táxons da classe

Demospongiae e 5 táxons da classe Calcarea. Quanto à riqueza de táxons, este

filo apresenta valores que variam de 1 até 11 táxons. As estações Praia do Anil e

Mombaça apresentam as maiores riquezas para o filo Porifera (tabela IV).

Além da amostra oriunda de Gipóia natural 5,0 m, cuja riqueza total foi

igual a 1, nenhuma espécie de esponja foi detectada em Itanhangá 2 natural 0,5

m.

Para o filo Porifera, a imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os

fatores local, substrato e profundidade está representada na figura 5. Há diferença

significativa para o fator local (Rglobal: 0,440; p<0,05 - ANOSIM). A comparação a

posteriori separa, com alto poder de explicação, as estações Praia do Anil e

Itanhangá 1 (R: 0,954; p<0,05 - ANOSIM) (tabela VII). A dissimilaridade média

entre estes 2 grupos é de 88,95. Amphimedon viridis e Tedania ignis foram as

espécies que mais contribuíram para esta dissimilaridade (SIMPER). T. ignis foi

detectada em 1 das 12 réplicas oriundas de Itanhangá 1 e em 10 das 16 réplicas

da Praia do Anil. A. viridis, por sua vez, não foi detectada na estação Praia do

Anil. Há, também, diferença significativa para o fator substrato (Rglobal: 0,641;

p<0,05 - ANOSIM), e com exceção da estação impactada Praia do Anil, há uma

completa separação das amostras em função deste fator. A dissimilaridade média

entre as amostras para este fator é de 84,20 e os táxons A. viridis, Haposclerida

indeterminada e Mycale angulosa são os maiores contribuintes para a

dissimilaridade destes grupos (SIMPER). A. viridis foi detectada apenas em

substrato natural, enquanto que M. angulosa foi detectada apenas em substrato

artificial. Não foram observadas diferenças significativas para o fator profundidade

(Rglobal: 0,073; p>0,05).

Como particularidades do filo Porifera, observou-se que Tedania ignis foi

detectada em todas as estações de coleta, exceto Bracuhy, sendo mais freqüente

nas estações Praia do Anil e Mombaça. Haplosclerida indeterminada também

apresenta ampla distribuição espacial. As esponjas calcárias foram detectadas

apenas nas estações Mombaça e Praia do Anil. Os táxons de Demospongiae

48

Halichondrida sp., Lissodendoryx isodictyalis (criptogênica) também foram

detectados apenas nas estações Praia do Anil e Mombaça. Os táxons de

Demospongiae Halichondrida sp., L. isodictyalis, Mycale angulosa e os 5 táxons

de Calcarea foram detectados apenas em substrato artificial. M. angulosa e

Mycale microsigmatosa (esta última também presente em substrato natural na

Praia do Anil) foram as esponjas que mais amplamente se distribuíram nestes

substratos, sendo detectadas em todas as estações analisadas. Amphimedon

viridis foi detectada apenas em substrato natural e nas estações das ilhas da

Gipóia e do Itanhangá. Nenhuma espécie detectada em 2 ou mais amostras foi

exclusiva para o fator profundidade (anexo I). Este levantamento detectou a

ocorrência de uma espécie nova de esponja calcária do gênero Clathrina,

depositada na coleção do Laboratório de Porifera do Instituto de Biologia da

Universidade Federal do Rio de Janeiro onde está sendo descrita pela MSc.

Fernanda Azevedo.

49

A

B

C

Figura 5: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Porifera. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

50

Tabela VII: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Porifera. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.

gruposG, I1G, I2G, I3G, BG, MG, AI1, I2I1, I3I1, BI1, MI1, AI2, I3I2, BI2, MI2, AI3, BI3, MI3, AB, AM, AB, M


Comparação par-a-par a posterioriR estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais Número >= Observado

20,125 60,0 10 10 60,222 20,0 10 10

90,333 25,0 4 4 1-0,333 90,0 10 10

30,324 11,4 35 35 4-0,111 75,0 4 4

20,375 10,0 10 10 10,833 20,0 10 10

11,000 25,0 4 4 11,000 25,0 4 4

10,750 33,3 3 3 10,954 2,9 35 35

11,000 33,3 3 3 11,000 33,3 3 3

10,000 66,7 3 3 20,750 6,7 15 15

2-0,321 93,3 15 15 140,500 66,7 3 3

1-0,625 100,0 5 5 50,583 20,0 5 5

comparação não possível de ser realizada

Filo Cnidaria

O filo Cnidaria, classe Anthozoa, é representado neste trabalho pelas

espécies Carijoa riseii, Leptogorgia punicea e Palythoa caribaeorum. Nenhuma

espécie deste filo foi detectada nas amostras oriundas de Gipóia natural e artificial

0,5 m; Itanhangá 2 natural 2,0 m e 5,0 m; Bracuhy artificial 0,5 m e Anil natural e

artificial 0,5 m. A espécie Carijoa riseii foi detectada nas amostras oriundas de

substrato artificial e em Itanhangá 1 natural 5,0 m; enquanto que Leptogorgia

punicea e Palythoa caribaeorum foram detectadas apenas em substrato natural.

Para o filo Cnidaria, a imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os

fatores local, substrato e profundidade está representada na figura 6. Não há

diferença significativa para o fator local (Rglobal: 0,150; p>0,05 - ANOSIM) nem

para o fator profundidade (Rglobal: -0,122; p>0,05 - ANOSIM). Porém, há diferença

significativa para o fator substrato (Rglobal: 0,751; p<0,05 - ANOSIM).

51

A B

C

Figura 6: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Cnidaria, classe Anthozoa. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas). C: fator substrato (n: natural; a: artificial).

Filo Bryozoa

O filo Bryozoa foi representado neste levantamento por 25 táxons da classe

Gymnolaemata. A riqueza varia de 1 até 14 táxons. Praia do Anil, Itanhangá 2

(grupo presente apenas em 5,0 m de profundidade) e Mombaça apresentam as

maiores riquezas para este filo (tabela IV).

52

Além da amostra oriunda de Gipóia natural 5,0 m, cuja riqueza foi igual a 1,

não foi detectada nenhuma espécie de briozoário nas amostras oriundas de

substratos naturais da Ilha da Gipóia, nem das profundidades de 0,5 m e 2,0 m

em Itanhangá 2, nem de substrato natural (0,5 m) em Itanhangá 3.

Para o filo Bryozoa, a imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os

fatores local, substrato e profundidade está representada na figura 7. Não há

diferença significativa para o fator local (Rglobal: 0,285; p>0,05 - ANOSIM), nem

para o fator substrato (Rglobal: 0,070; p>0,05 - ANOSIM). Contudo, há diferença

significativa para o fator profundidade (Rglobal: 0,384; p<0,05 - ANOSIM). A

comparação a posteriori aponta diferença moderada entre as profundidades de

0,5 m e 5,0 m (Rglobal:0,665; p<0,05 - ANOSIM). As amostras provenientes de 5,0

m, apresentam maior riqueza de briozoários. Bryozoa é o filo predominante nas

amostras oriundas de Itanhangá 2 natural 5,0 m e Anil artificial 2,0 m e 5,0 m

(Figura 2).

Como particularidades deste grupo, pode-se destacar que Schizoporella

sp. 1 foi detectada em todas as amostras onde foram encontrados briozoários. As

3 espécies do gênero Beania só foram detectadas a 5,0 m de profundidade; e as

3 espécies do gênero Aetea só foram detectadas em 2,0 m e 5,0 m de

profundidade. A espécie Scrupocellaria diadema (introduzida) esteve presente

apenas na estação Ilha do Itanhangá (Itanhangá 1 e 2), em substrato natural e a

5,0 m de profundidade. Os táxons Amathia sp.2, Schizoporella sp.2 e

Scrupocellaria aff. reptans estiveram presentes apenas em amostras oriundas das

estações Praia do Anil e Mombaça. Aetea ligulata, Bugula neritina, Scrupocellaria

cornigera e Synnotum aegyptiacum foram encontradas apenas na estação

impactada Praia do Anil e em mais de 2 amostras (anexo I). Uma análise mais

detalhada evidencia algumas diferenças (especialmente entre 0,5 m e 5,0 m de

profundidade), mas sem padrões consistentes como, por exemplo, a diminuição

da riqueza com a profundidade para as estações Ilha da Gipóia e Praia do Anil,

mas o oposto sendo observado para a Ilha do Itanhangá (Figura 2). Registra-se,

ainda, a nova ocorrência do briozoário criptogênico Catenicella uberrima, cujo

primeiro registro para o Brasil é de Ramalho (2006) para Atafona e Arraial do

Cabo (RJ).

53

A B

C

Figura 7: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Bryozoa. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

Filo Mollusca

O filo Mollusca foi representado neste levantamento por 19 táxons da

classe Bivalvia e 1 espécie da classe Gastropoda. Quanto à riqueza, este filo

apresenta valores que variam de 1 até 14 táxons. A estação Ilha do Itanhangá

(especialmente Itanhangá 1 e 2) apresenta as maiores riquezas para este filo,

54

sendo seguida pela estação Praia do Anil (tabela IV). Quanto ao número total de

indivíduos encontrados, a análise de variância apontou diferença significativa (F=

2,77; p<0,05); e o teste a posteriori de Tukey mostrou haver diferença entre a

amostra oriunda de Anil natural 0,5 m (maior número total de indivíduos) e as

amostras oriundas de Gipóia natural 2,0 m, Itanhangá 1 e 2 natural 5,0 m,

Itanhangá 3 natural 0,5 m, Itanhangá 1, 2 e 3 artificial 0,5 m, Gipóia artificial 0,5

m, Mombaça artificial 0,5 m, Bracuhy artificial 0,5 m e Anil artificial 5,0 m.

Isognomon bicolor (introduzida), Crassostrea rhizophorae, Pinctada imbricata e

Hiatella arctica (criptogênica) são as 4 espécies mais abundantes; enquanto que

Leptopecten bavayi, Ventricolaria rigida, Mytella charruana e Arca imbricata são

as espécies com menor número de indivíduos (Anexo II).

Quanto a análise de variância unifatorial, há diferença significativa entre as

amostras analisadas (local/substrato) a 0,5 m de profundidade para Crassostrea

rhizophorae (F=,09; p<0,05) e Hiatella arctica (F=3,12; p<0,05). O teste a

posteriori de Tukey evidenciou diferenças entre as amostras provenientes de

substrato natural da Praia do Anil (continham maior número de indivíduos para

ambas as espécies) e as demais. Para Isognomon bicolor, a análise de variância

também evidenciou diferença significativa entre as amostras analisadas (F=2,17;

p<0,05); e o teste a posteriori evidenciou diferença apenas entre as amostras

provenientes de substrato natural de Itanhangá 2 (maior número de indivíduos) e

substrato artificial de Bracuhy (espécie não-detectada). Para esta espécie, é

possível verificar maior número de indivíduos em substratos naturais.

Somente na amostra oriunda de Gipóia natural 5,0 m, não foi detectado

nenhuma espécie deste filo.

Para o filo Mollusca, as análises multivariadas foram realizadas tanto com

dados de freqüência de ocorrência, quanto para número de indivíduos. Para este

último, foi excluída, em função da impossibilidade de exatidão na contagem dos

indivíduos, a espécie de gastrópodo Petaloconchus varians. As diferentes

análises multivariadas utilizadas (dendrograma, n-MDS e ANOSIM) apresentaram

resultados complementares e concordantes, tanto para a abordagem a partir da

freqüência de ocorrência quanto para a aquela com número de indivíduos. A

exceção é o dendrograma gerado a partir dos dados de freqüência de ocorrência,

55

que não evidencia as diferenças observadas em todas as demais análises. Deste

modo, optou-se por desconsiderar o resultado do dendrograma realizado a partir

da abordagem com dados de frequência de ocorrência. Os dados apresentados a

seguir correspondem às análises realizadas a partir dos dados de freqüência de

ocorrência de todos os táxons do filo Mollusca, seguindo o anteriormente

apresentado para os demais filos. O anexo III apresenta os resultados das

análises multivariadas realizadas com dados de número de indivíduos.

A imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os fatores local,

substrato e profundidade para o filo Mollusca está representada na figura 8. Há

diferenças significativas no fator local (Rglobal: 0,489; p<0,05 - ANOSIM), e as

comparações a posteriori separam moderadamente a estação impactada Praia do

Anil das estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá (tabela

VIII). Isognomon bicolor (introduzida), Pinctata imbricata, Pseudochama radians e

Petricola typica são as espécies que mais contribuem na formação dos grupos

para as ilhas da Gipóia e do Itanhangá, enquanto que as espécies Crassostrea

rhizophorae e Hiatella arctica (criptogênica) são as maiores contribuintes para a

formação do grupo Praia do Anil (SIMPER). A estação Bracuhy apresenta apenas

a espécie de bivalve C. rhizophorae; enquanto que a estação Mombaça, que

apresenta 4 táxons de moluscos, tem como espécies mais conspícuas C.

rhizophorae e I. bicolor (anexo II). Não foram observadas diferenças significativas

para o fator substrato (Rglobal: 0,102; p>0,05 - ANOSIM) nem para o fator

profundidade (Rglobal: 0,027; p>0,05 - ANOSIM).

Como particularidades do filo Mollusca, observou-se que C. rhizophorae foi

detectada nas 5 estações de coleta analisadas. I. bicolor apenas não foi

detectado na estação Bracuhy e nas profundidades de 5,0 m. Modiolus carvalhoi

e Pseudochama radians também foram detectadas em todas as estações de

coleta, com exceção do Bracuhy, embora estas espécies estejam presentes em

um menor número de amostras. Petaloconchus varians também apresenta ampla

distribuição espacial, e somente não foi detectado nas estações Bracuhy e

Mombaça. As espécies Gouldia cerina e Litophaga bisulcata foram encontradas

em 3 ou mais amostras, mas apenas na estação Ilha do Itanhangá. Nenhuma

56

espécie detectada em mais de uma amostra foi exclusiva para o fator substrato ou

profundidade.

A comparação entre as três profundidades analisadas nas estações Praia

do Anil e ilhas da Gipóia e do Itanhangá apresenta a tendência de diminuição do

número total de indivíduos com a profundidade (anexo II).

A

B C

Figura 8: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Mollusca. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

57

Tabela VIII: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Mollusca. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.

Filo Arthropoda

O filo Arthropoda foi representado neste levantamento por 6 espécies da

classe Maxillopoda, infra-classe Cirripedia. Quanto à riqueza, este filo apresenta

alores que variam de 1 até 4 espécies. As maiores riquezas foram encontradas

nas amostras oriundas de substratos artificiais e 0,5 m de profundidade de Gipóia,

anhangá 3 e Bracuhy (tabela IV). Em contraste, nas amostras oriundas de

ubstrato artificial da Praia do Anil e Mombaça somente foi detectada uma

espécie, Balanus trigonus (criptogênica).

Somente nas amostras oriundas de Gipóia natural 5,0 m, não foi detectado

enhuma espécie deste filo.

idimensional gerada pelo n-MDS para os fatores local,

substrato e profundidade para o filo Arthropoda está representada na figura 9.

Não há diferença significativa para nenhum dos fatores analisados (fator local


0,370 10,0 10 10 1



7-0,458 90,0 10 10 9-0,148 70,0 10 10

1-0,778 100,0 4 4 41,000 25,0 4 4

10,185 10,0 10 10 10,769 2,9 35 35

61,000 25,0 4 4 10,083 60,0 10 10

10,611 2,9 35 35 10,778 25,0 4 4

61,000 25,0 4 4 10,042 60,0 10 10

20,713 2,9 35 35 10,333 50,0 4 4

11,000 33,3 3 3 11,000 33,3 3 3

11,000 20,0 5 5 10,789 6,7 15 15

1comparação não possível de ser realizada

0,917 20,0 5 5

A imagem b

v

It

s

n

58

Rglobal:

ie Amphibalanus

reticulatus (introduzida) também apresenta ampla distribuição espacial, sendo

detect

detectadas nas amostras oriundas de substratos

artificiais de Itanhangá 3 e Bracuhy, sendo Amphibalanus eburneus (criptogênica)

detect

de pro

0,210; p>0,05; fator substrato Rglobal: 0,082; p>0,05; fator profundidade

Rglobal: -0,133; p>0,05 - ANOSIM).

Como particularidade deste grupo, observou-se que a espécie Balanus

trigonus (criptogênica) está presente em todas as amostras analisadas e em 93%

do total de réplicas. Somente esta espécie foi detectada nas amostras

provenientes de 2,0 m e 5,0 m de profundidade. A espéc

ada em 4 das 5 estações analisadas (ausente na estação Mombaça). As

mesmas 4 espécies foram

ada apenas nestas amostras. A espécie Newmanella radiata foi detectada

apenas na estação Ilha da Gipóia (ambos os substratos) (anexo I). Apesar da

ausência de diferença significativa em relação aos fatores analisados

(especialmente reforçado pela indistinta ocupação das espécies mais abundantes

B. trigonus e A. reticulatus), observou-se que, em geral, as comunidades de 0,5 m

fundidade apresentam maior riqueza de espécies. Ainda quanto à riqueza,

os substratos artificiais das ilhas do Itanhangá e da Gipóia apresentam maior

riqueza de espécies quando comparados aos substratos naturais, contrariamente

ao observado para a estação Praia do Anil.

59

A

C

B

Figura 9: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Arthropoda, infra-classe Cirripedia. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

Filo Chordata

filo Chordata foi representado neste levantamento por 12 táxons da

classe Ascidiacea. Quanto à riqueza de táxons, este filo apresenta valores que

variam de 1 até 6. As maiores riquezas foram encontradas nas amostras oriundas

de Bracuhy artificial 0,5 m e Anil 0,5 m de profundidade em ambos os substratos

e, de maneira geral, a riqueza tende a diminuir com a profundidade (tabela IV).

O

60

Não foi detectado nenhum táxon deste filo nas amostras provenientes de

Itanhangá 1 natural 5,0 m e Itanhangá 2 natural 2,0 m e 5,0 m; além da amostra

oriunda de Gipóia natural 5,0 m, cuja riqueza foi igual a 1.


substrato e profundidade para o filo Chordata está representada na figura 10. Não

há diferença significativa para nenhum dos fatores analisados (fator local Rglobal:

0,015; p>0,05; fator substrato Rglobal: -0,127; p>0,05; fator profundidade Rglobal: -

0,080;

també

racuhy. Styela plicata

(introduzida) foi detectada apenas na estação Praia do Anil e em 0,5 m de

profun

p>0,05 - ANOSIM).

Como particularidade deste grupo, observou-se que Herdmania pallida é a

espécie com maior distribuição espacial, sendo detectada em 4 das 5 estações de

coleta analisadas (ausente na estação Bracuhy). Embora tenha sido detectada

em um menor número de amostras que H. pallida, Microcosmus exasperatus

m foi detectada em 4 das 5 estações de coleta analisadas (ausente na

estação Mombaça). As espécies Distaplia bermudensis e Botrylloides nigrum

foram detectadas apenas nas estações Praia do Anil e B

didade, para ambos os substratos.

61

A B

C

Figura 10: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência de todos os táxons do filo Chordata, classe Ascidiacea. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

Filo Annelida

filo Annelida, classe Polychaeta, esteve representado neste

levantamento por 16 famílias (Anexo IV). O número de famílias variou de 6 até 13

(tabela IX). As amostras oriundas da estação impactada Praia do Anil

apresentaram maior número de famílias e, também, maior número total de

indivíduos (F=14,60; p<0,05). Estas apresentam número total de indivíduos em

torno de 10 vezes maior do que os encontrados nas amostras oriundas das ilhas

da Mombaça (tabela X). Somente nas amostras

O

da Gipóia e do Itanhangá e

provenientes de Gipóia natural 5,0 m, não foram detectados indivíduos deste filo.

62

As análises multivariadas com dados de frequência de ocorrência e número

de indivíduos apresentaram resultados similares. A exceção é o dendrograma

gerado a partir dos dados de freqüência de ocorrência, que evidenciou diferentes

relações entre os grupos formados pelas demais análises. Deste modo, assumiu-

se a semelhança dos resultados para ambas as análises e desconsiderou-se o

resultado do dendrograma realizado a partir da frequência de ocorrência. Optou-

se por

estaçõ

analisadas neste trabalho e em 100% das

réplica

apresentar as análises realizadas com dados de freqüência de ocorrência,

seguindo o já exposto para os outros filos. O anexo V apresenta os resultados de

dendrograma, n-MDS e ANOSIM para as análises multivariadas realizadas com

dados de número de indivíduos.


substrato e profundidade para o filo Annelida está representada na figura 11. Há

diferenças significativas no fator local (Rglobal: 0,633; p<0,05 - ANOSIM), e as

comparações a posteriori separam a estação impactada Praia do Anil das

es não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá (tabela XI). Há

diferença significativa para o fator substrato; contudo este apresenta baixa poder

de explicação na análise a partir da frequência de ocorrência (Rglobal: 0,236;

p<0,05 – ANOSIM) e moderado poder de explicação na análise com número de

indivíduos (Rglobal: 0,655; p<0,05 – ANOSIM), corroboradas pelos dendrogramas.

Não foram observadas diferenças significativas para o fator profundidade (Rglobal:

0,127; p>0,05 - ANOSIM).

As cinco famílias com maior número de indivíduos são também as de maior

distribuição espacial. Eunicidae, Oenonidae, Cirratulidae, Sabellidae e Syllidae

estão presentes nas cinco estações

s provenientes da estação Praia do Anil. A família Nereididae foi detectada

em quatro estações de coleta, não sendo detectada em Bracuhy. As famílias

Polynoidae, Phillodocidae e Hesionidae não foram detectadas em Bracuhy, Gipóia

e Mombaça, e pelo pequeno número de indivíduos coletados podem ser

consideradas famílias de ocorrência mais rara (tabela XII; Anexo IV).

Na análise unifatorial para a profundidade de 0,5 m, observou-se que as

amostras de ambos os substratos da estação impactada Praia do Anil, onde

foram encontrados os maiores números de indivíduos, são significativamente

63

diferentes das demais estações, para todas as cinco famílias analisadas

(Cirratullidae – F=17,92; Eunicidae – F=6,32; Oenonidae – F=5,05; Sabellidae –

F=3,47 e Syllidae – F=5,13 - p<0,05). É possível evidenciar, ainda, que a família

Eunicidae foi mais abundante em substrato natural, enquanto Sabellidae foi mais

abund

diminuição

significativa para a estação impactada Praia do Anil.

Mombaça artificial 0,5m 6Anil artificial 0,5m 13Anil artificial 2,0m 12

ante em substrato artificial. Quanto à família Oenonidae, as estações não-

impactadas apresentaram maior número de indivíduos em substrato artificial;

enquanto que na estação impactada foi observado o oposto; sugerindo se tratar

de espécies diferentes desta família.

A comparação entre as três profundidades analisadas nas estações Praia

do Anil e ilhas da Gipóia e do Itanhangá apresenta a tendência de diminuição do

número total de indivíduos com a profundidade, sendo esta

Tabela IX: Número de famílias do filo Annelida para cada amostra analisada. 0,5 m; 2,0 m e 5,0 m referem-se às profundidades amostradas. Artificial e natural referem-se ao tipo de substrato.

amostra no de famíliasGipóia artificial 0,5m 7Gipóia natural 0,5m 8Gipóia natural 2,0m 6Gipóia natural 5,0m 0Itanhangá 1 natural 0,5m 8Itanhangá 1 natural 2,0m 10Itanhangá 1 natural 5,0m 7Itanhangá 2 natural 0,5m 8Itanhangá 2 natural 2,0m 9Itanhangá 2 natural 5,0m 10Itanhangá 3 natural 0,5m 8Itanhangá 3 artificial 0,5m 8Bracuhy artificial 0,5m 8

Anil artificial 5,0m 12Anil natural 0,5m 12

64

Tabela X: Número total de indivíduos coletados por amostra para o filo Annelida, Classe Polychaeta. 0,5 m; 2,0 m e 5,0 m referem-se às profundidades analisadas. Artificial e natural referem-se ao tipo de substrato.

no total de indivíduos

amostra

Gipóia artificial 0,5m 118Gipóia natural 0,5m 79Gipóia natural 2,0m 54Gipóia natural 5,0m 0Itanhangá 1 natural 0,5m 70Itanhangá 1 natural 2,0m 81Itanhangá 1 natural 5,0m 36Itanhangá 2 natural 0,5m 78Itanhangá 2 natural 2,0m 41Itanhangá 2 natural 5,0m 51Itanhangá 3 natural 0,5m 70Itanhangá 3 artificial 0,5m 82Bracuhy artificial 0,5m 309Mombaça artificial 0,5m 58Anil artificial 0,5m 1161Anil artificial 2,0m 808Anil artificial 5,0m 315Anil natural 0,5m 1598

65

66

Figura 11: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência para todas as famílias do filo Annelida, classe Polychaeta. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

B

A

C

Tabela XI: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de freqüência de ocorrência das famílias do filo Annelida, classe Polychaeta. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.

ão par-a-par a posterioriR estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais Número >= Observado


1-0,333 75,0 4 4 31,000 25,0 4 4

10,630 10,0 10 10 11,000 2,9 35 35

81,000 25,0 4 4 1-0,250 80,0 10 10

10,593 2,9 35 35 10,556 25,0 4 4

11,000 25,0 4 4 11,000 10,0 10 10

11,000 2,9 35 35 11,000 25,0 4 4

30,000 66,7 3 3 2-1,000 100,0 3 3

11,000 20,0 5 5 10,750 6,7 15 15


1,000 20,0 5 5


-0,083 50,0 10 10 5

81,000 10,0 10 10 1-0,259 80,0 10 10

Comparaç

Tabela XII: Número de indivíduos coletados por família do filo Annelida.

família família no total indivíduos

no total indivíduos

Amphinomidae 1 Orbiniidae 1Chrysopetalidae 6 Phyllodocidae 13Cirratulidae 974 Polynoidae 18Dorvilleidae 3 Sabellidae 732Eunicidae 1152 Serpullidae 74Hesionidae 63 Spionidae 126Nereididae 108 Syllidae 618Oenonidae 1051 Terebellidae 69

67

68

A tabela XIII apresenta de maneira sucinta o resultado das análises

multivariadas para os três fatores analisados neste trabalho.

Tabela XIII: Resumo dos resultados das análises multivariadas realizadas para a comunidade zoobentônica e para cada filo. Fatores: local, substrato e profundidade. O x indica que o fator foi importante na estruturação da comunidade.

s resultados similares apresentados pelas análises com frequência de

ocorrência e número de indivíduos indicaram que as análises com dados de

frequência de ocorrência representaram satisfatoriamente as comunidades

analisadas.

Espécies criptogênicas e introduzidas

Ao considerarmos apenas a freqüência de ocorrência das espécies de

invertebrados introduzidas e criptogênicas, observa-se que a similaridade entre as

comunidades é baixa, como anteriormente observado nas análises globais da

comunidade. No dendrograma, dois grandes grupos são formados com

similaridade inferior a 30% : o grupo a, formado apenas por Itanhangá 2 natural

5,0 m; e o grupo b, com as demais amostras. O grupo b se subdivide com

similaridade um pouco maior de 30% em: grupo b1: todas as amostras oriundas

da estação Praia do Anil; e grupo b2: demais amostras (Figura 12).

figura 13 apresenta a imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os

fatores local, substrato e profundidade. Há diferença significativa no fator local

(Rglobal: 0,416; p<0,05 - ANOSIM), separando a estação impactada Praia do Anil

comunidade zoobentônica Porifera Cnidaria Bryozoa Mollusca Annelida Arthropoda Chordata

local x x x x

substrato x x x x

profundidade x

O

A

68

das es

tor substrato (Rglobal:

0,265; p<0,05 - ANOSIM), embora o poder de explicação deste fator seja baixo.

Não foram observadas diferenças significativas para o fator profundidade (Rglobal:

As espécies que mais contribuiram nos diferentes locais foram Balanus

trigonus, Isognomon bicolor e Amphibalanus reticulatus. Na estação impactada

Praia do Anil, observou-se grande importância, ainda, de Hiatella arctica. As

espécies Balanus trigonus e Isognomon bicolor também foram as que mais

contribuíram para a formação dos grupos no fator substrato. Embora estas duas

espécies sejam as maiores contribuintes para ambos os substratos, I. bicolor é

mais abundante em substrato natural, enquanto B. trigonus é mais abundante em

substrato artificial.

e criptogênicas das comunidades zoobentônicas da Praia do Anil (ANIL), Mombaça (MOMB), Ilha da Gipóia (GIP), Ilha do

tações não-impactadas das ilhas do Itanhangá e da Gipóia (tabela XIV).

Também foram observadas diferenças significativas para o fa

0,153; p>0,05 - ANOSIM).

(a)

Figura 12: Resultado da análise de agrupamento para as espécies introduzidas

(b)

(b1) (b2)

sim

ilarid

ade

Itanhangá (ITA) e Bracuhy (BRAC). Índice de similaridade de Bray-Curtis. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas.

69

A

B

C

Figura 13: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de freqüência de ocorrência das espécies introduzidas e criptogênicas presentes neste levantamento. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 representam as profundidades amostradas).

70

Tabela XIV: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de freqüência de ocorrência de todas as espécies de invertebrados introduzidas e criptogênicas presentes neste levantamento. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.

ão par-a-par a posteriorigrupos

G, I1G, I2G, I3G, BG, MG, AI1, I2I1, I3I1, BI1, MI1, AI2, I3I2, BI2, MI2, AI3, BI3, MI3, AB, AM, AB, M


0,417 20,0 5 5

10,750 20,0 5 5 10,768 6,7 15 15

11,000 33,3 3 3 11,000 33,3 3 3

30,565 2,9 35 35 1-0,333 75,0 4 4

70,778 25,0 4 4 1-0,125 70,0 10 10

10,917 2,9 35 35 11,000 25,0 4 4

11,000 25,0 4 4 10,667 10,0 10 10

1-0,111 80,0 10 10 80,685 2,9 35 35

10,111 50,0 4 4 21,000 25,0 4 4

30,167 40,0 10 10 40,111 30,0 10 10

Número >= Observado0,630 10,0 10 10 1

R estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais


Comparaç

As análises realizadas apenas com a freqüência de ocorrência das

espécies introduzidas não evidenciaram diferenças significativas para nenhum

dos fatores analisados (fator local – Rglobal: 0,047, p>0,05; fator substrato – Rglobal:

0,044, p>0,05; fator profundidade – Rglobal: 0,165, p>0,05 - ANOSIM);

demonstrando que estas espécies não estão sob influência marcante das

condições ambientais analisadas. As espécies Isognomon bicolor e Amphibalanus

reticulatus são as espécies mais freqüentes, respondendo pela maior parte da

estruturação dos resultados das análises multivariadas.

os 46 táxons identificados até espécie na profundidade de 0,5 m, foram

encontradas 20 (44%) espécies criptogênicas e 6 (13%) espécies introduzidas.

Scrupocellaria diadema, um briozoário arborescente, é a única espécie

introduzida ausente nas amostras oriundas de 0,5 m de profundidade. A

omparação da riqueza de espécies nativas com a ocorrência de espécies

ora o contrário foi observado. A mesma ausência de

padrão é observada, de maneira geral, quando a comparação da riqueza de

D

c

introduzidas não evidencia nenhum padrão de correlação (Figura 14). Ora as

amostras de maior riqueza de espécies nativas apresentaram maior ocorrência de

espécies introduzidas,

71

espécies nativas-introduzidas é realizada. Apesar desta ausência de correlação

positiva/negativa, o substrato artificial apresentou maior riqueza específica (38

espécies, para 30 em substrato natural), menor porcentagem de espécies nativas

e maior porcentagem de espécies criptogênicas e introduzidas. Encontrou-se a

maior porcentagem de espécies criptogênicas e introduzidas no substrato artificial

do Bracuhy (75%, apenas 1 espécie introduzida), e a menor proporção em

substrato natural de Itanhangá 1 (33%, apenas 1 espécie introduzida). Ambos os

substratos apresentam 5 espécies introduzidas, que corresponde a 17% do total

de espécies no substrato natural e 13% no substrato artificial (Tabela XV).

r: 0,66

Figura 14: Correlação entre o número de espécies introduzidas e o número de espécies total e nativas em cada tipo de substrato.

substrato natural

0,5

1,5

2

2,5

3

3,5

no. d

e es

péci

es in

trod

uzid

as

substrato natural

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

no. d

e es

péci

es in

trod

uzid

as

r: 0,05

p>0,05p>0,05

1

00 5 10 15 20

no. total de espécies

0 2 4 6 8 10

no. de espécies nativas

substrato artificial

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3,5

0 2 4 6 8 10 12

no. d

e es

péci

es in

trod

uzid

as

r: 0,58substrato artificial

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

0 5 10 15 20 25


no. d

e es

péci

es in

trod

uzid

as

r: 0,49

3


p>0,05p>0,05

ambos os substratos

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

0 5 10 15 20 25


no. d

e es

péci

es in

trod

uzid

a

3,5s

ambos os substratos

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

0 2 4 6 8 10 12


no. d

e es

péci

es in

trod

uzid

as

r: 0,50 r: 0,38

p>0,05p>0,05

72

Tabela XV: Número de espécies criptogênicas e introduzidas e a relação destas em porcentagem (valores entre parênteses) à riqueza específica local na profundidade de 0,5 m.

Natural 30 15 (15%) 10 (33%) 5 (17%) 15 (50%)

Gipóia 14 8 (57%) 4 (29%) 2 (14%) 6 (43%)

Itanhangá 1 12 8 (67%) 3 (25%) 1 (8%) 4 (33%)

Itanhangá 2 15 8 (53%) 4 (27%) 3 (20%) 7 (47%)

Itanhangá 3 9 5 (56%) 2 (22%) 2 (22%) 4 (44%)

Anil 19 7 (37%) 9 (47%) 3 (16%) 12 (63%)

criptogênicas e introduzidascriptogênicas introduzidasriqueza

específica nativas

Artificial 38 14 (37%) 19 (50%) 5 (13%) 24 (63%)

Gipóia 13 8 (62%) 2 (15%) 3 (23%) 5 (39%)

Itanhangá 3 18 10 (56%) 6 (33%) 2 (11%) 8 (44%)

Bracuhy 12 3 (25%) 8 (67%) 1 (8%) 9 (75%)

Mombaça 15 7 (47%) 7 (47%) 1 (7%) 8 (53%)

Anil 22 8 (36%) 11 (50%) 3 (14%) 14 (64%)

73

74

onsolidado em ambientes estuarinos

Os resultados referentes a esta abordagem estão organizados em três

tabelas.

A tabela XVI apresenta as espécies de invertebrados marinhos

detectadas no levantamento realizado pelo presente estudo, a distribuição

geográfica original (quando conhecida) e atual para cada uma destas espécies e

a classificação das mesmas em espécie nativa, criptogênica e introduzida.

A tabela XVII apresenta a riqueza de espécies criptogênicas (quando

disponível) e introduzidas do presente estudo e de outros 21 levantamentos

analisados; enquanto que a figura 15 aponta a distribuição geográfica destes

levantamentos.

A tabela XVIII identifica em quais levantamentos as espécies detectadas

no presente estudo também ocorrem e como foram classificadas pelos

pesquisadores responsáveis por cada levantamento.

ie de antozoário Palythoa caribaeorum foi revisada e nem todas as

localidades para onde esta espécie foi descrita foram re-analisadas, de modo que

a distribuição geográfica encontrada para esta espécie é incerta. Assim, a tabela

XVI apresenta uma lacuna na distribuição geográfica de Palythoa caribaeorum.

Independentemente dos limites de distribuição desta espécie, a costa brasileira foi

sempre considerada na distribuição original de P. caribaeorum e, deste modo, a

espécie foi considerada nativa pelo presente estudo.

pécies detectadas no presente estudo (40%) foram encontradas

nos demais levantamentos analisados, representando 14% das espécies de

Porifera, 33% de Cnidaria-Anthozoa, 29% de Bryozoa, 33% de Mollusca-Bivalvia,

83% de Arthropoda-Cirripedia e 70% de Chordata-Ascidiacea.

5.2 - Introdução de espécies zoobentônicas sésséis de substrato c

A espéc

Várias es

Tabela XVI: Classificação e distribuição geográfica das espécies de invertebrados marinhos sésseis detectadas no levantamento realizado pelo presente estudo.

Espécie cl distribuição original

BrB

A

A

Originária do Brasil zevedo & Klautau, 2007)

inária e endêmica do Brasil

di

Flórida), Caribe (Saint o (Tamandaré e Fernan), Rio de Janeiro (Buzio

São Sebastião e

l. Brasil: Pernambdos Reis) (M

ta Pacífica do Méarch Institute). Atl

batuba e Guarujáambuco (Tamand

o, Bonaire, Ilha Ma janeiro (Angra dabela e São Seba

ntico sudoeste e C

Brasil: A

Brasil: A

assificação

nativa

nativa

criptogênica

nativa

a nativa

nativa

, nativa

nativa

stribuiçPorifera

Amphimedon viridis Duchassaing & Michelotti, 1864

EUA e e Tho co, Baha Berasi buc do d aceió e M al

ahia ador s, os Reis, ) e (Ilhabela, Uba 2006)

Desmapsamma anchorata

(Carter, 1882)

tlânt be e Brasi uco dor) e Ri aneuricy

Lissodendoryx isodictyalis

(Carter,1882)

E orte), cos xico neo, Índi ithical Rese ânti al ., 2004)

Mycale angulosa (Duchassaing & Michelotti, 1864)

Br ha Bela, U ), R s Reis), SalvPern aré) )

Mycale microsigmatosArndt, 1927

EU (Curaça rga a, Panam ze) e BraBra or), Rio de os R o Cabo, B e cidade Rio Paulo (Ilh stiã ombinhas) cy & Hajd

200

Tedania ignis (Duchassaing & Michelotti, 1864)

mpl n a no Atlâ arib a Catarin icy & Ha200

Leucandra serrata (Azevedo & Klautau

2007) (A ngr

Clathrina sp. nova Orig ngr

ão atual

mas, Curaçao, Porto Rie Noronha), Alagoas (M

Arraial do Cabo, Angra dtuba) (Muricy & Hajdu,

(Recife), Bahia (Salva & Hajdu, 2006)

, Caribe, Mar Mediterrâco e Pacífico (Hewitt et

io de Janeiro (Angra do (Muricy & Hajdu, 2006

rita, Colômbia, Jamaiceis, Sepetiba, Arraial do) e Santa Catarina (B6)

e. Brasil: Piauí até Sant6)

a dos Reis

a dos Reis

(Carolina do Nortl. Brasil: Pernam (Itaparica e Salv

ico tropical. Cari

UA (Carolina do NTrop

asil: São Paulo (Il

A (Flórida), Caribesil: Bahia (Salvad de Janeiro), São

ame te distribuíd

mas earech

Parati

o de J

co (Sm

Baía (

á, Beliuzios (Muri

a (Mur

mudas) e Deodoro), São Paulo

iro (Angra

sonian

ador) e

sil. do u,

jdu,

75

continuação Tabela XVI: Classificação e distribuição geográfica das espécies de invertebrados marinhos sésseis detectadas no levantamento realizado pelo presente estudo.

Espécie classificação distribuição original distribuição atual

Carijoa riisei (Duchassaing & Michelotti, 1860)

nativa Atlântico oeste. EUA (Florida) até Brasil (Bayer, 1961)

Leptogorgia punicea (Milne-Edwards &

Haime, 1857) nativa Atlântico ocidental. EUA (Carolina do Norte) até Suriname e Brasil (Maranhão, Bahia até Santa Catarina)

(Pérez, 2005)

Palythoa caribaeorum Duchassaing & Michelotti, 1964

nativa

Bryozoa

Aetea anguina (Linnaeus, 1758)

criptogênica (Ramalho, 2006)

Cosmopolita (todos os mares das zonas tropicais e temperadas). Brasil: São Paulo (Santos e Guarujá), Pernanbuco (Recife), Rio de Janeiro (Cabo Frio, Baía de Sepetiba, Arraial do Cabo e Rio das Ostras)

(Ramalho, 2006)

Aetea ligulata Busk, 1852


Amplamente distribuída. Atlântico sul, Pacífico (Austrália, British Columbia, Baixa California, Colômbia). Brasil: São Paulo (Baía de Santos) e Rio de Janeiro (Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Aetea truncata Landsborough, 1852


Amplamente distribuída. Atlântico oeste, ìndico, Pacífico leste e oeste. Brasil: São Paulo (Baía de Santos) e Rio de Janeiro (Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Beania cupulariensis Osburn, 1914

criptogênica (Ramalho, 2006) Caribe, Brasil e oeste da África (Cook, 1985)

Beania klugei Cook, 1968


Atlântico noroeste e sudeste, Índico sudoeste, Pacífico sudoeste, Mar Vermelho, Brasil. Brasil: São Paulo, Rio de Janeiro (cidade do Rio de Janeiro e Arraial do Cabo) e Pernanbuco (Ramalho, 2006)

Cnidaria - Anthozoa

76


Espécie classificação distribuição original distribuição atualcont. Bryozoa

Beania mirabilis Johnston, 1840


Atlântico norte e sul, Mar Mediterrâneo, Índico nordeste e sul e Pacífico nordeste. Brasil: São Paulo e Rio de Janeiro (Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Bugula carvalhoi Marcus, 1949

nativa (Ramalho, 2006)

Originária e endêmica do Brasil (Marcus, 1949) Brasil: São Paulo (santos) e Rio de Janeiro (Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Bugula neritina (Linnaeus, 1758)

criptogênica (MMA, no prelo)

Cosmopolita em águas quentes. Brasil: São Paulo (Santos, Itanhaém, Bertioga e São Sebastião), Paraná e Rio de Janeiro (cidade do Rio de Janeiro, Baía de Guanabara, Arraial do Cabo, Baía de Sepetiba)

(Ramalho, 2006)

Bugula uniserialis Hincks, 1884


Pacífico leste (Galápagos e California), Índico leste (oeste da Austrália), Atlântico oeste (EUA/Flórida e Brasil). Brasil: São Paulo (santos) e Rio de Janeiro (Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Catenicella uberrima Harmer, 1957


Atlântico oeste (Bermuda, EUA/Flórida, Golfo do México, Caribe) e leste (costa da África), Pacífico (Singapura, Nova Guiné). Brasil: Riode Janeiro (Atafona e Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Savignyella lafontii (Audouin, 1826)


Considerada cosmopolita em águas quentes. Atlântico oeste (Bermudas até EUA/Flórida), Atlântico ocidental tropical (Golfo do México até Brasil), Índico, Mar Mediterrâneo e Mar Vermelho. Brasil: São

Paulo (Santos) e Rio de Janeiro (Macaé, Arraial do Cabo e Baía de Sepetiba). (Ramalho, 2006)

Scrupocellaria cornigera (Pourtales, 1867)


Atlântico (Flórida e Brasil) e Pacífico (Ilha de Tobago). Brasil: Rio de Janeiro (cidade do Rio de Janeiro, Baía de Sepetiba e Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

Scrupocellaria diadema Busk, 1852

introduzida (MMA, no prelo)

Originária do Indo-Pacífico (MMA, no prelo) Indo-Pacífico e Brasil. Brasil: Rio de Janeiro (Arraial do Cabo e Bacia de Campos) (Ramalho, 2006)

Synnotum aegyptiacum (Audouin, 1826)


Globalmente distribuídas em águas quentes (Atlântico, Índico, Pacífico, Mar Vermelho, e Mar Mediterrâneo). Brasil: São Paulo (Santos), Espírito Santo (Vitória), Fernando de Noronha e Rio de Janeiro

(Arraial do Cabo) (Ramalho, 2006)

77


Espécie classificação distribuição original distribuição atualMollusca

Arca imbricata Bruguiere, 1789 nativa EUA (Carolina do Norte até Florida, Texas), W. Indies, Venezuela, Suriname, Brasil (Pará a Santa

Catarina) (Rios, 1994)

Brachidontes exustus (Linnaeus, 1758) nativa EUA (Carolina do Norte até Florida, Texas), W. Indies, Brasil, Santa Helena, Uruguai, Argentina (Rios,

1994)

Crassinella lunulata (Conrad, 1834) nativa EUA (Massachusetts até Florida, Texas), Bermuda, W. Indies, Brasil (Amapá a Santa Catarina) (Rios,

1994)

Crassostrea rhizophorae

(Guilding, 1828)nativa South Caribbean, Venezuela, Suriname, Brasil até Uruguai (Rios, 1994)

Gouldia cerina (C. B. Adams 1845) nativa EUA (Carolina do Norte), Bermuda, W. Indies, Suriname, Brasil (Amapá ao Rio Grande do Sul) (Rios,

1994)

Hiatella arctica (Linnaeus, 1767)


Cosmopolita no Atlantico oeste do Mar Artico até a Terra do Fogo e Pacifico leste do Alaska até sul Chile e também Alaska (Rios, 1994)

Isognomon bicolor C.B. Adams, 1845

introduzida invasora

(MMA, no prelo)

Originária do Caribe (Domaneschi & Martins, 2002)

EUA (Flórida, Texas), Bahamas, Bermudas, México, Cuba, Jamaica, Porto Rico, Ilhas Virgens, Saint Thomas, Martinica, Trindade, Panamá, Colômbia, Santa Marta, Venezuela, Ilha Margarida e Brasil. Brasil:

Rio Grande do Norte a Santa Catarina (Martins 2000).

Lectopecten bavayi (Dautzenberg, 1900) nativa Colombia, Venezuela, W.Indies, Brasil até Uruguai (Rios, 1994)

Lithophaga bisulcata (Orbigny, 1842) nativa EUA (Carolina do Norte até Flórida, Texas), W.Indies, Venezuela, Suriname, Brasil (Maranhão até São

Paulo e Trindade), Ilhas Ascensão e Santa Helena (Rios, 1994)

78


Espécie classificação distribuição original distribuição atualMollusca

Modiolus carvalhoi Klappenbach, 1966 nativa Brasil (Rio de Janeiro ao Canal do Rio Grande) (Rios, 1994). Rio Grande do Norte (Silveira, 2005)

Musculus lateralis (Say, 1822)


EUA (Carolina do Norte até Florida), W. Indies até Brasil. Brasil: Pernambuco a Santa Catarina e Trindade (Rios, 1994).

Myoforceps aristatus (Dillwyn, 1817)

introduzida (Simone &

Gonçalves,2006)

Originário do Mar do Caribe (Simone & Gonçalves, 2006)

Atlântico norte (Portugal até Senegal, EUA/Carolina do Norte até Venezuela) e Brasil. Brasil: São Paulo e Rio de Janeiro (Simone & Gonçalves, 2006).

Cosmopolita: incluindo, ainda, costa Pacífica da América do Sul, Mar Vermelho, Austrália e Japão e outros pontos no Pacífico (Abbott, 1974)

Mytella charruana (Orbigny, 1842) nativa México oeste até Guaia, Equador, Galapagos, Venezuela, Suriname, Brasil, Uruguai até Argentina (Santo

Antônio) (Rios, 1994)

Perna perna (Linnaeus 1758)


Originária do Atlântico Oriental. África, possivelmente Congo, Angola,

Moçambique, Tanzânia (Souza, 2003; Souza, et. al. 2004)

Regiões tropicais e subtropicais dos Oceanos Atlântico e Índico e Mar Mediterrâneo. Brasil: Rio Grande do Norte (Silveira, 2005), do Espírito Santo ao Rio Grande do Sul (Souza et. al. 2004)

Petricola typica Jonas, 1844 nativa EUA (California até Flórida, Texas), West Indies e Brasil. Brasil: Fernando de Noronha, Rio Grande do

Norte até Santa Catarina (Rios, 1994)

Pinctada imbricata Roding, 1798 nativa Bermuda, EUA (Carolina do Norte até Florida, Texas), W.Indies, Venezuela, Brasil. Brasil: Pará até Santa

Catarina (Rios, 1994)

Pseudochama radians (Lamarck, 1819) nativa Bermuda, EUA (Carolina do Norte até Florida, Texas), W.Indies, Suriname, Brasil, Santa Helena, Ilhas

Ascensão e E. Atlântico. Brasil: Maranhão até Santa Catarina (Rios, 1994)

Ventricolaria rigida (Dillwyn, 1817) nativa EUA (Carolina do Norte até Florida), W.Indies, Suriname, Brasil. Brasil: Rio Grande do Norte até Santa

Catarina (Rios, 1994)

Petaloconchus varians (d'Orbigny, 1839) nativa Costa oeste do Atlântico. Brasil: Ceará, Fernando de Noronha, Pernanbuco, Espírito Santo, Rio de

Janeiro, São Paulo e Santa Catarina (www.malacolog.org - último acesso em 12/01/08)

79



Amphibalanus eburneus (Gould, 1841)

criptogênica (MMA, no prelo) Cosmopolita em mares tropicais (Young, 1998)

Amphibalanus improvisus

(Darwin, 1854)


Cosmopolita. Nova Escócia até Patagônia, Escócia e Mar Báltico até a costa oeste da África. Mares: Mediterrâneo, Negro, Cáspio e Vermelho. Japaõ, Australia, EUA (Oregon) até Peru. Brasil: Ceará ao Rio

Grande do Sul (Young, 1994)

Amphibalanus reticulatus

(Utinomi, 1967)


Originária do Pacífico ocidental (Japão) (Utinomi, 1967)

Circumtropical (Young, 1998). Brasil: Maranhã, Alagoas, Pernambuco, Bahia, Rio de Janeiro (Baía da Ilha Grande, Baía de Sepetiba) e Paraná (Baía de Paranaguá) (MMA, no prelo).

Nova Zelândia (Coutts, 2001)

Balanus trigonus Darwin, 1854

criptogênica (MMA, no prelo) Cosmopolita. Brasil: Amapá ao Rio Grande do Sul

Megabalanus coccopoma

(Darwin, 1854)


Pacífico Oriental. Originária do pacífico oriental (Califórnia até Peru)

(MMA, no prelo)

Pacífico (EUA/Califórnia até Peru, Ilhas Galápagos, Nova Caledônia), Oceano Índico (Ilhas Maurício) e Atlântico (Brasil). Brasil: Rio Grande do Norte, do Espírito Santo ao Rio Grande do Sul (MMA, no prelo)

Newmanella radiata (Bruguière,1789) nativa Atlântico oeste. Brasil: Pernambuco, Rio de Janeiro e São Paulo (Young, 1998)

Botrylloides nigrum Herdman, 1886

criptogênica (Rocha & Kremer,

2005)Pantropical (Lotufo, 2002)

Clavelina oblonga Herdman, 1880

criptogênica (MMA, no prelo) Atlântico tropical (Rodrigues et al ., 1998)

Diplosoma listerianum (Milne-Edwards, 1841)

criptogênica (MMA, no prelo) Cosmopolita (Rodrigues et al ., 1998)

Crustacea - Cirripedia

Chordata - Ascidiaceae

80



Distaplia bermudensis Van Name, 1902


Atlântico tropical americano (Rodrigues et al., 1998). Atlântico africano (Pérès, 1949).

Herdmania pallida Heller, 1878 criptogênica Panamá, várias ilhas no Caribe e Brasil (Smithsonian Tropical Research Institute)

Microcosmus exasperatus Heller, 1878

criptogênica (MMA, no prelo) Ampla em mares tropicais e subtropicais (Rodrigues et al. , 1998)

Phallusia nigra Savigny, 1816

criptogênica (Programa Globallast)

Pantropical (Rodrigues et al. , 1998)

Styela canopus (Savigny, 1816)

criptogênica (MMA, no prelo) Cosmopolita (Rodrigues et al ., 1998)

Styela plicata (Lesueur, 1823)

introduzida invasora

(MMA, no prelo)

Originária, provavelmente, do Pacífico (MMA, no prelo)

Ampla nos mares quentes e temperados (Rodrigues et al., 1998). Brasil: Paraná, Santa Catarina, São Paulo, Rio de Janeiro e Bahia (MMA, no prelo)

Symplegma rubra Monniot C., 1972

criptogênica (MMA, no prelo) Atlântico tropical americano (Rodrigues et al ., 1998)

cont. Chordata - Ascidiaceae

81

Tabela XVII: Levantamento da riqueza de espécies criptogênicas e introduzidas de invertebrados marinhos bentônicos sésseis de substrato consolidado dos grupos Porifera, Cnidaria-Anthozoa, Bryozoa, Mollusca-Bivalvia, Annelida-Polychaeta, Arthropoda-Cirripedia, Chordata-Ascidiacea em diversos ambientes estuarinos.

clui o grupo Chordata-Ascidiacea. Neves, 2006 não in

referência local tipo de amostragem espécies criptogênicas

espécies introduzidas

1 Presente estudo Brasil, RJ - Baía da Ilha Grande Destrutiva 27 7

2 Clarke et al . (GLOBALLAST Brasil) Brasil, RJ - Baía de Sepetiba Destrutiva 27 9

3 Julio, 2007 Brasil, RJ - Baía de Guanabara Não-destrutiva 11 5

4 Neves, 2006 Brasil, PR - Baía de Paranaguá Destrutiva

5 Invasive Species Focus Team - Gulf of Mexico Program, 2000 Golfo do México Revisão bibliográfica 3 12

6 Baker et al. , 2004 EUA - Baía de Tampa Destrutiva e revisão bibliográfica 5 10

7 Streftaris et al., 2005 Oceano Atlântico - costa da Europa Revisão bibliográfica 23

8 Cardigos et al. , 2006 Portugal - Azores Revisão bibliográfica 8 13

9 Streftaris et al., 2005 Mar Mediterrâneo - toda a costa Revisão bibliográfica 57

10 Galil, 2007a Mar Mediterrâneo - Costa de Israel Revisão bibliográfica 31

11 Karpinsky et al., 2005 Mar Cáspio Revisão bibliográfica 9

12 Streftaris et al., 2005 Europa - Mar Báltico Revisão bibliográfica 7

13 Streftaris et al., 2005 Europa - Mar Negro Revisão bibliográfica 4

14 Streftaris et al., 2005 Mar Ártico - Costa da Europa Revisão bibliográfica 4

15 Streftaris et al., 2005 Mar do Norte - Costa da Europa Revisão bibliográfica 18

16 Coles et al. , 2003 Samoa Americana - Pago Pago Harbour, Fagatele Bay e National Park Coast Destrutiva e revisão bibliográfica 1 11

17 Hewitt et al., 2004 Australia, Victoria - Port Phillip Bay Destrutiva, não-destrutiva e revisão bibliográfica 8 42

18 Aquenal Pty Ltd., 2001 Tasmânia - Port of Launceston Destrutiva, não-destrutiva e revisão bibliográfica 4 4

19 Castilla et al. , 2005 Chile Revisão bibliográfica 11

20 Coles et al., 1999 EUA, Hawaii - Pearl Harbor Destrutiva e revisão bibliográfica 11 36

21 Coles et al ., 2006 EUA, Hawaii - Lana'i Destrutiva e não-destrutiva 1 2

22 Wasson et al. , 2001 EUA, California - Elkhorn Slough Destrutiva e revisão bibliográfica 2 27

82

1, 2, 3 4

5,6

7 9 8

15

10

16

14

13 12

11

22

19

18 17

20, 21

Figura 15: Distribuição geográfica dos levantamentos analisados na tabela XVII. 1: Baía da Ilha Grande, RJ, Brasil (presente estudo); 2: Baía de Sepetiba, RJ, Brasil; 3: Baía de Guanabara, RJ, Brasil; Baía de Paranaguá, RJ, Brasil; 5: Golfo do México; 6: Baía de Tampa, Estados Unidos; 7: Oceano Atlântico, costa d Europa; 8: Mar Mediterrâneo, costa de Israel; 9: Açores, Portugal; 10: Mar Mediterrâneo, toda a costa. 11: Mar Cáspio; 12: Mar Báltico, Europa; 13: Mar Negro: Europa; 14: Mar Ártico, costa da Europa; 15: Mar do Norte, costa da Europa; 16: Samoa Americana; 17: Port Phillip Bay, Victoria, Austráli ; 18: Port of Launceston, Tasmânia; 19: Chile; 20: Pearl Harbour, Hawaii; 21: Lana’i, Hawaii; 22: Elkhorn Slough, CA, Estados Unidos.

a

a

83

Tabela XVIII: Espécies de invertebrados marinhos bentônicos sésseis de substrato consolidado detectadas neste levantamento e a classificação destas nos out s ambientes estuarinos analisados. C: espécie criptogênica; I: espécie introduzida; N: nativa. Os números de 1 a 22 referem-se aos códigos dos levantamentos da tabela XVII; sendo 1 equivalente ao presente estudo.

don viridisDesmapsamma anchorataLissod oryx isodictyalis C CMyca ulosaMycale crosigmatosaTedania nisCalcareaLeucan serrataCNIDAAnthozoaCarijoa r ei I ILeptogorgia puniceaPalythoa caribaeorumBRYOZ AGymnolaemataAetea a uina C IAetea lingulata CAetea tr cata CBe iensis CBeania klugei CBeania mirabilis C

Scrupoc llaria cornigera CScrupoc llaria diadema ISynnotum aegyptiacum CCatenicella uberrima C

ro

1 2 3 4 5 6 7 9 10 8 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22PORIFERA DemospongiaeAmphime

endle ang

mi ig

draRIA

I

iis

O

ng

unania cupular

Bugula carvalhoiBugula neritina C C I I I C I I IBugula uniserialis CSavignyella lafontii C I I

ee

84

continuação Tabela XVIII: Espécies de invertebrados marinhos bentônicos sésseis de substrato consolidado detectadas neste levantamento e a classificação destas nos outros ambientes estuarinos analisados. C: espécie criptogênica; I: espécie introduzida; N: nativa. Os números de 1 a 22 referem-se aos códigos dos levantamentos da tabela XVII; sendo 1 equivalente ao presente estudo.

1 2 3 4 5 6 7 9 10 8 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22MOLLUSCABivalviaArca imbricataBrachidontes exustusCrassinella lunulataCrassostrea rhizophorae IGouldia cerinaHiatella arctica C CIsognomon bicolor I I ILectopecten bavayiLithophaga bisulcataModiolus carvalhoiMusculus lateralis CMyoforceps aristatus IMytella charruana CPerna perna I I I I IPetricola typicaPinctada imbricata NPseudochama radiansVentricolaria rigidaGastropodaPetaloconchus varians

85

1 2 3 4 5 6 7 9 10 8 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22ARTHROPODAMaxillopodaAmphibalanus eburneus C C I I I I I I IAmphibalanus improvisus C C C I I I I I I I IAmphibalanus reticulatus I I I I I I I I I IBalanus trigonus C C I I I I NMegabalanus coccopoma I I INewmanella radiataCHORDATAAscidiaceaBotrylloides nigrum C C C CClavelina oblonga C IDiplosoma listerianum C NDistaplia bermudensis

continuação Tabela XVIII: Espécies de invertebrados marinhos bentônicos sésseis de substrato consolidado detectadas neste levantamento e a classificação destas nos outros ambientes estuarinos analisados. C: espécie criptogênica; I: espécie introduzida; N: nativa. Os números de 1 a 22 referem-se aos códigos dos levantamentos da tabela XVII; sendo 1 equivalente ao presente estudo.

86

Herdmania pallida Microcosmus exasperatus C C C I IPhallusia nigra I I I I IStyela canopus C C C I I NStyela plicata I I I I ISymplegma rubra C

CC

C

5.3

33

an

de

ap

ca

Es

A

se

atua

rique

estaç

apre

repre

estud

impa

poré

repre

filam

apre

- Comunidade fitobentônica séssil de substrato consolidado

No presente estudo foram encontrados 46 táxons de macroalgas. Destes,

pertencem ao filo Rhodophyta, 9 ao filo Phaeophyta e 4 ao filo Chlorophyta. O

exo VI apresenta os táxons encontrados em cada estação analisada,

stacando a freqüência de sua ocorrência em cada amostra. Os táxons são

resentados quanto ao filo e tipo morfológico ao qual pertencem.

O presente estudo detectou a ocorrência da rodofícea corticada Laurencia

duciramulosa nas estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá.

ta espécie é considerada introduzida na costa brasileira (Cassano et al., 2006).

distribuição atual desta espécie é Brasil, França, Grécia, Itália, Malásia e Vietnã,

ndo a espécie-tipo coletada neste último (www.algaebase.org, informações

lizadas em 10/05/2007).

Embora as estações não-impactadas apresentem variação quanto à

za de macroalgas, estas apresentaram maior riqueza quando comparadas à

ão impactada Praia do Anil, para todos os 3 filos. O filo Rhodophyta

senta maior riqueza de espécies em todas as estações analisadas,

sentando aproximadamente 72% da riqueza total encontrada no presente

o. O filo Phaeophyta apresenta a segunda maior riqueza nas estações não-

ctadas, representando aproximadamente 19% da riqueza total detectada;

m, não foi detectado na estação impactada Praia do Anil. O filo Chlorophyta

senta aproximadamente 9% da riqueza fitobentônica detectada (Tabela XIX).

Quanto aos tipos morfológicos, as macrófitas corticadas seguidas pelas

entosas apresentam maiores riquezas, enquanto que os demais tipos

sentam riquezas semelhantes (tabela XX).

87

Tabela XIX: Riqueza dos táxons de macroalgas detectados para os filos Chlorophye Phaeophyta em cada estação analisada. Número total de táxons identificados ap

ta, Rhodophyta resentado entre

parênteses.

Ilha da Gipóia 21 16 3 2

Ilha do Itanhangá 1 21 16 4 1


Riqueza Total (46)

Rhodophyta (33)

Phaeophyta (9)

Chlorophyta (4)


Praia do Anil 10 9 0 1

Tabela XX: Riqueza dos táxons de macroalgas detectados para os diferentes tipos morfológicos em cada estação analisada. Número total de táxons identificados apresentado entre parênteses.

Sargassum spp.

Ilha da Gipóia 6 2 10 2 1Ilha do Itanhangá 1 6 1 9 3 2Ilha do Itanhangá 2 8 4 11 3 1Ilha do Itanhangá 3 1 1 7 3Praia do Anil 3 1 5 1 0

C. articuladas (4)

M. coriácea (2)

Filamentosas (16)

Foliáceas (5)

M. corticadas (19)

Os táxons Acanthophora spicifera, Asparagopsis taxiformis, Champia

compressa, Dictyopteris delicatula, Dictyota cervicornis, Jania adhaerens,

Laurencia spp., Lomentaria corallicola e Sargassum spp. não foram detectados na

estaçã

m relação à massa seca, observou-se que as macrófitas coriáceas e as

calcárias articuladas foram os tipos predominantes nas estações não impactadas

das ilhas da Gipóia e do Itanhangá. Já na estação impactada Praia do Anil, as

macrófitas coriáceas estão ausentes e o tipo predominante foi a macrófita

corticada (Figura 16).

o Praia do Anil, embora tenham sido detectados nas duas ilhas não-

impactadas analisadas neste estudo. Ao contrário, Ulva spp. foi somente

detectada na estação impactada Praia do Anil.

E

88

O tipo morfológico das algas filamentosas apresentou diferenças

significativas entre os locais analisados (F=4,01; p<0,05). A comunidade

a de Itanhangá 2 apresentou maior massa seca quando comparada a

Itanhangá 1, Itanhangá 3 e Praia do Anil. As macroalgas foliáceas também

apresentaram diferenças significativas em relação à massa seca das estações

estudadas (F=3,70; p<0,05); sendo Itanhangá 2, comunidade fitobentônica que

apresentou maior massa seca, significativamente diferente de Praia do Anil. Para

o tipo morfológico das macrófitas corticadas, também houve diferença significativa

entre as estações analisadas (F=3,37; p<0,05); sendo a comunidade fitobentônica

e Itanhangá 2, que apresentou a maior massa seca, significativamente diferente

e Praia do Anil. As calcárias articuladas não apresentaram diferenças

uve diferenças significativas para a massa seca de macrófitas

Sargassum, entre as estações

não-impactadas analisadas (F=2,21; p<0,05). As estações não-impactadas

apresentam maior biomassa total de algas quando comparadas à estação

impactada (Figura 17).

fitobentônic

d

d

significativas em relação à massa seca das estações analisadas (F=2,96; p>0,05).

Também não ho

coriáceas, representadas neste estudo pelo gênero

89

Gipóia 0,5m

0,0

3,0

6,0

9,0

12,0

15,0

filam folia corti cori calc

Itanhangá1 0,5m

0,0

3,0

6,0

9,0

12,0

15,0


Itanhangá2 0,5m

0,0

3,0

6,0

9,0

12,0

15,0

filam folia cort

2m

assa

sec

a (g

.m-

)

mas

sa s

eca

(g.m

-2)

i cori calc

Itanhangá3 0,5m

3,0

6,0

9,0

12,0

15,0

Figura 16: Massa seca total (média e erro padrão) expressa em g.m-2 (gramas/metro quadrado) para ca a tipo morfológico em cada estação amostrada na profundidade de 0,5 m (filam: filamentosas; folia: foliáceas; corti: macrófitas corticadas; cori: macrófitas coriáceas e calc: calcária articuladas). O eixo y apresenta escala diferente na estação Praia do Anil. *: grupo morfológico presente **: grupo morfológico ausente

d

s

0,0filam folia corti cori calc

* *

**

*

2

Anil 0,5m

0,00

0,02

0,04

0,06

0,08


**

mas

sa s

eca

(g.m

-2)

mas

sa s

eca

(g.m

-)

mas

sa s

eca

(g.m

-2)

90

Figura 17: M tação amostrada na profundidade de 0,5 m.

Análises multivariadas qualitativas da comunidade fitobentônica

o dendrograma, destaca-se a variabilidade entre as réplicas de uma

mesma estação, e a formação de 2 grupos principais: um deles formados por 2

das 3 réplicas provenientes da estação impactada Praia do Anil e o outro grupo

com as demais réplicas. Para o fator local, de maneira geral as réplicas de cada

estação de coleta apresentam-se mais próximas (Figura 18). A imagem

bidimensional gerada pelo n-MDS para os fatores local e impacto está

representada na figura 19. Há diferenças significativas para o fator local

(Rglobal:0,596; p<0,05 - ANOSIM). A interpretação das comparações a posteriori

aponta para a formação de 3 grupos: (a) Praia do Anil, (b) Ilha do Itanhangá 3 e

(c) ilhas do Itanhangá 1 e 2 e Gipóia. O grupo (c) não é um grupo homogêneo, e o

ANOSIM indica que há diferença significativa entre Itanhangá 1 e 2. Porém, como

m sugerido na análise do dendrograma e pela análise

das espécies mais importantes na formação dos grupos para o fator local. As

espécies Amphiroa fragilissima e Jania adhaerens estiveram entre as três maiores

contribuintes na formação dos grupos das ilhas do Itanhangá e Gipóia. Enquanto

mas

sa s

eca

tota

l (g.

m-

0246

810

1214

Gipóia Itanhangá 1 Itanhangá 2 Itanhangá 3 Praia do Anil

) 2

assa seca total expressa em g.m-2 (gramas/metro quadrado) para cada es

N

ambos não diferem significativamente da Gipóia, mas diferem de Itanhangá 3 e

Anil, optou-se por mantê-los no mesmo grupo (tabela XXI). Este delineamento

para o grupo (c) é també

91

Gelidiopsis variabilis e Ulva spp. foram os táxons que mais contribuíram para a

formação do grupo Praia do Anil, segundo o SIMPER (tabela XXII). Há, também,

diferença significativa para o fator impacto (Rglobal:0,770; p<0,05 - ANOSIM), e os

táxons Amphiroa fragilissima, Sargassum spp. e Jania adhaerens foram os

maiores contribuintes para a dissimilaridade neste fator (dissimilaridade média:

98,82 – SIMPER). As espécies do gênero Sargassum e Jania adhaerens não

foram detectadas na estação impactada Praia do Anil.

Figura 18: Resultado da análise de agrupamento qualitativa para as comunidades fitobentônicas não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e impactada da Praia do Anil. Índice de similaridade de Bray-Curtis. GIP: Ilha da Gipóia; ITA: Ilha do Itanhangá; ANIL: Praia do Anil. 0,5 m: refere-se à profundidade amostrada.

sim

ilarid

ade

92

A

A

Figura 19: Escalonamento multidimensional não-métrico (n-MDS) com dados qualitativos para a comunidade fitobentônica das estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e estação impactada Praia do Anil. A: fator local (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil). B: fator impacto (c: não-impactado; i: impacta ).

Tabela XXI: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados qualitativos das comunidades fitobentônicas analisadas. (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil).

I3, A

351035

2113111

35353535

2,9

35353535

1035

35

1

0,3700,9320,9630,3150,9070,8890,458

5,72,9

0,657 2,9 35 35

1

0,667 2,9 35 35 1

2,98,62,9

10,0

35 35

do

gruposI2, I1 0,602 2,9


fator local R global: 0,596Significância: 0,1%

I2, GI2, I3I2, AI1, GI1, I3I1, AG, I3G, A

B SSttrreessss:: 00..1144

93

Tabela XII: Resultados da análise de contribuição das espécies (SIMPER) para o fator local com dados qualitativos das comunidades fitobentônicas analisadas. (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil). Sm: similaridade média. Os números 1, 2 e 3 representam a ordem de importância da espécie na formação do grupo (fator local).

X

G I1 I2 I3 ASm: 44,03 Sm: 64,0 Sm: 63,40 Sm: 54,99 Sm: 30,56

1 2 2 13

3 21

2 3 3 21

1

Jania adhaerens

Ulva spp.

fator local

Sargassum spp.

Am iroa fragilissimaChondracanthus acicularisGe psis variabilisHypnea spinella

ph

lidio

Análises multivariadas quantitativas do tipo morfológico algas

filamentosas

ara o tipo morfológico algas filamentosas, evidenciou-se baixa

similaridade dentro dos grupos para o fator local, especialmente para a estação

Ilha da Gipóia (similaridades médias: 0,34 para Gipóia; 24,38 para Itanhangá 1 e

3,38 para Itanhangá 2 – SIMPER). A estação Itanhangá 3 apresentou o tipo

imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os fatores local e impacto está

representada na figura 20. Há diferenças significativas no fator local (Rglobal:0,520;

adas diferenças significativas para o fator impacto

(Rglobal: -0,146; p>0,05 - ANOSIM). As espécies Asparagopsis taxiformis,

Wrangelia argus e Sphacelaria rigidula foram as que mais contribuíram para a

separação dos grupos Itanhangá 1 e 2, segundo o SIMPER. A espécie A.

taxiformis foi detectada em todas as estações analisadas, com exceção daquela

oriunda de Itanhangá 3. A espécie W. argus foi detectada apenas nas amostras

oriundas de Itanhangá 1 e 2; enquanto que S. rigidula foi detectada apenas em

Itanhangá 2 (Anexo VI).

P

3

morfológico algas filamentosas em apenas 1 réplica cuja riqueza foi igual a 1. A

estação Praia do Anil também só apresentou algas filamentosas em 1 réplica.

Deste modo não foi possível o tratamento estatístico entre estas estações. A

p<0,05 - ANOSIM), separando moderadamente as estações Itanhangá 1 e 2

(tabela XXIII). Não foram observ

94

A B

Figura 20: Escalonamento multidimensional não-métrico (n-MDS) com dados quantitativos (massa seca para cada táxon em cada réplica) do tipo morfológico algas filamentosas para as estações não-i

aia do Anil). B: fator impacto (c: não-impactado; i: impactado).

1

mpactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e estação impactada Praia do Anil. A: fator local (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Pr

Tabela XXIII: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados quantitativos (massa seca para cada táxon em cada réplica) para o tipo morfológico algas filamentosas. (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil).

Comparação par-a-par a posteriorigruposI2, I1I2, GI2, I3I2, AI1, GI1, I3

G, I3G, AI3, A

1


0,833 20 5 5

3-0,167 60 5 5

20,333 40,0 5 5 20,11 50,0 4 4

20,407 5,7 35 351

0,75 20,0 5 5 1

1,000 25,0 4 4

0,375 2,9 35 35 10,861 2,9 35 35

fator local R global: 0,52Significância: 0,1%

R estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais Número >= Observado

I1, A

95

Análises multivariadas quantitativas do tipo morfológico algas foliáceas

tipo morfológico algas foliáceas foi representado no presente estudo

pelas espécies Dictyota cervicornis, Dictyota ciliolata, Dictyopteris delicatula,

Dictyopteris plagiogramma e Ulva spp. A estação impactada Praia do Anil

apresenta apenas o táxon Ulva spp., e este não foi detectado nas estações não-

impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá. Quanto à distribuição dos

gêneros Dictyota e Dictyopteris, apenas D. cervicornis foi detectada em todas as

estações não-impactadas. Em função da evidente diferença entre as estações

não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e a estação impactada Praia

do Anil, faz-se desnecessário o emprego de análises multivariadas para este tipo

o.

Análises multivariadas quantitativas do tipo morfológico macrófitas

corticadas

ara as macrófitas corticadas, a estação Ilha da Gipóia apresentou a

menor similaridade interna (similaridades médias: 20,66 para Gipóia; 44,66 para

apresenta 3 grupos principais: (a): 2 das 4 réplicas da estação Ilha da Gipóia, (b):

todas as réplicas de Itanhangá 1 e 3 das 4 réplicas de Itanhangá 2 e (c): 1 réplica

de Itanhangá 2, 2 réplicas da Gipóia e todas as réplicas de Itanhangá 3 e Anil

(Figura 21). A imagem bidimensional gerada pelo n-MDS para os fatores local e

impacto está representada na figura 22. Há diferenças significativas no fator local

(Rglobal:0,474; p<0,05 - ANOSIM), separando moderadamente a estação Itanhangá

3 das estações Itanhangá 1 e 2 (tabela XXIV). Padina spp. e Hypnea spinella

foram as espécies que mais contribuem na formação dos grupos Itanhangá 1 e 2;

enquanto que Gelidiopsis variabilis, foi a maior contribuinte na formação do grupo

Itanhangá 3, segundo o SIMPER. Não foram observadas diferenças significativas

para o fator impacto (Rglobal: -0,028; p>0,05 - ANOSIM).

O

morfológic

P

Itanhangá1; 37,56 para Itanahangá 2; 41,63 para Itanhangá 3 e 42,39 para o Anil

– SIMPER), estando suas réplicas em diferentes grupos no dendrograma. Este

96

(a)

(b) (c) si

mila

ridad

e

Figura 21: Resultado da análise de agrupamento quantitativa para as macrófitas corticadas das estações não impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e da estação impactada Praia do Anil. Índice de similaridade de Bray-Curtis. (GIP: Ilha da Gipóia; ITA: Ilha do Itanhangá; ANIL: Praia do Anil). 0,5 m: refere-se à profundidade amostrada.

da Praia do Anil. A: fator á 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A:

Praia do Anil). B: fator impacto (c: não-impactado; i: impactado).

Figura 22: Escalonamento multidimensional não-métrico (n-MDS) com dados quantitativos (massa seca para cada táxon em cada réplica) do tipo morfológico macrófitas corticadas para as estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e estação impactalocal (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhang

A

B

97

Tabela XXIV: Resultados do ANOSIM para o fato local com dados quantitativos (massa seca para cada táxon em cada réplica) para o tipo morfológico macrófitas corticadas. (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil).

ão par-a-par a posteriorigruposI2, I1I2, GI2, I3I2, AI1, GI1, I3I1, AG, I3G, AI3, A

726

R global: 0,474Significância: 0,2%

2111

-0,148 74,3

Número >= Observado18212

35 350,185 20 35 350,448 2,9 35 351,00 10,0 10 100,796 2,9 35 350,593 5,7 35 350,796 5,7 35 35

350,760 2,9 35 35

Permutações atuais-0,019 51,4 35 35

fator local

R estatístico Significância (%) Permutações possíveis

0,448 5,7 35

r

Comparaç

coriácea

gênero Sargassum, composto neste estudo pelas espécies S. filipendula

e S. vulgare, foi o único representante neste estudo do tipo morfológico macrófitas

coriáceas. Estas espécies foram conspícuas nas estações não-impactadas das

ilhas da Gipóia e do Itanhangá, apresentando alta biomassa. Contrariamente,

nenhuma das espécies do gênero foi detectada na estação impactada Praia do

Anil.

Análises multivariadas quantitativas do tipo morfológico calcárias

articuladas

árias articuladas, a imagem bidimensional gerada pelo

n-MDS para ambos os fatores está representada na figura 23. Há diferença

Análises multivariadas quantitativas do tipo morfológico macrófita

O

Quanto às algas calc

significativa para o fator local (Rglobal:0,287; p<0,05 - ANOSIM), mas o valor de

Rglobal aponta baixo poder de explicação deste fator. As comparações a posteriori

também não indicam diferenças para este fator nas análises par-a-par (tabela

98

XXV). A variabilidade dentro dos grupos no fator local foi alta, sendo maior para a

estação Itanhangá 3 (similaridades médias: 36,37 para Gipóia; 15,34 para

a Itanhangá 3). Não há diferenças

significativas para o fator impacto (Rglobal:0,426; p>0,05 - ANOSIM). Ressalta-se,

porém, que das 5 espécies que compõem o tipo morfológico das algas calcárias

articuladas, apenas 1 espécie, Amphiroa fragilissima, está presente na estação

impactada Praia do Anil, e esta somente ocorre em uma das quatro réplicas

analisadas.

gá 3; A: Praia do Anil). B: fator impacto (c: não-impactado; i: impactado).

Tabela XXV: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados quantitativos (massa seca para cada táxon em cada réplica) para o tipo morfológico algas calcárias articuladas. (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil).

G, I

19-0,056 54,3 35 35

r-a-par a posterioriatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais Número >= Observado

Itanhangá 1; 16,80 para Itanhangá 2 e 7,30 par

Figura 23: Escalonamento multidimensional não-métrico (n-MDS) com dados quantitativos (massa seca para cada táxon em cada réplica) do tipo morfológico algas calcárias articuladas para as estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e estação impactada Praia do Anil. A: fator local (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha do Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhan

gruposComparação pa

R est

fator local R global: 0,287 Significância: 2,6%

I2, I1I2, GI2, I3I2, AI1, GI1, I3I1, A

3G, AI3, A

10,667 20 5 5 11,00 20 5 5

2-0,031 48,6 35 35 170,333 50,0 4 4

10,148 22,9 35 35 80,444 2,9 35 35

40,167 40,0 5 5 20,250 11,4 35 350,417 8,6 35 35 3

99


O levantamento da riqueza de táxons encontrados em cada estação de

coleta para toda a comunidade bentônica e separadamente para invertebrados e

macroalgas está apresentada na tabela XXVI.

A figura 24 apresenta a imagem bidimensional gerada para os fatores local

e impacto. No ANOSIM é evidenciada diferença significativa para o fator local

(Rglobal: 0,631; p<0,05). As análises a posteriori separam levemente as estações

Gipóia e Itanhangá 2, Itanhangá 1 e 2, Gipóia e Itanhangá 3; moderadamente as

estações Itanhangá 1 e Anil; e fortemente as estações Itanhangá 2 e 3, Gipóia e

Anil, Itanhangá 2 e Anil e Itanhangá 3 e Anil. Há diferença significativa para o fator

impacto (Rglobal: 0,763; p<0,05), apontando alterações na comunidade bentônica

da região da Praia do Anil em decorrência da presença de impactos antrópicos.

Balanus trigonus (craca criptogênica), Amphiroa fragilissima (rodofícea), Jania

adhaerens (rodofícea), Gelidiopsis variabilis (rodofícea) e Isognomon bicolor

(bivalve introduzido) são as espécies que mais contribuíram para a formação do

grupo não-impactado; enquanto que Balanus trigonus (craca criptogênica), Bugula

neritina (briozoário criptogênico), Schizoporella sp.1 (briozoário), Amphibalanus

o foi avaliada

através do valor de dispersão dentro da amostra (estação). As estações

Itanhangá 2 e 3 apresentaram os menores valores de dispersão (vd=0,538;

respectivamente). A estação impactada Praia do Anil apresenta valores

intermediários de dispersão (vd=0,957).

reticulatus (craca introduzida) e Diplosoma listerianum (ascídia criptogênica) são

os maiores contribuintes do grupo impactado.

A variabilidade entre as réplicas de uma mesma estaçã

vd=0,919, respectivamente), enquanto que os maiores valores foram observados

ara as réplicas oriundas de Gipóia e Itanhangá 1 (vd=1,344; vd=1,242,p

100

Tabela XXVI: Riqueza de táxons da comunidade bentônica de sum de profundidade.

bstrato consolidado natural a 0,5

27Ilha do Itanhangá 3 24 11 13

total invertebrados macroalgasIlha da Gipoia 39 18 21Ilha do Itanhangá 1 36 15Ilha do Itanhangá 2 44 17

Riqueza de táxons

21

Praia do Anil 34 24 10

igura 24: Escalonamento multidimensional não-métrico (n-MDS) com dados qualitativos de toda a omunidade bentônica para as estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá e stação impactada Praia do Anil. A: fator local (G: Ilha da Gipoia; I1: Ilha do Itanhangá 1; I2: Ilha o Itanhangá 2; I3: Ilha do Itanhangá 3; A: Praia do Anil). B: fator impacto (c: não-impactado; i: pactado).

A

B

Fcedim

101


O presente estudo detectou 11 táxons de macroalgas e 30 táxons de

invertebrados sésseis. O levantamento dos táxons de invertebrados bentônicos

sésseis e macroalgas detectados nas estações e meses analisados e as

respectivas porcentagens de cobertura encontram-se no anexo XVII.

Ao final do período de colonização (8 meses), foram encontrados 29 táxons

na estação não-impactada da Ilha da Gipóia e 25 táxons na estação impactada

Praia do Anil (Figura 25). A riqueza de táxons está detalhada em relação à

comunidade fito e zoobentônica e à variação espaço-temporal na figura 26.

Figura 25: Riqueza total de táxons encontrados no período analisado para as estações não-impacta a da Ilha da Gipóia e impactada da Praia do Anil. fito: fitobentos; zoo: zoobentos

0369

12151821242730

Ilha da Gipóia Praia do Anil

núm

ero

tota

l de

táxo

ns

zoo fito

19 22

10 3

d

102

Figura 26: Riqueza de táxons de macroalgas e invertebrados bentônicos sésseis encontrados nos cinco períodos analisados para as estações não-impactada da Ilha da Gipóia (Gip) e impactada da Praia do Anil (Anil). fito: fitobentos; zoo: zoobentos

rados, 13 foram identificados ao

nível de espécie. Destas espécies, 10 foram consideradas criptogênicas e 2

introduzidas. Quanto às espécies criptogênicas, 3 espécies pertencem ao filo

Cnidaria (classe Hydrozoa), 2 ao filo Bryozoa (classe Gymnolaemata), 2 ao filo

Arthropoda (classe Maxillopoda, infra-classe Cirripedia) e 3 espécies pertencem

ao filo Chordata (classe Ascidiacea). As duas espécies introduzidas são:

Amphibalanus reticulatus (cirripédio detectado em ambas as estações) e Styela

(ascídia solitária detectada na estação impactada Praia do Anil) (anexo

lém destas, foram detectadas outras três espécies, com porcentagem de

cobertura inferior a 1%: o bivalve Isognomon bicolor (detectado na estação não-

impactada Ilha da Gipóia), o poliqueto Demonax microphthalmus (detectado na

estação impactada Praia do Anil) e a rodofícea Wrangelia penicillata (detectada

na estação não-impactada da Ilha da Gipóia). I. bicolor é uma espécie introduzida

e, assim como A. reticulatus e S. plicata, anteriormente citada no presente estudo.

emonax microphthalmus é um poliqueta da família Sabellidae. A

distribuição geográfica conhecida para esta espécie abrange a região norte do

16

18

4

6

8

10

12nú

mer

o to

tal d

e tá

xons 14

0

2

Gip Anil Gip Anil Gip Anil Gip Anil Gip Anil

1 mês 2 meses 4 meses 6 meses 8 meses

zoo fito

Dos 30 táxons de invertebrados encont

plicata

VII).

A

D

103

oceano Atlântico ocidental. No Brasil, D. microphthalmus foi detectado em Santa

Catarina (Ilha do Arvoredo) em 2002 (Metri, 2006) e no presente estudo. Pela sua

distribuição biogeográfica descontínua e a ocorrência em substrato artificial da

região portuária da Praia do Anil, é bastante provável ser esta uma espécie

introduzida.

A distribuição geográfica conhecida para a espécie Wrangelia penicillata,

uma rodofícea, abrange Japão, Filipinas, Micronésia, Hawaii, Ilhas Marshall, Nova

elândia e Austrália (Queensland) no Oceano Pacífico, várias localidades no Mar

driático e no Mar Mediterrâneo, Índia e várias localidades no oceano Atlântico

no leste: Madeira, Ilhas Canárias, Cabo Verde, Gana e África do Sul. No oeste:

ermudas, Estados Unidos – Flórida, Bahamas, Ilhas Caicos, Mar do Caribe. E

Z

A

(

B

ainda, Santa Helena – www.algaebase.com atualização: 04/07/06; acesso:

10/01/08). No Brasil, a espécie já foi detectada no Espírito Santo e Rio de Janeiro,

sendo este o primeiro registro de sua ocorrência na Baía da Ilha Grande. É

bastante provável que W. penicillata seja, também, uma espécie introduzida. A

pranch

sponde pela similaridade observada,

princip

estações e nos cinco estágios de desenvolvimento da comunidade analisados

neste

a 1 apresenta a fotografia desta espécie.

Os resultados apresentados a seguir referem-se à interpretação conjunta

das análises multivariadas realizadas a partir dos dados de porcentagem de

cobertura do biofilme e de todos os táxons encontrados nas comunidades

bentônicas analisadas.

A figura 27 apresenta a imagem bidimensional gerada para os fatores local

e tempo de imersão e apresenta resultados similares ao observado no

dendrograma. O biofilme é o grupo que re

almente no dendrograma, entre a comunidade desenvolvida por quatro

meses na estação impactada Praia do Anil e a comunidade com um mês de

desenvolvimento da estação não-impactada da Ilha da Gipóia (Figura 28). O

ANOSIM bifatorial evidencia diferença significativa para o fator local (Rglobal: 0,628;

p<0,05) e, também, para o fator tempo de imersão (Rglobal: 0,773; p<0,05). A

tabela XXVII apresenta os táxons mais abundantes em cada uma das duas

trabalho.

104

Figura 27: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de porcentagem de cobertura do biofilme e de todos os táxons presentes nas comunidades analisadas. A: fator local (A: Praia do Anil; G: Ilha da Gipóia) B: fator tempo de imersão (1: 1 mês; 2: 2 meses; 4: 4 meses; 6: 6 meses; 8: 8 meses).

A

B

105

todos os

l) e não-eses, 4


biofilme Cirripedio não identificado morto

Ceramium flaccidum (rodofícea) Cirripedio não identificado

Polysiphonia subtilissima (rodofícea)

Obelia dichotoma (hidrozoário) Bugula neritina (briozoário arborescente)

lliponei (rodofícea) Botrylloides nigrum (ascídia colonial)

Mycale microsigmatosa (esponja) Cirripédio recruta

Schizoporella sp. 1 (briozoário incrustante) Didemnidae não identificado (ascídia colonial)

Diplosoma sp. 1 (ascídia colonial) Symplegma spp. (ascídia colonial)

Cirripedio não identificado

Balanus trigonus (cirripédio) Didemnidae não identificado (ascídia colonial)

Schizoporella sp. 1 (briozoário incrustante) Bugula neritina (briozoário arborescente)

Amphibalanus reticulatus (cirripédio)

Acanthophora spicifera (rodofícea)

Mycale microsigmatosa (esponja)

2 meses

6 meses

8 m ses

1 mês

Figura 27: Resultado da análise de agrupamento para a porcentagem de cobertura detáxons das comunidades bentônicas e de biofilme da estação impactada Praia do Anil (Aniimpactada Ilha da Gipóia (Gipóia). Índice de similaridade de Bray-Curtis. 1 mês, 2 mmeses, 6 meses e 8 meses referem-se ao tempo de imersão dos painéis.

Tabela XXVI: Táxons dominantes em cada período de imersão e estação analisados.

Obelia bidentata (hidrozoário) Cirripedio não identificado morto

Corynidae não-identificado (hidrozoário)

Polysiphonia subtilissima (rodofícea) Biofilme

Aglothamnion fe4 meses

e

sim

ilarid

ade

106

Para as análises da comunidade bentônica a partir da porcentagem de

obertura dos grupos taxonômicos-morfofuncionais, têm-se a figura 29

epresentando a imagem bidimensional gerada para os fatores local e tempo de

ersão e a figura 30 representando o dendrograma. O ANOSIM bifatorial

videncia diferença significativa para o fator local (Rglobal: 0,725; p<0,05) e,

também, tempo de imersão (Rglobal: 0,753; p<0,05).

Na estação não-impactada Ilha da Gipóia, a comunidade bentônica foi

aracterizada por biofilme e um tapete de algas e hidrozoários nos dois primeiros

eses de desenvolvimento. As macroalgas (tanto as filamentosas formadoras de

pete quanto macrófita corticada Acanthophora spicifera) caracterizam o quarto

ês de desenvolvimento destas comunidades; que no sexto e oitavo meses de

olonização apresentam-se com maior porcentagem de cobertura de

vertebrados sésseis. Os briozoários incrustantes e os cirripédios são grupos que

umentaram progressivamente suas porcentagens de cobertura ao longo do

eríodo analisado. Já para a estação impactada Praia do Anil, as macroalgas são

a

predação por peixes verificada nestes painéis. Esta predação ocorreu

eritina e

secundariamente sobre os cirripédios. Houve rápida recolonização deste

substrato disponibilizado em torno do quarto mês de colonização, e os cirr édios

e as ascídias coloniais se caracterizaram por ocupar rapidamente o substrato

livre. Ao contrário da estação Ilha da Gipóia, predominaram os briozoários

arborescentes, cuja abundância foi observada em picos. De maneira geral, o

grupo ascídia colonial aumentou progressivamente sua ocupação no substrato,

apresentando alta persistência no ambiente. A porcentagem de cobertura dos

grupos taxonômicos-morfofuncionais mais abundantes em cada uma das duas

estações e nos cinco estágios de desenvolvimento da comunidade analisados

neste trabalho estão representados nas figuras 31 e 32. As pranchas 2 e 3

apresentam fotografias das comunidades desenvolvidas na Ilha da Gipóia e na

Praia do Anil, respectivamente.

c

r

im

e

c

m

ta

m

c

in

a

p

raras e o substrato permanece praticamente todo ocupado ao longo do período

analisado, exceto no quarto mês de colonização. Esta alta porcentagem de

substrato disponível (biofilme) deve-se, ao menos em grande parte, à intens

preferencialmente sobre o briozoário arborescente Bugula n

ip

107

Figura 29: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de porcentagem de cobertura do biofilme e dos grupos taxonômicos-morfofuncionais presentes nas comunidades analisadas. A: fator local (A: Praia do Anil; G: Ilha da Gipóia) B: fator tempo de imersão (1: 1 mês; 2: 2 meses; 4: 4 meses; 6: 6 meses; 8: 8 meses).

A

B

108

Figura 30: Resultado da análise de agrupamento para a porcentagem de cobertura do biofilme e dos grupos taxonômicos-morfofuncionais das comunidades bentônicas da estação impactada Praia d (Anil) e não-impactada Ilha da Gipóia (Gipóia). Índice de similaridade de Bray-Curtis. 1 mês, 2 meses, 4 meses, 6 meses e 8 meses referem-se ao tempo de imersão dos painéis.

sim

ilarid

ade

o Anil

109

110

Figura 31: Pmorfofun nais das comunidades bentônicas da estação impactada Praia do Anil (a) e não-impactada Ilha da Gipóia (b).

Praia do Anil

50

60

70

bert

ura

0

10

20

30

40

80


tempo de imersão

porc

enta

gem

de

co

Ilha da Gipóia

0

10

20

30

40

50

60

70

80


tempo de imersão

porc

enta

gem

de

cobe

rtur

a

cioorcentagem de cobertura (média e erro padrão) dos principais grupos taxonômicos-

Ascídia colonialBiofilme

Ascídia colonial

Biofilme

Hidrozoáriomacroalgas

Hidrozoário

esponja incrustante

Cirripédio vivoesponja incrustante

Cirripédio vivo

Briozoário arborescente

Briozoário incrustante

111

Figura 32: Porce m de cobertura (média e erro padrão) dos principais grupos taxonômicos-morfofuncionais das comunidades bentônicas da estação impacta mpactada Ilha da Gipóia.

ntageda Praia do Anil e não-i

Ascídia colonial

0

10

20

30

50

60

70

80

meses 4 meses 6 meses 8 meses

tempo de imersão

% d

e co

bert

ura

40

1 mês 2

Briozoário arborescente

0

10

20

30

40

50

60

70

80

1 m meses 4 meses 6 meses 8 meses

tempo de imersão

% d

e co

bert

ura

ês 2


Briozoário incrustante

0

10

20

30

40

50

60

70

80

1 m meses 4 meses 6 meses 8 meses

tempo de imersão

% d

e co

bert

ura

ês 2


Esponja incrustante

0

10

20

30

40

50

60

70

80


tempo de imersão

% d

e co

bert

ura

Hidrozoário

0

10

20

30

40

50

60

70

80


tempo de imersão

% d

e co

bert

ura


Cirripédio vivo

0

10

20

30

40

50

60

70

80


tempo de imersão

% d

e co

bert

ura

Macroalgas

0

10

20

30

40

50

60

70

80


tempo de imersão

% d

e co

betu

ra

Praia do Anil

r

Ilha da Gipóia

Biofilme

0

10

20

30

40

50

60

70

80


tempo de imersão

% d

e co

bert

ura

Praia do AnilIlha da Gipóia

A relação entre a intensidade de ocupação do painel (expressa em

porcentagem de cobertura) e a riqueza de táxons detectados está representada

para cada uma das duas áreas analisadas na figura 33, onde é possível obs ar

intensa ocupação do painel em condições variadas de riqueza de táxons.

Figura 33: Relação entre a riqueza de táxons detectada em cada estação de cole intensidade de ocupação do painel (expressa em porcentagem de cobertura).

erv

ta e a

Ilha da Gipóia

0

2

4

6

8

10

12

14

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

porcentagem de cobertura

núm

ero

de tá

xons

Praia do Anil

02468

1012141618

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

porcentagem de cobertura

núm

ero

de tá

xons


112

Uma vez substituídos os táxons pela classificação destes em espécies

nativas e criptogênicas-introduzidas, observou-se que a quase totalidade do

painel estava ocupado por espécies criptogênicas-introduzidas, para ambas as

estações (Figura 34); sendo as espécies criptogênicas as maiores contri

que a quase totalidade do

painel estava ocupado por espécies criptogênicas-introduzidas, para ambas as

estações (Figura 34); sendo as espécies criptogênicas as maiores contribuintes.

O grupo espécie nativa refere-se aos táxons de Porifera, Serpulidae, Ostreidae;

enquanto que espécie criptogênica-introduzida refere-se aos táxons de Cirripedia,

Bryozoa, Ascidiacea, Macroalgas e Hydrozoa.

Figura 34: Representação da porcentagem de cobertura dos táxons detectados no presente estudo quando classificados em espécies nativa e criptogênica-introduzida. Nativa: táxons de Porifera, Serpulidae, Ostreidae. Criptogênica-introduzida: táxons de Cirripedia, Bryozoa, Ascidiacea, Macroalgas e Hydrozoa.

buintes.

O grupo espécie nativa refere-se aos táxons de Porifera, Serpulidae, Ostreidae;

enquanto que espécie criptogênica-introduzida refere-se aos táxons de Cirripedia,

Bryozoa, Ascidiacea, Macroalgas e Hydrozoa.

Figura 34: Representação da porcentagem de cobertura dos táxons detectados no presente estudo quando classificados em espécies nativa e criptogênica-introduzida. Nativa: táxons de Porifera, Serpulidae, Ostreidae. Criptogênica-introduzida: táxons de Cirripedia, Bryozoa, Ascidiacea, Macroalgas e Hydrozoa.

Praia do Anil Ilha da Gipóiamês 1mês 1

mês 2 mês 2

mês 4mês 4

mês 6 mês 6

mês 8mês 8

biofilme nativa criptogênica-introduzida tubo mucoso

113

A comunidade bentônica de substratos consolidados da Baía da Ilha

Grande analisada neste trabalho reflete um ambiente de alta variabilidade

espacial. Apesar desta variabilidade, as análises destas comunidades

evidenciaram a importância do tipo de substrato e da presença de impacto

antrópico na estruturação das comunidades zoobentônicas desta baía.

profundidade é um importante fator estruturador de comunidades

bentônicas (Witman, 1985; Underwood et al., 1991; Witman and Dayton, 2001).

Contudo, no presente estudo esta não apresentou decisiva importância na

determinação da estrutura das comunidades analisadas, exceto quando analisado

separadamente o filo Bryozoa. Este estudo demonstra que pequenas variações

na profundidade podem não refletir em marcantes alterações na estrutura destas

comunidades. Contudo, diferentes respostas pontuais observadas entre pequenas

diferenças de profundidade reforçam a necessidade de atentar para este fator em

estudos ecológicos, evitando que alterações relativas à análise de comunidades

em diferentes profundidades sejam indevidamente atribuídas a outros fatores.

O fator local apresentou-se como importante estruturador das comunidades

bentônicas analisadas. A inclusão de variabilidade espacial é importante nos

estudos que buscam entender padrões ecológicos e, principalmente, avaliar

impactos ambientais; de modo que as alterações provocadas pelo impacto

possam ser separadas da variabilidade natural intrínseca ao sistema (Underwood,

1991, 1992 e 1993; Chapman et al., 2005). Para estes estudos de avaliação de

impacto ambiental, na ausência de dados pretéritos sobre as comunidades

atualm nte expostas ao impacto, é possível estabelecer, com base em

mpacto (Benedetti-Cecchi & Osio, 2007).

6. DISCUSSÃO


A

e

parâmetros biológicos e oceanográficos, regiões de referência que representem a

variabilidade espacial e, também, as condições esperadas para as áreas

impactadas na ausência deste i

114

Os resultados das análises apresentadas neste trabalho apontam que as

diferenças observadas entre as comunidades das Ilhas da Gipóia e do Itanhangá

refletem o impacto antrópico a que esta última, localizada no

centro da cidade de Angra dos Reis, está exposta. Estas diferenças são

observadas em três níveis de análise: riqueza de táxons, composição e

.

do Anil e

Mombaça apresentam as menores riquezas de táxons, e o filo Mollusca. Neste

último

à

poluição orgânica em níveis não-extremos, apresentem aumento na abundância e

també

a Styela

e da Praia do Anil

abundância da comunidade e dos filos zoológicos e espécies bioindicadoras

As comunidades zoobentônicas da estação impactada Praia do Anil

apresentaram as maiores riquezas de táxons de invertebrados marinhos

bentônicos, tanto nas análises relativas à comunidade global, quanto naquelas

que analisaram separadamente cada um dos filos. As exceções são o filo

Arthropoda, infra-classe Cirripedia, cujas estações impactadas Praia

, as amostras da estação não-impactada da Ilha do Itanhangá apresentaram

riquezas maiores do que as da estação impactada Praia do Anil.

Diferenças na composição e abundância dos táxons entre as comunidades

zoobentônicas das áreas não-impactadas e impactada foram evidenciadas nas

análises globais da comunidade e, também, nas análises abrangendo

separadamente os filos Porifera, Mollusca e Annelida (classe Polychaeta). Por ser

a disponibilidade de nutrientes um importante fator a influenciar os ecossistemas

marinhos (Dugdale, 1967; Ryther & Dustan, 1971), é esperado que regiões de

características oligotróficas, como a Baía da Ilha Grande, quando sujeitas

m na riqueza de táxons. Especificamente para Polychaeta, este trabalho

evidenciou marcante aumento no número de indivíduos desta classe na estação

impactada Praia do Anil, em acordo com o observado por Pearson & Rosenberg

(1978) para este grupo na presença de poluição orgânica. Esta classe é

amplamente utilizada em estudos de monitoramento ambiental, especialmente em

estudos que abordam o substrato inconsolidado (Reish, 1979; Amaral et al., 1987;

Elias et al., 2003, 2006).

A detecção, exclusivamente nas amostras oriundas da estação impactada

Praia do Anil, de espécies reconhecidamente bioindicadoras positivas de impacto,

como o briozoário criptogênico Bugula neritina e a ascídia introduzid

115

plicata

diferentes amostras (substrato/profundidade) desta região, constituindo potenciais

bioind

l das estações

Mombaça e Bracuhy, consideradas a priori pelo presente estudo como regiões

sujeita

a Lissodendoryx isodictyalis, e os táxons

de briozoários Amathia sp.2, Schizoporella sp.2 e Scrupocellaria aff. reptans.

Estes

(Moran & Grant, 1989; Naranjo et al., 1996; Carballo & Naranjo, 2002;

Mayer-Pinto & Junqueira, 2003 Marins, 2007) reforça o reflexo do impacto

antrópico na estrutura da comunidade zoobentônica desta região.

As espécies criptogênicas de briozoário Aetea ligulata, Scrupocellaria

cornigera, Synnotum aegyptiacum foram detectadas exclusivamente e em

icadores positivos de poluição. Vale ressaltar que apesar da presença

destas espécies, de maneira geral, o filo Bryozoa não apresentou diferenças para

o fator local. De maneira oposta, a esponja Amphimedon viridis foi detectada

apenas nas estações não-sujeitas a impacto antrópico (Ilhas da Gipóia e do

Itanhangá), caracterizando-se como um bioindicador negativo de impacto.

Ainda em relação à presença de áreas sujeitas a impacto antrópico na Baía

da Ilha Grande, é preciso considerar a qualidade ambienta

s a impacto antrópico. Para a região Mombaça, tal consideração parece ser

corroborada pelos presentes resultados. Estes apontam que, de maneira geral, há

maior similaridade da região Mombaça com a estação impactada Praia do Anil do

que com as áreas não-impactadas das ilhas do Itanhangá e da Gipóia.

Quanto a estas similaridades, observa-se que a estação Mombaça

apresentou riqueza total de táxons inferior apenas aquelas observadas para a

estação impactada Praia do Anil; o mesmo acontecendo para a análise do filo

Porifera. A estação Mombaça esteve dentre aquelas com maiores riquezas de

táxons também para os filos Bryozoa e Chordata (classe Ascidiacea). Diferenças

na composição e abundância dos táxons destas comunidades bentônicas foram

evidenciadas nas análises globais da comunidade e nas análises abrangendo

separadamente o filo Porifera. Além disso, alguns táxons foram detectados

apenas nestas duas estações, a saber: as esponjas calcárias, o táxon de esponja

Halicondrida sp., a esponja criptogênic

dados, embora apresentem indicações que corroborem a presença de

impacto antrópico na região da Mombaça, com reflexos em sua comunidade

116

zoobentônica, demonstram que nem todos os filos parecem ter sido afetados pelo

impacto que se inicia nesta região.

Contrariamente ao observado no presente estudo para o filo Chordata -

Classe

uanto

à classificação da qualidade ambiental da estação Mombaça. Todas as espécies

detectadas no presente trabalho foram r

a da Ilha

Grande são eurialinas, tolerando variações de salinidade entre 15 e 40 (Crisp &

Costlow, 1963); enquanto que,

Ascidiacea (para o qual não foram evidenciadas diferenças entre as

estações analisadas), Marins (2007), em um estudo realizado com comunidades

de ascídias desenvolvidas em substratos artificiais (imersos por um período de

até 4 meses), concluiu haver diferenças entre as 4 áreas da Baía da Ilha Grande

analisadas. Essas 4 áreas foram, então, divididas em 2 grupos relacionados à

poluição orgânica: 2 áreas impactadas (ambas no centro da cidade de Angra dos

Reis) e 2 áreas não-impactadas (Ilha da Gipóia e Mombaça). Embora estes

resultados não possam ser diretamente comparados, há uma discordância q

egistradas neste trabalho anterior, com

exceção de Distaplia bermudensis.

A comunidade zoobentônica de substrato consolidado da região do

Bracuhy apresentou destacada diferença em relação às demais comunidades

analisadas e caracterizou-se, principalmente, pela presença dominante de

ascídias e cirripédios. As espécies de cirripédios detectadas na Baí

no geral, ascídias podem suportar salinidades de

até 25 (Lambert, 2007). A presença de apenas uma espécie para o filo Mollusca

(Crassostrea rhizophorae) destaca a diferença da comunidade bentônica da

estação Bracuhy das demais estações analisadas. É possível que esta

contaminação com TBT esteja afetando a estrutura de grande parte desta

comunidade (Marcos Fernandez, comunicação pessoal), embora não existam

registros de tais alterações na literatura. Nenhuma das espécies detectadas nesta

estação de coleta foi exclusiva para este local, e várias espécies amplamente

distribuídas na Baía da Ilha Grande não foram detectadas em Bracuhy, como os

moluscos Isognomon bicolor (introduzido), Modiolus carvalhoi e Pseudochama

varians; as esponjas Tedania ignis, Haplosclerida indeterminada, e a ascídia

Herdmania pallida (criptogênica). Em relação à riqueza total de táxons, as

amostras oriundas desta estação estão entre aquelas que apresentam os

117

menores valores de riqueza total de táxons. É provável que estas diferenças

reflitam a susceptibilidade de algumas espécies desta baía às variabilidades

naturais e às alterações antropogênicas características da região Bracuhy,

acrescida de interações competitivas. As

rescentes intervenções antrópicas nesta baía

já refletem em alterações nas comunidades zoobentônicas destas regiões,

quando comparadas às áreas de referência desta baía.

criptogênica Amphibalanus eburneus, a craca introduzida Megabalanus

espécies de cracas detectadas são boas

colonizadoras iniciais de substrato, enquanto que as ascídias coloniais detectadas

ocupam o substrato de maneira bastante eficiente, tanto ocupando diretamente o

substrato quanto como epibiontes facultativos, especialmente de cracas (Whal,

1989; Wahl & Mark, 1999; Mayer-Pinto et al., 2000). Espécies com estas

características podem ser mantidas na comunidade pela associação dos fatores

de vantagem competitiva na ocupação do substrato e tolerância às condições

ambientais locais.

A partir das análises multivariadas para o fator impacto, que considerou as

estações Praia do Anil, Mombaça e Bracuhy como grupo sujeito à ação deste

fator, foi possível evidenciar que as c

Os resultados apresentados neste trabalho indicam que o impacto da

poluição orgânica é um dos mais fortes direcionadores da estrutura das

comunidades zoobentônicas da Baía da Ilha Grande. A poluição orgânica altera a

biomassa, a composição e riqueza específica da comunidade, os grupos

funcionais dominantes e a dominância relativa das espécies comuns, como

demonstrado por Borowitzka (1972); Anderlini & Wear (1992); Moran & Grant

(1991), Chapman et al. (1995); Simboura et al. (1995); Silva (1998) e Mayer-Pinto

& Junqueira (2003), entre outros.

O tipo de substrato foi também um fator que fortemente estruturou as

comunidades zoobentônicas analisadas, com exceção das comunidades da

estação impactada Praia do Anil. No presente estudo, algumas espécies foram

detectadas em duas ou mais amostras (local/profundidade) e exclusivamente em

substratos naturais, a saber: a esponja Amphimedon viridis, os antozoários

Leptogorgia punicea e Palythoa caribaeorum e o briozoário introduzido

Scrupocellaria diadema. Para o substrato artificial, pode-se citar: a craca

118

coccopoma, a ascídia criptogênica Distaplia bermudensis, os briozoários

criptogênicos Aetea ligulata, Scrupocellaria cornigera e Synnotum aegyptiacum; o

briozoário endêmico Bugula carvalhoi e os táxons de briozoários Amathia sp.2,

Schizoporella sp.2 e Crisia sp. E, ainda, as esponjas Mycale angulosa e

Halichondrida sp., a esponja criptogênica Lissodendoryx isodictyalis e todas as

esponjas calcárias (Clathrina sp. nova, a endêmica Leucandra serrata e os táxons

Leucandra sp.1, Leucandra sp.2 e Sycon sp.). É importante ressaltar que do total

de amostras analisadas neste trabalho, 61% correspondem ao substrato natural e

39% ao substrato artificial.

Outros autores também observaram a presença de espécies “exclusivas”

em estudos que compararam substratos naturais e artificiais (Connell & Glasby,

1999;

neste trabalho, 18 (21%)

foram detectados apenas em substratos artificiais.

os artificiais apresentaram a maior riqueza de

táxons. A comparação dos dois tipos de substrato para o mesmo local e

profun

Bulleri et al., 2005). Embora seja possível que uma espécie não seja capaz

de ocupar um determinado tipo de substrato, o termo “exclusiva” leva em

consideração somente a amostragem realizada, e deste modo, está diretamente

relacionado à abundância da espécie quando o termo é extrapolado para a

comunidade como um todo. Dos 86 táxons detectados

Para o filo Annelida, classe Polychaeta, observou-se que a família

Eunicidae foi mais abundante em substrato natural, enquanto que Sabellidae foi

mais abundante em substrato artificial, independentemente da estação analisada;

demonstrando, mais uma vez, a diferença da comunidade zoobentônica que

ocupa estes diferentes tipos de substrato.

De maneira geral, os substrat

didade também evidenciou maior riqueza de táxons nos substratos

artificiais, exceto para a estação Ilha da Gipóia.

Os dados disponíveis na literatura abordam, em geral, comparações entre

um substrato natural e diferentes substratos artificiais para um dado local e

apresentam menor resolução taxonômica. Deste modo, não é possível realizar

uma comparação direta da riqueza e composição específica entre estes trabalhos

e o presente estudo. De qualquer forma, estes trabalhos demonstram que há

119

diferença na abundância das espécies para os diferentes substratos e, na maioria

dos casos, diferenças também na riqueza (Connell & Glasby, 1999; Glasby, 1999;

Knott et al., 2004; Bulleri et al, 2005; Glasby, 1999; Tyrrell & Byrnes, 2007).

Connell (2001) analisou a comunidade desenvolvida em painéis experimentais de

iguais características disponibilizados em substratos naturais, pilares de

atracação e enroncamentos em Sydney (Austrália) e observou diferenças entre

estas comunidades, especialmente entre aquelas desenvolvidas nos painéis

fixados em substratos naturais e enroncamentos. O autor afirma que

independentemente do conhecimento dos fatores que determinam estas

diferenças, é importante o conhecimento de que diferentes comunidades se

desen

is. Os autores acreditam que

outras

Glasby (1999), Glasby (1999) e

Bulleri et al. (2005) em seus estudos conduzidos na Austrália.

volvem em diferentes tipos de substratos e próximos a estes, e ressalta as

possíveis implicações ecológicas desta crescente urbanização costeira. Um

recente estudo também observou diferença na comunidade desenvolvida em

painéis experimentais fixados sobre substratos naturais e estruturas artificiais em

Eilat (Israel). Neste estudo, Perkol-Finkel & Benayahu (2007) sugerem que a

maior parte dos táxons que colonizaram as estruturas artificiais não era originária

dos substratos naturais próximos; e provavelmente não teriam recrutado na área

analisada na ausência destes substratos artificia

estruturas artificiais próximas foram a principal fonte dos propágulos

recrutados nas estruturas artificiais. Deste modo, pode-se dizer que o processo de

urbanização da região litorânea, a partir da criação de substratos artificiais em

ambientes marinhos costeiros, promove aumento da heterogeneidade em

pequena escala espacial.

Em virtude da evidente diferença da comunidade zoobentônica que

coloniza substratos naturais e artificiais na Baía da Ilha Grande, estas estruturas

artificiais não podem ser consideradas boas substitutas para habitats naturais

perdidos, como também observado por Connell &

Esta primeira análise exploratória já evidencia a importância das estruturas

artificiais como fonte de substrato para espécies de invertebrados marinhos

bentônicos. Independentemente de sua utilidade como boas substitutas para

habitats naturais perdidos, estes substratos podem representar, para algumas

120

espécies, um elo entre populações fragmentadas pela destruição de habitat, e

deste modo, ser consideradas corredores artificiais. Estes resultados conflitantes

demonstram a incerteza científica quanto à validade de sua utilização com fins de

restauração ambiental e, também, quanto aos seus possíveis impactos nas

comunidades naturais adjacentes (Glasby & Connell, 1999; Bulleri et al., 2000;

Svane and Petersen, 2001; Seaman, 2002; Perkol-Finkel & Benayahu, 2007).

Em teoria, estas estruturas artificiais podem promover um impacto nas

comunidades dos substratos naturais, alterando a composição e a abundância

específica neste ecossistema. Porém, ainda não foram realizados experimentos

manipulativos que avaliassem se a alta abundância de uma espécie em

substratos artificiais poderia influenciar na abundância desta espécie em

substratos naturais e, conseqüentemente, em toda a comunidade. Este impacto

seria conseqüência da intensificação das interações competitivas que se

configura como marcante característica das comunidades bentônicas de substrato

consolidado, em virtude da limitação do espaço (Osman, 1977; Sutherland &

Karlson, 1977, Stachowicz et al., 1999, 2002; Barnes & Dick, 2000). Também é

previsto pela ecologia de comunidades que estas alterações no compartimento

bentônico provoquem alterações no sistema planctônico e/ou nectônico. Para o

sistema nectônico, recentes estudos demonstram que diferentes comunidades

bentônicas desenvolvidas em substratos artificiais influenciam diferentemente na

abundância e diversidade de peixes, ressaltando a importância destes substratos

artificiais para a estrutura e composição das comunidades de peixes (Rooker et

al., 1997; Coleman & Connell, 2001; Clynick et al., 2007; Ferreira et al., 2007).

mero de estruturas

artificiais, bem como quanto maior a destruição dos habitats naturais, maior tende

a ser o

Embora sejam necessários mais estudos, tanto descritivos quanto

experimentais, as diferenças observadas no presente estudo entre as

comunidades bentônicas de invertebrados marinhos sésseis de substrato

consolidado natural e artificial sugerem que quanto maior o nú

impacto neste sistema. A Baía da Ilha Grande é um ecossistema que sofre

crescente urbanização, e com esta têm sido observada a destruição de áreas de

costões rochosos e a instalação de diversos tipos de estruturas artificiais. Estas

alterações não se restringem as margens desta baía, ocorrendo em várias de

121

suas ilhas. Assim, a Baía da Ilha Grande não somente é um sistema sujeito as

alterações ambientais causadas pela implementação de estruturas artificiais neste

sistema, mas também se configura como uma região de possível magnificação

destas alterações em virtude de seu grande número de ilhas.

Vários fatores estão, freqüentemente, associados à colonização de um

substrato artificial: a orientação espacial deste substrato, a textura e composição

do sub

removidos), sendo o substrato artificial da Praia do Anil o mais antigo. Deste

modo,

strato, a distância do substrato natural, interações larva-biofilme-substrato,

padrões de circulação local, taxas de sedimentação e luminosidade,

disponibilidade local de nutrientes, qualidade ambiental local, suprimento larval,

interações intra e inter-específicas (gregarismo, predação, competição e

parasitismo), o tempo de sua imersão e a freqüência de sua manutenção (ver

revisões em Eckman, 1996; Schiel, 2004; Nydam & Stachowicz, 2007; Perkol-

Finkel & Benayahu, 2007).

No presente estudo, nenhum dos substratos artificiais apresentava-se sob

forte limitação luminosa, compreendendo áreas cuja iluminação parecia similar a

estimada para os substratos naturais. Todos os substratos artificiais amostrados

eram verticais e localizavam-se próximos a substratos naturais. Quanto ao tipo de

material, na estação Praia do Anil foi amostrado o paredão de atracação do Porto

de Angra dos Reis, construído de pedras e cimento. Nas demais estações, as

amostragens foram realizadas em marinas particulares, onde a estrutura é de

canos de PVC preenchidos por cimento. Nenhum dos substratos amostrados

aparentava manutenção recente (onde os organismos incrustados são

com exceção do substrato artificial da Praia do Anil, todos os demais

substratos apresentavam características similares. Como apenas para a estação

Praia do Anil o tipo de substrato apresentou uma importância secundária na

estruturação da comunidade, sugere-se que a idade e o tipo de material deste

substrato contribuíram para que este apresentasse uma comunidade mais similar

àquela observada em substrato natural quando comparado às comunidades das

demais estações analisadas. Ainda há, na literatura, muita controvérsia a respeito

do tempo necessário para que comunidades desenvolvidas em diferentes

substratos e com diferentes idades apresentem uma comunidade de composição

122

e abundância convergentes e, ainda, se esta convergência é esperada e parte do

desenvolvimento das comunidades.

Como exemplos, podemos citar o estudo de Brown (2005) conduzido na

Escócia, com diferentes tipos de substratos artificiais. Este autor evidenciou haver

diferen

obre o assunto, Perkol- Finkel & Benayahu (2005) e

Perkol-Finkel et al. (2005a,b) sugerem que a capacidade do substrato artificial de

proporcionar um ambiente

ças na comunidade bentônica relativas ao tipo de substrato e início da

imersão (4 períodos de 3 meses). Contudo, é sugerido que ao longo de um ano

as comunidades começaram a convergir e que a diferença de substratos perde a

importância em maiores períodos de tempo. Por sua vez, Perkol-Finkel et al.

(2005a) estudaram a comunidade de corais em substratos artificiais de diferentes

idades (cerca de 20 anos e 100 anos) e diferentes formatos no Mar Vermelho

(Egito) e observaram que estas estruturas são diferentemente ocupadas pelas

comunidades de corais, apesar da idade de sua colonização. Apesar de serem

necessários mais estudos s

semelhante ao substrato natural, especialmente em

orientação e complexidade, é o principal fator que direcionará a colonização e

desenvolvimento da comunidade em longa escala temporal.

Por sua vez, é importante atentar para a alteração nos fatores que

estruturaram as comunidades na estação impactada da Praia do Anil. Esta

alteração é evidenciada pela formação de dois grupos: comunidades de 0,5 m de

profundidade das estações Praia do Anil e Mombaça (agrupando os dois

diferentes tipos e idades de substratos artificiais e o substrato natural) e

substratos artificiais de 2,0 m e 5,0 m de profundidade da Praia do Anil. Logo,

para a região impactada da Praia do Anil, a profundidade e, secundariamente, o

local (associado à presença de impacto antrópico) foram fatores estruturadores

mais importantes do que o tipo de substrato.

Estes resultados demonstram que o impacto da poluição orgânica na Praia

do Anil pode ser expresso por três alterações sinérgicas na dinâmica deste

ecossistema. O primeiro deles é a interação das espécies presentes nesta baía

com as novas variáveis ambientais da região impactada. Este, por sua vez, reflete

em alterações das relações ecológicas entre as espécies que colonizam esta área

123

e, assim, acabam por determinar mudanças na importância dos fatores que

estruturam estas comunidades.

O presente estudo corrobora a idéia inicialmente proposta de que os

diferentes tipos de impacto antrópico (poluição e estruturas artificiais) poderiam

ser evidenciados em três diferentes níveis de análise: comunidades, filos e

espécies indicadoras. A resposta de cada um destes níveis ao impacto antrópico

poderia ocorrer de modo diferenciado em relação ao tipo e intensidade do

impacto, já que se sabe que fontes de stress (distúrbio) atuam diferentemente nos

grupos zoológicos e ecológicos, assim como nos diferentes estágios de vida

(Raffaelli, 2006). Os filos Porifera, Mollusca e Annelida foram os mais susceptíveis

ao impacto da poluição; enquanto que Porifera, Cnidaria e Annelida foram os filos

mais discriminantes quanto ao tipo de substrato.

O levantamento da composição específica das comunidades

zoobentônicas analisadas neste trabalho aponta duas das principais dificuldades

encontradas em estudos de ecologia de comunidades bentônicas de substrato

consolidado em regiões tropicais, e especialmente para estudos relacionados à

introdução de espécies. Estas dificuldades são expressas pela carência de

registr

de monitoramento, prevenção e

controle das introduções biológicas.

de três vezes o número de espécies introduzidas, e considera esta localidade

os anteriores da maior parte das comunidades costeiras do nosso país e

pela dificuldade e longo tempo requerido para a correta identificação taxonômica

até o nível de espécie para alguns filos de taxonomia complicada (notadamente

Porifera, Bryozoa e Annelida - classe Polychaeta). A carência de registros

anteriores e o desconhecimento da distribuição geográfica original fazem com que

um grande número de espécies (especialmente de grupos menos estudados,

como Bryozoa, Annelida/Polychaeta e Chordata/Ascidiacea) seja classificado

como espécie criptogênica, dificultando os estudos relativos à introdução de

espécies e o estabelecimento de propostas

No presente estudo, as espécies criptogênicas correspondem a 45% do

total de táxons identificados até espécie. Este valor é cerca de quatro vezes

superior ao número de espécies introduzidas detectadas. Carlton (1996a) aponta

em Chesapeake Bay (EUA) que o número de espécies criptogênicas é de cerca

124

como um exemplo de região norte-americana com baixo conhecimento da biota. A

classificação de uma espécie em criptogênica pode subestimar o número e o

impacto das introduções biológicas, e a significância ecológica deste grupo não

deve ser desprezada em estudos de ecolog

estudos sobre os efeitos ecológicos de sua

introdução na costa brasileira.

ia das bioinvasões (Carlton, 1996a).

Deste modo, faz-se importante ressaltar o incipiente conhecimento da biota

costeira brasileira, a importância destes estudos e os cuidados que devem cercar

a identificação taxonômica dos organismos coletados; bem como a necessidade

de repeti-los no tempo e no espaço. Somente a partir deste conhecimento será

possível desenvolver estudos sobre interações biológicas, processos ecológicos e

avaliações de impactos ambientais, dentre estes, o da introdução de espécies.

Considera-se, ainda, que estudos de levantamento da biota em áreas onde há

uma crescente intervenção humana devem ser prioridades, como é o caso da

Baía da Ilha Grande.

Para o presente estudo, Arthropoda-Cirripedia e Mollusca foram os grupos

mais representativos quanto à introdução de espécies. Quanto às espécies,

detectou-se a ocorrência de 7 espécies introduzidas: o briozoário Scrupocellaria

diadema, os bivalves Isognomon bicolor, Perna perna e Myoforceps aristatus, as

cracas Amphibalanus reticulatus e Megabalanus coccopoma e a ascídia Styela

plicata.

Scrupocellaria diadema foi detectada apenas em amostras oriundas de

substrato natural e em 5,0 m de profundidade da estação não-impactada da Ilha

do Itanhangá. Esta detecção representa uma nova ocorrência para esta espécie

cujo primeiro registro para o Brasil é de Ramalho (2006) em Arraial do Cabo e na

Bacia de Campos (RJ). Apesar de ter sido detectada em substrato natural e em

região não-impactada da Baía da Ilha Grande, a ausência de informações

anteriores sobre esta espécie não permite classificar S. diadema como

estabelecida nesta baía. Não existem

O bivalve Isognomon bicolor foi detectado em todas as áreas analisadas

(exceto na estação Bracuhy) e em ambos os substratos para todas estas áreas.

Contudo, não foi detectado na profundidade de 5,0 m. Há outros registros da

espécie na região entre-marés de substrato natural para a Baía da Ilha Grande:

125

na Ilha do Brandão (Breves-Ramos, 2004; Moysés et al., 2007) e na Ilha do

Bonfim (dados não-publicados). Esta espécie, que ocorre desde a região entre-

marés, está sendo estudada por diversos pesquisadores na região entre-marés

da costa sudeste brasileira. A correta datação de sua introdução é desconhecida,

mas observa-se o aparecimento desta espécie em diversos locais da região

sudeste a partir de 1994. Esta espécie apresentou intenso e rápido aumento

populacional e a partir de 2006 suas populações apresentam forte declínio, cujas

causas são, ainda, desconhecidas (Barbosa et al., 2007; Ferreira-Silva et al,

2007; Lopez et al, 2007; Teixeira et al., 2007). Acredita-se que I. bicolor seja

superior competitivo de Perna perna, uma espécie de introdução histórica, e

Tetraclita stalactifera (Fernandes et al., 2004, Lopez, 2003). Na Baía da Ilha

Grande, I. bicolor foi detectado em substrato artificial na região da Praia do Anil e

da Ilha da Gipóia em 1996 por Silva (1998). Por sua ampla distribuição espacial,

ocupação tanto de substratos naturais quanto artificiais e múltiplos registros, esta

espécie pode ser considerada estabelec

l nos séculos XVIII e XIX via incrustação em navios negreiros e, portanto,

trata-se de uma introdução histórica (Fernandes et al., 2004). No Brasil, a espécie

tem v

egião não-impactada (além da

região

ida na Baía da Ilha Grande.

O bivalve Perna perna foi detectado em substrato natural e artificial, a 0,5

m de profundidade e em estações não–impactada (Ilha do Itanhangá) e

impactada (Praia do Anil). Estudos recentes indicam que a espécie foi introduzida

no Brasi

alor econômico sendo manualmente coletada na região entre-marés e

infralitoral raso; e sua distribuição é observada até 10m de profundidade

(Fernandes, 1981). Estudos sobre seu papel ecológico nas comunidades de

costões rochosos brasileiros estão sendo realizados juntamente com aqueles

orientados para a introdução de I. bicolor (Lopez, 2003; Ferreira-Silva et al, 2007;

Lopez et al, 2007). P. perna foi introduzido recentemente no Golfo do México

(1990) e a expansão geográfica da espécie e seus impactos estão sendo

monitorados (Hicks & Tunnell, 1993; Fernandes et al., 2004). Por ter sido

detectada em substrato natural e artificial e em r

impactada) da Baía da Ilha Grande e, também, pelo histórico de sua

presença na costa brasileira, esta espécie pode ser considerada estabelecida na

Baía da Ilha Grande.

126

O bivalve perfurante Myoforceps aristatus, sinonímia de Lithophaga

aristata, foi detectado em substratos naturais e artificiais, nas três profundidades

analisadas e para estações não-impactadas (ilhas da Gipóia e do Itanhangá) e

impactada (Praia do Anil). Os primeiros indivíduos desta espécie foram coletados

em Búzios e Arraial do Cabo (RJ) e Ubatuba (SP) em 2004. A partir destes,

Simone & Gonçalves (2006) fazem o primeiro registro desta espécie para o Brasil.

A detecção de M. aristatus no presente estudo representa uma nova ocorrência

para esta espécie recentemente introduzida. Por sua ampla distribuição espacial e

ocupação tanto de substratos naturais quanto artificiais, esta espécie pode ser

considerada estabelecida na Baía da Ilha Grande. Não existem estudos sobre os

efeitos ecológicos de sua introdução na costa brasileira.

A craca Amphibalanus reticulatus é uma espécie recentemente introduzida

e não foi encontrada na costa brasileira no levantamento realizado por Young

(1989). Seu primeiro registro é de Farrapeira-Assunção (1990), para o Recife

(PE), de onde a espécie se expandiu rapidamente pelo litoral nordestino até a

Baía d

, dados não publicados). O presente estudo registra a

primeira ocorrência de A. reticulatus em substratos naturais para a Baía da Ilha

e Todos os Santos (BA) (Farrapeira-Assunção, 1992). Seu primeiro registro

na Baía da Ilha Grande é de 1996 para substratos artificiais (Silva, 1998). Em

poucos anos, esta espécie apresentou acentuado aumento populacional em

substratos artificiais, chegando a apresentar cerca de 90% de porcentagem de

cobertura em substratos artificiais disponibilizados no período de verão (Ignacio,

2002). No presente trabalho, a espécie foi detectada em substratos naturais e

artificiais e em todas as estações analisadas, exceto Mombaça; mas somente na

profundidade de 0,5 m. Esta espécie também já foi detectada na Baía de Sepetiba

(RJ). Neste ambiente, sua primeira detecção foi baseada em coletas realizadas

em substratos artificiais no ano de 2001, onde A. reticulatus foi a espécie de

balanídeo mais abundante e detectada em 83% das amostras analisadas

(Silveira, 2002). A partir do final de 2003, observou-se um declínio populacional

desta espécie e o aumento populacional de outra espécie de balanídeo, a espécie

criptogênica Balanus trigonus, para as baías de Sepetiba e Ilha Grande (Ignacio,

dados não-publicados; Silva, dados não-publicados). Um estudo está sendo

desenvolvido sobre os efeitos ecológicos de sua introdução na região da Baía da

Ilha Grande (Ignacio

127

Grand

o Espírito Santo ao Rio

Grande do Sul (Young, 1994). Acredita-se que M. coccopoma seja superior

compe

e. Por sua ampla distribuição espacial e ocupação tanto de substratos

naturais quanto artificiais, e os subseqüentes registros para esta espécie, A.

reticulatus pode ser considerada estabelecida na Baía da Ilha Grande.

A outra espécie de craca introduzida é Megabalanus coccopoma. Lacombe

(1977) registra a espécie para Angra dos Reis e Silva (dados não publicados)

registram esta espécie para substratos artificiais na região da Ilha do Pingo

d’Água em 2002. No presente estudo, a espécie foi detectada em substratos

artificiais da estação não-impactada da Ilha da Gipóia. Estima-se que a introdução

de M. coccopoma na costa brasileira ocorreu nos últimos 50 anos sendo a

espécie registrada em substratos naturais e artificiais d

titivo de Megabalanus tintinabulum, uma espécie de craca criptogênica,

provavelmente uma introdução mais antiga (Apolinário, 2002). Apesar da espécie

só ter sido detectada em substratos artificiais neste levantamento, a presença da

mesma na região nos últimos 30 anos permite considerá-la estabelecida nesta

baía. Não existem estudos sobre os efeitos ecológicos de sua introdução na costa

brasileira.

A ascídia solitária Styela plicata foi detectada, no presente estudo, em

substratos artificiais e naturais da estação impactada Praia do Anil. Contudo, esta

espécie já foi observada na estação Bracuhy (observação pessoal). Seus

registros para o Brasil datam o século XIX, e em 1883 há um registro para o Rio

de Janeiro (Rocha & Kremer, 2005). S. plicata costuma ser abundante em áreas

portuárias de todo o mundo (Lambert, 2001); o mesmo acontecendo no Brasil

(Rocha & Costa, 2005). Apesar de ser detectada por muitos anos no país,

raramente é encontrada em substrato natural (Rocha & Kremer, 2005). Esta

espécie é considerada tolerante a diversos tipos de impactos antrópicos,

especialmente poluição orgânica, como anteriormente citado. A detecção desta

espécie em substrato natural, o que é incomum em outros locais da costa

brasileira e seus registros anteriores indicam que S. plicata está estabelecida na

Baía da Ilha Grande. Não existem estudos sobre os efeitos ecológicos de sua

introdução na costa brasileira.

128

Com exceção do bivalve Perna perna, não existem dados precisos que

comprovem a via de introdução destas espécies. Amphibalanus reticulatus foi,

provavelmente, introduzida secundariamente na região da Baía da Ilha Grande,

após uma introdução inicial no nordeste brasileiro. Utinomi (1967) aponta esta

espéc

Quanto à maior riqueza de espécies nativas e menor riqueza de espécies

introduzidas em substratos naturais relatadas por Glasby

ie como típica em incrustações, o que é corroborado pelos dados aqui

apresentados que evidenciam a facilidade com que esta espécie ocupa diferentes

tipos de substratos artificiais. Contudo, não se pode descartar a introdução da

espécie via água de lastro, já que as larvas náuplios de cracas podem sobreviver

sob estas condições (Ruiz et al., 2000). As mesmas vias de transporte podem ser

consideradas para Megabalanus coccopoma, com a ressalva de que Darwin

(1854) já havia registrado esta espécie em comunidades incrustantes de casco de

navios. Para Styela plicata, o transporte via água de lastro é menos provável, em

virtude do ciclo de vida característico das larvas de ascídias (Ruiz et al., 2000).

Lambert (2001) registra o transporte da espécie em comunidades incrustantes de

casco de navios. Além da dificuldade em se estabelecer a via de introdução

destas espécies bentônicas, destaca-se a carência de estudos de ecologia para

estas espécies introduzidas e de suas interações com a comunidade receptora.

et al. (2007), o presente

estudo detectou maior porcentagem de espécies nativas (porcentagem relativa ao

total de espécies detectadas) em substratos naturais, porém, semelhante

porcentagem relativa e riqueza de espécies introduzidas para os dois diferentes

tipos de substrato. Em virtude do grande número de espécies criptogênicas, não

foi possível verificar se existe uma relação negativa entre o impacto da poluição e

a riqueza de espécies nativas, como proposto por Piola & Johnston (2007). Como

não é possível reverter a ausência de dados pretéritos marcante na maior parte

das regiões da costa brasileira, faz-se imprescindível estudos que integrem as

abordagens de revisão da distribuição geográfica conhecida para estas espécies,

os registros fósseis (quando possível) e o uso de ferramentas moleculares; de

modo a fornecer subsídios mais precisos para o estudo das bioinvasões na costa

brasileira.

129

A comparação entre os resultados das análises com toda a comunidade

zoobentônica e somente com as espécies introduzidas e criptogênicas indica uma

alteração entre a importância dos fatores analisados na estruturação das

comunidades bentônicas. Nas análises realizadas apenas com as espécies

criptogênicas e introduzidas, o fator local é mais importante que o fator substrato,

embora ambos sejam importantes estruturadores das comunidades. Este

resultado demonstra que a comunidade da estação impactada Praia do Anil

apresenta menor similaridade para com as demais estações no resultado das

análises que abordam somente as espécies criptogênicas e introduzidas (dentre

outras, pela maior importância da espécie criptogênica Hiatella arctica). Quanto

ao substrato, as duas espécies de maior contribuição para ambos os substratos

são Balanus trigonus e Isognomon bicolor. Embora as diferenças sejam sutis, de

maneira geral, as espécies introduzidas e criptogênicas tenderam a discriminar

menos o tipo de substrato. Entretanto, tendem a colonizar distintamente a área

mais impactada desta baía.

Quando comparados os resultados das análises com toda a comunidade e

aqueles com somente as espécies introduzidas, observa-se que as espécies

introdu

spostas diferentes das observadas após um longo período da

introdução (Raffaelli & Moller, 2000)

zidas, de maneira geral, não respondem a nenhum dos fatores

estruturadores abordados. Este resultado reflete a ampla distribuição destas

espécies nas regiões amostradas da Baía da Ilha Grande e, principalmente, a

ampla distribuição das espécies Isognomon bicolor e Amphibalanus reticulatus,

presente em grande parte das amostras. Outras espécies introduzidas são

também consideradas boas monopolizadoras de espaço como, entre muitas

outras, a ascídia Botrylloides diegensis (Berman et al., 1992) e o briozoário

Watersipora subtorquata (Floerl et al., 2004). Esta consideração, contudo, deve

atentar para o tempo de introdução decorrido e possíveis flutuações populacionais

nestas espécies com seus respectivos reflexos na comunidade receptora. O

tempo entre a introdução de uma espécie e seu máximo impacto pode ser de

anos ou décadas (Rilov et al., 2004), e o estudo logo após sua introdução pode

subestimar um impacto iminente (Ricciardi & Cohen, 2007) ou, apenas,

apresentar re

. De maneira oposta, algumas espécies

podem alcançar grande tamanho populacional em espaço de tempo relativamente

130

curto,

de de endocruzamento. A este fator, pode-se somar

o início do consumo da espécie por predadores da comunidade receptora (Lopez,

2003; Lopez

mas este tamanho populacional pode não ser estável, e a comunidade

receptora também responderá a esta alteração populacional. É possível que este

seja o caso das espécies introduzidas abordadas no presente estudo, Isognomon

bicolor e Amphibalanus reticulatus. Como anteriormente citado, ambas as

espécies apresentaram, em poucos anos, um expressivo aumento populacional e

subseqüente declínio de suas populações. Apesar de não terem sido realizados

estudos experimentais, muitas hipóteses foram propostas para o declínio

populacional de I. bicolor, especialmente mortalidade causada por patógeno

(Barbosa et al., 2007; Teixeira et al., 2007). É possível, contudo que esta não seja

a explicação mais plausível para este fenômeno, visto que a mortalidade

aconteceu com variação espaço-temporal, além de não haver registros de

nenhuma outra espécie afetada e nem de nenhum outro fenômeno biológico

atípico neste período. Assim, é possível que outros fatores e suas interações

tenham provocado este fenômeno. O principal fator pode ter sido a diminuição do

fitness dos indivíduos em virtu

et al., 2007) e a competição inter-específica pelo substrato

disponibilizado por esta mortalidade. O presente estudo foi realizado antes do

declínio populacional observado para este molusco. Para A. reticulatus, os

estudos são mais escassos (Ignacio, 2002), mas pelo menos em regiões com

várias espécies de cracas (como a área estudada), não há indícios de predação

preferencial. A diminuição do fitness de seus indivíduos por endocruzamento

seguida da competição por espaço, especialmente com Balanus trigonus,

configuram-se como prováveis respostas a este declínio populacional. O presente

estudo foi realizado após o período de declínio populacional observado para este

cirripédio. Estudos genéticos que avaliem o grau de variabilidade genética nestas

populações são uma imprescindível ferramenta no entendimento deste processo

de declínio populacional. O monitoramento espaço-temporal das populações

destas duas espécies e seus reflexos na comunidade receptora são importantes

para o entendimento dos processos ecológicos e evolutivos que interferem na

introdução destas espécies.

Independentemente das análises terem sido realizadas com toda a

comunidade bentônica ou individualmente para os filos, a maior parte das

131

espécies que mais contribuem para a estruturação das comunidades

zoobentônicas analisadas são espécies criptogênicas e introduzidas

(especialmente cracas e moluscos). Deste modo, o presente estudo indica que a

comunidade zoobentônica da Baía da Ilha Grande está sob marcante influência

destas espécies e das interações destas com as espécies nativas.

Assim como parece acontecer na Baía da Ilha Grande, diversas espécies

introduzidas no Mar Cáspio ocupam, atualmente, um importante papel na

estrutura das comunidades. Embora o estudo mais marcante para esta região

aponte o decréscimo da biomassa zooplanctônica e nectônica e grandes

prejuízos econômicos causados pela introdução de Mnemiopsis leidyi, outras

espécies introduzidas promoveram um aumento da biomassa planctônica,

bentônica e nectônica locais. Independentemente da redução ou aumento da

biomassa, estas introduções causaram a reestruturação dos sistemas afetados

(Karpinsky et al., 2005).

Espécies aptas a colonizarem ambientes sob influência de distúrbios,

antrópicos ou não, apresentam uma vantagem ecológica que favorece o aumento

expressivo de sua população ao longo do tempo, o que pode ser especialmente

importante no processo de introdução de espécies, como observado para Undaria

pinnatifida (Valentine & Johnson, 2003) e Zostera japonica (Bando, 2006).

Contudo, Simberloff (1997) e Glasby et al. (2007) propõem que o predomínio de

espécies introduzidas em um ambiente não deve estar relacionado somente ao

quão perturbado é este sistema, mas também a criação de novos ambientes

artificiais. Estruturas artificiais reduzem as interações competitivas por espaço

disponível e, deste modo, favorecem as espécies que as colonizam. Esta

vantagem ecológica reflete no aumento da disponibilidade de propágulos e,

teoricamente, aumenta a chance destas espécies de ocupar outros substratos,

inclusive substratos naturais, como proposto pela hipótese da disponibilidade de

propágulos (propagule supply hypothesis - Williamson, 1996; Ruiz et al., 1997;

Ruiz et al., 2000). Deste modo, os substratos artificiais podem exercer papel

fundamental não só no estabelecimento inicial de uma espécie exótica, mas

também na manutenção e aumento de sua população.

132

A similaridade no número de espécies introduzidas detectadas em

substratos naturais e artificiais, e também nas áreas de referência desta baía e na

área portuária, não diminui a importância destes impactos nas regiões analisadas.

Contrariamente, este resultado corrobora o estabelecimento e a importância

destas espécies na comunidade zoobentônica da Baía da Ilha Grande. Este

processo de estabelecimento na comunidade receptora aconteceu, ao menos

para I. bicolor

presente estudo sugerem que as estruturas artificiais

podem aumentar o impacto da introdução de espécies nesta baía pelo efeito

contínuo e aditivo dest

1996b).

e A. reticulatus, em um curto espaço de tempo. Cohen et al. (2005),

em um estudo de levantamento das comunidades de regiões portuárias e não-

portuárias em baías da Califórnia (Estados Unidos), também não evidenciaram

maior porcentagem de espécies introduzidas e criptogênicas nas regiões

portuárias, o que é esperado ao considerar estas regiões como comunidades

receptoras primárias de espécies exóticas trazidas por embarcações e outras

estruturas flutuantes (como plataformas).

Os resultados do

e impacto; e ainda, por considerar que este novo ambiente

ocupado pela espécie introduzida pode ser fonte doadora desta espécie para

outras regiões. Este modelo de colonização pode ser considerado como um

modelo de colonização espacial tipo stepping stones sensu Glasby & Connell

(1999). Em maior escala espacial, este modelo representa a ampla distribuição

biogeográfica de espécies comumente encontradas em áreas portuárias, como o

briozoário Bugula neritina, a ascídia Styela plicata e as cracas Amphibalanus

eburneus e Balanus trigonus. Estas espécies foram, também, detectadas nas

comunidades analisadas neste trabalho. A região portuária da Praia do Anil e, em

menor escala, a região de marinas do Bracuhy representam uma via de entrada

de introdução de espécies na Baía da Ilha Grande. Do mesmo modo, estas

regiões também podem ser consideradas regiões doadoras de espécies exóticas;

representando a região portuária da Praia do Anil maior risco para as

comunidades receptoras, em virtude da maior abundância observada para várias

espécies neste local. Esta abundância reflete em maior número de propágulos

disponíveis que são transportados na água de lastro, além de intensa colonização

de estruturas-vetores, como plataformas e cascos de embarcações (Carlton,

133

A Baía da Ilha Grande é um ambiente ecológico, social e economicamente

importante ao país, e também, sujeito a diversas fontes e intensidades de

interferência antrópica. Neste sistema, estão presentes áreas expostas à

contaminação por TBT e poluição orgânica; ao crescimento da urbanização

costeira e das ilhas, com a instalação de diversas estruturas artificiais; e os

impactos provocados pela introdução de espécies. Embora não abordados no

presente estudo, esta baía está, ainda, sob influência do impacto causado pelo

lançamento do efluente de refrigeração das usinas nucleares Angra I e II, da

liberação de resíduos combustíveis por embarcações de pequeno porte e de

potenciais derrames de óleo de grandes embarcações que utilizam a região

portuária da Praia do Anil e o Terminal Petrolífero da Petrobras (TEBIG). Este

terminal é um dos maiores da América Latina e também fonte potencial de

introdução de espécies. O presente estudo aponta que a presença destes

diferentes impactos antrópicos (poluição, estruturas artificiais e introdução de

espécies) já reflete em alterações na estrutura e composição da comunidade

zoobentônica de substratos consolidados na Baía da Ilha Grande; e considera a

importância e urgência de ações mitigadoras. Pela crescente urbanização da

cidade de Angra dos Reis e por estar prevista a ampliação das atividades do

Porto de Angra dos Reis, amplia-se a importância da região da Praia do Anil como

região receptora e doadora de espécies exóticas.

134

6.2 -

subseqüente introdução desta

espécie, comumente encontrada como epibionte em ostras.

Carijoa riisei, considerada nativa na costa

brasileira, é introduzida no Hawaii, provavelmente a partir de Pearl Harbour, onde

foi primeiramente detectada em 1972 (Grigg, 2003). A introdução desta espécie

foi considerada a princípio relativamente benigna, mas em 2001 foi registrado o

grande tamanho populacional da espécie e seus impactos ecológicos. C. riisei é

capaz de crescer sobre os corais negros Anthipathes dichotoma e A. grandis e

vem causando intensa mortalidade nestes corais, especialmente na região de

Maui Black Coral Bed (Grigg, 2003; Kahng & Grigg, 2005). Crassostrea

rhizophorae é outra espécie considerada nativa na costa brasileira e introduzida

na costa Atlântica da Europa.

Introdução de espécies zoobentônicas sésséis de substrato consolidado em ambientes estuarinos

Várias espécies detectadas no presente estudo foram encontradas nos

demais levantamentos analisados, e como estes levantamentos englobam várias

e diferentes regiões do planeta, percebe-se que um número considerável de

espécies apresenta distribuição geográfica bastante ampla e, até, cosmopolita.

Espécies tipicamente encontradas em incrustações de navios e/ou regiões

portuárias, como o briozoário Bugula neritina, os cirripédios Amphibalanus

eburneus, Amphibalanus improvisus, Amphibalanus reticulatus e Balanus trigonus

e as ascídias Styela plicata e Phallusia nigra foram as espécies mais

representativas nestes levantamentos, reafirmando a importância do tráfego

marítimo como principal vetor da introdução de espécies marinhas.

Amphibalanus improvisus foi a espécie detectada em um maior número de

levantamentos. Esta espécie apresenta na costa oeste dos Estados Unidos um

exemplo de múltiplas introduções que inclui, também, a mudança do vetor desta

introdução e a introdução regional. Segundo Ruiz et al. (2000), Amphibalanus

improvisus foi introduzida na costa oeste dos Estados Unidos na metade do

século XIX via incrustação em embarcações. Mais tarde, porém, a maricultura

passou a ser a principal forma de dispersão e

A espécie de antozoário

135

Os levantamentos que representam as áreas da Baía de Guanabara, Pearl

Harbour (Hawaii-EUA), Baía de Sepetiba, Baía de Tampa (EUA), toda a costa do

Mediterrâneo, Golfo do México e Samoa Americana são aqueles com maior

número de espécies comuns

,

opostamente a outra região amostrada do Hawaii. Do mesmo modo, o Mar

o Norte (Mar Báltico,

Mar Á

ndo estão ausentes registros bem definidos da

distribuição geográfica de uma espécie. O briozoário Bugula neritina é um

(independentemente da classificação da espécie)

com o levantamento realizado pelo presente estudo. No geral, estes

levantamentos representam a costa atlântica do continente americano. Porém, é

interessante perceber que regiões geograficamente distantes da costa brasileira,

como Samoa Americana e Hawaii, apresentam grande número de espécies

criptogênicas e introduzidas comuns às da Baía da Ilha Grande. Para a Samoa

Americana, são três as regiões incluídas no levantamento, e uma delas é a

principal rota marítima dos Estados Unidos para o local (Pago Pago Harbour). No

caso do Hawaii, o levantamento referente à área portuária é, também, aquele que

possui grande número de espécies comuns com a Baía da Ilha Grande

Mediterrâneo também é uma região de intenso tráfego marítimo, provavelmente o

maior do planeta. Deste modo, estes resultados sugerem ser esta maior

similaridade da biota entre regiões geograficamente distantes uma conseqüência

de introduções que tiveram a navegação internacional como principal vetor.

Por sua vez, os levantamentos que apresentaram menor número de

espécies comuns as da Baía da Ilha Grande abrangem regiões da costa pacífica

do continente americano e mares temperados do Hemisféri

rtico, Chile, costa mediterrânea de Israel, Mar Cáspio, Mar Negro, Califórnia

e Lana’i/Hawaii-EUA). Estes locais, além de geograficamente distantes,

apresentam características ambientais bastante distintas daquelas encontradas

na Baía da Ilha Grande, o que pode significar limitação fisiológica para várias

espécies, independentemente da existência de vetores de dispersão entre estas

áreas e a Baía da Ilha Grande.

Discordâncias quanto à classificação das espécies são comuns na

literatura, especialmente para espécies de ampla distribuição geográfica; e

refletem a importância dos registros históricos (abordada mais adiante) e o caráter

subjetivo de classificação qua

136

exemp

provisus e Balanus trigonus e as

ascídias Styela canopus, Clavelina oblonga, Microcosmus exasperatus e

Phallu

uma classificação conservadora indica, em grande parte, a importância dos

lo das discordâncias que podem acontecer quanto à classificação das

espécies. B. neritina é considerada criptogênica no presente estudo e nos

levantamentos que abrangem a Baía de Guanabara e Port of Launceston

(Tasmânia). Porém, os levantamentos que abrangem o Mar do Norte, o Chile,

Califórnia (EUA), Pearl Harbour (Hawaii-EUA), a Samoa Americana e Port Phillip

Bay (Austrália) consideram esta espécie introduzida.

O presente estudo demonstra que há um grande número de espécies

consideradas criptogênicas na costa brasileira. A classificação de uma espécie

como criptogênica é, principalmente, conseqüência do desconhecimento da

distribuição geográfica original da espécie, o que ocorre mais freqüentemente

para os grupos que foram menos estudados, como Bryozoa, Annelida/Polychaeta

e Chordata/Ascidiacea. O caráter de cosmopolitismo de muitas espécies é outra

dificuldade na correta classificação; e ocorre principalmente para os filos Porifera

e Annelida e, também, para as macroalgas (os dois últimos não abordados neste

levantamento). Este cosmopolitismo aceito para várias espécies, muitas vezes

mascara a errônea identificação taxonômica, uma sistemática conservativa e

casos de bioinvasões, como já ressaltado por Carlton (1989; 1996a).

Este estudo aponta que a classificação abordada nos quatro levantamentos

realizados na costa brasileira (nos quais o presente estudo está incluído) poderia

sugerir, muitas vezes, uma classificação conservadora quando comparada à

estudos realizados em outras partes do mundo. Esta classificação conservadora

significa considerar uma espécie criptogênica quando vários outros pesquisadores

classificam a espécie como introduzida. É possível citar como exemplo desta

classificação conservadora em relação aos demais levantamentos, os briozoários

Scrupocellaria lafontii, Aetea anguina e Aetea truncata, os cirripédios

Amphibalanus eburneus, Amphibalanus im

sia nigra; espécies estas que, dentre os levantamentos analisados,

somente aqueles realizados na costa brasileira consideraram como espécies

criptogênicas.

Contudo, o que poderia ser considerado em uma análise superficial como

137

registros históricos em estudos relacionados à introdução de espécies e a

carência destes para a costa brasileira. Isto porque espécies de distribuição

geográfica pouco conhecida e aquelas de distribuição geográfica ampla ou

cosmopolita podem ser mais adequadamente classificadas em regiões que

dispõem de qualificados registros históricos, de modo que estes minimizam a

incerta distribuição geográfica original.

Como é impossível reverter a ausência de registros históricos, faz-se

imprescindível o emprego de grandes esforços em estudos de inventários

biológicos das regiões costeiras brasileiras, já que a alta incidência de espécies

criptogênicas pode subestimar o número e o impacto das introduções biológicas e

dificultar o conhecimento das relações ecológicas envolvidas no processo de

bioinvasões como ressaltado por Carlton (1996a). É preciso atentar, ainda, para a

importância da correta identificação taxonômica em estudos de ecologia de

comunidades marinhas, já que estes estudos também representam importante

conhecimento taxonômico para a biota analisada e, muitas vezes, são o único

registro das comunidades de uma dada região.

Embora seja impossível evitar algumas questões subjetivas, faz-se

neces

sário empregar esforços em estudos que revisem taxonomicamente as

espécies de ampla distribuição geográfica, investiguem a distribuição geográfica

original e atual das espécies e incentivem a unificação dos critérios de

classificação, de modo a permitir melhores comparações entre os sistemas

afetados pela introdução de espécies e o melhor entendimento dos fatores que

afetam este processo.

138


Embora o conhecimento sobre a composição florística da Baía da Ilha

Grande e demais regiões marinhas costeiras do sudeste brasileiro seja

considerado muito recente e incipiente por diversos autores (Brito et al. 2002;

Széchy & Nassar, 2005), este é bem maior quando comparado ao conhecimento

da composição faunística da Baía da Ilha Grande. As primeiras citações de

macro

zéchy & Paula (2000a,b), Brito

et al. (2002), Széchy & Nassar (2005) e Széchy et al. (2005).

incidência luminosa, como inclinação do costão rochoso,

turbidez da água e colonização por invertebrados arborescentes, podem

influenciar na cobertura das macroalgas e, conseqüentemente, na variabilidade

espacial observada. Além disso, em várias regiões da Baía da Ilha Grande é

possível observar a competição por espaço entre o antozoário Palythoa

caribaeorum e as espécies do gênero Sargassum, com flutuações espaciais e

temporais de ambas as populações (Maria Teresa Menezes de Széchy,

comunicação pessoal).

A inclusão de múltiplas áreas de referência (não sujeitas ao impacto)

permite separar as alterações provocadas pelo impacto daquelas características

algas marinhas bentônicas de Angra dos Reis foram realizadas por

naturalistas estrangeiros no início do século 20. Estas listagens, que poderiam

refletir o ambiente mais conservado desta baía, apresentam número reduzido de

espécies e inerentes problemas de sinonímia, sendo o material de referência

depositado, na maior parte dos casos, em herbários do exterior (Széchy &

Nassar, 2005). Nas últimas três décadas foram realizados na Baía da Ilha Grande

e Baía de Sepetiba, contígua à primeira, pelo menos dez trabalhos que

abrangeram a composição florística em várias áreas destas baías, a saber:

Mitchell et al. (1979), Pedrini (1980 apud Brito et al., 2002), Falcão et al. (1992),

Pedrini et al. (1994a,b apud Brito et al., 2002) e S

A comunidade fitobentônica de substratos consolidados naturais da Baía

da Ilha Grande analisada neste estudo apresenta-se como um ambiente de alta

variabilidade, inclusive na escala espacial amostral onde estavam incluídas as

réplicas (até trinta metros). Sabe-se que a luz é o fator limitante mais importante

para as algas (Lobban & Harrison, 1997 apud Leonard, 1999) e, deste modo,

fatores que diminuam a

139

da variabilidade natural intrínseca ao sistema (Underwood, 1991, 1992 e 1993;

Chapman et al., 2005). Conforme mencionado na discussão da abordagem

anterior, a estação Prai

De maneira geral, a freqüência de ocorrência de macroalgas nas amostras

oriund

iqueza de macroalgas, especialmente dos filos

Phaeophyta e Rhodophyta em áreas sujeitas a impacto antrópico, especialmente

poluiçã

a do Anil foi considerada a priori como sujeita ao impacto

antrópico, enquanto que as estações das ilhas da Gipóia e Itanhangá

representam áreas de referência da Baía da Ilha Grande.

Os resultados apresentados no presente estudo indicam que as diferenças

observadas entre as comunidades fitobentônicas das estações das ilhas da

Gipóia e do Itanhangá e da Praia do Anil refletem o impacto antrópico,

especialmente poluição orgânica, a que esta última está sujeita; sendo o impacto

da poluição orgânica um dos mais fortes estruturadores das comunidades

fitobentônicas desta baía. Estas diferenças nas comunidades fitobentônicas

podem ser observadas em três níveis de análise: riqueza de táxons, composição

e abundância da comunidade e dos tipos morfológicos e espécies bioindicadoras.

Apesar da variabilidade na riqueza encontrada entre as amostras oriundas

das estações não-impactadas, a estação impactada Praia do Anil apresenta a

menor riqueza para todos os filos e tipos morfológicos abordados neste trabalho.

as da estação impactada também é menor do que a observada nas

estações não-impactadas. Dentre as estações não-impactadas, a comunidade

fitobentônica de Itanhangá 3 apresentou a menor riqueza de táxons,

provavelmente devido a maior abundância de três espécies de rodofíceas: a

macrófita corticada Gelidiopsis variabilis e as calcárias articuladas Jania

adhaerens e Dichotomaria marginata; além de esponjas. Estas espécies de

macroalgas são responsáveis, também, pela maior biomassa nesta estação.

Nas estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá,

Rhodophyta é o filo com maior riqueza de espécies, seguido de Phaeophyta e

Chlorophyta, de acordo com o observado para a região sudeste brasileira por

Falcão et al. (1992) e Pedrini et al. (1994 apud Brito et al., 2002). Diversos autores

observaram a diminuição da r

o orgânica (Borowitzka, 1972; Gorostiaga & Díez, 1996; Taouil &

Yoneshigue-Valentin, 2002; Mayer-Pinto & Junqueira, 2003; Oliveira & Qi, 2003).

140

Para o filo Phaeophyta, esta redução pode ser bastante acentuada em áreas

fortemente sujeitas a impactos, como observado por Taouil & Yoneshigue-

Valentin (2002) em comunidades fitobentônicas da Praia de Boa Viagem, RJ,

Brasil e Thibaut et al. (2005) para comunidades no Mar Mediterrâneo, França. No

presente estudo, a comunidade fitobentônica da estação impactada Praia do Anil

apresenta redução na biomassa e na riqueza de táxons. Além disso, nenhuma

espécie pertencente ao filo

na lite

ade

fitobentônica da Praia do Anil, apresentando máxima dissimilaridade entre as

estações não-sujeitas ao impacto e a es

Phaeophyta foi detectada nesta região impactada.

Embora seja possível a extinção local de uma espécie, seja por fatores abióticos

ou bióticos, a classificação de uma espécie como “não-detectada” leva em

consideração somente a amostragem realizada, e deste modo, está diretamente

relacionada à abundância da espécie quando o termo é extrapolado para a

comunidade como um todo. Deste modo, é importante que sejam realizadas

novas amostragens nesta área impactada, a fim de confirmar a ausência do filo

nesta região ou a sua presença em baixas densidades. Não foram encontrados

ratura levantamentos anteriores da comunidade fitobentônica de substrato

consolidado natural desta região.

As rodofíceas Amphiroa fragilissima e Jania adhaerens e as feofíceas do

gênero Sargassum são as macroalgas de maior freqüência de ocorrência nas

estações não-impactadas. A. fragilissima, contudo, foi detectada em apenas uma

das quatro amostras provenientes da estação impactada Praia do Anil. J.

adhaerens e as espécies do gênero Sargassum não foram detectadas nesta

estação impactada.

As macroalgas folíáceas e macrófitas coriáceas foram os tipos

morfológicos que evidenciaram a influência da poluição orgânica na comunid

tação impactada. O tipo morfológico das

macroalgas foliáceas é composto, no presente estudo, por cinco táxons: as

feofíceas Dictyopteris delicatula, Dictyopteris plagiogramma, Dictyota cervicornis e

Dictyota ciliolata e a clorofícea Ulva spp. Enquanto as feofíceas foram detectadas

apenas nas estações não-impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá, Ulva

spp. foi detectada somente na estação impactada. Este gênero é conhecido por

ter seu crescimento favorecido por fósforo e nitrogênio e é considerado um

141

bioindicador positivo de poluição orgânica (Burrows, 1971; Pearson & Rosenberg,

1978; Bat et al., 2001; Taouil & Yoneshigue-Valentin 2002); ao contrário do filo

Phaeophyta, sensível a distúrbios (Borowitzka 1972, Berchez & Oliveira 1992 –

apud Brito et al., 2002; Brito et al., 2002; Thibaut et al. 2005). Quanto ao tipo

morfológico macrófitas coriáceas, este é representado, no presente estudo, pelas

feofíceas do gênero Sargassum e, como as demais feofíceas, não foram

detectados na estação impactada Praia do Anil. As análises univariadas

evidenciaram diferenças pontuais na massa seca total dos tipos morfológicos

analisados, complementando os resultados das análises multivariadas.

As espécies do gênero Sargassum, reconhecidas por serem fortes

competidoras por luz e espaço, formam bancos particularmente densos no

infralitoral raso de substratos consolidados não sujeitos a distúrbios na região

sudeste do Brasil. Podem representar mais de 80% da cobertura e biomassa de

algas em determinadas áreas do litoral dos estados de São Paulo e Rio de

Janeiro, como na Baía da Ilha Grande (Széchy & Paula 2000a, Amado Filho et al.

2003; Paula & Eston, 1987; Széchy, 1996). Estas espécies abrigam vasta fauna e

flora

e estudo (Taouil & Yoneshigue-Valentin 2002; Thibaut et al.,

2005; Széchy et al., 2006).

associada e podem ser consideradas espécies-engenheiras nas

comunidades bentônicas da Baía da Ilha Grande. Por sua importância ecológica e

sensibilidade a impactos antrópicos, especialmente poluição orgânica, este

gênero é reportado como um importante bioindicador de qualidade ambiental,

principalmente em áreas onde forma extensos bancos como nas estações

analisadas no present

Outros oito táxons de macroalgas foram detectados nas duas ilhas não-

impactadas analisadas (as rodofíceas Acanthophora spicifera, Asparagopsis

taxiformis, Champia compressa, Jania adhaerens, Laurencia spp., Lomentaria

corallicola; e as feofícieas Dictyopteris delicatula e Dictyota cervicornis), sem

contudo serem detectadas na estação impactada Praia do Anil. Estas espécies

são comumente encontradas como epífitas em Sargassum, estando D. delicatula

e J. adhaerens dentre as epífitas mais conspícuas deste gênero (Széchy & Paula,

1997, 2000). Estes resultados sugerem que as espécies do gênero Sargassum

são espécies-chave neste sistema e que a ausência destas na comunidade

142

impactada parece alterar a composição e abundância de outras algas comumente

epífitas e, por extensão, a fauna séssil e vágil comumente associada ao

Sargassum.

Muito pouco é conhecido sobre a resiliência de ambientes marinhos,

especialmente porque em sistemas abertos é ainda mais difícil estabelecer

relações de causa e efeito (Raffaelli, 2006). Contudo, se o impacto antrópico for

restrito, de modo a existir na região que sofreu o distúrbio propágulos disponíveis

à colonização, acredita-se que é possível a recuperação da área degradada. Para

algas, o decréscimo da poluição orgânica, por exemplo, leva a um decréscimo na

sedim

fitobentônica e a detecção de espécies do filo

Phaeophyta.

de baixa exposição às ondas, colonizando, também, diferentes tipos de substratos

entação, turbidez e toxicidade, fatores que afetam negativamente o

desenvolvimento das algas (Rai et al. 1981; Gorostiaga & Díez, 1996).

Provavelmente, a comunidade recuperada não será como a comunidade anterior

ao distúrbio, já que as espécies são diferentemente afetadas, mas um estágio

mais próximo a esta. Esta resiliência foi observada por Oliveira & Qi (2003). Estes

autores sugerem que as variações na composição específica encontrada nas

comunidades fitobentônicas da Baía de Santos ao longo de quatro décadas

refletem um período inicial onde a baía encontrava-se mais preservada (1957);

um período após intensa degradação deste ecossistema (1991), com redução da

riqueza e abundância fitobentônica e onde não foi detectada nenhuma espécie do

filo Phaeophyta; e um terceiro período, após a melhora das condições ambientais

desta baía através de programas públicos de saneamento (1998-1999). Este

último período, quando comparado ao levantamento anterior, apresentou aumento

da riqueza e abundância

Por sua vez, um outro tipo de impacto de origem antrópica tem alterado as

comunidades estruturadas pelas espécies de Sargassum na Baía da Ilha Grande,

a introdução das espécies Laurencia caduciramulosa e Caulerpa scallpeliformis.

Caulerpa scalpelliformis não foi detectada nas estações amostradas no

presente estudo. Porém, nas áreas desta baía onde já se encontra estabelecida,

como a Praia da Baleia na enseada de Jacuecanga, esta espécie de clorofícea

aparece como um superior competitivo de Sargassum em condições ambientais

143

artificiais e alterando a distribuição e abundância do Sargassum (Falcão &

Széchy, 2005). É importante ressaltar a importância que estas estruturas artificiais

podem ter no estabelecimento inicial e no aumento populacional das espécies que

as ocupam, como anteriormente discutido. Por exemplo, Bulleri & Airoldi (2005)

detect

e gênero pode ocasionar grandes mudanças na estrutura e

composição das comunidades desta baía.

tipos de impactos antrópicos, especialmente poluição orgânica e introdução de

espéc

aram a alga introduzida Codium fragile tomentosoides preferencialmente

em substratos artificiais e consideraram que estas estruturas propiciam o

estabelecimento e o aumento da distribuição espacial desta espécie no Mar

Adriático (Itália).

A rodofícea Laurencia caduciramulosa foi detectada nas estações não-

impactadas das ilhas da Gipóia e do Itanhangá. O primeiro registro desta espécie

para a Baía da Ilha Grande data de 2001, onde esta apresentava baixa

densidade. Entre 2003 e 2005, a espécie foi encontrada em pelo menos dez

locais diferentes na Baía da Ilha Grande, onde pode ser considerada estabelecida

(Cassano et al., 2006). Laurencia caduciramulosa é frequentemente encontrada

epifitando Sargassum, mas também pode ser encontrada sobre o costão rochoso

e apresenta-se bastante abundante em algumas áreas anteriormente colonizadas

e dominadas por Sargassum.

Deste modo, as espécies do gênero Sargassum podem ser consideradas

dentre as espécies mais importantes das comunidades bentônicas desta baía, por

suas características ecológicas de espécies-engenheira e pelos vários registros

de interações ecológicas positivas com a comunidade residente. Deste modo, a

interferência direta dos impactos antrópicos a que esta baía está sujeita nas

espécies dest

O presente estudo aponta que não somente Sargassum, mas também toda

a comunidade fitobentônica da Baía da Ilha Grande está sujeita aos diferentes

ies. A influência destes impactos reflete em alterações na estrutura,

composição e abundância das comunidades bentônicas desta baía. É importante

enfatizar, novamente, a importância de implementação de ações mitigadoras e de

monitoramento destes impactos nesta baía de crescente urbanização.

144

No presente estudo, a comunidade fitobentônica mostrou-se sensível ao

impacto da poluição orgânica e, deste modo, constitui-se em uma boa ferramenta

para estudos deste tipo de impacto ambiental; como anteriormente sugerido por

Borowitzka (1972); Murray & Littler (1978); Oliveira Filho & Berchez (1978 apud

Falcão & Széchy, 2005); Brito et al. (2002) e Széchy et al. (2006).

Os resultados deste trabalho corroboram, ainda, a idéia de que o impacto é

percebido de maneira diferente entre os diferentes filos de macroalgas, dentro

destes, pelas diferentes espécies e tipos morfológicos. Deste modo, faz-se

neces

sário que estudos de avaliação de impacto ambiental integrem diferentes

abordagens analíticas.

145

6.4 - C

sar da inerente

variabilidade dos sistemas naturais (Elliot, 2003). Apesar da variabilidade espacial

natura

pode ser observado através da

alteração na freqüência de ocorrência de espécies comuns a todas as regiões

analisadas, pela presença de espécies detectadas apenas nesta região

impactada e pela não-detecção nesta de espécies comuns em todas as estações

não-impactadas analisadas. Estas alterações podem ser observadas tanto na

comunidade como um todo, como também nas análises que consideram apenas a

comunidade fitobentônica e zoobentônica. Não foi possível, contudo, evidenciar

efeito do impacto antrópico na variabilidade espacial da estação impactada, como

debatido por Warwick & Clarke (1993) e Chapman et al. (1995).

s resultados deste trabalho não evidenciaram diferenças quanto à riqueza

total de táxons da comunidade bentônica quando comparadas às estações não-

impactadas e impactada. Contudo, este impacto na riqueza de táxons pode ser

percebido nas análises das comunidades zoobentônica e fitobentônica.

macroalgas foi observada uma diminuição da riqueza,

especialmente para os filos Rhodophyta e Phaeophyta, sendo este último não-

detectado na estação impactada Praia do Anil. Esta simplificação da comunidade

fitobentônica quando sujeita à poluição orgânica já foi demonstrada por Díez et al.

(1999) e Leaf & Chatterjee (1999). Como as algas estão na base da cadeia

trófica, os fatores que alteram a sua distribuição e freqüência influenciam todos os

demais níveis tróficos (Borowitzka, 1972). Além disso, o decréscimo da riqueza e

abundância de macroalgas diminui a limitação de espaço para o crescimento e

colonização dos invertebrados, recurso este limitante em ambientes marinhos

epibênticos (Osman, 1977; Sutherland & Karlson, 1977; Buss, 1990). A poluição

omunidade séssil de substrato consolidado

A poluição é a mudança de um sistema natural causada pela intervenção

humana. A essência na determinação dos efeitos da poluição está em detectar

um sinal de mudança em algum componente deste sistema, ape

l intrínseca às comunidades bentônicas da Baía da Ilha Grande analisadas,

os resultados apresentados neste estudo indicam que a estação Praia do Anil

está sujeita à influência de impactos antrópicos.

Este impacto na comunidade bentônica

O

Para as

146

por esgotos domésticos em graus de moderada intensidade permite, ainda, o

aumento da biomassa fitoplanctônica, favorecendo o aumento da densidade de

larvas de invertebrados na área afetada. Es

ésseis observado na região

impac

). Por sua

vez, n

ta maior disponibilidade de alimento

favorece, também, a população adulta e a sua reprodução, alterando a biomassa

e a composição florística e faunística dos ambientes impactados (Borowitzka,

1972; Rasteter & Cooke, 1979; Gray, 1982; Anderlini & Wear, 1992; Chapman et

al., 1995; Simboura et al., 1995; Fletcher, 1996; Calcagno et al., 1998; Silva,

1998; Mayer-Pinto & Junqueira, 2003). Este conjunto de fatores explica o

aumento da riqueza de invertebrados bentônicos s

tada Praia do Anil.

Deste modo, o presente estudo indica que, como proposto por Meyer-Reil

& Köster (2000), a poluição orgânica é um dos mais importantes fatores que

influenciam no desenvolvimento das comunidades marinhas. Contudo, o uso da

riqueza total de táxons não configura, ao menos para o presente estudo, uma boa

ferramenta de análise de impacto ambiental, por subestimar as diferenças

encontradas por grupos biológicos. Assim, reafirma-se a importância do emprego

de múltiplas abordagens analíticas em estudos de avaliação de impacto

ambiental.

Das cinco espécies de maior contribuição para as estações não-

impactadas, três são macroalgas e duas são invertebrados (as rodofíceas

Amphiroa fragilissima; Jania adhaerens e Gelidiopsis variabilis, o cirripédio

criptogênico Balanus trigonus e o bivalve introduzido Isognomon bicolor

a estação impactada, as cinco espécies de maior contribuição são de

invertebrados (o cirripédio introduzido Balanus trigonus; o briozoário arborescente

criptogênico Bugula neritina, o briozoário incrustante Schizoporella sp.1, o

cirripédio introduzido Amphibalanus reticulatus e a ascídia colonial criptogênica

Diplosoma listerianum).

Espécies do gênero Sargassum caracterizam a região infralitoral rasa das

áreas não-impactadas da Baía da Ilha Grande, e embora algumas espécies de

macroalgas tipicamente associadas como epibiontes ao gênero Sargassum não

tenham sido detectadas na estação impactada Praia do Anil, o mesmo não

aconteceu para os invertebrados. As espécies de bivalve Modiolus carvalhoi

147

(endêmica), Musculus lateralis (criptogênica) e Isognomon bicolor (introduzida),

consideradas por Jacobucci et al. (2006) como típica fauna epibionte associada

ao gênero Sargassum em São Paulo foram detectadas no presente estudo na

estação impactada Praia do Anil. Estes bivalves são epibiontes facultativos,

ocupando sem restrições o substrato rochoso. Deste modo, é possível que a

espécie endêmica Modiolus carvalhoi esteja sofrendo uma restrição ecológica, já

que a ausência do Sargassum na estação Praia do Anil reduz seu potencial

substrato disponível. A isto, pode ser acrescido, também, a competição por

espaço sobre o Sargassum nas áreas onde os bivalves criptogênico e introduzido

são encontrados. Por sua vez, esta relação de epibiose com o Sargassum fornece

às espécies criptogênicas e introduzidas de bivalves um aumento do substrato

disponível à colonizaç

A comunidade bentônica de substrato consolidado natural da Praia do Anil

reflete o impacto antrópico a que está sujeita esta região, tant

zidas nas comunidades bentônicas de substrato

consolidado naturais da Baía da Ilha Grande.

ão. O desenvolvimento de relações positivas entre espécies

(não somente entre espécies introduzidas, mas também, entre espécies nativas e

introduzidas) aumenta as chances de uma introdução ser bem-sucedida, como

sugerido por Bruno et al. (2005). Estas interações positivas podem ocorrer entre

espécies que apenas coexistem por um curto espaço de tempo (Floerl et al.,

2004), ao contrário das relações mutualistas e comensalistas que são resultado

de história coevolutiva (Stachowicz, 2001).

o na comunidade

como um todo quanto nos compartimentos zoo e fitobentônicos. A redução na

riqueza da comunidade fitobentônica, o aumento desta na comunidade

zoobentônica e as alterações nas relações inerentes a estes compartimentos

representam mudanças na estrutura e composição da comunidade bentônica da

região sujeita ao impacto antrópico.

O presente estudo reafirma a influência e importância das espécies

criptogênicas e introdu

148


Os resultados obtidos no presente estudo indicam que as comunidades

bentônicas sésseis desenvolvidas em substratos artificiais (painéis experimentais

de madeira) nas estações não-impactada da Ilha da Gipóia e impactada da Praia

do Anil são distintas. As diferenças entre as comunidades foram mantidas

temporalmente, ao longo de 8 meses, de modo que em nenhum momento as

comunidades em diferentes estágios de desenvolvimento das estações não-

impactada e impactada apresentaram-se similares; ao contrário do anteriormente

observado para as mesmas regiões, em um período de colonização de 6 meses e

também em substrato artificial (PVC) por Silva (1998). Esta autora observou que

ambas as comunidades se desenvolviam em três estágios: predominância de

biofilme, seguida por cirripédios e finalmente por ascídias; e que as maiores

diferenças estavam na velocidade deste processo de desenvolvimento. O

presente estudo sugere que as diferenças entre as comunidades das estações

analisadas não são reflexo da diferença na velocidade de colonização das

mesmas, mas sim da diferença na identidade e porcentagem de cobertura tanto

dos táxons quanto dos grupos taxonômicos-morfofuncionais desta comunidade,

primar

a (2003) e será abordada mais adiante.

esenvolvimento da comunidade da

estação impactada Praia do Anil. Esta estação apresenta rápida colonização

quando comparada à estação não-impactada Ilha da Gipóia, como anteriormente

observado para as mesmas áreas por Silva (1998), Ignacio (2002); Mayer-Pinto &

Junqueira (2003) e Marins (2007). Esta rápida colonização do substrato foi

iamente relacionadas ao impacto da poluição orgânica como agente

modificador da composição específica das comunidades, embora mais estudos

sejam necessários para uma melhor avaliação do desenvolvimento destas

comunidades. Esta alteração na composição específica da comunidade sujeita ao

impacto da eutrofização já foi demonstrada por diversos autores, incluindo o

referido estudo de Silva (1998) e Murray & Littler (1978); Gray (1981); Moran &

Grant (1989); Mayer-Pinto & Junqueir

Apesar da velocidade de colonização do substrato não ter sido o fator

responsável pela diferença entre as comunidades das duas estações analisadas,

é um importante fator na caracterização do d

149

observada não só no período inicial do desenvolvimento, mas também após a

liberação de espaço provocada pela predação ocorrida em torno do quarto mês

de desenvolvimento das comunidades desenvolvidas na estação Praia do Anil. A

predação é um dist

orre

tanto como função do crescimento dos organismos e seu aumento populacional

quanto do aumento da riqueza.

úrbio natural aos sistemas e um importante fator no

desenvolvimento das comunidades marinhas (Richmond & Seed, 1991; Meyer-

Reil & Köster, 2000). A maior velocidade e intensidade na ocupação do substrato

podem estar relacionadas ao processo de eutrofização em áreas oligotróficas,

como a Baía da Ilha Grande. O aporte de matéria orgânica permite o aumento da

biomassa fitoplanctônica, que favorece a população adulta de invertebrados e a

sua reprodução. Sabe-se, ainda, que a nutrição larval é fundamental para o

completo desenvolvimento e metamorfose dos invertebrados marinhos com larva

planctotrófica; e que a disponibilidade de alimento vai influenciar na duração do

período larval, além de controlar a mortalidade por inanição (Olson & Olson, 1989;

Qian & Chia, 1991 e 1993; Qiu & Qian, 1997). Quanto mais tempo uma larva

permanece no plâncton, maiores as chances de sofrer predação e de ser levada

para ambientes desfavoráveis (Pearse & Cameron, 1991), diminuindo o número

de larvas disponíveis para o assentamento.

A intensidade de ocupação do substrato foi maior na estação impactada

Praia do Anil onde, a exceção do distúrbio causado pela predação, praticamente

não houve espaço disponível. Já para a estação não-impactada Ilha da Gipóia,

ainda pode haver algum espaço disponível após 8 meses de desenvolvimento da

comunidade, e em vários momentos, grande parte do espaço ocupado é

caracterizado por um tapete de macroalgas e hidrozoários. Para ambas as

estações, não há relação entre a riqueza de táxons e a intensidade de

colonização do substrato; demonstrando que a ocupação do substrato oc

Embora não tenha sido o objetivo do presente estudo avaliar o processo de

sucessão nestas comunidades, foi possível observar que o grupo ascídia colonial

apresentou alta persistência na estação impactada Praia do Anil, caracterizando-

se como bom competidor por espaço, especialmente para o táxon Didemnidae

não identificado. Contudo, o mesmo não foi observado na estação Ilha da Gipóia.

150

Na literatura há discordância quanto à habilidade competitiva das ascídias (ver

Dean & Hurd, 1980; Nandakumar, 1996; Bram et al., 2005). É provável que estas

discordâncias quanto à habilidade competitiva sejam apenas um artefato

produzido quando se generaliza para o termo ascídias os estudos realizados com

uma ou algumas espécies. A estação impactada apresenta, ainda, maior riqueza

de táxons para este grupo, o que sugere que estas espécies são favorecidas

pelas atuais taxas de poluição observadas nesta estação. Este aumento da

riqueza de espécies de ascídias em regiões sujeitas ao aporte de esgoto

doméstico foi observado por outros autores (Mayer-Pinto & Junqueira, 2003;

Carman et al., 2007; Marins, 2007), mas não por Silva (1998). Quanto aos

hidrozoários, na Baía da Ilha Grande, estes são especialmente colonizadores de

substrato livre (Silva, 1998; Ignacio - dados não publicados).

Para os cirripédios, na estação impactada Praia do Anil este grupo se

caracterizou, como usualmente observado na literatura (Dean & Hurd, 1980;

Connoly and Roughgarden, 1998), por ocupar rapidamente o substrato disponível,

mas sem persistir na comunidade. Porém, este grupo apresentou alta persistência

na comunidade da estação não-impactada da Ilha da Gipóia, provavelmente por

não pr

ento e o estudo com painéis, ambos realizados

pelo p

ecisar competir por espaço com ascídias, briozoários e esponjas.

Foi possível observar que, quando considerado o tempo de imersão, a

riqueza de táxons na estação não-impactada apresentou contínuo aumento,

enquanto que nenhum padrão foi observado na estação impactada.

Ao comparamos a composição específica comum entre este estudo e os

realizados nas mesmas áreas por Silva (1998), Mayer-Pinto & Junqueira (2003) e

Marins (2007, para ascídias) observamos que, de maneira geral, a distribuição

das espécies comuns a estes trabalhos nas duas áreas analisadas é similar;

especialmente para o levantam

resente estudo (tabela XVIII). Contudo, é possível identificar discordâncias

quanto à ocorrência das espécies Styela plicata e Bugula neritina. Tais espécies,

consideradas indicadoras positivas de poluição orgânica, foram registradas na

estação Ilha da Gipóia no estudo de Silva (1998).

151

Tabela XVIII: Ocorrência de espécies comuns ao presente estudo (levantamento e painéis) e aos trabalhos de Silva (1998), Mayer-Pinto & Junqueira (2003) e Marins (2007) nas duas áreas analisadas. G: Ilha da Gipóia; A: Praia do Anil. *presente estudo

G A G A G A G A Groalgasophyta x x x x x xrophyta spp. x x x xdophytanthophora spicifera x x x xferaale microsigmatosa x x x xozoaula neritina x x x x pouco xpocellaria cornigera x xropodahibalanus improvisus x x x

AMacPhaeChloUlvaRhoAcaPoriMycBryBugScruArthAmp x xAmp

x xhibalanus reticulatus x x x x x x

ChoBotr x x x xBotryllus giganteum x xPhallusia nigraStyela plicata

07

x xrdataylloides nigrum x x x x

Silva, 1998 Marins, 20levantamento * painéis * Mayer-Pinto & Junqueira, 2003

x x x x xx x x x x

A espécie de briozoário Aetea ligulata foi detectada no levantamento

realizado no presente estudo em alta freqüência de ocorrência, mas apenas em

substratos artificiais na Praia do Anil. Contudo, Mayer-Pinto & Junqueira (2003)

registraram a espécie apenas na estação Ilha da Gipóia e consideraram esta

espéc

ão

orgânica Ulva na região impactada da Praia do Anil em todos estes estudos; a

reduçã

especialmente representantes das macroalgas e dos filos de invertebrados

Bryozoa e Chordata (classe Ascidiacea). Esta condição subestima o número de

ie um bioindicador negativo de poluição.

Considerando a presença do gênero bioindicador positivo de poluiç

o na riqueza de espécies do filo Phaeophyta ao longo da última década,

culminando na não-detecção deste filo pelo presente estudo; e as alterações

espaciais na abundância relativa das espécies, sugere-se que os impactos

antrópicos aos quais está sujeita a região da Praia do Anil, especialmente

poluição orgânica, têm sido intensificados na última década.

Assim como observado no levantamento anteriormente apresentado neste

estudo, há nos substratos artificiais destas duas estações alta riqueza e

porcentagem de cobertura de espécies criptogênicas e introduzidas;

152

espécies introduzidas e dificulta a avaliação ecológica de potenciais impactos da

introdução de espécies neste ecossistema e ressalta a necessidade e importância

a distribuição geográfica original das espécies

deste grupo.

Quanto à ocupação destes painéis (estruturas artificiais) por espécies

introduzidas, foi observada a ocorrência de três espécies consideradas

estabelecidas nesta baía (Amphibalanus reticulatus, Isognomon bicolor e Styela

plicata), como anteriormente discutido. Este estudo detectou, ainda, outras duas

potenciais espécies introduzidas: o poliqueto Demonax microphthalmus e a

rodofícea Wrangelia penicillata.

Wrangelia penicillata é comumente associada como epífita às espécies do

gênero Sargassum (Széchy, dados não-publicados). O aumento da sua biomassa

pode alterar a abundância do Sargassum, o que, por sua vez, pode refletir em

toda a comunidade bentônica, como anteriormente discutido para a espécie

introdu

o.

de estudos que visam elucidar

zida Laurencia caduciramulosa.

Este estudo indica que a comunidade bentônica séssil da estação não-

impactada da Ilha da Gipóia está sob influência da introdução de espécies, assim

como a estação impactada, corroborando o anteriormente discutid

Os resultados deste estudo sugerem, ainda, que o tipo de substrato pode

não ser o principal fator direcionador de diferenças entre comunidades bentônicas

sésseis quando há influência da poluição orgânica em uma destas comunidades.

Deste modo, estes resultados fornecem subsídios que reforçam a poluição

orgânica como principal fator para a alta similaridade entre as comunidades

zoobentônicas artificiais e naturais da estação Praia do Anil, como anteriormente

proposto.

153

7. CONSIDERAÇÕES FINAIS

O presente estudo aponta alterações na estrutura e composição da

comunidade bentônica séssil de substratos consolidados da Baía da Ilha Grande

como reflexo da presença de diferentes impactos antrópicos (poluição, instalação

de estruturas artificiais e introdução de espécies) aos quais esta baía está sujeita.

Quanto à poluição, a região mais impactada é a Praia do Anil, localizada no

centro da cidade de Angra dos Reis. Este impacto, representado principalmente

pela poluição orgânica, altera a composição específica e a abundância da

fitobentônica e o aumento da riqueza

específica zoobentônica. Em rel

comunidade

foram fatores secundários na estruturação de comunidades bentônicas sésseis.

Este e

Ulva. As espécies de algas da classe Phaeophyceae podem

ser consideradas indicadoras negativas de poluição orgânica.

A região do Bracuhy também apresenta diferenças na riqueza, composição

específica e abundância da comunidade zoobentônica séssil quando comparadas

às estações das ilhas da Gipóia e do Itanhangá. Este estudo sugere que estas

diferenças sejam resultantes do impacto causado por TBT e focos pontuais de

poluição orgânica, mas não pode descartar a influência da salinidade neste local,

comunidade fito e zoobentônica desta região, caracterizando-se como o mais

forte modificador da estrutura destas comunidades bentônicas. A poluição

orgânica promoveu, ainda, alterações na riqueza específica, onde foi evidenciada

a diminuição da riqueza específica

ação à riqueza específica total da comunidade,

não foram detectadas diferenças importantes. Quando há influência da poluição

orgânica, o tipo de substrato e a velocidade de desenvolvimento da

studo sugere, também, a influência de impacto por poluição orgânica na

região da Mombaça, porém em menor intensidade quando comparada à Praia do

Anil.

Alguns táxons podem ser considerados indicadores positivos de poluição

orgânica, especialmente o briozoário Bugula neritina, a ascídia Styela plicata e a

clorofícea do gênero

154

considerando que estudos mais detalhados são necessários para melhor

compreender estas diferenças.

As estruturas artificiais são importantes fontes de substrato para as

oobentônicas na Baía da Ilha Grande; e em virtude da evidente

diferen

ecção de uma espécie de macroalga introduzida: a

rodofíc

espécies z

ça da comunidade zoobentônica que coloniza substratos naturais e

artificiais nesta baía, estas estruturas artificiais não podem ser consideradas boas

substitutas para habitats naturais perdidos e podem representar uma importante

fonte de impacto para os substratos naturais desta baía.

No estudo do desenvolvimento da comunidade bentônica em painéis

artificiais, não houve relação entre a riqueza de táxons e a intensidade de

colonização do substrato; demonstrando que a ocupação do substrato ocorre

tanto como função do crescimento dos organismos e seu aumento populacional

quanto do aumento da riqueza.

A comunidade bentônica de substrato consolidado da Baía da Ilha Grande

está sob marcante influência das espécies introduzidas e criptogênicas, que

exercem um importante fator estruturador destas comunidades. O presente

estudo reporta a detecção de sete espécies de invertebrados marinhos

introduzidos: o briozoário Scrupocellaria diadema, os bivalves Isognomon bicolor,

Perna perna e Myoforceps aristatus, as cracas Amphibalanus reticulatus e

Megabalanus coccopoma e a ascídia Styela plicata. Com exceção de S. diadema,

todas as demais espécies podem ser consideradas estabelecidas na Baía da Ilha

Grande. Houve, ainda, a det

ea corticada Laurencia caduciramulosa. Para as espécies potencialmente

introduzidas Wrangelia penicillata (rodofícea) e Demonax microphthalmus

(poliqueta), este estudo representa o primeiro registro destas espécies na Baía da

Ilha Grande.

O gênero Sargassum, que caracteriza a região infralitoral rasa da Baía da

Ilha Grande e é considerado um importante agente organizador destas

comunidades, vem sofrendo o impacto da poluição orgânica e da introdução de

espécies, o que reflete em alterações em toda a comunidade bentônica.

155

A similaridade no número de espécies introduzidas de invertebrados

detectadas em substratos naturais e artificiais, e também nas áreas de referência

desta baía e na área portuária, não diminui a importância destes impactos nas

regiões analisadas. Contrariamente, es

s ecológicos sobre as

bioinvasões.

te resultado corrobora o estabelecimento

destas espécies na comunidade zoobentônica da Baía da Ilha Grande.

O presente estudo demonstra que, devido principalmente a ausência de

registros históricos, há um grande número de espécies consideradas

criptogênicas na costa brasileira, o que dificulta estudo

156

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173

Prancha 1: Fotos e desenho de algumas das espécies introduzidas detectadas no presente estudo. A: Isognomon bicolor; B: Myoforceps aristatus; C: Amphibalanus reticulatus; D: Megabalanus coccopoma; E: Perna perna; F: Scrupocellaria diadema; G: Wrangelia penicillata; H: Styela plicata.

Moacyr Apolinário

E A Flavio Fernandes

B

F

Barbara Lage

MariMayer

G

www.starfish.ch

Barbara Lage Ignacio

H

C

Moacyr Apolinário

D

Prancha 2: Comunidade bentônica desenvolvida na Ilha da Gipóia (réplica 2). A: 1 mês de imersão; B: 2 meses de imersão: C: 4 meses de imersão; D: 6 meses de imersão; E: 8 meses de imersão.

A B

E D C

Prancha 3: Comunidade bentônica desenvolvida na Praia do Anil (réplica 1). A: 1 mês de imersão; B: 2 meses de imersão: C: 4 meses de imersão; D: 6 meses de imersão; E: 8 meses de imersão.

E D C

A B A B

E D C

Anexo I: Tabela I: Levantamento da riqueza de táxons para cada estação de coleta, tipo de substrato e profundidade. G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy; M: Mombaça; A: Praia do Anil. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5m; 2,0m e 5,0m referem-se às profundidades amostradas. 1, 2, 3 e 4 indicam o número de réplicas em que o táxon foi detectado. *: espécie criptogênica; **: espécie introduzida

G G G G I1 I1 I1 I2 I2 I2 I3 I3 B M A A A Anat nat nat art nat nat nat nat nat nat nat art art art nat art art art

0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0mPORIFERA DemospongiaeAmorphinops sp. 1Amphimedon viridis 1 1 1 2 1 2Desmapsamma anchorata 2Dysidex cf. janiae 1Geodia sp. 1Halichondrida sp. 1 1 1Haplosclerida sp. 1 1 1 2 1 1 1 1 1Lissodendoryx isodictyalis * 2 1Mycale aff. magnirhaphidifera 1Mycale angulosa 1 2 3 1 1 1Mycale microsigmatosa 1 1 2 1 2 2 1Stelletta sp. 1Tedania ignis 1 1 1 1 2 2 2 2 2 4 2Terpios sp. 1Tethya sp. 2CalcareaClathrina sp. nova 1Leucandra sp. 1 1 1 1Leucandra sp. 2 1 1Leucandra serrata 1Sycon sp. 1CNIDARIAAnthozoaCarijoa riisei 2 1 2 1 2Leptogorgia punicea 1 1Palythoa caribaeorum 3 4 2 2 1 1

continuação Anexo I: continuação Tabela I: Levantamento da riqueza de táxons para cada estação de coleta, tipo de substrato e profundidade. G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy; M: Mombaça; A: Praia do Anil. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5m; 2,0m e 5,0m referem-se às profundidades amostradas. 1, 2, 3 e 4 indicam o número de réplicas em que o táxon foi detectado. *: espécie criptogênica; **: espécie introduzida


0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0mBRYOZOAGymnolaemataAetea anguina * 1Aetea ligulata * 4 3Aetea truncata * 1Amathia sp.1 1 2 1 2 2Amathia sp.2 1 2 4Beania cupulariensis * 1Beania klugei * 1 1Beania mirabilis * 1 2Bicrisia sp. 1 1Bugula carvalhoi 3Bugula neritina * 4 1 2Bugula uniserialis * 1Cellaria sp.1 1Celleporaria não identificado 1 1Crisia sp. 1 1Crisiidae não identificado 1Exidmonea sp.1 2Savignyella lafontii * 1 1 1 1 4 4Schizoporella sp.1 4 1 1 1 2 2 4 2 4 3 2 2Schizoporella sp.2 1 1 1Scrupocellaria aff.reptans 4 3 4 3Scrupocellaria cornigera * 1 1 1Scrupocellaria diadema ** 1 1Synnotum aegyptiacum * 1 2 4Catenicella uberrima * 1 1



0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0mMOLLUSCABivalviaArca imbricata 1 1 1 1Brachidontes exustus 2 1 2 1Chama sp. 1 2 1 1 1 3 2 1 1 1Crassinella lunulata 1Crassostrea rhizophorae 1 1 1 1 1 1 2 3 3 4 4 4Gouldia cerina 1 1 1Hiatella arctica * 1 1 1 1 3 4 1 2Isognomon bicolor ** 2 1 1 4 3 4 4 4 2 3 2 2 3 4Lectopecten bavayi 1Lithophaga bisulcata 1 1 1 1 1Modiolus carvalhoi 1 1 2 3 3 1 1 3 2 2 1Musculus lateralis * 1 1 1 2 1 1Myoforceps aristatus ** 2 1 3 1Mytella charruana 1Perna perna ** 1 2Petricola typica 1 3 1 2 1 2 1Pinctada imbricata 2 1 2 1 4 3 1 1Pseudochama radians 2 1 1 3 2 1 1 1 1 1Ventricolaria rigida 1GastropodaPetaloconchus varians 1 1 2 1 1 3 2 2 1 2 2 3 4 1



0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0mARTHROPODAMaxillopodaAmphibalanus eburneus * 4 3Amphibalanus improvisus * 1 2 1Amphibalanus reticulatus ** 3 2 4 3 3Balanus trigonus * 4 2 4 4 4 3 3 4 3 4 4 4 4 4 4 4 4Megabalanus coccopoma ** 2Newmanella radiata 3 1CHORDATAAscidiaceaBotrylloides nigrun * 1 1 2Clavelina oblonga * 1Didemnidae não identificado 1 1 2 1 1Diplosoma listerianum * 1 3 3Distaplia bermudensis * 1 2Herdmania pallida * 3 1 1 1 1 1 2 3 3 4Lissoclinum sp. 1Microcosmus exasperatus * 1 1 2 3 1 2Phallusia nigra * 1 1 1 1Styela canopus * 1Styela plicata ** 1 1Symplegma rubra * 1

G G G I1 I1 I1 I2 I2 I2 I3 I3 B M A A A A

nat nat art nat nat nat nat nat nat nat art art art nat art art art

0,5m 2,0m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m

Arca imbricata 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1Brachidontes exustus 0 0 0 0 4 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0Chama sp. 7 6 0 3 4 0 2 4 0 0 4 0 1 0 1 0 1Crassinella lunuata 0 0 0 0 28 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Crassostrea rhizophorae 2 4 0 2 0 0 1 0 0 2 0 2 13 98 19 17 13Gouldia cenira 0 0 0 0 3 2 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0Hiatella artica 1 0 0 0 0 1 0 1 0 1 0 0 0 53 6 2 3Isognomon bicolor 17 3 6 26 57 6 57 11 0 5 5 0 3 12 11 12 0Lectopecten bavayi 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Lithophaga bisulcata 0 0 1 0 2 1 1 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0Modiolus carvalhoi 0 0 2 1 2 0 4 6 0 0 0 0 1 6 2 3 1Musculus lateralis 0 0 0 1 2 0 1 0 0 0 0 0 0 5 1 0 1Myoforceps aristatus 6 0 0 0 0 2 5 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0Mytella charruana 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Perna perna 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 6 0 0Petricola typica 0 0 0 2 4 1 0 0 0 0 0 0 0 9 3 5 3Pinctada imbricata 2 0 0 2 39 2 13 13 1 0 0 0 0 0 0 2 0Pseudochama radians 8 4 1 0 5 0 0 5 1 0 1 0 1 1 0 0 0Ventricolaria rigida 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Anexo II: Tabela I: Número total de indivíduos para todos os táxons do filo Mollusca em cada estação de coleta, tipo de substrato e profundidade. G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy; M: Mombaça; A: Praia do Anil. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5m; 2,0m e 5,0m representam as profundidades amostradas.

Anexo III: Resultados das análises multivariadas quantitativas (número de indivíduos) para o filo Mollusca, classe Bivalvia. Figura 1: Resultado da análise de agrupamento com dados de número de indivíduos para a classe Bivalvia, filo Mollusca. Índice de similaridade de Bray-Curtis. Anil: Praia do Anil; Momb: Mombaça; GIP: Ilha da Gipóia; ITA: Ilha do Itanhangá; BRAC: Bracuhy. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas.

sim

ilarid

ade

A B

C Figura 2: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de número de indivíduos para os táxons da classe Bivalvia, filo Mollusca. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

continuação Anexo III: Resultados das análises multivariadas quantitativas (número de indivíduos) para o filo Mollusca, classe Bivalvia. Tabela I: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de número de indivíduos para os táxons da classe Bivalvia, filo Mollusca. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.


Comparação para-a-par a posterioriR estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais Número >= Observado

3-0,074 70,0 10 10 70,185 30,0 10 10

101,000 25,0 4 4 1-0,375 100,0 10 10

20,870 2,9 35 35 10,333 50,0 4 4

80,167 40,0 10 10 4

4 41

0,083 30,0 10 10

11


25,0 4 41,000 25,0

30,963 2,9 35 35

10,556 50,0 4 4 21,000 25,0 4 4

13 1

0,889 2,9 35 35

115 13

5 5 25

-0,074 80,0 10 10

1,000

1

1,000 33,3 3

0,929 6,7 151,000 33,3 3

1,000 20,0 5

comparação não possível de ser realizada0,333 40,0

Anexo IV: Tabela I: Número total de indivíduos para todas as famílias do filo Annelida, classe Polychaeta, em cada estação de coleta, tipo de substrato e profundidade. G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy; M: Mombaça; A: Praia do Anil. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5m; 2,0m e 5,0m referem-se às profundidades amostradas.

G G G I1 I1 I1 I2 I2 I2 I3 I3 B M A A A A

nat nat art nat nat nat nat nat nat nat art art art nat art art art

0,5m 2,0m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 2,0m 5,0m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 0,5m 2,0m 5,0m

Amphinomidae 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Chrysopetalidae 0 3 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1

Cirratulidae 0 2 0 1 5 0 8 0 1 2 1 29 0 552 239 96 38

Dorvilleidae 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0

Eunicidae 41 32 3 48 37 19 24 22 17 49 2 1 5 304 218 210 120

Hesionidae 0 0 0 2 2 0 0 1 1 2 0 0 0 21 12 18 4

Nereididae 9 3 1 1 4 5 34 8 22 0 2 0 4 5 3 4 3

Oenonidae 15 5 54 8 10 4 2 1 1 8 47 181 42 247 199 189 38

Orbiniidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0

Phyllodocidae 0 0 0 4 1 0 1 1 0 0 0 0 0 1 3 2 0

Polynoidae 0 0 0 0 0 0 3 3 1 0 1 0 0 3 2 2 3

Sabellidae 2 7 22 2 3 5 0 0 1 1 9 53 2 203 243 146 33

Serpullidae 1 0 0 0 0 1 0 0 0 3 11 9 1 5 3 3 37

Spionidae 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 10 0 102 9 2 1

Syllidae 9 1 36 4 11 1 5 2 4 4 9 24 4 105 229 135 35

Terebellidae 2 0 0 0 7 0 1 2 2 1 0 2 0 49 0 1 2

Anexo V: Resultados das análises multivariadas quantitativas (número de indivíduos) para o filo Annelida, classe Polychaeta.

si

mila

ridad

e Figura 1: Resultado da análise de agrupamento com dados de número de indivíduos para a classe Polychaeta, filo Annelida. Índice de similaridade de Bray-Curtis. Anil: Praia do Anil; Momb: Mombaça; GIP: Ilha da Gipóia; ITA: Ilha do Itanhangá; BRAC: Bracuhy. nat: substrato natural; art: substrato artificial. 0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas.

A B

C Figura 2: Escalonamento mutidimensional não-métrico (n-MDS) com dados de número de indivíduos para os táxons da classe Polychaeta, filo Annelida. A: fator local (A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy). B: fator substrato (n: natural; a: artificial). C: fator profundidade (0,5; 2,0 e 5,0 referem-se às profundidades amostradas).

continuação Anexo V: Resultados das análises multivariadas quantitativas (número de indivíduos) para o filo Annelida, classe Polychaeta. Tabela 3: Resultados do ANOSIM para o fator local com dados de número de indivíduos para os táxons da classe Polychaeta, filo Annelida. A: Praia do Anil; M: Mombaça, G: Ilha da Gipóia; I: Ilha do Itanhangá; B: Bracuhy.


11,000 2,9 35 35


11,000 20,0 5 5 11,000 20,0 5 5

10,679 6,7 15 15

2-1,000 100,0 3 3 30,000 66,7 3 3

11,000 25,0 4 4 11,000 25,0 4 4

10,667 10,0 10 10 10,852 2,9 35 35

11,000 25,0 4 4 11,000 25,0 4 4

10,083 30,0 10 10 30,778 10,0 10 10

30,500 5,7 35 35 2-0,111 75,0 4 4

10-0,111 75,0 4 4 3-0,333 100,0 10 10

100,444 10,0 10 10 1-0,296 100,0 10 10

Comparação para-a-par a posterioriR estatístico Significância (%) Permutações possíveis Permutações atuais Número >= Observado


Anexo VI: Quadro I: Levantamento da riqueza de táxons de macroalgas para cada estação de coleta, indicando o filo e o tipo morfológico ao qual pertencem.chl: filo Chlorophyta; pha: filo Phaeophyta; rho: filo Rhodophyta. 1, 2, 3 e 4 indicam o número de réplicas em que o táxon foi detectado. *: espécie introduzida.

G I1 I2 I3 ACaulerpa fastigiata 1Cladophora spp. 1Cladophora vagabunda 1Cladophoropsis membranacea 1Asparagopsis taxiformis 2 1 3Centroceras clavulatum 1 2Ceramium brevizonatum 1Ceramium flaccidum 1 1Ceramium spp. 1 2Ceramium tenerrimum 1Dasya brasiliensis 1Herposiphonia secunda 1Heterosiphonia crispella 2Polysiphonia denudata 1Polysiphonia scopulorum 1Polysiphonia subtilissima 2 1 2Wrangelia argus 3

pha Sphacelaria rigidula 3chl Ulva spp. 2

Dictyopteris delicatula 2 3Dictyopteris plagiogramma 3Dictyota cervicornis 3 3 3 1Dictyota ciliolata 1Acanthophora spicifera 2 4Champia parvula 1Champia spp. 1Champia compressa 2 3 3Chondracanthus acicularis 3 2 3 1 2Chondracanthus teedei 1 2Chondria polyrhiza 1Chondria spp. 1 3Chondrophycus papillosus 2Gelidiales 1Gelidiopsis planicaulis 1Gelidiopsis variabilis 3 3 3 4 3Gelidium pusillum 3Grateloupia spp. 1Hypnea musciformis 2Hypnea spinella 1 1 4 1 2Laurencia caduciramulosa* 1 2Laurencia spp. 1 1 3Lomentaria corallicola 2 1Sebdenia flabellata 2Colpomenia sinuosa 1Padina gymnospora 3 3 2Padina sp. 1Sargassum filipendula 2 3 3Sargassum spp. 1Sargassum vulgare 1 1Amphiroa brasiliana 1 1Amphiroa fragilisssima 4 3 4 4 1Dichotomaria marginata 3Jania adhaerens 4 3 4 4

rho

calc

ária

s ar

ticul

adas

pha

pha

rho

pha

filam

ento

sas

rho

chl

mac

rófit

as

coriá

ceas

mac

rofit

as c

ortic

adas

foliá

ceas

Anexo VII: Tabela I: Porcentagem de cobertura (média e erro padrão/ep) de todos os grupos detectados nos painéis experimentais de cada estação ao longo do tempo de imersão. : bioindicador positivo de poluição orgânica; : bioindicador negativo de poluição orgânica; : espécie introduzida de invertebrado marinho bentônico séssil; : espécie criptogênica de invertebrado marinho bentônico séssil.

média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média epALGAEChlorophytaCladophora sp. 0,0 0,0 0,0 0,0 17,7 10,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Ulva sp.

pl0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,0 2,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,4 0,0 0,0

Bryopsis umosa 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0RhodophytaAcanthophora spicifera 0,0 0,0 0,0 0,0 8,0 4,6 2,0 1,2 7,3 4,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Aglothamnion felliponei 0,0 0,0 0,0 0,0 17,7 10,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Ceramium flaccidum 27,3 15,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Champia compressa 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,0 2,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Chondria sp. 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,7 2,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Polysiphonia subtilissima 0,0 0,0 47,3 27,3 19,3 11,2 8,0 4,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,4 1,7 1,0PhaeophytaPadina gymnospora 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,7 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Sphacelaria furcifera 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 7,7 4,4 4,0 2,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0ANIMALIAPoriferaMycale microsigmatosa 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,8 28,7 16,6 7,0 4,0 0,0 0,0 0,0 0,0 6,7 3,8 2,3 1,3 10,0 5,8esponja não identificada 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,7 1,0 1,0 0,6Cnidaria - HydrozoaObelia dichotoma * 12,0 6,9 13,3 7,7 3,3 1,9 1,7 1,0 3,3 1,9 0,7 0,4 0,0 0,0 10,7 6,2 7,7 4,4 0,7 0,4Obelia bidentata * 0,0 0,0 12,3 7,1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Corynidae não identificado 0,0 0,0 12,3 7,1 3,0 1,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Clythia linearis * 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,7 1,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Bryozoa - GymnolaemataAmathia sp.2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 1,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Bugula neritina * 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,3 1,9 64,7 37,3 3,0 1,7 4,3 2,5 20,7 11,9Parasmittina sp.1 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,8 2,7 1,5 3,3 1,9 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Schizoporella sp. 1 0,0 0,0 0,0 0,0 3,3 1,9 9,0 5,2 11,3 6,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Scrupocellaria cornigera * 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,

I. Gipóia I. Gipóia I. Gipóia I. Gipóia I. Gipóia P. Anil P. Anil P. Anil P. Anil P. Anilmês 1 2 meses 4 meses 6 meses 8 meses mês 1 2 meses 4 meses 6 meses 8 meses

0

continuação Anexo VII: continuação Tabela I: Porcentagem de cobertura (média e erro padrão/ep) de todos os grupos detectados nos painéis experimentais de cada estação ao longo do tempo de imersão. : bioindicador positivo de poluição orgânica; : bioindicador negativo de poluição orgânica; : espécie introduzida de invertebrado marinho bentônico séssil; : espécie criptogênica de invertebrado marinho bentônico séssil.

média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média ep média epMollusca - BivalviaOstreidae não identificado 1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,8 0,7 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Annelida - PolychaetaSerpulidae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0Arthropoda - MaxillopodaAmphibalanus improvisus * 1,0 0,6 1,0 0,6 0,3 0,2 0,7 0,4 2,0 1,2 0,7 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Amphibalanus improvisus morto 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 1,0 0,6 0,3 0,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Amphibalanus reticulatus 0,7 0,4 1,7 1,0 5,3 3,1 5,7 3,3 9,3 5,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,7 0,4 0,3 0,2Amphibalanus reticulatus morto 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,3 0,2 1,3 0,8Balanus trigonus * 0,3 0,2 0,0 0,0 0,3 0,2 0,7 0,4 11,0 6,4 1,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,0 0,0Balanus trigonus morto 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0cirripédio não identificado 0,0 0,0 1,0 0,6 2,0 1,2 2,0 1,2 12,7 7,3 29,3 16,9 0,0 0,0 0,0 0,0 7,3 4,2 1,0 0,6cirripédio não identificado morto 0,0 0,0 0,7 0,4 0,3 0,2 0,0 0,0 2,0 1,2 35,7 20,6 13,0 7,5 10,7 6,2 7,0 4,0 8,3 4,8cirripédio recruta 1,3 0,8 0,3 0,2 2,3 1,3 6,0 3,5 0,0 0,0 18,7 10,8 0,0 0,0 1,0 0,6 15,0 8,7 0,0 0,0Chordata - Ascidiaceaascídia não identificada 3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0ascídia não identificada 5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,3 1,9 0,0 0,0 3,0 1,7 7,0 4,0ascídia não identificada 6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,7 1,5 0,0 0,0 0,0 0,0Botrylloides nigrum * 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 6,0 3,5 20,0 11,5 7,0 4,0 0,0 0,0Botryllinae não identificado 1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Botryllinae não identificado 2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,0 2,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Botryllus giganteum * 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,3 2,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,3 1,3Didemnidae não identificado 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,0 0,0 1,3 0,8 4,7 2,7 2,7 1,5 15,0 8,7 23,0 13,3Diplosoma sp. 0,0 0,0 2,0 1,2 12,3 7,1 13,7 7,9 4,7 2,7 2,0 1,2 1,7 1,0 0,0 0,0 0,7 0,4 14,3 8,3Phalusia nigra * 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,2 0,0 0,0 0,0 0,0Styela sp. 1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,4 2,0 1,2 0,3 0,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0Styela plicata

.0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,8 4,0 2,3

Symplegma spp 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 15,3 8,9 1,7 1,0OUTROSTubo mucoso 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 6,7 3,8 2,7 1,5Biofilme 57,3 33,1 8,0 4,6 1,0 0,6 3,3 1,9 6,3 3,7 0,3 0,2 0,0 0,0 41,0 23,7 3,0 1,7 0,0 0,0

P. AnilI. Gipóia I. Gipóia I. Gipóia I. Gipóia I. Gipóia P. Anil P. Anil8 meses mês 1 2 meses 4 mesesmês 1 2 meses 4 meses 6 meses 6 meses 8 meses

P. Anil P. Anil

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