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HELEN MICHELLE DE JESUS AFFE CARACTERIZAÇÃO DA COMUNIDADE FITOPLANCTÔNICA COM ÊNFASE NAS MICROALGAS POTENCIALMENTE TÓXICAS EM ÁREAS DE CULTIVO DE OSTRAS NA BAÍA DE CAMAMU, BAHIA ILHÉUS – BAHIA 2012 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ – UESC DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS – DCB PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMAS AQUÁTICOS TROPICAIS - SAT

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HELEN MICHELLE DE JESUS AFFE

CARACTERIZAÇÃO DA COMUNIDADE FITOPLANCTÔNICA COM ÊNFASE NAS MICROALGAS POTENCIALMENTE

TÓXICAS EM ÁREAS DE CULTIVO DE OSTRAS NA BAÍA DE CAMAMU, BAHIA

ILHÉUS – BAHIA

2012

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ – UESC

DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS – DCB

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMAS AQUÁTICOS TROPICAIS - SAT

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HELEN MICHELLE DE JESUS AFFE

CARACTERIZAÇÃO DA COMUNIDADE FITOPLANCTÔNICA COM ÊNFASE NAS MICROALGAS POTENCIALMENTE

TÓXICAS EM ÁREAS DE CULTIVO DE OSTRAS NA BAÍA DE CAMAMU, BAHIA

ILHÉUS – BAHIA

2012

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais (SAT), Departamento de Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Santa Cruz, para obtenção do título de Mestre. Orientadora: Dra. Sylvia Maria Moreira Susini Ribeiro

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A256 Affe, Helen Michele de Jesus. Caracterização da comunidade fitoplanctônica com ênfase nas microalgas potencialmente tóxicas em áreas de cultivo de ostras na baía de Camamu, Bahia / Helen Michele de Jesus Affe. – Ilhéus, BA: UESC, 2012. 83f. : Il. Orientadora: Sylvia Maria Moreira Susini Ribeiro. Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual de Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais Inclui bibliografia e apêndice.

1. Fitoplâncton marinho. 2. Ostra - Criação. 3. Estuários. 4. Monitorização biológica. I. Título. CDD 577.76

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HELEN MICHELLE DE JESUS AFFE

CARACTERIZAÇÃO DA COMUNIDADE FITOPLANCTÔNICA COM ÊNFASE NAS MICROALGAS POTENCIALMENTE

TÓXICAS EM ÁREAS DE CULTIVO DE OSTRAS NA BAÍA DE CAMAMU, BAHIA

Ilhéus-Bahia, 26/03/2012

_________________________________________________________________

Drª Gleyci Aparecida Oliveira Moser Universidade Estadual do Rio de Janeiro - UERJ

_____________________________________________________________________ Drª Daniela Mariano Lopes da Silva

Universidade Estadual de Santa Cruz - UESC

____________________________________________________________________ Drª Sylvia Maria Moreira Susini Ribeiro – (Orientadora)

Universidade Estadual de Santa Cruz - UESC

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DedicatóriaDedicatóriaDedicatóriaDedicatória Ao meu querido Mané (Ao meu querido Mané (Ao meu querido Mané (Ao meu querido Mané (in memorianin memorianin memorianin memorian))))

...Como eu gostaria que você estivesse aqui!

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AgradecimentosAgradecimentosAgradecimentosAgradecimentos

Ao meu Deus...Ao meu Deus...Ao meu Deus...Ao meu Deus... Que na solidão sempre me dá amparo, na angustia sempre me proporciona o devido bom senso e no desespero nunca me deixa perder a fé.

Aos maiores amores da minha vida...Aos maiores amores da minha vida...Aos maiores amores da minha vida...Aos maiores amores da minha vida...

Minha mãe, meu pai, avó e irmãs que sempre sonham junto comigo. Diogo que nunca me deixa faltar colo, carinho, proteção, aconchego.

Aos amigos que a UESC me deu...Aos amigos que a UESC me deu...Aos amigos que a UESC me deu...Aos amigos que a UESC me deu...

Primeiramente à Sylvia, por ter me aberto as portas do mundo marinho aceitando me orientar, mesmo sabendo que eu pouco conhecia dessa área. Sou muita grata pela oportunidade e pelo profissionalismo. Aos colegas de turma que ajudaram a tornar os momentos de cansaço e desânimo mais leves: À Ramone agradeço pela atenção, os bons papos, o cuidado; À Leni agradeço os momentos de diversão, a parceria para as baladas; À Laís agradeço pela companhia nos almoços no período que fiquei “internada” no laboratório “contando bolinhas” e por toda a consultoria estatística. À Rosa agradeço pelo apoio, companheirismo, carinho, por estar sempre disposta a ajudar. À Luana agradeço por ouvir as reclamações e fazer companhia naquele longo período de “internação no laboratório”. À Nete agradeço pela torcida no dia a dia, a confiança. À Lucineide agradeço pela disponibilidade e por ter, muitas vezes, me feito rir dos meus próprios dramas! Agradeço aos queridos Guido, Ana, Josy e Bethe, sem os quais teria sido muito difícil dar conta das minhas coletas. Sem sombra de dúvidas a companhia de cada um, a prestatividade e todo o cuidado tornaram tudo mais fácil, mais divertido. Além de Laize e Flávio aos quais agradeço por também terem vivido os momentos mágicos do interminável período de aulas (rs!).

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AAAA todos que todos que todos que todos que ajudaram a ajudaram a ajudaram a ajudaram a tornartornartornartornar esse trabalho possível...esse trabalho possível...esse trabalho possível...esse trabalho possível... Agradeço à professora Guisla por viabilizar as saídas de campo, por ter me recebido em sua equipe com tanto respeito. Agradeço especialmente pela confiança e pela disponibilidade em ouvir e aconselhar. À professora Daniela e a colega Thais agradeço pela parceria e pela realização das análises de nutrientes e clorofila. À professora Ana Shilling agradeço pela boa vontade em esclarecer as dúvidas estatísticas. À ONG ORDEM (Organização Pró-defesa e Estudo dos Manguezais da Bahia), na pessoa do seu presidente, o Sr. Elias Veloso pela disponibilização do alojamento e do barco para deslocamento nas coletas. Agradeço especialmente a Marivaldo que ao nos acompanhar nas saídas de campo tornava o trabalho mais divertido com suas histórias. Agradeço às comunidades da Ilha do Conduru, da Ilha Grande e da Ilha de Tanques, sempre tão simpáticos em nossas chegadas. À UESC e à FINEP pelo apoio financeiro do Projeto “Maricultura na Baía de Camamu (BA)” no qual este trabalho está inserido. À CAPES pela concessão da minha bolsa de pesquisa.

AAAAos amigos da vida inteira...os amigos da vida inteira...os amigos da vida inteira...os amigos da vida inteira... Agradeço a Neyva pelas orações. Á minha querida Lina agradeço pelas conversas, pelo carinho. À Fafá e Ritinha, agradeço pela companhia virtual no msn (nossos bate-papos diários foram válvulas de escape importantes para aliviar o estresse). Obrigada a todos que direta ou indiretamente torceram, apoiaram e por isso também acabaram fazendo parte de todo o processo...

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CARACTERIZAÇÃO DA COMUNIDADE FITOPLANCTÔNICA COM ÊNFASE NAS MICROALGAS POTENCIALMENTE TÓXICAS EM ÁREAS DE CULTIVO DE

OSTRAS NA BAÍA DE CAMAMU, BAHIA

RESUMO

Os ambientes estuarinos são marcados por forte hidrodinamismo que, associado ao aporte de

nutrientes via fluvial, confere a estes ecossistemas altas taxas de produtividade e de atividades

biológicas. As microalgas, o primeiro elo da teia trófica estuarina, servem de alimento para os

demais níveis tróficos nestas regiões. A crescente demanda por recursos pesqueiros para

alimentação tem levado à implantação de atividades de cultivo de organismos marinhos em

baías e regiões costeiras. Na Baía de Camamu, foram implantadas três áreas de criação

experimental de ostras localizadas próximas à Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques.

O presente trabalho teve como objetivo o levantamento das microalgas presentes nestas três

áreas, com ênfase na investigação de espécies potencialmente tóxicas e/ou nocivas e suas

correlações com os fatores ambientais. Doze campanhas mensais foram realizadas no período de

abril/2010 a março/2011. Para estudo qualitativo do microfitoplâncton foram analisadas

amostras de superfície coletadas com rede de 20µm de malhagem e para o estudo quantitativo

do fitoplâncton, amostras de superfície e fundo coletadas com garrafas. As seguintes variáveis

foram consideradas: temperatura, salinidade, transparência da água, nutrientes dissolvidos e

clorofila-a, além da profundidade local da coluna de água. O fitoplâncton foi dominado pelo

nanoplâncton representado principalmente pelos flagelados, tanto em termos de densidade de

organismos como de biomassa de carbono. A assembléia microfitoplanctônica foi composta por

91 táxons (72 Bacillariophyceae; 14 Dinophyceae, 1 Dictyochophyceae e 4 Cianobactérias). A

maior riqueza de táxons foi observada na Ilha do Conduru (87) e a menor na Ilha de Tanques

(82). A diversidade variou de 3,67bits.ind-1 (maio) a 5,05bits.ind-1 (abril), valores típicos de

regiões costeiras com forte influência de águas oligotróficas. Não foi observada a presença de

espécies comprovadamente tóxicas. Algumas espécies potencialmente danosas (quando em

elevadas concentrações) foram observadas, mas sempre em baixas densidades. O refinamento

das pesquisas visando identificação das espécies fitoplanctônicas potencialmente tóxicas ou

danosas é recomendado, assim como a continuidade do monitoramento destas áreas.

Palavras-chave: Fitoplâncton, espécies tóxicas, espécies danosas, estuário, ostreicultura.

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CHARACTERIZATION OF THE PHYTOPLANKTON COMMUNITY WITH EMPHASIS ON POTENTIALLY TOXIC MICROALGAE IN AREAS OF OYSTER

CULTURE IN THE CAMAMU BAY, BAHIA

ABSTRACT

The estuaries are marked by strong hydrodynamic that associated with nutrient supply via river

gives these high rates of productivity and biological activities. Microalgae, the first link in the

estuarine trophic web, provide food for other trophic levels in these regions. The growing

demand for fishery resources for food has led to the implantation of activities of cultivation of

marine organisms in bays and coastal regions. In Camamu bay were implanted three areas of

experimental of oysters culture located near the Conduru, Grande and Tanques islands. This

study aimed to survey the microalgae present in these three areas, with emphasis in potentially

toxic and/or harmful species and their correlation with environmental factors. Twelve monthly

campaigns were carried out from April 2010 to March 2011. For qualitative study of

microphytoplankton, surface samples collected with a net of 20µm mesh were analyzed and for

the quantitative study of phytoplankton, surface and bottom samples were collected in bottles.

The following parameters were analyzed: temperature, salinity, transparency of water, dissolved

nutrients and chlorophyll-a, in addition to the local depth of the water column. Phytoplankton

was dominated by nanoplankton represented mainly by flagellates, both in terms of density of

organisms and in biomass carbon. The microphytoplankton assemblage was composed of 91

taxa (72 Bacillariophyceae, 14 Dinophyceae, 1 Dictyochophyceae and 4 Cyanobacteria). The

largest taxa was observed in Conduru island (87) and lowest in Tanques island (82). The

diversity ranged from 3.67 bits.ind-1 (May) to 5.05 bits.ind-1 (April), typical values of coastal

regions with strong influence of oligotrophic waters. We did not observe the presence of species

proven toxic. Some species potentially harmful (when in high concentrations) were observed,

but always in low densities. Further research for identification of phytoplankton species

potentially toxic or harmful is recommended, as well as the continued monitoring of these areas.

Keywords: Phytoplankton, toxic species, harmful species, estuary, oyster farming.

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LISTA DE FIGURAS Figura 1 - Mapa da área de estudo mostrando a localização dos pontos de coleta: Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques na Baía de Camamu, Bahia............................20 Figura 2 - Fotos dos três pontos de coleta: Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques na Baía de Camamu, Bahia...............................................................................21 Figura 3 - Gráfico da precipitação pluviométrica mensal para o município de Camamu, Bahia, registrados na estação pluviométrica da CPTEC/INPE de Camamu - BA, de abril de 2010 e março de 2011.................................................................................................27 Figura 4 - Gráfico da variação da profundidade (média) da coluna de água, registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................................................28 Figura 5 - Gráfico da variação da transparência (média) da coluna de água, registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................................................28 Figura 6 - Gráfico da variação da temperatura (média) da coluna de água registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.....................................................29 Figura 7 - Gráfico da variação da salinidade (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.........................................................................29 Figura 8 - Gráfico da variação das concentrações dos nutrientes (médias) registrados de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.....................................................30 Figura 9 - Distribuição dos pontos amostrais no plano fatorial 1-2 e no plano fatorial 1-3 da ACP dos dados ambientais dos três pontos de coleta na Baía de Camamu, Bahia................................................................................................................................33 Figura 10 - Gráfico da variação da clorofila-a (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.........................................................................34 Figura 11 - Gráfico da variação da densidade do fitoplâncton total (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................................................34 Figura 12 – Gráfico da variação da densidade do nanoplâncton (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.....................................................35 Figura 13 - Gráfico da variação da densidade dos grupos nanoplanctônicos (médias) registrados de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia..............................36 Figura 14 - Gráfico da variação da densidade microfitoplâncton e dos grupos microfitoplanctônicos (médias) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia...............................................................................................................39 Figura 15 - Gráfico da variação da biomassa em termos de carbono do fitoplâncton (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................41

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Figura 16 - Gráfico da variação da biomassa em termos de carbono do nanoplâncton (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................42 Figura 17 - Gráfico da variação da biomassa em termos de carbono dos grupos nanoplanctônicos (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................................................................................................................................42 Figura 18 - Gráfico da variação da biomassa em termos de carbono do microfitoplâncton (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia................................................................................................................................44 Figura 19 - Gráfico da variação da biomassa em termos de carbono dos grupos microfitoplanctônicos (média) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia...............................................................................................................45 Figura 20 - Dendrograma mostrando o agrupamento das amostras em função da ocorrência das espécies do microfitoplâncton nos períodos seco e chuvoso de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.......................................................................51

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LISTA DE TABELAS Tabela 1 - Coeficientes de correlação linear das variáveis ambientais com os primeiros três eixos da ACP............................................................................................................32 Tabela 2 - Lista de presença e ausência das espécies nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia..................................................................................................46 Tabela 3 - Riqueza (S), Diversidade de Shannon (H’ - bits.cél-1) e Equabilidade de Pielou (J’) da assembléia microfitoplanctônica nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia..................................................................................................49 Tabela 4 - Resultado do Teste t para a comparação das abundâncias médias da assembléia microfitoplanctônica na Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia..............................50 Tabela 5 - Resultado da análise do percentual de similaridade em função das espécies da assembléia microfitoplanctônica na Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia..............................52 Tabela 6 - Lista de espécies com as respectivas frequências de ocorrências e a classificação em termos de seu potencial tóxico e/ou nocivo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques) de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia...........................................................................................................53 Tabela 7 - Comparação entre as concentrações dos nutrientes dissolvidos registrados na Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia e em outros ambientes estuarinos.......................................57

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SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO.........................................................................................................14 2. OBJETIVOS..............................................................................................................18 3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Área de estudo..............................................................................................19 3.2 Coleta das amostras.....................................................................................22 3.3 Análise dos dados

3.3.1 Variáveis ambientais.....................................................................23 3.3.2. Fitoplâncton..................................................................................24

3.3.2.1 Assembléia microfitoplanctônica..................................25

4. RESULTADOS

4.1. Variáveis ambientais...................................................................................27

4.2. Fitoplâncton

4.2.1 Biomassa clorofiliana....................................................................33

4.2.2 Densidade do fitoplâncton............................................................34

4.2.3 Biomassa fitoplanctônica em termos de carbono.......................40

4.2.4 Assembléia microfitoplanctônica.................................................46

4.2.4.1 Espécies potencialmente danosas ou tóxicas................52

5. DISCUSSÃO

5.1 Variáveis ambientais........................................................................56

5.2 Fitoplâncton

5.2.1 Biomassa clorofiliana........................................................58

5.2.2 Densidade do fitoplâncton................................................59

5.2.3 Biomassa fitoplanctônica em termos de carbono...........61

5.2.4 Assembléia microfitoplanctônica.....................................63

5.2.5 Espécies potencialmente danosas.....................................64

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6. CONSIDERAÇÕES FINAIS....................................................................................68 7. REFERÊNCIAS.........................................................................................................69

APÊNDICES......................................................................................................81

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1. INTRODUÇÃO

O fitoplâncton é um grupo extremamente diversificado, polifilético, que há cerca

de 3 milhões de anos oxigena a atmosfera terrestre (MARGALEF, 1978; REYNOLDS,

2006). Trata-se de uma comunidade de plantas microscópicas adaptadas à vida em

suspensão nos ecossistemas aquáticos, sujeita à movimentos passivos determinados por

ventos e correntes (REYNOLDS, 2006). No ambiente marinho o fitoplâncton é

constituído, de uma forma geral, por diatomáceas, dinoflagelados e cianobactérias

(unicelulares ou coloniais) fotossintetizantes que, em sua maioria, possuem clorofila-a

como principal pigmento fotossintético e outros pigmentos acessórios como ficobilinas

e carotenóides (SIEBURTH et al., 1991; LALLI; PARSONS, 1993; FALKOWSKI;

RAVEN, 2007).

As vias e eficiência da transferência de energia primária nas cadeias alimentares

aquáticas e a manutenção da biomassa dos níveis tróficos superiores são, direta ou

indiretamente, determinadas pela comunidade fitoplanctônica (CLOERN; DUFFORD,

2005), a qual constitui o primeiro elo da teia trófica estuarina (RAYMOND, 1980).

Estuários constituem corpos d’água costeiros semifechados, com conexão livre

com o mar aberto, no qual a água do mar é mensuravelmente diluída pela água doce

derivada da drenagem continental (PRITCHARD, 1967). São considerados como zonas

de transição ou ecótonos entre os ecossistemas marinhos e limnéticos (ODUM, 1988).

A dinâmica nos ambientes estuarinos é marcada pelo forte hidrodinamismo, em

consequência dos padrões de circulação e estratificação, além dos intensos processos de

mistura das águas de rios e oceano adjacentes que, associada ao aporte de nutrientes

fluviais, confere a estes ecossistemas elevadas biomassa autótrofa e heterótrofa, altas

taxas de atividades biológicas e de produtividade (ODUM, 1988; KJERFVE, 1990;

ATTRILL; RUNDLE, 2002; MIRANDA et al., 2002).

As taxas de produtividade primária dos organismos do fitoplâncton são

controladas, principalmente, pela intensidade de luz disponível nas camadas superficiais

e pela concentração de nutrientes nitrogenados, fosfatados e pelo silicato (GHOSAL et

al., 2000; RABALAIS, 2002) que, associados às variações sazonais e diárias dos

parâmetros físicos e químicos decorrentes dos fatores meteorológicos e hidrológicos no

ambiente, condicionam alterações na composição da comunidade fitoplanctônica que

são refletidas em toda a biota estuarina (BONEY, 1989).

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Sob certas condições ambientais, tais como condições de luz, disponibilidade de

nutrientes e reduzida dispersão pela ação de ventos, determinadas espécies

fitoplanctônicas podem apresentar um aumento nas suas taxas de crescimento e de

densidades celulares, caracterizando uma floração de microalgas (bloom) (KARLSON

et al., 2010).

Florações naturais correspondem a um importante incremento na cadeia de

produção biológica, por representar um ganho significativo de biomassa na base da

cadeia alimentar e consequentemente, maior disponibilidade de alimentos para os elos

subsequentes da rede trófica (SMAYDA, 1997).

Entretanto, em condições específicas, uma gama de efeitos deletérios pode ser

decorrente de uma floração, os quais variam de acordo com a(s) espécie(s) de

microalga(s) envolvida(s), caracterizando os chamados Harmful Algal Blomms (HABs).

Há basicamente dois tipos de HABs, o primeiro envolve microalgas produtoras de

toxinas e o segundo, não tóxico, é formado, por exemplo, por espécies cuja estrutura

celular pode provocar danos mecânicos em outros organismos, ou são produtoras de

metabólitos que inibem o desenvolvimento de outras espécies, alterando a dinâmica da

cadeia alimentar (ANDERSON et al., 2002).

Um bloom pode acarretar riscos pelo acúmulo de sua biomassa, degradando

habitats de outros organismos ao promover o sombreamento da vegetação submersa, ou

afetando a co-ocorrência de outras espécies pela depleção de oxigênio, ao gerar

condições de anoxia na água pela sua própria decomposição ao final do ciclo

(ANDERSON et al., 2002). Determinadas espécies tornam-se potencialmente nocivas,

quando em grandes densidades no ambiente, podendo acarretar doenças e morte,

principalmente dos animais filtradores, por meio de sua própria estrutura celular

(espécies com cerdas ou valvas pontiagudas, por exemplo) provocando danos

mecânicos nos aparelhos de filtração, propiciando infecções por bactérias oportunistas.

Outras espécies potencialmente danosas podem ainda obstruir o sistema de filtração de

peixes e moluscos pela produção de polissacarídeos não solúveis que bloqueiam a

entrada de alimentos (HALLEGRAEFF et al., 1993; LEE, 1999; SCHMITT;

PROENÇA, 2000).

Em março de 2007, na Baía de Todos os Santos, um bloom danoso ocasionou a

mortandade de 50 toneladas de pescado após um evento de “maré vermelha” promovida

pelo dinoflagelado Gymnodinium sanguineum, espécie não tóxica, cuja alta densidade

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provocou a redução do oxigênio livre na água, além de obstruir as brânquias dos peixes,

levando-os à morte por asfixia (ARGOLO; CARMEL, 2007; MACHADO, 2007).

Florações tóxicas são decorrentes da presença de espécies microalgais

produtoras de metabólitos deletérios denominados ficotoxinas, a exemplo de

diatomáceas, dinoflagelados, primnésiofíceas, rafidofíceas e cianobactérias

(HALLEGRAEFF et al., 1993, KARLSON et al., 2010).

A contaminação de animais filtradores tem representado riscos para a saúde

pública, além de perdas econômicas para as atividades de pesca e criação de moluscos,

por comprometer a qualidade do produto, uma vez que moluscos bivalves, por exemplo,

podem acumular toxinas algais, embora aparentemente não sejam afetados

fisiologicamente por estas (SHUMWAY, 1990; VALE, 2004).

As grandes preocupações de saúde pública em decorrência das chamadas

“síndromes pela ingestão de moluscos” (SOBEL; PAINTER, 2005) estão relacionadas a

quatro tipos de intoxicações investigados: envenenamento diarréico por moluscos (DSP.

- diarrhetic shellfish poisoning), envenenamento neurotóxico por moluscos (NSP. -

neurotoxic shellfish poisoning), envenenamento paralisante por moluscos (PSP. -

paralytic shellfish poisoning) e o envenenamento amnésico por moluscos (ASP. -

amnesic shellfish poisoning).

As intoxicações do tipo diarréico são provocadas, principalmente, pelo ácido

ocadaico (AO), produzido por determinadas espécies de dinoflagelados, e.g. Dinophysis

acuminata. D. fortii, D. norvegica, D. mitra. D. rotundata, D. tripos e Prorocentrum.

lima (LARSEN; MOESTRUP, 1989). O AO age interrompendo as transmissões

neuroquímicas e provoca comumente quadros de distúrbios intestinais (SHUMWAY,

1990).

Intoxicações neurotóxicas (NSP.) têm sido relacionadas ao dinoflagelado

Ptychodiscus brevis (HALLEGRAEFF et al., 1993), produtor de toxinas hemolíticas e

neurotoxinas. Quando ocorrem florações desta espécie verificam-se grandes

mortalidades de peixes e complicações respiratórias nas populações ribeirinhas devido a

inalação do aerossol marinho, com efeitos irritantes na mucosa (BARBIERI, 2009).

As intoxicações do tipo PSP são causadas pelas toxinas paralisantes

(neurotoxina, mitilotoxina ou saxitoxina) produzidas por certos gêneros de

dinoflagelados, e.g. Gonyaulax, Gimnodinium, Alexandrium e Pyrodinium (SCHANTZ,

1984; BARBIERI, 2009).

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A principal substância responsável pelas intoxicações amnésicas (ASP) é o ácido

domóico (AD), sintetizado por algumas diatomáceas marinhas do gênero Pseudo-

nitzschia (SAR et al., 2002). As reações orgânicas vão desde náuseas e vômitos até

quadros de cefaléia e confusão mental. Em idosos já ocorreram casos de lesões

cerebrais, coma e morte (SHUMWAY, 1990).

Há ainda registros na literatura de mais dois tipos de intoxicações, por AZP

(Azaspiracid Poisoning), toxina produzida pela espécie Protoperidinium crassipes, com

registros apenas para a região da Irlanda (McMAHON; SILKE, 1996) e por VSP.

(Venerupine Shellfish Poisoning), intoxicação de grande preocupação de saúde pública

no Japão, sendo sintetizada pelo dinoflagelado Prorocentrum minimum (APHA, 1995).

Trabalhos realizados em alguns pontos da costa brasileira para levantamento

taxonômico e estudo de florações envolvendo espécies potencialmente tóxicas (SATÔ

et al., 1963; KUTNER;SASSI, 1979; ROSA; BUSELATO, 1981; GIANESELLA-

GALVÃO et al., 1995) registraram a ocorrência de blooms com potenciais nocivos no

litoral de Recife/PE nas décadas de 60 e 70, na costa de Tramandaí/RS em 1984 e em

Ubatuba/SP nos anos de 1984 e 1990. Mas, segundo Silva (2006), não foram

constatadas consequências danosas em nenhum dos referidos casos.

Ocorrências da espécie potencialmente tóxica, Gonyaulax catenatum/catenella,

produtora de PSP, foram registradas na região de Santa Catarina em 1998 (FERRARI,

2001). Em 2000, análises realizadas em amostras de mexilhões, no “Programa de

Monitoramento dos Níveis de Ficotoxinas na Enseada de Armação do Itapocoroy,

Penha/SC”, detectaram toxicidade indicativa da presença do ácido ocadáico, que podia

estar relacionada à ocorrência da espécie Dinophysis acuminata, identificada nas

amostras de rede da área (SCHMITT; PROENÇA, 2001).

Segundo Proença e Mafra (2005), em áreas de cultivo na região costeira do

Brasil, já foram registradas as toxinas microcistinas, ácido ocadáico, palitoxina,

saxitoxinas e congêneres (NeoSTX, GTX1-4, C1, C2) e ácido domóico, sintetizadas por

espécies como Microcystis aeruginosa, Dynophysis acuminata, Ostreopsis ovata,

Alexandrium tamarense, Gymnodinium catenatum e Pseudo-nitzschia sp.

O estudo da comunidade fitoplanctônica e das variáveis ambientais em áreas de

cultivo é fundamental para o conhecimento do funcionamento do sistema, possibilitando

o delineamento de um monitoramento que vise prevenir possíveis danos decorrentes de

florações nocivas, conforme previsto nas normas disciplinadoras da aquicultura.

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2. OBJETIVO GERAL

Caracterizar a comunidade fitoplanctônica e as variáveis abióticas em áreas de

cultivo de ostras na Baía de Camamu – Bahia, com ênfase na investigação de espécies

potencialmente tóxicas.

2.1. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

• Identificar as microalgas fitoplanctônicas, investigando a ocorrência de

espécies potencialmente tóxicas;

• Avaliar a variação espacial e temporal da comunidade fitoplanctônica

através do estudo de sua composição taxonômica, densidade, biomassa

de carbono e da diversidade específica do microfitoplâncton;

• Correlacionar as variações observadas na estrutura da comunidade

fitoplanctônica com as variáveis ambientais analisadas.

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3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Área de estudo

A Baía de Camamu (Fig. 1) localiza-se na costa central do Estado da Bahia,

região de clima quente e úmido, temperatura média anual de 25ºC, precipitação média

de 2.570mm/ano (SUDENE/ANA, 2005) e um período seco (março-julho) e outro

chuvoso (agosto-fevereiro) (C.E.I., 1994; ARAÚJO; RODRIGUES, 2000; AMORIM,

2005). As frentes frias que penetram pelo litoral, principalmente durante o outono e

inverno, associados aos ventos alísios de sudeste são os responsáveis pelos fortes ventos

e pela alta pluviosidade da costa (BITTENCOURT et al., 2000).

Localizada na parte mais estreita da plataforma sul americana (aproximadamente

10Km de largura) e próxima à bifurcação da Corrente Sul Equatorial que forma a

Corrente do Brasil e a Corrente Norte Brasil, o padrão de circulação no interior da Baía

de Camamu é governado principalmente pelas forçantes da maré (semi-diurnas) e

descargas fluviais (AMORIM et al., 2011).

Com um formato aproximadamente circular, a Baía de Camamu possui uma área

interna de 85km2, aproximadamente 384km2 de área inundável e uma profundidade

média de 5m, com uma grande abertura da foz que possibilita um intenso fluxo de água

do mar. O canal principal possui profundidade média de 15m e os principais

componentes do sistema estuarino são: o estuário do rio Serinhaém, localizado na

porção norte da baía, os estuários dos rios Igrapiúna, Pinaré e Sorojó, na porção central

e o estuário do rio Maraú, localizado na região sul (AMORIM, 2005).

Apresentando uma extensa área estuarina margeada por manguezais, restingas,

Mata Atlântica e costões rochosos que formam piscinas naturais localizadas ao longo da

costa, a Baía de Camamu abriga algumas ilhas em seu interior (AMORIM, 2005).

Atualmente em três destas estão sendo desenvolvidas atividades de criação experimental

da ostra do mangue (Crassostrea rizophorae Guilding, 1828) localizados nas

proximidades da Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques, pontos selecionados

para amostragem da comunidade fitoplanctônica e variáveis abióticas no presente

estudo.

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Figura 1 - Mapa da área de estudo com a localização dos três pontos de coleta na Baía de Camamu, Bahia.

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A Ilha do Conduru (localidade de Porto do Campo), nas proximidades da qual

está localizado o primeiro ponto de coleta (13°57'50"S e 39º02'57''W) (Fig. 2A),

apresenta dimensão territorial de aproximadamente 2km2 e uma população composta

por cerca de 300 habitantes, em sua maioria remanescentes quilombolas. As atividades

de subsistência são desenvolvidas basicamente no mangue e no rio e a economia local é

baseada na pesca, mariscagem e produção de azeite de dendê (GOMES, 2008).

A Ilha Grande, área de referência do segundo ponto de coleta (13º56'04"S e

39º01'08"W) (Fig. 2B), é a ilha mais povoada, com aproximadamente 1500 habitantes

em cerca de 4km2, localizada na parte mais central da baía, região onde se localizava

uma antiga área de mineralização de barita (sulfato de bário BaSO4), atividade de

grande impacto no ecossistema local (OLIVEIRA et al., 2002).

A Ilha de Tanques, onde está localizado o terceiro ponto de coleta (14º00'32”S e

38º58'58”W) (Fig. 2C), está situada dentro dos limites da Área de Proteção Ambiental

da Península de Maraú. Possui cerca de 9,5km2, onde residem cerca de 90 famílias,

desenvolvendo como atividades principais a pesca, a mariscagem, o artesanato e a

agricultura de subsistência. No local, não há saneamento básico e poucas casas possuem

fossas, de forma que o manguezal que circunda a ilha é o principal receptor dos esgotos

domésticos (PACHECO, 2006).

Figura 2 - Imagens dos três pontos de coleta: Ilha do Conduru (A); Ilha Grande (B) e Ilha de Tanques (C) na Baía de Camamu, Bahia.

A B

C

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3.2. Coleta das amostras

As amostragens foram realizadas mensalmente, entre abril/2010 e março/2011, nas

três áreas de criação experimental de ostras, localizadas na Baía de Camamu- Bahia.

Em cada ponto de coleta foram mensuradas in situ as variáveis: profundidade da

coluna d’agua, transparência da água, estimada através de um disco de Secchi,

temperatura e salinidade (superfície e fundo), utilizando-se termômetro e refratômetro

manuais, respectivamente.

Os dados de pluviosidade diária do município de Camamu foram obtidos na

página do Centro de Previsão de Tempo e Estudos Climáticos do instituto Nacional de

Pesquisas Espaciais (CPTEC/INPE).

Para as análises, foram determinados arbitrariamente como meses chuvosos

aqueles que apresentaram pluviosidade superior à 120mm. Os meses com valores

inferiores à esse volume de chuva foram considerados secos.

Em todas as amostragens utilizou-se balde graduado (superfície) e garrafa de

Van Dorn (1m acima do fundo). Foram coletadas amostras de 1L de água em cada

profundidade para análises de nutrientes e clorofila-a. Estas foram armazenadas em

frascos de polietileno de alta densidade, previamente lavados com HCl 1:1 e água

destilada. Imediatamente após a coleta, cada amostra foi filtrada com auxílio de uma

bomba de vácuo utilizando-se filtros de fibra de vidro (0,7µm). Alíquotas de 100mL do

volume filtrado de cada amostra e os filtros, envolvidos em papel alumínio, foram

mantidos em isopor com gelo durante o transporte até o Laboratório de Oceanografia

Química da Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), onde foram realizadas as

respectivas análises. Os nutrientes inorgânicos (nitrito, nitrato, N-amoniacal, fosfato e

silicato) foram analisados segundo metodologia proposta por Grasshoff et al. (1983), e

determinados através da espectrofotometria em seus respectivos comprimentos de onda.

Para análise da clorofila-a, utilizou-se o método tricromático em extrato de acetona,

com as concentrações calculadas segundo Jeffrey e Humphrey (1975).

Para o estudo quantitativo do fitoplâncton foram coletadas um total de 72 amostras

de 250ml de água em superfície e fundo, todas fixadas a bordo, com solução de

formalina (tamponada com hexametileno-tetramina) a 0,4% de concentração final na

amostra (KARLSON et al., 2010). A contagem e a identificação das células

fitoplanctônicas foram realizadas em câmaras de sedimentação de 10mL, ao

microscópio invertido modelo AXIOVERT 40CFL, ZEISS, pelo método clássico de

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Utermöhl (1931). As células do nanoplâncton (2 a 20µm) foram contadas em dois

transectos diametrais ao longo do fundo da câmara de sedimentação, com aumento de

400X. Os pequenos flagelados que não puderam ser identificados, foram contados por

faixas de tamanho (células >2,5µm; de 2,5 a 5,0µm; 5,0 a 7,5µm; >7,5µm), ao passo que

as células do microfitoplâncton (>20µm) foram contadas em toda câmara com aumento

de 200X (UTERMÖHL, 1958; HASLE, 1978; KARLSON et al., 2010).

Foram coletadas 36 amostras de água para estudo qualitativo do fitoplâncton,

utilizando-se rede de plâncton com 20µm de malhagem, por meio de arrastos

horizontais (superfície) durante 5 minutos, com o barco a uma velocidade aproximada

de 2 nós em torno das áreas de cultivo. Todas as amostras foram fixadas a bordo, com

solução de formalina (tamponada com hexametileno-tetramina) a 4% de concentração

final na amostra (KARLSON et al., 2010). As espécies foram identificadas e

mensuradas ao microscópio direto, com contraste de fase, modelo AXIOSTAR-PLUS,

ZEISS, com base nos trabalhos clássicos de Cupp (1943), Cleve-Euler (1955), Wood

(1968), Dodge (1985), Balech (1988), Hernández-Becerril (1996), Tomas (1997),

Tiffany; Hernández-Becerril (2005) e Tenebaum (2006).

3.3. Análise dos dados 3.3.1. Variáveis ambientais

Foi realizada uma análise estatística descritiva (mínimo, máximo, média, desvio

padrão e intervalo de confiança) dos dados de profundidade da coluna d’água nos

pontos, transparência (Secchi), temperatura, salinidade e nutrientes inorgânicos

dissolvidos.

Aplicou-se análise de variância Kruskal-Wallis, seguida do teste de comparação

múltipla de valores p (p<0,05), para verificar a ocorrência de diferenças significativas

entre as médias das variáveis ambientais analisadas nos três pontos de coleta. Um Teste

t (α = 0,05) foi utilizado para verificar a ocorrência de diferenças significativas entre as

médias das variáveis ambientais comparando-se os dados dos períodos seco e chuvoso,

testando a hipótese nula de que as médias registradas para cada variável foram iguais

entre as três áreas e entre os períodos de seca e chuva ao longo do estudo.

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Os dados foram transformados em log (x+1) para normalizá-los e em seguida foi

realizada uma Análise de Componentes Principais (ACP) visando observar a ordenação

das amostras em função das suas características ambientais.

3.3.2. Fitoplâncton

Os dados de clorofila-a foram tratados por meio de estatística descritiva

(mínimo, máximo, média, desvio padrão e intervalo de confiança) e aplicou-se uma

análise de variância Kruskal-Wallis, seguida do teste de comparação múltipla de valores

p (p<0,05), para verificar a ocorrência de diferenças significativas entre as médias desta

variável nos três pontos de coleta. Um Teste t (α = 0,05) foi utilizado para verificar a

ocorrência de diferenças significativas entre as médias de concentração da clorofila-a

entre os períodos seco e chuvoso analisados.

A complexidade da comunidade fitoplanctônica total foi analisada em função da

densidade (céls.L-1) e da estimativa do conteúdo de carbono (pgC.céls-1) dos táxons,

considerando o total de organismos fitoplanctônicos (fito total), os totais por faixas de

tamanho (nano e microfitoplâncton) e os totais dos diferentes grupos taxonômicos

identificados (flagelados, criptofíceas, prasinofíceas, primnesiofíceas, diatomáceas,

dinoflagelados, silicoflagelados e cianobactérias filamentosas).

O biovolume do fitoplâncton foi obtido multiplicando-se a densidade de cada

táxon pelo respectivo volume celular, calculado a partir de medidas das dimensões

lineares, com base em modelos geométricos aproximados à forma das células (e.g.

esferas, pirâmides, cones, elipses, cilindros, e outros) utilizando-se as fórmulas

propostas por Hillebrand et al. (1999). Em seguida o biovolume foi convertido em

biomassa de carbono de acordo com Menden-Deuer e Lessard (2000).

Os dados de densidade e biomassa de carbono das amostras foram tratados por

meio de estatística descritiva (mínimo, máximo, média, desvio padrão e intervalo de

confiança).

A análise de variância Kruskal-Wallis, seguida do teste de comparação múltipla

de valores p (p<0,05), foi aplicada para analisar a ocorrência de diferenças significativas

para as respectivas médias do nano e microfitoplâncton entre as três áreas de coleta.

Teste t (α = 0,05) foi utilizado para verificar a ocorrência de diferenças significativas

para as médias de densidade do nano e microfitoplâncton entre os períodos seco e

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chuvoso. A hipótese nula testada foi de que as médias das densidades celulares das

frações fitoplanctônicas foram iguais entre as três áreas e entre os períodos de seca e

chuva, ao longo do estudo.

3.3.2.1 Assembléia microfitoplanctônica

Os dados do levantamento qualitativo do microfitoplâncton foram organizados

em uma matriz de presença e ausência das espécies por ponto de coleta.

Sournia (1968) considera como um estudo “semi-quantitativo” aquele que

permite reconhecer a composição relativa das diferentes espécies em termos de

porcentagem dos n indivíduos. Neste estudo, a diversidade específica do

microfitoplâncton foi determinada por meio de uma análise “semi-quantitativa” das

amostras de rede. Margalef (1976), embora reconheça o caráter seletivo desse tipo de

amostragem, relata que a contagem de pelo menos 300 indivíduos extraídos de uma

amostra de rede bem homogeneizada fornece valores confiáveis de diversidade. Foram

contadas tantas lâminas quantas necessárias, até alcançar um total de 400 células (ou

filamentos de cianobactérias). O índice de diversidade considerado foi o de Shannon-

Weaver (H’) em bits.cél.-1 Para o estudo da assembléia do microfitoplâncton foram

consideradas ainda a riqueza de espécies (S) e a equabilidade de Pielou (J’).

A partir de sua frequência de ocorrência nas amostras, os táxons do

microfitoplâncton foram classificados, de acordo com Dajoz (1973), em: constantes

(frequência >50%); acessórios (frequência entre 25 e 50%) ou acidentais (frequência

<25%). As espécies observadas foram classificadas ainda, com base em dados da

literatura, como: potencialmente tóxicas e/ou potencialmente nocivas.

Foi aplicada uma análise de variância Kruskal-Wallis, seguida do teste de

comparação múltipla de valores p (p<0,05), para analisar a ocorrência de diferenças

significativas das médias de abundância das espécies microfitoplanctônicas entre as

áreas de estudo. Utilizou-se um Test t (α = 0,05) para verificar a ocorrência de

diferenças significativas entre as médias da abundancia relativa de cada espécie do

microfitoplâncton comparando os períodos de seca e chuva analisados.

Os dados da abundância relativa das espécies do microfitoplâncton foram

transformados em log (x+1) para normalizá-los. Uma Análise de Agrupamento (Cluster)

foi rodada a partir da matriz de similaridade dos dados (Índice de Bray-Curtis) e os

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resultados foram agrupados em dendrograma pela técnica de UPGMA. Aplicou-se uma

análise do percentual de similaridade (rotina SIMPER) para determinar quais espécies

individuais tiveram maior contribuição relativa para a similaridade interna dos grupos e

para a dissimilaridade entre eles.

As relações entre os dados da assembléia do microfitoplâncton e a matriz de

similaridade de dados ambientais foram avaliadas pela rotina RELATE (ρ Spearman).

Em seguida foram definidos os grupos de variáveis ambientais com maior poder de

explicação para as variações observadas na assembléia microfitoplanctônica utilizando-

se a correlação de Spearman por meio da rotina BIOENV.

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4. RESULTADOS

4.1. Variáveis ambientais

O volume de chuvas registrado para o período de estudo foi de 1540mm, inferior

à média anual (2570mm/ano) apontada para a região (SUDENE-ANA, 2005).

A precipitação pluviométrica entre abril/2010 e março/2011 variou de 61,41mm

a 201,95mm, com a precipitação mínima registrada em junho/2010 e a máxima em

março/2011. Abril e maio/2010, janeiro e março/2011 foram os meses mais chuvosos

(>150mm) (Fig. 3).

Figura 3 - Variação da precipitação pluviométrica mensal para o município de Camamu - BA, registrada na estação pluviométrica da CPTEC/INPE de Camamu - BA, entre abril de 2010 e março de 2011.

A profundidade da coluna de água nos pontos de coleta variou de 1,5 a 9m ao

longo do período de estudo. A Ilha de Tanques foi o ponto onde foram registradas as

menores profundidades (Fig. 4A), diferindo significativamente da Ilha do Conduru

(p=0,007) e da Ilha Grande (p<0,001). As maiores profundidades, bem como as

menores variações em torno da média para esta variável foram registradas na Ilha

Grande (Fig. 4A) Entre os períodos seco e chuvoso não foram registradas diferenças

significativas para as médias de profundidade das áreas de estudo (Fig. 4B).

A transparência (Secchi) da coluna d’água variou de 0,9 a 2,9m ao longo do

estudo. A Ilha de Tanques foi o ponto que apresentou as menores transparências, ao

passo que a Ilha Grande apresentou as maiores variações para essa variável, diferindo

significativamente das médias da Ilha do Conduru (p=0,004) e da Ilha de Tanques

(p<0,001) (Fig. 5A). Não ocorreram diferenças significativas para as médias de

transparência registradas nos períodos seco e chuvoso (Fig. 5B).

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29

Pro

fundid

ade (m

)

I..Conduru I..Grande I..Tanques

24

68

10

Seco Chuvoso

24

68

10

Figura 4 - Variação da profundidade (média) da coluna de água, registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

Tra

nsparê

ncia

(m

)

I..Conduru I..Grande I..Tanques

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

Seco Chuvoso

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

Figura 5 - Variação da transparência (média) da coluna de água, registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A variação da temperatura da água apresentou um mínimo de 24°C e um

máximo de 30°C, não ocorrendo diferenças significativas entre as médias desta variável,

nas três áreas, considerando superfície (s) e fundo (f) (Fig. 6A) ou entre os períodos

seco e chuvoso ao longo do estudo (Fig. 6B).

A B

A B

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30

Tem

pera

tura

(°C

)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

24

26

28

30

32

Seco Chuvoso

24

26

28

30

Figura 6 - Variação da temperatura (média) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A salinidade variou de 25 a 37 (UPS), com os maiores valores registrados na

Ilha Grande. Ocorreram diferenças significativas entre as médias de salinidade da Ilha

Grande, comparada com a Ilha de Tanques (p=0,016) (Fig. 7A). As médias de

salinidade não apresentaram diferenças significativas quando comparadas em função

dos períodos seco e chuvoso (Fig. 7B).

Salinid

ade (U

PS

)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

25

30

35

40

Seco Chuvoso

25

30

35

Figura 7 - Variação da salinidade (média) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

As concentrações dos nutrientes dissolvidos variaram de valores inferiores à

detecção do método até os máximos de 2,65µM para fosfato; 19,53µM para silicato;

A B

A B

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0,53µM para nitrito; 2,75µM para nitrato e 11,86µM para amônio. Não ocorreram

diferenças significativas entre as concentrações médias dos nutrientes nas três áreas de

estudo (Fig. 8). Comparando os períodos seco e chuvoso, apenas o nitrato apresentou

diferença significativa entre as médias (p=0,033) (Fig. 8H).

A estatística descritiva das variáveis ambientais é apresentada no apêndice I.

Fosfa

to (µm

ol)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

Seco Chuvoso

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

Silic

ato

(µm

ol)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

-50

510

15

20

Seco Chuvoso

05

10

15

Nitrito

(µm

ol)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

-0.2

-0.1

0.0

0.1

0.2

0.3

0.4

Seco Chuvoso

-0.2

-0.1

0.0

0.1

0.2

0.3

A B

C D

E F

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32

Nitra

to (µm

ol)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

-10

12

Seco Chuvoso

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

Am

ônio

(µm

ol)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

-50

510

Seco Chuvoso

-50

510

Figura 8 - Variação das concentrações dos nutrientes (médias) registradas de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, em superfície (s) e fundo (f) nos três pontos de coleta: (A) fosfato, (C) silicato, (E) nitrito, (G) nitrato, (I) amônio e nos períodos seco e chuvoso: (B) fosfato, (D) silicato, (F) nitrito, (H) nitrato, (J) amônio. I.C.=Ilha do Conduru; I.G.=Ilha Grande e I.T.=Ilha de Tanques. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A análise de componentes principais explicou 58,9% da variação dos dados

ambientais, por meio de três eixos. O primeiro eixo foi responsável por 22,2% da

variabilidade dos dados, e as variáveis mais fortemente correlacionadas foram a

salinidade, no lado positivo, e a pluviosidade e o nitrato, no lado negativo. O segundo

eixo foi responsável por 19,7% da explicação e as variáveis mais fortemente

correlacionadas com este eixo foram a temperatura, no lado positivo, e o fosfato, no

lado negativo. O terceiro eixo explicou 17% da variabilidade dos dados e as variáveis

mais fortemente correlacionadas foram o nitrato, no lado positivo, e a temperatura no

lado negativo (Tab. 1).

G H

I J

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33

Tabela 1 - Coeficientes de correlação linear das variáveis ambientais com os primeiros três eixos da ACP rodada a partir dos dados abióticos registrados nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques) de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.

Correlação Variáveis Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3

Profundidade -0,340 -0,178 -0,330 Temperatura 0,241 0,425 -0,430

Salinidade 0,372 -0,435 -0,141 Transparência -0,322 -0,268 -0,250 Fosfato -0,143 -0,478 -0,220 Silicato -0,223 0,115 0,144

Nitrito -0,050 -0,157 0,652

Nitrato -0,437 0,121 0,271 Amônio -0,250 -0,349 -0,068

Pluviosidade -0,475 0,352 -0228

A ordenação das amostras no espaço bidimensional do plano fatorial 1-2 (Fig.

10A) apresenta o primeiro eixo agrupando as amostras em função da maior ou menor

diluição do sistema, separando as amostras do período seco, com maiores salinidades e

menores transparências no lado direito do eixo 1. As amostras do período chuvoso, no

lado esquerdo deste eixo, apresentaram maiores transparências e salinidades mais baixas

em decorrência da diluição pelos maiores índices pluviométricos que condicionam um

maior aporte de nitrato no ambiente.

O segundo eixo da análise parece expressar o grau de trofia do sistema,

separando no lado positivo as amostras dos meses mais quentes, com maior aporte de

nutrientes externo, carreados pela chuva, temperatura elevada, menores transparências e

salinidades. Do lado negativo, observam-se o agrupamento das amostras referentes aos

meses mais frios, com águas mais transparentes e salinas devido à forte influência da

água tropical, com aporte de nutrientes de reciclagem. A forte correlação com o fosfato

pode indicar a ocorrência de processos de remineralização do sedimento, provocados

pelo revolvimento de fundo sob a ação dos ventos, mais frequentes na região ao longo

do período de inverno.

Na ordenação no espaço bidimensional do plano fatorial 1-3 (Fig.10B) observa-

se o agrupamento das amostras referentes aos meses de julho e agosto (independentes

do ponto amostral) associados a concentrações mais elevadas de nitrito, provavelmente

decorrente da maior frequência de ventos fortes, observados empiricamente nos

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34

referidos períodos. Portanto, este terceiro eixo parece estar representando a maior ou

menor intensidade dos ventos na região.

Figura 9 - Distribuição dos pontos amostrais (A) plano fatorial 1-2 e (B) plano fatorial 1-3 da ACP dos dados ambientais dos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha deTanques) na Baía de Camamu, Bahia. T= temperatura; Sal= salinidade; NO2

-= nitrito; NO3-=

nitrato; SiO4= silicato; PO4= fosfato; NH4+= amônio; Transp. = transparência; Prof=

profundidade e Pluv= pluviosidade. 4.2. Fitoplâncton

4.2.1. Biomassa clorofiliana

A concentração de clorofila-a variou de 0,42 a 7,93µg.L-1. As maiores médias

foram encontradas na Ilha do Conduru (3,33±1,19µg.L-1) e as menores na Ilha Grande

(1,95±0,80µg.L-1), embora não tenham sido detectadas diferenças significativas para as

médias de clorofila entre os três pontos de estudo (Fig. 9A) ou entre os períodos seco e

chuvoso (Fig. 9B).

A B

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35

Clo

rofila

(µg/L

)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G..f. I.T..s. I.T..f.

-20

24

6

Seco Chuvoso

01

23

45

6

Figura 10 - Variação da clorofila-a (média) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

4.2.2. Densidade do fitoplâncton

O total de organismos fitoplanctônicos variou de 5,55 x 105 a 1,73 x 106cél.L-1

(1,19 x 106±2,19 x 105cél.L-1). A menor densidade foi registrada na Ilha do Conduru

(maio) e a maior na Ilha de Tanques (julho). A fração nanoplanctônica, representou

entre 95,1 a 99,7% (98,7±0,8%) do total de células ao longo de todo o período de

estudo. As diatomáceas representaram entre 0,64 e 14,8% (5,17±3,9%) e os

dinoflagelados representaram, no máximo, 3,84% (0,42±0,6%) da densidade do

fitoplâncton.

Não foram registradas diferenças significativas para as médias de densidades do

fitoplâncton entre os pontos (Fig. 11A), nem entre os períodos de seca e chuva (Fig.

11B).

Fito T

ota

l (c

él/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

600000

1000000

1400000

1800000

Seco Chuvoso

800000

1000000

1200000

1400000

1600000

Figura 11 - Variação da densidade do fitoplâncton total (média) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta

A B

A B

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36

(Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A fração nanoplanctônica foi dominante ao longo de todo o período de estudo,

representando entre 95,1 e 99,7% (98,7±0,8%) do total de células do fitoplâncton, com

sua densidade variando de 5,29 x 105 a 1,71 x 106cél.L-1 (1,17 x 106±2,19 x 105cél.L-1),

valor mínimo registrado na Ilha do Conduru (maio) e máximo na Ilha de Tanques

(julho). Não houve diferenças significativas para as médias de densidade do

nanoplâncton entre os pontos de coleta (Fig. 12A) nem entre os períodos seco e chuvoso

(Fig. 12B).

A maior parte do nanoplâncton foi composta pelos flagelados de 2,5-5µm de

tamanho, representando de 41 a 83% (61,2±7,1) do total de células. As diatomáceas

representaram no máximo 13,3% (4,1±3,9%), os dinoflagelados 3,6% (0,4±0,6%) e as

criptofíceas, prasinofíceas e primnesiofíceas, somadas, representam até 8% (2,6±2%) do

total de células do nanoplâncton.

Nanoplâ

ncto

n (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

600000

1000000

1400000

1800000

Seco Chuvoso

800000

1000000

1200000

1400000

1600000

Figura 12 - Variação da densidade do nanoplâncton (média) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

Os grupos nanoplanctônicos analisados (i.e. flagelados <2,5µm, flagelados de

2,5-5µm, flagelados de 5-7,5µm, flagelados >7,5µm, criptofíceas, prasinofíceas,

primnesiofíceas, diatomáceas e dinoflagelados) não apresentaram diferenças

significativas de suas médias de densidade entre as três áreas de estudo (Fig. 13).

Apenas para o grupo das diatomáceas foi detectada diferença significativa entre os

períodos de seca e chuva (Fig. 13Q).

A B

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37

Falg

ela

dos <

2,5

µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

1e+05

2e+05

3e+05

4e+05

5e+05

Seco Chuvoso

1e+05

2e+05

3e+05

4e+05

5e+05

Falg

ela

dos 2

,5-5

µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

200000

400000

600000

800000

1000000

1200000

Seco Chuvoso

4e+05

6e+05

8e+05

1e+06

Falg

ela

dos 5

-7,5

µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-50000

050000

100000

Seco Chuvoso

-20000

020000

40000

60000

80000

Falg

ela

dos >

7,5

µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-50000

050000

100000

Seco Chuvoso

-40000

020000

60000

100000

A B

C D

E F

G H

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38

Cripto

fíceas (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-40000

-20000

020000

40000

60000

80000

Seco Chuvoso

-20000

020000

40000

60000

Pra

sin

ofíceas (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20000

020000

40000

60000

Seco Chuvoso

-10000

010000

20000

30000

40000

Prim

nesio

fíceas (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-6000

-4000

-2000

02000

4000

6000

8000

Seco Chuvoso

-4000

-2000

02000

4000

6000

Dia

tom

áceas<20µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-100000

-50000

050000

100000

150000

Seco Chuvoso

-50000

050000

100000

150000

I J

L M

N O

P Q

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39

Din

oflagela

dos<20µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20000

010000

20000

30000

Seco Chuvoso

-10000

05000

10000

20000

Figura 13 - Variação da densidade dos grupos nanoplanctônicos (médias) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia em superfície (s) e fundo (f) nos três pontos de coleta: (A) flagelados <2,5µm, (C) flagelados 2,5-5µm, (E) flagelados 5-7,5µm, (G) flagelados >7,5µm, (I) criptofíceas, (L) prasinofíceas, (N) primnesiofíceas, (P) diatomáceas (R) dinoflagelados e nos períodos seco e chuvoso: (B) flagelados <2,5µm, (D) flagelados 2,5-5µm, (F) flagelados 5-7,5µm, (H) flagelados >7,5µm, (J) criptofíceas, (M) prasinofíceas, (O) primnesiofíceas, (Q) diatomáceas e (S) dinoflagelados. I.C.=Ilha do Conduru; I.G.=Ilha Grande e I.T.=Ilha de Tanques. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A densidade do microfitoplâncton variou de 3,20 x 103 a 3,75 x 104cél.L-1 (1,42

x 104±7,06 x 103cél.L-1), ambos em amostras da Ilha de Tanques, em setembro e

fevereiro, respectivamente. O microfitoplâncton representou de 0,3 a 4,9% (1,3±0,8%)

do fitoplâncton composto, em sua maioria, pelas diatomáceas que representaram entre

45,5 e 100% da densidade total de células desta fração.

Não foram registradas diferenças significativas entres as médias de densidade do

microfitoplâncton, bem como dos grupos analisados (i.e. diatomáceas, dinoflagelados,

cianobactérias e silicoflagelados) entre as áreas de estudo (Fig. 14).

Entre os períodos seco e chuvoso, ocorreram diferenças significativas entre as médias de densidade do microfitoplâncton (p= 0,034) (Fig. 14B), cianobactérias (p<0,001) (Fig. 14H) e silicoflagelados (p= 0,013), sendo que o ultimo grupo só foi registrado no período seco (Fig. 14J).

R S

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40

Mic

rofito

plâ

ncto

n (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

010000

20000

30000

Seco Chuvoso

010000

20000

30000

Dia

tom

áceas>20µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

010000

20000

30000

Seco Chuvoso

010000

20000

30000

Din

oflagela

dos>20µm

(cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-2000

-1000

01000

2000

3000

Seco Chuvoso

-500

0500

1000

1500

Cia

nobacté

rias (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-4000

-2000

02000

4000

6000

Seco Chuvoso

-2000

02000

4000

A B

C D

E F

G H

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41

Silic

oflagela

dos (cél/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-200

-100

0100

200

Seco Chuvoso

-150

-100

-50

050

100

150

Figura 14 - Variação da densidade do microfitoplâncton (médias) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, em superfície (s) e fundo (f) nos três pontos de coleta: (A) microfitoplâncton, (C) diatomáceas, (E) dinoflagelados, (G) cianobactérias, (I) silicoflagelados e nos períodos seco e chuvoso: (B) microfitoplâncton, (D) diatomáceas, (F) dinoflagelados, (H) cianobactérias e (J) silicoflagelados. I.C.=Ilha do Conduru; I.G.=Ilha Grande e I.T.=Ilha de Tanques. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

4.2.3. Biomassa fitoplanctônica em termos de carbono

A biomassa total fitoplanctônica em termos de carbono variou de 9,63 x 106 a

4,04 x 107pgC.céls-1 (1,98 x107±6,73 x106pgC.céls-1), o mínimo foi observado na Ilha

do Conduru (maio) e o máximo na Ilha de Tanques (agosto). A fração nanoplanctônica,

representou entre 19 e 96,6% (67,5±15%) da biomassa total. As diatomáceas

representaram entre 5 e 79% (30,7±15,5%), e os dinoflagelados representaram no

máximo 23% (6±5,4%).

Não foram detectadas diferenças significativas entre a biomassa média em

termos de carbono do fitoplâncton entre as três áreas de estudo (Fig. 15A) e nem entre

os períodos de seca e chuva (Fig. 15B).

I J

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42

Fito T

ota

l (p

gC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20000

020000

40000

60000

80000

Seco Chuvoso

-20000

020000

40000

60000

80000

Figura 15 - Variação da biomassa do fitoplâncton em termos de carbono (média) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A biomassa de carbono da fração nanoplanctônica variou de 5,06 x 106 a 2,5 x

107pgC.céls-1 (1,28 x107±3,59 x 106pgC.céls-1), representando entre 19 e 96,6%

(67,5±15%) da biomassa total do fitoplâncton. Os flagelados não identificados (<2,5 e

de 2,5-5µm) foram as frações de tamanho que mais contribuíram para a biomassa de

carbono do nanoplâncton (78 a 99,6%; 92±5,1%).

Não foram observadas diferenças significativas para a biomassa média de

carbono do nanoplâncton entre as áreas de estudo (Fig.16A) e nem entre os períodos de

seca e chuva (Fig. 16B). Bem como não houve diferenças significativas entre as

biomassas médias dos diferentes grupos que compõem o nanoplâncton entre os dois

períodos (Fig. 17).

A B

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43

Nanoplâ

ncto

n (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

01000

2000

3000

4000

5000

6000

Seco Chuvoso

2000

3000

4000

5000

Figura 16 - Variação da biomassa em termos de carbono (média) do nanoplâncton registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

Falg

ela

dos s

pp. (p

gC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

01000

2000

3000

4000

5000

6000

Seco Chuvoso

2000

3000

4000

5000

Cripto

fíceas (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20

020

40

Seco Chuvoso

-10

010

20

30

40

A B

A B

C D

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44

Pra

sin

ofíceas (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-100

-50

050

100

150

Seco Chuvoso

-50

050

100

Prim

nesio

fíceas (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-2-1

01

23

Seco Chuvoso

-2-1

01

2

Dia

tom

áceas<20µm

(pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-500000

0500000

1000000

1500000

Seco Chuvoso

-500000

0500000

1000000

1500000

Din

oflagela

dos<20µm

(pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.-1500000

-500000

0500000

1500000

Seco Chuvoso

-5e+05

0e+00

5e+05

1e+06

Figura 17 - Variação da biomassa em termos de carbono (média) do nanoplâncton (médias) registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, em superfície (s) e fundo (f) nos três

E F

G H

I J

L M

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45

pontos de coleta: (A) flagelados spp., (C) criptofíceas, (E) prasinofíceas, (G) primnesiofíceas, (I) diatomáceas (L) dinoflagelados e nos períodos seco e chuvoso: (B) flagelados sp., (D) criptofíceas, (F) prasinofíceas, (H) primnesiofíceas, (J) diatomáceas e (M) dinoflagelados. I.C.=Ilha do Conduru; I.G.=Ilha Grande e I.T.=Ilha de Tanques. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

A biomassa em termos de carbono da fração microfitoplanctônica variou de 7,17

x 105 a 2,75 x 107pgC.céls-1 (7,21.106±5,34.106pgC.céls-1), representando entre 3,4 e

81% (32±15%) do total de carbono do fitoplâncton. Não houve diferença significativa

para as médias de biomassa do microfitoplâncton entre os três pontos de coleta (Fig.

18A) ou entre os períodos de seca e chuva (Fig. 18B).

Mic

rofito

plâ

ncto

n (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20000

020000

40000

60000

80000

Seco Chuvoso

-20000

020000

40000

60000

80000

Figura 18 - Variação da biomassa em termos de carbono (média) do microfitoplâncton registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia: (A) em superfície e fundo nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques); (B) nos períodos seco e chuvoso. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo).

As diatomáceas representaram entre 27 e 100% (81±17,3%) da biomassa de

carbono do microfitoplâncton, variando de 6,62 x 105 a 2,66 x 107pgC.céls-1 (5,95 x

106±5,32 x 106pgC.céls-1) e os dinoflagelados chegaram a representar 73% (19±17,2) da

biomassa do microfitoplâncton, alcançando o máximo de 7,07 x 106 pgC.céls-1 (2,09 x

106±2,16 x 106 pgC.céls-1). Cianobactérias e silicoflagelados, somados, contribuíram

com, no máximo, 4% da biomassa de carbono. Não foram observadas diferenças

significativas nas biomassas médias dos diferentes grupos (i.e. diatomáceas,

dinoflagelados, cianobactérias e silicoflagelados) da fração microfitoplanctônica entre

as áreas de estudo e entre os períodos de seca e chuva (Fig. 19).

A B

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46

Dia

tom

áceas>20µm

(pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20000

020000

40000

60000

Seco Chuvoso

-20000

020000

40000

60000

Din

oflagela

dos>20µm

(pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-20000

020000

40000

60000

Seco Chuvoso

-10000

010000

20000

30000

40000

Cia

nobacté

rias (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-400

-200

0200

400

Seco Chuvoso

-200

0200

400

Silic

oflagela

dos (pgC

/L)

I.C..s. I.C..f. I.G..s. I.G.f. I.T..s. I.T..f.

-300

-200

-100

0100

200

300

Seco Chuvoso

-200

-100

0100

200

Figura 19 - Variação da biomassa em termos de carbono (médias) do microfitoplâncton registrada de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, em superfície (s) e fundo (f) nos três

A B

C D

E F

G H

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47

pontos de coleta: (A) diatomáceas, (C) dinoflagelados, (E) cianobactérias, (G) silicoflagelados e nos períodos seco e chuvoso: (B) diatomáceas, (D) dinoflagelados, (F) cianobactérias, (H) e silicoflagelados. I.C.=Ilha do Conduru; I.G.=Ilha Grande e I.T.=Ilha de Tanques. (• = média; ├ ┤ = mínimo e máximo). 4.2.4. Assembléia microfitoplanctônica

Foram identificados (ou morfotipados) 91 táxons do microfitoplâncton, dentre

estes 72 da classe Bacillariophyceae, 14 da classe Dinophyceae, 1 espécie da classe

Dictyochophyceae e 4 espécies de Cianobactérias (Tab.2). O total de táxons observados

por ponto de coleta foi de 87 na Ilha do Conduru, 85 na Ilha Grande e 82 na Ilha de

Tanques (Tab. 2).

Dentre os táxons registrados, 57% apresentaram a disposição em cadeias,

filamentos ou colônias, destacando-se as diatomáceas cêntricas do gênero Chaetoceros

como o grupo que apresentou a maior riqueza (15 táxons). Entre os dinoflagelados, o

maior número de espécies identificadas pertence ao gênero Neoceratium (4 espécies)

(Tab. 2).

Tabela 2 – Lista de presença e ausência das espécies nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques) de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.

Táxons

BACILLARIOPHYCEAE Frequência Nocividade/Toxicidade MDL

Amphora sp. AC 42,5

Asterionellopsis glacialis A Injúrias mecânicas1 50 Bacillaria paxillifer A 85 Bacteriastrum delicatulum C 25 Bacteriastrum hyalinum C 18,5 Bacteriastrum hyalinum var. princeps A 18 Bellerochea horologicales AC 47

Cerataulina pelagica A Injúrias mecânicas2,3 42,5

Chaetoceros affinis AC Injúrias mecânicas2,4 14

Chaetoceros coarctatus AC Injúrias mecânicas2,4 30

Chaetoceros compressus C Injúrias mecânicas2,4 14

Chaetoceros costatus A Injúrias mecânicas2,4 18

Chaetoceros curvisetus AC Injúrias mecânicas2,4 22

Chaetoceros danicus AC Injúrias mecânicas2,4 11,2

Chaetoceros decipiens C Injúrias mecânicas2,4 28,5

Chaetoceros denticulatum AC Injúrias mecânicas2,4 25

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48

Táxons

BACILLARIOPHYCEAE Frequência Nocividade/Toxicidade MDL

Chaetoceros laciniosus AC Injúrias mecânicas2,4 22,5

Chaetoceros peruvianus A Injúrias mecânicas2,4 24

Chaetoceros simplex AC Injúrias mecânicas2,4 20

Chaetoceros sp. AC Injúrias mecânicas2,4 22

Chaetoceros subtilis A Injúrias mecânicas2,4 6

Chaetoceros subtilis var. abnormis C Injúrias mecânicas2,4 6

Chaetoceros vistulae AC Injúrias mecânicas2,4 6,5 Corethron criophilum C 42,5 Coscinodiscus centralis C Produção de muco; Injúrias mecânicas2,4 119 Coscinodiscus concinnus C Produção de muco; Injúrias mecânicas2;5 120 Cyclotela sp. A 7,5 Cylindroteca closterium C Produção de muco; Injúrias mecânicas2;5 32,5 Diatomácea penada sp.1 AC 20 Diatomácea penada sp. 2 AC 25 Diatomácea penada sp. 3 AC 22,5 Diatomácea penada sp. 4 AC 22 Diatomácea penada sp. 5 AC 30 Diatomácea penada sp. 6 A 35 Entomoneis alata A 260,5 Grammatophora marina AC 42,5 Guinardia flaccida A 90 Guinardia striata C 175 Gyrosigma balticum C 232,5 Gyrosigma littorale C 112,5 Hemialus membranaceus A 55,5 Isthmia enervis AC 162,5 Leptocylindrus danicus A 48 Melosira moniliformis AC 30 Meuniera membranacea C 52,5 Navicula sp. AC 55 Nitzschia bilobata C 105 Nitzschia longissima C 145 Nitzschia morfot. Nitzschiela C 125 Nitzschia sigma AC 52,5 Odontella mobiliensis AC 55,2 Odontella sinensis C 90 Palmerina hardmaniana AC 303,5 Paralia sulcata C 18,5 Pleurosigma directum AC 110 Pleurosigma normanii AC 70 Proboscia alata AC 300

Pseudo-nitzschia spp. (complexo delicatissima) A Potencialmente tóxica2;5 35

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49

Táxons

BACILLARIOPHYCEAE Frequência Nocividade/Toxicidade MDL

Rhizosolenia calcar-avis AC Injúrias mecânicas4 320

Rhizosolenia decipiens C Injúrias mecânicas4 102

Rhizosolenia imbricata C Injúrias mecânicas4 300

Rhizosolenia robusta A Injúrias mecânicas4 140

Rhizosolenia setigera A Injúrias mecânicas4 75 Surirella febigerii AC 190 Surirella gemma A 82 Thalassionema nitzschioides C 45 Triceratium favus A 95 Triceratium favus var. quadrata AC 110

DINOPHYCEAE Neoceratium fusus AC 290,5 Neoceratium hircus A 54 Neoceratium lineatum AC 95 Neoceratium trichoceros C 80

Dinophysis acuminata A Potencialmente tóxica2;6 40

Dinophysis caudata AC Potencialmente tóxica2;7 90 Gonyaulax verior AC 47

Prorocentrum compressum AC Potencialmente tóxica6 52

Prorocentrum micans A Potencialmente tóxica6 53,2

Prorocentrum sigmoides AC Potencialmente tóxica6 60 Protoperidinium abei AC 67,5 Protoperidinium conicum AC 45

DICTYOCHOPHYCEAE Dictyocha fibula A 16

CIANOBACTÉRIAS

Anabaena sp. C Potencialmente tóxica8 2 Lyngbya sp. AC Merismopedia sp. AC Trichodesmium thiebautii A 110

A riqueza de espécies nos diferentes pontos variou mensalmente, o menor valor

(16 táxons) foi observado na Ilha do Conduru, em maio e o maior (40 táxons) na Ilha

Grande, em abril; mês em que foram registradas as maiores riquezas nos três pontos

(Tab. 3).

O índice de diversidade de Shannon variou entre 3,67bits.cél-1 (Ilha do Conduru

em maio) a 5,05bits.cél-1 (Ilha Grande em abril). A maioria das amostras (80%)

apresentou índices de diversidades em torno de 4,0bits.cél-1. Os valores de equabilidade

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calculados (0,90 a 0,96) evidenciaram uma distribuição equitativa das espécies em todo

o período estudado (Tab. 3).

Tabela 3 - Riqueza (S), Diversidade de Shannon (H’ - bits.cél-1) e Equabilidade de Pielou (J’) da assembléia microfitoplanctônica nos três pontos de coleta de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia. I.C.=Ilha do Conduru; I.G.=Ilha Grande e I.T.=Ilha de Tanques.

Ponto S H' J' I.C. 37 5,02 0,96

abr/2010 I.G. 40 5,05 0,95 I.T. 34 4,78 0,94 I.C. 16 3,67 0,92

mai/2010 I.G. 27 4,34 0,91 I.T. 26 4,37 0,93 I.C. 27 4,44 0,93

jun/2010 I.G. 20 4,15 0,96 I.T. 20 3,97 0,92 I.C. 33 4,82 0,95

jul/2010 I.G. 20 4,00 0,93 I.T. 24 4,25 0,93 I.C. 21 4,09 0,93

ago/2010 I.G. 18 3,74 0,90 I.T. 31 4,60 0,93 I.C. 25 4,25 0,91

set/2010 I.G. 27 4,39 0,92 I.T. 35 4,93 0,96 I.C. 24 4,33 0,94

out/2010 I.G. 32 4,71 0,94 I.T. 29 4,54 0,93 I.C. 28 4,54 0,94

nov/2010 I.G. 24 4,28 0,93 I.T. 31 4,60 0,93 I.C. 28 4,51 0,94

dez/2010 I.G. 35 4,92 0,96 I.T. 34 4,87 0,96 I.C. 36 4,91 0,95

jan/2011 I.G. 29 4,64 0,96 I.T. 34 4,83 0,93 I.C. 36 4,88 0,93

fev/2011 I.G. 31 4,66 0,94 I.T. 19 3,97 0,94 I.C. 30 4,44 0,90

mar/2011 I.G. 27 4,38 0,92 I.T. 33 4,80 0,95

A classificação das espécies quanto à frequência de ocorrência mostrou que 46%

destas foram consideradas como acidentais (AC), 27% constantes (C) e 27% acessórias

(A); reforçando a indicação de que não houve táxons dominantes ao longo do estudo.

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Dentre os táxons constantes (frequência >50%), destacaram-se Chaetoceros

compressus, C. decipiens, Gyrosigma littorale, Meuniera membranacea, Paralia

sulcata e Thalassionema nitzschioides ocorrendo em mais de 80% das amostras.

As diatomáceas: Bellerochea horologicales, Chaetoceros coarctatus, C. simplex,

Isthmia enervis, Proboscia alata, e os dinoflagelados: Neoceratium lineatum,

Gonyaulax verior, Prorocentrum sigmoides, além da cianobactéria Lyngbya sp., foram

os táxons menos frequentes (<3%).

O resultado da análise de variância de Kruskal-Wallis para comparação entre a

abundância relativa das espécies nos três pontos de coleta mostrou que não houve

diferença significativa para esta variável entre os pontos. Entretanto, comparando-se a

abundância média das diferentes espécies entre os períodos seco e chuvoso (Teste t),

observou-se que dez táxons apresentaram diferenças significativas (Tab. 4).

Tabela 4 - Resultado do Teste t para a comparação das abundâncias médias das espécies do microfitoplâncton entre os períodos seco e chuvoso, na Baía de Camamu, Bahia. Abril/2010 a março/2011.

Espécies p Chaetoceros danicus 0,035 Chaetoceros subtilis 0,044 Corethron criophilum 0,02 Cylindrotheca closterium 0,049 Guinardia striata 0,017 Hemialus membranaceus 0,002 Paralia sulcata 0,042 Rhizosolenia decipiens 0,000 Surirella febigerii 0,024 Prorocentrum micans 0,045

O dendrograma da análise de agrupamento (Fig.20) demonstra uma alta

similaridade entre as amostras analisadas, sugerindo-se que ocorreram substituições de

poucas espécies ao longo do período de estudo. Utilizando-se como ponto de corte uma

similaridade de 42%, observa-se a formação de 3 grupos formados pelas amostras mais

próximas mês a mês.

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52

Figura 20: Dendrograma mostrando o agrupamento das amostras em função da ocorrência das espécies do microfitoplâncton de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.

A análise do percentual de similaridade (SIMPER) mostrou que o grupo A foi o

que apresentou a maior similaridade interna (53,69%) e as espécies Paralia sulcata,

Meuniera membranacea e Gyrosigma littorale foram as que mais contribuíram para a

similaridade do grupo. A menor similaridade interna (47,49%) foi observada no grupo

C e as espécies com maior contribuição relativa foram Chaetoceros compressus,

Coscinodiscus concinnus, e Chaetoceros decipiens (Tab. 5).

A maior dissimilaridade entre grupos (61,51%) ocorreu entre o grupo A e C, e as

espécies que mais contribuíram para a separação destes foram Chaetoceros costatus, C.

decipiens e Meuniera membranacea (Tab. 5).

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Tabela 5 – Resultado da análise do percentual de similaridade, apresentando a similaridade interna e a dissimilaridade entre os grupos A B e C do dendrograma das amostras em função das espécies do microfitoplâncton. Baía de Camamu, Bahia, abril/2010 a março/2011.

SIMILARIDADE

DISSIMILARIDADE GRUPOS A B C AB AC BC

53,69 51,25 47,49 58,4 61,51 58,13 Asterionellopsis glacialis 4,62 2,75 3,40 Bacteriastrum hyalinum var. princeps 2,82 3,21 Chaetoceros compressus 4,49 6,92 11,33 Chaetoceros costatus 6,23 3,59 3,83 Chaetoceros decipiens 8,75 8,46 2,80 3,05 Chaetoceros subtilis 2,82 Chaetoceros subtilis var. abnormis 6,70 Coscinodiscus concinnus 8,49 3,65 Cyclotela sp. Cylindrotheca closterium 4,46 Guinardia striata 2,86 3,15 Gyrosigma littorale 7,44 2,63 Meuniera membranacea 7,79 3,12 3,21 Paralia sulcata 11,8 5,88 3,09 2,69 3,05 Rhizosolenia imbricata 4,71 5,57 Thalassionema nitzschioides 5,07 8,69

A correlação de Spearman (rotina RELATE) apresentou ρ = 0,264, indicando

uma fraca correlação entre a estrutura da comunidade e as variáveis ambientais

analisadas. A rotina BIOENV mostrou que as variáveis que apresentam maior

correlação com os dados biológicos são a temperatura, o nitrito e a pluviosidade sendo,

portanto, as que melhor explicaram a variabilidade da assembléia microplanctônica.

4.2.4.1. Espécies potencialmente danosas ou tóxicas

Dentre as espécies observadas neste estudo cerca de 27% são classificadas como

potencialmente danosas pela literatura, destacando-se o gênero Chaetoceros, associadas

a danos mecânicos às brânquias de organismos filtradores, além de Coscinodiscus

concinnus, C. centralis e Cylindrotheca closterium, por exemplo, que são apontadas

como produtoras de polissacarídeos capazes de bloquear as brânquias de peixes e

moluscos, comprometendo a respiração e/ou alimentação.

Não foi observada a presença de espécies comprovadamente tóxicas em

nenhuma das áreas, no entanto, foram identificadas sete espécies pertencentes aos

gêneros Dinophysis (D. acuminata e D. caudata), Prorocentrum (P. compressum, P.

micans, P. sigmoides), Pseudo-nitzschia (Pseudo-nitzschia sp. – complexo

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54

delicatissima), e Anabaena (Anabaena sp.) apontadas como potencialmente tóxicas pela

literatura, ocorrendo em baixas densidades (<70cél.L-1) e frequências acessórias ou

acidentais ao longo do estudo. Com exceção de Anabaena sp. que foi uma espécie

constante nos três pontos de coleta (Tab. 6).

Tabela 6 – Lista de espécies com as respectivas frequências de ocorrências e a classificação em termos de seu potencial nocivo e/ou tóxico nos três pontos de coleta (Ilha do Conduru, Ilha Grande e Ilha de Tanques) de abril/2010 a março/2011 na Baía de Camamu, Bahia.

Táxons Frequência Nocividade/Toxicidade

BACILLARIOPHYCEAE

Amphora sp. AC

Asterionellopsis glacialis A Injúrias mecânicas1

Bacillaria paxillifer A

Bacteriastrum delicatulum C

Bacteriastrum hyalinum C

Bacteriastrum hyalinum var. princeps A

Bellerochea horologicales AC

Cerataulina pelagica A Injúrias mecânicas2;3

Chaetoceros affinis AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros coarctatus AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros compressus C Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros costatus A Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros curvisetus AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros danicus AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros decipiens C Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros denticulatum AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros laciniosus AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros peruvianus A Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros simplex AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros sp. AC Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros subtilis A Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros subtilis var. abnormis C Injúrias mecânicas2;4

Chaetoceros vistulae AC Injúrias mecânicas2;4

Corethron criophilum C

Coscinodiscus centralis C Produção de muco; Injúrias mecânicas2;5

Coscinodiscus concinnus C Produção de muco; Injúrias mecânicas2;5

Cyclotela sp. A

Cylindroteca closterium C Produção de muco; Injúrias mecânicas2;5

Diatomácea penada sp.1 AC

Diatomácea penada sp. 2 AC

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Táxons Frequência Nocividade/Toxicidade

Diatomácea penada sp. 3 AC

Diatomácea penada sp. 4 AC

Diatomácea penada sp. 5 AC

Diatomácea penada sp. 6 A

Entomoneis alata A

Grammatophora marina AC

Guinardia flaccida A

Guinardia striata C

Gyrosigma balticum C

Gyrosigma littorale C

Hemialus membranaceus A

Isthmia enervis AC

Leptocylindrus danicus A

Melosira moniliformis AC

Meuniera membranacea C

Navicula sp. AC

Nitzschia bilobata C

Nitzschia longissima C

Nitzschia morfot. Nitzschiela C

Nitzschia sigma AC

Odontella mobiliensis AC

Odontella sinensis C

Palmerina hardmaniana AC

Paralia sulcata C

Pleurosigma directum AC

Pleurosigma normanii AC

Proboscia alata AC

Pseudo-nitzschia spp. (complexo delicatissima) A Potencialmente tóxica2;5

Rhizosolenia calcar-avis AC Injúrias mecânicas4

Rhizosolenia decipiens C Injúrias mecânicas4

Rhizosolenia imbricata C Injúrias mecânicas4

Rhizosolenia robusta A Injúrias mecânicas4

Rhizosolenia setigera A Injúrias mecânicas4

Surirella febigerii AC

Surirella gemma A

Thalassionema nitzschioides C

Triceratium favus A

Triceratium favus var. quadrata AC

DINOPHYCEAE

Neoceratium fusus AC

Neoceratium hircus A

Neoceratium lineatum AC

Neoceratium trichoceros C

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Táxons Frequência Nocividade/Toxicidade

Dinophysis acuminata A Potencialmente tóxica2;6

Dinophysis caudata AC Potencialmente tóxica2;7

Gonyaulax verior AC

Prorocentrum compressum AC Potencialmente tóxica6

Prorocentrum micans A Potencialmente tóxica6

Prorocentrum sigmoides AC Potencialmente tóxica6

Protoperidinium abei AC

Protoperidinium conicum AC

DICTYOCHOPHYCEAE

Dictyocha fibula A

CIANOBACTÉRIAS

Anabaena sp. C Potencialmente tóxica8

Lyngbya sp. AC

Merismopedia sp. AC

Trichodesmium thiebautii A

1 ODEBRECHT et al. (2002); 2FERRARIO et al. (2002); 3HASLE; FRYXELL (1995); 4SUNESEN et al. (2008); 5FRYXELL; VILLAC (1999); 6HALLEGRAEFF (2003); 7PROENÇA et al. (1999); 8AZEVEDO (1998).

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5. DISCUSSÃO

5.1. Variáveis ambientais

A dinâmica nas regiões estuarinas, seus padrões de circulação e os intensos

processos de mistura das águas fluviais e oceânicas, são fatores que modulam os aportes

de nutrientes, possibilitando a manutenção da produtividade e biomassa nesses

ambientes (ATTRILL; RUNDLE, 2002; MIRANDA et al., 2002). Segundo Tundisi e

Tundisi (1976), a pluviosidade é um dos principais fatores que atua condicionando os

parâmetros hidrológicos e biológicos nos estuários, influenciado direta ou indiretamente

a salinidade, a concentração de nutrientes e a biomassa fitoplanctônica.

Na Baía de Camamu, observou-se a interferência dos períodos de maior

pluviosidade na dinâmica da transparência, salinidade e concentração de nutrientes nos

pontos de coleta. Embora, o volume de chuvas registrado no período de estudo (1540

mm/ano) tenha sido inferior à média de precipitação pluviométrica para o município de

Camamu (2570 mm/ano) de acordo com os dados da SUDENE/ANA (2005).

Em ambientes estuarinos, o padrão de profundidade da coluna d’água é

determinado pelo regime de marés (e.g. GREGO et al., 2009). Embora, no presente

trabalho, as coletas não tenham sido realizadas considerando este parâmetro, é provável

que os movimentos de maré tenham influenciado de forma diferente a altura da coluna

d’água nas três áreas de estudo, justificando as menores profundidades da Ilha de

Tanques, ponto localizado mais internamente na baía quando comparado aos outros dois

(Ilha do Conduru e Ilha Grande).

As maiores transparências observadas na Ilha Grande estiveram associadas ao

aporte direto das águas oceânicas, uma vez que este ponto está localizado na entrada da

baía. Área sob maior influência da Corrente do Brasil (com predomínio da Água

Tropical), caracteristicamente oligotrófica, que flui durante todo o ano ao longo do

estado da Bahia (SIGNORINI et al., 1989).

Da mesma forma justificam-se as maiores salinidades apresentadas na Ilha

Grande, cujas águas mais salinas refletiram a maior contribuição da Água Tropical, na

boca e no canal principal (de maior profundidade) da baía, significativamente diferente

da salinidade observada na Ilha de Tanques, sob maior influência das águas do Rio

Maraú, que apresenta descargas médias de 11,20m3s-1, no período seco e de 12,13m3s-

1no período chuvoso (AMORIM, 2005).

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Nesta região, as variações de temperatura da água do mar são muito mais

decorrentes das variações de temperatura do ar, do que da influência do aporte de

massas de águas frias. Portanto, a pequena amplitude de variação da temperatura da

água observada foi decorrente da pequena variação da temperatura do ar ao longo do

ano (região tropical); com temperaturas pouco mais elevadas nos meses de verão

(outubro a dezembro) e pouco mais baixas no período de inverno (junho e setembro).

As concentrações de nutrientes detectadas nas áreas de estudo da Baía de

Camamu (Apêndice I), especialmente no que diz respeito aos teores de nitrogênio e

fósforo totais, enquadram essas águas como oligotróficas, de acordo com os parâmetros

adotados por Silva (2000), que sugere valores <160µg.L-1 para o nitrogênio e <50µg.L-1

para o fósforo, como concentrações limites destes elementos para essa classe de estado

trófico.

Comparando-se as concentrações de nutrientes registradas no presente estudo,

com o apresentado por trabalhos realizados em outras regiões estuarinas, observa-se que

os teores de nitrito, nitrato, amônio, fosfato e silicato observados na Baía de Camamu

foram semelhantes ao observado em outras áreas oligotróficas (Tab. 7).

Tabela 7 - Comparação entre as concentrações dos nutrientes dissolvidos registrados no presente trabalho e outros ambientes estuarinos.

Golfão maranhense

(MA)1 Ariquindá

(PE)2 Formoso

(PE)3 Sepetiba

(RJ)4

Cachoeira

(BA)5 Camamu

(BA)6 Nitrito 0,01-0,25 n.d.*-0,13 n.d.*-0,48 0,2-1,1 n.d.*-3,2 <0,05**-0,53 Nitrato 0,24-3,53 n.d.*-2,32 n.d.*-6,30 1,4-2,6 n.d.*-15,6 <0,05**-2,75 Fosfato 0,13-0,58 0,03-1,33 n.d.*-0,77 0,2-1,0 0,3–13,5 <0,04**-2,65 Silicato *** 6,05-106,02 7,14*-75,63 *** 2,2–96,9 <1**-9,53 Amônio 0,02-26,45 *** *** 0,7-4,1 n.d.*-14,5 <0,3**-11,86

1AZEVEDO (2008); 2GREGO et al. (2009); 3SILVA (2009); 4CASTELAR et al.(2009); 5SILVA (2007); 6TRABALHO ATUAL. *não detectado; **valor mínimo de detecção do método; ***não analisado.

As concentrações mais elevadas de silicato detectadas no mês de abril foram,

provavelmente, decorrentes das fortes chuvas observadas nos cinco dias precedentes à

coleta (72,95mm), considerando que, segundo Noriega et al. (2005), este nutriente

inorgânico tem origem predominantemente continental, o que explicaria o maior aporte

observado.

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Em relação ao fosfato, as maiores concentrações ocorreram no período mais frio,

com águas mais transparentes e salinas devido à forte influência da Água Tropical (Fig.

10). Neste período, o principal aporte de fosfato parece associado ao revolvimento do

fundo pelos ventos mais intensos disponibilizando o fosfato na coluna de água

decorrente dos processos de remineralização do sedimento.

O nitrogênio amoniacal representou a maior parcela do nitrogênio total, seguido

pelo nitrato e nitrito. Em geral, é este o padrão encontrado na maioria das regiões

estuarinas próximas a manguezais, regiões com valores de amônio elevados decorrentes

da remineralização da matéria orgânica, que libera este nutriente no meio. Em áreas

com cultivos confinados, concentrações de amônio podem ser ainda mais elevadas, em

função da maior densidade de organismos por área (PEREIRA FILHO et al., 2003;

FREITAS et al., 2008).

As maiores concentrações de nitrato foram observadas no período chuvoso

oriundos do maior aporte fluvial, explicando a diferença significativa para a

concentração deste nutriente entre os períodos seco e chuvoso. Esta forma nitrogenada

representa uma fonte de nitrogênio novo no sistema, uma vez que o nitrato é oriundo ou

da camada abaixo da zona eufótica ou de aporte terrestre carreado pela descarga dos rios

(DUGDALE; GOERING, 1976).

O nitrito é uma forma intermediária nos processos de nitrificação e

denitrificação, portando resultante do metabolismo biológico de bactérias. As maiores

disponibilidades deste nutriente na coluna d’água (julho e agosto) parecem associadas à

ação de ventos intensos (observados empiricamente durante as coletas) provocando o

revolvimento do fundo, aumentando a reciclagem do nitrogênio no sistema.

5.2. Fitoplâncton

5.2.1. Biomassa clorofiliana

A concentração de clorofila é uma estimativa da biomassa fitoplanctônica e é

considerada uma variável indicativa da resposta do fitoplâncton às condições da água,

que pode refletir o estado trófico do meio (BASTOS et al., 2005).

As concentrações de clorofila-a observadas na Baía de Camamu são típicas de

regiões oligotróficas. O predomínio do nanoplâncton indica ser esta a fração

responsável pela maior parte da produtividade primária, como ocorre geralmente em

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ambientes oceânicos e costeiros oligotróficos (RILEY, 1967; BRANDINI, 1988;

BERGESCH et al., 2008). De maneira geral, os valores mais elevados foram

observados na Ilha do Conduru seguida da Ilha de Tanques, áreas ligeiramente mais

ricas em nutrientes, apresentando menores transparências. Este fato deve-se,

provavelmente, ao maior aporte fluvial e revolvimento de fundo, mais intensos nas áreas

mais internas da baía, que recebem mais diretamente os aportes de águas dos rios

adjacentes.

5.2.2. Densidade do fitoplâncton

Na Baía de Camamu, o fitoplâncton foi dominado pelos nanoflagelados (>95%).

Tipicamente as células nanoplanctônicas são as mais abundantes em ambientes

oligotróficos por apresentarem um crescimento mais rápido (MEDEIROS et al., 1999;

BERGESCH et al., 2008), considerando que as células esféricas pequenas são

metabolicamente mais ativas, absorvem e utilizam mais rapidamente os nutrientes e se

reproduzem mais rápido do que as grandes (REYNOLDS 2006; BRASIL; HUSZAR,

2011). O que representa uma vantagem na competição em áreas mais pobres em

nutrientes, onde são sustentados principalmente por processos de reciclagem

(ODEBRECHT; DJURFELDT, 1996; IRWIN et al., 2006).

As diatomáceas foram o único grupo do nanoplâncton que apresentaram

diferenças significativas entre os períodos de seca e chuva. Representaram em média

5,17% (±3,9) da densidade total do fitoplâncton (sem considerar as diferentes frações de

tamanho). Entretanto, quando separadas por tamanho, observou-se que o maior número

de células de diatomáceas (<20µm) ocorreu no período chuvoso (janeiro a março).

Provavelmente esse aumento foi decorrente de uma maior disponibilidade de nutrientes

neste período, considerando que, de maneira geral, as diatomáceas nanoplanctônicas

são, predominantemente, r-estrategista, sendo as primeiras a responder a uma entrada de

nutrientes externo ao sistema (MARGALEF, 1960).

A densidade celular da comunidade fitoplanctônica nas áreas de estudo da Baía

Camamu (5,55 x 105 a 1,73 x 106cél.L-1) foi semelhante à observada por Silva-Cunha et

al. (1989) para o estuário Rio Timbó – PE (6,22 x 104 a 3,58 x 106 cél.L-1), onde as

frações nanoplanctônicas também foram predominantes (99%). O predomínio do

nanoplâncton também foi observado por Leão (2004), para o fitoplâncton do estuário do

Rio Igarassu – PE, onde foram registradas densidades variando entre 2,59 x 10 a 7,99 x

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103cél.L-1 (baixa-mar) e 4,73 x 10 a 8,58 x 103cél.L-1 (preamar) sempre inferiores aos

observados neste estudo. Segundo o autor, no estuário do rio Igarassu a influência do

regime de marés foi observada como um dos importantes fatores, promovendo

alterações na composição da comunidade fitoplanctônica.

Na Baía de Guanabara - RJ, Santos et al. (2007), estudando os grupos

nanoplanctônicos e de bactérias filamentosas, detectaram valores de densidade para o

nanoplâncton entre 3,87 x 107 a 3,2 x 108cél.L-1 e 1,3 x 108 a 4,0 x 109cél.L-1 em duas

diferentes áreas de amostragem, onde as cianobactérias (Synechocystis sp.) e

diatomáceas (Skeletonema spp.) foram os táxons mais abundantes. As densidades

superiores às observadas na Baía de Camamu podem ser decorrentes da maior

eutrofização na Baía de Guanabara, uma área conhecida pelos graves problemas de

poluição causados pelas descargas de esgoto e lixo industrial em suas águas.

Considerando-se ainda que, o maior número de células das diatomáceas na referida área,

ocorreu no período chuvoso, provavelmente em resposta ao maior enriquecimento do

sistema (SANTOS et al., 2007).

As densidades celulares do microfitoplâncton observadas na Baía de Camamu

(5,55 x 105 a 1,73 x 106cél.L-1), foram superiores àquelas apresentadas por Ferreira

(2011) (1,05 x 102 e 2,4 x 103 cél.L-1) para esta mesma fração de tamanho, avaliando o

impacto das atividades de dragagem sobre o fitoplâncton no porto de Aratu (Baía de

Todos os Santos-BA). Segundo o autor, a maior densidade citada foi observada após a

atividade de dragagem, o que poderia ter estimulado um enriquecimento de fósforo na

área.

Durante os meses chuvosos observou-se um incremento nas densidades do

microfitoplâncton, provavelmente em decorrência da resposta desta fração do

fitoplâncton ao maior aporte de nutrientes nesse período.

O aumento significativo das densidades de cianobactérias observado durante o

período de chuvas, conforme Murrel; Lores (2004) de uma forma geral, diz respeito à

preferência desse grupo por águas menos salinas. Ao passo que a ocorrência do

silicoflagelado Dictyocha fíbula (classe Dictyochophyceae) na Baía de Camamu foi

restrita ao período seco. De acordo com Sournia (1986), os silicoflagelados são

exclusivamente marinhos e cosmopolitas, encontrados, às vezes, em águas costeiras. No

período seco a influência marinha na Baía de Camamu é mais pronunciada em

detrimento às menores descargas fluviais, possibilitando salinidades elevadas.

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5.2.3. Biomassa fitoplanctônica em termos de carbono

As estimativas de biomassa (a partir do cálculo de volume celular e sua posterior

conversão em carbono) têm sido cada vez mais adotadas em estudos da comunidade

fitoplanctônica. Isto porque, um elevado número de espécies pequenas, muitas vezes,

contribui menos para a biomassa total, do que um pequeno número de espécies de maior

porte (SMAYDA, 1989; WETZEL; LIKENS, 1991).

Na Baía de Camamu, a biomassa em termos de carbono da fração

nanoplanctônica variou de 52 a 82% da biomassa total do fitoplâncton e o

microfitoplâncton contribui em média com 27 a 47%. Sendo este último, representado

especialmente pelas diatomáceas, com contribuições que variaram de 11 a 43% do total

do microfitoplâncton.

Nos meses de maio e dezembro, quando a contribuição de biomassa em termos

de carbono do microfitoplâncton correspondeu a mais de 70% da biomassa da

comunidade fitoplanctônica, as diatomáceas (>20µm) foram o grupo de maior

contribuição (32%±12%) para a biomassa total do fitoplâncton. Observou-se que as

maiores biomassas em termos de carbono das diatomáceas microfitoplanctônicas

estiveram associadas aos períodos de maiores pluviosidades e concentrações mais

elevadas de nitrato e silicato no meio.

Valores inferiores aos detectados na Baia de Camamu foram registrados em um

trabalho realizado no Banco de Abrolhos, região que apresenta níveis de biomassa

característicos de ambientes oligotróficos, quando Susini-Ribeiro (1996) observou que o

nanoplâncton contribuiu com 33% e o microfitoplâncton com apenas 3% da biomassa

em termos de carbono do fitoplâncton (os outros 64% da biomassa corresponderam à

fração picoplanctônica). Estudando a costa central do Brasil, Cupelo (2000) detectou

valores de biomassa de carbono entre 3,84 x 106 e 3,85 x 106pgC.céls-1 para o

nanoplâncton e de 4,68 x 104 e 1,21 x 105pgC.céls-1, para o microfitoplâncton. Na costa

central da Bahia, o nanoplâncton contribuiu com valores médios de 35% para a

biomassa, sendo a fração mais representativa apenas em 20% das estações amostradas

(a maior contribuição coube às células picoplanctônicas). O microfitoplâncton

representou menos de 2% da biomassa total, refletindo um padrão geral para os

ambientes oligotróficos.

O fitoplâncton é um fator determinante da produtividade dos cultivos,

correspondendo ao item mais importante na alimentação das fases larvais e juvenis dos

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filtradores (SIPAÚBA-TAVARES; ROCHA, 2003). Sua disponibilidade no meio

influencia diretamente o crescimento dos moluscos (WAKAMATSU, 1975;

NEWKIRK; FIELD, 1990).

Pauw e Persoone (1988), em uma revisão sobre o uso do fitoplâncton para a

alimentação de espécies comercialmente importantes, ressaltaram que algumas

microalgas são inadequadas para a aquicultura, não sendo digeridas pelos moluscos por

apresentarem paredes celulares muito espessas. Por outro lado, embora não seja um

fator essencial na dieta dos moluscos, algumas substâncias produzidas por determinadas

espécies do fitoplâncton podem aumentar a sobrevivência das larvas além de atuar como

agente bactericida no meio.

Segundo Browitzka e Browitzka (1988), algumas espécies de nanoflagelados são

produtoras de óleos ricos em ácidos graxos essenciais que podem atuar controlando uma

gama de funções fisiológicas e metabólicas nos consumidores. Por exemplo, alguns

flagelados pertencentes ao grupo das Prasinophyceae, ricos em β-caroteno, são

cultivados como fonte potencial de alimento para cultivos. A identificação específica

dos nanoflagelados é praticamente impossível durante as contagens, em microscopia

ótica. Entretanto, este grupo de flagelados, por possuir algumas características típicas,

como tamanho e forma da célula, assim como número, forma e comprimento dos

flagelos, permite uma estimativa do grupo como um todo. Na Baía de Camamu, a

estimativa de densidade das prasinofíceas variou de 3,77 x 103 a 6,04 x 104 cél.L-1, ao

longo de todo o período de estudo, indicando uma possível fonte deste componente para

as ostras.

A densidade do fitoplâncton nas áreas de cultivo de ostras na Baía de Camamu

foi superior à observada por Schaeffer (2007), para uma área de malacocultura em

Anchieta – ES, com densidades variando de 6 X 103 a 2,7 X 105 cél.L-1, o que pode ser

um indicativo do potencial para a ostreicultura na Baía de Camamu quando comparada

a esta área de cultivo.

No trabalho que acompanhou o desenvolvimento dos indivíduos de Crassostrea

rhizophorae (julho/2009 e julho/2010) nas áreas de cultivo da Baía de Camamu, Santos

(2011) verificou que a taxa de crescimento das ostras nesta região foi inferior às

relatadas para outros cultivos. Apesar de baixa, a taxa de crescimento destes organismos

foi constante durante o estudo, não apresentando grandes variações ao longo do ano

nem entre as três áreas de cultivo, e ainda de acordo com o autor, a salinidade elevada

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da baía foi apontada como uma das possíveis causas da pequena taxa de crescimento

relatada.

Como a Baía de Camamu está localizada em uma região tropical, portanto, não

apresentando estações do ano bem demarcadas, a comunidade fitoplâncton também não

apresenta modificações expressivas na sua estrutura (abundância e composição)

sazonalmente, como ocorre nas regiões subtropicais e temperadas. Durante todo o

período estudado, o fitoplâncton foi dominado pelos flagelados nanoplanctônicos e

somente em dois pontos específicos houve um predomínio de diatomáceas, as quais

respondem mais rapidamente à introdução de nutriente externo (aporte pluvial e fluvial).

Portanto, parece que o lento e contínuo crescimento das ostras Crassostrea rhizophorae

na Baía de Camamu foi sustentado pela biomassa de organismos nanoplanctônicos,

principalmente, dos flagelados.

5.2.4. Assembléia microfitoplanctônica

A assembléia microfitoplanctônica nas áreas de estudo da Baía de Camamu

esteve representada predominantemente por espécies típicas de ambientes marinhos,

evidenciando o grande aporte de água do mar adentrando a baía, ao longo de todo o

período estudado.

A maior riqueza da classe Bacillariophyceae no microfitoplâncton detectada no

presente estudo corresponde a um padrão comumente encontrado para os ambientes

marinhos e estuarinos da costa brasileira (PROCOPIAK et al., 2006; MAGALHÃES;

BARBOSA, 2008).

Trabalhos realizados em outros estuários no Brasil (FEITOSA et al., 1999;

KOENING et al, 2002; LACERDA et al., 2004; SANTIAGO et al., 2004; ROSEVEL et

al., 2005; LEÃO et al., 2008; SILVA et al., 2009) destacaram a ocorrência das espécies

Thalassionema nitzschoides, Coscinodiscus centralis e do gênero Chaetoceros como

indicadores da influência marinha, de acordo com Brandini (1988). Estes mesmos

táxons foram constantes nas áreas de estudo da Baía de Camamu.

A ocorrência na coluna de água das espécies ticoplanctônicas Cylindroteca

closterium, Nitzschia sigma e Asterionellopsis glaciallis, geralmente, está associada a

eventos de ressuspensão de células do sedimento (ODEBRECHT et al., 2002;

GAMEIRO et al., 2004). Estas mesmas espécies foram detectadas nas três áreas de

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estudo, e a maior frequência da espécie Cylindroteca closterium ocorreu em períodos de

coleta onde foram observados fortes ventos.

Os índices de diversidade observados no presente estudo (3,6 a 5,0bits.cél-1)

foram superiores aos observados por Leão et al. (2008) e Silva et al. (2009),

respectivamente, em trabalhos realizados nos estuários do Rio Igarassu (0,25 a

4,07bits.cél-1) e do Rio Formoso (1,11 a 3,64 bits.cél-1), ambos localizados no estado de

Pernambuco. Valores de diversidade também inferiores (1,20 e 3,95bits.cél-1) aos

detectados para a Baía de Camamu, foram apresentados por Magalhães; Barbosa (2008)

para a Baía de Todos os Santos.

As diversidades obtidas são típicas de águas oligotróficas caracteristicamente

oceânicas ou de comunidades costeiras em etapas mais avançadas de sucessão, onde,

segundo Margalef (1978), encontram-se, comumente, índices de diversidades entre 3,5 e

4,5bits.cél-1, maiores do que os registrados geralmente em áreas estuarinas (1,0 e

2,0bits.cel-1).

A distribuição equitativa das espécies microfitoplanctônicas ao longo do estudo

indicou que não ocorreram episódios de dominância de uma ou poucas espécies em

nenhuma das áreas estudadas.

5.2.5. Espécies potencialmente danosas ou tóxicas

O predomínio de diatomáceas na assembléia microfitoplanctônica como

observado nas áreas de cultivo da Baía de Camamu é um fator de acentuada relevância

levando-se em conta que as diatomáceas são apontadas por Horner et al. (1997) como o

grupo responsável pelos principais danos à organismos economicamente cultivados, tais

como as ostras.

O gênero Chaetoceros foi o que apresentou a maior riqueza neste estudo,

composto em sua maioria por espécies que apresentam setas pontiagudas e espinhos

serrilhados, largamente apontadas pela literatura como causadoras de danos mecânicos

às brânquias de moluscos quando ocorrem em grandes densidades no meio

(PROCOPIAK et al., 2006).

As espécies Cerataulina pelagica, Coscinodiscus concinnus, C. centralis e

Cylindrothyeca closterium são produtoras de mucopolissacarídeos que podem alterar as

características reológicas da água e, quando em altas concentrações, tornam o meio

anóxico além de poderem bloquear as brânquias de peixes e moluscos, comprometendo

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a respiração e/ou alimentação destes organismos (FERRARIO et al., 2002). Estas

espécies, apesar de presentes, foram observadas sempre em baixas densidades e

frequências acessórias nas áreas de cultivo.

As toxinas produzidas pelas microalgas marinhas são responsáveis por mais de

60.000 incidentes de intoxicação no mundo por ano, provocando mortalidade de

mariscos em cerca de 1,5% dos casos (DOLAH, 2000). A maior parte das toxinas em

ambientes costeiros marinhos é produzida principalmente por dinoflagelados e

diatomáceas (HALLEGRAEFF, 2003).

Cinco espécies de dinoflagelados observadas neste estudo (Dinophysis

acuminata, D. caudata, Prorocentrum compressum, P. micans e P. sigmoides) têm sido

associadas a episódios de toxicidade pelo mundo.

A espécie marinha Dinophysis acuminata é produtora do ácido ocadaico

(CEMBELLA, 1989; LEE et al., 1989), e já esteve associada a eventos de

envenenamento diarréico por molusco (DSP), podendo causar toxicidade em

concentrações muito baixas de células (aproximadamente 200cél/L) (LASSUS et al.,

1985). No complexo estuarino de Paranaguá, Mafra et al. (2006) propôs que devido ao

seu alto potencial tóxico, a simples presença de D. acuminata já representaria risco

potencial para a área.

Dinophysis caudata apresenta ampla distribuição em águas tropicais e

subtropicais. Esta espécie pode formar marés vermelhas e tem sido responsável por

grande mortalidade de peixes no Japão (OKAICHI, 1967), entretanto seu potencial

tóxico ainda é pouco analisado (LARSEN; MOESTRUP, 1992).

Em 1991 no estado de Santa Catarina, episódios de intoxicações foram

associados à sintomatologia de DSP após a ingestão de moluscos, coletados em uma

área onde foi identificada a presença de Dinophysis sp. em grande abundância na água.

A toxicidade dos moluscos foi confirmada por meio de bioensaios em camundongos

(ZENEBON; PREGNOLATTO, 1992).

Entre as espécies potencialmente tóxicas do gênero Prorocentrum, P.

compressum é conhecida como formadora de marés vermelhas, já tendo sido apontada

como produtora de toxinas que acometem, especialmente, crustáceos (KENNEDY,

2009).

A espécie P. micans, comumente encontrado em águas neríticas e estuarinas,

pode formar extensas marés vermelhas (DODGE; HART-JONES, 1982; FUKUYO et

al., 1989). Há relatos da presença desta espécie como promotora de envenenamento

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paralisante por molusco (PSP) em Portugal (PINTO; SILVA, 1956) e na África do Sul

(HORSTMAN, 1980), além de incidentes envolvendo a mortalidade de moluscos

atribuídos à depleção de oxigênio provocada pela sua proliferação maciça no meio

(LASSUS, 1988). Esta espécie pode também excretar substâncias que inibem o

crescimento de diatomáceas, mas que, aparentemente, não entram na cadeia alimentar

(UCHIDA, 1977).

A terceira espécie do gênero, Prorocentrum sigmoides, apresenta ampla

distribuição em águas tropicais e subtropicais. Esta espécie tem sido identificada em

episódios de maré vermelha, especialmente em águas abrigadas como baías, como

agente causador de grandes mortandades de animais marinhos na China, embora,

Steidinger (1983) e Cohen- Fernandez et al. (2006), afirmem não se tratar de uma

espécie tóxica.

Algumas espécies de Pseudo-nitzschia produzem ácido domóico, uma

neurotoxina que atua diretamente no sistema nervoso central (ADAMS et al., 2009),

causando o chamado o envenenamento amnésico por molusco (ASP). O ácido domóico

pode ser acumulado nos tecidos dos animais filtradores, capazes de acumular

concentrações elevadas desta toxina (LEFEBVRE et al., 2001; LEFEBVRE et al., 2002;

NOGUEIRA et al., 2010).

A simples presença de espécies do gênero Pseudo-nitzschia em baixas

densidades não representa uma ameaça, por tratar-se de um grupo bastante comum em

águas marinhas e costeiras. Alves et al. (2010) relataram a presença de quatro espécies

do gênero Pseudo-nitzschia em altas frequências (>94%) e elevadas densidades (80 x

103 cél.L-1) em áreas de cultivo de moluscos em Florianópolis – SC, diferente do

observado na Baía de Camamu, ressaltando-se, entretanto, que um aprofundamento na

identificação deste grupo nas áreas de cultivo é recomendável.

O gênero Anabaena, comum em águas doces, apresenta algumas espécies

produtoras de neurotoxinas que atuam no sistema nervoso, podendo provocar a morte de

animais intoxicados por parada respiratória (AZEVEDO, 1998). Entretanto, este gênero

é pouco representado em águas com salinidades elevadas como as da Baía de Camamu.

As condições ambientais que condicionam proliferações de algas tóxicas não são

bem conhecidas e as condições ideais são diferentes para cada espécie (DOLAH, 2000).

Na maricultura na Baía de Camamu, especialmente por se tratar de áreas de criação de

ostras confinadas em um ambiente abrigado, uma eventual floração de algas tóxicas

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poderá comprometer a produção local e, em maiores proporções, atingir outros

organismos da cadeia trófica, inclusive o homem.

Embora não tenha sido observada a presença de espécies comprovadamente

tóxicas em nenhuma das áreas estudadas, tem particular relevância o delineamento de

um programa de monitoramento da comunidade fitoplanctônica e das variáveis

abióticas, possibilitando a detecção e prevenção de possíveis danos, antes que eles

ocorram. Recomenda-se ainda um aprofundamento na identificação das espécies

pertencentes aos gêneros comumente descritos na literatura como potencialmente

tóxicos.

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6. CONSIDERAÇÕES FINAIS

O caráter oligotrófico da Baía de Camamu, evidenciado pelas baixas

concentrações de nutrientes e clorofila-a, bem como pelo predomínio das frações

nanoplanctônicas nas três áreas de coleta, é decorrente da forte influência da Água

Tropical que penetra pela grande abertura de foz, condicionando os elevados valores de

temperatura e salinidade registrados ao longo do estudo.

O domínio do nanoplâncton pelos flagelados e a pequena contribuição do

microfitoplâncton (tanto em termos de densidade como em termos de biomassa de

carbono), aliada à elevada diversidade desta última fração, revelaram uma comunidade

fitoplanctônica tipicamente de áreas oligotróficas.

A estrutura da comunidade fitoplanctônica estudada, assim como os resultados

de investigações anteriores sobre as condições sanitárias (e.g. coliformes e metais

pesados) das áreas de cultivo revelam um baixo impacto antrópico na região. Sugerindo

desta forma que a Baía de Camamu é um ambiente com potencial positivo para o

desenvolvimento da ostreicultura, apesar dos organismos cultivados apresentarem uma

taxa de crescimento mais lento, quando comparada a outras regiões mais produtivas.

Mesmo tendo sido detectados a presença de gêneros potencialmente tóxicos nas

áreas de cultivo, considerando as baixas frequências e densidades em que ocorreram,

estes não representaram riscos iminentes de comprometimento para a ostreicultura na

baía ao longo do estudo. Deve-se considerar, entretanto, que por se tratar de áreas de

criação de ostras em ambiente abrigado, é imprescindível o delineamento de um

programa de monitoramento simples e capaz de detectar possíveis florações (e seus

danos), antes que elas ocorram.

O refinamento das pesquisas visando identificação das espécies fitoplanctônicas

pertencentes aos gêneros comumente descritos na literatura como potencialmente

tóxicas ou danosas é recomendado.

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APÊNDICES

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Apêndice I – Estatística descritiva (mínimo, máxim0, média, desvio padrão (DP) e intervalo de confiança (IC – 95%)) das variáveis abióticas e clorofila-a registrados entre abril/2010 e março/2011 nos pontos de coleta da Ilha do Conduru (I.C.), Ilha Grande (I.G.) e Ilha de Tanques (I.T.), em superfície (s) e fundo (f) na Baía de Camamu, Bahia.

Profundidade

(m) Transp.arência (m) Temperatura

(°C) Salinidade Nitrito Nitrato Amônio Fosfato Clorofila-a N 12 12 12 12 12 12 12 12 12 mínimo 3,5 0,9 26,0 25,0 0,01 0,01 0,01 0,01 1,11

I. C.(s) máximo 9,0 2,0 30,0 36,0 0,44 1,08 7,17 1,15 5,35 média 6,5 1,5 27,9 31,2 0,08 0,18 2,54 0,31 3,34 DP 1,6 0,3 1,7 3,4 0,13 0,32 2,32 0,38 1,20 IC 5,49 a 7,50 1,2 a 1,6 26,82 a 28,92 29,0 a 33,2 -0,004 a 0,16 -0,01 a 0,38 1,06 a 4,01 0,06 a 0,55 3,33 a 2,57 N - - 12 12 12 12 12 12 12 mínimo - - 25,0 25,0 0,01 0,01 0,01 0,01 0,43

I. C.(f) máximo - - 30,0 37,0 0,53 1,03 11,86 1,15 7,93 média - - 27,4 30,5 0,11 0,18 2,72 0,32 3,13 DP - - 1,8 3,7 0,17 0,34 4,09 0,42 1,93 IC - - 26,23 a 28,51 28,1 a 32,8 0,003 a 0,21 -0,04 a 0,39 0,11 a 5,3 0,05 a 0,59 3,13 a 1,9 N - - 12 12 12 12 12 12 12

I. G.(s) mínimo 7,0 1,5 25,0 30,0 0,01 0,01 0,01 0,01 0,42 máximo 8,0 2,9 30,0 37,0 0,47 0,70 7,92 2,65 2,89 média 7,4 2,2 27,5 33,3 0,08 0,13 1,89 0,52 1,95 DP 0,5 0,5 1,7 2,4 0,14 0,26 2,42 0,76 0,81 IC 7,08 a 7,75 1,8 a 2,4 26,44 a 28,63 31,7 a 34,7 -0,008 a 0,17 -0,03 a 0,29 0,35 a 3,4 0,04 a 1,00 1,95 a 1,43 N - - 12 12 12 12 12 12 12

I. G.(f) mínimo - - 24,00 30,00 0,01 0,01 0,01 0,01 0,97 máximo - - 30,00 37,00 0,34 2,21 11,56 1,06 4,97 média - - 27,38 33,33 0,08 0,52 1,81 0,31 2,67 DP - - 1,93 3,11 0,11 0,66 3,49 0,33 1,13 IC - - 26,14 a 28,60 31,3 a 35,3 0,01 a 0,15 0,09 a 0,93 -0,4 a 4,02 0,09 a 0,51 2,66 a 1,94 N - - 12 12 12 12 12 12 12

I. T.(s) mínimo 1,50 0,90 25,00 26,00 0,01 0,01 0,01 0,01 1,42

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Profundidade

(m) Transp.arência (m) Temperatura

(°C) Salinidade Nitrito Nitrato Amônio Fosfato Clorofila-a máximo 6,00 1,50 29,00 36,00 0,27 0,97 11,26 1,46 5,20 média 3,88 1,28 27,33 30,42 0,11 0,23 2,31 0,40 2,92 DP 1,37 0,21 1,23 3,18 0,11 0,34 3,63 0,43 1,18 IC 3,00 a 4,74 1,14 a 1,40 26,55 a 28,11 28,3 a 32,4 0,04 a 0,18 0,007 a 0,44 0,001 a 4,61 0,12 a 0,67 2,91 a 2,16 N - - 12 12 12 12 12 12 12

I. T.(f) mínimo - - 25,00 26,00 0,01 0,01 0,01 0,01 1,04 máximo - - 29,00 35,00 0,28 2,75 14,14 1,15 4,68 média - - 27,13 30,08 0,09 0,61 3,18 0,38 2,94 DP - - 1,60 2,84 0,10 0,85 4,70 0,37 1,09 IC - - 27,12 a 26,11 28,2 a 31,8 0,02 a 0,15 0,07 a 1,15 0,18 a 6,16 0,144 a 0,61 2,93 a 2,24