parasitos de moluscos bivalves de manguezais do...
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DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMAS AQUÁTICOS TROPICAIS
GABRIELA CALVI ZEIDAN
PARASITOS DE MOLUSCOS BIVALVES DE MANGUEZAIS DO LITORAL SUL DA BAHIA
ILHÉUS, BAHIA 2011
GABRIELA CALVI ZEIDAN
PARASITOS DE MOLUSCOS BIVALVES DE MANGUEZAIS DO LITORAL SUL DA BAHIA
Dissertação apresentada como um dos requisitos
para a obtenção do título de Mestre em Sistemas
Aquáticos Tropicais, à Universidade Estadual de
Santa Cruz.
Linha de pesquisa: Manejo de Recursos Naturais,
Diagnóstico e Remediação de Impactos ambientais
Orientadora: Profa. Dra. Guisla Boehs
ILHÉUS, BAHIA 2011
Z45 Zeidan, Gabriela Calvi. Parasitos de moluscos bivalves de manguezais do litoral sul da Bahia / Gabriela Calvi Zeidan.
Ilhéus, BA: UESC, 2011. 37f. : il.
Orientadora: Guisla Boehs. Dissertação (Mestrado) Universidade Estadual de Santa Cruz. Programa de Pós-graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais. Inclui bibliografia.
1. Bivalve (Molusco) Bahia. 2. Parasito. 3. Crassostrea rhizophorae. 4. Rickettsia. I. Título. CDD 594.4
GABRIELA CALVI ZEIDAN
PARASITOS DE MOLUSCOS BIVALVES DE MANGUEZAIS DO LITORAL SUL DA BAHIA
_______________________________________ Dra. Guisla Boehs
(UESC/DCB)
________________________________________________
Dra. Patricia Mirella da Silva Scárdua (UFPB)
______________________________________________ Dr. George Rêgo Albuquerque
(UESC/DCAA)
DEDICATÓRIA
As mulheres da minha vida, minha mãe Isamara e minha avó Onélia, por serem
meu referencial de coragem, meta, força de vontade e carinho diante da vida.
AGRADECIMENTOS
À Deus, por ter me capacitado chegar até mais essa etapa.
Aos meus pais e minha avó, pela força, carinho e incentivo em todos os
momentos da minha vida. Se não fosse por vocês não teria chegado até aqui. A vocês
meu eterno agradecimento.
À minha orientadora Profa. Dra. Guisla Boehs, pela orientação, ensinamentos
amizade e confiança ao longo do mestrado.
As companheiras de laboratório, Josi, Lili, Rosana, Thailla, Anna, Mari e Guido
pela amizade e contribuição neste trabalho.
Aos meus colegas de turma, pela amizade, carinho e pelos momentos alegres na
companhia de vocês, em especial a Eduardo Marocci Chaves por todas as contribuições,
revisões, companheirismo e paciência ao longo deste período.
Aos meus vizinhos, Sr. Jailson e Maria por terem me emprestado o computador
inúmeras vezes para finalizar essa dissertação.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq,
pelo financiamento do projeto.
À FAPESB pela concessão da bolsa de estudo.
A todos que de alguma maneira contribuíram na realização deste trabalho.
A todos vocês meu muitíssimo obrigada!!!!!!!
SUMÁRIO
Resumo ...............................................................................................................vi
Abstract ..............................................................................................................vii
1. INTRODUÇÃO ..................................................................................................1
Objetivos ..............................................................................................................7
Objetivo geral ........................................................................................................7
Objetivos específicos ............................................................................................8
2. MATERIAL E MÉTODOS ...............................................................................8
Área de estudo ...................................................................................................... 8
Procedimentos de campo .....................................................................................10
Procedimentos laboratoriais.................................................................................10
Tratamento dos dados...........................................................................................10
3. RESULTADOS ..................................................................................................12
4. DISCUSSÃO ......................................................................................................23
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...................................................................29
RESUMO
PARASITOS DE MOLUSCOS BIVALVES DE MANGUEZAIS DO LITORAL
SUL DA BAHIA.
Neste estudo foram investigados os parasitos de três espécies de bivalves de interesse
comercial (Crassostrea rhizophorae, Mytella guyanensis e Lucina pectinata) do Litoral
Sul da Bahia. Foram realizadas duas amostragens, uma em agosto de 2009 e outra em
fevereiro de 2010, de 30 exemplares de cada espécie, em manguezais da Baía de
Camamu, Valença e Canavieiras (total = 540 animais). Os animais foram medidos
quanto a seu maior eixo, abertos e examinados quanto a sinais macroscópicos de
enfermidades. Depois disso, foram fixados em solução de Davidson e processados por
rotina de histologia, com inclusão em parafina e obtenção de cortes com 7 m, que
foram corados por Hematoxilina de Harris e Eosina e examinados em microscopia de
luz. A temperatura da água dos locais variou de 25°C a 31,2°C e a salinidade de 11 a 30.
Não foi registrado nenhum parasito associado a L. pectinata. A similaridade da riqueza
parasitária foi de 75% entre C. rhizophorae e M. guyanensis e de mais de 80% entre
locais. Foram encontrados os seguintes parasitos: colônias de organismos assemelhados
a Rickettsia (RLOs) na glândula digestiva, a gregarina Nematopsis sp. nas brânquias,
manto, glândula digestiva e músculo adutor, Urastoma sp. nos filamentos branquiais e
cavidade do manto, turbelários não identificados nos filamentos branquiais, esporocistos
de Bucephalus sp. no manto, glândula digestiva e brânquias, uma metacercária não
identificada nas brânquias e o cestóide Tylocephalum sp. na glândula digestiva. Apenas
a infecção por Bucephalus sp. causou danos significativos aos tecidos de M. guyanensis
e de C. rhizophorae. A baixa riqueza de parasitos, aliada a geralmente baixa intensidade
de infecção e baixa prevalência (exceto Nematopsis) dos parasitos, atestam a boa
condição de saúde dos moluscos das áreas estudadas, incentivando atividades de
maricultura no Litoral Sul da Bahia.
Palavras-chave: Parasitos, Crassostrea rhizophorae, Mytella guyanensis, Lucina
pectinata, Nematopsis, Bucephalus, Rickettsia, Urastoma, Tylocephalum, Bahia.
vi
ABSTRACT
PARASITES OF BIVALVE MOLLUSCS IN MANGROVES OF THE
SOUTHERN COAST OF BAHIA.
This study reports on the parasites of three commercially exploited bivalve mollusc
species (Crassostrea rhizophorae, Mytella guyanensis, and Lucina pectinata) on the
south coast of Bahia, Brazil. Two samples of 30 individuals of each species were
collected, one in August 2009 and another in February 2010, in mangroves of Camamu
Bay, Valença, and Canavieiras (total = 540 animals). The animals were measured on
their longest axis, and then shucked, examined for macroscopic anomalies, fixed in
Davidson's solution, and processed by routine histology: embedded in paraffin,
sectioned (7 µm), and stained with Harris haematoxylin and eosin (H&E). Histological
sections were examined by light microscopy. The water temperature varied from 25°C
to 31.2°C and the salinity from 11 to 30. No parasite was found associated with L.
pectinata. The similarity of parasite species richness was 75% between C. rhizophorae
and M. guyanensis, and over 80% among sites. The following parasites were found:
Rickettsia-like colonies (RLOs) in the digestive gland; the gregarine Nematopsis in the
gills, mantle, digestive gland, and adductor muscle; Urastoma sp. in the gills and mantle
cavity; an unidentified turbellarian in the gill filaments; sporocysts of Bucephalus sp. in
the mantle, digestive gland, and gills; an unidentified metacercaria on the gills; and the
cestode Tylocephalum sp. in the digestive gland. Only the infection by Bucephalus sp.
caused significant damage to the tissues of M. guyanensis and C. rhizophorae. The low
richness of parasites, combined with the generally low intensity and prevalence of
infection of parasites (except Nematopsis), attest to the good health status of bivalves in
the areas studied, an encouraging situation for mariculture activities.
Keywords: Parasites, Crassostrea rhizophorae, Mytella guyanensis, Lucina pectinata,
Nematopsis, Bucephalus, Rickettsia, Urastoma, Tylocephalum, Bahia.
vii
1. INTRODUÇÃO
Os manguezais são ecossistemas costeiros de transição entre o ambiente terrestre
e marinho, característicos de regiões tropicais e subtropicais e sujeitos ao regime das
marés. São considerados sistemas com alta produtividade (SANT ANNA; WHATELY,
1981), importantes transformadores de nutrientes em matéria orgânica e geradores de
bens e de serviços como a pesca e a aquicultura (HERZ, 1991). Apresentam grande
diversidade de macro e microrganismos, além de servirem de abrigo para muitas
espécies animais que ali se reproduzem (SCHAEFFER-NOVELLI, 1991; ALVES,
1995).
No litoral sul da Bahia, vários recursos dos manguezais são explorados pelas
populações que vivem no seu entorno. Além de caranguejos e siris, algumas espécies de
moluscos são retiradas desses ambientes para o consumo próprio e comercialização,
como a ostra-do-mangue, Crassostrea rhizophorae (Guilding, 1828), o sururu ou
marisco-do-mangue, Mytella guyanensis (Lamarck, 1819) e a lambreta, Lucina
pectinata (Gmelin, 1791).
Crassostrea rhizophorae (Bivalvia: Ostreidae) é naturalmente encontrada em
ambientes estuarinos tropicais da costa brasileira (NASCIMENTO et al., 1986). A
distribuição geográfica desta espécie abrange a região sul do Caribe, a Venezuela, o
Suriname, o Brasil e o Uruguai. É encontrada presa às raízes de plantas do mangue,
sobretudo à Rhizophora mangle L., o mangue vermelho. Como as raízes aéreas
(pneumatóforos) desses vegetais geralmente ocupam as faixas médias e inferiores da
zona entremarés, este é o habitat mais característico desta espécie (RIOS, 2009).
Mytella guyanensis (Bivalvia: Mytilidae) ocorre do México ao Peru, no Oceano
Pacífico, e da Venezuela ao Brasil, no Atlântico. Ao longo da costa brasileira é
encontrada até o estado de Santa Catarina. Esta espécie vive enterrada no substrato
lodoso na região entremarés e utiliza o bisso para fixar-se nas raízes do mangue (RIOS,
2009).
Lucina pectinata (Bivalvia: Lucinidae) ocorre da Carolina do Norte à Flórida e
no Texas (EUA), Índias Ocidentais, Venezuela, Suriname e Brasil (Amapá até Santa
Catarina) (RIOS, 2009). Como as outras duas espécies, L. pectinata também habita a
zona entremarés de manguezais, enterrando-se no substrato lodoso em profundidades
que variam de 15 a 20 cm (ASSIS, 1976).
1
2
As enfermidades causadas por parasitos podem comprometer a saúde de
moluscos, tanto de populações naturais quanto de cultivo. Surtos de enfermidades e
mortalidade em massa em bivalves marinhos têm sido registrados em muitas partes do
mundo. No Brasil, estudos sobre enfermidades nestes e em outros organismos aquáticos
cultiváveis ainda são escassos, mas esta realidade tem se modificado em função do
aumento e desenvolvimento de sistemas de cultivo e da exploração dos recursos
naturais pesqueiros (LUQUE, 2004; SABRY et al., 2007).
Vários organismos podem viver em associação a bivalves marinhos, causando
ou não danos aos mesmos (CHENG, 1967). Uma dessas formas de associação é o
parasitismo, que segundo Anderson e May (1978) é uma relação com dependência
metabólica do parasito em relação ao hospedeiro, em que o primeiro utiliza o segundo
como habitat, causando-lhe danos. Os bivalves podem ser afetados por diversos
parasitos e alguns podem levá-los ao estado de enfermidade (KINNE, 1983;
LAUCKNER, 1983; BOWER et al., 1994). Enfermidade ou doença é um desvio
negativo do estado normal, funcional ou estrutural, de um organismo, implicando em
redução do seu potencial ecológico e, consequentemente, de sua sobrevivência (KINNE,
1980). Os patógenos mais importantes para os bivalves pertencem ao grupo dos vírus,
bactérias, protozoários, fungos e metazoários (KINNE, 1983). Estes podem ainda ser
afetados por tumores resultantes de causas diversas (SINDERMANN, 1970; ESTEPA,
2006).
Organismos assemelhados a Rickettsia (RLOs) são bactérias intracelulares
obrigatórias que têm sido descritas associadas a diversas espécies de bivalves marinhos
em todo o mundo e são comumente encontrados nas células epiteliais das brânquias e
glândula digestiva (BOWER, 1992; VILLALBA et al., 1997; VILLALBA et al., 1999;
CARBALLAL et al., 2001; TERLIZZI et al., 2004, CREMONTE et al., 2005;
ESTEPA, 2006). Segundo Figueras et al. (1991), RLOs não causam lesões graves,
restringindo-se apenas a hipertrofia e degeneração da célula infectada. Entretanto, em
Venerupis rhomboides (Pennant, 1777), RLOs ao terem causado hipertrofia, lise das
células epiteliais das brânquias e forte reação hemocitária, foram apontados como
prováveis responsáveis por mortalidades em massa de algumas populações deste
bivalve (VILLALBA et al., 1999). No Brasil, foram registrados RLOs em populações
naturais de M. guyanensis no litoral do estado da Bahia (BOEHS et al., 2010), assim
3
como na ostra japonesa, Crassostrea gigas (Thunberg, 1793), de cultivos em Santa
Catarina (PONTINHA, 2009). Baixa prevalência e ausência de danos foram constatados
em ambos os estudos.
Vários protozoários ciliados (Phylum Ciliophora) são conhecidos por se
associarem a bivalves marinhos, sendo que a maioria é considerada comensal,
entretanto a sua relação com os hospedeiros é ainda pouco compreendida
(LAUCKNER, 1983). Ancistrocoma Chatton e Lwoff, 1926 (Ciliophora:
Thigmotrichida) apresenta célula com formato oval e alongado, sendo aplanado
dorsoventralmente e com núcleo granuloso e basofílico. Este ciliado é observado
associado à superfície das brânquias e à glândula digestiva de bivalves e utiliza a célula
do hospedeiro como recurso alimentar (RUSSEL, 1967). É encontrado frequentemente
associado a ostras, sem causar-lhes danos (BOWER et al., 1994; VILLALBA et al.,
1997), entretanto, segundo Russel (1967), raramente é observado em ostras saudáveis, e
nas estressadas ou doentes, é visto com frequência, no estômago ou intestino e pode
penetrar nos tubos da glândula digestiva. Este gênero foi encontrado no intestino de
Crassostrea virginica (Gmelin, 1791) na costa dos Estados Unidos (MACKIN, 1962;
WINSTEAD et al., 2004). No Brasil, foi registrado na ostra C. gigas em Santa Catarina,
em que foi observado no lúmen dos túbulos digestivos, estômago e intestino
(PONTINHA, 2009).
Outro protozoário ciliado associado a bivalves de interesse comercial,
principalmente a ostras, pertence ao gênero Sphenophrya (Ciliophora: Rhynchodina).
Este ciliado parasita as células dos filamentos branquiais de seus hospedeiros
(KOZLOFF, 1955) e segundo Bower et al. (1994), pode ser observado, também, nos
palpos labiais e no manto. A proliferação deste parasito nas células dos hospedeiros
pode causar hipertrofia da célula e do seu núcleo, formando um xenoma (BOWER et
al., 1994; WINSTEAD et al., 2004; SCARPA et al., 2006; BOEHS et al., 2009).
Ciliados do gênero Sphenophrya foram encontrados nas brânquias de C. virginica, com
formação de xenomas (SCARPA et al., 2006; WINSTEAD et al., 2004). No Brasil
Sphenophrya sp. foi registrada, em baixa prevalência, nas brânquias de C. rhizophorae
na Baía de Todos os Santos (NASCIMENTO et al., 1986) e na Baía de Camamu
(BOEHS et al., 2009), ambas no estado da Bahia. Entretanto, só ocorreu a formação de
xenomas em ostras da Baía de Camamu.
4
O filo Apicomplexa apresenta várias espécies de parasitos de moluscos,
incluindo as gregarinas (Eugregarinida), que têm sido registradas associadas a várias
espécies de bivalves de interesse comercial em diferentes partes do mundo (BOWER et
al., 1994). As gregarinas do gênero Nematopsis Schneider, 1892 utilizam os bivalves
como hospedeiros intermediários e completam seu ciclo de vida no intestino de
crustáceos (LAUCKNER, 1983; AZEVEDO; MATOS, 1999; CARBALLAL et al.,
2001). Segundo Azevedo e Cachola (1992), estes organismos estão entre os mais
importantes parasitos de bivalves, podendo ser encontrados em diferentes tecidos do
hospedeiro. A maioria dos bivalves infectados por Nematopsis não apresenta danos
significativos (BOWER et al., 1994; WINSTEAD et al., 2004; CREMONTE et al.,
2005), entretanto, em alto grau de infecção, pode haver reação hemocitária focal, lesões
leves a moderadas e diminuição da eficiência de filtração e alimentação (CARBALLAL
et al., 2001; TUNTIWARANURUK et al., 2004; ESTEPA, 2006; PINTO; BOEHS,
2008; BOEHS et al., 2009). Em uma população de Cerastoderma edule (Linnaeus,
1758) em Portugal, essa gregarina foi apontada como a responsável por mortalidade em
massa (AZEVEDO; CACHOLA, 1992).
No Brasil, oocistos de Nematopsis foram registrados em C. rhizophorae na
Bahia (NASCIMENTO et al., 1986), Santa Catarina (SABRY; MAGALHÃES, 2005),
Ceará (SABRY et al., 2007) e Pernambuco (LUIS et al., 2002), no mexilhão Perna
perna (Linnaeus, 1758) do Rio de Janeiro (LIMA et al., 2001), na ostra japonesa C.
gigas de Santa Catarina (SABRY; MAGALHÃES, 2005) e no berbigão Anomalocardia
brasiliana (Gmelin, 1791) em Florianópolis (MAGALHÃES, 2000) e na Bahia
(BOEHS et al., 2010). Azevedo e Matos (1999) descreveram uma nova espécie de
Nematopsis (N. mytella) em M. guyanensis do Amazonas. Nestes estudos, os oocistos
foram observados dispersos no tecido conjuntivo do hospedeiro, entretanto danos
significativos só ocorreram em animais severamente infectados. Não houve nenhum
tipo de associação da mortalidade do hospedeiro com o parasito.
Dentre os metazoários, os parasitos mais importantes em moluscos bivalves pertencem
ao filo Platyhelminthes (LAUCKNER, 1983), que abrange três classes em sequência
filogenética: Turbellaria, Trematoda e Cestoda, sendo as duas últimas inteiramente
parasitas. Os membros deste filo são dorsoventralmente achatados, justificando o nome
5
do grupo. São acelomados, sistema digestivo ausente, protonefrídeos e sistema
reprodutor hermafrodita, com raras exceções (PAPERNA, 1995).
A classe Turbellaria é composta predominantemente por organismos aquáticos,
sendo a grande maioria marinha, habitando fundos compostos por areia, lodo, pedras e
conchas (CANNON, 1998). Em sua maioria, são relatados como organismos de vida
livre ou escavadores (BURT; BANCE, 1981). Várias espécies de turbelários são
encontradas em bivalves sem provocar qualquer dano ao hospedeiro, sendo
consideradas comensais (BRUN et al., 1999). Membros das ordens Alloeocoela e
Rhabdocoela foram descritos associados a bivalves marinhos, vivendo, respectivamente,
na cavidade do manto e no trato alimentar destes animais (LAUCKNER, 1983). Porém,
quando presentes em grande número, esses metazoários podem causar danos a estes
moluscos (BOWER, 1992). Em registro anterior, foi encontrado na Baía de Camamu
(Bahia), o turbelário Urastoma sp. em baixa prevalência em C. rhizophorae, sem causar
danos aparentes ao hospedeiro (BOEHS et al., 2008).
Os trematódeos digenéticos (Classe Digenea) são considerados, dentre os
metazoários, os mais importantes parasitos de moluscos (LAUCKNER, 1983). Esta
classe compreende mais de 40.000 espécies, que possuem o ciclo vital mais complexo,
não somente entre os platelmintos, mas dentre todos os animais (CHENG, 1978;
KINNE, 1983). Os trematódeos digenéticos utilizam os moluscos como hospedeiros
primários (fase larval de esporocisto), intermediários (fase larval de metacercária) e,
por vezes, como hospedeiro final, ocorrendo principalmente nas gônadas e no manto. A
grande proliferação dos esporocistos diminui o índice de condição (peso), reduz e
inviabiliza a gametogênese do bivalve e eventualmente resulta em mortalidade
(BOWER, 1992; ESTEPA, 2006).
As principais famílias de trematódeos que utilizam os bivalves como
hospedeiros são Bucephalidae, Fellodistomidae, Monorchiidae, Gymnophallidae e
Echinostomatidae (LAUCKNER, 1983). Segundo Lasiak (1993), os bucefalídeos têm
sido observados em bivalves de interesse comercial, eventualmente resultando em
mortalidade. Em alguns casos, bivalves infectados por bucefalídeos podem ser
diagnosticados macroscopicamente devido à coloração alaranjada do manto, conferida
pela coloração alaranjada dos esporocistos. Por este motivo, esta enfermidade (a
6
bucefalose) é também conhecida como doença laranja (LASIAK, 1993). Bivalves
também podem ser hospedeiros intermediários secundários de diversos trematódeos
digenéticos. De acordo com Lauckner (1983), as metacercárias normalmente não
causam castração parasitária e danos significativos ao hospedeiro. No Brasil,
trematódeos digenéticos foram registrados no berbigão A. brasiliana nos estados de São
Paulo (NARCHI, 1966), Santa Catarina (BOEHS; MAGALHÃES, 2004) e Ceará
(ARAÚJO; ROCHA-BARREIRA, 2004), e em P. perna (DA SILVA et al., 2002) em
Santa Catarina. No litoral do estado da Bahia, Boehs et al. (2010) encontraram
trematódeos digenéticos em A. brasiliana e em M. guyanensis. Ocorreu castração
parasitária nos dois hospedeiros, o que foi evidenciado também na ostra C. rhizophorae
por Nascimento et al. (1986). Metacercárias das famílias Gymnophallidae e
Echinostomatidae foram registradas em Tagelus plebeius em Santa Catarina (DA
SILVA et al., 2009). No litoral da Bahia, Boehs et al. (2010) encontraram metacercárias
não identificadas em baixa prevalência em A. brasiliana e em I. brasiliana e Ceuta
(2010) observou metacercárias em M. guyanensis.
A classe Cestoda é a mais altamente especializada entre os platelmintos. Todos
são endoparasitas e diferem dos membros das outras classes pela ausência completa do
trato digestivo. A classe é dividida em duas subclasses: Cestodaria, composta por duas
ordens e Eucestoda (tênias), constituída de 11 ordens (ARME; PAPPAS, 1983). A
maioria dos cestóides é marinha e esses organismos estão mais intimamente ligados à
biologia dos seus hospedeiros do que aos outros grupos de parasitos (ROHDE, 1968).
O ciclo de vida dos cestóides marinhos ainda é pouco conhecido, mas sabe-se que a
maior parte parasita, no mínimo, um hospedeiro (BEVERIGE, 2001). Alguns
representantes desta classe utilizam os bivalves como hospedeiros intermediários, e na
maioria dos casos, como hospedeiro intermediário primário, na fase larval entre o ovo e
o adulto, denominada de metacestóide (LAUCKNER, 1983). Ainda não existe nenhum
registro de cestóides adultos associados a bivalves (BOWER, 1992). Infecções por
cestóides são mais comuns nas regiões tropicais e subtropicais, onde se encontram em
maior abundância os seus hospedeiros definitivos, os elasmobrânquios (LAUCKNER,
1983).
O metacestóide Tylocephalum sp. foi encontrado em um cultivo de ostras no
estado de Santa Catarina, em baixa prevalência, no tubo digestivo de C. gigas e de C.
7
rhizophorae (SABRY; MAGALHÃES, 2005). Os cestóides estavam encapsulados,
alguns em processo de reabsorção, entretanto danos aparentes não foram observados.
Em A. brasiliana, um cestóide encapsulado deste gênero foi observado na glândula
digestiva (BOEHS; MAGALHÃES, 2004). Segundo as autoras, observou-se intensa
reação hemocitária e uma cápsula fibrosa, formada pelo hospedeiro. No litoral da
Bahia, metacestóides de Tylocephalum foram observados em C. rhizophorae
(NASCIMENTO et al., 1986; BOEHS et al., 2008) na glândula digestiva, e em A.
brasiliana e I. brasiliana (BOEHS et al., 2010) na glândula digestiva e gônada. Em
todos os hospedeiros, o parasito estava encapsulado por fibras, com presença de
hemócitos, e os bivalves não sofreram lesões significativas. Nas duas últimas espécies,
foram observados alguns metacestóides em reabsorção.
Além dos platelmintos, outros grupos de metazoários podem associar-se em
parasitismo a moluscos, como: poríferos, cnidários, briozoários, nematóides, anelídeos,
copépodes, decápodes e pantópodes (LAUCKNER, 1983). Dentre os grupos
mencionados, Sindermann (1970) citou, entre as principais doenças ocasionadas por
metazoários em bivalves, a causada pelo crustáceo Mytilicola intestinalis, da ordem
Copepoda e poliquetos do gênero Polydora.
A atividade pesqueira é a principal fonte de renda para muitas famílias que
vivem no litoral sul da Bahia, que retiram do manguezal e das áreas localizadas no
entorno a maior parte do seu sustento (MACHADO, 2007). Por se tratar de uma região
que apresenta áreas propícias para o cultivo de bivalves e já havendo cultivos de ostras
(C. rhizophorae) implantados na Baía de Camamu e em Valença, informações sobre a
presença e/ou ausência de parasitos associados a este e a outros bivalves de interesse
comercial, são importantes tanto para a avaliação do impacto antrópico da região
quanto para a produção desses organismos.
OBJETIVO GERAL Este trabalho teve como objetivo investigar os parasitos associados aos bivalves:
Crassostrea rhizophorae, Mytella guyanensis e Lucina pectinata em manguezais do
Litoral Sul da Bahia.
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OBJETIVOS ESPECÍFICOS:
Identificar os parasitos associados a cada uma das espécies, até o menor nível
taxonômico possível;
Calcular a prevalência dos parasitos associados aos moluscos;
Verificar os órgãos e tecidos infectados (infestados) e a intensidade de infecção
(infestação)
Caracterizar, em nível histológico, as principais alterações patológicas detectadas.
2. MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
Localizados no Litoral Sul do Estado da Bahia, os municípios de Valença,
Camamu e Canavieiras (Fig. 1) integram uma região composta administrativamente por
53 municípios, que ocupam juntos 4,46 % do território estadual. Situada entre 13°12 e
15°50 S, esta área caracteriza-se por apresentar clima tropical com elevadas
temperaturas e altos índices de precipitação, influenciados pela proximidade com o
Oceano Atlântico e por altitudes significativas encontradas na parte oeste (MACHADO,
2007).
Figura 1. Mapa da área de estudo, com a indicação dos locais de coleta.
A faixa litorânea apresenta, segundo a classificação de Köeppen, clima quente e
úmido, do tipo Af, com regime pluviométrico regular e ocorrência de chuvas durante
todo o ano, com valores superiores a 2.000 mm. O período mais intenso de chuvas
inicia-se, por vezes, nos primeiros dias do outono (Baixo Sul) ou no verão (Alto Sul).
As temperaturas ficam em torno de 24°C e 25°C, com amplitudes que variam de 5,2°C
a 8,8°C (SEI, 1999). A vegetação é composta por mata Atlântica, manguezal e restinga.
A área de manguezal é composta por uma vegetação adaptada a solos saturados em
água, anaeróbios e salinos; já a restinga é composta por campos ralos de gramíneas e
matas fechadas (FREITAS, 2002). Por serem regiões que apresentam áreas propícias
para a extração de moluscos e crustáceos, várias comunidades do entorno vivem da
pesca e da mariscagem.
9
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Procedimentos de campo
As amostragens foram realizadas em três locais: na Baía de Camamu, localidade
de Porto do Campo (13°57 62 S; 39°03 W), em Valença, na localidade da Graciosa
(13°28 76 S; 39°05 56 W) e em Canavieiras, na localidade de Campinhos (15°44 S;
38°55 W) (Fig. 1). Trinta exemplares de cada espécie por local foram coletados
manualmente nos meses de agosto de 2009 e fevereiro de 2010, durante baixamar de
sizígia, totalizando 540 exemplares. Para a coleta das ostras, foi utilizada uma faca. Em
cada coleta, foram medidas a temperatura e a salinidade da água, utilizando-se um
termômetro de mercúrio padrão e um refratômetro óptico manual, respectivamente.
Procedimentos laboratoriais
Em laboratório, os animais foram medidos quanto ao seu maior eixo (M.
guyanensis e L. pectinata quanto ao comprimento e C. rhizophorae quanto à altura),
com o auxílio de um paquímetro digital. Depois de abertos, os exemplares foram
examinados quanto à presença de parasitos ou sinais macroscópicos de enfermidades.
Uma secção da parte mole, de cerca de 5 cm de espessura, contendo órgãos como as
brânquias, os palpos labiais, o manto, a gônada e a glândula digestiva, foi retirada da
concha e fixada em solução de Davidson (SHAW; BATTLE, 1957) por 24 horas,
desidratada em série alcoólica crescente e incluída em parafina. Cortes com cerca de 7
µm de espessura foram obtidos e corados com Hematoxilina de Harris e Eosina (H&E).
As lâminas foram analisadas em microscopia de luz.
Tratamento dos dados
A prevalência dos parasitos foi calculada segundo Bush et al. (1997), definida
como o número de animais infectados por amostra, expresso em porcentagem. Para o
cálculo da intensidade de infecção, utilizou-se, em alguns casos (trematódeos
digenéticos e Nematopsis sp.), a técnica de estereologia proposta por Lowe et al. (1994),
com o uso de uma gratícula de Weibel. Para a aplicação da técnica, foi calculada a área
do tecido do parasito (TP) em cinco campos de tecido de cada animal parasitado e
calculada a média. Os resultados obtidos foram ordenados em uma escala de
classificação (I - infecção leve = < 5% de tecido parasitado (TP); II - moderada = 5 -
25%; III - alta = 25 - 50% e IV - muito alta = > 50%), conforme proposto pelos autores.
11
No caso das parasitoses com baixo grau de infecção, o número de parasitos por corte
histológico ou por órgão/estrutura foi contado visualmente.
Para comparar a similaridade entre os locais e hospedeiros quanto aos parasitos
presentes, foi utilizado o índice de similaridade de Sorensen (ODUM, 1988), utilizando
a seguinte fórmula: S = 2a/b+c, em que: a = número de parasitos comuns aos dois
locais/hospedeiros; b = número total de parasitos no local 1; e c = número total de
espécies na área 2. O teste de Kruskall Wallis foi utilizado para verificar diferenças
significativas ( = 0,05%) na prevalência de determinado parasito entre locais, épocas e
hospedeiros.
12
3. RESULTADOS
A temperatura da água apresentou pequena amplitude de variação entre locais e
coletas, variando entre 25°C e 31,2°C. A salinidade variou entre 11 e 30, sendo que em
Camamu obteve-se valores iguais nas duas coletas (Tab. 1).
Tabela 1. Temperatura e salinidade dos três locais de estudo nos meses de agosto de 2009 (Inverno) e
fevereiro de 2010 (Verão)
Valença Camamu Canavieiras
T°C S T°C S T°C S
Inverno 25,5 11 27,5 29 25 15
Verão 30,1 29 31,2 29 30 30
Evidências de sinais macroscópicos de parasitismo não foram encontradas. Nas
análises microscópicas, foram observados organismos do grupo das bactérias, dos
protozoários e dos metazoários. Não foi registrado nenhum parasito associado a Lucina
pectinata. Foram exclusivos de Crassostrea rhizophorae, o protozoário Ancistrocoma
sp., o turbelário Urastoma sp. e o metacestóide Tylocephalum sp. Colônias de
organismos assemelhados a Rickettsiae (RLOs), ciliados do gênero Sphenophrya sp.,
Nematopsis sp., um turbelário não identificado e esporocistos de Bucephalus sp. foram
observados tanto em C. rhizophorae quanto em Mytella guyanensis. Nesta última foi
ainda observada uma metacercária não identificada. Mytella guyanensis e C.
rhizophorae tiveram 75% de similaridade quanto à riqueza parasitária entre si. De modo
geral, exceto Tylocephalum sp., que só ocorreu em Canavieiras, e uma metacercária não
identificada, que foi exclusiva de Valença, os demais parasitos foram registrados em
pelo menos dois locais. A similaridade entre os locais foi acima de 80%.
Colônias de organismos assemelhados a Rickettsia (RLOs) foram encontradas
nas células epiteliais da glândula digestiva de C. rhizophorae e de M. guyanensis, com
prevalência de até 30% nesta última (Tab. 2). As colônias intracitoplasmáticas eram
13
basófilas, apresentaram formato oval e aspecto granular e o diâmetro variou 9,5 a 21 µm
em C. rhizophorae (média = 14,25 µm; DP (desvio padrão) ± 5,3; n= 4) e de 6,6 a 20
µm (média = 10,4 µm; DP ± 4,5; n= 10) para M. guyanensis (Fig. 2). Em M. guyanensis
foram observadas de uma até seis colônias por sessão histológica e uma ou duas
colônias por ácino. Em C. rhizophorae foram encontradas até duas colônias por sessão
histológica e de uma a três por ácino. As células parasitadas mostraram-se
hipertrofiadas e foi observada lise celular.
Figura 2. Colônias de organismos assemelhados a Rickettsiae (*) na glândula digestiva em Mytella
guyanensis; B) em Crassostrea rhizophorae. Barra = 10 m.
14
Tabela 2. Prevalência (%) de parasitos em dois bivalves de interesse econômico de manguezais do Litoral
Sul da Bahia, coletados em agosto de 2009 (I = inverno) e fevereiro de 2010 (V = verão) (n = 60/local) e
altura (A) média dos animais.
Crassostrea rhizophorae Mytella guyanensis
(A = 5,91 cm DP ± 1,23); n = 180 (A = 4,78 cm DP ± 0,82; n = 180)
Valença Camamu Canavieiras
Valença Camamu Canavieiras
Parasitos I V I V I V I V I V I V
RLOs 6,6 3,3 3,3 6,6 9,9 30
Ancistrocoma 16,6
6,6 3,3
Sphenophrya sp.* 3,3 9,9 6,6
Sphenophrya sp.**
20 6,6 3,3 3,3 3,3
Nematopsis sp. 100 93,3
96,6
100
86,6 96,6 76,6
80 53,3
36,6
13,3 26,6
Urastoma sp. 30 30
Turbelário NI 3,3 9,9 26,6 3,3 3,3
Bucephalus sp. 6,6 3,3 9,9
Metacercária NI 3,3
Tylocephalum sp. 3,3
RLOs = Organismos assemelhados a Rickettsia; Sphenophrya sp.*= sem formação de xenoma;
Sphenophrya sp.**= com formação de xenoma; NI = não identificado
O ciliado Ancistrocoma sp. (Ciliophora: Ancistrocomidae) foi observado no
lúmen dos túbulos digestivos de C. rhizophorae, com prevalências que variaram de
3,3% a 16,6% (Tab. 2). Os ciliados apresentaram formato oval, comprimento variando
de 5 a 11 µm (Média = 8,6 µm; DP ± 1,6; n= 7) e macronúcleo granular e basófilo. Na
superfície do corpo era possível visualizar a presença de cílios (Fig. 3). A intensidade de
infecção foi baixa, geralmente até dois protozoário por corte histológico, contudo foram
observados até seis ciliados em apenas um indivíduo no lúmen.
15
Figura 3. Infecção pelo ciliado Ancistrocoma sp. (setas) no lúmen de um túbulo digestivo de Crassostrea
rhizophorae. Barra = 10 m.
Outro protozoário ciliado, Sphenophrya sp. (Ciliophora: Sphenophryidae), foi
registrado no epitélio branquial de C. rhizophorae e de M. guyanensis. As células do
ciliado apresentaram formato oval, núcleo basófilo medindo entre 2 a 6 µm de
comprimento em C. rhizophorae (média = 3,7 µm; DP ± 1,2; n= 17) e entre 1 a 6 µm
em M. guyanensis (Média = 2,6 µm; DP ± 1,4; n= 17). Em C. rhizophorae foram vistos
entre cinco e oito protozoários agrupados sem formar xenoma, e em M. guyanensis de 7
a 27, também sem hipertrofia celular. As prevalências variaram de 3,3% a até mais de
20% (Tab. 2) em C. rhizophorae. Na maioria das células dos dois hospedeiros, foi
observada a proliferação deste ciliado, causando hipertrofia celular e do núcleo da
célula hospedeira, formando xenomas. Em C. rhizophorae (Fig. 4A e 4B), foram
observados até dois xenomas/sessão histológica, contendo, em média, entre 70 e 80
protozoários e xenomas em estágio inicial continham dois a três protozoários. Em M.
guyanensis foi visto apenas um xenoma/sessão histológica, contendo entre 8 e 11
protozoários (Fig. 4C e 4D). Os danos em ambos os hospedeiros ficaram restritos à
célula infectada.
16
Figura 4. Ciliado Sphenophrya sp. nas brânquias de Crassostrea rhizophorae e Mytella guyanensis. A)
Xenoma em fase inicial em C. rhizophorae, com apenas três ciliados (setas) e núcleo hipertrofiado (*); B)
Xenoma avançado em C. rhizophorae, com vários ciliados (setas) e hipertrofia do núcleo (*) ; C)
Agrupamento de Sphenophrya sp. em M. guyanensis sem formação de xenoma (pontas de setas); D)
Xenoma em M. guyanensis (seta). Barras= 10 m.
17
Oocistos intrahemocíticos de gregarinas do gênero Nematopsis (Apicomplexa:
Eugregarinida: Porosporidae) foram observados em C. rhizophorae e em M. guyanensis
em todos os locais de coleta durante o período amostral. As prevalências foram altas nos
dois hospedeiros, sendo que na ostra-do-mangue foi sempre superior a 80% (Tab. 2).
Em C. rhizophorae, os principais sítios de ocorrência foram as brânquias e o manto
(Fig. 5A), mas o parasito foi também observado na glândula digestiva (Fig. 5B) e no
músculo adutor. O número de oocistos por fagócito variou de um a nove, mas na maior
parte dos casos, ocorreram de um a três. O comprimento do oocisto variou de 5,5 a 11
m (média = 7,1 m; DP ± 1,4; n = 20), que continha somente um esporozoíto. Como
em C. rhizophorae, em M. guyanensis oocistos foram observados com maior frequência
nas brânquias (Fig.5C) e no manto (Fig. 5D) e em menor frequência na glândula
digestiva e no pé. O número de oocistos por fagócito na maioria dos exemplares de M.
guyanensis foi de um a três, mas foram registrados até oito. O comprimento do oocisto
variou de 3 a 7 m neste hospedeiro (média = 4,9 m; DP ± 1,1; n = 20), com, também,
apenas um esporozoíto por oocisto. Diferenças significativas (p<0,05) foram verificadas
na prevalência deste parasito entre locais, épocas e hospedeiros (mais alta em C.
rhizophorae), mas não houve evidência de qualquer tipo de padrão de variação espaço-
temporal deste parasito nas duas espécies. Embora este parasito tenha apresentado altas
prevalências nos dois hospedeiros, o grau de infecção foi moderado (9% de TP em C.
rhizophorae e 7% em M. guyanensis) e não houve resposta hemocitária e nem danos
aparentes aos tecidos.
18
Figura 5. Nematopsis sp. (*) nas células epiteliais de diferentes órgãos de Crassostrea rhizophorae e de
Mytella guyanensis. Fagócitos no tecido conjuntivo e brânquias (A) e na glândula digestiva (B) em C.
rhizophorae. Diversos fagócitos contendo de dois a quatro oocistos no músculo (C) e no manto (D) de M.
guyanensis. Barras = 10 µm.
O turbelário Urastoma sp. (Turbellaria: Urastomidae) foi registrado em C.
rhizophorae nos três locais de coleta, em prevalências que variaram entre 3,3% e 30%
(Tab. 2). Este metazoário foi observado nos filamentos branquiais e na cavidade do
manto (Fig. 6), em quantidades entre um e três turbelários por sessão histológica.
Nenhuma alteração histológica no tecido da ostra foi observada.
19
Figura 6. Urastoma sp. na cavidade do manto, próximo às brânquias (A) e nas brânquias (B de
Crassostrea rhizophorae. Seta indicando ocelo. Barras = 50 m.
Outro turbelário, não identificado, foi observado nas brânquias de C.
rhuizophorae e de M. guyanensis. Ocorreram de um a dois indivíduos por sessão
histológica em M. guyanensis. Crassostrea rhizophorae apresentou até cinco turbelários
por sessão histológica. Nenhum dano foi causado aos tecidos dos bivalves por esse
simbionte (Fig.7).
Figura 7. Turbelário não identificado nos filamentos branquiais de Crassostrea rhizophorae (A) e Mytella
guyanensis (B). Barras = 50 m.
20
Esporocistos de Bucephalus sp. (Digenea: Bucephalidae), contendo massas
germinativas e cercárias em diferentes estágios de desenvolvimento, foram encontrados
em M. guyanensis e em C. rhizophorae nos três locais, em baixa prevalência (Tab. 2).
Os esporocistos mostraram a mesma aparência morfológica nas duas espécies e
ocorreram no manto (gônada), na glândula digestiva e nas brânquias (Fig. 8). Nenhuma
reação hemocitária foi observada. Embora a prevalência tenha sido baixa, a intensidade
de infecção foi alta em três exemplares de M. guyanensis coletados em Valença e em
Canavieiras em agosto de 2009 (42,8%, 30,4% e 48,5% de tecido parasitado - TP), e em
dois exemplares de C. rhizophorae de Canavieiras, coletados em fevereiro de 2010
(32,3% e 39% de TP). Todos esses indivíduos apresentaram castração parasitária. Em
um exemplar macho de M. guyanensis foi vista intensidade de infecção muito alta
(52,36% de TP), entretanto, o hospedeiro ainda possuía resquícios de folículos em
algumas regiões da gônada (Fig. 9).
Figura 8. Bucephalus sp. em Mytella guyanensis e em Crassostrea rhizophorae. A) Esporocistos
contendo massas germinativas e cercárias na glândula digestiva de M. guyanensis. B) Cercárias de
Bucephalus sp. no manto em M. guyanensis. C) Cercárias de Bucephalus sp. nas brânquias de M.
guyanensis. D) Esporocistos no manto de C. rhizophorae contendo massas germinativas e cercárias.
Barras = 50 m.
21
Uma metacercária não identificada foi encontrada nos filamentos branquiais em M.
guyanensis. Algumas células hemocitárias ocorreram ao redor do parasito, mas nenhum
dano aparente ao tecido foi observado (Fig. 10).
Figura 9. Mytella guyanesis altamente infectada por Bucephalus sp. A) Vários esporocistos no manto. B)
Esporocistos de Bucephalus sp. contendo massas germinativas e resquícios de folículo masculino,
mostrando o indivíduo em vias de castração parasitária. Barras = 20 m.
Figura 10. Metacercária não identificada na brânquia de Mytella guyanensis, com infiltração hemocitária
(setas) ao redor. Barra = 20 m.
22
Um metacestóide de Tylocephalum sp. (Cestoda: Lecanicephalidea:
Tetragonocephalidae) foi registrado em um exemplar de C. rhizophorae de Canavieiras
(Tab. 2) e esteve localizado na glândula digestiva, já em estágio de absorção, ainda
evidenciando-se a cápsula formada pelo hospedeiro e a presença de grande número de
hemócitos (Fig. 11). Foram registrados dois parasitos na sessão histológica. Nenhum
dano foi observado ao órgão infectado.
Figura 11. Tylocephalum sp. na glândula digestiva (GD) próxima ao manto (M) de C. rhizophorae,
mostrando cápsula fibrosa (CF) em resposta de defesa do hospedeiro. * = myzorhynchus do metacestóide.
Barras = 50 m.
23
4. DISCUSSÃO
O estudo mostrou alta similaridade parasitária entre Crassostrea rhizophorae e
Mytella guyanensis, assim como entre locais e épocas. Evidenciou também: o
protozoário Nematopsis como o parasito mais prevalente, a castração parasitária
causada por Bucephalus e a conspicuidade do turbelário Urastoma em C. rhizophorae.
A ausência virtual de parasitos em L. pectinata deste estudo pode ter sido favorecida
devido à localização deste bivalve no substrato lodoso e o período de permanência no
mesmo. Lucina pectinata é encontrada enterrada em até 20 centímetros de profundidade
no substrato lodoso, em ambientes com pouca oxigenação e tende a permanecer por
longos períodos no mesmo local (ASSIS, 1978; NARCHI; ASSIS, 1980), o que poderia
dificultar a associação de parasitos a este bivalve. Em um estudo realizado por Oliveira
(2008) utilizando L. pectinata no estuário do Rio Cachoeira (Litoral Sul da Bahia), foi
observado apenas um parasito (Bucephalus sp.) em baixa prevalência (1,5%).
Organismos assemelhados a Rickettsia (RLOs), observados em C. rhizophorae e
em M. guyanensis deste estudo, têm sido registrados no epitélio de vários bivalves
(AZEVEDO; VILLALBA, 1991; BOWER et al., 1994; VILLALBA et al., 1999;
CREMONTE et al., 2005; BOEHS et al., 2010). As infecções causadas por essas
bactérias são geralmente de baixa intensidade e não estão associadas a doenças
(BOWER et al., 1994). Como observado no presente estudo, os danos causados por
esses organismos ficam geralmente restritos à hipertrofia das células infectadas, o que
foi também observado em estudos anteriores (FIGUERAS et al., 1991; CARBALLAL
et al., 2001; PONTINHA, 2009; BOEHS et al., 2010). Entretanto, outros estudos
apontam efeitos mais graves, como ruptura dos túbulos digestivos contendo as colônias
maiores (CREMONTE et al., 2005), e lise de células epiteliais das brânquias, apontada
como causa de morte em Venerupis rhomboides (VILLALBA et al., 1999). Apesar de a
prevalência das RLOs ter atingido até 30% (em M. guyanensis de Canavieiras), o efeito
localizado não coloca, até o momento, esse parasito como uma ameaça para as
populações naturais de moluscos na região estudada.
Quanto à gregarina Nematopsis sp., a sua alta prevalência nas duas espécies,
principalmente em C. rhizophorae, corrobora resultados anteriores nesta espécie
(SABRY; MAGALHÃES, 2007) e em M. guyanensis (BOEHS et al., 2010; CEUTA,
24
2010). No presente estudo não foi verificado qualquer tipo de padrão de variação
espaço-temporal desta espécie, o que demonstra boa adaptação deste parasito a vários
ambientes e ocorrência em diferentes épocas do ano. Apesar da alta prevalência, a
intensidade de infecção de Nematopsis observada neste estudo foi baixa e sem causar
danos aos tecidos, confirmando o que já foi atestado por BOWER et al. (1994), de que
este protozoário geralmente não causa danos significativos à saúde dos bivalves. A alta
prevalência desta gregarina no presente estudo pode estar relacionada à presença de
grande quantidade de crustáceos presentes nos manguezais, o que segundo Boehs et al.
(2010), propicia a presença desta gregarina, que completa seu ciclo de vida nestes
organismos (LAUCKNER, 1983; AZEVEDO; MATOS, 1999). Manto e brânquias
como sendo os principais sítios de ocorrência deste parasito, confirmam a preferência
por estes locais, o que já foi observado em estudos anteriores, tanto para C. rhizophorae
(NASCIMENTO et al., 1986; SABRY; MAGALHÃES, 2005; SABRY et al., 2007)
quanto para M. guyanensis (AZEVEDO; MATOS, 1999; PINTO; BOEHS, 2008;
CEUTA, 2010).
Quanto aos ciliados, estes são os protozoários mais comumente encontrados em
bivalves, sendo que a natureza desta associação ainda é pouco conhecida, podendo ser
encontrados como comensais
alimentando-se de partículas presentes nas correntes
celulares-, e como parasitos
alimentando-se do conteúdo das células do epitélio
branquial-, causando danos físicos ao epitélio e facilitando a entrada de patógenos
(LAUCKNER, 1983). A morfologia do ciliado do gênero Ancistrocoma encontrado
neste estudo assemelha-se à descrita por Russel (1967). Este parasito foi observado
apenas nos túbulos digestivos de C. rhizophorae, em baixa prevalência e intensidade de
infecção e sem causar danos significativos ao hospedeiro, confirmando observações
anteriores (BOWER et al., 1994; VILLALBA et al., 1997; HINE; THORNE, 2000;
WINSTEAD et al., 2004; DA SILVA et al., 2005; PONTINHA, 2010). De acordo com
Russel (1967) e Lauckner (1983), este ciliado possui comportamento oportunista, sendo
encontrado, com maior freqüência, em bivalves que já estão sofrendo estresse
fisiológico causado por outros patógenos. Isto foi, também, observado por Winstead et
al. (2004) em C. virginica, em que Ancistrocoma sp. foi observada em animais contendo
Perkinsus marinus. Neste estudo, nas ostras em que foi registrado este ciliado, não
25
foram detectados injúrias causadas por outros patógenos como uma possível causa para
a ocorrência deste, o que sugere um comportamento comensal do mesmo.
Sphenophrya é um parasito observado comumente nos filamentos branquiais de
bivalves, podendo ser encontrado também nos palpos e no manto, e a sua proliferação
induz a formação de xenomas, uma lesão que causa hipertrofia da célula parasitada
(BOWER et al., 1994; WINSTEAD et al., 2004; SCARPA et al., 2006). Neste estudo,
este ciliado formou xenomas em ambos hospedeiros. Ao contrário do que foi observado
por Scarpa et al. (2006) em C. virginica, nenhuma evidencia macroscópica de formação
de xenomas foi observada. No litoral da Bahia, Nascimento et al. (1986) observaram
Sphenophrya sp. nos filamentos branquiais em C. rhizophorae na Baía de Todos os
Santos e Boehs et al. (2009) na Baía de Camamu, ambos em prevalência de cerca de
2%, sendo que estes últimos autores observaram a formação de xenomas. Até o
momento, não existem registros deste ciliado associado a mitilídeos. Portanto, este é o
primeiro registro deste ciliado e da formação de xenomas em M. guyanensis. Devido à
baixa prevalência e intensidade, os xenomas não representaram ameaça para a
população de ostras e sururus, já que os danos causados foram restritos à célula
parasitada.
Quanto aos metazoários, representantes das três classes de platelmintos foram
encontradas no presente estudo, porém, nenhum outro metazoário foi observado. Com
relação ao turbelário Urastoma, este tem sido descrito nas brânquias, na cavidade do
manto e na glândula digestiva de vários bivalves (LAUCKNER, 1983; FIGUERAS et
al., 1991; BRUN et al., 1999). Neste estudo, Urastoma sp. foi encontrada nos
filamentos branquiais e na cavidade do manto apenas em C. rhizophorae. No estudo
realizado por Brun et al. (1999), utilizando a ostra C. virginica e o mexilhão Mytilus
edulis (Linnaeus, 1758), os autores confirmaram a maior atração de U. cyprinae (Graff,
1882) pelas ostras em relação a M. edulis, relatando o importante papel desempenhado
pelo muco da ostra na atração do turbelário às mesmas. Os resultados vistos no presente
estudo confirmam os sítios de ocorrência do turbelário vistos em estudos pretéritos,
assim como a preferência de Urastoma sp. pelas ostras. Por outro lado, a natureza da
relação parasito-hospedeiro entre turbelários e bivalves marinhos ainda não é bem
conhecida. Estes têm sido relatados mais frequentemente como comensais, não
causando danos a seus hospedeiros (FLEMING et al., 1986; LAUCKNER, 1983;
26
BOWER, 1992, BRUN et al., 1999). Contudo, em alto grau de infecção, podem ser
considerados patogênicos e causar lesões macroscópicas, evidenciados por manchas
brancas no local. Observações microscópicas evidenciam desorganização dos
filamentos branquiais, hipertrofia das células epiteliais e infiltração hemocitária, com
evidência de redução da capacidade de filtração (ROBLEDO et al., 1994). Em estudos
realizados por Murina e Solonchak (1991), Teia dos Santos e Coimbra (1995) e Trotti et
al. (1998), registrou-se Urastoma cyprinae em Mytilus galloprovincialis (Lamarck,
1819) e em Mytilus edulis. Robledo et al. (1994) observaram U. cyprinae em M.
galloprovincialis causando destruição dos filamentos branquiais e infiltração
hemocitária nas áreas afetadas. No presente estudo, não foi observada nenhuma reação
de defesa nem alteração histológica nos hospedeiros, o que também foi observado para
outros hospedeiros por Villalba et al. (1997), Carballal et al. (2001), Cremonte et al.
(2005) e Boehs et al. (2008).
Com relação aos trematódeos digenéticos, estes são os mais freqüentes e, dentre
os metazoários, são considerados os mais importantes parasitos de bivalves (KINNE,
1983). De acordo com Lauckner (1983) e Bower (1992), os representantes pertencentes
às famílias Bucephalidae e Fellodistomidae são os mais patogênicos aos moluscos, e
utilizam os bivalves como hospedeiros intermediários primários e peixes como
definitivos. Os bucefalídeos recebem esse nome devido à cauda bifurcada com a base
muito curta e larga na fase de cercária (WARDLE, 1990). A morfologia dos
esporocistos e cercárias encontradas em C. rhizophorae e em M. guyanensis neste
estudo assemelham-se com a dos bucefalídeos. Sinais macroscópicos de infecção por
bucefalídeos, como coloração alaranjada e aspecto fibroso do manto (LASIAK, 1993;
BOEHS et al., 2010) não foram observados nos hospedeiros infectados por Bucephalus
sp. deste estudo. A prevalência de Bucephalus sp. no presente estudo foi baixa quando
comparada com o segundo registro deste parasito na costa brasileira, feito por Umiji et
al. (1976) em Perna perna (35%). Porém, o grau de infecção foi alto em C. rhizophorae
e alto a muito alto em M. guyanensis e danos evidentes foram observados. O mesmo foi
observado por Ceuta (2010) em um estudo realizado em M. guyanensis em outro local
da Baía de Camamu, Bahia. Indivíduos com alto grau de infecção por esporocistos
podem apresentar castração parasitária, e em nível populacional, esta pode reduzir o
recrutamento (BOWER, 1992; CARBALLAL et al., 2001). No presente estudo,
27
observou-se intensa degeneração do tecido reprodutivo, isto é, houve destruição dos
folículos em todos os indivíduos infectados, o que também foi observado por Khandan
(1998) na ostra Pinctada radiata (Leach, 1814) e em Cerastodema edule por Carballal
et al. (2001). A destruição dos folículos é devida a danos mecânicos e fisiológicos
(CHENG; BURTON, 1965; WINSTEAD et al., 2004; BOEHS et al, 2010). De acordo
com Bower et al. (1994), um grande número de esporocistos reduz as reservas
energéticas dos tecidos e a eficiência do sistema circulatório, provocando distúrbios na
gametogênese. No presente estudo, nos demais órgãos (glândula digestiva e brânquias),
a intensidade de infecção e as lesões foram menores com relação às da gônada. Apesar
da infecção por Bucephalus sp. ter provocado danos aos hospedeiros, nenhuma resposta
inflamatória aparente foi observada. Ao contrário do que ocorreu neste estudo, em M.
guyanensis analisada por Boehs et al. (2010), observou-se infiltração hemocitária ao
redor de alguns esporocistos mortos ou em degeneração. Da Silva et al. (2002)
observaram alta infiltração hemocitária em animais altamente infectados. Em
Protothaca antiqua (King e Broderip, 1835), os esporocistos estiveram rodeados por
uma forte infiltração hemocitária, entretanto, esta reação foi considerada incomum
(CREMONTE et al., 2005). Em conclusão, apesar do evidente risco à reprodução
causado pelo trematódeo Bucephalus a M. guyanensis e a C. rhizophorae neste estudo,
as baixas prevalências deste parasito não comprometem, até o momento, as populações
naturais desses bivalves no Litoral Sul da Bahia.
Uma metacercária não identificada foi encontrada em M. guyanensis e ao seu
redor foi observado início da concentração de hemócitos para a formação de uma
cápsula, como já foi relatado em outros trabalhos (WINSTEAD et al., 2004; DA SILVA
et al., 2009; BOEHS et al., 2010). Normalmente, metacercárias não causam a castração
do hospedeiro (LAUCKNER, 1983) ou outras lesões significativas aos moluscos
bivalves (BOWER et al., 1994; CARBALLAL et al., 2001), contudo lesões na concha,
compressão dos tecidos adjacentes, e até mesmo hipertrofia do tecido onde se encontra
o parasito, podem ocorrer em vários bivalves que abrigam metacercárias (CREMONTE
et al, 2005). Neste estudo, não foram registrados danos causados por esse parasito, o
mesmo tendo sido observado por Ceuta (2010) em M. guyanensis de outro local da Baía
de Camamu.
28
Com relação ao metacestóide Tylocephalum sp., os adultos deste cestóide
utilizam os moluscos como hospedeiros intermediários e completam seu ciclo de vida
nos elasmobrânquios. Consequentemente, este parasito é registrado em bivalves de
regiões tropicais e subtropicais, onde há ocorrência dos hospedeiros definitivos deste
parasito (LAUCKNER, 1983; BOWER, 1992). O estuário de Canavieiras é o mais
próximo ao mar em comparação com os outros estuários da área de estudo e
provavelmente por esse motivo, este parasito foi encontrado somente neste local. Este
foi observado na glândula digestiva, próximo ao manto em C. rhizophorae. O sítio de
ocorrência neste estudo confirma os registros anteriores realizados neste mesmo
hospedeiro (NASCIMENTO et al., 1986; SABRY; MAGALHÃES, 2005; SABRY et
al., 2007). Em estudos feitos com outros bivalves (A. brasiliana e Iphigenia brasiliana)
Boehs et al. (2010) observaram este metacestóide próximo a glândula digestiva e na
gônada e em Tapes semidecussata (CHENG; RIFKIN, 1968), em C. gigas (SABRY;
MAGALHÃES, 2005), este parasito foi visto apenas na glândula digestiva. Ceuta
(2010) encontrou Tylocephalum sp. no manto de M. guyanensis. Ainda com relação a
este parasito, no presente estudo foi observada reação de defesa do hospedeiro. Houve a
formação de uma cápsula fibrosa ao redor do metacestóide, mas nenhum dano foi
causado ao hospedeiro, já que houve processo de reabsorção. As mesmas respostas
foram observadas também em T. semidecussata (CHENG; RIFKIN, 1968), em C.
virginica (WINSTEAD et al., 2004), em C. rhizophorae (SABRY; MAGALHÃES,
2005) e em A. brasiliana e em I. brasiliana (BOEHS et al., 2010).
Em conclusão, apenas a infecção por Bucephalus sp. causa danos significativos
a M. guyanensis e a C. rhizophorae. Por outro lado, a baixa riqueza de parasitos, aliada
ao geralmente baixo grau de infecção observados e, excetuando-se Nematopsis, também
à baixa prevalência parasitária, atestam a boa condição de saúde dos moluscos das áreas
estudadas e servem de incentivo para o incremento do cultivo de moluscos na região.
29
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