universidade estadual de santa cruz shayanna...
TRANSCRIPT
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ
SHAYANNA MITRI AMORIM DA ROCHA SOUZA
ESTRUTURA ESPACIAL E DINÂMICA TEMPORAL DA
COMUNIDADE BÊNTICA NOS COSTÕES ROCHOSOS DO
MORRO DE PERNAMBUCO (ILHÉUS – BA)
ILHÉUS – BAHIA
2014
SHAYANNA MITRI AMORIM DA ROCHA SOUZA
ESTRUTURA ESPACIAL E DINÂMICA TEMPORAL DA
COMUNIDADE BÊNTICA NOS COSTÕES ROCHOSOS DO
MORRO DE PERNAMBUCO (ILHÉUS – BA)
Dissertação apresentada, para obtenção do título de
Mestre em Sistemas Aquáticos Tropicais, à
Universidade Estadual de Santa Cruz.
Área de Concentração: Ecologia
Orientadora: ProfªDrªErminda da Conceição Guerreiro
Couto
Co-orientadora: ProfªDrª Helena Mathews-Cascon
ILHÉUS – BAHIA
2014
S729 Souza, Shayanna Mitri Amorim da Rocha. Estrutura espacial e sucessão ecológica da co- munidade bêntica nos costões rochosos do Morro de Pernambuco (Ilhéus-BA) / Shayanna Mitri Amo- rim da Rocha Souza. – Ilhéus, BA: UESC, 2014. 60f. : il. ; anexos. Orientadora: Ermida da Conceição G. Couto. Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual de Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais. Inclui referências.
1. Bentos – Pernambuco, Morro de (BA). 2. Mo- luscos. 3. Rochas. 4. Impacto ambiental. I. Título. CDD 578.77
Dedico este trabalho aos meus pais Waldir e Scheinimar por me
ensinarem a ver o mundo com olhos otimistas.
AGRADECIMENTOS
Sempre desconfiei que pudesse bisbilhotar fora da caixinha. Pessoas
geniais em meu caminho tem me mostrado que na verdade não posso, devo! E
de preferência ir um pouco além de um mero „bisbilhoteio‟... Pessoas como
Erminda Couto, minha admirável orientadora por quem tenho enorme gratidão
e inestimável carinho. Por todo conhecimento, conversas, cuidado e visão além
do alcance! Foi um privilégio trabalhar sob sua orientação.
Após muito apreciar o mundo subterrâneo e os milagres da evolução
troglomórfica, eis que me deparo com a clássica e magnífica Ecologia de
Costões Rochosos! Decidi me aventurar no, para mim até então, desconhecido
mundo malacológico. E para compreender os fascinantes animais que o
compõe pude contar com a ajuda da minha co-orientadora Helena Matthews-
Cascon. Muito obrigada!
Agradeço a Universidade Estadual de Santa Cruz e ao Programa de
pós-graduação Sistemas Aquáticos Tropicais pelo ensino gratuito e de
qualidade. À FAPESB pela concessão da bolsa.
E como se não me bastasse realizar este belo projeto que tanto almejei,
tive o enorme prazer de trabalhar ao lado de pessoas incríveis que me
ensinaram diariamente que com café e riso o trabalho árduo fica leve que só...
Aos meus irmãos bênticos: Tulio, por todos os „causos‟ e companheirismo,
Alex, por mostrar a beleza que há na estatística, Poli, pela parceria no campo
sob sol e chuva, Ed, pelas conversas e risadas, Alisson, salve
rockyshore!,Indira pela companhia tranquila e alegre, Rafa, por transpirar
positividade e bom humor. Agradeço a todos pela amizade e apoio!
Pelas primorosas contribuições a este trabalho, meus agradecimentos
ao professor Alexandre Schiavetti e a professora Fernanda Guimarães.
Um agradecimento especial ao professor José Glauco Tostes por me
mostrar um novo caminho para a expansão mental. Por me ensinar a sabedoria
de Cachinhos Dourados e que a ordem pode emergir a partir do caos! Bom
mesmo é levar a vida longe do equilíbrio!
Fruto de uma inesquecível história que vivi na Terra do Nunca, minha
amada Ouro Preto, fui agraciada com a improvável oportunidade de viver
novamente ao lado de grandes e queridos amigos: Vegetal, Lunático, Banzai e
Valisere. Receberam-me em seus lares, onde tantas vezes celebramos a vida!
Gratidão por toda ajuda e riso compartilhados, amizade verdadeira e sincera.
Algumas pessoas foram e sempre serão minha fonte de inspiração
maior. Aos meus pais, Waldir e Scheinimar, minha eterna gratidão por me
permitirem esta esplêndida experiência que é existir! Por respeitarem o que sou
e por serem os principais incentivadores dos meus sonhos, meus objetivos.As
minhas amadas irmãs, Shaynara e Shellen, por todo carinho, amizade e
traquinagens!
Após 24 meses na ponte aérea Bahia x Pará e breves encontros a cada
três meses, agradeço ao meu Palpite certo por ter me esperado. Por todo
apoio, compreensão e por ser meu fôlego extra em tudo o que faço. “Diante da
vastidão do tempo e da imensidão do espaço é uma alegria compartilhar um
planeta e uma época com você!”
Por fim agradeço a Ilhéus por ter me acolhido e provido o colorido
cenário deste venerado feito.
A todos que de alguma forma contribuíram para que este projeto se
concretizasse, meus sinceros agradecimentos.
“(...) só possuímos aquilo que vemos, e nada é real. O mais que se pode
conseguir é ter um conjunto de ilusões concordantes entre si.”
John Gribbin
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO .......................................................................................... 11
1.1 Justificativa .............................................................................................. 12
2. OBJETIVOS .............................................................................................. 12
2.1 Objetivo geral ........................................................................................... 12
2.2. Objetivos específicos.............................................................................. 12
3. ÁREA DE ESTUDO ................................................................................... 13
3.1 Morro de Pernambuco ............................................................................. 13
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................... 14
CAPÍTULO I - ZONAÇÃO DE MACROMOLUSCOS EM COSTÕES
ROCHOSOS URBANOS DO SUL DA BAHIA, BRASIL ................................. 16
1. INTRODUÇÃO .......................................................................................... 18
2 MATERIAL E MÉTODOS .......................................................................... 20
2.1 Área de estudo ......................................................................................... 20
2.2 Delineamento amostral ............................................................................ 21
2.3 Análise dos dados ................................................................................... 21
3 RESULTADOS .......................................................................................... 23
3.1 Composição das assembleias ................................................................ 23
3.2 Efeito dos níveis de emersão .................................................................. 24
3.3 Efeito da exposição às ondas ................................................................. 26
3.4 Efeito combinado dos níveis de emersão e da exposição às ondas... 27
3.5 Distribuição da espécie vágil mais abundante ...................................... 27
3.6 Índice de rugosidade ............................................................................... 29
4 DISCUSSÃO ............................................................................................. 29
5 CONCLUSÃO ............................................................................................ 35
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................... 35
CAPÍTULO II - SUCESSÃO ECOLÓGICA DA MACROFAUNA BÊNTICA EM
UM COSTÃO ROCHOSO URBANO TROPICAL - BAHIA, BRASIL .............. 40
1. INTRODUÇÃO .......................................................................................... 42
2. MATERIAIS E MÉTODOS ......................................................................... 43
2.1 Sistema estudado .................................................................................... 43
2.2 Caracterização da comunidade .............................................................. 43
2.3 Composição da macrofauna bêntica após distúrbio ............................ 44
2.4 Reestabelecimento da macrofauna bêntica após distúrbio ................. 44
2.5 Competição por espaço pelas espécies dominantes ........................... 44
3. RESULTADOS .......................................................................................... 45
3.1 Caracterização da comunidade .............................................................. 45
3.2 Composição da macrofauna bêntica após distúrbio ............................ 47
3.3 Reestabelecimento da macrofauna bêntica após distúrbio ................. 48
3.4 Competição por espaço pelas espécies dominantes ........................... 48
4. DISCUSSÃO ............................................................................................. 48
5. CONCLUSÃO ............................................................................................ 52
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................... 53
CONSIDERAÇÕES FINAIS ............................................................................. 55
ANEXO I........................................................................................................... 57
11
1. INTRODUÇÃO
Costões e afloramentos rochosos são formações costeiras situadas na
transição entre o continente e o oceano, sendo consideradas uma extensão do
ambiente marinho, uma vez que a maioria dos organismos que os habitam
relaciona-se com o mar (LEWIS, 1964).
Uma característica peculiar sobre costões rochosos é o padrão de
zonação vertical com a ocorrência de biobandas que diferem em diversidade
ao longo da região entre marés (STEPHENSON & STEPHENSON 1949). O
limite superior de distribuição das espécies que compõem estas zonas é
controlado por condicionantes abióticas, como tempo de exposição e ação das
ondas. O limite inferior é determinado por interações biológicas como
competição e predação (CONNELL, 1972). Lewis (1964) definiu as principais
zonas como supralitoral, mesolitoral e infralitoral.
Entre os animais que habitam os costões rochosos destaca-se a
macrofauna bêntica, que compreende o grupo de animais aquáticos que
apresenta relação direta com o fundo e tamanho superior a 0,5mm (LANA et
al., 1996). Esse grupo é formado por vários filos. Muitas espécies constituem o
principal alimento de peixes demersais e há aquelas que possuem valor
econômico, como moluscos, crustáceos e equinodermos (DAY et al., 1989;
BELÚCIO, 1999).
Algumas espécies de moluscos têm sido reconhecidas como indicadores
de zonas litorâneas específicas (CHELAZZI & VANNINI, 1980), constituindo
componentes abundantes das comunidades de costões rochosos no mundo e
comumente dominam o recurso espacial de região entre marés (LITTLE &
KITCHING, 1996).
Este trabalho se propõe a verificar a influência de condicionantes
abióticas e interações biológicas na distribuição das assembleias de
macromoluscos ocorrentes nos costões rochosos do Morro de Pernambuco,
Ilhéus – BA.
12
1.1 Justificativa
A fauna bêntica da região compreendida entre Salvador (BA) e o Rio
Paraíba do Sul (RJ) é a menos conhecida da costa brasileira. Os
levantamentos taxonômicos e as análises de distribuição dos padrões de
grupos zoológicos são menos abrangentes que os já produzidos para outras
regiões e a maioria deles relata informações anteriores à década de 80 do
século XX (LANA et al., 1996; COUTO et al., 2003). Estudos posteriores
sugerem que a região marinha do sul da Bahia constitui uma unidade
biogeográfica com alto grau de endemismo (COUTO et al., 2003). Atividades
humanas como agricultura, urbanização, navegação comercial e recreação tem
sido realizadas em zonas costeiras por milênios, de modo que muitas têm sido
grandemente modificadas. Como consequência, a biodiversidade e a função
ecológica dessas regiões têm sido afetadas (STRAYER et al., 2012).
Dada a estreita relação entre a biodiversidade e o funcionamento dos
ecossistemas, qualquer perda de diversidade refletirá negativamente na
quantidade e na qualidade dos serviços que um sistema pode fornecer. Desta
forma, detectar e compreender alterações nos ecossistemas naturais e
relacioná-las a impactos antropogênicos ou perturbações climáticas tornaram-
se ações imprescindíveis (CRUZ-MOTTA et al., 2010).
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Estudar os efeitos de fatores estruturadores abióticos e bióticos na
distribuição espaço-temporal das assembleias de macromoluscos ocorrentes
nos afloramentos rochosos do Morro de Pernambuco (Ilhéus – BA).
2.2. Objetivos específicos
Discutir a distribuição espacial, em diferentes níveis de emersão, das
assembleias de macromoluscos em afloramentos rochosos abrigados e
expostos no Morro de Pernambuco
13
Investigar o processo de colonização da macrofauna bêntica em um
afloramento rochoso, sua evolução temporal após impacto experimental e a
interação espacial das espécies dominantes.
3. ÁREA DE ESTUDO
O Estado da Bahia possui o maior litoral do Brasil, com cerca de 1.000
km de extensão. O município de Ilhéus, situado na região sudeste da Bahia
(14°47‟55"S; 39º02‟01"W), possui um litoral com cerca de 80 km de extensão,
limitado ao norte pelo rio Sargi e ao sul pelo rio Acuípe (BAHIA, 2001).
O clima caracteriza-se como quente e úmido. As temperaturas médias
anuais variam entre 22°C e 25°C. A pluviosidade chega a alcançar 2.700 mm
em locais próximos ao litoral. O regime pluviométrico é regular, com chuvas
abundantes, bem distribuídas durante o ano (BAHIA, 2001; FARIA-FILHO &
ARAÚJO, 2003).
3.1 Morro de Pernambuco
O Morro de Pernambuco (14°48‟320‟‟S, 39°01‟462‟‟W) (Figura 1) está
inserido no perímetro urbano da cidade. Apresenta ocorrência de restinga
costeira e remanescentes de Mata Atlântica (IBGE, 1992; BAHIATURSA, 2005)
e uma linha de costa bordejada por terraços arenosos e afloramentos rochosos
irregulares de suave declividade (RODRIGUES, 2005). Atividades de recreação
e turismo são realizadas no local gerando impactos ambientais como acúmulo
de lixo antrópico e natural, pesca, assoreamento, trânsito frequente de
passantes (moradores das imediações, pescadores, turistas e esportistas) e de
veículos automotores (FERREIRA, 2009).
14
Figura 1: Vista aérea do Morro de Pernambuco – Ilhéus, BA (Fonte: Ferreira, 2009)
Esta dissertação será apresentada no formato de dois artigos: “Zonação de
macromoluscos em costões rochosos urbanos do sul da Bahia, Brasil”, o
qual descreve os padrões de zonação em costões abrigados e expostos e,
“Sucessão ecológica da macrofauna bêntica em um costão rochoso
urbano tropical - Bahia, Brasil”, o qual descreve e analisa o padrão de
sucessão, após distúrbio, em um costão tropical abrigado.
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
BAHIA, A. Programa de Recuperação das Bacias dos Rios Cachoeira e Almada. Diagnóstico Regional. Caracterização Climatológica. Ilhéus, SRH/UESC, v.1, Tomo III. 2001. BAHIATURSA. Empresa de Turismo da Bahia S/A. Turismo receptivo de Ilhéus: maio de 2005. BELÚCIO, L. F. Diagnóstico para avaliação e ações prioritárias da biodiversidade do bentos marinho do Brasil, 54 p. Belém, Pará, 1999. CHELAZZI, G.; VANNINI, M. Zonation of Intertidal Molluscs on Rocky Shores of Southern Somalia.Estuarine and Coastal Marine Science, 10(25), 569–583, 1980. CONNELL, J.H. Community interactions on marine rocky intertidal shores.Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 3:169–192. 1972.
15
COUTO, E.C.G.; SILVEIRA, F.L.D.; ROCHA, G.R.A. Marine biodiversity in Brazil: the current status. Gayana 67(2): 327-340. Brasil, 2003. CRUZ-MOTTA, J. J.; MILOSLAVICH, P.; PALOMO, G.; IKEN, K.; KONAR, B.; POHLE, G.; TROTT, T.; BENEDETTI-CECCHI, L.; HERRERA, C.; HERNÁNDEZ, A.; SARDI, A.; BUENO, A.; CASTILLO, J.; KLEIN, E.; GUERRA-CASTRO, E.; GOBIN, J.; GÓMEZ, D. I.; RIOSMENA-RODRÍGUEZ, R.; MEAD, A.; BIGATTI, G.; KNOWLTON, A.; SHIRAYAMA, Y. Patterns of spatial variation of assemblages associated with intertidal rocky shores: a global perspective.PLoS ONE 5(12): e14354, 2010. DAY JR., J. W.; HALL, C. A. S.; KEMP, W. M.; YNZ-ARANCIBIA, A. Estuarine ecology. John Wiley & Sons, 558p.New YorK, 1989. FARIA FILHO, A. F.; ARAUJO, Q. R. Zoneamento do meio físico do município de lhéus, Bahia, Brasil, utilizando a técnica de geoprocessamento. CEPLAC/CEPEC. Boletim Técnico n. 187, 20 p. Ilhéus, 2003. FERREIRA, M. P. Diferenças na morfologia e no padrão de distribuição espacial do ouriço do mar Echinometrialuncunter (Linnaeus, 1758) na costa sul baiana. Dissertação: Universidade Estadual de Santa Cruz, 48f. Ilhéus, 2009. IBGE – Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística – disponível em: <http://www.ibge.gov.br> acesso em outubro de 2012. LANA, P.C.; CAMARGO, M. G.; BROGIM, R. S.; ISAAC, V.J. O bentos da costa brasileira. Avaliação crítica e levantamento bibliográfico (1858 – 1996). FEMAR, 432 p. Rio de Janeiro, 1996. LEWIS, J.R. The ecology of rocky shore.English Universities Press, 323p.London, 1964. LITTLE, C.; KITCHING, J. A.The Biology of Rocky Shores.Oxford University Press, Oxford, England, 1996. RODRIGUES, T. K.; DA SILVA, M. G.; ANDRADE, A. G. S.; LAVENÈRE-WANDERLEY, A. A. Proposta de uso recreacional nas praias do município de Ilhéus (BA.) com base nas características ambientais. In: X Congresso da Associação Brasileira de Estudos do Quartenário- ABEQUA, Guarapari, 2005. STEPHENSON, T. A.; STEPHENSON, A. The universal features of zonation between tide-marks on rocky coast. Journal of Ecology, 37: 289-305, 1949. STRAYER, D. L.; MALCOM, H. M.; FINDLAY, S. E. G.; FISCHER, D. T.; MILLER, D.; COOTE, T. Biodiversity in Hudson River shore zones: influence of shoreline type and physical structure. AquaticSciences, 72 (3): 597-610, 2012.
16
Zonação de macromoluscos em costões rochosos urbanos do sul da
Bahia, Brasil
Shayanna Mitri Amorim da Rocha Souza*
* Autor para correspondência: Universidade Estadual de Santa Cruz, Campus Soane Nazaré de Andrade, Programa de
Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais, Departamento de Ciências Biológicas, Rodovia Ilhéus-Itabuna, km
16, CEP 45662-900, Ilhéus, Bahia, Brasil. (http://www.uesc.br). E-mail: [email protected]
Zonation of Molluscs on urban Rocky Shore of southern Bahia, Brazil
Abstract:Tidal exposureand wave action influence the structure of rocky
interdital communities. In this study the hypothesis that areas that remain most
of the time immersed and those who suffer direct impact of waves have higher
diversity and richness were tested. The investigation was carried out on rocky
shores of an urban region in southern Bahia, Brazil. The sheltered shore
showed a gradient of increasing diversity vertical distribution of emergent to
submerged region. The exposed shore this pattern was less clear, with patchy
distribution and greater richness than sheltered. This tropical benthic community
showed less diversity compared to communities of temperate regions.
Key-words: community structure; tropical system; rocky intertidal; spatial
heterogeneity; sheltered; exposed.
17
Zonação de macromoluscos em costões rochosos urbanos do sul da
Bahia, Brasil
Resumo: Os níveis de emersão originados pela oscilação das marés e a ação
das ondas influenciam a estrutura das comunidades bênticas da região entre
marés. Neste estudo foram testadas as hipóteses de que áreas que
permanecem a maior parte do tempo imersas e aquelas que sofrem impacto
direto das ondas apresentariam maior diversidade e riqueza. A investigação foi
realizada em costões rochosos de uma região urbana no sul da Bahia, Brasil. O
costão abrigado mostrou um gradiente de distribuição vertical aumentando em
diversidade da região emersa para submersa. No costão exposto esse padrão
foi menos evidente, apresentando distribuição das espécies em mosaico e
maior riqueza do que o abrigado. A comunidade bêntica tropical em questão
apresentou menor diversidade quando comparada a comunidades de regiões
temperadas.
Palavras chave:estrutura da comunidade; sistema tropical; entre marés;
heterogeneidade espacial; abrigado; exposto.
18
1. Introdução
Interações biológicas influenciam a determinação do limite inferior da
distribuição vertical de organismos da região entre marés e a abundância
relativa de cada espécie. O limite superior é determinado pela tolerância à
dessecação, à elevada amplitude térmica e à exposição à radiação solar
(CONNELL, 1972). Além disso, fatores em escala oceanográfica, como
ressurgências, padrão de correntes e exposição às ondas (amplitude de maré e
impacto) podem influenciar a distribuição geográfica das espécies e a
composição das comunidades rochosas, alterando os valores de abundância e
diversidade, cobertura e limites verticais entre marés (LITTLE & KITCHING,
1996; MENGE et al., 1997; SCHIEL, 2004).
Espécies que habitam substratos consolidados da região litorânea
apresentam variadas adaptações morfofisiológicas. Estas adaptações referem-
se à estrutura (fechamento hermético de valvas), textura e cor (produção de
conchas não porosas e mais claras para refletir calor), fisiologia (tolerância a
níveis de desidratação de até 90% em algas ou produção de muco em
anêmonas), comportamento (migração vertical dos organismos vágeis em
função da maré e refúgio em fendas) e determinam sua distribuição
(NYBAKKEN, 1997).
Algumas espécies de moluscos têm sido reconhecidas como indicadores
de zonas litorâneas específicas (CHELAZZI & VANNINI, 1980; CARRANZA &
INE, 2007), comumente dominando o recurso espacial da região entre marés
(MENGE & BRANCH, 2001).
Assembleias de organismos têm sido descritas e delimitadas de acordo
com as espécies dominantes nesses ambientes (CHAPMAN, 1974). Assim,
bandas distintas ocorrem progressivamente ao longo de costões rochosos
(STEPHENSON & STEPHENSON, 1949). Desde o trabalho clássico de
Stephenson & Stephenson (1949), o supralitoral é caracterizado pela presença
de caramujos da família Littorinidae, o mediolitoral é descrito por organismos
sésseis como cracas e bivalves e o infralitoral é dominado por macroalgas.
Na costa brasileira, as cracas Chthamalus bisinuatus e C. stellatus e os
bivalves Brachidontes exustus e B. darwinianus são espécies sésseis que
coexistem em altas densidades no mediolitoral, constituindo abundantes
19
componentes das comunidades da região litorânea (ESTON et al., 1986;
PETERSEN et al. 1986; TANAKA & MAGALHÃES, 2002).
Macroalgas marinhas podem fornecer variados recursos como maior
área de superfície para fixação de organismos sésseis, abrigo para os vágeis,
além de alimento para diferentes espécies (CHEMELLO & MILAZZO, 2002).
A ocorrência de biobandas de C. bisinuatus (APOLINÁRIO,1999), B.
exustus (CARRANZA & INE, 2007) e macroalgas (EDGAR, 1983) aumenta a
disponibilidade de recursos e favorece o desenvolvimento de diversas formas
de vida, elevando a biodiversidade nestes ambientes.
Diversos trabalhos sobre distribuição vertical das espécies bênticas de
substrato consolidado têm sido realizados em costões rochosos de várias
regiões do globo (STEPHENSON & STEPHENSON, 1949; LAWSON, 1956;
PAINE, 1966; CONNEL, 1972; MENGE et al., 1985; BREMEC, 1990; WALLIN
et al., 2011). Entretanto, o conhecimento sobre a macrofauna bêntica dos
costões rochosos tropicais, sobretudo no Brasil, ainda é incipiente, sendo a
região compreendida entre Salvador (BA) e o Rio Paraíba do Sul (RJ) a menos
conhecida da costa brasileira (LANA et al., 1996; COUTO et al., 2003). Do
mesmo modo, não há estudos sobre distribuição de assembleias de
macromoluscos em costões rochosos do sul da Bahia.
O presente trabalho descreve a zonação vertical dos organismos nos
costões rochosos do Morro de Pernambuco no sul da Bahia, Brasil. Foram
testadas as hipóteses de que áreas imersas por mais tempo e aquelas sob
maior impacto das ondas suportam maiores diversidade e riqueza. Estas
hipóteses refletem processos descritos por MacArthur & MacArthur (1961) que
demonstraram o papel da complexidade ambiental na distribuição das
espécies. Diversos autores (BALLANTINE, 1961; LEWIS, 1964; BOAVENTURA
et al., 2002) apontam áreas permanentemente imersas como as de maior
riqueza. Lewis (1964), Villalobos (1980), Sibaja-Cordero e Vargas-Zamora
(2006) apontaram maior riqueza em costões expostos.
20
2 Material e métodos
2.1 Área de estudo
O trabalho foi desenvolvido na parte voltada para o oceano do Morro de
Pernambuco (Figura 2), que está inserido em uma área urbana no sul da
Bahia, Brasil.
O costão estudado apresenta afloramentos abrigados, localizados em
áreas de baixo impacto das ondas, e afloramentos expostos, onde a ação das
ondas é intensa e contínua.
Figura 2. Mapa da área de estudo destacando o costão rochoso do Morro de Pernambuco (Ilhéus – BA)
21
2.2 Delineamento amostral
Foi adotado o protocolo desenvolvido pelo programa de pesquisa
NaGiSA – Natural Geography In Shore Areas(NaGISA, 2010). Na área de
estudo foram amostrados três níveis de emersão (superior, médio e inferior) do
mediolitoral. Os níveis do supralitoral, devido à condição permanentemente
emersa, e do infralitoral, em função da elevada turbidez das águas (causada
pela ressuspensão do sedimento arenoso muito fino localizado a cerca de 2m
de profundidade, na maré baixa), não foram amostrados.
Em cada nível foram tomados dados quali quantitativos para descrição
do ambiente: percentual de cobertura, rugosidade e grupo macroalgal
dominante. O percentual de cobertura foi estimado nos amostradores de
alumínio de 1 X 1m. A rugosidade do substrato foi mensurada através da
colocação de uma corrente de aço na superfície do mesmo ao longo de 1m,
medido com auxílio de um metro rígido. A corrente foi disposta na linha de
intercepção do transecto na mesma área na qual foi alocado o amostrador de1
X 1m. O índice de rugosidade foi calculado através da relação C=1-d/l, onde d
é a distância horizontal coberta pela corrente que segue o contorno do
substrato e l é o comprimento total (AROSON & PRECHT, 1995; KNUBY &
LEDREW, 2007). O percentual de cobertura foi mensurado através de
estimativa visual (DETHIER & DUGGINS, 1984).
O material obtido foi acondicionado em sacos de nylon com malha de
0,2 mm e mantidos imersos no local de coleta até o transporte para o
Laboratório de Ecologia Bêntica da UESC (Universidade Estadual de Santa
Cruz), em containers refrigerados. Os organismos foram mantidos refrigerados
por 24h e posteriormente triados sobre peneiras sobrepostas com malhas de
1,0 e 0,5 mm de abertura, sendo então transferidos para frascos com álcool
70%. A malacofauna foi totalmente triada sob microscópio estereoscópico e
identificada até o menor nível taxonômico.
2.3 Análise dos dados
A caracterização da estrutura das assembleias de macromoluscos foi
efetuada utilizando-se a abundância em número de indivíduos e a riqueza, com
descrição geral realizada pela média ± erro padrão.
22
A normalidade dos dados foi analisada pelo teste de Shapiro-Wilk
(SHAPIRO & WILK, 1965).
A comparação da riqueza e diversidade entre as assembleias dos três
níveis de emersão (NS – nível superior, NM – nível médio e NI – nível inferior)
foi realizada através de um perfil de diversidade (série de Hill) (HILL, 1973). A
hipótese de que existiam diferenças na estrutura das assembleias entre os três
níveis (NS, NM e NI) foi testada através da análise de variância não
paramétrica multivariada PERMANOVA bifatorial cruzada (PERMANOVA –
Permutational Multivariate Analysis of Variance) seguido por testes pareados
PERMANOVA (ANDERSON 2001). Nesta análise utilizou-se o índice de Bray-
Curtis, calculado a partir da matriz de abundância das espécies de
macromoluscos encontradas (BRAY & CURTIS, 1957). Os testes foram
realizados a partir de 9.999 permutações aleatórias.
Para comparar a riqueza de espécies entre as duas condições de
exposição às ondas (costão abrigado e exposto), foi realizada uma análise de
rarefação baseada no número de indivíduos amostrados (GOTELLI &
COWELL, 2001). A hipótese de que existiam diferenças na estrutura das
assembleias entre as duas condições de exposição foi testada através da
análise de variância não paramétrica multivariada PERMANOVA bifatorial
cruzada segundo os parâmetros supracitados.
O teste de análise de variância bifatorial (Two-way ANOVA – Analysis of
Variance) foi aplicado para testar a diferença (p < 0,05) na distribuição da
espécie vágil mais abundante nos diferentes níveis de emersão e de exposição
às ondas (ZAR, 1996).
A diferença dos índices de rugosidade entre níveis de emersão e de
exposição às ondas foi testada através da análise de variância não paramétrica
multivariada PERMANOVA bifatorial cruzada. Foram realizadas análises de
correlação entre o índice de rugosidade e a riqueza, os índices de diversidade
de Shannon-Weaver (H‟) e de Simpson (D) e a distribuição das espécies Lottia
subrugosae Stramonita haeastoma.
Todos os testes foram executados utilizando o software PAST versão
2.17c (HAMMER et al., 2001).
23
3 Resultados
3.1 Composição das assembleias
Foi registrado um total de 17.520 moluscos distribuídos em 14 espécies.
A Classe Gastropoda apresentou o maior número de espécies (9) enquanto
Polyplacophora foi representada por apenas uma. A Classe Bivalvia
apresentou o maior número de indivíduos (13.713) refletindo a elevada
abundância do mitilídeo Brachidontes exustus (Linnaeus, 1758) (Tabela 1).
Tabela 1.Número total de indivíduos / espécie registrado nos costões rochosos do Morro de
Pernambuco (Ilhéus, BA) – tabela organizada segundo hierarquia taxonômica
Espécie Número de indivíduos
Calloplax janeirensis 7
Fissurella rosea 6
Eulithidium affine 19
Lottia subrugosa 81
Echinolittorina ziczac 3.660
Stramonita brasiliensis 1
Stramonita haemastoma 23
Anachis isabellei 2
Anachis catenata 2
Mitrella dichroa 6
Sphenia fragilis 10
Brachidontes exustus 13.659
Modiolus americanos 14
Isognomon bicolor 30 Base WORMS – World Register of Marine Species (http://www.marinespecies.org/)
A distribuição dos organismos no costão estudado não foi homogênea
entre os três níveis de emersão e entre as duas situações de exposição
analisados.
O substrato do costão abrigado apresentou maior percentual de
cobertura de Chthamalus bisinuatus (68%) no NS (nível superior), de B.
exustus (76%) no NM (nível médio) e de macroalgas (60%) no NI (nível inferior)
(Figura 3a). No costão exposto, o NS apresentou maior cobertura de C.
bisinuatus (68%),enquanto macroalgas cobriram a maior parte do substrato nos
níveis M (96%) e I (100%) (Figura 3b).
24
No NM foram dominantes clorofíceas (Gayralia oxysperma e
Anadyomene sp) e no inferior feofíceas (Sargassum sp) e rodofíceas frondosas
e calcáreas articuladas (Gracilaria spp e Amphiroa spp).
Figura 3. Percentual de cobertura de macrofauna e macroalgas nos costões (a) abrigado e (b) exposto
em três níveis de emersão: (NS) nível superior, (NM) nível médio e (NI) nível inferior - Morro de
Pernambuco (Ilhéus, BA)
3.2 Efeito dos níveis de emersão
De acordo com o perfil de Hill para os parâmetros α = 1 (Shannon) e α =
2 (Simpson) a diversidade foi maior no nível inferior nas duas condições de
exposição analisadas (Figura 4). No costão abrigado a diversidade do nível
25
inferior foi maior do que nos níveis superior e médio. Os mesmos não puderam
ser comparados entre si, pois as curvas geradas se cruzam mostrando que as
duas comunidades não são comparáveis segundo esses parâmetros
(TÓTHMÉRÉSZ, 1995) (Figura 4a). No costão exposto o nível inferior
apresentou maior diversidade que o nível superior. O nível médio não pôde ser
comparado com os demais (Figura 4b).
Figura 4. Perfis de diversidade para os três níveis de emersão: (NS) nível superior, (NM) nível médio e
(NI) nível inferior, usando o perfil de Hill - Morro de Pernambuco (Ilhéus, BA)
No costão abrigado foi detectada diferença significativa (pcalc = 0,0001)
entre os três níveis de emersão (NS, NM e NI), para a comparação entre os
26
níveis NS e NM (pcalc = 0,0358), NS e NI (pcalc = 0,0087) e NM e NI (pcalc =
0,0094).
Foi observada diferença significativa (pcalc = 0,0003) entre os três níveis
de emersão (NS, NM e NI) no costão exposto ao comparar os níveis NS e NM
(pcalc = 0,0066) e NS e NI (pcalc = 0,007). Entretanto, a comparação entre NM e
NI não foi significativa (pcalc = 0,053).
3.3 Efeito da exposição às ondas
As curvas de rarefação obtidas mostraram que os maiores valores de
riqueza ocorreram no costão exposto, com o número esperado de 11 espécies.
Para o costão abrigado esse número foi de oito espécies (Figura 5).
Apenas o nível superior não exibiu diferença significativa (pcalc = 0,2373)
entre a área abrigada e a exposta. Os níveis médio e inferior apresentaram
diferenças significativas (respectivamente pcalc = 0,0087 e pcalc = 0,0078), entre
as duas situações.
Figura 5. Curvas de rarefação do número de espécies nos costões abrigado e exposto- Morro de
Pernambuco (Ilhéus, BA)
27
3.4 Efeito combinado dos níveis de emersão e da exposição às ondas
A Tabela 2 apresenta a síntese dos valores obtidos no teste para
avaliação do efeito combinado dos três níveis de emersão (NS, NM e NI) e das
duas situações de exposição (abrigado e exposto). Os resultados da
PERMANOVA mostraram interação significativa entre os níveis de emersão e
de exposição às ondas (PERMANOVA, F = 3,8477 e p = 0,0002), sendo
significativa para os dois fatores (PERMANOVA, Fníveis= 8,235 e pníveis= 0,0001;
Fexposição= 4,0601 e pexposição = 0,0024) (Tabela 2).
Tabela 2. Análises estatísticas das assembleias de macromoluscos em diferentes níveis de emersão e de
exposição às ondas. Os três níveis de emersão (superior, médio e inferior) e os dois níveis de exposição
(abrigado e exposto) foram testados em um teste 2-fatores cruzado seguido por testes PERMANOVA
pareados
PERMANOVA bifatorial
cruzada
Df F p Permutações
Níveis de emersão
Exposição
Níveis x Exposição
1
2
2
8,235
4,0601
3,8477
0,0001
0,0024
0,0002
9999
9999
9999
PERMANOVA teste pareado
Níveis
Abrigado
F
p
Exposto
F
p
Superior-Médio
Superior-Inferior
Médio-Inferior
4,318
9,754
7,194
0,0324
0,0084
0,008
7,955
7,74
1,883
0,0069
0,0095
0,051
PERMANOVA teste pareado
Exposição
Superior
F
p
Médio
F
p
Inferior
F
p
Abrigado-Exposto 1,412 0,2373 5,376 0,0081 3,604 0,0078
3.5 Distribuição da espécie vágil mais abundante
Echinollitorina ziczac foi a espécie vágil mais abundante e apresentou
maiores densidades nos níveis superiores dos costões abrigado (NSabr= 472) e
exposto (NSexp = 280). Nos níveis médio e inferior a ocorrência deE. ziczac foi
restrita ao costão abrigado (NMabr =140 e NIabr =3) (Figura 6).
28
Figura 6. Média ± desvio padrão da densidade de Echinolittorina ziczac em três níveis de emersão : (NS)
nível superior, (NM) nível médio e (NI) nível inferior nos costões abrigado e exposto - Morro de
Pernambuco (Ilhéus, BA)
As diferenças nas distribuições de E. ziczac foram significativas nos
diferentes níveis de emersão (ANOVA, F = 16,41 e p = 0,03) e nas duas
condições de exposição (ANOVA, F = 4,83 e p = 0,00)(
Tabela 3).
Tabela 3. Análises estatísticas de Echinolittorinaziczac. A influência dos níveis de emersão e da
exposição às ondas foi testada através de uma ANOVA bifatorial
ANOVA bifatorial Df F p
Níveis de emersão
Exposição
Níveis x Exposição
1
2
2
16,41
4,83
1,64
0,03
0,00
0,22
As demais espécies vágeis apresentaram diferenças discretas em suas
distribuições e por isso não foram analisadas separadamente.
29
Em decorrência de sua elevada densidade e padrão de distribuição
agregado, B. exustus foi considerado um descritor da comunidade e por esta
razão, excluído das análises estatísticas.
3.6 Índice de rugosidade
Os resultados da PERMANOVA mostraram que os níveis de
emersão apresentam índices de rugosidade significativamente distintos
(PERMANOVA, F = 17,947 e p = 0,0001). O mesmo não pode ser
confirmado para diferentes condições de exposição (PERMANOVA, F =
1,8991 e p = 0,1531) (
Tabela 4).
Tabela 4. Análises estatísticas dos índices de rugosidade em diferentes níveis de emersão e de exposição
às ondas. Os três níveis de emersão (superior, médio e inferior) e os dois níveis de exposição (abrigado e
exposto) foram testados em um teste 2 - fatores cruzados.
PERMANOVA bifatorial
cruzada
Df F P Permutações
Níveis de emersão
Exposição
Níveis x Exposição
1
2
2
17,947
1,8991
2,8888
0,0001
0,1531
0,0358
9999
9999
9999
Não foi detectada correlação entre o índice de rugosidade e a riqueza de
espécies (p = 0,60832). O índice de diversidade de Shannon-Weaver (H‟)
também não mostrou correlação com a rugosidade (p= 0,075997), porém a
diversidade de Simpson (D) apresentou correlação positiva (p= 0,031529).
A distribuição das espéciesLottia subrugosa e Stramonita haeastoma
não apresentou correlação com os índices de rugosidade (pL.subrugosa= 0,14166
e pS.haeastoma= 0,90298).
4 Discussão
A região entremarés do costão estudado apresenta três biobandas. Na
área abrigada estas biobandas são bem definidas com o nível superior
dominado pelo cirripédio Chthamalus bisinuatus, o nível médio pelo mitilídeo
30
Brachidontes exustus, e o nível inferior dominado por macroalgas rodofíceas
(Gracilaria spp e Galaxaura spp). O substrato da área exposta caracteriza-se
por um mosaico e o limite entre as biobandas é menos acentuado, porém elas
são claramente distintas. O nível superior é caracterizado pelo domínio de C.
bisinuatus, enquanto os níveis médio e inferior foram dominados por
macroalgas, com presença de B. exustus em baixas densidades e distribuição
não agregada no nível médio.
Cracas são capazes de colonizar quase qualquer tipo de substrato e
provocam modificações que viabilizam o estabelecimento de outras espécies,
através do fornecimento de alimento e refúgio (CRISP & BARNES, 1954).
Biobandas constituídas por mexilhões caracterizam-se pela criação de habitat
formado por conchas, fornecimento de substrato e refúgio contra predadores
ou estresse fisiológico, e o controle do transporte de partículas e solutos no
ambiente bêntico (GUTIERREZ et al., 2003). Aquelas formadas por macroalgas
aumentam a complexidade ambiental através da sua estrutura física e da
dimensão fractal que fornecem abrigo e proteção contra o estresse físico para
as assembleias que habitam o fital (CHEMELLO & MILAZZO, 2002;
PARESQUE, 2008).
Organismos que modulam a viabilidade de recursos para outras
espécies, causando mudanças físicas em materiais bióticos ou abióticos são
chamados “engenheiros ambientais”. Modificam a paisagem aumentando a
diversidade de habitats e, desta forma, podem afetar a riqueza de espécies,
facilitando a sua ocorrência (JONES et al., 1994; BORTHAGARAY &
CARRANZA, 2007).
Assim, C. bisinuatus (APOLINÁRIO,1999), B. exustus (CARRANZA &
INE, 2007) e macroalgas (EDGAR, 1983) atuam como engenheiros ambientais
dos costões estudados e modificam o substrato rochoso influenciando o padrão
de distribuição das espécies vágeis. Os efeitos desta modificação sobre a
macrofauna bêntica dependem de características como o tempo de emersão e
exposição às ondas.
O nível superior apresentou distribuição similar nos dois costões.
Embora o costão exposto esteja sob efeito direto das ondas, esta condição
parece não ter gerado grandes modificações, pois além de não apresentarem
diferenças no índice de rugosidade, a cobertura de ambos é muito parecida,
31
dominada por cirripédios. Situação análoga ocorreu entre os níveis médio e
inferior do costão exposto, onde as distribuições não diferiram provavelmente
em decorrência da cobertura similar de ambos, dominada por macroalgas.
Conforme o esperado o nível inferior apresentou maior riqueza que os
demais, sendo o nível médio mais rico que o superior no costão abrigado. Esse
padrão mostra um gradiente de riqueza variando com os níveis de emersão,
sendo aquele que permanece a maior parte do tempo imerso o mais rico. O
nível inferior também foi o mais diverso nas duas condições de exposição
analisadas.
No costão exposto, porém, não foi observado um gradiente de riqueza
ao longo dos níveis de emersão como no abrigado. O nível médio apresentou
maior riqueza, sendo o nível inferior mais rico que o superior (Figura 4b).
Talvez esse padrão de distribuição tenha ocorrido devido à intensidade da
perturbação provocada pelas ondas no nível médio do costão exposto. Os
experimentos de Sousa (1979) na região entre marés de costões rochosos da
Califórnia mostram evidências de que em níveis intermediários de perturbação
um maior número de espécies tende a ser encontrado, o que pode estar
ocorrendo no costão em estudo.
O nível superior apresentou menor riqueza de espécies e elevada
abundância nos dois costões estudados. Essa região se caracteriza por forte
estresse físico, com exposição a elevadas temperaturas e alta taxa de
dessecação. Predadores são menos comuns nessas regiões, aumentando a
competição por espaço e alimento. Esta condição pode gerar exclusão
competitiva, e consequente domínio do sistema por poucas espécies
(CONNELL, 1972; MENGE et al., 1987).
Nos níveis mais baixos (NM e NI) a riqueza foi maior, apresentando
baixas densidades por espécie presente. A complexidade estrutural fornecida
pelos organismos modeladores destes níveis (B. exustus e macroalgas,
respectivamente) pode reduzir o estresse ambiental enfrentado pelas
comunidades da região entre marés (THOMPSON et al., 1996), viabilizando a
existência de uma maior diversidade nas assembleias. As baixas densidades
observadas nestas regiões possivelmente são explicadas por processos
biológicos, como a predação. Considerando que os níveis mais baixos do
costão são mais heterogêneos e com maior disponibilidade de recursos, a
32
sobreposição de nichos é menor, viabilizando a coexistência de mais espécies.
Entretanto, a predação tende a ser mais intensa e pode impedir que a
comunidade seja dominada por uma espécie competidora mais forte, evitando
a monopolização do habitat (CONNEL, 1972; MENGE et al., 1987;
NYBAKKEN,1997).
Nossos resultados mostraram uma correlação positiva entre os índices
de rugosidade e de diversidade de Simpson (D). Os níveis mais baixos dos
costões estudados apresentaram os maiores valores para ambos. A
complexidade ambiental é um dos fatores que estruturam assembleias bióticas
(KOVALENKO et al., 2011). Fendas e rachaduras fornecem abrigo contra
predadores e um ambiente menos vulnerável às oscilações de temperatura e
umidade. A heterogeneidade espacial pode, portanto, influenciar direta
(padrões de distribuição de espécies) e indiretamente (impacto dos
consumidores, especialmente os herbívoros) a dinâmica das comunidades de
costões rochosos tropicais (WILLIAMS et al., 2000).
A composição das espécies de macromoluscos em áreas abrigadas e
expostas foi heterogênea, havendo maior riqueza de espécies na área exposta.
Resultados similares foram encontrados para outros grupos por Pires (1981) no
litoral de Ubatuba (Brasil) e por Sibaja-Cordero & Troncoso (2011) nas Ilhas
Cíes (Espanha). Embora tais trabalhos tenham demonstrado que áreas
expostas são mais heterogêneas, os resultados deste mostraram que as
regiões abrigada e exposta do costão estudado apresentam índices de
rugosidade similares, diferindo apenas entre níveis de emersão. Assim é
possível que as diferenças de riqueza encontradas nestes ambientes sejam
decorrentes do tipo de recobrimento encontrado nas regiões mais ricas,
caracterizado pela abundante presença de macroalgas.
As espécies vágeis mais representativas neste estudo foram
Echinollitorina ziczac, Lottia subrugosa e Stramonita haeastoma, porém
somente E. ziczac apresentou diferenças significativas em sua distribuição ao
longo dos diferentes níveis de emersão e de exposição as ondas.
O litorinídeo E. ziczac foi associado a regiões que permanecem a maior
parte do tempo emersas, apresentando alta densidade no NS, densidade
média no NM e baixíssima densidade no NI. As espécies desta família
suportam prolongada exposição ao ar, possuindo adaptações fisiológicas,
33
como a redução das taxas metabólicas e elevada tolerância térmica
(MCMAHON & RUSSELL-HUNTER, 1977).
Resultados similares ao encontrado neste estudo foram obtidos para o
mesmo gênero por Chelazzi & Vannini (1980) em ilhas da costa da Somália
(África), por Davenport & Davenport (2005), na Baia Branca (Escócia) e por
Mais et al. (2009), no litoral do Rio de Janeiro (Brasil).
Entretanto, surpreendentemente, E. ziczac ocorreu em densidade média
no NM do costão abrigado. Esse resultado contrariou o esperado porque as
condições fornecidas no NM (maior tempo de imersão e elevada taxa de
predação) não são propícias para o estabelecimento desta espécie. Entretanto,
o NM do costão abrigado estudado caracteriza-se pela presença do cirripédio
Chthamalus bisinuatus crescendo como epibionte do mitilídeo Brachidontes
exustus. Provavelmente esta característica facilitou a ocorrência de litorinídios
nessa região, pois estes organismos podem usar cirripédios mortos como
refúgio, além de alimentar-se de microalgas que ocorrem associadas a eles
(APOLINÁRIO, 1999).
Hutchinson (1957) distinguiu os conceitos de nicho fundamental e nicho
realizado. Segundo o autor, nicho fundamental é a gama de condições
ambientais em que uma espécie pode viver na ausência de interações
interespecíficas negativas (competição, predação e parasitismo) e nicho
realizado é visto como o espaço físico efetivamente ocupado por uma espécie
após exclusão por competidores e outros inimigos. A incorporação da
facilitação ao conceito de nicho leva a extensão espacial do nicho realizado de
uma espécie, podendo aumentar o alcance espacial previsto pelo nicho
fundamental ao atenuar os efeitos de fatores que provocam estreitamento do
nicho (BRUNO et al., 2003).
Desta forma a facilitação provocada pela presença de cirripédios no NM
do costão abrigado estudado permite que E. ziczac explore uma parcela maior
dos recursos disponíveis (espaço e nutrientes) e, assim, aumente a utilização
do espaço do seu nicho fundamental.
Os diferentes níveis de emersão e de exposição às ondas parecem não
influenciar a distribuição de Lottia subrugosa e Stramonita haeastoma.
Resultados similares foram encontrados por Tanaka et al. (2002) em Ubatuba
(Brasil) para L. subrugosa. Segundo os autores, a variação na densidade não
34
foi claramente relacionada com a ação das ondas e outras fontes de variação,
como a presença de competidores ou substratos secundários.
A presença de “engenheiros ambientais” e a ocorrência de locas e
reentrâncias no costão estudado fornecem refúgio para estes organismos, que
tendem a apresentar padrão de distribuição agregado nesses pontos. Embora
a distribuição destas espécies pareça estar relacionada com a heterogeneidade
do substrato, as análises de correlação com os índices de rugosidade não
mostraram resultados significativos. Isto provavelmente ocorreu porque o
desenho amostral adotado neste trabalho talvez não seja adequado para
responder questões referentes ao estudo de populações. Além disso, L.
subrugosa e S. haeastoma são espécies vágeis e movimentam-se de acordo
com a oscilação da maré. Assim, considerando que as amostragens deste
trabalho foram realizadas na maré baixa das marés de sizígia e possível que
tais espécies tenham sido subamostradas.
Os processos ecológicos influenciam a distribuição das comunidades
bênticas de diferentes maneiras e de acordo com a escala espacial adotada.
No que se refere a um gradiente latitudinal de diversidade um antigo paradigma
postula um aumento no número de espécies dos pólos ao equador (PIANKA,
1966). Porém ao comparar a composição desta comunidade bêntica tropical
com aquelas de regiões temperadas (OSORIO & CANTUARIAS,
1989;GHAMRAWY, 1991; BOAVENTURA et al. 2002) pode-se afirmar que
este sistema apresenta menor diversidade. Esta característica provavelmente
ocorreu devido à redução na pressão de predação exercida por Stramonita
brasiliensis, principal predador desta comunidade, que tem sido capturada por
passantes na área estudada. Além disso, não foi registrada a presença de
estrelas do mar que são consideradas espécies chave de sistemas bênticos em
regiões entre marés.
35
5 Conclusão
Os níveis de emersão e a intensidade da exposição às ondas
influenciam a distribuição e a composição das assembleias de macromoluscos
ocorrentes na região entre marés do Morro de Pernambuco (Ilhéus – BA).
Entretanto, a influência exercida pelos níveis de emersão é mais evidente do
que a da exposição. Esta produziu mudanças no limite das biobandas. Os
níveis superiores de distribuição apresentaram baixa diversidade e elevada
dominância.
Na área estudada, a distribuição dos macromoluscos parece ser
influenciada pela modificação do substrato por biobandas formadas por
Chthamalus bisinuatus, Brachidontes exustus e macroalgas.
A comunidade bêntica tropical estudada apresentou menor diversidade
do que aquela encontrada em sistemas temperados provavelmente em
decorrência da pressão de captura humana sobre o principal predador desta
comunidade.
Estudos posteriores devem ser realizados para verificar a relevância da
facilitação na distribuição da fauna bêntica do Morro de Pernambuco. Outros
processos estruturadores não considerados neste estudo, como predação e
competição, também devem ser investigados para esta região.
6 Referências bibliográficas
ANDERSON, M. J. A new method for non-parametric multivariate analysis of variance. Austral Ecology, 26:32-46, 2001.
APOLINÁRIO, M. Temporal variations in community structure in and around intertidal barnacle Chthamalus challenger Hoek patches on a plebby shore in Japan. RevistaBrasileira de Biologia, 59(1): 4-53, 1999.
ARONSON, R.B.; PRECHT, W.F. Landscape patterns of reef coral diversity: a test of the intermediate disturbance hypothesis. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 192: 1–14, 1995.
BALLANTINE, W. J. A biologically-defined exposure scale for the comparative description of rocky shores. Field Stud 1:1–19, 1961.
BOAVENTURA, D.; ALEXANDER, M.; SANTINA, P. D.; SMITH, N. D.; RÉ, P.; DA FONSECA, L. C.; HAWKINS, S. J. The effects of grazing on the distribution and composition of low-shore algal communities on the central coast of Portugal
36
and on the southern coast of Britain. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 267: 185–206, 2002.
BORTHAGARAY, A. I.; CARRANZA, A. Mussels as ecosystem engineers: Their contribution to species richness in a rocky littoral community. ActaOecologica, 31:243–250, 2007.
BRAY, J. R.; CURTIS, J. T.An ordination of the upland forest communities of Southern Wisconsin.EcologicalMonographs, 27: 325-349, 1957.
BREMEC, C. S. Macrobentosdel área de Bahía Blanca (Argentina), distribución espacial de la fauna. Brazilian Journal of Oceanography, 38: 99-110, 1990.
BRUNO, J. F.; STACHOWICZ, J. J.; BERTNESS, M. D. Inclusion of facilitation into ecological theory. Trends in Ecology & Evolution, 18(3):119–125, 2003.
CARRANZA, A.; INE, A. Mussels as ecosystem engineers: Their contribution to species richness in a rocky littoral community. ActaOecologica, 31:243-250, 2007.
CHAPMAN A. R. O. The Ecology of Macroscopic Marine Algae. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 5: 65-80, 1974.
CHELAZZI, G.; VANNINI, M. Zonation of Intertidal Molluscs on Rocky Shores of Southern Somalia.Estuarine and Coastal Marine Science, 10(25): 569–583, 1980.
CHEMELLO, R., MILAZZO, M. Effect of algal architecture on associated fauna: some evidence from phytal mollusks. Marine Biology, 140:981–990, 2002.
CONNELL, J.H. Community interactions on marine rocky intertidal shores.Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 3:169–192. 1972.
COUTO, E.C.G.; SILVEIRA, F.L.D.; ROCHA, G.R.A. Marine biodiversity in Brazil: the current status. Gayana, 67(2): 327-340, 2003.
CRISP, D.J.; BARNES, H. The orientation and distribution of barnacles at settlement with particular reference to surface contour. Journal of Animal Ecology, 23:142-162, 1954.
DAVENPORT, J.; DAVENPORT, J. L. Effects of shore height, wave exposure and geographical distance on thermal niche width of intertidal fauna.Marine Ecology Progress Series, 292: 41–50, 2005.
DETHIER, M.N.; DUGGINS, D. O.An "indirect commensalism" between marine herbivores and the importance of competitive hierarchies.The American Naturalist, 124:205-219, 1984.
EDGAR, G. J. The ecology of south-east Tasmanian phytal animal communities. III. Patterns of species diversity. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 70(1): 181-203, 1983.
37
ESTON, V.R.; MIGOTTO, A.E.; OLIVEIRA FILHO, E.C.; RODRIGUES, S.A.; FREITAS, J.C. Vertical distribution of benthic marine organisms on rocky coasts of Fernando de Noronha archipelago (Brazil). Boletim do InstitutoOceanográfico de São Paulo, 34: 37-54, 1986.
GHAMRAWY, M. S. Zonation of Organisms on Rocky Shores of Northern Jeddah. Journal of King Abdulaziz University-Marine Sciences, 2 (1): 137-147, 1991.
GOTELLI, N. J.; COLWELL, R. K. Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the measurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4(4):379-391, 2001.
GUTIERREZ, J.L.; JONES, C.G.; STRAYER, D.L.; IRIBARNE, O. Molluscs as ecosystems engineers: the role of the shell production in aquatic habitats. Oikos, 101:79–90, 2003.
HAMMER, O.; HARPER, D. A. T.; RYAN, P. D. Past: Paleontological Statistics software package for education and data analysis. Paleontologia Electronica, 4(1):9p, 2001.
HILL, M. O. Diversity and evenness: a unifying notation and its consequences. Ecology, 54(2):427-432, 1973.
HUTCHINSON, G. E. Concluding remarks. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology, 22:415-427, 1957.
JONES, C.G.; LAWTON, J.H.; SHACHAK, M. Organisms as ecosystem engineers.Oikos, 69:373–386, 1994.
KNUDBY, A.; LEDREW, E.; Measuring Structural Complexity on Coral reefs.American of Underwater. Science, 26:181-188, 2007.
KOVALENKO, K. E.; THOMAZ, S. M.; WARFE, D. M. Habitat complexity: approaches and future directions. Hydrobiologia, 685(1):1–17, 2011.
LANA, P.C.; CAMARGO, M. G.; BROGIM, R. S.; ISAAC, V.J. O bentos da costa brasileira. Avaliação crítica e levantamento bibliográfico (1858-1996). FEMAR, 432 p. Rio de Janeiro, 1996.
LAWSON, G. W. Rocky shore zonation on the gold coast. Journal of Ecology, 44: 153-170, 1956.
LEWIS, J.R. The ecology of rocky shore.English Universities Press, 323p.London, 1964.
LITTLE, C.; KITCHING, J. A.The Biology of Rocky Shores.Oxford University Press, 240p.England, 1996.
MACARTHUR, R. H.; MACARTHUR,J. W.On bird species diversity. Ecology, 42: 594–598, 1961.
38
WALLIN, A.; QVARFORDT, S.; NORLING, P.; KAUTSKY, H. Benthic communities in relation to wave exposure and spatial positions on sublittoral boulders in the Baltic Sea. Aquatic Biology, 12(2):119–128, 2011.
MASI, B. P.; MACEDO, I. M.; ZALMON, I. R. Benthic Community Zonation in a Breakwater on the North Coast of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Brazilian Archives Of Biology And Technology, 52(3): 637-646, 2009.
MCMAHON, R. F.; RUSSELL-HUNTER, W. D. Temperature relations of aerial and aquatic respiration in six littoral snails in relation to their vertical zonation. Biological Bulletinby the Marine Biological Laboratory, 152: 182-198, 1977.
MENGE, B. A.; BRANCH, G. M. Rocky Intertidal Communities. Marine Community Ecology, 209:143–157, 2001
MENGE, B. A.; DALEY, P.A.; WHEELER, E.; DAHLHOFF, E.; SANFORD; P.T. STRUB. Benthic-pelagic links and rocky intertidal communities: bottom-up effects on top-down control? Proceedings of the National Academy of Sciences, 94:14530-14535, 1997.
MENGE, B. A.; SUTHERLAND, J.P. Community regulation: variation in disturbance, competition, and predation in relation to environmental stress and recruitment. American Naturalist, 130:730–757, 1987.
MENGE, B. A; LUBCHENCO, J.; ASHKENAS, L. R. Diversity, heterogeneity and consumer pressure in a tropical rock intertidal community.Oecologia, 65:394-405, 1985.
NaGISA – Natural Geography In Shore Areas - disponível em: <http://www.coml.org/projects/natural-geography-shore-areas-nagisa> acesso em maio de 2012.
NYBAKKEN, J.W. Marine Biology: An Ecological Approach. Addison Wesley longman, 481p. New York,1997.
OSORIO, C.; CANTUARIAS, V. Vertical Distribution of Mollusks on the Rocky Intertidal of Easter Island. Pacific Science, 43 (4): 302-315, 1989. PAINE, R. T. Food web complexity and species diversity.American Naturalist, 100:65-75, 1966.
PARESQUE, K. Influência das características do hábitat na comunidade macrobentônica associada a diferentes fitais no entre marés da Ilha do Boi, Vitória, Espírito Santo. Dissertação: Universidade Federal do Espírito Santo, Universidade Federal do Espírito Santo, 37f, 2008.
PETERSEN, J. A.; SUTHERLAND, J. P.; ORTEGA, S. Patch dynamics of mussel beds near São Sebastião (São Paulo). Proceedings of the National Academy of Sciences, 93: 389-393, 1986.
PIANKA, E. R. Latitudinal gradients in species diversity - a review of concepts.The American Naturalist, 100: 33–46, 1966.
PIRES, A.A.S. Ecological study on littoral and infralittoral isopods from Ubatuba, Brazil. Boletim do InstitutoOceanográfico, 30(1):27-40,1981.
39
SCHIEL, D.R. The structure and replenishment of rocky shore intertidal communities and biogeographic comparisons. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 300: 309–342, 2004.
SHAPIRO, S. S.; WILK, M. B.An analysis of variance test for normality (complete samples).Biometrika, 52:591–611, 1965.
SIBAJA-CORDERO, J.; TRONCOSO, J. S. Upper and lower limits of rocky shore organisms at different spatial scales and wave exposure (Islas Cíes, NW Spain). Thalassas, 27(1):81–100, 2011.
SIBAJA-CORDERO, J.A.; VARGAS-ZAMORA, J.A. Zonación vertical deepifauna y algas enlitoralesrocososdel Golfo de Nicoya, Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 54(1):49-67, 2006.
SOUSA, W.P. Experimental investigations of disturbance and ecological succession in a rocky intertidal community.Ecological Monographs, 49: 227– 254, 1979.
STEPHENSON, T.A.; A. STEPHENSON. The universal features of zonation between tide-marks on rocky coast. Journal of Ecology, 37:289-305, 1949.
TANAKA, M. O.; MAGALHÃES, C. A. Edge effects and succession dynamics in Brachidontes mussel beds. Marine Ecology Progress Series, 237:151-158, 2002.
THOMPSON, R.C.; WILSON, B.J.; TOBIN, M.L.; HILL, A.S.; HAWKINS, S.J. Biologically generated habitat provision and diversity of rocky shore organisms at a hierarchy of spatial scales. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 202: 73-84, 1996.
TÓTHMÉRÉSZ, B. Comparison of different methods for diversity ordering. JournalofVegetation Science, 6(2): 283-290, 1995.
VILLALOBOS, C.R. Algunasconsideraciones sobre elefecto de losfactores físicos y biológicos en La estructura de una comunidad de algas enel Pacífico de Costa Rica. Brenesia, 18: 289-300, 1980.
WALLIN, A.; QVARFORDT, S.; NORLING, P.; KAUTSKY, H. Benthic communities in relation to wave exposure and spatial positions on sublittoral boulders in the Baltic Sea. Aquatic Biology, 12 (2): 119-128, 2011. WILLIAMS, G. A.; DAVIES, M. S.; NAGARKAR, S. Primary succession on a seasonal tropical rocky shore : the relative roles of spatial heterogeneity and herbivory. Marine Ecology Progress Series, 203:81–94, 2000.
WORMS – World Register of Marine Species – disponívelem: <http://www.marinespecies.org/>acessoemjunho de 2013.
ZAR, J. H. Biostatistical analysis.3ª ed. Prentice Hall, 1996.
40
Sucessão ecológica da macrofauna bêntica em um costão rochoso
urbano tropical - Bahia, Brasil
Shayanna Mitri Amorim da Rocha Souza*
* Autor para correspondência: Universidade Estadual de Santa Cruz, Campus Soane Nazaré de Andrade, Programa de
Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais, Departamento de Ciências Biológicas, Rodovia Ilhéus-Itabuna, km
16, CEP 45662-900, Ilhéus, Bahia, Brasil. (http://www.uesc.br). E-mail: [email protected]
Ecological succession of benthic macrofauna in an urban tropical rocky
shore - Bahia, Brazil
Abstract: Benthic communities are characterized by a mosaic of patches in
various stages ofsuccession. Regular disturbances caused by constant wave
exposure and the interaction between species explain this composition. By an
experimental study in a tropical benthic community we hypothesized that after
an intentional disturbance, increase the diversity over time and the end of 240
days would be fully reestablished community. It was also investigated the
occurrence of competition between dominant species Chthamalus bisinuatus
and Brachidontes exustus. The diversity did not differ along the successional
stages analyzed and the time of reestablishment of community studied was
greater than the time of the experiment. C. bisinuatus and B. exustus compete
for space and the intensity of this interaction appears to be limited by physical
factors. Intermediate levels of disturbance allow the coexistence of these
species. These results show that tropical benthic communities are restored
faster than communities in the temperate regions. The recovery time appears to
be associated with the severity of the disturbance.
Key-words: disturbance, competition, community structure; temporal variation;
Chthamalus bisinuatus; Brachidontes exustus.
41
Sucessão ecológica da macrofauna bêntica em um costão rochoso
urbano tropical - Bahia, Brasil
Resumo: Comunidades bênticas são constituídas por um mosaico de
organismos em vários estágios sucessionais. Distúrbios regulares provocados
pela constante exposição às ondas e a interação entre espécies viabiliza esta
configuração. Através de um estudo experimental em uma comunidade bêntica
tropical foram testadas as hipóteses de que, após um distúrbio intencional, a
diversidade aumentaria com o passar do tempo e que ao final de 240 dias a
comunidade estaria totalmente reestabelecida. Foi investigada também a
ocorrência de competição entre as espécies dominantes Chthamalus bisinuatus
e Brachidontes exustus. A diversidade não diferiu ao longo dos estágios
sucessionais analisados e o tempo de reestabelecimento da comunidade
estudada foi superior ao tempo do experimento. C. bisinuatus e B. exustus
competem por espaço e a intensidade desta interação parece ser limitada por
fatores físicos. Níveis intermediários de distúrbio permitem a coexistência
destas espécies. Os resultados deste trabalho mostraram que comunidades
bênticas tropicais apresentam tempo de reestabelecimento superior do que o
observado em comunidades de regiões temperadas. O tempo de recuperação
parece estar associado à intensidade do distúrbio.
Palavras chave: distúrbio; competição; estrutura da comunidade; variação
temporal;Chthamalus bisinuatus; Brachidontes exustus.
42
1. Introdução
Distúrbios ambientais influenciam a dinâmica dos sistemas ecológicos
através de processos de inibição e crescimento que são característicos de
eventos de perturbação e recuperação (SOUSA, 1984; PASCUAL &
GUICHARD, 2005).
Em comunidades bênticas de substrato rochoso, áreas desnudas são
formadas após distúrbios e podem fornecer substrato para o estabelecimento
de novas espécies (LEVIN & PAINE, 1974; SOUSA, 1984). Essas áreas
descobertas são naturalmente formadas através da predação, herbivoria e
ação das ondas e podem ser colonizadas por larvas e propágulos
transportados na coluna d‟água e por migração lateral de espécies vizinhas
(DAYTON, 1971; CONNEL, 1977; NAVARRETE & WIETERS, 2000; TANAKA
& MAGALHÃES, 2002).
Comunidades bênticas possuem alta taxa de renovação de espécies. As
modificações ocorrem em intervalos de tempo relativamente curtos, de poucos
meses a alguns anos, e a maioria dos organismos são sésseis, de fácil acesso
e manipulação, tornando esse ambiente adequado a estudos ecológicos
experimentais (SKINNER & COUTINHO, 2003).
Estudos sobre sucessão ecológica em substratos rochosos focalizam a
dinâmica do processo de colonização dos organismos ao longo do tempo, em
busca do entendimento da estrutura da comunidade e das interações bióticas
que a definem (FARRELL, 1991).
O emprego de distúrbios experimentais em estudos científicos constitui
uma forma eficiente de aumentar a capacidade de previsão sobre os efeitos
das perturbações ambientais. Isto facilita a interpretação das consequências de
tipos particulares de distúrbios e melhor desenvolvimento de teorias realistas
sobre respostas aos mesmos (UNDERWOOD, 1996).
Avaliar a sensibilidade dos sistemas ecológicos e os parâmetros que a
controlam em escala local permite inferir propriedades da dinâmica temporal e
distribuição dos organismos em larga escala, além de contribuir para detecção
de respostas ambientais às mudanças antropogênicas (UNDERWOOD, 1996;
PASCUAL & GUICHARD, 2005).
43
Neste artigo foram examinados o efeito de um distúrbio artificial na
estrutura da comunidade bêntica e a ocorrência de competição interespecífica
em um costão rochoso urbano tropical situado no sul da Bahia, Brasil. Foram
propostas as seguintes questões: (1) Como distúrbios artificiais afetam a
composição da macrofauna bêntica na zona entre-marés ao longo do tempo?
(2) Qual o tempo necessário para total reestabelecimento da comunidade? (3)
As espécies dominantes competem por espaço?
Diversos autores (MARGALEF, 1968; ODUM, 1969; CONNELL, 1978)
sugerem que após um distúrbio a composição de uma comunidade modifica-se
ao longo do tempo. Segundo o princípio de Gause (1932) a coexistência de
duas espécies com requerimentos similares conduz a competição entre elas.
Assim, foi predito um aumento da diversidade ao longo do experimento, o total
reestabelecimento da comunidade ao final de 240 dias e a competição por
espaço pelas espécies dominantes, Chthamalus bisinuatus e Brachidontes
exustus.
2. Materiais e métodos
2.1 Sistema estudado
O estudo foi realizado de outubro de 2012 a junho de 2013 em um
costão rochoso urbano no sul da Bahia, Brasil. A zona entre-marés deste
costão caracteriza-se pela ocorrência de três biobandas bem definidas: I –
dominada pelo cirripédio Chthamalus bisinuatus; II – dominada pelo mitilídio
Brachidontes exustus e; III – dominada por macroalgas (SOUZA, subm). O
experimento foi realizado nas zonas I e II, sendo o NS (nível superior) aquele
dominado por cirripédios, o NM (nível médio) representado pela transição d o
domínio de cirripédios para o de mitilídios, e o NI (nível inferior) dominado por
mitilídios.
2.2 Caracterização da comunidade
A caracterização da estrutura das assembleias de macromoluscos foi
efetuada de acordo com a abundância em número de indivíduos e riqueza, com
descrição geral realizada pela média ± erro padrão.
44
Como descritores ecológicos foram utilizados a riqueza (S) e a
diversidade específica (H‟) (SHANNON & WEAVER, 1949).
2.3 Composição da macrofauna bêntica após distúrbio
A hipótese de que a composição da macrofauna bêntica iria diferir ao
longo de 240 dias foi testada com uma análise de variância fatorial não
paramétrica (teste de Kruskal-Wallis) considerando um nível de significância de
0,05. O teste a posteriori tipo Mann-Whitney foi empregado para evidenciar
quais grupos apresentavam diferença significativa (ZAR, 1996). Estas análises
foram realizadas considerando amostras pós-perturbação. A normalidade dos
dados foi analisada pelo teste de Shapiro-Wilk (SHAPIRO & WILK, 1965).
Foram alocados 40 pontos no NS e no NI. As perturbações foram criadas
através da raspagem do substrato, utilizando-se um amostrador de alumínio
com área de 0,06 m². Os pontos estabelecidos foram monitorados em
intervalos temporais previamente determinados (10, 30, 90, 120, 150, 180, 210
e 240 dias). Em cada intervalo cinco pontos por nível foram aleatoriamente
selecionados sem reposição, garantindo assim que diferentes estágios
sucessionais fossem obtidos a cada amostragem. A fauna presente foi retirada
e acondicionada em sacos telados com abertura de 0,2mm sendo,
posteriormente, mensurada e identificada até o menor nível taxonômico
possível no Laboratório de Ecologia Bêntica (UESC).
2.4 Reestabelecimento da macrofauna bêntica após distúrbio
Para testar a hipótese de que a macrofauna bêntica estaria
reestabelecida 240 dias após o distúrbio foi realizada a comparação entre a
comunidade bêntica encontrada antes do distúrbio e aquela encontrada ao final
do experimento através do teste de Mann-Whitney (Wilcoxon) considerando um
nível de significância de 0,05 (ZAR, 1996). A normalidade dos dados foi
analisada pelo teste de Shapiro-Wilk (SHAPIRO & WILK, 1965). Este hipótese
foi testada com os dados obtidos nos três níveis – NS, NM e NI.
2.5 Competição por espaço pelas espécies dominantes
A hipótese de que haveria competição por espaço pelas espécies
Chthamalus bisinuatus e Brachidontes exustus foi testada com uma análise de
45
variância fatorial não paramétrica (teste de Kruskal-Wallis) considerando um
nível de significância de 0,05 (ZAR, 1996). Nesta análise a distribuição das
densidades de C. bisinuatus encontradas após o distúrbio foi testada entre os
três níveis (NS x NM x NI). A normalidade dos dados foi analisada pelo teste de
Shapiro-Wilk (SHAPIRO & WILK, 1965). Foram alocados 40 pontos no NM e os
procedimentos de instalação do experimento, coleta, monitoramento e triagem
foram realizados segundo descrito no item 2.3.
Todos os testes foram executados utilizando o software PAST versão
2.17c (HAMMER et al., 2001).
Exemplares de cada espécie obtidos em todas as etapas do trabalho
foram fotografados e inseridos no banco de imagens do projeto para posterior
elaboração de guias de campo. Lotes de cada espécie foram tombados na
coleção malacológica “Prof. Henry Mathews” da Universidade Federal do Ceará
(UFCE) e na “Coleção de Invertebrados Aquáticos” da Universidade Estadual
de Santa Cruz (UESC), constituindo coleções de referência.
3. RESULTADOS
3.1 Caracterização da comunidade
Foram registradas cinco espécies: Chthamalus bisinuatus, Brachidontes
exustus, Echinolittorina ziczac, Lottia subrugosa e Stramonita haemastoma.
A espécie C.bisinuatus atingiu densidade máxima no 240° DAD (dias
após distúrbio) no NS (187 inds/0,06m²) e no NM (184 inds/0,06m²). No NI a
densidade máxima ocorreu no 210° DAD (253 inds/0,06m²) (
Figura 7a). A espécie B. exustus apresentou baixa densidade ao longo
de todo o experimento, com valor máximo registrado no 210° DAD no NI (155
inds/0,06m²) (
Figura 7b). A espécie E. ziczac ocorreu em maior densidade no 180°
DAD nos três níveis: NS (87 inds/0,06m²), NM (153 inds/0,06m²) e NI (132
inds/0,06m²) (Figura 7c).
).
46
Um indivíduo da espécie predadora Stramonita haemastoma ocorreu em
um dos pontos do NI no 240° DAD.
Figura 7. Média ± desvio padrão das abundâncias das espécies ao longo de 240 dias após distúrbio no
(a) NS - nível superior, no (b) NM - nível médio e no (c) NI - nível inferior – Morro de Pernambuco (Ilhéus –
BA)
47
Não foram observadas grandes variações temporais do índice de
diversidade de Shannon (H‟) durante os 240 dias avaliados no experimento,
havendo apenas uma queda destes valores no NI no 210° DAD (H‟ = 1,244)
(Figura 8).
Figura 8.Variação temporal do índice de diversidade de Shannon (H‟) da fauna presente no (NS) nível
superior, no (NM) nível médio e no (NI) nível inferior, antes (0) e após distúrbio – Morro de Pernambuco
(Ilhéus – BA)
3.2 Composição da macrofauna bêntica após distúrbio
Na região dominada por Chthamalus bisinuatus (NS – nível superior) e
na região de transição entre C. bisinuatus e Brachidontes exustus (NM – nível
médio) as diferenças na composição da macrofauna bêntica ao longo dos oito
estágios analisados foram significativas segundo o teste de Kruskal-Wallis
(x2(NS) = 18,32 e p(NS) = 0,0018; x2
(NM) = 15,59 e p(NM) =0,0486). Porém o teste a
posteriori Mann-Whitney mostrou que somente a composição observada em
outubro de 2012 (antes do distúrbio) diferiu das demais. Não foi detectada
diferença significativa (x2(NI) = 9,98 e p(NI) = 0,1214) na composição da
comunidade ao longo do tempo na região dominada por B. exustus (NI – nível
inferior).
48
3.3 Reestabelecimento da macrofauna bêntica após distúrbio
A comparação entre a composição da macrofauna bêntica antes do
distúrbio e 240 dias após, através do teste de Mann-Whitney (Wilcoxon),
mostrou diferenças significativas nos três níveis analisados (pNS= 0,0128 , pNM=
0,0103 e pNI = 0,0226) considerando um nível de significância de 0,05.
3.4 Competição por espaço pelas espécies dominantes
A espécie C. bisinuatus teve recuperação similar nos três níveis e a
distribuição das densidades ao longo dos dias após o distúrbio não mostrou
diferença significativa segundo o teste de Kruskal-Wallis (x2calc= 0,815; pcalc =
0,6648).
4. DISCUSSÃO
A composição específica não diferiu ao longo dos estágios sucessionais
analisados, contrariando o esperado, uma vez que a riqueza e a diversidade
tendem a aumentar com o desenvolvimento da comunidade (MARGALEF,
1968; ODUM, 1969; CONNELL, 1978).
Chthamalus bisinuatus e Echinolittorina ziczac mostraram um padrão de
recrutamento similar ao encontrado por Takada e Kikuchi (1990) para espécies
do mesmo gênero na região de Amakusa - Japão. Entretanto, em um estudo
realizado por Tanaka e Magalhães (2002) no litoral de São Paulo, a cobertura
de cirripédios decresceu gradualmente até desaparecer ao final de 18 meses,
enquanto a densidade de gastrópodes litorinídios foi baixa em todas as etapas
do trabalho.
Os litorinídios podem usar cirripédios mortos como refúgio, além de
alimentar-se de microalgas que ocorrem associadas a eles (APOLINÁRIO,
1999). Neste estudo foi verificada uma forte associação entre a ocorrência e as
densidades de C. bisinuatus e E. ziczac ao longo dos estágios analisados,
sugerindo que os litorinídeos estão sendo beneficiados pela presença do
cirripédio.
Espécies pioneiras podem influenciar as taxas de sucessão, acelerando,
reduzindo ou não afetando esses processos (CONNELL & SLATYER, 1977). É
49
possível que a duração deste trabalho represente um estágio sucessional
inicial desta comunidade e que C. bisinuatus esteja atuando como espécie
pioneira, viabilizando substrato para o estabelecimento de outras espécies,
através do fornecimento de alimento e refúgio. Provavelmente, estágios
sucessionais mais avançados desta comunidade serão diferentes em sua
composição e diversidade, em resposta a outros fatores estruturadores como
competição e predação.
Embora com baixas densidades, o nível superior parece ter retomado à
conformação original se considerarmos sua abundância relativa. Isto
provavelmente aconteceu porque os cirripédios apresentam rápido
reestabelecimento e este nível tende a ser dominado por estes organismos.
A população de B. exustus não mostrou recuperação expressiva durante
o tempo do experimento. Resultados similares foram encontrados no litoral de
Pernambuco por Almeida et al. (2008) para áreas de perturbação menores
(0,010 m²) que as empregadas neste estudo (0,060 m²), enquanto o estudo
desenvolvido por Tanaka (2005), no litoral de São Paulo, mostrou recuperação
expressiva cinco meses após as perturbações artificiais. Entretanto, a área das
perturbações realizadas foram muito menores (0,003m²), que as empregadas
neste estudo (0,060m²). Tanaka e Magalhães (2002) verificaram que para esta
espécie a recolonização realizada por migração lateral é mais eficiente em
áreas menores. Áreas maiores, por sua vez, demandam mais tempo para
serem recobertas por migração lateral e o recrutamento a partir da coluna
d‟água pode exercer maior influência na sucessão (PAINE & LEVIN, 1981;
SOUSA, 1984; TANAKA & MAGALHÃES, 2002).
O domínio de um costão rochoso por B. exustus tende a ocorrer após
um evento de recrutamento massivo (PETERSEN et al., 1986). Desta forma é
possível que o tempo para o reestabelecimento da comunidade investigada no
presente trabalho seja superior à duração do estudo (240 dias).
Para consumidores vágeis, as condições encontradas em regiões
periféricas de áreas desnudas podem fornecer refúgio contra predadores
orientados visualmente (MERCÚRIO et al., 1985) e contra a dessecação e o
impacto das ondas (SOUSA, 1984). Esperava-se, portanto, que áreas
descobertas maiores apresentem maiores densidades desses animais
(DAYTON, 1971; SOUSA, 1984; FARRELL, 1989). Os dados obtidos
50
contrariaram o esperado. Foram encontradas baixas abundâncias de Lottia
subrugosa ao longo das etapas analisadas. Tanaka e Magalhães (2002)
também encontraram baixas densidades de herbívoros nos primeiros meses do
seu trabalho, porém altas densidades desta espécie foram registradas durante
o sexto mês do estudo. É possível que haja um aumento na sua abundância
em estágios mais avançados do que os acompanhados neste trabalho.
A espécie C. bisinuatus apresentou recuperação similar nos três níveis,
mostrando que a determinação do seu limite de distribuição é influenciado pela
presença de B. exustus e a emersão parece não afetar o desenvolvimento dos
cirripédios no costão estudado.
Resultados similares foram encontrados para cirriédios e mitilídios por
Dayton (1971) em Ilhas na costa do Estado de Washington (EUA). No clássico
experimento de Connell (1961) o autor testou a competição por espaço entre
Chthamalus stellatus e Balanus balanoides e encontrou que na ausência de B.
balanoides, C. stellatus sobreviveu bem em todos os níveis, inclusive no
submerso.
O resultado obtido mostra que a restrição da ocupação de C. bisinuatus
apenas nos níveis superiores é causada pela competição por espaço com B.
exustus. Desta forma é possível que a distribuição de C. bisinuatus seja mais
fortemente influenciada por interações biológicas, enquanto fatores
estruturadores físicos limitam a distribuição de B. exustus. Além disso, mitilídios
requerem espaço secundário (cracas, algas, bissos de espécimes adjacentes)
para o estabelecimento larval e são capazes de se desenvolver sobre outras
espécies tornando-se o competidor dominante por espaço na comunidade
(DAYTON, 1971). Desta forma é provável que em estágios sucessionais mais
avançados da comunidade estudada, os níveis inferiores sejam novamente
dominados por B. exustus.
O padrão de sucessão das comunidades bênticas pode ser influenciado
pela intensidade de um distúrbio (SOUSA, 1984; TANAKA & MAGALHÃES,
2002). A hipótese do distúrbio intermediário prediz que a diversidade de
espécies dentro de um habitat será máxima em níveis intermediários de
distúrbios (CONNELL, 1978). Quando o nível do distúrbio é baixo, o competidor
mais eficiente em explorar recursos ou o mais efetivo em interferir em outras
espécies elimina ou limita os demais. Altos níveis de distúrbio levam a exclusão
51
das espécies mais resistentes ou as que ocorrem nos estágios sucessionais
iniciais. Nos níveis intermediários de distúrbio ocorre um equilíbrio entre a
exclusão competitiva de colonizadores e a destruição de competidores
dominantes (CONNELL, 1978; SOUSA, 1979).
O nível superior do costão estudado sofre menor impacto das ondas, ou
seja, nestas áreas o distúrbio é baixo. Assim a espécie com maior habilidade
para utilizar esse recurso, C. bisinuatus, domina o espaço, pois poucas
espécies possuem adaptações para tolerar as condições deste ambiente
(exposição ao ar e elevadas temperaturas). Nesta área não há competidores
capazes de evitar o seu domínio. Este processo baseia-se no pressuposto de
que uma vez que um lugar é ocupado por uma dada espécie, ela impede a
instalação de outros invasores até que ela seja prejudicada ou morta. Assim,
exclui competitivamente todos os invasores potenciais, que são incapazes de
competir e eliminá-lo (CONNELL, 1978). No nível inferior do costão a
frequência entre distúrbios é muito intensa, então poucas espécies serão
capazes de se estabelecer rapidamente. Esta condição leva a exclusão das
espécies colonizadoras, neste caso C. bisinuatus. Assim o nível médio
apresenta distúrbio intermediário, razão esta que permite a coexistência das
espécies dominantes, C. bisinuatus e B. exustus.
Embora as diferenças não tenham sido significativas, o nível médio
apresentou valor de diversidade (H‟), antes do distúrbio, maior que os demais.
Provavelmente esse valor não se manteve ao longo e após o experimento
porque, além da frequência ininterrupta com que a área sofre impacto das
ondas, o tamanho da perturbação foi muito grande. Segundo Connell (1978)
além da frequência, o tempo após o distúrbio e o tamanho da área perturbada
também afetam as taxas de sucessão. Se uma perturbação mata todos os
organismos em uma área muito extensa, a recolonização só ocorrerá através
de propágulos que podem percorrer distâncias relativamente grandes. Em
contraste, em aberturas menores, a recolonização tende a ocorrer a partir de
adultos adjacentes (CONNELL, 1978; FARRELL, 1989; MINCHINTON, 1997;
TANAKA & MAGALHÃES, 2002).
A comunidade estudada foi considerada pouco diversa quando
comparada com outros sistemas (SOUZA, subm). Se distúrbios acontecem
frequentemente, a comunidade será composta apenas por poucas espécies
52
capazes de atingir a maturidade rapidamente (CONNEL, 1978). Assim é
possível que a ação intermitente das ondas associada à pressão antrópica
elevada, característica deste costão, esteja reduzindo as taxas de recuperação
da diversidade local.
A abertura de espaços por distúrbios são necessários para a
manutenção da diversidade na maioria das comunidades sésseis. Distúrbios
são heterogêneos no tempo e no espaço e renovam recursos promovendo a
coexistência de espécies (SOUSA, 1979). Deste modo, a alta diversidade é
consequência das condições de mudança contínua.
Entretanto, cabe ressaltar que adaptações a perturbações naturais foram
desenvolvidas no decorrer de um extenso período de evolução. Algumas
perturbações provocadas pelo homem, como a destruição dos substratos, a
poluição por metais pesados ou óleo, são muito recentes, e , contra elas os
organismos ainda não evoluíram defesas. Comunidades tropicais tendem a ser
diversas e formadas por populações menos abundantes do que aquelas de
sistemas temperados, desta forma distúrbios antrópicos podem provocar a
extinção de muitas espécies (CONNELL, 1978).
5. CONCLUSÃO
Nossos dados sugerem que, diferente do esperado, sistemas em
ambientes tropicais podem ter uma recuperação mais lenta que aqueles
localizados em áreas temperadas.
A pressão do distúrbio gerado neste experimento pode ter sido muito
intensa, reduzindo as taxas de colonização. Sugere-se que investigações sobre
a influência do tamanho e da forma do distúrbio sobre o processo de sucessão
da macrofauna bêntica sejam realizadas nos costões rochosos do Morro de
Pernambuco.
As espécies sésseis dominantes, Chthamalus bisinuatus e Brachidontes
exustus competem por espaço. A intensidade deste processo parece ser
regulada pelo tempo de emersão. A influência de fatores estruturadores físicos,
bem como, de outras interações biológicas, como a predação, deve ser
pesquisada na área do estudo.
53
Estudos em maior escala temporal devem ser realizados para fornecer
informações sobre estágios sucessionais mais avançados da comunidade em
questão, bem como para a determinação do tempo necessário para o completo
reestabelecimento da macrofauna bêntica desta comunidade.
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALMEIDA, L. R.; GUIMARÃES, M. A.; LUZ, B. R. A.; PORTO NETO, F. F. Interação entre processos de colonização e sucessão ecológica de comunidades bioincrustantes na Praia da Piedade. Tropical Oceanography, 36: 40-46, 2008. APOLINÁRIO, M. Temporal variations in community structure in and around intertidal barnacle (Chthamalus challenger Hoek) patches on a plebby shore in Japan. RevistaBrasileira de Biologia, 59: 43-53, 1999. CONNELL, J. H. Effect of competition, predation by Thais lapillus, and other factors on natural populations of the barnacle, Balanusbalanoides. Ecological Monographs, 31: 61-104, 1961.
CONNELL, J. H. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science, 199: 1302–1310, 1978.
CONNELL, J. H.; SLATYER, R. O. Mechanisms of succession in natural communities and their role in community stability and organization. The American Naturalist, 111: 1119–1144, 1977. DAYTON, P.K. Competition, disturbance, and community organization – provision and subsequent utilization of space in a rocky intertidal community. Ecological Monographs, 41 (4): 351–389, 1971. FARRELL, T. M. Succession in a rocky intertidal community: the importance of disturbance size and position within a disturbed patch. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 128: 57–73, 1989. FARREL, T. M. Models and mechanisms of succession: an example from a rocky intertidal community. Ecological Monographs, 61 (1): 95-113, 1991. GAUSE, G. F. Experimental Studies on the Struggle for Existence: Mixed Population of Two Species of Yeast. The Journal of Experimental Biology, 9: 389-402, 1932. HAMMER, Ø.; HARPER, D.A.T.; RYAN, P.D. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp, 2001.
54
LEVIN, A. S.; PAINE, R. T. Disturbance, patch formation, and community structure. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 71: 2744–2747, 1974. MARGALEF, R. Perspectives in Ecological Theory. Univ. of Chicago Press, Chicago, 1968. MERCURIO, K.S., PALMER, A.R., LOWELL, R.B. Predator-Mediated Microhabitat Partitioning by Two Species of Visually Cryptic, Intertidal Limpets. Ecology, 66: 1417-1425, 1985. MINCHINTON, T. E. Life on the edge: conspecific attraction and recruitment of populations to disturbed habitats. Oecologia, 111: 45–52, 1997. NAVARRETE, S. A.; WIETERS, E.A. Variation in barnacle recruitment over small scales: larval predation by adults and maintenance of community pattern. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 253: 131-148, 2000. ODUM, E. P. The Strategy of Ecosystem Development. Science, New Series, 164 :262-270, 1969.
PAINE, R. T.; LEVIN, S.A. Intertidal landscapes: disturbance and the dynamics of pattern. Ecological Monographs, 51: 145-178, 1981. PASCUAL, M.; GUICHARD, F. Criticality and disturbance in spatial ecological systems. Trends in Ecology & Evolution, 20: 88–95, 2005. PETERSEN, J.A.; SUTHERLAND, J.P.; ORTEGA, S. Patch dynamics of mussel beds near São Sebastião (São Paulo), Brazil. Marine Biology, 93:389-393, 1986. SHANNON, C.E.; WEAVER, W.The Mathematical Theory of Communication. Urbana. University of Illinois Press.117pp, 1949. SHAPIRO, S. S.; WILK, M. B.An analysis of variance test for normality (complete samples).Biometrika, 52: 591–611, 1965. SKINNER, L. F.; COUTINHO, R. Preliminary results on settlement of barnacles Tetraclita stalactifera and Chthamalus bisinuatus on a Brazilian tropical rocky shore under upwelling conditions. International Journal of Invertebrate Reproduction and Development, 41(1): 151-156, 2002. SOUSA, W. P. Disturbance in Marine Intertidal Boulder Fields: The Non equilibrium Maintance of Species Diversity. Ecology, 60(6): 1225-1239, 1979. SOUSA, W.P. Intertidal Mosaics: Patch Size, Propagule Availability, and Spatially Variable Patterns of Succession. Ecology, 65: 1918-1935, 1984.
55
TAKADA, Y.; KIKUCHI, T. Mobile molluscan communities in boulder shores and the comparison with other habitats in Amakusa. Publications from the Amakusa Marine Biological Laboratory, 10: 145-168, 1990. TANAKA, M. O.; MAGALHÃES, C. A. Edge effects and succession dynamics in Brachidontes mussel beds. Marine Ecology Progress Series, 237: 151-158, 2002. TANAKA, M. O. Recolonization of experimental gaps by the mussels Brachidontesdarwinianus and B. solisianus in a subtropical rocky shore. Brazilian Archives of Biology and Technology, 48: 115-119, 2005. UNDERWOOD, A.J. Detection, interpretation, prediction and management of environmental disturbances: some roles for experimental marine ecology. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 200: 1-27, 1996. ZAR, J. H. Biostatistical analysis.3ª ed. Prentice Hall, 1996.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Sistemas tropicais são normalmente associados a altas taxas de
diversidade e renovação. Os resultados deste trabalho confirmam que este
antigo paradigma está sendo reformulado e que características intrínsecas a
cada comunidade e a escala espacial adotada podem confundir estas
interpretações. Os padrões latitudinais de diversidade e abundância
aparentemente não seguem uma distribuição linear. Estas considerações
também demonstram a necessidade de se adotar um protocolo de amostragem
padronizado, como o usado neste estudo, a fim de gerar dados que viabilizem
comparações e generalizações realistas.
A eliminação ou mesmo a redução de uma espécie em dada
comunidade pode influenciar o funcionamento de todo o sistema. A forte
pressão de captura sobre um predador no costão estudado aparentemente
afetou toda a diversidade local.
Eventos de perturbação naturais são importantes para manutenção da
diversidade local. No entanto distúrbios não naturais como aqueles de origem
antrópica podem exercer impacto maior do que o tolerado por uma
comunidade. O costão rochoso estudado sofre alto impacto antrópico. Se
56
danos maiores ocorrerem, como derramamento de óleo e outros combustíveis
em decorrência da atividade portuária, é possível que a comunidade não se
restabeleça ou que demore muito tempo para tal, reduzindo a diversidade local
e posteriormente regional.
Modificações em pequena escala podem se propagar no espaço e no
tempo repercutindo em maior escala e desta forma afetar a cadeia produtiva,
como, por exemplo, provocar alterações nos recursos pesqueiros e outras
atividades de interesse econômico.
57
ANEXO I
LISTA DAS ESPÉCIES DE MACROMOLUSCOS REGISTRADOS NOS
COSTÕES ROCHOSOS DO MORRO DE PERNAMBUCO, ILHÉUS – BA
FiloMollusca
Classe Polyplacophora
Subclasse Neoloricata
Ordem Chitonida
Subordem Chitonina
Superfamília Chitonoidea
Família Callistoplacidae
Calloplax janeirensis (Gray, 1828)
Classe Gastropoda
Subclasse Vetigastropoda
Superfamília Fissurelloidea
Família Fissurellidae
Subfamília Fissurellinae
Fissurella rosea (Gmelin, 1791)
Superfamília Phasianelloidea
Família Phasianellidae
Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850)
Subclasse Patellogastropoda
Superfamília Lottioidea
Família Lottiidae
Lottia subrugosa (d'Orbigny, 1846)
Subclasse Caenogastropoda
Ordem Littorinimorpha
Superfamília Littorinoidea
Família Littorinidae
Subfamília Littorininae
Echinolittorina ziczac (Gmelin, 1791)
Ordem Neogastropoda
Superfamília Muricoidea
Família Muricidae
Subfamília Rapaninae
Stramonita brasiliensis Claremont& D. G. Reid, 2011
Stramonitahaemastoma (Linnaeus, 1767)
Stramonita rustica (Lamarck, 1822)
58
Superfamília Buccinoidea
Família Buccinidae
Pisania pusio (Linnaeus, 1758)
Família Columbellidae
Anachis isabellei (d'Orbigny, 1839)
Anachis catenata (G. B. Sowerby, 1844)
Mitrella dichroa (G. B. Sowerby I, 1844) Família Fasciolariidae
Subfamília Fasciolariinae
Aurantilaria aurantiaca (Lamarck, 1816)
Subfamília Peristerniinae
Leucozonia nassa (Gmelin, 1791)
Subclasse Heterobranchia
Superfamília Acteonoidea
Família Aplustridae
Micromelo undatus (Bruguière, 1792)
InfraclasseOpisthobranchia
Ordem Cephalaspidea
Superfamília Philinoidea
Família Aglajidae
Navanax aenigmaticus (Bergh, 1893)
Ordem Anaspidea
Superfamília Aplysioidea
Família Aplysiidae
Aplysia dactylomela Rang, 1828
Classe Bivalvia Subclasse Heterodonta Infraclasse Euheterodonta Ordem Myoida Superfamília Myoidea Família Myidae Sphenia fragilis (H. Adams & A. Adams, 1854)
Subclasse Pteriomorphia
Ordem Mytiloida
Superfamília Mytiloidea
Família Mytilidae
Brachidonte sexustus (Linnaeus, 1758)
Modiolus americanus (Leach, 1815)
Ordem Pterioida
Superfamília Pterioidea
Família Pteriidae
Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845)
59
Classe Cephalopoda
Subclasse Coleoidea
SuperordemOctopodiformes
Ordem Octopoda
Subordem Incirrata
Superfamília Octopodoidea
Família Octopodidae
Octopus insularis Leite, Haimovici, Molina &Warnke, 2008
Octopus vulgaris Cuvier, 1797