a ecologia do forrageamento do muriqui do...

Ítalo Martins da Costa Mourthé

A ECOLOGIA DO FORRAGEAMENTO DO MURIQUI-DO-NORTE

(Brachyteles hypoxanthus Kuhl, 1820)

Dissertação apresentada ao curso de Pós-

graduação em Ecologia, Conservação e

Manejo de Vida Silvestre do Instituto de

Ciências Biológicas da Universidade

Federal de Minas Gerais como requisito

parcial para obtenção do título de Mestre

em Ecologia.

Orientadora: Drª. Karen B. Strier

Co-orientador: Dr. Jean P. Boubli

Belo Horizonte

Instituto de Ciências Biológicas, UFMG

2006

ii

Dedico esta dissertação à memória do meu saudoso avô,

Joaquim Drummond Martins da Costa (Seu Lolô), que

deixou saudades no coração de todos que o conheciam

com a sua partida.

iii

Agradecimentos

Primeiramente agradeço a Deus pelas oportunidades que me têm sido oferecidas

ao longo da vida e sem as quais eu não teria chegado até aqui. Também sou grato a toda

a minha família, especialmente aos meus pais, pelo carinho, compreensão e esforço

empregados na minha formação. Aos meus amigos, que souberam entender a minha

ausência. E principalmente à Fabiana Couto, que me auxiliou em praticamente todas as

partes desta dissertação, contribuindo de modo inestimável para o desenvolvimento e

conclusão deste projeto em sua totalidade. Meu eterno obrigado!!!

Várias pessoas foram responsáveis pela conclusão desta dissertação. Gostaria de

agradecer de modo sincero e geral, a todos aqueles que direta ou indiretamente, em

maior ou menor grau, auxiliaram no desenvolvimento deste projeto.

Em primeiro lugar gostaria de agradecer à professora Dr. Karen B. Strier por sua

orientação, crucial na minha formação profissional. Agradeço por ter aceitado o convite

para atuar como minha orientadora durante o mestrado e por tê-lo feito com perspicaz

maestria. Suas respostas precisas e rápidas tornaram possível o desenvolvimento desta

dissertação com poucas reuniões e muitas mensagens eletrônicas. Sou grato por todos os

conselhos, explicações e auxílio na criação e no desenvolvimento do meu projeto de

mestrado. Exemplo de profissional, a professora Karen foi ao mesmo tempo simples e

amável, dura e implacável, lapidando-me paulatinamente e fazendo com que eu viesse a

me tornar um pesquisador ético e responsável.

Também sou profundamente grato ao professor Dr. Jean P. Boubli, co-orientador

e amigo, com quem venho trabalhando em colaboração já há alguns anos e a quem devo

grande parte dos conhecimentos adquiridos como primatólogo. Agradeço a chance que

tive ao ser aceito como estagiário no Projeto Jaó, sob sua orientação em 2002, apesar da

minha pouca experiência com o trabalho de campo e total inexperiência no estudo da

ecologia de primatas. Desde então, inúmeras oportunidades me foram abertas. Sua

simplicidade no tratamento com as pessoas serviu de exemplo à minha formação

pessoal e profissional. Também sou grato pelos conselhos, sugestões, discussões,

conversas que ajudaram a nortear a criação e desenvolvimento do meu projeto de

mestrado.

Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e

Manejo de Vida Silvestre (PPG ECMVS) pelo ótimo convívio e aprendizado

iv

proporcionado. Aos funcionários da secretaria do PPG ECMVS que sempre me

auxiliaram durante o curso em tudo que estivesse ao alcance de suas mãos. A todos os

colegas da pós-graduação com quem eu tive contato durante as disciplinas e o curso de

campo ou mesmo no simples convívio do dia-a-dia. Aos professores Dr. Anthony

Rylands e Dr. Gustavo Fonseca que, gentilmente, permitiram o uso do Laboratório de

Mastozoologia e Manejo de Fauna. Aos colegas do laboratório André Hirsch, Bárbara

Costa, Elena Charlotte Landau, Heitor Cunha, Joaquim Araújo, Leonardo Gomes,

Leonardo Viana, Luiz Dias, Rachel Giovannini, Raquel Moura e Waldney Martins. Aos

meus estagiários Izabela Lazarotti, Leandro Vinhal, Maria Cecília Costa e Renato

Hilário pelo auxílio na digitação das planilhas. Agradeço a Adriano Paglia, Dr. André

Hirsch, Angelita Coelho, Joaquim Araújo, Dr. José Eugênio Figueira, Marcos

Figueiredo, Dr. Og de Souza, pelas explicações e auxílio nas análises estatísticas desta

dissertação. Alexandre Salino, Elena Charlotte Landau, Evandro Machado, Fabiana

Couto, Marco Aurélio Fontes e Milene Vieira forneceram explicações importantes nos

tópicos relacionados à parte botânica do projeto. Aos professores Dr. Maurício Bini e

Dr. Raoul Henry, membros da comissão externa do “Seminário de Avaliação de

Andamento dos Projetos de Dissertações e Teses” do PPG ECMVS, pela avaliação

positiva e suas valiosas sugestões ao projeto.

A todos os companheiros da Estação Biológica de Caratinga: primatólogos,

botânicos, funcionários, moradores, vizinhos, etc. Em especial gostaria de citar os

nomes de “Seu Antônio Patrola” e família, Caiene Louback, Carla Possamai,

“Carlinhos” e família, Danusa Guedes, Eduardo Veado e família, Fabiana Couto,

Fabiano Andrade e família, Fernanda Paim, Francisco Pontual, Guilherme Sá, Jairo

Gomes e família, Janaína Fidelis, Janaína Mendonça, “D. Juju”, Karinna Tolentino,

Leonardo Dias, Marco Bueno, Marcos Tokuda, Maria Fernanda Lurck, Regiane

Oliveira, Vanessa Guimarães, Wanderson Silva e família, Vagner Souza e Vera

Pascoalini e família. Vocês ajudaram a tornar o trabalho de campo menos árduo e o

descanso mais agradável. Ao Dr. Alan Dixson por encorajar a participação de

estudantes de graduação brasileiros na construção e desenvolvimento do Projeto Jaó. O

trabalho de campo não seria possível sem o auxílio de Caiene Louback, Fabiana Couto,

Fabiano Andrade, Marcos Tokuda, Leonardo Dias, Renato Hilário e Wanderson Silva.

Ao Dr. Alejandro Estrada, Fabiana Couto, Drª. Eleonore Setz, Dr. José Rímoli e

Luiz Dias pelas suas valiosas sugestões e discussões sobre o projeto. Aos membros da

banca examinadora composta pelos professores Dr. Adriano Chiarello, Dr. Flávio

v

Rodrigues e Dr. Júlio César Bicca-Marques por aceitarem gentilmente o convite e pelas

suas inestimáveis sugestões à dissertação.

À família Abdala, proprietários da RPPN Feliciano Miguel Abdala por autorizar

a pesquisa com o muriqui-do-norte naquela área, ajudando desta maneira, na

conservação da espécie. À Associação Pró-Estação Biológica de Caratinga e a Preserve

Muriqui pelo apoio logístico durante o estudo.

Este projeto contou com suporte financeiro da Zoological Society of San Diego

por meio da Conservation and Research for Endangered Species (Population Ecology of

Muriquis (Brachyteles arachnoides hypoxanthus) at Estação Biológica de Caratinga,

MG, Brazil: The Jaó Project) e PROBIO/MMA (Conservação de Brachyteles: Uma

Síntese da Ecologia do Gênero e um Plano de Ação para a Estação Biológica de

Caratinga/RPPN - Feliciano Miguel Abdala, MG), ambos coordenados pelo Professor

Dr. Jean Philippe Boubli. O projeto também contou com equipamentos fornecidos pela

Idea Wild. À FAPEMIG pela concessão da bolsa de mestrado e à CAPES pelo auxílio

financeiro através da taxa de bancada (verba PROF). À U.S. Fish and Wildlife

Management pelo suporte institucional por meio do PPG ECMVS e à FUMP pela

assistência prestada.

vi

Resumo A ECOLOGIA DO FORRAGEAMENTO DO MURIQUI-DO-NORTE

(Brachyteles hypoxanthus Kuhl, 1820) O muriqui do norte (Brachyteles hypoxanthus) é o maior primata neotropical, maior mamífero terrestre endêmico brasileiro e tem sido considerado como um dos 25 primatas mais criticamente ameaçados do mundo. Atualmente, é estimado que menos de 1000 indivíduos sobrevivam em alguns fragmentos isolados da Mata Atlântica nos estados de Minas Gerais, Espírito Santo e sul da Bahia. Neste estudo eu investiguei a relação entre o tamanho dos agrupamentos alimentares e variáveis ambientais tais como o tamanho, qualidade e variação espacial e temporal dos recursos fornecidos pelas suas fontes preferidas. A capacidade dos animais de adaptar o tamanho dos seus agrupamentos a estas variáveis ambientais tem sido o foco central de vários modelos sócio-ecológicos em primatas. A capacidade adaptativa de um grupo de 45-52 muriquis-do-norte foi avaliada durante um estudo de 15 meses em um fragmento de Mata Atlântica semi-decídua, a RPPN Feliciano Miguel Abdala/Estação Biológica de Caratinga (19º42’50’’ S; 41º49’30’’ W). O grupo de estudo (Jaó) foi seguido do amanhecer até o anoitecer e os indivíduos podiam ser facilmente reconhecidos devido às despigmentações irregulares na face e genitais. Amostras focais dos eventos alimentares (Feeding bout focal sampling, FBFS) foram realizadas, oportunisticamente, quando um indivíduo entrava e começava a se alimentar numa árvore. A identidade de cada muriqui, a hora da entrada e saída da árvore, e o tipo e a identificação (quando possível) do item consumido eram registrados. O grupo de estudo mostrou uma grande flexibilidade na formação dos agrupamentos alimentares nesta área. Os agrupamentos alimentares foram maiores durante a estação chuvosa. O tamanho dos agrupamentos alimentares e o tempo de consumo foram correlacionados com o tamanho das fontes e os muriquis mostraram uma preferência por árvores grandes (DAP > 20 cm), independentemente da disponibilidade destas na floresta. Apesar disso, o tempo individual gasto alimentando não variou entre fontes de diferentes tamanhos. A densidade de recursos nas fontes de néctar de uma importante espécie para os muriquis, a Mabea fistulifera, também se mostrou importante na escolha da estratégia de forrageamento do muriqui-do-norte. Eles consomem o néctar desta espécie, um alimento altamente energético, no início da estação seca, período ecologicamente crítico, quando os frutos tornam-se escassos na área de estudo. Esta espécie é uma pioneira comumente encontrada nos topos de morro da área de estudo. Adicionalmente aos dados do FBFS, o número de inflorescências consumidas nas fontes alimentares de Mabea também foi registrado. A disponibilidade de inflorescências foi determinada pela contagem direta das inflorescências nas copas, imediatamente após a saída dos muriquis destas árvores. O número de inflorescências consumidas foi correlacionado com o tamanho das fontes e com a quantidade de inflorescências produzidas. As taxas de consumo do néctar decaíram significativamente com o tempo de consumo indicando a depleção da fonte alimentar. A média de inflorescências produzidas por árvore foi maior durante o período que os muriquis consumiam o néctar do que no período subseqüente. Os insights acerca da dieta e do padrão de forrageio do muriqui-do-norte que este estudo revelou podem ser de fundamental importância para a sua conservação e manejo, especialmente nas florestas destruídas e fragmentadas que esta e muitas outras populações ainda habitam. Palavras-chave: agrupamentos alimentares; estratégias de forrageamento; tamanho das árvores alimentares; densidade de recursos; muriqui-do-norte.

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Abstract NORTHERN MURIQUI (Brachyteles hypoxanthus Kuhl, 1820) FORAGING ECOLOGY

The northern muriqui (Brachyteles hypoxanthus) is the largest neotropical primate, largest terrestrial Brazilian endemic mammal and is considered to be one of the 25 most critically endangered primate taxa in the world. Currently, fewer than 1000 individuals are estimated to survive in some isolated fragments of Atlantic forest in the states of Minas Gerais, Espírito Santo and southern Bahia. In this study, I investigate the relationship between the size of foraging parties and environmental variables such as the size, quality, and spatial and temporal distribution of their preferred food sources. The capacity of animals to adapt their foraging party size to such environmental variables has been a central focus of several models of primate socioecology. The adaptive capacity of a group of 45-52 northern muriquis was assessed during a fifteen month study in a semidecidual Atlantic Forest fragment, the RPPN Feliciano Miguel Abdala/Estação Biológica de Caratinga (19º42’50’’ S; 41º49’30’’ W). The study group was followed from dawn until dusk and individuals could be easily recognized due to irregular pigmentation in their faces and genitals. Feeding bout focal sampling (FBFS) were identified opportunistically as the first individual entered and began feeding in a food patch. The identity of each muriqui, the time it entered and departed the patch, and the type and identification of the consumed item were recorded. The study group showed a great flexibility on grouping at this site. Feeding aggregates were larger during wet season. The size of feeding aggregates and time spent feeding were correlated with tree size and muriquis shown preference for larger trees (DBH > 21 cm), independently of availability of this trees in the forest. Individual time spending feeding did not vary among trees of different sizes. The within-patch density of resources of an important species, Mabea fistulifera, which the muriquis exploit for its nectar, a high-energy food, was also an important variable in muriquis’ foraging strategies. This species is a common pioneer species, found on the hilltops of the study area. In addition to the FBFS data, the number of inflorescences consumed in Mabea trees was also recorded. The availability of productive inflorescence was determined with direct counts from trees immediately after the muriquis left these patches. The number of inflorescences used was correlated with tree size and number of inflorescences produced. Nectar consumption rates diminished significantly over time, indicating depletion of feeding trees. The mean number of inflorescences produced per tree was larger during the time muriquis were relying on nectar than subsequently. The insights into muriqui diet and foraging patterns that this study yielded are important to their conservation and management, especially in the disturbed and fragmented forests that this and many other populations inhabit. Key words: aggregate size, foraging strategies, feeding tree size, within-patch density, northern muriqui.

viii

Lista de ilustrações

FIGURA 2.1 – Mapa da área de estudo..........................................................................23

FIGURA 2.2 – Declividade do relevo na área de estudo................................................26

FIGURA 2.3 – Vista geral da mata durante a estação seca e chuvosa...........................27

FIGURA 2.4 – Fêmea e macho adultos de B. hypoxanthus do grupo de estudo............31

FIGURA 3.1 – Medida do DAP e detalhe da placa e fita usadas na marcação das fontes

alimentares.............................................................................................38

FIGURA 3.2 – Estratégias empregadas pelos muriquis nas copas de árvores pequenas e

grandes...................................................................................................56

FIGURA 4.1 – Hábito de M. fistulifera, detalhe das inflorescências e material de

coleta......................................................................................................66

GRÁFICO 2.1 – Diagrama climatológico na área de estudo 2002-2005.......................24

GRÁFICO 3.1 – Relação alométrica entre o DAPq, a altura estimada e o volume da

copa ....................................................................................................44

GRÁFICO 3.2 – Distribuição da freqüência de classes de DAPq entre as árvores das

parcelas e as árvores de alimentação durante o estudo..................... 47

GRÁFICO 3.3 – Relação entre o tamanho das fontes, o máximo número de indivíduos

nos agrupamentos, o máximo número de ocupantes simultâneos e o

tempo gasto alimentando...................................................................48

GRÁFICO 3.4 – Comparação dos tempo gasto na alimentação por indivíduo entre

árvores alimentares de diferentes tamanhos......................................49

ix

GRÁFICO 4.1 – Período de produção e consumo de néctar de Mabea fistulifera........67

GRÁFICO 4.2 – Relação entre o número de inflorescências consumidas, o tamanho das

fontes, o número de inflorescências produzidas e o tempo gasto

alimentando nas fontes......................................................................72

GRÁFICO 4.3 – Preferência dos muriquis-do-norte pelas inflorescências no pico de

produção............................................................................................73

GRÁFICO 4.4 – Quantidade de inflorescências produzidas por árvore........................76

GRÁFICO 4.5 – Taxas de consumo de inflorescências.................................................77

GRÁFICO 4.6 – Distribuição temporal dos eventos alimentares em néctar..................78

x

Lista de tabelas

TABELA 1.1 - Tamanho dos agrupamentos alimentares observados em Atelídeos......21

TABELA 2.1 - Composição do grupo de estudo............................................................30

TABELA 3.1 - Variação do DAPq, tempo gasto na alimentação, tamanho de

agrupamentos alimentares e ocupantes simultâneos entre as

estações..................................................................................................50

TABELA 3.2 - Variação do DAPq, tempo gasto na alimentação, tamanho de

agrupamentos alimentares e ocupantes simultâneos entre as fontes de

diferentes itens.......................................................................................51

xi

Sumário Capítulo 1 ....................................................................................................................... 13

Variabilidade no Padrão de Agrupamento entre os Atelídeos (Primates) e a sua Relação

com as Características das Árvores Alimentares............................................................ 13

1.1. Padrões de Agrupamento..................................................................................... 13

1.2. Variabilidade no Padrão de Agrupamento em Primatas...................................... 14

1.3. Agrupamentos Alimentares e suas Relações com as Características das Árvores

Alimentares................................................................................................................. 17

1.4. Conclusão ............................................................................................................ 20

Capítulo 2 ....................................................................................................................... 22

Área e Grupo de Estudo.................................................................................................. 22

2.1. Localização.......................................................................................................... 22

2.2. Clima, hidrografia e relevo.................................................................................. 22

2.3. Vegetação ............................................................................................................ 25

2.4. Espécies simpátricas e potenciais predadores ..................................................... 28

2.5. Grupo de estudo................................................................................................... 29

Capítulo 3 ....................................................................................................................... 32

Respostas Comportamentais do Muriqui-do-norte (Brachyteles hypoxanthus) às

Mudanças na Estrutura do Hábitat ................................................................................. 32

3.1. Introdução............................................................................................................ 32

3.2. Métodos ............................................................................................................... 35

3.2.1. Local e grupo de estudo................................................................................ 35

3.2.2. Amostragem comportamental e ecológica ................................................... 36

3.2.3. Disponibilidade de recursos ......................................................................... 39

3.2.4. Análise dos dados e tratamento estatístico ................................................... 39

3.3. Resultados............................................................................................................ 41

3.3.1. Padrões alométricos...................................................................................... 42

3.3.2. Árvores alimentares...................................................................................... 42

3.3.3. Padrão de agrupamento durante o forrageio................................................. 45

3.3.4. Tempo gasto alimentando............................................................................. 46

3.4. Discussão ............................................................................................................. 52

Capítulo 4 ....................................................................................................................... 60

xii

O Consumo de Néctar de Mabea fistulifera Mart. (Euphorbiaceae) pelo Muriqui-do-

norte (Brachyteles hypoxanthus) .................................................................................... 60

4.1. Introdução............................................................................................................ 60

4.2. Métodos ............................................................................................................... 64

4.2.1. Local e grupo de estudo................................................................................ 64

4.2.2. Coleta de dados............................................................................................. 64

4.2.2.1. Produção de néctar ................................................................................ 64

4.2.2.2. Amostra comportamental e ecológica ................................................... 67

4.2.3. Análise dos dados ......................................................................................... 69

4.3. Resultados............................................................................................................ 70

4.3.1. Produtividade das fontes e forrageamento.................................................... 70

4.3.2. Taxas de consumo ........................................................................................ 74

4.3.3. Produção de néctar em M. fistulifera............................................................ 74

4.3.4. Consumo de néctar ....................................................................................... 74

4.4. Discussão ............................................................................................................. 79

4.4.1. Produtividade das fontes e forrageamento dos muriquis.............................. 79

4.4.2. Biologia floral de M. fistulifera .................................................................... 81

4.4.3. Estratégia de forrageio do néctar .................................................................. 82

4.5. Conclusões........................................................................................................... 84

Referências ..................................................................................................................... 85

Estratégias de Forrageamento do Muriqui-do-norte

13

Capítulo 1

Variabilidade no Padrão de Agrupamento entre os Atelídeos (Primates) e a sua Relação com as Características das Árvores

Alimentares

1.1. Padrões de Agrupamento Apesar do grande debate existente entre os cientistas sobre este ponto, a vida em

grupo é tida como vantajosa por uma série de razões na medida em que: (1) aumenta a

detecção e defesa contra predadores, (2) facilita a procura, aumenta a probabilidade de

detecção e a defesa das fontes de alimento no ambiente, (3) além de facilitar o acesso às

cópulas (Alexander 1974; Jarman 1974; Wilson 1975; Wrangham 1980; Terborgh &

Janson 1986). Os estudos modernos sobre a socioecologia e os fatores responsáveis pela

variação na organização social das espécies de primatas têm as suas raízes nos estudos

de um pequeno número de pesquisadores que datam das décadas de 30-60 (Carpenter

1934; De Vore & Washburn 1963; Crook and Gartlan 1966; Kummer 1968). Eles foram

os primeiros a reportar as relações sociais em primatas de vida livre e ligá-las com

aspectos do ambiente (Janson 2000).

Desde o início o tamanho dos grupos era tido como uma importante adaptação e

estava relacionado a uma quantidade razoável de variáveis e limitações ecológicas (ex.

Crook & Gartlan 1966; Eisenberg et al. 1972, 1979; Bradbury & Vehrencamp 1976;

Clutton-Brock & Harvey 1977a,b). Atualmente, outras variáveis têm sido pensadas

como causadoras da organização social dos primatas, além das ambientais, tais como a

competição, predação e infanticídio (Wrangham 1980; van Schaik 1983; Terborgh

1983; Terborgh & Janson 1986; Janson & van Schaik 2000).

O tamanho dos grupos de primatas e suas relações com a organização social das

espécies têm sido alvo de um grande número de estudos nas últimas décadas (Altmann

1974; Leighton & Leighton 1982; Terborgh 1983; McFarland 1986; Symington 1987,

1988; Chapman 1988; White & Wrangham 1988; Strier 1989; Stevenson et al. 1998;

Miller & Dietz 2004; entre outros) e os padrões de agrupamento são frequentemente

citados como ocorrendo em resposta a uma série de variáveis ecológicas, tais como a

disponibilidade e abundância dos recursos alimentares, a composição florística e a

fenologia, a sazonalidade, composição nutricional e limitantes físicos e químicos da

dieta, do tipo de alimento consumido, da densidade do recurso, a competição inter- e


14

intra-específica, entre outros. Obviamente, vários destes fatores não são exclusivos entre

si e podem agir em conjunto ou em cadeia culminando em alterações no padrão de

agrupamento das espécies ao longo do tempo. Existe uma grande variabilidade inter e

intra-específica nos padrões de agrupamentos em primatas. Por exemplo, diferentes

espécies de Alouatta podem apresentar uma grande variação no tamanho dos seus

grupos (A. fusca, 6 ind., Chiarello 1994; A. palliata, 40 indivíduos, Chapman 1988) e

por essa razão, eles também podem apresentar padrões de agrupamento distintos.

1.2. Variabilidade no Padrão de Agrupamento em Primatas Os primatas não-humanos exibem uma grande variedade de comportamentos,

dieta, habitats, entre outros, provavelmente refletindo a radiação adaptativa deste clado,

herança dos ambientes heterogêneos nos quais eles evoluíram e em que vivem até os

dias atuais (Strier 2003a). Por exemplo, os primatas na maioria dos casos, evitaram a

especialização da sua dieta, como fizeram grande parte dos mamíferos (Chivers 1998;

Chivers & Santamaría 2004). Esta flexibilidade pode ter sido capaz de adaptá-los à vida

em uma série de ambientes distintos e sujeitos a uma enorme variedade de condições

ecológicas e climáticas (intempéries e estocasticidades).

Os Atelídeos, por exemplo, exibem uma ampla diversidade de respostas às

limitações impostas pelo ambiente, seja como diferentes estratégias ecológicas ou

mesmo padrões de organização social (Di Fiore & Campbell 2005). Apesar desta grande

variedade de respostas, os primatas são ótimos objetos de estudo ao passo que podem

ser habituados à presença de um observador com relativa facilidade e isto faz com que a

sua observação possa ser feita com grande detalhe, tanto na documentação do repertório

comportamental quanto em estudos ecológicos (Terborgh 1983; Janson 2000). Várias

espécies de platirríneos, em maior ou menor grau, apresentam um padrão de

organização social baseado na divisão dos seus grupos em agrupamentos menores

denominados subgrupos (Kinzey & Cunningham 1994), da mesma forma que algumas

espécies do Velho Mundo (Wrangham 1980; Chapman et al. 1995). Esta variação

natural no tamanho dos subgrupos fornece a base para testar os modelos ecológicos

gerais, já que estas mudanças podem ser relacionadas à variação das condições

ecológicas locais (Symington 1987, 1988). Mas, muito embora a sua importância seja

amplamente reconhecida, a definição do conceito de subgrupo é um tanto controversa e

de difícil operacionalização no campo. Uma vez consciente desta dificuldade, para


15

responder questões específicas é necessário que os pesquisadores definam os subgrupos

em contextos também específicos (Chapman et al. 1993).

A comparação de estudos realizados em populações diferentes da mesma espécie

ou entre espécies proximamente relacionadas que vivem sob condições ecológicas e

demográficas distintas têm demonstrado a ausência de um modelo que possa ser

aplicado de forma geral para descrever o comportamento de todas as espécies da família

Atelidae. Uma vez que grande parte do repertório comportamental destes animais é

influenciada pelas condições impostas pela ecologia e demografia, comportamentos

previsíveis podem ocorrer em resposta às mudanças destas (a partir de um distúrbio

ambiental, por exemplo; Strier 2000). Além disso, tais estudos têm ajudado a

reconhecer a importância de incorporar a variação interespecífica em modelos

comparativos do comportamento de primatas (Strier 2003b). Ainda, somente a

comparação de vários estudos de longo-prazo realizados em diferentes locais seria

capaz de fornecer dados que possibilitem a completa compreensão e interpretação da

variação na ecologia e comportamento dos primatas (Di Fiore & Campbell 2005). À

medida que mais dados vem sendo acumulados para um número cada vez maior de

espécies, será possível identificar padrões comportamentais de resposta aos eventos

demográficos e avaliar mais profundamente as relações entre a ecologia, filogenia e a

demografia destes animais (Strier 1994) e ainda, realizar comparações entre diferentes

espécies ou ainda entre populações distintas da mesma espécie em diferentes ambientes,

conseqüentemente, sujeitas a condições ecológicas distintas. Por exemplo, estudos de

dieta em primatas que consomem um grande número de espécies e partes de plantas ou

frugívoros que utilizem muitas plantas com fenologia supra-anuais não são confiáveis

quando realizados em períodos curtos de tempo (Chapman 1987; Stevenson 2003).

Apesar da grande ênfase dada à procura de padrões consistentes e repetitivos na

ecologia de primatas até alguns anos atrás, fortes evidências surgiram mostrando que a

variabilidade é muito comum neste táxon (Chapman 1987). Entende-se por

variabilidade a amplitude potencial de respostas dadas por um determinado táxon

(diferentes populações) que podem ajudá-los na utilização de um nicho ecológico amplo

(Ménard 2002). Mesmo existindo, a extensão desta variabilidade nem sempre pode ser

facilmente quantificada, devido às dificuldades encontradas na comparabilidade entre os

estudos realizados. Entre as dificuldades que podem ser enumeradas limitando a

comparação entre os diferentes estudos temos: (1) as diferenças nas metodologias de

coleta de dados, (2) as definições de certos termos (Ménard 2002) e (3) o enorme


16

número de artigos restritos a algumas poucas populações e locais de estudo (Strier

2003b). Por causa destes problemas, e apesar do grande número de artigos publicados

sobre a dieta e o orçamento temporal de várias espécies diferentes, por exemplo, a

variabilidade (também chamada de plasticidade fenotípica), surpreendentemente,

permanece relativamente pouco documentada apesar de sua importância como fator

chave na sobrevivência da espécie em habitats variados e ambientes em mudança

(Ménard 2002), sejam eles antropizados ou não.

Além da variação, que ocorre entre populações distintas de uma mesma espécie,

ainda existe aquela amplitude de respostas dadas por um mesmo grupo social ou

população a uma determinada limitação imposta pelo ambiente, chamada flexibilidade.

A flexibilidade, assim como a variabilidade, permite que as populações sobrevivam às

intempéries e estocasticidades do meio em que vivem.

Um considerável número de estudos têm sido realizados na tentativa de avaliar o

relacionamento entre o tamanho dos agrupamentos de primatas e as características de

suas árvores alimentares, tanto em espécies que apresentam um padrão de organização

social fluido (Klein & Klein 1977; McFarland 1986; Symington 1987, 1988; Chapman

1988; White & Wrangham 1988; Peres 1996; Stevenson et al. 1998) quanto entre

espécies que apresentam um padrão relativamente coeso (Altmann 1974; Leighton &

Leighton 1982; Strier 1989; Stevenson et al. 1998; Miller & Dietz 2004; Mourthé et al.

em prep.). A família Atelidae compõe-se de cinco gêneros (Alouatta, Ateles,

Brachyteles, Lagothrix e Oreonax; Rylands et al. 2000, Groves 2001) dentre os quais

pelo menos três deles são bem estudados e apresentam um número substancial de

artigos científicos já publicados. Eles constituem um bom grupo para os estudos a

respeito da variabilidade e flexibilidade em sua ecologia e comportamento, uma vez que

eles encontram-se espalhados por toda a área de distribuição dos primatas neotropicais,

que se estende desde o sul do Brasil até o sul do México, assim como se encontram

presentes em uma grande variedade de habitats diferentes (florestas ombrófilas,

decíduas, semi-decíduas, cerrado, chaco, entre outros). Além disso, algumas espécies

sobrevivem em ambientes que sofrem uma grande variação no clima e na

disponibilidade de recursos, por exemplo, o que força mudanças em sua ecologia e

comportamento para garantir sua persistência no meio. Algumas ainda apresentam uma

boa capacidade de adaptação a ambientes que sofreram alterações antrópicas.

Comparações entre espécies proximamente relacionadas podem evitar os efeitos

potencialmente confusos da filogenia no comportamento (Strier 1994).


17

O objetivo deste capítulo foi fazer uma pequena revisão a respeito das variações

nos padrões de agrupamento entre os gêneros desta família e a sua relação com as

características de suas árvores alimentares. Abaixo se encontra uma análise da

variabilidade adotada, em termos de padrões de agrupamento, em cada um dos gêneros

da família Atelidae e as suas relações com algumas características de suas árvores

alimentares. Tentando definir uma linha lógica de raciocínio e evitar as distorções no

estudo por causa da variedade de definições, optei por definir os subgrupos de interesse

deste estudo como aqueles nos quais os indivíduos se alimentam juntos em

agrupamentos que podem variar em tamanho e composição ao longo do dia de

observação, chamados daqui em diante, agrupamentos alimentares.

1.3. Agrupamentos Alimentares e suas Relações com as Características das

Árvores Alimentares O gênero Alouatta é de longe o mais estudado entre os Atelídeos e trabalhos

sobre a ecologia deste gênero datam do início da década de trinta (Carpenter 1933,

1934). Além disso, este gênero foi estudado em um relativamente grande número de

áreas de estudos diferentes. Foi com uma espécie deste gênero que foi produzido um

dos artigos seminais sobre a relação entre agrupamentos de primatas e características de

suas árvores alimentares. Ele é, até hoje, um dos mais citados e usados no esboço

experimental dos estudos que dizem respeito a esta relação. Nele, Leighton & Leighton

(1982) estudando A. palliata na Ilha de Barro Colorado, Panamá, propuseram que o

principal fator responsável pela limitação espacial na formação dos subgrupos

alimentares nesta espécie era o tamanho das árvores alimentares. Os agrupamentos neste

estudo foram registrados principalmente em árvores da espécie Trichilia cipo. Vários

estudos realizados com diferentes espécies de Atelídeos em diferentes sítios de estudo

apresentam uma grande concordância com este resultado, mostrando que praticamente

todas as espécies estudadas são fisicamente limitadas por esta variável (Alouatta

palliata, Chapman 1988; Alouatta seniculus, Stevenson et al. 1998; Ateles belzebuth,

Nunes 1995; Stevenson et al. 1998; Ateles chamek, Symington 1987, 1988; Ateles

geoffroyi, Chapman 1988; Brachyteles arachnoides, Moraes et al. 1998; Brachyteles

hypoxanthus, Strier 1989; Lemos de Sá & Strier 1992; Mourthé et al., em prep.;

Lagothrix cana, Peres 1996; Lagothrix lagotricha, Stevenson et al. 1998).


18

A maximização da eficiência alimentar foi considerada como uma das mais

importantes pressões sofridas por A. chamek e o motivo pelo qual indivíduos

freqüentemente forrageiam solitariamente (McFarland 1986). Symington (1987, 1988)

mostrou que o padrão de agrupamento em A. chamek era influenciado, principalmente,

pela disponibilidade de recursos alimentares distribuídos ao longo do tempo. A

importância da maximização da eficiência alimentar pode ser vista, além da relação

entre o tamanho dos agrupamentos desta espécie e o tamanho das árvores que eles

exploram, como também com a densidade destas fontes na área de estudo. Os

agrupamentos alimentares se relacionaram negativamente com a densidade de arvores

alimentares presentes na área estudada mensalmente. Stevenson e colaboradores (1998)

tentaram avaliar o papel da densidade dos recursos alimentares na formação dos

agrupamentos, mas obtiveram resultados significativos apenas em Alouatta seniculus.

Em nenhuma das outras duas espécies de Atelídeos contempladas neste estudo (Ateles

belzebuth, Lagothrix lagotricha) houve relação entre o tamanho dos agrupamentos e a

densidade de árvores alimentares usadas mensalmente. Peres (1996) não encontrou

relação entre o tamanho médio dos agrupamentos de Lagothrix no alto rio Urucu e a

densidade das fontes de folhas novas, flores e frutos imaturos por mês de amostragem.

Entretanto, eles foram moderadamente maiores quanto maior o tamanho da árvore em

associação com a sua produção de frutos maduros. O espalhamento do grupo foi maior à

medida que a densidade de árvores produzindo frutos imaturos aumentou, mas diminuiu

com o aumento na disponibilidade de frutos maduros.

Peres (1996) observou ainda que os indivíduos de L. cana demonstravam um

padrão de fluidez relativamente incomum, uma vez que, freqüentemente, indivíduos

foram observados forrageando sozinhos na copa de árvores e lianas. Esse padrão pode

refletir a dispersão das fontes de folhas, um recurso normalmente citado como

possuindo uma distribuição mais dispersa, já que a maioria dos eventos em que apenas

um indivíduo era visto alimentando-se em uma árvore, tratava-se do consumo deste

recurso. Todo o subgrupo foi raramente observado se alimentando numa mesma árvore

simultaneamente. Este padrão de forrageamento incomum também foi apresentado por

B. hypoxanthus (Strier 1989; Mourthé et al., em prep.). Por outro lado, o padrão mais

coeso encontrado em Lagothrix lagotricha no Parque Nacional de Tinigua, parece ter

sido determinado pela grande porcentagem de artrópodes consumidos pelo grupo de

estudo (Stevenson et al. 1994). Lagothrix l. poeppigii no Parque Nacional de Yasuní no

Equador, não demonstrou mudanças visíveis em sua estratégia de forrageamento


19

durante os meses de baixa disponibilidade de recursos naquela área de estudo. Quando

relacionados com a abundância de frutos maduros, nem o número de árvores visitadas

por dia, nem o tempo gasto se alimentando nas fontes demonstraram ser

estatisticamente significativos (Di Fiore 2003).

Brachyteles arachnoides parece exibir um padrão de agrupamento relativamente

mais fluído do que a sua contraparte do norte, B. hypoxanthus. Milton (1984, 1985a, b)

relata a presença de agrupamentos alimentares relativamente pequenos com 2-4

indivíduos em fragmentos de Mata Atlântica Estacional Semi-decídua na Faz. Barreiro

Rico, São Paulo. Embora dividissem a mesma área, as fêmeas normalmente não se

associavam diariamente e nem forrageavam juntas. Ao contrário, os indivíduos de

ambos os sexos se juntavam e se separavam sem a adoção de um padrão claro na

formação destes pequenos grupos. A formação destes grupos fluidos pode ser pensada

também em função da distribuição das árvores alimentares nesta área de estudo. As

espécies mais consumidas, tanto de frutos quanto de folhas, ocorrem em densidades

relativamente baixas nesta área, o que pode estimular a manutenção dos pequenos

agrupamentos. Em outro fragmento de Mata Atlântica Estacional Semi-decídua, na

RPPN Feliciano Miguel Abdala em Caratinga, Minas Gerais, Strier (1989) relatou um

padrão relativamente coeso em um grupo de 23-26 indivíduos de B. hypoxanthus. A

importância da qualidade do recurso na determinação do tamanho dos agrupamentos foi

sugerida por Moraes et al. (1998), uma vez que as fontes de frutos comportaram

agrupamentos relativamente maiores do que as fontes de folhas.

A densidade de recursos dentro das árvores alimentares também se mostrou

como uma importante variável segundo Mourthé e colaboradores (capítulo 4) quando os

muriquis-do-norte se alimentam de néctar em inflorescências de Mabea fistulifera Mart.

Especificamente neste caso, a densidade de inflorescências nas copas foi ainda mais

importante do que o tamanho das fontes em si na permanência dos muriquis-do-norte se

alimentando nelas. Brachyteles hypoxanthus mostrou um padrão relativamente flexível

na formação dos agrupamentos alimentares (Mourthé et al., em prep.), sendo o mais

flexível já relatado para a espécie até o momento (Strier 1989; Lemos de Sá & Strier

1992).

Não foram encontrados artigos publicados sobre os tópicos aqui abordados na

literatura para o gênero monoespecífico Oreonax, aparentemente, um dos menos

estudados entre os Atelídeos.


20

1.4. Conclusão Em suma, o tamanho das fontes parece ser uma importante variável moldando o

tamanho dos agrupamentos, embora não seja o único, nem tão pouco o mais importante.

O tipo de alimento consumido e a sua distribuição temporal e espacial, além da

estratégia de forrageio empregada pelos macacos também parecem ser importantes

variáveis a serem investigadas na determinação dos padrões gerais de formação dos

agrupamentos alimentares em primatas. E, em alguns casos, as variáveis acima

mencionadas permanecem pouco ou não estudadas para a maioria das espécies de

primatas conhecidas, como visto, mesmo naquelas espécies para as quais existe um

considerável número de artigos publicados sobre o tema. Em sua esmagadora maioria,

os estudos relacionados a este tema procuram relações entre os agrupamentos das

espécies estudadas com medidas do tamanho das árvores alimentares. Talvez pela

facilidade na mensuração desta variável (tamanho das árvores alimentares) que pode ser

relacionada com grande confiabilidade à simples mensuração do DAP destas árvores em

detrimento às demais variáveis, que necessitam em sua grande maioria de práticas

metodológicas complicadas como a obtenção de taxas de consumo (Chivers 1998) ou de

acompanhamento fenológico ou ainda estudos fitosociológicos do sítio de estudo, que

em geral são feitos ao longo do tempo e necessitam de conhecimentos específicos de

botânica.

Estratégias de forrageamento do muriqui-do-norte

21

TABELA 1.1

Tamanho dos agrupamentos alimentares observados em Atelídeos em alguns sítios de estudo.

Gênero Espécie local Área (ha)

Tamanho dos

grupos Tamanho dos agrupamentos

alimentares Referências

Média DP Mín. Máx. Alouatta A. Palliata BCI 1500 2.6* 1 8 Leighton & Leighton 1982 A. seniculus

TNP 500 9-11 5.2

3.1

Stevenson et al. 1998 A. Palliata SRNP 10800

40 Chapman 1988

Ateles

A. belzebuth TNP 500 15-23 2.5 1.7 Stevenson et al. 1998 A. geoffroyi SRNP 10800 42 Chapman 1988

A. chamek MNP 1500000 37-40 Symington 1988A. belzebuth IM 100000

18-23 3.0 1 12 Nunes 1995

Brachyteles

B. hypoxanthus RPPN FMA 957 45-52 1.8 1.8

1 16 Mourthé et al. (em prep.) B. hypoxanthus RPPN FMA 957 45-52 1.0 1 2 Mourthé et al. (em prep.)

B. hypoxanthus RPPN FMA

957 23-26 2.8 2.8 1

20

Strier 1989B. arachnoides PECB 37797 23-31 2.2* 1.5*

Moraes et al. 1998

B. arachnoides

FBR 422 45 3.0* Milton 1984Lagothrix

L. lagotricha TNP 500 17-21 2.7 2.1 Stevenson et al. 1998 L. lagotricha cana UR 900** 39-41 3.5

3.2

1 22 Peres 1996 L. l. poeppigii PNY 900000 23-25 Di Fiore 2003

Nota: * Média aritmética calculada pelo autor a partir dos resultados fornecidos nos textos. **Área de estudo dentro de uma floresta contínua maior. Siglas dos locais: RPPN FMA = Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, Brasil; BCI = Barro Colorado Island, Panamá; UR = Alto rio Urucu, Brasil; PECB = Parque Estadual Carlos Botelho; Brasil; TNP = Tinigua National Park, Colômbia; SRNP = Santa Rosa National Park, Costa Rica; FE = Faz. Esmeralda, Brasil; IM = Ilha de Maracá, Brasil; PNY = Parque Nacional de Yasuní, Equador; MNP = Parque Nacional de Manu, Peru.


Capítulo 2

Área e Grupo de Estudo

2.1. Localização Este estudo foi desenvolvido no Vale do Jaó (19º42’59”S; 41º49’12”W) e

compreende a metade norte da Fazenda Montes Claros, que teve a maior parte de sua

área recentemente transformada na Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano

Miguel Abdala (RPPN FMA; Castro 2001). A área de estudo situa-se na região leste de

Minas Gerais, no município de Caratinga, Brasil (FIG. 2.1). Esta área tem sido

considerada como um dos sítios de estudo mais conhecidos e com a maior produção

científica em termos de primatologia no Brasil (Bernardes et al. 1988; Castro 2001).

2.2. Clima, hidrografia e relevo Dados de pluviosidade e temperatura foram coletados diariamente ao longo

deste estudo com o auxílio de um pluviômetro e um termômetro de máximas e mínimas

instalados na borda da floresta ao lado da estação de pesquisa (Estação Biológica de

Caratinga). A área de estudo apresenta invernos secos e verões chuvosos com

sazonalidade bem demarcada na distribuição da precipitação (GRAF. 2.1). A

temperatura média mensal durante o período compreendido entre janeiro de 2002 até

março de 2005 foi calculada em 21,2 ± 2,9ºC variando entre 15,5 e 24,5ºC. A

temperatura decaía consideravelmente durante a noite. A pluviosidade total média

calculada para o mesmo período foi de 1.301,3 ± 446,7 mm, lembrando que apenas os

três primeiros meses de 2005 foram amostrados. Meses mais chuvosos (≥100 mm/mês)

estiveram compreendidos entre outubro e março e a pluviosidade total durante este

período (1.283,2 ± 345,4 mm; média e desvio padrão calculados para o intervalo 2002-

2004) excede 80% da pluviosidade total anual, sendo consistente com estudos anteriores

(Dias & Strier 2003). Os meses mais secos compreenderam o período entre setembro e

abril (191,3 ± 49 mm, 2002-2004). Diferenças estatisticamente significativas foram

observadas na quantidade de chuvas entre as estações (χ2=808,5762, gl=1, p<0.001. O

ano de 2003 foi relativamente mais seco do que o normal, apresentando apenas 2 meses

onde a pluviosidade total mensal ultrapassou os 100 mm (GRAF. 2.1).


23

FIGURA 2.1 – Interpretação de imagem de satélite LANDSAT 7 mostrando os limites da RPPN Feliciano Miguel Abdala e a área de estudo, bem como a cobertura vegetal e uso do solo na reserva e entorno.


24

0

20

40

60

80

100

120

140

160

Jan

Fev

Mar Abr

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Out

Nov

Dez Jan

Fev

Mar Abr

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Out

Nov

Dez Jan

Fev

Mar Abr

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Out

Nov

Dez Jan

Fev

Mar

2002 2003 2004 2005

Pluv

iosi

dade

men

sal (

mm

)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Tem

pera

tura

méd

ia m

ensa

l (ºC

)

Preciptação mensal Temperatura média mensal

300

500

700

GRÁFICO 2.1 – Diagrama climático mostrando o padrão de distribuição da pluviosidade e temperaturas médias mensais ao longo do

período de estudo 2002-2005 (incluso o período de habituação). A linha tracejada representa 100 mm de pluviosidade. Dados coletados pela equipe da Dr. Karen B. Strier desde 1983 e gentilmente cedidos por ela.


25

A reserva está localizada à margem direita do Rio Manhuaçu, sendo banhada a

norte por este, sendo portanto, pertencente à bacia do Rio Doce. Entre o rio e a reserva

está a BR-474, rodovia não-pavimentada, que limita o acesso de grande parte dos

animais arborícolas ao rio, por causa da fragmentação do dossel sobre a estrada.

Existem apenas dois pequenos corpos d’água perenes (córregos com um baixo fluxo de

água constante ao longo de todo o ano) dentro da área de estudo, apesar de existirem

outros na área da reserva. A área de estudo compreende dois grandes elevados, cortados

por um vale, que dá nome à região (FIG. 2.2). O relevo na RPPN FMA é considerado

íngreme (Hatton et al. 1984), variando entre 350-680 metros de altitude.

2.3. Vegetação Segundo a classificação dos domínios morfoclimáticos proposta por Ab’Saber

(1977), a Mata Atlântica encontra-se inserida no Domínio Tropical Atlântico. A reserva

é um fragmento de Mata Atlântica semi-decídua sub-montana (Oliveira-Filho & Fontes

2000) com 957 ha (Castro 2001), cercado por áreas extensamente modificadas pela

interferência antrópica (pastagens, culturas agrícolas e presença de estradas). Entretanto,

ainda existem alguns remanescentes florestais no entorno da reserva que podem

aumentar a área disponível de floresta em cerca de 1/3, conforme pode ser visto na FIG.

2.1. O conceito ecológico de floresta estacional semi-decídua é condicionado pela dupla

estacionalidade climática. Neste tipo de vegetação, a porcentagem de espécies

caducifólias no conjunto florestal situa-se entre 20 e 50%. Em geral, sua presença está

condicionada a regiões de solos areníticos distróficos (Veloso et al. 1991). O stress

hídrico, durante os meses mais secos do ano, é manifestado por um considerável grau de

deciduidade (FIG. 2.3), que faz com que muitas espécies percam total ou parcialmente

as suas folhas, dando um aspecto de relativa aridez a algumas partes da floresta

(Terborgh 1983; Rímoli 1994).

A área de estudo apresenta uma diversidade de habitats que variam, de certa

forma, com o gradiente altitudinal. O Vale exibe uma vegetação de grande porte,

freqüentemente atingindo 25 metros, podendo alcançar 35 metros de altura em alguns

locais. Nas encostas, a vegetação atinge algo em torno dos 15 metros e nos topos de

morro não ultrapassa os 10 metros de altura. Esta variação, no entanto, poderia ter sido

provocada pela alteração antrópica e não seria um simples resultado de diferenças da

altitude (Hatton et al. 1984).


26

FIGURA 2.2 – Visão geral mostrando a declividade do relevo na área de estudo. A imagem foi

inclinada para possibilitar maior detalhamento (notar a posição da bússola no canto inferior esquerdo da imagem).

Fonte: Google Earth®, 2006.


27

FIGURA 2.3 – Vista geral da mata durante a estação seca (Agosto 2004;

foto superior) e a estação chuvosa (Fevereiro 2005; foto inferior).


28

A destruição da Mata Atlântica ocorreu em larga escala ao longo do tempo, mas

durante a primeira metade do século XX, houve um rápido crescimento demográfico e

isto continuou a ser a principal causa da destruição florestal. Entre 1900 e 1950, por

exemplo, a região Sudeste testemunhou um crescimento populacional de 7 para 22

milhões de habitantes. Praticamente todas as transformações físicas e econômicas dos

anos 50 aos 70 ocorreram na região da Mata Atlântica, visando a expansão da fronteira

agrícola e industrial (Hatton et al.1984; Fonseca 1985; Dean 1996). Na área de estudo, a

exploração de madeira, a criação de gado e a plantação de café teriam sido os principais

responsáveis pela intensa destruição e fragmentação desta floresta no passado, fazendo

com que, ainda hoje, ela se constitua de um mosaico em diferentes estágios de

regeneração. Devido a isso, os habitats são freqüentemente desconectados, ligando-se,

muitas vezes, por grandes clareiras em regeneração. Strier (1986) relata a retirada

seletiva de madeira durante o seu estudo e mais recentemente, novos relatos ocorreram.

Em 2004, por exemplo, um dos vizinhos da reserva recebeu uma multa do Instituto

Estadual de Florestas (IEF) pela retirada de madeira em local não permitido e fornos de

carvão foram vistos em funcionamento no entorno da reserva, durante praticamente todo

o período deste estudo. Com a designação da área em RPPN, as retiradas de madeira no

interior da reserva cessaram, mas, entretanto, continuaram a ser observadas no entorno

da reserva como citado acima. Hatton e colaboradores (1984) descreveram seis

diferentes tipos de vegetação para a região: florestas primárias, florestas primárias

perturbadas, floresta secundária alta, floresta em regeneração, vegetação arbustiva

secundária em regeneração e clareiras. Listas de espécies das plantas presentes na área

podem ser encontradas em Hatton e colaboradores (1983), Strier (1986), Ferrari (1988),

Mendonça-Filho (1996), Rímoli (1994, 2001), Lombardi & Gonçalves (2000),

Gonçalves & Lombardi (2004), além de um levantamento florístico detalhado que está

sendo realizado por Boubli e colaboradores (em prep.).

2.4. Espécies simpátricas e potenciais predadores Três outras espécies de primatas ocorrem simpatricamente com o muriqui

(Brachyteles hypoxanthus) na área de estudo: o barbado ou guariba (Alouatta guariba

clamitans), o macaco-prego (Cebus nigritus) e o sagüi-taquara ou sagüi-da-serra

(Callithrix flaviceps). Outros mamíferos avistados durante este estudo foram a preguiça

(Bradypus variegatus), coati (Nasua nasua), furão (Galactis vittata), irara (Eira


29

barbara), gato-do-mato (Leopardus tigrinus), gambá (Didelphis aurita), caxinguelê

(Sciurus aestuans), tapeti (Sylvilagus brasiliensis), cutia (Dasyprocta leporina), ouriço-

cacheiro (Sphiggurus villosus), preá (Cavia sp.), capivara (Hydrochoerus hydrochaeris),

paca (Agouti paca), tatu-galinha (Dasypus novemcinctus) e o cachorro-do-mato

(Cerdocyon thous). Listas de espécies encontradas na área de estudo podem ser

encontradas em Fonseca et al. (1996).

Não existem relatos de predação envolvendo o muriqui-do-norte adulto nesta

reserva. Printes et al. (1996), no entanto, relataram a possível predação de infantes desta

espécie pela irara (Eira bárbara) e pelo gavião-de-cabeça-cinza (Leptodon cayanensis)

e Strier (1999) relatou a presença de jaguatirica (Felis pardalis) na mesma área, vizinha

ao Vale do Jaó. Bianchi (2001), encontrou vestígios de B. hypoxanthus em fezes de

jaguatirica. Nenhum evento predatório foi testemunhado durante todo o período deste

estudo, embora algumas vezes tivéssemos escutado vocalizações de alarme no momento

em que aves de grande porte (ex. urubu-de-cabeça-vermelha; Cathartes aura) passavam

voando próximas das copas das árvores nos topos de morro ou quando um furão

(Galactis vittata) passava pelo chão debaixo de uma árvore onde alguns indivíduos

descansavam. Em um outro evento, um gavião-pato (Spizastur melanoleucus) deu um

vôo rasante sobre um muriqui macho adulto que vocalizava sozinho em uma árvore na

qual esta ave possuía um ninho. O comportamento do gavião deve ter sido apenas o de

defesa do ninho e não uma tentativa de predação, uma vez que não houve perseguição

após a saída do macaco da referida árvore (W. Silva, com. pes.). A emissão de

vocalizações de alarme é comum entre primatas em resposta à presença de predadores

(Cheney & Wrangham 1987), embora, nenhuma evidência adicional pudesse sugerir

que uma tentativa de predação tenha sido presenciada durante o estudo.

2.5. Grupo de estudo Este estudo foi baseado em 2.013 h de observação, distribuídas ao longo de 137

dias, de forma não contínua entre março de 2003 e maio de 2005, quando o grupo de

estudo foi seguido do amanhecer ao anoitecer e incluiu a coleta de dados sistemáticos

(amostras focais de eventos alimentares) e assistemáticos (ad libitum). Detalhes sobre o

período de estudo e a coleta de dados podem ser encontrados nos capítulos 3 e 4. O

grupo de estudo se consistiu de 45-52 indivíduos (TAB. 2.1) habituados à presença de

observadores. A habituação do “Grupo do Jaó” iniciou-se em março de 2002 com o


30

início de um projeto de longa duração sobre a ecologia do referido grupo (Boubli et al.

2002; J.P. Boubli, com. pes.) e se estendeu ao longo do ano. Os indivíduos podiam ser

identificados individualmente devido às suas despigmentações irregulares na face e

genitais (Strier 1986; FIG. 2.4). A definição das classes sexo-etárias foi estabelecida de

acordo com Strier (1987).

TABELA 2.1

Composição do grupo de estudo em março 2003 e março de 2005. A variação na composição do

grupo se deveu aos nascimentos, mortes, emigrações e imigrações ocorridos durante o período

contemplado pelo estudo.

Classe sexo-etária Núm. Ind. 2003 Núm. Ind. 2005Macho adulto 7 9Macho sub-adulto 4 2Macho juvenil 4 6Macho infante 2 5Fêmea adulta 16 17Fêmea sud-adulta 6 4Fêmea juvenil 3 4Fêmea infante 3 5Total 45 52

Estratégias de forrageamento do muriqui-do-norte 31

FIGURA 2.4 – Fêmea e macho adultos de B. hypoxanthus do grupo de

estudo. Notar o padrão irregular de despigmentação na face e genitais entre os diferentes indivíduos. Devido a isso, eles podiam ser individualmente reconhecidos e nomeados segundo descrito em Strier (1986).


Capítulo 3

Respostas Comportamentais do Muriqui-do-norte (Brachyteles hypoxanthus) às Mudanças na Estrutura do

Hábitat

3.1. Introdução A família Atelidae é um clado comportamental e morfologicamente heterogêneo

(Rosenberger & Strier 1989), possuindo 5 gêneros reconhecidos atualmente (Rylands et

al. 2000). Constituída pelas espécies de maior tamanho corporal entre os Platyrrhini, o

gênero Brachyteles é considerado como sendo o maior representante da família

(Rosenberger & Strier 1989; mas ver Peres 1994), sendo dividido em duas espécies, o

muriqui-do-sul, Brachyteles arachnoides E. Geoffroy, 1806 e o muriqui-do-norte,

Brachyteles hypoxanthus Kuhl, 1820. Apesar de não ocorrerem simpatricamente, ambos

habitam a já fragmentada e devastada Mata Atlântica do sudeste brasileiro e por esta

razão ambos encontram-se sob algum grau de ameaça de acordo com os critérios

estabelecidos pela IUCN (2004). A Mata Atlântica tem sido considerada como um dos

34 hotspots para a conservação da biodiversidade (Mittermeier et al. 2005) e é a área

com a maior concentração humana do país e a região responsável por uma contribuição

significativamente alta à economia brasileira (Mittermeier & Câmara 1989; Lemos de

Sá & Strier 1992; Dean 1996; Oliveira-Filho & Fontes 2000; IBGE 2005). Criticamente

ameaçado de extinção, B. hypoxanthus tem sido freqüentemente listado entre as 25

espécies de primatas mais ameaçados do mundo nos últimos anos (Mittermeier et al.

2000, 2005; Konstant et al. 2002).

A conservação de espécies ameaçadas, tal como o B. hypoxanthus, depende em

última instância, de dados de comportamento e ecologia para o desenvolvimento de

planos e políticas de manejo (Strier 1997). Mas devido às inúmeras diferenças

apresentadas nos estudos de algumas espécies, principalmente aquelas que lidam com

uma grande amplitude de comportamentos ou componentes de dieta, por exemplo, seria

aconselhável que estes dados fossem coletados a partir de estudos de longo-prazo. Tais

estudos têm se mostrado de fundamental importância uma vez que propiciam

comparações intra- e inter-específicas em diferentes escalas de tempo e espaço, além de

garantirem dados mais confiáveis. Além disso, para que generalizações possam ser

feitas sobre os primatas em geral, é necessário um grande conjunto de dados


comparáveis que abranjam toda a sorte de variação intra- e inter-específica e os efeitos

dessas na demografia da população a longo prazo (Strier 1999).

Apesar de ainda existir em vários fragmentos espalhados ao longo de sua área de

distribuição, é na Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala

(RPPN FMA) que o muriqui-do-norte atinge a mais alta densidade até então relatada

(Strier et al. no prelo). O número de indivíduos presente em apenas um dos quatro

grupos atualmente conhecidos, e que vem sendo continuamente acompanhado ao longo

das últimas décadas, aumentou quase quatro vezes, quando comparado ao início dos

estudos em 1982 (Strier et al. no prelo).

O conhecimento da estrutura da floresta, além de sua florística, é essencial para

o manejo de espécies ameaçadas, principalmente em se tratando de translocações, uma

das principais ferramentas de manejo, pensada para as pequenas populações isoladas em

minúsculos fragmentos em áreas não-protegidas (S.L. Mendes et al., em prep.). O

conhecimento das estratégias de forrageio e a sua relação com a estrutura da floresta e o

tamanho dos grupos é de grande importância na proposição e desenvolvimento de

planos de manejo mais realistas em concordância com as características biológicas das

espécies envolvidas.

O tamanho ótimo de um grupo seria o resultado entre as vantagens e

desvantagens da vida em grupo visando sobretudo, a proteção contra predadores e a

maximização do sucesso alimentar individual de seus componentes (Terborgh 1983;

Terborgh & Janson 1986). As espécies da família Atelidae são consideradas de grande

porte e, frequentemente, atingem pesos superiores a 6 kg (Peres 1994). Devido às

limitações espaciais e mecânicas impostas pelo tamanho do corpo destes animais, seria

esperado que eles se alimentassem primariamente nas copas de árvores de grande porte

(Peres 1996). Estudos anteriores têm relatado uma preferência pelas árvores de maior

porte na floresta entre os muriquis (Milton 1984; Strier 1989; Lemos de Sá & Strier

1992; Moraes et al. 1998).

Interações agonísticas entre indivíduos de um mesmo grupo podem ocorrer em

uma grande variedade de contextos, mas principalmente, durante eventos de

alimentação (Klein 1974). Elas são descritas como dependentes da densidade (Caraco

1979; Stevenson et al. 1998) e são capazes de diminuir as taxas de ingestão de alimento

entre os indivíduos de um determinado grupo (Janson 1985). Alguns pesquisadores

relataram uma relação negativa entre a agressão e o tamanho das manchas de recurso


(Chivers 1977; Klein & Klein 1977; Waser 1977). Por exemplo, Klein & Klein (1977)

reportaram um aumento significativo nas taxas de agressão em árvores com o DAP

inferior a 60 cm. Cada indivíduo num grupo deve tentar garantir, pelo menos, o

consumo de uma porção mínima de alimento por dia. Devido a isso, o resultado do

aumento da competição intra-grupal por alimento pode ser a necessidade do aumento do

número de árvores alimentares visitadas por dia (Terborgh & Janson 1986), o aumento

da área de vida do grupo (Dias & Strier, 2003) ou ainda o aumento dos percursos diários

(Stevenson & Castellanos 2000), de forma que cada uma dos indivíduos do grupo

consiga aumentar a sua taxa de ingestão de alimento. Além disso, o tamanho, a

distribuição e a abundância de um recurso poderiam determinar o grau de competição,

dentro e fora do grupo (Wrangham 1980).

Mais do que simplesmente listar os fatores responsáveis pelas variações

provocadas no tamanho dos grupos em muriquis, foi tentado neste estudo demonstrar o

impacto destes fatores nos indivíduos levando em consideração a estrutura da floresta,

densidade e distribuição do recurso, sazonalidade e tamanho corporal, entre outros. As

respostas comportamentais em relação aos fatores ambientais descritos acima podem ser

melhor visualizadas em espécies que exibem uma considerável elasticidade em seu

comportamento de agrupamento (Peres 1996).

O objetivo deste estudo foi, portanto, inferir como o tamanho das fontes

alimentares determina os padrões de agrupamento e a seletividade de B. hypoxanthus, e

ainda, comparar os resultados com estudos anteriores realizados em grupos menores

(com densidades populacionais mais baixas). Para alcançar este objetivo, testamos as

seguintes hipóteses:

H1: baseado em seu grande tamanho corporal, os muriquis-do-norte exibem

uma preferência por se alimentar em árvores de grande porte.

Predição específica testada:

(1) o tamanho das árvores selecionadas pelos muriquis em sua alimentação é

maior do que seria esperado pela disponibilidade destas fontes na floresta;

H2: muriquis-do-norte evitam a competição intra-grupal nas árvores

alimentares através de mudanças no seu padrão de agrupamento,


compatibilizando o tamanho dos seus agrupamentos alimentares com o

tamanho destas fontes.

Predição específica testada:

(1) há uma relação positiva entre o tempo total gasto se alimentando e o número

de indivíduos que se alimentam e o tamanho das árvores alimentares.

Um padrão altamente flexível de associação é uma característica clara dos

Atelídeos (Strier 1999) e estudos que enfatizem tais padrões e procurem pelos seus

fatores limitantes são de extrema importância na busca de um maior entendimento sobre

a complexidade da organização social apresentada pelos primatas desta família e como

a ecologia e a estrutura social interagem para produzir tamanha diversidade (Janson

1988a).

3.2. Métodos 3.2.1. Local e grupo de estudo Este estudo foi desenvolvido no “Vale do Jaó” (19º42’50’’ S; 41º49’30’’ W),

metade norte da RPPN Feliciano Miguel Abdala (RPPN FMA), em Caratinga, Minas

Gerais, Brasil. Esta reserva consiste em um fragmento de 957 ha de floresta semi-

decídua perturbada (mais detalhes sobre a área de estudo no capítulo 2 desta

dissertação). Coletas sistemáticas foram realizadas em um grupo de 45-52 indivíduos

completamente habituados à presença do observador, entre março e setembro de 2003 e

outubro e março de 2005. O período de coleta de dados foi definido em função da

sazonalidade apresentada na área de estudo. A estação chuvosa compreende os meses de

outubro a março e a estação seca, o período restante (Dias & Strier 2003). Os indivíduos

podiam ser identificados individualmente devido às suas despigmentações irregulares na

face e genitais (Strier 1986). A definição das classes sexo-etárias foi feita de acordo

com Strier (1987). O grupo era freqüentemente seguido do amanhecer até o anoitecer e

dados sobre o padrão de forrageio eram coletados usando-se a metodologia descrita

abaixo.


3.2.2. Amostragem comportamental e ecológica No total, foram 1.611 horas de observação que incluíram coleta de dados

sistemáticos através da Amostragem Focal de Eventos Alimentares (Feeding bout focal

sampling, FBFS) e ad libitum. O FBFS se baseou em metodologias já pré-estabelecidas

e testadas, como o Patch size-group size Hypothesis (PS-GS, Leighton & Leighton

1982), o individual-minute (IM; Janson 1988b) e o Feeding Tree Focal Sample (FTFS;

Strier 1989). O PS-GS e o FTFS visavam a coleta de dados sobre a limitação espacial

que o tamanho das fontes exerciam sobre os agrupamentos de macacos que se

alimentavam juntos (pertencentes ao mesmo grupo social). Ainda, outros estudos

tentaram medir o tempo que os grupos gastavam se alimentando nas fontes usando

estimativas aproximadas (Janson 1988a, Miller & Dietz 2004, etc). Neste estudo, ao

contrário, tentamos usar o tempo real ao invés de uma estimativa dele. O FBFS foi

desenvolvido principalmente, para coletar dados relativos ao número de indivíduos se

alimentando e o tempo real de alimentação dos muriquis em fontes de diferentes

tamanhos. O evento alimentar (feeding bout) foi definido como o tempo (em minutos)

que cada um dos indivíduos despendeu se alimentando continuamente na copa de uma

mesma árvore alimentar. Este tempo incluiu a ingestão, manipulação e a procura pelo

alimento dentro da fonte (Stevenson et al. 1998, 2003). Foram consideradas árvores

alimentares aquelas em que, um ou mais indivíduos se alimentaram de algum item

fornecido por esta, sem ter que parar de comer por um tempo substancial, que fossem

espacialmente separadas das copas de outras fontes da mesma espécie e fornecessem

alimento numa taxa superior à do ambiente à sua volta (Altmann 1974; Leighton &

Leighton 1982; Chapman 1988; Janson 1988a; Strier 1989; Chapman et al. 1994),

geralmente referido na literatura como ‘food patch’.

Amostras focais dos eventos alimentares (FBFS) foram coletadas,

oportunisticamente, quando um ou mais indivíduos entravam e começavam a se

alimentar numa árvore. Somente foram considerados como FBFS as amostras nas quais

pelo menos um dos macacos comia por um tempo superior a um minuto. Foram

registrados para cada um dos indivíduos a sua identidade, a hora do início e fim da

alimentação, assim como o tipo de item ingerido (classificados como folhas, frutos e

outros) e sua identificação, quando possível. Flores, casca, néctar e itens indeterminados

foram agrupados numa mesma categoria denominada outros. Quando um indivíduo saía

da fonte por mais de um minuto, mas voltava a se alimentar nela nos cinco minutos


subseqüentes (ou um outro indivíduo entrava e começava a se alimentar), ela foi

considerada como uma mesma unidade amostral e o tempo onde não houve consumo de

alimento foi subtraído do tempo total alimentando na fonte. Estes dados forneceram

informações sobre o número de indivíduos e a duração real dos eventos alimentares em

árvores de diferentes tamanhos e espécies. Quando algum indivíduo dentro de uma

amostra não podia ser reconhecido, devido às dificuldades impostas pela

heterogeneidade da vegetação, ele era designado por sua categoria sexo-etária. Após a

saída de todos os indivíduos da árvore, a mesma era rapidamente marcada por um

assistente de campo, com uma placa de alumínio numerada e uma fita plástica colorida

(vinyl flagging tape), sua coordenada geográfica registrada com o auxílio de um

aparelho de GPS (Garmin GPS 76) e o seu diâmetro à altura do peito (DAP) medido

com uma fita métrica (FIG. 3.1). Posteriormente, foram realizadas coletas de amostras

daquelas árvores não identificadas no campo. Estas amostras foram prensadas,

devidamente secadas e enviadas para o herbário da Universidade Federal de Minas

Gerais para a identificação por especialistas.

O volume da copa é um bom indicativo do tamanho total da árvore em florestas

tropicais (Terborgh 1983). No entanto, o DAP tem sido largamente usado como um

índice de tamanho de fontes alimentares em vários estudos (Leighton & Leighton 1982;

Strier 1986, 1989; Symington 1987, 1988; Peters et al. 1988; Chapman et al. 1994;

Phillips 1995; Peres 1996; Moraes et al. 1998; Stevenson et al. 1998; Newton-Fisher et

al. 2000; Segura & Kanninen 2005), uma vez que ele normalmente se correlaciona

muito bem com o volume da copa, além de ser mais prático e simples de medir do que o

volume da copa ou outras medidas de produtividade (Chapman et al. 1992). Por estas

razões, decidimos usar o DAP neste estudo como um índice na determinação do

tamanho das árvores alimentares consumidas pelos muriquis.


FIGURA 3.1 – Á esquerda, medida do DAP (a 1,30 metros do solo) de uma árvore usada como fonte de alimento pelo grupo de estudo. À direita, detalhe de uma árvore alimentar, mostrando a placa e fita usadas no Projeto Jaó para a marcação das fontes alimentares (Strier et al. 2002).


3.2.3. Disponibilidade de recursos Para comparar a disponibilidade de potenciais fontes alimentares na mata e a

seletividade de árvores alimentares pelos macacos, quatro transectos (250 m) foram

percorridos e 272 árvores amostradas de acordo com o método de pontos quadrantes

(Cottam & Curtis 1956). Foram medidos o DAP e a distância de cada árvore até o ponto

central e estimada a altura de todas elas (alturas estimadas e medidas se correlacionaram

muito bem; rs =0.96, n=26, p<0.001; Martin & Bateson 1993) em intervalos regulares de

25 metros. Estas medidas foram usadas como uma forma de retratar a disponibilidade

de fontes potenciais de alimento para os muriquis. Além disso, foram medidos os

diâmetros de copa e estimada a altura da copa de 50 árvores para calcular os volumes

hipotéticos das copas segundo a fórmula de uma elipsóide (Janson 1988b):

)(3/4 2 πhrv = (1)

onde, v = volume da copa, r2 o seu raio, e h, a altura da copa. Seguindo Peres (1996),

devido à enorme variedade de formas geométricas observadas entre as diferentes

espécies e indivíduos amostrados, preferimos utilizar uma só fórmula para o cálculo dos

volumes hipotéticos do que adequar a fórmula de acordo com a configuração espacial

das copas de cada uma das árvores. De posse destas medidas pudemos verificar a

eficiência do diâmetro como índice na predição do tamanho das árvores amostradas

neste estudo.

3.2.4. Análise dos dados e tratamento estatístico Amostras ocorridas em uma mesma árvore, durante a mesma estação e com o

conseqüente consumo do mesmo item alimentar foram padronizadas através do cálculo

das médias das amostras por fonte e estes valores foram usados nos testes estatísticos

subseqüentes. Esta padronização foi necessária, uma vez que, foi considerado neste

estudo que as amostras realizadas em uma mesma árvore, nas condições acima descritas

não eram independentes entre si, o que poderia ferir os pressupostos de algumas

análises estatísticas realizadas.

As amostras nas quais os indivíduos presentes não podiam ser visualizados

durante todo o tempo de observação foram excluídas. Assim como aquelas amostras em

que os indivíduos consumiram quaisquer itens provenientes de cipós ou epífitas, devido


à enorme dificuldade de se medir apropriadamente o tamanho deste tipo de fonte em

função do seu diâmetro.

Seguindo Strier (1989), o tempo individual na fonte foi determinado a partir da

subtração entre a hora de saída e entrada para cada um dos indivíduos. O FBFS

consistiu da soma destes tempos individuais alimentando, ou seja, o tempo que cada um

dos indivíduos despendia se alimentando em uma mesma unidade amostral. Uma vez

que o FBFS foi a somatória do tempo que cada indivíduo do grupo estaria, realmente, se

alimentando na árvore, podemos esperar que a duração do evento alimentar registrado

através deste método seja uma medida precisa do tempo total alimentando e não uma

sub ou superestimativa deste. Entretanto, deve ser salientado que, em árvores muito

grandes, as dificuldades no monitoramento de vários indivíduos se alimentando

simultaneamente são enormes.

Os agrupamentos alimentares foram definidos como o número total de

indivíduos que se alimentaram numa mesma árvore durante uma unidade amostral.

‘Ocupantes Simultâneos’ foi considerado como o maior número de indivíduos se

alimentando simultaneamente em uma mesma fonte e foi determinado a partir das

mudanças no número de indivíduos presentes nos agrupamentos alimentares ao longo

das amostras, causadas pela chegada e saída deles (Strier 1989). Grupos de forrageio

eram os indivíduos que andavam juntos durante um dia inteiro de observação, e

poderiam incluir todos os indivíduos de um determinado grupo social ou não (Chapman

et al. 1994).

Numa tentativa de padronizar os cálculos, a raiz da soma dos quadrados dos

diâmetros foi calculada, quando as árvores apresentavam mais de um tronco abaixo da

altura do peito (Machado & Figueiredo-Filho 2003; Oliveira-Filho et al., submetido),

segundo a fórmula:

∑= 2_

nq DD (2)

sendo , a média quadrática dos diâmetros múltiplos (chamado daqui em diante

DAP

qD_

q) e Dn, os diâmetros efetivamente medidos em campo. Para possibilitar a

realização de algumas análises, a distribuição das freqüências de classes de DAP foi

determinada de acordo com o número de árvores amostradas e divididas em pequenas

(0-10 cm), médias (11-20 cm) e grandes (>21 cm). Os estratos de altura foram divididos

em sub-bosque (0-10 m), copa (11≤ ALT ≤25) e emergentes (>26 m).


Os dados foram testados quanto à sua normalidade pelo teste de Shapiro-Wilk e

a análise de resíduos foi realizada. Em caso de não normalidade, as variáveis foram

logaritmizadas [ )1log(' += xx ] de forma a atenderem às premissas necessárias para a

realização da regressão linear simples. A estatística não-paramétrica foi usada na análise

dos dados comportamentais, uma vez que os dados não atenderam às premissas

necessárias para a realização dos testes paramétricos (Zar 1999). As médias, quando

apresentadas, foram seguidas pelo desvio padrão. Regressões lineares simples e

correlações de Spearman foram usadas para testar a significância dos resultados

encontrados no teste das predições. Diferenças nos resultados entre estações, itens, entre

outros, foram checadas através do Teste do Qui-quadrado, Wilcoxon rank sum test (W;

equivalente ao teste de Mann-Whitney) e Kruskal-Wallis rank sum test (KW). Os

resultados foram aceitos como estatisticamente significativos quando p≤0,05. Toda a

análise estatística deste capítulo, assim como os seus gráficos, foram produzidos

utilizando o software livre ‘R’ (versão 2.2.1) e o seu pacote estatístico ‘stats’ (R

Development Core Team 2005).

3.3. Resultados Foram coletadas 260 unidades amostrais de FBFS no total. Uma única amostra

foi excluída das análises por se tratar de um outlier. Uma fêmea adulta voltou a comer

numa grande figueira (DAPq=277,5 cm) após os outros indivíduos do grupo deixarem a

referida árvore e iniciarem o seu deslocamento para fora da área. Após um minuto

consumindo frutos nesta figueira, a fêmea deixou a árvore e foi atrás do grupo. Como a

fêmea deixou a árvore para se juntar ao grupo e não por outros motivos como, por

exemplo, pela ausência de frutos suficientes para a sua alimentação, decidimos descartar

esta amostra da análise. Das 259 unidades amostrais utilizadas, 119 (46%) ocorreram

durante a estação chuvosa e 140 (54%) durante a estação seca. Depois de agrupadas as

unidades amostrais realizadas nas mesmas árvores alimentares, restaram 222, sendo 104

(47%) na estação chuvosa e 118 (53%) na estação seca. Em 206 unidades amostrais, o

primeiro indivíduo a chegar na árvore foi visto logo no início da amostragem, ao passo

que em 53, já havia pelo menos um indivíduo se alimentando na árvore por um tempo

nunca superior a um minuto.

Unidades amostrais nas quais folhas foram consumidas perfizeram um total de

106 (48%), frutos em 104 (47%), enquanto que outros recursos foram consumidos em


12 (5%). A análise da tabela de contingência mostrou não haver diferença

estatisticamente significativa no consumo destes itens entre as estações (χ2=1,8548;

gl=2; p>0,05; ver TAB. 3.1 e 3.2).

3.3.1. Padrões alométricos Condizente com os resultados mostrados em estudos anteriores, o DAPq foi

extremamente eficiente como um índice de tamanho das fontes neste estudo como pode

ser visto pela análise de regressão linear simples entre o DAPq e o volume da copa

(r2=82%; F[1,48]=211,11; p<0,001; GRAF. 3.1a), podendo o volume da copa ser predito,

de forma confiável, a partir da equação: y=-0.24338 + 1.32010x, onde y=log do volume

da copa (em m3) e x=log do DAPq (em cm). Além disso, a altura também poderia ser

usada como índice do tamanho das árvores já que sua relação com o volume da copa foi

tão boa quanto a do DAPq (r2=82%; F[1,48]=220,18; p<0,001; GRAF. 3.1b), mas para

garantir a comparabilidade entre o presente trabalho e os demais, além das outras

vantagens apresentadas anteriormente, o DAPq será usado daqui em diante como índice

do tamanho das árvores.

3.3.2. Árvores alimentares A comparação entre a distribuição da freqüência de classes de DAPq das árvores

alimentares e das árvores das parcelas botânicas mostrou que os muriquis apresentam

uma clara preferência pelo uso de árvores maiores do que seria esperado pela

disponibilidade destas potenciais fontes na floresta (χ2=15,2716; gl=2; p<0,001), como

pode ser visualizado no GRAF. 3.2. Enquanto 12% das árvores consumidas pelos

muriquis apresentavam diâmetros ≥21 cm, apenas 7% das árvores presentes nas

parcelas botânicas alcançavam este tamanho. A mesma tendência pode ser observada

entre as árvores de porte médio (11≤ DAP ≤20 cm); árvores alimentares=25%, árvores

parcelas=14%). Árvores pequenas (DAP <10 cm), no entanto, foram melhor

representadas na amostragem das parcelas botânicas (78%) do que entre as árvores

alimentares (63%) consumidas pelos macacos.

Não houve diferença estatisticamente significativa entre o tamanho das árvores

alimentares consumidas, representado pelo seu DAPq, entre as estações (W=6377;

n=222; p>0,05). Diferenças no tamanho das fontes de diferentes itens


(independentemente da estação), foram evidenciadas (KW=6,6318; gl=2; p=0,03; FIG.

3.3).

Os muriquis foram vistos se alimentando em toda a amplitude do perfil da

floresta, desde o chão (quando se alimentavam da casca de um cipó ainda não

identificado) até o limite máximo de aproximadamente 35 metros. Não houve diferença

estatística significativa nem na altura (χ2=0,8423; gl=2; p>0,05), nem no número de

árvores de diferentes estratos consumidas entre as estações (χ2=0,2016; gl=2; p>0,05).


GRÁFICO 3.1 – Relação alométrica entre o DAPq (a; em centímetros) e a altura estimada (b; em metros) e o volume da copa das árvores (em metros cúbicos) na área de estudo.


3.3.3. Padrão de agrupamento durante o forrageio No geral, tanto os agrupamentos alimentares quanto o número de ocupantes

simultâneos variaram entre 1-16 indivíduos, mas o tamanho médio dos agrupamentos

alimentares foi de 1,8 ± 1,8 (n=222) indivíduos, enquanto o máximo número de

indivíduos simultâneos foi de 1,5 ± 1,4 (n=222) indivíduos (TAB. 3.2). O tamanho dos

agrupamentos alimentares foi maior durante a estação chuvosa do que durante a estação

seca (W=5209,5; n=222; p=0,02), assim como o máximo número de indivíduos se

alimentando simultaneamente também foi maior durante a estação chuvosa (W=5219,5;

n=222; p=0,01; TAB. 3.1). Apesar dos agrupamentos alimentares e do máximo número

de ocupantes simultâneos terem sido, em média, maiores quando os muriquis se

alimentavam nas fontes de frutos ( x =2,0 ± 2,2 e x =1,6 ± 1,8; respectivamente) do que

nas fontes de folhas ( x =1,7 ± 1,2 e x =1,4 ± 0,9; respectivamente), tal diferença não

mostrou-se estatisticamente significativa (KW=1,0818 e KW=0,883; respectivamente;

gl=2; p>0,05 em ambos os casos). Indivíduos se alimentando sozinhos foram

amostrados em 144 FBFS (65%), e destes 106 (74%) foram registrados em uma árvore

com diâmetro ≤10 cm. Todos os indivíduos do subgrupo foram raramente vistos se

alimentando em uma mesma fonte ao mesmo tempo. Normalmente eles podiam ser

vistos se alimentando de forma seqüencial, onde a medida que alguns indivíduos iam

deixando a fonte, outros entravam ocupando os seus lugares.

O tamanho dos agrupamentos alimentares e dos ocupantes simultâneos se

correlacionou muito bem (rs=0,85; n=222; p<0,001). Tanto os agrupamentos

alimentares (rs=0,38; n=222; p<0,001; GRAF. 3.3a), quanto os ocupantes simultâneos

(rs=0,34; n=222; p<0,001; GRAF. 3.3b) foram positivamente correlacionados com o

tamanho da árvore. O tamanho dos agrupamentos alimentares e dos grupos de

ocupantes simultâneos foram, ambos, correlacionados com o tamanho das fontes de

frutos utilizadas, da mesma forma (rs=0,47; n=104; p<0,001). Embora mais fracamente,

as fontes de folhas também mostraram tal correlação (rs=0,34; n=106; p<0,001; rs=0,26;

n=106; p<0,01; respectivamente). Nenhuma das duas variáveis foi correlacionada

significativamente com o tamanho das fontes de outros recursos (rs=0,31 e rs=0,00;

n=12; p>0,05).


3.3.4. Tempo gasto alimentando O tempo total alimentando por FBFS foi, em média, 9,0 ± 18,8 minutos

(variando entre 1 e 132 min.). Durante a estação chuvosa este tempo foi de 11,5 ± 23,4

min. em média e de 6,7 ± 13,4 min. durante a estação seca. Não houve diferença

significativa entre o tempo total alimentando entre as estações (W=5853; n=222;

p>0,05), nem entre os tempos alimentando em diferentes itens (KW=1,3425; gl=2;

p>0,05). O tempo total dos eventos alimentares foi positivamente correlacionado com o

tamanho da árvore, representado pelo seu DAPq (rs=0,47; n=222; p<0,001; GRAF.

3.3c). Ele também mostrou ser correlacionado tanto com os agrupamentos alimentares

quanto com os ocupantes simultâneos (ambos rs=0,62; n=222; p<0,001; GRAF. 3.3d,e),

aumentando em função do acréscimo do número de indivíduos em ambos. Em fontes de

frutos, o tempo gasto se alimentando foi positivamente correlacionado com o tamanho

da fonte (rs=0,69; n=104; p<0,001), com o tamanho dos agrupamentos alimentares

(rs=0,63; n=104; p<0,001) e com o tamanho dos grupos de ocupantes simultâneos

(rs=0,65; n=104; p<0,001). Em fontes de folhas ele foi positivamente correlacionado

com o tamanho da fonte (rs=0,26; n=106; p=0,01), com o máximo número de indivíduos

(rs=0,64; n=106; p<0,001) e com o máximo número de ocupantes simultâneos (rs=0,62;

n=106; p<0,001). Não houve diferença estatisticamente significativa (χ2=1,7351; gl=2;

p>0,05) entre o tempo médio gasto alimentando por indivíduo em fontes de diferentes

tamanhos (pequenas, médias e grandes; GRAF. 3.4).

Embora uma das unidades amostrais (DAP=69,1 cm; 16 indivíduos) pareça ser

um outlier (GRAF. 3.3), a sua retirada das análises não causou grandes modificações no

valor e nas significâncias das correlações apresentadas acima.


78%

χ2=15,2716; gl=2; p<0,001

63%

25% 15%

12% 7%

GRÁFICO 3.2 – Distribuição da freqüência de classes de DAPq entre as árvores das parcelas e as árvores de alimentação durante o estudo. Este gráfico retrata a comparação entre o uso de árvores de diferentes tamanhos na alimentação do grupo de estudo e a disponibilidade de tamanhos de potenciais fontes de alimento na floresta.


GRÁFICO 3.3 – Relação entre (a) o tamanho das fontes representado pelo seu DAPq e o máximo número de indivíduos presentes nos agrupamentos; (b) o DAPq e o máximo número de indivíduos se alimentando simultaneamente; (c) o DAPq e o tempo gasto alimentando; (d) o máximo número de indivíduos nos agrupamentos alimentares e o tempo gasto alimentando; (e) o máximo número de ocupantes simultâneos (n=222).


GRÁFICO 3.4 – Comparação eárvores de d

5
χ2=1,7351; gl=2; p>0,0
ntre os tempos individuais gastos na alimentação em iferentes tamanhos.


TABELA 3.1

Variação do DAPq, tempo gasto na alimentação, tamanho de agrupamentos alimentares e ocupantes simultâneos entre as estações.

Estação

n média ± DP variação média ± DP variação média ± DP variação média ± DP variaçãoseca 118 10.9 ± 9.2 0.5 - 56.8 6.7 ± 13.4 1-116 1.5 ± 0.9 1-6 1.3 ± 0.7 1-5chuva 104 11.8 ± 13 2,0 - 69.1 11.5 ± 23.4 1-132 2.2 ± 2.3 1-16 1.7 ± 1.8 1-16Teste estatístico W=6367 W=5853 W=5209,5 W=5219,5

p >0,05 >0,05 <0,05 <0,05

DAP (cm) Tempo médio alimentando (min.)

Agrupamentos alimentares

Ocupantes simultâneos


51

TABELA 3.2

Variação do DAPq, tempo gasto na alimentação, tamanho de agrupamentos alimentares e ocupantes simultâneos entre as fontes de diferentes itens.

n média ± DP variação média ± DP variação média ± DP variação média ± DP variaçãoGeral 222 11,3 ± 11,1 0,5 - 69,1 9,0 ± 18,8 1-132 1,8 ± 1,8 1-16 1,5 ± 1,4 1-16Folhas 106 9,4 ± 9,0 2,0 - 56,8 6,0 ± 7,0 1-40 1,7 ± 1,2 1-7 1,4 ± 0,9 1-6Frutos 104 12,8 ± 13,1 0,5 - 69,1 12,8 ± 26,1 1-132 2,0 ± 2,2 1-16 1,6 ± 1,8 1-16Outros 12 14,0 ± 7,0 2,2 - 24,1 3,2 ± 1,9 1-6 1,3 ± 0,5 1-2 1,2 ± 0,4 1-2Teste estatístico KW=6,6318 KW=1,3425 KW=1,0818 KW=0,883

p <0,05 >0,05 >0,05 >0,05

Ocupantes simultâneosTipo de alimento

consumidoDAP (cm) Tempo médio

alimentando (min.)Agrupamentos

alimentares


3.4. Discussão Consistente com estudos realizados anteriormente (Milton 1984; Strier 1989;

Lemos de Sá & Strier 1992), a comparação entre a distribuição da freqüência de classes

de DAPq das árvores alimentares e das árvores presentes nas parcelas botânicas mostrou

uma clara preferência do grupo de estudo pelo uso de árvores maiores do que seria

esperado pela disponibilidade de potenciais fontes na floresta, confirmando a nossa

predição. Os muriquis mostraram uma clara preferência pelas árvores de médio (DAPq

>11 cm) e grande porte (DAPq >21 cm), confirmando a primeira hipótese. Esta

preferência parece ocorrer independentemente do tamanho do grupo como um todo, já

que os muriquis-do-norte continuam mostrando resultados semelhantes com

praticamente o dobro de indivíduos (45-52 ind.) do que fora estudado anteriormente

(23-26 ind. – Strier 1989) e parece não se alterar, nem mesmo em função da estrutura da

floresta (Lemos de Sá & Strier 1992).

A predição de que o padrão de associação entre os indivíduos de um grupo na

formação dos subgrupos alimentares é afetado pelo tamanho da árvore também foi

confirmada. Tanto o número de indivíduos (totais e simultâneos) quanto o tempo gasto

alimentando em uma determinada fonte mostraram associação com o seu tamanho,

confirmando a segunda hipótese deste estudo.

O tempo gasto na alimentação foi mais bem correlacionado com o número de

indivíduos se alimentando do que com o tamanho da fonte em si (GRAF. 3.3 c-e). Isto

pode sugerir que os muriquis estão adequando o tamanho dos seus agrupamentos de

forma que a fonte consumida não seja totalmente esgotada pelo consumo de um grande

número de indivíduos ao mesmo tempo. Ou seja, como o tempo individual gasto na

alimentação não diminuiu com o acréscimo do número de indivíduos, parece que o

número máximo de indivíduos real que estas fontes poderiam suportar não foi

alcançado, não impondo limitações ao tempo de alimentação nelas. Ainda, em fontes de

folhas ele foi mais fracamente correlacionado com o tamanho da fonte sugerindo que

este tipo de fonte não estaria sendo completamente exaurido (principalmente, fontes de

folha madura; Snaith & Chapman, 2005), possivelmente pela ação de compostos

secundários como alcalóides e taninos ou pela maior abundância e distribuição deste

recurso (Milton & May 1976; Glander 1978). Ainda, como o tempo médio por

indivíduo em fontes de tamanhos variados não mostrou diferenças significativas,

acreditamos que o tamanho dos agrupamentos deve ser um balanço entre número de


indivíduos e tempo de consumo (e consequentemente, ingestão de alimento)

proporcionando um ajuste fino que resulta na diminuição da competição intra-grupal.

Nossos resultados sugerem que a densidade populacional seria importante na

determinação do padrão de agrupamento dos muriquis. Grupos grandes, vivendo em

populações representadas por uma alta densidade populacional, necessitam se dividir

em agrupamentos alimentares ainda menores do que aqueles que vivem sob uma menor

densidade populacional. Agrupamentos menores devem levar à taxas de ingestão e

alimento mais altas e, consequentemente, ajudam na diminuição da competição intra-

grupal. Apesar da pequena diferença entre as metodologias, os tamanhos dos

agrupamentos de muriquis-do-norte neste estudo mostraram-se menores quando

comparados aos resultados apresentados por Strier (1989), quando a população de

muriquis na reserva girava em torno dos 40 indivíduos (Strier et al. 1993;

aproximadamente 0,04 ind./ha). Isto reflete a maior fluidez com que esta espécie lida

com suas fontes de alimento quando o grupo apresenta altas densidades em uma área

reduzida. Ainda, os resultados apresentados neste estudo foram similares aos

encontrados por Moraes et al. (1998) no Parque Estadual Carlos Botelho, parte de um

grande maciço florestal com mais de 100.000 ha de florestas, no estado de São Paulo, e

que apresenta baixas densidades para o muriqui e altas densidades de árvores grandes

(>25 cm; Moraes et al. 1998). Situação bem diferente daquela encontrada na RPPN

FMA, que possui em seus 957 ha, 226 indivíduos de B. hypoxanthus (Strier et al. no

prelo; aproximadamente 0,24 ind./ha).

Embora o tamanho dos agrupamentos alimentares/ocupantes simultâneos tenham

sido ambos correlacionados com o tamanho das fontes, esta não pareceu ser uma

limitação extremamente restritiva, uma vez que um grande número de macacos foi visto

praticamente amontoado em pequenas árvores algumas vezes. Um dia, ao se

alimentarem em uma pequena fonte de frutos verdes (DAP ≤ 8 cm), foram vistos mais

de 10 indivíduos simultaneamente na mesma árvore. Eles causaram a depleção quase

total dos frutos no curto tempo em que se alimentaram, ao ponto de quase não

conseguirmos encontrar alguns para coletar. Em uma outra oportunidade, doze

indivíduos adultos foram vistos se alimentando (cinco simultaneamente) da casca de

uma Pogonophora schomburgkiana de 10.8 cm de diâmetro. Outras variáveis, como a

densidade de recursos ou a qualidade nutricional dos itens consumidos devem


influenciar mais fortemente os padrões de agrupamento do que o tamanho das fontes

por si só (Strier 1989; ver também capítulo 4 desta dissertação).

O diâmetro médio das árvores usadas por outras espécies de Atelidae vivendo

em florestas não-perturbadas foi mais de quatro vezes maior do que o encontrado para o

grupo de estudo pesquisado (Peres 1996; Moraes et al. 1998). Árvores muito pequenas

eram comidas a partir de outra árvore maior que suportasse o peso dos indivíduos

envolvidos no evento (FIG. 3.2). A cauda preênsil pode ser considerada como uma

importante adaptação que possibilita o uso de áreas secundárias pelos indivíduos desta

espécie. A cauda dos Atelídeos é considerada como uma das mais evoluídas entre os

primatas e pode, facilmente, suportar sozinha todo o peso de um indivíduo enquanto ele

está suspenso em um galho se alimentando (Dunbar & Badam 2000).

A grande variedade de alturas em que os muriquis eram vistos se alimentando

sugere que eles usam todo o perfil da floresta, não se limitando a determinados estratos.

Esta variação também pode ser vista no uso de árvores de diferentes tamanhos (DAP) e

pode ser pensada como uma forma que os muriquis encontraram de escapar da

competição intra-grupal, dentro de um grupo já inflado em número de indivíduos.

Outra estratégia observada foi a separação de pequenos subgrupos, que

permaneciam desaparecidos por dias ou mesmo semanas e quando retornavam ao grupo

não despertavam nenhum tipo de comportamento agonístico por parte dos indivíduos

que haviam permanecido, algo muito próximo do padrão de fissão-fusão,

frequentemente observado em primatas do gênero Ateles (Chapman 1988). Um estudo

interessante para o futuro seria seguir os diferentes subgrupos simultaneamente para

tentar entender o padrão de separação dos indivíduos no tempo e espaço.

O seu grande tamanho corporal e a ausência de predação na área de estudo (mas

ver Printes et al. 1996; Bianchi 2000), parece dar ao muriqui a segurança de poder

forragear em pequenos agrupamentos, e até mesmo sozinho, em pequenas árvores,

evitando desta forma, a competição intra-grupal (Terborgh & Janson 1986). A grande

maioria dos FBFS coletados tiveram apenas um indivíduo se alimentando e eram,

frequentemente, árvores com diâmetro ≤10 cm. Este fato pôde ser evidenciado,

principalmente, quando os indivíduos do grupo se alimentavam em árvores ou arbustos

de pequeno e médio porte que ocorrem em grandes manchas na área de estudo, como a

Mabea fistulifera e a Miconia holosericea. Em árvores de pequeno porte eles

freqüentemente se alimentavam sozinhos, utilizando várias fontes simultaneamente,


estando o grupo, em geral, disperso pela área de alimentação. Entretanto, dependendo

da qualidade do recurso consumido, esta estratégia deve incorrer em problemas de

ordem energética. Por exemplo, devido ao seu grande peso corporal e sua forma de

deslocamento arbóreo, as necessidades metabólicas dos muriquis devem ser

particularmente altas e alimentar-se em fontes de pequeno porte poderia implicar em um

maior deslocamento diário ou de uma maior área de vida buscando a inclusão de um

número maior de fontes em sua alimentação. Considerando que o deslocamento é tido

como uma atividade altamente dispendiosa (Chapman et al. 1995), o seu acréscimo

implica em um maior custo da atividade forrageadora. Uma forma de diminuir o gasto

energético na busca de novas fontes seria aumentar o número de árvores consumidas

simultaneamente, sem necessariamente aumentar o deslocamento diário

excessivamente, o que, como dito anteriormente, aumentaria demasiadamente o custo

do forrageio. Esta sugestão pôde ser confirmada em um estudo comparativo realizado

em um mesmo grupo quinze anos depois, quando ele continha o dobro do número de

indivíduos. Neste estudo Dias & Strier (2003) não encontraram diferenças nas distâncias

diárias percorridas, mas a área de vida do grupo de estudo aumentou substancialmente

neste período.

Contrariamente, em árvores de grande porte, mesmo em grandes agrupamentos,

a manutenção de distâncias inter-individuais relativamente fixas, poderia garantir altas

taxas de ingestão do alimento. Quando se alimentavam em grandes agrupamentos numa

mesma árvore, os muriquis adultos ficavam uniformemente espalhados na copa (FIG.

3.2) e freqüentemente, a mudança na posição de um único indivíduo do agrupamento

parecia provocar a mudança no posicionamento do restante dos indivíduos que se

encontravam alimentando na mesma copa (principalmente daqueles indivíduos mais

próximos), de forma que as distâncias inter-individuais eram mantidas, de maneira

muito similar à descrita por Klein (1974) em A. belzebuth. A entrada seqüencial de

indivíduos, mesmo em fontes de grande porte, ajudaria a garantir a manutenção de

distâncias mínimas entre os ocupantes simultâneos em uma fonte e foi, freqüentemente,

o padrão observado no grupo de estudo.


FIGURA 3.2 – Árvores grandes como o Enterolobium monjolo (Vell.) Benth. podiam

suportar vários muriquis se alimentando simultaneamente em suas enormes copas (acima). Em árvores pequenas, no entanto, eles freqüentemente se alimentam pendurados em uma outra árvore maior ou cipó nas proximidades (embaixo).


Estes resultados, no entanto, devem ser apreciados com cuidado, uma vez que,

as dificuldades de se monitorar os agrupamentos nas copas de árvores muito grandes

são muitas e aumentam a cada novo indivíduo adicionado (Ferrari & Rylands 1994).

Estas árvores normalmente apresentam uma grande sobreposição de suas copas com

outras árvores adjacentes, aumentando, desta forma, a possibilidade de que algum

indivíduo possa entrar ou sair delas sem ser percebido. Além disso, estas árvores

parecem ser relativamente pouco abundantes na área de estudo (GRAF. 3.2).

Baseado na sazonalidade extrema da área de estudo, seria esperado que

existissem diferenças marcantes na estratégia de forrageamento entre as estações. Estas

diferenças foram encontradas no número de indivíduos forrageando, mas não no

tamanho das fontes utilizadas pelos muriquis, tão pouco no tempo gasto alimentando.

Tanto os agrupamentos alimentares quanto o número de ocupantes simultâneos foram

maiores durante a estação chuvosa, período em que os frutos, alimentos tidos como

ricos em energia, estão mais disponíveis na área de estudo. Além disso, considerando a

quantidade de compostos secundários presentes nas folhas, seria aceitável imaginar que

os muriquis comessem por um tempo menor em fontes deste recurso do que frutos, o

que não pode ser evidenciado neste estudo. Apesar de sua suposta preferência por frutos

(Strier 1991) os muriquis-do-norte, assim como a sua contraparte (B. arachnoides;

Milton 1984), são consumidores oportunistas, ao passo que, tendem a explorar a sua

área de vida em busca de partes reprodutivas, mais energéticas porém mais dispersas,

como frutos e flores, enquanto consomem grandes quantidades de partes vegetativas,

menos nutritivas, mas homogeneamente dispersas no ambiente, tais como as folhas

maduras e imaturas, pecíolos, entre outros itens. Isto pode ser um reflexo da alta

densidade populacional na área de estudo. Os muriquis podem estar consumindo

alimentos com retorno energético mais baixo, mesmo na estação onde alimentos

energeticamente ricos, como os frutos, são encontrados em abundância, como um forma

de complementar a sua dieta.

A grande flexibilidade alimentar e comportamental exibida pelos muriquis-do-

norte na RPPN FMA parece ser crítica para a viabilidade de sua população a longo

prazo (Strier 2000). Como pudemos evidenciar, o muriqui, B. hypoxanthus, parece ser

um animal extremamente bem adaptado para lidar com o ambiente altamente sazonal

onde vive. Adicionalmente, a alta capacidade de carga desta população parece refletir

uma combinação entre a sua habilidade de lidar tão bem com um recurso


nutricionalmente pobre, mas amplamente disperso, como as folhas, assim como a sua

tendência de consumir uma variedade de frutos, aliadas à capacidade de formar um

mapa cognitivo para a localização de suas fontes (Boubli et al. 2004). A grande fluidez

observada no grupo de estudo associada à grande proporção de folhas na dieta dos

muriquis podem estar garantindo a diminuição da competição intra-específica e a

manutenção de um grande número de indivíduos no grupo, até o ponto onde o balanço

entre número de indivíduos, ingestão de alimentos e a disponibilidade dos recursos

torne-se altamente custoso e eles, finalmente se dividam para formar um novo grupo

social distinto, sem ligações com o original.

Strier (1989, 1994) previu que espécies como o muriqui, que alteram seus

agrupamentos em resposta a um ambiente com a distribuição de fontes irregular,

adotariam uma maior fluidez quando os grupos ocupassem ambientes onde grandes

fontes de alimento fossem demasiadamente escassas, como ocorrido nesta área de

estudo, onde as árvores grandes (preferidas pelos muriquis) são infreqüentes. Estes

resultados estão em conformidade com outros estudos realizados com o gênero em

outros lugares ou grupos (Milton 1984; Strier 1989, mas ver Moraes 1998). Ainda, de

acordo com Milton (1984), um padrão mais fluido na organização social como o

observado nos muriquis pode ser pensado em função da adaptação à alimentação

energeticamente limitada que eles apresentam com o consumo de uma grande

quantidade de folhas.

O muriqui parece responder muito bem às diferenças na estrutura da floresta,

pelo menos a curto prazo, seja alterando o tamanho dos agrupamentos alimentares (e

subgrupos), o tempo de consumo dos seus itens, mas não o tamanho das fontes

selecionadas. Esta grande variação comportamental deve ser uma média entre os custos

e benefícios da vida em grupo de forma a responder adequadamente ao aumento da

densidade, e conseqüentemente, à competição intra-grupal que eles experimentam na

área de estudo. E de certa forma, sugerem que a manutenção de taxas de ingestão de

alimento mais altas, propiciadas pelas mudanças nos padrões de agrupamento, podem

justificar as altas taxas de crescimento populacional experimentadas ao longo das

últimas décadas. Além disso, a fuga da competição intra-grupal poderia levar ao

surgimento de novos grupos sociais com a separação de um grande grupo, no qual os

indivíduos não mais pudessem sustentar as baixas taxas de ingestão do alimento diária,

os enormes territórios requeridos e a freqüente falta de contato entre indivíduos, devido


ao grande espalhamento do grupo por áreas extensivamente grandes durante períodos de

tempo cada vez maiores.

Baseando-se na preferência pelas árvores de grande porte pela espécie, a escolha

de áreas para a criação de novas reservas visando a manutenção de populações viáveis

dos muriquis-do-norte a longo prazo, deveria ser pensada em função da presença destas

árvores e não somente pelo tamanho da área em si. Um padrão altamente flexível de

associação é uma característica clara dos Atelídeos (Strier 1999) e estudos que

enfatizem tais padrões e procurem pelos seus fatores limitantes são de extrema

importância na busca de um maior entendimento sobre a complexidade da organização

social apresentada pelos primatas desta família e como a ecologia e a estrutura social

interagem para produzir tamanha diversidade (Janson 1988a).


Capítulo 4

O Consumo de Néctar de Mabea fistulifera Mart. (Euphorbiaceae) pelo Muriqui-do-norte (Brachyteles

hypoxanthus)

4.1. Introdução A alimentação e a busca pelo alimento são fundamentais na manutenção da vida

dos animais e são atividades que despendem um gasto energético considerável. Sendo

assim, indivíduos que maximizem seu consumo energético em função da distância

percorrida tendem a balancear seu custo-benefício, de forma que a ingestão líquida de

recursos seja maximizada, podendo aumentar, desta forma, seu fitness (Emlen 1966;

MacArthur & Pianka 1966; Schoener 1971). Pyke et al. (1977) esperavam que o

sucesso de teorias simples sobre dieta seria alcançado somente em algumas

circunstâncias especiais, quando os animais forrageassem por fontes ricas em energia,

tais como néctar ou por itens de diferentes tamanhos de um determinado tipo de

alimento. Nestes casos, estas teorias poderiam ser preditivas.

O néctar pode ser considerado como um dos recursos mais importantes

fornecidos pelas plantas como recompensa, visando, principalmente, a atração de

visitantes animais (Simpson & Neff 1983). Ele é constituído de aminoácidos, lipídios,

antioxidantes, proteínas e açúcares, seu maior e mais importante constituinte em termos

energéticos (Baker & Baker 1983). Apesar desta ampla variedade de constituintes, a

quantidade disponível de cada um deles por flor é, provavelmente, pequena em

comparação com o requerimento energético da maioria das espécies de primatas e, por

conseqüência, o consumo de néctar exigiria estratégias que reduzam os custos da

aquisição e aumentem o retorno energético deste recurso (Garber 1988).

As interações entre os primatas diurnos e as plantas produtoras de néctar eram

bem pouco conhecidas até alguns anos atrás. A relação coevolucionária entre lêmures e

angiospermas em Madagascar era pensada como sendo uma relíquia ancestral que havia

persistido e, na grande maioria dos casos, o néctar seria um recurso utilizado somente

por algumas poucas espécies de primatas noturnos, em locais onde a diversidade de

morcegos, os principais polinizadores destas plantas, fossem ausentes (Sussman &

Raven 1978; Sussman 1979). Imaginava-se ainda que, para os primatas de grande

tamanho corporal, a disponibilidade e a produção deste recurso estivessem aquém do


mínimo necessário para estimular o seu consumo habitual (Garber 1988). Atualmente,

entretanto, com o grande avanço da primatologia de campo e o grande número de

espécies já estudadas, a importância do néctar como um recurso essencial para os

primatas em geral, independentemente de seu tamanho corporal, tem sido reconhecida,

principalmente, durante os períodos de escassez de recursos energéticos como os frutos

(ex. Sussman & Raven 1978; Sussman 1979; Torres de Assumpção 1981; Terborgh

1983, 1986; Garber 1988; Ferrari & Strier 1992; Peres 1994, 2000; Passos & Kim

1999).

Muita pesquisa tem sido feita sobre a suposição de que os animais forrageiam de

forma a otimizar os seus resultados e obter um ganho líquido maximizado (Charnov

1976, Pyke 1984). O alimento é normalmente encontrado em manchas (‘patches’) e a

ação dos animais normalmente resulta na depressão do recurso encontrado dentro delas.

Uma conseqüência comum da atividade forrageadora de um animal é reduzir a

disponibilidade de alimento e, conseqüentemente, sua taxa de encontro, na mancha onde

ele está se alimentando (Charnov et al. 1976).

Uma característica dos chamados maximizadores de energia (Schoener 1971)

seria deixar as manchas que não mais oferecem um retorno energético rentável, ou seja,

quando seu sucesso em encontrar o alimento diminui até um ponto onde o custo torna-se

demasiadamente alto para que o animal permaneça nesta mancha (chamado giving up

threshold), ele então se move para outra mancha, onde as chances de encontrar o seu

alimento devem ser maiores, aumentando, consequentemente, o ganho líquido adquirido

(Krebs et al. 1974; Charnov 1976; Pyke et al. 1977).

A ingestão de energia depende de certa forma da quantidade e da qualidade de

recursos disponíveis no ambiente e o tempo gasto alimentando dependerá dos custos

totais aos quais os indivíduos estão sujeitos. Por isso, ajustes no tempo de forrageio

devem consistir em mudanças associadas no gasto e ingestão de energia (Wolf et al.

1975). Enquanto forrageiam em busca do alimento os animais tem que tomar várias

decisões buscando a maximização de seu ato, como, por exemplo, quais alimentos

comer ou não, escolher tipos de hábitat para forragear ou ainda decidir quando deixar

uma determinada área ou fonte de alimento em busca de outra que possa proporcionar

quantidade (e qualidade) suficiente de alimento que garantam a sua sobrevivência (Post

1984).

O muriqui-do-norte (Brachyteles hypoxanthus Kuhl, 1820; Atelidae) é um

primata diurno de grande tamanho corporal. Na verdade, trata-se do maior primata


neotropical, podendo atingir cerca de 15 kg na idade adulta (Aguirre 1971). A espécie

não apresenta diferenciação sexual marcante e se alimenta principalmente de folhas e

frutos durante o ano, consumindo outros itens de forma infreqüente tais como flores,

cascas e néctar, entre outros (Strier 1991).

Representantes da família Euphorbiaceae, algo em torno de 50 espécies (Willis

1973; Martinez et al. 2000) do gênero Mabea encontram-se amplamente distribuídas

por toda a região neotropical (América do Sul e Central). Mabea fistulifera, única

representante do gênero existente na Mata Atlântica, é uma árvore de porte médio,

variando entre 6 a mais de 15 metros de altura (Torres de Assumpção 1981; Ferrari &

Strier 1992; Vieira & Carvalho-Okano 1996; Olmos & Boulhosa 2000), que se distribui

de forma agrupada nas áreas onde ocorre, provavelmente por causa da sua estratégia de

dispersão de sementes por deiscência explosiva. Ela não é uma espécie distribuída

homogeneamente pela área, mas onde ocorre, é bastante comum (Torres de Assumpção

1981) e, praticamente, domina a área. Geralmente encontrada nos topos de morro, ela é

considerada como uma árvore pioneira na ocupação de áreas degradadas (FIG. 4.1).

Apesar disso, evidências sugerem que esta espécie possa resistir no ambiente mesmo

depois que este tenha sido modificado pelo processo de sucessão (Goulart et al. 2005).

Mabea fistulifera floresce entre março e junho, tendo o seu pico de floração em

meados de abril até o fim de maio, no início da estação seca (Ferrari & Strier 1992,

Vieira & Carvalho-Okano 1996), quando também ocorre o período de consumo dos

muriquis sobre este recurso (GRAF. 4.1). Cada indivíduo produz centenas de

inflorescências terminais, de cor vermelho-ferruginosa, paniculadas, pêndulas e

expostas no exterior da folhagem, com aproximadamente 15 cm de comprimento (FIG.

4.1). Glândulas presentes na base do ovário destas inflorescências produzem um néctar

claro e abundante que tem sido proposto como recurso de grande importância para uma

grande variedade de espécies da comunidade animal em vários lugares onde esta espécie

encontra-se presente (Torres de Assumpção 1981; Vieira et al. 1991; Ferrari & Strier

1992; Vieira & Carvalho-Okano 1996; Passos & Kim 1999; Olmos & Boulhosa 2000;

Miranda & De Faria 2001). Em torno de 1 a 3 ml de néctar são produzidos por

inflorescência a partir das 1600 h e este néctar se acumula em torno da raque ficando

disponível na forma líquida até mais de 0900 h do dia seguinte (Vieira & Carvalho-

Okano 1996).

Este estudo procurou investigar o papel da produtividade de inflorescências, e

consequentemente de néctar, na determinação dos limites de uso das árvores de M.


fistulifera pelo muriqui-do-norte. Além disso, procuramos avaliar algumas estratégias

de forrageio empregadas pelos muriquis enquanto consome um recurso altamente

energético como o néctar desta espécie.

A escolha do néctar de M. fistulifera para o desenvolvimento deste estudo deu-se

por diversas razões: a) o néctar é um recurso renovável; b) as inflorescências situam-se

em locais de fácil visualização, espalhadas em toda a copa da árvore; c) as árvores de M.

fistulifera são encontradas em grandes agrupamentos na área de estudo, principalmente

nos topos dos morros, facilitando a observação; d) normalmente, as inflorescências não

são destruídas após o consumo do néctar, possibilitando a contagem das inflorescências

restantes; e) uma estimativa do volume de néctar consumida pelos macacos pode ser

feita com certa precisão; f) quase sempre, os muriquis forrageiam sozinhos na copa das

árvores de M. fistulifera. Além disso, a opção de se estudar uma única espécie ao invés

de diversas outras teve como objetivo eliminar os efeitos da variação interespecífica na

qualidade do recurso e em sua dispersão, que poderia confundir os resultados (Leighton

& Leighton 1982).

De acordo com a teoria de forrageamento ótimo, a produtividade das árvores de

M. fistulifera (consideradas aqui como manchas de recurso) deveria afetar o forrageio

dos muriquis. Com o objetivo de testar essa premissa, formulamos a seguinte hipótese:

H1: A produtividade das árvores de M. fistulifera afeta a escolha da estratégia

de forrageio pelo muriqui-do-norte.

As predições específicas testadas foram:

(1) o número de inflorescências consumidas pelos muriquis é positivamente

relacionado com o número de inflorescências produzidas pela árvore;

(2) o número de inflorescências consumidas é positivamente relacionado com o

tempo gasto alimentando em uma determinada árvore;

(3) o número de inflorescências consumidas por um indivíduo que se alimenta

subsequentemente na mesma copa onde outro indivíduo já se alimentava, é

menor do que o número de inflorescências consumidas pelo primeiro;

(4) o muriqui apresenta preferência pelo consumo de inflorescências no pico de

produção;


(5) a queda na produção geral de inflorescências afeta negativamente o

consumo do néctar pelos muriquis;

(6) as taxas de ingestão de néctar são negativamente relacionadas com o tempo

gasto alimentando por um indivíduo numa mesma copa (depleção do

recurso), justificando a saída deste à procura de outra fonte com taxas de

ingestão maiores.

4.2. Métodos 4.2.1. Local e grupo de estudo Este estudo foi desenvolvido no Vale do Jaó, porção norte da RPPN Feliciano

Miguel Abdala (19º42’59”S; 41º49’12”W) no município de Caratinga, Minas Gerais,

Brasil. A vegetação local é considerada Mata Atlântica Estacional Semi-decídua e perde

grande parte das suas folhas durante os meses de stress hídrico na estação seca (abril-

setembro). Este período é também, reconhecido como o que apresenta a menor

disponibilidade de frutos na mata, alimento tido como preferido pelos muriquis-do-norte

(Strier 1991; Ferrari & Strier 1992).

O esforço amostral de 401 h foi distribuído ao longo dos 3 anos durante o mês

de Maio de 2003, 2004 e 2005. O grupo estudado era bem habituado e variou entre 45-

52 indivíduos ao longo do período de estudo. Para determinar os padrões de

forrageamento dos muriquis-do-norte nas árvores de M. fistulifera, o grupo foi

continuamente seguido do amanhecer (0530 h) até o entardecer (1800 h) em dias

seqüenciais, variando de 3 a 8 dias consecutivos. Com raras exceções, toda a

amostragem foi baseada em dias completos de observação do grupo de estudo

(média=10,2 ± 2,2 h/dia).

4.2.2. Coleta de dados 4.2.2.1. Produção de néctar Em 2003, 100 inflorescências, visualmente pertencentes à mesma coorte e

ditribuídas em 10 árvores diferentes de M fistulifera, foram marcadas, numeradas

individualmente e tiveram todo o seu néctar coletado uma vez ao dia (entre 0700-1100

h) durante a fase bissexual da inflorescência, período que envolve a produção do néctar.

Apesar de estarem localizadas dentro da área de vida do grupo de estudo, estas árvores


eram menos acessíveis aos macacos, uma vez que se localizavam em um aceiro, abaixo

de uma linha de transmissão de energia elétrica (FIG. 4.1) e eram baixas, em

conseqüência das podas rasas que sofriam anualmente (~2,5 m). Além disso, a coleta

era realizada bem cedo na manhã seguinte para garantir que os macacos não

consumissem o néctar antes da sua coleta.

O néctar das inflorescências marcadas foi coletado com o auxílio de uma seringa

para a determinação do volume produzido. A biologia floral de M. fistulifera foi

realizada visando identificar os estágios produtores e quantificar o néctar produzido

pelas inflorescências. Apenas as inflorescências que completaram todo o seu ciclo de

produção durante o período de amostragem foram usadas para o cálculo da média do

volume de néctar produzido. Áreas da floresta dominadas por indivíduos de M.

fistulifera foram chamadas mabeais neste estudo.


FIGURA 4.1 – Hábito de M. fistulifera na área de estudo (em cima, esquerda); Detalhe das

inflorescências marcadas e material de coleta (em cima, direita); Inflorescências em pico de produção (embaixo, à esquerda); Árvores onde foi feito a marcação das inflorescências de M. fistulifera e seu acompanhamento (embaixo, à direita; crédito foto: Fabiana Couto).


0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Floração

Pico floração

Consumo

J F M A M J J A S O N D

GRÁFICO 4.1 – Período de produção e consumo de néctar de

M. fistulifera na área de estudo.

4.2.2.2. Amostra comportamental e ecológica Dados quantitativos sobre o forrageamento dos muriquis nas copas da M.

fistulifera foram coletados através da contagem das inflorescências consumidas por eles.

Como no FBFS, o início e o término do evento alimentar foram registrados, de forma

que obtivemos o tempo total alimentando na fonte. Oportunisticamente, em 2004,

sempre que um indivíduo entrava em uma árvore de M. fistulifera e começava a se

alimentar do seu néctar, foram coletadas amostras focais (daqui por diante chamadas

eventos alimentares) durante as quais foram registrados a identidade do indivíduo

(quando não era possível a determinação da identidade, pelo menos a sua classe sexo-

etária foi anotada), a hora de início e término do consumo de néctar, o número de

inflorescências consumidas, assim como o estágio de produção das inflorescências

consumidas. Quando um indivíduo entrava e começava a se alimentar em uma árvore na

qual outro indivíduo tinha acabado de ser registrado, ele foi considerado como um

ocupante seqüencial. O registro dos eventos alimentares destes indivíduos pode nos dar

uma idéia sobre a ingestão de néctar entre animais consumindo em árvores de forma

seqüencial. As amostras focais coletadas foram distribuídas entre as diferentes classes

sexo-etárias (Strier 1987), de forma a conseguir uma distribuição homogênea das


amostras entre as diferentes classes. No entanto, somente amostras de indivíduos

adultos e subadultos foram usadas nas análises.

As árvores nas quais os indivíduos foram registrados se alimentando foram

marcadas e tiveram medidos o seu diâmetro à altura do peito (DAP), estimada a altura e

a coordenada geográfica, registrada com o auxílio de um aparelho de GPS. Além disso,

foi realizada a contagem das inflorescências disponíveis (também discriminadas em

estágios de produção) visando determinar a produtividade das árvores de M. fistulifera.

Todas essas medidas foram realizadas por um assistente de campo após a saída dos

macacos do mabeal. As árvores com mais de um fuste a altura do peito (troncos

múltiplos), tiveram os DAPs de todos os troncos medidos e o diâmetro médio

quadrático (Machado & Figueiredo-Filho 2003; Oliveira-Filho et al.; submetido)

calculado através da fórmula:

∑= 2_

nq DD (1)

sendo , a média quadrática dos diâmetros múltiplos e DqD_

n, cada um dos diâmetros

medidos em uma mesma árvore; e este valor usado nas análises subseqüentes.

Para facilitar a contagem das inflorescências, as copas das árvores foram

virtualmente dividas em quatro partes iguais (quadrantes) posicionados geograficamente

com o auxílio de uma bússola e o número de inflorescências produzidas foi estimado

através da contagem das inflorescências presentes em apenas um dos quadrantes,

preferencialmente aquele voltado para o norte. Em caso de impedimento da contagem

neste quadrante devido à difícil visibilidade ou acesso, o quadrante escolhido foi o

quadrante imediatamente oposto, ou seja, o sul. Subseqüentemente, este resultado foi

extrapolado para a copa inteira multiplicando-se o resultado por quatro (método

modificado de Chapman et al. 1992).

A contagem das inflorescências foi feita discriminando, sempre que possível, os

estágios de produção das inflorescências. A determinação dos estágios de produção das

inflorescências de M. fistulifera não era uma tarefa fácil no campo, principalmente após

a passagem dos macacos pela árvore. Os estágios em que se encontravam as

inflorescências foram determinados considerando as categorias conforme descritas a

seguir, baseado em nossa experiência anterior no seu reconhecimento: 1) Não produtora

– Inflorescência sem pólen e néctar, ainda avermelhada, 2) Início de produção –

Inflorescência com pouco pólen e geralmente néctar apenas no terço superior, em


alguns casos ainda avermelhada, 3) Pico de produção – Inflorescência com néctar e

pólen em abundância e em tonalidade laranja, 4) Fim de produção – Inflorescência com

pequenas quantidades de pólen e néctar, aspecto “desgastado”, tonalidade laranja, 5)

Indeterminada – Casos confusos ou aqueles em que não foi possível determinar o

estágio de produção das inflorescências. Embora não pudessem ser usadas na

determinação da preferência de consumo dos muriquis pelos estágios de produção, as

indeterminadas entraram no somatório de inflorescências consumidas e produzidas por

árvore.

Após o término do consumo do néctar de M. fistulifera pelos muriquis, 50

árvores foram escolhidas aleatoriamente e tiveram suas inflorescências contadas durante

dois dias consecutivos. Este procedimento visou avaliar se a densidade de

inflorescências teria diminuído até um nível em que não compensasse o retorno dos

muriquis, consequentemente, determinando o fim do consumo de néctar pelos macacos.

A composição da dieta foi medida através da coleta dos registros de alimentação

(FR; feeding records) de todos os itens consumidos pelos macacos durante o período de

amostragem neste ano. Quando ≥1 indivíduos eram vistos se alimentando em uma

árvore ou cipó, independentemente do tempo, um registro alimentar era anotado para o

item consumido. Cada árvore podia receber apenas um registro diário (para detalhes ver

van Roosmalen 1989; Boubli 1999).

Em 2005, apenas as taxas de consumo (número de inflorescências consumidas

por minuto) foram registradas para indivíduos adultos de ambos os sexos, sempre que

tínhamos uma completa visão do seu comportamento, durante todo o tempo gasto por

ele se alimentando numa árvore de M. fistulifera. Como, geralmente, o consumo de

néctar não durava mais do que um minuto, estas taxas foram feitas como inflorescências

consumidas a cada 15 segundos, bastando multiplicar por quatro para obter as taxas por

minuto.

4.2.3. Análise dos dados A normalidade dos dados foi checada através do teste de Shapiro-Wilk. A

correlação de Spearman, Wilcoxon Rank Sum Test (W; equivalente ao teste de Mann-

Whitney) e Wilcoxon Signed Rank Test (V) foram realizados, uma vez que os nossos

dados não alcançaram as premissas necessárias para a realização dos testes estatísticos

paramétricos. As médias, quando apresentadas, foram seguidas pelo desvio padrão.


Foram aceitas como estatisticamente significativas as análises cujo p≤0,05. Toda a

análise estatística deste capítulo, assim como os seus gráficos, foram produzidos

utilizando o software livre ‘R’ (versão 2.2.1) e o seu pacote estatístico ‘stats’ (R

Development Core Team 2005).

Para testar se havia a preferência pelo consumo de algum estágio de produção de

néctar pelos muriquis, de acordo com a disponibilidade destes estágios, foi usado o teste

do qui-quadrado, e foram desconsideradas nesta análise, as inflorescências cujo estágio

de produção não fora determinado durante a coleta dos dados. Como os muriquis se

alimentaram repetidamente em algumas árvores durante o período de estudo e buscando

a independência entre as amostras, foram calculadas as médias do número de

inflorescências consumidas e produzidas por árvore e estes valores foram usados nas

análises subseqüentes.

4.3. Resultados Foram registrados no total 247 eventos alimentares, nos quais o néctar foi

consumido, distribuídos em 192 árvores diferentes de M. fistulifera em maio de 2004.

Estas árvores tinham em média 10 metros de altura (variando entre 6 e 17 metros) e

16,6 cm de DAPq (variando entre 6,7 e 46,3 cm).

4.3.1. Produtividade das fontes e forrageamento O número de inflorescências de M. fistulifera consumidas mostrou uma

correlação positiva estatisticamente significativa com o tamanho da árvore, representado

pelo DAP (rs=0,29; p<0,001; n=192; GRAF. 4.2a) e com o número total de

inflorescências produzidas pela árvore (rs=0,46; p<0,001; n=192; GRAF. 4.2b), mas não

mostrou correlação significativa com a altura destas árvores (rs=0,08; p>0,05; n=192).

O número de inflorescências produzidas também foi positivamente correlacionado com

o tamanho da árvore (rs=0,60; p<0,001; n=192; GRAF. 4.2c), indicando que no caso da

M. fistulifera a produtividade das fontes é fortemente relacionada ao seu tamanho. O

tempo gasto alimentando pelo muriquis nas árvores também foi forte e positivamente

correlacionado com o número de inflorescências consumidas (rs=0,60; p<0,001; n=192;

GRAF. 4.2d).

O número de inflorescências consumidas por ocupantes seqüenciais (dois

indivíduos que se alimentaram subsequentemente numa mesma árvore) não mostrou


diferença estatisticamente significativa (V=57; p>0,05; n=18). Resultado similar foi

observado com o tempo gasto alimentando entre estes indivíduos (V=4,5; p>0,05;

n=16).

As inflorescências no pico de produção foram preferencialmente consumidas

pelos muriquis, acima do que seria esperado considerando a disponibilidade de estágios

produzidos (χ2=246,2; p<0,001; gl=3; GRAF. 4.3). A média de inflorescências

produzidas por árvore foi significativamente maior durante o período em que os

muriquis consumiram o néctar ( x =63 ± 63; mediana=44; n=191), do que nos dias

subseqüentes ( x =28 ± 48; mediana=13; n=52) ao término do consumo deste recurso

pelos macacos (V=18; n=52; p<0,001; GRAF. 4.4).


GRÁFICO 4.2 – Relação entre (a) número de inflorescências consumidas por árvore e o

tamanho da fonte, representado pelo seu diâmetro à altura do peito, em centímetros; (b) número de inflorescências consumidas por árvore e o número de inflorescências produzidas por árvore; (c) Número de inflorescências produzidas por árvore e o tamanho da fonte representado pelo seu diâmetro à altura do peito, em centímetros; (d) número de inflorescências consumidas por árvore e o tempo gasto alimentando numa determinada fonte, em minutos.


χ2=246,2; p<0,001; gl=3

GRÁFICO 4.3 – Preferência dos muriquis-do-norte pelas inflorescências no pico de produção relativa à disponibilidade destes estágios. (NP) não produtoras; (IP) início de produção; (PP) pico de produção; (FP) fim de produção.


4.3.2. Taxas de consumo As taxas de consumo de néctar diminuíram significativamente (Wilcoxon V=66;

p<0,01; n=12; GRAF. 4.5) durante o tempo em que os indivíduos permaneceram se

alimentando nas copas das árvores (taxa inicial média=11,1 ± 5,1 inflor./min., n=22;

taxa final média=7,0 ± 4,2 inflor./min.; n=12).

As taxas de consumo iniciais mostraram-se fortemente correlacionadas com o

tempo gasto alimentando na árvore (rs=0,85; n=22; p<0,001) e, de uma maneira um

pouco mais fraca, mas ainda significativamente, com as taxas de consumo finais

(rs=0,51; n=12; p=0,05) indicando que taxas maiores foram encontradas em árvores com

maior produtividade. As taxas finais, no entanto, não foram correlacionadas com o

tempo gasto se alimentando nas árvores (rs=0,19; n=12; p>0,05). Apesar do número

total de inflorescências produzidas pela árvore ter se correlacionado positivamente com

o tamanho das árvores, nenhuma das taxas de consumo se correlacionou com esta

variável (taxas iniciais rs=0,04; n=22; taxas finais rs=-0,17; n=22; ambos p>0,05).

4.3.3. Produção de néctar em M. fistulifera Das 100 inflorescências marcadas, 30 completaram seu ciclo de produção

durante o período amostrado. Cada inflorescência produziu em média 3,9 ± 1,8 ml de

néctar no total (mín.=1,1; máx.=7,9; n=30) e 1,2 ± 0,6 ml/dia (mín.=0,1; máx.=5,0;

n=30). A produção do néctar em cada inflorescência durou entre 3 e 4 dias. A produção

do néctar mostrou-se bastante heterogênea tanto entre as diferentes árvores, quanto

dentro das mesmas árvores, ou seja, os estágios de produção das inflorescências

disponíveis variaram bastante, de forma que foram observados entre 16 e 31% de

inflorescências em diferentes estágios de produção de néctar diariamente ao longo de

todo o período da amostragem. Importante salientar que a amostragem foi realizada no

início do mês de maio de 2003, praticamente no meio do período de pico de produção

de néctar nesta espécie.

4.3.4. Consumo de néctar O néctar de M. fistulifera foi o item mais consumido durante o período em que

ele esteve disponível, perfazendo 43% da dieta do grupo de estudo em maio de 2004. Os

muriquis freqüentemente acordaram por volta das 0530 h todos os dias durante o

período em que eles consumiram o néctar de M. fistulifera. Demasiadamente cedo se


comparado aos horários que eles acordavam nos meses próximos deste período, mas

durante os quais o consumo de néctar não foi registrado (ex. março e junho). Após isto

eles rumavam direto para a área de Mabea mais próxima do local onde dormiram, sem

parar para comer ou descansar pelo caminho. Eles consumiram néctar todos os dias em

que foram acompanhados durante o período em que este recurso esteve disponível.

Registros de consumo de néctar ocorreram entre 0600 h e 1300 h e, raramente, foi

registrado durante todo o resto do dia (GRAF. 4.6).

Os muriquis entravam nas copas das árvores de M. fistulifera de forma

seqüencial, ou seja, após saírem de uma árvore rumavam diretamente para outra árvore

da mesma espécie, não mostrando, portanto, sinais de saciação. Os muriquis pegavam a

inflorescência com as mãos, a levavam à boca, sugavam o néctar e soltavam a

inflorescência novamente sem causar danos aparentes a ela. Praticamente todo o néctar

era retirado de cada uma das inflorescências por eles manipuladas. O tempo gasto em

cada inflorescência não ultrapassava alguns poucos segundos e o consumo do néctar em

cada árvore foi também geralmente curto, sendo ≤1 min. em 64% dos registros ( x =1,6

± 0,9 min., mín=<1; máx=6; n=192).

Os muriquis, geralmente, se alimentavam sozinhos nas copas de M. fistulifera.

Dois indivíduos foram vistos se alimentando em uma mesma árvore, ao mesmo tempo,

apenas quatro vezes ao longo de todo o mês de maio de 2004 (ad libitum), mas não

puderam ser registrados em nenhum dos eventos alimentares realizados no mesmo

período (n=247), já que pelo menos um destes indivíduos já se encontrava alimentando

quando foram observados.


V=18; p<0.001; n= 52

GRÁFICO 4.4 – Quantidade de inflorescências produzidas por árvore durante o período em que houve consumo de néctar pelos muriquis e imediatamente após eles deixarem de consumir o néctar.


GRÁFICO 4.5 – Número de inflorescências consumidas dregistrada (independentemente de quantaTaxas em inflorescências consumidas por m

V=66; p<0,01; n=12

urante a primeira e a última taxa s taxas intermediárias houvesse).

inuto.


GRÁFICO 4.6 – Distribuição temporal dos eventos alimentares em néctar de M. fistulifera ao

longo do dia ao longo do mês de maio de 2004 (n=247).


4.4. Discussão 4.4.1. Produtividade das fontes e forrageamento dos muriquis

Os resultados obtidos neste estudo foram, de uma maneira geral, consistentes

com as premissas dos modelos de forrageamento ótimo, demonstrando que a

produtividade das fontes de néctar de Mabea fistulifera influencia o forrageio dos

muriquis sobre este recurso. A hipótese de que a produtividade das árvores de M.

fistulifera, medida através da produção de inflorescências, influencia o uso destas fontes

pelos muriquis foi confirmada.

A predição que sugeria que o número de inflorescências consumidas pelos

muriquis-do-norte seria positivamente correlacionado com o número de inflorescências

produzidas por ela foi confirmada. O número de inflorescências produzidas foi, ainda,

correlacionado com o tamanho das fontes. A predição de que o tempo gasto

alimentando nas árvores de M. fistulifera seria positivamente correlacionado com o

número de inflorescências consumidas foi confirmada. Este resultado indica que

qualquer uma destas variáveis poderia ser usada em estudos que busquem por relações

entre o forrageamento dos animais e outras variáveis, sejam elas físicas ou biológicas.

A predição que testava se haveria a diminuição da disponibilidade de néctar nas

fontes devido ao seu consumo pelos muriquis foi confirmada. As taxas de encontro de

inflorescências foram maiores logo após a chegada do animal à árvore e à medida que

este se alimentava, a probabilidade de encontro de inflorescências ainda intactas

tornava-se menor. Como demonstrado, uma vez que as taxas de consumo diminuem

com o passar do tempo, deveríamos esperar que, se o animal não deixasse a árvore em

busca de uma outra a tempo, o número escasso de inflorescências restantes imporia uma

maior taxa de deslocamento dentro da mancha para encontrar novas inflorescências,

proporcionando um maior gasto energético e conseqüentemente uma taxa na ingestão

líquida do recurso menor. Este padrão indica a depleção das árvores de M. fistulifera

pela atividade forrageadora do muriqui-do-norte.

A predição de que os muriquis prefeririam consumir as inflorescências no pico

de produção foi confirmada. Como pode ser observado no GRAF. 4.3, este foi o estágio

mais consumido, independentemente de sua disponibilidade. Isto talvez ocorra devido à

grande quantidade de néctar fornecida pelas inflorescências neste estágio de produção.

O número de inflorescências produzidas durante o período que os muriquis

foram vistos se alimentando de néctar foi significativamente maior do que no período


imediatamente subseqüente, quando eles não consumiram este recurso. Isto indica que a

produtividade geral do ambiente, determina o consumo de néctar pelo grupo de estudo,

uma premissa importante dos modelos de forrageamento ótimo (Charnov 1976).

A predição que sugeria diferenças no número de inflorescências ingeridas por

indivíduos que se alimentassem sequencialmente em uma mesma árvore não foi

confirmada. Contrário ao esperado, nem o tempo alimentando, nem o número de

inflorescências consumidas durante os eventos alimentares mostraram diferenças

significativas. Ainda, este resultado deve indicar que os muriquis podem não ser

capazes de perceber, ou mesmo não se importem, que uma determinada árvore já tenha

sido utilizada anteriormente. De posse desta valiosa informação eles poderiam evitar o

uso destas fontes ou mesmo abandoná-las rapidamente em busca de outras,

energeticamente mais rentáveis. Ao que parece, árvores com uma grande produção de

inflorescências poderiam ‘enganar’ os macacos, podendo ser reutilizadas por indivíduos

de forma seqüencial já que nelas, por exemplo, as taxas finais de consumo seriam altas

como as taxas iniciais. Isso indica que os muriquis parecem ‘enxergar’ a fonte pelo que

percebem logo no início do seu forrageio, ou seja, se ao chegar numa árvore ele

consegue taxas relativamente altas, ele somente deixará esta fonte quando estas taxas

decaírem significativamente, independentemente dela já ter sido utilizada por outro

indivíduo ou não.

É possível que os muriquis não percebam ou se importem em consumir o néctar

em fontes relativamente menos rentáveis, devido ao seu grande tamanho corporal, que

pode liberá-los dos limites energéticos que influencia as espécies de pequeno porte.

Diferentes indivíduos de Saguinus imperator e S. fuscicollis, por exemplo, usando

plataformas alimentares experimentais, mostraram diferentes estratégias

comportamentais na procura por alimento (Bicca-Marques & Garber 2005). Ainda,

espécies de pequeno tamanho corporal mostraram grande habilidade no forrageio por

alimento, encontrando plataformas com alimento disponível em 55,6% a 90,7% das

vezes, quando dicas espaciais, visuais e olfatórias eram fornecidas (Bicca-Marques &

Garber 2004). Se os muriquis também adotam estratégias individuais de forrageio ou

mesmo, se não sofrem imposições dos fatores energéticos como as espécies de pequeno

tamanho corporal, é um tema que ainda permanece por ser investigado.


4.4.2. Biologia floral de M. fistulifera O néctar de M. fistulifera foi um dos recursos mais importantes para o grupo de

estudo durante o início da estação seca, sendo responsável por cerca de 43% da dieta

total dos macacos em um único mês. Este fato não impressiona visto que além do alto

aporte energético fornecido pelo néctar de M. fistulifera, ele ainda está disponível todos

os anos, na mesma época demonstrando ser uma fonte de recursos confiável durante os

períodos de escassez de alimentos energéticos, como os frutos, por exemplo. Além

disso, o estudo da biologia floral desta espécie demonstrou uma grande confiabilidade

diária na produção de néctar por esta espécie.

Além do muriqui-do-norte, outras espécies na área de estudo foram vistas

consumindo o néctar de M. fistulifera durante todo ou parte do período de estudo, entre

eles o Alouatta guariba, Cebus nigritus, Nasua nasua, Cacicus haemorrhous, além de

diversas espécies de himenópteros não identificados. Apesar de ser considerado um

importante recurso em praticamente todos os locais onde foi consumido, nenhum estudo

ainda focou, quantitativamente, no papel do néctar de M. fistulifera como um recurso-

chave para a comunidade animal. Conforme pudemos averiguar acima e segundo os

parâmetros estabelecidos por Peres (2000), este recurso cumpre com pelo menos três

das quatro condições necessárias para ser considerada uma espécie-chave: 1)

redundância temporal; 2) baixa especificidade com os consumidores; 3) confiabilidade

do recurso. No entanto, esta informação somente poderá ser confirmada com um estudo

adequado envolvendo aspectos relacionados à fenologia, distribuição e abundância da

espécie, além da confiabilidade, especificidade com a comunidade animal e aspectos

nutricionais do recurso.

Em florestas ombrófilas, onde esta espécie não existe (M. Talebi, com. pes.), os

muriquis enfrentam os períodos de escassez de frutos consumindo material folhoso de

maneira mais expressiva do que geralmente o fazem durante o resto do ano. Nestes

locais, entretanto, mesmo durante os meses mais secos, a disponibilidade de frutos

diminui, mas este recurso não deixa de ser encontrado (Carvalho Jr. et al. 2004; Talebi

et al. 2005). Em florestas altamente sazonais, como na RPPN FMA, onde esta espécie,

ou alguma outra que forneça um recurso energeticamente similar, não existam, os

animais podem ser mais suscetíveis aos eventos estocásticos como a seca, por exemplo,

que pode reduzir consideravelmente a disponibilidade dos recursos críticos para

sustentar as populações. Consequentemente, estes animais podem ser energeticamente


limitados, uma vez que o material folhoso não fornece energia suficiente, em virtude de

sua baixa qualidade nutricional (Milton 1978).

4.4.3. Estratégia de forrageio do néctar Acordar tão cedo durante o período em que estão consumindo o néctar de M.

fistulifera deve ser explicado pela disponibilidade temporal do recurso (ele esteve

disponível até pouco mais de 1100 h; Vieira et al. 1996; obs. pes.). Como visto

anteriormente, seu consumo se deu, em sua maior parte, durante a parte da manhã,

período no qual ele encontra-se disponível totalmente liquefeito. Pudemos constatar a

dificuldade de coletá-lo após as 1100 h da manhã, período a partir do qual a sua

extração tornava-se demasiadamente difícil. Durante o restante do dia, os muriquis se

alimentaram de outros itens que estavam disponíveis durante o mesmo período, como os

frutos maduros de Spondias venulosa Mart. ex Engl., Paradrypetes ilicifolia Kuhlm. e

em duas grandes figueiras (Fícus pulchella Schott. e Fícus sp., frutos verdes de

Byrsonima crispa e Sparottosperma leucanthum (Vell.) K.Schum., casca de

Pogonophora schomburgkiana Miers, broto de taquara (Bambusa sp.), além de uma

grande quantidade de folhas maduras e novas de diversas espécies. Em seu estudo,

Torres de Assumpção (1981) relata um menor número de avistamentos para o muriqui

consumindo néctar de M. fistulifera do que Cebus apella. Tendo em vista a

porcentagem da dieta relacionada ao néctar consumido pelo muriqui (25.5%, Ferrari &

Strier 1992; 43%, este estudo), a escassez de observações do estudo acima deve ser

resultado de uma amostragem tendenciosa, e não pela falta de preferência do muriqui

por este recurso.

Os muriquis retornaram todos os dias ao mabeal e usaram várias árvores

repetidamente ao longo dos dias. Isto demonstra a previsibilidade na disponibilidade

deste recurso e sugere a capacidade dos muriquis na formação de um mapa cognitivo da

distribuição das fontes presentes na área de vida do grupo, sendo capazes de estimar a

distância e direção das potenciais fontes ou áreas de alimentação disponíveis (ver

Garber 1988; Rímoli 1994). Lembrando a localização de uma fonte, eles podem ir

diretamente ao seu encontro, evitando o desperdício de energia e tempo gastos na

procura randômica (Milton 1981). Bicca-Marques & Garber (2004), usando plataformas

experimentais relataram que os indivíduos estudados voltaram todos os dias às

plataformas alimentares, durante todo o período do estudo e mostraram-se bastante


atentos às mudanças na disponibilidade dos recursos fornecidos. O elemento

previsibilidade de um determinado recurso age contrabalançando o efeito da

distribuição deste na dieta (Milton 1981) e pode permitir que os muriquis possam entrar

em fontes já consumidas anteriormente. Como o deslocamento entre as fontes era

relativamente curto e a chance de encontrar o recurso ainda disponível alta, eles não

teriam muito a perder nesta tentativa. Deslocamentos entre diferentes mabeais,

entretanto, que seriam bem maiores, foram evitados pelo grupo durante o período deste

estudo e eles repetiram o uso de algumas poucas áreas diversas vezes. Devido ao curto

período de tempo que este recurso fica disponível durante o dia, deixar uma área em

direção a uma outra, mais distante, pode implicar no gasto excessivamente alto de

deslocar e não mais conseguir encontrar o néctar num estado apropriado para o

consumo. A sugestão da formação de um mapa cognitivo já havia sido feita para um

outro grupo de muriquis na mesma reserva, indicado pelo uso das mesmas fontes em

anos consecutivos (Rímoli 1994; Rímoli & Ades 1997).

O néctar era consumido em árvores de forma seqüencial (ex. após deixar uma

árvore, eles geralmente iam para outra árvore da mesma espécie que estava próxima),

não demonstrando haver sinal de saciação, um problema que poderia dificultar o

entendimento dos resultados neste tipo de estudo. O consumo do néctar apenas na parte

da manhã e somente uma vez ao dia pode se consistir numa estratégia para garantir o

acúmulo de néctar na inflorescência, aumentando desta forma a eficiência do

forrageamento (Wolf et al. 1975). Quanto maior o tempo entre uma visita e outra, maior

o tempo que a inflorescência terá para recarregar o seu conteúdo de néctar e, desta

forma, os muriquis conseguiriam aumentar o seu retorno energético.

Como descrito em estudos anteriores (Torres de Assumpção 1981; Ferrari &

Strier 1992), os macacos, na maior parte das vezes, ao que parece evitavam a destruição

das inflorescências onde o néctar já havia sido consumido. Por causa deste

comportamento eles são, normalmente, considerados polinizadores das espécies das

quais se alimentam de néctar (Janson et al. 1981; Torres de Assumpção 1981; Ferrari &

Strier 1992). Este comportamento, no entanto, deve apresentar uma grande variação

inter-individual, uma vez que alguns indivíduos destruíram quase todas as

inflorescências das quais eles foram vistos se alimentando do néctar. Ainda, este

comportamento aumenta a vida útil da inflorescência, assegurando que ela esteja

produzindo no dia seguinte novamente. A retirada das inflorescências da árvore, após o

consumo do néctar, seria um fator que diminuiria o valor da fonte em si, como descrito


por Leighton & Leigthon (1982) com a retirada dos frutos de Trichilia cipo por Alouatta

palliata, em Barro Colorado.

Ferrari & Strier (1992) chamaram a atenção para o fato de que havia uma

pequena sincronia entre os indivíduos do grupo de estudo no uso das árvores de M.

fistulifera mesmo em se tratando de uma espécie que ocorre de forma agregada. Este

padrão talvez possa ser explicado pela forma com que os muriquis forrageiam numa

mancha de M. fistulifera. O grupo era, frequentemente, visto espalhado ao longo de uma

grande faixa (± 1 ha, >30 ind.) quando entravam nos mabeais e na grande maioria das

vezes, consumiam o recurso sozinho ou acompanhado apenas de seu filhote dependente

em cada árvore (Ferrari & Strier 1992; obs. pes.). Esta fluidez extrema demonstrada

pelo grupo de estudo deve ser uma forma de evitar ou mitigar os custos da competição

por recurso (scramble competition; Snaith & Chapman 2005). Os muriquis parecem

adotar este tipo de forrageio sempre que se deparam com grandes áreas dominadas por

apenas uma espécie de pequeno ou médio porte, uma vez que este padrão espalhado e

solitário de forragear também foi observado enquanto eles se alimentavam de frutos

maduros nas árvores de pequeno porte de Miconia holosericea (L.) DC. Dois indivíduos

alimentando-se simultaneamente na mesma árvore de M. fistulifera somente foram

vistos em algumas poucas oportunidades, nas quais as árvores em questão apresentavam

um número de inflorescências produzidas relativamente maior do que o normal.

4.5. Conclusões O néctar mostrou ser um dos mais importantes itens alimentares consumidos no

início da estação seca na área de estudo e as estratégias empregadas pelo muriqui-do-

norte no forrageio pelo néctar mostraram que eles atuam de forma a maximizar a

quantidade consumida deste recurso e ao mesmo tempo, reduzir o gasto energético

empregado, aumentando a rentabilidade adquirida em cada evento alimentar. A

maximização da energia adquirida logo no início da estação seca sustenta a

sobrevivência e, consequentemente, a reprodução dos muriquis durante o período

energeticamente mais crítico do ano. Conhecer os detalhes da biologia de espécies

ameaçadas é de fundamental importância para a sua sobrevivência a longo prazo e mais

estudos que pretendam elucidar as estratégias, que esta ou outras espécies utilizem para

burlar as limitações ecológicas impostas pelo ambiente, são bem-vindos e necessários.


Referências

AGUIRRE, A. Brachyteles arachnoides: situação atual da espécie no Brasil. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 1, 1971. ALEXANDER, R.D. The evolution of social behavior. Annual Review in Ecology and Systematics, v. 5, p. 325-383, 1974. ALTMANN, S.A. Baboons, space, time, and energy. American Zoologist, v. 14, p. 221-248, 1974. BAKER, H.G.; BAKER, I. Floral nectar sugar constituents in relation to pollination type. In: C.E. JONES; R.J. LITTLE. (Ed.). Handbook of Experimental Pollination Biology. New York: Van Nostrand Reinhold, 1983. p. 117-141. BERNARDES, A.T.; RYLANDS, A.B.; VALLE, C.M.C.; MACHADO, R.B.; COIMBRA-FILHO, A.F.; FISCHER, L.R.B. Primate field studies in Brazil: a bibliography. Belo Horizonte: Imprensa Universitária, 1988. BIANCHI, R.C. Estudo comparativo da dieta da jaguatirica, Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758), em Mata Atlântica. 2001. 69 f. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) - Departamento de Biologia Animal, Universidade Federal do Espírito Santo, Vitória, 2001. BICCA-MARQUES, J.C.; GARBER, P.A. Use of spatial, visual, and olfactory information during foraging in wild nocturnal and diurnal anthropoids: a field experiment comparing Aotus, Callicebus, and Saguinus. American Journal of Primatology, v. 62, p. 171-187, 2004. ------. Use of social and ecological information in tamarin foraging decisions. International Journal of Primatology, v. 26, n. 6, p. 1321-1344, 2005. BOUBLI, J.P. Feeding ecology of black-headed uacaris (Cacajao melanocephalus melanocephalus) in Pico da Neblina National Park, Brazil. International Journal of Primatology, v. 20, n. 5, p. 719-749, 1999. BOUBLI, J.P.; MOURTHÉ, I.M.C.; STRIER, K.B. 2004. Moving between patches: foraging patterns in the northern muriquis, Brachyteles hypoxanthus, at the Estação Biológica de Caratinga, Minas Gerais, Brazil. In: XXth International Primatological Congress, 2004, Turin. Folia Primatologica, v. 75, n. suppl. 1, p. 98.


BRADBURY, J.W.; VEHRENCAMP, S.L. Social organization and foraging in emballonurid bats. II. A model for the determination of group size. Behavioral Ecology and Sociobiology, v. 1, p. 383-404, 1976. CARACO, T. Time budgeting and group size: a test of theory. Ecology, v. 60, n. 3, p. 618-627, 1979. CARPENTER, C.R. 1933. Report on field studies of the howling monkey, Alouatta palliata inconsonans, and the red spider monkey, Ateles geoffroyi Kuhl, with comparisons. Psychol. Bull. v. 30, p. 734-735. CARPENTER, C.R. 1934. A field study of the behavior and social relationships of howling monkeys. Comp. Psychol. Monogr. v. 10, p. 1-167. CARVALHO JR., O.; FERRARI, S.F.; STRIER, K.B. Diet of a muriqui group (Brachyteles arachnoides) in continuous primary forest. Primates, v. 45, p. 201-204, 2004. CASTRO, M.I. RPPN Feliciano Miguel Abdala - A protected area for the northern muriqui. Neotropical Primates, v. 9, n. 3, p. 128-129, 2001. CHAPMAN, C.A. Flexibility in diets of three species of Costa Rican primates. Folia Primatologica, v. 49, p. 90-105, 1987. ------. Patch use and patch depletion by the spider and howling monkeys of Santa Rosa National Park, Costa Rica. Behaviour, v. 105, n. 1-2, p. 99-116, 1988. CHAPMAN, C.A.; CHAPMAN, L.J.; WRANGHAM, R.W.; HUNT, K.; GEBO, D.; GARDNER, L. Estimators of fruit abundance of tropical trees. Biotropica, v. 24, n. 4, p. 527-531, 1992. CHAPMAN, C.A.; WHITE, F.J.; WRANGHAM, R.W. Defining subgroup size in fission-fusion societies. Folia Primatologica, v. 61, p. 31-34, 1993. ------. Party size in chimpanzees and bonobos. In: R.W. WRANGHAM; W.C. McGrew; DE WALL, F.B.; P.G. HELTNE. (Ed.). Chimpanzee cultures. Cambridge: Harvard Uiversity Press, 1994. p. 41-58.


CHAPMAN, C.A.; WRANGHAM, R.W.; CHAPMAN, L.J. Ecological constraints on group size: an analysis of spider monkey and chimpanzee subgroups. Behavioral Ecology and Sociobiology, v. 36, p. 59-70, 1995. CHARNOV, E.L. Optimal foraging, the marginal value theorem. Theoretical Population Biology, v. 9, n. 2, p. 129-136, 1976. CHARNOV, E.L.; ORIANS, G.H.; HYATT, K. Ecological implications of resource depression. The American Naturalist, v. 110, n. 972, p. 247-259, 1976. CHENEY, D.L.; WRANGHAM, R.W. Predation. In: B.B. SMUTS; D.L. CHENEY; R.M. SEYFARTH; R.W. WRANGHAM; T.T. STRUHSAKER. Primates Societies. Chicago: The University of Chicago Press, 1987. p. 227-239. CHIARELLO, A.G. Diet of the brown howler monkey Alouatta fusca in a semi-deciduous forest fragment of southeastern Brazil. Primates, v. 35, n. 1, p. 25-34, 1994. CHIVERS, D.J. The feeding behaviour of siamang (Symphalangus syndactylus). In: T.H. CLUTTON-BROCK. (Ed.). Primate Ecology: Studies of Feeding and Ranging Behaviour in Lemurs, Monkeys and Apes. London: Academic Press, 1977. p. 355-383. ------. Measuring food intake in wild animals: primates. Proceedings of the Nutrition Society, v. 57, n. 2, p. 321-332, 1998. CHIVERS, D.J.; SANTAMARIA, M. Feeding biology of neotropical primates. In: S.L. MENDES; A.G. CHIARELLO. A Primatologia no Brasil. Vitória: IPEMA, SBPr, 2004. v. 8, p. 37-51. CLUTTON-BROCK, T.H.; HARVEY, P.H. Primate ecology and social organization. Journal of Zoology, Lond., v. 183, p. 1-39, 1977a. ------. Species differences in feeding and ranging behaviour in primates. In: T.H. CLUTTON-BROCK. (Ed.). Primate Ecology: Studies of Feeding and Ranging Behaviour in Lemurs, Monkeys and Apes. London, New York, San Francisco: Academic Press, 1977b. p. 557-584. COTTAM, G.; CURTIS, J.T. The use of distance measures in phytosociological sampling. Ecology, v. 37, n. 3, p. 451-460, 1956.


CROOK, J.H.; GARTLAN, J.S. 1966. Evolution of primate societies. Nature, v. 210, p. 1200-1203. DEAN, W. A ferro e fogo - A história e a devastação da Mata Atlântica Brasileira. São Paulo: Companhia das Letras, 1996. 484p. DE VORE, I; WASHBURN, S.L. Baboon Ecology and Human Evolution. In: F.C. HOWELL; F. BOURLIERE. (Ed.). African Ecology and Human Evolution. Chicago: Aldine, 1963. p. 335-367. DI FIORE, A. Ranging behavior and foraging ecology of lowland woolly monkeys (Lagothrix lagotricha poeppigii) in Yasuní National Park, ecuador. American Journal of Primatology, v. 59, p. 47-66, 2003. DI FIORE, A.; CAMPBELL, C.J. Contemporary issues in ecology, behavior and evolution of the Atelin primates. International Journal of Primatology, v. 26, n. 5, p. 995-997, 2005. DIAS, L.G.; Strier, K.B. Effects of group size on ranging patterns in Brachyteles arachnoides hypoxanthus. International Journal of Primatology, v. 24, n. 2, p. 209-221, 2003. DUNBAR, D.C.; BADAM, G.L. Locomotion and posture during terminal branch feeding. International Journal of Primatology, v. 21, n. 4, p. 649-669, 2000. EISENBERG, J.F.; MUCKENHIRN, N.A.; RUDRAN, R. The relation between ecology and social structure in primates. Science, v. 176, p. 455-484, 1972. ------. The relation between ecology and social structure in primates. In: R.W. SUSSMAN. Primate Ecology: Problem-oriented Field Studies. New York: John Wiley & Sons, 1979. p. 455-484. EMLEN, J.M. The role of time and energy in food preference. The American Naturalist, v. 100, n. 916, p. 611-617, 1966. FERRARI, S.F. The behaviour and ecology of the buffy-headed marmoset, Callithrix flaviceps (O. Thomas, 1903). 1988, 448 f. Thesis (Doctor of Philosophy in Anthropology) - University College, London, 1988.


FERRARI, S.F.; RYLANDS, A.B. Activity budgets and differential visibility in field studies of three marmosets (Callithrix spp.). Folia Primatologica, v. 63, p. 78-83, 1994. FERRARI, S.F.; STRIER, K.B. Exploitation of Mabea fistulifera nectar by marmosets (Callithrix flaviceps) and muriquis (Brachyteles arachnoides) in south-east Brazil. Journal of Tropical Ecology, v. 8, p. 225-239, 1992. FONSECA, G.A.B. The vanishing Brazilian Atlantic forest. Biological Conservation, v. 34, p. 17-34, 1985. FONSECA, G.A.B.; HERRMANN, G.; LEITE, Y.R.; MITTERMEIER, R.A.; AGUIAR, L.M.S.; PATTON, J. Lista anotada dos mamíferos do Brasil. Occasional Paper in Conservation Biology, v. 4, p. 1-38, 1996. GARBER, P.A. Foraging decisions during nectar feeding by tamarins monkeys (Saguinus mystax and Saguinus fuscicollis), Callitrichidae, Primates) in Amazonian Peru. Biotropica, v. 20, n. 2, p. 100-106, 1988. GLANDER, K.E. Howling monkey feeding behavior and plant secondary compounds: a study of strategies. In: G.G. MONTGOMERY. The Ecology of Arboreal Folivores. Washington D.C.: Smithsonian Institution Press, 1978. p. 561-574. GONÇALVES, M.; LOMBARDI, J.A. Adições ao conhecimento da composição florística de dois remanescentes de Mata Atlântica do sudeste de Minas Gerais, Brasil. Lundiana, v. 5, n. 1, p. 3-8, 2004. GOOGLE EARTH. 2006. Disponível em: <http://www.iucnredlist.org/>. Acesso em: 6 de fevereiro de 2006.

GOULART, M.F.; RIBEIRO, S.P.; LOVATO, M.B. Genetic, morphological and spatial characterization of two populations of Mabea fistulifera Mart. (Euphorbiaceae), in different successional stages. Brazilian Archives of Biology and Technology, v. 48, n. 2, p. 275-284, 2005. GROVES, C.P. Primate Taxonomy. Washington D.C.: Smithsonian Institution Press, 2001. HATTON, J.; SMART, N.; THOMSON, K. An ecological study of the Fazenda Montes Claros forest, Minas Gerais, Brazil. London: University of College London, 1983. 36 p. Interim Report.


------.In urgent need for protection: habitat for woolly spider monkey. Oryx, v. 18, n. 1, p. 24-29, 1984. IUCN. 2004 IUCN Red List of Threatened Species. 2004. Disponível em: <http://www.iucnredlist.org/>. Acesso em: 8 de fevereiro de 2006.

INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA - IBGE. 2005 Disponível em: <http://www.ibge.gov.br/>. Acesso em 16 Janeiro de 2006.

JANSON, C.H. 1985. Aggressive competition and individual food consumption in wild brown capuchin monkeys (Cebus apella). Behavioral Ecology and Sociobiology, 17: 125-138.

------. Intra-specific food competition and primate social structure: a synthesis. Behaviour, v. 105, n. 1-2, p. 1-17, 1988a. ------. Food competition in brown capucinus monkeys (Cebus apella): Quantitative effects of group size and tree reproductivity. Behaviour, v. 105, n. 1-2, p. 53-76, 1988b. ------. Primate socio-ecology: the end of a golden age. Evolutionary Anthropology, v. 9, p. 73-86, 2000. JANSON, C.H.; TERBORGH, J.; EMMONS, L.H. Non-flying mammals as pollinating agents in the Amazon forest. Biotropica, v. 13, n. suppl., p. 1-6, 1981. JANSON, C.H.; VAN SCHAIK, C.P. The behavioral ecology of infanticide. In: C.P. VAN SCHAIK; C.H. JANSON (Ed.). Infanticide by Males and its Implications. Cambridge: Cambridge University Press, 2000. p. 469-494. JARMAN, P.J. The social organization of antelope in relation to their ecology. Behaviour, v. 48, p. 215-267, 1974. KINZEY, W.G.; CUNNINGHAM, E.P. Variability in Platyrrhine social organization. American Journal of Primatology, v. 34, n. p. 185-198, 1994. KLEIN, L.L. Agonistic behavior in neotropical primates. In: R.L. HOLLOWAY. Primate Aggression, Territoriality, and Xenophobia - A Comparative Perspective. New York: Academic Press, 1974. p. 77-122.


KLEIN, L.L.; KLEIN, D.B. Feeding behaviour of the Colombian spider monkey. In: T.H. CLUTTON-BROCK. Primate Ecology: Studies of Feeding and Ranging Behaviour in Lemurs, Monkeys and Apes. London: Academic Press, 1977. p. 153-182. KONSTANT, W.R.; MITTERMEIER, R.A.; RYLANDS, A.B.; BUTYNSKI, T.M.; EUDEY, A.A.; GANZHORN, J.; KORMOS, R. The world's top 25 most endangered primates - 2002. Neotropical Primates, v. 10, n. 3, 128-131, 2002. KREBS, J.R.; RYAN, J.C.; CHARNOV, E.L. Hunting by expectation or optimal foraging? A study of patch use by chickadees. Animal Behaviour, v. 22, n. 4, 953-964, 1974. KUMMER, H. Social organization of hamadryas baboons. Chicago: University of Chicago Press, 1968. LEIGHTON, M.; LEIGHTON, D.R. The relationship of size of feeding aggregate to size of food patch: Howler monkeys (Alouatta palliata) feeding in Trichilia cipo fruit trees on Barro Colorado Island. Biotropica, v. 14, n. 2, 81-90, 1982. LEMOS DE SÁ, R.; STRIER, K.B. A preliminary comparison of forest structure and use by two isolated groups of woolly spider monkeys, Brachyteles arachnoides. Biotropica, v. 24, n. 3, 455-459, 1992. LOMBARDI, J.A.; GONÇALVES, M. Composição florística de dois remanescentes de Mata Atlântica do sudeste de Minas Gerais, Brasil. Revista Brasileira de Botânica, v. 23, n. 3, p. 255-282, 2000.

MACARTHUR, R.H.; PIANKA, E.L. On optimal use of patchy environment. The American Naturalist, v. 100, n. 916, 603-609, 1966. MACHADO, S.A.; FIGUEIREDO-FILHO, A. Dendrometria. Curitiba: Machado, S.A.; Figueiredo-Filho, A. 2003, 309 p. MARTIN, P.; BATESON, P. Measuring behaviour - An introductory guide. Cambridge: Cambridge University Press, 1993. 222 p. MARTINEZ, G.M.; JIMENEZ, R.J.; CRUZ, D.R. El genero Mabea (Euphorbiaceae) en Mexico. Anales del Instituto de Biologia - UNAM, serie botánica, v. 71, n. 2, p. 87-95.


MCFARLAND, M.J. Ecological determinants of fission-fusion sociality in Ateles and Pan. In: J.G. ELSE & P.C. LEE. Primate Ecology and Conservation. Cambridge: Cambridge University Press, 1986. p. 181-190. MÉNARD, N. Ecological plasticity of barbary macaques (Macaca sylvanus). Evolutionary Anthropology, v. Suppl. 1, p. 95-100, 2002. MENDONÇA-FILHO, C. V. Braúna, Angico, Jacarandá e outras Leguminosas de Mata Atlântica, Estação Biológica de Caratinga, Minas Gerais. Belo Horizonte: Editora Littera Maciel, 1996. 100p.

MILLER, K.E.; DIETZ, J.M. Fruit yield, not DBH or fruit crown volume, correlates with time spent feeding on fruits by wild Leontopithecus rosalia. International Journal of Primatology, v. 25, n. 1, 27-39, 2004. MILTON, K. Behavioral adaptation to leaf-eating by the mantled howler monkey (Alouatta palliata). In: G.G. MONTGOMERY. The Ecology of Arboreal Folivores. Washington D.C.: Smithsonian Institution Press, 1978. p. 535-550. ------. Distribution patterns of tropical plant foods as an evolutionary stimulus to primate mental development. American Anthropologist, v. 83, n. 3, p. 534-548, 1981. ------. Habitat, diet, activity patterns of free-ranging woolly spider monkeys (Brachyteles arachnoides E. Geoffroy 1806). International Journal of Primatology, v. 5, n. 5, 491-514, 1984. ------. Mating patterns of woolly spider monkeys, Brachyteles arachnoides: implications for female choice. Behavioral Ecology and Sociobiology, v. 17, n. p. 53-59, 1985. ------. Multimale mating and absence of canine tooth dimorphism in woolly spider monkeys (Brachyteles arachnoides). American Journal of Physical Anthropology, v. 68, n. p. 519-523, 1985. MILTON, K.; MAY, M.L. Body weight, diet and home range area in primates. Nature, v. 12, p. 459-462, 1976. MIRANDA, G.H.B.; DE FARIA, D.S. Ecological aspects of black-pincelled marmoset (Callithrix penicillata) in the cerradão and dense cerrado of the Brazilian Central Plateau. Brazilian Journal of Biology, v. 63, n. 3, p. 397-404, 2001.


MITTERMEIER, R.A.; CÂMARA, I.G. Diversidade genética, endemismo e áreas protegidas - Os primatas ameçados da região da floresta Atlântica do Brasil. In: C.J. SAAVEDRA; R.A. MITTERMEIER; I.B. SANTOS. (Ed.). La Primatologia en Latinoamerica. Contagem: Littera Maciel Ltda, 1989. p. 129-132. MITTERMEIER, R.A.; KONSTANT, W.R.; RYLANDS, A.B. The world’s top 25 most endangered primates. Neotropical Primates, v. 8, n. 1, p. 49, 2000. MITTERMEIER, R.A.; VALLADARES-PÁDUA, C.; RYLANDS, A.B.; EUDEY, A.A.; BUTYNSKI, T.M.; GANZHORN, J.U.; KORMOS, R.; AGUIAR, J.M.; WALKER, S. The world’s 25 most endangered primates 2004-2006. In: Proceedings of the XXth Congress of International Primatological Society, Turin, Italy, August 22-28, 2004. International Journal of Primatology, v. 26, n. 1, p. 241:257. UCN/SSC/PSG/IPS Report, 2005. MITTERMEIER, R.A., GIL, P.R., HOFFMAN, M., PILGRIM, J., BROOKS, T., MITTERMEIER, C.G., LAMOREUX, J.; FONSECA, G.A.B. Hotspots Revisited: Earth's Biologically Richest and Most Endangered Terrestrial Ecoregions. CEMEX/Agrupación. México city: Sierra Madre, 2004. 390 p. MORAES, P.L.R.; CARVALHO JR., O.; STRIER, K.B. Population variation in patch and party size in muriquis (Brachyteles arachnoides). International Journal of Primatology, v. 19, n. 2, 325-337, 1998. NEWTON-FISHER, N.E.; REYNOLDS, V.; PLUMPTRE, A.J. Food supply and chimpanzee (Pan troglodytes schweinfurthii) party size in the Budongo Forest Reserve, Uganda. International Journal of Primatology, v. 21, n. 4, 613-628, 2000. NUNES, A. Diet and feeding ecology of Ateles belzebuth belzebuth at Maracá Ecological Station, Roraima, Brazil. Folia Primatologica, v. 69, p. 61-76, 1998. OLIVEIRA-FILHO, A.T.; FONTES, M.A.L. Patterns of floristic differentiation among Atlantic forests in Southeastern Brazil and the influence of climate. Biotropica, v. 32, n. 4b, p. 793-810, 2000. OLMOS, F.; BOULHOSA, L.P. A meeting of opportunists: birds and other visitors to Mabea fistulifera (Euphorbiaceae) inflorescences. Ararajuba, v. 8, n. 2, p. 93-98, 2000. PASSOS, F.C.; KIM, A.C. Nectar feeding on Mabea fistulifera Mart. (Euphorbiaceae) by black lion tamarins, Leontopithecus chrysopygus Mikan, 1823 (Callitrichidae), during the dry season in southeastern Brazil. Mammalia, v. 63, n. 4, p. 519-521, 1999.


PERES, C.A. Primate responses to phenological changes in an Amazonian terra firme forest. Biotropica, v. 26, n. 1, 98-112, 1994. ------. Which are the largest new world monkeys? Journal of Human Evolution, v. 26, p. 245-249, 1994. ------. Use of space, spatial group structure, and foraging group size of gray woolly monkeys (Lagothrix lagotricha cana) at Urucu, brazil. In: M.A. NORCONK; A.L. ROSENBERGER; P.A. GARGER. (Ed.). Adaptive Radiations of Neotropical Primates. New York: Plenum Press, 1996. p. 467-488. ------. Identifying keystone plant resources in tropical forests: the case of gums from Parkia pods. Journal of Tropical Ecology, v. 16, p. 287-317, 2000. PETERS, R.H.; CLOUTIER, S.; DUBE, D.; EVANS, A.; HASTINGS, P.; KAISER, H.; KOHN, D.; SARRWER-FONER, B. The alometry of weight of the fruit on trees and shrubs in Barbados. Oecologia, v. 74, n. 4, p. 612-616, 1988.

PHILLIPS, K.A. Resource patch size and flexible foraging in white-faced capuchins (Cebus capucinus). International Journal of Primatology, v. 16, n. 3, p. 509-519, 1995.

POST, D.G. Is optimization the animal approach to primate foraging? In: P.S. CANT; J.G.H. CANT. (Ed.). Adaptations for Foraging in Nonhuman Primates. New York: Columbia University Press, 1984. p. 280-303. PRINTES, R.C.; COSTA, C.G.; STRIER, K.B. Possible predation on two infant muriquis, Brachyteles arachnoides, at the Estação Biológica de Caratinga, Minas Gerais, Brazil. Neotropical Primates, v. 4, n. 3, 85-86, 1996. PYKE, G.H. Optimal foraging theory: a critical review. Annual Review of Ecology and Systematics, v. 15, p. 523-575, 1984. PYKE, G.H.; PULLIAM, H.R.; CHARNOV, E.L. Optimal foraging: a selective review of theory and tests. The Quarterly Review of Biology, v. 52, n. 2, 137-154, 1977. R Development Core Team. R: A language and environment for statistical computing: Software livre. Versão 2.2.1. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing, 2005. Disponível em: <http://www.R-project.org>. Acesso em: 21 de outubro de 2005.


RÍMOLI, J. Estratégias de forrageamento de um grupo de muriquis (Brachyteles arachnoides, Primates, Cebidae) da Estação Biológica de Caratinga - MG. 1994. 103 f. Dissertação (Mestrado em Psicologia Experimental) - Departamento de Psicologia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 1994. RÍMOLI, J. Ecologia de macacos-prego (Cebus apella nigritus, Goldfuss, 1809) na Estação Biológica de Caratinga (MG): implicações para a conservação de fragmentos de Mata Atlântica. 2001. 187 f. Tese (Doutorado em Psicologia) - Universidade Federal do Pará, Museu Paraense Emílio Goeldi, Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA), Belém, 2001. RÍMOLI, J.; ADES, C. Estratégias de forrageamento de um grupo de muriquis (Brachyteles arachnoides, Pimates, Cebidae) da Estação Biológica de Caratinga, Minas Gerais. In: S.F. FERRARI; H. SCHNEIDER. (Ed.). A primatologia no Brasil. Belém: Editora Universitária UFPA, v. 5, p. 39-57. VAN ROOSMALEN, M.G.M. Habitat preferences, diet, feeding strategy and social organization of the black spider monkey (Ateles paniscus paniscus Linnaeus 1758) in Surinam. Acta Amazonica, v. 15, n. Supl., p. 1-238, 1985. ROSENBERGER, A.L.; STRIER, K.B. Adaptive radiation of the ateline primates. Journal of Human Evolution, v. 18, p. 717-750, 1989. RYLANDS, A.B.; SCHNEIDER, H.; LANGGUTH, A.; MITTERMEIER, R.A.; GROVES, C.P.; RODRÍGUEZ-LUNA, E. An assessment of the diversity of new world primates. Neotropical Primates, v. 8, n. 2, 61-93, 2000. SCHOENER, T.W. Theory of feeding strategies. Annual Review of Ecology and Systematics, v. 2, p. 369-404, 1971. SEGURA, M. & KANNINEN, M. Allometric models for tree volume and total aboveground biomass in a tropical humid forest in Costa Rica. Biotropica, v. 37, n. 1, p. 2-8, 2005.

SIMPSON, B.B.; NEFF, J.L. Evolution and diversity of floral rewards. In: C.E. JONES and R.J. LITTLE. (Ed.). Handbook of experimental pollination biology, New York: van Nostrand Reinhold, 1983. p. 142-159.

SNAITH, T.V.; CHAPMAN, C.A. Towards an ecological solution to the folivore paradox: patch depletion as an indicator of within-group scramble competition in red


colobus monkeys (Piliocolobus tephrosceles). Behavioral Ecology and Sociobiology, v. 59, p. 185-190, 2005. STEVENSON, P.R. Como medir la dieta natural de un primate: variaciones interanuales en Lagothrix lagothricha lugens. In: V. PEREIRA-BENGOA; F. NASSAR-MONTOYA; A. SAVAGE. (Ed.). Primatologia del Nuevo Mundo: Biologia, Medicina, Manejo y Conservacion. Bogota: Centro de Primatologia Arguatos, 2003. p. 3-22. STEVENSON, P.R.; CASTELLANOS, M.C. Feeding rates and daily path range of the colombian woolly monkeys as evidence for between- and within-group competition. Folia primatologica, v. 71, p. 309-408, 2000. STEVENSON, P.R.; QUIÑONES, M.J.; AHUMADA, J.A. Ecological strategies of woolly monkeys (Lagothrix lagotricha) at Tinigua National Park. American Journal of Primatology, v. 32, p. 123-140, 1994. ------. Effects of fruit patch availability on feeding subgroup size and spacing patterns in four primate species at Tinigua National Park, Colombia. International Journal of Primatology, v. 19, n. 2, p. 313-324, 1998. STRIER, K.B. The behavior and ecology of the woolly spider monkey, or muriqui (Brachyteles arachnoides E. Geoffroy 1806). 1986. 352p. Thesis (Doctor of Philosophy in Anthropology) - Department of Anthropology, University of Harvard, Cambridge, 1986. ------. Demographic patterns in one group of muriquis. Primate Conservation, v. 8, p. 73-74, 1987. ------. Effects of patch size on feeding associations in muriquis (Brachyteles arachnoides). Folia Primatologica, v. 52, p. 70-77, 1989. ------. Diet in one group of woolly spider monkeys, or muriquis (Brachyteles arachnoides). American Journal of Primatology, v. 23, p. 113-126, 1991. ------. Myth of the typical primate. Yearbook of Physical Anthropology, v. 37, p. 233-271, 1994. ------. Behavioral ecology and conservation biology of primates and other animals. Advances in the Study of Behavior, v. 26, p. 101-158, 1997.


------. Faces in the forest. Cambridge: Harvard University Press, 1999. 138 p. ------. The atelines. In: P. DOLHINOW; A. FUENTES. (Ed.). The Nonhuman Primates. Mountain View: Mayfield Publishing Company, 1999. p. 109-114. ------. A view on the science: physical anthropology at the millennium. American Journal of Physical Anthropology, v. 112, p. 291-295, 2000. ------. Population viabilities and conservation implications for muriquis (Brachyteles arahnoides) in Brazil's Atlantic forest. Biotropica, v. 32, n. 4b, p. 903-913, 2000. ------. Primate behavioral ecology. 2nd ed. Boston: Allyn and Bacon, 2003a. 422 p. ------. Primatology comes to age: 2002 AAPA luncheon address. Yearbook of Physical Anthropology, v. 46, p. 2-13, 2003b. STRIER, K.B.; MENDES, F.D.C.; RÍMOLI, J.; RÍMOLI, A.O. Demography and social structure of one group of muriquis (Brachyteles arachnoides). International Journal of Primatology, v. 14, n. 4, p. 513-526, 1993. STRIER, K.B.; BOUBLI, J.P.; GUIMARÃES, V.O.; MENDES, S.L. The muriqui population of the Estação Biológica de Caratinga, Minas Gerais, Brazil: updates. Neotropical Primates, v. 10, n. 3, 115-119, 2002. STRIER, K.B.; BOUBLI, J.P.; POSSAMAI, C.B.; MENDES, S.L. Population demography of northern muriquis (Brachyteles hypoxanthus) at the Estação Biológica de Caratinga/Reserva Particular do Patrimônio Natural-Feliciano Miguel Abdala, Minas Gerais, Brazil. American Journal of Physical Anthropology, 2006, In press. SUSSMAN, R.W. Nectar-feeding by prosimians and its evolutionary and ecological implications. In: R.W. SUSSMAN. Primate Ecology: Problem-oriented Field Studies. New York: John Wiley & Sons, 1979. p. 569-577. SUSSMAN, R.W.; RAVEN, P.H. Pollination by lemurs and marsupials: an archaic coevolutionary system. Science, v. 200, p. 731-736, 1978. SYMINGTON, M.M. Ecological and social correlates of party size in the black spider monkey, Ateles paniscus chamek. 1987. 202 f. Thesis (Doctor of Philosophy) - Department of Biology, Princeton University, 1987.


------. Food competition and foraging party size in the black spider monkey (Ateles paniscus chamek). Behaviour, v. 105, n. 1-2, p. 117-134, 1988. TALEBI, M.; BASTOS, A.; LEE, P.C. Diet of southern muriquis in continuous Brazilian Atlantic Forest. International Journal of Primatology, v. 26, n. 5, 1175-1187, 2005. TERBORGH, J. Five new world primates - A study in comparative ecology. Princenton, New Jersey: Princenton University Press, 1983. 260 p. ------. Keystone plant resources in the tropical forest. In: M. SOULÉ. Conservation Biology: the Science of Scarcity and Diversity. Sunderland: Sinauer, 1986. p. 330-344. TERBORGH, J. & JANSON, C.H. The socioecology of primate groups. Annual Review of Ecology and Systematics, v. 17, p. 111-135, 1986. TORRES DE ASSUMPÇÃO, C. Cebus apella and Brachyteles arachnoides (Cebidae) as potential pollinators of Mabea fistulifera (Euphorbiaceae). Journal of Mammalogy, v. 62, n. 2, 386-388, 1981. VAN SCHAIK, C.P. Why are diurnal primates living in groups? Behaviour, v. 87, n. 1-2, p. 120-144, 1983. VELOSO, H.P.; RANGEL-FILHO, A.L.R.; LIMA, J.C.A. Classificação da vegetação brasileira, adaptada a um sistema universal. Rio de Janeiro: Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, 1991. 123p. Relatório. VIEIRA, M.F.; CARVALHO-OKANO, R.M. Pollination biology of Mabea fistulifera (Euphorbiaceae) in southeastern Brazil. Biotropica, v. 28, n. 1, 61-68, 1996. VIEIRA, M.F.; CARVALHO-OKANO, R.M.; SAZIMA, M. The common opossum, Didelphis marsupialis, as a pollinator of Mabea fistulifera (Euphorbiaceae). Ciência e Cultura, v. 43, n. 5, 390-393, 1991. WASER, P. Feeding, ranging and group size in the mangabey Cercocebus albigena. In: T.H. CLUTTON-BROCK. Primate Ecology: Studies of Feeding and Ranging Behaviour in Lemurs, Monkeys and Apes. London: Academic Press, 1977. p. 183-222.


WHITE, F.J.; WRANGHAM, R.W. Feeding competition and patch size in the chimpanzee species Pan paniscus and Pan troglodytes. Behaviour, v. 105, n. p. 148-164, 1988. WILLIS, J.C. A Dictionary of the Flowering Plants and Ferns. Cambridge, England: Cambridge University Press, 1973. WILSON, E.O. Sociobiology – A New Synthesis. Cambridge: Harvard University Press, 1975. WOLF, L.L.; HAINSWORTH, F.R.; GILL, F.B. Foraging efficiencies and time budgets in nectar-feeding birds. Ecology, v. 56, p. 117-128, 1975. WRANGHAM, R.W. An ecological model of female-bonded primate groups. Behaviour, v. 75, p. 262-299, 1980. ZAR, J.H. Biostatistical Analysis. Upper Saddle River, New Jersey: Prentice Hall, 1999. 663 p. + Appendage.

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