programa de pós-graduação em ecologia, conservação e...
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Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre
ICB - UFMG
SUCESSÃO ECOLÓGICA EM GUANO
DE MORCEGOS INSETÍVOROS EM CAVERNAS
Dissertação apresentada ao Instituto de Ciências
Biológicas da Universidade Federal de Minas
Gerais, como requisito parcial para a obtenção do
título de Mestre em Ecologia, Conservação e
Manejo da Vida Silvestre.
Orientador: Dr. Rogério Parentoni Martins
Co-Orientador: Dr. Rodrigo Lopes Ferreira
Colaborador: Dr. Carlos Augusto Rosa
Gretynelle Rodrigues Bahia
2007
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SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ...............................................................................................................05
RESUMO.....................................................................................................................................06
ABSTRACT.................................................................................................................................07
LISTA DE TABELAS ................................................................................................................08
INTRODUÇÃO...........................................................................................................................10
Sistemas Cavernícolas e Caracterização Ambiental...................................................................10
Fauna Cavernícola .....................................................................................................................11
Aporte de Recursos..................................................................................................................... 14
Guano de Morcegos ....................................................................................................................15
Sucessão Ecológica.................................................................................................................... .19
OBJETIVOS ...............................................................................................................................23
METODOLOGIA.......................................................................................................................24
Condições para a realização do experimento........................................................................... 24
Local do Experimento................................................................................................................ 27
Elaboração do experimento....................................................................................................... 29
Preparação do Experimento...................................................................................................... 32
Desenho Experimental .............................................................................................................. 32
Execução do Experimento ..........................................................................................................35
RESULTADOS ................................................................................................ .........................43
Influência na colonização dos depósitos por invertebrados........................................................43
Variáveis ambientais – Temperatura e Umidade ......................................................................44
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Variáveis bióticas ........................................................................................................................46
Variáveis físico-químicas do guano ............................................................................................60
Análises de regressão linear múltipla e de correlação de Spearman ........................................67
A estrutura da comunidade de invertebrados associados ao guano e os estágios serais.......... 73
DISCUSSÃO...............................................................................................................................81
Influência na colonização dos depósitos por invertebrados.......................................................81
Grupos taxonômicos de invertebrados encontrados no decorrer da sucessão ecológica...........81
As variáveis físico-químicas do guano e a biota associada....................................................... 85
Aspectos da sucessão ecológica no guano ................................................................................91
CONCLUSÕES...........................................................................................................................95
BIBLIOGRAFIA.........................................................................................................................97
TABELAS..................................................................................................................................103
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Dedico este trabalho à minha mãe, Ana,
e a todos que amam as cavernas.
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AGRADECIMENTOS
Primeiramente gostaria de agradecer a Deus pela sua esplêndida sabedoria em criar vida
em ambientes tão peculiares como as cavernas e por me dar a oportunidade de conhecê-las. À
toda minha família por ter entendido minha ausência; em especial à minha mãe, Ana, por
sempre ter me incentivado a buscar o conhecimento. Ao meu pai pelo apoio. Às minhas irmãs e
cunhados pelo carinho e paciência. Aos meus avós por acreditarem em mim. Ao Guilherme,
companheiro em vários momentos, inclusive durante as demoradas coletas de campo.
Ao Prof. Dr. Rogério por ter adotado mais uma mestranda em ecologia de cavernas. Ao
Prof. Dr. Carlos Rosa pela colaboração na parte microbiológica do trabalho e principalmente
pela paciência em me ensinar técnicas laboratoriais. Ao Prof. Dr. Francisco Barbosa por me
deixar “queimar” o guano em seu laboratório aos fins de semana, mesmo quando todos
reclamavam, e com razão, do mau cheiro. Ao Prof. Dr. Rodrigo Lopes Ferreira, co-orientador e
grande amigo, por ter me apresentado o mundo fantástico das cavernas e por ter acreditado em
mim.
Agradeço ao Senhor “Brega” por permitir que eu realizasse os experimentos na caverna
que fica em sua propriedade. Obrigado aos amigos Marconi, Leopoldo, Érica, Xavier, Vanessa,
Lílian, Renzo, e Randerley. Agradeço também aos companheiros de laboratório: Higor,
Marcela, Débora, Mateus, Julinho, Diegos, Lucas, Yasmine, Simone, Lourdinha e tantos outros.
Aos estagiários Leonardo, Graziele e Sara pela grande ajuda. Agradeço imensamente à Izabel e
à Suedali pela amizade e incentivo nos momentos finais da redação deste trabalho. Aos colegas
de laboratório de microbiologia e aos companheiros do curso de ECMVS. Muito obrigada a
todos que de maneira direta ou indireta me ajudaram a realizar este projeto.
À Capes pela concessão de bolsa, à coordenação do curso de Pós-Graduação em
ECMVS e ao U.S.Fish and Wildlife Service pelo apoio logístico, fundamentais para que este
trabalho fosse realizado.
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RESUMO
Este trabalho traz importantes informações a respeito da sucessão ecológica em guano
de morcegos. Por meio da realização de um experimento utilizando guano de morcegos
insetívoros, os processos sucessionais foram efetivamente acompanhados em um período de um
ano. Para a realização do experimento, guano foi retirado da Gruta Boa Esperança, TO,
esterilizado e dividido em 140 depósitos de guano, que por sua vez foram divididos em cinco
diferentes tratamentos e instalados na Gruta do Brega, MG, com o intuito de isolar os diferentes
fatores que compõem a sucessão ecológica no guano de morcegos. Foram realizadas 14 coletas,
por meio das quais se observou a composição da comunidade de invertebrados, coletou-se
material para a determinação de pH, porcentagem de umidade e porcentagem de matéria
orgânica no guano e para o cultivo de fungos e bactérias. A partir de análises destes
componentes separadamente e em conjunto pôde-se determinar qual ou quais fatores
influenciam um(ns) ao(s) outro(s) e como estes influenciam a sucessão ecológica. A
modificação do pH se mostrou mais intrinsecamente relacionada aos invertebrados que a
porcentagem de umidade dos depósitos. A matéria orgânica não apresentou resultados
significativos com nenhum outro fator estudado. A dispersão de fungos e bactérias está
intimamente relacionada aos invertebrados. Estes atuam também no controle populacional dos
fungos. Através de análises de similaridade e da estrutura da comunidade em intervalos de
tempo, foi possível se estabelecer três fases sucessionais: colonização, assimilação do recurso e
dispersão de espécies. Os três modelos de sucessão ecológica, facilitação, inibição e tolerância
foram ser identificados neste trabalho.
Palavras-chave: guano de morcegos, sucessão ecológica, pH, umidade, matéria orgânica,
invertebrados, fungos, bactérias, comunidades.
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ABSTRACT This study brings important information concerning the ecological succession on bat’s guano.
Through an experiment with guano of insectivorous bats the succession process were
effectively followed along one year. In order to make the experiment guano were extracted
from Boa Esperança Cave, TO-Brazil and then sterilized and divided in 140 guano deposits
which were submitted to five different treatments and were put inside another cave, called
Gruta do Brega, MG-Brazil. The intention was to isolate the different factors that compound the
ecological succession of bat’s guano. 14 samples were collected in order to observe the
composition of invertebrates community, to collect material for pH evaluation, humidity and
guano’s organic substances sample percentage and for fungi and bacteria growing. All
components were analyzed separated and also together to make possible to determinate which
factor(s) have influence within each other and how they influence the ecological succession.
The changes in pH were more intrinsically related with the invertebrates than with the humidity
percentage. The organic sample did not show any significant results with any other factor
analyzed. The dispersion of fungi and bacteria is close related with the invertebrates. This last
group also acts in the fungi population control. Through similarities analyzes and community
structure on time intervals were able to establish three succession phases: colonization, resource
assimilation and species dispersion. All the three models of ecological succession, facilitation,
inhibition and tolerance were identified in this work.
Key words: bat’s guano, ecological succession, pH, humidity, organic sample, invertebrates,
fungi, bacteria, communities.
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LISTA DE TABELAS
Tabela 01 - Relação dos depósitos de guano recolhidos ao longo do experimento.
Tabela 02 - Valores de temperatura e umidade do ar do salão da caverna.
Tabela 03 – Abundância e riqueza de invertebrados observados em campo nos depósitos de
guano do tratamento “livre”.
Tabela 04 – Abundância e riqueza de invertebrados observados em campo nos depósitos de
guano do tratamento “com fungicida”.
Tabela 05– Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os
depósitos de guano do tratamento “tela superior”.
Tabela 06 - Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os
depósitos de guano do tratamento “tela inferior”.
Tabela 07 – Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os
depósitos de guano do tratamento “livre”.
Tabela 08 – Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os
depósitos de guano do tratamento “com fungicida”.
Tabela 09 – Abundância total de bactérias (x105) cultivadas em meio de cultura HPCA contadas
por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos.
Tabela 10 – Número total de morfoespécies de fungos filamentosos isolados em meios de
cultura YM e BDA contados por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano
foram submetidos.
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Tabela 11 – Abundância Média de fungos (número de UFCs – Unidades Formadoras de
Colônias x 105) cultivados em meios de cultura YM e BDA contados por coleta e
por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos.
Tabela 12 – Valores médios de pH dos depósitos de guano.
Tabela 13 – Valores médios de porcentagem de umidade dos depósitos de guano.
Tabela 14 – Valores médios de porcentagem de matéria orgânica dos depósitos de guano.
Tabela 15: Matriz de similaridade entre as coletas em relação aos invertebrados
observados em campo nos depósitos do tratamento “livre”.
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INTRODUÇÃO
Sistemas Cavernícolas e Caracterização Ambiental
As cavernas são componentes de um sistema denominado “carste”, que pode ser
caracterizado como um complexo dinâmico em constante modificação, principalmente por ação
da água (atuando na formação, moldagem e deposição de inúmeras feições) (GILBERT et al.,
1994). Estas podem ser encontradas em vários tipos de rochas, principalmente naquelas mais
solúveis, como as carbonáticas (GINES & GINES,1992), fato que não exclui a possibilidade de
se encontrar cavernas em outras litologias como quartizitos, dolomitos e arenitos (WHITE &
CULVER, 2005) . A formação das cavernas se dá, inicialmente, pela dissolução da rocha por
ação da água, que forma lenta e continuamente os chamados “condutos”, que são suas galerias.
A formação destas galerias pode também ser feita, em um segundo momento, por
desmoronamentos da rocha na qual a caverna está inserida, sendo que muitas destas (de grande
dimensão) geralmente tiveram este tipo de gênese (AULER, 2001).
A maioria das cavernas faz parte de sistemas maiores, denominados sistemas cársticos
(GILBERT et al., 1994). Tais sistemas são constituídos basicamente de grandes massas
rochosas (carbonáticas) nas quais se observam duas áreas de importância, em geral, alocadas
em níveis altimétricos distintos: a área de recarga e a de descarga hídrica. A zona de recarga
consiste de feições externas, como as dolinas, que determinam a captura e veiculação das águas
superficiais para os compartimentos subterrâneos. Assim a água capturada das chuvas ou de
outras drenagens externas adentra o sistema subterrâneo desencadeando inúmeras
conseqüências, dentre elas a formação de condutos (GILBERT et al., 1994) e o transporte e
deposição de sedimentos, dentre os quais aqueles orgânicos, imprescindíveis como recurso para
a vida no subterrâneo (FERREIRA, 2004). A água retorna ao ambiente externo por meio das
zonas de descarga, graças à diferença altimétrica entre esta zona e a de recarga. Os processos e
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feições típicos do sistema cárstico são, desta forma, “movimentados” pela ação da água, que
dela dependem diretamente (FERREIRA, 2004).
O meio cavernícola é caracterizado por uma elevada estabilidade ambiental e pela
ausência permanente de luz (POULSON & WHITE, 1969). De maneira geral, o ambiente físico
das cavernas varia menos que o ambiente epígeo circundante (FERREIRA et al., 2000b).
A temperatura no interior das cavernas aproxima-se da média das temperaturas externas
anuais (relativas às regiões em que se situam), e a umidade geralmente é extremamente elevada,
tendendo à saturação (FERREIRA et al., 2000b). Em cavernas de grande extensão, a
temperatura em locais muito distantes da entrada quase não varia (BARR & KUEHNE, 1971).
Porém, as pequenas variações que ocorrem nas condições físicas nestes ambientes, podem ser
observadas tanto ao longo do tempo, como entre diferentes cavernas e até mesmo entre áreas
distintas dentro de uma mesma caverna. Cavernas de pequena extensão possuem oscilações
mais evidentes, que são reflexo direto das variações no ambiente externo. (FERREIRA et al.,
2000b).
Fauna Cavernícola
Devido às características ambientais peculiares do ambiente cavernícola, os organismos
encontrados nestes locais apresentam diferentes graus de especializações morfológicas,
fisiológicas e comportamentais. De acordo com Holsinger & Culver (1988, modificado do
sistema Schinner-Racovitza) existem três categorias de organismos cavernícolas: os
troglóxenos, os troglófilos e os troglóbios.
Os organismos classificados como troglóxenos são aqueles que podem utilizar as
cavernas, mas dependem do meio exterior para sobreviver. Comumente são encontrados nas
entradas das cavidades subterrâneas, mas algumas populações podem utilizar até mesmo locais
bem profundos. Os morcegos são um bom exemplo destes animais, eles usam as cavernas como
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abrigo, mas têm que sair regularmente em busca de alimento. Grilos, opiliões, colêmbolos,
entre outros, são exemplos de troglófilos. Estas espécies podem completar seu ciclo de vida no
meio externo ou no interior das cavernas. No ambiente epígeo são encontrados em locais com
características típicas de ambientes cavernícolas, como em locais úmidos, sombrios ou
totalmente escuros (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Certas espécies podem, ainda, ser
troglóxenas sob certas circunstâncias e troglófilas em outras. Como por exemplo, em cavernas
onde há uma grande disponibilidade de recursos alimentares, organismos tipicamente
troglóxenos podem passar toda a vida no ambiente hipógeo (HOLSINGER & CULVER, 1988).
E por fim, os troglóbios, que são os organismos mais especializados, vivendo
exclusivamente no interior de cavernas. Estes podem apresentar especializações morfológicas,
fisiológicas e/ou comportamentais. Organismos troglóbios, de maneira geral, podem apresentar
redução dos olhos, despigmentação corporal e alongamento de apêndices sensoriais como
resposta às pressões seletivas presentes em cavernas e\ou à ausência de pressões seletivas
típicas do meio externo, como aquelas impostas pela presença de luz (FERREIRA &
MARTINS, 1999a; FERREIRA & MARTINS, 2001; FERREIRA et al., 2000a).
Segundo Ferreira e Martins (2001), as comunidades cavernícolas podem ser divididas
em aquáticas ou terrestres. As aquáticas vivem em lençóis freáticos ou cursos d’água. Esses
organismos tendem a se distribuir por todo o volume d’água, desde que existam nutrientes. As
comunidades terrestres podem ser divididas em três tipos: “paraepígeas”, “recurso-espaço-
dependentes” e “recurso-espaço-independentes”. O primeiro tipo é constituído de espécies que
vivem junto à entrada da caverna, sendo chamadas de “paraepígeas” (FERREIRA &
MARTINS, 1999a). Nestas comunidades são comuns espécies que vivem dentro ou fora das
cavernas, pois a entrada é uma área de transição entre os dois ambientes (PROUS, 2005).
As comunidades “recurso-espaço-dependentes” são compostas por espécies que vivem
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em áreas mais interiores, mas apenas onde há recursos alimentares. Estas comunidades são
compostas de organismos em geral, com poucos milímetros de comprimento e de mobilidade
limitada, portanto, incapazes de percorrer periodicamente grandes extensões em busca de
alimento, como por exemplo ácaros (Uropodidae), psocópteros (Psillypsocidae), larvas de
dípteros (Phoridae), isópodes (Platyarthridae) e pseudoescorpiões (Chernetidae) (FERREIRA &
MARTINS, 2001). Assim tais organismos têm o recurso alimentar como seu hábitat, ou seja,
são de certa maneira restritos à área que o recurso ocupa. Com a exaustão deste recurso, parte
dos organismos se extingue localmente e parte consegue atingir e colonizar outros recursos,
mantendo assim as populações destas espécies no ambiente cavernícola.
Já as comunidades “recurso-espaço-independentes” são constituídas por organismos em
geral maiores, que podem percorrer áreas extensas em pouco tempo em busca de alimento. A
maioria dos invertebrados encontrados em cavernas faz parte dessas comunidades. Esses
animais são atraídos por grandes depósitos de recursos, mas não se limitam a estes utilizando a
caverna como um todo (FERREIRA & MARTINS, 2001). Como exemplos de tais organismos
citam-se espécies de dípteros adultos (Phoridae), heterópteros (Reduvidae), grilos
(Phalangopsidae) e muitas aranhas (Sicariidae) (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Segundo
Ferreira e Martins (2007), as comunidades associadas ao guano podem ser consideradas como
metacomunidades. Estas seguem as mesmas dinâmicas de uma metapopulação e estão sujeitas a
extinções e recolonizações locais. Ferreira e colaboradores (2000a) sugerem que grandes
depósitos de guano podem funcionar como fontes de colonização para aqueles menores. Com o
decorrer do tempo as pilhas de guano perdem a qualidade a comunidade progressivamente
deixa o depósito em busca de novos recursos.
A comunidade cavernícola é composta em grande parte por animais generalistas
(FERREIRA & MARTINS, 1999a, 1999b). Isto é esperado, porque a maioria dos recursos em
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cavernas chegam em pulsos e são efêmeros, não havendo chances para uma dieta regular, como
por exemplo a daqueles animais que se alimentam de um único tipo de presa (FERREIRA,
1998).
Aporte de Recursos
Com a ausência de luz não se encontram produtores primários no ambiente cavernícola,
com exceção de poucas bactérias quimioautotróficas (CULVER, 1982; SARBU, 1996) o que
faz com que as comunidades cavernícolas sejam essencialmente decompositoras (SARBU,
1996; FERREIRA & MARTINS, 1998). Assim, o fluxo energético no ecossistema já começa
com detritívoros (FERREIRA et al., 2000a), sendo a energia ou alimento importados do meio
externo (SARBU, 1996; FERREIRA & MARTINS, 1998).
O alimento entra no meio cavernícola carreado por agentes físicos ou biológicos, de
forma contínua ou em “pulsos” e em configurações espaciais diferentes (CULVER, 1982). A
importação de recursos no meio cavernícola é feita por três vias principais: matéria orgânica
particulada carreada diretamente por rios ou ribeirões ou veiculadas através de aberturas
verticais nas cavernas; matéria orgânica dissolvida, bactérias e protozoários presentes em águas
de percolação que penetram nas cavernas através do calcário ou através de cadáveres ou fezes
de animais que entram e saem das cavernas com certa regularidade. (GNASPINI-NETO, 1989,
FERREIRA & POMPEU, 1997). Muitos organismos troglóxenos atuam como importadores de
energia do meio externo, sendo muitas vezes os principais responsáveis pelo fluxo energético
em cavernas nas quais não há aporte de nutrientes por outras vias como enxurradas, rios
subterrâneos e aporte por gravidade (FERREIRA & MARTINS, 1999a; FERREIRA et al.,
2000a).
A veiculação biológica de recursos é feita principalmente por raízes e por animais que
transitam freqüentemente entre o ambiente epígeo e hipógeo, ou ainda por aqueles acidentais,
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que entram nas cavernas e ao não mais conseguirem sair acabam morrendo em seu interior.
Raízes de árvores são importantes recursos em tubos de lava vulcânica e cavernas calcárias
superficiais no Hawaii e na Austrália (HOWARTH, 1983; JASINSKA et al., 1996; SOUSA-
SILVA, 2003). Fezes de morcegos, animais terrestres e cadáveres de animais são importantes
fontes de recursos para inúmeros microrganismos e artrópodes, principalmente em cavernas
permanentemente secas (HOWARTH, 1983; GILBERT, 1994; FERREIRA & MARTINS,
1998; FERREIRA & MARTINS, 1999a; GILLIESON & THUEGATE, 1999). Este material
alóctone sustenta populações de organismos em todos os níveis tróficos presentes (FERREIRA
& MARTINS, 1999a; TRAJANO, 2000). Desta forma, os organismos capazes de viver em
cavernas utilizam recursos alimentares geralmente escassos e efêmeros (CULVER, 1982).
O tipo de recurso, bem como a forma pela qual este penetra no sistema é um importante
determinante da composição da fauna presente no meio cavernícola. Em algumas cavernas, o
guano de morcegos, aves e grilos pode formar extensos depósitos, sendo a principal fonte
energética nesse ambiente (GNASPINI-NETTO, 1989; HERRERA, 1995; FERREIRA &
MARTINS, 1998, FERREIRA et al., 2000a, 2000b).
Guano de Morcegos
Os tipos de guano de morcegos variam de acordo com a dieta dos mesmos e são
visualmente distinguíveis. Segundo Gnaspini-Netto (1989), os diferentes tipos de guano
comportam diferentes comunidades com táxons específicos a cada tipo e táxons mais
generalistas. Esta diferença na composição das comunidades parece estar associada às variáveis
físico-químicas deste recurso (GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA & MARTINS,
1998). O guano de morcegos frugívoros pode conter sementes pequenas não digeridas e até
mesmo sementes grandes com restos de polpa aderidos, o que representa uma ótima fonte de
energia. Isto pode explicar o fato deste tipo de guano possuir uma fauna associada mais
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diversificada que os demais. Nele, encontram-se, por exemplo, indivíduos de Aranae
(Theridiosomatidae), Acarina (Acarida, Actinedida, Gamasida, Oribatida), Pseudoescorpionida,
Quilopoda (Lithobiomorpha), Collembola, Psocoptera, Ensifera, Heteroptera, Lepidoptera,
Diptera e Coleoptera (GNASPINI-NETO, 1989).
Segundo Gnaspini-Netto (1989), o guano de morcegos hematófagos possui coloração
vermelha quando fresco, e escura quando velho, tem consistência pastosa, é rico em compostos
nitrogenados e neles encontram-se, comumente, indivíduos de Coleoptera (Pselaphidae) e
larvas (Muscidae) e adultos (Drosophilidae) de Diptera. Morcegos insetívoros produzem guano
constituído de exoesqueletos triturados e partes desarticuladas de insetos, sendo rico em uréia e
outros compostos nitrogenados (GNASPINI-NETTO, 1989). Neste tipo de guano encontram-se
espécies de Pseudoescorpionida, Coleoptera, Diptera e Lepidoptera (FERREIRA, 1999b). A
distribuição dos organismos nos depósitos de guano pode ser influenciada por inúmeros fatores
como distância do recurso à entrada da caverna, área, volume e forma dos depósitos
(FERREIRA, 1998).
Muitos organismos colonizam as cavernas via entrada, de forma que a distância do
depósito até essa pode influenciar a distribuição de alguns grupos (POULSON & CULVER,
1969; PROUS, 2005). Depósitos de guano em regiões mais interiores provavelmente
apresentam maior proporção de organismos troglófilos que troglóxenos, uma vez que estes
últimos, comumente, são encontrados próximos à entrada da caverna. Dado que o número de
espécies em uma caverna é o resultado do balanço entre colonização e extinção (POULSON &
WHITE,1969), depósitos mais próximos da entrada tendem a apresentar maiores riqueza e
abundância, uma vez que a colonização destes depósitos ocorre preferencialmente por
troglóxenos (FERREIRA & POMPEU, 1997).
Na maioria das cavernas, porém, o número de espécies no guano não está vinculado à
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distância da entrada, já que os principais colonizadores deste recurso são animais troglófilos.
Tais organismos, provavelmente já se encontram nas cavernas, alimentando-se de outros tipos
de detritos ou carcaças e quando o guano é depositado chegam até ele a partir destes recursos e
não a partir da entrada (FERREIRA & MARTINS, 1999a).
Há uma proporção direta entre a área do recurso e tamanho das populações, de forma
que quanto maior o depósito, maior será o número de indivíduos encontrados. Manchas de
guano com maiores áreas tendem a apresentar uma maior quantidade de microhabitats, o que
pode refletir em um número maior de taxa associados (FERREIRA & POMPEU, 1997).
Considerando-se como de mesma área depósitos circulares e depósitos dentríticos, estes últimos
seriam mais facilmente colonizados por espécies que encontram o guano por acaso (BAHIA &
FERREIRA, 2005), diferentemente daquelas que o fazem por quimiotaxia, para as quais a
forma da mancha não influenciaria na colonização.
A abundância de organismos em uma mancha de guano tende a ser proporcional à
quantidade do recurso. Entretanto, se há uma elevada deposição, o guano se acumula, não sendo
consumido pelos organismos. As populações crescem principalmente nas camadas superficiais,
e por isso, considerando-se depósitos de mesmo volume, aqueles com menores áreas tendem a
apresentar um número menor de espécies e indivíduos que aquelas com maiores áreas
(FERREIRA & MARTINS, 1999a). Assim, flutuações nas abundâncias de organismos podem
estar mais relacionadas à qualidade que à quantidade do guano (DECU, 1986; FERREIRA &
POMPEU, 1997).
Em depósitos de guano, as populações de invertebrados juntamente com as de
microrganismos formam comunidades bem diversificadas e estruturadas. Tais comunidades
associadas a depósitos de guano de morcegos provavelmente o reciclam e participam de
interações ecológicas inerentes ao depósito de guano e, eventualmente, de interações (predação,
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competição, etc) em outros biótopos no interior da caverna (BAHIA & FERREIRA, 2005;
FERREIRA et al., 2000b).
Certos tipos de microrganismos assumem grande importância no que diz respeito à
ecologia do guano, já que participam da intricada teia alimentar existente em comunidades que
se associam a este recurso assumindo, assim, um papel fundamental na ciclagem da matéria
orgânica existente nas fezes dos morcegos (FERREIRA, 1998). Segundo Arroyo e
colaboradores (1997), algumas espécies de fungos são capazes de utilizar nitratos e nitritos,
reduzir sulfatos e assim, produzir metabólitos intermediários como ácido nítrico e sulfúrico.
Estas substâncias em contato com a água podem, inclusive, atacar rochas calcárias e outros
minerais. Algumas bactérias são proteolíticas e como os fungos, são capazes de sintetizar novos
metabólitos que podem ser utilizados por organismos heterotróficos (ARROYO, 1997). Além
disso, muitos fungos podem servir diretamente de alimento para invertebrados, constituindo-se
assim de uma fonte adicional de recurso para muitos organismos (FERREIRA, 1998).
Fungos e bactérias utilizam a matéria orgânica e a devolvem para o ambiente sob a
forma de nutrientes essenciais como carbono, nitrogênio, enxofre e fósforo (BARTON, 2006).
Estes microrganismos exercem uma grande influência sobre diversos depósitos orgânicos
presentes em cavernas, podendo participar diretamente da ciclagem deste material e
provavelmente alterando suas características físico-químicas.
Os depósitos de guano são heterogêneos quanto à qualidade alimentar e ao microclima,
sendo caracterizados pela grande variabilidade de microhabitats, estes possuindo valores de pH,
umidade e porcentagens de matéria orgânica distintos (DECU,1986). Tais características variam
de acordo com o tipo de guano e com o tempo de deposição (GNASPINI & TRAJANO, 2001;
FERREIRA et al., 2000a). Vários autores afirmam que o guano recém depositado é mais
básico, úmido e com um grande valor de matéria orgânica, e que com o passar do tempo a
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situação se inverte, com este tornando-se ácido e seco (BERNARTH & KUNS, 1981;
GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA & MARTINS, 1999a).
Sucessão Ecológica
A sucessão ecológica pode ser definida como uma seqüência temporal de aparecimento
e desaparecimento de espécies que, provavelmente, depende de condições, recursos e de outros
organismos que variam no tempo (BEGON et al., 1996; BEGON et al., 2006; DAJOZ, 1978;
ODUM, 1988). Segundo alguns autores, a sucessão ecológica pode ser dividida em alguns
tipos, de acordo os fatores (condições, recursos, organismos) envolvidos (BEGON et al., 1996;
ODUM, 1988). Em uma primeira divisão, a sucessão pode ser classificada como primária,
quando se inicia em ambiente estéril e secundária, quando ocorre em ambiente onde já existam
formas de vida. O primeiro tipo pode ser exemplificado com a erupção de um vulcão, que deixa
a área atingida pela lava totalmente estéril. Tal área seria colonizada primeiramente por liquens,
por exemplo. Uma sucessão ecológica secundária pode ser observada em uma clareira formada
pela queda de uma árvore. Logo após sua queda, vários organismos, já presentes no local,
iniciariam a sucessão.
Uma segunda divisão, muito utilizada hoje, prediz que o processo sucessional pode ser
classificado em: alogênico, autogênico ou degradativo. A sucessão alogênica é aquela em que
o fator desencadeante da mudança sucessional tem uma origem externa. Como exemplo pode-
se citar o assoreamento de um delta provocado pela erosão do terreno na cabeceira do rio. Na
sucessão autogênica, o fator responsável pela sucessão ecológica faz parte do sistema em que
esta ocorre, a exemplo de uma clareira formada pela queda de uma árvore. Na sucessão do tipo
degradativa, o recurso não é reposto, ou o é em pequena quantidade e os organismos o utilizam
até sua escassez, o que culmina no fim da própria sucessão ecológica. Fezes e carcaças de
animais em decomposição são os exemplos mais comuns deste tipo de sucessão.
20
Há ainda uma terceira divisão, onde a sucessão pode ser caracterizada como autotrófica,
quando há a presença de organismos autotróficos, tem-se como exemplo uma clareira em uma
floresta; ou heterotrófica quando os organismos autótrofos não estão presentes, como ocorre em
fezes e carcaças de animais que abrigam, em sua maioria, organismos detritívoros.
Para que a sucessão tenha início, é preciso haver algum distúrbio no ambiente, de modo
que disponibilize algum recurso que possa ser utilizado. Este recurso pode ser, por exemplo, o
espaço aberto de uma clareira em uma floresta que poderá ser utilizado por outras plantas em
busca da luz do sol, ou a carcaça de um animal que servirá de alimento para organismos
decompositores. As primeiras espécies a utilizarem o recurso são chamadas de pioneiras e
podem ser substituídas por aquelas que aparecem algum tempo depois, conhecidas como
espécies de sucessão tardia. De acordo com Connell and Slatyer (1977) há três modelos que
determinam a sucessão. O primeiro, facilitação, mais utilizado no passado e outros dois,
tolerância e inibição, que podem ser igualmente importantes e que têm sido freqüentemente
observados. No modelo de facilitação, apenas certas espécies pioneiras são capazes de iniciar a
colonização em um espaço aberto. A modificação ambiental causada por estas espécies tornaria
possível a ocupação por espécies de sucessão tardia.
No modelo de tolerância, a modificação ambiental por espécies pioneiras tem pouca ou
nenhuma influência na colonização de espécies de sucessão tardia. Enquanto que no modelo de
inibição, estas modificações ambientais dificultam a colonização de espécies subseqüentes
(BEGON et al., 1996).
Assim como as espécies variam temporalmente, os padrões de abundância destas podem
se modificar com o tempo. Uma espécie pode ocorrer em um dado local quando neste existam
condições e recursos apropriados e quando competidores, predadores e parasitas não a excluam
(BEGON et al., 1996). Assim, uma seqüência temporal no aparecimento e desaparecimento de
21
uma espécie requer condições, recursos e/ou a influência de inimigos naturais, que por sua vez,
também variam ao longo do tempo.
Muitas espécies de invertebrados utilizam recursos efêmeros distribuídos em manchas
discretas, como fezes, carcaças e frutos (SHORROCKS, 1990; ARDNT et al., 1996;
PAARMANN et al., 2002). Este tipo de recurso é descontínuo no espaço e permanece por um
curto período de tempo antes de ser totalmente degradado (ZUBEN, 2000). Em recursos
efêmeros, os principais processos envolvidos são a colonização, a assimilação de matéria
orgânica e a dispersão dos organismos (SOUZA-SILVA & FERREIRA, 2004).
O guano é um recurso efêmero nas cavernas, uma vez que, a deposição deste cessa se a
colônia de morcegos abandonar o local. Isto pode se dar pela falta de disponibilidade do
alimento no meio epígeo, ou por competição, por exemplo por espaço, com outras espécies de
morcegos (FERREIRA & MARTINS, 1999a). A partir do momento em que é depositado, o
guano passa a ser colonizado por espécies pioneiras que iniciam o processo de sucessão
ecológica. Este processo é caracterizado pelas mudanças que ocorrem na fauna associada,
influenciada pelas alterações físico-químicas do guano. Uma vez que os organismos
autotróficos não estão presentes neste tipo de recurso, as mudanças nas comunidades podem ser
chamadas de sucessão heterotrófica (GEE & GILLER, 1987). Nesse tipo de sucessão não existe
um estágio Clímax, como ocorre em uma floresta, e sim no final do processo se estabelecerá um
estágio de sucessão destruidora que culminará com o fim da comunidade como conseqüência da
exaustão do recurso (DAJOZ, 1978). Assim, a sucessão ecológica que ocorre no guano pode ser
classificada também como degradativa.
Em cavernas de regiões temperadas, a deposição do guano é sazonal, de modo que as
comunidades associadas a estes depósitos podem ser denominadas “cronosinúsias” (DECU,
22
1986), e têm um padrão de sucessão determinado pelos picos sazonais de deposição do guano.
A maioria das cavernas tropicais, ao contrário, não possui sazonalidade de deposição de guano
e as colônias de morcegos podem migrar entre cavernas ou entre diferentes locais em uma
mesma caverna. Essa característica de irregularidade de deposição dificulta o estudo das
comunidades associadas ao guano, já que o mesmo não apresenta a regularidade temporal e
sucessional observada em cavernas temperadas (GNASPINI & TRAJANO, 2001). Ferreira
(1999b) cita que, no caso particular do guano, a sucessão é altamente influenciada por suas
alterações físico-químicas. Estes depósitos por sua vez, abrigam inúmeras comunidades em
diferentes estágios sucessionais (DECU,1986).
De acordo com Decu (1986) e Ferreira e Martins (1999b), os dípteros são os primeiros
colonizadores do guano, que chegam até este recurso atraídos pelo odor da fermentação
amoníaca, junto com protozoários e nematodos que já estão presentes nas fezes dos morcegos.
Assim que os dípteros se instalam, aparecem as formas predadoras e parasitárias como
coleópteros (Staphylinidae e Histeridae) e himenópteros. Ácaros e colêmbolos são igualmente
atraídos. Com o passar do tempo aparecem os predadores de maior porte, como quilópodes e
aranhas. Nos depósitos mais velhos, é comum encontrar Oligochaeta (DECU, 1986).
Vários trabalhos têm sido desenvolvidos sobre a composição da fauna associada ao
guano de morcegos e sobre alguns aspectos da ecologia destas comunidades, de maneira que se
conhece relativamente bem tais assuntos. Entretanto, não existem trabalhos efetivos sobre a
sucessão ecológica que ocorre neste tipo de recurso, uma vez que nunca foi realizado qualquer
experimento que acompanhasse tal sucessão. Existem trabalhos que mencionam supostos
estágios sucessionais no guano, mas que de fato nunca acompanharam as mudanças que
ocorrem ao longo do tempo.
A compreensão da sucessão ecológica em guano de morcegos é fundamental, visto que
23
o guano é um importante recurso em cavernas. As espécies associadas ao guano provavelmente
participam de sua reciclagem e de outras interações relativas a todo o ambiente cavernícola e
pouco se sabe a respeito das modificações bio-físico-químicas que ocorrem ao longo do tempo
neste tipo de recurso.
OBJETIVOS
Este trabalho teve como objetivos acompanhar o processo de sucessão ecológica em
depósitos de guano de morcegos insetívoros. Para tal, pretendeu-se responder às questões:
1) Qual seria a sucessão de grupos taxonômicos desde o momento da deposição do guano?
2) As variações dos fatores físico-químicos se devem à ação dos seres que habitam o recurso ou
essa mudança não depende de tais organismos?
3) O modelo de sucessão encontrado no guano se encaixa em algum dos modelos descritos por
Connell e Slatyer (facilitação, tolerância, inibição)?
24
METODOLOGIA
Condições para a realização do experimento
Para a realização do experimento foi necessária uma grande quantidade de guano recém-
depositado, uma vez que se pretendeu acompanhar a sucessão ecológica a partir do momento da
sua deposição. Para tal, foi utilizado guano de morcegos recolhido a partir de um único grande
depósito que se encontra na Gruta Boa Esperança localizada em Taquaruçu, TO (figura 2). Esta
caverna, formada em minério de ferro, possui várias entradas e piso muito irregular. No interior
da caverna, um conduto se abre em um amplo salão que é colonizado por milhares de morcegos
onívoros da espécie Phylostomus astatus. Embora esta espécie seja onívora, o guano recolhido
era essencialmente constituído de restos de insetos, indicando que os morcegos se alimentavam
mais destes organismos que de quaisquer outros recursos.
Boa parte do piso da Gruta Boa Esperança é recoberta pelo guano e em certas regiões
alcança elevada espessura. Este imenso depósito foi escolhido por possuir uma enorme
quantidade de guano e por este apresentar uma camada superficial muito extensa e recém-
depositada. Uma parte deste guano, cerca de 40 quilogramas, foi recolhida com o auxílio de pás
e acondicionada em potes plásticos para que, depois de preparado em laboratório, o guano
pudesse ser encaminhado à outra caverna onde se realizaria o experimento. Certamente, o
guano retirado da Gruta Boa Esperança não trouxe prejuízos para a fauna desta localidade, uma
vez que a quantidade recolhida representou uma porcentagem ínfima quando comparada à
quantidade existente.
Foi necessário encontrar uma caverna com características físicas que permitissem a
realização do experimento e onde se pudesse eliminar as variáveis que influenciam, de alguma
maneira, a colonização dos depósitos. Primeiramente, a caverna deveria possuir um salão
amplo, capaz de comportar todos os depósitos e ser preferencialmente plano, de modo a facilitar
25
a execução do experimento. Esta caverna deveria ter uma grande extensão e o salão, que
comportaria o experimento, deveria estar afastado da(s) entrada(s) para que as características
ambientais, no local de instalação dos depósitos, fossem tipicamente hipógeas, com temperatura
relativamente estável e elevada umidade.
A cavidade a ser escolhida deveria possuir uma fauna relativamente rica e abundante,
uma vez que se necessitava de organismos em número suficiente para que a sucessão ecológica
se processasse no período de um ano, tempo proposto para o experimento. Assim, a cavidade
não poderia ser extremamente seca, uma vez que cavidades com tal característica geralmente
apresentam riqueza e abundância de organismos muito baixas. Isto pode se dever a três
motivos: 1) a maioria dos organismos que habitam as cavernas preferem ambientes úmidos, 2)
sendo a água a principal veiculadora de recursos, em cavernas muito secas espera-se que estas
possuam poucos recursos, e 3) quando uma caverna apresenta baixa umidade, os recursos
tendem a ressecar rapidamente, tornando-se pouco atrativos para a fauna.
Por outro lado, a cavidade não poderia ser muito úmida, já que a ocorrência de
enxurradas ou inundações na época chuvosa poderia atingir os depósitos, destruindo assim o
experimento. No salão não poderia haver depósitos de guano pré-existentes, uma vez que,
nestes já teria se iniciado o processo de sucessão com a presença de comunidades de
invertebrados em diferentes estágios sucessionais, fato que poderia alterar os resultados do
experimento.
26
Figura 2: Mapa da Gruta Boa Esperança.
27
Local do Experimento
O estudo foi realizado na Gruta do Brega (S 20o24’59.7” WO 45o46’20.6”) situada no
município de Pains, estado de Minas Gerais (figura 2). Esta caverna foi escolhida por possuir as
características necessárias para a execução do projeto. A entrada principal situa-se na base de
maciço calcário e é de fácil acesso. O topo do maciço eleva-se 20 metros da planície à frente da
entrada. Junto aos afloramentos de rocha há mata seca de afloramento calcário (floresta
semidecidual estacional) de pequenas proporções. A caverna situa-se em área de pastagem, com
pequenos fragmentos de mata. Na entrada principal há uma vegetação esparsa e na outra, a
pastagem atinge a abertura da caverna, sendo esta atingida, na época chuvosa, por enxurradas
que importam grande quantidade de fezes de gado para o interior da caverna.
A caverna apresenta uma projeção horizontal de aproximadamente 760 metros e sua
entrada inicia-se em um abrigo de rocha de teto plano relativamente baixo. O piso é plano e o
abrigo estreita-se ao fundo em uma pequena passagem por entre escorrimentos calcíticos, onde
tem início o conduto principal da caverna que é predominantemente retilíneo. O teto é alto no
trecho mediano, tornando-se progressivamente baixo até encontrar, um grande estreitamento
com blocos abatidos e após alguns metros, o conduto se abre novamente em um grande salão de
forma circular com teto alto. O piso da caverna onde se encontra o salão é plano e não possui
blocos abatidos o que constituiu um ótimo local para a realização dos experimentos.
Seguindo-se o conduto, ao passar pelo salão, o teto da caverna se torna extremamente
baixo e no final há uma segunda entrada, menor que a primeira. Perpendicular ao salão existe
uma passagem onde se situa um pequeno curso d’água, que fica na maior parte do tempo com
pouca quantidade de água.
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Figura 2 – Mapa da Gruta do Brega. O círculo hachurado de preto indica a localização do experimento.
Entrada principal
Segunda entrada
Salão escolhido para abrigar os depósitos
de guano
25 m
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Elaboração do experimento
Buscando-se responder às questões levantadas neste trabalho propuseram-se cinco
tratamentos diferentes no intuito de tentar isolar os diferentes fatores que compõem a sucessão
ecológica no guano de morcegos, a saber: variações físico-químicas, invertebrados e
microrganismos. A partir de análises destes componentes separadamente e em conjunto pode-se
determinar qual ou quais fatores influenciam um(ns) ao(s) outro(s) e como estes influenciam a
sucessão ecológica. Para a execução do trabalho os tratamentos consistiam em:
1o tratamento – “livre”: os depósitos foram colocados em cima de uma malha 0,5 x
0,5cm, de forma circular e com 30 cm de diâmetro sobre o chão da caverna (figura 3). Esta
malha tornou mais fácil a remoção dos depósitos para as análises em laboratório. Este
tratamento permitiu o acesso de quaisquer invertebrados e microrganismos que poderiam
utilizá-lo como recurso. A partir dos depósitos “livres” foi possível avaliar o processo
sucessional em uma situação bem próxima da condição natural.
Figura 3: Depósito de guano do tratamento “livre”.
2o tratamento – “com fungicida”: os depósitos de guano foram borrifados com um
fungicida conhecido popularmente como calda bordalesa [solução composta de cal (0,112%) e
sulfato de cobre (0,112%)]. Neste tratamento buscou-se evitar a proliferação dos fungos
permitindo, entretanto, que outros organismos pudessem ter acesso aos depósitos. Assim, foi
30
possível analisar a sucessão ecológica sem a presença de fungos, ou ao menos com suas
abundâncias bastante reduzidas. O guano foi colocado sobre uma base plástica a fim de evitar o
contato do fungicida com o solo da caverna (figura 4).
Figura 4: Depósito de guano do tratamento “com fungicida”.
3o tratamento – “tela inferior”: os depósitos foram colocados em cima de uma malha
(com as mesmas dimensões da malha utilizada para o primeiro tratamento) e cobertos com um
vasilhame plástico (figura 5). Este tratamento permitiu análises sobre a colonização por fungos
e invertebrados via solo.
Figura 5: Depósito de guano do tratamento “tela inferior”.
4o tratamento – “tela superior”: o guano foi colocado em vasilhames de plástico que
possuíam uma tampa com uma abertura circular de aproximadamente 20cm de diâmetro,
31
coberta com voil, um tecido de malha muito fina (figura 6). Isto evitou a colonização por
invertebrados via solo, proporcionando análises sobre a colonização de microrganismos
presentes no ar.
Figura 6: depósito de guano do tratamento “tela superior”.
5o tratamento – “controle”: os depósitos de guano, pesados e autoclavados dentro de
vasilhames plásticos, foram levados para a caverna onde permaneceram fechados estando,
portanto, indisponíveis como recurso à qualquer organismo presente na caverna (figura 7). Este
tratamento permitiu análises sobre as variações físico-químicas sem a influência da comunidade
cavernícola, uma vez que tais depósitos, teoricamente, experimentaram as mesmas condições
climáticas prevalecentes na caverna durante o tempo do estudo.
Figura 7: Depósito de guano do tratamento “controle”.
32
Preparação do Experimento
O guano localizado na Gruta Boa Esperança, TO, apresentava, por sua grande extensão
e espessura, tempos distintos de deposição e, provavelmente, comunidades típicas de cada
momento. Mesmo retirando-se uma camada superficial deste guano, que consistia no guano
recém-depositado, não foi possível afirmar com certeza a idade do material recolhido. Portanto,
optou-se pela esterilização do material, mesmo sabendo que assim alguns organismos típicos do
trato digestivo dos morcegos, que fazem parte do início da sucessão, não mais estariam
presentes. O processo de esterilização evitou também a introdução de espécies que não fazem
parte da biota presente na Gruta do Brega, evitando assim, possíveis impactos nesta
comunidade que, por ventura, poderiam ser causados pela introdução de espécies exóticas à esta
caverna.
Em laboratório o guano foi despejado em bandejas para que fossem retirados os
invertebrados maiores presentes no grande depósito e que vieram junto com o guano retirado da
Gruta Boa Esperança. Foram encontradas dezenas de invertebrados, principalmente indivíduos
do gênero Blaberus sp (Blataria) e coleópteros da família Tenebrionidae. Após a remoção
destes organismos, o guano foi dividido em 140 porções de 200 gramas cada, acondicionadas
em envelopes próprios para autoclave e estes esterilizados por autoclavagem. Cada um dos 140
envelopes, 28 para cada tratamento, continha guano suficiente para a confecção de um depósito.
Desenho Experimental
Para minimizar o efeito de variáveis que sabidamente influenciam a colonização dos
depósitos de guano, características como área, volume e forma dos depósitos, tipo de guano e
distância desses até a entrada da caverna foram padronizados. Os depósitos de guano de
morcegos insetívoros foram confeccionados de modo a apresentarem dimensões circulares de
25 cm de diâmetro, 2 cm de espessura e uma área aproximada de 490cm2. Estas dimensões
33
foram estipuladas, uma vez que depósitos de guano com áreas menores que 400cm2, geralmente
não apresentam um número muito grande de invertebrados, o que não reflete adequadamente a
verdadeira estrutura e composição da comunidade associada ao guano (FERREIRA, 1998). O
experimento foi instalado no centro do salão da Gruta do Brega, a uma distância de
aproximadamente 200 metros da entrada mais próxima onde, provavelmente, os depósitos
seriam igualmente influenciados por essa variável.
Os depósitos de guano foram distribuídos de forma circular e simétrica (figuras 8 e 9).
Em outras disposições, como por exemplo com os depósitos em fileiras, aqueles que ficassem
mais ao centro do experimento poderiam ter sua colonização por invertebrados inibida ou
atrasada por aqueles depósitos que se encontrassem nas extremidades. Optou-se, então, pela
forma circular para que todos os depósitos tivessem a mesma probabilidade de colonização.
Em um círculo intermediário foram dispostos os depósitos com “tela superior”
alternados com aqueles com “tela inferior” e, em um outro círculo mais externo, os depósitos
“livres” foram alternados com aqueles “com fungicida”. A forma alternada de disposição destes
depósitos buscou reduzir a influência, mesmo que improvável, da distância da entrada da
caverna ou do curso d’água sobre algum tipo de tratamento. Os depósitos “livres” e “com
fungicida” foram colocados mais externamente, uma vez que, estavam disponíveis para a
colonização de invertebrados, e caso estes depósitos estivessem situados ao centro do
experimento, tal colonização poderia ter sido influenciada, até mesmo prejudicada, pelos
depósitos mais externos. Para aqueles com “tela superior” e “tela inferior”, a posição em uma
região mais central do experimento não influenciou em sua colonização, uma vez que nestes a
chegada de microrganismos e invertebrados se daria, principalmente, pelo ar e pelo solo,
respectivamente.
Como os depósitos “controles” estavam em potes fechados e portanto, indisponíveis
34
para a biota, qualquer localização destes no salão não influenciaria nos resultados obtidos,
entretanto, para facilitar a escolha e a coleta de tais depósitos, estes foram dispostos no centro
do experimento, formando um círculo central.
Figura 8: Disposição dos depósitos de guano dos diferentes tratamentos na Gruta do Brega.
35
Figura 9: Foto dos depósitos de guano na Gruta do Brega. Execução do Experimento
Visitas ao Campo
Foram realizadas 14 coletas, sendo que as quatro primeiras tiveram intervalos de
aproximadamente 15 dias e as demais de 30 dias, totalizando o período de um ano de
amostragens. Valores de temperatura e umidade do salão foram medidos com o auxílio de um
termohigrômetro em todas as coletas. Em cada visita ao campo, após a observação de
invertebrados, que por sua vez era feita em todos os depósitos dos tratamentos ”livre” e “com
fungicida”, foram removidos dois depósitos de cada um dos cinco tratamentos para a realização
de coleta de invertebrados em funil de Berlese, análises físico-químicas e cultivo de fungos e
bactérias. Na primeira coleta, a escolha do primeiro depósito ocorreu de forma aleatória, sendo
o segundo coletado no lado oposto ao primeiro. Nas coletas seguintes, os depósitos foram
escolhidos tentando obedecer-se a uma linha imaginária perpendicular aos da coleta
36
imediatamente anterior (tabela 1).
Os depósitos removidos dos tratamentos “livre” e “com fungicida” foram repostos com
guano autoclavado para que a quantidade de recurso disponível para a comunidade cavernícola
não se alterasse ao longo do experimento, no entanto, uma vez retirado e reposto, o depósito
não mais participou das análises. A reposição dos depósitos se fez necessária, uma vez que para
os organismos “recurso-espaço-independentes” o conjunto de depósitos, como um todo,
representaria o recurso disponível, não estando, portanto, restritos a uma única mancha. Assim,
com a retirada de depósitos a cada coleta haveria uma conseqüente redução da quantidade deste
recurso o que poderia implicar em uma concentração, nos depósitos restantes, daqueles
invertebrados “recurso-espaço-independentes”, sendo que tal fato poderia alterar o processo
natural da sucessão.
Coleta de Invertebrados
Somente os tratamentos “livres” e “com fungicida” tiveram seus invertebrados
observados em campo porque, de acordo com o trabalho proposto, somente estes dois tipos de
tratamento estariam disponíveis à colonização por invertebrados. Aqueles organismos situados
na mancha de guano e em um perímetro de 10cm a partir da borda do depósito foram
identificados e contados no momento de cada coleta. Quando não foi possível identificar uma
espécie no local, apenas um indivíduo desta espécie era coletado para que não se
comprometesse a sucessão ecológica. Esta coleta foi feita com o auxílio de pinças e pincéis, os
organismos coletados foram acondicionados em potes contendo álcool 70% e levados ao
laboratório onde foram identificados, com o auxílio de chaves taxonômicas, até o nível possível
e separados em morfoespécies.
Para os cinco tratamentos, cerca de ¼ de cada depósito recolhido, o que corresponde a
aproximadamente 40g de guano, foi colocado em funil de Berlese-Tullgren (BERNARTH &
37
KUNZ, 1981) por um período de 72 horas. Após este prazo, os invertebrados coletados por este
método foram identificados e separados em morfoespécies.
Influência na colonização dos depósitos por invertebrados
Para verificar se a segunda entrada influenciou a colonização dos depósitos por
invertebrados, foi montado um esquema com a posição exata dos depósitos no salão da caverna
e para cada depósito foram atribuídas cores que variavam do tom mais claro ao mais escuro
conforme os valores de abundância e riqueza de invertebrados encontrados (figuras 11 e 12).
Quanto maiores os valores encontrados, mais escuras foram as cores atribuídas. Esperava-se
que caso houvesse tal influência, aqueles depósitos mais próximos da segunda entrada
apresentassem cores mais escuras.
Cultivo de Fungos e Bactérias
Em campo retirou-se uma amostra de cerca de 10 gramas de guano de cada depósito. As
amostras foram acondicionadas em tubos Falcon previamente autoclavados e posteriormente
conservados em um pote de isopor com gelo até que chegassem ao laboratório. Em capelas de
fluxo laminar, um grama de cada amostra foi diluído em um tubo de ensaio contendo 9ml água
esterilizada com peptona (0,1%). Outras diluições foram feitas retirando-se, com auxílio de
pipeta estéril, 1ml da mistura formada e colocando-a em novos tubos de ensaio, estes com 9ml
de água peptonada (0,1%), de maneira que ao final deste processo obteve-se diluições de 10-1,
10-2, 10-3, 10-4 e 10-5. Para os tratamentos “controle” utilizaram-se, para as culturas, as diluições
10-1 e 10-3 , e para os demais se utilizaram diluições menos concentradas, 10-3 e 10-5 . Isto se fez
necessário por causa do aparecimento de um elevado número de colônias microbianas
cultivadas a partir do material provindo dos depósitos de guano, exceto para aqueles do
tratamento “controle”.
38
Das diluições obtidas (10-1 e 10-3 para o “controle”; 10-3 e 10-5 para os demais
tratamentos) foram retiradas amostras de 0,01ml com pipeta esterilizada e colocadas em placas
de petri contendo meios de cultura Extrato de Malte-Extrato de Levedura - YM (peptona 0,5%;
extrato de levedura 0,3%; glicose 1,0%; ágar 2,0%) e Agar-Dextrose-Batata – BDA (Difco,
USA) ambos com cloranfenicol (0,01%) para o cultivo de fungos. Para o cultivo de bactérias
utilizou-se o meio HPCA (peptona 0,3%; caseína solúvel 0,05%; fosfato de potássio – K2HPO4,
0,02%; sulfato de magnésio - MgSO4, 0,005%; cloreto férrico, 0,1%; ágar 1,5%). A montagem
das placas deste último meio foi feita pelo método “Pour-Plate”, pelo qual o meio de cultura é
adicionado à placa de petri depois de colocada a diluição com guano, então a mistura é
espalhada cuidadosamente com movimentos que lembram o número oito. Para cada um dos
meios e para cada uma das concentrações utilizaram-se triplicatas.
As placas foram posteriormente colocadas em estufa (25oC) por uma semana. Ao fim
deste período foi realizada a contagem do número de bactérias e do número de colônias de
fungos filamentosos em cada placa de petri obtendo-se, assim, a abundância de bactérias e de
fungos por grama de guano. Os morfótipos de fungos, determinados por meio de características
como forma, coloração e consistência de cada colônia, foram isolados em placas de petri (figura
10), e posteriormente guardados em laboratório em tubos de penicilina contendo água
esterilizada. Assim, obteve-se o número de fungos isolados em cada uma das coletas para cada
tipo de tratamento.
39
Figura 10: Fungo filamentoso crescido em Extrato de Malte-Extrato de Levedura após cinco dias.
Análises Físico-Químicas
Para cada um dos 140 depósitos foram feitas análises de pH, porcentagem de umidade e
porcentagem de matéria orgânica. Mesmo retirando-se o guano superficial de um único grande
depósito, como aquele existente na Gruta Boa Esperança, os depósitos confeccionados para o
experimento poderiam apresentar diferenças em suas características físico-químicas, devido ao
grande volume de guano utilizado. Então, amostras de cada depósito de guano foram retiradas
assim que os depósitos foram colocados em campo e a partir delas obteve-se os valores de pH,
porcentagem de umidade e de matéria orgânica. Desta maneira, o acompanhamento da sucessão
físico-química dos depósitos, foi feita com maior acuidade, uma vez que se conhecia os valores
dessas características antes e depois da realização do experimento.
Para a análise de pH foram retiradas 3 sub-amostras de 1,5 ml cada e estas foram
acondicionadas em eppendorfs. O conteúdo de cada eppendorf foi colocado em um frasco
contendo 15 ml de água destilada. Tais misturas foram homogeneizadas por 5 segundos e o pH
das soluções obtido com o auxílio de um medidor eletrônico de pH.
Outras três sub-amostras de cada depósito foram retiradas para se obter os valores de
40
porcentagem de umidade, e posteriormente os de matéria orgânica. A porcentagem de umidade
foi medida a partir da diferença entre peso da amostra antes e após a secagem em estufa (75ºC)
por período de 72 horas. Para as análises de porcentagem de matéria orgânica foram utilizadas
as mesmas sub-amostras usadas na determinação da umidade, para que a presença desta não
interferisse nos resultados. Os valores de porcentagem de matéria orgânica foram obtidos por
meio da diferença entre peso da amostra antes e após a incineração em Mufla à 500ºC por um
período de três horas (BAHIA & FERREIRA, 2005). As porcentagens de umidade e de matéria
orgânica foram obtidas pelo peso perdido após a secagem e a incineração, respectivamente.
Análises dos Dados
A partir do momento em que os depósitos de guano eram repostos, neste guano “novo”
dava-se início a uma nova sucessão ecológica. Desta maneira, os depósitos repostos
apresentavam momentos sucessionais distintos entre si e entre aqueles que ainda não haviam
sido recolhidos. Assim, para facilitar as análises, os invertebrados observados em campo nos
depósitos repostos não foram considerados.
Para os tratamentos “livre” e “com fungicida” foram calculados os valores totais e
relativos de abundância de invertebrados observados em campo ao longo das 14 coletas. Além
da riqueza total, também se calculou a riqueza relativa para estes tratamentos, uma vez que
como os depósitos repostos não foram utilizados, com o passar do tempo o número de depósitos
que entravam nas análises foi diminuindo ao longo das coletas. Assim, ao final do experimento
o número de depósitos analisados seria muito menor quando comparado ao início das coletas e
as análises poderiam ser prejudicadas ou apontar resultados que não correspondessem à
realidade, uma vez que estariam sendo comparadas riquezas totais encontradas, por exemplo em
41
28 depósitos (primeira coleta) com aquelas encontradas em somente dois, como foi o caso da
última coleta.
Os valores totais correspondem à soma total de indivíduos ou de espécies observadas e
os valores relativos correspondem a estes números divididos pelo número de depósitos
utilizados em cada coleta.
Análises de regressão linear múltipla e de correlação de Spearman.
Para os tratamentos “livre” e “com fungicida” as análises estatísticas foram feitas
utilizando-se a riqueza relativa e a riqueza total. Estas análises foram realizadas para os
tratamentos “livre” e “com fungicida” utilizando-se os dados de invertebrados coletados em
funis de Berlese, de invertebrados observados em campo e da soma dos dados obtidos para
invertebrados por meio destas duas metodologias. Para os demais tratamentos utilizaram-se os
dados de invertebrados obtidos por meio do uso de funis de Berlese.
Os dados de invertebrados, fungos e bactérias foram relacionados estatisticamente aos
parâmetros físico-químicos de cada tratamento por meio do teste de regressão linear múltipla
(Zar, 1996). Os parâmetros que não apresentaram distribuição normal foram logaritmizados na
base 2, na base 10 e/ou calculadas suas raízes quadradas. Para aqueles parâmetros que mesmo
depois destas transformações não apresentaram distribuição normal realizaram-se análises de
correlação de Spearman.
Para as análises estatísticas utilizaram-se os valores brutos de pH, porcentagem de
matéria orgânica e porcentagem de umidade. Isto de deveu ao fato de ser mais lógico que
invertebrados e microrganismos possam ter sido influenciados mais pelos valores em si destes
fatores do que pela variação destes ao longo do tempo.
42
Determinação de Estágios Serais
Na tentativa de se estabelecer os estágios serais, utilizaram-se os depósitos “livres”, por
serem estes os mais próximos da realidade sucessional. Em uma planilha dispôs-se na vertical
as espécies observadas e na horizontal as datas das coletas. Alguns dos campos foram
preenchidos de preto indicando que a espécie em questão foi observada na data correspondente.
O fato de uma espécie não ter sido observada entre uma coleta e outra, não quer dizer,
necessariamente, que ela não estava presente no experimento. Assim, assumiu-se que espécies
que estiveram ausentes em intervalos pequenos de tempo apenas não foram amostradas, mas
que provavelmente, estavam presentes no guano. Estes intervalos de tempo foram hachurados
em vermelho. Foram realizadas, também, análises de similaridade (Bray-Curtis) entre as
coletas, utilizando-se a composição de espécies de invertebrados observados em campo no
tratamento “livre”.
43
RESULTADOS
Influência na colonização dos depósitos por invertebrados
As figuras 11 e 12 mostram que, pelo fato de os valores de abundância e riqueza de
invertebrados terem sido bastante diversificados, a colonização dos depósitos por estes se deu
de maneira aleatória, não sendo alguns depósitos mais influenciados que outros, pela segunda
entrada da caverna.
Figura 11: Riqueza total de invertebrados observados em campo para os depósitos dos tratamentos “livres” e “com fungicida”. Os depósitos de números 85 a 112 correspondem aos do tratamento “livre” e os depósitos de números 113 ao 140 correspondem aos do tratamento “com fungicida”.
Direção da segunda entrada
Direção da entrada principal
44
Figura 12: Abundância média de invertebrados observados em campo para os depósitos dos tratamentos “livres”e “com fungicida”. Os depósitos de números 85 a 112 correspondem aos do tratamento “livre” e os depósitos de números 113 ao 140 correspondem aos do tratamento “com fungicida”.
Variáveis ambientais – Temperatura e Umidade
Durante o período amostrado, a temperatura no salão onde se encontrava o experimento
se manteve estável, com valores que variaram de 16,3 a 19,80C (tabela 2). As maiores
temperaturas foram observadas nos meses de outubro de 2005 a abril de 2006 e as mais baixas
de maio a setembro de 2006 (figura 13). A porcentagem de umidade no salão permaneceu alta
Direção da segunda entrada
Direção da entrada principal
45
durante todo o ano, variando de 80 a 97%, sendo que o período mais úmido ocorreu entre
novembro de 2005 a maio de 2006 (figura 14). Os valores mais altos de temperatura e umidade
observados no salão tenderam a acompanhar as variações externas, de acordo com os meses
tipicamente mais quentes e úmidos.
10
1214
1618
2022
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Figura 13: Valores de temperatura do salão obtidos ao longo do experimento.
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Data da coleta
Um
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%)
Figura 14: Valores de porcentagem de umidade do ar do salão obtidos ao longo do experimento.
46
Variáveis bióticas
Valores de abundância e riqueza de invertebrados, abundância e número de fungos
isolados e abundância de bactérias por coleta e por tratamento estão discriminados nas tabelas
de números de 3 a 11.
Invertebrados
Em todo o experimento foram encontradas 52 morfoespécies, das quais 33 foram
observadas em campo e 26 coletadas por meio de funis de Berlese. Os invertebrados
observados em campo pertenciam aos seguintes grupos: Annelida, Acari, Aranae, Opiliones,
Pseudoescorpiones, Coleoptera, Collembola, Diptera, Ensifera, Hymenoptera, Lepidoptera,
Psocoptera, Diplopoda, Symphyla e Phlatyhelmintes. Foram registradas 4.278 observações de
invertebrados em campo, sendo que um mesmo invertebrado pode ter sido registrado mais de
uma vez, já que tais observações eram feitas em todos os depósitos e a cada visita ao campo.
Deste total, 3.114 registros (72,79%) eram de indivíduos pertencentes a 24 morfoespécies,
sendo estes observados nos depósitos “livres” e 1.164 registros (27,21%) de indivíduos
pertencentes a 22 morfoespécies, encontrados nos depósitos “com fungicida”. Nestes dois
tratamentos, dos invertebrados observados em campo, Endecous sp.1 e Entomobryidae sp.1
foram os mais abundantes e apareceram em quase todas as coletas. Antes mesmo de se espalhar
os depósitos de guano pela caverna observou-se que, de um dia para o outro, haviam chegado
um grande número de Endecous ao local onde estava o guano.
Invertebrados coletados em Funil de Berlese
Por meio do uso de funil de Berlese foram coletados um total de 1.855 invertebrados
distribuídos em 26 morfoespécies, pertencentes aos seguintes taxa: Acari, Collembola, Diptera,
Lepidoptera, Psocoptera, Zygentoma, Diplopoda e Symphyla. Tais organismos estavam
distribuídos nos diferentes tratamentos da seguinte forma: 14 indivíduos (0,75%) de 5
47
morfoespécies encontrados nos depósitos com “tela superior”; 1.414 indivíduos (76,24%)
pertencentes a 20 morfoespécies encontrados naqueles depósitos com “tela inferior”; nos
depósitos “livres” foram coletados 383 indivíduos (20,64%) de 17 morfoespécies; e naqueles
“com fungicida” um total de 44 indivíduos (2,37%) pertencentes a 12 morfoespécies. Nos
depósitos “controle” nenhum invertebrado foi encontrado. Dos invertebrados coletados por este
método, Acari foi o grupo mais abundante e diversificado com 14 morfoespécies.
O número de invertebrados coletados em funil de Berlese nos tratamentos com “tela
superior” e “com fungicida” foi muito baixo ao longo de todo o experimento (figuras 15 e 16).
O número de invertebrados coletados com Funil de Berlese nos depósitos “com tela inferior”
aumentou muito ao longo das amostragens, apresentando três picos, sendo que os dois últimos
foram os mais acentuados (figura 15). Para os depósitos “livres” a abundância de invertebrados
aumentou discretamente ao longo das coletas, exceto no mês de dezembro onde a abundância
foi muito alta devido à presença de muitos ácaros (figura 16).
Além de apresentar as menores abundâncias, o tratamento com “tela superior” também
apresentou as menores riquezas de invertebrados (figura 17). Neste tratamento, em nenhuma
coleta foram encontradas mais de duas espécies diferentes. Nos demais tratamentos, “tela
inferior”, “livre”, “com fungicida”, os valores de riquezas foram maiores e aumentaram ao
longo do experimento, tendendo a uma estabilização nas últimas coletas (figuras 17 e 18). No
tratamento “livre” houve um pequeno aumento desta variável nas duas últimas coletas. Destes
três, o tratamento “com fungicida” apresentou os menores aumentos de riqueza (figura 18).
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Data da coleta
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"tela superior"
"tela inferior"
Figura 15: Abundância de invertebrados coletados em funil de Berlese nos tratamentos “tela inferior”e “tela superior” ao longo do experimento.
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Data da coleta
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"livre"
"fungicida"
Figura 16: Abundância de invertebrados coletados em funil de Berlese nos tratamentos “livre” e “fungicida” ao longo do experimento.
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Nú
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"tela superior"
"tela inferior"
Figura 17: Riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese nos tratamentos “tela inferior” e “tela superior” ao longo do experimento.
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Data da coleta
Nú
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"livre"
"fungicida"
Figura 18: Riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese nos tratamentos “livre” e “fungicida” ao longo do experimento.
50
Invertebrados observados em campo
Os tratamentos “livre” e “com fungicida” apresentaram valores semelhantes de riqueza
total para aqueles invertebrados observados em campo (figura 19). Em ambos os tratamentos a
riqueza total tendeu a aumentar nos primeiros meses amostrados. Para o tratamento “livre”
observa-se um pico, diferentemente do tratamento “com fungicida” onde há um aumento
gradual no mesmo período. A partir deste momento, observa-se uma queda na riqueza nos dois
tratamentos. A figura 20 aponta que, embora estes dois tratamentos tenham apresentado, nos
primeiros meses, um aumento discreto na abundância, seguido de um aumento mais acentuado
e posteriormente uma queda e aparente estabilização no número de indivíduos, os depósitos
“com fungicida” apresentaram uma abundância relativa, em geral, bem menor que os depósitos
“livres”.
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"livre"
"fungicida"
Figura 19: Riqueza Total de invertebrados observados em campo nos tratamento “livre” e “com fungicida” ao longo do experimento.
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Figura 20: Abundância relativa de invertebrados observados em campo nos tratamento “livre” e “fungicida” ao longo do experimento.
Resultados obtidos por meio da soma dos invertebrados observados em campo com aqueles
coletados em Funil de Berlese
Quando os dados de invertebrados obtidos por meio do funil de Berlese foram somados
aos observados em campo, notou-se que a abundância relativa para os depósitos “livres”
aumentou nas últimas coletas, mas que não houve grandes modificações para os depósitos “com
fungicida” (figura 22). Já para valores de riqueza total, observou-se que estes continuaram
aumentando nas primeiras coletas e declinando nas demais. Entretanto, no tratamento “com
fungicida” a variação desta riqueza se mostrou um pouco mais oscilante entre os meses de
fevereiro e julho que o observado na figura 18 no mesmo período. Para o tratamento “livre”
observou-se um pequeno aumento na riqueza de invertebrados no último mês amostrado
(figura 21).
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"livre"
"fungicida"
Figura 21: Riqueza Total dos invertebrados resultante da soma daqueles coletados em funil de Berlese com aqueles observados em campo nos tratamento “livre” e “fungicida” ao longo do experimento.
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"fungicida"
Figura 22: Abundância relativa dos invertebrados resultante da soma daqueles coletados em funil de Berlese com aqueles observados em campo nos tratamento “livre” e “fungicida” ao longo do experimento.
53
Microrganismos
Abundância de Bactérias
Ao longo de todo o experimento contou-se um total de 13.301 x 105 bactérias por grama
de guano, sendo que nos depósitos “controle” o número foi de 300 x 105 bactérias/g (2,25%),
no tratamento “tela superior” encontrou-se 2.353 x 105 bactérias/g (17,69%), depósitos com
“tela inferior” com 4.006 x 105 bactérias/g (30,12%), naqueles “livres” contou-se 3.997 x 105
bactérias/g de guano (30,25%) e no tratamento “com fungicida”, 2.645 x 105 bactérias/g de
guano (19,89%).
O número de bactérias contadas nos depósitos “controle” foi igual a zero ou muito
próximo de zero, exceto para a 8a coleta (abril de 2006) que apresentou um número muito alto,
300x105 bactérias por grama de guano (figura 23, tabela 9).
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05)
Figura 23: Número de bactérias encontradas nos depósitos “controle” ao longo do experimento.
54
Para os depósitos com “tela superior” nas primeiras coletas não foi encontrada nenhuma
bactéria ou o seu número foi muito baixo. A figura 24 mostra que há dois “picos” nos números
de bactérias para estes depósitos, um deles de abril a junho e outro de setembro a outubro.
A abundância de bactérias contadas nos depósitos com “tela inferior” variou bastante
entre as coletas, sendo observados cinco picos (figura 24). Entretanto, nas duas primeiras
coletas não foi encontrada nenhuma bactéria.
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"tela superior"
"tela inferior"
Figura 24: Número de bactérias encontradas nos depósitos “tela superior” e “tela inferior”ao longo do experimento.
Nos depósitos “livres”, nas duas primeiras coletas não foram encontradas bactérias. Nas
seis coletas seguintes a abundância destes organismos manteve-se relativamente estável,
aumentando nos dois meses seguintes, caindo em julho, agosto e setembro, voltando a subir na
última coleta (figura 25).
A abundância de bactérias nos depósitos “com fungicida” foi igual a zero para as
diluições utilizadas nas duas primeiras coletas. Nas sete coletas seguintes esta abundância
55
oscilou formando dois picos. A partir desse momento o número de bactérias começou a declinar
chegando a zero, sendo encontradas novamente apenas no último mês amostrado (figura 25).
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05)
"livre"
"fungicida"
Figura 25: Número de bactérias encontradas nos depósitos “livres” e com “fungicida” ao longo do experimento.
Fungos Filamentosos
Ao longo de todo o experimento foram isolados 492 fungos, sendo que destes, 47
(9,55%) foram encontrados no tratamento “controle”, 67 (13,62%) no tratamento com “tela
superior”, 116 (23,58%) nos depósitos “com tela inferior”, 134 (27,23%) nos depósitos “livres”
e naqueles com “fungicida” foram isolados 128 (26,02%) fungos. Quanto à abundância, foram
contadas no total 8.678 x 105 UFCs (Unidades Formadoras de Colônias) por grama de guano,
que estavam assim distribuídas nos tratamentos: 5.729 x 105 UFCs/g (66,02%) nos depósitos
“controle”, 1.753 x 105 UFCs/g (20,20%) no tratamento com “tela superior”, 497 x 105 UFCs/g
56
(5,73%) nos depósitos com “tela inferior”, 505 x 105 UFCs/g (5,82%) nos depósitos “livres” e
nos depósitos “com fungicida” foram encontrados 194 x 105 UFCs/g (2,23%).
Número de fungos filamentosos isolados
O número de fungos isolados nos depósitos “controle” foi maior nas segunda, quarta e
quinta coletas e no final do experimento, mantendo-se baixo nas coletas intermediárias que
correspondem aos meses de fevereiro a julho (figura 26).
Nos depósitos com “tela superior” o número de fungos isolados variou ao longo das
coletas, mas de maneira geral este número aumentou ao longo do tempo (figura 27). Para os
depósitos com “tela inferior” o número de colônias isoladas variou bastante ao longo das
coletas, observaram-se três picos: um bastante discreto em novembro de 2005, outro em janeiro
de 2006 e um pico mais acentuado em agosto de 2006 (figura 27).
Nos depósitos “livres” observa-se que o número de colônias isoladas oscilou ao longo
do tempo, apresentando seis picos muito discreto, sendo que os dois primeiros, observados
entre a primeira e a sétima coleta, são mais discretos que os demais (figura 28). Os depósitos
“com fungicida” também apresentaram seis picos, sendo estes mais acentuados que nos
depósitos “livres”. No tratamento “com fungicida” os últimos picos são mais discretos que os
primeiros, tendendo a uma estabilização (figura 28).
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Figura 26: Número de fungos filamentosos isolados dos depósitos "controle".
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22 de nov 05
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11 de jun 06
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"tela superior"
"tela inferior"
Figura 27: Número de fungos filamentosos isolados dos depósitos "tela superior" e “tela inferior”.
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03 de dez 05
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12 de mar 06
09 de abril 06
10 de maio 06
11 de jun 06
09 de jul 06
14 de ago 06
10 de set 06
14 de out 06
Data da coleta
Nú
mero
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un
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s is
ola
do
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"livre"
"fungicida"
Figura 28: Número de fungos filamentosos isolados dos depósitos "livre" e com “fungicida”.
Abundância de fungos filamentosos
Para os depósitos “controle” a abundância de fungos filamentosos, comportou-se quase
que de maneira contrária ao número de fungos isolados. A abundância encontrada nos primeiros
meses de coleta, correspondentes aos meses de outubro a janeiro, foi muito baixa, sendo que
esta aumentou em fevereiro e se manteve até abril (tabela 11). No mês de maio observa-se um
novo aumento na abundância de fungos que permanece sem alteração até o mês de agosto e
diminui consideravelmente nos dois meses seguintes, os últimos amostrados (figura 29).
Para os depósitos com “tela superior” foram observados quatro picos suaves que se
iniciam e terminam em períodos de três a quatro meses (figura 30). Os depósitos
correspondentes aos tratamentos com “tela inferior”, “livres” e “com fungicida” apresentaram
baixos valores de abundância de fungos filamentosos ao longo de todo o experimento. Estes
59
tratamentos também apresentaram poucas e discretas oscilações, sendo que os depósitos “com
fungicida” apresentaram abundância quase que constante (figura 30 e 31).
0100200300400500600700800900
1000
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Figura 29: Média da abundância de fungos filamentosos encontrados nos depósitos "controle"
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"tela superior"
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Figura 30: Média da abundância de fungos filamentosos encontrados nos depósitos "tela
superior" e “tela inferior”.
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14 de out 06
Data da coleta
Nú
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ro d
e U
FC
s (
x1
05)
"livre"
"fungicida"
Figura 31: Média da abundância de fungos filamentosos encontrados nos depósitos "livre" e
com “fungicida”.
Variáveis físico-químicas do guano
Os resultados apresentados a seguir foram baseados nas variações, e não nos valores
brutos dos fatores físico-químicos, ou seja, para cálculos de pH, porcentagem de matéria
orgânica e de umidade fez-se a diferença entre os valores encontrados no momento da
instalação do experimento e no momento da coleta do guano. Isto permitiu um
acompanhamento com maior acuidade destas variáveis em cada depósito. Como a cada coleta
eram retirados e analisados dois depósitos de cada tratamento, os valores finais para pH,
porcentagem de matéria orgânica e de umidade foram obtidos por meio da média destes
depósitos. Valores pH, porcentagem de matéria orgânica e de umidade obtidos a partir de cada
coleta e por tratamento estão discriminados nas tabelas de números de 12, 13 e 14.
61
pH dos depósitos de guano
Ao longo dos meses amostrados os valores de pH nos depósitos “controle” tenderam a
um leve aumento, tornando-se menos ácidos (figura 32). Nos depósitos com “tela superior”, o
pH também aumentou ao longo do tempo, embora de forma mais acentuada que o tratamento
anterior e naqueles depósitos com “tela inferior” tornou-se mais básico nos cinco primeiros
meses amostrados e após este período os valores de pH caíram (figura 33).
Os depósitos “livres” apresentaram variação de pH semelhante àqueles com “tela
inferior”, sendo que nos primeiros quatro meses amostrados os depósitos tornaram-se mais
básicos (figuras 33 e 34). A partir do mês seguinte os valores de pH caíram consideravelmente.
O pH nos depósitos “com fungicida” variou semelhantemente àqueles dos tratamentos com
“tela inferior” e “livres”, aumentando nas primeiras coletas e depois se acidificando, embora de
maneira mais pronunciada que no tratamento “livre” (figuras 33 e 34).
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Figura 32: Variação do pH do guano nos depósitos “controle” ao longo do experimento.
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Data da coleta
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do
pH
"tela superior"
"tela inferior"
Figura 33: Variação do pH do guano nos depósitos “tela superior” e “tela inferior” ao longo do
experimento.
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Data da coleta
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"livre"
"fungicida"
Figura 34: Variação do pH do guano nos depósitos “livres” e com “fungicida” ao longo do experimento.
63
Porcentagem de umidade nos depósitos de guano
A porcentagem de umidade dos depósitos “controle” manteve-se quase que inalterada
ao longo de todo o experimento (figura 35). Os depósitos com “tela superior” e “tela inferior”
absorveram umidade aumentando assim a porcentagem desta. Nos depósitos com “tela
superior”, a umidade aumentou nos primeiros meses e depois caiu. Nos depósitos com “tela
inferior” a absorção, assim como a perda da umidade se deu mais tardiamente que no
tratamento anterior, no entanto, de forma mais acentuada (figura 36).
Nos depósitos “livres” a porcentagem de umidade diminuiu ao longo do tempo, sendo
que, a maior queda aconteceu no mês de maio. No último mês amostrado, a porcentagem de
umidade apresentou um pequeno aumento (figura 37). Até o mês de maio, os depósitos “com
fungicida” absorveram umidade continuamente, nos meses seguintes, a porcentagem de
umidade destes depósitos caiu drasticamente voltando a subir no último mês (figura 37).
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Figura 35: Variação da porcentagem de umidade do guano nos depósitos “controles” ao longo
do experimento.
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"tela superior"
"tela inferior"
Figura 36: Variação da porcentagem de umidade do guano nos depósitos “tela superior” e “tela
inferior” ao longo do experimento.
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"livre"
"fungicida"
Figura 37: Variação da porcentagem de umidade do guano nos depósitos “livres” e com “fungicida” ao longo do experimento.
65
Porcentagem de matéria orgânica nos depósitos de guano
Para os cinco tipos de tratamento, a porcentagem de matéria orgânica manteve-se
entre 80 e 99%, entretanto os valores variaram muito entre as coletas. Observa-se também que
os “picos” que representam tais variações são bastante coincidentes para os cinco diferentes
tratamentos (figuras 38, 39 e 40).
No tratamento “controle” a porcentagem de matéria orgânica diminuiu ao longo das
cinco primeiras coletas, nas seguintes aumentou e decaiu formando três picos a partir do mês de
janeiro. Nas duas últimas coletas observa-se uma nova queda desta porcentagem (figura 38). A
figura 39 aponta que os depósitos com “tela inferior” e com “tela superior” apresentaram
variações na matéria orgânica muito semelhantes entre si. Nas três primeiras amostragens há
um acréscimo na porcentagem de matéria orgânica seguida de um declínio nos próximos meses.
A partir do quinto e sexto mês amostrado, esta porcentagem aumenta, caindo novamente em
maio e junho. Nos últimos meses observa-se um novo ciclo de aumento e declínio da matéria
orgânica. A figura 40 mostra que os depósitos “livre” e “com fungicida” apresentaram
variações na porcentagem de matéria orgânica muito semelhantes entre si e bastante
coincidentes àquelas observadas para os depósitos com “tela inferior” e com “tela superior”
(figura 39). Assim como para estes dois últimos tratamentos a variação da matéria orgânica nos
depósitos “livres” e “com fungicida” apresentou três picos dentro de intervalos em torno de
quatro meses.
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Figura 38: Variação da porcentagem de matéria orgânica do guano nos depósitos “controle” ao longo do experimento.
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"tela superior"
"tela inferior"
Figura 39: Variação da porcentagem de matéria orgânica do guano nos depósitos “tela superior” e
“tela inferior” ao longo do experimento.
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"livre"
"fungicida"
Figura 40: Variação da porcentagem de matéria orgânica do guano nos depósitos “livres” e com “fungicida” ao longo do experimento.
Análises de regressão linear múltipla e de correlação de Spearman
Tratamento “Controle”
Análises de regressão linear múltipla realizadas entre as características ambientais do
salão da caverna, as características físico-químicas do guano e os dados biológicos das
comunidades associadas a este não apresentaram resultados significativos para o tratamento
“controle”. A abundância de fungos apresentou correlação positiva com o pH (R=0,6282; p<
0,0161). Embora não tenha sido estatisticamente significativo, o número de fungos isolados em
cada coleta apresentou tendência de correlação positiva com o pH dos depósitos (R=0,4894; p<
0,0756) e negativa com a temperatura do salão (R=-0.5073; p< 0,0640).
Tratamento com “tela superior”
O tratamento de depósitos com “tela superior”, assim como os “controles”, não
apresentaram resultados significativos em análises paramétricas. Por meio do teste de
Spearman, verificou-se que o número de fungos isolados no tratamento com “tela superior”
68
apresentou correlação positiva com o pH dos depósitos (R=0,5384; p< 0,0469) e correlação
negativa e altamente significativa com a temperatura do salão (R=-0.6748; p< 0,0080). A
abundância de bactérias encontradas neste tratamento correlacionou-se positivamente com o pH
dos depósitos (R=0.7779; p< 0,0010) e mais significativamente com a porcentagem de umidade
dos mesmos (R=0,8442; p< 0,0001). Apesar de não significativo, o número de bactérias
encontrado neste tratamento apresentou uma tendência de correlação positiva com a
porcentagem de matéria orgânica dos depósitos (R=0,5259; p< 0,0533).
Tratamento com “tela inferior”
As análises de regressão linear múltipla mostraram que a abundância de fungos
apresentou tendência de relação positiva com o log10 da abundância de invertebrados
(F(1,9)=4,6933; R=0,5854; p< 0,0584). Testes não-paramétricos mostraram que a temperatura
do salão apresentou correlação negativa, tanto com a riqueza de invertebrados obtidos por meio
do uso de funil de Berlese (R=-0.6921; p< 0,0060) quanto com a abundância dos mesmos (R=-
0.7369; p< 0,0026). A temperatura do salão também apresentou uma tendência de correlação
negativa com o número de fungos isolados (R=-0,5172; p< 0,0581), e estes últimos, tendência
de correlação positiva com a abundância de invertebrados (R=0,5089; p< 0,0630).
O pH dos depósitos apresentou correlação positiva com a porcentagem de umidade
encontrada no salão (R=0,5690; p< 0,0336), e negativa com a riqueza (R=-0,5969; p< 0,0242) e
abundância (R=-0,5674; p< 0,0342) de invertebrados coletados com funil de Berlese. A
abundância de bactérias encontrada nos depósitos com “tela inferior” mostrou correlação
positiva com a umidade registrada no salão (R=0,7139; p< 0,0041).
Tratamento “livre”
As análises paramétricas mostraram que o pH dos depósitos “livres” apresentou relação
positiva com a riqueza total (F(1,12)=7,213; R=0,6127; p< 0,0198, figura 41) e com a
69
abundância total (F(1,12)=11,090; R=0,6930; p< 0,0060, figura 42) de invertebrados
observados em campo. O pH também apresentou relação positiva com a riqueza relativa
(F(1,12)=7,647; R=0,6238; p< 0,0171) e com a abundância relativa (F(1,12)= 11,103;
R=0,6932; p< 0,0059) da soma de invertebrados observados em campo com aqueles coletados
em funil de Berlese.
As análises não-paramétricas mostraram que a temperatura do salão apresentou
correlação positiva com o pH (R=0,7042; p< 0,0049) e com a umidade dos depósitos
(R=0,7660; p< 0,0014). A temperatura do salão ainda mostrou correlação negativa com a
riqueza relativa de invertebrados observados em campo para os depósitos “livres” (R=-0,5944;
p< 0,0249) e com a riqueza de invertebrados coletados por meio dos funis de Berlese (R=-
0,5894; p< 0,0265).
0 2 4 6 8 10 12
Número total de espécies de invertebrados
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pH
Figura 41: Relação entre a variação do pH do guano e a riqueza total de invertebrados observados em campo nos depósitos do tratamento “livre”.
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Abundância total de invertebrados
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7.0
7.2
7.4
7.6
7.8
8.0
pH
Figura 42: Relação entre a variação do pH do guano e a abundância total de invertebrados observados em campo nos depósitos do tratamento “livre”.
A umidade do salão apresentou correlação positiva com o pH dos depósitos (R=0,5849;
p< 0,0279) e com a abundância de invertebrados coletados em funil de Berlese (R=0,6004; p<
0,0231). A porcentagem de umidade dos depósitos de guano apresentou correlação positiva
com o pH dos mesmos (R=0,5912; p< 0,0259) e com a riqueza de invertebrados coletados em
funil de Berlese (R=-0,8417; p< 0,0001). A abundância de fungos teve correlação positiva com
a abundância total de invertebrados observados em campo (R=0,5824; p< 0,0288, figura 43) e
com a abundância obtida por meio dos funis de Berlese (R=0,6527; p< 0,0113). A abundância
de bactérias apresentou correlação positiva com a umidade do salão (R=0,6615; p< 0,0099,
figura 44), com a abundância de invertebrados coletados em funil de Berlese (R=0,6387; p<
0,0139), e mais significativamente com a abundância total de invertebrados observados em
campo (R=0,6762; p< 0,0079). A abundância de bactérias também apresentou uma tendência de
correlação positiva com o pH dos depósitos.
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-200 0 200 400 600 800 1000 1200
Abundância total de invertebrados
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Figura 43: Correlação entre a abundância de fungos isolados do guano e a abundância total de invertebrados observados em campo nos depósitos do tratamento “livre”.
-200 0 200 400 600 800 1000 1200
Abundância total de invertebrados
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0
100
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500
600
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Figura 44: Correlação entre a abundância de bactérias isoladas do guano e a abundância total de invertebrados observados em campo nos depósitos do tratamento “livre”.
72
Tratamento “com fungicida”
As análises de regressão linear múltipla mostraram que o log2 do pH teve relação com o
log10 da riqueza total de invertebrados observados em campo (F(1,12)=10,536; R=0,6837; p<
0,0070), com a raiz quadrada da abundância de invertebrados coletados em funil de Berlese
(F(1,12)=6,9055; R=0,6043; p< 0,0226) e, embora não significativo, o log2 do pH apresentou
uma leve tendência de correlação com o log10 da riqueza de invertebrados coletados em funis
(F(1,12)=3,6522; R=0,4830; p< 0,0801). Análises não-paramétricas mostraram que a
temperatura do salão teve correlação positiva com a umidade dos depósitos (R=0,8675; p<
0,00005) e com o pH dos mesmos (R=0,7969; p< 0,0006). A temperatura do salão ainda
apresentou correlação negativa com a riqueza de invertebrados coletados com funil de Berlese
(R=-0,6070; p< 0,0213).
A riqueza total de invertebrados observados em campo apresentou correlação positiva
com a umidade do salão (R=0,5888; p< 0,0267) e com a umidade encontrada nos depósitos
(R=0,7342; p< 0,0027). Este último fator também mostrou correlação positiva com a
abundância total dos invertebrados observados em campo (R=0,6131; p< 0,0197) e com a
abundância daqueles coletados com funis (R=0,6043; p< 0,0220).
A abundância de fungos apresentou correlação positiva com a riqueza de invertebrados
coletados em funis (R=0,7494; p< 0,0020) e mais fortemente com a riqueza relativa daqueles
invertebrados observados em campo (R=0,7844; p< 0,0008). O primeiro fator apresentou
também correlação com a abundância relativa de invertebrados observados em campo e com a
abundância daqueles coletados com funil de Berlese (ambos: R=0,6659; p< 0,0093).
A abundância de bactérias apresentou correlação positiva com a umidade dos depósitos
de guano (R=0,5364; p< 0,0479) e com a riqueza de invertebrados coletados em funis
(R=0,5663; p< 0,0347). Embora não significativo, a abundância de fungos apresentou uma
73
tendência de correlação com a abundância total de invertebrados observados em campo
(R=0,5099; p< 0,0624) e com a temperatura do salão (R=0,1796; p< 0,0538).
A estrutura da comunidade de invertebrados associados ao guano e os estágios serais
A grande maioria dos invertebrados associados ao guano encontrados neste trabalho são
organismos que se alimentam diretamente do guano ou de fungos que crescem sobre este
recurso, portanto, tratando-se de organismos detritívoros. Estes incluem ácaros, colêmbolos,
coleópteros, dípteros, lepidópteros, psocópteros e diplópodes. Os detritívoros, por sua vez,
servem de alimento para organismos predadores como algumas espécies de ácaros, aranhas,
opiliões e himenópteros. Larvas destes últimos também podem utilizar outros organismos como
hospedeiros sendo, portanto, parasitas (figura 45).
A figura 45 mostra que há uma diferença temporal entre o aparecimento e o
desaparecimento de algumas espécies. Tais espécies podem ser divididas em cinco grupos bem
definidos, sendo o primeiro deles (marcado com a cor verde) formado por aqueles organismos
que se mantiveram presentes apenas nas quatro primeiras coletas (correspondendo aos três
primeiros meses amostrados). Um segundo grupo (marcado com a cor amarela) que começa a
se estabelecer a partir da quinta coleta, coincidindo com a saída do primeiro grupo, e permanece
até a oitava e nona coletas. Um terceiro conjunto de espécies (marcado com a cor azul claro) é
composto por organismos que começam a se instalar quase que concomitantemente com o
segundo grupo e permanecem, praticamente, até o final do experimento. O quarto grupo
(marcado com a cor rosa) é formado por espécies que estão presentes desde o início até o final
do experimento, convivendo, então, com espécies dos outros quatro grupos. O quinto e último
grupo (marcado com a cor lilás) é formado por poucas espécies que aparecem em mais de um
momento durante a sucessão ecológica, não sendo observadas durante longos períodos entre
estes momentos. As espécies Ctenus sp.1 e larva de díptera sp.1 não foram encaixadas em
74
nenhum dos grupos acima descritos, uma vez que apresentaram comportamentos diferentes
daqueles apontados. Ctenus sp.1 foi observada da primeira à nona coleta, e larva de díptera sp.1
da décima à décima terceira coleta. Para facilitar a visualização dos grupos explicitados acima,
os ácaros foram separados em uma outra planilha (figura 46). Estes organismos, assim como os
demais invertebrados, apresentaram uma distribuição temporal bastante variada, sendo que nas
coletas intermediárias (em abril e maio) e na coleta final foram observados maiores números de
morfoespécies destes organismos.
As espécies encontradas podem ainda ser dividas em três categorias: as que apareceram
apenas em uma coleta, podendo ser chamadas de “acidentais”, como por exemplo: Arrophalites
sp.1, Carabidae sp.1, Galumnidae sp.1, Gryllidae sp.1, espécies de himenópteros e psocópteros.
Aquelas espécies que estiveram presentes em todas ou em quase todas as coletas, sendo
designadas como “constantes”, entre elas Endecous sp.1 e Entomobryidae sp.1. E, aquelas que
estiveram presentes em algumas coletas, de forma seqüencial e por um espaço de tempo bem
delimitado, podendo então, ser chamadas de “serais”. Estas últimas dão uma melhor
visibilidade dos eventuais estágios serais do processo sucessional ocorrente nos depósitos de
guano. Assim, as espécies Annelida sp.1, Cholevidae sp.1, Pseudonannolene sp.1 e
Staphylinidae sp.1 seriam organimos pioneiros, típicos do primeiro estágio da sucessão
ecológica. Estes por sua vez, seriam substituídos por himenópteras e dípteras.
A diferença temporal no aparecimento e desaparecimento de espécies observadas nas
figuras 45 e 46, indica a presença de três fases sucessionais. A primeira fase, representada pelas
espécies que se encontram dentro do círculo azul, seria formada pelas primeiras espécies a
colonizarem os depósitos de guano, se tratando portanto, das espécies que compõem a
comunidade pioneira. Neste primeiro momento há espécies que estão presentes até o final do
experimento e espécies que permanecem somente durante esta primeira fase, sendo estas
75
últimas substituídas por outras espécies num estágio sucessional seguinte. As espécies
delimitadas pelo círculo verde constituem o segundo momento da sucessão ecológica, em que
há espécies observadas somente nesta fase, conjuntamente com aquelas “constantes”. A fase
seguinte possui espécies que se tornaram presentes a partir da segunda fase, espécies sempre
presentes (“constantes”) e uma espécie, larva díptera sp.1, que aparece apenas neste momento,
podendo ser considerada como espécie típica somente de estágios finais de sucessão.
A estrutura da comunidade em cada umas destas fases está sistematizada na figura 47. A
partir desta figura, observou-se que a fase inicial, é predominantemente formada por
organismos detritívoros, existindo poucos organismos predadores. Na segunda fase, observa-se
um número maior de táxons, tanto de organismos detritívoros quanto de predadores e /ou
parasitas. Na terceira fase houve uma redução do número de taxas, principalmente de
organismos predadores ou parasitas restando, principalmente, as espécies “constantes”, o que
indica que a sucessão ecológica estava na fase final. Outro indício da finalização da sucessão é
o fato de os valores das abundâncias destas espécies diminuírem com o tempo e de forma mais
acentuada nas últimas coletas (figura 20).
As análises de similaridade de invertebrados apresentaram valores altos de semelhança
(maiores que 50%) entre as diferentes coletas. Embora, as análises não tenham apresentado uma
nítida relação temporal seqüencial, as três fases estabelecidas nas figuras 45 e 46 podem ser
observadas como bastante coincidentes (figura 48). Observa-se que as segunda, terceira e quarta
coletas apresentaram alta similaridade (círculo azul) entre si e que correspondem à primeira
fase da sucessão. A segunda fase é representada pelas coletas de números cinco, sete e oito
(círculo verde). As coletas de números nove, dez, onze, doze e treze (círculo amarelo), também
bastante semelhantes entre si, constituem a última fase observada. As coletas seis e quatorze
foram menos semelhantemente relacionadas com as demais, no entanto, ainda apresentaram
76
uma alta similaridade, maior que 50%. Apenas a primeira coleta foi pouco similar (menos que
50%) em relação às demais (figura 48, tabela 15).
Os resultados observados por meio da análise de similaridades reforçam as
interpretações realizadas a partir das figuras 45 e 46, uma vez que há uma considerável
sobreposição temporal dos grupos observados em cada tipo de análise.
Morfoespécie Hábito
alimentar 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06
Anellida sp.1 (G/F)
Cholevidae sp.1 (G/F)
Gryllidae sp.1 (DF)
Pseudonannolene sp.1 (DF)
Staphylinidae sp.1 (G/F)
Arrophalites sp.1 (G/F)
Carabidae sp.1 (G/F)
Hymenoptera sp.1 (P/P)
Hymenoptera sp.2 (P/P)
Hymenoptera sp.3 (P/P)
Phoridae sp.2 (G/F)
Liposcéllidae sp.1 (G/F)
Psocoptera sp.1 (G/F)
Entomobryidae sp.2 (G/F)
Theridiidae sp 2 (Pr)
Turbellaria sp.1 (G/F)
Tineidae sp.1 (G/F)
Gonyleptidae sp.1 (Pr)
Tineidae larva (G/F)
Conicera sp.1 (G/F) Endecous sp.1 (G/F)
Entomobryidae sp.1 (G/F) Paradoxosomatidae sp.1 (DF)
Larva diptera sp.2 (G/F)
Sminthuridae sp.1 (G/F)
Psocoptera sp.2 (G/F)
Ctenus sp.1 (Pr)
Larva diptera sp.1 (G/F) Figura 45 – Hábito alimentar e distribuição temporal dos invertebrados encontrados nos depósitos de guano do tratamento “livre” ao longo do experimento. DF: detritívoro facultativo. G/F: Guanófago e/ou Fungívoro. PP: Parasita ou predador. Pr: Predador. Os círculos azul, verde e amarelo englobam as espécies que compõem a primeira, segunda e terceira fases da sucessão ecológica, respectivamente.
78
Morfoespécie
Hábito
alimentar 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06
11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06
Acari
Galumnidae sp.1 (G/F)
Gamasida sp.1 (Pr)
Gamasida sp.2 (Pr)
Macrochelidae sp.1 (Pr)
Parasitidae sp.1 (Pr)
Scutacaridae sp.1 (?)
Acari sp.2 (?)
Acari sp.4 (?)
Acari sp.5 (?)
Figura 46 - Hábito alimentar e distribuição temporal de ácaros encontrados nos depósitos de guano do tratamento “livre” ao longo do experimento. G/F: Guanófago e/ou Fungívoro. Pr: Predador. Os círculos azul, verde e amarelo englobam as espécies que compõem a primeira, segunda e terceira fases da sucessão ecológica, respectivamente.
Fase Inicial Fase Intermediária Fase Final
Figura 47 – Estrutura das comunidades de invertebrados associadas ao depósito de guano, nas fases observadas durante a sucessão ecológica.
Endecous
Phoridae
Conicera
Paradoxosomatidae
Carabidae
Entomobryidae
Arrophalites
Collembola
Coleoptera
Diplopoda
Diptera
Ensifera
Guano / Fungo
Acari
Parasitidae
Macrochelidae
Gamasida Aranae
Theridiidae
Ctenus
Insecta
Opilionida
Hymenoptera
Gonyleptidae
Sminthuridae
Tineidae
Lepidoptera
Larva Tineidae
Liposcellidae
Psocoptera
Turbellaria
Phlatyhelmintes
Endecous
Diptera larva sp.1
Paradoxosomatidae
Entomobryidae
Collembola
Diplopoda
Diptera
Ensifera
Guano / Fungo
Acari
Parasitidae
Gamasida
Opilionida
Gonyleptidae
Sminthuridae
Tineidae
larva
Lepidoptera
Psocoptera
Turbellaria
Phlatyhelmintes
Psocoptera sp.2
Conicera
Diptera larva sp.2
Endecous
Gryllidae
Larva
Conicera
Paradoxosomatidae
Pseudonannolene
Staphylinidae
Cholevidae
Entomobryidae
Oligochaeta
Galumnidae
Acari
Anellida
Collembola
Coleoptera
Diplopoda
Diptera
Ensifera
Guano/Fungo
Acari
Parasitidae
Aranae
Ctenus
Figura 48: Cluster de similaridade entre as coletas em relação aos invertebrados observados em campo nos depósitos do tratamento “livre”. Col = coleta. Os círculos azul, verde e amarelo englobam as espécies que compõem a primeira, segunda e terceira fases da sucessão ecológica, respectivamente.
81
DISCUSSÃO
Influência na colonização dos depósitos por invertebrados
Os depósitos de números 87, 91, 105 e 122 apresentaram os mais altos valores de
riqueza e os de números 93, 107, 116, 123, 124, 125, 131, 138 e 140 os de menores riquezas
(figura 11). Isto pode ser devido ao fato destes últimos terem sido removidos logo no início
do experimento e por este motivo pode não ter havido tempo suficiente para a colonização
destes depósitos por algumas espécies. O contrário se observa naqueles primeiros, que foram
retirados nas últimas coletas, e que portanto permaneceram mais tempo em campo (tabela
01). Resultados semelhantes foram observados para os depósitos 98, 103 e 109 que
apresentaram abundâncias elevadas (figura 12). Estes depósitos também foram recolhidos em
coletas posteriores, havendo tempo para que as populações se estabelecessem e se
reproduzissem em tais depósitos atingindo, assim, maiores densidades.
Grupos taxonômicos de invertebrados encontrados no decorrer da sucessão ecológica
Comunidades de invertebrados associadas ao guano de morcegos em cavernas são
relativamente pouco conhecidas em todo o mundo, e a maioria do conhecimento sobre estas
comunidades consiste em descrições de cadeias alimentares e composição de espécies
(BAHIA & FERREIRA, 2005; BERNARTH & KUNS, 1981, DECOU & DECOU, 1964;
DECOU et al., 1974, DECOU & TUFESCU, 1976; FERREIRA et al., 2007; FERREIRA &
MARTINS, 1999; GNASPINI-NETTO, 1989, GOMES et al., 2000, HARRIS, 1970;
MARTIN, 1976; NEGREA & NEGREA, 1971; POULSON, 1972; STRINATI, 1982). Os
poucos dados ecológicos acerca destas comunidades são muito recentes, mas contém
informações importantes sobre os fatores físico-químicos e biológicos que influenciam a
estrutura das comunidades associadas ao guano (BAHIA & FERREIRA, 2005; FERREIRA
& POMPEU, 1997 FERREIRA et al., 2000; HERRERA, 1995).
82
As comunidades de artrópodes cavernícolas são formadas por grupos bastante
distintos, com fisiologias e hábitos comportamentais diferentes (GOMES et al., 2000). Tais
comunidades tendem a apresentar uma diversificada guilda de detritívoros que por sua vez
são consumidos por inúmeras espécies de predadores, como em outros substratos efêmeros.
Segundo resultados semelhantes encontrados por Martin (1976), o fato de se encontrar uma
alta abundância de fungívoros, como observado neste trabalho, é razoável, considerando-se
que estes se encontram em um nível trófico abaixo dos predadores na cadeia alimentar.
Organismos fungívoros ou saprófagos pulverizam o guano e assim ingerem microrganismos
e provavelmente pequenos artrópodes (BERNATH & KUNS, 1981). Segundo Doube em
Gee & Giller (1986), animais mais comumente encontrados em guano são os mesmos
presentes em carcaças, outros depósitos de fezes e/ou outros recursos efêmeros. Os taxa
encontrados neste trabalho foram basicamente os mesmos relacionados na literatura existente
sobre comunidades associadas ao guano de morcegos (GNASPINI-NETO, 1989; GNASPINI
& TRAJANO, 2001; FERREIRA & POMPEU, 1997).
O grande número de Endecous que chegou até o guano, antes mesmo deste ser
distribuído no salão, representa uma forte evidência de que estes invertebrados são atraídos
por quimiotaxia, propriedade que favorece o encontro do guano por meio da percepção de
seus odores, como mencionado por alguns autores (BAHIA E FERREIRA, 2005;
FERREIRA & MARTINS, 2000, FERREIRA et al., 2007). Tanto para o tratamento “livre”
quanto para o tratamento “com fungicida”, Endecous sp.1 e Entomobryidae sp.1 estavam
entre os primeiros invertebrados a chegar aos depósitos e estes se mantiveram presentes em
quase todas as coletas. Estas observações indicam que, quando comparados a outras espécies,
essas são mais fortemente atraídas pelo guano e toleram melhor as variações físico-químicas
que ocorrem neste recurso ao longo do tempo, como mencionado por Ferreira et al. (2000).
83
Em todos os tratamentos, exceto nos “controle” onde não foi encontrado nenhum
invertebrado, Acari foi o grupo mais diversificado e um dos mais abundantes, como apontado
por vários autores (DECOU & DECOU, 1964; POULSON, 1972; DECOU et al., 1974;
DECU & TUFESCU, 1976; MARTIN, 1976; STRINATI, 1982; GNASPINI-NETO, 1989,
FERREIRA & POMPEU, 1997; FERREIRA et al., 2000). Tais organismos estavam
presentes nas últimas coletas, assim como colocado por Negrea e Negrea (1971) e Gnaspini
(1989) que apontam que estes organismos são típicos de guano antigo.
Logo nas primeiras coletas, observaram-se aranhas do gênero Ctenus e mais
tardiamente apareceram alguns indivíduos de Theridiidae. Estas observações, a princípio, não
corroboram com o mencionado por Ferreira e Martins (1998 e 1999). Segundo estes autores,
as aranhas dificilmente associam-se a depósitos de guano fresco. Uma vez que estes
predadores dependem largamente da presença de presas é esperado que raramente se
encontrem estabelecidas em guano recém-depositado (FERREIRA & MARTINS, 1999).
Entretanto, as aranhas do gênero Ctenus, por serem cursoriais e possuírem maior porte que as
Theridiidae, teriam a capacidade de se deslocar com maior facilidade e em um espaço menor
de tempo, encontrando mais rapidamente os depósitos e nestes permanecendo se houver
disponibilidade de presas. Desta forma, tais organismos não estabelecem populações
verdadeiras sobre os depósitos, não podendo ser consideradas, assim, como aranhas
tipicamente associadas a guano. De acordo com Ferreira e Martins (1999), as Theridiidae
vivem em pequenos espaços no guano, se alimentando de pequenos detritívoros, tais como
psocópteros e colêmbolos, formando o mais abundante grupo de aranhas associadas a este
recurso.
Ferreira e Martins (1999) citam que platelmintos e nematóides são comumente
encontrados em guano fresco, sendo carreados e depositados pelos próprios morcegos. A
84
ausência destes organismos no presente trabalho é explicada pelo fato de o guano utilizado
neste experimento ter sido esterilizado por autoclavagem antes de se iniciar as observações.
Gnaspini (1989) menciona que alguns taxa são específicos ao tipo de guano. Este
autor cita, por exemplo, que Araneae, Collembola (Sminthuroidea), Psocoptera, Diptera e
Staphylinidae, entre outros, são específicos de guano de morcegos frugívoros e que larvas e
adultos de dípteros e Endecous são especificamente encontrados em guano de morcegos
hematófagos. No entanto, todos estes grupos foram encontrados no guano de morcegos
insetívoros utilizado neste trabalho. Este fato indica que tal especificidade não é tão
acentuada como colocado pelo autor. A pouca disponibilidade de alimento tipicamente
encontrada nas cavernas faz com que a maioria dos organismos adaptados à vida subterrânea
seja generalista (FERREIRA & MARTINS, 1999a, 1999b) não apresentando, portanto, uma
dieta específica. Os resultados encontrados neste trabalho corroboram com aqueles
encontrados por Ferreira e colaboradores (2007). Estes autores citam que espécies associadas
ao guano não apresentam um forte preferência por um ou outro tipo de guano, sendo hábeis a
colonizar e utilizar os diferentes tipos.
Embora não tenha sido quantificado, uma grande abundância de diplópodes
(Pseudonannolene sp.1) foi observada em depósitos de guano de morcegos hematófagos
presentes em outros locais da caverna, enquanto apenas um pequeno número destes
organismos foi encontrado nos depósitos do experimento. Isto confirma a preferência destes
organismos pelo primeiro tipo de guano, como mencionado por Gnaspini & Trajano (2001).
Desta forma, embora a grande maioria dos invertebrados associados a depósitos de
guano seja aparentemente capaz de utilizar diferentes tipos de guano, certas espécies podem
exibir preferência por um ou outro tipo, quando existe a possibilidade de escolha, como o
85
exemplo anteriormente citado. Entretanto, raramente existem associações “obrigatórias” de
certos taxa a tipos específicos de guano (FERREIRA et al., 2007).
O fato de os depósitos com “tela inferior” terem apresentado uma grande abundância
de invertebrados (principalmente de ácaros e colêmbolos), embora com menor riqueza que os
demais tratamentos pode ser explicado pelo fato de haver, neste tratamento, uma barreira
física (pote plástico) impedindo a entrada de organismos maiores, que são em sua maioria
predadores. Como conseqüência pode ter havido uma menor influência destes organismos
predadores sobre os detritívoros, o que proporcionou que as populações destes chegassem a
grandes densidades. Tal fato corrobora com o mencionado por Bernath e Kunz (1981) de que
altas densidades populacionais de ácaros em depósitos mais velhos indicam que estes
organismos possuem uma alta taxa de sobrevivência em depósitos inicialmente livres de
predadores. Nos depósitos “livres” e “com fungicida”, onde os predadores tinham livre
acesso, o número de organismos coletados por meio de funis de Berlese foi bem menor
quando comparado ao depósito “com tela inferior”, o que confirma o anteriormente citado.
As variáveis físico-químicas do guano e a biota associada
O fato de o tratamento “controle” ter apresentado a maior abundância de fungos pode
dever-se à existência de um número reduzido de colônias destes organismos presentes nestes
depósitos. Com um número menor de morfoespécies a competição entre estes
microrganismos provavelmente foi menor, o que possibilitou a proliferação dos fungos
presentes. Nos outros tratamentos, observa-se fenômeno antagônico: aqueles que
apresentaram um maior número de colônias isoladas tiveram as menores abundâncias de
fungos, o que reforça a explicação anterior. Resultados semelhantes foram encontrados por
Morais e colaboradores (1995). Estes autores mencionam que, no caso de frutos, a
disponibilidade de açúcares simples e valores favoráveis de pH podem resultar em uma alta
86
diversidade de fungos em momentos iniciais de deterioração. Algumas espécies de fungos
são capazes de produzir substâncias que são tóxicas para outros microrganismos (MORAIS,
1995). Tais toxinas podem ter eventualmente sido liberadas por alguns fungos associados aos
depósitos de guano (embora isto não tenha sido quantificado), funcionado como um
mecanismo de competição entre eles e conseqüentemente, suas abundâncias foram mantidas
relativamente baixas.
As análises estatísticas mostram que há uma relação entre riqueza e abundância de
invertebrados com os fungos. Assim, deve-se levar em consideração a possibilidade de
dispersão de fungos por invertebrados (MORAIS, 1995), uma vez que alguns destes
organismos deslocam-se constantemente entre os depósitos de guano (espécies recurso-
espaço-independentes) e, ao passarem de um depósito ao outro, levam consigo os esporos
dos fungos. Assim como estes esporos, bactérias também podem ter sido dispersadas desta
maneira.
Aqueles tratamentos que apresentaram maior riqueza e abundância de invertebrados
apresentaram, também, maiores abundâncias de bactérias, semelhantemente ao observado
para a abundância de fungos. As bactérias podem ter sua dispersão mais intrinsecamente
ligada aos invertebrados do que os fungos, por isto esta relação é mais evidente.
O tratamento com “tela superior” apresentou um número de fungos isolados bem
menor que aquele com “tela inferior”, embora se esperasse o contrário, uma vez que a
dispersão de fungos se dá principalmente por meio do ar (MADIGAN et al., 1997). Tal fato
reforça a importância dos invertebrados em relação à dispersão de microrganismos, uma vez
que o tratamento com “tela inferior”, o qual possuía maior riqueza de invertebrados que o
com “tela superior” apresentou maior número de colônias diferentes de fungos. Os
invertebrados, provavelmente, atuam também no controle das abundâncias destes fungos. O
87
consumo destes microrganismos por invertebrados detritívoros ou fungívoros (FERREIRA &
MARTINS, 1999) pode causar uma diminuição da abundância desses. Por outro lado,
diferentes atividades dos invertebrados sobre os depósitos, como revolvimento da superfície
do guano, podem dificultar a proliferação de alguns fungos, reduzindo a abundância dos
mesmos em depósitos com um grande número de invertebrados (FERREIRA et al., 2000).
Outro fato que reforça o exposto é o tratamento “com tela inferior”, ter apresentado elevada
abundância de invertebrados e baixa abundância de fungos e o tratamento “com tela
superior”, ao contrário, abundância elevada de fungos e baixa de invertebrados.
O fato de os depósitos “com fungicida” apresentarem número de fungos isolados
semelhante aos depósitos “livres”, indica que o fungicida não impede a colonização do guano
por estes microrganismos, o que é razoável, uma vez que a dispersão destes pode se dar,
principalmente pelo ar (MADIGAN et al., 1997). Entretanto, os depósitos “com fungicida”
apresentaram abundâncias baixas quando comparados àqueles primeiros, o que indica que o
fungicida agiu impedindo a proliferação dos fungos.
A riqueza de invertebrados, tanto daqueles observados em campo quanto daqueles
coletados com funil de Berlese, não diferiu entre os tratamentos “livre” e “com fungicida”,
no entanto a abundância destes organismos foi bem menor nos depósitos com fungicida. Isto
pode ser explicado de duas maneiras, primeiro os tratamentos “com fungicida” por
apresentarem uma menor abundância de fungos representariam uma menor disponibilidade
de recursos para estes invertebrados, uma vez que grande parte deles se alimenta destes
microrganismos. Outra explicação seria que a simples presença do fungicida poderia alterar
alguma característica do guano diminuindo assim a atratividade deste recurso.
Os valores de pH encontrados neste trabalho estavam numa estreita faixa de valor
mediano, isto pode explicar a falta de resultados significativos entre este fator e os fungos
88
filamentosos. Tal observação deve-se ao fato de muitos destes microrganismos exibirem
tolerância a determinadas faixas de pH (FERREIRA et al., 2000). De acordo com Madigan e
colaboradores (1997), em geral um pH em torno de 5,6 é ótimo para o desenvolvimento de
fungos e aqueles filamentosos podem se desenvolver em uma ampla faixa de pH variando de
1,5 a 11.
Observando-se os gráficos da variação de pH nos tratamentos “controle” e com “tela
superior” nota-se que, ao contrário do colocado por vários autores (HERRERA, 1995;
GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA & MARTINS, 1998; FERREIRA &
MARTINS, 1999), este tende a tornar-se básico. No entanto, vale ressaltar que os
tratamentos com “tela superior” e até mesmo o “controle” apresentaram colônias de fungos, o
que pode ter alterado os resultados. Tal fato reforça a afirmação de Ferreira et al. (2000) de
que a utilização do pH como único indicador do tempo de deposição do guano pode não ser
precisa. Estes autores mencionam ainda que, em muitos casos, o pH dos depósitos pode se
tornar básico, uma vez que, com o passar do tempo, os invertebrados ao revolver o guano,
podem misturá-lo ao solo alcalino adjacente. No entanto, tal fato não se aplica a nenhum dos
tratamentos do presente estudo devido à presença de uma malha ou base de plástico que
dificultou ou impediu a mistura do guano com o solo da caverna.
A variação do pH pode ter sido menor nos depósitos “controles” quando comparada
aos “com tela superior” devido ao fato de o guano estar contido em potes fechados e,
portanto, mais isolados do ambiente externo que os demais. Isto pode ter desacelerado o
processo de modificação do pH. Nos demais tratamentos (“tela inferior”, “livre” e “com
fungicida”), as modificações do pH foram diferentes daquelas observadas para os depósitos
“controle”, sendo que nesses, nas primeiras coletas, o guano estava mais básico e depois, ao
final, acidificou-se. A correlação positiva encontrada entre o pH e os valores de riqueza e
89
abundância de invertebrados nos depósitos “livres”, e do pH com a riqueza de invertebrados
naqueles “com fungicida” evidenciam que a estrutura da comunidade de invertebrados
associados ao guano (abundância e riqueza) exerce um papel fundamental na modificação do
pH, promovendo sua acidificação. Nos depósitos “com fungicida”, o fato de a análise não ter
apresentado resultado significativo entre a abundância de invertebrados e a variação do pH,
vem reforçar a afirmação anterior, uma vez que estes depósitos apresentaram um número de
indivíduos muito baixo quando comparados com o tratamento “livre”.
A correlação negativa entre a variação de pH e abundância de invertebrados e desse
com a riqueza de invertebrados nos depósitos “com tela inferior” não foi significativa,
provavelmente porque, embora tenha se encontrado um grande número de indivíduos
coletados por meio do funil de Berlese, tais organismos, em sua grande maioria ácaros,
representam apenas uma parte dos organismos comumente encontrados neste tipo de recurso.
Portanto, a contribuição destes na acidificação do guano pode não ser tão expressiva quando
comparada com o restante da comunidade.
O fato de vários autores terem citado que o guano se acidifica com o passar do tempo
(HERRERA, 1998; GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA & MARTINS, 1998;
FERREIRA & MARTINS, 1999) pode ser explicado porque, na maioria das vezes, as
análises de pH foram feitas a partir de amostras pontuais do guano, sem que houvesse
medições que acompanhassem as prováveis variações ao longo do tempo. Outra explicação
seria o fato de a maioria dos estudos englobarem guano de morcegos hematófagos ou de
frugívoros, nos quais a fermentação amoníaca seria a responsável pela acidificação
(HUTCHINSON, 1950). Isto não pode ser simplesmente estendido aos depósitos de guano de
morcegos insetívoros por ainda não haver estudos mais aprofundados que abordem este
90
aspecto. No entanto, os resultados observados neste trabalho apontam que os invertebrados
exercem papel fundamental na modificação do pH do guano.
A porcentagem de umidade nos depósitos “controle” se manteve sem grandes
alterações provavelmente pelo fato do guano estar contido em recipientes fechados, o que
impediu a perda ou ganho de umidade. Ao contrário dos demais tratamentos, nos depósitos
“com tela superior” a porcentagem de umidade aumentou nos meses mais secos e isto se
deveu ao fato destes depósitos estarem sobre pratos de plástico o que, provavelmente,
impediu a perda de umidade do guano para o piso da caverna. Nos depósitos com “tela
inferior”, “livre” e “com fungicida” as variações na porcentagem de umidade observadas
nestes depósitos corroboram com Bernarth & Kuns (1981), que citam que o guano, mesmo
em cavernas muito úmidas, tende a ficar cada vez mais seco. Nos depósitos “com tela
inferior” esta perda de umidade foi menos evidente que nos “livres” e nos “com fungicida”,
provavelmente devido ao fato daqueles primeiros conterem uma proteção de plástico sobre
eles, o que teria dificultado a perda de umidade para a caverna.
Em quatro dos cinco tratamentos a abundância de bactérias esteve correlacionada à
porcentagem de umidade dos depósitos, indicando que estes microrganismos se reproduzem
a taxas maiores quando em ambientes mais úmidos. Segundo Neidhardt (1990) a água é
indispensável para o crescimento das bactérias que se nutrem pela passagem de substâncias
em solução através da membrana citoplasmática. O mesmo autor cita ainda que a água exerce
função primordial na regulação da pressão osmótica e que, por possui elevado calor
específico, auxilia na regulação térmica destes microrganismos.
Alguns autores têm citado que a porcentagem de matéria orgânica parece reduzir à
medida que um depósito de guano envelhece (FERREIRA et al. 2000b; BAHIA &
FERREIRA, 2005; GOMES et al., 2000). A tendência de correlação entre a abundância de
91
bactérias com a porcentagem de matéria orgânica dos depósitos de guano, indica que este
fator abiótico influencia no desenvolvimento destes microrganismos. Como mencionado por
Ferreira e colaboradores (2000b), assim como o pH, a porcentagem de matéria orgânica não
deve ser usada como indicadora da idade do guano em qualquer situação. Depósitos antigos
podem, eventualmente, manter suas concentrações de matéria orgânica ou até mesmo
aumentá-las, caso alguns organismos deixem sobre eles fezes, exúvias ou cadáveres
(FERREIRA et al. 2000b). Entretanto, o fato desta variável físico-química ter oscilado tanto
e de tais oscilações serem coincidentes para todos os tratamentos, inclusive nos tratamentos
“controle”, pode indicar um erro durante a metodologia de medição desta variável. No
entanto, em outros trabalhos, a porcentagem de matéria orgânica também não apresentou
resultados significativos com fatores biológicos (BAHIA & FERREIRA, 2005; GOMES et
al., 2000) ou físico-químicos, o que dificulta qualquer discussão mais aprofundada sobre o
papel desta variável no decorrer da sucessão.
Aspectos da sucessão ecológica no guano
Para se entender a sucessão ecológica como um todo, primeiro é necessário conhecer
a estrutura da comunidade que compõe cada fase da sucessão. De acordo com alguns autores
as comunidades de guano são estruturadas principalmente pela predação e não pela
competição, uma vez que, mesmo o guano sendo um recurso efêmero, a sua quantidade não
seria limitante para a comunidade na maioria dos casos (DECU, 1986; FERREIRA, 1999;
FERREIRA et al. 2000b). A primeira fase da sucessão observada neste trabalho (que
corresponde à colonização por invertebrados) foi composta principalmente por organismos
detritívoros. Segundo alguns autores, é esperado que comunidades de invertebrados em
guano muito recente sejam compostas por poucas espécies quando comparadas àquelas de
guano mais antigo (FISCHER, 1960; GEE & GILLER, 1987, MARTIN, 1976), uma vez que
92
todas as possíveis espécies colonizadoras podem ainda não ter tido tempo para se dispersar
até o depósito de guano (POULSON & CULVER, 1969). Assim, neste primeiro momento,
com um número reduzido de predadores, as populações de outros organismos alcançaram
altas densidades no início da segunda fase. Neste segundo momento, onde há um número
maior de espécies de invertebrados, tanto de detritívoros quanto de predadores e/ou parasitas,
espera-se que o número de relações inter-específicas também seja maior. No início desta
segunda fase, a abundância de invertebrados é alta e diminui com o tempo, provavelmente
como resultado da predação.
A última fase, onde há um declínio nas abundâncias e riqueza de invertebrados, pode
ser considerada como o fim do processo sucessional. Neste momento a estrutura da
comunidade torna-se muito simplificada, uma vez que os predadores vão se tornando
ausentes e quase não há espécies típicas deste momento restando, essencialmente, as espécies
“constantes”. Segundo Ferreira e colaboradores (2007), o conteúdo de umidade do guano
pode influenciar a riqueza de comunidades associadas a este recurso, sendo que depósitos
mais secos são, provavelmente, restritivos a muitas populações, mas pode ser favorável a
outras espécies. Estas últimas podem atingir altas densidades, a exemplo dos ácaros
encontrados neste trabalho. Entretanto, algumas espécies podem ter se dispersado
simplesmente por que, ao terem cumprido o seu ciclo de vida, os novos adultos partiram em
busca de novos recursos (SOUZA-SILVA & FERREIRA, 2004). Neste trabalho, isto pode
ter ocorrido, por exemplo, com espécies de Diptera e Hymenoptera.
Como colocado por Souza-Silva e Ferreira (2004), os principais processos envolvidos
na sucessão ecológica em recursos efêmeros são a colonização, a assimilação de matéria
orgânica e a dispersão dos organismos. Tais processos foram observados no presente estudo
durante as fases inicial, intermediária e final, respectivamente. No processo de sucessão
93
heterotrófica, como o que ocorre em guano, muitas espécies estão envolvidas ativamente na
degradação do recurso através de sua fragmentação, enquanto outros são passivos, como é o
caso de parasitas e predadores (PRICE, 1975). A ação de organismos fragmentadores pode
facilitar o estabelecimento de outros organismos, uma vez que reduz as partículas do guano a
fragmentos menores (LARNED et al., 2001). Conseqüentemente, a área superficial do
recurso também aumenta, o que facilita a ação de enzimas produzidas por fungos e bactérias.
Estudo realizado por Souza-Silva & Ferreira (2004), com frutos de Alibertia edulis
em vários estágios de degradação, apontou que há uma divisão bem nítida entre os estágios
serais de sucessão neste tipo de recurso efêmero. Os autores observaram também que
algumas espécies ao penetrarem nos frutos, facilitariam a entrada de outros organismos.
Assim a sucessão observada nestes frutos se encaixa no modelo de facilitação descrito por
Connell e Slatyer (1977). Para os depósitos de guano esta facilitação não é tão evidente, uma
vez que a maioria dos invertebrados encontra os depósitos de guano por acaso ou por
quimiotaxia (FERREIRA & MARTINS, 2000), e também pelo fato de os depósitos de guano
não oferecerem resistência física à chegada de organismos, como é o caso do exocarpo dos
frutos que protege, de certa forma, o seu interior. No entanto, algumas espécies ao alterar as
condições físico-químicas do guano, como, por exemplo, mantendo seu pH em valores
médios, estariam facilitando a colonização por organismos mais sensíveis a valores mais
extremos.
O fato de os depósitos com grande quantidade de invertebrados foram também serem
aqueles com maior número de fungos isolados pode indicar que os invertebrados facilitariam
a colonização deste recurso para estes microrganismos, o que pode se dever à dispersão de
esporos feita pelos próprios invertebrados. No entanto, nestes mesmos depósitos, os quais
apresentaram uma baixa abundância de fungos, o desenvolvimento de microrganismos seria
94
inibido pelos próprios invertebrados, pela ação de suas atividades biológicas. Depósitos com
poucos invertebrados mostraram alta abundância e pouca diversidade de fungos, o que indica
que os primeiros fungos, ao colonizarem o guano, agiriam como inibidores de novos fungos.
Segundo Ferreira (2000b), por ser a competição um fator não estruturador de
comunidades associadas ao guano, poderia haver uma maior tolerância entre os organismos
que utilizam tal recurso, sendo que uma espécie de invertebrado dificilmente inibiria outras
em uma sucessão ecológica. Tal afirmação pôde ser verificada no presente trabalho uma vez
que muitas espécies prevaleceram ao longo de toda a sucessão enquanto outras foram sendo
substituídas, de forma que essas primeiras não inibiram a colonização destas últimas. Por
outro lado, observou-se também, uma nítida substituição de certas espécies típicas de um
primeiro momento por aquelas da fase seguinte. Neste caso, pode-se dizer que, até o final do
primeiro momento, as espécies colonizadoras típicas de início de sucessão poderiam ter
inibido a entrada daquelas típicas da segunda fase. No entanto, outra explicação deve ser
levada em conta: como os valores de pH e porcentagem de matéria orgânica variaram
bastante entre estes dois momentos a substituição das espécies pode ser, na verdade, um
reflexo da mudança da qualidade do recurso.
O fato dos resultados obtidos sobre as similaridades não terem demonstrado uma
seqüência nítida de temporalidade entre as coletas pode ser devido à reposição dos depósitos
que foram retirados. Nestes depósitos a sucessão ecológica estaria então sendo reiniciada
após a reposição. Assim, organismos típicos de estágios iniciais da sucessão, presentes nos
depósitos repostos, poderiam estar se deslocando entre aqueles ainda não recolhidos, o que
impediu uma visualização mais nítida dos momentos da sucessão.
95
CONCLUSÕES
A sucessão ecológica que ocorre no guano é o resultado da interação entre os fatores
bióticos e abióticos inerentes a este recurso ao longo do tempo. Os organismos modificam
algumas características bio-físico-químicas deste tipo de recurso ao mesmo passo em que são
influenciados por elas, o que resulta na alteração da estrutura da comunidade que compõe
cada fase da sucessão. Dentre as variáveis físico-químicas, a modificação do pH é aquela
mais influenciada pelos organismos, principalmente por invertebrados. Este mesmo fator,
juntamente com a porcentagem de umidade dos depósitos, mostraram-se como os mais
influentes sobre a biota, sendo que a umidade do guano tem forte influência sobre as
bactérias.
Fungos e bactérias estão intimamente relacionados aos invertebrados, sendo que a
dispersão destes microrganismos e o controle populacional dos fungos, estão relacionados
intimamente com a riqueza e abundância de invertebrados. E para estes, os fungos
representam uma fonte considerável de recurso.
Diante do observado neste trabalho, os três modelos de sucessão ecológica
explicitados por Connell e Slatyer (1977) podem estar presentes na sucessão que ocorre no
guano de morcegos insetívoros, inclusive em um mesmo momento sucessional. O tipo do
modelo de sucessão dependerá dos tipos de relações ecológicas existentes entre as espécies
que compõem a sucessão numa certa fase. Assim alguns organismos, ao modificarem o meio
em que estão, facilitam a colonização por alguns e dificultam para outros. Os invertebrados
podem facilitar a colonização do guano por alguns fungos e inibir a proliferação de outros. E
por não haver uma forte competição intra e interespecífica entre os organismos detritívoros e
fungívoros, estes poderiam se tolerar com maior facilidade.
96
Este trabalho apresentou informações valiosas a respeito da sucessão ecológica que
ocorre em guano de morcegos insetívoros. Deve-se ressaltar sua importância como primeiro
trabalho que efetivamente acompanhou as modificações físico-químicas e biológicas em
guano de morcegos, inclusive abordando aspectos da microbiota, que se associa a este tipo de
recurso ao longo do tempo.
97
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103
TABELAS
Tabela 01 - relação dos depósitos de guano recolhidos ao longo do experimento.
Coleta “Controle” “Tela superior” “Tela inferior” “Livre” “Com fungicida”
20/out/05 02 e 15 40 e 54 57 e 72 93 e 107 116 e 140
6/nov/05 10 e 23 32 e 46 65 e 79 85 e 99 123 e 138
22/nov/05 08 e 20 35 e 49 69 e 83 90 e 104 125 e 140
3/dez/05 06 e 18 39 e 53 61 e 75 86 e 100 120 e 134
2/jan/06 12 e 26 33 e 48 67 e 82 97 e 112 119 e 133
5/fev/06 01 e 16 29 e 43 64 e 78 94 e 108 117 e 130
12/mar/06 05 e 21 41 e 55 63 e 77 88 e 102 124 e 139
9/abr/06 13 e 27 31 e 45 66 e 80 95 e 109 115 e 129
10/mai/06 04 e 17 42 e 56 68 e 81 91 e 105 113 e 126
11/jun/06 07 e 22 36 e 51 58 e 71 96 e 110 114 e 128
9/jul/06 11 e 24 34 e 47 70 e 84 98 e 111 118 e 132
14/ago/06 03 e 19 37 e 52 59 e 73 92 e 106 121 e 135
10/set/06 09 e 25 30 e 44 62 e 74 87 e 101 127 e 137
14/out/06 14 e 28 38 e 50 60 e 76 89 e 103 122 e 136
Tabela 02 - valores de temperatura e umidade do ar do salão da caverna.
Data da coleta Temperatura (0C) Umidade (%) 20/out/05 18.5 80 6/nov/05 19.8 80 22/nov/05 18.7 95 3/dez/05 18.8 96 2/jan/06 19.0 94 5/fev/06 19.3 97 12/mar/06 19.5 95 9/abr/06 19.7 85 10/mai/06 18.3 94 11/jun/06 16.8 90 9/jul/06 16.3 83 14/ago/06 16.3 85 10/set/06 16.3 88 14/out/06 18.1 92
104
Tabela 03 – Abundância e riqueza de invertebrados observados em campo nos depósitos de guano do tratamento “livre”.
Morfoespécie 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06 Total
Annelida
Oligochaeta sp.1 6 3 9
Aranae
Ctenus sp.1 1 1 3 2 2 1 1 11
Theridiidae sp 2 1 1
Opilionida
Gonyleptidae sp.1 1 1 2 1 5
Coleoptera
Carabidae sp.1 1 1
Cholevidae sp.1 1 1 2
Staphylinidae sp.1 2 8 2 12
Collembola
Arrophalites sp.1 1 1
Entomobryidae sp.1 39 25 62 472 954 328 387 186 124 137 72 54 25 2865
Sminthuridae sp.1 6 6
Diptera
Conicera sp.1 3 1 1 2 2 1 10
Phoridae sp.2 1 1 2
Larva sp.2 3 3
Ensifera
Endecous sp.1 17 22 22 30 8 4 3 2 1 1 1 1 112
Gryllidae sp.1 1 1
Hymenoptera
Hymenoptera sp.1 1 1
Hymenoptera sp.2 3 3
Hymenoptera sp.3 1 1
Lepidoptera
Tineidae sp.1 1 1
Tineidae larva 1 2 1 2 2 1 1 1 11
Psocoptera
Psocoptera sp.1 1 1
Diplopoda
Paradoxosomatidae sp.1 3 4 12 6 3 1 2 6 5 1 43
105
Pseudonannolene sp.1 1 4 5 10
Phlatyhelmintes
Turbellaria sp.1 1 1 2
Abundância Total 25 70 84 111 483 972 343 392 194 129 149 80 56 26 3114
Riqueza Total 5 7 9 8 5 11 8 5 6 4 7 5 3 2 24
Abundância Relativa 0.89 2.69 3.5 5.05 24.15 54 21.44 28 16.17 12.9 18.63 13.33 14 13
Riqueza Relativa 0.18 0.27 0.33 0.36 0.25 0.61 0.5 0.36 0.5 0.4 0.88 0.83 0.75 1
106
Tabela 04 – Abundância e riqueza de invertebrados observados em campo nos depósitos de guano do tratamento “com fungicida”.
Morfoespécie 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06 Total
Annelida
Oligochaeta sp.1 21 3 24
Acari
Podocinidae sp.1 2 1 1 4
Aranae
Ctenus sp.1 1 2 3
Theridiidae sp 2 1 1
Theridiidae sp 3 1 1
Opilionida
Gonyleptidae sp.1 1 1
Pseudoescorpionida
Chelonetidae sp.1 1 1
Chtonidae sp.1 1 1
Coleoptera
Cholevidae sp.1 1 1
Scarabaeidae sp.1 1 1
Staphylinidae sp.1 7 9 4 3 23
Collembola
Entomobryidae sp.1 3 11 3 8 87 178 209 211 53 83 76 27 30 13 992
Sminthuridae sp.1 5 5
Diptera
Acalyptratae sp.1 1 1
Conicera sp.1 2 1 3 3 9
Phoridae sp.1 1 1
Ensifera
Endecous sp.1 1 5 8 4 4 1 2 1 6 3 2 37
Lepidoptera
Tineidae sp.1 1 1 1 1 1 5
Tineidae larva 1 3 1 1 6
Diplopoda
Paradoxosomatidae sp.1 1 8 2 1 3 2 17
Pseudonannolene sp.1 1 2 2 1 1 7
Symphyla
107
Symphyla sp.1 23 23
Abundância Total 6 16 43 20 104 200 243 220 56 94 84 31 32 15 1164
Riqueza Total 4 2 6 6 7 11 7 7 4 5 5 3 2 2 22
Abundância Relativa 0.21 0.62 1.79 0.91 5.2 11.11 15.19 15.71 4.67 9.4 10.5 5.17 8 7.5
Riqueza Relativa 0.14 0.08 0.25 0.27 0.35 0.61 0.44 0.5 0.33 0.5 0.63 0.5 0.5 1
108
Tabela 05– Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento “tela
superior”.
Morfoespécie 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06 Total
Acari
Gamasida sp.1 2 1 1 4
Acaridae sp.1 2 2
Acari sp.1 1 1
Collembola
Entomobryidae sp.2 1 1
Psocoptera
Liposcéllidae sp.1 2 3 1 6
Abundância Total 0 0 0 1 4 2 0 0 4 0 0 2 0 1 14
Riqueza Total 0 0 0 1 2 1 0 0 2 0 0 2 0 1 5
109
Tabela 06 - Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento “tela inferior”. Morfoespécie 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06 Total
Acari
Acaridae sp.1 1 1
Acaridae sp.2 35 35
Gamasida sp.1 1 1
Gamasida sp.2 7 7
Macrochelidae sp.1 1 1 2
Parasitidae sp.1 1 46 35 5 21 18 126
Podocinidae sp.1 3 3
Scutacaridae sp.1 10 5 15
Acari sp.2 6 22 46 112 54 15 53 308
Acari sp.3 32 6 38
Acari sp.4 1 1
Collembola
Entomobryidae sp.1 3 1 10 7 64 45 130
Poduridae sp.1 1 3 12 196 156 368
Sminthuridae sp.1 4 72 111 57 106 20 370
Diptera
Larva sp.1 1 1
Lepidoptera
Tineidae larva 1 1
Psocoptera
Liposcellidae sp.1 1 1 2
Zygentoma
Lepismatidae sp.1 2 2
Diplopoda
Paradoxosomatidae sp.1 1 1
Symphyla
Symphyla sp.1 1 1 2
Abundância Total 0 0 0 33 45 1 7 7 38 171 280 135 403 294 1414
Riqueza Total 0 0 0 2 2 1 2 2 7 8 5 8 6 7 20
110
Tabela 07 – Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento “livre”. Morfoespécie 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06 Total
Acari
Galumnidae sp.1 1 1
Gamasida sp.1 1 1
Gamasida sp.2 2 2 1 5
Macrochelidae sp.1 3 3
Parasitidae sp.1 1 1 1 1 4
Scutacaridae sp.1 2 2
Acari sp.2 9 7 1 1 3 3 1 25
Acari sp.4 2 2
Acari sp.5 187 10 48 245
Collembola
Entomobryidae sp.1 7 3 5 1 25 41
Entomobryidae sp.2 1 1
Sminthuridae sp.1 3 1 4
Diptera
Larva sp.1 2 3 5
Larva sp.2 1 3 3 7
Lepidoptera
Tineidae larva 2 2 2 7 18 3 34
Psocoptera
Liposcéllidae sp.1 1 1
Psocoptera sp.2 1 1 2
Abundância Total 0 1 0 188 0 1 16 21 19 9 16 22 38 52 383
Riqueza Total 0 1 0 2 0 1 4 8 5 5 4 3 6 5 17
111
Tabela 08 – Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento “com fungicida”. Morfoespécie 20/out/05 6/nov/05 22/nov/05 3/dez/05 2/jan/06 5/fev/06 12/mar/06 9/abr/06 10/mai/06 11/jun/06 9/jul/06 14/ago/06 10/set/06 14/out/06 Total
Acari
Acaridae sp.1 1 1 2
Gamasida sp.2 1 1
Macrochelidae sp.2 1 1 2
Scutacaridae sp.1 1 1
Acari sp.2 1 1
Acari sp.4 1 1 2
Acari sp.5 1 1 1 3
Collembola
Entomobryidae sp.1 1 1 2
Entomobryidae sp.3 1 1
Lepidoptera
Tineidae larva 1 3 13 2 4 23
Psocoptera
Liposcéllidae sp.1 1 3 1 5
Psocoptera sp.2 1 1
Abundância Total 0 0 0 0 3 1 0 6 2 5 15 4 6 2 44
Riqueza Total 0 0 0 0 3 1 0 4 2 3 3 3 3 2 12
112
Tabela 09 – Abundância total de bactérias (x105) cultivadas em meio de cultura HPCA contadas por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos.
Coleta “Controle” “Tela superior” “Tela inferior” “Livre” “Com fungicida” Abundância total
20/out/05 0 0 0 0 0 0
6/nov/05 0 0 0 1 0 1
22/nov/05 0 0 689 346 201 1236
3/dez/05 0 2 269 363 144 778
2/jan/06 0 12 600 441 221 1274
5/fev/06 0 72 203 349 385 1008
12/mar/06 0 41 600 342 244 1227
9/abr/06 300 600 27 307 221 1455
10/mai/06 0 600 600 600 600 2400
11/jun/06 0 379 600 600 328 1907
9/jul/06 0 30 53 337 0 419
14/ago/06 0 16 50 6 0 72
10/set/06 0 302 16 0 0 318
14/out/06 0 300 300 305 300 1205
Abundância total 300 2353 4006 3997 2645 13301
Tabela 10 – Número total de morfoespécies de fungos filamentosos isolados em meios de cultura Extrato de Malte-Extrato de Levedura - YM e Agar-Dextrose-Batata - BDA contados por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos.
Coleta “Controle” “Tela superior” “Tela inferior” “Livre” “Com fungicida” Total
20/out/05 0 4 7 7 11 29
6/nov/05 2 3 7 12 13 37
22/nov/05 0 5 9 12 8 34
3/dez/05 8 2 4 10 5 29
2/jan/06 4 4 11 9 16 44
5/fev/06 2 4 8 11 13 38
12/mar/06 2 2 6 7 4 21
9/abr/06 2 6 7 14 13 42
10/mai/06 3 3 3 5 3 17
11/jun/06 3 7 9 9 11 39
9/jul/06 3 6 10 7 7 33
14/ago/06 6 8 16 13 11 54
10/set/06 7 7 9 7 6 36
14/out/06 5 6 10 11 7 39
Total 47 67 116 134 128 492
113
Tabela 11 – Abundância Média de fungos (número de UFCs – Unidades Formadoras de Colônias x 105) cultivados em meios de cultura Extrato de Malte-Extrato de Levedura - YM e Agar-Dextrose-Batata - BDA contados por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos.
Coleta “Controle” “Tela superior” “Tela inferior” “Livre” “Com fungicida” Total
20/out/05 0 302 0 1 1 304
6/nov/05 2 312 6 11 1 332
22/nov/05 0 47 18 21 2 87
3/dez/05 1 12 13 56 2 84
2/jan/06 1 114 28 82 9 236
5/fev/06 600 210 106 37 19 972
12/mar/06 600 175 35 26 28 864
9/abr/06 600 75 99 43 7 824
10/mai/06 900 110 12 36 11 1069
11/jun/06 900 123 40 42 28 1134
9/jul/06 900 53 66 65 12 1095
14/ago/06 907 12 29 25 11 985
10/set/06 184 166 35 43 26 454
14/out/06 134 42 9 15 38 239
Total 5729 1753 497 505 194 8678
114
Tabela 12 – Valores médios de pH dos depósitos de guano. A: valores antes do início da sucessão, B: valores no momento da coleta, C: variação do valor ao longo do experimento (B-A).
Data da coleta "Controle" "Tela
superior" "Tela
inferior" "Com
fungicida" "Livre"
A B C A B C A B C A B C A B C
20 de out 05 5.67 5.80 0.13 5.95 6.14 0.19 6.09 6.60 0.51 6.25 6.27 0.02 6.04 6.61 0.57
06 de nov 05 5.77 5.86 0.09 6.03 5.94 -0.09 6.09 6.81 0.72 6.18 6.14 -0.04 5.98 6.86 0.88
22 de nov 05 5.71 5.89 0.18 6.03 5.97 -0.06 6.03 6.71 0.68 5.96 6.26 0.30 6.13 6.93 0.80
03 de dez 05 5.69 5.93 0.24 6.02 6.11 0.09 6.16 7.21 1.05 6.21 6.63 0.42 6.11 7.19 1.08
02 de jan 06 5.70 6.03 0.33 6.02 6.56 0.54 6.08 7.64 1.56 6.22 6.89 0.67 5.95 7.75 1.80
05 de fev 06 5.69 6.12 0.43 6.04 7.01 0.97 6.04 7.69 1.65 6.09 7.78 1.69 6.05 7.57 1.52
12 de mar 06 5.65 5.98 0.33 6.14 6.60 0.46 6.03 7.44 1.41 6.22 7.47 1.25 5.95 7.09 1.14
09 de abril 06 5.69 5.95 0.26 6.10 6.71 0.61 6.03 6.53 0.50 5.83 7.10 1.27 5.97 6.69 0.72
10 de maio 06 5.78 6.13 0.35 5.89 6.88 0.99 6.05 6.75 0.70 6.03 6.21 0.18 6.04 6.48 0.44
11 de jun 06 5.78 6.14 0.36 6.02 6.93 0.91 6.03 6.22 0.19 6.09 5.52 -0.57 5.94 6.76 0.82
09 de jul 06 5.87 6.00 0.13 6.06 6.74 0.68 6.03 6.32 0.29 6.07 5.62 -0.45 5.95 6.32 0.37
14 de ago 06 5.76 6.08 0.32 6.31 6.78 0.47 6.04 6.49 0.45 5.97 5.44 -0.53 5.97 6.26 0.29
10 de set 06 5.76 6.04 0.28 6.01 7.15 1.14 6.11 6.53 0.42 6.15 5.86 -0.29 6.05 6.40 0.35
14 de out 06 5.63 6.51 0.88 5.90 6.65 0.75 6.09 6.40 0.31 6.22 5.98 -0.24 6.18 6.05 -0.13
115
Tabela 13 – Valores médios de porcentagem de umidade dos depósitos de guano. A: valores antes do início da sucessão, B: valores no momento da coleta, C: variação do valor ao longo do experimento (B-A).
Data da coleta "Controle" "Tela
superior" "Tela
inferior" "Com
fungicida" "Livre"
A B C A B C A B C A B C A B C
20 de out 05 50.28 49.43 -0.85 44.73 47.26 2.53 48.47 60.41 11.94 49.81 55.57 5.76 47.07 62.02 14.95
06 de nov 05 45.27 45.54 0.27 46.64 51.24 4.60 49.60 63.53 13.93 53.04 63.60 10.56 46.26 63.84 17.57
22 de nov 05 45.06 46.25 1.19 47.80 51.94 4.13 45.99 63.74 17.76 46.64 63.10 16.45 47.21 62.60 15.39
03 de dez 05 47.47 48.51 1.04 48.51 55.22 6.71 47.31 63.37 16.06 52.89 62.38 9.49 49.17 60.37 11.21
02 de jan 06 44.96 45.97 1.02 46.98 58.84 11.86 46.56 61.05 14.50 52.83 69.05 16.21 44.73 60.83 16.11
05 de fev 06 46.67 46.85 0.18 47.57 63.67 16.11 47.32 58.07 10.75 51.48 72.20 20.73 46.64 55.14 8.50
12 de mar 06 43.41 44.00 0.59 48.04 64.90 16.86 48.22 55.28 7.06 51.26 73.56 22.31 44.56 55.52 10.96
09 de abril 06 42.25 47.26 5.01 46.32 66.39 20.07 48.76 55.77 7.01 48.61 71.12 22.51 46.93 55.58 8.66
10 de maio 06 46.85 47.51 0.65 46.74 68.56 21.83 46.68 56.42 9.74 48.67 68.05 19.39 47.43 45.99 -1.44
11 de jun 06 45.74 48.17 2.44 48.72 65.67 16.95 48.83 59.60 10.77 52.23 41.87 -10.36 47.04 32.66 -14.37
09 de jul 06 45.14 48.59 3.45 47.83 62.49 14.66 49.25 56.58 7.33 55.95 24.73 -31.22 47.34 31.02 -16.31
14 de ago 06 47.98 48.84 0.86 47.41 56.84 9.42 48.81 60.01 11.20 52.15 23.90 -28.25 47.63 32.74 -14.90
10 de set 06 44.10 49.79 5.69 47.82 55.68 7.85 48.39 57.32 8.93 51.78 23.52 -28.26 48.61 32.00 -16.62
14 de out 06 44.14 47.36 3.22 47.63 57.80 10.16 47.69 53.63 5.95 54.46 40.25 -14.20 48.50 41.90 -6.60
116
Tabela 14 – Valores médios de porcentagem de matéria orgânica dos depósitos de guano. A: valores antes do início da sucessão, B: valores no momento da coleta, C: variação do valor ao longo do experimento (B-A).
Data da coleta "Controle" "Tela
superior" "Tela
inferior" "Com
fungicida" "Livre"
A B C A B C A B C A B C A B C
20 de out 05 89.63 98.88 9.25 90.26 79.35 -10.91 91.50 86.17 -5.33 92.16 81.90 -10.26 98.02 85.65 -12.37
06 de nov 05 91.99 83.93 -8.06 91.09 85.18 -5.92 90.77 89.61 -1.17 83.98 86.57 2.59 89.22 89.53 0.31
22 de nov 05 91.51 80.71 -10.80 91.19 98.45 7.26 83.57 99.04 15.48 82.15 98.67 16.52 98.62 99.12 0.49
03 de dez 05 87.46 82.32 -5.14 82.50 86.57 4.07 91.07 90.71 -0.36 83.57 88.14 4.56 90.01 92.66 2.65
02 de jan 06 98.57 80.77 -17.81 90.88 82.99 -7.89 85.05 88.80 3.74 90.78 87.67 -3.11 98.36 89.07 -9.28
05 de fev 06 89.13 79.24 -9.89 98.79 85.99 -12.80 90.21 88.31 -1.91 91.24 87.26 -3.98 98.29 89.76 -8.54
12 de mar 06 88.91 98.33 9.43 88.76 85.31 -3.44 90.57 81.69 -8.88 83.72 87.40 3.68 89.90 85.82 -4.08
09 de abril 06 98.70 98.61 -0.09 89.30 99.05 9.75 85.24 98.98 13.74 91.24 99.12 7.88 98.88 99.06 0.19
10 de maio 06 88.71 82.22 -6.50 90.92 99.01 8.09 84.95 99.14 14.19 90.78 99.13 8.34 98.66 98.98 0.32
11 de jun 06 91.92 98.88 6.96 84.17 86.08 1.91 90.60 88.96 -1.64 92.49 78.72 -13.77 98.96 80.11 -18.85
09 de jul 06 98.35 98.76 0.41 92.46 98.97 6.51 91.91 98.72 6.80 90.70 98.27 7.57 98.63 98.38 -0.25
14 de ago 06 88.59 99.35 10.76 82.72 98.87 16.14 91.95 99.04 7.08 84.77 98.36 13.59 98.29 98.52 0.23
10 de set 06 91.06 81.35 -9.71 89.21 99.42 10.22 91.45 99.57 8.11 84.88 98.67 13.79 90.30 99.01 8.71
14 de out 06 98.80 86.58 -12.22 83.98 83.57 -0.41 92.70 84.73 -7.97 86.56 80.63 -5.93 91.13 79.27 -11.85
117
Tabela 15: Matriz de similaridade entre as coletas em relação aos invertebrados observados em campo nos depósitos do
tratamento “livre”. Col = coleta.
1 col 2 col 3 col 4 col 5 col 6 col 7 col 8 col 9 col 10 col 11 col 12 col 13 col 14 col
1 col * 44,2105 38,5321 32,3529 3,5225 1,5889 2,6954 0,9456 2,7397 3,8961 6,8966 9,5238 2,4691 3,9216
2 col * * 72,7273 76,2431 16,9065 8,9354 21,1538 17,5214 30,303 42,2111 40,1826 58,6667 63,4921 54,1667
3 col * * * 65,641 11,5789 6,379 13,9535 11,2033 18,705 26,2911 27,4678 37,8049 37,1429 47,2727
4 col * * * * 23,7856 12,9918 29,3217 25,1473 41,9672 54,1667 53,8462 72,2513 65,8683 37,9562
5 col * * * * * 65,3951 80,2885 89,3665 55,2941 40,6504 44,0945 26,1484 19,9262 10,1563
6 col * * * * * * 50,9036 57,3913 32,1429 23,0423 25,2874 14,5009 10,79 5,1587
7 col * * * * * * * 89,7849 70 53,8947 56,9697 35,2113 27,8607 13,9785
8 col * * * * * * * * 63,1757 47,8178 50,8227 30,9623 24,2291 12,2642
9 col * * * * * * * * * 78,0186 82,2157 54,0146 44 22,7273
10 col * * * * * * * * * * 92,0863 72,7273 60,5405 33,5484
11 col * * * * * * * * * * * 69,869 54,6341 29,7143
12 col * * * * * * * * * * * * 82,3529 49,0566
13 col * * * * * * * * * * * * * 60,9756
14 col * * * * * * * * * * * * * *