resposta da diversidade funcional de scarabaeinae
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WALLACE BEIROZ IMBROSIO DA SILVA
RESPOSTA DA DIVERSIDADE FUNCIONAL
DE SCARABAEINAE
(COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) AOS
DIFERENTES USOS DE SOLO NA AMAZÔNIA
LAVRAS – MG
2012
WALLACE BEIROZ IMBROSIO DA SILVA
RESPOSTA DA DIVERSIDADE FUNCIONAL DE SCARABAEINAE
(COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) AOS DIFERENTES USOS DE
SOLO NA AMAZÔNIA
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Lavras, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aplicada, área de concentração em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais em Ecossistemas Fragmentados e Agrossistemas, para a obtenção do título de Mestre.
Orientador
Dr. Júlio Neil Cassa Louzada
LAVRAS – MG
2012
Silva, Wallace Beiroz Imbrosio da. Resposta da diversidade funcional de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) aos diferentes usos de solo na Amazônia / Wallace Beiroz Imbrosio da Silva. – Lavras : UFLA, 2012.
85 p. : il. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Lavras, 2012. Orientador: Júlio Neil Cassa Louzada. Bibliografia. 1. Floresta tropical. 2. Estrutura funcional. 3. Sensibilidade de
trait. 4. Rola-bosta. I. Universidade Federal de Lavras. II. Título.
CDD – 574.52642
Ficha Catalográfica Elaborada pela Divisão de Processos Técnicos da Biblioteca da UFLA
WALLACE BEIROZ IMBROSIO DA SILVA
RESPOSTA DA DIVERSIDADE FUNCIONAL DE SCARABAEINAE
(COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) AOS DIFERENTES USOS DE
SOLO NA AMAZÔNIA
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Lavras, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aplicada, área de concentração em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais em Ecossistemas Fragmentados e Agrossistemas, para a obtenção do título de Mestre.
APROVADA em 25 de outubro de 2012.
Dr. Paulo dos Santos Pompeu UFLA
Dra. Sabrina da Silva Pinheiro de Almeida UFV
Dr. Júlio Neil Cassa Louzada Orientador
LAVRAS – MG
2012
À minha madrinha, “Tia Fitinha” (in memoriam), que em muitos momentos
durante meu mestrado esteve presente em meu pensamento e coração, sempre
me confortando e me passando a sensação de que está orgulhosa de mim.
A todas as pessoas que independente de escolaridade, crença, cultura, raça ou
posição social se enxergam como parte de uma rede de interações bem mais
extensa do que nossa percepção consegue idealizar.
DEDICO
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal de Lavras (UFLA) e ao Programa de Pós
Graduação em Ecologia Aplicada, pela oportunidade de realizar o mestrado;
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES), pela concessão da bolsa de estudos;
Ao Grupo Orsa – Jari Celulose, pelo apoio logístico e durante a coleta
em suas áreas;
Ao Fernando Z. Vaz-de-Mello, pelo auxílio na identificação dos
espécimes;
Ao Dr. Júlio N. C. Louzada, pela orientação, valiosas sugestões e ideias
para que este trabalho se realizasse, além da amizade e o futebol no domingo;
Aos meus irmãos do meu primeiro lar aqui em Lavras, Fabinho, Filipe e
Bornelli, pela amizade, horas de conversa na “varanda da amizade”e parceira
durante meu primeiro ano de mestrado.
Aos meus irmãos do segundo lar, a República 1/cada, Toru, Calorada e
Vini, pela amizade, incentivo, compreensão, horas de videogame e jogos na
televisão, cervejas, vinhos, comida. Muito obrigado meus irmãos, por todo
apoio!
À Ananza Mara Rabello (meu bem), por ser uma ótima companheira,
amiga e namorada, por resolver meus problemas com um sorriso, um abraço e
um beijo, por acreditar em mim sempre, por trazer luz, por ter uma paz de
espírito contagiante!
Aos meus pais, por me guiarem nessa estrada tão difícil de forma doce e
carinhosa, por mostrarem os valores reais da vida, a importância de uma base
sólida e que estarão lá sempre que eu precisar. Amo vocês!
Ao meu irmão Helinho, por todos os momentos de reflexão, por ser um
exemplo de irmão e pessoa, por me ajudarem a refletir sobre nossa posição e
atitudes na sociedade.
À minha mais nova irmã mais velha,Giuliana, por ter entrado na minha
vida e mostrado que o apoio de familiares tem um sabor especial!
À Dra. Carla R. Ribas, por ter tido uma participação tão especial na
minha formação do mestrado, por ter me mostrado a ciência de forma ética, por
ter me dado alguns merecidos “puxões de orelha” e se tornar um dos meus
exemplos.
À Amanda Arcanjo, por toda a paciência para me ensinar e ajuda para
identificar os besouros, sempre tão doce e paciente;
À Dra.VanescaKorasaki, pela ajuda não só no texto da dissertação, mas
por compartilhar comigo as ideias sobre a vida acadêmica;
A todos os rola-bosteiros, que não cabe aqui listar todos, mas queria do
fundo do meu coração registrar o agradecimento, pelo apoio, amizade,
discussões, críticas e o ótimo convívio no laboratório e fora dele.
Aos amigos de Lavras, Rafael (Peixe), Matheus (Talita), Martin, Erika
(Teta), por toda ajuda, conversa, DCE, cerveja e apoio moral;
Aos meus amigos da turma de mestrado e doutorado de 2011, pelo
inesquecível curso de campo, churrascos, ideias sobre projeto, trabalhos em
parceria, enfim pela amizade;
A todos os demais amigos do prédio de Ecologia e a turma de 2010 e
2012 da pós em Ecologia Aplicada;
À Galera do Futebol, pelos importantíssimos momentos de
descontração;
Aos meus amigos da cidade maravilhosa, que mesmo à distância me
mostraram que continuam sendo meus “brothers” e me deram muito apoio,
Aline (Cunhadinha), Gabi Oda, Dani (Mongol), Vini, Gregory, Emilie (Mimi),
Vanessa, William, Jonatas, Vitinho, Feliz, Elidiomar, Mari, Gustavo Mattos, Isa,
Marcola...
Ao meu eterno orientador, pois até hoje dá valiosas lições, Dr. André
Scarambone Zaú, muito obrigado por me ensinar praticamente tudo que sigo
hoje!
Ao meu mestre Bione, por ser um segundo pai para mim, por me receber
e me ouvir falando por horas sobre minha vida, meus medos e dúvidas e por me
apresentar o Budismo;
Ao pessoal que me ajudou na Amazônia durante o campo, Irmão, Edvar
e Maria;
Aos meus amigos de Monte Dourado, Andrea, Rodrigo (Gordinho da
CADAM), Andrezza, Yudi, Guimel e Hannah que tornaram minha estadia na
Amazônia mais fácil;
Aos besouros que infelizmente tiveram que morrer para que este
trabalho fosse feito;
À natureza, por ter todo esse esplendor e grandiosidade, por inspirar um
sentimento de amor, carinho e proteção;
A todos que contribuíram de forma direta ou indireta para que esta etapa
se concluísse na minha vida.
O degrau de uma escada não serve simplesmente para que alguém permaneça em cima dele, destina-se a sustentar o pé
de um homem pelo tempo suficiente para que ele coloque o outro um pouco mais alto (Thomas H. Huxley)
RESUMO
A sociedade necessita manter as funções e serviços ambientais, desta
forma, vem desenvolvendo-se uma ciência focada na diversidade funcional. Este trabalho investigou a resposta da diversidade funcional de Scarabaeinae em relação aos diferentes usos de solo na bacia do Rio Jari, na Amazônia. Foram coletados besouros em áreas de floresta primária (floresta), corte seletivo (corte), corredor florestal (corredor), floresta secundária (capoeira) e monocultura de Eucalyptus (eucalipto). Os atributos (traits) utilizados foram: período de atividade, empoleiramento, dieta, alocação de recurso e biomassa. A partir destes atributos foram calculados os seguintes índices: dispersão funcional (DisF), equitabilidade funcional (EF) e riqueza funcional baseada no dendograma (RF). Foram formados grupos funcionais pelo método de Ward: estes apresentaram tanto espécies do mesmo gênero, quanto de gênero distinto, provavelmente devido à conservação de nicho e convergência fenotípica causada pelo ambiente, respectivamente. Tanto DisF, quanto RF mostraram semelhança entre corredor, corte e floresta e semelhança entre capoeira e eucalipto, sendo estes dois grupos diferentes. Isto está relacionado com a similaridade entre as comunidades destes sistemas agrupados e consequentemente manutenção da funcionalidade. Já o índice EF não apontou diferença entre os usos de solo, provavelmente pelo fato deste índice levar em consideração a distância entre os pontos no espaço multidimensional. Portanto, o ganho ou perda de espécie pode aumentar o volume do espaço ocupado, mas manter a relação de distância entre os atributos. Aparentemente o corredor e o corte mantiveram o funcionamento semelhante à floresta. Enquanto que o eucalipto e a capoeira apresentaram reduções nos índices funcionais avaliados. Houve um padrão de perda, ou pelo menos redução da abundância e riqueza, de grupos funcionais com atributos de maior sensibilidade entre os usos de solo, principalmente os que apresentam empoleiramento. Os usos de solo seguem a ordem crescente de distúrbio: corte, corredor, capoeira e eucalipto. Corte e corredor foram muito próximos, apesar de tenderem a respostas diferentes, o corredor tende a apresentar uma resposta funcional igual à capoeira. A utilização dos grupos funcionais como indicadores foi eficiente, porém isto foi uma resposta à sensibilidade destes e a capacidade do sistema de suportar espécies sensíveis.
Palavras-chave: Floresta tropical. Estrutura funcional. Sensibilidade de trait. Rola-bosta.
ABSTRACT
Society is in need of maintaining environmental functions and services and, to this end, a science focused on functional diversity is being developed. This work has investigated the response of Scarabaeinae functional diversity in relation to the different soil uses in the Rio Jari bacin, in the Amazon. Beetles were collected in primary forests (forest), selective logging (logging), forest corridor (corridor), secondary forest (capoeira) and Eucalyptus monoculture (eucalyptus). The traits used were: activity period, perch, diet, resource allocation and biomass. Based on these attributes the following indexes were calculated: functional dispersion (FDis), functional evenness (FEve) and functional richness based on the dendogram (FRic). Functional groups were formed by the Ward method: these presented species from the same genus as well as from a distinct genus, probably due to niche conservation and phenotypic convergence caused by the environment, respectively. FDis as well as FRic showed similarities between corridor, logging and forest and similarities between capoeira and eucalyptus, with these two groups being different. This is related to the similarity between the communities of these grouped systems and consequently, the maintenance of functionality. As for the FEve index, there was no difference between the soil uses, probably because this index considers the distance between locations on the multidimensional space. However, the gain or loss of a species may increase the volume of occupied space, but maintain the relation of distance between the attributes. Apparently the corridor and the logging maintained functionality similar to the forest while the eucalyptus and the capoeira presented reductions in the evaluated functional indexes. A loss, or at least a reduction, pattern of abundance and richness occurred of functional groups with attributes of larger sensibility between the soil uses, mainly those which presented perch. The soil uses follow a increasing order of disturbance: logging, corridor, capoeira and eucalyptus. Logging and corridor were very close. Despite tending to different responses, the corridor tends to present a functional response equal to that of the capoeira. The use of the functional groups as indicators was efficient, however, this was a response to the sensibility of these and the system’s capacity to support sensitive species.
Key-words: Tropical forest. Functional structure. Trait sensibility. Dung beetle.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 Área de estudo, bacia do Rio Jari, PA, Brasil .................................. 32
Figura 2 Armadilha do tipo pitfall .................................................................. 35
Figura 3 Distribuição das armadilhas para obtenção de dieta e
empoleiramento ................................................................................ 37
Figura 4 Armadilha para empoleiramento instalada a 1,5 m do solo ............. 38
Figura 5 Média e erro-padrão dos índices de diversidade funcional .............. 44
Figura 6 Valores estandardizados e transformados pela raiz quadrada de
riqueza presente em cada grupo funcional (pontos) e abundância
(barras) em cada uso de solo ............................................................ 45
Figura 7 PCO, com base na distância de similaridade de Bray-Curtis,
baseada na abundância e no número de espécies (riqueza) dentro
dos grupos funcionais, nos diferentes usos de solo .......................... 46
ANEXO A
Figura 8 Dendograma com formação dos grupos funcionais considerados
no ponto de corte de 0,5 da distância de Ward (linha pontilhada) ... 88
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 Sistemas de usos de solo onde foram realizadas as coletas de
Scarabaeniaena região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e
2010.................................................................................................. 34
Tabela 2 Atributos dos grupos funcionais para a região do Jari, PA, Brasil
nos anos de 2009 e 2010................................................................... 42
Tabela 3 Resultados do PERMANOVA comparando os valores de
abundância e número de espécies dentro dos grupos funcionais
entre os usos de solo......................................................................... 47
Tabela 4 Valores de similaridade de Bray-Curtis, para riqueza e
abundância das espécies dentro dos grupos funcionais entre os
usos de solo para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e
2010.................................................................................................. 48
Tabela 5 Resultado do PERMDisp para abundância e riqueza dentro dos
grupos funcionais para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de
2009 e 2010 ...................................................................................... 49
Tabela 6 Valores de indicação (IV) significativos para os grupos
funcionais para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e
2010.................................................................................................. 50
ANEXO B
Tabela 7 Espécies distribuídas em seus respectivos grupos funcionais para
a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010 ...................... 89
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO .................................................................................... 14 2 OBJETIVOS ......................................................................................... 18 2.1 Objetivo geral........................................................................................ 18 2.2 Objetivos específicos............................................................................. 18 3 HIPÓTESES ......................................................................................... 19 4 REFERENCIAL TEÓRICO ............................................................... 20 4.1 Floresta Amazônica .............................................................................. 20 4.2 Scarabaeinae e suas funções ................................................................ 22 4.3 Diversidade funcional........................................................................... 27 5 MATERIAIS E MÉTODOS ................................................................ 32 5.1 Área de estudo e seleção de áreas........................................................ 32 5.2 Coleta de Scarabaeinae ........................................................................ 34 5.3 Obtenção dos atributos ........................................................................ 35 5.3.1 Período de Atividade ............................................................................ 36 5.3.2 Dieta .................................................................................................. 37 5.3.3 Capacidade de empoleiramento .......................................................... 38 5.3.4 Alocação de recurso.............................................................................. 39 5.3.5 Biomassa ................................................................................................ 39 5.4 Análise dos dados.................................................................................. 40 6 RESULTADOS ..................................................................................... 42 6.1 Formação dos grupos funcionais......................................................... 42 6.2 Diversidade funcional........................................................................... 43 6.3 Distribuição dos grupos funcionais ..................................................... 44 6.4 Grupos funcionais como indicadores biológicos ................................ 49 7 DISCUSSÃO ......................................................................................... 51 7.1 Formação dos grupos funcionais......................................................... 51 7.2 Diversidade funcional........................................................................... 53 7.3 Distribuição dos grupos funcionais ..................................................... 58 7.4 Grupos funcionais como indicadores biológicos ................................ 64 8 Considerações finais ............................................................................. 67 9 CONCLUSÃO....................................................................................... 69 REFERÊNCIAS ................................................................................... 70 ANEXOS ............................................................................................... 88
14
1 INTRODUÇÃO
O atual quadro de conscientização sobre a escassez de recursos naturais
e perda de serviços ambientais, devido às alterações antrópicas no ambiente
natural, vem incentivando governos a mudarem suas estratégias de
desenvolvimento através de propostas de metas na redução do desmatamento e
incentivos financeiros à projetos que almejam desenvolver tecnologias para o
desenvolvimento sustentável (MOONEY et al., 2004; EVANS et al., 2012;
WANG et al., 2012). Em outras palavras, propostas que auxiliem na manutenção
das funções ambientais, mantendo a estrutura ou processos biofísicos que
possam satisfazer a necessidade humana de forma direta ou indireta (função
ambiental) (DE GROOT et al., 2010a).
Um dos maiores alvos destas medidas visando à proteção de funções
ecológicas é a floresta Amazônica, devido à sua visibilidade, pois apresenta
altíssima importância na questão de conservação da biodiversidade, no estoque
de carbono (e.g Programa “Large-Scale Biosphere-Atmosphere” – LBA –
Malhiet al. (2009)), na questão do ciclo da água e regime de chuvas em outras
regiões do Brasil (FEARNSIDE, 1997; FEARNSIDE, 1999; COSTA et al.,
2005; MALHI et al., 2009)
Ferri (1980) e Fearnside (2005, 2008) argumentam sobre a necessidade
de incentivo para conservação e a importância de ser manter a floresta
Amazônica preservada, pois este bioma gera uma série de serviços, que com o
planejamento correto seriam capazes de prover maior valor econômico do que os
ganhos gerados pela substituição da floresta por ambientes antropizados.
Entretanto, a Amazônia vem sofrendo com o desmatamento de forma
intensiva, apesar da recorrente redução nas taxas de desmate nos últimos anos.
Nos últimos cinco anos a floresta amazônica apresentou uma perda de
aproximadamente 59.730 km², sendo 6.418 km²em 2011 para região total da
15
Amazônia Legal e 4.993 km² para os estados do Pará (3.008 km²), Mato Grosso
(1.120 km²) e Rondônia (865 km²) (INPE, 2011).
A sociedade carece de conhecimentos que permitam o desenvolvimento
econômico, aliado às medidas sustentáveis. Essa necessidade tem motivado o
interesse de pesquisadores no âmbito funcional da ecologia, por meio da criação
de uma ciência ecológica mais preditiva frente às alterações ambientais
(FISHER et al., 2009; LOREAU, 2010). Está ocorrendo uma mudança de
paradigmas em estratégias de conservação, desviando a concentração de
esforços em ambientes mais diversos biologicamente, para ambientes com maior
estabilidade nas funções (SCHWARTZ et al. 2000).
Atualmente, a importância da diversidade tem sido abordada através da
diversidade funcional, que consiste nos componentes da biodiversidade que
influenciam como um ecossistema opera ou funciona (TILMAN, 2001). Esta
abordagem baseia-se nos atributos das espécies, características mensuráveis, de
caráter morfológico, fisiológicos ou comportamentais, geralmente diretamente
relacionados ao fitness (MCGILL et al., 2006; VIOLLE et al., 2007; WEBB et
al., 2010).
Desta forma, diversos estudos têm agrupado espécies que compartilham
informações semelhantes em relação aos atributos, formando assim os grupos
funcionais (e.g. TILMAN et al., 1997; YELENIK et al., 2006; SIVICEK; TAFT,
2011). Pela proximidade dos atributos de algumas espécies, é esperado que
ocorram redundâncias entre elas, devido à sobreposição das funções realizadas,
as quais permitem que haja continuação das funções ambientais, mesmo com a
perda de algumas espécies, promovendo, por exemplo, a regeneração frente a
um distúrbio (PETERSON et al., 1998; BELLWOOD et al., 2004; WINFREE;
KREMEN, 2009).
Porém, a abordagem de grupos funcionais por si só como representantes
da diversidade funcional, seja pela riqueza ou composição, faz com que haja a
16
imposição de uma estrutura discreta em uma variação contínua de diferenças
funcionais entre as espécies.Além disso, diversos trabalhos ignoram a
importância da abundância das espécies no impacto das funções (VILLÉGER et
al., 2008; BIHN et al., 2010).
Sladeet al. (2007) realizaram um experimento de exclusão de grupos
funcionais de Scarabaeinae, mostrando que a perda de alguns grupos funcionais
tem maior peso do que outros, na realização de algumas funções ecológicas,
como a remoção de fezes e a dispersão secundária de sementes. Além disso, os
autores atentaram para a complementariedade entre os grupos funcionais,
maximizando o funcionamento do ecossistema, um fator bastante importante
para a regeneração da floresta e que implica na importância da relação entre as
espécies de diferentes grupos funcionais.
Villégeret al. (2008) propuseram três índices de diversidade de natureza
multivariada e que consideram a abundância como um fator de peso à
importância funcional das espécies. São eles; riqueza funcional, equitabilidade
funcional e divergência funcional. Posteriormente foi sugerida a utilização de
um novo índice, chamado dispersão funcional, além de correções e adequações
aos índices propostos (LALIBERTÉ; LEGENDRE, 2010).
Outro problema nos estudos de diversidade funcional é a escolha dos
atributos a serem mensurados, pois um atributo por si só não representa a
importância dos organismos no funcionamento, precisa ser refletir os efeitos do
organismo nas condições ambientais, comunidade ou propriedades dos
ecossistemas, estes chamados de atributo de efeito (VIOLLE et al. 2007).
Estudos demonstram que o tamanho (comprimento ou biomassa), o período de
atividade, o tipo de alocação de recurso e a dieta podem ser atributos de efeito,
pois influenciam as funções exercidas pelos Scarabaeinae (SLADE et al., 2007;
GIRALDO et al., 2011).
17
A utilização dos Scarabaeinaeno enfoque funcional vem crescendo, pois
se sabe que este grupo está relacionado com diversos processos naturais
(NICHOLS et al., 2008), tais como dispersão secundária de sementes
(ESTRADA; COATES-ESTRADA, 1991; ANDRESEN, 2003), remoção de
matéria orgânica em decomposição no solo (BANG et al., 2005), turbação e
aeração do solo, a partir da construção de túneis e galerias (LOUZADA, 2008),
controle de parasitas (FINCHER, 1973; BRAGA et al., 2012). Tais processos
podem reduzir a predação de sementes por vertebrados, bem como a competição
entre plântulas, devido à diminuição da agregação das sementes (ANDRESEN,
1999; LAWSON et al., 2012), além disso, interferem nas condições edáficas do
ambiente, pois aumentam a qualidade nutricional do solo, tanto pelo enterrio de
material orgânico, quanto pela promoção de maior entrada de água e ar para o
seu interior (BANG et al., 2005).
Os Scarabaeinae são organismos sensíveis às alterações ambientais
mesmo que sejam sutis, devido à alta relação com a estrutura da vegetação e
(HANSKI; CAMBERFORT, 1991; NICHOLS et al., 2007; GARDNER et al.,
2010; ALMEIDA et al., 2011). Desta forma, podem-se formar comunidades
específicas de áreas abertas, com pouca ou nenhuma espécie compartilhada com
as áreas florestais, de acordo com sua sensibilidade (NAVARRETE;
HALFFTER, 2008; ALMEIDA; LOUZADA, 2009).Estas alterações podem
levar à consequências na diversidade funcional, como demonstrado por Barragán
et al. (2011), os quais encontraram uma resposta negativa da riqueza funcional
em relação às alterações ambientais, como redução do hábitat, fragmentação e
conversão em pastagens.
18
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
O presente estudo tem como objetivo investigar a resposta da
diversidade funcional da comunidade de besouros Scarabaeinae em relação aos
diferentes tipos de uso de solo na paisagem da bacia do Rio Jari, na Floresta
Amazônica.
2.2 Objetivos específicos
a) Determinar a formação de grupos funcionais à partir de atributos
funcionais pré-selecionados e obtidos em campo;
b) Comparar por meio de índices de diversidade funcional os diferentes
usos de solo no que diz respeito à funcionalidade;
c) Avaliar a distribuição dos grupos funcionais formados ao longo dos
diferentes usos de solo, bem como as diferenças entre a abundância e
número de espécies dentro de cada grupo funcional nos diferentes
usos de solo;
d) Determinar grupos funcionais que tenham poder de indicação para
os diferentes usos de solo.
19
3 HIPÓTESES
a) Os grupos funcionais serão formados por espécies com similaridade
em relação aos atributos funcionais, independentemente de
similaridade taxonômica;
b) Áreas com menor impacto apresentarão os maiores índices de
diversidade funcional, sendo estes decrescentes ao longo do
gradiente de intensificação de interferência antrópica nos usos de
solo;
c) Os grupos funcionais serão selecionados de acordo com a sua
sensibilidade em relação à degradação ambiental, fazendo com que
haja uma redução no número de espécies e indivíduos nos usos de
solo com menor interferência antrópica;
d) Cada uso de solo apresentará um grupo funcional, ou conjuntos de
grupos, com poder de indicação, de acordo com a sensibilidade de
seus atributos e o nível de conservação do sistema.
20
4 REFERENCIAL TEÓRICO
4.1 Floresta Amazônica
A Floresta Amazônica é conhecida por sua grande extensão, cerca de
cinco milhões de km², estando presente em nove países da América do Sul,
Bolívia, Brasil, Colômbia, Equador, Guiana, Guiana Francesa, Peru, Suriname e
Venezuela, sendo a maior porção no território brasileiro, ocupando 40% de toda
a área nacional (FERRI, 1980). Estendendo-se pelos Estados do Acre,
Amazonas, Pará, Amapá, Roraima e Rondônia. Ao sul da Amazônia a floresta se
expande acompanhando os vales de grandes afluentes do Amazonas, como o rio
Tapajós, Madeira e Xingu ou de seu confluente o rio Tocantins, recobrindo,
portanto, grande extensão do norte dos Estados de Mato Grosso e Goiás
(FERRI, 1980). Além disso, abrange a bacia do maior rio do mundo e as maiores
extensões de floresta tropical intocada.
Porém, não é somente por sua grande extensão que este bioma é
conhecido, a Floresta Amazônica é a maior e uma das mais importantes florestas
do mundo em termos de biodiversidade (COSTA et al., 2005; MALHI et al.,
2009; STONE et al., 2009), abrigando a maior quantidade de espécies endêmicas
por unidade de área e uma altíssima diversidade de vertebrados (IUCN, 2008).
Sua flora estimada é de 50.000 espécies de plantas vasculares, sendo
12.500 espécies de árvores (HUBBELL et al., 2008). Sua fauna, avaliada por
Azevedo-Ramoset al. (2006), possui, só na região próxima à Belém, 32 famílias
de aracnídeos, 47 gêneros de formigas e 23 espécies de mamíferos. Além disso,
em um único metro quadrado de solo de floresta secundária de terra firme deste
bioma foram contabilizados cerca de 60 mil artrópodes (ADIS et al., 1987).
21
Uma característica interessante deste ecossistema é que sua
biodiversidade não é homogeneamente distribuída, mesmo quando comparadas
em escalas pequenas e intermediárias, tanto para organismos florestais
(TUOMISTO et al., 1995) quanto para organismos aquáticos (FERNANDES et
al., 2004). Essa característica aumenta ainda mais a sua singularidade em termos
ecológicos e torna ainda mais preocupante a ocorrência de distúrbios ao longo
deste ambiente. Além disso, a Amazônia gera diversos benefícios para a
sociedade de forma direta e indireta por meio de seus processos ecológicos
(serviços ambientais), tais como estoque de carbono, manutenção do regime de
chuvas e a própria biodiversidade em si (FEARNSIDE, 1997).
Apesar de toda esta importância no nível de biodiversidade, extensão
territorial e serviços, a Amazônia sofre com intenso desmatamento desde o
início de 1970 (FEARNSIDE, 2005). A floresta perdeu 392.201 km² de área
devido ao desmatamento no período entre 1988 e 2011, segundo dados do INPE
(2011), apesar de haver uma redução considerável da taxa de desmatamento em
2008 (de 12911 km² em 2008 para 6418 km² em 2011), quando o Brasil
implementou o Plano Nacional de Mudança Climática, que visa reduzir o
desmatamento na Amazônia, sobretudo o ilegal (FAO, 2011; INPE, 2011). Os
Estados que mais contribuíram para o desmatamento (82%) foram o Pará (34%),
Mato Grosso (35%) e Rondônia (14%). Sendo atualmente o Pará o Estado que
mais desmata (3.008 km² - 47% - em 2011) (INPE, 2011).
Mesmo que esteja ocorrendo redução no desmatamento, as emissões de
gás carbônico não acompanham esta queda, pois as áreas de desmatamento estão
sendo deslocadas para regiões de maior biomassa (INPE, 2011). Esta liberação
de gases pode ocorrer por queimadas, corte e alterações pelas mudanças
climáticas (FEARNSIDE, 2008). Fearnside (2005) aponta ainda a importância
dos serviços prestados por este bioma com a produtividade do sistema agrícola
nesta região e ressalta a necessidade de incentivo para conservação e a
22
importância de ser manter a Floresta Amazônica preservada, promovendo assim
maior valor econômico do que os ganhos gerados pela substituição da floresta
por ambientes antropizados.
No nível mundial resta apenas um terço de floresta tropical intacta,
sendo que dois terços restantes estão distribuídos em uma ampla variedade de
usos da terra (FAO, 2006). Portanto, alguns refúgios ainda existentes que
mantenham cobertura vegetal original podem ser um refúgio para a fauna
ameaçada pelas ações antrópicas (QUINTERO; ROSLIN, 2005; VULINEC et
al., 2006; NICHOLS et al., 2007).Desta forma o estudo de paisagens florestais
inseridos em uma matriz com múltiplos usos de solo torna-se extremamente
importante para compreender o valor de conservação destas áreas (GARDNER,
2010).
4.2 Scarabaeinae e suas funções
A subfamília Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) é popularmente
conhecida como besouro rola-bosta e apresenta cerca de 6.000 espécies
distribuídas principalmente nas regiões tropicais e mais de 1250 espécies
registradas para a América do Sul (VAZ-DE-MELLO, 2000). No Brasil, até o
ano de 2000 foram registradas 618 espécies, pertencem a seis tribos (Ateuchini,
Canthonini, Coprini, Eurysternini, Onthophagini e Phanaeini) (VAZ-DE-
MELLO, 2000).
Estes besouros alimentam-se do líquido rico em microorganismos
presente em materiais orgânicos em decomposição (HALFFTER; MATTHEW,
1966; HALFFTER; EDMONDS, 1982). Sua dieta predominante é a coprofagia,
a qual os organismos se utilizam de fezes como recurso alimentar (HALFFTER;
MATTHEW, 1966). Porém, existem outros recursos explorados por estes
besouros, muitos se alimentam de carcaças (necrofagia), de fungos
23
(micetofagia), de frutos em decomposição (carpofagia), de restos vegetais em
decomposição (saprofagia), além de algumas espécies serem predadoras,
foréticas de caramujos ou generalistas (HALFFTER; MATTHEW, 1966;
ANDUAGA, 2000; VAZ-DE-MELLO, 2007; LARSEN et al., 2008; FORTI et
al., 2012).
Há uma separação em guildas funcionais de acordo com suas estratégias
de alocação de recurso alimentar (HANSKI; CAMBEFORT, 1991), que podem
ser:
a) Telecoprídeos (roladores): apresentam o hábito de confeccionar
massas esféricas de recursos e rolá-las de poucos centímetros até
alguns metros da fonte de recurso original, onde são enterradas ou
deixadas sobre o solo. Para a confecção das bolas são utilizadas as
pernas dianteiras e médias e para a rolagem as traseiras
(HALFFTER; EDMONDS, 1982);
b) Paracoprídeos (escavadores): possuem o hábito de escavar túneis
imediatamente abaixo ou nas proximidades do depósito de recurso
alimentar. Os túneis variam em diâmetro e profundidade, em função
do tamanho do inseto e do objetivo de sua confecção. Os recursos
alimentares que serão utilizados para reprodução e/ou alimentação
são levados para o interior desses túneis. (HANSKI; CAMBEFORT,
1991);
c) Endocoprídeos (residentes): vivem dentro ou imediatamente abaixo
dos recursos, sem alocá-los para lugares longe da fonte de recursos
(HALFFTER; EDMONDS, 1982). Os adultos se alimentam
diretamente dos depósitos de recurso, e pode ocorrer a confecção de
bolas e aglomerações de recursos, dentro do próprio recurso, durante
a reprodução (LOUZADA, 2008).
24
Os Scarabaeinae podem procurar por alimento através de voos rasos em
relação ao solo (HALFFTER; MATTHEW, 1966), ou através de
empoleiramento nas folhas do sub-bosque (HOWDEN; NEALIS, 1978). Esta
segunda capacidade era associada às espécies pequenas e médias, porém, agora
se sabe que pode estar associada a comportamentos que aumentem o fitness, (1)
como detecção de predadores, (2) camuflagem (no caso de besouros com
coloração esverdeada), (3) termorregulação e (4) procura pela pluma de odor
(LOUZADA, 1998). Além disso, esta habilidade pode ter surgido em resposta
ao cenário de extrema competição na comunidade de coprófagos no solo,
fazendo com que haja a especialização de algumas espécies ao forrageamento no
solo (LOUZADA, 1998).
Devido à competição, outra divisão na procura por alimentos está
relacionada à partição temporal, sendo os Scarabaeinae divididos em noturno e
diurno. Contudo, DAVIS (1999) observou que havia sobreposição entre estes
dois horários, bem como dentro de cada período, mostrando assim que a
segregação temporal é mais complexa. No Panamá foi observada a possibilidade
de espécies com atividade crepuscular ou ainda ativas tanto durante o dia,
quanto à noite (HOWDEN; YOUNG, 1981; GILL, 1991).
Esta segregação está relacionada com a preferência das espécies pelo
melhor horário de voo em relação à temperatura e as variações climáticas
(GILL, 1991). Entretanto, foi observado por Feer e Pincebourde (2005) na
Amazônia que mesmo as espécies que são resistentes à dessecação evitam as
áreas com abertura de dossel, sendo as espécies que foram capturadas nestas
áreas predominantemente noturnas. No geral as espécies diurnas são claras,
evitando o superaquecimento; as crepusculares de coloração iridescente e as
noturnas totalmente negras (EDMONDS, 1972; HERNÁNDEZ, 2002).
25
Desta forma os Scarabainae são fortemente influenciados pela cobertura
vegetal, por isto apresentam um alto grau de associação com hábitats específicos
(FAVILA; HALFFTER, 1997; HALFFTER; ARELLANO, 2002). Eles são um
dos primeiros organismos a serem afetados por distúrbios antrópicos (KLEIN,
1989; LARSEN et al., 2005; SCHEFFLER, 2005; GARDNER et al., 2008b;
SHAHABUDDIN et al., 2010).
Além disso, uma série de estudos demonstra a resposta da comunidade
de besouros rola-bosta frente a diferentes distúrbios, como a fragmentação
florestal (FILGUEIRAS et al., 2011), corte seletivo de espécies arbóreas
(DAVIS, 2000; DAVIS et al., 2001; AGUILAR-AMUCHASTEGUI;
HENEBRY, 2007; EDWARDS et al., 2010; SLADE et al., 2011), conversão de
florestas em pastagens (SCHEFFLER, 2005) e introdução de florestas plantadas
(GARDNER et al., 2008b), o que, juntamente com a relaçãobaixo custo de
coleta e boa resposta destes organismos, demonstra a importância desses
organismos como indicadores da biodiversidade (DAVIS et al., 2001;
HALFFTER; ARELLANO, 2002; SCHEFFLER, 2005).
De acordo com De Groot (1992) função ecológica é a capacidade de
processos e componentes naturais proverem benefícios e serviços que satisfaçam
às necessidades do homem, direta e indiretamente. Elas podem ser divididas em
quatro grupos principais: (1) de regulação, (2) habitat, (3) produção e (4)
informação. Sua importância pode ser dividida em três tipos: (1) ecológica, (2)
sociocultural e (3) econômica (DE GROOT et al., 2010b). Diversas funções
ecológicas estão relacionadas com os Scarabaeinae, principalmente devido ao
seu hábito alimentar e estratégia de alocação de alimento (NICHOLS et al.,
2008).
Uma das funções de grande importância desempenhada pelos
Scarabaeinae é a remoção de matéria orgânica, tanto devido às questões
econômicas envolvidas, quanto para a saúde do ecossistema. Pois, promove, por
26
exemplo, o serviço de limpeza de áreas de pasto para o gado e incorpora matéria
orgânica ao solo, aumentando sua qualidade nutricional (BANG et al., 2005).
Sabe-se que a quantidade de matéria removida por indivíduo está relacionada
principalmente ao seu tamanho corporal (SLADE et al., 2007; NICHOLS et al.,
2008).
Outro serviço de grande importância em sistemas pastoris é a remoção
de fezes contendo cistos e ovos de parasitas. Este é uma consequência direta da
utilização de fezes como recurso alimentar pela maioria das espécies do grupo
(HALFFTER; MATTHEW, 1966; HALFFTER; EDMONDS, 1982). Com a
presença de Scarabaeinae no ecossistema pastoril ocorre uma forte competição
assimétrica entre os besouros e estágios larvais de grupos de moscas, o que
impõe considerável controle populacional desses organismos (LOUZADA,
2008). Além desta competição, a comunidade de parasitas pode ser reduzida
pela predação de moscas por ácaros foréticos dos Scarabaeinae e a danificação
de ovos das moscas pelos besouros durante o manuseio das fezes (NICHOLS et
al., 2008).
Devido à grande parte dos Scarabaeinae possuírem o hábito de nidificar
abaixo do solo e formar galerias, eles são responsáveis também pela bioturbação
do solo, potencializando a aeração, infiltração e retenção de água no solo
(KIRK, 1992; BANG et al., 2005). Esta função ocorre de forma intensa em áreas
florestais, onde estimativas simples relatam que a cada 70 g de fezes removidas
ocorre o revolvimento de aproximadamente 210 g de solo (BRAGA, 2009).
Os Scarabaeinae podem ainda promover a dispersão de sementes ao
realizarem o enterrio de fezes de animais frugívoros contendo sementes
(ESTRADA; COATES-ESTRADA, 1991; VULINEC, 2002). O tamanho das
sementes enterradas varia proporcionalmente ao tamanho corporal do besouro
(SLADE et al., 2007). Além disso, os rola-bostas enterram as sementes em
diferentes profundidades (ANDRESEN, 2002), podendo levar à diminuição da
27
predação destas por vertebrados (BEAUNE et al., 2012) e outros insetos; além
disso, a dispersão pode reduzir a competição entre plântulas (devido à
desagregação das sementes) (ANDRESEN, 1999). Quando as sementes são
enterradas em grande profundidade podem estar livres de
predação(ANDRESEN, 2002).
4.3 Diversidade funcional
Sabendo-se que a perda de funções ecológicas é algo caro e muitas vezes
impossível de recuperar, os cientistas e os governantes vêm mudando a
concepção de conservação da biodiversidade puramente para a conservação de
ecossistemas funcionalmente estáveis (HOOPER et al., 2005; LOREAU, 2010).
O funcionamento de um ecossistema pode ser influenciado por diversos
fatores e um deles são as características funcionais dos organismos presentes.
Porém essas influências não se dão de forma linear, sendo algumas espécies
mais responsáveis por determinadas funções que outras (HOOPER et al., 2005;
BALVANERA et al., 2006). Adicionalmente, pode ocorrer uma
complementaridade entre espécies, aumentando a taxa de alguma função e a
resistência e a resiliência de um ambiente (LOREAU, 2004; HOOPER et al.,
2005).
A influência do indivíduo nas funções vai variar de acordo com os
atributos (traits) das espécies, assim como comprovado por diversos trabalhos
(e.g. GRIME, 1998; SLADE et al., 2007; COOK-PATTON; BAUERLE, 2012;
TANAKA; MANO, 2012). Os atributos são propriedades bem definidas,
mensuráveis, geralmente medidas no nível de indivíduo que podem ser de
caráter morfológico, fisiológico ou comportamental (MCGILL et al., 2006). São
selecionados pelo ambiente em função do impacto positivo que proporcionam no
fitness (ou adaptabilidade) do organismo no ambiente (WEBB et al., 2010).
28
Existem quatro categorias distintas de atributos, duas medidas ao nível
individual e duas por suas ligações com o ambiente (VIOLLE et al., 2007):
a) Atributo funcional: Qualquer atributo que impacte o fitness
indiretamente (ex.: respiração).
b) Atributo de desempenho: Que seja ligado diretamente o fitness (ex.:
taxa de sobrevivência).
c) Atributo de resposta: Qualquer atributo que varie em resposta às
alterações ambientais (ex.: Comportamento).
d) Atributo de efeito: Atributos que reflitam o efeito no organismo nas
condições ambientais (ex. estratégia de alocação de recurso).
Neste contexto, as espécies podem ser agrupadas de acordo com a
similaridade dos efeitos em determinados processos do ambiente ou da resposta
às condições ambientais (BLONDEL, 2003; HOOPER et al., 2005). Este
agrupamento pode ser feito de maneira arbitrária, ou através de métodos
estatísticos de agrupamento, como o uso de dendogramas obtidos por meio de
uma medida de similaridade (CASANOVES et al., 2011). Para identificação de
grupos funcionais o agrupamento de Ward tem sido o mais indicado, por
considerar a covariância dos atributos, fazendo com que reduza a variância
dentro do grupo e maximize tais efeitos entre estes (CASANOVES et al., 2011).
Entretanto, a separação de espécies em grupo funcionais pode não ser
um bom preditor da diversidade funcional por uma série de motivos, dos quais
um dos mais importantes é o fato de haver uma variação contínua dos atributos
que influenciam o funcionamento do ecossistema, que são simplificados ao
criarem-se grupos funcionais categóricos (GITAY; NOBLE, 1997; FONSECA;
GANADE, 2001). Além disso, as espécies podem ser agrupadas tanto pela força
de seleção, criando convergência em seus atributos, quanto pela conservação de
29
nicho em espécies filogeneticamente próximas e ainda apresentar
complementariedade entre os grupos (KAPLAN; DENNO, 2007; SLADE et al.,
2007; LEBRIJA-TREJOS et al., 2010; WEBB et al., 2010; WIENS et al., 2010;
WEIHER et al., 2011).
Além disso, Cadotte (2011) define diversidade funcional de forma ampla
como a quantificação na variação de atributos de uma comunidade estudada. A
qual comumente depende de medidas quantitativas de atributos, muitas vezes
sendo necessária a abordagem multivariada e podendo considerar a abundância
de espécies. Desta forma, a medida mais simplista é o coeficiente de variação
em um atributo único (CADOTTE et al., 2009), ou seja, a diversidade funcional
seria diretamente a variação média de um atributo.
Foram criados diversos índices de diversidade funcional, que se baseiam
na utilização de apenas um atributo, ou em uma gama de atributos (PLA et al.,
2012). Os que apresentam apenas um atributo são:
a) Média ponderada da comunidade: apresenta o valor esperado de
atributo para certa comunidade;
b) Divergência funcional: Variação dos valores dos atributos,
ponderada pela abundância das espécies;
c) Regularidade funcional: Avalia o quão similar as comunidades são
através da variação da média (ou mediana, ou moda) ponderada pela
abundância relativa.
No entanto, devido à natureza multivariada dos atributos que
influenciam as funções, foram criados índices de diversidade multivariados
(PLA et al., 2012):
30
a) Diversidade funcional de atributos baseado em combinações:
calculado a partir do número de combinações diferentes de atributos
que ocorrem dentro da comunidade;
b) Diversidade funcional de atributos baseado na distância entre pares:
é a soma das distâncias padronizadas entre pares de espécies no
espaço dos atributos. Este possui uma modificação que evita a
monotonicidade;
c) Diversidade funcional baseada em dendograma: é a soma da
distância dos ramos de um dendograma funcional elaborado por
análise de agrupamento, baseada em diversos atributos. Esta forma
de avaliar a diversidade funcional pode ser ponderada pela
abundância relativa;
d) Envoltório convexo (Convex hull): Dispersão das espécies no espaço
dos atributos;
e) Entropia quadrática: Distância média entre os pares de espécies,
ponderada pela abundância;
f) Riqueza funcional: Volume ocupado por uma comunidade no espaço
dos atributos;
g) Equitabilidade funcional: Mede a regularidade na qual as espécies
então distribuídas, considerando sua abundância;
h) Divergência funcional: Distribuição da abundância das espécies no
espaço multivariado dos atributos;
i) Dispersão funcional: É a distância média de cada espécie da
comunidade para o centroide calculado levando em consideração a
abundância das espécies.
Diversos trabalhos têm tentado avaliar a resposta destes índices em
relação às alterações ambientais, com diferentes taxa e intensidades de
31
degradação. Flynn et al. (2009) relataram um decréscimo da diversidade
funcional de aves e mamíferos com aumento da intensificação da agricultura,
enquanto que para as plantas não foi observado um padrão claro, enquanto
Biswas e Mallik (2010) encontraram maior diversidade funcional de plantas nos
estágios intermediários de distúrbio. Para áreas de corte seletivo foi observado
maior equitabilidade funcional, porém com riqueza funcional similar à floresta
intacta (BARALOTO et al., 2012).
32
5 MATERIAIS E MÉTODOS
5.1 Área de estudo e seleção de áreas
O estudo foi conduzido no município de Almerim, Pará, na bacia do Rio
Jari (00°27’00” – 01º30’00”S, 51°40’00” – 53º20’00”O), na divisa entre os
estados do Amapá e Pará, na região nordeste da Amazônia brasileira (Figura 1).
Nesta área vêm sendo desenvolvido monitoramentos de fauna e flora e diversas
pesquisas ecológicas (BARLOW et al., 2007a; GARDNER et al., 2008b;
GARDNER et al., 2009; PARRY et al., 2009a, 2009b; BARLOW et al., 2010).
Figura 1 Área de estudo, bacia do Rio Jari, PA, Brasil
33
Fonte: Modificado de Greissing (2012).
A área apresenta 1,7 milhões de hectares e está sob administração da
empresa florestal Grupo ORSA (Jari Celulose SA/ ORSA Florestal). Essa área
foi comprada em 1967, originalmente com 10% (145.000ha) de floresta primária
convertida em grandes plantações de árvores exóticas (Eucalyptus urograndis,
Gmelina arborea e Pinus caribaea) (HAWES et al., 2009; GREISSING, 2012).
Atualmente a região é formada por um mosaico de plantações de árvores
exóticas, florestas secundárias em regeneração e áreas de corte seletivo, imersas
em uma matriz com mais de 500.000 ha de floresta primária praticamente intacta
(PARRY et al., 2007).
Os solos da região consistem em grande maioria, de Latossolos
Amarelos de caráter álico e dos Podzólicos Vermelho-Amarelos, além de outros
tipos que ocorrem em menor quantidade, como os Plintossolos, “a terra preta de
índio” e os Cambissolos (PIRES, 1973; FEARNSIDE; LEAL-FILHO, 2001).
A vegetação é bastante variada, sendo predominantemente coberta por
floresta equatorial subperenifólia. Essa variação faz com que a região abranja
duas das quatro subprovíncias vegetacionais amazônicas, a Jari Trombetas e a
Planície Terciária, sendo a heterogeneidade vegetacional uma característica da
primeira (RIZZINI, 1997).
O clima é caracterizado como quente úmido (Amw), segundo a
classificação de Köppen, o clima da região apresenta temperatura média anual
de aproximadamente 26 °C e precipitação pluviométrica anual entre 2.000 e
2.500 mm (COUTINHO; PIRES, 1996; OLIVEIRA et al., 2004; HAWES et al.,
2009), com período chuvoso compreendido entre os meses de janeiro a junho e
estação seca entre setembro e novembro (PARRY et al., 2007).
Foram considerados para o presente estudo os seguintes sistemas em
ordem decrescente de influência antrópica para o presente estudo:(1)
monocultura de Eucalyptus (eucalipto), (2) área de regeneração devido à
34
supressão vegetal para plantio de Eucalyptus ou repouso após corte de
Eucalyptus (capoeira), (3) área de conexão entre florestas primárias (corredor),
(4) áreas que sofreram algum tipo de intervenção para implementação de corte
seletivo, como criação de estradas, limpeza de lianas, pátio de empilhamento, ou
corte de espécies arbóreas efetivamente (corte) e como controle, (5) florestas
primárias que sofreram o mínimo de impacto em tempos pretéritos (floresta).
Sendo então o corredor, corte e floresta áreas que mantém a cobertura original e
eucalipto e capoeira áreas que em algum momento sofreram supressão da
vegetação (Tabela 1).
5.2 Coleta de Scarabaeinae
As coletas dos indivíduos foram realizadas no primeiro trimestre de
2009 e 2010, sendo três áreas de capoeira, oito de corredor, oito de corte, 18 de
eucalipto e 15 de floresta em 2009 (Tabela 1). Em 2010 as coletas foram
efetuadas em cinco áreas de capoeira, sete de corredor, oito de corte, 20 de
eucalipto e 22 de floresta (Tabela 1).
Tabela 1 Sistemas de usos de solo onde foram realizadas as coletas de Scarabaeinae na região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010
Uso de solo 2009 2010 Eucalipto 18 20 Supressão da
vegetação Capoeira 3 5 Corredor 8 7
Corte 8 8 Cobertura original Floresta 15 22
Os besouros Scarabaeinae foram coletados utilizando armadilhas do tipo
pitfall (19 cm de diâmetro, 11 cm de profundidade). Em cada área foram
35
instaladas cinco armadilhas de queda do tipo pitfall, espaçadas por 150 m em um
transecto de 600 m. Estas armadilhas consistiram de recipientes plásticos
enterrados ao nível do solo. As armadilhas foram iscadas com aproximadamente
30 g de fezes humanas misturada às fezes suína e no seu interior havia uma
mistura de água, detergente e sal, aproximadamente 250 ml (Figura 2).
Figura 2 Armadilha do tipo pitfall
Posteriormente os indivíduos foram triados e levados ao Laboratório de
Ecologia e Conservação de Invertebrados, na Universidade Federal de Lavras
(UFLA), onde foram identificados com auxílio da chave dicotômica para
gêneros de Scarabaeinae (VAZ-DE-MELLO et al., 2011), do guia de
identificação das espécies locais e comparação com a coleção de referência da
área de estudo. Posteriormente a confirmação das espécies se deu pelo
especialista no grupo Fernando Z. Vaz-de-Mello. Os espécimes voucher estão
depositados na Coleção de Referência de Escarabeíneos Neotropicais (CREN)
da UFLA.
5.3 Obtenção dos atributos
36
Para a obtenção dos atributos dos besouros foram conduzidos
experimentos independentes durante os meses de janeiro e fevereiro de 2012
(descrito nas seções posteriores). Além da coleta, para complementar as
informações foram realizadas consultas a fontes secundárias (FEER;
PINCEBOURDE, 2005; BORDONI, 2010; LARSEN, 2012) e ao especialista
Dr. Fernando Z. Vaz-de-Mello.
As coletas dos atributos foram com baseadas na distribuição e na riqueza
de espécies de Scarabaeinae previamente conhecida, devido ao programa de
monitoramento realizado a área de estudo em questão. Desta forma foi possível
distribuir os esforços das coletas de forma a obter a maior quantidade de
informações das espécies da área.
As características mais utilizadas para separar guildas ou grupos
funcionais de besouros Scarabaeinae são: período de atividade, dieta, estratégia
de alocação de recurso e tamanho corporal (BARRAGÁN et al., 2011), que
podem ser utilizadas separadas ou combinadas na criação dos grupos funcionais.
Neste estudo foram utilizados cinco atributos: (1) biomassa seca (apresenta alta
correlação com o tamanho corporal), (2) período de atividade, (3) dieta, (4)
estratégia de alocação de recurso e adicionou-se a (5) capacidade de empoleirar
no sub-bosque.
5.3.1 Período de Atividade
Foram instaladas cinco armadilhas pitfall iscadas, inicialmente às 7 h
horas distantes 100 m entre si em transectos de 400 m. As armadilhas
permaneceram ativas por 24 horas e foram vistoriadas às 6 h e 18 h horas, com
posterior reposição da isca. As espécies que apresentaram abundância igual ou
superior a 80% (de no mínimo 5 indivíduos) do total capturado no período entre
as 6 h e 18 h foram consideradas diurnas, entre as 18 h e 6 h noturnas e quando
37
abaixo dessa porcentagem eram consideradas generalistas de período de
atividade(MONTES-DE-OCA; HALFFTER, 1995). A informação das espécies
que foram consideradas crepusculares foi obtida por meio de fonte secundária
(FEER; PINCEBOURDE, 2005; BORDONI, 2010) e auxílio do especialista
Fernando Z. Vaz-de-Mello.
5.3.2 Dieta
Para obter a dieta foram instalados grids de três por sete armadilhas,
equidistantes em 100 m. Sendo alternada entre duas armadilhas de solo iscadas,
uma com 30 g de fezes e a outra com 30 g de carcaça, além de uma armadilha
para empoleiramento (explicado na sessão 4.3.3) (Figura 3).
Figura 3 Distribuição das armadilhas para obtenção de dieta e empoleiramento Nota: Círculos brancos = fezes, cinza = carcaça e pretos = empoleiramento.
A especificidade de dieta foi estabelecida pela frequência dos indivíduos
coletados nas diferentes iscas, sendo considerado especialista quando forem
encontrados 80% ou mais indivíduos em cada isca, onde estas representarão as
categorias de dieta. As espécies foram classificadas em: coprófagas, necrófagas
38
e generalistas, quando atraídas para mais de uma isca (HALFFTER;
ARELLANO, 2002).
5.3.3 Capacidade de empoleiramento
A capacidade de empoleirar se trata de uma habilidade de pousar em
folhas permitindo a utilização de recursos que se encontram depositados sobre a
superfície destas (GILL, 1991; VAZ-DE-MELLO; LOUZADA, 1997). Desta
forma, a armadilha utilizada para averiguar tal habilidade consistia e uma
superfície plástica com os limites laterais projetando-se além da abertura da
armadilha, que permitiu o empoleiramento dos indivíduos, e um orifício central,
permitindo a queda dos indivíduos no interior do recipiente, disposta a 1,5 m da
altura do solo (Figura 4).
Figura 4 Armadilha para empoleiramento instalada a 1,5 m do solo
1,5 m
39
As armadilhas foram dispostas em grid como explicado na sessão 4.3.2
(Figura 3, círculos pretos) Foi considerada hábil a empoleirar as espécies em que
pelo menos um indivíduo foi capturado na armadilha supracitada.
5.3.4 Alocação de recurso
Todas as informações utilizadas para este atributo foram obtidas com
consulta às fontes secundárias, ou ao especialista do grupo. Sendo assim
separadas em guildas funcionais distintas, baseadas no método de manipulação
do recurso (DOUBE, 1990; VULINEC, 2002).
Foram classificados como: escavadores (ou paracoprídeos, cavam túneis
e enterram bolas de excremento abaixo ou adjacente ao depósito de fezes),
residentes (ou endocoprídeos, vivem dentro ou logo abaixo do recurso) e
roladores (ou telecoprídeos, retiram porções de recurso e rolam para longe da
fonte original) (HALFFTER; MATTHEW, 1966).
5.3.5 Biomassa
Os exemplares foram secos em estufa a uma temperatura de 45°C por
três dias, a fim de realizar sua completa secagem (GARDNER et al., 2008a).
Posteriormente foi realizada a pesagem, em balança de precisão (0.0001g), de 15
indivíduos de cada espécie coletada. Quando à quantidade de indivíduos não era
disponível todos os indivíduos foram pesados, ou utilizados dados do banco de
dados do laboratório de Ecologia e Conservação de Invertebrados da UFLA.
Este atributo foi o único utilizado como dado contínuo para separação dos
grupos funcionais.
40
5.4 Análise dos dados
Os atributos explicitados acima foram utilizados para gerar os grupos
funcionais através da análise de agrupamento baseado na distância de
similaridade de Ward. Para a formação dos grupos funcionas foram utilizados
dados de 70 espécies (74%), do total de 94 encontradas para região nos anos de
2009 e 2010, as quais representam 94% (24681 indivíduos) de toda a abundância
encontrada para os mesmos anos na região. A partir do dendograma gerado foi
selecionado o ponto de corte na distância de Ward em 0,5.
Baseados nos atributos obtidos também foram calculados os seguintes
índices de diversidade funcional (VILLÉGER et al., 2008; LALIBERTÉ;
LEGENDRE, 2010; PLA et al., 2012):
a) Dispersão funcional (DisF): Este índice é obtido com a distância
individual das espécies para o centroide de todas espécies da
comunidade, e é pesado pela abundância relativa das espécies.
b) Equitabilidade funcional (EF): Expressa através da distribuição das
espécies distribuída pelo espaço dimensional dos atributos, levando
em consideração a abundância. Este valor é baseado nas árvores de
extensão mínima (minimum spanning tree) que liga as espécies em
um espaço multidimensional dos atributos.
c) Riqueza funcional baseada no dendograma (RF): Uma das formas de
calcular este índice, que foi utilizado no presente estudo, é com a
criação de um dendograma que represente a comunidade na escala
espacial de interesse. Desta forma haverá um valor máximo de RF e
cada amostra apresentará um valor próprio, baseado na soma do
41
comprimento dos ramos do dendograma das espécies presentes
requeridos para conectá-las à raiz do dendograma.
Para cada índice de diversidade funcional foi gerado um modelo linear
generalizado (GLM) tendo como variável dependente o índice em função dos
diferentes usos de solo (variável independente), sendo o ajuste da distribuição de
erros dos modelos do tipo quasipoisson. Posteriormente foi realizado o teste “F”
no modelo para avaliar se havia diferença entre os usos de solo. Uma vez
constatada diferenças, os usos mais próximos foram agrupados, gerando assim
um novo modelo que foi comparado ao anterior por meio de análise de contraste
(“F”), assim sucessivamente, até que os usos não pudessem mais ser agrupados.
Os dados de número de indivíduos e espécies dentro de cada grupo
funcional foram padronizados, tendo como referência o número total por
amostra e transformados pela raiz quadrada, permitindo assim que a natureza
dos dados se mantivesse, porém a discrepância entre estes fosse reduzida.
Com base na distância de similaridade de Bray-Curtis, para número de
espécies e indivíduos dentro dos grupos funcionais, foi realizada a análise de
coordenadas principais (PCO), seguido da análise multivariada de variância com
permutação (PERMANOVA) para averiguar se havia semelhança entre os usos
de solo. Posteriormente, foi possível verificar a dispersão dos pontos dentro dos
usos de solo através da análise de dispersão multivariada (PERMDisp).
A fim de obter grupos funcionais bioindicadores de cada sistema de uso
do solo, foi utilizado o método de obtenção do valor de indicação (IndVal). Este
método combina o grau de especificidade do grupo para um grupo de amostras
pré-definido e sua fidelidade dentro do grupo, medida através da sua
percentagem de ocorrência (MCGEOCH et al., 2002).
42
6 RESULTADOS
6.1 Formação dos grupos funcionais
Através do método de agrupamento pela distância de Ward foram
gerados 18 grupos funcionais (Tabela 2, Anexos 1 e 2). O grupo funcional 1 foi
o que apresentou o maior número de espécies (12), distribuídas em 5 gêneros
diferentes, e os menores foram os grupos 7, 9, 12, 13 e 18 com duas espécies
cada e apenas um gênero, com exceção do grupo 9 que apresentou dois gêneros
(Tabela 2, Anexo 2). É possível observar que a maior parte dos grupos
funcionais apresentam espécies noturnas, coprófagas, sem capacidade de
empoleiramento e telecoprídeas (Tabela 2, Anexo 2).
Tabela 2 Atributos dos grupos funcionais para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010
Grupo func. Ativ. Dieta Emp. Aloc. Peso Gen. Esp.
1 No Co N P 0.0010-0.6393 (0.1164) 5 12
2 No G S P 0.0177-0.0074 (0.0121) 3 3
3 No G N P 0.4531-0.0134 (0.1380) 3 5
4 No Co S P/T/E 0.1215-0.0086 (0.0339) 5 6
5 Di/G Ne/Co S P 0.0075-0.0046 (0.0064) 2 3
6 Di Co N P 1.9300-0.0285 (0.5830) 3 4
7 No Co N T 0.0684-0.0622 (0.0653) 1 2
8 No/Cr Ne N T 0.1234-0.0285 (0.0656) 2 4
43
9 Di Co S T 0.1705-0.0585 (0.1145) 2 2
“Tabela 2, Conclusão”
Grupo func. Ativ. Dieta Emp. Aloc. Peso Gen. Esp.
10 Di/No G S/N T 0.0628-0.0030 (0.0212) 2 5
11 Cr Ne/G N P 2.9072-0.2523 (1.2160) 1 3
12 No Ne S T 0.2426-0.0683 (0.1555) 1 2
13 Cr G/Co S T 0.4736-0.4426 (0.4581) 1 2
14 No Co/G N E 0.1170-0.0505 (0.0796) 1 3
15 Di Co N E 0.0645-0.0290 (0.0420) 1 3
16 G Co N E 0.1986-0.0100 (0.1144) 1 5
17 Di G N P 0.3266-0.0520 (0.1617) 2 4
18 Cr Co - P 0.1060-0.0400 (0.0730) 1 2
Nota: Ativ = Período de Atividade, Emp = Capacidade de empulheiramento, Aloc = Estratégia de alocação de recurso. N = Não, S = Sim Di = Diurno, Cr = Crepuscular, No = Noturno, Co = Coprófago, Ne = Necrófago, G = Generalista, P = Paracoprídeo, T = Telecoprídeo, E = Endocoprídeo, Gen. = Número de gêneros, Esp. = Número de espécies. Peso =Intervalo de biomassa seca com média entre parênteses.
6.2 Diversidade funcional
Em relação aos índices de diversidade, não foram encontradas diferenças
estatísticas para EF entre os diferentes usos de solo (F4,112= 2,110; p= 0,227)
(Figura 5). Em relação aos outros índice não houve diferença entre eucalipto e
capoeira (DisF: F2,106 = 0.200, p = 0,819; RF: F2,105 = 0,954, p = 0,389), bem
como entre corredor, corte e floresta (DisF: F2,110 = 0,147, p = 0,863; RF: F2,109 =
0,196, p = 0,822) (Figura 5). Porém, ainda em relação à estes dois índices, os
sistemas que sofreram supressão da vegetação foi diferentes daqueles que
44
mantiveram a cobertura da vegetação (DisF: F1,112 = 14,582, p < 0,001; RF: F1,112
= 14,425, p < 0,001) (Figura 5).
Figura 5 Média e erro-padrão dos índices de diversidade funcional Nota: Letras iguais não apresentam diferença significativa (p < 0,05). DisF = Dispersão
funcional; EF = Equitabilidade funcional; RF = Riqueza Funcional.
6.3 Distribuição dos grupos funcionais
O grupo funcional 1 foi o mais abundante e rico , enquanto os grupos 9 e
18 estiveram ausentes, tanto no eucalipto, quanto na capoeira (Figura 6). Apesar
do grupo funcional também ser o mais rico nos demais sistemas, não foi o mais
abundante, sendo os grupos 17, 15 e 4 para corredor, corte e floresta,
respectivamente (Figura 6). Tanto na floresta, quanto no corte o grupo 7 esteve
45
ausente, sendo que para o corte também não foi encontrado o grupo 18 (Figura
6). Já o corredor apresentou todos os grupos formados (Figura 6).
Figura 6 Valores estandardizados e transformados pela raiz quadrada de
riqueza presente em cada grupo funcional (pontos) e abundância (barras) em cada uso de solo
Foram encontradas diferenças para a abundância dos grupos funcionais
entre os usos de solo (Figura 7, Tabela 3; pseudo-F4,104 = 10,520 ,p <,0.001) e
para riqueza dos grupos (Figura 7, Tabela 3; pseudo-F4,104 = 8,924, p < 0,001).
46
Figura 7 PCO, com base na distância de similaridade de Bray-Curtis, baseada na abundância e no número de espécies (riqueza) dentro dos grupos funcionais, nos diferentes usos de solo
Nota: Símbolos preenchidos representam 2009 e vazios 2010 para a região do Jari, PA, Brasil.
47
Tabela 3 Resultados do PERMANOVA comparando os valores de abundância e número de espécies dentro dos grupos funcionais entre os usos de solo
Abundância Riqueza Usos de solo t p Usos de solo t p
Eucalipto, Capoeira 1,099 0,311 Eucalipto, Capoeira 1,269 0,173 Eucalipto, Corredor 3,176 0,001* Eucalipto, Corredor 2,559 0,001* Eucalipto, Corte 3,678 0,001* Eucalipto, Corte 3,465 0,001* Eucalipto, Floresta 4,471 0,001* Eucalipto, Floresta 4,378 0,001* Capoeira, Corredor 2,532 0,002* Capoeira, Corredor 1,623 0,037* Capoeira, Corte 3,181 0,001* Capoeira, Corte 2,508 0,001* Capoeira, Floresta 2,893 0,001* Capoeira, Floresta 2,537 0,001* Corredor, Corte 4,028 0,001* Corredor, Corte 3,633 0,001* Corredor, Floresta 3,006 0,001* Corredor, Floresta 3,012 0,001* Corte, Floresta 1,925 0,003* Corte, Floresta 1,622 0,024*
Nota: * (p < 0,05)
É possível observar que eucalipto é mais próximo de capoeira, enquanto
capoeira é mais próximo da floresta, corredor da capoeira e floresta e corte entre
si (Tabela 4). Em relação à riqueza eucalipto e capoeira são mais próximos de
corredor, ao mesmo tempo em que corredor, corte e floresta são próximos entre
si (Tabela 4).
48
Tabela 4 Valores de similaridade de Bray-Curtis, para riqueza e abundância das espécies dentro dos grupos funcionais entre os usos de solo para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010
Abundância Eucalipto Capoeira Corredor Corte Floresta Eucalipto 42.803 Capoeira 47.357 55.194 Corredor 41.799 51.213 68.101 Corte 41.638 51.385 60.627 77.817 Floresta 43.056 52.852 63.237 71.133 69.367 Riqueza Eucalipto Capoeira Corredor Corte Floresta Eucalipto 52.975 Capoeira 54.644 59.494 Corredor 56.055 63.421 72.859 Corte 54.277 61.364 69.054 82.754 Floresta 55.586 62.532 70.742 78.425 77.174
Através do PERMDisp foi possível observar diferenças entre a distância
dos centroides em relação à abundância (Tabela 5, F4,109 = 40,297, p <0,001) e a
riqueza em (Tabela 5, F4,109 = 22,782, p = 0,003).
49
Tabela 5 Resultado do PERMDisp para abundância e riqueza dentro dos grupos funcionais para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010
Abundância Riqueza Usos de solo t p Usos de solo t p
Eucalipto, Capoeira 2,498 0,042* Eucalipto, Capoeira 1,279 0,275 Eucalipto, Corredor 6,245 0,001* Eucalipto, Corredor 4,219 0,001* Eucalipto, Corte 8,762 0,001* Eucalipto, Corte 6,361 0,001* Eucalipto, Floresta 9,686 0,001* Eucalipto, Floresta 7,461 0,001* Capoeira, Corredor 2,223 0,056 Capoeira, Corredor 2,016 0,075 Capoeira, Corte 4,196 0,001* Capoeira, Corte 3,659 0,006* Capoeira, Floresta 3,342 0,003* Capoeira, Floresta 3,619 0,003* Corredor, Corte 2,969 0,012* Corredor, Corte 2,997 0,007* Corredor, Floresta 0,115 0,910 Corredor, Floresta 1,449 0,217 Corte, Floresta 4,114 0,002* Corte, Floresta 2,419 0,032* Nota: *(p < 0,05).
6.4 Grupos funcionais como indicadores biológicos
Foram encontrados como indicadores de eucalipto os grupos funcionais
6 e 7, para capoeira o grupo funcional 8, para corredor os grupos 3 e 7, para
corte os grupos 11, 12, 13, 14 e 15 e para floresta o grupo 4 (Tabela 6).
50
Tabela 6 Valores de indicação (IV) significativos para os grupos funcionais para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010
Grupo Uso de solo IV p GF6 Eucalipto 48,7 0,0094 GF7 Eucalipto 38,8 0,0020 GF8 Capoeira 36,5 0,0158 GF3 Corredor 47,3 0,0124 GF17 Corredor 39,7 0,0052 GF11 Corte 27,2 0,0416 GF12 Corte 66,8 0,0002 GF13 Corte 38,5 0,0044 GF14 Corte 33,8 0,0228 GF15 Corte 43,1 0,0036 GF4 Floresta 43,6 0,0052
Nota: *(p < 0,05).
51
7 DISCUSSÃO
7.1 Formação dos grupos funcionais
O grupo funcional com maior número de espécies foi o grupo funcional
1, que assim como encontrado na região central e sudeste do México, são
pequenos, paracoprídeos, coprófagos e noturnos(BARRAGÁN et al., 2011).
Com exceção de três representantes do gênero Dichotomius Hope, 1838, que
apresentam biomassa elevada.
Os grupos funcionais 5 e 12 foram formados por uma combinação de
atributos peculiar, são espécies necrófagas, porém empoleiradoras. Estas
espécies provavelmente possuem a característica de nidificar em carcaça e se
alimentar de fezes, uma vez que a isca disponibilizada no sub-bosque foi fezes.
Ou ainda, devido à competição forrageiam em carcaça no solo e fezes no sub-
bosque.
Os grupos foram formados por espécies tanto filogeneticamente
próximas, quanto distantes. Existem dois motivos para isto ter ocorrido:
a) Espécies filogeneticamente próximas podem conservar
características de natureza ecológica, fisiológica e morfológica
similares, de acordo com a conservação de nicho (KAPLAN;
DENNO, 2007; WIENS et al., 2010);
b) Espécies de diferentes gêneros podem apresentar uma convergência
nos seus atributos, uma vez que estes são selecionados pelos filtros
ambientais, possibilitando a proximidade das espécies em condições
ambientais próximas (LEBRIJA-TREJOS et al., 2010; WEBB et al.,
2010; WEIHER et al., 2011).
52
Desta forma, é possível observar que apesar de existir variabilidade de
gêneros dentro dos grupos, há também um agrupamento parcial destes, fazendo
com que haja tanto espécies próximas taxonomicamente, quanto
ecologicamente, nos mesmos grupos funcionais. Esse padrão pode ser evidência
de um sinal filogenético relativamente forte na formação de grupos funcionais
de Scarabaeinae, indicando inércia filogenética na distribuição de caracteres.
A convergência entre os atributos das espécies às fazem explorar os
recursos de forma bastante similar, intensificando a competição entre espécies
próximas (FLORES; BELTRAN, 2000). Sendo a coexistência possível por
pequenas variações na forma de exploração, heterogeneidade do hábitat, ou
abundância de recurso (FLORES; BELTRAN, 2000; VIOLLE et al., 2011).
Além da competição intra e intergrupo funcional, a sensibilidade dos
atributos nas espécies pode levar à permanência daquela espécie no ambiente, ou
sua extinção local pelo insucesso, o que reduz o número de espécies
redundantes, ou pelo menos à redução da variabilidade dos atributos (TURVEY;
FRITZ, 2011). Logo, a perda de algumas espécies dentro de um grupo funcional,
ou eventualmente o grupo funcional inteiro se dá pela sensibilidade dos
atributos, e consequentemente das espécies frente às alterações ambientais
(NAVARRETE; HALFFTER, 2008; BARRAGÁN et al., 2011).
Quanto à sensibilidade dos atributos, o período de atividade diurno seria
o mais suscetíveis à dessecação, dificultando a permanência em áreas com
menor cobertura florestal e a dispersão entre os sistemas (KRELL-
WESTERWALBESLOH et al., 2004; LARSEN et al., 2008).Apesar de estes
indivíduos serem fisiologicamente mais resistentes que os noturnos, a proteção
da cobertura vegetal contra à exposição lhes permite maior sucesso e fitness em
áreas florestadas, devido ao sombreamento e retenção da umidade(UHL;
KAUFFMAN, 1990; PUTZ et al., 2001; FEER; PINCEBOURDE, 2005).
53
Devido à intensa competição na comunidade de Scarabaeinae causada
pela efemeridade e imprevisibilidade do recurso, espera-se que os generalistas
sejam menos sensíveis às mudanças de hábitat que os especialistas de dieta, pois
os primeiros apresentam maior probabilidade de encontrar o recurso (GILL,
1991; SCHOLTZ et al. 2011).
Com a redução da complexidade do sub-bosque é provável que haja um
declínio concomitante das espécies empoleiradoras, pois a disponibilidade de
recurso acima do nível do solo seria reduzida, fazendo com que estas
intensifiquem a competição interespecífica com as espécies especializadas em
forrageamento no solo (LOUZADA, 1998).
Sabendo-se que os Scarabaeinae, se alimentam do líquido rico em
microbiota do recurso e que os residentes geralmente exploram o recurso em
períodos diferentes dos indivíduos com outras estratégias de alocação, estes são
os mais suscetíveis à extinção local, pela necessidade de manutenção da
umidade do recurso por períodos mais longos (HALFFTER; MATTHEWS,
1966; SCHOLTZ et al., 2011). Porém, Nichols et al. (in press) observaram que
os escavadores eram os mais afetados, bem como estudos que avaliaram grupos
funcionais (SLADE et al., 2007; BARRAGÁN et al., 2011).
Outro parâmetro que influencia a sensibilidade é o tamanho dos
organismos, já que as espécies maiores são mais suscetíveis à extinção por
necessitarem de mais recurso, menor prole e população, além de encontrarem
mais facilmente barreiras durante seu voo, devido à alta carga na asa (DOUBE,
1990; CARDILLO et al., 2005; GARDNER et al., 2008; LARSEN et al., 2008).
7.2 Diversidade funcional
Ao contrário do esperado, os índices não apresentaram uma clara
formação de gradiente em relação à intensificação da influência antrópica nos
54
ambientes. Porém, este fato pode estar relacionado com questões idiossincráticas
dos impactos e da estrutura funcional destes.
Há indícios de que a composição de espécies de sistemas que
mantenham a cobertura florestal original é mais próxima da floresta do que de
sistemas que tenham sofrido supressão da vegetação, já que as espécies
tolerantes à matriz não invadem as estruturas florestais na área de estudo
(BARLOW et al., 2010). Por se tratar de um índice relacionado com a riqueza de
espécies o RF formou dois grupos de usos de solo: (1) corredor, corte e floresta e
(2) capoeira e eucalipto.
Biswas e Mallik (2010) verificaram maiores índices de riqueza funcional
em áreas com distúrbios intermediários, neste estudo as áreas com maior RF
foram as que não apresentaram retiradas da cobertura vegetal, o que as leva a ter
maior resiliência e resistência frente aos impactos ambientais, por apresentarem
uma distribuição mais homogênea dos atributos, logo maior redundância,
levando a menor probabilidade de extinção das espécies (FONSECA;
GANADE, 2001).
Slade et al (2011) reportaram que áreas que sofrem baixo regime de
corte seletivo apresentam uma variação pequena na riqueza, abundância e
biomassa de Scarabaeinae em relação à áreas não perturbadas.Segundo estes
autores, mesmo áreas com maior impacto do corte seletivo, onde há redução na
riqueza, ocorre manutenção da abundância e da biomassa destes besouros. Desta
forma a perda de espécies pode ser compensada pela densidade das demais e
assim mantendo as funções exercidas pelos Scarabainae, bem como sua estrutura
funcional (MCGRADY-STEED; MORIN, 2000; SLADE et al., 2011).
Para corredores há uma forte relação entre riqueza de mamífero e
comprimento do corredor, além de corredores largos, como os encontrados na
área de estudo (c.a. 2 km), permitirem a manutenção de estrutura de dossel
menos perturbada (LESS; PERES, 2008). Desta forma, é comum a utilização de
55
corredores bem conservados por Scarabaeinae, seja para forrageamento, seja
para nidificação, fazendo com que a riqueza de espécies no corredor seja
comparável à do corte e consequentemente da floresta (ARELLANO et al.,
2008; BARLOW et al. 2010).
Por outro lado, as alterações realizadas para cultivo de Eucalipto fizeram
com que as respostas da comunidade de Scarabaeinae fossem suficientemente
altas para que este índice apontasse diferenças entre os sistemas que sofreram
supressão da vegetação e os que mantiveram a cobertura original (SCHEFFLER,
2005; LOUZADA et al., 2010).Somada a isso, na área de estudo as áreas de
capoeira e eucalipto apresentam uma parcela da comunidade de áreas de floresta
primária (GARDNER et al., 2008b; LOUZADA et al., 2010).
Esperava-se que a capoeira fosse um sistema com intensidade de
distúrbio entre os aqueles com cobertura original e com supressão, já que a
subfamília Scarabaeinae apresenta capacidade de recolonizar rapidamente os
ambientes modificados e este uso de solo representa um sistema de regeneração
da cobertura florestal (ANDRESEN, 2003; QUINTERO; ROSLIN, 2005;
BARLOW et al., 2007b). Porém o sua similaridade com eucalipto mostra que a
estrutura funcional provavelmente não acompanha esta rápida recolonização,
sendo assim, sua funcionalidade pode ser temporariamente reduzida pela
ausência de espécies com atributos funcionais menos similares entre si.
A ausência de diferenças para EF pode ser explicada pela manutenção
dos atributos, mesmo que haja redução nas espécies, já que este índice não está
relacionado ao número de espécies. Portanto, os ambientes podem ser
funcionalmente semelhantes, devido à manutenção dos atributos funcionais da
comunidade, mesmo com a eventual simplificação da comunidade, ou mesmo
devido à complementariedade entre os grupos funcionais (HOEHN et al., 2008).
Porém, Barragán et al. (2011) e Arthaud et al. (2011), trabalhando com
áreas e taxa diferentes também não encontraram diferenças na EF. Então esta
56
ausência de reposta pode ter outra explicação, relacionada ao mecanismo de
aumento de volume da assembleia (volume-increasing assembly mechanism), ou
seja, o ganho ou perda de espécies pode gerar um aumento no volume ocupado
por estas no espaço multidimensional dos atributos, sem que haja alterações nas
distâncias relativas entre as espécies (MORENO et al., 2006).Isto pode levar o
RF a apresentar resposta à degradação, enquanto EF permaneça inalterado
(BARRAGÁN et al., 2011), provavelmente esta manutenção do índice seja mais
comum com atributos categóricos, como a grande maioria neste trabalho.
Uma terceira hipótese não muito forte, devido aos resultados
encontrados para RF, seria que a restruturação do sub-bosque em eucaliptos e da
vegetação em capoeiras faz com que as espécies florestais entrem nestas áreas,
permitindo a recolonização e o trânsito de espécies com atributos presentes em
estruturas florestais, porém com menor sensibilidade, uma vez que a
permeabilidade da matriz interfere nestes movimentos (SPECTOR; AYZAMA,
2003; LAURANCE et al., 2007).
O padrão encontrado para DisF foi o mesmo que RF. Onde os sistemas
com cobertura original da vegetação e que sofreram supressão formaram dois
grupos diferentes. A perturbação gerada pelo corte pode conduzir ao aumento no
número de espécies, sem que haja perda das originais, assim pode não ocorrer
perda de atributos, fazendo com que o peso de cada atributo seja muito similar à
floresta, ou seja, não ocorre um deslocamento significativo do centroide no
espaço multidimensional (CONNELL, 1978; WILLOTT et al., 2001;
LALIBERTÉ; LEGENRE, 2010).
Como já discutido anteriormente, os corredores da área de estudo
apresentam um ambiente propício para a presença de mamíferos e uma estrutura
de dossel preservada (LESS; PERES, 2008). Portanto, estas áreas com recurso
disponível e microclima propício sofrem poucas alterações em relação às
comunidades de florestas primárias, evitando que haja deslocamento do
57
centroide, ou fortes alterações nas proporções de abundância no espaço
multidimensional dos atributos (HALFFTER; ARELLANO, 2002;
LALIBERTÉ; LEGENRE, 2010).
Nas áreas onde ocorre uma perda significativa de espécies com certos
atributos e valores altos de biomassa, levando ao deslocamento do centroide em
relação à área preservada (SLADE et al., 2007; LALIBERTÉ; LEGENRE,
2010). Este cenário era esperado para áreas que sofreram supressão da
vegetação, uma vez que os Scarabaeinae estão diretamente relacionados à
cobertura vegetal e à presença de mamíferos (HALFFTER; ARELLANO, 2002;
GARDNER et al., 2008b).
Sendo assim, pequenas perturbações podem não influenciar o
funcionamento do ecossistema, permitindo que este se recupere após um
distúrbio, ou até mesmo mantenha a provisão de serviços (SLADE et al., 2011).
Portanto, análises de grupos chaves em funções ou serviços permitiriam
aumentar a previsibilidade da resposta holística do sistema.
O índice de riqueza funcional pode ser um bom avaliador de resistência
e resiliência, porém deficiente em relação à indicação de manutenção das
funções ecológicas, já que se relaciona com a presença de espécies redundantes,
mas não a redundância de atributos. Assim, é preciso avaliar estes índices e suas
relações efetivas com as funções e a diversidade biológica em ambientes
tropicais. Outro ponto a ser considerado é a questão da escolha dos atributos,
pois desta forma será possível obter o atributo que realmente influencie de
maneira significante as funções alvo das análises.
Apesar de não ter sido encontrado um padrão de decréscimo gradual dos
índices de diversidade funcional com o aumento do distúrbio como encontrado
para Carabidae por Gerisch et al. (2012), foi possível inferir diferentes níveis de
impacto antrópico sobre a paisagem local, assim como a natureza de cada um. O
eucalipto e a capoeira apresentam os maiores níveis de degradação dentre os
58
usos de solo. O corredor e o corte apresentam uma manutenção da
funcionalidade, provavelmente devido à preservação da estrutura florestal
original.
7.3 Distribuição dos grupos funcionais
Tanto em relação ao número de indivíduos, quanto de espécies dentro
dos grupos funcionais, houve agrupamento entre eucalipto e capoeira, enquanto
ambos diferiram de todos os outros usos de solo. Este achado reforça a discussão
no tópico anterior, de que há uma estrutura funcional diferente no sistema onde
houve retirada total da cobertura vegetal original, quando comparado com
aqueles que mantiverem.
Apesar da PERMANOVA ter apontado semelhança entre o eucalipto e a
capoeira, é possível observar maior abundância dos grupos funcionais 1 e 7, na
capoeira e eucalipto, respectivamente. Por se tratar de um sistema que sofre
recolonização sem interferência antrópica constante e recuperação da cobertura
vegetal, é possível que a capoeira consiga suportar espécies um pouco mais
sensíveis à degradação, como as espécies de maior biomassa do grupo 1
(QUINTERO; ROSLIN, 2005). Isto faz com que este sistema apresente maior
abundância deste grupo em relação a todos os demais.
A maior abundância do grupo 7 no eucalipto pode estar relacionada à
ausência as espécies de maior biomassa no grupo funcional 1. Por se tratem de
grupos com atributos muito próximos, a redução de competidores mais fortes
(biomassa mais elevada) pode reduzir a competição intergrupo, aumentando
assim a chance de crescimento populacional das espécies do grupo funcional 7
(FLORES; BELTRAN, 2000; CARROLL et al. 2011).Ao se comparar o
corredor e o corte ao eucalipto é possível averiguar maior riqueza do grupo 7 no
segundo. Este fato pode estar relacionado à sua baixa biomassa, somada ao seu
59
hábito noturno, sendo menos sensíveis às alterações (FEER; PINCEBOURDE,
2005).
Observa-se para capoeira e eucalipto a perda do grupo funcional 17,
formado por espécies de biomassa alta, hábitos diurnos e escavadoras as quais,
possivelmente o eucalipto não seria capaz de suportar, devido à exposição à
dessecação (GARDNER et al. 2008b).Com este mesmo padrão de distribuição, o
grupo 4 é majoritariamente escavador e possui a habilidade de empoleirar,
necessitando então de ambientes que possuam uma estrutura de sub-bosque e
dossel mais desenvolvidas, que sustentem estes atributos (HUERTA, et al.,
2010).
Os grupos 12 e 13 necessitam de sub-bosque ou dossel mais
desenvolvidos, pois se tratam de espécies empoleiradas, o que fez com que
fossem tanto mais ricos, quanto abundante no corte e na floresta ao comparar
com eucalipto,pois devido à estrutura de sub-bosque em ambientes com
cobertura original estes besouros evitam a competição no solo (HUERTA, et al.,
2010). O mesmo é observado para o grupo 4, o qual foi mais rico e abundante na
floresta, em comparação ao eucalipto. Além de empoleirar, este grupo é formado
por escavadores, tornando-os mais sensíveis a degradação (BARRAGÁN et al.
2011).
O grupo funcional 14 é formado por indivíduos residentes. Estes
besouros normalmente possuem o hábito de utilizar o recurso diferente dos
demais no espaço e no tempo, portanto eles teriam maior sucesso em ambientes
com maior disponibilidade e menor efemeridade de recurso (HALFFTER;
MATTHEWS, 1966; SCHOLTZ et al., 2011), como as áreas de corte e floresta
neste estudo.
A maior riqueza do grupo funcional 6 em áreas de eucalipto e capoeira
pode estar relacionado à presença de indivíduos de Sulcophanaeus faunus
Fabricius, 1775 nas áreas com cobertura vegetal original, fazendo com que esta
60
espécie cause uma redução no número de espécies e indivíduos dentro do grupo
funcional, devido à competição intragrupo, já que apresenta a biomassa muito
maior que as demais do seu grupo (CARROLL et al. 2011).
O grupo funcional 8foi mais abundantes no eucalipto e na capoeira,
quando comparado ao corredor. Este fato pode ser devido aos seus atributos que
a tornam pouco sensível, como baixa biomassa, hábito noturno e incapacidade
de empoleiramento (FEER; PINCEBOURDE, 2005). A dieta necrófaga deste
grupo pode estar sendo suprida pela presença de carcaça de pequeno porte, como
insetos, devido à presença destes em áreas degradadas (LOUZADA et al. 2010;
SCHOLTZ et al. 2011).
A maior abundância e riqueza do grupo funcional 10 na capoeira pode
estar relacionada ao fato de ser generalista com biomassa muito reduzida e
hábito noturno em sua maioria, o que pode indicar uma recolonização por
empoleiradores que necessitam de pouquíssimo recurso. Fazendo com que
apresentem um crescimento populacional muito alto, por ausência de
competição (NUMA et al. 2006). Porém ainda não sustentam uma guilda de
empoleiradores como os sistemas de cobertura original, pois apresentam menor
riqueza e abundância do grupo funcional 4 em relação à estes sistemas.
O grupo 17 foi mais rico e abundante em sistemas com cobertura
original da vegetação em relação à capoeira, provavelmente por se tratarem de
espécies diurnas e ter dois representantes com biomassa relativamente alta. Já
em relação à maior abundância deste grupo no corredor, quando comparado à
floresta e corte, provavelmente se dá pela presença de Oxysternon festivum
Linnaeus, 1767 no corredor (observação pessoal), pois são organismos de
biomassa alta, ou seja, necessitam de estrutura florestal menos impactada, porém
apresentam atributos que o tornam menos sensíveis: não empoleiram e tem dieta
generalista (NICHOLS et al., 2009).
61
É possível que haja uma convergência entre capoeira e corredor, no que
diz respeito à composição funcional, pois o mesmo padrão, porém de forma
reduzida, da presença de grupos de áreas degradadas e não degradas, encontrada
na capoeira, pode ser aplicado para explicação da maior riqueza e abundância o
grupo funcional 1 no corredor em relação ao corte e floresta.
A maior abundância do grupo funcional 3 no corredor, em comparação
com todos os sistemas de uso de solo, pode estar relacionado à presença tanto de
espécies pequenas, quanto as de maior biomassa. Levando ainda a uma redução
na presença de indivíduos do grupo funcional 10, pois se tratam de grupos
funcionais muito próximos, podendo o grupo 3 ser prejudicado devido à
competição com o representantes de maior biomassa do grupo 10 (TURVEY;
FRITZ, 2011).
Há um aumento do grupo funcional 2no corredor e uma redução do
grupo 5, enquanto o contrário é observado para o corte. Porém o fato do grupo 2
ser generalista de dieta, enquanto o grupo 5 é especialista, pode indicar maior
capacidade de manutenção de espécies sensíveis no corte. Porém a redução na
abundância do grupo funcional 4 indica um distúrbios nestes ambientes, pois se
trata de um grupo com esta característica de empoleiramento, o que os tornam
sensíveis (LOUZADA, 1998).
Apesar de apresentarem a manutenção da cobertura original é possível
que o corredor não sustente tantos empoleiradores quanto a floresta e o corte.
Pois há uma redução na riqueza e abundância dos grupos 12 e 13, ambos
empoleiradores. Além disso, é reforçada a hipótese de convergência entre
capoeira e corredor, pois o mesmo padrão dos grupos citados é encontrado na
capoeira e no eucalipto.
Tanto o grupo funcional 8, quanto o 12 são formados basicamente por
espécies do gênero Deltochilum Eschscholtz, 1822. É provável que a abundância
elevada do grupo 12 nas áreas de corte esteja levando à redução nos grupo 8. Ou
62
ao contrário, a maior abundância do grupo 12 seja explicada pela redução do
grupo 8.
Os grupos 11 e 16 estão mais ausentes no corredor, em relação ao corte
e floresta, isto pode ser devido ao primeiro apresentar alta biomassa,
necessitando de bastante recurso e ambientes mais estáveis, dado seu ciclo de
vida mais longo (DOUBE, 1990; LARSEN et al., 2008). Já o grupo 16 pode ser
relacionado á sua estratégia residente para alocação de recurso, necessitando de
menor efemeridade do recurso (SCHOLTZ et al. 2011).
É provável que o elevado número de residentes no corte seja uma
resposta secundária à caça de mamíferos em áreas de floresta primária na região.
Segundo Parry et al. (2007, 2009a) não há diferença significativa na presença de
primatas entre áreas de floresta primária e secundária, porém os esforços de caça
são concentrados onde não há atividade da empresa ou onde a vegetação não é
densa como em florestas impactadas. Desta forma as áreas de corte poderiam
apresentar mais recurso disponível, aumentado a comunidade dos residentes.
O PERMANOVA apontou para diferenças estatísticas entre os três
grupos de formação florestal (corredor, corte e floresta), porém avaliando
novamente o PCO após a análise PERMDisp, é possível inferir que separação do
corte e floresta possa ser um ruído da dispersão interna dos usos. Pois o
PERMDisp mostrou que as dispersões internas de corte e floresta são diferentes,
logo é bastante provável que a dispersão interna maior da floresta tenha causado
um ruído na PERMANOVA.
A maior dispersão dos pontos da floresta se dá pelas maiores variações
do tipo de solo, já que é mais distribuída geograficamente ao longo da paisagem,
tornando-a mais heterogênea que o corte, o qual apresenta a distribuição das
suas áreas mais agrupada geograficamente (OSBERG et al., 1993; INWARD et
al., 2011). Além disso, ambos os sistemas apresentam respostas muito similares
63
quando comparadas com os demais usos de solo e são os que apresentam maior
similaridade entre si, tanto para abundância, quanto para riqueza.
É muito provável também que o corredor tenha uma resposta mais
severa e diferenciada quando comparada sua estrutura funcional com o corte,
pois apresenta maior similaridade com os sistemas de supressão da vegetação,
além de respostas parecidas com a capoeira. Por ser um estágio de recuperação
da cobertura vegetal, a capoeira pode apresentar ganho de grupos funcionais,
concomitantemente à perda de grupos pelo corredor, levando à convergência
entre corredor e capoeira.
Uma das causas que podem estar levando à convergência entre capoeira
e corredor seria influência física da matriz no corredor, estes besouros são
altamente influenciados pelos efeitos de borda (SPECTOR; AYZAMA, 2003).
Segundo Ewers e Didham (2008) os efeitos de borda podem ter influencia sobre
os besouros até mais de 1 km de distância. Já que os corredores apresentam em
média 2 km de largura estes efeitos poderiam ser sentidos dentro no interior do
corredor, além do mais seriam mais intensos próximos às margens (HARPER et
al., 2005)
É possível que com a ausência de grupos próximos, e possivelmente
complementares, haja uma explosão populacional, devido à menor presença de
competidores, o que leva a uma alteração na composição das espécies (NUMA
et al., 2006).Portanto, não necessariamente as funções exercidas por um grupo
ausente deixam de serem executadas, estas podem ser compensadas pelo
aumento na densidade de grupos complementares (MCGRADY-STEED;
MORIN, 2000, SLADE et al., 2007).
De acordo com os resultados podemos inferir que há maior perda de
função nos sistemas que sofreram supressão da vegetação, pois estes sistemas
não sustentam espécies com grande importância nas funções, aquelas com
biomassa elevada, as quais são responsáveis por maior porcentagem das funções
64
(SLADE et al., 2007, BRAGA, 2009). Além disso, observa-se que alguns
atributos, como atividade diurna, biomassa elevada e principalmente capacidade
de empoleirar, tornam as espécies mais sensíveis, devido à perda de abundância
ou riqueza dentro dos grupos funcionais, alterando assim a taxa das funções ou a
resistência e resiliência do ambiente, por perda de espécies redundantes
(SCHMERA et al., 2012).
7.4 Grupos funcionais como indicadores biológicos
A indicação de eucalipto pelo grupo funcional 6 não era esperado, pois
apresenta indivíduos com biomassa relativamente alta e diurnos, porém, pode ter
sido por Canthidium sp. H. Pois o teste foi sensível ao seu aumento populacional
nessa área, devido à ausência de competição com as espécies maiores e diurnas.
O grupo funcional 7 também foi indicador de eucalipto, apresenta
biomassa baixa e são noturnos, portanto eram esperados neste ambiente. Sua
baixa abundância e riqueza nos demais usos de solo podem indicar que estes
organismos encontram condições propícias para sua permanência no eucalipto
(SCHOLTZ et al., 2011). Seria interessante em trabalhos futuros avaliar a
complementariedade e a influência efetiva dos grupos, com o intuito de
averiguar a importância de grupos específicos de matriz na manutenção das
funções ou até mesmo na recuperação das áreas degradas.
O grupo funcional 8 indicou a capoeira, que é formado por espécies
resistentes a dessecação e explorarem o recurso em horário de menor
temperatura (FEER; PINCEBOURDE, 2005). Os besouros necrófagos podem
estar se alimentando de carcaça de pequeno porte, como insetos, devido à
presença destes em áreas degradadas (LOUZADA et al. 2010; SCHOLTZ et al.
2011). A presença deles pode se dar, ainda, pelo fato de serem bons
65
competidores, por serem roladores, porém este ambiente consegue suportar no
geral apenas pequenos roladores.
O corredor apresentou o grupo funcional 3, um grupo com
características de sensibilidade baixa, com exceção de duas espécies de
Dichotomius, que apresentam biomassa relativamente grande. Talvez este
ambiente consiga suportar espécies grandes, porém devido a menor
heterogeneidade quando comparado à floresta a competição seja maior, fazendo
com que os generalistas de dieta se sobressaiam.
A indicação do grupo funcional 17 reforça a hipótese de manutenção de
espécies grandes pelo corredor, mesmo que estejam mais sujeitas à exposição à
dessecação, porém, generalistas. Talvez mantidas por este ambiente apresentar
proteção contra dessecação e retenção da umidade pela cobertura vegetal.
Destaca-se neste grupo o O. festivum (observação pessoal), muito frequente e
abundante no corredor.
Houve diversos grupos funcionais como indicadores para o corte, sendo
o grupo 12o mais sensível com o maior valor de indicação, provavelmente pelo
corte ter o estrato do sub-bosque mais desenvolvido, permitindo que estas
espécies evitem a competição no solo. Os outros grupos em ordem decrescente
de valor de indicação foram os grupos 15, 13, 14, e 11. É possível observar que
o valor de indicação dos grupos, decresce com a sensibilidade dos grupos.
A questão do corte apresentar muito grupos funcionais como indicadores
pode estar relacionada ao seu agrupamento no espaço geográfico, aumentando a
probabilidade de ocorrência de grupos e espécies iguais entre as áreas
(ARELLANO et al., 2008). Por exemplo, Dumbrell et al. (2008) observou um
aumento da β-diversidade de borboletas com o aumento da distância. Ou ainda
pode estar relacionado ao fato do aumento de algumas populações pela
influência de um distúrbio intermediário sofrido no corte (CONNELL, 1978).
66
O grupo com maior fidelidade e especificidade para floresta foi o grupo
funcional 4, provavelmente por todos apresentarem a capacidade de empoleirar,
tornando-os sensíveis à degradação. Sendo assim sua alta ocorrência na floresta
é devido à capacidade deste ambiente de sustentar espécies com estes atributos.
Apesar de os grupos funcionais terem efetivamente indicadores de uso
de solo, é possível que uma forma mais precisa de avaliar a resposta seja por
meio do uso direto dos atributos. Pois a resposta dos grupos está relacionada à
capacidade do ecossistema de suportar as espécies de acordo com a sensibilidade
dos seus atributos. Além disso, impediria que houvessem ruídos na interpretação
devido às variações entre as espécies dentro dos grupos funcionais.
Foi possível observar que no eucalipto, capoeira e corredor nenhuma
espécie indicadora foi de biomassa elevada, o que pode levar à perda ou redução
de funções nestes ambientes, pois o tamanho das espécies está relacionado às
diversas funções exercidas (SLADE et al., 2007; BRAGA, 2009). Além disso, o
fato de não ter empoleiradoras pode indicar a perda de vertebrados arborícolas,
ou redução na eficiência da ciclagem dos recursos disponíveis por estes animais.
O fato de endocoprídeos serem indicadores somente em floresta e corte
pode estar relacionado à maior disponibilidade do recurso nestes ambientes. Seja
por menor efemeridade, ou por ocorrência de manchas de recurso.
67
8 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Gardner et al. (2008b) demonstraram os efeitos da plantação de
Eucalipto e da floresta secundária (capoeira) no empobrecimento da fauna de
Scarabaeinae para a área de estudo. Este trabalho demonstra que os sistemas
com cobertura florestal original sustentam uma estrutura funcional diferente dos
sistemas que sofreram supressão da vegetação, devido à perda de atributos mais
sensíveis à degradação, ou pelo menos redução da variabilidade, por parte dos
sistemas mais antropizados.
Sendo a biomassa um fator de extrema importância para a execução das
funções destes besouros (SLADE et al., 2011), é possível que haja uma redução
nas funções, pois o aumento do distúrbio implica na redução de biomassa da
comunidade. Além disso, há uma redução na variabilidade dos atributos,
intensificando a redução ou perda de funcionamento (SUDING et al., 2008).
Porém, como observado neste trabalho, a dominância de alguns grupos
funcionais nos sistemas antropizados pode indicar que esteja ocorrendo uma
compensação da perda de espécies grandes e com maior distribuição dos
atributos, pela densidade de poucas espécies e grupos funcionais (MCGRADY-
STEED; MORIN, 2000). Desta forma seria interessante avaliar em trabalhos
futuros a influência da densidade dos grupos funcionais, ou dos atributos por si
só, nas funções exercidas.
Apesar do corredor aparentemente representar um distúrbio mais intenso
que o corte seletivo, na estrutura funcional dos Scarabaeinae, esse ambiente
possui uma altíssima importância na paisagem (BARLOW et al., 2010).
Permitindo o tráfego de organismos entre os sistemas florestais e preservando
grupos de áreas degradadas e conservadas, mantendo assim maior diversidade de
atributos e consequente a manutenção das propriedades funcionais da paisagem,
68
bem como a resistência e resiliência (JEANNERET et al., 2003; CASTELLÓN;
SIEVING, 2006).
Ainda que o corte pareça ser o menor dos impactos avaliados, estes
resultados devem ser avaliados com cuidado, pois Slade et al. (2011) chamam a
atenção para respostas em longo prazo causadas por pequenas variações nas
funções, como por exemplo, a alteração na estrutura da vegetação por pequenas
variações na dispersão de sementes. Outras possíveis consequências negativas já
são relatadas na literatura, como aumento em incêndios e alteração na estrutura
funcional das árvores (COCHRANE; LAURANCE, 2002; BARALOTO et al.,
2012).
Há a necessidade de avaliações em relação à recuperação do ponto de
vista funcional em ambientes antropizados, pois é possível que a capoeira
apresente um restabelecimento da sua estrutura funcional em longo prazo. Para
que assim sejam aplicados manejos eficientes, relacionados à manutenção das
funções e permitindo a utilização de recursos e serviços oferecidos pelo sistema.
Os estudos de diversidade funcional com Scarabaeinae precisam
caminhar no sentindo de definir os atributos que influenciam efetivamente nas
funções exercidas por estes organismos e determinar valores de conservação
baseados nestas métricas, somado ao peso agregado nos atributos pela
abundância dos organismos e a redundância destes atributos (BLAUM et al.,
2011).
69
9 CONCLUSÃO
Os grupos funcionais foram formados por espécies filogeneticamente e
ecologicamente próximas e apresentaram variações internas entre as espécies,
em relação aos atributos, possivelmente por desconhecimento da importância
dos pesos dos atributos para o agrupamento das espécies.
Os índices de diversidade funcional se mostraram eficientes na avaliação
dos usos de solo quanto à funcionalidade. Porém deve-se avaliara partir da
análise focada no contexto da paisagem e no histórico de uso da terra.
Aparentemente apesar de variações na estrutura funcional dos usos
comparados, o corredor e o corte mantiveram o funcionamento semelhante à
floresta. Enquanto que o eucalipto e a capoeira apresentaram reduções nos
índices funcionais avaliados.
Corte e corredor apresentam respostas diferentes ao distúrbio, apesar de
serem sistemas que mantiveram a cobertura florestal original. O corredor tende a
apresentar uma resposta funcional mais próxima da capoeira.
Os sistemas se apresentaram com a seguinte ordem crescente de
distúrbio: corte, corredor, capoeira e eucalipto. Sendo o corte e corredor muito
próximos e possivelmente sem alterações na sua funcionalidade.
Foi possível observar que o decréscimo tanto no número de indivíduos,
quanto em espécies dentro dos grupos funcionais com o aumento da
interferência antrópica está relacionado à sensibilidade destes às modificações
na vegetação. Sendo o atributo mais sensível à capacidade de empoleiramento.
Apesar da utilização dos grupos funcionais como indicadores dos usos
de solo ter sido eficiente, os grupos mostraram a frequência nos usos de solo de
acordo com sua sensibilidade e a capacidade do sistema de suportar estes
70
atributos. Logo, a variação dos atributos entre os sistemas pode representar uma
forma ainda mais eficiente de avaliação.
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88
ANEXOS
ANEXO A - Dendograma
Figura 8 Dendograma com formação dos grupos funcionais considerados no
ponto de corte de 0,5 da distância de Ward (linha pontilhada)
89
Nota: O comprimento dos ramos foi usado para analisar a diversidade funcional de Scarabaeinae na área de estudo.
ANEXO B - TABELA
Tabela 7 Espécies distribuídas em seus respectivos grupos funcionais para a região do Jari, PA, Brasil nos anos de 2009 e 2010
Ativ Dieta Emp Aloc Biomassa GRUPO FUNCIONAL 1 No Co N P (0,1164) Ateuchus aff. conexus No Co N P 0,0198 Ateuchus aff. murrayi No Co N P 0,0065 Ateuchus sp. A No Co N P 0,0073 Ateuchus sp. E - Co N P 0,0080 Ateuchus sp. F - Co N P 0,0010 Canthidium sp. B No Co N P 0,0278 Dichotomius boreus No Co N P 0,6393 Dichotomius carinatus No Co N P 0,4479 Dichotomius robustus No Co N P 0,1460 Dichotomius worontzowi No Co N P 0,0158 Ontherus carinifrons No Co N P 0,0762 Uroxyssp. B No Co - P 0,0011
GRUPO FUNCIONAL 2 No G S P (0,0121) Ateuchus irinus No G S P 0,0177 Onthophagus aff. clypeatus - G S P 0,0111 Uroxys sp. A - G S P 0,0074
GRUPO FUNCIONAL 3 No G N P (0,1380) Ateuchus pauki No G N P 0,0134 Dichotomius aff. lucasi No G N P 0,0407 Dichotomius apicalis No G N P 0,1297 Dichotomius mamilatus No G N P 0,4531 Ontherus sulcator No G N P 0,0528
90
“Tabela 7, continua”
Ativ Dieta Emp Aloc Biomassa GRUPO FUNCIONAL 4 No Co S P/T/E (0,0339) Canthidium aff. deyrollei No Co S P 0,0127 Canthidium sp. A No Co S P 0,0214 Canthon bicolor No Co S T 0,0184 Dichotomius subaeneus No Co S P 0,1215 Trichillum pauliani No Co S E 0,0205 Uroxys sp. C No Co S P 0,0086 GRUPO FUNCIONAL 6 Di Co N P (0,5830) Canthidium sp. H Di Co N P 0,0285 Dichotomius imitator Di Co N P 0,1167 Dichotomius latilobatus Di Co N P 0,2568 Sulcophanaeus faunus Di Co N P 1,9300 GRUPO FUNCIONAL 7 No Co N T (0,0653) Canthon aff. acutus No Co N T 0,0622 Canthon aff. lituratus No Co N T 0,0684 GRUPO FUNCIONAL 8 No/Cr Ne N T (0,0656) Canthon aff. heyrovskyi No Ne N T 0,1234 Deltochilum aff. peruanum No Ne N T 0,0430 Deltochilum septemstriatum Cr Ne N T 0,0285 Deltochilum sp. A - Ne N T 0,0674 GRUPO FUNCIONAL 9 Di Co S T (0,1145) Canthon bimaculatus Di Co S T 0,0585 Sylvicanthon candezei Di Co S T 0,1705
91
“Tabela 7, continua”
Ativ Dieta Emp Aloc Biomassa GRUPO FUNCIONAL 10 Di/No G S/N T (0,0212) Canthon quadriguttatus Di G S T 0,0094 Canthon simulans No G N T 0,0055 Canthon subhyalinus No G S T 0,0628 Canthon triangularis No G S T 0,0252 Pseudocanthon aff. xanthurum Di G N T 0,0030 GRUPO FUNCIONAL 12 No Ne S T (0,1555) Deltochilum aff. submetallicum No Ne S T 0,2426 Deltochilum carinatum No Ne S T 0,0683 GRUPO FUNCIONAL 13 Cr G/Co S T (0,4581) Deltochilum icarus Cr G S T 0,4736 Deltochilum orbiculare Cr Co S T 0,4426 GRUPO FUNCIONAL 14 No Co/G N E (0,0796) Eurysternus atrosericus No Co N E 0,0505 Eurysternus foedus No Co N E 0,0714 Eurysternus hamaticollis No G N E 0,1170 GRUPO FUNCIONAL 15 Di Co N E (0,0420) Eurysternus balachowskyi Di Co N E 0,0290 Eurysternus caribaeus Di Co N E 0,0645 Eurysternus ventricosus Di Co N E 0,0324 GRUPO FUNCIONAL 16 G Co N E (0,1144) Eurysternus cayennensis G Co - E 0,0220 Eurysternus cyclops G Co - E 0,1684 Eurysternus howdeni G Co N E 0,1986 Eurysternus hypocrita G Co N E 0,1733 Eurysternus vastiorum G Co - E 0,0100
92
“Tabela 7, Conclusão”
Ativ. Dieta Emp. Aloc. Biomassa GRUPO FUNCIONAL 17 Di G N P (0,1617) Oxysternon durantoni Di G N P 0,1891 Oxysternon festivum Di G N P 0,3266 Oxysternon silenus Di G N P 0,0790 Phanaeus chalcomelas Di G N P 0,0520 GRUPO FUNCIONAL 18 Cr Co - P (0,0730) Phanaeus bispinus Cr Co - P 0,0400 Phanaeus cambeforti Cr Co - P 0,1060
Nota: Ativ = Período de Atividade, Emp = Capacidade de empulheiramento, Aloc = Estratégia de alocação de recurso. N = Não, S = Sim Di = Diurno, Cr = Crepuscular,No = Noturno, Co = Coprófago, Ne = Necrófago, G = Generalista, P = Paracoprídeo, T = Telecoprídeo, E = Endocoprídeo. Média da biomassa entre parênteses.