reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma...
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Universidade Federal do Rio de Janeiro
Joana Macedo
Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos Órgãos.
Rio de Janeiro
2007
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Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops
incanus na Serra dos Órgãos.
JOANA MACEDO
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ecologia.
Orientador: Rui Cerqueira, Ph.D. Prof. Titular Departamento de Ecologia UFRJ
RIO DE JANEIRO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
2007
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Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos
Órgãos.
JOANA MACEDO
Rio de Janeiro, 30 de julho de 2007 Banca examinadora:
___________________________________________
Prof. Dr. Rui Cerqueira Universidade Federal do Rio de Janeiro
(Presidente da Banca)
_____________________________________________ Prof. Dr. Emerson Vieira
UNISINOS
______________________________________________ Drª Rosana Gentile
Fundação Oswaldo Cruz
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FICHA CATALOGRÁFICA
MACEDO, Joana Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos Órgãos. Rio de Janeiro, 2007 xxiv, 135 pp. Dissertação: Mestre em Ecologia 1. Título 2. Didelfídeos 3. Dinâmica de populações I. Universidade Federal do Rio de Janeiro II. Teses
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Ilustração Eduardo Viana.
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Agradecimentos
Ao Rui, meu orientador, por ter me aceitado como aluna, mesmo sabendo que eu sou uma péssima aluna, e pela grande ajuda e incentivo, principalmente no final da dissertação. E por ser o grande responsável por toda infra-estrutura que desfrutamos no lab e pela formação de tanta gente boa. Ao Marquinhos, por ter lido parte da dissertação, pela ajuda com os slides, pelas referências emprestadas e por quebrar todos os galhos e ter toda paciência do mundo com a multidão de alunos que o procuram, mesmo tendo muito mais o que fazer. E pelo grande interesse na cada vez mais complicada ecologia de populações. Ao Cadu por quebrar meu galho com a tutoria, pelas bibliografias (mesmo tendo que procurar em todas aquelas pastas sem ordem) e por me mandar fazer um cafezinho de vez em sempre, pra levantar o ânimo do lab. Aos professores do PPGE, principalmente ao professor convidado Paulo Branco, por ter dado a melhor disciplina do curso e os professores Carlos Veranni e Jean Valentin por terem dado uma luz no mundo misterioso dos números. A Ângela por resolver todos os problemas burocráticos, especialmente os relacionados às finanças e materiais das excursões, por ajudar a fazer o laboratório funcionar e pelas caronas pra Tijuca. A Márcia e Sueli pela competência e seriedade e por serem sempre prestativas. A todas as pessoas que tem ou tiveram o privilégio de trabalhar ou freqüentar o Laboratório de Vertebrados, pela oportunidade de participar de conversas apaixonadas e discussões acaloradas sobre ratos e gambás. Aos pioneiros do trabalho no Garrafão, Rosana, Simone, Vitor e Finotti, por terem coletado os primeiros dois anos de dados e ensinado a arte de coletar esses dados e organizar excursões. A todos que tiveram o prazer de participar dos trabalhos de campo no Garrafão, principalmente a galera sinistra de populações e movimentos, que foram os principais responsáveis pela coleta dessa série longa de dados.
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Agradeço especialmente a Fabio, Maira, Sylvia, Diogo, Maja, XL, Fernanda, Marcelle e Paulo pela grande ajuda na organização das excursões, no trabalho de campo e na tabulação dos dados e também por tornarem o trabalho sempre mais divertido. Agradeço a toda equipe de populações pelas frutíferas discussões e idéias. Às meninas do microhabitat, Simone, Paula Aprigliano, Cris, Márcia, Carol e Paula Chernicharo, por terem feito essa parte chata do trabalho de campo, por disponibilizarem os dados (que infelizmente não foram usados aqui), pelas discussões sobre a dinâmica do habitat, pelas jujubas e pela boa companhia. A todos que triaram folhiço e insetos (especialmente Finotti, Fernanda, Diogo, Carol, Guta, Paula Chernicharo e Nadjia) pela enorme paciência. Teria sido impossível coletar os dados usados aqui sem a ajuda e boa vontade de todos os que participaram do trabalho de campo. É impossível citar todos os nomes, mas preciso agradecer aqueles que contribuíram de alguma forma na coleta dos dados que usei e que fizeram do Labvert um ótimo ambiente de trabalho e se tornaram meus amigos: Fabio, Harley, Vanina, Diogo, Maira, Maja, XL, Ana Cráudia, Sylvia, Finotti, Paulo, Carol, Henrique, Maycon, Cris, Márcia, Emiliano, Paula A, Simone, Leo, Marcelle, Biba, Val, Raquel, Érika, Antônio, German. Obrigado brigadistas! Agradeço também a Bernardo, Paula, Priscila Lóra e Marianas 2 e 3, a nova geração de alunos que está dando continuidade a essa longa série de dados, que acaba de completar 10 anos. A Fabio, Harley, Dani, Carol, Vanina, Biba, Paulo e todos que ajudaram nas minhas coletas de Marmosops (que infelizmente só renderam três indivíduos). Ao menino Nélio, por ter me ensinado um jeito zen de manusear os animais, por ser encantador de Philander e de toda sorte de animais ferozes e por ter ajudado com a minha tentativa frustrada de reproduzir Marmosops em cativeiro. A todas as oportunidades que tive de ir para o campo, coisa que amo fazer, apesar de ter que acordar muito cedo e de todos os ácaros, carrapatos, mosquitos, vespas, moscas varejeiras, cobras, íris, taquaras e todo tipo de espinho, calor, frio, chuva, sede, fome, cansaço, machucados, pirambeiras, todas as armadilhas que carreguei e todos os marsupiais ferozes que enfrentei. Sempre valeu a pena passar por tudo isso! Agradeço também por ser o Garrafão um lugar tão lindo e inspirador. Aos moradores e freqüentadores do Garrafão, especialmente ao Zé Elias e Adriano, que nos trataram sempre muito bem e nos ajudaram em várias situações críticas (falta de água, carro atolado, cerveja fiada...).
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Aos bichinhos do Garrafão, muito obrigado por terem colaborado comigo na maioria das vezes, foram muitos bichos e poucas mordidas! Aos lindos e ágeis arborícolas, Caluromys, Gracilinanus, Micoureus e Rhipidomys, aos saltitantes Metachirus e Oryzomys, aos frágeis Trinomys, aos raros e minúsculos Juliomys, Oligoryzomys e Monodelphis e aos meus queridos amigos gambás, por geralmente se comportarem como gambás. Agradeço principalmente aos Marmosops, tão lindinhos que dá vontade de ter um em casa, por gostarem tanto das armadilhas, não se importando em serem abduzidos em troca de um pedaço de bacon, tornando possível esta dissertação. Ao Diogo pela revisão do abstract. A Simone, Finotti e Sylvia pelas discussões e referências sobre séries temporais. Ao Paulo Brito e ao pessoal do INMET por cederem os dados climáticos. A toda turma 97-2, A TURMA MAIS LEGAL DE TODOS OS TEMPOS, e aos agregados. Fabito, Livete, Fabi, Frango, Quito, Coelho, Vivi, Murilo, Meninalice, Maíra, Sylvia, Fazinha, Aninha, Ed, Daniel Fernando, Maycon, Paula, Lawrence, Moniquete, Lú, Robertinha, Fabrício, Chico, Zé Colméia... Muito obrigado por todos os megaeventos memoráveis, churrascos, pizzas, tubérculos, feijoadas e encontros e por serem agora os meus amigos de verdade. Salve a união! Ao bonde da Tijuca, Livete, Fabito, Fabi, Frango, Vivi, Dudu e Moniquete, por serem muito queridos, por todos os momentos tomando muita cerveja e falando muita besteira nos butecos tijucanos, e por serem sempre os últimos a sair das festas! Ao grupo de auto-ajuda dos manés (Harley, Fabito, Lú e eu, explano logo), pelo prazer de rir das próprias derrotas, pelas cervejas e pelo cinema de graça. A toda minha família querida, que mesmo sem entender muito bem esse gosto por bichos fedorentos e florestas cheias de perigos, sempre me deu todo apoio. Aos meus pais pelo suporte financeiro, casa, comida e roupa lavada, pelo amor e por aturarem meus momentos de mau humor crônico. Ao meu pai por ter o dom de resolver com a maior facilidade todos os problemas que um computador pode apresentar e pelo pen drive que facilitou a minha vida. Ao Pedro, muito obrigado por me levar sempre pros sambas, não sei o que seria de mim sem isso! A Claudia pela ajuda imprescindível, cedendo seu loft para meus momentos de isolamento, que foram cruciais para que eu passasse na seleção e saísse da inércia mental no final da redação, obrigada pela
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acolhida, pelo carinho e pelas muitas cervejas. A Suiá, Tomás e Rita, pelas deliciosas conversas, comidinhas, bebidas e filmes, e por terem sempre me recebido com carinho. Ao Hélio por ser um exemplo de pesquisador, e por superar adversidades e continuar sendo um exemplo de pesquisador. Aos queridos teresopolitanos, tia Eliana, tio Lula (in memorian), Lucas, Maria e Rosa, por terem me proporcionado uma infância de muitas aventuras e contato com mato, bichos, montanhas e gambás arrombadores de galinheiro. Ao Lucas pelas intermináveis conversas sobre bichos que temos desde que me entendo por gente. A Clarice, Ana, Julia e tia Lucila e pela torcida. Ao Vitor, que ajuda mesmo quando atrapalha, chamando pra brincar com tanto jeitinho que é difícil resistir, obrigado por trazer muita alegria e por ser o sobrinho mais lindo que uma pessoa pode ter. E não é exagero! Sinto-me realmente privilegiada por ser parte do clã dos Silva, pelas reuniões familiares serem sempre um enorme prazer, e não uma obrigação de datas festivas. A minha Shaiane, por ter sido a minha melhor amiga, por ter feito a minha vida mais feliz, pelo companheirismo, por latir muito no meu ouvido quando eu ficava muito tempo no computador e por ter aumentado meu amor e respeito pelos animais. Obrigada por ter sido um cãozinho tão perfeito. Saudades.
Ao CNPq, PROBIO, FUJB e FAPERJ, pelo financiamento do projeto no qual este trabalho está inserido e a CAPES pela bolsa.
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ÍNDICE GERAL
Índice de Figuras xiii
Índice de Tabelas . xxi
Resumo xxiii
Abstract xxiv
Introdução Geral 1
Estudos de longa duração e sua importância em regiões tropicais 6
Objetivos 7
Métodos Gerais 7
Área de estudo 7
Espécie estudada 12
Coleta dos dados 17
Indicadores da disponibilidade de recursos 20
Capítulo I - Reprodução e parâmetros populacionais do marsupial
Marmosops incanus. 24
Resumo 24
Introdução 24
Objetivos 28
xi
Métodos 29
Análise dos dados 29
Resultados 32
Discussão 41
Capítulo II - O fator de condição de uma população do marsupial
didelfídeo Marmosops incanus e sua relação com o período
reprodutivo, os recursos e a densidade. 49
Resumo 49
Introdução 49
Objetivos 52
Métodos 52
Resultados 55
Discussão 66
Capítulo III - Dinâmica temporal da abundância populacional e
fator de condição da cuíca Marmosops incanus e suas relações com
o clima e os recursos. 71
Resumo 71
Introdução 72
Objetivos 73
Métodos 74
As variáveis usadas 74
Análises de série temporal 75
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Valores discrepantes 76
Normalidade 77
Tendências 77
Sazonalidade 78
Estacionaridade e diferenciação 79
Autocorrelações 81
Correlações cruzadas 82
Resultados 83
Discussão 110
Considerações Finais 114
Referências Bibliográficas 120
Anexo I 149 Anexo II 171
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ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Localização do Parque Nacional da Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. Fonte: www.parquesnacionais.hpg.ig.com.br. 8
Figura 2. Parque Nacional da Serra dos Órgãos – do Dedo de Deus, próximo a área de estudo. Foto: Diogo Loretto. 8
Figura 3. Vista aérea de uma das casas de veraneio do condomínio Garrafão. Foto: Diogo Loretto. 8
Figura 4. Fotografia aérea da área de estudo. A=grade A; B= grade B; C= grade C; AE= auto-estrada Rio - Teresópolis; EV= estradas vicinais; CV= casas de veraneio. Fotografia do Centro de Informações e Dados do Rio de Janeiro. 8
Figura 5. Esquema das grades de captura. GA, GB e GC – grades A, B e C. E – estradas vicinais. A – auto-estrada (BR 116). CH – Cachoeira do Rio Iconha. C – casas. 8
Figura 6. Esquema dos pontos de captura das grades, representados por estrelas de quatro pontas. Números= número do ponto de captura; p= ponto com armadilhas em plataforma nas árvores; i= pitfall de artrópodes; f= coletor de folhiço; tg= armadilha Tomahawk grande. 8
Figura 7. Diagrama ombrotérmico com as normais climatológicas de 1931 a 1960 do município de Teresópolis. 11
Figura 8. Diagrama ombrotérmico do período de estudo, de abril de 1997 a fevereiro de 2005, com dados da estação meteorológica do Instituto Nacional de Meteorologia do município de Teresópolis. 12
Figura 9. Mapa da distribuição do gênero Marmosops na Mata Atlântica baseado em indivíduos cujas seqüências de citocromo b foram obtidas. M. incanus: círculos pretos - localidade dos indivíduos; área cinza - distribuição. M. paulensis: círculos brancos – localidade dos indivíduos; área listrada - distribuição. Mapa obtido de MUSTRANGI & PATTON, 1997. 14
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Figura 10. Marmosops incanus. Foto: Fabio Pedreira. 15
Figura 11. Fêmea de M. incanus exibindo sinais de atividade reprodutiva. Foto: Diogo Loretto. 15
Figura 12. Philander frenatus. Foto: Fabio Pedreira. 15
Figura 13. Didelphis aurita. Foto: Maja Kajin. 15
Figura 14. Estação de captura com os três tipos de armadilhas no solo. Foto: Diogo Loretto. 22
Figura 15. Coletor de folhiço. Foto: Vitor Rademaker 22
Figura 16. Armadilha do tipo fojo para artrópodes do solo. Foto: Vitor Rademaker 22
Figura 1.1. Box plot mostrando as medianas, quartis e valores máximos e mínimos do número de indivíduos capturados por mês separados pelas respectivas grades de captura (grades A, B e C). 34
Figura 1.2. Porcentagem de fêmeas adultas (pertencentes à mesma geração) com sinais de atividade reprodutiva e sem sinais de atividade reprodutiva por mês. 35
Figura 1.3 Histograma com a distribuição por mês de amostragem das três classes de desenvolvimento com as capturas dos oito anos agrupadas. 35
Figura 1.4 Histograma com número de indivíduos capturados em cada classe de desenvolvimento por mês de amostragem. 36
Figura 1.5. Boxplot com as medianas, quartis e valores máximos e mínimos do tempo de permanência em meses de machos (M) e fêmeas (F). 36
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Figura 1.6. Porcentagem dos indivíduos capturados por geração. 37
Figura 1.7. Número de capturas por mês separadas por geração. 38
Figura 1.8. Índice de abundância MNKA por mês de amostragem 39
Figura 1.9. Taxa de sobrevivência mensal. 39
Figura 1.10. Taxa de recrutamento mensal. 40
Figura 1.11. Regressão entre o número de fêmeas capturadas que se reproduziram na geração t e o número de indivíduos capturados na geração t+1 (R=0,67; R²=0,45; y=11,50+1,97*x; intervalo de confiança de 0,95). 41
Figura 2.1. Box plot com as medianas, quartis e valores máximos e mínimos dos valores brutos do peso (W) e comprimento do corpo (HB) de machos e fêmeas. 56
Figura 2.2 Regressão entre o logaritmo natural do comprimento cabeça-corpo e o logaritmo natural do peso do corpo dos machos (a) e fêmeas (b). 57
Figura 2.3. Covariância entre os coeficientes angulares da regressão entre o comprimento do corpo e o peso de machos e fêmeas. 58
Figura 2.4. Média mensal do fator de condição alométrico; machos –linha preta, fêmeas linha cinza. 58
Figura 2.5. Fator de condição de machos (a) e fêmeas (b) e a porcentagem de fêmeas com sinais de atividade reprodutiva. Fator de condição de machos (c) e fêmeas (d) e a abundância populacional (MNKA). 60
Figura 2.6. Média anual do fator de condição de machos (linha preta) e fêmeas (linha cinza). 62
Figura 2.7. Regressão entre o fator de condição anual e o tempo (em anos) de machos (a) e fêmeas (b). 62
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Figura 2.8. Somatório anual (abril a março) dos indicadores da disponibilidade de recursos (barras) e somatório anual do fator de condição (FC) de machos e fêmeas (linha). a) precipitação anual e FC machos; b) precipitação anual e FC fêmeas; c) artrópodes e FC machos; d) artrópodes e FC fêmeas; e) folhiço e FC machos; f) folhiço e FC fêmeas; g) frutos e FC machos; h) frutos e FC fêmeas. 63
Figura 2.9. Regressões entre o somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos e a média anual do fator de condição de machos e fêmeas. a) artrópodes x FC machos; b) artrópodes x FC fêmeas; c) folhiço x FC machos; d) folhiço x FC fêmeas; e) frutos x FC machos; f) frutos x FC fêmeas; g) precipitação x FC machos; h) precipitação x FC fêmeas. 64
Figura 2.10. Regressão do somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos contra o tempo (em anos). a) biomassa de artrópodes; b) produção de folhiço; c) produção de frutos; d) precipitação. 65
Figura 3.1. Flutuação bimestral dos valores brutos do fator de condição (a), da abundância (b), da biomassa de artrópodes (c) e da abundância de D. aurita (d) e P. frenatus (e). 85
Figura 3.2. Flutuação mensal dos valores brutos da produção de folhiço (a), da produção de frutos (b) e da precipitação (c). 86
Figura 3.3. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 87
Figura 3.4. Diagrama com os dados brutos do fator de condição (FC) de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 87
Figura 3.5. Diagrama com os dados brutos da biomassa de artrópodes agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 88
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Figura 3.6. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de D. aurita agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 88
Figura 3.7. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de P. frenatus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 89
Figura 3.8. Diagrama com os dados brutos da produção de folhiço agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 89
Figura 3.9. Diagrama com os dados brutos da produção de frutos agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 90
Figura 3.10. Diagrama com os dados brutos da precipitação agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 90
Figura 3.11. Séries que mostraram tendência ao longo do tempo, de acordo com o teste de Kendall –tau, regredidas contra o tempo (de 0 a 97 meses). A) Fator de condição de M. incanus com R2 =0,1084; b) abundância de D. aurita com R2 =0,3622; c) abundância de P. frenatus com R2 =0,0583. 92
Figura 3.12. Autocorrelograma do fator de condição (FC) após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 96
Figura 3.13. Autocorrelograma da abundância de M. incanus após diferenciação de segunda ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 96
Figura 3.14. Autocorrelograma da produção mensal de folhiço após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 97
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Figura 3.15. Autocorrelograma da produção mensal de frutos após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 97
Figura 3.16. Autocorrelograma da biomassa de artrópodes após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 98
Figura 3.17. Autocorrelograma da precipitação após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 98
Figura 3.18. Autocorrelograma da abundância (MNKA) de D. aurita após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 99
Figura 3.19. Autocorrelograma da abundância (MNKA) de P. frenatus pós diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 99
Figura 3.20. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 103
Figura 3.21. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 103
xix
Figura 3.22. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
104
Figura 3.23. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
104
Figura 3.24. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e produção de folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 105
Figura 3.25. Correlação cruzada entre as séries abundância de M. incanus (MNKA) e produção de frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 105
Figura 3.26. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 106
Figura 3.27. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
106
Figura 3.28. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de
xx
defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 107
Figura 3.29. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de D. aurita. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 107
Figura 3.30. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de P. frenatus. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 108
Figura 3.31. Correlação cruzada entre as séries de produção de folhiço e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
108
Figura 3.32. Correlação cruzada entre as séries de biomassa de artrópodes e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
109
Figura 3.33. Correlação cruzada entre as séries de produção de frutos e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
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ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1.1. Resultado da análise de variância de Kruskal-Wallis e χ² das medianas para testar a diferença do número de indivíduos capturados por mês nas grades A, B e C e estatística básica. 33
Tabela 1.2. resultado do teste do χ² para a razão sexual por geração com 15 graus de liberdade e nível de significância de 95%. 36
Tabela 1.3. Média e desvio padrão do tempo de permanência em meses de machos e fêmeas. 37
Tabela 1.4. Tempo de duração de cada geração de machos e fêmeas. 38
Tabela 1.5. Peso do corpo em gramas dos indivíduos capturados nos meses de dezembro e fevereiro, onde há sobreposição de gerações. 38
Tabela 2.1. Resultado do teste de Kolmogorov-Smirnov para verificar a distribuição das variáveis peso e comprimento de machos e fêmeas. 55
Tabela 2.2. Resultados do teste t para amostras independentes entre o peso de machos e fêmeas e o comprimento do corpo de machos e fêmeas. N = número; gl = graus de liberdade; dp = desvio padrão. 57
Tabela 2.3. Resultado da correlação de Pearson entre o índice de abundância MNKA e o fator de condição de machos e fêmeas. 59
Tabela 2.4. Resultados da regressão múltipla entre o fator de condição de machos e fêmeas e os indicadores da disponibilidade de recursos. 61
Tabela 3.1. Valores de λ do teste boxcox e suas respectivas transformações. 78
Tabela 3.2. Valores discrepantes encontrados nas séries, com suas respectivas datas de ocorrência e o valor da média mais três vezes o desvio padrão, que foi usado como critério para identificar os valores discrepantes. 91
xxii
Tabela 3.3. Transformações boxcox e seus respectivos testes de normalidade de Shapiro-Wilk e Kolmogorov-Smirnov e os resultados da correlação de Kendall para detecção de tendências. 93
Tabela 3.4. Resultados do teste de Kruskall-Wallis para detecção de padrões sazonais nas séries de dados. Os valores em negrito indicam as séries que apresentam componente sazonal. 94
Tabela 3.5. Resultado do teste de raiz unitária de Dickey-Fuller aumentado. Os valores em negrito indicam as séries que apresentaram raiz unitária, sendo, por conseguinte estacionárias. 95
Tabela 3.6. Autocorrelações significativas positivas (cinza escuro) e negativas (cinza claro) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24).
101
Tabela 3.7. Correlações cruzadas significativas positivas (cinza escuro) e negativas (cinza claro) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24). 102
xxiii
Resumo Uma população do marsupial didelfídeo Marmosops incanus foi estudada sob diversos aspectos com o intuito de elucidar a sua dinâmica populacional e estratégias reprodutivas. Os objetivos foram descrever a reprodução e estimar os parâmetros populacionais, investigar a relação entre o fator de condição e a abundância e disponibilidade de recursos e descrever e correlacionar séries temporais de abundância e fator de condição com a precipitação, disponibilidade de recursos e abundância de potenciais predadores. O estudo foi conduzido em uma área de Mata Atlântica de encosta na Serra dos Órgãos, dentro do perímetro do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no município de Guapimirim, Rio de Janeiro. Neste trabalho foram usados os dados de um monitoramento bimestral por captura-marcação-e-recaptura de oito anos de duração. Foram capturados 175 indivíduos num total de 434 capturas. A reprodução foi sazonal, indivíduos com sinais de atividade reprodutiva foram capturados entre outubro e fevereiro. Nenhum indivíduo passou por mais de uma estação reprodutiva e a sobreposição de gerações foi muito baixa, o que indica que esse marsupial apresenta padrão reprodutivo semélparo para ambos os sexos. A variação da abundância populacional também teve um padrão estacional, com picos nos meses de agosto e outubro e quedas nos meses de fevereiro e abril. A capturabilidade dos jovens foi baixa, provavelmente devido a um cuidado parental prolongado. O fator de condição mensal também teve variação estacional, exceto nos dois primeiros anos, onde a amplitude da variação foi baixa. A abundância não foi correlacionada ao fator de condição, indicando que baixa competição intraespecífica por recursos. O folhiço foi o único indicador de disponibilidade de recursos relacionado ao fator de condição sem defasagem de tempo. Aparentemente a flutuação do fator de condição está relacionada com a alocação de recursos para a reprodução e sofre pouca influência da variação dos indicadores da disponibilidade de recursos e da abundância populacional. O fator de condição mensal e anual apresentou tendência decrescente nos oito anos investigados. As séries temporais da abundância de predadores apresentaram tendência crescente ao longo do tempo. Apenas a série de biomassa de artrópodes não apresentou sazonalidade. A abundância de M. incanus não parece sofrer uma pressão negativa da abundância dos predadores. A precipitação não apresentou correlações positivas com os parâmetros populacionais, mas foi relacionada aos indicadores da disponibilidade de recursos. Estes por sua vez foram correlacionados com os parâmetros populacionais com atrasos na resposta de até 14 meses, indicando influência na geração seguinte.
Palavras chave: Marmosops incanus, reprodução, semelparidade, dinâmica populacional, fator de condição, série temporal.
xxiv
Abstract We investigated the population of the didelphid Marmosops incanus under several aspects, to understand its population dynamics and reproductive strategies. The major objectives were to describe the population reproduction and parameters, to investigate the relation between the condition factor, the population abundance and resource availability, to describe and correlate abundance time series, condition factor, rainfall, resources availability and abundance of potential predators. The study was conducted at an Atlantic Forest area, in the Serra dos Órgãos National Park, municipality of Guapimirim, Rio de Janeiro state. Data were collected in bimonthly sampling sessions of capture-mark-recapture, from April 1997 to April 2005, capturing 175 individuals in a total of 434 captures. The breeding season occurred from October to February. No individual remained alive for more than one breeding season, and the generation overlap period was very low, which supports the hypothesis of a semelparous life cycle, a single reproductive event, an unusual reproductive pattern in mammals. The population abundance was seasonal, with peaks in August and October and drops in February and April. There was a low trappability of young, probably driven by an extended parental care. The seasonal pattern was also found for the monthly condition factor, except for the first two years of study, both with low range of data variation. Abundance was not correlated to condition factor, suggesting a low intraspecific competition. Litterfall was the only resource indicator associated with the condition factor. Actually, fluctuation in the condition factor fluctuation was related to energy allocation during the reproductive period, and seemed to suffer slight influences from variation of food resources variation and population density. Monthly and annual condition factor showed a decreasing trend, oppositely to the time series of predator’s abundance. Arthropod biomass was the only time series one that did not present seasonal fluctuation. The abundance of M. incanus seems not to suffer a negative pressure from the abundance of predators. Rainfall did not present positive correlations with population parameters; however, it was related to resources. They were correlated with population parameters with delays of up to 14 months, indicating the influence in the following generation. Key words: Marmosops incanus, reproduction, population dynamics, semelparity, condition factor, time series.
INTRODUÇÃO & MÉTODOS GERAIS
2
Introdução geral
A flutuação de parâmetros populacionais e a reprodução podem sofrer
influência de variações no clima e no ambiente (MARTINS et al., 2006; LOE et
al., 2005). Essas variações são chamadas sazonais ou estacionais quando
ocorrem com a periodicidade de um ano, respondendo as mudanças ocasionadas
pelas estações climáticas. A sazonalidade é um dos componentes da variabilidade
ambiental que controla o início e a duração da estação reprodutiva em muitos
organismos (LIMA et al., 2003; MARTINS et al., 2006).
A atividade reprodutiva das populações animais tem grande importância
para a compreensão da dinâmica populacional, e por isso conhecer o máximo de
detalhes possível à cerca da reprodução facilita o entendimento das flutuações
populacionais e da demografia. O sucesso reprodutivo é obtido em uma
considerável variedade de padrões. Os padrões reprodutivos em mamíferos
variam em função do grupo, tempo de vida, tamanho de ninhada, tempo de
cuidado parental, entre outros (FLOWERDEW, 1987; WEIR & ROWLANDS,
1973). A reprodução dos marsupiais neotropicais tem sido descrita como sazonal
(FLOWERDEW, 1987; CERQUEIRA, 1988) e já foi associada ao fotoperíodo
(BERGALLO & CERQUEIRA, 1994; CERQUEIRA 2005) e ao regime de
chuvas e períodos de maior disponibilidade de recursos (FLEMING, 1973;
QUENTAL et al., 1999; FLOWERDEW, 1987; JULIAN-LAFERRIERE &
3
ATRAMENTOWICZ, 1990; CERQUEIRA, 1984). O padrão iteróparo de
reprodução é descrito para quase todos os mamíferos, com exceção de algumas
poucas espécies de marsupiais das famílias Dasyuridae e Didelphidae, que
apresentam padrão semélparo (BRAITHWAITE & LEE, 1979; WOOLLEY,
1990; BRADLEY, 1997; OAKWOOD et al., 2001; MARTINS et al., 2006). Foi
sugerido que o marsupial didelfídeo Marmosops incanus apresenta esse raro padrão
(LORINI et al., 1994).
Para se estudar a dinâmica de uma população é preciso obter e entender
os parâmetros populacionais. Esses parâmetros, por sua vez podem ser afetados
pela disponibilidade dos recursos usados. Portanto, determinar quais recursos
disponíveis no ambiente são importantes para a manutenção desta população
ajuda a elucidar os mecanismos da sua dinâmica. A disponibilidade de recursos
pode variar no tempo e no espaço e, como conseqüência, espécies generalistas
apresentam variações nos hábitos alimentares (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1999,
LEINER & SILVA, 2007). Essas variações freqüentemente são sazonais e
associadas a fatores como o regime de chuvas, frutificações e flutuação
populacional de presas. O consumo de recursos ótimos, aqueles que suprem as
necessidades da espécie de forma mais eficiente, varia com a sua disponibilidade
no ambiente, e essa variação na disponibilidade faz com que os indivíduos
utilizem alimentos sub-ótimos quando o recurso preferido se torna escasso
(FLOWERDEW, 1987). Quando o ambiente apresenta uma dinâmica sazonal de
disponibilidade do alimento ótimo, é comum que espécies que utilizem esse
4
recurso ajustem sua própria dinâmica, de modo que o período de maior gasto
energético coincida com o período de maior abundância do alimento ótimo.
Uma maneira de ter acesso à eficiência com que os animais alocam energia
é medindo o acumulo ou perda de massa corpórea. Em animais vivos isso pode
ser medido através da relação entre o peso e o comprimento do corpo. Essa
medida é chamada de fator de condição, e é um parâmetro que pode ser
monitorado ao longo do tempo e relacionado a diversas variáveis com o intuito
de entender a dinâmica entre alocação de energia e disponibilidade de recursos.
Padrões de variação temporal em populações animais têm despertado
grande interesse (MURÚA & GONZÁLEZ, 1985; KENDALL et al., 1999; ERB
et al., 2001), e entender a natureza da variação é um dos principais objetivos
ecologia de populações. Uma maneira de se estudar a flutuação temporal de uma
população é avaliar os mecanismos que a regulam no tempo. A regulação
populacional refere-se ao processo no qual há a redução do tamanho de
populações que estão acima de um nível particular e o aumento no tamanho da
população abaixo deste nível. Recursos limitantes, aqueles mais escassos no
ambiente em relação aos demais, podem determinar esse ponto de equilíbrio,
impondo um limite à reprodução da população (ODUM, 1985; ERB et al., 2001).
Por definição, fatores reguladores têm um efeito denso-dependente, enquanto
fatores limitantes podem ser denso-dependentes ou independentes (BEGON et
al., 1996; ERB et al., 2001).
5
Uma população pode sofrer influência de fatores extrínsecos, como o
clima, disponibilidade de recursos e interações interespecíficas (BEGON et al.,
1996; ERB et al., 2001) e/ou fatores intrínsecos, como competição
intraespecífica, dispersão ou inibição reprodutiva (ODUM, 1985; BEGON et al.,
1996; ERB et al., 2001).
A caracterização da variação temporal de uma população pode ser feita
através de diversos parâmetros, como a abundância populacional, densidade,
sobrevivência, biomassa, fator de condição, fecundidade e tamanho de ninhada.
Fatores extrínsecos podem promover variações destes parâmetros ao longo do
tempo.
Os processos extrínsecos e intrínsecos operam em escalas de tempo tanto
sazonais como interanuais. Por isso a caracterização da dinâmica populacional
em uma escala plurianual é importante para que se possam detectar padrões
sazonais e cíclicos (LIMA et al., 2001; CRESPIN et al., 2002). Para isso é preciso
entender os componentes da variação dos parâmetros populacionais, como
tendências, sazonalidade, ciclos e ruídos, e investigar a importância relativa dos
fatores que podem ter influência sobre os parâmetros populacionais estudados.
Técnicas estatísticas de análises de série temporal têm sido usadas com êxito no
estudo de variáveis no tempo (KESNER & LINZEY, 1997). Estas técnicas têm
sido apenas ocasionalmente aplicadas a populações de pequenos mamíferos
(GARSD & HOWARD, 1981, 1982; BROWN & HESKE, 1990;
HORNFELDT, 1994; MURÚA et al., 2003; MENDEL et al., no prelo), pois
6
requerem um conjunto de dados longo e contínuo no tempo (LEGENDRE &
LEGENDRE, 1998).
Estudos de longa duração e sua importância em regiões tropicais
Os estudos de longa duração são de grande importância para investigar
uma série de questões, tais como os efeitos de alterações bruscas no habitat, de
flutuações climáticas (como da Oscilação Sul/El Niño), de florações de taquaras
(JAKSIC & LIMA, 2003) e de mudanças na composição de espécies ao longo do
tempo (CERQUEIRA, 2001). A maioria dos estudos de longa duração com
pequenos mamíferos foi conduzido em regiões temperadas (MARCSTROM et
al., 1990; AGRELL et al., 1992; GETZ et al., 2001) ou em regiões semi-áridas
(LIMA & JAKSIC, 1999; LIMA et al., 2001), onde as variações demográficas são
influenciadas primariamente por fatores climáticos e sazonalidade de recursos
(FLEMING, 1971). Nas florestas pluviais, a alta diversidade e a baixa
sazonalidade dificultam a identificação dos fatores que influenciam a dinâmica
das populações (FLEMING, 1971), onde a competição inter e intraespecífica
têm sido sugeridas como mais influentes. Entretanto, são raros os estudos de
pequenos mamíferos com mais de quatro anos de duração conduzidos em
florestas neotropicais (CERQUEIRA et al., 1993; GENTILE et al., 2000;
RADEMAKER, 2001; VIVEIROS DE CASTRO & FERNANDEZ, 2004;
KAJIN, 2004).
7
Objetivos
Os principais objetivos deste trabalho foram:
1- Descrever a reprodução e estimar os parâmetros populacionais de M.
incanus;
2- Relacionar a variação do fator de condição às atividades reprodutivas, a
densidade populacional e aos indicadores de disponibilidade de recursos;
3- Investigar a influência da precipitação, dos recursos (biomassa de
artrópodes e produção de frutos e folhiço) e da abundância de dois potenciais
predadores, Didelphis aurita e Philander frenatus, na abundância e no fator de
condição de M. incanus, e o tempo de atraso na resposta dos parâmetros
populacionais a essas variáveis.
Métodos gerais
Área de estudo
O presente estudo foi desenvolvido em área de Mata Atlântica, dentro dos
limites do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no Estado do Rio de Janeiro
(Figuras 1 e 2). A área de estudo situa-se na localidade do Garrafão (22°28’28’’S
e 42°59’86’’W), Município de Guapimirim, nos arredores dos afluentes do Rio
Iconha, parte da bacia do Rio Macacú, na face sul da serra.
8
Figura 1. Localização do Parque Nacional da Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. Fonte:www.parquesnacionais.hpg.ig.com.br
Figura 3. Vista aérea de uma das casas de veraneio do condomínio Garrafão. Foto: Diogo Loretto.
Figura 2. Parque Nacional da Serra dos Órgãos – vista da estrada do Dedo de Deus, próximo a área de estudo. Foto: Diogo Loretto.
Figura 4. Fotografia aérea da área de estudo. A=grade A; B= grade B; C= grade C; AE= auto-estrada Rio - Teresópolis; EV= estradas vicinais; CV= casas de veraneio. Fotografia do Centro de Informações e Dados do Rio de Janeiro.
AE
A
B
C
EV
CV
9
A floresta da região é parte de uma das maiores extensões contínuas da
Mata Atlântica remanescente no Estado do Rio de Janeiro (SOS MATA
ATLÂNTICA/INPE/ISA, 1998), sendo a vegetação caracterizada por floresta
ombrófila densa montana (BRASIL, 1992) com dossel alto, fechado e com
presença de sub-bosque. Lianas, palmeiras, epífitas, samambaias e bromélias são
freqüentes; lenhosas comuns na área pertencem aos gêneros Sloanea, Ficus,
Cedrela, Cariniana, Vochysia, Cecropia, dentre outros. A área é de mata contínua,
mas fica dentro de um condomínio, com cerca de 50 casas de veraneio e é
recortada por estradas vicinais (Figuras 3 e 4). A ocupação por casas de veraneio
causa alguma influência sobre a comunidade vegetal e animal (MACEDO et al.,
no prelo (anexo I); MACEDO et al., 2005). A vegetação é de mata de encosta
com dossel alto, fechado e com presença de sub-bosque. A topografia é muito
irregular e a área apresenta diversos cursos d’água.
Foram estabelecidas três grades de amostragem, denominadas A, B e C,
situadas em diferentes altitudes: grade A (22°28’28’’S e 42°59’51’’W) a 748
metros de altitude, grade B (22°28’58’’S e 42°59’08’’W) a 652 metros de altitude,
e grade C (22°29’35’’S e 42°58’50’’W) a 522 metros de altitude (Figura 5). As
distâncias entre as grades são de 853 metros entre A e B e 573 metros entre B e
C. A localidade fica na altura do quilometro 94 da BR 116 (Rio-Teresópolis). A
grade A situa-se a aproximadamente 250 metros da rodovia, a grade B a 427
metros e a grade C a 600 metros.
10
11 p tg 12 13 p i f tg 14 15 p tg
16 17p i f 18 19 p i 20
21 p i f 22 23 p tg 24 25 p,i
1 p i 2 3 p tg 4 5 p i f
6 7 p i 8 9 p i f 10
11 p tg 12 13 p i f tg 14 15 p tg
16 17p i f 18 19 p i 20
21 p i f 22 23 p tg 24 25 p,i
1 p i 2 3 p tg 4 5 p i f
6 7 p i 8 9 p i f 10
Figura 6. Esquema dos pontos de captura das grades, representados por estrelas de quatro pontas. Números= número do ponto de captura; p= ponto com armadilhas em plataforma nas árvores; i= pitfall de artrópodes; f= coletor de folhiço; tg= armadilha Tomahawk grande. Espaçamento entre os pontos- 20 metros.
Figura 5. Esquema das grades de captura. GA, GB e GC – grades A, B e C. E – estradas vicinais. A – auto-estrada (BR 116). CH – Cachoeira do Rio Iconha. C – casas. Linhas retas - distância em metros entre as grades.
11
O clima da área foi classificado como mesotérmico-úmido-moderado
(NIMER, 1989). Pelo diagrama ombrotérmico feito com as normais
climatológicas de 1931 a 1960 da estação do Instituto Nacional de Meteorologia
de Teresópolis (INMET, 1979), a região não tem período seco normal, sendo
super úmido de outubro a março (Figura 7). Segundo o diagrama ombrotérmico
feito com dados coletados durante o tempo de estudo, períodos de déficit
hídrico foram pouco freqüentes na região (Figura 8). Durante o período
estudado foi observada temperatura média mensal variando entre 15,7°C e
24,95°C e pluviosidade mensal variando entre 0 mm e 508 mm (dados do
Instituto Nacional de Meteorologia - INMET, Teresópolis). Os meses mais
secos foram junho, julho e agosto. A estação meteorológica de Teresópolis foi
usada por estar mais próxima da área de estudo, em distância e em altitude, do
que a do município de Guapimirim, sendo por tanto mais representativa.
Teresópolis normais 31-60
0
50
100
150
200
250
300
350
jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez
0
50
100
150
pluviosidade temperatura média
Figura 7. Diagrama ombrotérmico com as normais climatológicas de 1931 a 1960 do município de Teresópolis.
12
Espécie estudada
Nos oito anos de estudo reportados nesta dissertação foram capturadas 15
espécies de pequenos mamíferos, sendo sete da ordem Rodentia (Rhipidomys sp.
nov., Oryzomys russatus, Akodon cursor, Juliomys pictipes, Oligoryzomys nigripes, Trinomys
dimediatus e Sciurus aestuans) e oito da ordem Didelphimorphia (Didelphis aurita,
Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Philander frenatus, Micoureus paraguayanus,
Gracilinanus microtarsus, Caluromys philander e Monodelphis gr. americana). Para mais
detalhes sobre as espécies capturadas na área de estudo ver anexo I.
A ordem Didelphimorphia possui cerca de 70 espécies distribuídas ao
longo do continente americano, e compreende duas famílias, divididas em cinco
subfamílias e seis tribos, de acordo com a classificação de KIRSCH (1996).
0
100
200
300
400
500
abr/9
7
ago/97
dez/97
abr/9
8
ago/98
dez/98
abr/9
9
ago/99
dez/99
abr/0
0
ago/00
dez/00
abr/0
1
ago/01
dez/01
abr/0
2
ago/02
dez/02
abr/0
3
ago/03
dez/03
abr/0
4
ago/04
dez/04
0
50
100
150
200
250
pluviosidade temperatura média
Figura 8. Diagrama ombrotérmico do período de estudo, de abril de 1997 a fevereiro de 2005, com dados da estação meteorológica do Instituto Nacional de Meteorologia do município de Teresópolis.
13
O gênero Marmosops é diverso e amplamente distribuído pelas florestas
neotropicais. São reconhecidas 14 espécies (VOSS et al, 2004), embora estudos
de filogeografia e sistemática sugiram a existência de mais espécies, ainda não
descritas (MUSTRANGI & PATTON, 1997; VOSS et al, 2004).
A Mata Atlântica abriga duas espécies, Marmosops incanus e Marmosops
paulensis. Embora haja simpatria em algumas localidades (Figura 9), inclusive na
Serra dos Órgãos, a diferença entre as duas foi bem documentada por
MUSTRANGI & PATTON (1997), de forma que caracteres externos tais como
peso e comprimento do corpo, tamanho das orelhas, cor das patas traseiras,
pelagem dorsal e transição entre a pelagem dorsal e ventral, possam separar com
clareza as duas espécies.
Marmosops incanus é amplamente distribuído na Mata Atlântica, ocorrendo
de Intervales, em São Paulo à Itabuna, na Bahia, de aproximadamente 10 a 25°
de latitude sul (Figura 9). Na costa habita florestas úmidas do nível do mar até
800 metros de altitude e ilhas continentais como Ilha Grande e Ilha de São
Sebastião. Ocorre também em florestas semidescíduas de Minas Gerais, (onde
pode ser encontrado em altitudes mais elevadas, até 1.300 metros) indo até
Lagoa Santa (MG). Também está presente em florestas de galeria nos domínios
do cerrado e da caatinga, adjacentes à Mata Atlântica (MUSTRANGI &
PATTON, 1997).
14
Figura 9. Mapa da distribuição do gênero Marmosops na Mata Atlântica baseado em indivíduos cujas seqüências de citocromo b foram obtidas. M. incanus: círculos pretos - localidade dos indivíduos; área cinza - distribuição. M. paulensis – círculos brancos – localidade dos indivíduos; área listrada - distribuição. Mapa obtido de Mustrangi & Patton, 1997.
15
Figura 11. Fêmea de Marmosops incanus exibindo sinais de atividade reprodutiva. Foto: Diogo Loretto.
Figura 13. Didelphis aurita. Foto: Maja Kaijin.
Figura 12. Philander frenatus. Foto: Fabio Pedreira.
Figura 10. Marmosops incanus. Foto: Fabio Pedreira.
16
A população de M. incanus (Figura 10) da localidade do Garrafão foi o
objeto deste estudo. Espécimes testemunho foram identificados pela Dr. Lena
Geise (Departamento de Zoologia, Universidade Estadual do Rio de Janeiro).
Essa espécie apresenta pelagem do dorso cinza, podendo ser marrom-
acinzentada, pelagem do ventre com coloração entre o branco e o creme, e
alguns indivíduos apresentam uma coloração fugitiva (que não é conservada em
exemplares mortos) entre o rosa e o salmão, na área de transição entre a pelagem
dorsal e ventral, geralmente próximo ao pescoço e patas anteriores
(MUSTRANGI & PATTON, 1997). As fêmeas não têm marsúpio, e quando
estão lactantes apresentam uma coloração marrom-avermelhada na pelagem
próxima às tetas (BARNES, 1977, LORINI et al, 1994) (Figura 11). Durante a
estação reprodutiva aparece uma deposição de glândulas sebáceas na pelagem da
garganta, formando uma pequena mancha escura (BARNES, 1977, LORINI et
al., 1994), e estas são mais visíveis nos machos. Existem três tipos de pelagem
dorsal, diferentes entre si no comprimento e na textura e que variam de acordo
com a idade e o sexo (OLIVEIRA et al., 1992). A cauda tem aproximadamente
1,5 vezes o comprimento cabeça-corpo, não tem pelos, é cinza e preênsil.
Apresenta máscara negra ao redor dos olhos, indo em direção ao focinho. Tem
dimorfismo sexual bem marcado no comprimento e no peso do corpo, com
machos significativamente maiores que as fêmeas (FONSECA & KIERULF,
1989, MUSTRANGI & PATTON, 1997, MACEDO et al, no prelo (anexo I)) e
na estrutura da pelagem, com machos adultos apresentando um tipo de pelagem
17
diferente das fêmeas adultas e dos jovens e sub adultos de ambos os sexos
(OLIVEIRA et al., 1992).
Marmosops incanus não aparenta ser sensível a leves graus de perturbação na
mata, já que foi a segunda espécie mais abundante na área de estudo (MACEDO
et al., no prelo (anexo I)) e tem sido capturada com freqüência alta em
fragmentos de mata (PASSAMANI & FERNANDEZ, 2001; UMETSU &
PARDINI, 2006; OLIFIERS, 2002).
São animais noturnos e usam o sub-bosque com uma freqüência
aproximada de 30% e o chão da floresta 60%, segundo estudo com carretel de
rastreamento (CUNHA & VIEIRA, 2002). São onívoros, mas se alimentam
primariamente de frutos (ÁSTUA DE MORAIS et al., 2003) e insetos
(FONSECA & KIERULFF, 1989, STALLINGS, 1989).
Procedimentos
Coleta de dados
Esta dissertação é parte de um projeto de longo prazo, realizado pelo
Laboratório de Vertebrados (Departamento de Ecologia, Instituto de Biologia,
Universidade Federal do Rio de Janeiro), que engloba diversas linhas de pesquisa
relacionadas ao estudo de ecologia de pequenos mamíferos, tais como dinâmica
de populações, comunidades, locomoção, preferência de microhabitat, uso de
ninhos artificiais, estrutura da vegetação, microclima, reprodução, variabilidade
genética, abundância de recursos, entre outras. Por isso o delineamento
18
experimental utilizado corresponde aos objetivos do projeto como um todo e às
limitações topográficas e logísticas.
O trabalho de captura-marcação-e-recaptura vem sendo feito desde abril
de 1997. Este estudo reportará os dados de abril de 1997 a abril de 2005.
Foram feitas duas excursões de remoção, em dezembro de 1996 e
fevereiro de 1997, com cinco noites de captura cada, para identificação das
espécies. Indivíduos de espécies não identificadas que foram aparecendo ao
longo do estudo foram coletados para identificação por analise morfológica ou
cariótipo, para posteriormente serem depositado na coleção zoológica do Museu
Nacional do Rio de Janeiro.
As excursões de captura-marcação-e-recaptura (CMR) foram bimestrais,
com cinco noites de captura por excursão. CMR consiste basicamente em marcar
os animais capturados e soltá-los, de modo que eles possam se misturar na
população e eventualmente serem recapturados. Os indivíduos foram marcados
com tatuagem na cauda ou corte de falange nos três primeiros anos de estudo e
nos anos posteriores com dois brincos numerados (Ear Tags, National Band Tag
and Co., E.U.A), um em cada orelha para prevenir a perda da identificação.
Cada grade consistiu de um total de 25 pontos de captura, espaçados 20
metros, distribuídos em cinco linhas paralelas, formando um quadrado (Figura
6). Os pontos foram marcados por uma estaca fixa no solo. Em cada ponto
foram colocadas duas armadilhas para animais vivos no chão, uma Sherman
19
modelo XLK (com 7,64 cm x 9,53 cm x 30,48 cm) e uma Tomahawk modelo
201 (40,64 cm x 12,70 cm x 12,70 cm), no raio de um metro da estaca (Figura
14). Cada grade tinha cinco Tomahawks grandes modelos 105 (50,80 cm x 17,78
cm x 17,78 cm) distribuídas em formato de cruz ao longo das linhas do meio da
grade, sendo quatro dispostas nas extremidades e outra no centro da grade. A
partir de abril de 2000, todos os 13 pontos de número ímpar de cada grade
receberam uma plataforma suspensa em galhos de árvores com alturas variando
aproximadamente de cinco a quinze metros (Figura 15). Cada plataforma tinha
uma Tomahawk 201 e uma Sherman XLK. Todas as armadilhas foram iscadas
com uma pasta feita de banana, aveia, creme de amendoim e bacon moído, e as
Tomahawks que ficam no chão levaram além da pasta um pedaço de carne e um
de bacon.
As armadilhas foram verificadas e reiscadas de manhã cedo. Dos animais
capturados foram anotados os seguintes dados: número de identificação
individual, espécie, grade e ponto de captura, dentição, peso, tamanho do corpo
e da cauda, sexo, condição reprodutiva, coleta de tecido, presença de
ectoparasitos e observações individuais. Depois de triados, os animais foram
soltos no seu respectivo ponto de captura.
Para cada dia de amostragem foram anotadas as condições de tempo do
dia e da noite anterior.
20
Indicadores da disponibilidade de recursos
O folhiço é rico em invertebrados e frutos, os principais itens alimentares
dos marsupiais didelfídeos (SANTORI et al., 1996; CÁCERES, 2002; ASTUA
DE MORAIS et al., 2003; CARVALHO et al., 1999; SANTORI & ASTUA DE
MORAIS, 2004). Embora possam ter hábitos alimentares generalistas, a
flutuação dos principais itens da dieta pode afetar a reprodução e o tamanho das
populações (FONSECA & KIERULFF, 1989). Esses recursos alimentares, por
sua vez, estão ligados a flutuações estacionais no regime das chuvas (CHARLES-
DOMINIQUE, 1983; BERGALLO, 1995). Partindo desses princípios, foram
usados como indicadores da disponibilidade de recursos a produção de folhiço e
frutos, a biomassa de artrópodes de solo e a precipitação.
Cinco coletores de folhiço foram colocados nos pontos 5, 9, 13, 17 e 21
das três grades, formando uma linha diagonal, e nove fojos (pitfall traps) para
coletar artrópodes de solo foram colocados nos pontos 1, 5, 7, 9, 13, 17, 19, 21 e
25 das grades, formando um X (Figura 6).
Seguindo a metodologia usada por RAMOS & PELLENS (1994), os
coletores de folhiço eram caixas quadradas (50x50x20 cm) feitas de madeira ou
folha de alumínio com fundo de tela de nylon com pés de aproximadamente 20
cm de altura (Figura 16). O material interceptado pelos coletores era recolhido
mensalmente e representava a quantidade caída das árvores neste período, ou
seja, o que estava sendo produzido por mês em 0,5 m². Este material foi
separado nas seguintes categorias: folhas, caules, flores/frutos/sementes
21
(estruturas reprodutivas), líquens/fungos, folhas de bambu e finos (material
triturado). Terminada a triagem, o folhiço foi seco em estufa a 80°C por 24h e
depois pesado em uma balança, obtendo-se o peso seco. Neste estudo foram
utilizadas as produções de folhiço total, incluindo as seis categorias, e das
estruturas reprodutivas. A produção foi obtida a partir do somatório do peso em
gramas de cada mês, agrupando as 15 amostras das três grades. Neste trabalho
foram usadas as coletas de folhiço de abril de 1997 a fevereiro de 2005.
Modificando a metodologia de BERGALLO (1995), os coletores de
artrópodes terrestres foram fojos (pitfalls) confeccionados cortando-se garrafas
PET de 2 litros ao meio, tendo aproximadamente 25 cm de profundidade e 21
cm de diâmetro. Metade dela foi enterrada mantendo suas bordas no nível do
chão (Figura 17). O coletor era virado com o fundo para cima no período em
que não estava sendo utilizado. Colocou-se água e detergente no fundo do
coletor, deixando-o aberto por três noites. Os insetos foram posteriormente
recolhidos das pitfalls e colocados em potes de plástico com a identificação de
seu respectivo ponto, sendo estes preenchidos com álcool a 70%. Os insetos
foram secos e pesados em balança de precisão no laboratório. As amostras de
abril, junho, outubro e dezembro de 2004 e abril de 2005 foram perdidas em um
incêndio no Laboratório de Vertebrados.
22
Figura 14. Estação de captura com armadilhas Sherman, Tomahawk e Tomahawk grande. Foto: Diogo Loretto
Figura 15. Plataforma para captura no dossel, com armadilhas Sherman eTomahawk. Foto Diogo Loretto.
Figura 16. Caixa coletora de folhiço. Foto: Vitor Rademaker.
Figura 17. Armadilha tipo fojo (pitfall) para captura de artrópodes do solo. Foto: Vitor Rademaker
CAPÍTULO I
24
Reprodução e parâmetros populacionais do marsupial Marmosops incanus.
Resumo
A reprodução e a flutuação populacional de Marmosops incanus foi investigada sob vários aspectos. O objetivo foi descrever, com ênfase na reprodução, uma população monitorada bimestralmente há oito anos por captura-marcação-e-recaptura em três grades fixas. O estudo foi conduzido no Parque Nacional da Serra dos Órgãos, município de Guapimirim, Rio de Janeiro. M. incanus foi a segunda espécie em número de capturas na área de estudo e apresentou sazonalidade na reprodução (que ocorreu de outubro a fevereiro) e flutuação populacional (com picos em agosto e outubro e vales em fevereiro e abril). Não houve sobreposição de gerações, desvio na razão sexual ou captura de fêmeas carregando filhotes. As capturas de indivíduos jovens foram raras. O padrão reprodutivo semélparo, descrito até então para a espécie em um estudo feito em coleções zoológicas, foi confirmado, uma vez que nenhum indivíduo adulto passou por mais de uma estação reprodutiva. Diferente dos marsupiais dasyurídeos, cuja estratégia semelpara já foi bem documentada, as fêmeas de M. incanus também são semélparas e a morte acontece entre 3 e 6 meses após a cópula.
Introdução
O entendimento da dinâmica das populações animais e das questões
ecológicas relacionadas só é alcançado e é freqüentemente depende da análise de
parâmetros bionômicos (LEBRETON et al., 1992).
O principal objetivo da ecologia de populações é estimar a abundância
populacional absoluta ou relativa, avaliar sua flutuação no tempo e no espaço e
estudar as causas dessa flutuação (WALKER et al., 2000). O tamanho de uma
população varia de acordo com a entrada de novos indivíduos por nascimento
ou imigração e com a saída de indivíduos por morte ou emigração. No entanto,
o estudo de populações animais no campo raramente permite que esses quatro
25
fatores de variação da abundância sejam observados com clareza, pois
normalmente são computadas apenas as entradas e saídas de indivíduos
(LEBRETON et al., 1992).
Neste contexto, a ecologia de populações concentra-se em compreender a
dinâmica temporal da abundância, que é resultado de diferentes processos
atuando em diferentes escalas de tempo, como a sazonal e a interanual (LIMA et
al., 2001).
Entender os processos que influenciam a reprodução dos organismos é
essencial para entender a dinâmica das populações. Segundo BERRYMAN
(2002), a flutuação populacional depende principalmente de nascimentos e
mortes. Por isso, questões como a fecundidade das fêmeas, período reprodutivo,
tempo de geração, estrutura etária, maturação sexual, razão sexual e sistemas de
acasalamento devem ser investigadas sempre que possível, uma vez que a
abundância depende fortemente da entrada de indivíduos por nascimentos.
A reprodução dos mamíferos é usualmente associada a períodos de maior
disponibilidade de recursos, para maximizar o sucesso reprodutivo e a
sobrevivência dos filhotes (FLOWERDEW, 1987; FLEMING, 1973; JULIAN-
LAFERRIERE & ATRAMANTOWICZ, 1990). Alguns mamíferos se
reproduzem oportunisticamente, como roedores cricetídeos e morcegos que
aproveitam picos de chuva ou de disponibilidade de alimentos (WEIR &
ROWLANDS, 1973; FLOWERDEW, 1987; CERQUEIRA & LARA, 1991;
CERQUEIRA, 2005; BERGALLO & MAGNUSSON, 1999; ZORTÉA, 2003;
26
KNEGT et al., 2005). Outros se reproduzem estacionalmente, como alguns
marsupiais neotropicais (CERQUEIRA, 1988; CERQUEIRA, 2005;
RADEMAKER. & CERQUEIRA, 2006). A reprodução sazonal nestes
mamíferos pode ser desencadeada por fatores como fotoperíodo, variações
estacionais no regime de chuvas e disponibilidade de recursos (CERQUEIRA,
2005; CERQUEIRA & BERGALLO, 1993; FLOWERDEW, 1987;
CERQUEIRA, 1984; JULIEN-LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICZ, 1990).
Existem diversos padrões reprodutivos em mamíferos, que variam em
função do grupo, tempo de vida, tamanho de ninhada, tempo de cuidado
parental, entre outros (FLOWERDEW, 1987; WEIR & ROWLANDS, 1973). A
grande maioria dos mamíferos é iterópara, ou seja, os indivíduos podem
potencialmente se reproduzir repetidamente ao longo da vida (SMITH &
CHARNOV, 2001). Foram feitos poucos relatos sobre mamíferos semélparos,
cujos indivíduos participam de apenas um evento reprodutivo durante a vida
(BRAITHWAITE & LEE, 1977; WOOLLEY, 1990; BRADLEY, 1997,
LORINI et al., 1994, OAKWOOD et al., 2001). A semelparidade é uma
estratégia de vida que se desenvolve quando a seleção favorece indivíduos que
alocam tanta energia na reprodução que a morte se torna inevitável (YOUNG,
1981, 1990). Ela pode ser facultativa e parece ter forte relação com condições
ambientais desfavoráveis ou de alta sazonalidade, com apenas um curto período
favorável no ano (FLOWERDEW, 1987; HEINO et al., 1996).
Do pouco investigado a respeito da bionomia do marsupial Marmosops
27
incanus, foi sugerido que a espécie apresentaria um padrão reprodutivo semélparo
(LORINI et al., 1994). Dentre os mamíferos, apenas machos de poucas espécies
de marsupiais australianos da família Dasyuridae tiveram a estratégia semélpara
bem documentada, em estudos que mostram que os machos iniciam um
processo irreversível de senescência após a cópula (WOOLLEY, 1990;
BRADLEY, 1997). Em geral a morte pós-cópula dos Dasyuridae semélparos é
causada por hemorragias gastrointetinais (OAKWOOD et al., 2001). Estudos
endocrinológicos mostraram que no início da estação reprodutiva os machos
produzem altos níveis de corticoesteroides, que promovem o catabolismo de
proteínas via gliconeogênese (BOONSTRA, 2005; OAKWOOD et al., 2001;
BRADLEY 1999 e 2003). Nos Dasyuridae semélparos, há uma falha no
feedback negativo de adrenocorticotropina, que deveria conter a secreção de
corticoesteroides (BOONSTRA, 2005; OAKWOOD et al., 2001; BRADLEY
1999 e 2003). O uso de proteína como estoque energético permite que pequenos
animais com capacidade limitada de armazenar gordura possam sustentar o
esforço reprodutivo (OAKWOOD et al., 2001).
A estratégia semélpara foi também sugerida para marsupiais da família
Didelphidae, como Marmosops incanus (LORINI et al., 1994), Marmosops paulensis
(LEINER, 2005), Gracilinanus microtarsus (MARTINS et al., 2006) e Monodelphis
dimidiata (PINE et al., 1985).
A semelparidade, sem sobreposição de gerações, faz com que o sucesso
reprodutivo de cada geração seja imprescindível para a manutenção das
28
populações. Uma geração mal sucedida pode levar a extinções locais. Se, por
exemplo, algum fator extrínseco afetar consideravelmente a sobrevivência dos
jovens ou o sucesso reprodutivo, a espécie poderia sofrer um grave declínio.
Portanto, essa estratégia de vida deve evoluir não somente em espécies que têm
sobrevivência de pouco mais de um ano e apenas um período favorável à
reprodução (BRAITHWAITE & LEE, 1977), mas também em espécies que
apresentem altas taxas de sobrevivência até o período reprodutivo e alta
resistência a distúrbios estocásticos. As espécies devem então ser mais sensíveis a
variações intrínsecas do que extrínsecas.
Objetivos
Os objetivos deste capítulo foram:
1. Estudar a história de vida do marsupial Marmosops incanus, descrevendo
o padrão de atividade reprodutiva, a flutuação populacional e
estimando parâmetros populacionais e,
2. Verificar a relação do número de fêmeas reprodutivas em cada
geração com a abundância na geração posterior.
Para a consecução destes objetivos serão analisados dados referentes a
estação reprodutiva, indícios de semelparidade, investigação de coortes, estrutura
etária, razão sexual, taxas de sobrevivência e recrutamento, tempo de
permanência e uso do espaço.
29
Métodos
Foram usados dados coletados de abril de 1997 a abril de 2005 de captura-
marcação e recaptura para descrever o funcionamento básico da população, por
meio da abundância populacional e reprodução e outros parâmetros que serão
detalhados a seguir. Detalhes sobre a obtenção dos dados estão na seção métodos
gerais.
Análise dos dados
Os testes estatísticos foram feitos utilizando-se o programa STATISTICA
6.0 (STATISOFT, 2000). A normalidade das variáveis usadas foi verificada pelo
teste de Kolmogorov-Smirnov.
A capturabilidade de M. incanus nos tipos de armadilhas utilizados foi
verificada com o intuito de verificar se houve preferência por algum tipo de
armadilha e determinar quais são efetivamente eficazes na captura dessa espécie.
Os tipos de armadilhas e os estratos usados foram: Sherman no chão, Tomahawk
pequena no chão, Tomahawk grande no chão, Sherman na árvore e Tomahawk
pequena na árvore.
Os dados das três grades foram agrupados, assumindo-se que cada grade
representa uma amostra de uma mesma população. Para verificar se existe
diferença no número de capturas entre as grades foi feita uma análise de
variância entre o número de indivíduos capturados por mês de cada grade e um
diagrama esquemático (Boxplot) para descrever a tendência central do número de
30
capturas por grade em termos de mediana, quartil e valores máximos e mínimos.
A estação reprodutiva foi determinada pela presença de fêmeas com
atividade reprodutiva na população, uma vez que os machos não apresentam
sinais reprodutivos confiáveis (LORINI et al., 1994). A lactação foi a atividade
reprodutiva considerada, uma vez que a cópula e a gravidez são difíceis de serem
observadas nesses animais (D’ANDREA et al., 1994; HINGST et al., 1998;
GENTILE et al., 2000; MACEDO et al., 2006).
A reprodução foi analisada pela proporção de fêmeas em estado
reprodutivo em relação ao total de fêmeas adultas.
Para testar se a estratégia reprodutiva da população é realmente semélpara,
foi feita uma separação entre as gerações com base no peso do corpo dos
animais. Os meses de senescência da geração mais velha e recrutamento da
geração mais nova foram usados para separar as gerações e verificar se
indivíduos adultos passam por mais de uma estação reprodutiva.
A razão sexual foi verificada para o número de indivíduos capturados por
geração. O teste do χ² (ZAR, 1996) foi usado para verificar se a razão sexual
desviava da igualdade em algum ano.
O tempo de permanência foi estimado a partir do intervalo em meses
entre a primeira e a última captura de todos os indivíduos capturados em pelo
menos duas sessões de captura. O tempo médio de permanência foi calculado
para machos e fêmeas, e apresentado em um diagrama Boxplot. Foram
31
desconsiderados os indivíduos pertencentes à última geração (2005) para não
subestimar o tempo de permanência. O tempo máximo de permanência
observado foi assumido como uma medida da longevidade da espécie. Também
foram apresentadas as porcentagens dos indivíduos que foram capturados uma
só vez.
A divisão em classes de desenvolvimento foi feita com base no último
molar funcional da arcada dentária superior, separando-as em quatro categorias,
lactentes, jovens, sub adultos e adultos, de acordo com MACEDO et al., (2006).
O tamanho da população foi dado pelo índice MNKA (Minimum number
known alive) (KREBS, 1966), que é dado pelo número de indivíduos capturados
em i (ni) mais o número de indivíduos capturados antes e depois de i, mas não
vistos em i (Zi). Este índice permite a obtenção de séries contínuas de tamanhos
de população, essencial para a presente análise. Para uma discussão sobre a
escolha do índice MNKA para medir o tamanho da população, ver KAJIN
(2004) e ANEXO II.
A sobrevivência foi estimada como sendo igual ao número de indivíduos
capturados já marcados no tempo i (m i) mais o número de indivíduos capturados
antes e depois de i, mas não vistos em i (Zi) dividido pelo MNKA no tempo (i -1).
Foram desconsideradas a primeira e a última estimativas (junho de 1997 e abril
de 2005) para que a sobrevivência não fosse subestimada.
Sobrevivência = (m i + Zi)/ MNKA i –1
32
Onde:
m i = número de indivíduos capturados já marcados no tempo i
O recrutamento foi estimado como o número de indivíduos novos no
tempo i (ni - m i) dividido pelo MNKA i. Foram desconsideradas a primeira e a
última estimativas para não superestimar o recrutamento.
Recrutamento = (ni - m i ) / MNKA i
Para a sobrevivência e o recrutamento foi feita uma correção no intervalo
entre as excursões para 60 dias de acordo com FERNANDEZ (1995), para
uniformizar o intervalo de tempo entre as sessões de captura.
Foi feita uma regressão entre o número de fêmeas capturadas com sinais
de atividade reprodutiva por geração e o número de indivíduos capturados na
geração seguinte. As fêmeas que morreram nas armadilhas foram descartadas,
assumindo-se que essas fêmeas não desmamaram seus filhotes, e por tanto não
contribuíram para a geração seguinte.
Resultados
Foram capturados 175 indivíduos de M. incanus (95 machos e 78 fêmeas)
em 434 capturas, com um esforço total de 52.515 armadilhas-noite e um sucesso
de captura de 0,83%.
Do total de 434 capturas, 300 foram em armadilhas Sherman no chão
33
(71,43%), 119 em armadilhas Tomahawk pequenas no chão (28,33%), uma em
armadilha Tomahawk grande (0,24%), nenhuma nas armadilhas Sherman e
Tomahawk pequenas nas árvores. Em oito capturas não foi anotado o tipo de
armadilha. Cinco capturas ocorreram em armadilhas tipo Young (marca Movarti),
que foram usadas apenas nos meses de abril, junho e agosto de 1997.
Recalculando o número de armadilhas noite e o sucesso de captura usando
apenas as armadilhas que foram mais eficientes na captura ou preferidas por M.
incanus, Sherman e Tomahawk pequena do chão, foram respectivamente 36.750 e
1,19%.
A grade A teve um número total capturas de 192, seguida pela grade B
com 140 e C com 102. O número de indivíduos capturados por mês foi
significativamente diferente entre as grades (H = 7,444 p = 0,024) (tabela 1.1 e
figura 1.1). Não houve recapturas entre grades.
Tabela 1.1. Resultado da análise de variância de Kruskal-Wallis e χ² das medianas para testar a diferença do número de indivíduos capturados por mês nas grades A, B e C e estatística básica.
Teste da mediana:c² = 7,238430, gl = 2, p = ,0268
Kruskal-Wallis ANOVA: H (2, N=147) = 7,444 p = 0,024
soma dos mínimo e desvio
N ranks média mediana soma máximo variância padrão
grade A 49 3955,5 2,3673 2 116 0 - 8 5,4456 2,3336
grade B 49 3945,5 2,0816 2 102 0 - 6 2,9099 1,7058grade C 49 2977 1,2857 1 63 0 - 5 1,7500 1,3229
34
Fêmeas lactantes foram capturadas de outubro a fevereiro, sendo que no
ano de 2001 uma fêmea lactante foi capturada em agosto, o que é um indício de
que a estação reprodutiva começa em nesse mês (acasalamento e gestação de
aproximadamente 15 dias) e os filhotes nasçam entre o final de agosto e início de
setembro. As seções de captura foram realizadas na primeira semana de cada
mês, sendo que em agosto de 2001, excepcionalmente foi realizada na terceira
semana, o que explica a única captura de fêmea reprodutiva nesse mês. Fêmeas
em atividade reprodutiva foram capturadas até fevereiro, e durante o período
reprodutivo 97,9% das fêmeas adultas capturadas estavam lactantes, o que indica
um forte sincronismo na reprodução (figura 1.2). Uma única fêmea não lactante
foi capturada durante a estação reprodutiva, em outubro de
2002.
Box & Whisker Plot
Median 25%-75% Min-Max
A B C-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Figura 1.1. Box plot mostrando as medianas, quartis e valores máximos e mínimos do número de indivíduos capturados por mês separados pelas respectivas grades de captura (grades A, B e C).
35
0%
10%20%
30%
40%50%
60%
70%
80%90%
100%
ab
r-9
7ju
n-9
7a
go
-97
ou
t-9
7d
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-97
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-98
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ou
t-9
8d
ez
-98
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-99
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-99
ou
t-9
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-99
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-00
ab
r-0
0ju
n-0
0a
go
-00
ou
t-0
0d
ez
-00
fev
-01
ab
r-0
1ju
n-0
1a
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-01
ou
t-0
1d
ez
-01
fev
-02
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r-0
2ju
n-0
2a
go
-02
ou
t-0
2d
ez
-02
fev
-03
ab
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3ju
n-0
3a
go
-03
ou
t-0
3d
ez
-03
fev
-04
ab
r-0
4ju
n-0
4a
go
-04
ou
t-0
4d
ez
-04
fev
-05
não reprodutivas reprodutivas
Nenhuma fêmea foi capturada carregando seus filhotes. Por isso a classe
de desenvolvimento I não aparece na nossa amostragem da população. Os
adultos foram maioria de junho a dezembro, e os sub-adultos foram maioria nos
meses de fevereiro e abril. Os jovens apareceram de dezembro a junho em baixa
freqüência (Figuras 1.3 e 1.4).
Figura 1.3. Histograma com a distribuição por mês de amostragem das três classes de desenvolvimento com as capturas dos oito anos agrupadas.
0
20
40
60
80
fev abr jun ago out dez
classe II classe III classe IV
Figura 1.2. Porcentagem de fêmeas adultas (pertencentes à mesma geração) com sinais de atividade reprodutiva e sem sinais de atividade reprodutiva por mês.
36
A razão sexual não foi significativamente diferente de 1:1 (tabela 1.2), mas
no ano de 1999 o número de capturas apresentou um desvio de 3,25 machos
para cada fêmea.
observado esperado observado esperado ²א M:F
1997 21 18,5 16 18,5 0,3378 1,31: 1
1998 19 18,5 18 18,5 0,0135 1,05: 1
1999 13 8,5 4 8,5 2,3824 3,25: 1
2000 11 12 13 12 0,0833 0,84: 1
2001 20 19 18 19 0,0526 1,11: 1
2002 24 22,5 21 22,5 0,1000 1,14: 1
2003 17 21 25 21 0,7619 0,68: 1
2004 12 11,5 11 11,5 0,0217 1,09: 1
soma 137 131,5 126 131,5 7,5066
machos fêmeas
Qui-quadrado = 7,5066 df = 15 p< 0,9420
O tempo médio de permanência foi de 3,31 meses (± 1,95) para machos e
3,71 meses (± 2,12) para fêmeas, sendo e o tempo máximo de permanência de 10
Figura 1.4. Histograma com número de indivíduos capturados em cada classe de desenvolvimento por mês de amostragem.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
ab
r/9
7
ou
t/9
7
ab
r/9
8
ou
t/9
8
ab
r/9
9
ou
t/9
9
ab
r/0
0
ou
t/0
0
ab
r/0
1
ou
t/0
1
ab
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2
ou
t/0
2
ab
r/0
3
ou
t/0
3
ab
r/0
4
ou
t/0
4
ab
r/0
5
classe II classe III classe IV
Tabela 1.2. resultado do teste do χ² para a razão sexual por geração com 15 graus de liberdade e nível de significância de 95%.
37
meses para ambos os sexos. Os indivíduos que apareceram em apenas uma
sessão de captura representam 54,73% do total de captura dos machos e 43,58%
do total de capturas das fêmeas.
A sobreposição de gerações (captura de indivíduos jovens e adultos no mesmo mês) foi
baixa, como se pode observar nas figuras 1.6 e 1.7. Os meses de dezembro e fevereiro
foram usados para separar as gerações de M. incanus (tabela 1.4). Os dados de captura
mostram que nesses meses ocorrem quase todas as sobreposições de gerações, a maioria no
mês de dezembro e apenas uma no mês de abril de 2005 (tabela 1.4).
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
ab
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99
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jun
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01
jun
/01
ag
o/0
1o
ut/
01
de
z/0
1fe
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br/
02
jun
/02
ag
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2o
ut/
02
de
z/0
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v/0
3a
br/
03
jun
/03
ag
o/0
3o
ut/
03
de
z/0
3fe
v/0
4a
br/
04
jun
/04
ag
o/0
4o
ut/
04
de
z/0
4fe
v/0
5a
br/
05
96 97 98 99 2000 2001 2002 2003 2004
Figura 1.6. Porcentagem de indivíduos capturados por geração.
Tabela 1.3. Média e desvio padrão do tempo de permanência em meses de machos e fêmeas
macho fêmea
média 3,31 3,714
desvio padrão 1,948 2,122
38
gerações
0
4
8
12
16
ab
r/9
7ju
n/9
7a
go
/97
ou
t/9
7d
ez/9
7fe
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/98
ag
o/9
8o
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98
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v/9
9a
br/
99
jun
/99
ag
o/9
9o
ut/
99
de
z/9
9fe
v/0
0a
br/
00
jun
/00
ag
o/0
0o
ut/
00
de
z/0
0fe
v/0
1a
br/
01
jun
/01
ag
o/0
1o
ut/
01
de
z/0
1fe
v/0
2a
br/
02
jun
/02
ag
o/0
2o
ut/
02
de
z/0
2fe
v/0
3a
br/
03
jun
/03
ag
o/0
3o
ut/
03
de
z/0
3fe
v/0
4a
br/
04
jun
/04
ag
o/0
4o
ut/
04
de
z/0
4fe
v/0
5a
br/
05
nº
de indiv
íduos c
aptu
rados
Os machos adultos desaparecem da população entre outubro e dezembro,
enquanto as fêmeas adultas desaparecem entre dezembro e abril (tabela 1.4).
geração fêmeas machos
97 abr/97 - fev/98 jun/97 - dez/97
98 fev/98 - dez/98 dez/97 - dez/98
99 fev/99 - fev/00 dez/98 - dez/99
2000 jun/00 - dez/00 ago/00 - dez/00
2001 abr/01 - dez/01 fev/01 - dez/01
2002 dez/01 - dez/02 fev/02 - out/02
2003 dez/02 - dez/03 fev/03 - dez/03
2004 fev/04 - dez/04 abr/04 - out/04
Tabela 1.4. Tempo de duração das gerações de machos e fêmeas.
coorte T coorte T +1 coorte T coorte T +1
mín - máx 70-115 15-38 51-75 19-31
média 100 33,25 63,5 27
desv. padrão 15,94 9,76 6,68 4,69
n 11 8 17 8
machos fêmeas
Tabela 1.5. Peso do corpo em gramas dos indivíduos capturados nos meses de dezembro e fevereiro, onde há sobreposição de gerações.
Figura 1.7. Número de indivíduos capturados por mês separados por geração.
39
As estimativas de sobrevivência e recrutamento, bem como o índice de
abundância estão apresentadas nas figuras 1.8, 1.9 e 1.10. A flutuação da
abundância mostrou um padrão anual bem marcado, com picos entre agosto e
outubro e vales entre fevereiro e abril.
MNKA
0
5
10
15
20
abr-
97
ago-9
7
dez-9
7
abr-
98
ago-9
8
dez-9
8
abr-
99
ago-9
9
dez-9
9
abr-
00
ago-0
0
dez-0
0
abr-
01
ago-0
1
dez-0
1
abr-
02
ago-0
2
dez-0
2
abr-
03
ago-0
3
dez-0
3
abr-
04
ago-0
4
dez-0
4
abr-
05
sobrevivência
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
jun
/97
ou
t/9
7
fev/9
8
jun
/98
ou
t/9
8
fev/9
9
jun
/99
ou
t/9
9
fev/0
0
jun
/00
ou
t/0
0
fev/0
1
jun
/01
ou
t/0
1
fev/0
2
jun
/02
ou
t/0
2
fev/0
3
jun
/03
ou
t/0
3
fev/0
4
jun
/04
ou
t/0
4
fev/0
5
Figura 1.9. Taxa de sobrevivência mensal.
Figura 1.8. Índice de abundância MNKA por mês de amostragem.
40
recrutamento
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
jun-9
7
out-97
fev-9
8
jun-9
8
out-98
fev-9
9
jun-9
9
out-99
fev-0
0
jun-0
0
out-00
fev-0
1
jun-0
1
out-01
fev-0
2
jun-0
2
out-02
fev-0
3
jun-0
3
out-03
fev-0
4
jun-0
4
out-04
fev-0
5
A taxa de sobrevivência apresenta quedas em dezembro em quase todos
os anos, correspondendo ao período de senescência dos machos.
A taxa de recrutamento ficou acima de 50% na maior parte do período de
estudo, mostrando que captura de indivíduos novos não se dá apenas no período
em que indivíduos de uma nova coorte começam a aparecer nas armadilhas
(entre dezembro e abril), embora haja alguns picos na taxa de recrutamento
nesses períodos.
A relação entre o número de fêmeas que se reproduziram em cada estação
reprodutiva contra o número de indivíduos capturados na geração seguinte foi
positiva e o número de fêmeas reprodutivas em cada geração explicou 45% da
variação do número de indivíduos capturados na geração seguinte (figura 1.11).
Figura 1.10. Taxa de recrutamento mensal.
41
Discussão
Marmosops incanus foi a segunda espécie mais abundante durante todo o
estudo, sendo menos abundante apenas que o marsupial sinantrópico Didelphis
aurita, o gambá de orelha preta, que provavelmente têm sua alta abundância
favorecida pelos distúrbios causados pelas casas de veraneio (ver MACEDO et
al., no prelo (anexo I), FONSECA E ROBINSON, 1990). A população de M.
incanus também se manteve constante ao longo dos anos de coleta, com ausência
de capturas apenas no mês de abril de 2000.
Nota-se que há um gradiente de preferência de algum fator como altitude,
Figura 1.11. Regressão entre o número de fêmeas capturadas que se reproduziram na geração t e o número de indivíduos capturados na geração t+1 (R=0,67; R²=0,45; y=11,50+1,97*x; intervalo de confiança de 0,95).
1 2 3 4 5 6 7 8 9
nº de fêmeas reprodutivas na geração t
10
12
14
16
18
20
22
24
26
28
30
ind.
captu
rados n
a g
era
ção t
+1
r=0,6751; r²=0,4557; p=0,0662; y=11,4974874+1,97487437*x
42
umidade ou algum componente de microhabitat ou microclima (APRIGLIANO,
2003), que faz com que o número de capturas decresça da grade de maior para a
de menor altitude. Mesmo na mata contínua, os animais percebem um mosaico
de microhabitats, microclima e disponibilidade de recursos que podem não ser
medidos ou identificados nas nossas coletas. A densidade do sub-bosque pode
ser um fator importante na densidade populacional de M. incanus. FREITAS
(1998) encontrou relação negativa entre os pontos de captura de M. incanus e o
DAP (diâmetro na altura do peito) das árvores mais próximas às armadilhas na
mesma localidade. Isso indica uma preferência por vegetação com caules mais
finos (também constatada por CUNHA & VIEIRA, 2002), em geral encontrados
em áreas da floresta onde o sub-bosque é mais desenvolvido. AUGUST (1983)
também encontrou relação entre a densidade de Marmosa robinsoni e o
desenvolvimento do estrato arbóreo-arbustivo na Venezuela.
Há uma clara preferência por armadilhas Sherman no chão. É possível que
esses animais se sintam mais protegidos nas Sherman, que parecem tocas, do que
nas Tomahawk pequenas, onde ficam a vista de predadores. A Tomahawk grande
tem a trama de arame muito larga, provavelmente os animais pequenos fogem
por entre as grades (o único indivíduo capturado era um macho pesando 80
gramas) ou seu peso não é suficiente para fechar a armadilha. As armadilhas nas
árvores devem ficar longe do alcance de M. incanus, que apesar das suas
habilidades arborícolas, freqüenta apenas o sub-bosque e o chão da floresta
(FONSECA & KIERULFF, 1989; CUNHA & VIEIRA, 2002; PASSAMANI,
43
1995). A coexistência entre animais que apresentam dieta e hábitos de vida
semelhantes pode ser promovida reduzindo a sobreposição espacial do uso do
habitat (AUGUST, 1983; BROWN & LIEBERMAN, 1973; DUESER &
HALLET, 1980). Portanto, esse padrão de uso do espaço pode ser acentuado
pela presença de outras espécies de marsupiais de hábitos alimentares
semelhantes, como Micoureus paraguayanus, Gracilinanus microtarsus e Caluromys
philander. Essas espécies usam os estratos superiores da floresta (GRELLE, 2003;
VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003; FONSECA & KIERULFF, 1989;
CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981) e na área de estudo foram capturados
quase exclusivamente em armadilhas nas árvores (MACEDO et al., no prelo
(anexo I)).
O tempo de permanência menor para os machos é um indício da maior
vagilidade em relação às fêmeas. Espécies com sistema promíscuo de
acasalamento podem apresentar diferenças no uso do espaço entre os sexos, já
que a variação na disponibilidade de alimentos afeta o sucesso reprodutivo e
conseqüentemente os movimentos das fêmeas, enquanto o sucesso reprodutivo
e como conseqüência os movimentos dos machos estão relacionados ao maior
número de fêmeas que ele puder encontrar (CLUTTON-BROCK, 1989;
LEINER, 2005; LORETTO & VIEIRA, 2005). O tempo de permanência
máximo não foi um bom preditor da longevidade porque as fêmeas não foram
capturadas com filhotes lactentes, e a captura de recém desmamados foi rara. As
fêmeas desta espécie não carregam usualmente os filhotes, pois em nenhum
44
momento as capturamos com a prole. Mas pode-se somar o tempo de desmame
ao tempo máximo de permanência, o que daria aproximadamente 14 meses. Ou
assumir que os nascimentos ocorrem entre agosto e outubro e os machos podem
viver até dezembro do ano posterior (aproximadamente 16 meses) e as fêmeas
até abril do ano posterior (aproximadamente 18 meses).
A reprodução foi marcadamente estacional, o que foi observado por
outros autores que estudaram marsupiais didelfídeos (FONSECA &
KIERULFF, 1989; FLEMING, 1973; LORINI et al., 1994; JULIEN-
LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICS, 1990; RYSER, 1992; AUGUST, 1983;
CERQUEIRA & BERGALLO, 1993; KIMBLE, 1997).
As capturas mostram que as coortes foram bem separadas. Quando houve
sobreposição de gerações esta se deu entre indivíduos adultos com jovens
imaturos e fora da estação reprodutiva, o que impossibilita que ocorra
reprodução entre indivíduos de gerações diferentes.
Os machos adultos desapareceram das amostras antes das fêmeas. O fato
de participarem de apenas uma estação reprodutiva e não terem cuidado parental
(KIMBLE, 1997) pode explicar a longevidade mais baixa em relação às fêmeas.
Os machos do marsupial australiano Antechinus stuartii morrem de duas a três
semanas após o início do período reprodutivo (BRADLEY et al., 1980). Machos
de M. incanus sobrevivem por até três meses após o início do período
reprodutivo. Eles podem não apresentar um estresse pós-cópula tão intenso
quanto o descrito para A. stuartii, e sobrevivem por mais tempo, podendo ter a
45
chance de cobrir fêmeas que perderam suas ninhadas ou não engravidaram. Ou
no início da estação reprodutiva apenas alguns machos, provavelmente os mais
fortes, fecundam as fêmeas e morrem em seguida, sobrando na população os
machos que não reproduziram e por isso sobrevivem por mais tempo.
As fêmeas adultas mostraram sinais de atividade reprodutiva até
desaparecerem da população, e nenhuma foi encontrada em mais de uma estação
reprodutiva. O fato das fêmeas não terem sido capturadas com filhotes presos as
tetas obscurece a investigação sobre a reprodução da espécie, uma vez que não
se pode obter dados como tamanho de ninhada, desenvolvimento, sobrevivência
e dispersão dos filhotes e o número de ninhadas por fêmea. Pelo tempo que as
fêmeas exibem sinais de atividade reprodutiva, é possível que durante a estação
reprodutiva elas produzam duas ninhadas. O tempo que as fêmeas levam para
desmamar os filhotes é conhecido em algumas espécies de didelfídeos:
aproximadamente 100 dias para Didelphis aurita (MOTTA, 1988), 80 dias para
Philander frenatus (D’ANDREA et al., 1994) e Marmosa robinsoni (EISENBERG &
WILSON, 1981), 55 dias para Monodelphis domestica (KRAUS & FADEM, 1987).
Considerando que no presente estudo as fêmeas mostraram sinais de atividade
reprodutiva do final de agosto até o começo de fevereiro, não podemos afirmar
que as fêmeas só produzam uma ninhada. Mas, segundo LORINI e
colaboradores (1994), a seqüência de desenvolvimento das glândulas mamárias
observada em peles de M. incanus de coleções zoológicas (dividida em grávidas,
início da lactação, final da lactação e pós-lactação) não se repete o que indica
46
uma única ninhada por fêmea. Pode-se considerar esta indicação como
corroboração da hipótese de semelparidade. Faz sentido que fêmeas que só
produzam uma ninhada durante a vida tenham um cuidado parental mais longo,
com o intuito de aumentar a sobrevivência dos filhotes, do que aquelas que
produzem mais de uma ninhada. Como não alcançam a próxima estação
reprodutiva, as fêmeas adultas de M. incanus podem investir toda energia em uma
única ninhada, mantendo os filhotes protegidos e alimentados enquanto viverem.
Os filhotes se tornariam independentes em um estágio mais avançado de
desenvolvimento, em relação aos didelfídeos iteróparos, o que explica as raras
capturas de jovens, também descritas por LORINI et al. (1994), LEINER (2005)
e PASSAMANI (2003).
O padrão encontrado na flutuação populacional, com picos e vales bem
marcados e estacionais, também pode ser explicado pelo comportamento de
cuidado com os filhotes. No período que os machos adultos desaparecem, as
capturas de jovens ainda são raras, o que causa a queda no tamanho
populacional, acentuada logo a seguir pelo desaparecimento das fêmeas adultas.
A abundância aumenta com o aumento da capturabilidade dos subadultos, e tem
seu pico entre agosto e outubro, quando começam as atividades reprodutivas. Os
vales encontrados são então devidos à baixa capturabilidade dos jovens, e não a
uma diminuição do tamanho da população.
Como era esperado, a relação entre o número de fêmeas reprodutivas por
geração e o número de indivíduos capturados na geração seguinte foi positiva,
47
com uma geração explicando 45% da variação da próxima geração. Outros
fatores devem ser investigados para definir a porcentagem de influência de
fatores extrínsecos no sucesso da geração seguinte, como a abundância de
predadores, disponibilidade de recursos alimentares e a pluviosidade.
CAPÍTULO II
49
O fator de condição de uma população do marsupial didelfídeo Marmosops incanus e sua relação com o período reprodutivo, os recursos e a densidade.
Resumo
A relação entre o peso e o comprimento do corpo de animais pode ser considerada como uma medida de como ele explora os recursos disponíveis. O fator de condição é calculado a partir dessa relação. Nesse trabalho a média mensal do fator de condição alométrico de uma população de Marmosops incanus foi calculado e relacionado com o período reprodutivo, a abundância populacional, e indicadores da disponibilidade de recursos. O fator de condição mensal apresentou flutuação sazonal, com exceção dos dois primeiros anos, onde a amplitude de variação foi baixa. A abundância não foi correlacionada com o fator de condição mensal, que teve seus picos durante a estação reprodutiva. O folhiço foi positivamente relacionado com o fator de condição mensal, mas os frutos e a precipitação apresentaram relação negativa, e os artrópodes não tiveram nenhuma relação. O somatório anual do fator de condição mostrou uma tendência decrescente nos oito anos investigados. Aparentemente a flutuação do fator de condição está relacionada com a alocação de recursos para a reprodução e sofre pouca influência da variação dos indicadores da disponibilidade de recursos e da abundância populacional. O padrão anual encontrado para o fator de condição pode ter relação com ciclos mais longos, como o ciclo causado pelo El Niño. Os recursos alimentares não parecem ser fatores limitantes. A variação no fator de condição pode ser explicada pela reprodução de M. incanus, que investe toda sua energia num único evento reprodutivo.
Introdução
Um parâmetro relevante para estudos da influência de fatores
intrínsecos e extrínsecos nas populações naturais tais como competição
intraespecífica, sucesso reprodutivo e disponibilidade de recursos, é a relação
entre o peso e o comprimento do corpo dos animais. Essa relação é
conhecida como fator de condição, que basicamente mostra através da relação
50
peso-comprimento o quanto os animais estão acima ou abaixo do peso médio
para o seu comprimento de corpo.
A relevância ecológica do uso dessa relação no estudo de populações
animais é que, para um dado comprimento de corpo, os indivíduos mais
pesados estariam explorando melhor o ambiente do que aqueles mais leves
(GOMIERO & BRAGA, 2003; BERGALLO, 1995). Indivíduos com fator de
condição mais alto teriam taxas de sobrevivência e taxas reprodutivas mais
altas e seriam capazes de lidar mais facilmente com distúrbios ambientais,
baixa disponibilidade de alimentos ou baixas temperaturas (BROCHU et al.,
1988). O fator de condição pode variar com a disponibilidade de recursos, a
estação do ano, o sexo, a idade e a condição reprodutiva dos indivíduos e
pode influenciar na sobrevivência e no sucesso reprodutivo. Pode ser usado
para comparar populações em diferentes localidades, no tempo, em diferentes
estações e em diferentes condições ambientais, ou sob tratamentos
experimentais (BERGALLO, 1995; GOMIERO & BRAGA, 2003).
O fator de condição é um índice muito utilizado em estudos de biologia
e ecologia pesqueira (LE CREN, 1951; BRAGA, 1986; GOMIERO &
BRAGA, 2003; ROCHA et al., 2005; TRIPPIA, 1999; QUEROL et al., 2002),
mas foram conduzidos poucos trabalhos com mamíferos (KREBS et al., 1993;
BERGALLO & MAGNUSSON, 2002; BAILEY, 1968; ANGERBJORN,
1986) e apenas um com marsupiais (BAKKER & MAIN, 1980).
51
Esse índice foi muito discutido, e foram descritos vários métodos para
calcular o fator de condição (KREBS et al., 1993; LE CREN, 1951; BRAGA,
1985; BOLGER & CONNOLLY, 1989; BRAGA, 1986; 1993; 1997). No
presente estudo, foi utilizado o fator de condição alométrico. Alguns autores
defendem que essa é a melhor forma de se estimar o valor real do fator de
condição, uma vez que não usa um valor teórico fixo determinado pela lei do
cubo, segundo a qual a massa é o cubo do comprimento (que segundo
KREBS e SINGLETON, 1993, reduzem os mamíferos a simples cilindros) e
é válido para se trabalhar dentro de qualquer amplitude de comprimento,
podendo ser usado em todas as fases do desenvolvimento (ROCHA et al.,
2005; GOMIERO & BRAGA, 2003; BRAGA, 1986).
O estudo das variações do fator de condição em oito anos de
monitoramento de uma população do marsupial Marmosops incanus
complementa a investigação da dinâmica populacional desta espécie pouco
estudada e que apresenta uma estratégia bionômica pouco comum em
mamíferos, caracterizada por um único evento reprodutivo durante o tempo
de vida dos indivíduos (LORINI et al., 1994, Capítulo 1 desta dissertação).
A idéia de verificar o fator de condição da população de M. incanus
surgiu da verificação em campo que os animais engordam visivelmente em
uma época do ano e depois emagrecem, quando já estão senescentes.
52
Objetivos
O objetivo foi relacionar a variação do fator de condição às atividades
reprodutivas, a densidade populacional e aos indicadores de disponibilidade
de recursos, testando as seguintes hipóteses:
1. O fator de condição deve ter relação inversa com a abundância
populacional se a competição intraespecífica por recursos alimentares, uso do
espaço e acesso a fêmeas for alta.
2. Em uma espécie que apresenta apenas um evento reprodutivo o fator
de condição deve ser mais alto nas fêmeas durante o período da lactação
(onde as fêmeas têm seu maior gasto energético) e mais alto nos machos no
início da estação reprodutiva.
3. Os indicadores da disponibilidade de recursos têm relação positiva
com a média mensal do fator de condição se o decréscimo da disponibilidade
de alimentos no ambiente for suficiente para afetar negativamente a
população.
4. O somatório anual do fator de condição tem relação com as
variações anuais dos indicadores da disponibilidade de recursos.
Métodos
Todos os indivíduos de M. incanus capturados foram pesados dentro de
sacos de contenção (preferencialmente sacos pequenos, pesando em torno de
53
40 gramas) usando dinamômetros do tipo Pesola ™ de 100 ou 500 gramas,
dependendo do peso do animal. O peso do saco de contenção era descontado
e a medida anotada sempre em gramas. O comprimento do corpo foi medido
da base da cauda à ponta do focinho, sempre mantendo o animal esticado e
com a cabeça na mesma linha do corpo. A medida foi tirada com trena e
anotada sempre em milímetros. Cada indivíduo era pesado e medido na
ocasião da sua primeira captura em cada excursão.
O peso em gramas e o comprimento cabeça-corpo em milímetros
foram transformados em logaritmo natural, ajustados pelo método dos
mínimos quadrados e a normalidade dos dados foi verificada pelo teste de
Kolmogorov-Smirnov.
Foi usado o fator de condição alométrico (BRAGA, 1986), que é dado
pela fórmula:
ln W/ (ln HB)β
Onde:
ln W é o logaritmo natural do peso corpóreo em gramas;
ln HB é o logaritmo natural do comprimento da medida cabeça-corpo
em milímetros;
β é o coeficiente angular da regressão entre o peso e o comprimento
cabeça-corpo de todos os indivíduos.
54
As demandas energéticas podem ser diferenciadas entre os sexos em
virtude da lactação, da maior vagilidade dos machos (CLUTTON-BROCK,
1989; FLOWERDEW, 1987; REISS, 1989) e de períodos de senescência
diferentes (LORINI et al., 1994, LEINER, 2005). Por isso o cálculo do fator
de condição e as análises foram feitos separadamente para machos e fêmeas.
Para testar se houve diferença significativa entre os coeficientes angulares das
regressões entre o tamanho e o peso do corpo de machos e fêmeas foi feita
uma análise de covariância.
Todas as classes de desenvolvimento foram usadas. Indivíduos cujas
medidas não condiziam com as medidas de M. incanus, (medidas anômalas) e
indivíduos que não tiveram uma das medidas anotadas foram descartados do
cálculo do fator de condição.
Para o cálculo do fator de condição mensal foram utilizadas as medidas
de indivíduos pertencentes a uma mesma geração, uma vez que quando há
sobreposição de gerações, indivíduos recém desmamados e senescentes
aparecem juntos, podendo causar uma tendência errônea no cálculo da média
mensal. Foi feita então a média aritmética dos fatores de condição dos
indivíduos capturados em cada seção de captura.
A relação da flutuação do fator de condição mensal de machos e fêmeas
foi verificada com o período reprodutivo e a abundância populacional.
Indicadores da disponibilidade de recursos alimentares (frutos, folhiço,
artrópodes e pluviosidade) também foram relacionados ao fator de condição
55
mensal através de regressão múltipla. Para as variáveis coletadas
bimestralmente (fator de condição e artrópodes) foram feitas médias
aritméticas entre os pontos adjacentes para substituir os meses sem coleta para
o cálculo da regressão múltipla com as variáveis mensais (pluviosidade, folhiço
e frutos).
A variação do fator de condição anual, dado pelo somatório dos
valores mensais por ano, foi verificada graficamente e relacionada ao
somatório anual dos indicadores da disponibilidade de recursos alimentares. A
divisão entre os anos foi feita de abril a março, para separar as coortes.
Resultados
O peso e o tamanho do corpo de M. incanus apresentaram distribuição
normal (tabela 2.1). Foi encontrado dimorfismo sexual quanto ao peso e
comprimento do corpo, com machos significativamente maiores e mais
pesados que as fêmeas (Figura 2.1).
d p
W M 0,1068 > 0,15
W F 0,1032 > 0,15
HB M 0,1002 > 0,20
HB F 0,0737 > 0,20
Kolmogorov-Smirnov
Tabela 2.1. Resultado do teste de Kolmogorov-Smirnov para verificar a distribuição das variáveis peso e comprimento de machos e fêmeas.
56
W
HB
M F
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
Para o cálculo do fator de condição foram utilizadas 250 medidas,
sendo 125 de machos e 125 de fêmeas.
A regressão linear entre tamanho do corpo e peso foi significativa para
ambos os sexos (p<0,00), mas os machos apresentaram um ajuste melhor à
reta (Figura 2.2).
Os coeficientes angulares (beta) das regressões entre o logaritmo natural
do comprimento cabeça-corpo e o peso do corpo de machos e fêmeas (2,706 e
2,077, respectivamente) foram usados para calcular o fator de condição
alométrico para cada indivíduo.
Figura 2.1. Diagrama com as medianas, quartis e valores máximos e mínimos dos valores brutos do peso em gramas (W) e comprimento do corpo em milímetros (HB) de machos e fêmeas.
57
LN HB M:LN W M: r2 = 0,7008; y = -9,1913 + 2,7039*x
4,65 4,70 4,75 4,80 4,85 4,90 4,95 5,00 5,05 5,10 5,15 5,20
LN HB M
3,2
3,4
3,6
3,8
4,0
4,2
4,4
4,6
4,8
5,0
LN
W M
4,5 4,6 4,7 4,8 4,9 5,0 5,1
LN HB F
LN HB F:LN W F: r2 = 0,4616; y = -6,2228 + 2,0774*x
3,0
3,2
3,4
3,6
3,8
4,0
4,2
4,4
LN
W F
Figura 2.2 Regressão entre o logaritmo natural do comprimento cabeça-corpo em milímetros e o logaritmo natural do peso do corpo em gramas de machos (a) e fêmeas (b).
a)
b)
N t gl p dp M dp F f p
W machos x fêmeas 250 8,5212 248 < 0,000 0,3765 0,2781 1,8327 0,0008
HB machos x fêmeas 250 8,6884 248 < 0,000 0,1165 0,0910 1,6412 0,0062
Tabela 2.2. Resultados do teste t para amostras independentes entre o peso de machos e fêmeas e o comprimento do corpo de machos e fêmeas. N = número; gl = graus de liberdade; dp = desvio padrão
58
F(1, 247)=5,9524, p=,01540
(Computados para covariantes nas suas médias)
Barras verticais representam 0,95 de intervalo de confiança
M F3,86
3,88
3,90
3,92
3,94
3,96
3,98
4,00
4,02
4,04
4,06
0,1
0,11
0,12
0,13
0,14
0,15
0,16
0,17
abr/
97
ago/9
7
dez/9
7
abr/
98
ago/9
8
dez/9
8
abr/
99
ago/9
9
dez/9
9
abr/
00
ago/0
0
dez/0
0
abr/
01
ago/0
1
dez/0
1
abr/
02
ago/0
2
dez/0
2
abr/
03
ago/0
3
dez/0
3
abr/
04
ago/0
4
dez/0
4
abr/
05
0,04
0,04
0,05
0,05
0,06
0,06
0,07
FC mensal fêmeas FC mensal machos
Figura 2.3. Covariância entre os coeficientes angulares da regressão entre o comprimento do corpo e o peso de machos e fêmeas.
Figura 2.4. Média mensal do fator de condição alométrico; machos –linha preta, fêmeas - linha cinza.
59
Foi feita uma análise gráfica da relação entre o fator de condição mensal
e a porcentagem de fêmeas reprodutivas por mês (Figura 2.5). Os picos do
fator de condição mensal foram durante o período reprodutivo em ambos os
sexos.
A análise gráfica da relação entre a abundância, expressa pelo índice
MNKA, e o fator de condição (Figura 2.5) mostra que os picos do fator de
condição ocorrem quase sempre dois meses depois do pico de abundância.
Não há uma relação inversa significativa entre o fator de condição e a
abundância, embora o fator de condição dos machos apresente uma
correlação positiva marginalmente significante (tabela 2.3).
N R p
fc macho x MNKA 43 0,271 0,078
fc fêmea x MNKA 46 0,004 0,978
A regressão múltipla entre o fator de condição de machos e fêmeas e os
indicadores de disponibilidade de recursos (tabela 2.4) mostrou uma relação
positiva entre o folhiço e o fator de condição de machos e fêmeas (p=0,005 e
0,004, respectivamente). Os frutos foram relacionados negativamente com o
fator de condição de machos e fêmeas (p=0,0006 e 0,003 respectivamente) e a
precipitação foi relacionada negativamente com o fator de condição das
fêmeas (p=0,0001). Não foi encontrada relação significativa com os
artrópodes.
Tabela 2.3. Resultado da correlação de Pearson entre o índice de abundância MNKA e o fator de condição de machos e fêmeas.
60
Figura 2.5. Fator de condição de machos (a) e fêmeas (b) e a porcentagem de fêmeas com sinais de atividade reprodutiva. Fator de condição de machos (c) e fêmeas (d) e a abundância populacional (MNKA).
c)
d)
a)
b)
0
20
40
60
80
100
abr/
97
ago/9
7
dez/9
7
abr/
98
ago/9
8
dez/9
8
abr/
99
ago/9
9
dez/9
9
abr/
00
ago/0
0
dez/0
0
abr/
01
ago/0
1
dez/0
1
abr/
02
ago/0
2
dez/0
2
abr/
03
ago/0
3
dez/0
3
abr/
04
ago/0
4
dez/0
4
abr/
05p
orc
en
tag
em
de
fê
me
as r
ep
rod
utiva
s
0,04
0,05
0,05
0,06
0,06
0,07
fêmeas reprodutivas fc machos
0
20
40
60
80
100
abr/
97
ago/9
7
dez/9
7
abr/
98
ago/9
8
dez/9
8
abr/
99
ago/9
9
dez/9
9
abr/
00
ago/0
0
dez/0
0
abr/
01
ago/0
1
dez/0
1
abr/
02
ago/0
2
dez/0
2
abr/
03
ago/0
3
dez/0
3
abr/
04
ago/0
4
dez/0
4
abr/
05p
orc
en
tge
m d
e fê
me
as r
ep
rod
utiva
s
0,10
0,11
0,12
0,13
0,14
0,15
0,16
0,17
fêmeas reprodutivas fc fêmeas
0
2
4
6
8
10
12
14
16
abr/
97
ago/9
7
dez/9
7
abr/
98
ago/9
8
dez/9
8
abr/
99
ago/9
9
dez/9
9
abr/
00
ago/0
0
dez/0
0
abr/
01
ago/0
1
dez/0
1
abr/
02
ago/0
2
dez/0
2
abr/
03
ago/0
3
dez/0
3
abr/
04
ago/0
4
dez/0
4
abr/
05
0,04
0,05
0,05
0,06
0,06
0,07
MNKA fc machos
0
2
4
6
8
10
12
14
16
abr/
97
ago/9
7
dez/9
7
abr/
98
ago/9
8
dez/9
8
abr/
99
ago/9
9
dez/9
9
abr/
00
ago/0
0
dez/0
0
abr/
01
ago/0
1
dez/0
1
abr/
02
ago/0
2
dez/0
2
abr/
03
ago/0
3
dez/0
3
abr/
04
ago/0
4
dez/0
4
abr/
05
0,10
0,11
0,12
0,13
0,14
0,15
0,16
0,17
MNKA fc fêmeas
61
O somatório anual (de abril a fevereiro) do fator de condição mensal de
machos e fêmeas apresentou uma tendência decrescente nos anos de estudo
(Figuras 2.6 e 2.7). A tendência decrescente foi encontrada também para o
somatório anual do folhiço (R²=0,37), e os frutos, artrópodes e a precipitação
apresentaram fraca tendência crescente (Figura 2.10).
FC machos - R multiplo = 0,4129 F = 4,7275 R²= 0,1705 df = 4,92
N= 97 R² ajustado= 0,1344 p = 0,0016 erro padrão da estimativa= 0,0061
folhiço β=0,29 frutos β=-0,35 precipitação β=-0,10 artrópodes β=-0,09
erro padrão erro padrão
de beta B de B t (92) p
intercepto 0,1454 0,0038 37,7816 0,0000folhiço 0,1020 0,0006 0,0002 2,8594 0,0053frutos 0,0994 -0,0030 0,0008 -3,5326 0,0006precipitação 0,0991 -0,0001 0,0001 -0,9626 0,3383artrópodes 0,0961 -0,0011 0,0012 -0,9085 0,3660
FC fêmeas - R multiplo = 0,5144 F = 8,2750 R²= 0,2646 df = 4,92
N= 97 R² ajustado= 0,2326 p = 0,00001 erro padrão da estimativa= 0,0061
folhiço β= 0,28 frutos β= -0,28 precipitação β= -0,37 artrópodes β= -0,15
erro padrão erro padrão
de beta B de B t (92) p
intercepto 0,0567 0,0012 46,0126 0,0000folhiço 0,0961 0,0002 0,0001 2,8895 0,0048frutos 0,0936 -0,0008 0,0003 -3,0081 0,0034precipitação 0,0933 -0,0002 0,0000 -3,9935 0,0001artrópodes 0,0905 -0,0006 0,0004 -1,6339 0,1057
O somatório anual da precipitação e dos frutos foram negativamente
relacionados com o fator de condição de machos e fêmeas, sendo que apenas
o fator de condição de fêmeas e os frutos apresentaram relação alta (R²=0,50),
e o somatório anual do folhiço e dos artrópodes foram positivamente
relacionados, com alta explicação para os artrópodes e o fator de condição de
fêmeas (R²=0,54) (Figura 2.9).
Tabela 2.4. Resultados da regressão múltipla entre o fator de condição de machos e fêmeas e os indicadores da disponibilidade de recursos.
62
0,31
0,32
0,32
0,33
0,33
0,34
0,34
1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004
0,80
0,82
0,84
0,86
0,88
0,90
0,92
fc anual machos fc anual fêmeas
Figura 2.6. Somatório anual do fator de condição de machos (linha preta) e fêmeas (linha cinza).
Figura 2.7. Regressão entre o fator de condição anual e o tempo (em anos) de machos (a) e fêmeas (b).
a)
b)
y = -0,0019x + 4,1537
R2 = 0,8477
0,32
0,32
0,33
0,33
0,34
0,34
1996 1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005
anos
fc a
nual m
achos
fc anual machos x anos
y = -0,0063x + 13,446
R2 = 0,6074
0,84
0,86
0,88
0,9
0,92
1996 1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005
anos
fc a
nual fê
meas
fc anual fêmeas x anos
63
Figura 2.8. Somatório anual (abril a março) dos indicadores da disponibilidade de recursos (barras) e somatório anual do fator de condição (FC) de machos e fêmeas (linha). a) precipitação anual e FC machos; b) precipitação anual e FC fêmeas; c) artrópodes e FC machos; d) artrópodes e FC fêmeas; e) folhiço e FC machos; f) folhiço e FC fêmeas; g) frutos e FC machos; h) frutos e FC fêmeas.
0
5001000
15002000
2500
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,80,820,840,860,880,90,92
precipitação FC fêmeas
0
500
1000
1500
2000
25001997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,310,3150,320,3250,330,3350,34
precipitação FC machos
0
1000
2000
3000
4000
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,80,820,840,860,880,90,92
folhiço FC fêmeas
0
1000
2000
3000
4000
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,310,3150,320,3250,330,3350,34
folhiço FC machos
0
50
100
150
200
250
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,80,820,840,860,880,90,92
frutos FC fêmeas
0
50
100
150
200
250
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,310,3150,320,3250,330,3350,34
frutos FC machos
0
10
20
30
40
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,80,820,840,860,880,90,92
insetos fc fêmeas
0
10
20
30
40
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
0,310,3150,320,3250,330,3350,34
insetos fc machos
a) b)
64
y = 0,0003x + 0,3228
R2 = 0,1399
0,32
0,325
0,33
0,335
0,34
5 10 15 20 25 30 35
insetos x fc machos y = 0,0024x + 0,8205
R2 = 0,5437
0,82
0,84
0,86
0,88
0,9
0,92
5 10 15 20 25 30 35
insetos x fc fêmeas
y = 9E-06x + 0,3058
R2 = 0,3006
0,32
0,325
0,33
0,335
0,34
1700 2200 2700 3200
folhiço x fc machos y = 1E-06x + 0,8639
R2 = 0,0004
0,84
0,86
0,88
0,9
0,92
1700 2200 2700 3200
folhiço x fc fêmeas
y = -2E-05x + 0,3323
R2 = 0,0254
0,32
0,325
0,33
0,335
0,34
50 100 150 200 250
frutos x fc machos y = -0,0004x + 0,9243
R2 = 0,5016
0,84
0,86
0,88
0,9
0,92
50 100 150 200 250
frutos x fc fêmeas
y = -2E-06x + 0,3344
R2 = 0,0473
0,32
0,325
0,33
0,335
0,34
1000 1500 2000 2500 3000
precipitação x fc machos y = -1E-05x + 0,9018
R2 = 0,1264
0,84
0,86
0,88
0,9
0,92
1000 1500 2000 2500 3000
precipitação x fc fêmeas
Figura 2.9. Regressões entre o somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos e a média anual do fator de condição de machos e fêmeas. a) artrópodes x FC machos; b) artrópodes x FC fêmeas; c) folhiço x FC machos; d) folhiço x FC fêmeas; e) frutos x FC machos; f) frutos x FC fêmeas; g) precipitação x FC machos; h) precipitação x FC fêmeas.
a) b)
c) d)
e) f)
g) h)
65
y = 0,1109x + 20,751
R2 = 0,0032
0
10
20
30
40
0 1 2 3 4 5 6 7 8
insetosy = -77,846x + 2936
R2 = 0,3742
0
1000
2000
3000
4000
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9
folhiço
y = 6,0312x + 128,32
R2 = 0,1499
0
50
100
150
200
250
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9
frutos y = 57,615x + 2123,3
R2 = 0,0843
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9
precipitação
Figura 2.10. Regressão do somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos contra o tempo (em anos). a) biomassa de artrópodes; b) produção de folhiço; c) produção de frutos; d) precipitação.
a) b)
c) d)
66
Discussão
A regressão linear entre o tamanho do corpo e o peso foi significativa
para ambos os sexos, mas os machos apresentaram um melhor ajuste,
provavelmente devido a uma variação maior do fator de condição das fêmeas
em virtude do período de lactação.
O fator de condição alométrico de M. incanus apresentou um
componente estacional, assim como a sua reprodução e abundância. Os picos
do fator de condição mensal de machos e fêmeas ocorreram durante a estação
reprodutiva, e os vales ocorreram ao final desta. O decréscimo do fator de
condição pode então estar relacionado a senescência dos adultos e a entrada
de indivíduos provenientes da nova geração na população, e o aumento
relacionado à alocação de energia para o seu único investimento reprodutivo.
Não foi encontrada relação negativa entre o fator de condição e a
abundância populacional, indicando que a competição intraespecífica por
recursos não afeta a condição dos animais.
O folhiço foi o único indicador da disponibilidade de recursos que teve
relação positiva com o fator de condição mensal. Apesar de não ser
propriamente um item alimentar, o folhiço abriga diversos invertebrados e
pequenos vertebrados que fazem parte da dieta de M. incanus (SANTORI et al.,
67
1996; FREITAS et al., 1997; SANTORI et al., 1997) podendo ser considerado
um indicador da produtividade geral do sistema (FINOTTI et al., 2003).
A flutuação mensal da abundância de insetos, um dos principais itens
alimentares de M. incanus, não afetou o fator de condição. O fato dos
principais itens alimentares da dieta de M. incanus, frutos e artrópodes, terem
dado relações negativas com o fator de condição mensal pode ser explicado
pelo ajuste feito para desmamar os filhotes na época mais favorável do ano. A
maior parte das capturas de indivíduos jovens ocorreu entre fevereiro e abril
(ver figura 1.3 do capítulo 1 desta dissertação), período correspondente ao
final da estação chuvosa, onde os recursos alimentares seriam mais
abundantes. De fato os frutos apresentam picos nos meses de janeiro ou
fevereiro de todos os anos e os insetos têm seus maiores valores nos meses de
fevereiro (ver figuras 3.5 e 3.9 do capítulo 3 desta dissertação). Entretanto, o
fator de condição mensal tem seus valores mais baixos entre fevereiro e
junho.
O acesso ao suprimento alimentar potencial de uma espécie em seu
ambiente natural não é simples, é preciso conhecer a amplitude de alimentos
usados pela espécie, suas mudanças sazonais em quantidade e qualidade e sua
palatabilidade (FLOWERDEW, 1987). A dificuldade aumenta para animais de
hábitos alimentares generalistas, que usam uma ampla gama de itens
alimentares, e em ambientes tropicais, onde a diversidade de alimentos
potenciais dificulta o seu estudo detalhado. Os indicadores de disponibilidade
68
de recursos usados neste trabalho mostram a flutuação de importantes itens
da dieta de M. incanus. Mas, para um animal onívoro em uma floresta tropical
úmida, mesmo quando o aporte de frutos, folhiço e precipitação e a captura
de artrópodes são baixos os indivíduos não devem encontrar dificuldade em
encontrar alimento. Alguns estudos relataram uma variação sazonal na
composição da dieta de marsupiais didelfídeos, que indicam que os animais
mudam a sua dieta de acordo com a disponibilidade dos alimentos no
ambiente (JULIEN-LAFERRIERE & ATRAMENTOWICZ, 1990;
CÁCERES, 2002; LEINER & SILVA, 2007; SANTORI et al., 1996;
FREITAS et al., 1997; SANTORI et al., 1997). O fator de condição de M.
incanus pode apresentar relação negativa com frutos e artrópodes porque a
espécie pode potencialmente se alimentar de outros invertebrados,
vertebrados, flores e fungos e porque a diversidade e abundância produzidas
pelo ambiente permitem que os indivíduos não passem por períodos de déficit
de alimentos. De acordo com a teoria do forrageamento ótimo (KREBS &
DAVIES, 1978), os indivíduos mudam seus hábitos alimentares quando o
alimento ótimo não se apresenta em quantidade suficiente para suprir suas
necessidades. Assim, no período em que os filhotes se tornam independentes
a disponibilidade de recursos seria ótima, para maximizar a sobrevivência da
prole e o folhiço seria a fonte “sub-ótima” usada para alocar energia para o
período reprodutivo.
69
O padrão decrescente do fator de condição anual de ambos os sexos
não foi encontrado nos principais itens alimentares da espécie (os frutos e os
artrópodes) e na precipitação, mas foi encontrado no folhiço, o que reforça a
importância desta variável e indica que as reservas energéticas de M. incanus
dependem da queda do folhiço. Os artrópodes, apesar de não ter relação
mensal com o fator de condição, apresentaram relação anual com o fator de
condição das fêmeas, indicando que pode haver uma relação entre a biomassa
anual de artrópodes e o sucesso reprodutivo das fêmeas.
Os valores mais altos encontrados para o fator de condição anual de
machos e fêmeas (os três valores mais altos foram registrados de 1997 a 1999
em ambos os sexos) podem estar relacionados com a Oscilação sul/El Ninõ
que ocorreu de 1997 até meados de 1998. O fenômeno aparentemente
proporcionou condições ambientais mais estáveis, fazendo com que o fator de
condição mensal não apresentasse uma variação estacional bem marcada e
tivesse uma baixa amplitude de variação. É preciso uma série mais longa de
observações para investigar se M. incanus e outras espécies que são
monitoradas na área de estudo apresentam ciclos em seus parâmetros
populacionais relacionados com a Oscilação sul/El Ninõ.
CAPÍTULO III
71
Dinâmica temporal da abundância populacional e fator de condição da
cuíca Marmosops incanus e suas relações com o clima e os recursos.
Resumo
Para se entender as relações entre parâmetros populacionais e variáveis que possam influenciar na sua dinâmica, deve-se levar em consideração o tempo de atraso na resposta das populações a essas variáveis. Análises de série temporais permitem que se correlacionem séries com diversos tempos de defasagem entre elas, realizando, portanto uma análise exploratória que pode elucidar a questão do tempo de resposta de populações sujeitas a monitoramentos de longo prazo às variáveis climáticas, flutuações de recursos, predadores, presas ou variações ambientais. O objetivo aqui foi descrever o comportamento das séries temporais e correlacioná-las com variáveis potencialmente explicativas, de modo a obter o grau de correlação e o tempo de atraso na resposta de cada variável. A abundância populacional de Marmosops incanus e seu fator de condição foram analisados, assim como a precipitação mensal, produção de folhiço, frutos e artrópodes (indicadores da disponibilidade de recursos) e abundância de Didelphis aurita e Philander frenatus (potenciais predadores), como variáveis potencialmente explicativas. As séries da abundância de D. aurita e P. frenatus apresentaram tendência crescente ao longo do tempo e o fator de condição teve tendência decrescente. Apenas a série de biomassa de artrópodes não apresentou sazonalidade. As autocorrelações mostraram que mesmo após a diferenciação a maioria das séries manteve um componente sazonal. As correlações cruzadas significativas foram poucas e fracas, o que sugere que não deve haver um fator extrínseco com forte influência sobre os parâmetros populacionais. A abundância de M. incanus não parece sofrer uma pressão negativa da abundância dos predadores, pois a correlação cruzada mostrou uma influência sazonal (intercalando correlações positivas e negativas) que deve ter origem na flutuação populacional apresentada pelas espécies. A precipitação não apresentou correlações positivas com os parâmetros populacionais, mas foi relacionada aos indicadores da disponibilidade de recursos. Estes por sua vez estiveram correlacionados com os parâmetros populacionais com atrasos na resposta de até 14 meses, indicando influência na geração seguinte.
72
Introdução
Mudanças periódicas despertam grande interesse no campo da ecologia
de populações. Isso se deve, em parte, porque muitos fenômenos ecológicos e
biológicos são determinados por ritmos geofísicos, em várias escalas, de ciclos
glaciais a ciclos lunares (mensais) e solares (estações do ano e duração do dia)
(LEGENDRE et al., 1981; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Esses ciclos
são internalizados por organismos e ecossistemas, de modo que ao estudá-los ao
longo do tempo, podemos identificar padrões relativos a fenômenos cíclicos e
sazonais.
Os tratamentos de dados que têm o tempo como fator determinante
apresentam peculiaridades, como a irreversibilidade e a interdependência dos
dados, onde a ordem, o espaçamento no tempo entre as coletas de dados e uma
série de dados completa são cruciais para que se possa extrair os resultados
(RASMUSSEN et al., 1993; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Para isso
foram desenvolvidas análises estatísticas específicas para trabalhar dados no
tempo. Estas análises são usadas há tempos por economistas, com o intuito de
fazer previsões sobre o comportamento futuro de uma variável pelo estudo do
comportamento de uma longa série passada. Nos últimos anos essas análises têm
se tornado cada vez mais sofisticadas, e têm atraído a atenção de pesquisadores
que trabalham com fenômenos naturais, como ecólogos.
73
Existem dois objetivos principais nas análises de série temporal: identificar
a natureza do fenômeno observado, representado pela seqüência de observações
e prever valores futuros para a série. Neste trabalho o objetivo foi descrever as
séries e correlacioná-las no tempo com os próprios valores e com outras séries
para estabelecer se existem relações entre as variáveis e com quanto tempo de
atraso na resposta elas ocorrem. Com o intuito de fazer uma analise exploratória
da dinâmica do tamanho populacional e do fator de condição de M. incanus, foi
feita uma análise de série temporal, para verificar se há relação entre a dinâmica
dos fatores intrínsecos com fatores extrínsecos com defasagem de tempo. Os
fatores extrínsecos foram separados como climáticos (precipitação mensal),
indicadores da disponibilidade de recursos alimentares (produção de folhiço,
frutos e artrópodes do solo) e abundância de potenciais predadores (Didelphis
aurita e Philander frenatus).
Objetivos
O objetivo foi identificar variáveis extrínsecas que possam afetar a
população de M. incanus, definir o tempo que os animais levam para responder a
essas variáveis e testar as seguintes hipóteses:
1- A precipitação teria efeito direto nos indicadores da disponibilidade de
recursos e indireto na abundância e no fator de condição de M. incanus;
74
2- A disponibilidade de recursos teria influência positiva tanto na abundância
(com atraso na resposta de uma geração) quanto no fator de condição (com
curto tempo de atraso na resposta);
3- A abundância dos predadores teria efeito negativo na abundância de M.
incanus.
Métodos
As variáveis usadas
Os parâmetros populacionais usados foram a abundância populacional
(indicada aqui pelo índice MNKA) e o fator de condição de M. incanus. O fator
de condição foi calculado agrupando ambos os sexos com o intuito de diminuir
o número de pontos sem valor. Para detalhes sobre o cálculo do fator de
condição ver o capítulo 2 desta dissertação. A produção de frutos e folhiço, a
biomassa de artrópodes, a precipitação mensal e a abundância dos predadores D.
aurita e P. frenatus (dada também pelo índice MNKA) foram as variáveis
preditoras usadas. Os métodos de obtenção desses dados estão descritos na
seção métodos gerais desta dissertação.
Como os dados de abundância, fator de condição, abundância de
potenciais predadores e artrópodes são bimestrais, os valores para os meses sem
coletas foram interpolados pela média entre pontos adjacentes (RASMUSSEN et
al., 1993; GROPPO, 2005). Para as variáveis com dados faltando (artrópodes –
75
abril, junho, outubro e dezembro de 2004 e abril de 2005; precipitação – março e
abril de 2005; folhiço e frutos – abril de 1997) foi feita uma substituição pelos
valores estimados pela regressão das séries contra o tempo (GROPPO, 2005),
uma vez que esses pontos estão localizados no início das séries de folhiço e
frutos e no final das séries de precipitação e artrópodes, o que impossibilita o
uso da média dos pontos adjacentes.
Análises de série temporal
Uma série temporal é uma seqüência de observações ordenadas
cronologicamente e registradas em intervalos eqüidistantes (RASMUSSEN et al.,
1993; ANDERSON, 1995; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998).
A principal propriedade das séries temporais é que, contrariamente à
maioria das áreas da estatística, onde sempre se procura assegurar que as
observações são independentes, os dados, geralmente, são dependentes
(RASMUSSEN et al., 1993).
Séries temporais podem ser decompostas em vários componentes, que
podem ter significados estatísticos e ecológicos diferentes e podem ser estudados
separadamente. Segundo LEGENDRE & LEGENDRE (1998) os padrões das
séries temporais podem ser descritos em termos de mudança determinística
(tendência), variabilidade periódica (sazonalidade e ciclos) e flutuações ao acaso
(ruído). O primeiro representa um componente linear ou não-linear que muda ao
longo do tempo e não se repete. O segundo componente se repete em intervalos
76
sistemáticos ao longo do tempo. Já o ruído consiste em flutuações irregulares e
imprevisíveis devidas a perturbações não permanentes.
Tanto a tendência como a sazonalidade e o ruído de uma série temporal
dificultam a identificação de períodos característicos. Portanto, antes de iniciar as
análises é necessário que estes componentes, se presentes, sejam removidos
(RASMUSSEN et al., 1993). A maior razão para tal remoção é tornar a série
estacionária (alguns textos usam o termo fracamente estacionário, ao invés de
estacionário, mas ambos os termos se referem à mesma condição).
Rotina de transformações dos dados utilizada para a análise de série temporal
Valores discrepantes
Nas séries temporais podem ocorrer falhas ou valores discrepantes. Os
dados discrepantes podem indicar problemas ou erros de medições ou
simplesmente dados que atingem valores muito acima ou abaixo da média da
série. Esses valores precisam ser investigados, classificados e se necessário
removidos para dar prosseguimento às análises. O critério utilizado para
identificação dos valores discrepantes foram observações acima ou abaixo de três
desvios padrões da média (x¯±3S) (FORESTER, 2000; GROPPO, 2005). Uma
vez identificado, foi verificado se o valor discrepante aparece com freqüência na
mesma série, o que indicaria a persistência da anomalia. Depois foi averiguada a
possibilidade de o valor discrepante ser devido a erros na coleta e tabulação dos
dados. Havendo a possibilidade do erro, o valor discrepante seria substituído
77
pela média da série. Se confirmada a acurácia do valor ou a persistência de
valores discrepantes, estes foram substituídos pela média mais três desvios
padrões.
Normalidade
Para verificar se as séries apresentavam distribuição normal, foi usado a
partir dos dados brutos os testes de Kolmogorov-Smirnov e Shapiro-Wilk para
aderência à linha reta. Este último é o teste mais robusto na verificação da
normalidade de séries de dados (MCLEOD & HIPPEL, 1994; LEOTTI et al.,
2005).
No caso das séries não apresentarem distribuição normal, a transformação
Box-cox seria utilizada (GROPPO, 2005). A transformação Box-cox consiste na
estimativa do melhor valor para um parâmetro λ tal que o conjunto de dados
transformados Y` seja normalmente distribuído. A relação entre os dados
transformados e os dados originais Y é expressa pela equação: Y` = Yλ , de forma
que a transformação varie de acordo com o valor de λ (tabela 3.1). Fazem-se
transformações nas séries com cada valor de λ até achar aquele que minimize a
soma do quadrado dos erros. Usa-se então esse valor de λ para transformar a
variável. Nota-se que alguns valores de λ conduzem a transformações familiares.
78
Valor de λ transformação
2 Y`= Y2
1 Y`= Y
0,5 Y`= √Y
0 Y`= loge Y *
-0,5 Y`= 1/√Y
-1 Y`= 1/Y
-2 Y`= 1/Y2
* por definição
Feitas as transformações, o novo conjunto de dados é novamente testado
quanto à distribuição. No caso de alguma variável não ter sua distribuição
normalizada por nenhuma das transformações box-cox, a transformação cujo
valor de W do teste de Shapiro-Wilk fosse mais próxima de 1 seria usada
(GROPPO, 2005).
Tendências
A fim de verificar se as séries temporais seguiram alguma tendência
durante o período do estudo, foi utilizada a correlação de Kendall (τ) entre a
série de dados original e esta mesma série ordenada de forma crescente
(LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Quando τ é significativamente diferente
de zero, a série exibe uma tendência monotônica, isto é, aumenta ou decresce
consistentemente ao longo do tempo (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998).
Sazonalidade
Para detectar componentes estacionais nas séries de dados foram
empregadas duas técnicas: diagramas Box-Whisker e o teste de sazonalidade de
Tabela 3.1. Valores de λ do teste boxcox e suas respectivas transformações.
79
Kruskall-Wallis, no qual diversos grupos de dados da série são comparados para
determinar se as medianas são significativamente diferentes. No caso as variáveis
foram agrupadas por mês.
Estacionaridade e diferenciação
Uma série estacionária exibe o mesmo comportamento em diferentes
intervalos de tempo. Para ser considerada estacionária a série deve possuir
valores normalmente distribuídos e apresentar uma forma de equilíbrio
estatístico, no qual a média e a variância são constantes no tempo e as
covariâncias entre os seus valores dependem apenas das defasagens entre elas
(MONTGOMERY & JONHSON, 1976; PANKRATZ, 1983; ANDERSON,
1995; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Contudo, muitos processos
observados na natureza são não estacionários (MARGARIDO & MEDEIROS
JUNIOR, 2006; RASMUSSEN et al., 1993). GRANGER & NEWBOLD (1974)
verificaram que séries de dados não estacionários produzem regressões espúrias.
Por isso devem-se identificar séries não estacionárias e modificá-las até que
atinjam a estacionaridade antes de se iniciar as análises.
A identificação da estacionaridade de uma série pode ser feita através da
análise da autocorrelação e da autocorrelação parcial, que exige um
conhecimento sólido de modelos de série temporal, ou através de testes de raiz
unitária, muito utilizados em análises econômicas (MARGARIDO &
MEDEIROS JUNIOR, 2006). O teste usado aqui foi o de Dickey-Fuller
Ampliado (ADF), que tem como hipótese nula a existência de uma raiz unitária.
80
Quando uma série apresenta raiz unitária, os pressupostos estatísticos de que a
média e a variância devem ser constantes ao longo do tempo são violados, sendo
assim a série é não estacionária (SILVA et al., 2006). O teste de Dickey-Fuller
Ampliado permite que se escolha um número máximo de diferenciações e testa a
presença de raiz unitária de todas as diferenciações da série. Para determinar a
número ideal de diferenciação o programa utiliza o Critério de Informação
Akaike (AIC). O programa utilizado é de autoria de Kurt Annen e está
disponível na rede pelo sítio www.web-reg.de. Para maiores detalhes sobre testes
de raízes unitárias ver MARGARIDO & MEDEIROS JUNIOR (2006) e
DICKEY & FULLER (1981; 1979).
Uma vez identificadas, as séries não estacionárias devem ser
transformadas até que se tornem estacionárias. O método mais simples para
tornar séries temporais estacionárias consiste em diferenciá-las. A diferenciação
torna a série estacionária removendo a tendência, sazonalidade e dependência
serial. A diferenciação converte cada elemento it da série na diferença entre o
elemento it e o elemento it - k, sendo k o tempo de defasagem ou ordem de
integração escolhido para a diferenciação. A ordem de integração refere-se ao
número de vezes em que essa variável deve ser diferenciada até que se torne
estacionária (MARGARIDO & MEDEIROS JUNIOR, 2006; RASMUSSEN et
al., 1993). Se uma variável é integrada de ordem um ou primeira ordem, isto quer
dizer que é necessária a aplicação do operador diferença de ordem um para
torná-la estacionária, ou seja, cada valor da série é convertido na diferença entre
81
o elemento da série no tempo t e o elemento da série em t-1 (RASMUSSEN et
al., 1993; KESNER & LINZEY, 1997). Este método baseia-se no fato de que o
padrão de dependência serial pode mudar consideravelmente após a remoção da
autocorrelação de primeira ordem, já que autocorrelações para defasagens
consecutivas são dependentes. Contudo, dependendo do grau de sazonalidade da
série, pode haver a necessidade de uma diferenciação sazonal. Neste caso, os
termos da série são substituídos pela diferença entre o elemento da série em t e
em t-12 (RASMUSSEN et al., 1993; KESNER & LINZEY, 1997).
Autocorrelações
Os padrões sazonais e interanuais das séries temporais das variáveis
investigadas foram examinados por autocorrelogramas, utilizando-se o programa
Statistica 6.0 (STATSOFT, INC., 2000).
O autocorrelograma dispõe gráfica e numericamente a função de
autocorrelação, que é uma medida do grau de correlação entre uma série como
observada e esta mesma série iniciada após um tempo de defasagem específico
(lag) (FINERTY, 1976; MONTGOMERY & JONHSON, 1976; LEGENDRE
& LEGENDRE, 1998).
O autocorrelograma mostra os coeficientes das autocorrelações, r, obtidos
através da correlação de Pearson (SOKAL & ROHLF, 1995), em um número
específico de defasagens (FINERTY, 1976). Na prática, o teste de probabilidade
de significância da correlação de Pearson (p) não pode ser considerado, visto que
82
os dados não são independentes. Desta forma, como a distribuição de r é
aproximadamente normal, intervalos de confiança podem ser estabelecidos a fim
de identificar valores significativamente diferentes de zero (HIPEL &
MCLEOD, 1994; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998).
Para cada defasagem foram então estabelecidos limites de dois erros
padrões (EP) com intervalo de confiança de 95 % para a hipótese nula de r =
0,00 (SOKAL & ROHLF, 1995). Apenas os valores de r que ocorrem fora do
intervalo de confiança são significativamente diferentes de zero (HIPEL &
MCLEOD, 1994). Desta forma, a sazonalidade pode ser visualmente identificada
como um padrão recorrente no autocorrelograma das séries temporais.
O número de termos envolvidos no cálculo da autocorrelação diminui
com o aumento do número de defasagens. Sendo assim, ocorre que, à medida
que a defasagem aumenta, a precisão da estimativa e o número de graus de
liberdade disponíveis diminuem. Por isso, é recomendado que a defasagem
máxima utilizada seja cerca de N/4 (ANDERSON, 1995; LEGENDRE &
LEGENDRE, 1998), o que, neste estudo, equivaleria a 24,25 defasagens (97/4).
Foram então utilizadas defasagens de 24 meses em cada série temporal, com o
intuito de melhor descrever possíveis padrões anuais e interanuais.
Correlações cruzadas
Os efeitos da precipitação na produção de folhiço, frutos e artrópodes,
assim como a influência da precipitação, produção de folhiço total e das
83
estruturas reprodutivas, artrópodes e a abundância dos predadores D. aurita e P.
frenatus na abundância e fator de condição de M. incanus foram avaliados através
da análise de correlação cruzada, utilizando-se o programa Statistica 6.0
(STATSOFT, INC., 2000). Esta análise, através da correlação de Pearson,
relaciona as variações na série de uma variável resposta com variações na série de
uma variável potencialmente explicativa, com um modelo especificado a priori
(LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Assume-se que a resposta corresponde a
eventos que ocorreram há algum tempo prévio, embora o exato atraso
(defasagem) pode não ser conhecido.
Desta forma, deve-se destacar que, neste estudo, somente os resultados
relativos às defasagens positivas devem ser considerados, pois se referem às
correlações da variação da abundância e do fator de condição com as mudanças
das variáveis climáticas, produção de recursos alimentares e abundância de
predadores ocorrida num espaço de tempo anterior, assim como a variação da
produção de recursos relacionada a uma precipitação prévia.
Resultados
Gráficos com os dados brutos locados contra o tempo e os diagramas box-
plot com o agrupamento dos dados por mês de amostragem, com a mediana,
quartis e amplitude dos dados, foram usados para uma primeira análise visual
das séries (Figuras 3.1 a 3.10).
84
A abundância apresentou comportamento estacional bem marcado, com
picos nos meses de agosto e vales nos meses de fevereiro e abril, e amplitude de
variação de 0 a 15 indivíduos por mês. O fator de condição, além da
sazonalidade com picos nos meses de outubro (exceção para o ano de 1998) e
vales em abril, mostra um padrão decrescente ao longo dos anos. A queda de
folhiço não apresentou um padrão claro, mas teve seus maiores valores entre os
meses de setembro e novembro, enquanto a produção de frutos teve picos nos
meses de janeiro e/ou fevereiro em todos os anos. A biomassa de artrópodes
também não teve um padrão claro e seus valores mais altos ocorreram nos meses
de fevereiro. Já a precipitação mostrou uma forte sazonalidade, com picos entre
dezembro e fevereiro e vales entre junho e agosto. A abundância de D. aurita
mostrou uma tendência crescente ao longo dos anos e um número maior de
indivíduos nos meses de fevereiro e abril, coincidindo com a época de
recrutamento dos jovens. O número de indivíduos por mês variou de 0 a 24.
Philander frenatus teve a abundância variando de zero a seis indivíduos por mês,
com valores mais altos nos meses de abril e junho, novamente no período de
recrutamento de jovens. Pode-se notar no gráfico uma leve flutuação sazonal e
tendência crescente.
85
0,05
0,055
0,06
0,065
0,07
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
fc
0
5
10
15
20
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
MNKA
0
3
6
9
12
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
insetos
0
5
10
15
20
25
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
Didelphis
03
69
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
Philander
Figura 3.1. Flutuação bimestral dos valores brutos do fator de condição (a), da abundância (b), da biomassa de artrópodes (c) e da abundância de D. aurita (d) e P. frenatus (e).
a)
b)
c)
d)
e)
86
0
150
300
450
600
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
folhiço
0
15
30
45
60
ab
r/97
out/
97
ab
r/98
out/
98
ab
r/99
out/
99
ab
r/00
out/
00
ab
r/01
out/
01
ab
r/02
out/
02
ab
r/03
out/
03
ab
r/04
out/
04
ab
r/05
f rutos
0
150
300
450
600
abr/
97
out/97
abr/
98
out/98
abr/
99
out/99
abr/
00
out/00
abr/
01
out/01
abr/
02
out/02
abr/
03
out/03
abr/
04
out/04
abr/
05
preciptação
Figura 3.2. Flutuação mensal dos valores brutos da produção de folhiço em gramas (a), da produção de frutos em gramas (b) e da precipitação (altura em mm) (c).
a)
b)
c)
87
abr jun ago out dez fev
mês
a)
-2
0
2
4
6
8
10
12
14
16
MN
KA
abr jun ago out dez fev
mês
b)
0,052
0,054
0,056
0,058
0,060
0,062
0,064
0,066
0,068
0,070
FC
Figura 3.3. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
Figura 3.4. Diagrama com os dados brutos do fator de condição de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
88
abr jun ago out dez fev
mês
a)
-2
0
2
4
6
8
10
12
AR
TR
ÓP
OD
ES
abr jun ago out dez fev
mês
b)
-2
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
26
D. aurita
Figura 3.5. Diagrama com os dados brutos da biomassa de artrópodes em gramas agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
Figura 3.6. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de D. aurita agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
89
abr jun ago out dez fev
mês
a)
-1
0
1
2
3
4
5
6
7
P.
frenatu
s
abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar
mês
b)
0
100
200
300
400
500
600
FO
LH
IÇO
Figura 3.7. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de P. frenatus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
Figura 3.8. Diagrama com os dados brutos da produção mensal de folhiço (em gramas) agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
90
abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar
mês
a)
-10
0
10
20
30
40
50
60
FR
UT
OS
abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar
mês
b)
-100
0
100
200
300
400
500
600
PR
EC
IPIT
AÇ
ÃO
Figura 3.9. Diagrama com os dados brutos da produção mensal de frutos (em gramas) agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
Figura 3.10. Diagrama com os dados brutos da precipitação mensal agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas.
91
Foram observados valores discrepantes na precipitação, folhiço, frutos,
artrópodes e abundância de D. aurita. Apenas a produção de frutos apresentou
valores discrepantes que se repetiram nos anos de 2003, 2004 e 2005, nos meses
de janeiro e fevereiro. Erros de tabulação foram descartados e assumiu-se que
não houve erro na coleta desses dados. Os valores discrepantes foram então
substituídos pela média mais três vezes o desvio padrão (tabela 3.2). Apesar da
precipitação só ter apresentado um valor discrepante, todos os valores
discrepantes observados ocorreram nos meses de maior pluviosidade.
valores discrepantes ¯ x+(3dp) mês e ano
folhiço 566,64 496,3094 dez/02
frutos 50,04; 55,09; 46,14 38,2401 fev/03; jan/04; jan/05
artrópodes 10,4631 9,668202 fev/00
precipitação 508 478,6115 dez/02
D. aurita 24 23,0313 fev/05
O fator de condição de M. incanus e a abundância de D. aurita
apresentaram distribuição normal. O folhiço foi normalizado pela transformação
logarítmica (λ=0) e a abundância, a precipitação, os artrópodes e os frutos foram
normalizados pela raiz quadrada (λ=0,5). As variáveis frutos e abundância de P.
frenatus não tiveram sua distribuição normalizada, de acordo com o teste de
Shapiro-Wilk, por nenhuma das transformações box-cox, por isso foram usadas as
transformações cujos valores de W do teste de Shapiro-Wilk foram mais
Tabela 3.2. Valores discrepantes encontrados nas séries de dados, com suas respectivas datas de ocorrência e o valor da média mais três vezes o desvio padrão, que foi usado como critério para identificar os valores discrepantes.
92
próximos de 1. Apenas a abundância de P. frenatus não atingiu a normalidade no
teste de Kolmogorov-Smirnov.
Figura 3.11. Séries que mostraram tendência ao longo do tempo, de acordo com o teste de Kendall –tau, regredidas contra o tempo (de 0 a 97 meses). A) Fator de condição de M. incanus (R²= 0,10840); b) abundância de D. aurita (R²= 0,3622); c) abundância de P. frenatus. (R²= 0,0583).
0,050
0,055
0,060
0,065
0,070
0 20 40 60 80 100
meses
fato
r d
e c
on
diç
ão
0
5
10
15
20
25
0 20 40 60 80 100
meses
MN
KA
- D
. a
uri
ta
0
2
4
6
0 20 40 60 80 100
meses
MN
KA
- P
. fr
en
atu
s
a)
b)
c)
93
A correlação de Kendall para a detecção de tendências foi significante
para o fator de condição, que teve tendência decrescente, e para a abundância de
D. aurita e P. frenatus, que tiveram tendência crescente (tabela 3.3). A figura 3.11
mostra as regressões das séries com tendência contra o tempo, que evidenciam o
comportamento decrescente da série do fator de condição e crescente da
abundância de D. aurita e P.frenatus
box-cox
λ W p d p δ p
MNKA 0,5 0,9847 0,3207 0,0717 > 0,20 -0,0085 0,9030
FC 1 0,9895 0,6466 0,0399 > 0,20 -0,2143 0,0019folhiço 0 0,9890 0,6107 0,0493 > 0,20 -0,0670 0,3364
frutos 0,5 0,9698 0,0256 0,0706 > 0,20 0,0994 0,1538
artrópodes 0,5 0,9947 0,9831 0,0414 > 0,20 0,0336 0,6487
precipitação 0,5 0,9821 0,2223 0,0653 > 0,20 0,1021 0,1426
D. aurita 1 0,9808 0,1681 0,1124 < 0,20 0,4353 0,0000P. frenatus 0,5 0,9671 0,0156 0,1417 < 0,05 0,1857 0,0071
Shapiro-Wilk Kolmogorov-Smirnov Kendall-tau
Os gráficos Box-plot mostraram que quase todas as variáveis exibem
algum grau de sazonalidade e que esta é muito pronunciada na precipitação, na
abundância e no fator de condição (Figuras 3.3 a 3.10). O teste de Kruskall-
Wallis detectou sazonalidade nas seguintes variáveis: fator de condição e
abundância de M. incanus, folhiço, frutos, precipitação e abundância de D. aurita e
P. frenatus (tabela 3.4).
Tabela 3.3. Transformações boxcox e seus respectivos testes de normalidade de Shapiro-Wilk e Kolmogorov-Smirnov e os resultados da correlação de Kendall para detecção de tendências.
94
MNKA 48,389 p =,0000
FC 55,5696 p =,0000
folhiço 24,2586 p =,0117
frutos 31,543 p =,0009artrópodes 19,7374 p =,0508
precipitação 72,948 p =,0000
D. aurita 20,9712 p =,0337P. frenatus 24,7896 p =,0098
Kruskal-Wallis ANOVA
O teste de Dickey-Fuller aumentado mostrou que nenhuma das variáveis
é estacionária, portanto a diferenciação se fez necessária para todas elas. O teste
também é feito para as séries com diferenciações que são escolhidas pelo Critério
de Informação Akaike (AIC), com o número máximo de 12 diferenciações.
Como usualmente as análises de série temporal só utilizam diferenciações de
primeira e segunda ordem e sazonais, foram apresentados apenas esses
resultados (tabela 3.5). Algumas variáveis, no entanto, não tiveram resultado para
a diferenciação sazonal, em função da “escolha” do AIC. Com o objetivo de
tornar as séries mais uniformes, foram escolhidas as diferenciações de primeira
ordem para todas as variáveis, exceto MNKA, que não atingiu a estacionaridade
com essa transformação. A diferenciação de segunda ordem foi então utilizada
para essa variável.
Tabela 3.4. Resultados do teste de Kruskall-Wallis para detecção de padrões sazonais nas séries de dados. Os valores em negrito indicam as séries que apresentam componente sazonal.
95
Variável Coeficiente Erro padrão Estatística-t Probabilidade
FC -0,001528 0,001826 -0,837089 0,405352
D(FC(-1)) 0,701880 0,114128 6,149917 0,000000
D(FC(-2)) -1,050570 0,140603 -7,471873 0,000000
D(FC(-12)) -0,292759 0,126185 -2,320083 0,023215
MNKA -0,013576 0,016188 -0,838630 0,404492
D(MNKA(-1)) 0,201981 0,109435 1,845667 0,069110
D(MNKA(-2)) -0,227519 0,108612 -2,094791 0,039759
D(MNKA(-12)) 0,357320 0,104595 3,416206 0,001054
folhiço -0,002368 0,008118 -0,291703 0,771298
D(folhiço(-1)) -0,538529 0,109097 -4,936256 0,000005
D(folhiço(-2)) -0,494274 0,122119 -4,047473 0,000122
frutos -0,013408 0,036855 -0,363801 0,717088
D(frutos(-1)) -0,746136 0,120125 -6,211336 0,000000
D(frutos(-2)) -0,605088 0,142239 -4,254009 0,000063
D(frutos(-12)) -0,086436 0,113275 -0,763059 0,447956
artrópodes -0,014307 0,022240 -0,643293 0,521652
D(artrópodes(-1)) 0,252192 0,092163 2,736363 0,007470
D(artrópodes(-2)) -0,470837 0,093023 -5,061495 0,000002preciptação 0,014723 0,029964 0,491366 0,624683
D(preciptação(-1)) -0,776050 0,116204 -6,678318 0,000000
D(preciptação(-2)) -0,883247 0,134045 -6,589205 0,000000D(preciptação(-12)) -0,360931 0,116235 -3,105194 0,002732
D. aurita 0,028157 0,020039 1,405077 0,164359
D(D. aurita(-1)) 0,756042 0,120594 6,269344 0,000000
D(D. aurita(-2)) -1,342111 0,145543 -9,221437 0,000000
D(D. aurita(-12)) -0,248454 0,117574 -2,113163 0,038103P. frenatus 0,003070 0,013401 0,229056 0,819466
D(P. frenatus(-1)) 0,320868 0,109232 2,937485 0,004425D(P. frenatus(-2)) -0,895627 0,112516 -7,960009 0,000000
Os autocorrelações das séries diferenciadas estão nas figuras 3.12 a 3.19,
com os respectivos tempos de defasagem em meses (lag), valores da correlação
de Pearson (Corr) e erro padrão (E.P.).
Tabela 3.5. Resultado do teste de raiz unitária de Dickey-Fuller aumentado. Os valores em negrito indicam as séries que apresentaram raiz unitária, sendo, por conseguinte estacionárias.
96
FC
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 +,205 ,0875
23 +,163 ,0881
22 +,121 ,0887
21 +,007 ,0893
20 -,106 ,0899
19 -,161 ,0905
18 -,215 ,0911
17 -,154 ,0916
16 -,093 ,0922
15 -,047 ,0928
14 -,006 ,0934
13 +,143 ,0939
12 +,289 ,0945
11 +,275 ,0951
10 +,268 ,0956
9 -,022 ,0962
8 -,309 ,0967
7 -,209 ,0973
6 -,111 ,0978
5 -,213 ,0983
4 -,316 ,0989
3 -,213 ,0994
2 -,118 ,1000
1 +,436 ,1005
Lag Corr. E.P.
M NKA
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 +,390 ,0878
23 +,310 ,0884
22 +,167 ,0890
21 +,052 ,0896
20 -,064 ,0902
19 -,241 ,0908
18 -,402 ,0914
17 -,462 ,0920
16 -,392 ,0926
15 -,138 ,0932
14 +,180 ,0938
13 +,460 ,0943
12 +,597 ,0949
11 +,439 ,0955
10 +,170 ,0960
9 -,017 ,0966
8 -,175 ,0972
7 -,346 ,0977
6 -,449 ,0983
5 -,445 ,0988
4 -,366 ,0994
3 -,200 ,0999
2 +,101 ,1005
1 +,645 ,1010
Lag Corr. E.P.
Figura 3.12. Autocorrelograma do fator de condição (FC) após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.13. Autocorrelograma da abundância de M. incanus (MNKA) após diferenciação de segunda ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
97
FOLHIÇO
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,052 ,0875
23 +,008 ,0881
22 +,095 ,0887
21 -,067 ,0893
20 -,012 ,0899
19 +,009 ,0905
18 -,020 ,0911
17 -,028 ,0916
16 +,043 ,0922
15 +,022 ,0928
14 -,090 ,0934
13 +,054 ,0939
12 +,051 ,0945
11 -,101 ,0951
10 +,200 ,0956
9 -,164 ,0962
8 -,023 ,0967
7 +,134 ,0973
6 -,215 ,0978
5 +,178 ,0983
4 -,189 ,0989
3 +,106 ,0994
2 +,097 ,1000
1 -,527 ,1005
Lag Corr. E.P.
FRUTOS
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 +,265 ,0875
23 +,073 ,0881
22 -,124 ,0887
21 -,186 ,0893
20 -,255 ,0899
19 +,050 ,0905
18 +,364 ,0911
17 +,064 ,0916
16 -,235 ,0922
15 -,128 ,0928
14 -,021 ,0934
13 +,134 ,0939
12 +,291 ,0945
11 +,047 ,0951
10 -,200 ,0956
9 -,156 ,0962
8 -,114 ,0967
7 +,071 ,0973
6 +,256 ,0978
5 +,018 ,0983
4 -,220 ,0989
3 -,319 ,0994
2 -,405 ,1000
1 +,301 ,1005
Lag Corr. E.P.
Figura 3.14. Autocorrelograma da produção mensal de folhiço após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.15. Autocorrelograma da produção mensal de frutos após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
98
Artrópodes
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 +,056 ,0875
23 +,065 ,0881
22 +,115 ,0887
21 -,039 ,0893
20 -,171 ,0899
19 -,053 ,0905
18 +,076 ,0911
17 +,010 ,0916
16 -,060 ,0922
15 -,039 ,0928
14 +,045 ,0934
13 +,052 ,0939
12 +,084 ,0945
11 +,045 ,0951
10 -,025 ,0956
9 -,073 ,0962
8 -,081 ,0967
7 -,009 ,0973
6 +,150 ,0978
5 +,017 ,0983
4 -,085 ,0989
3 -,270 ,0994
2 -,456 ,1000
1 +,226 ,1005
Lag Corr. E.P.
Precipitação
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,023 ,0875
23 +,007 ,0881
22 +,043 ,0887
21 -,016 ,0893
20 +,093 ,0899
19 -,147 ,0905
18 -,110 ,0911
17 +,072 ,0916
16 +,085 ,0922
15 +,013 ,0928
14 -,057 ,0934
13 -,017 ,0939
12 -,006 ,0945
11 +,041 ,0951
10 +,144 ,0956
9 -,097 ,0962
8 -,051 ,0967
7 -,083 ,0973
6 +,049 ,0978
5 +,100 ,0983
4 -,138 ,0989
3 +,006 ,0994
2 -,104 ,1000
1 -,303 ,1005
Lag Corr. E.P.
Figura 3.17. Autocorrelograma da precipitação mensal após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.16. Autocorrelograma da biomassa de artrópodes após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
99
D. aurita
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 +,222 ,0875
23 +,008 ,0881
22 -,034 ,0887
21 -,129 ,0893
20 -,149 ,0899
19 +,041 ,0905
18 +,265 ,0911
17 +,119 ,0916
16 -,103 ,0922
15 -,205 ,0928
14 -,208 ,0934
13 +,012 ,0939
12 +,314 ,0945
11 +,091 ,0951
10 -,000 ,0956
9 -,074 ,0962
8 -,117 ,0967
7 -,042 ,0973
6 +,067 ,0978
5 +,022 ,0983
4 -,011 ,0989
3 -,230 ,0994
2 -,436 ,1000
1 +,168 ,1005
Lag Corr. E.P.
P. frenatus
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 +,192 ,0875
23 +,092 ,0881
22 +,201 ,0887
21 -,120 ,0893
20 -,067 ,0899
19 -,091 ,0905
18 -,252 ,0911
17 -,209 ,0916
16 -,016 ,0922
15 -,090 ,0928
14 +,153 ,0934
13 +,159 ,0939
12 +,224 ,0945
11 +,246 ,0951
10 +,018 ,0956
9 -,075 ,0962
8 +,104 ,0967
7 -,278 ,0973
6 -,218 ,0978
5 -,268 ,0983
4 -,076 ,0989
3 +,083 ,0994
2 -,072 ,1000
1 -,073 ,1005
Lag Corr. E.P.
Figura 3.19. Autocorrelograma da abundância de P. frenatus após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.18. Autocorrelograma da abundância de D. aurita após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%..
100
Nota-se que algumas séries, mesmo após a diferenciação, guardam um
acentuado padrão estacional. O fator de condição e a abundância apresentaram
semelhanças nas autocorrelações (tabela 3.6), e mantiveram a sazonalidade, com
autocorrelações positivas (aproximadamente nas defasagens de 1, 12 e 24 meses)
intercaladas com negativas. O folhiço teve apenas uma autocorrelação forte
(negativa com um mês de defasagem) enquanto os frutos apresentaram
autocorrelações positivas a cada seis meses de defasagem e negativas nos
intervalos, mostrando também alta sazonalidade. A biomassa de artrópodes teve
autocorrelações significativas apenas nos três primeiros meses. A precipitação
apresentou uma única autocorrelação significativa, com um mês de defasagem, e
a diferenciação deixou a série sem vestígios da forte sazonalidade que mostrou
originalmente. As autocorrelações das abundâncias de D. aurita e P. frenatus
também exibiram sazonalidade. A abundância de D. aurita foi autocorrelacionada
positivamente com tempos de defasagem de 12, 18 e 24 meses, e negativamente
com dois, três, 14 e 15 meses. A abundância de P. frenatus mostrou um padrão
sazonal com correlações positivas com 12 e 24 meses e negativas com seis e 18
meses.
101
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
FC +
-
MNKA +
-
folhiço +
-
frutos +
-
artrópodes +
-
precipitação +
-
D. aurita +
-
P. frenatus +
-
As correlações cruzadas estão representadas nas figuras 3.20 a 3.32. O
folhiço não apresentou nenhuma correlação significativa com a abundância ou
com o fator de condição. Já a produção de frutos apresentou relação positiva
com a abundância com cinco meses de defasagem, negativa com dois meses e
relação negativa com o fator de condição com 12 meses de defasagem. A
biomassa de artrópodes foi relacionada positivamente à abundância com 14 e 15
meses e ao fator de condição com 14 meses de atraso na resposta e
negativamente ao fator de condição com 10 e 11 meses de atraso. A precipitação
teve apenas uma correlação negativa com o fator de condição com três meses de
defasagem. A precipitação teve ainda relação negativa com o folhiço com sete
meses e positiva com o folhiço com seis e oito meses, com a produção de frutos
Tabela 3.6. Autocorrelações significativas positivas (cinza escuro com listras) e negativas (cinza claro com pintas) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24).
102
com um mês e com a biomassa de artrópodes com seis meses. A abundância de
D. aurita teve correlações negativas com a abundância de M. incanus com 10, 11 e
23 meses de defasagem e positiva com sete meses. Já a abundância de P. frenatus
foi correlacionada negativamente à abundância de M. incanus com um, dois, três,
13, 14 e 15 meses, e positivamente com sete, oito, nove, 20 e 21 meses.
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
FC x frutos +
-
FC x artrópodes +
-
FC x precipitação +
-
MNKA x frutos +
-
MNKA x artrópodes +
-
MNKA x D. aurita +
-
MNKA x P. frenatus +
-
folhiço x precipitação +
-
frutos x precipitação +
-
artrop. x precipitação +
-
Tabela 3.7. Correlações cruzadas significativas positivas (cinza escuro) e negativas (cinza claro) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24).
103
FC x Folhiço
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
24 ,0010 ,1179
23 ,1482 ,1170
22 -,030 ,1162
21 -,028 ,1155
20 ,0959 ,1147
19 -,068 ,1140
18 -,005 ,1132
17 ,0223 ,1125
16 -,015 ,1118
15 -,094 ,1111
14 -,026 ,1104
13 ,1139 ,1098
12 -,060 ,1091
11 ,1085 ,1085
10 ,0816 ,1078
9 -,136 ,1072
8 ,0917 ,1066
7 ,0740 ,1060
6 -,011 ,1054
5 -,098 ,1048
4 -,112 ,1043
3 -,001 ,1037
2 -,069 ,1031
1 ,0350 ,1026
0 ,0597 ,1021
FC x Frutos
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 ,0146 ,1179
23 -,033 ,1170
22 -,082 ,1162
21 ,0284 ,1155
20 ,1353 ,1147
19 ,1211 ,1140
18 ,1115 ,1132
17 ,0242 ,1125
16 -,063 ,1118
15 -,022 ,1111
14 ,0196 ,1104
13 -,114 ,1098
12 -,248 ,1091
11 -,124 ,1085
10 -,001 ,1078
9 ,1041 ,1072
8 ,2081 ,1066
7 ,0872 ,1060
6 -,033 ,1054
5 ,0354 ,1048
4 ,1046 ,1043
3 ,0005 ,1037
2 -,107 ,1031
1 -,151 ,1026
0 -,186 ,1021
Figura 3.20. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.21. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
104
FC x Artrópodes
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,054 ,1179
23 -,137 ,1170
22 -,196 ,1162
21 -,072 ,1155
20 ,0296 ,1147
19 ,0374 ,1140
18 ,0492 ,1132
17 ,0205 ,1125
16 ,0053 ,1118
15 ,1556 ,1111
14 ,2692 ,1104
13 ,0391 ,1098
12 -,139 ,1091
11 -,218 ,1085
10 -,305 ,1078
9 -,066 ,1072
8 ,1338 ,1066
7 ,1116 ,1060
6 ,1226 ,1054
5 ,0953 ,1048
4 ,0752 ,1043
3 -,002 ,1037
2 -,088 ,1031
1 -,049 ,1026
0 -,022 ,1021
FC x Precipitação
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,025 ,1179
23 -,048 ,1170
22 ,0888 ,1162
21 ,1392 ,1155
20 ,0425 ,1147
19 -,052 ,1140
18 -,121 ,1132
17 -,077 ,1125
16 -,012 ,1118
15 ,0239 ,1111
14 -,047 ,1104
13 -,144 ,1098
12 ,0255 ,1091
11 ,1327 ,1085
10 ,0730 ,1078
9 ,1174 ,1072
8 ,0479 ,1066
7 -,118 ,1060
6 ,0481 ,1054
5 ,0692 ,1048
4 -,140 ,1043
3 -,252 ,1037
2 -,125 ,1031
1 ,0467 ,1026
0 ,1355 ,1021
Figura 3.22. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.23. Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
105
MNKA x FOLHIÇO
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,019 ,1187
23 -,009 ,1179
22 ,0490 ,1170
21 ,0755 ,1162
20 ,0112 ,1155
19 ,0851 ,1147
18 ,0750 ,1140
17 -,012 ,1132
16 -,064 ,1125
15 -,145 ,1118
14 -,055 ,1111
13 -,084 ,1104
12 -,079 ,1098
11 ,0796 ,1091
10 ,0763 ,1085
9 ,0899 ,1078
8 ,0403 ,1072
7 ,0246 ,1066
6 ,0388 ,1060
5 -,014 ,1054
4 -,073 ,1048
3 -,106 ,1043
2 -,111 ,1037
1 -,095 ,1031
0 -,049 ,1026
MNKA x FRUTOS
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 ,0081 ,1187
23 ,0248 ,1179
22 -,026 ,1170
21 -,117 ,1162
20 -,088 ,1155
19 ,0651 ,1147
18 ,1646 ,1140
17 ,1966 ,1132
16 ,0975 ,1125
15 -,115 ,1118
14 -,173 ,1111
13 -,074 ,1104
12 ,0019 ,1098
11 ,0151 ,1091
10 -,037 ,1085
9 -,102 ,1078
8 -,057 ,1072
7 ,0534 ,1066
6 ,1587 ,1060
5 ,2644 ,1054
4 ,1362 ,1048
3 -,194 ,1043
2 -,255 ,1037
1 -,070 ,1031
0 -,028 ,1026
Figura 3.24. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.25. Correlação cruzada entre as séries abundância de M. incanus (MNKA) e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
106
MNKA x Artrópodes
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,004 ,1187
23 ,0655 ,1179
22 -,007 ,1170
21 -,206 ,1162
20 -,222 ,1155
19 -,076 ,1147
18 -,016 ,1140
17 -,027 ,1132
16 ,0690 ,1125
15 ,2814 ,1118
14 ,2633 ,1111
13 ,0129 ,1104
12 -,095 ,1098
11 -,089 ,1091
10 -,102 ,1085
9 -,108 ,1078
8 -,111 ,1072
7 -,076 ,1066
6 -,012 ,1060
5 ,0336 ,1054
4 ,0984 ,1048
3 ,2028 ,1043
2 ,1855 ,1037
1 ,0598 ,1031
0 -,062 ,1026
MNKA x Precipitação
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,033 ,1187
23 -,021 ,1179
22 ,0291 ,1170
21 ,0538 ,1162
20 ,1637 ,1155
19 ,1014 ,1147
18 -,048 ,1140
17 -,046 ,1132
16 -,098 ,1125
15 -,104 ,1118
14 -,025 ,1111
13 -,083 ,1104
12 -,058 ,1098
11 ,0849 ,1091
10 ,0403 ,1085
9 ,0792 ,1078
8 ,0896 ,1072
7 ,1148 ,1066
6 ,0983 ,1060
5 -,015 ,1054
4 -,133 ,1048
3 -,171 ,1043
2 -,099 ,1037
1 ,0054 ,1031
0 ,0567 ,1026
Figura 3.26. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.27. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
107
MNKA x D. aurita
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,001 ,1187
23 -,234 ,1179
22 -,227 ,1170
21 ,0026 ,1162
20 ,1324 ,1155
19 ,1479 ,1147
18 ,1068 ,1140
17 ,0446 ,1132
16 -,018 ,1125
15 -,035 ,1118
14 -,014 ,1111
13 ,0352 ,1104
12 -,006 ,1098
11 -,228 ,1091
10 -,227 ,1085
9 ,0137 ,1078
8 ,1347 ,1072
7 ,2158 ,1066
6 ,1596 ,1060
5 -,020 ,1054
4 -,082 ,1048
3 -,060 ,1043
2 ,0007 ,1037
1 ,1032 ,1031
0 ,0665 ,1026
MNKA x P. frenatus
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,181 ,1187
23 -,065 ,1179
22 ,1213 ,1170
21 ,2923 ,1162
20 ,3434 ,1155
19 ,2188 ,1147
18 ,1063 ,1140
17 ,0840 ,1132
16 -,056 ,1125
15 -,293 ,1118
14 -,357 ,1111
13 -,237 ,1104
12 -,123 ,1098
11 -,107 ,1091
10 ,0151 ,1085
9 ,3419 ,1078
8 ,4010 ,1072
7 ,2523 ,1066
6 ,1682 ,1060
5 ,0625 ,1054
4 -,112 ,1048
3 -,287 ,1043
2 -,377 ,1037
1 -,339 ,1031
0 -,170 ,1026
Figura 3.28. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de D. aurita. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.29. Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de P. frenatus. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
108
Folhiço x Precipitação
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,028 ,1179
23 ,0013 ,1170
22 -,088 ,1162
21 ,1500 ,1155
20 -,177 ,1147
19 ,1250 ,1140
18 ,0151 ,1132
17 -,155 ,1125
16 ,0552 ,1118
15 -,046 ,1111
14 ,1530 ,1104
13 ,0240 ,1098
12 -,096 ,1091
11 ,1024 ,1085
10 -,054 ,1078
9 -,006 ,1072
8 ,2373 ,1066
7 -,319 ,1060
6 ,2198 ,1054
5 -,190 ,1048
4 ,0119 ,1043
3 ,0439 ,1037
2 ,0437 ,1031
1 ,0640 ,1026
0 -,088 ,1021
Artrópodes x Precipitação
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 -,029 ,1179
23 ,0167 ,1170
22 ,0340 ,1162
21 -,000 ,1155
20 ,0479 ,1147
19 -,051 ,1140
18 -,050 ,1132
17 -,018 ,1125
16 ,0496 ,1118
15 ,1199 ,1111
14 ,0072 ,1104
13 -,119 ,1098
12 -,013 ,1091
11 -,003 ,1085
10 ,0500 ,1078
9 ,0097 ,1072
8 -,084 ,1066
7 -,024 ,1060
6 ,2161 ,1054
5 ,0510 ,1048
4 -,089 ,1043
3 -,108 ,1037
2 -,049 ,1031
1 ,0200 ,1026
0 ,0969 ,1021
Figura 3.30. Correlação cruzada entre as séries de produção de folhiço e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
Figura 3.31. Correlação cruzada entre as séries de biomassa de artrópodes e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
109
Frutos x Precipitação
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
0
24 ,0444 ,1179
23 -,138 ,1170
22 -,036 ,1162
21 ,0100 ,1155
20 ,0154 ,1147
19 ,0741 ,1140
18 -,005 ,1132
17 -,104 ,1125
16 -,012 ,1118
15 ,1104 ,1111
14 ,0382 ,1104
13 ,0420 ,1098
12 -,037 ,1091
11 -,142 ,1085
10 ,0439 ,1078
9 ,0013 ,1072
8 -,006 ,1066
7 ,0916 ,1060
6 -,103 ,1054
5 -,165 ,1048
4 ,1298 ,1043
3 ,0326 ,1037
2 ,0143 ,1031
1 ,2871 ,1026
0 ,0373 ,1021
Figura 3.32. Correlação cruzada entre as séries de fator de produção de frutos e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%.
110
Discussão
Mesmo sendo a Mata Atlântica um ambiente que não é marcado por
fortes mudanças estacionais, a sazonalidade exerce influência na flutuação de
diversos fatores bióticos (MORELLATO et al., 2000; DAVIS, 1945). Essa
influência é usualmente creditada ao aumento da pluviosidade no verão
(BERGALLO, 1995; FRANKIE et al., 1974; OPLER et al., 1976; REICH, 1995),
que desencadearia um aumento na produtividade do sistema, embora o
fotoperíodo e a temperatura também tenham relação com a fenologia e fisiologia
de plantas e animais (NJOKU, 1963; WRIGHT & CORNEJO, 1990;
CERQUEIRA & BERGALLO, 1993).
As séries de produção de frutos e biomassa de artrópodes atingiram seus
valores mais altos entre dezembro e fevereiro, época de alta precipitação. Já foi
relatado em outros estudos que a produção (ou queda) de folhiço apresenta
sazonalidade mesmo em matas perenifólias, com quedas mais acentuada no
período de transição entre o inverno e o verão (setembro, outubro e novembro),
logo que começam as chuvas (MORELLATO et al., 2000; WRIGHT &
CORDEJO, 1990; MORAES et al., 1998; MENDEL et al., no prelo). Apesar de
não ter mostrado um padrão estacional muito claro, a série de produção de
folhiço teve seus maiores valores nos meses de setembro, outubro e novembro,
corroborando os estudos anteriores supracitados.
As correlações cruzadas foram quase todas fracas (exceção para MNKA x
P. frenatus), o que indica que a intensidade com que cada variável influencia os
111
parâmetros populacionais foi baixa. Talvez a influência das variáveis extrínsecas
fique diluída frente à grande diversidade de fatores que podem potencialmente
explicar a flutuação dos parâmetros populacionais da espécie ou os maiores
fatores reguladores desses parâmetros seja intrínseco, dependendo mais de
fatores como a fecundidade, densidade e recrutamento do que de variáveis
extrínsecas.
Apesar da alta sazonalidade apresentada pelos dados brutos da série de
precipitação, a autocorrelação da série diferenciada não mostrou sazonalidade, o
que indica que há forte relação dos valores com o mês anterior. As correlações
cruzadas não revelaram a relação esperada entre a precipitação e os parâmetros
populacionais. Entretanto a influência esperada da precipitação sobre os
indicadores da produtividade dos recursos, apesar de fraca, foi encontrada. A
correlação com um mês de defasagem com os frutos mostrou que os picos de
produção (janeiro e fevereiro) ocorrem logo depois do pico de precipitação, e
que houve relação direta sobre a produção de frutos. Já a queda de folhiço foi
correlacionada com a precipitação com maior atraso na resposta, de seis e oito
meses, o que corresponde aproximadamente ao intervalo entre o final da estação
úmida (fevereiro e março) e a transição entre a estação seca e a estação úmida
(setembro, outubro e novembro), quando a produção de folhiço teve seus
valores mais altos. A correlação cruzada indicou uma relação positiva com a
biomassa de artrópodes com seis meses de atraso na resposta, o que indica uma
flutuação (sem defasagem) com picos e vales opostos.
112
A biomassa de artrópodes teve correlação positiva com a abundância e o
fator de condição, como esperado. Contudo, o tempo de defasagem da
correlação positiva com o fator de condição não foi curto, como foi previsto, e
sim de 14 meses, mesma defasagem encontrada na relação com a abundância. As
correlações cruzadas com 14 meses de atraso na resposta sugerem uma
influência na geração seguinte, já que esse intervalo de tempo corresponde
aproximadamente à longevidade máxima de M. incanus. Assim, a biomassa de
artrópodes disponíveis teria efeito positivo no número e no bem estar da geração
seguinte. A importância dos artrópodes na dieta de M. incanus já havia sido
reportada por outros autores pela análise de conteúdo estomacal (LEINER &
SILVA, 2007; FONSECA & KIERULFF, 1989; STALLINGS, 1989).
Não foi encontrada a relação esperada entre a produção de folhiço e a
abundância e o fator de condição de M. incanus. Já a produção de frutos, apesar
de não ter tido a influência positiva esperada sobre o fator de condição, teve
efeito positivo na abundância com cinco meses de atraso na resposta. Os picos
na produção de frutos ocorrem nos meses de janeiro e fevereiro e se dão
aproximadamente cinco meses após o início da estação reprodutiva (agosto e
outubro), quando ocorrem os picos na abundância. Já foi descrito que o período
reprodutivo de algumas espécies de marsupiais didelfídeos é ajustado de forma
que o desmame se dê na época mais favorável do ano, para maximizar a
sobrevivência dos jovens (FLEMING, 1973; JULIAN-LAFERRIERE &
113
ATRAMENTOWICZ, 1990). O atraso de cinco meses entre a abundância e a
produção de frutos mostra esse ajuste em M. incanus.
A correlação negativa com a abundância de P. frenatus com 14 meses de
atraso pode representar uma diminuição do número do M. incanus na geração
seguinte devido à predação, mas parece ser provocada pelo componente sazonal
que persistiu na abundância de ambas as espécies, apesar da diferenciação. Isso
porque as correlações positivas e negativas foram fortes e intercaladas, com
intervalos regulares. A relação com a abundância de D. aurita foi mais fraca, mas
teve comportamento semelhante. Sendo assim, essa relação aparenta ser um
reflexo do padrão sazonal das abundâncias, que está mais ligado a fatores
intrínsecos como a reprodução e o recrutamento do que à predação. Portanto
não se pode afirmar que houve influência negativa da abundância de predadores
na abundância de M. incanus. De fato a tendência de aumento na abundância de
D. aurita e P. frenatus não resultou em uma tendência de decréscimo na
abundância de M. incanus.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
115
Considerações finais
M. incanus teve a segunda maior abundância dentre os mamíferos
capturados na área de estudo, indicando que o impacto causado pelas casas de
veraneio não afeta a espécie.
A reprodução foi marcadamente estacional e houve uma clara separação
de coortes. A baixa sobreposição de gerações e o fato de nenhum indivíduo ter
sobrevivido para passar por mais de uma estação reprodutiva confirma o padrão
reprodutivo semélparo.
Nas espécies de marsupiais australianos semélparos da família Dasyuridae,
apenas os machos são semélparos (entram em senescência logo após a cópula e
morrem cerca de três semanas depois). Em M. incanus, ambos os sexos
participaram de apenas de um evento reprodutivo, mas os machos entraram em
senescência e desaparecem da população antes das fêmeas. Porém, o tempo
entre a cópula e a morte dos machos de M. incanus pode chegar a três meses,
indicando que existem diferenças no mecanismo que leva ao óbito. O fato dos
machos morrerem antes das fêmeas pode ser explicado pelo cuidado parental,
que entre os didelfídeos é exclusivo das fêmeas (KIMBLE, 1997). Estas, por sua
vez, mostram sinais de lactação até desaparecerem da população, indicando que
elas protegem e nutrem a prole até o fim da vida. O cuidado parental é mais
longo, se comparado como outros didelfídeos, de forma que o desmame de M.
incanus ocorra com os filhotes num estágio mais avançado do desenvolvimento.
O cuidado parental extenso explica a baixa capturabilidade de jovens nas classes
116
de desenvolvimento II, pois se a fêmea protegem e provêm alimento para esses
jovens é esperado que a probabilidade de captura em armadilhas com isca seja
baixa.
Uma questão interessante é: o que levou esses marsupiais à estratégia
reprodutiva semélpara? A discussão sobre a pressão evolutiva que levaria a esse
padrão se dá toda em torno de ambientes com alta sazonalidade e períodos
severamente desfavoráveis para os animais (SMITH & CHARNOV, 2001;
YOUNG, 1990). No entanto essa não parece ser a causa da semelparidade de M.
incanus. Kraaijeveld e colaboradores (2003) levantaram a hipótese de que a baixa
taxa de sobrevivência das fêmeas adultas levaria a um esforço reprodutivo
excessivo por parte dos machos para cobrir o maior número possível de fêmeas
e garantir que pelo menos uma desmame seus filhotes. Esse esforço levaria a
evolução da estratégia semélpara. Neste estudo a taxa de sobrevivência decresce
no período em que os filhotes estão sendo amamentados (embora parte do
decréscimo seja devido ao desaparecimento dos machos da população), e a alta
mortalidade durante a lactação pode resultar em alta mortalidade das ninhadas.
Krajewski e colaboradores (2000) sugeriram que a estratégia semélpara evoluiu
diversas vezes em marsupiais, e pode ter mais de um mecanismo que lava ao
óbito pós-copula, assim como mais de uma vantagem evolutiva para o
surgimento dessa estratégia reprodutiva. Seria interessante a criação de colônias
desses animais para testar se existem fatores extrínsecos influenciando o padrão
reprodutivo e se a longevidade permanece a mesma em cativeiro. Um estudo dos
117
mecanismos fisiológicos e endocrinológicos que levam ao óbito também seria
interessante para comparar com os dasyurídeos semélparos e descrever pela
primeira vez a fisiologia de um didelfídeo semélparo.
A senescência (com significativo decréscimo no fator de condição) ocorre
nos meses de maior disponibilidade de recursos, indicando que a morte dos
indivíduos e a baixa no fator de condição não tem relação com a as condições
ambientais, e sim com o desgaste causado pela reprodução.
Os picos populacionais se deram no início da estação reprodutiva, assim
como os picos no fator de condição mensal, relacionados à alocação de energia
para o único investimento reprodutivo. Não houve então relação negativa entre
o fator de condição e a abundância populacional, que seria um indício de
competição intraespecífica por recursos.
Alguns estudos relataram uma variação sazonal na composição da dieta de
marsupiais didelfídeos, que indicam que os animais adequam sua dieta de acordo
com a disponibilidade dos alimentos no ambiente (LEINER & SILVA, 2007).
No período em que os filhotes de M. incanus se tornam independentes, a
disponibilidade dos principais recursos alimentares (frutos e artrópodes) foi alta,
o que teria efeito positivo na sobrevivência da prole. O folhiço abrigaria a fonte
“sub-ótima” de alimentos, que forneceria o estoque energético para o período
reprodutivo.
118
O folhiço foi o único indicador da disponibilidade de recursos que teve
relação positiva com o fator de condição mensal sem defasagem. O padrão
decrescente do fator de condição anual foi encontrado também na produção de
folhiço.
Os valores mais altos encontrados para o fator de condição anual
(registrados em 1997, 1998 e 1999) podem ter relação com o El Niño que
ocorreu de 1997 até meados de 1998. O fenômeno aparentemente proporcionou
condições ambientais mais estáveis, fazendo com que o fator de condição
mensal tivesse baixa amplitude de variação. É preciso uma série mais longa de
observações para investigar se M. incanus apresenta ciclos em seus parâmetros
populacionais relacionados com o El Ninõ.
A sazonalidade foi um componente presente em quase todas as séries
temporais, sendo particularmente bem marcada na precipitação, abundância
populacional e fator de condição. M. incanus foi a única espécie na área de estudo
que apresentou este claro padrão sazonal na flutuação da abundância
populacional (dados não publicados).
O que levaria a esse padrão? A história de vida anual, com reprodução
única e sincronizada levaria naturalmente a períodos de alta e baixa abundância,
já que os nascimentos e as mortes dos senescentes se dão em períodos distintos.
Porém, assim como ocorre com outros didelfídeos, o “gatilho” da reprodução se
dá por um sinal do fotoperíodo, e há um ajuste para que o desmame ocorra no
período de maior disponibilidade de recursos alimentares. Apesar de terem sido
119
fracas as relações entre os parâmetros populacionais e os indicadores de
disponibilidade de recursos, elas mostraram que os picos na produção de frutos
foram ajustados com o desmame e a abundância de artrópodes tem influência na
geração seguinte, provavelmente via sucesso reprodutivo.
A precipitação não mostrou relação direta com os parâmetros
populacionais, contudo teve relações positivas com os recursos (com atrasos na
resposta de um mês para os frutos, seis meses para os artrópodes e seis e oito
meses para o folhiço).
A biomassa de artrópodes teve correlação positiva com a abundância e o
fator de condição com 14 meses de defasagem, o que indica uma influência na
geração seguinte. Os artrópodes também apresentaram relação anual com o fator
de condição das fêmeas, mais um indício de que a disponibilidade deste item
alimentar pode afetar o sucesso reprodutivo, com reflexos na geração seguinte.
A produção de frutos, apesar de não ter tido a influência positiva esperada
sobre o fator de condição, teve efeito positivo na abundância com cinco meses
de atraso na resposta. Os picos na abundância ocorrem no início do período
reprodutivo e os picos na produção de frutos coincidem com o período de
desmame dos jovens, portanto a defasagem de cinco meses mostra o ajuste para
que o desmame ocorra na época mais favorável do ano.
A tendência de aumento na abundância de D. aurita e P. frenatus não
resultou em uma tendência de decréscimo na abundância, e não foi constatado
que essas duas espécies exerçam influência negativa em M. incanus.
120
É importante a continuação do monitoramento das populações na área de
estudo para que se possa, além de aumentar o conhecimento acerca da ecologia
de pequenos mamíferos em florestas tropicais, acompanhar o comportamento
dessas populações frente a ciclos climáticos como o El Niño, possíveis florações
de taquara e mudanças no habitat.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
121
Referências
Agrell J, Erlinge S, Nelson J, Sandell M, 1992. Body weight and population cyclic
demography in a non-cyclic population of the field vole (Microtus agrestis).
Canadian Journal of Zoology 70: 494-501.
Anderson OD, 1995. More effective time-series analysis and forecasting. Journal
of Computational and Applied Mathematics 64: 117-147.
Angerbjorn A, 1986. Reproduction of mountain hares (Lepus timidus) in relation
to density and physical condition. Journal of Zoology (London) 208, 559-68.
Aprigliano P, 2003. Heterogeneidade espacial e variação temporal do microclima
e seus efeitos sobre a ocorrência de três espécies de marsupiais na Mata
Atlântica. Dissertação de Mestrado em Ciência Biológicas - Zoologia, Museu
Nacional, UFRJ.
Astúa de Morais D, Santori RT, Finotti R, Cerqueira R, 2003: Nutritional and
fibre contents of laboratory-established diets of neotropical opossums
(Didelphimorphia, Didelphidae). In M. Jones, C. Dickman & M. Archer (Eds.).
Predators with pouches: the Biology of carnivorous marsupials.
122
August PV, 1983. The role of habitat complexity and heterogeneity in structuring
tropical mammal communities. Ecology 64: 1495-1507.
Bailey JA, 1968. A weight-length relationship for evaluating physical condition of
cottontails. Journal of Wildlife Management 32: 835-41.
Bakker HR & Main AR, 1980. Condition, body composition and total body
water estimation in the quokka, Setonix brachyums (Macropodidae). Australian
Journal of Zoology 28: 395-406.
Barnes R.D, 1977. The special anatomy of Marmosa robinsoni. In D. Hunsaker
(editor), The biology of marsupials. 387–413. New York: Academic Press.
Berryman AA, Lima M, Hawkins BA, 2002. Population regulation, emergent
properties, and a requiem for density dependence. Oikos 99: 600-606.
Begon M, Mortimer M, Thompson DJ, 1996. Population Ecology. A unified study of
animals and plants. Third Edition. Blackwell Science. Oxford.
Bergallo HG, 1994. Ecology of a small mammal community in an Atlantic
Forest area of Southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna & Environment
29(4): 197-217.
123
Bergallo HG, Magnusson WE, 1999. Effects of climate and food availability on
four rodent species in southeastern Brazil. Journal of Mammalogy 80(2): 472-486.
Bergallo HG, Magnusson WE, 2002. Effects of weather and food availability on
the condition and growth of two species of rodents in Southeastern Brazil.
Mammalia, 66 (1): 17-31.
Bergallo HG, 1995. Os efeitos da disponibilidade de alimentos e dos fatores
climáticos na reprodução, condição, crescimento e uso de espaço por quatro
espécies de roedores no sudeste do Brasil. Tese de Doutorado. Universidade
Estadual de Campinas. 130pp.
Bolger T, Connolly PL, 1989. The selection of suitable indices for the
measurement and analysis of fish condition. Journal of Fish Biology, Southampton,
v. 34, n. 2: 171-182.
Boonstra R, 2005. Equipped for life: the adaptive role of the stress axis in male
mammals. Journal of Mammalogy, 86(2):236–247.
Bradley AJ, McDonald IR, Lee AK, 1980. Stress and mortality in a small
marsupial (Antechinus stuartii Macleay). General and Comparative Endocrinology
40:188-200.
124
Bradley AJ, 1990. Failure of glucocorticoid feedback during breeding in the male
red-tailed phascogale Phascogale calura (Marsupialia: Dasyuridae). Journal of
Steroid Biochemistry and Molecular Biology 37:155–163.
Bradley AJ, 2003. Stress, hormones, and mortality in small carnivorous
marsupials. Pp. 250–263 in Predators with pouches: the biology of carnivorous
marsupials (M. Jones, C. Dickman, and M. Archer, eds.). CSIRO Press, Sydney,
Australia.
Bradley AJ, 1997. Reproduction and life-history in the red-tailed phascogale,
Phascogale calura (Marsupialia: Dasyuridae): the adaptive-stress senescence
hypothesis. Journal of Zoology, 241:739-755.
Braga FMS, 1985. Fator de condição e alimentação de Paralonchurus brasiliensis
(Osteichthyes, Sciaenidae) na região da Ilha Anchieta, Ubatuba, Estado de São
Paulo. Naturalia, São Paulo, 10: 1-11.
Braga FMS, 1986. Estudo entre fator de condição e relação peso-comprimento
para alguns peixes marinhos. Revista Brasileira de Biologia, 46 (02): 339-346.
Braga FMS, 1997. Análise da equação alométrica na relação peso e comprimento
e o fator de condição em Plagioscion squamosissimus (Teleostei, Sciaenidae). Revista
Brasileira de Biologia, 57 (3): 417-425.
125
Braga FMS, 1993. Análise do fator de condição de Paralonchurus brasiliensis
(Perciformes, Sciaenidae). Revista Unimar, Maringá, 15 (02): 99-115.
Braithwaite RW & Lee AK, 1979. A mammalian example of semelparity. The
American Naturalist 113:151-155.
Brasil, Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística 1992. - Manual Técnico da
Vegetação Brasileira. Série Manuais Técnicos Número 1. Departamento de
Recursos Naturais e Estudos Ambientais. Rio de Janeiro. IBGE.
Brochu L, Caron L, Bergeron JM, 1988. Diet quality and body condition of
dispersing and resident voles (Microtus pennsylvanicus). Journal of Mammalogy 69,
704-10.
Brown JH & Heske EJ, 1990. Temporal changes in a Chihuahuan Desert rodent
community. Oikos 59:290-302.
Brown JM, Lieberman GA, 1973. Resource Utilization and Coexistence of Seed-
Eating Desert Rodents in Sand Dune Habitats. Ecology, 54 (4): 788-797
126
Cáceres NC, 2002. Food habits and seed dispersal by the white-eared opossum
Didelphis albiventris (Mammalia: Marsupialia) in southern Brazil. Studies on
Neotropical Fauna and Environment 37:97-104.
Carvalho FMV, Pinheiro PS, Fernandez FAS, Nessimian JL, 1999. Diet of small
mammals in Atlantic Forest fragments in southeastern Brazil. Revista Brasileira
de Zoociências 1:91-101.
Cerqueira R, 2005. Fatores ambientais e a reprodução de marsupiais e roedores
no leste do Brasil. Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 63 (1): 29-39.
Cerqueira R, 2001. Um sistema de monitoramento e inventario da biodiversidade
terrestre do Brasil. In: Irene Garay; Braulio F. S. Dias. (Org.). Conservação da
biodiversidade em ecossistemas tropicais: Avanços conceituais e revisão de novas metodologias.
Petropólis: Vozes, 2001, 385-398.
Cerqueira R, 1984. Reproduction Du Didelphis albiventris Au Nord-Est Du Bresil
(Polypro- Todontia, Didelphidae). Mammalia, 48 (1): 95-104.
Cerqueira R, 1988. Modelos de estações reprodutivas em mamíferos. Anais do
Encontro de Ecologia e Matemática, LNCC.
127
Cerqueira R, Bergallo HG, 1993. A possible case of photoperiod controlling the
reproduction of a South American marsupial. Ciência e Cultura, 45 (2): 140-141.
Cerqueira R, Lara M, 1991. Rainfall and reproduction of cricetid rodents in
Northeastern Brazil. In: Global Trends in Wildlife Management (ed.: Bobek, K.;
Perzanowaki, K. & Regelin, W.L.). Swiat Press, Krákow.
Cerqueira R, Gentile R, Fernandez FAZ, D’Andrea PS, 1993. A five-year
population study of an assemblage of small mammals in southeastern Brazil.
Mammalia 57: 507-517.
Charles-Dominique P, Atramentowicz M, Charles-Dominique M, Gérard H,
Hladik A, Hladir CM, Prévost MF, 1981. Les memifères frugivores arboricols
nocturnes d'une forêt guyanaise: inter-relations plantes-animaux. Révue d`Ecologie
(Terre et Vie) 35: 341-435.
Charles-Dominique P, 1983: Ecology and social adaptations in didelphid
marsupials: comparison with eutherians of similar ecology. In Eisenberg JF,
Kleiman DG (eds). Advances in the Study of Mammalian Behavior. American Society
of Mammalogists, Special Publications 7.
Clutton-Brock TH, 1989. Mammalian mating systems. Proceedings of the Royal
Society of London. Series B, Biological Sciences, 236 (1285): 339-372.
128
Crespin L, Verhagen R, Stenseth NC, Yoccoz NG, Julliard ACP, 2002. Survival
in fluctuating bank vole populations: seasonal and yearly variations. Oikos 98:
467-479.
Cunha AA, Vieira MV, 2002. Support diameter, incline and vertical movements
of four didelphid marsupials in the Atlantic forest of Brazil. Journal of Zoology 258:
419-426.
D’Andrea PS, Cerqueira R, Hingst ED, 1994. Age estimation of the Gray Four
Eyed Opossum, Philander opossum (Didelphimorphia, Didelphidae). Mammalia
58:283-291.
Davis DE, 1945. The annual cycle of plants, mosquitoes, birds and mammals in
two Brazilian forests. Ecological Monograph 15: 244-295.
Dickey DA, Fuller WA, 1981. Likelihood ratio statistics for autoregressive time
series with a unit root. Econometrica, 49:1057-1072.
Dickey DA, Fuller WA, 1979. Distribution of the estimator for auto-regressive
time series with a unit root. Journal of the American Statistical Association, 74:427-31,
1979.
129
Dueser R, Hallet JG, 1980. Competition and habitat selection in a forest-floor
small mammal fauna. Oikos 35: 293-297.
Eisenberg JF, Wilson DE, 1981. Relative brain size and demographic strategies
in Didelphid Marsupials. American Naturalist 118: 1-15.
Erb J, Boyce MS, Stenseth NC, 2001. Population dynamics of large and small
mammals. Oikos 92: 3-12.
Fernandez FAS, 1995. Métodos para estimativas de parâmetros populacionais
por captura, marcação e recaptura. Oecologia brasiliensis 2: 1-26.
Finerty JP, 1976. The population ecology of cycles in small mammals.
Mathematical theory and biological fact. Yale University Press. New Haven and
London.
Finotti R, Freitas SR, Cerqueira R, Vieira MV, 2003. A method to determine the
minimum number of littertraps in litterfall studies. Biotropica 35(3): 419-421
Fleming TH, 1971. Population ecology of three species of neotropical rodents.
Miscellaneous Publications, Museum of Zoology. University of Michigan 143: 1-79.
130
Fleming TH, 1973. The reproductive cycles of three species of opossums and
other mammals in the Panama Canal Zone. Journal of Mammalogy 54: 439-455.
Flowerdew JR, 1987. Mammals: Their Reproductive Biology and Population Ecology.
Edward Arnold, Maryland.
Fonseca GAB, Kierulff MC, 1989. Biology and natural history of Brazilian
Atlantic Forest small mammals. Bulletin of Florida State Museum of Biological Sciences
34 (3): 99-152.
Fonseca GAB, Robinson JG, 1990. Forest size and structure: competitive and
predatory effects on small mammal communities. Biological Conservation 53: 265-
294.
Forester DL, 2000. Water quality in the credit river 1964-1998. Canada Institute for
environmental studies, University of Toronto.
Frankie GW, Baker HG, Opler PA, l974. Comparative phenological studies of
trees in tropical lowland wet and dry forest sites of Costa Rica. Journal of Ecology
62: 881–913.
Freitas SR, 1998. Variação espacial e temporal na estrutura do habitat e
preferência de microhabitat por pequenos mamíferos na Mata Atlântica.
131
Dissertação de Mestrado, Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. 168
pp.
Freitas SR, Moraes DA, Santori R., Cerqueira R, 1997. Habitat preference and
food use by Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphidae)
in a restinga forest at Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Biologia 57:93-98.
Gardner AL, 1993. Order Didelphimorphia. En: Mammal Species of the World, a
taxonomic and geographic reference. Second edition (ed.: Wilson, D.E. y D.M. Reeder).
Smithsonian Institute Press, Washington and London, 15-27.
Garsd A, Howard WE, 1981. A 19-year study of microtine population
fluctuations using time-series analysis. Ecology 62: 930-937.
Garsd A, Howard WE, 1982. Microtine population fluctuations: an ecosystem
approach based on time series analysis. Journal of Animal Ecology 51: 225-234.
Gentile R, D'Andrea PS, Cerqueira R, Maroja LS, 2000. Population dynamics
and reproduction of marsupials and rodents in a Brazilian rural area: a five-year
study. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 35:1-9.
Getz LL, Hofmann JE, Mcguire B, Dolan TW, 2001. Twenty-five years of
population fluctuations of Microtus ochrogaster and M. pennsylvanicus in three
habitats in east-central Illinois. Journal of Mammalogy 82 (1): 22-34.
132
Gomiero LM, Braga FMS, 2003. Relação peso-comprimento e fator de condição
para Cichla cf. ocellaris e Cichla monoculus (Perciformes, Cichlidae) no reservatório
de Volta Grande, rio Grande - MG/SP Acta Scientiarum: Biological Sciences
Maringá, 25 (1): 79-86
Granger CWJ, Newbold P, 1974. Spurious regressions in econometrics. Journal of
Econometrics, 2: 111-120.
Grelle CEV, 2003. Forest Structure and Vertical Stratification of Small Mammals
in a Secondary Atlantic Forest, Southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna
and Environment, 38 (2): 81 – 85
Groppo JD, 2005. Estudo de tendências nas séries temporais de qualidade da
água de rios do Estado de São Paulo com diferentes graus de intervenção
antrópica. Dissertação de mestrado apresentada a Pós-graduação em Ciências
Agrárias da USP, Piracicaba.
Heino M, Metz JAJ, Kaitala V, 1996. Evolution of mixed maturation strategies in
semelparous life histories: the crucial role of dimensionality of feedback
environment. IIASA Studies In Adaptive Dynamics, 13.
133
Hingst ED, D'Andrea PS, Cerqueira R, 1998. Breeding of Philander frenata
(Didelphimorphia, Didelphidae) in captivity. Laboratory Animal Science 32: 434-
438.
Hipel KW, Mcleod AI, 1994. Time series modeling of water resources and environmental
systems. Elsevier. Netherlands.
Hornfeldt B, 1994. Delayed density dependence as a determinant of vole cycles.
Ecology 75: 791-806.
INMET, 1979. Normais Climatológicas. Segunda edição. Ministério da
Agricultura, Instituto Nacional de Meteorologia, Rio de Janeiro, Brasil.
Jaksic FM, Lima M, 2003. Myths and facts on ratadas: Bamboo blooms, rainfall
peaks and rodent outbreaks in South America. Austral Ecology 28: 237-251.
Julien-Laferrière D, Atramentowicz M, 1990. Feeding and reproduction of three
Didelphid Marsupials in two Neotropical Forests (French Guiana). Biotropica 22:
404-415.
Julien-Laferrière D, 1999. Foraging strategies and food partitioning in the
neotropical frugivorous mammals Caluromys philander and Potos flavus. Journal of
Zoology 247:71-80.
134
Kajin M, 2004. Populações de Didelphis aurita (Didelphimorphia, Didelphidae) na
Floresta Atlântica de encosta em Guapimirim, estado do Rio de Janeiro.
Comparação de métodos de estimativa populacional e tabelas de vida.
Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de
Janeiro. 75 pp.
Kendall BE, Briggs CJ, Murdoch WW, Turchin P, Ellner SP, McCauley E,
Nisbel RM, Wood SN, 1999. Why do populations cycle? A synthesis of statistical
and mechanistic modeling approaches. Ecology 80: 1789-1805.
Kesner MH, Linzey AV, 1997. Modeling population variation in Peromyscus
leucopus: an exploratory analysis. Journal of Mammalogy 78: 643-654.
Kimble DP, 1997. Didelphid behavior. Neuroscience Biobehavior. Rev. 21: 361-369.
Kirsch, JAW, Lapointe FJ, Springer MS, 1997. DNA-hybridization studies of
marsupials and their implications for metatherian classification. Australian Journal
of Zoology 45: 211– 280.
Knegt LV, Silva JA, Moreira EC, Sales GL, 2005. Morcegos capturados no
município de Belo Horizonte, 1999-2003. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária
e Zootecnia, 57 (5): 576-583.
135
Kraaijeveld K, Kraaijeveld-Smit FJL, Adcock GJ, 2000. Does female mortality
drive male semelparity in dasyurid marsupials? Proceedings of the Royal Society of
London B 270, S251–S253.
Krajewski C, Woolley PA, Westerman M, 2000 The evolution of reproductive
strategies in dasyurid marsupials: implications of molecular phylogeny. Biol. J.
Linn. Soc. 71, 417–435.
Kraus DB, Fadem BH, 1987. Reproduction, development and physiology of the
gray short-tailed opossum (Monodelphis domestica). Laboratory Animal Science.
37(4):478-82
Krebs CJ, Davies NB, 1978. Behavioral ecology: an evolutionary approach. Oxford:
Blackwell scientific publications
Krebs CJ, Grant R, Singleton GR, 1993. Indices of Condition for Small
Mammals. Australian Journal of Zoology 41: 317-23
Krebs CJ, 1966. Demographic changes in fluctuating populations of Microtus
californicus. Ecologycal Monographs 36: 239-273.
136
LeCren ED, 1951. The length-weight relationship and seasonal cycle in gonad
weight and condition in the perch (Perca fluviatilis). Journal of Animal Ecology 20:
201-19.
Lebreton JD, Burnham KP, Clobert J, Anderson DR, 1992. Modeling survival
and testing biological hypotheses using marked animals: A unified approach with
case studies. Ecological Monographs 62:67-118.
Legendre P, Legendre L, 1998. Numerical Ecology. Developments in
environmental modeling. Second Edition. Elsevier Science. Amsterdam,
Netherlands.
Legendre L, Frechette M, Legendre P, 1981. The contingency periodogram: a
method of identifying rhythms in series of nonmetric ecological data. Journal of
Ecology 69 (3): 965-979
Leiner NO, Silva W, 2007. Seasonal variation in the diet of the Brazilian slender
opossum (Marmosops paulensis) in a montane Atlantic Forest area, Southeastern
Brazil. Journal of Mammalogy, 88(1):158–164.
Leiner NO, 2005. Ecologia alimentar e reprodutiva de Marmosops paulensis
(Didelphimorphia: Didelphidae) em uma área de Mata Atlântica no sudeste de
São Paulo. Dissertação de mestrado, Universidade Estadual de Campinas,
Campinas, Brasil.
137
Leotti VB, Birck AR, Riboldi J, 2005. Comparação dos Testes de Aderência à
Normalidade Kolmolgorov-Smirnov, Anderson-Darling, Cramer-Von Mises e
Shapiro-Wilk por Simulação. In: 11 Simpósio de Estatística Aplicada à Experimentação
Agronômica (SEAGRO) e 50 Reunião Anual da Região Brasileira da Sociedade
Internacional de Biometria (RBRAS), Londrina, PR.
Lima M, Jaksic FM, 1999. Population dynamics of three Neotropical small
mammals: time series models and the role of delayed density-dependence in
population irruptions. Australian Journal of Ecology 24: 24-35.
Lima M., Stenseth NC, Leirs H, Jaksic FM, 2003. Population dynamics of small
mammals in semi-arid regions: a comparative study of demographic variability in
two rodent species. Proceedings of the Royal Society of London B 270:1997–2007.
Lima M., Stensth NC, Yoccoz NG, Jaksic FM, 2001. Demography and
population dynamics of the mouse opossum (Thylamys elegans) in a semi-arid
Chile: seasonality, feedback structure and climate. Proceedings of Royal Society of
London (B) 268: 2053-2064.
Loe LE, Bonenfant C, Mysterud A, Gaillard JM, Langvatn R, Klein F, Calenge
C, Ergon T, Pettorelli N, Stenseth NC, 2005. Climate predictability and breeding
phenology in red deer: timing and synchrony of rutting and calving in Norway
and France. Journal of Animal Ecology 74:579–588.
138
Loretto D, Vieira MV, 2005. The effects of reproductive and climatic seasons on
movements in the black-eared opossum (Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826).
Journal of Mammalogy, 86 (2): 287-293.
Lorini ML, Oliveira JA, Persson VG, 1994. Annual age structure and
reproductive patterns in Marmosa incana (Lund, 1841) (Didelphidae, Marsupialia).
Zeitschrift Fuer Sauegetierkunde, 59: 65-73.
Macedo J, Loretto D, Vieira MV, Cerqueira R, 2006. Classes de desenvolvimento
em marsupiais: um método para animais vivos. Mastozoologia Neotropical. 13 (1):
133-136.
Macedo J, Loretto D, Mello MCS, Freitas SR, Vieira MV, Cerqueira R, no prelo.
História natural dos mamíferos de uma área perturbada do Parque Nacional da
Serra dos Órgãos, Rio de Janeiro, Brasil. In: Faria CC, Castro EV (Org.). Ciência e
conservação na Serra dos Órgãos.
Macedo J, Almeida PJ, Antunes VZ, Pedroza F, Vieira MV, Cerqueira R, 2005.
Relações Comunidade-Entorno em um Parque Nacional: Analisando o
Condomínio Garrafão no Parque Nacional da Serra dos Órgãos, RJ. In: VII
Congresso de Ecologia do Brasil, Caxambu, MG.
139
Marcstrom V, Hoglund N, Krebs CJ, 1990. Periodics fluctuations in small
mammals at Boda, Sweden from 1961-1988. Journal of Animal Ecology 59: 753-761.
Margarido MA, Medeiros Junior H, 2006. Teste para mais de uma raíz unitária:
uso do software Sas® na elaboração de uma rotina para o teste Dickey-Pantula.
Pesquisa & debate, SP, 17, n. 1 (29): 149-170.
Martins EG, 2004. Ecologia populacional e área de vida da cuíca Gracilinanus
microtarsus (Marsupialia:Didelphidae) em um Cerradão de Américo Brasiliense,
São Paulo. Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade
Estadual de Campinas para a obtenção do título de mestre em Ecologia. São
Paulo, Brasil.
Martins EG, Bonato V, Silva CQ, Reis SR, 2006. Seasonality in reproduction, age
structure and density of the gracile mouse opossum Gracilinanus microtarsus
(Marsupialia: Didelphidae) in a Brazilian cerrado. Journal of Tropical Ecology.
22:461–468.
Mcleod AI, Hippel KW, 1994. Reference manual, the McLeod-Hipel Time Series
Package. 117p
Mendel SM, Vieira MV, Cerqueira R, no prelo. Precipitation, litterfall and the
dynamics of density and biomass in the black-eared opossum, Didelphis aurita
preprint Journal of Mammalogy.
140
Montgomery DC, Jonhson LA, 1976. Forecasting and time series analysis. McGraw
Hill Book Company. USA.
Moraes JM, Pellegrino GQ, Ballester MV, Martinelli LA, Victoria RL, Krusche
AV, 1998. Trends in hydrological parameters of a southern Brazilian waterhed
and is relation to human induced changes. Water resources management 12: 295-311
Morelatto LPC, Talora DC, Takahasi A, Bencke CC, Romera EC, Zipparro VB,
2000. Phenology of Atlantic rain forest trees: a comparative study. Biotropica 32:
811-823.
Motta MFD, 1988. Estudo do desenvolvimento extra-uterino de Didelphis aurita
(Wied, 1826) em cativeiro – Investigação de critérios para estimativa de idade.
Dissertação de mestrado, Universidade federal do Rio de Janeiro/ Museu
Nacional, Rio de Janeiro. 105 pp.
Murúa R, González LA, 1985. A cycling population of Akodon olivaceus
(Cricetidae) in a temperate rain forest in Chile. Acta Zoologica Fennica 173: 77-79.
Murúa R., L. A. Gonzalez & M. Lima. 2003. Second-order feedback and climatic
effects determine the dynamics of a small rodent population in a temperate
forest of South America. Population Ecology 45: 19-24.
141
Mustrangi M, Patton JL, 1997. Phylogeography and systematics of the slender
mouse opossum, Marmosops (Marsupialia, Didelphidae). University of California
Publications in Zoology 130:1-86.
Nimer E, 1989. Climatologia do Brasil. IBGE / Departamento de Recursos
Naturais e Estudos Ambientais, Rio de Janeiro.
Njoku E, l963. Seasonal periodicity in the growth and development of some
forest trees in Nigeria. I. Observations on mature trees. Journal of Ecology 51(3):
617–624
Oakwood Ma, Bradley J, Cockburn A, 2001. Semelparity in a large marsupial.
Proceedings of the Royal Society of London, B. Biological Sciences 268:407–411.
Odum EP, 1985. Ecologia. Primeira Edição. Interamericana. Imprinta LTDA. Rio
de Janeiro.
Olifiers N, 2002. Fragmentação, habitat e as comunidades de pequenos
mamíferos da Bacia do Rio Macacu. Dissertação (Mestrado em Ecologia,
Conservação e Manejo da Vida Silvestre) - Universidade Federal de Minas
Gerais. Orientador: Rui Cerqueira Silva.
142
Oliveira JA, Lorini ML, Persson VG, 1992 . Pelage variation in Marmosa incana
(Didelphidae, Marsupialia), with notes on taxonomy. Zeitschrift Fuer
Sauegetierkunde, 57: 129-136.
Opler PA, Frankie GW, Baker HG, 1976. Rainfall as a factor in the release,
timing, and synchronization of anthesis by tropical trees and shrubs. Journal of
Biogeographic, 3(3): 231–236
Pankratz A, 1983. Overview. Em: Forecasting with univariate Box-Jenkins models.
Jonh & Wiley Sons Inc. USA.
Passamani M, 1995. Vertical stratification of small mammals in Atlantic Hill
forest. Mammalia 59 (2): 276-279.
Passamani M, Fernandez FAZ, 2001. Abundância de pequenos mamíferos em
fragmentos de tamanhos diferentes de Mata Atlântica no sudeste do Brasil. V
Congresso de Ecologia do Brasil (Porto Alegre), Resumo: 348.
Passamani M, 2003. O efeito da fragmentação da Mata Atlântica serrana sobre a
comunidade de pequenos mamíferos de Santa Teresa, Espírito Santo. Tese de
Doutorado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil, 106 pp.
143
Pine RH, Dalby PL, Matson JO, 1985. Ecology, postnatal development,
morphometrics and taxonomic status of the short-tailed opossum, Monodelphis
dimidiata, an apparently semelparous annual marsupial. Annals of the Carnegie
Museum 54:195-231.
Quental TB, Fernandez FAS, Dias ATC, Rocha FS, 2001. Population dynamics
of the marsupial Micoureus demerarae in small fragments of Atlantic Coastal Forest
in Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: 339-352.
Querol MVM, Querol E, Gomes NNA, 2002. Fator de condição gonadal, índice
hepatossomático e recrutamento como indicadores do período de reprodução de
Loricariichthys platymetopon (Osteichthyes, Loricariidae), bacia do rio Uruguai
médio, sul do Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 92(3):1-112.
Rademaker V, 2001. Ecologia de populações e reprodução de Didelphis, com
particular ênfase em D. aurita em uma área perturbada de Mata Atlântica na Serra
dos Órgãos, Guapimirim, RJ. Dissertação de mestrado. Universidade Federal de
Minas Gerais, Belo Horizonte. 46 pp.
Rademaker V, Cerqueira R, 2006. Variation in the latitudinal reproductive
patterns of the genus Didelphis (Didelphimorphia: Didelphidae). Austral Ecology
30: 337-342.
144
Ramos MCL, Pellens R, 1993. Produção de Serrapilheira em ecossistema de
restinga em Maricá - Rio de Janeiro. In: Anais do III Simpósio de Ecossistemas da
Costa Brasileira, Serra Negra, SP. 1: 89-108.
Rasmussen PW, Heisey DM, Nordhein EV, Frost TM, 1993. Time-series
intervention Analysis: unreplicated large-scale experiments (p. 138-158). Em:
Design and Analysis of Ecological Experiments (S. M. Scheiner & J. Gurevitch, eds.)
Chapman & Hall. International Thomson Publishing, Thomson Science. New
York, NY.
Reich PB, 1995. Phenology of tropical forests: patterns, causes, and
consequences. Canadian Journal of Botany 73(2): 164–174.
Reiss MJ, 1989. The allometry of growth and reproduction. Cambridge, Cambridge
University Press, 182 p.
Rocha MA, Ribeiro ELA, Mizubuti IY, Silva LDF, Borosky JC, Rubin KCP,
2005. Uso do fator de condição alométrico e de Fulton na comparação de carpa
(Cyprinus carpio), considerando os sexos e idades. Semina Ciência Agrária, Editora
da UEL, 26 (3): 375-380.
Ryser J, 1992. The mating system and male success of the Virginia opossum
(Didelphis virginiana) in Florida. Journal of Zoology, London, 228: 127-139.
145
Santori RT, Astúa de Moraes D, Grelle CEV, Cerqueira R, 1996. Diet
composition of Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia,
Didelphidae) in Southeastern Brazil. Mammalia, 59(4): 511-516.
Santori RT, Astúa de Moraes D, Cerqueira R, 1997. Natural diet at a Restinga
Forest and laboratory food preferences of the opossum Philander frenata in Brasil.
Studies on Neotropical Fauna and Environment, 32:12-16.
Santori RT, Astúa de Moraes D, 2004. Alimentação, nutrição e adaptações
alimentares de marsupiais brasileiros. In: Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e
evolução. (Monteiro-Filho ELA & Cáceres NT, eds.). UFPR, Curitiba.
Silva LSCV, Fontanini CAC, Duclos LC, Del Corso JM, 2006. Análise
Econométrica do Processo de Transmissão entre os Preços da Soja nos
Mercados Físico Brasileiro e Norte-americanos. In: IX SemeAd.
Smith FA. Charnov EL, 2001 Fitness trade-offs select for semelparous
reproduction in an extreme environment. Evolutionary Ecology Research, 3: 595–
602.
Sokal RR, Rohlf FJ, 1995. Biometry. Third Edition. (W. H. Freeman and
Company eds). New York.
146
SOS Mata Atlântica/INPE/ISA, 1998. Atlas da evolução dos remanescentes
florestais e ecossistemas associados no período de 1990 a 1995. SOS Mata
Atlântica/INPE/ISA. São Paulo.
Stallings JR, 1989. Small mammal inventories in an Eastern Brazilian park.
Bulletin of Florida State Museum, Biological Sciences, 34: 153-200.
StatiSoft, 2000. STATISTICA for Windows. StatiSoft Inc., Tulsa
Trippia MCBP, 1999. L’ influence de l’alimentation et de la densité de la
population sur le développement des gonades chez trois espèces de poissons.
Archives of Veterinarian Sciences, 4(1): 81-87.
Umetsu F, Pardini R, 2007. Small mammals in a mosaic of forest remnants and
anthropogenic habitats evaluating matrix quality in an Atlantic forest landscape.
Landscape Ecology, 22: 517-530
Vieira EM, Monteiro-Filho ELA, 2003. Vertical stratification of small mammals
in the Atlantic rain forest of south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology, 19:
501-507
147
Viveiros de Castro EB, Fernandez FAF, 2004. Determinants of diferential
extinction vulnerabilities of small mammals in Atlantic forest fragments in Brazil.
Biological Conservation, 119:1 73-80.
Voss RS, Tarifa T, Yensen E, 2004. An Introduction to Marmosops (Marsupialia:
Didelphidae), with the Description of a New Species from Bolivia and Notes on
the Taxonomy and Distribution of Other Bolivian Forms. Published By The
American Museum Of Natural History Central Park West, New York, NY,
Number 3466, 40 pp.
Walker RS, Novaro AJ, Nichols JD, 2000. Consideraciones para la estimación de
abundancia de poplaciones de mamíferos. Mastozoología Neotropical. 7: 73 – 80.
Weir BJ, Rowlands IW, 1973. Reproductive strategies of mammals. Annual
Review of Ecology and Systematics, 4: 139–163
Woolley PA, 1990. Reproduction in Sminthopsis macroura (Marsupialia,
Dasyuridae). Australian Journal of Zoology, 38: 207–217.
Wright SJ, Cornejo FH, 1990. Seasonal drought and leaf fall in a tropical forest.
Ecology, 71: 1165-1175.
148
Young TP, 1981. A general model of comparative fecundity for semelparous and
iteroparous life histories. American Naturalist, 118: 27–36.
Young TP, 1990. The evolution of semelparity in Mount Kenya lobelias.
Evolutionary Ecology, 4: 157–171.
Zar JH, 1996. Biostatistical Analysis, Englewood Cliffs, New Jersey, Prentice Hall.
Zortéa M, 2003. Reproductive patterns and feeding habits of three nectarivorous
bats (Phyllostomidae: Glossophaginae) from the Brazilian cerrado. Brazilian
Journal of Biology, 63: 159-168.
ANEXO I
150
HISTÓRIA NATURAL DOS MAMÍFEROS DE UMA ÁREA PERTURBADA DO PARQUE
NACIONAL DA SERRA DOS ÓRGÃOS, RIO DE JANEIRO, BRASIL.
NATURAL HISTORY OF MAMMALS IN A DISTURBED AREA OF SERRA DOS
ÓRGÃOS NATIONAL PARK, RIO DE JANEIRO, BRAZIL. JOANA MACEDO
1,6, DIOGO LORETTO
2,6, MARCIA C. S. MELLO
3,6, SIMONE R.
FREITAS4,6
, MARCUS VINÍCIUS VIEIRA5,7
& RUI CERQUEIRA6,7
Resumo A fragmentação de populações pode ocorrer mesmo em áreas onde a vegetação original
permaneça contínua, através de impactos na estrutura vegetacional. Isto é de difícil
mapeamento, mas produz uma fragmentação sutil das populações antes contínuas. Para
determinar esses efeitos da fragmentação é preciso primeiro inventariar e monitorar uma
região de mata contínua com algum grau de perturbação. Neste capítulo, apresentamos
um inventário da mastofauna em uma área perturbada do Parque Nacional da Serra dos
Órgãos. Os mamíferos foram amostrados bimestralmente por captura-marcação-e-
recaptura e avistamentos durante quase sete anos. Das populações mais abundantes
foram determinadas as estações reprodutivas, tempo de permanência, peso médio e
tamanho médio de ninhada. Com um esforço de 42.015 armadilhas-noite foram
capturados 669 indivíduos em 1492 ocasiões, de oito espécies de marsupiais e sete de
roedores. Sete espécies foram registradas por avistamentos. A reprodução foi estacional
e concentrada de agosto a fevereiro para a maioria das espécies. Os marsupiais, com
exceção dos arborícolas, estiveram presentes durante todo o estudo, enquanto que os
roedores estiveram ausentes em muitos anos. Casas de veraneio poderiam estar
influenciando a comunidade de mamíferos, tanto provendo alimento para os marsupiais
mais sinantrópicos, como afastando os roedores, principalmente através da ação de cães
e gatos.
Abstract
The fragmentation of populations can occur even in areas of continuous plant
physiognomies because of impacts on the vegetation structure. It may be difficult to
map, but creates a subtle fragmentation of previously continuous populations. The first
step to determine the effects of this subtle fragmentation is to survey and monitor
regions of continuous vegetation with some degree of disturbance. In this chapter, we
present an inventory of the mammal fauna in a disturbed area of Serra dos Órgãos
National Park. Mammals were surveyed bimonthly by capture-mark-recapture and
sightings during 7 years. Reproductive seasons, mean litter size, body mass, and
1 Mestranda do Programa de Pós-graduação em Ecologia da UFRJ. ([email protected])
2 Mestrando do Programa de Pós-graduação em Ecologia da UFRJ. ([email protected])
3 Mestranda da Pós-graduação em Ciência Ambiental da UFF. ([email protected])
4 Doutora em Geografia/UFRJ, Lab. de Ecologia e Biogeografia - Depto. de Geografia - Inst. de
Geociências - Universidade Federal Fluminense (UFF). ([email protected]).
5 Professor Adjunto do Departamento de Ecologia da UFRJ. ([email protected])
6 Professor Titular do Departamento de Ecologia da UFRJ. ([email protected])
7 Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia da UFRJ, CP 68020, Av. Brigadeiro
Trompovsky, s/n – Ilha do Fundão, CEP 21941-590, Rio de Janeiro, RJ.
151
residence time of the most abundant populations were calculated. With an effort of
42,015 trap-nights, 8 species of marsupials and 7 of rodents were captured, totaling 669
individuals captured on 1,492 occasions. Seven species were registered only by
sightings. The reproduction was seasonal and concentrated between August and
February for most species. Populations of more terrestrial marsupials were present
throughout the study, whereas populations of rodents were absent in many years.
Weekend houses could be affecting the mammal community, whether providing food
for the more synanthropic marsupials, or scaring away rodents, mainly by the presence
of domestic pets.
Introdução
As abordagens iniciais para o estudo dos efeitos da fragmentação de habitats sobre
populações e comunidades estavam centradas principalmente na relação espécie-área
(McCoy, 1982). Estas abordagens têm sido insuficientes, não apenas do ponto de vista
biológico, mas também porque as situações reais envolvem as populações humanas,
suas atividades e seus problemas. Estes aspectos têm sido apontados cada vez mais
como importantes (Lanna, 1995; Sheng, 1997; Fiszon et al., 2003). A fragmentação de
populações naturais pode ocorrer mesmo em áreas onde a cobertura vegetal original
permaneça contínua, por exemplo, pelo corte seletivo de algumas árvores ou pelo corte
de plântulas e árvores novas do sub-bosque (criando um aspecto de bosque). Este tipo
de impacto pode ser difícil de ser mapeado, já que não produz descontinuidades tão
claras como o corte de toda a mata. Mesmo assim, pode causar uma fragmentação sutil
das populações antes contínuas (Fiszon et al., 2003; Cerqueira et al., 2003; Cabral &
Fiszon, 2004).
Dentro do Projeto de Conservação e Uso Sustentável da Biodiversidade (PROBIO),
da Secretaria de Biodiversidade e Florestas do Ministério do Meio Ambiente, o sub-
projeto “A Fragmentação Sutil: Um Estudo na Mata Atlântica”, coordenado pelo
Laboratório de Vertebrados da UFRJ, tinha como objetivos determinar os efeitos desta
fragmentação sutil sobre a biodiversidade de mamíferos. A área de estudo na Mata
Atlântica foi a Bacia do Rio Macacú, situada nos municípios de Guapimirim e
Cachoeiras de Macacú, na base da Serra dos Órgãos, onde foram estudados os processos
de fragmentação tradicional, com remanescentes florestais inseridos numa matriz de
pasto ou áreas abertas (Vieira et al., 2003). Para determinar os efeitos sutis da
fragmentação era necessário inventariar e monitorar uma região de mata contínua, mas
com algum grau de perturbação penetrando na estrutura da vegetação. Este capítulo se
insere neste contexto, onde descrevemos detalhadamente a composição de uma
comunidade de mamíferos em área de mata contínua perturbada, localizada nos limites
do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no município de Guapimirim. São discutidos
ainda os possíveis efeitos da presença de casas de veraneio e animais domésticos na área
de estudo, bem como os resultados alcançados através de um monitoramento de longa
duração, onde a dinâmica da composição da comunidade de mamíferos é destacada.
Distúrbio causado por casas de veraneio em áreas de proteção ambiental A casa de veraneio é uma forma de ocupação do espaço associada ao desejo de
usufruir de um contato maior com a natureza. Entretanto, estas residências trazem danos
152
às paisagens naturais, pois os impactos desta forma de uso são raramente considerados
quando as mesmas são construídas (Fiszon & Cabral, 2004). Não somente a construção,
mas a infra-estrutura e serviços necessários ao acolhimento desta população ocasional,
bem como a construção de vias de acesso, produz fragmentação da paisagem natural
através de desmatamento (Fiszon et al., 2003). Além disso, hortas, pomares, flora e
fauna exóticas (plantas ornamentais e animais de estimação e criação) podem causar
mudanças na estrutura das comunidades de flora e fauna silvestres.
No município de Guapimirim aproximadamente 45% do território é formado de
áreas de proteção ambiental (Parque Nacional da Serra dos Órgãos, Parque Estadual dos
Três Picos, Estação Ecológica Estadual do Paraíso, Área de Proteção Ambiental de
Guapimirim, dentre outros menores) (Fiszon et al., 2003). Paradoxalmente, a proteção
destas áreas vem estimulando indiretamente a fragmentação florestal, pois exercem
intensa atração às formas de ocupação associadas ao lazer de “fim de semana”, tais
como sítios, chácaras, condomínios e pousadas. Visando manter padrões de conforto
semelhantes aos urbanos, os proprietários constroem melhores vias de acesso,
iluminação, equipamentos como piscinas, quadras esportivas e jardins, causando
desmatamento, poluição e prejudicando a fauna e flora local (Fiszon & Cabral, 2004).
Inventários da fauna de mamíferos e o Parque Nacional da Serra dos Órgãos Inventários faunísticos periódicos são relevantes formas de conhecer a composição
de espécies de uma localidade, já que o ambiente muda constantemente (Yahnke et al., 1998). Poucos foram os inventários de mastofauna feitos no Parque Nacional da Serra
dos Órgãos. Schirch (1932) e Miranda-Ribeiro (1935) fizeram os primeiros
levantamentos em Teresópolis. Uma década depois, Davis (1945) fez coletas em uma
área próxima à sede do Parque Nacional e em outra localidade do município.
Recentemente, inventários sobre morcegos e mamíferos de médio e grande porte estão
em andamento, inclusive com a redescoberta de muriquis (Brachyteles arachnoides)
(Garcia & Andrade Filho, 2002; Cunha, 2003; Moratelli, 2004).
Estudos de longa duração e sua importância em regiões tropicais Os estudos de longa duração são de grande importância para investigar mudanças
climáticas como o da oscilação sul - El Niño, os efeitos de mudanças bruscas no habitat,
de florações de taquaras nas populações (Jaksic & Lima, 2003) e de mudanças na
composição de espécies ao longo do tempo (colonização e extinção). A maioria dos
estudos de longa duração com pequenos mamíferos foi conduzida em regiões
temperadas (Marcstrom et al., 1990; Agrell et al., 1992; Getz et al., 2001) ou em
regiões semi-áridas (Lima & Jaksic, 1999; Lima et al., 2001), onde as variações
demográficas são influenciadas primariamente pela sazonalidade do clima e recursos
(Fleming, 1971). Nas florestas pluviais, a alta diversidade e a estacionalidade pouco
intensa dificultam a identificação dos fatores influentes na dinâmica das populações
(Fleming, 1971). Nestes ambientes a competição inter e intraespecífica têm sido
sugeridas como os fatores mais relevantes. Entretanto, são raros os estudos de pequenos
mamíferos com mais de quatro anos de duração conduzidos em florestas neotropicais
(Cerqueira et al., 1993; Gentile et al., 2000; Rademaker 2001; Viveiros de Castro &
Fernandez, 2004).
153
Materiais e Métodos Área de estudo O estudo foi desenvolvido em uma área de Mata Atlântica no Estado do Rio de
Janeiro, no município de Guapimirim, dentro dos limites do Parque Nacional da Serra
dos Órgãos, na localidade do Garrafão (22°28’28’’ S, 42°59’86’’ W), que fica próximo
ao km 94 da BR 116 (Rio-Teresópolis). Esta área compreende um grande vale, nos
arredores dos afluentes do Rio Iconha, na face sul da Serra. A região de estudo está
compreendida dentro do complexo vegetacional da Floresta Pluvial Montana (Rizzini,
1979).
A vegetação na localidade do Garrafão possui fisionomia formada por estágio
sucessional secundário e maduro, com dois estratos no dossel. O primeiro estrato – sub-
bosque – é composto por indivíduos que alcançam até nove metros de altura, sendo este
considerado o mais úmido em virtude de sua maior interação com o chão da floresta. É
principalmente constituído por arbustos e árvores finas de pequeno porte. O segundo
estrato é composto por indivíduos que variam de nove a 30 m de altura. Não
caracterizam dossel fechado, pois existem descontinuidades representadas pela ausência
ou número inexpressivo de indivíduos neste estrato. Acima dele, sobressaem poucas
árvores emergentes que podem atingir 50 m de altura. A área basal da comunidade
arbórea local é de 37,92 m2/ha (dados não publicados), o que de acordo com outros
estudos (Tabarelli & Mantovani, 1999; Rede de ONGs da Mata Atlântica et al., 2001;
Oliveira, 2002), caracteriza o local como em estágio sucessional avançado. São
características da região cipós e lianas, epífitas (principalmente bromélias), irís ou
palmeiras-de-espinho (Astrocaryum aculeatissimum), palmitos (Euterpe edulis),
pteridófitas e bambuzais (Guadua tagoara).
O clima é mesotérmico-úmido-moderado (Nimer, 1989). Durante o período do
estudo as médias mensais mínimas e máximas de temperatura variaram entre 15,7° C e
24,9° C e a pluviosidade mensal entre 0,2 mm e 508,0 mm. Os meses mais secos foram
junho, julho e agosto. Foram usados os dados climatológicos do Instituto Nacional de
Meteorologia de Teresópolis (INMET - Teresópolis), uma vez que a estação
meteorológica desta cidade fica mais próxima da área de estudo, em distância e altitude,
do que a estação de Guapimirim.
Coleta de dados Duas excursões de remoção, em dezembro de 1996 e fevereiro de 1997, foram feitas
para identificação das espécies de mamíferos. Indivíduos posteriormente capturados e
não identificados em campo também foram removidos para identificação por análise
morfológica ou cariótipo. Todo material removido foi identificado pela Dra Lena Geise
(Departamento de Zoologia, Universidade Estadual do Rio de Janeiro) e será depositado
no Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro.
O monitoramento das populações de pequenos mamíferos foi feito a partir de abril de
1997 até outubro de 2003 em excursões bimestrais de captura-marcação-recaptura, com
154
cinco noites de duração. Foram montadas três grades fixas de captura denominadas A, B
e C, situadas em diferentes altitudes, mas com aproximadamente a mesma orientação
(Figura 2). O acesso às grades de amostragem se dá por estradas vicinais de um
condomínio de casas de veraneio, caracterizando uma área sob distúrbio antrópico. A
distância linear entre as grades A e B é de 853 m e entre as grades B e C é de 573 m,
portanto, sem considerar o declive (Figura 1).
A grade A (22º 28’ 12” S, 42º 59’ 50” W) fica a 750 m de altitude média, a cerca de
250 m da rodovia Rio-Teresópolis, 90 m da estrada vicinal e 80 m da casa mais
próxima. Tem cobertura vegetal fechada e contínua, com dossel alto e fechado de
aproximadamente 10 m, com sub-bosque, cipós, lianas, epífitas, taquaras, plantas com
espinhos e gramíneas. O relevo é irregular com suave inclinação na encosta. Um rio
com rochas e quedas d’água passa próximo a grade. Durante as chuvas formam-se
córregos temporários de fundo rochoso. Há muitas pedras e paredões rochosos e as
bases de uma antiga ponte ferroviária.
A grade B (22º 28’ 29” S, 42º 59’ 08” W), com altitude média de 650 m, está situada
a cerca de 430 m da rodovia, 190 m da estrada vicinal e 210 m das residências. Uma
cachoeira de 20 m de altura com rochas formando piscinas naturais passa ao lado da
grade. A grade começa próximo ao final de uma trilha que liga a estrada de terra até a
cachoeira, recortando-a em algumas áreas. A cobertura vegetal é similar a da grade A,
embora haja diferenças na formação do sub-bosque, mais fechado em algumas áreas em
razão da maior presença de bambus, e mais ralo em outras devido ao uso freqüente da
trilha. A topografia é irregular principalmente nos pontos próximos à cachoeira.
A grade C (22º 28’ 46” S, 42º 59’ 22” W) possui topografia irregular com altitude
média de 522 m, está situada a 600 m da rodovia, 260 m da residência mais próxima e a
45 m de uma antiga estrada de terra, inacessível para automóveis, que desce o vale do
Rio Iconha, ligando o Garrafão ao bairro do Limoeiro, na região periurbana de
Guapimirim. A cobertura vegetal é fechada e contínua, com dossel alto de
aproximadamente 20 m e sub-bosque fechado.
Cada grade de armadilhas possuía 0,64 ha, com 25 estações de captura eqüidistantes
20 m. Inicialmente, cada estação recebeu duas armadilhas no chão para captura de
pequenos mamíferos vivos; uma Sherman, modelo XLK (7,64 x 9,53 x 30,48 cm) e uma
Tomahawk, modelo 201 (40,64 x 12,70 x 12,70 cm). Também foram postas cinco
Tomahawks grandes, modelo 105 (50,80 x 17,78 x 17,78 cm), nos pontos mais
extremos e no meio de cada grade. Todas as armadilhas foram iscadas com pasta de
banana, aveia, creme de amendoim e bacon. As Tomahawks do chão foram iscadas com
um pedaço de carne e um de bacon além da pasta. Todas as armadilhas foram sempre
verificadas e re-iscadas de manhã cedo.
Até fevereiro de 2000, cada grade possuía 55 armadilhas por excursão. A partir de
abril de 2000, 13 dos 25 pontos das grades receberam uma plataforma suspensa em
galhos de árvores, com alturas variando de 6 a 20 m. Cada plataforma tinha uma
155
Sherman XLK e uma Tomahawk 201. O esforço total de captura foi de 42.015
armadilhas-noite.
Nas excursões de junho, agosto e outubro de 2003 e fevereiro de 2004 foram
montadas seis armadilhas do tipo fojo (pitfalls), para capturar espécies de pequenos
mamíferos não capturáveis em armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk. As armadilhas
foram colocadas em um transecto começando a aproximadamente 500 m da grade A.
Cada estação era composta por dois baldes de 30 litros distantes entre si
aproximadamente cinco metros. Telas de nylon foram colocadas entre os baldes
formando corredores para forçar a passagem dos animais até caírem nos baldes. A
montagem de armadilhas de maior profundidade não foi possível, em virtude do terreno
acidentado e pedregoso.
Dos animais capturados foram registrados o número de marcação, espécie, grade e
ponto de captura, dentição, peso, tamanho do corpo e da cauda, sexo, condição
reprodutiva e observações individuais. Depois de examinados, os animais foram soltos
no seu respectivo ponto de captura. Os animais adultos e jovens foram marcados com
dois brincos numerados (Ear Tags, National Band and Tag Co., Newport, Kentuck,
USA), um em cada orelha. Os marsupiais lactentes foram marcados por corte de
falanges (toe clipping).
Para análise dos efeitos da população humana local foram feitas entrevistas semi-
estruturadas com os moradores da região entre abril de 2004 e junho de 2005. Na
entrevista eram feitas 20 perguntas, para caracterizar o perfil dos moradores e suas
casas, e identificar as formas de interação com o ambiente circundante.
Análise dos dados A estação reprodutiva foi determinada pela presença de fêmeas em atividade
reprodutiva. A condição reprodutiva dos machos de roedores foi determinada pela
presença de testículos escrotados. A condição reprodutiva de machos de marsupiais não
é possível de determinação em campo através deste parâmetro, pois desde recém-
desmamados possuem os testículos escrotados. Fêmeas de marsupiais foram
consideradas em atividade reprodutiva quando possuíam filhotes presos às tetas, tetas
inchadas com leite ou inchadas e empedradas. As fêmeas de roedores foram
consideradas em atividade reprodutiva quando grávidas ou lactantes. O tamanho médio
de ninhada foi calculado para as espécies de marsupiais em que foram capturadas
fêmeas com filhotes. Para calcular o peso médio dos marsupiais foram considerados
apenas os adultos com dentição completa (de acordo com Gentile et al., 1995). O peso
médio dos roedores não foi calculado em razão da dificuldade de classificação etária em
campo, por isso foram apenas usadas as amplitudes de massa de cada espécie.
O tempo médio de permanência de machos e fêmeas foi estimado a partir do
intervalo em meses entre a primeira e a última captura de todos os indivíduos que
aparecem em pelo menos duas seções de captura. Foram desconsiderados os indivíduos
capturados pela primeira vez a partir de agosto de 2002, para não subestimar o tempo de
156
permanência. O tempo máximo de permanência observado por espécie foi adotado
como uma estimativa de longevidade.
Resultados
Pequenos Mamíferos Em 40 excursões de captura-marcação-recaptura e duas de remoção foram
capturadas 15 espécies de pequenos mamíferos, em um total de 669 indivíduos em
1.492 capturas, um sucesso de 3,53%. Foram ainda marcados 414 filhotes lactentes de
marsupiais. Nas armadilhas do tipo fojo foram capturados um Monodelphis gr. americana, um Marmosops incanus, um Trinomys dimidiatus, um Oryzomys russatus, quatro Oligoryzomys nigripes e um filhote recém desmamado de Didelphis aurita. As
capturas em armadilhas de queda só ocorreram em dias de muita chuva, quando o
acúmulo de água impedia a fuga dos animais.
As espécies capturadas pertencem a duas ordens de mamíferos, Didelphimorphia e
Rodentia. Os marsupiais capturados foram Didelphis aurita (Figura 3), Marmosops incanus (Figura 4), Metachirus nudicaudatus (Figura 5), Philander frenatus (Figura 6),
Gracilinanus microtarsus (Figura 7), Micoureus paraguayanus (Figura 8), Caluromys philander (Figura 9) e Monodelphis gr. americana (Figura 10). Os roedores capturados
foram Akodon cursor, Oryzomys russatus, Oligoryzomys nigripes, Juliomys pictipes
(Figura 11), Rhipidomys sp. nov. (Figura 12), Trinomys dimidiatus (Figura 13) e Sciurus aestuans. A classificação supra-específica baseou-se em McKenna & Bell (1997).
Informações sobre número de indivíduos capturados, peso médio, tempo médio de
permanência para machos e fêmeas, tamanho médio de ninhada e período reprodutivo
estão representados nas Tabelas 2 e 3.
Considerações gerais A estação reprodutiva variou entre as espécies tanto em seu início quanto na sua
duração. A estação reprodutiva das espécies de maior tamanho corporal ocorre do meio
da estação seca ao fim da estação chuvosa. Já as espécies menores reproduzem-se do
início ao fim da estação chuvosa.
Os marsupiais apresentaram dimorfismo sexual quanto ao peso, sendo os machos
adultos sempre maiores que as fêmeas. O tempo médio de permanência foi maior para
as fêmeas da maioria das espécies. Isto pode estar associado ao sistema de acasalamento
promíscuo, onde os machos visitam várias fêmeas (Ryser, 1992; Cáceres 2003), que
uma vez estando na estação reprodutiva tendem a ficar mais restritas a menores áreas de
forrageamento (Ryser, 1992; Hossler et al., 1994; Gentile & Cerqueira, 1995; Cáceres
& Monteiro-Filho, 2001; Loretto & Vieira, 2005). D. aurita e C. philander
apresentaram o maior tempo de permanência, o que indica uma longevidade maior em
relação às outras espécies, o que está de acordo com o estudo de Eisenberg & Wilson
(1981) que descreveram longevidades de 42 e 62 meses para esses gêneros. P. frenatus
teve o menor tamanho médio de ninhada.
157
Quanto ao hábito de vida, várias espécies ocupam mais de um estrato da floresta.
Dentre os marsupiais, C. philander é a espécie mais arborícola, com todas as capturas
em armadilhas nas plataformas, assim como em outros estudos (Charles-Dominique
1983; Passamani, 1995; Leite et al. 1996, Grelle 2003). M. paraguayanus e G. microtarsus foram quase sempre capturados nas plataformas, porém também ocorreram
capturas no chão, mostrando que podem usar o estrato terrestre da floresta para
movimentos exploratórios e/ou de forrageamento. M. incanus usa o sub-bosque em seus
movimentos (Cunha & Vieira, 2002), no entanto, restringe-se até este estrato, nunca
subindo mais que cinco metros (Cunha & Vieira, 2002) e ficando mais da metade do
tempo no chão da floresta (D. Loretto, dados não publicados). D. aurita e P. frenatus são espécies mais terrestres, embora sejam capazes de escalar habilmente árvores e
cipós. Apesar disto, D. aurita quando se move acima do solo, o faz indo até o dossel,
enquanto que P. frenatus usa apenas o sub-bosque nestas ocasiões (Cunha & Vieira,
2002). M. nudicaudatus é a espécie mais terrestre de todas, com apenas três registros de
movimentos acima do chão, e em apenas um deles chegando aos 2,7 m (Cunha &
Vieira, 2002; D. Loretto, observação pessoal).
Dentre os roedores, somente Rhipidomys sp. nov. e J. pictipes foram exclusivamente
capturados em armadilhas nas plataformas, mostrando que habitam preferencialmente
este estrato da floresta. Apesar de poucas capturas e de terem sido apenas em
armadilhas no solo, S. aestuans é freqüentemente observado no estrato arbóreo. Isto
sugere movimentos exploratórios e/ou forrageamento da espécie por todos os estratos da
floresta.
Mais de 90% das casas e sítios do condomínio foram visitados, num total de 46
entrevistas. No condomínio, 79% das casas possuem cachorros, 26% possuem gatos,
65% mantêm árvores frutíferas, 33% hortas e 30% algum tipo de criação animal.
Baseado na produção média de lixo per capita no Brasil (600g/hab/dia), estimamos a
produção de lixo no condomínio em 75,6 kg/dia, somente para os moradores do
condomínio. Todos os entrevistados levam o lixo para as caçambas da Prefeitura de
Guapimirim, que se localizam próximas à entrada do condomínio, e 9% dos
entrevistados queimam parte do seu lixo. Muitos moradores relataram que a coleta de
lixo da prefeitura é ineficiente. As três caçambas existentes não são suficientes para
atender as casas do condomínio entre as coletas, feitas semanalmente. Isto gera acúmulo
de lixo em volta das mesmas e freqüentemente esse lixo é revirado por quatis, gambás,
gatos e cachorros, atraindo ainda insetos e ratos para o local.
Avistamentos Os avistamentos de mamíferos silvestres na área de estudo estão listados na Tabela
4. Também já foram avistados andando nas grades indivíduos de M. nudicaudatus, P. frenatus, M. gr. americana e D. aurita, sendo que este último também foi visto por duas
vezes no quintal da base de campo.
Além das espécies silvestres, espécies domésticas ou introduzidas são freqüentes,
como o caso de cães domésticos (Canis familiaris) que costumam ser vistos em todas as
grades de captura; gatos domésticos (Felis catus) com três indivíduos capturados quatro
158
vezes em armadilhas (Tomahawk 105) e um rato-de-esgoto (Rattus sp.), visto próximo a
uma casa adjacente a grade A.
Discussão
Comunidade de pequenos mamíferos A comunidade de pequenos mamíferos foi dominada por marsupiais, responsáveis
por 92% dos indivíduos capturados e 89% do total de capturas. As populações de
marsupiais, com exceção dos estritamente arborícolas, estiveram presentes durante todo
o estudo, enquanto que as populações de roedores apresentaram baixa abundância e
estiveram ausentes em vários períodos. Fonseca & Robinson (1990) encontraram
domínio de marsupiais em áreas de Mata Atlântica, atribuindo tal domínio a
fragmentação dos habitats. Outros estudos em área de restinga no Estado do Rio de
Janeiro também encontraram dominância por marsupiais (Cerqueira et al. 1990;
Cerqueira et al., 1993). Charles-Dominique (1983) relatou que marsupiais são
tipicamente mais abundantes em florestas secundárias que em florestas primárias. A
sucessão ecológica em florestas secundárias implicaria em uma maior estratificação e
complexidade do habitat e em oportunidades crescentes para as espécies arborícolas
(August, 1983). A mudança na composição de pequenos mamíferos em áreas
perturbadas pode envolver a substituição de roedores terrestres por marsupiais
arborícolas (Vieira, 1999).
As capturas das espécies mais abundantes, D. aurita e M. incanus, correspondem à
cerca de 60% do total, reforçando a idéia de que as comunidades de pequenos
mamíferos geralmente são dominadas por uma ou duas espécies (Fleming, 1975). A
riqueza de espécies de mamíferos encontrada foi menor que a encontrada por Fonseca &
Kierulff (1989), Stallings et al. (1991), Olmos (1991) e Vieira (1999) em outras áreas de
Mata Atlântica e por Davis (1945) e Miranda-Ribeiro (1935) na Serra dos Órgãos. O
declínio da riqueza de pequenos mamíferos em florestas perturbadas pode ser
considerado um indicador de uma maior e mais disseminada perda de biodiversidade no
ecossistema (Stephenson, 1993). Os pequenos mamíferos são, por vezes, considerados
indicadores ideais da diversidade de fauna e flora, e estudos que usem métodos
padronizados de captura são importantes para medir o efeito do homem sobre os
ambientes em que vivem estas espécies (Stephenson, 1993).
Considerando que a floresta é um espaço tridimensional, é importante que os
levantamentos amostrem diferentes estratos da floresta e não sejam pontuais. Em nosso
estudo C. Philander, Rhipidomys sp. nov. e J. pictipes foram exclusivamente capturadas
em armadilhas nas árvores e M. paraguayanus e G. microtarsus também foram
capturados preferencialmente nestas armadilhas. Este mesmo fato ocorreu em outros
estudos, onde o número de capturas ou o número de espécies aumentou com a subida de
armadilhas, tanto para o sub-bosque (Fonseca & Kierulff, 1989; Grelle, 2003) quanto
para o dossel (Stallings et al., 1991; Vieira, 1999; Grelle, 2003), destacando a
importância do inventário em diversos estratos da floresta. O acompanhamento de longa
duração também é de suma importância para o levantamento de espécies e para um
melhor entendimento sobre a estrutura da comunidade e a dinâmica das populações.
Uma vez possuindo distribuição espaço-temporal fluída, os padrões cíclicos de
distribuição só serão conhecidos com grandes séries temporais.
159
Distúrbios causados pelo homem na área de estudo Já foram encontrados próximos às grades dois acampamentos de caçadores
abandonados, três arapucas e três girais. Além disso, moradores locais relatam a
presença freqüente de caçadores nas redondezas. Os caçadores não alteram
significativamente a fisionomia da vegetação, pois usam trilhas discretas na mata, mas
costumam caçar gambás e tatus, além de outros mamíferos menos abundantes como
pacas e cutias. A caça de animais silvestres é um hábito comum, principalmente entre os
caseiros da região. Apesar de nenhum morador ter admitido que seja caçador
atualmente, alguns disseram que costumavam caçar. A maioria dos moradores sabe que
existem caçadores na região e desaprovam a caça, principalmente porque os caçadores
montam armadilhas perigosas na mata, do tipo “trabuco”. Alguns entrevistados
relataram que escutam tiros à noite, e outros já tiveram cães feridos ou mortos por essas
armadilhas. No caso da Serra dos Órgãos, a caça parece estar mais ligada a hábitos
culturais e ao lazer do que ao comércio de animais e a caça de subsistência. Sendo
assim, fica mais fácil lidar com o problema, já que não envolve a subsistência dos
moradores. A educação ambiental com as crianças pode ser um meio eficaz de reduzir a
caça a médio e longo prazo.
Encontros com animais domésticos andando pela mata também são freqüentes. Já
houve um encontro com três cães de caçadores dentro da uma das grades, além de
inúmeros outros encontros com cães e gatos de estimação das casas vizinhas às grades.
É difícil precisar como esse tipo de distúrbio pode influenciar na comunidade de
mamíferos silvestres. A densidade de cães e gatos domésticos na área é provavelmente
mais alta do que seria a de cães e gatos selvagens. A abundância destes animais pode
representar um grande impacto na fauna local (Ruxton et al., 2002), já que têm o hábito
de caçar, como relatado pelos próprios donos. A pressão de predação dos gatos é
apontada como um dos principais fatores antrópicos a afetar a fauna de anfíbios, aves e
pequenos mamíferos (Abbott, 2002; Churcher & Lawton, 1987; Dickman, 1996). Já os
cães podem ter influência sobre os mamíferos predadores de maior porte, por
competição (Butler & Du Toit, 2002).
Por outro lado, a proximidade das casas de veraneio pode afastar predadores
naturais, principalmente felinos, o que favoreceria a ocorrência de marsupiais
relativamente grandes, principalmente os do gênero Didelphis (Fonseca & Robinson,
1990). Além disso, as casas de veraneio provêm alimento extra para as espécies mais
sinantrópicas, como D. aurita, N. nasua e S. aestuans, que podem entrar nas casas para
atacar pomares e galinheiros, além de lixo e ração de animais domésticos. O impacto
dos animais domésticos, da criação animal e das hortas e pomares podem ser
minimizados com medidas simples. Hortas, pomares e criações animais devem ser
cercadas com telas e as rações protegidas de animais silvestres. O terreno também deve
ser cercado para que os cães não saiam para caçar. Gatos deveriam usar coleiras com
güisos, que diminui a habilidade da caça (Ruxton et al., 2002), e, se possível, passar as
noites dentro de casa.
Agradecimentos
160
Gostaríamos de agradecer ao Dr. Carlos Grelle pela revisão do manuscrito, Dra.
Lena Geise e MSc.Luciana Pereira pela identificação das espécies, às Profª. Rhoneds
Aldora e Maria de Lourdes Lemos do Departamento de Antropologia do Museu
Nacional do Rio de Janeiro, pela ajuda no levantamento das características históricas da
área de estudo e à MSc. Ana C. Delciellos pela montagem das armadilhas fojo. Vanina
Antunes, Paulo Almeida e Érika Berenguer por ceder gentilmente parte do estudo não
publicado sobre a relação comunidade-entorno, Amanda Lima, Fernanda Pedroza,
Daniele e Camila Rezende pela ajuda com as entrevistas e Diogo Cabral pelas
referências. Agradecemos especialmente aos entrevistados pela solicitude e paciência.
Agradecemos ainda ao Instituto Nacional de Metereologia pelos dados climáticos
cedidos durante todo o período de estudo, e a todos os alunos e amigos do Laboratório
de Vertebrados que ajudaram no trabalho de campo, assim como a ajuda técnica e
administrativa de Nélio P. Barros e Ângela Marcondes. Este trabalho vem sendo
fomentado por auxílios e bolsas das agências: FAPERJ, FUJB, CNPq, PROBIO (MMA
– GEF), PRONEX.
Referências Bibliográficas Abbot, I. 2002. Origin and spread of the cat, Felis catus, on mainland Australia, with a
discussion of the magnitude of its early impact on native fauna. Wildlf. Res. 29: 51-74.
Agrell, J.; Erlinge, S.; Nelson, J.; Sandell, M. 1992. Body weight and population cyclic
demography in a non-cyclic population of the field vole (Microtus agrestis). Can. J.
Zool. 70: 494-501.
August, P. V. 1983. The role of habitat complexity and heterogeneity in structuring
tropical mammal communities. Ecology 64: 1495-1507.
Brasil, Lei nº 9985 de 18 de julho de 2000: institui o Sistema Nacional de Unidades de
Conservação.
Butler, J. R. A.; Du Toit, J. T. 2002. Diet of free-ranging dogs (Canis familiaris) in rural
Zimbabwe: implications for wild scavengers on the periphery of wildlife reserves.
Animal Conserv. 5: 29-37.
Cabral, D. C.; Fiszon, J. T. 2004. Padrões sócio-espaciais de desflorestamento e suas
implicações para a fragmentação florestal: estudo de caso na Bacia do Rio Macacú, RJ.
Scientia Forestalis 66: 13-24.
Cáceres, N. C. 2003. Use of space by the opossum Didelphis aurita Wied-Newied
(Mammalia, Marsupialia) in a mixed forest fragment of southern Brazil. Rev. Bras.
Zool. 20: 315-322.
Cáceres, N. C.; Monteiro-Filho, E.L.A. 2001. Food habits, home range and activity of
Didelphis aurita (Mammalia, Marsupialia) in a forest fragment of southern Brazil. Stud.
Neotrop. Fauna and Environ. 36: 85-92.
Cerqueira, R.; Fernandez, F. A. S.; Nunes, M. F. Q. S. 1990. Mamíferos da restinga de
Barra de Maricá. Pap. Av. Zool. S. Paulo 37: 141-157.
161
Cerqueira, R.; Gentile, R.; Fernandez, F. A. S.; D’Andrea, P. S. 1993. A five year
population study of an assemblage of small mammals in Southeastern Brazil. Mammalia
57 (4): 507-517.
Charles-Dominique, P. 1983. Ecology and social adaptations in didelphid marsupials:
comparison with eutherians of similar ecology. In: Eisenberg J. F., Kleiman D. G.
(eds.). Advances in the Study of Mammalian Behavior. Amer. Soc. Mamm., Spec. Publ.
7.
Churcher, P. B.; Lawton, J. H. 1987. Predation by domestic cats in an english village. J.
Zool. 212: 439-455.
Cunha, A. A. 2003. Primates in the Serra dos Órgãos National Park: New records.
Neotrop. Primates 11(1): 49-51.
Cunha, A. A.; Vieira, M. V. 2002. Support diameter, incline and vertical movements of
four didelphid marsupials in the Atlantic Forest of Brazil. J. Zool. 258: 419-426.
Davis, D. E. 1945. The home range of some Brazilian mammals. J. Mammal. 26: 119-
127.
Dickman, C. R. 1996. Impact of exotic generalist predators on the native fauna of
Australia. Wildlf. Biol. 2: 185-195.
Drummond, J. A. 1997. Devastação e preservação ambiental: os parques nacionais do
Estado do Rio de Janeiro. EdUFF, 306 p. Niterói.
Eisenberg, J. F.; Wilson, D. E. 1981. Relative brain size and demographic strategies in
Didelphid Marsupials. Am. Nat. 118: 1-15.
Fiszon, J. T.; Marchioro, N. P. X.; Britez, R. M.; Cabral, D. C.; Camely, N. C.;
Canavesi, V; Castella, P. R.; Castro, E. B. V.; Cullen, L. C. Jr.; Cunha, M. B. S.;
Figueiredo, E. O.; Franke, I .L.; Gomes, H.; Gomes, L. J.; Hreisemnou, V. H. V.;
Landau, E. C.; Lima, S. M. F.; Lopes, A. T. L.; Neto, E. M.; Mello, A. L.; Oliveira, L.
C.; Ono, K. Y.; Pereira, N. W. V.; Rodrigues, A. S.; Rodrigues, A. A. F.; Ruiz, C. R.;
Santos, L. F. G. L.; Smith, W. S. & Souza, C. R. 2003. Causas Antrópicas. In:
Rambaldi, D. e Oliveira, D. A. S. (orgs.) Fragmentação de ecossistemas: Causas, efeitos
sobre a biodiversidade e recomendações de políticas públicas. pp. 66-99.MMA/SBF,
Brasília (ISBN-87166-48-4).
Fiszon, J. T. & Cabral, D.C. Os efeitos ambientais das casas de veraneio nas periferias
metropolitanas: o caso do município de Guapimirim (RJ). 2004. Anais do 1º Congresso
Interamericano de Saúde Ambiental (CD-ROM). Porto Alegre (Brasil), Associação
Interamericana de Engenharia Sanitária e Ambiental, 2004.
Fleming, T. H. 1971. Population ecology of three species of neotropical rodents.
Miscellaneous Puplications, Museum of Zoology. University of Michigan 143: 1-79.
162
Fleming, T. H. 1975. The role of small mammals in tropical ecosystems. In: Golley F.
B.; Petusewicz K.; Ryszkowski L. (eds.). Small Mammals: their productivity and
population dynamics. pp. 269-98. Cambridge University Press. Cambridge.
Fonseca, G. A. B.; Kierulff, M. C. M. 1989. Biology and natural history of Brazilian
Atlantic forest small mammals. Bulletin of the Florida State Museum, Biological
Sciences 34: 99-152.
Fonseca, G. A. B.; Robinson, J. G. 1990. Forest size and structure: competitive and
predatory effects on small mammals communities. Biol. Conserv. 53: 265-294.
Garcia, V. L. A. and Andrade Filho, J. M. de. 2002. Muriquis no Parque Nacional da
Serra dos Órgãos. Neotrop. Primates 10 (2): 97.
Gentile, R.; D’Andrea, P. S. & Cerqueira, R. 1995. Age structure of two marsupials in a
Brazilian restinga. J. Trop. Ecol. 11: 671-677.
Gentile, R.; Cerqueira, R. 1995. Movement patterns of five species of small mammals in
a Brazilian Restinga. J. Trop. Ecol. 11: 679-682.
Gentile, R.; D’Andrea, P. S.; Cerqueira, R.; Maroja, L. S. 2000. Population dynamics
and reproduction of marsupials and rodents in a Brazilian rural area: a five-year study.
Stud. Neotrop. Fauna & Environ. 35: 1-9.
Getz, L. L.; Hofmann, J. E.; Mcguire, B.; Dolan, T. W. 2001. Twenty-five years of
population fluctuations of Microtus ochrogaster and M. pennsylvanicus in three habitats
in east-central Illinois. J. Mammal. 82 (1): 22-34.
Grelle, C. E. V. 2003. Forest structure and vertical stratification of small mammals in
southeast Brazil. Stud. Neotrop. Fauna & Environ. 38 (2): 81-85.
Hossler, R. J.; Mcaninch, J. B.; Harder, J. D. 1994. Maternal denning behavior and
survival of juveniles in opossums in Southeastern New York. J. Mammal. 75 (1): 60-70.
Jaksic, F. M.; Lima, M. 2003. Myths and facts on ratadas: Bamboo blooms, rainfall
peaks and rodent outbreaks in South America. Austral Ecol. 28: 237-251.
Jornal do Comércio de 19-09-1908.
Lanna, A. E. L. 1995. Gerenciamento de bacia hidrográfica: aspectos conceituais e
metodológicos. Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Renováveis,
Brasília.
Leite, Y. L. R.; Costa, L. P.; Stallings, J. R. 1996. Diet and vertical space use of three
sympatric opossums in a Brazilian Atlantic Forest reserve. J. Trop. Ecol. 12: 441-445.
Lima, M.; Jaksic, F. M. 1999. Population dynamics of three Neotropical small
mammals: time series models and the role of delayed density-dependence in population
irruptions. Aust. J. Ecol. 24: 24-35.
163
Lima, M.; Stenseth, N. C.; Yoccoz, N. G.; Jaksic, F. M. 2001. Demography and
population dynamics of the mouse opossum (Thylamys elegans) in semi-arid Chile:
seasonality, feedback structure and climate. Proc. R. Soc. Lond. 268: 2053-2064.
Loretto, D; Vieira, M. V. 2005. The effects of reproductive and climatic seasons on
movements in the black-eared opossum (Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826). J.
Mamm. 86 (2): 287-293.
McKenna, M. C.; Bell, S. K. 1997. Classification of Mammals. Above the species level.
Columbia University Press, New York.
McCoy, E. D. 1982. The application of island biogeography theory to forest tracts:
problems in the determination of turnover rates. In: Duffe E. (ed.) Biological
conservation. Applied Science, London.
Marcstrom, V.; Hoglund, N.; Krebs, C. J. 1990. Periodics fluctuations in small
mammals at Boda, Sweden from 1961-1988. J. Anim. Ecol. 59: 753-761.
Miranda-Ribeiro, A. 1935. Fauna de Therezópolis. Bol. Mus. Nac. 11: 1-40.
Moratelli, N. 2004. Quirópteros (Mammalia: Chiroptera) do Parque Nacional da Serra
dos Órgãos, Rio de Janeiro, Brasil. Dissertação de mestrado em Biologia Animal.
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. Seropédica.
Nimer, E. 1989. Climatologia do Brasil. IBGE / Departamento de Recursos Naturais e
Estudos Ambientais. Rio de Janeiro.
Oliveira, R. R. 2002. Ação antrópica e resultantes sobre a estrutura e composição da
Mata Atlântica na Ilha Grande, RJ. Rodriguésia 53: 33-58.
Olmos, F. 1991. Observations on the behaviour and population dynamics of some
Brazilian Atlantic Forest rodents. Mammalia 55 (4): 555-565.
Passamani, M. 1995. Vertical stratification of small mammals in Atlantic Hill forest.
Mammalia 59 (2): 276-279.
Rademaker, V. 2001. Ecologia de populações e reprodução de Didelphis, com particular
ênfase em D. aurita em uma área perturbada de Mata Atlântica, RJ. Dissertação de
Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais. Belo Horizonte.
Rede de Ongs da Mata Atlântica; Instituto Socioambiental; Sociedade Nordestina de
Ecologia. Dossiê Mata Atlântica 2001: Projeto Monitoramento Participativo da Mata
Atlântica. Instituto Socioambiental. Pp 407. São Paulo.
Ryser, J. 1992. The mating system and male mating success of the Virginia opossum
(Didelphis virginiana) in Florida. J. Zool. 228: 127-139.
Rizzini, C. T. 1979. Tratado de fitogeografia do Brasil. Vol II. Pp 374. Editora da
Universidade de São Paulo. São Paulo.
164
Ruxton G., Thomas S. & Wright J. 2002. Bells reduce predation of wildlife by domestic cats
(Felis catus). Journal of Zoology, v. 256 (1): 81-83.
Schirch, P. F. 1932. Contribuição ao conhecimento da fauna da Serra dos Órgãos –
Therezópolis – 970m – mamíferos. Bol. Mus. Nac. 8: 77-86.
Sheng, F. 1997. Valores em mudança e construção de uma sociedade sustentável. In:
Cavalcante C. (org.). Meio ambiente, desenvolvimento sustentável e políticas públicas.
São Paulo/Recife: Cortez/ Fundação João Nabuco.
Stallings, J. R.; Fonseca, G. A. B.; Pinto, L. P. S.; Aguiar, L. M. S.; Sábato, E. L. 1991.
Mamíferos do Parque Florestal Estadual do Rio Doce, Minas Gerais, Brasil. Rev. Bras.
Zool. 7 (4): 663-677.
Stephenson, P. J. 1993. The small mammal fauna of Réserve Spéciale d’Analamazaotra,
Madagascar: the effects of human disturbance on epidemic species diversity. Biodivers.
Conserv. 2: 603-615.
Tabarelli, M.; Mantovani, W. 1999. A regeneração de uma floresta tropical montana
após corte e queima (São Paulo-Brasil). Rev. Bras. Biol. 59: 239-250.
Vieira, E. M. 1999. Estudo comparativo de comunidades de pequenos mamíferos em
duas áreas de Mata Atlântica situadas a diferentes altitudes no Sudeste do Brasil. Tese
de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas. Campinas.
Vieira, M. V.; Faria, D.; Fernandez, F.; Ferrari, S.; Freitas, S.; Gaspar, D. A.; Moura, R.
T.; Olifiers, N.; Procópio, P. P.; Pardini, R.; Pires, A.; Ravetta, A.; Mello, M. A.; Ruiz,
C. e Setz, E. 2003. Mamíferos. In Rambaldi, D. e Oliveira, D. A. S. (orgs.)
Fragmentação de ecossistemas: Causas, efeitos sobre a biodiversidade e recomendações
de políticas públicas. Pp. 125-154. MMA/SBF, Brasília (ISBN-87166-48-4).
Viveiros de Castro, E. B.; Fernandez, F. A. F. 2004. Determinants of diferential
extinction vulnerabilities of small mammals in Atlantic forest fragments in Brazil. Biol.
Conserv. 119:1 73-80.
Walter, H. 1986. Vegetação e zonas climáticas: tratado de ecologia global. Editora
Pedagógica e Universitária. São Paulo.
Yahnke, C. J.; De Fox, I. G.; Colman, F. 1998. Mammalian species richness in
Paraguay: The effectiveness of national Parks in preserving biodiversity. Biol. Conserv.
84 (3): 263-268.
165
Anexo 1. Número de indivíduos capturados por ano na localidade do Garrafão, Parque Nacional da
Serra dos Órgãos, RJ. (* até outubro)
Espécies 1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003*
Didelphis aurita 32 29 43 29 38 45 39
Marmosops incanus 34 24 11 18 25 27 12
Metachirus nudicadatus 17 9 19 13 6 10 9
Philander frenatus 6 7 11 10 10 15 13
Gracilinanus microtarsus - - - 12 1 8 4
Micoureus paraguayanus - 1 - 1 7 7 10
Caluromys philander - - - - 1 2 4
Monodelphis sp. - - - - - - 1
Akodon cursor 8 - - - - - -
Oryzomys russatus - 2 3 5 1 3 5
Oligoryzomys nigripes - - - 1 - - -
Juliomys pictipes - - - 2 - 3 -
Rhipidomys sp. nov. - - - 8 6 8 8
Trinomys dimidiatus - - 1 4 1 6 7
Sciurus aestuans - - - 2 - - -
166
Tabela 2. Espécies da Ordem Didelphimorphia capturados e os respectivos números de indivíduos machos e fêmeas capturados, número total de capturas, número de filhotes
marcados, período reprodutivo, peso médio em gramas, tempo de permanência médio e máximo em meses, tamanho médio de ninhada e total de capturas em armadilhas no
chão e nas árvores.
Ordem Didelphimorphia
Ninhada Hábito de vida Tempo de permanência
(meses) Média Espécie Sexo N.
ind.
N.
cap.
Filhotes
marcados
Período
reprodutivo Peso médio(g)
Médio máximo (mín-máx) chão árv.
Família Didephidae, Sub-família Didelphinae
Macho 126 1.639,90 (± 372,94) 3,67 (± 2,48) 14 D. aurita
Fêmea 105 472
323 agosto a abril
1.304,60 (± 359,08) 7,12 (± 4,97) 24 7,40 (4-11) 472 0
Macho 54 447,80 (± 86,55) 3,52 (± 2,18) 8 M. nudicaudatus
Fêmea 28 183
57 agosto a abril
327,60 (± 70,40) 3,63 (± 2,15) 8 7,54 (4-9) 183 0
Macho 49 468,50 (± 61,92) 3,45 (± 2,01) 6 P. frenatus
Fêmea 17 166
34 agosto a abril
298,90 (± 25,67) 6,00 (± 4,32) 12 5,71 (5-7) 166 0
Macho 1 M. gr. americana
Fêmea 0 1
0 Não determinado
Sem
registro 1 0
Sub-família Thylamyinae
Macho 79 72,60 (± 25,62) 3,60 (± 2,11) 10 M. incanus
Fêmea 76 367
0 outubro a fevereiro
48,10 (± 11,28). 3,77 (± 1,92) 8
Sem
registro 367 0
Sub-família Marmosinae
Macho 13 159,20 (± 28,73) 10 M. paraguayanus
Fêmea 9 69
0 Não determinado
102,60 (± 17,97) 10
Sem
registro 7 62
Macho 13 39,50 (± 7,35) 2,80 (± 1,09) 4 G. microtarsus
Fêmea 8 58
0 dezembro a fevereiro
27,50 (± 5,10) 4,50 (± 1,91) 6
Sem
registro 13 45
Família Caluromyidae
Macho 3 224,4 22 C. philander
Fêmea 2 25
4 outubro a dezembro
206,2 14 4 0 25
167
Tabela 3. Espécies da Ordem Rodentia capturados e os respectivos números de indivíduos machos e
fêmeas capturados, número total de capturas, amplitude do peso em gramas, tempo de permanência médio
e máximo em meses, total de capturas em armadilhas no chão e nas árvores e período reprodutivo.
Ordem Rodentia
Hábito de
vida Tempo de
permanência
(meses) Espécie Sexo
N.
ind.
N.
cap.
Peso
máx. e
mín. (g) Médio máximo chão árv.
Período
reprodutivo
Sub-ordem Myomorpha, Família Muridae, Sub-família Sigmodontinae
Macho 14 10 (± 6,73) 18 Rhipidomys sp. nov.
Fêmea 10 61 115 - 34
8 8 0 61
agosto a
dezembro
Macho 15 O. russatus
Fêmea 6 30 95 - 45
4 30 0
agosto a
outubro
Macho 3 2 2 A. cursor
Fêmea 5 28 65 - 30
4 (±3,46) 8 28 0
não
determinado
Macho 5 2 J. pictipes
Fêmea 0 6 31 - 24,5
0 6
não
determinado
Macho 2 O. nigripes
Fêmea 3 5 25 - 19
5 0
não
determinado
Sub-ordem Hystricognatha, Família Echymyidae
Macho 2 T. dimidiatus
Fêmea 11 19 280 - 170
7 10 19 0
não
determinado
Sub-ordem Sciuromorpha, Família Sciuridae
Macho 1 S. aestuans
Fêmea 1 2 210 - 170
2 0
não
determinado
168
Tabela 4. Espécies avistadas na área de estudo, nome vulgar, local e número de avistamentos
Classificação Nome vulgar Local e número de avistamentos
Ordem Primates, Subordem Euprimates Um grupo de Cebus nigritus foi avistado no chão dentro
Família Cebidae Macaco-prego dos limites da grade A.
Espécie Cebus nigritus (Goldfuss, 1809)
Ordem Carnivora, Subordem Caniformia Foram avistados dois grupos, um na grade C e outro na
Família Procyonidae Quati lixeira do condomínio, e um indivíduo solitário na grade
Espécie Nasua nasua (Linnaeus, 1766) A.
Ordem Pilosa Foram avistados três indivíduos, uma fêmea com filhote nas
Família Bradypodidae Bicho-preguiça proximidades da grade C e um outro indivíduo que estava
Espécie Bradypus variegatus (Schinz, 1825) atravessando a estrada vicinal que leva à grade A.
Ordem Pilosa Foram avistados dois indivíduos do gênero Dasypus.
Família Dasypodidae Tatu Apesar do reduzido número de registros visuais, existem
Gênero Dasypus numerosas tocas de tatus nas áreas das grades.
Ordem Rodentia, Subordem Hystricognatha Um indivíduo foi avistado na grade C. Apesar de ter sido
Família Erethizontidae Ouriço-cacheiro avistado uma única vez, são comuns relatos de cães
Gênero Coendou que mordem ouriço-cacheiro.
Ordem Rodentia, Subordem Hystricognatha Um indivíduo foi avistado dentro da grade C. Em virtude da
Família Dasyproctidae Cutia fuga não foi possível identificar a espécie.
Gênero Dasyprocta
Ordem Rodentia, Subordem Sciuromorpha O avistamento é comum na mata, sendo que já foram vistos
Família Sciuridae Esquilo ou também nas ruas do condomínio, andando sobre muros e
Espécie Sciurus aestuans Linnaeus, 1766 Caxinguelê nos telhados das casas.
Ordem Lagomorpha Foi avistado um indivíduo na grade B.
Família Leporidae Tapiti ou
Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus, 1758) Coelho-do-mato
169
Figura 1. Esquema das grades de captura. GA, GB e GC – grades A, B e C. E – estradas vicinais. A –
auto-estrada (BR 116). CH – Cachoeira do Rio Iconha. C – casas.
170
ANEXO II
171
Comparação entre métodos para estimativa de abundância de pequenos
mamíferos. Gisele Costa, Maja Kajin, Joana Macedo, Marcus Vinícius Vieira e Rui Cerqueira
Métodos de estimativa populacional têm diferentes premissas sobre abertura da população e
probabilidade de captura dos indivíduos. O método de contagem MNKA e o estimador Lincoln-Petersen-
Bailey assumem que todos os indivíduos estão sob a mesma probabilidade de captura e que a população
não esta sujeita a nenhuma perda nem aumento. O método de Jolly-Seber também assume
homogeneidade nas probabilidades de captura, mas permite que a população seja aberta. Métodos que
permitem algumas formas de heterogeneidade nas probabilidades de captura estão implementados no
programa CAPTURE, como o método Jackknife, que permite diferenças individuais na probabilidade de
captura. O objetivo deste trabalho foi comparar cinco técnicas de estimativa de abundância entre si,
pressupondo que elas gerarão diferenças significativas devidas as diferentes restrições sobre “abertura de
população” e capturabilidade. Para isto, foram utilizados dados de oito anos de marcação-e-recaptura de
seis espécies, os marsupiais didelfídeos Didelphis aurita, Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Philander frenatus, Micoureus travassosi e o roedor sigmodontíneo Rhipidomys sp. nov. Apesar de
subestimar o tamanho da população, principalmente em épocas de maior abundância, o MNKA mostrou
um padrão de flutuação populacional semelhante e significativamente correlacionado (p = 0.000013 R =
0.625; p=0.000024 e R=0.569) ao dos outros métodos. As estimativas do programa CAPTURE e Jolly-
Seber mostraram uma forte desvantagem, que é a necessidade de um grande número de capturas ou
recapturas para obter as estimativas. O coeficiente de variação foi menor para M. nudicaudatus, P. frenatus e M. incanus com o estimador escolhido pelo CAPTURE, e maior para as espécies P. frenatus, M. incanus, M. travassosi e D. aurita com o estimador Jolly-Seber. Apesar da reconhecida importância de
se considerar as variações na probabilidade de captura e da elegância dos modelos, o baixo número de
recapturas restringe o uso dos estimadores de abundância do CAPTURE. Já o índice MNKA e o
estimador Lincoln-Petersen-Bailey, mesmo tendo pressupostos restritivos e pouca sofisticação, não são
tão dependentes do número de recapturas quanto os outros métodos, e mesmo que considerem que não
haja homogeneidade na probabilidade de captura, permitem avaliar a flutuação populacional.
Financiamento: CAPES, CNPq, FUJB, PROBIO/MMA/GEF, PRONEX.
Palavras chave: estimativas de abundância, captura-marcação-e-recaptura, CAPTURE, MNKA, Jolly-
Seber.
Livros Grátis( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download: Baixar livros de AdministraçãoBaixar livros de AgronomiaBaixar livros de ArquiteturaBaixar livros de ArtesBaixar livros de AstronomiaBaixar livros de Biologia GeralBaixar livros de Ciência da ComputaçãoBaixar livros de Ciência da InformaçãoBaixar livros de Ciência PolíticaBaixar livros de Ciências da SaúdeBaixar livros de ComunicaçãoBaixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNEBaixar livros de Defesa civilBaixar livros de DireitoBaixar livros de Direitos humanosBaixar livros de EconomiaBaixar livros de Economia DomésticaBaixar livros de EducaçãoBaixar livros de Educação - TrânsitoBaixar livros de Educação FísicaBaixar livros de Engenharia AeroespacialBaixar livros de FarmáciaBaixar livros de FilosofiaBaixar livros de FísicaBaixar livros de GeociênciasBaixar livros de GeografiaBaixar livros de HistóriaBaixar livros de Línguas
Baixar livros de LiteraturaBaixar livros de Literatura de CordelBaixar livros de Literatura InfantilBaixar livros de MatemáticaBaixar livros de MedicinaBaixar livros de Medicina VeterináriaBaixar livros de Meio AmbienteBaixar livros de MeteorologiaBaixar Monografias e TCCBaixar livros MultidisciplinarBaixar livros de MúsicaBaixar livros de PsicologiaBaixar livros de QuímicaBaixar livros de Saúde ColetivaBaixar livros de Serviço SocialBaixar livros de SociologiaBaixar livros de TeologiaBaixar livros de TrabalhoBaixar livros de Turismo