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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
Perfil palinológico do mel e pólen de Melipona asilvai Moure:
uma análise do espectro polínico de amostras coletadas
simultaneamente em uma área de caatinga na Bahia, Brasil
Ana Paula Conceição Silva
Feira de Santana - Bahia
2016
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
Perfil palinológico do mel e pólen de Melipona asilvai Moure:
uma análise do espectro polínico de amostras coletadas
simultaneamente em uma área de caatinga na Bahia, Brasil
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Botânica da Universidade
Estadual de Feira de Santana, como parte dos
requisitos necessários para obtenção do título
de Doutor em Botânica.
Prof. Dr. Francisco de Assis R. dos Santos
Orientador
Prof. Dr. Rogério Marcos de Oliveira Alves
Coorientador
Feira de Santana - Bahia
2016
BANCA EXAMINARORA
Prof. Dr. Carlos Alfredo Lopes de Carvalho Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Campus Cruz das Almas
Prof. Dr. Francisco Plácido Magalhães Oliveira
Universidade Federal do Pará
Prof. Dr. Jaílson Santos de Novais
Universidade Federal do Sul da Bahia
Prof. Dra. Luciene Cristina Lima e Lima
Universidade do Estado da Bahia, Campos Alagoinhas
Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos Universidade Estadual de Feira de Santana
Orientador e Presidente da Banca
Feira de Santana - Bahia
2016
Ao que tenho de mais sagrado:
o amor de meus pais, Zildgar e Rita
o companheirismo de “meus irmãos”, Zildgar e Patrícia
a alegria e inocência de meus sobrinhos, Brunna e Guilherme
AGRADECIMENTOS
Encerrar um ciclo é como deixar no passado uma etapa que teve o seu fim. Esse é
o ciclo natural da vida! Sigo em frente, mas não como cheguei. Levo, além de
conhecimentos e experiências, algo que ficará comigo sempre: a gratidão por tudo e todos
que de alguma forma contribuíram para tornar esse objetivo real. E acima de tudo,
agradeço a Deus pela vida e pelas bênçãos concedidas: obrigado por me guiar e permitir
a conquista de mais um objetivo! E com a memória do coração, deixo registrado aqui os
agradecimentos de uma vida resumida em quatro anos.
À Universidade Estadual de Feirada de Santana, que foi o locus de toda a minha
formação acadêmica, através dos cursos de Licenciatura em Ciências Biológicas e do
Programa de Pós-Graduação Botânica. Agradeço a todos os professores e demais
colaboradores com os quais tive a oportunidade de adquirir conhecimento e que
contribuíram para minha formação profissional e, acima de tudo, pessoal.
Ao Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos, por toda a orientação durante
minha formação na pós-graduação, concluindo agora com o doutorado. Agradeço por me
permitir “voar”, confiando que eu teria que voltar! Foi com esse “voo” que ganhei
experiências tão enriquecedoras para a minha formação acadêmica. Obrigada! Levarei
um grande exemplo de profissionalismo, ética e competência, essenciais para minha
construção profissional e pessoal.
Ao Prof. Dr. Rogério Marcos de Oliveira Alves, pela coorientação e valiosos
conhecimentos adquiridos em campo durante a realização desse trabalho. Obrigada pela
disponibilidade e acolhida. Agradeço também aos demais colaboradores da atividade de
campo que me deram todo o suporte para a realização das coletas, representados nas
pessoas de Dona Angelita e “Toinho”.
À Prof.ª Dr.a Claudia Elena Carneiro que me introduziu no meio científico e
acompanhou passo a passo a minha formação acadêmica. Obrigada pela alegria diária do
laboratório, amizade e carinho de sempre.
Aos amigos e companheiros do LAMIV pelo agradável convívio, trocas de
experiências e suporte intelectual, essenciais para o desenvolvimento de todo esse
trabalho: Alex Souza, Ana Flávia, André Queiroz, Cleber Mota, Cristiano Amaral,
Elizama Almeida, Jamile Peixoto, Joseane Carneiro, Lorena Malheiros, Lidian Ribeiro,
Luciano Oliveira e Rízia Cean. Agradeço também ao Dr. Paulino Oliveira, Dr. Marcos
Dórea, Dra. Luciene Lima, Dr. Jailson Novais e Dr. Ricardo Landim pela habitual
disponibilidade e pelas valiosas contribuições palinológicas, inclusive no processo da
qualificação, seja como avaliadores ou colaboradores, promovendo enriquecedoras
discussões sobre a melissopalinologia. Ao Dr. Marcos Dórea adiciono também a gratidão
pela oportunidade profissional que me foi proporcionada.
Aos amigos que transpuseram as barreiras do laboratório e se tornaram grandes
parceiros, dando real significado à expressão “#tamojunto”. A Vanessa Matos, pela
disponibilidade de sempre e por ser uma companheira durante toda a formação na pós-
graduação, incluído todas as idas a campo. A Marcel Carvalho por, mesmo distante, estar
junto e nos alegrar com seu jeito de ser. E ao querido Rodolfo Alves que, ao longo desses
anos, tornou-se um grande parceiro e me trouxe a alegria de sua amizade. Obrigada por
acompanhar toda a construção dessa tese, idas a campo, ajuda nas identificações
polínicas, nas análises dos dados e revisão dos manuscritos. Dividimos momentos de
intensas discussões científicas e perspectivas profissionais, que perpassaram por nossas
qualificações, a qual destaco a sua fundamental participação nesse processo. Incluo
também nossos incríveis momentos de lapsos de memória (que jamais esquecerei!) e as
molecagens diversas (fico lhe devendo uma etnografia!).
Durante esse período tive a oportunidade de viver enriquecedoras experiências
profissionais. Assim, agradeço a toda equipe de Assessoria Técnica, Social e Ambiental -
Convênio INCRA/SEAGRI/EBDA, locado em Santo Amaro da Purificação, e as suas
comunidades rurais, pelo período de convívio e experiências compartilhadas. Em
especial, agradeço ao núcleo ATES – Ambiental, por todo o trabalho desenvolvido juntos
e a Quelle Rebouças pela acolhida e parceria de idas e vindas nas estradas.
Ao Grupo Nobre de Ensino Superior de Feira de Santana, pela oportunidade do
encontro, de um despertar e de uma realização: Ser professora! A antes “temida” sala de
aula, agora se tornou um ambiente desejado e encantador, o qual tenho a felicidade de
dizer que é o meu “lugar no mundo”. Agradeço aos principais responsáveis por isso: os
meus alunos, que me “desafiam” e me fazem crescer, vivendo a “dor e a delícia” de
lecionar. Agradeço também aos colegas de profissão, pelo convívio e troca de
experiência, e a equipe de coordenadores que fazem tudo acontecer: a Juliana Firmino,
Marcelle Esteves, Mirna Rosier, pela habitual presteza e confiança no meu trabalho.
Aos amigos biólogos e respectivos agregados do “extrabem”, nós compartilhamos
uma mesma escolha por duas vezes consecutivas: a primeira nos uniu, a escolha de
estudar biologia, e a segunda nos mantém unidos, a escolha de fazermos bem um ao outro,
conservando e cuidando de nossa amizade. Agradeço a Brena Mota e Celso Santa’Anna
pela amizade leve e divertida e por sempre fazerem da casa de vocês, a nossa! A Marina
Lordelo e Gabriel Albuquerque, incluído agora a nossa pequena Luiza, pelo carinho e
alegria de sempre. Ao meu irmão de coração, Leonardo Macêdo, e Mona Lisa Santana
pelo cuidado e acolhida de uma vida. A Thais Andrade por nossos eternos momentos de
diversão e a Thiago Alencar, que a sua maneira também tem a sua importância. À
Mariângela Almeida (Lala) por toda uma vida compartilhada, amizade regada com amor,
respeito e companheirismo. Crescemos e amadurecemos juntas, e hoje temos uma
amizade sólida da qual me orgulho imensamente! A Alan Moura, por simplesmente ser o
que é, e já ser tudo! Por ressignificar tantos momentos, transformando-os em felicidade!
Obrigada pelo companheirismo de sempre.
Ao meu maior legado da pós-graduação: o encontro de três vidas! A Fabio
Espirito Santo, por todo cuidado, carinho e aprendizado de sempre. Escolhemos um ao
outro para a construção de uma linda amizade. A Priscila Barreto, por ser tão ótima,
companheira e cuidadosa. A amizade onipresente de vocês é fundamental pra mim!
Obrigada por TUDO!
Aos amigos “não tão jovens” que dividem momentos incríveis, experiências,
cuidado e carinho: Amanda Santos, Carolina Lima, Cristina Rebouças, Loise Costa,
Nazaré Marchi e os demais já citados. Agradeço também aos amigos que de alguma
forma estão presente em minha vida: Eloína Matos, Mauricio Setubal, Pétala Ribeiro e
Viviane Martins.
Aos amigos do GPS, que desde o princípio acompanharam a minha formação. Em
especial, a Família Salazar, por ser a minha família escolhida, especialmente aos meus
irmãos André Salazar e Flávia Salazar, obrigada pela torcida de sempre, apoio e carinho.
E a Karena Mendes, que também divide comigo o estudo da botânica.
Por fim, e com um carinho especial, agradeço ao meu núcleo familiar que com
amor, respeito e união, proporcionam-me um ambiente regado a princípios e valores,
éticos e morais, que me fazem ser como eu sou. Além disso, aqui recebo a melhor e maior
manifestação da vida: o amor incondicional, representado pelas doses diárias de carinho,
cuidado e bom humor dos meus pais, Zildgar e Rita; do companheirismo e lealdade de
meu irmão, Zildgar Silva e minha cunhada Patrícia Argolo; da alegria e das peripécias de
minha “dinda” Brunna, e agora o recém chegado Guilherme. Essa conquista é nossa! Aos
demais familiares, agradeço por toda a torcida e carinho, especialmente as minhas tias
Nilza Soares e Cleobula Campos (in memoriam) pelo incentivo e presença constante.
A todos os responsáveis: Muito Obrigada!
“Abelha fazendo o mel
vale o tempo que não voou
A estrela caiu do céu
O pedido que se pensou ...
Sim, todo amor é sagrado
e o fruto do trabalho
é mais que sagrado, meu amor.”
Amor de índio,
Beto Guedes e Ronaldo Bastos
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS
RESUMO
ABSTRACT
INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 1
CAPÍTULO 1. Pollen grains of Mimosa L. (Fabaceae) present in pollen provision of
Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae) in a caatinga area from
Brazil................................................................................................................................. 6
Resumo .......................................................................................................................... 7
Abstract .......................................................................................................................... 8
Introduction .................................................................................................................... 9
Materials and Methods ................................................................................................. 11
Results .......................................................................................................................... 15
Discussion .................................................................................................................... 23
Referências ................................................................................................................... 27
CAPÍTULO 2. Recursos florais utilizados por Melipona asilvai Moure (Hymenoptera:
Apidae) para a produção do mel em uma área de caatinga da Bahia, Brasil...................31
Resumo ........................................................................................................................ 32
Abstract ........................................................................................................................ 33
Introducão .................................................................................................................... 34
Material e Métodos ...................................................................................................... 35
Resultados .................................................................................................................... 38
Discussão ..................................................................................................................... 45
Conclusão ..................................................................................................................... 48
Referências ................................................................................................................... 50
CAPÍTULO 3. Influxo polínico nas colônias de Melipona asilvai Moure (Hymenoptera:
Apidae): uma análise comparativa do mel e pólen produzidos simultaneamente em uma
área de caatinga da Bahia, Brasil......................................................................................53
Resumo ........................................................................................................................ 54
Abstract ........................................................................................................................ 55
Introducão .................................................................................................................... 56
Material e Métodos ...................................................................................................... 57
Resultados .................................................................................................................... 62
Discussão ..................................................................................................................... 74
Conclusão ..................................................................................................................... 76
Referências ................................................................................................................... 77
CONSIDERAÇÕES FINAIS........................................................................................79
RESUMO
No presente trabalho foi realizado a análise palinológica de amostras provenientes dos
potes de mel e pólen de Melipona asilvai, coletados simultaneamente das mesmas
colônias situadas em uma área de caatinga da Bahia, Brasil, com o objetivo de identificar
o perfil palinológico dos produtos analisados e indicar os principais recursos florais
utilizados pelas abelhas na elaboração desses produtos. As coletas aconteceram durante
24 meses consecutivos, totalizando 48 amostras, duas por mês, sendo uma de cada
produto meliponícola. Em laboratório, foi realizado o processamento palinológico das
amostras, seguindo a técnica usual em melissopalinologia, com a aplicação da acetólise.
Os grãos de pólen foram identificados, sempre que possível, e quantificados - mínimo de
500 grãos por amostra. O resultado da pesquisa é apresentado em três capítulos. O
primeiro deles trata do espectro polínico de amostras de pólen, no qual 48 tipos polínicos
foram morfologicamente distintos, distribuídos em 22 famílias. Fabaceae se destacou no
espectro polínico, com 14 tipos identificados, sendo Mimosa o gênero mais
representativo, com cinco tipos polínicos, encontrado em todas as amostras analisadas e
com alta frequência em algumas delas. Apesar da variedade de fontes florais registrada,
foi possível diagnosticar as preferências florais de M. asilvai por Mimosa, o que indica a
importante participação de espécies desse gênero como fonte de recursos para as abelhas.
No segundo capítulo será apresentado o diagnóstico palinológico das amostras de mel,
compostas por 54 tipos polínicos identificados, distribuídos em 24 famílias botânicas,
sendo a família Fabaceae o destaque no espectro polínico, com 13 tipos e ocorrência em
todas as amostras analisadas. Os tipos Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa
tenuiflora e Portulaca oleracea foram considerados os mais significativos nas amostras
de mel analisadas, já que foram dominantes em pelo menos uma amostra, além de serem
muito frequentes no conjunto amostral, indicando assim que as espécies correspondentes
aos referidos tipos possuem importância significativa para M. asilvai na região da
caatinga estudada. No terceiro capítulo, foi realizado um estudo do influxo dos grãos de
pólen nas colônias de M. asilvai, através da análise comparativa de amostras de mel e
pólen. Foram identificados nas colônias 69 tipos morfologicamente distintos, distribuídos
em 27 famílias. Desses, 33 tipos foram comuns a ambos os produtos. Apesar de
compartilharem uma grande quantidade de tipos, a proporção de participação deles em
cada produto foi variável ao longo dos meses amostrados. Os tipos Alternanthera,
Melastomataceae, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea, se destacaram nas amostras
de mel e Angelonia, Chamaecrista racemosa, Mimosa arenosa e M. tenuiflora nas
amostras de pólen. Apenas o tipo M. tenuiflora foi observado com porcentagens elevadas
em ambos os produtos, o que demonstra a importante participação das espécies
relacionadas a esse gênero como fonte de recursos para M. asilvai na região da caatinga.
Palavras chaves: Melissopalinologia, abelha nativa, tipos polínicos, Fabaceae, recursos
florais.
ABSTRACT
For this thesis, we carried out a palynological investigation of samples from the honey
and pollen pots of Melipona asilvai, collected both from the same colonies located in an
area of caatinga of Bahia, Brazil. It was aimed to identify the pollen profile of the analyzed
products and to name the main floral resources used by bees in the preparation of such
products. Sampling process took place during 24 consecutive months, total of 48 samples,
two per month, one of each bee product. In the laboratory, it was carried out the
palynological sample processing, following the usual technique in melissopalynology
with the application of acetolysis. Whenever possible, the pollen grains were identified
and quantified – a minimum of 500 pollen grains per sample. The results of the research
are presented in three chapters. The first chapert comes from the pollen spectrum of pollen
samples in which 48 pollen types, distributed in 22 families, were morphologically
distinguished. The family Fabaceae was notable in the pollen spectrum with 14 identified
types. Mimosa was the most representative, with five pollen types, found in all of the
analyzed samples and with high frequency in some of them. Despite of the variety of
floral sources recorded, it was possible to diagnose the preference of this bee for Mimosa
species, which indicates its important participation as resources for this bee. In the second
chapter, the palynological diagnosis of honey samples was presented, consisting of 54
pollen types identified, distributed in 24 families. The family Fabaceae was notable in the
pollen spectrum, with 13 pollen types, and occurred in all of the samples analyzed. The
Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora and Portulaca oleracea types were
considered the most significant in the honey samples analyzed, because they were
dominant in at least one sample and were very frequent in the sample set. It is indicative
that the species corresponding to these pollen types are significantly important to M.
asilvai in the region of caatinga studied. In the third chapter, a study of the influx of pollen
grains in the colonies of M. asilvai was performed, through a comparative analysis of
honey and pollen samples. Sixty-nine pollen types, distributed in 27 families, were
identified. Of these, 33 types were common in both of the products. Despite sharing a
large quantity of types, the proportion of these in each product varied throughout the
months sampled. The types Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora and
Portulaca oleracea have excelled in honey samples and Angelonia, Chamaecrista
racemosa, Mimosa arenosa, and M. tenuiflora in pollen samples. Only the Mimosa
tenuiflora type had high percentages in both of the products analyzed, indicating the
important role of the species related to this genus as a source of resources for Melipona
asilvai in the region of caatinga studied.
Keywords: Melissopalynology, native bee, pollen types, Fabaceae, floral resources.
1
INTRODUÇÃO
A melissopalinologia, um dos ramos da palinologia aplicada, consiste em seu
sentido stricto na análise palinológica dos grãos de pólen no mel. Contudo, impulsionada
por uma necessidade de certificação comercial dos produtos das abelhas, principalmente
no mercado internacional, e um crescente interesse de pesquisadores em desenvolver
estudos na área, esse ramo se expandiu e atualmente compreende a análise palinológica
dos produtos das abelhas (Apis mellifera L. ou “abelhas-sem-ferrão”), sejam mel, pólen
ou própolis.
Os estudos dos grãos de pólen nos produtos apícolas/meliponícolas visam,
sobretudo, determinar a origem das fontes florais utilizadas pelas abelhas na elaboração
dos produtos (Bryant Jr. & Jones, 2001; Barth, 2004) e podem indicar uma série de plantas
cuja importância para as abelhas ainda é subestimada ou mesmo ignorada (Santos et al.,
2006). Além disso, esse estudo também possibilita determinar a origem botânica e
geográfica dos produtos analisados, assim como fornecer informações adicionais, como
indicação de contaminação e/ou falsificações dos produtos (Louveaux et al., 1978).
Os dados resultantes dos estudos melissopalinológicos podem contribuir em
diferentes aspectos, sejam eles ambientais ou sociais. No que se refere às questões
ambientais, esses dados podem fornecer informações sobre a biologia da abelha, que
envolve a ecologia alimentar e seu comportamento de forrageio, e também conhecimento
sobre a flora apícola/meliponícola, uma vez que seu estudo é baseado na presença de
grãos de pólen da flora visitada pelas abelhas na busca de recursos para a colmeia.
No aspecto social, o conhecimento sobre as fontes de recursos florais exploradas
pelas abelhas é de fundamental importância para delinear estratégias visando à
conservação e ao manejo desses insetos para a polinização de diversas culturas agrícolas
e também para a preservação e a multiplicação das plantas de potencial melífero,
auxiliando o estabelecimento de uma apicultura sustentável (Hower, 1953).
O Brasil possui uma importante participação no cenário da apicultura mundial
devido, entre outros fatores, a grande diversidade de suas floradas naturais e silvestres
originadas a partir da flora nativa. Isso dá ao país uma grande vantagem competitiva em
relação aos seus concorrentes diretos, em razão do elevado potencial para a produção
apícola/meliponícola, incluindo a produção do mel orgânico, tão valorizado no mercado
internacional (Perosa et al., 2004; Paula, 2008).
2
O potencial da flora brasileira para a produção apícola/meliponícola é atribuído a
sua grande diversidade de plantas, associada à variabilidade climática e à extensão
territorial do país. Consequentemente, os produtos resultantes da atividade de
forrageamento das abelhas no Brasil são muito diversificados palinologicamente, não
permitindo, portanto, generalizar conclusões dos dados melitológicos para o território
brasileiro em virtude das particularidades regionais e até microrregionais (Marchini,
2001; Barth, 2004). Na região do semiárido brasileiro, por exemplo, os produtos
apícolas/meliponícolas são bastante diversificados, dependentes das floradas de sua época
de produção sendo, geralmente, classificados como heteroflorais (Borges & Santos, 2015)
Apesar de possuir uma grande variedade de formações vegetais, a região do
semiárido apresenta o domínio do bioma caatinga que é, provavelmente, a região mais
desvalorizada e desconhecida botanicamente, dentre os biomas brasileiros. Apesar de
possuir remanescentes de vegetação ainda bem preservados, a caatinga está bastante
alterada, principalmente pela ação antrópica (Giulietti et al., 2004). Embora haja um
crescente interesse em estudos nesse bioma, eles ainda são insuficientes, sendo esta região
considerada como uma das menos conhecidas no país, principalmente com relação à sua
biodiversidade (Tabarelli & Vicente, 2002).
Como a utilização dos recursos naturais do semiárido ainda se fundamenta em
processos meramente extrativistas, sem um manejo adequado, já se observam perdas
irrecuperáveis na diversidade florística e faunística (Araújo-Filho & Carvalho, 1997).
Souza (2002) ressaltou que os produtos resultantes das atividades de coleta das abelhas
representam uma alternativa econômica e ecologicamente sustentável dos recursos
naturais, pois a apicultura/meliponicultura tem na preservação da vegetação o primeiro
requisito para a sua sustentabilidade.
Considerando a natureza adversa pela qual grande parte da população nordestina
enfrenta, tentando sobreviver na região árida da caatinga, a atividade
apícola/meliponícola vem a ser um importante elemento para o seu desenvolvimento
econômico. Pois, ainda que com condições agressivas devido à falta de água, na região
da caatinga há uma flora cujo potencial para o desenvolvimento dessa atividade é
subestimado, mesmo tendo nos fatores climáticos seus principais limitantes de
estabelecimento e expansão. Além disso, a fauna de abelhas dessa região é pouco
conhecida (Martins, 2002), mesmo sendo rica em espécies que podem ter seus produtos
com grande valor econômico na alimentação humana, na produção de medicamentos a
partir da própolis, por exemplo, e na polinização de plantas frutíferas (Freitas et al., 2002).
3
No Brasil, as listas de flora apícola são escassas, principalmente no que diz
respeito às abelhas nativas, o que dificulta estudos em diversas áreas (Ramalho et al.,
1990). Assim, o presente trabalho tem como objetivo principal realizar o diagnóstico
palinológico de amostras de mel e pólen coletados em colônias de Melipona asilvai
oriundos de uma região de caatinga do estado da Bahia, Brasil, e indicar os principais
recursos florais utilizados pelas abelhas na elaboração desses produtos.
Desta forma, essa tese está estruturada em três capítulos. A identificação e análise
do espectro polínico de amostras de pólen e mel estão apresentadas, respectivamente, no
primeiro e no segundo capítulo, assim como as suas respectivas inferências botânicas e
geográficas. O terceiro capítulo está relacionado a um estudo do influxo dos grãos de
pólen nas colônias de M. asilvai, através de uma análise comparativa dos produtos
analisados.
4
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CAPÍTULO 1
Pollen grains of Mimosa L. (Fabaceae) present in pollen provision of
Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae) in a caatinga area
from Brazil*
*Manuscrito submetido á revista Grana
7
RESUMO
O espectro polínico de amostras de pólen de Melipona asilvai Moure, coletadas ao longo
de dois anos, foi analisado com o objetivo de inferir a flora visitada por essas abelhas em
uma região de caatinga da Bahia, Brasil, bem como avaliar a participação de espécies de
Mimosa L. como fonte de recursos utilizados por essas abelhas. 48 tipos polínicos foram
morfologicamente distinguidos, distribuídos em 22 famílias. Fabaceae se destacou no
espectro polínico, com 14 tipos identificados, sendo Mimosa o gênero mais
representativo, encontrado em todas as amostras analisadas e com alta frequência em
algumas delas, como o caso de M. tenuiflora que apresentou frequência de ocorrência em
91,5% do conjunto amostral e grande contribuição para a constituição mensal das
amostras, com porcentagens maiores que 95% em quatro meses analisados. Os outros
tipos polínicos identificados para Mimosa foram: M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera
e M. pudica. Também contribuíram isoladamente na constituição do espectro polínico,
com frequência maior que 50%, os tipos Angelonia (Plantaginaceae) em três amostras e
Chamaecrista racemosa (Fabaceae) em uma amostra. Outros tipos que foram verificados
apenas como muito frequentes no conjunto amostral, com ocorrência em mais de 50%
das amostras analisadas: Melastomataceae, Solanum paniculatum (Solanaceae), Borreria
verticillata (Rubiaceae) e Myrcia (Myrtaceae). Apesar da variedade de fontes florais
registrada, foi possível diagnosticar as preferências florais dessas abelhas por Mimosa o
que indica a importante participação de suas espécies como fonte de recursos para as
abelhas.
Palavras Chaves: abelha nativa, recursos florais, potes de pólen, melissopalinologia,
tipos polínicos, Fabaceae.
8
ABSTRACT
The pollen spectrum of Melipona asilvai Moure pollen samples, collected over the course
of two years, was analyzed with the objective of inferring the flora visited by this bee in
a region of caatinga in Bahia, Brazil. This study also evaluated the participation of
Mimosa L. species as a source of resources used by M. asilvai. 48 pollen types, distributed
in 22 families, were morphologically distinguished. The family Fabaceae was notable in
the pollen spectrum, with 14 identified types. Mimosa was the most representative and
found in all samples analyzed, sometimes with high frequency. Mimosa tenuiflora had a
91.5% frequency of occurrence in the sample set and greatly contributed to the monthly
samples with percentages over 95% in four of the months analyzed. The other Mimosa
pollen types identified were M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera and M. pudica. In
addition, the Angelonia (Plantaginaceae) type in three samples and the Chamaecrista
racemosa (Fabaceae) type in one sample had frequencies over 50% in the pollen
spectrum. Other very frequent types in the sample set, occurring in more than 50% of the
samples analyzed, were the following: Melastomataceae, Solanum paniculatum
(Solanaceae), Borreria verticillata (Rubiaceae) and Myrcia (Myrtaceae). Despite the
variety of floral sources recorded, it was possible to identify the floral preference of this
bee as Mimosa, indicating the importance of Mimosa species as a source of resources
used by this bee.
Keywords: native bee, flora resources, pollen pots, melissopalynology, pollen types,
Fabaceae.
9
INTRODUCTION
The caatinga is the vegetation type that covers most of the semiarid region of
northeastern Brazil, and is estimated to have an area of approximately 800,000 km2
(Rodal & Sampaio 2002; Queiroz, 2009). This biome contains a large diversity of plant
species, including a significant number of rare and endemic taxa. Despite possessing well-
preserved vegetation remnants, the caatinga has been heavily altered, mainly by
anthropogenic uses (Giulietti et al., 2004). Although there is a growing interest in
understanding this biome, the region is still insufficiently studied and is one of the least
understood in the country, especially in relation to biodiversity (Tabarelli & Vicente
2002).
Mimosa L. has approximately 490–510 species that are predominantly neotropical
and particularly well represented in dry areas, and is the most diverse genus of Fabaceae
in the caatinga (Queiroz, 2009). Some species participate in the diet of bees, providing
nectar and/or pollen as a resource, and are frequently encountered in works about
apiculture/meliponiculture, such as melissopalynology studies (Ramalho et al. 1990;
Carvalho & Marchini, 1999; Lorenzon et al. 2003; Santos et al. 2006; Lima, 2007;
Oliveira & Santos, 2014), which indicates the importance of these species as a source of
resources for bees.
Melipona asilvai Moure, commonly known as munduri, is a native stingless bee
in the northeastern semiarid region of Brazil that, although popularly known, has been
poorly studied in relation to its bee products (honey, pollen or geopropolis). This species
naturally inhabits regions of the Brazilian caatinga, including areas of low thorn scrub
forest (caatinga baixa), reaching an elevation of 500 m. In the state of Bahia, in the
semiarid region, it stands out as one of the most farmed species in the genus for the
production of honey. The species of Melipona are in rapid decline due to negative
influences of humans on the environment where they live, and M. asilvai is a threatened
species (Souza et al., 2009).
Pollen content analyses of apiculture/meliponiculture products are mainly
conducted to determine the origin of floral sources used by bees to make these products
(Bryant, Jr. & Jones, 2001). This knowledge is of fundamental importance in designing
conservation and management strategies for these insects, and also for the preservation
and the multiplication of potential bee plants, which helps in the establishment of
sustainable apiculture (Hower, 1953).
10
Thus, the objectives of the present study were to infer the composition of the flora
visited by M. asilvai in a region of caatinga in the state of Bahia, Brazil, based on the
pollen spectrum diagnosed in pollen samples, and to evaluate the contribution of plants
of the genus Mimosa as a source of resources for this bee. The data from this study
contributes to what is known about the caatinga and can also contribute to maintenance
strategies of M. asilvai in this biome.
11
MATERIAL AND METHODS
Study area
The study was conducted in an experimental area that studies native bees in a
region of caatinga. The meliponary is in the municipality of Conceição do Coité, in the
Salgadália district, Bahia, Brazil (Figure 1). The municipality is situated in the semi-arid
region of the state of Bahia, which has an area of 1,016.00 km2. The location (11° 33' 50''
S, 39° 16' 58'' W) has an elevation of approximately 440m (SEI, 2014). The district of
Salgadália is located in a rural zone in the most eastern part of the municipality.
According to Köppen-Geiger, the climate in the region is classified as BSh (hot
steppe with low latitude and altitude) and has an average temperature of 22.3 °C. There
is little rainfall throughout the year, with an annual average of 585 mm, characterized by
an unequal rainfall distribution with long periods of drought (Climate-Data. Org, 2015).
During the sample period, second National Institute of Meteorology, the average
temperature was 25.7 °C (lowest 22.5 °C in Aug/12, highest 29.1 °C in Mar/13), and the
average monthly rainfall was 43.8 mm, with no rain in Dec/12 and 114 mm of rain (the
most during the study) in Jan/14 (Figure 2).
Sample collection and palynological processing
Four hives of M. asilvai were evaluated. To obtain the monthly samples, a blend
of the four hives was made, with the objective of guaranteeing the quantity of material
necessary for palynological processing.
The collections were made from April/2012 to May/2014, totaling 24 months
sampled. For all collections, the hives were photographed to record the internal
architecture of the colony and monitor the emergence of new pots. In each colony, one
pollen pot was selected to obtain the sample; all the pollen material was collected each
month so there was no contamination with material deposited in the following month. For
some months, due to the lack of pollen sediment in the pots or absence of the pot in the
pots selected for each colony, new pots were selected to collect material; these were
selected by observing photographs of the colony architecture.
Thus, 24 samples of pollen sediment were analyzed (on per month), from hives of
M. asilvai located in an area of caatinga. The collections were made with disposable
12
plastic spoons, put in jars with lids, identified and stored in a refrigerator.
Palynological processing was conducted in the Plant Micromorphology
Laboratory (LAMIV) at the Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS) following
the technique described by Novais and Absy (2013). Using the pollen sediment from the
acetolysis procedure (Erdtman, 1960), four permanent slides of each sample were
mounted using glycerine jelly, of which one was stained with safranin. The slides were
deposited in the pollen collection of LAMIV-UEFS.
Analysis of the samples
With the aid of an optical microscope, 500 pollen grains from each sample were
identified and quantified. The results were expressed as a percentage representing the
frequency of each pollen type in the samples. When possible, the botanical affinity of
each pollen type was identified, based on the recommendations of Santos (2011),
observing the local flora, consulting plant species lists for the region and, subsequently,
comparing the types to slides in the pollen collection at LAMIV-UEFS and to available
pollen catalogs (Roubik & Moreno, 1991; Melhem et al., 2003; Buril et al., 2010; Silva,
2007), notably Lima et al. (2008) for pollen types of Mimosa.
Based on Jones and Bryant (1996), the frequency of occurrence of the pollen types
was classified as rare (<10%), less frequent (10 to 20%), frequent (21 to 50%) and very
frequent (> 50%), which was based on the percentage of occurrence of each pollen type
in the sample set.
Morisita's coefficient (Morisita, 1959) was used to analyze the similarity of the
identified types and the absolute value of the samples, based on the monthly composition
of the pollen spectrum. The analyses were made using the software PAST
(Palaeontological Statistics) version 2.15 (Hammer et al., 2001).
With the list of identified pollen types, the literature was searched for the plant
habit (species and/or genera) of each type to obtain data about the vegetation foraging
layer used by M. asilvai in the study area.
13
Figure 1. State of Bahia, Brazil, with the identification (•) of the study area. Featured
(with light gray background) location of the Caatinga biome in Brazil.
14
Figure 2. The relationship between precipitation and temperature (average) in Caatinga
area (Bahia, Brazil) during the period of pollen sampling (Date: National Institute of
Meteorology).
15
RESULTS
The analyses of pollen from the M. asilvai colonies distinguished 70 pollen types,
of which 48 (68.6%) were identified as belonging to 22 families. The botanical affinities
of the remaining 22 (31.4%) were undetermined (Table 1, Figure 3). The indeterminate
types occurred in 13 samples and had low representativeness when present; most of them
(18 types) had a frequency of less than 5%.
Fabaceae was the most notable family in the pollen spectrum studied, with 14
pollen types or 29.2% of the types identified. Other families also had important
contributions, such as Rubiaceae (four types), Asteraceae (three types), and
Amaranthaceae, Anacardiaceae, Arecaceae, Euphorbiaceae, Lamiaceae,
Melastomataceae, Myrtaceae and Solanaceae (two types each). Each of the remaining
families had only one pollen type.
Mimosa (Fabaceae) was the most notable genus in a number of pollen types, with
the following five types: M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera, M. pudica and M.
tenuiflora. This genus represented 35.7% of the pollen types of the family.
In terms of frequency of pollen types in the sample set (24 months), 20 pollen
types were classified as rare, which were found in less than 10% of the samples. Ten
pollen types were classified as less frequent, 11 as frequent and seven as very frequent.
Among those classified as very frequent, notable types with high frequency of
occurrence throughout the months were the following: M. tenuiflora (Fabaceae), with
91.5%, and encountered in 22 of the 24 months analyzed; Melastomataceae with 83.3%
(20 months); and Angelonia (Plantaginaceae) and Solanum paniculatum (Solanaceae),
both with 70.8% (17 months). The remaining types classified as very frequent had the
following frequencies of occurrence: M. arenosa (Fabaceae) with 66.7% (16 months),
Borreria verticillata (Rubiaceae) with 58.3% (14 months) and Myrcia (Myrtaceae) with
54.2% (13 months).
Some pollen types were an important contribution to the pollen spectrum for the
sample analyzed, especially the types of Mimosa that were found in all of the samples
(Table 1, Figure 4). The type M. tenuiflora was the most notable, with percentages higher
than 50% in ten samples, and reaching values greater than 95% in some of them (Nov/13
with 99.4%, Dec/13 with 99.3%, Jan/14 with 99.8% and Mar/14 with 97.4%). M. arenosa
had a high frequency in one sample (95.7% in Jun/13). Other notable types were
Angelonia in three samples (Apr/12 with 73.6%, May/12 with 52.7% and Jun/12 with
16
66.7%) and Chamaecrista racemosa with 60.5% (Apr/2013).
An average of 12.5 pollen types was found in the analyzed samples; however,
there was great variation in the quantity of pollen types for each month, including the
indeterminate types. The sample with the highest diversity was Sep/12, with 32 pollen
types, and the sample with the lowest diversity was Jan/14, with only two types and a
predominance of the M. tenuiflora type (99.8%).
The similarity analysis of the samples reflected the pollen composition, with
samples gathered in seven groups (Figure 5). Samples of Sep/12 (32 pollen types) and
Mar/13 (15 pollen types) were placed alone as a group themselves. The formation of one
principal group (F) was observed, which had 84% similarity and consisted of ten samples
with M. tenuiflora >50% (Table 1). Within this group, a subgroup was composed with
those samples where that pollen type is more than 95%.
Another group (B) stood out with approximately 70% similarity, with Apr/12,
May/12, Jun/12 and Feb/14 samples, which shared a significant frequency of Angelonia
in their pollen spectra. Samples Jul/12 (26 types), Aug/12 (23 types), and Set/13 (19
types), from group C, also had approximately 60% similarity, with 12 pollen types in
common that had similar frequencies. With 58% similarity, the group E was formed with
samples of Jul/13 and Jun/13, with four pollen types shared. Finally, the group A, with
an approximate similarity of 35%, was formed of three samples: Feb, Apr and Aug/13,
also sharing four pollen types.
The pollen spectrum in the provisioned pollen revealed that Melipona asilvai uses
the taller plants, trees (9 pollen types) and shrubs (13), for collecting pollen grains. Herbs
were represented by 17 pollen types. Vines (3) and lianas (1) were poorly represented in
the pollen spectrum (Table 1).
Table 1. Pollen spectra of pollen provision of Melipona asilvai, monthly frequency (%), frequency of occurrence (FO) and the habit (H) of the
corresponding taxon of pollen types in each pollen sample collected in the Caatinga of Bahia.
Pollen Types 2012 2013 2014
FO H Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar
Amaranthaceae
Alternanthera 0,2 1,9 0,6 0,2 0,2 0,4 4,0 0,4 F H
Froelichia 0,2 R H
Anacardiaceae
Schinopsis 0,6 R A
Schinus 0,4 2,8 0,5 0,6 IN A
Arecaceae
Cocos nucifera 0,4 0,4 0,2 0,5 IN A
Syagrus coronata 45,6 44,4 R A
Asteraceae
Eupatorium 0,4 0,2 0,6 0,0 IN S
Mikania 0,2 1,6 0,8 0,4 0,2 0,4 F C
Vernonanthura 0,4 0,2 0,2 2,2 2,1 0,2 F S
Capparaceae
Cleome 1,6 R S
Commelinaceae
Commelina erecta 0,2 0,4 0,2 0,2 IN H
Convolvulaceae
Jacquemontia confusa 0,6 0,8 R L
Euphorbiaceae
Croton 0,2 0,2 0,2 0,4 0,2 0,2 F
Euphorbia 26,4 6,9 R
Fabaceae
Chamaecrista sp. 5,6 4,0 9,0 2,6 5,0 1,6 F S
Chamaecrista nictitans 0,2 R S
Chamaecrista racemosa 60,5 0,5 33,5 9,1 1,4 29,6 0,2 F S
Table 1. Continued
Pollen Types 2012 2013 2014
FO H Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar
Fabaceae I 0,2 R
Fabaceae II 3,1 R
Mimosa arenosa 3,6 2,8 0,2 12,2 1,5 1,2 6,8 16,7 0,2 95,7 39,0 5,1 5,9 18,4 4,5 0,6 VF S
Mimosa quadrivalvis 0,4 7,1 2,4 0,2 0,2 7,5 0,2 F S
Mimosa misera 0,2 2,0 IN S
Mimosa pudica 1,6 1,0 0,4 1,5 0,2 2,3 0,2 12,5 1,1 6,5 0,2 0,2 F S
Mimosa tenuiflora 2,2 3,6 0,2 3,8 1,6 53,2 82,1 65,5 89,5 0,2 6,3 0,5 62,4 0,5 2,7 2,3 65,9 99,4 99,3 99,8 3,2 97,4 VF S
Plathymenia reticulata 1,3 2,1 R A
Poeppigia 20,9 R A
Senna macranthera 2,9 2,0 1,2 0,2 IN S
Senna rizzinii 3,0 9,1 R S
Lamiaceae
Hyptis 0,6 8,3 6,0 0,2 8,8 3,6 F A
Salvia 0,2 0,2 R H
Malvaceae
Walteria 1,1 0,4 0,2 0,2 F H
Melastomataceae
Melastomataceae 9,8 15,2 2,8 6,8 4,2 2,6 6,0 8,7 1,8 5,1 44,8 33,9 2,3 22,7 21,3 2,0 0,2 8,9 0,2 VF
Miconia 28,1 R A
Myrtaceae
Myrcia 0,6 6,3 13,9 3,3 0,2 4,6 0,9 0,4 0,2 0,8 0,4 0,2 VF A
Psidium 4,6 R S
Passifloracaeae
Passiflora 0,2 R C
Plantaginaceae
Angelonia 73,6 52,7 66,7 20,2 19,8 1,4 4,8 1,0 0,4 0,9 30,7 0,2 0,3 1,0 2,7 33,7 1,1 VF H
Table 1. Continued
Pollen Types 2012 2013 2014
FO H Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar
Poaceae
Poaceae 0,2 R H
Portulacaceae
Portulaca oleracea 0,2 0,2 0,4 PF H
Rubiaceae
Borreria verticillata 1,4 1,0 21,8 16,7 4,0 0,6 0,2 0,2 17,3 44,0 0,2 0,2 1,2 VF H
Mitracarpus frigidus 0,6 3,5 9,5 IN H
Mitracarpus hirtus 9,7 0,2 R H
Richardia grandiflora 0,2 0,2 0,2 IN H
Rutaceae
Citrus 0,6 3,1 IN S
Sapindaceae
Serjania 0,2 0,2 R C
Solanaceae
Solanum megalonyx 8,8 0,4 5,2 6,5 8,5 4,3 1,0 0,6 2,3 1,7 3,5 F S
Solanum paniculatum 2,6 16,2 7,2 2,7 0,4 0,2 0,6 1,4 22,2 2,1 2,9 2,1 5,1 0,2 2,6 0,2 VF S
Turneraceae
Turnera 4,8 R H
nº of indeterminate 2 6 5 3 7 2 3 3 1 1 1 2 1 -- -
-
Total number of pollen
types 10 16 15 26 23 32 12 5 10 9 8 15 13 6 9 8 14 19 9 4 5 2 14 8 --
-
-
Frequency of occurrence (FO): VF – very frequent (> 50%), F – frequent (> 20–50%), IN – infrequent (> 10–20%) and R – rare (< 10%).
Habit (H): A – Arboreal; S – Shrubby; H – Herbaceous; L – Liana; C – Climber. (after Maia-Silva et al 2012; Lorenzi, 2009; Queiroz, 2009).
20
Figure 3. Photomicrographs of some pollen types found in Melipona asilvai pollen
samples from Caatinga vegetation, Brazil. Fabaceae: A-B. Chamaecrista racemosa. C.
Mimosa arenosa. D. Mimosa pudica. E. Mimosa tenuiflora. F. Melastomataceae. G.
Myrtaceae: Myrcia H. Plantaginaceae: Angelonia. Rubiaceae: I. Borreria verticillata. J.
Richardia grandiflora. K-L. Solanaceae: Solanum paniculatum. (Scale bars = 20 μm)
21
Figure 4. Frequence of pollen types of Mimosa (black) in relation to other pollen types
(gray) for pollen samples produced by Melipona asilvai in Caatinga, Bahia, Brazil.
(Number of types of Mimosa/ other pollen per sample)
22
Figure 5. Similarity dendrogram among pollen samples produced by Melipona asilvai in
Caatinga of Bahia, Brazil. (Groups: letters A-G).
23
DISCUSSION
The pollen spectrum of the pollen provided by Melipona asilvai included a
significant number of plant species used by this bee as a pollen source. Of the pollen
types, 70.8% represented taxa reported by Santos et al. (2006) as important bee plants in
the semiarid region.
Despite the large diversity of resources used, the specialist behavior of M. asilvai
can be seen in the analysis of the monthly pollen spectrum, which shows the intense
exploration of resources of only a few floral sources. Although bees of the genus
Melipona have generalist foraging habits, in certain local contexts they are selective and
tend to focus on plants with mass flowering (Ramalho et al. 1989). This was verified in
the present study because 60% (15 months) of the 24 months analyzed had over 50% of
only one pollen type in the sample: Mimosa tenuiflora (in 10 months), Angelonia (3
months), M. arenosa and Chamaecrista racemosa (1 month each). The specialist behavior
can also be seen by the small variation in the main floral sources used by these bees,
corroborating the hypothesis of floral preferences of the genus Melipona that was also
verified by Ramalho et al. (2007) in a study conducted in another region of Bahia State.
The predominance of Fabaceae in the pollen spectrum, especially the quantity of
types identified (14) and the significant participation of these types within each sample,
was expected. This corroborates the results of previous studies that verified the
importance of this family in the constitution of the pollen spectrum of honey, pollen and
propolis, which were conducted in the Northeast Region of Brazil (e.g., Carvalho et al.
2001; Borges, 2013; Conceição, 2013; Novais et al. 2013; Alves & Santos, 2014; Silva
& Santos, 2015; Matos & Santos 2016), and other regions of the country (e.g., Oliveira
et al. 2009; Novais & Absy, 2013) and world (e.g., Ramos & Ferreras, 2011; Ramírez-
Arriaga et al., 2011; Costa et al. 2013; Dobre et al. 2013).
Among the Fabaceae, Mimosa stands out as the most representative genus and for
its types identified in all of the samples analyzed (M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera,
M. pudica and M. tenuiflora). Some of these had frequencies above 90% in the pollen
spectrum.
In the caatinga, Mimosa is the genus with the highest diversity and is particularly
well represented in dry areas (Queiroz, 2009). Ramalho et al. (1990) considered the genus
the most important in the family, both for native bees and Apis mellifera in the neotropical
region. Frequently, the genus is cited among the resources used by bees in the caatinga
24
(Lima, 2007; Novais et al. 2010; Oliveira et al. 2010), which is probably associated with
the wide distribution of its species, mainly in the semiarid region of Brazil, and its
productivity that guarantees the availability of pollen and/or nectar (Lima et al. 2006).
Mimosa tenuiflora (Wild) Poir. is a shrub or tree, 2.5–5 m tall, a typical caatinga
species in areas subjected to dry periods and has the ability to colonize degraded areas
and form dense, shrubby, nearly homogenous thickets (Queiroz, 2009). This distribution
pattern, associated with massive flower production, can guarantee resources (pollen and
nectar) in large quantities to bees. In addition, this species flowers throughout the year,
both in the rainy season and the dry season (predominantly) (Maia-Silva et al. 2012),
which explains the occurrence of this pollen type in 91.6% of the samples and the high
percentages during the study period. In some months, even when there was low rainfall,
there were high percentages of M. tenuiflora in the pollen spectrum (e.g., Oct/12 with
53.2%, Dec/12 with 65.5%, Jan/14 with 99.8% and Mar/14 with 97.4%).
The contribution of M. tenuiflora can be seen in the similarity analysis, in which
the principal group (E) comprises the samples of this pollen type with percentages above
50%, and a similarity index of 84%, highlighting the important participation of M.
tenuiflora as a source or resources for M. asilvai in the area of caatinga studied.
Mimosa arenosa (Wild) Poir. is a small tree or shrub that is 2–6 m tall. In the
caatinga, it is usually an invasive species where it occupies cultivated areas that have been
abandoned, mainly in regions with sandy soil subjected to periodic inundation (Queiroz,
2009). Its pollen type was very frequent in the sample set. For beekeepers, this species is
very important for promoting stingless bees, and it is recommended to plant it in areas
with native bees (Maia-Silva et al., 2012).
Mimosa pudica L. is an invasive species that frequently colonizes degraded areas
and the sides of roads. It is one of the most widely distributed species in the genus and is
a subshrub (Queiroz, 2009). The pollen type of M. pudica can be confused with M.
sensitiva L., which has the same distribution characteristics, and M. scrabella Benth. that
is restricted to the South and Southeast regions of the country (Lima et al. 2006, 2008).
Its pollen type was registered in 50% of the samples, but with low percentages (<10%).
Mimosa quadrivalvis L. is a herb or subshrub that occurs in anthropized areas
(Queiroz, 2009), so its presence in the spectrum may be an indication of a degraded area
(Oliveira e Santos, 2014). The pollen and the nectar of its flowers attract floral visitors
and native bees. It is recommended to plant this species in gardens with other bee plants
to promote the presence of stingless bees. In this study, its pollen type was frequent in the
25
samples, but with low frequency (<10%), something that was also found in Apis mellifera
honey produced in Bahia (Oliveira & Santos, 2014).
Mimosa misera Benth. is a subshrub that occurs principally in areas with sandy
soil in the caatinga (Queiroz, 2009). It is a polliniferous species with high apiculture
potential and is known for adding protein value to honey (Lima, 2007). In this study, it
was registered in only three samples and in low concentrations.
To determine the monofloral origin of bee products, it is necessary to consider the
floral biology aspects of the respective species associated with the pollen types. Some
species of Mimosa are highly representative in these products because they are
polliniferous species (Louveaux et al. 1978; Barth, 1989; Lima, 2007). According to
Barth (1989), an occurrence of 98% in the pollen spectrum is indicative of a monofloral
origin of the product. Therefore, considering the contribution of M. tenuiflora in the
pollen spectrum of some samples of the pollen analysis (Nov/13 with 99.4%, Dec/13 with
99.3% and Jan/14 with 99.8%), a monofloral origin can be inferred for these samples.
The Angelonia (Plantaginaceae, previously Scrophulariaceae) type was important
in the pollen spectrum because it was very frequent with a contribution above 50% in
three consecutive months (Apr/12 with 73.6%, May/12 with 52.7% and Jun/12 with
66.7%). Souza et al. (2002) identified species of this genus for the caatinga, some endemic
and some widely distributed, such as Angelonia campestris Nees & Mart. that occurs in
open and shrubby caatinga. Melittophilous species of Angelonia with herb and shrub
habits were identified by Machado and Lopes (2006), and this pollen type was recorded
in honey by Oliveira et al. (2010), which were studies conducted in the caatinga of Brazil.
Even with a low contribution per sample, some pollen types were very frequent in
the sample set: Melastomataceae type with a frequency of 83.3%, Solanum paniculatum
(Solanaceae) type with 70.8%, Borreria verticillata (Rubiaceae) type with 58.3% and
Myrcia (Myrtaceae) type with 54.1%. The taxa corresponding to these pollen types are
considered key species to the bees because they ensure resources over time, including
times of shortage. These species are important to the apiculture/meliponiculture activities
in caatinga, and these pollen types have been identified in other works conducted in this
biome (Oliveira et al. 2010; Dórea et al. 2013; Novais et al. 2014).
By characterizing the growth habit of the species and/or genera identified in the
pollen spectrum it is possible to infer the domain of herbaceous and shrubby plants that
are evidently abundant in areas of open vegetation (Ramalho et al. 1990), such as the
vegetation type encountered in the study region. Ramalho et al. (1989) noted that
26
Melipona bees prefer shrubs and trees for foraging. The pollen types of Mimosa, which
stood out in the pollen spectrum, are represented by shrubs, confirming M. asilvai
preference for this plant habit.
27
REFERENCES
Alves RF, Santos FAR. 2014. Plant sources for bee pollen load production in Sergipe,
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CAPÍTULO 2
Recursos florais utilizados por Melipona asilvai Moure (Hymenoptera:
Apidae) para a produção do mel em uma área de caatinga da Bahia,
Brasil
32
RESUMO
Melipona asilvai é uma abelha nativa, sem ferrão, que habita naturalmente regiões da
caatinga, onde encontra um conjunto de espécies vegetais que fornecem recursos para sua
alimentação e a manutenção dos seus ninhos. Uma das formas de inferir a flora
meliponícola de uma região é através da análise palinológica dos produtos das abelhas.
Com o objetivo principal de identificar os recursos florais utilizados por M. asilvai na
produção do mel, 24 amostras desse produto foram analisadas, coletadas mensalmente
diretamente dos potes de mel das colônias localizadas em uma área de caatinga da Bahia,
Brasil. No total foram identificados 54 tipos polínicos, distribuídos em 24 famílias
botânicas, sendo a família Fabaceae o destaque no espectro polínico, com 13 tipos e
ocorrência em todas as amostras analisadas. Outras famílias que também se destacaram
em número de tipos identificados foram Rubiaceae (6), Malvaceae (4), Amaranthaceae
(3), Asteraceae (3) e Euphorbiaceae (3). Os tipos Alternanthera, Melastomataceae,
Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea foram considerados os mais significativos nas
amostras de mel analisadas, já que foram dominantes em pelo menos uma amostra, além de
serem muito frequentes no conjunto amostral, indicando assim que as espécies
correspondentes aos referidos tipos possuem importância significativa para M. asilvai na
região da caatinga estudada.
Palavras chave: abelha nativa, análise palinológica, tipos polínicos, Fabaceae.
33
ABSTRACT
Melipona asilvai is a native stingless bee in regions of caatinga and occurs with plant
species that provide resources this bee uses as food and to maintain its nests. One way to
infer the bee flora of a region is to conduct a palynological analysis of bee products. With
the objective of identifying the floral resources used by M. asilvai to produce honey, 24
samples of this product were analyzed, which were collected monthly directly from honey
pots of a colony in an area of caatinga in Bahia, Brazil. In total, 54 pollen types distributed
in 24 families were identified. The family Fabaceae was notable in the pollen spectrum,
with 13 types, and occurred in all of the samples analyzed. Other families that were also
notable in relation to the number of types identified were Rubiaceae (6), Malvaceae (4),
Amaranthaceae (3), Asteraceae (3) and Euphorbiaceae (3). The Alternanthera,
Melastomataceae, Mimosa tenuiflora and Portulaca oleracea types were considered the
most significant in the honey samples analyzed because they were dominant in at least
one sample and were very frequent in the sample set, indicating that the species
corresponding to these types are significantly important to M. asilvai in the region of
caatinga studied.
Keywords: native bees, palynological analysis, pollen types, Fabaceae.
34
INTRODUÇÃO
As abelhas visitam flores para obter néctar, pólen, óleo e resina, recursos
necessários à manutenção de suas colônias e suas atividades reprodutivas (Roubik, 1989).
Para a produção de mel, as abelhas coletam o néctar das flores e transportam
involuntariamente o pólen, que é adicionado ao mel quando o néctar é regurgitado nos
alvéolos ou nos potes de mel das colônias, configurando-se em uma contaminação que
acontece de forma natural (Borges et al., 2006).
Pela análise do conteúdo polínico dos produtos das abelhas é possível inferir as
fontes florais utilizadas por esses insetos como fonte de recursos para a colmeia, seja do
mel, pólen ou própolis. Em adição, o pólen torna-se um importante indicador da origem
botânica e geográfica desses produtos (Moar, 1985; Freitas & Silva, 2006).
A identificação das plantas visitadas pelas abelhas é de importância fundamental
para a atividade apícola/meliponícola. Esses dados podem contribuir para a maximização
da utilização dos recursos naturais de forma sustentável, além de proporcionar tanto a
manutenção do pasto apícola/meliponícola como a sua implantação, principalmente em
áreas de vegetação natural (Hower, 1953). Além disso, essas informações podem ainda
indicar uma série de plantas importantes para as abelhas, cujo papel é subestimado ou até
mesmo ignorado (Santos et al., 2006).
A flora brasileira possui um grande potencial para a produção apícola decorrente
de fatores como a sua grande diversidade de plantas, atrelados à extensão territorial do
país e às suas variabilidades climáticas (Marchini, 2001). Na região Nordeste, esse
potencial também é destacado, devido à riqueza de sua flora e à diversidade de abelhas
encontradas, incluindo uma série de abelhas nativas, além de possuir um clima favorável
(Santos et al., 2006). A região da caatinga, bioma que cobre a maior parte do nordeste do
país, é apontada como a maior responsável pela produção de mel e de cera de abelha,
embora o potencial apícola/meliponícola dessa formação vegetal seja ainda pouco
conhecido (Freitas, 1991).
Com o intuito de preencher lacunas do conhecimento sobre a flora local de
importância para as abelhas, especialmente as abelhas nativas, a análise palinológica de
amostras de mel de Melipona asilvai Moure (abelha munduri) foi realizada para
determinar o espectro polínico desse produto, indicar os tipos polínicos mais
representativos e relacioná-los com a flora meliponícola da região, com destaque para a
identificação dos principais recursos florais utilizados pelas abelhas na região da caatinga
estudada.
35
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O meliponário encontra-se situado no Distrito de Salgadália, na zona rural do
município de Conceição do Coité, Bahia, Brasil (Figura 1). Sua localização geográfica é
11° 33' 50'' Latitude Sul e 39° 16' 58'' Longitude Oeste, altitude de 440 m. O município
está situado na região do semiárido do estado da Bahia, numa região conhecida pela
produção de sisal (Agave sisalana Perrine), com predominância da vegetação caatinga, e
pertencente ao Território de Identidade do Sisal, com uma área de 1.016,00 km2 (SEI,
2014).
Segundo Köppen-Geiger, a região possui um clima árido (seco e quente), com
precipitação anual compreendida entre 380 e 760 mm e temperatura média anual superior
a 18 °C. O clima é classificado como BSh (clima das estepes quentes de baixa latitude e
altitude) (Climate-Data.Org, 2015). Segundo o Instituto Nacional de Meteorologia a
temperatura média registrada no período de coleta foi de 25,7 °C, com mínima de 22,5
°C em agosto/12 e máxima de 29,1 °C em março/13, e média de precipitação mensal de
43,8 mm, com a ausência de chuvas em dezembro/12 e o maior registro em janeiro/14,
com 114 mm (Capítulo 1).
Coleta das amostras
Um total de 24 amostras foi coletado entre abril/2012 a maio/2014. Para obtenção
das amostras, um blend da produção mensal de potes de mel, previamente selecionados,
de quatro caixas de Melipona asilvai foi realizado para garantir a quantidade de material
necessário para o processamento palinológico. Mensalmente as caixas foram fotografadas
para o acompanhamento da arquitetura interna dos ninhos e procedimentos de coletas. De
cada caixa, todo o material foi extraído dos potes selecionados com o auxílio de seringas
descartáveis. Preferencialmente, as amostras foram obtidas dos mesmos potes de mel e,
quando não foi possível, novos potes foram selecionados observando a arquitetura interna
dos ninhos nos registros fotográficos e considerando também a coloração mais clara dos
opérculos recentemente fechados. As amostras foram armazenadas em frascos com
tampa, devidamente identificados e, posteriormente, acondicionados em refrigeração.
36
Processamento palinológico
Em laboratório, sempre que possível, 5,0 g de mel por amostra foram diluídos em
água (Louveaux et al., 1978) e, em seguida, em etanol 95%, para minimizar a perda dos
grãos de pólen após as centrifugações durante o descarte do liquido sobrenadante (Jones
& Bryant, 2004). O sedimento polínico foi submetido à acetólise (Erdtman, 1960). Com
o conteúdo resultante, foram montadas quatro lâminas permanentes para serem
submetidas às análises microscópicas. Todo o processamento palinológico foi realizado
no Laboratório de Micromorfologia Vegetal (LAMIV) da Universidade Estadual de Feira
de Santana (UEFS) e as lâminas depositadas na Palinoteca do LAMIV-UEFS.
Análise dos dados
Para a obtenção do espectro polínico das amostras, um mínimo de 500 grãos de
pólen foram contados. O reconhecimento dos tipos polínicos foi realizado por observação
da flora local, consulta de listas de espécies vegetais encontradas na região, comparação
com lâminas depositadas na Palinoteca do LAMIV-UEFS e com o auxílio dos catálogos
polínicos disponíveis (Roubik & Moreno, 1991; Melhem et al., 2003; Silva, 2007; Lima
et al., 2008).
Os tipos polínicos foram classificados segundo as categorias estabelecidas por
Louveaux et al. (1978), de acordo com o número de grãos de pólen identificados na
amostra, sendo: pólen dominante (>45%), pólen acessório (16-45%), pólen isolado
importante (3-15%), pólen isolado ocasional (1-3%) e pólen traço (<1%). A frequência
de ocorrência dos tipos polínicos no conjunto amostral foi estabelecida conforme Jones e
Bryant Jr. (1996): muito frequente (>50%), frequente (20-50%), pouco frequente (10-
20%) e raro (<10%).
Com a lista de tipos polínicos identificados, foi realizada uma busca na literatura
sobre o hábito e recursos florais das plantas com afinidade a cada tipo polínico, buscando
as espécies e/ou gêneros que ocorrem na caatinga e que são comumente citados em
trabalhos de flora apícola/meliponícola, obtendo assim dados sobre o estrato vegetacional
de forrageamento da abelha M. asilvai na área estudada e os seus principais recursos
utilizados.
37
Figura 1. Localização da área de coleta das amostras de mel de Melipona asilvai. A –
Mapa do Brasil B – Estado da Bahia, com destaque para o município de Conceição do
Coite ( ).
38
RESULTADOS
O espectro polínico do mel produzido por M. asilvai foi composto por 71 tipos
polínicos, dos quais 54 (76%) tipos tiveram a sua afinidade botânica determinada (Tabelas
1 e 2, Figura 2). Uma média de 16,2 tipos polínicos foi encontrada por amostra, variando
de um total de 10 tipos polínicos na amostra de dez/12 a 26 na de jan/14 (Tabela 2).
Os tipos polínicos identificados possuem afinidade botânica com 24 famílias,
sendo a família Fabaceae o destaque na composição polínica das amostras de mel, com
uma representatividade de 13 (18,3%) tipos polínicos e com ocorrência em todas as
amostras. As demais famílias que se destacaram em número de tipos foram Rubiaceae
(6), Malvaceae (4), Amaranthaceae (3), Asteraceae (3) e Euphorbiaceae (3). Outras 18
famílias contribuíram com um ou dois tipos polínicos cada (Tabela 1).
Dos 54 tipos identificados, 12 deles foram considerados muito frequentes no
conjunto amostral (>50%), com destaque para os tipos Melastomataceae, com frequência
de 100%, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea com 95,8%, Alternanthera com 87,5%,
Angelonia, Borreria verticillata, Mimosa arenosa e Solanum paniculatum com 70,8%
cada. Outros quatro tipos polínicos foram considerados como muito frequentes:
Chamaecrista racemosa (62,5%), Mimosa quadrivalvis (58,3%) Croton e Herissantia
(54,2% cada). Os demais tipos polínicos foram distribuídos da seguinte maneira: onze
frequentes, nove pouco frequentes e 22 raros (Tabela 1).
Em onze (45,8%) das 24 amostras, houve sempre a presença de um dos seguintes
tipos polínicos dominantes: Portulaca oleracea em quatro amostras, Melastomataceae e
Mimosa tenuiflora em três amostras cada e Alternanthera em uma amostra. Esses tipos
polínicos ocorreram juntos em 87,5% das amostras e contribuíram com mais de 50% do
espectro polínico em 15 (62,5%) amostras analisadas. Esses tipos polínicos juntos
representaram 94,8% no espectro polínico da amostra de mel de set/2013, e sua menor
representatividade foi na amostra de mai/2012, que somaram 11,8% (Figura 3).
A presença de pólen acessório foi registrada em vinte amostras, na maioria delas
(13) mais de um tipo foi enquadrado nessa categoria: o tipo Melastomataceae em dez
amostras, Angelonia e Portulaca oleracea em seis amostras cada, Mimosa tenuiflora em
quatro amostras, Alternanthera em três amostras, Mimosa arenosa e Solanum
paniculatum em duas amostras cada, Schinus terebinthifolius, Borreria verticillata e
Senna macranthera em uma amostra cada (Tabela 2).
Pela caracterização do hábito de crescimento das principais espécies relacionadas
39
aos tipos polínicos identificados, foi possível inferir que o estrato vegetacional
preferencial de M. asilvai na área estudada foi composto por um domínio de plantas com
porte herbáceo e arbustivo, ambas representadas por 23 tipos polínicos cada. Com
proporções semelhantes, plantas subarbustivas (14) e arbóreas (15) também foram
verificadas, assim como as trepadeiras (4), porém menos expressivamente (Tabela 1).
Em relação ao tipo de recurso disponibilizado pelas plantas afins aos tipos
polínicos, foi observado que 21 (39,6%) táxons são essencialmente poliníferos, 12
(22,6%) nectaríferos e 19 (35,8%) nectarífero/poliníferos. Foi também encontrado um
tipo polínico (Angelonia) relacionado a plantas que oferecem pólen e principalmente óleo
para as abelhas e outro que oferece os três recursos (óleo, pólen e néctar).
40
Tabela 1. Espectro polínico do mel produzido por Melipona asilvai em uma região da caatinga da Bahia,
Brasil.
Família Tipos polínicos Amostras por classe**
FO Recurso
Floral Hábito
PD PA PIi PIo Pt
Amaranthaceae Alternanthera 1 3 9 5 3 MF N1 H1
Amaranthus 1 3 PF P2 H3
Gomphrena 2 R P4 Sb/H3
Anacardiaceae Schinus terebinthifolius 1 1 2 PF N/P5 Av5
Spondias tuberosa* 1 R N1 Av1
Arecaceae Cocos nucifera 1 R P5 Av5
Asteraceae Eupatorium 1 1 4 F N/P6 Sb4
Mikania 6 F P7 T8
Vernonanthura 1 4 F N/P8 Av/Ab/H8
Boraginaceae Boraginaceae 1 R P8 H8
Cactaceae Cactaceae 1 R N/P/O9 Av/Ab/Sb/H/T3
Cannabaceae Celtis 3 PF P4 Av/Ab3
Commelinaceae Commelina erecta* 1 R N1 H1
Euphorbiaceae Croton* 3 4 6 MF N/P5 Av5
Euphorbia 3 1 PF P8 Ab8
Euphorbiaceae 1 R N/P5 Av/Ab/Sb/H/T3
Fabaceae Aeschynomene 2 R N10 Ab/Sb/H7
Anadenanthera colubrina* 1 R N/P11 Av7
Chamaecrista nictitans 1 R P12 H7
Chamaecrista racemosa 6 1 8 MF P11 Ab11
Mimosa arenosa* 2 3 2 10 MF N/P1 Av/Ab7
M. misera 1 R P4 Sb7
M. pudica 1 1 5 F P4 Sb7
M. quadrivalvis* 3 4 7 MF N/P1 Sb/H7
M. somnians 1 R P6 Sb7
M. tenuiflora* 3 4 6 4 6 MF N/P1 Ab7
Piptadenia stipulacea 1 R N/P2 Ab7
Senna macranthera* 1 2 1 2 F P11 Ab7
Senna rizzinii 1 R P11 Ab7
Lamiaceae Hyptis* 2 1 6 F N1 H8
Salvia 1 R N4 Ab/Sb/H3
Malvaceae Herissantia* 1 3 9 MF P11 H11
Waltheria I* 2 6 F N/P5 Sb1
Waltheria II* 1 1 R N/P5 Sb1
Sida* 1 R N/P1 Ab/Sb1
Melastomataceae Melastomataceae 3 10 11 MF P13 Av/ H8
Meliaceae Trichilia 2 R N13 Av/Ab3
41
Tabela 1. Continuação
Família Tipos polínicos Amostras por classe**
FO Recurso
Floral Hábito
PD PA PIi PIo Pt
Myrtaceae Myrcia 2 2 8 F N/P6 Av7
Psidium guajava 1 R P5 Av5
Plantaginaceae Angelonia 6 5 2 4 MF P/O12,11 Ab/H11
Poaceae Poaceae 4 PF P6 H4
Portulacaceae Portulaca oleracea* 4 6 7 3 3 MF P5 H5
Rubiaceae Borreria 3 1 2 F N/P14 H5
Borreria verticillata* 1 3 4 9 MF N/P14 H5
Mitracarpus frigidus 1 2 PF N4 Ab4
M. hirtus 2 3 F N4 Ab4
M. salzmannianus 1 R N4 Ab4
Richardia grandiflora* 3 PF N/P5 H5
Rutaceae Citrus 3 PF N5 Av/Ab5,8
Sapindaceae Paulinia 1 R N4 Ab/Sb/T3
Solanaceae Solanum megalonix 4 2 2 F P5 Ab5
Solanum paniculatum* 2 8 2 5 MF P2 Ab5
Talinaceae Talinum triangulare* 3 PF N/P5 H5
Turneraceae Turnera 1 1 R N/P1 H5
(*) Tipos polínicos correspondentes às espécies importantes para as abelhas na região da caatinga, segundo Maia-Silva et al., 2012.
(**) Número de tipos polínicos nas respectivas classes de frequência.
Classes de frequência: pólen dominante (PD); pólen acessório (PA); pólen isolado importante (PIi); pólen isolado ocasional (PIo);
pólen traço (Pt).
Frequência de ocorrência (FO): muito frequente (MF); frequente (F); pouco frequente (PF); raro (R).
Recursos florais: néctar (N), pólen (P) e óleo (O).
Hábito: árvore (Av); arbusto (Ab); subarbusto (Sb); herbácea (H) e trepadeira (T).
Referências consultadas para recursos florais e hábito: 1 – Maia-Silva et al., 2012; 2 – Tabatinga Filho, 2013; 3 – Flora do Brasil; 4
– Matos & Santos, 2016a; 5 – Conceição, 2013; 6 – Souza et al., 2009; 7 – Queiroz, 2009, 8 – Modro et al., 2011; 9 – Quirino, 2006;
10 – Dórea et al., 2010; 11 – Machado e Lopes, 2006; 12 – Aguiar et al., 2003; 13 – Tavares, 2011. 14 – Freitas & Silva, 2006;
42
Tabela 2. Perfil polínico das amostras de mel produzidas por Melipona asilvai em uma área da caatinga da
Bahia, Brasil.
Amostras
Total
de
tipos
Tipos
indet.
Nº de
Famílias
Nº de
tipos de
Fabaceae
Tipos polínicos por Classe de Frequência
Pólen
Dominante
Pólen
Acessório PIi* Pio* Pt*
abr/12 15 -- 12 3 -- Angelonia
Schinus terebinthifolius
5 2 6
mai/12 21 1 14 3 -- Angelonia
Senna macranthera
4 4 10
jun/12 22 3 12 5 -- Angelonia
Melastomataceae
5 4 8
jul/12 20 3 12 2 -- Melastomataceae 7 4 5
ago/12 18 2 11 4 -- Angelonia
Borreria verticillata
Portulaca oleracea
6 2 5
set/12 20 3 12 3 -- Angelonia
Melastomataceae
4 3 8
out/12 21 2 13 4 Portulaca oleracea -- 6 4 8
nov/12 13 1 10 3 Melastomataceae Mimosa tenuiflora
Portulaca oleracea
2 -- 7
dez/12 10 2 8 1 -- Melastomataceae
Mimosa tenuiflora
Portulaca oleracea
1 2 2
jan/13 15 2 10 3 -- Mimosa tenuiflora
Portulaca oleracea
2 2 7
fev/13 11 3 7 2 Melastomataceae -- 5 -- 2
mar/13 17 4 10 4 Melastomataceae Alternanthera 3 3 5
abr/13 14 2 9 4 -- Angelonia
Melastomataceae
5 1 4
mai/13 14 1 9 3 Portulaca oleracea -- 6 1 5
jun/13 17 3 10 5 -- Mimosa arenosa
Solanum paniculatum
3 4 5
jul/13 18 2 10 6 -- Melastomataceae
Mimosa arenosa
Portulaca oleracea
4 -- 9
ago/13 12 -- 10 3 Alternanthera Melastomataceae 1 1 8
set/13 11 -- 9 2 Portulaca oleracea Alternanthera 1 2 6
out/13 11 1 8 2 -- Mimosa tenuiflora
Portulaca oleracea
3 1 4
nov/13 19 2 11 4 Mimosa tenuiflora Melastomataceae 3 1 11
dez/13 17 -- 10 6 Portulaca oleracea Alternanthera 2 4 9
jan/14 26 2 14 7 -- Melastomataceae 7 4 12
fev/14 17 2 8 7 Mimosa tenuiflora -- 3 2 9
mar/14 12 -- 9 4 Mimosa tenuiflora Melastomataceae
Solanum paniculatum
2 1 6
Classe de frequência: pólen isolado importante (PIi); pólen isolado ocasional (Plo); pólen traço (Pt).
(*) número de tipos polínicos na respectiva classe de frequência.
43
Figura 2. Fotomicrografia de alguns tipos polínicos encontrados nas amostras de mel de
Melipona asilvai originados de uma área de Caatinga, Brasil. A. Amaranthaceae:
Alternanthera. B. Asteraceae: Mikania. Fabaceae: C. Mimosa arenosa. D. Mimosa
tenuiflora. E. Lamiaceae: Hyptis. F. Malvaceae: Sida. G. Melastomataceae. H.
Portulacaceae: Portulaca oleraceae. I. Rubiaceae: Borreria. J-K. Rutaceae: Citrus. L.
Talinaceae: Talinum triangulare. (Escala = 20 μm)
44
Figura 3. Variação na frequência (%) dos tipos polínicos que foram muito frequentes
(>50%) no conjunto amostral e classificado como pólen dominante em ao menos uma das
amostras de mel de Melipona asilvai ao longo do período de coleta das amostras.
45
DISCUSSÃO
O espectro polínico do mel produzido por M. asilvai na área de caatinga em estudo
foi composto por uma grande riqueza de tipos polínicos (71 tipos), dentre eles, tipos
correspondentes a espécies pertencentes à lista de plantas importantes para as abelhas da
caatinga (Maia-Silva et al., 2012), como alguns tipos pertencentes às famílias
Anacardiaceae, Commelinaceae Euphorbiaceae, Fabaceae, Lamiaceae, Malvaceae,
Portulacaceae, Rubiaceae, Solanaceae e Talinaceae. Além disso, 83,3% do espectro
polínico encontra-se representado na lista de plantas apícolas/meliponícolas do semiárido
brasileiro (Santos et al., 2006). Assim, verifica-se a representatividade da flora local no
mel analisado.
A caatinga contém uma grande diversidade de espécies vegetais, que incluem um
número expressivo de táxons raros e endêmicos (Giulietti et al., 2004). Contudo, verifica-
se uma mudança nesse padrão, visto que o bioma está passando por um extenso processo
de alteração e deterioração ambiental provocado principalmente pela ação antrópica (Leal
et al., 2003).
No espectro polínico do mel analisado, podem-se verificar traços dessas
alterações, através da caracterização de espécies vegetais que correspondem a alguns
tipos polínicos, como: Mimosa arenosa (Willd.) Poir. que ocorre principalmente como
invasora e ocupa áreas de cultivo abandonadas; Mimosa sensitiva L., espécie invasora,
característica de ambiente antropizado e Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir., planta que
apresenta grande capacidade de colonização de áreas degradadas onde forma densas
moitas arbustivas quase homogêneas (Queiroz, 2009).
Tipos polínicos correspondentes a plantas introduzidas e cultivadas também foram
encontradas, como o caso de espécies do gênero Citrus L. e Cocos nucifera L. (Conceição
et al., 2004; Santos et al., 2006). É importante destacar que, apesar de serem
características de ambientes antropizados e refletirem o atual estágio de conservação da
caatinga, essas espécies são importantes como fonte de recursos para as abelhas, visto
que, juntamente com as espécies nativas, garantem a oferta de pólen e néctar para
subsistência das colônias e a sua manutenção no ambiente.
Tipos polínicos pertencentes à Fabaceae são frequentemente encontrados em
trabalhos melissopalinológicos (Borges et al., 2006; Oliveira et al., 2010, Alves & Santos,
2014, Silva & Santos, 2014, Matos & Santos, 2016b). A família foi a mais representativa
no espectro polínico do mel analisado, tanto em número de tipos identificados (13) como
46
a sua presença em todas as amostras analisadas, com destaque para Mimosa, com seis
tipos reconhecidos e ocorrência também em todas as amostras analisadas. Tipos polínicos
desse gênero são característicos dos méis originados da região nordeste do Brasil (Barth,
2004) confirmando, portanto, a importância de espécies de Fabaceae e do gênero Mimosa
como fonte de recursos para as abelhas.
O tipo Alternanthera corresponde a espécies de porte herbáceo que fornecem
néctar como recurso floral. Segundo Freitas e Silva (2006), espécies correspondentes a
esse tipo, apesar de pouco atrativas e/ou produzirem pouco néctar, tornam-se espécies de
interesse para as abelhas por serem abundantes ou adensadas em certos locais. O seu tipo
polínico foi encontrado com todas as classes de frequências, sendo pólen dominante em
ago/13. Além disso, teve sua ocorrência registrada em 87,5% das amostras, sendo
encontrado também em outros trabalhos desenvolvidos na região da caatinga brasileira
(Dórea et al., 2010; Oliveira et al., 2010)
O tipo correspondente a Portulaca oleracea L. também possuiu um valor
significativo para a produção do mel na região. A espécie tem um importante papel na
meliponicultura, por proporcionar a manutenção e conservação das espécies de abelhas
nativas (Maia-Silva et al., 2012). P. oleracea possui hábito herbáceo e apresenta pólen
como principal recurso. Seu tipo polínico foi registrado como dominante em quatro
amostras e sua frequência no conjunto amostral de 95,8%. Espécies correspondentes a
seu tipo polínico foram visitadas por M. asilvai em outra região do semiárido brasileiro
(Souza et al., 2009) e seu tipo polínico indicado por Borges e Santos (2015) como um dos
principais tipos que ocorrem no mel do semiárido brasileiro.
Melastomataceae foi o único tipo polínico verificado em todas as amostras
analisadas, sendo encontrado como pólen dominante em três delas. Caracteristicamente,
espécies pertencentes a esse tipo são herbáceas ou árvores que oferecem grãos de pólen
aos seus visitantes (Tabela 1). Tipos polínicos associados com essa família são
frequentemente encontrados em trabalhos melissopalinológicos na região nordeste do
Brasil (Jesus et al., 2014; Oliveira & Santos, 2014)
Mimosa tenuiflora é uma espécie muito importante para a manutenção da
biodiversidade e funcionamento do ecossistema, sendo utilizada para a restauração de
áreas degradadas. Essa espécie floresce durante um longo período do ano, porém,
predominantemente, durante a estação seca, fornece pólen e néctar como recursos florais
para muitas espécies de abelhas (Maia-Silva et al., 2012). M. tenuiflora é considerada
uma espécie melitófila muito atrativa devido à organização de suas flores pequenas em
47
densas inflorescências (Machado & Lopes, 2006). Seu tipo polínico foi registrado em
95,8% das amostras, sendo pólen dominante em três delas. Em estudos desenvolvidos na
região nordeste do Brasil, esse tipo é encontrando no mel (Novais et al., 2013; Jesus et
al., 2014), pólen (Conceição 2013, Alves & Santos, 2014) e própolis (Matos et al., 2014;
Matos & Santos, 2016a), de abelhas nativas ou africanizadas, sendo destacado como
pólen dominante e/ou muito frequente em alguns desses produtos. Indica-se, portanto, M
tenuiflora como um importante fornecedora de recursos para as abelhas.
O néctar é o principal recurso utilizado pelas abelhas para a produção do mel,
sendo frequentemente referido como o mais abundante em espécies de qualquer sistema
de polinização e ecossistemas (Machado & Lopes, 2006, Ramalho et al. 1990). Trabalhos
de levantamento da flora utilizada por abelhas, sejam através de inferências palinológicas
(Dórea et al., 2010; Matos et al., 2016b) ou observação direta de visita às plantas (Aguiar
et al., 2003; Machado & Lopes, 2006), indicam a presença do néctar como o recurso mais
abundante. Contudo, no presente estudo, o espectro polínico apresentou uma relação
maior com espécies essencialmente polinífera ou polinífera/nectaríferas (Tabela 1).
Estudos da biologia floral das espécies poliníferas são necessários para indicar a
sua real importância para produção do mel pelas abelhas como, por exemplo, espécies de
Fabaceae, pertencentes ao gênero Senna Mill. e Chamaecrista Moench, e Solanaceae, do
gênero Solanum L., todas com tipos polínicos encontrados no mel analisado, que possuem
anteras poricidas e são polinizadas por abelhas que vibram o corpo durante a visita
(Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006).
O tipo Angelonia, muito frequente nas amostras analisadas, está relacionado com
espécies que oferecem pólen e, principalmente, óleo como recurso para as abelhas. Esse
tipo de recompensa é essencial para a manutenção das colônias. Espécies correspondentes
a esses tipos foram encontradas em diferentes listas de plantas melitófilas da caatinga de
nordeste (Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006).
Plantas de diferentes hábitos de crescimento, sejam árvores, arbustos, subarbustos,
herbáceas e trepadeiras, são citadas como importantes para as abelhas na área da caatinga
(Maia-Silva et al., 2012). Tipos polínicos relacionados a plantas com esses diferentes
hábitos foram encontrados nas amostras de mel analisadas, sendo evidenciada a utilização
variada da fonte de recursos por M. asilvai quanto ao hábito de crescimento das plantas.
No espectro polínico, houve um predomínio de plantas herbáceas e arbustivas,
destacado tanto com a riqueza de tipos relacionados a essas espécies, como também a
frequência de participação desses tipos, visto que grãos de pólen dominantes e muito
48
frequente no conjunto amostral estão relacionados com espécies pertencentes aos
referidos hábitos de crescimento, sendo predominantemente herbáceos. Freitas e Silva
(2006) afirmam que plantas com esse hábito apresentam rápido crescimento e propagam-
se velozmente, não estando ameaçadas pela ação do homem, características que
favorecem o potencial apícola/meliponícola dessas plantas. O espectro polínico
encontrado refletiu a composição da flora meliponícola local, que mostra, segundo
Conceição (2013), uma composição florística composta por 61% de espécies herbáceas e
arbustivas.
O estrato vegetacional predominante do local de origem das amostras também foi
refletido em outros trabalhos melissopalinológicos (Alves & Santos, 2014; Silva &
Santos, 2015; Matos & Santos, 2016b). A discriminação de certos recursos florais pelas
abelhas está ligada à abundância (aspectos quantitativos) e produtividade das espécies
vegetais (aspectos qualitativos) (Tepedino & Stanton, 1981) e indica-se, portanto, que a
relação do hábito de crescimento das plantas e a sua disponibilidade de recursos
(quantitativo e qualitativo), presente na flora local, é refletido no espectro polínico dos
produtos das abelhas.
49
CONCLUSÃO
Com base nas análises realizadas nas amostras de mel de Melipona asilvai, na área
de caatinga, são indicadas como as principais fontes de recursos melíferos as espécies
relacionadas aos tipos Alternanthera (Amaranthaceae), Melastomataceae, Mimosa
tenuiflora (Fabaceae) e Portulaca oleracea (Portulacaceae). Seus tipos polínicos foram
encontrados em alta representatividade nas amostras, em muitas delas ocorreu como
pólen dominante.
Além disso, esses quatro tipos polínicos foram responsáveis pela constituição da
maior parte do espectro polínico da maioria das amostras analisadas, indicando-se assim
essa assembleia polínica como característica do mel da abelha munduri na região sisaleira
da Bahia.
50
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CAPÍTULO 3
Influxo polínico nas colônias de Melipona asilvai Moure
(Hymenoptera: Apidae): uma análise comparativa do mel e pólen
originados de uma área de caatinga da Bahia, Brasil
54
RESUMO
Uma das formas de conhecer a flora utilizada pelas abelhas em uma determinada região
é através da análise palinológica de seus produtos. Com o objetivo principal de investigar
o influxo polínico em amostras de mel e pólen de Melipona asilvai Moura, originados de
uma região da caatinga da Bahia – Brasil, um total de 48 amostras foi analisado, sendo
essas coletadas mensalmente entre maio de 2012 e abril de 2014, em duplicata, sendo
uma de cada produto meliponícola. Foram identificados 69 tipos morfologicamente
distintos, distribuídos em 27 famílias. Desses, 33 tipos foram comuns a ambos os
produtos. Fabaceae foi a família que apresentou o maior número de tipos identificados –
18 tipos, com destaque para o gênero Mimosa. Apesar de compartilharem uma grande
quantidade de tipos, a proporção de participação deles em cada produto foi variável ao
longo dos meses amostrados. Tipos polínicos com valores acima de 50% foram
verificados em 20 amostras, sendo seis em amostras de mel e 14 nos potes de pólen, sendo
eles: Alternanthera, Melastomataceae e Portulaca oleracea, ocorrendo exclusivamente
no mel, e Angelonia, Chamaecrista racemosa e Mimosa arenosa, somente nas amostras
de pólen. Apenas o tipo M. tenuiflora foi observado com porcentagens elevadas em ambos
os produtos analisados, o que indica a importante participação das espécies relacionadas
a esse gênero como fonte de recursos para M. asilvai na região da caatinga estudada.
Palavras chave: abelha nativa, espectro polínico, Mimosa, recursos florais.
55
ABSTRACT
One way to know the flora used by bees in a certain region is to conduct a palynological
analysis of bee products. With the main objective of investigating the pollen influx in
honey and pollen samples of Melipona asilvai Moura from a region of caatinga in Bahia,
Brazil, 48 samples were analyzed. The samples were collected monthly (one of each bee
product) between May 2012 and April 2014. Sixty-nine morphologically distinct pollen
types, distributed in 27 families, were identified. Of these, 33 types were common in both
of the products. The family Fabaceae had the highest number of types identified (18
types), and the genus Mimosa was notable. Despite sharing a large quantity of types, the
proportion of these in each product varied throughout the months sampled. Pollen types
with values above 50% were found in 20 samples, 6 in honey samples and 14 in the pollen
pots, which were the following: Alternanthera, Melastomataceae and Portulaca oleracea,
occurring exclusively in honey; and Angelonia, Chamaecrista racemosa and Mimosa
arenosa, only in the pollen samples. Only the Mimosa tenuiflora type had high
percentages in both of the products analyzed, indicating the important role of the species
related to this genus as a source of resources for Melipona asilvai in the region of caatinga
studied.
Keywords: native bee, pollen spectrum, Mimosa, floral resources.
56
INTRODUÇÃO
Muitas espécies de abelhas nativas, solitárias e sociais vêm sofrendo com a forte
ação do homem no meio ambiente, apresentando redução na sua diversidade, distribuição
e abundância, principalmente na região do semiárido brasileiro. A causa principal dessa
alteração está no efeito que a ação antrópica causa na vegetação decorrente do
desmatamento, agronegócio e do manejo inadequado dos recursos naturais (Martins,
2002; Freitas & Silva, 2006). Algumas abelhas já são raras e ameaçadas de extinção em
dadas áreas, como a espécie Melipona asilvai Moure, uma abelha nativa, sem ferrão, que
habita naturalmente regiões da caatinga (Souza et al., 2009).
Nesse contexto, a atividade apícola/meliponícola representa uma alternativa para
modificar esse cenário, pois a preservação da vegetação é o principal requisito para a sua
sustentabilidade, já que sem os recursos florais das espécies vegetais não existe a
produção de mel, nem de pólen (Souza, 2002). Como resultados em longo prazo, o
manejo das abelhas nativas para a atividade meliponícola traz a conservação da flora
local, que tem nesses vetores a possibilidade da manutenção da biodiversidade e,
consequentemente, da qualidade dos ecossistemas (Maia-Silva et al., 2012).
Uma das formas de conhecer a flora utilizada pelas abelhas em uma determinada
região é através da análise palinológica de seus produtos (principalmente mel e pólen),
pois esse método está baseado na identificação de grãos de pólen com afinidade às
espécies vegetais que as abelhas utilizaram como fonte de recursos, inclusive fornecendo
informações sobre a proporção de participação das espécies através da contagem desses
grãos (Moar, 1985; Freitas & Silva, 2006). No Brasil, as listas de flora apícola são poucas,
principalmente no que diz respeito às abelhas nativas, o que dificulta estudos em diversas
áreas.
Comumente encontram-se trabalhos palinológicos que analisam de forma isolada
os produtos das abelhas, sejam de mel, pólen ou própolis, de abelhas nativas ou
africanizadas (com ferrão). Estudos que analisam de forma relacionada os seus produtos
ainda são pontuais. Diante disso, o presente trabalho tem como objetivo principal
identificar as espécies-chave para a produção do mel e pólen de M. asilvai em uma área
da caatinga, assim como realizar um estudo comparativo do influxo dos grãos de pólen
nesses produtos.
57
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
A pesquisa foi desenvolvida em uma área experimental de estudos com abelhas
nativas, localizada em uma região de caatinga no Distrito de Salgadália, na zona rural do
município de Conceição do Coité, Bahia, Brasil (Figura 1). Sua localização geográfica é
11° 33' 50'' Latitude Sul e 39° 16' 58'' Longitude Oeste, altitude de 440 m (SEI, 2014).
O clima local da região é do tipo semiárido (BSh), com pouca pluviosidade ao
longo do ano, média anual de 585 mm, caracterizado pela desigualdade na distribuição
pluviométrica, com longos períodos de estiagem (Climate-Data.Org, 2015).
Segundo o Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), pelos dados da estação
meteorológica localizada mais perto do local de estudo, a temperatura média registrada
no período de coleta (entre maio de 2012 a abril de 2014) foi de 25,7 °C, com mínima de
22,5 °C em agosto/12 e máxima de 29,1 °C em março/13, e média de precipitação mensal
de 43,8 mm, com a ausência de chuvas em dezembro/12 e o maior registro em janeiro/14,
com 114 mm.
Coleta das amostras
As amostras foram coletadas mensalmente, durante 24 meses, totalizando 48
amostras, duas por mês, sendo uma de cada produto meliponícola (mel e pólen).
Foram selecionadas quatro caixas racionais de Melipona asilvai para obtenção das
amostras (Figura 2). Para cada caixa, um pote de mel e outro de pólen foram marcados
para a coleta dos produtos. Realizou-se um blend da produção mensal de cada produto
(um mix de quatro subamostras), com o objetivo de garantir amostras mensais e
quantidade de material necessário para o processamento palinológico.
Para a coleta do mel, foram utilizadas seringas descartáveis e para a coleta do
pólen, utilizou-se colheres de plástico descartáveis (Figura 3). Todo o material presente
em cada um dos potes selecionados foi retirado para minimizar possíveis contaminações
com as amostras seguintes. Em seguida, os produtos foram armazenados em frascos com
tampa, identificados e acondicionados em geladeira para posterior processamento
palinológico.
58
Processamento palinológico
O processamento palinológico foi realizado no Laboratório de Micromorfologia
Vegetal (LAMIV) da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS). As amostras de
mel foram diluídas em água (Louveaux et al., 1978) e, em seguida, em álcool, segundo
as recomendações de Jones e Bryant Jr.(2004). Para as amostras de pólen, segue-se a
técnica descrita por Novais e Absy (2013). Todas as amostras foram acetolizadas
(Erdtman, 1960) e, posteriormente, confeccionadas lâminas e, após análises foram
depositadas na Palinoteca do LAMIV-UEFS.
Análise das amostras
Para cada amostra foram contados, no mínimo, 500 grãos de pólen (Moar, 1985),
identificados com o auxílio de catálogos polínicos disponíveis (Roubik & Moreno, 1991;
Melhem et al., 2003; Silva, 2007; Lima et al., 2008). Os dados foram expressos em
porcentagem, representando a contribuição – frequência – de cada tipo polínico nas
amostras analisadas.
A frequência de ocorrência dos tipos polínicos no conjunto amostral seguiu o
proposto por Jones e Bryant Jr. (1996): raro (<10%), pouco frequente (de 10 a 20%),
frequente (de 21 a 50%) ou muito frequente (> 50%), com base na percentagem de
ocorrência de cada tipo polínico no conjunto amostral.
Foi realizada uma análise de similaridade das amostras (coeficiente de Morisita,
1959), com base na constituição mensal do espectro polínico, tanto dos tipos
identificados, como no valor absoluto de cada um deles. As análises foram realizadas
utilizando o software PAST (Palaeontological Statistics) versão 2.15 (Hammer et al.,
2001).
59
Figura 1. Localização da área de coleta das amostras de Melipona asilvai. A – Região
Nordeste do Brasil. B - Destaque para o município de Conceição do Coité, Bahia, Brasil
( ).
60
Figura 2. Caixas racionais de Melipona asilvai selecionadas para a coleta de mel e pólen,
em uma área de caatinga de Conceição de Coite, Bahia, Brasil, entre 2012 e 2014. A e B
– Caixas selecionadas para a coleta das amostras. C – Vista interna da caixa selecionada.
D – M. asilvai na entrada do ninho. E – Arquitetura do ninho F – Destaque para M. asilvai
nos potes da colônia.
61
Figura 3. Procedimento de coleta mensal de mel e pólen dos potes de Melipona asilvai
localizadas em uma área de caatinga de Conceição de Coite, Bahia, Brasil, entre 2012 e
2014. A – Material usado para o procedimento. B – Destaque para os potes de pólen e
mel selecionados para a coleta. C – Coleta do mel com uso da seringa. D – Mel sendo
depositado nos frascos da amostra. E – Coleta do pólen com uso de colheres descartáveis.
F – Frascos com o pólen coletado.
62
RESULTADOS
O espectro polínico das colônias de M. asilvai pela análise do mel e pólen
apresentou 69 tipos polínicos morfologicamente distintos, distribuídos em 27 famílias
(Tabela 1 e 2). Um total de 32 (46,4%) tipos polínicos não teve a sua origem botânica
determinada, ocorrendo em 32 amostras, na maioria delas (27) com participação inferior
a 4% por amostra.
Isoladamente, o espectro polínico do mel foi composto por 54 tipos identificados,
com afinidade a 24 famílias, e do pólen com 48 tipos polínicos, possuindo afinidade
botânica com 22 famílias. Quando comparados, os espectros polínicos apresentaram 33
tipos em comum e 19 famílias botânicas. Já separadamente, foram encontrados 21 tipos
polínicos pertencentes a cinco famílias exclusivamente no mel e 15 tipos polínicos
pertencentes a três famílias exclusivamente no pólen (Tabela 3).
Os meses amostrados que apresentaram menor número de tipos polínicos comuns
entre as amostras de mel e pólen foi jan/13 e jan/14, com apenas dois tipos polínicos em
cada mês, e o maior foi verificado em set/12, com 13 tipos em comum. Em relação aos
tipos polínicos encontrados exclusivamente em um dos produtos, o menor número para
mel foi de dois tipos em set/13 e o maior foi de 22 tipos em jan/14. Já para as amostras
de pólen, não foi encontrado tipo exclusivo em dez/13 e jan/14 e o maior número de tipos
exclusivos foi de 12 tipos em set/12. A comparação mensal dos tipos polínicos comuns e
exclusivos de cada produto encontra-se representada na figura 4.
A média do influxo polínico mensal nas colônias estudadas, com inclusão dos
tipos indeterminados, foi de 22 tipos polínicos, com mínimo de 13 tipos na amostra de
mar/14 e máximo de 38 tipos na de set/12. Comparando a quantidade de tipos polínicos
encontrados nas amostras, por produto analisado, o mel apresentou uma maior riqueza de
tipos polínicos, com média de 16,2 tipos por amostra, com os valores extremos de 10 em
dez/12 e 26 em jan/14. Para o pólen, foi verificada uma média de 12,5 tipos polínicos por
amostra, variando de dois tipos em jan/14 e 32 tipos em set/12 (Figura 5).
Mensalmente, o número de tipos polínicos encontrados nas amostras de mel
também foi maior que nos potes de pólen, com exceção das amostras de jul/12, ago/12 e
set/12, em que os potes de pólen apresentaram um número maior de tipos polínicos. Em
dez/13 e jan/14, o número de tipos polínicos encontrados nas colônias foi igual ao das
respectivas amostras de mel, visto que as amostras de pólen de cada mês não tiveram
tipos polínicos exclusivos.
63
Em relação à composição geral do espectro polínico das colônias estudadas,
Fabaceae foi a família que apresentou o maior número de tipos identificados – 18 tipos
(26%), seguidas de Rubiaceae com seis tipos, Amaranthaceae, Anacardiaceae e
Malvaceae com quatro, Asteraceae, Euphorbiaceae e Myrtaceae com três tipos. Outras
cinco famílias apresentaram dois tipos cada e as demais contribuíram apenas com um tipo
polínico. Mimosa (Fabaceae) foi o gênero que mais se destacou em número de tipos
polínicos, representado por seis tipos.
A quantificação dos tipos polínicos por amostra permitiu a identificação de
espécies vegetais que possuem contribuição efetiva na constituição mensal das amostras
de cada produto. Tipos polínicos com valores acima de 50% foram verificados em 20
amostras, sendo seis em amostras de mel e 14 nos potes de pólen, sendo eles: Mimosa
tenuiflora (Fabaceae) em 11 amostras, Angelonia (Plantaginaceae) e Melastomataceae
em duas amostras cada, Alternanthera (Amaranthaceae), Chamaecrista racemosa
(Fabaceae), Mimosa arenosa (Fabaceae) e Portulaca (Portulacaceae) em uma amostra
cada. Desses, apenas o tipo M. tenuiflora foi observado com porcentagens elevadas em
ambos os produtos analisados (Tabela 3).
Em relação à frequência de ocorrência dos tipos polínicos no conjunto amostral
(colônias), oito tipos polínicos foram verificados como muito frequentes (>50%) nas
amostras, sendo eles: Mimosa tenuiflora (Fabaceae) com 93,7%, Melastomataceae com
89,5%, Angelonia (Plantaginaceae) com 70,8%, Mimosa arenosa (Fabaceae) e Solanum
paniculatum (Solanaceae) com 68,7%, Borreria verticillata (Rubiaceae) com 62,5%,
Alternanthera (Amaranthaceae) com 60,4% e Portulaca (Portulacaceae) com 54,1%
(Figura 6). Outros 12 tipos polínicos foram classificados como frequentes (de 21 a 50%),
onze como pouco frequentes (de 10 a 20%) e 37 como raros (<10%) (Tabela 4).
Tabela 1. Espectro polínico com a frequência mensal (%) dos tipos polínicos encontrados em amostras de mel (M) e pólen (P) produzidas entre abril de
2012 e março de 2013 por Melipona asilvai em uma área da caatinga da Bahia, Brasil.
Tipos polínicos ABR/12 MAI/12 JUN/12 JUL/12 AGO/12 SET/12 OUT/12 NOV/12 DEZ/12 JAN/13 FEV/13 MAR/13
M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P
Amaranthaceae
Alternanthera 0,2 7,4 0,2 2,6 1,9 1,4 0,6 3,0 0,2 0,2 7,8 5,2 0,2 16,5
Amaranthus 0,6 1,0 0,2
Gomphrena 0,2
Anacardiaceae
Schinopsis 0,6
Schinus 0,4 2,8
S. terebinthifolius 19,5 15,4
Arecaceae
Cocos nucifera 0,4 0,4 0,4
Syagrus coronata 45,6
Asteraceae
Eupatorium 0,4 0,2 3,0 0,2 3,4 0,2
Mikania 0,2 0,2 0,2 0,2 1,6 0,8 0,4 0,4
Vernonanthura 0,4 0,2 0,2 0,2
Boraginaceae
Boraginaceae 0,6
Cactaceae 0,2
Cactaceae
Capparaceae
Cleome 1,6
Cannabaceae
Celtis 0,4
Commelinaceae
Commelina erecta 0,2 0,2 0,4 0,2
Convolvulaceae
Jacquemontia confusa 0,6 0,8
Euphorbiaceae
Croton 9,2 9,6 0,2 2,2 0,2 0,2 0,2 0,2 0,3 1,4 0,2 8,3 0,4 0,4
Euphorbia 0,6 8,5 26,4
Euphorbiaceae 0,2
Fabaceae
Anadenanthera colubrina 0,2
Chamaecrista 5,6 4,0 9,0 2,6 5,0 1,6
C. nictitans 0,6
Tabela 1. Continuação
Tipos polínicos ABR/12 MAI/12 JUN/12 JUL/12 AGO/12 SET/12 OUT/12 NOV/12 DEZ/12 JAN/13 FEV/13 MAR/13
M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P
C. racemosa 9,7 6,2 2,2 3,8 3,8 0,2
Fabaceae I 0,2
Fabaceae II 3,7
Mimosa arenosa 3,6 0,2 2,8 7,5 0,2 1,2 12,2 1,5 1,2 0,4 6,8 0,2 16,7 0,6
M. misera 0,2 2,0
M. pudica 1,6 1,6 0,8 1,0 0,4 1,5
M. quadrivalvis 1,4 0,4 7,6 7,1 0,2 2,4 1,6 0,2 0,2
M. tenuiflora 1,8 2,2 1,0 3,6 2,0 0,2 5,2 3,8 0,2 1,6 1,2 53,2 20,5 82,1 4,5 65,5 36,9 89,5 4,0 0,2 4,7 6,3
Plathymenia reticulata 1,3 2,1
Poeppigia 20,9
Senna macranthera 7,5 2,4 4,0 2,9 2,0 1,2
Senna rizzinii 3,0 5,5 9,2
Lamiaceae
Hyptis 0,2 0,6 3,2 8,3 0,4 6,0 4,6 0,4
Salvia 0,2 0,2
Malvaceae
Herissantia 0,2 0,2 0,4 0,2 2,9 0,2
Waltheria I 1,6 2,4 1,1
Waltheria II 1,2
Sida 0,2
Melastomataceae
Melastomataceae 12,3 9,8 1,8 15,2 23,8 2,8 18,2 6,8 9,6 4,2 16,4 2,6 8,2 6,0 47,4 8,7 28,5 1,8 12,7 5,6 66,6 44,8 61,6
Miconia 28,8
Myrtaceae
Myrcia 2,0 0,6 0,2 0,6 7,8 1,4 6,3 0,8 13,9 0,4 3,3 0,4 0,2 4,6 3,5 0,9
Psidium 4,6
Psidium guajava 0,4
Passifloraceae
Passiflora 0,2
Plantaginaceae
Angelonia 31,0 73,6 31,2 52,7 31,5 66,7 11,8 20,2 16,6 19,8 38,4 1,4 1,8 4,9 1,0 0,4
Poaceae
Poaceae 0,2 0,2 0,2 0,2
Portulacaceae
Portulaca oleracea 0,6 3,8 7,6 0,2 18,6 3,4 0,2 54,2 16,9 17,9 36,0 7,4 1,6 0,4
Tabela 1. Continuação
Tipos polínicos ABR/12 MAI/12 JUN/12 JUL/12 AGO/12 SET/12 OUT/12 NOV/12 DEZ/12 JAN/13 FEV/13 MAR/13
M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P
Rubiaceae
Borreria 0,8 5,5 6,8
Borreria verticillata 0,6 1,4 0,2 1,0 1,2 21,8 19,8 16,7 4,0 0,3 2,0 0,4 0,6
Mitracarpus frigidus 0,6 7,0 3,5 0,4 9,5 0,6
M. hirtus 1,2 9,7 0,2 0,2
M. salzmannianus 1,4
Richardia grandiflora 0,2 0,2 0,2 0,2 0,6
Rutaceae
Citrus 0,6 3,2 9,2 3,8 3,3
Sapindaceae
Serjania 0,2 0,2
Solanaceae
Solanum megalonix 8,8 0,4 13,0 5,2 6,5 8,7 8,5 5,6 4,3 2,4 1,0 0,6
Solanum paniculatum 5,3 2,6 4,6 8,1 16,2 14,8 7,2 0,4 2,7 0,4 0,2 0,2 0,6 7,6 1,4 1,2 22,2
Talinaceae
Talinum triangulare 0,4 0,2 0,2
Turneraceae
Turnera 0,6 1,2 4,8
Nº de indeterminados -- -- 1 2 3 6 3 5 2 3 3 7 2 2 1 -- 2 3 2 3 3 -- 4 1
Total de tipos 15 10 21 16 22 15 20 26 18 23 20 32 21 12 13 5 10 10 15 9 11 8 17 15
Tabela 2. Espectro polínico com a frequência mensal (%) dos tipos polínicos encontrados em amostras de mel (M) e pólen (P) produzidas entre abril de 2013 e março
de 2014 por Melipona asilvai em uma área da caatinga da Bahia, Brasil.
Tipos polínicos ABR/13 MAI/13 JUN/13 JUL/13 AGO/13 SET/13 OUT/13 NOV/13 DEZ/13 JAN/14 FEV/14 MAR/14
M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P
Amaranthaceae
Alternanthera 9,2 4,3 2,8 1,4 68,9 0,4 19,2 4,0 12,8 0,4 11,5 31,0 3,1 2,0 1,0
Amaranthus 0,2
Froelichia 0,2
Gomphrena 0,2
Anacardiaceae
Schinus 0,5 0,6
S. terebinthifolius 0,2 0,8
Spondias tuberosas 0,2
Arecaceae
Cocos nucifera 0,2 0,6
Syagrus coronata 44,5
Asteraceae
Eupatorium 0,6 0,2 0,2
Mikania 0,2 0,2 0,2 0,4
Vernonanthura 4,1 2,2 0,4 3,0 0,2 0,4 0,2
Cannabaceae
Celtis 0,2 0,2
Commelinaceae
Commelina erecta 0,2
Euphorbiaceae
Croton 2,2 0,2 1,3 0,2 0,2
Euphorbia 5,4 12,9 6,9
Fabaceae
Aeschynomene 0,6 0,4
Chamaecrista. nictitans 0,2
C. racemosa 60,5 0,4 0,4 0,6 0,2 33,5 9,1 0,8 1,4 0,4 0,6 3,7 0,2 29,6 4,0 0,2
Mimosa arenosa 0,4 0,2 1,4 19,6 95,7 17,6 40,0 0,8 6,0 0,2 5,9 18,4 0,2 1,0 14,5 0,8 4,5 0,4 0,6
M. misera 0,4
M. pudica 0,4 0,2 2,3 0,2 0,2 12,6 1,1 6,5 0,4 0,2 0,2 10,4 0,2
M. quadrivalvis 6,7 1,0 2,8 0,2 4,1 0,2 0,4 1,8 0,2 7,5 0,2 0,2
M. somnians 1,8
M. tenuiflora 7,4 0,5 3,7 62,4 0,2 0,6 0,6 0,6 2,7 1,0 2,3 42,7 65,9 54,2 99,4 0,2 99,3 6,5 99,8 72,1 30,2 47,2 97,4
Piptadenia stipulacea 0,2
Senna macranthera 0,4 0,2 0,6 1,2
Tabela 2. Continuação.
Tipos polínicos ABR/13 MAI/13 JUN/13 JUL/13 AGO/13 SET/13 OUT/13 NOV/13 DEZ/13 JAN/14 FEV/14 MAR/14
M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P
Lamiaceae
Hyptis 0,2 1,2 8,8 3,6 0,2 0,6 1,0
Salvia 0,2
Malvaceae
Herissantia 0,8 0,2 0,2 2,0 3,2 1,4 0,4
Waltheria I 0,4 0,8 0,6 0,4 0,4 0,2 0,2 0,2 0,2
Waltheria II 0,2
Melastomataceae
Melastomataceae 21,3 33,9 1,3 2,3 13,4 26,0 16,2 22,7 7,6 21,3 14,2 2,0 19,1 6,0 0,2 3,1 3,4 8,9 19,6 0,2
Meliaceae
Trichilia 0,8 0,6
Myrtaceae
Myrcia 0,4 0,2 0,2 0,8 0,4 0,2 0,6 0,4
Plantaginaceae
Angelonia 41,5 0,9 13,2 30,7 4,8 0,2 0,6 0,4 0,2 1,0 2,7 0,6 4,6 9,8 0,6 33,7 1,6 1,1
Poaceae
Poaceae 0,4
Portulacaceae
Portulaca oleracea 6,3 48,5 2,6 30,2 0,8 67,1 21,7 5,5 5,6 1,4 0,4 5,1
Rubiaceae
Borreria 10,0 0,6 1,6
Borreria verticillata 3,1 0,2 0,2 0,6 0,2 0,8 17,3 2,3 44,0 4,9 0,2 2,6 1,0 0,2 0,2 1,2 0,2
Mitracarpus hirtus 0,2 0,2 2,2
Richardia grandiflora 0,2
Sapindaceae
Paulinia 0,2
Solanaceae
Solanum megalonix 0,6 2,3 4,3 1,8 0,4 3,5 1,0
S. paniculatum 1,9 2,1 43,5 2,9 3,3 0,2 3,0 0,2 5,9 0,2 0,2 6,8 7,2 2,6 20,0 0,2
Nº de indeterminados 2 1 1 -- 3 -- 2 -- -- 1 -- 2 1 -- 2 -- -- -- 2 -- 2 1 -- --
Total de tipos 14 13 14 6 17 9 18 8 12 14 11 18 11 9 19 4 17 5 26 2 17 14 12 8
69
Tabela 3. Diagnóstico palinológico comparativo de amostras de mel e pólen (por potes e por colônias) produzidas
por Melipona asilvai, coletados simultaneamente em uma área de caatinga da Bahia Brasil.
Potes Colônia
Mel Pólen Mel + Pólen
Tipos polínicos identificados 54 48 69
Famílias identificadas 24 22 27
Tipos polínicos de Fabaceae 13 14 18
Tipos polínicos exclusivos 21 15 --
Tipos polínicos comuns -- -- 33
Média de tipos encontrados
(faixa de variação)
16,2 (10 - 26) 12,5 (2 - 32) 22 (13 - 38)
N° de amostras com tipos
polínicos com frequência >50%
6 14 20
Tipos polínicos exclusivos com
frequência >50% na respectiva
amostra
Alternanthera
Melastomataceae
Portulaca oleracea
Angelonia
Chamaecrista racemosa
Mimosa arenosa
--
Tipos polínicos comuns com
frequência >50% na amostra
-- -- Mimosa tenuiflora
Tipos polínicos muito frequentes
(>50%) no conjunto amostral
Alternanthera
Angelonia
Borreria verticillata
Chamaecrista racemosa
Croton
Herissantia
Mimosa arenosa
M. quadrivalves
M. tenuiflora
Melastomataceae
Portulaca oleracea
Solanum paniculatum
Angelonia
Borreria verticillata
Melastomataceae
Mimosa arenosa
Mimosa tenuiflora
Myrcia
Solanum paniculatum
Alternanthera
Angelonia
Borreria verticillata
Mimosa arenosa
M. tenuiflora
Melastomataceae
Portulaca oleracea
Solanum paniculatum
70
Tabela 4. Frequência de ocorrência dos tipos polínicos identificados nos produtos (mel e pólen) das
colônias de Melipona asilvai entre abril/12 a março/14 em uma área de caatinga da Bahia, Brasil.
Muito Frequentes
> 50%
Frequentes
21 a 50%
Pouco Frequentes
10 a 20%
Raros
<10%
Alternanthera Croton Borreria Aeschynomene
Angelonia Chamaecrista racemosa Citrus Amaranthus
Borreria verticillata Herissantia Chamaecrista Anadenanthera colubrina
Mimosa tenuiflora Hyptis Commelina erecta Boraginaceae
Mimosa arenosa Mimosa pudica Cocos nucifera Cactaceae
Melastomataceae Mimosa quadrivalves Eupatorium Celtis
Portulaca oleracea Mikania Euphorbia Chamaecrista nictitans
Solanum paniculatum Myrcia Mitracarpus frigidus Cleome
Senna macranthera Mitracarpus hirtus Euphorbiaceae
Solanum megalonix Poaceae Fabaceae I
Vernonanthura Richardia grandiflora Fabaceae II
Waltheria I Froelichia
Gomphrena
Jacquemontia confusa
Mimosa misera
Mimosa quadrivalvis
Mitracarpus salzmannianus
Mimosa somnians
Miconia
Passiflora
Paulinia
Piptadenia stipulacea
Plathymenia reticulata
Poeppigia
Psidium
Psidium guajava
Salvia
Schinopsis
Schinus
Schinus terebinthifolius
Senna rizzinii
Serjania
Sida
Syagrus coronata
Talinum triangulare
Trichilia
Turnera
Waltheria II
,
71
Figura 4. Diagrama comparando o número de tipos polínicos identificados (exclusivos e
compartilhados) nas amostras de mel (linha contínua) e pólen (linha pontilhada) produzidas entre
abr/12 e mar/14 por Melipona asilvai em uma área de caatinga da Bahia, Brasil.
72
Figura 5. Variação mensal da quantidade de tipos polínicos encontrados nas amostras de mel e pólen (por
potes e por colônias) produzidas por Melipina asilvai em uma área de caatinga da Bahia, Brasil.
Figura 6: Variação na concentração polínica (%) dos tipos polínicos considerados muito frequentes (<50%) nos produtos (mel e pólen) das
colônias de Melipona asilvai em uma área de caatinga da Bahia, Brasil.
74
DISCUSSÃO
Os dados demostram uma grande riqueza de espécies utilizadas por M. asilvai
como fonte de recursos, inferidos através da análise palinológica de amostras de mel e
pólen coletadas simultaneamente em uma área de caatinga. Esses diferentes recursos
estão representados pelos 69 tipos polínicos identificados, distribuídos nas 27 famílias.
Contudo, a análise individual das amostras de cada produto permitiu a identificação dos
tipos que possuem importante contribuição como fonte de recursos para as abelhas, sendo
eles: Alternanthera, Angelonia, Chamaecrista racemosa, Melastomataceae, Mimosa
arenosa, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea que, além de serem muito frequentes
no conjunto amostral, apresentaram também porcentagem acima de 50% em pelo menos
uma das amostras analisadas. Os referidos tipos foram igualmente verificados em outros
trabalhos de espectros polínicos de produtos meliponícolas para a região nordeste do
Brasil (Novais et al., 2013; Matos & Santos, 2016).
Destaca-se no espectro polínico das colônias a importante participação de
Fabaceae, pois, dos setes tipos citados anteriormente, indicados como as principais fontes
de recursos para as abelhas, três pertencem a essa família (Chamaecrista racemosa,
Mimosa arenosa e M. tenuiflora) com registro tanto no mel como nos potes de pólen.
Fabaceae obteve uma representatividade de 26% em número de tipos polínicos
identificados, sendo verificados em todas as amostras analisadas, e também uma
significativa contribuição no espectro polínico individual das amostras, com valores
maiores que 50% em 14 delas. A alta representatividade dessa família é verificada em
outros trabalhos palinológicos que analisaram de forma isolada os produtos das abelhas
(Novais et al., 2013; Alves & Santos 2014; Jesus et al., 2014).
Maia-Silva et al. (2012) fizeram um levantamento das plantas da caatinga que são
importantes para a manutenção das abelhas nativas e ao relacionar o espectro polínico das
colônias analisadas com as espécies vegetais pertencentes a essa flora é possível
identificar os seguintes tipos com afinidade botânica às espécies listadas: Anadenanthera
colubrina, Borreria verticillata, Commelina erecta, Croton, Herissantia, Hyptis, Mimosa
arenosa, M. quadrivalvis, M. tenuiflora, Portulaca oleracea, Richardia grandiflora,
Senna macranthera, Sida, Solanum paniculatum, Spondias tuberosa, Talinum
triangulare e Waltheria. Diante dessa informação, pode-se observar que a flora regional
da caatinga está expressa nos produtos de M. asilvai analisados.
Quando comparados os espectros polínicos dos produtos de M. asilvai analisados,
75
observa-se uma maior quantidade de amostras de pólen com predominância de apenas
um tipo polínico (com frequência >50%). Das 20 amostras com esse perfil, 14 foram
originadas dos potes de pólen. Esse padrão pode ser também explicado pelo fato da abelha
reduzir o número de espécies vegetais para a coleta do pólen, o que restringe essa
atividade para as flores de uma única espécie ou mesmo de um indivíduo (Novais et al.,
2015). Estudos sobre o comportamento das abelhas são necessários para compreender as
suas preferências florais e indicar se as fontes de recursos são de fato escolhidas ou se
está associado apenas à disponibilidade dos mesmos no ambiente.
Apesar de compartilharem um significativo número de tipos polínicos (33 tipos),
verifica-se que a proporção de participação deles no mel e pólen é variável ao longo das
amostras, como observado também por Novais et al. (2015) na análise dos mesmos
produtos de Tetragonisca angustula Latreille. Quando observado os tipos polínicos com
frequência >50%, verifica-se que apenas o tipo M. tenuiflora possui altas porcentagens
nos produtos analisados. Isoladamente, no mel foi verificado os tipos Alternanthera,
Melastomataceae e Portulaca oleracea e nos potes de pólen Angelonia, Chamaecrista
racemosa e Mimosa arenosa. É importante destacar que todos esses tipos polínicos
ocorrem em ambos os produtos, contudo, como visto, com proporções variadas em cada
um.
Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir é uma espécie típica de áreas secas e fornece
pólen e néctar como recurso floral, além de possuir uma grande capacidade de
colonização de áreas degradadas (Queiroz, 2009; Maia-Silva et al., 2012). A associação
dessas características torna M. tenuiflora uma espécie-chave para a meliponicultura,
sendo considerada o principal recurso utilizado por M. asilvai na área da caatinga
estudada. Seu tipo polínico teve influência marcante tanto no mel como no pólen
analisado, sendo o único tipo com importância compartilhada em ambos os produtos. Em
outros trabalhos, que analisaram de forma isolada o mel (Silva & Santos, 2015; Oliveira
et al., 2010) e o pólen (Conceição, 2013), também foi verificada a importância desse tipo
na constituição polínica dos produtos das abelhas.
76
CONCLUSÃO
Para a produção do mel e pólen de Melipona asilvai identificou-se uma grande
amplitude de fontes de recursos florais. Contudo, indicam-se as espécies vegetais
relacionadas a apenas sete tipos polínicos como as principais fontes para a região da
caatinga estudada, sendo eles: Alternanthera, Angelonia, Chamaecrista racemosa,
Melastomataceae, Mimosa arenosa, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea.
Evidencia-se no espectro polínico a participação de tipos pertencentes à família
Fabaceae, com destaque para os tipos do gênero Mimosa. As espécies vegetais
correlacionadas ao tipo M. tenuiflora são indicadas como espécies-chave para a atividade
meliponícola na caatinga, sendo evidenciada a participação desse tipo não apenas nessa
pesquisa, como também em outros trabalhos citados anteriormente.
Os espectros polínicos do mel e do pólen de M. asilvai compartilharam um número
significativo de tipos, contudo, a proporção de contribuição em cada produto foi variável.
No mel, as amostras apresentaram-se mais ricas em número de tipos polínicos e com
poucas amostras com frequências altas de apenas um tipo. Já no pólen, as amostras
tiveram menos tipos morfologicamente distintos, com a predominância de altas
frequências de um tipo na maioria delas.
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CONSIDERAÇÕES FINAIS
A análise palinológica dos produtos (mel e pólen) das colônias de Melipona
asilvai demonstrou uma grande diversidade de plantas visitadas por essas abelhas na
busca de recursos para manutenção de suas colmeias. Tipos polínicos com afinidade
taxonômica a espécies da flora nativa da caatinga foram identificados nos produtos
analisados, algumas delas com grande importância para atividade meliponícola na região.
Fabaceae foi a família mais importante para a atividade meliponícola na caatinga
estudada, e o gênero Mimosa contribuiu de forma significativa. Apesar da grande
variedade de tipos polínicos reconhecidos - 69 tipos nas colônias, foi possível identificar
as preferências florais dessas abelhas para a elaboração de cada produto meliponícola
analisado, com uma exploração intensa de poucas espécies vegetais na busca de recursos
para elaboração dos seus produtos.
Assim, destacaram-se nas amostras de mel uma assembleia polínica composta
pelos tipos Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea, e
nas amostras de pólen Angelonia, Chamaecrista racemosa, Mimosa arenosa e M.
tenuiflora. Esses tipos polínicos foram os mais representativos das colônias de M. asilvai
estudadas e, assim, indicam espécies vegetais correspondentes a esses próprios tipos
polínicos para compor as listas de plantas importantes para as abelhas (Melipona spp.) na
região da caatinga e as espécies vegetais relacionadas ao tipo M. tenuiflora, que se
destacou em ambos os produtos, diagnosticada como espécies-chave para a atividade
meliponícola na caatinga, sendo evidenciada a participação desse tipo não apenas nessa
pesquisa, como também em outros trabalhos citados anteriormente.