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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
COMUNIDADE DE INVERTEBRADOS AQUÁTICOS COMO
FERRAMENTA PARA AVALIAR O EFEITO DO USO DA TERRA
SOBRE RIACHOS DA AMAZÔNIA ORIENTAL, BRASIL
JANAINA GOMES DE BRITO
Manaus, Amazonas
Agosto, 2016
JANAINA GOMES DE BRITO
COMUNIDADE DE INVERTEBRADOS AQUÁTICOS COMO
FERRAMENTA PARA AVALIAR O EFEITO DO USO DA TERRA
SOBRE RIACHOS DA AMAZÔNIA ORIENTAL, BRASIL
ORIENTADORA: DRA. NEUSA HAMADA
COORIENTADOR: DR. JORGE LUIZ NESSIMIAN
Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas (Entomologia).
Manaus, Amazonas Agosto, 2016
i
Sinopse:
O presente estudo avaliou a existência de um ponto ou zona de mudança da comunidade de
invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de cobertura vegetal em riachos
da Amazônia Oriental– Pará. Adicionalmente, foi analisada a congruência entre a
comunidade de invertebrados de riachos e três subgrupos (1. Ephemeroptera, Plecoptera e
Trichoptera-EPT; 2. Odonata; 3. Trichoptera) e em dois níveis de resolução taxonômica
(gênero e família). Também foi avaliado o efeito do uso da terra e cobertura do solo e de
características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da comunidade
de EPT em diferentes escalas espaciais (local, microbacia, corredor de vegetação ripária e
integrada- local+ microbacia e local+corredor de vegetação ripária).
Palavras-chave: Agricultura, EPT, invertebrados aquáticos, perda de habitat, uso da terra.
B862 Brito, Janaina Gomes de Comunidade de invertebrados aquáticos como ferramenta para
avaliar o efeito do uso da terra sobre riachos da Amazônia Oriental, Brasil / Janaina Gomes de Brito. --- Manaus: [s.n.], 2016. 139 f.
Tese (Doutorado) --- INPA, Manaus, 2016. Orientadora: Neusa Hamada Coorientador: Jorge Luiz Nessimian Área de concentração: Entomologia
1. Invertebrados aquáticos. 2. Ecologia de paisagem. 3. Riachos. I.
Título.
CDD 592
ii
Dedico essa tese às pessoas mais
importante da minha vida: meus pais
Sueli e Edgard (in memória); minhas
irmãs Jaqueline e Raquel e aos meus
sobrinhos Paulo Vitor e Luiz Felipe.
iii
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus pela companhia, conforto nas horas difíceis e pela força e
paciência para suportar as dificuldades encontradas no decorrer deste trabalho.
À Dra. Neusa Hamada, pelo comprometimento durante todo o processo de
realização desse estudo e principalmente por sempre estimular e criar condições para o
crescimento profissional dos seus alunos. Agradeço também pela orientação e correção
dessa tese.
Ao Dr. Jorge Luiz Nessimian, pela orientação e correção dessa tese.
Ao Dr. Luiz Fernando Alves, por disponibilizar equipamentos de laboratório para a
execução deste estudo e pelo carinho e preocupação.
À minha família pelo apoio e compreensão, que foram fundamentais para suportar
os momentos de saudade.
Ao Nino, meu gatinho querido, pelo companheirismo e carinho.
À todos os professores do programa de Pos-graduação em Entomologia, pelo
comprometimento com a formação dos alunos e pelos conhecimento transmitido.
À equipe aquática do projeto- “Rede Amazônia Sustentável”- pelo auxílio nos
trabalhos de campo.
Ao José Max B. Oliveira Jr., pelo companheirismo, boa vontade, disposição e bom
humor durante as coletas.
Ao Renato T. Martins, pela revisão dessa tese, ainda, pelo bom humor e boa
vontade.
À Vívian C. Oliveira, pelas dicas importante no período em que estava aprendendo
a identificar a fauna e por me acompanhar durante as primeiras coletas de campo. Pela
parceria no desenvolvimento dos índices de distúrbios e nas disciplinas de campo e por
estar sempre disposta a ajudar.
iv
Ao Paulo V. Cruz (Baetidae), Ana M. O. Pes (Trichoptera), Karina D. Silva
(Hemiptera), Ulisses G. Neiss (Odonata), Nikolas G. Cipola (Collembola), Célio U.
Magalhães (Decapoda); Renato T. Martins (Oligochaeta), Daniara Colpani (Gyrinidae) e
César João Benetti (Coleoptera), pela ajuda na identificação ou confirmação da
identificação dos invertebrados. Agradeço também à Jeane M. C. Nascimento pelas dicas
sobre a identificação dos Leptophlebiidae.
Aos membros da banca examinadora, Jansen Alfredo Sampaio Zuanon, Ana Maria
Oliveira Pes, Sheyla Regina Marques Couceiro, Karina Dias da Silva e Aline Lopes, pelas
sugestões e revisão dessa tese.
Ao Dr. Philip Fearnside, pela revisão dos abstracts.
Ao Jefferson Oliveira, pelo suporte de laboratório e por estar sempre disposto a
ajudar.
Aos bolsistas de apoio técnico (Hillary, Dayane, Léo, Evelyn e Kleicy), pelo auxilio
na triagem das amostras de substrato.
À Gizelli Amora, Daniara Colpani e Perla, pela amizade, pelo carinho e pela
descontração, que tornaram este período bem mais divertido. Especialmente, durante os
instrutivos “cafés da tarde”.
Aos meus colegas de laboratório, que de uma forma ou de outra contribuíram para o
desenvolvimento desta tese.
Ao instituto Nacional de pesquisa da Amazônia (INPA), pela estrutura logística.
À Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM), pelo apoio
financeiro, por meio da concessão da bolsa da doutoranda.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelo
apoio financeiro, por meio da concessão de bolsas para a orientadora e o coorientador deste
estudo.
v
Às fontes financiadoras desse estudo: os projetos Sistemática integrada de insetos
aquáticos com ênfase em Simuliidae Neotropical, Pronex/CNPq/Fapeam – Insetos
aquáticos e Rede Amazônia Sustentável (RAS). A RAS recebeu apoio financeiro do
Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra na Amazônia
(CNPq 574008/2008-0), Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – Embrapa (SEG
02.08.06.005.00), Governo britânico: Darwin Initiative (17-023), TNC-The Nature
Conservancy e Natural Environment Research Council (NERC; NE/F01614X/1 e
NE/G000816/1).
vi
Um abismo. Uma ponte a ser construída. Não somente como um monumento, mas para permitir que outros prossigam com menos dificuldade.
Phillip Ross
vii
RESUMO
O uso da terra é a principal ameaça à biodiversidade e aos ecossistemas naturais, especialmente nos trópicos, onde a vegetação original está sendo substituída por cultivos agrícolas para suprir a demanda mundial por alimentos. Compreender a dinâmica dos ecossistemas em paisagens dominadas pela agricultura é fundamental para a implantação de medidas de conservação. O objetivo desta tese foi avaliar o efeito do uso da terra sobre riachos de baixa ordem na Amazônia Oriental, por meio da análise de variações na estrutura taxonômica e funcional da comunidade de invertebrados aquáticos. Esta tese foi subdividida em três capítulos. No primeiro, foi avaliada a existência de um ponto de mudança na comunidade de invertebrados em relação à perda de cobertura vegetal. Os resultados da análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) indicaram a existência de um ponto de mudança para os táxons mais sensíveis entre 4,4 e 5,9% de perda de cobertura vegetal. Essa acentuada perda de táxons sensíveis em resposta a uma pequena perda de cobertura vegetal na faixa de 30 m de largura em cada margem dos riachos é um forte indício de que as atuais dimensões da Área de Preservação Permanente no Brasil é insuficiente para proteger os invertebrados de riachos e, possivelmente, outros organismos em áreas de floresta Amazônica. No segundo capítulo, foi avaliada a congruência entre a comunidade de invertebrados aquáticos e três de seus subgrupos (EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera]; Odonata; e Trichoptera), e em dois níveis de resolução taxonômica (gênero e família) da comunidade com uso da análise Procustes. Houve alta congruência entre a comunidade e EPT (94% e 96%) e a comunidade e Trichoptera (73% e 84%). Odonata apresentou uma congruência moderada com a comunidade (68%). As duas resoluções taxonômica também apresentaram forte correlação entre si (85% e 91%). Considerando a relação custo-benefício, sugere-se o uso de Trichoptera (abundância) ou invertebrados em nível de família como substitutos da comunidade de invertebrados em medidas de avaliação e de conservação de riachos sob efeito do uso da terra para atividades agrícolas. No terceiro capítulo, foi abordado o efeito do uso da terra e cobertura do solo e de características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da comunidade de EPT nos riachos. A intensificação no distúrbio antrópico levou à redução na riqueza e diversidade funcional de EPT em Paragominas e Santarém. A composição da comunidade também mudou com a intensificação no distúrbio antrópico, especialmente em Paragominas, onde a perda de cobertura vegetal na zona ripária foi maior. Esses resultados mostram que a perda de espécies afeta a funcionalidade das comunidades aquáticas e deve refletir sobre o funcionamento dos riachos. Por fim, conclui-se que foi possível identificar os efeitos do uso da terra (agricultura) sobre riachos de baixa ordem na Amazônia Oriental utilizando as variações na estrutura taxonômica e funcional da comunidade de invertebrados aquáticos. Palavras chave: agricultura, congruênce, composição funcional, insetos aquáticos, ponto
de mudança.
viii
ABSTRACT
Land use is the main threat to biodiversity and natural ecosystems, especially in the tropics, where original vegetation has been replaced by agricultural crops to meet global demand for food. Understanding ecosystem dynamics in landscapes dominated by agriculture is critical to implementation of conservation measures. The aim of the present thesis was to evaluate effects of land use on low-order streams in the eastern Amazon using variations in taxonomic and functional structure of aquatic invertebrate communities. For better understanding, this thesis was divided into three chapters. The first chapter evaluated the existence of a change point in the invertebrate community in relation to vegetation cover loss. Threshold indicator taxa analysis (TITAN) results indicated existence of a change point for the most sensitive taxa at 4.4 and 5.9% of vegetation cover loss. This sharp decline of sensitive taxa in response to a small loss of vegetation in a 30 m wide buffer on each stream bank is a strong indication that the required “Permanent Preservation Area” is insufficient to protect stream invertebrates and possibly other organisms in Amazon rainforest areas. In the second chapter, congruence between the aquatic invertebrate community and three subgroups of the community: (EPT [Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera], Odonata and Trichoptera) and within the community at the genus and family levels were assessed using Procustes analysis. High congruence was recorded between community and EPT (94% and 96%) and between community and Trichoptera (73% and 84%). Odonata presented moderate congruence with community (68%). The two taxonomic resolutions also showed strong correlation (85% and 91%). Due to cost-benefit it is suggested that Trichoptera (abundance) or invertebrates at the family level be used as substitutes for the invertebrate community in assessments and in conservation of streams under the influence of agriculture. The third chapter evaluated effects of land use/ cover and natural habitat metrics on diversity and functional structure of the EPT community in lower order streams of the eastern Amazon. Increase in anthropogenic disturbance reduces EPT richness and functional diversity in Paragominas and Santarém. Community structure has also changed with intensification of anthropic disturbance, especially in Paragominas, where vegetation loss in the riparian zone was higher. These results show that species loss affects aquatic community functionality, and this should reflect on stream functioning. Finally, it was possible identify the effects of land use (agriculture) on the low-order streams in the eastern Amazon using variations in the taxonomic and functional structure of aquatic invertebrates community. Key words: agriculture, aquatic insects, change point, congruence, functional structure.
ix
SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL .......................................................................................................1
CAPÍTULO 1 - Efeito da retirada da vegetação ripária sobre invertebrados aquáticos na
Amazônia brasileira: pequena perda de floresta resulta em alteração abrupta na composição
da comunidade…… …………......................……………………....…………...................6
CAPÍTULO 2 - Indicadores biológicos da diversidade de riachos amazônicos: congruência
na similaridade da comunidade de invertebrados entre grupos e resolução
taxonômica............................................................................................................................49
CAPÍTULO 3 - Efeito do uso da terra e da variabilidade natural do habitat sobre a
diversidade e composição funcional da comunidade de EPT (Ephemeroptera, Plecoptera e
Trichoptera) de riachos da Amazônia em diferentes escalas espaciais.................................80
SÍNTESE ............................................................................................................................136
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...............................................................................138
x
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 2
Tabela 1 - Resultados das análises de regressão simples entre a comunidade de
invertebrados aquáticos (em duas resoluções taxonômicas e três subgrupos- EPT, Odonata e
Trichoptera) e as variáveis ambientais, Paragominas, Pará..................................................60
CAPÍTULO 3
Tabela 1 - Variáveis ambientais não correlacionadas com o distúrbio humano...................97
Tabela 2 - Porcentagem dos gêneros e do número de exemplares representados por cada
grupo funcional de EPT para todo o conjunto de riachos estudados e para Paragominas e
Santarém, separadamente. Também são apresentados os gêneros pertencentes a cada grupo
funcional..............................................................................................................................102
Tabela 3- Comparação entre os modelos de regressão simples do bloco 1 (variável resposta
~ IDI) e modelos de regressão múltipla do bloco 2 (variável resposta ~ IDI + variáveis
naturais de habitat) para as regiões de Paragominas, Santarém e para as duas regiões juntas.
São apresentados os modelos construídos com o IDI calculado tanto para a escala de
microbacia quanto para o corredor de vegetação riparia (IDIM e IDIC)..............................110
xi
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
Figura 1 - Localização geográfica do município de Paragominas, Pará, Amazônia Oriental,
Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem dos invertebrados..............14
Figura 2 - Análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) para a comunidade de
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
evidenciando os táxons indicadores significativos (p≤ 0,05). Os táxons estão plotados em
ordem crescente em relação ao seu ponto de mudança. Z- = táxons que diminuíram em
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z+ =
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
de vegetação nativa. Os círculos representam o ponto de mudança de cada táxon e o
diâmetro destes é proporcional à magnitude de resposta de cada táxon ao gradiente de
distúrbio.................................................................................................................................20
Figura 3 - Os valores de soma Z-, em preto, e de soma Z+ (em cinza) correspondentes aos
pontos candidatos a serem o ponto de mudança ao longo do gradiente de perda de
vegetação nativa. Os picos na soma de Z- e Z+ são os locais ao longo do gradiente onde
ocorreram declínios e incrementos sincrônicos de táxons, respectivamente. O maior pico
para ambas as direções de resposta ocorreu em 5,9% de perda de vegetação nativa. As
linhas sólidas e tracejadas representam a distribuição da frequência cumulativa dos limiares
de soma (Z-) e (Z+) para as 500 repetições (bootstraps), respectivamente. Z- = táxons com
resposta negativa à perda de cobertura vegetal e Z+ = táxons com resposta positiva à perda
de cobertura vegetal..............................................................................................................21
Figura 4 - Análise de regressão segmentada mostrando o ponto de mudança da riqueza (A)
e da composição da comunidade (B) de invertebrados aquáticos em um gradiente de perda
de vegetação nativa. O ponto de mudança ocorreu em 79,3 ± 31,4% (Média e erro padrão)
de perda de vegetação para a riqueza e em 4,1 ± 5,7% para a composição da comunidade.
Esses valores são representados pelo ponto cinza com a barra horizontal no alto de cada
xii
gráfico...................................................................................................................................22
CAPÍTULO 2
Figura 1 - Localização geográfica do município de Paragominas, Amazônia Oriental, Pará,
Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem de
invertebrados.......................................................................................................................55
Figura 2 - Congruência (%) entre as duas resoluções taxonômicas (família e gênero da
comunidade de invertebrados) e entre os diferentes grupos de táxons (gênero da
comunidade de invertebrados, EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera], Odonata e
Trichoptera), obtidas com uso da análise Procustes. Linhas tracejadas indicam as avaliações
de congruência realizadas com base na incidência de táxons e as linhas sólidas representam
comparações com base na abundância de táxons..................................................................61
CAPÍTULO 3
Figura 1 - Esquema representando o efeito das condições de uso da terra nas escalas de
microbacia e corredor de vegetação ripária e da variabilidade natural do habitat sobre a
riqueza, diversidade e composição funcional da comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera
e Trichoptera (EPT) de riachos da Amazônia Oriental, Pará, Brasil. IDL = índice de
distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na microbacia; IDIM = índice de distúrbio
integrado (IDL+IDM) na escala de microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de
vegetação ripária; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de corredor de
vegetação ripária...................................................................................................................86
Figura 2 - Localização geográfica das áreas de estudo em Santarém e Paragominas,
Amazônia Oriental, Pará, Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem. A
= Brasil; B = Estado do Pará; C = Santarém; D = Paragominas...........................................89
Figura 3 - Valores do índice de distúrbio local (A), do índice de distúrbio no corredor de
vegetação ripária (B) e do índice de distúrbio na microbacia (C) registrados nas áreas de
xiii
Paragominas, Santarém e para as duas regiões juntas. PGM_STM = Conjunto de riachos de
Paragominas e Santarém. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal), o
intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5
vezes o intervalo interquartil.................................................................................................99
Figura 4 - Porcentagem de floresta secundária jovem no corredor de vegetação ripária (A) e
Floresta secundária jovem na microbacia de drenagem (B) para as regiões de Paragominas,
Santarém e as duas regiões juntas. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal),
o intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5
vezes o intervalo interquartil. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas e
Santarém………………………………………………………………………………..…100
Figura 5 - Porcentagem de área aberta no corredor de vegetação ripária (A) e área aberta na
microbacia de drenagem (B) para as regiões de Paragominas, Santarém e as duas regiões
juntas. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas mais Santarém. A caixa
representa o valor médio (segmento horizontal), o intervalo que contém 50% dos
indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5 vezes o intervalo interquartil...100
Figura 6 - Posição dos riachos de Paragominas e Santarém no plano bidimensional formado
pela relação entre os índices de distúrbio local e de corredor de vegetação ripária (A) e
entre os índices de distúrbio local e de microbacia (B)......................................................101
Figura 7 - Posição dos riachos em ordem crescente de perturbação, com base nos valores do
IDI, para Paragominas e Santarém. A = IDI obtido por meio da relação entre IDL e IDC
(IDIC) e B = IDI obtido por meio da relação entre IDL e IDM (IDIM). IDI = índice de
distúrbio integrado; IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na
microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária...........................101
Figura 8 - Relação entre a riqueza funcional (RF), diversidade funcional (DF) e composição
funcional (CF) da comunidade de EPT (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) e o
índice de distúrbio integrado (IDI) calculado para as escalas de microbacia e de corredor de
xiv
vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) nas regiões de Paragominas (D, E, F e
N, O, P) e Santarém (G, H, I e Q, R, S), isoladamente, e para o conjunto total de riachos
(duas regiões juntas; A, B, C e J, L, M). IDIM = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM)
na escala de microbacia; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de
corredor de vegetação ripária; IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na
microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária...........................106
Figura 9 - Resultados das regressões simples (bloco 1) e a riqueza funcional (RF),
diversidade funcional (DF) e composição funcional (CF) da comunidade de EPT (variáveis
respostas) e o índice de distúrbio integrado calculado para a escala de microbacia e para o
corredor de vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) das regiões de Paragominas,
Santarém e o conjunto total de riachos (em branco, a esquerda). Em cinza, a direita, os
resultados das regressões multiplas (bloco 2) entre as variaveis resposta (RF, DF, CF), os
IDIs e as variáveis naturais do habitat nas duas escalas de estudo. Em cinza escuro, as
variáveis resposta que melhor responderam ao distúrbio antrópico e a variabilidade natural
do habitat. Espessura das setas proporcional a intensidade das respostas..........................108
1
INTRODUÇÃO GERAL
Rios e riachos possuem importante papel ecológico e econômico. Atuam como
agentes integradores da paisagem, ao interagirem com o entorno por meio do fluxo de
matéria e energia, sustentam uma complexa e diversificada biota e fornecem inúmeros bens
e serviços ambientais (e.g., alimento, água, recreação e transporte; Meyer et al.
2007;Vörösmarty et al. 2010). Contudo, apesar do papel fundamental que exercem, esses
sistemas estão sendo fortemente ameaçados pela expansão das atividades humanas
(Vörösmarty et al. 2010), especialmente pelas atividades agrícolas (Allan et al. 2004).
As atividades agrícolas promovem amplas e intensas alterações nos ambientes
aquáticos e terrestres (Allan at al. 2004; Gardner et al. 2009; Brando et al. 2013). Por
exemplo, para suprir a demanda mundial por alimentos, grandes áreas de paisagem natural
(florestas, savanas e campos) foram convertidas em áreas de plantações e pastagens no
mundo inteiro (Barnosky et al. 2011; Ferreira et al. 2012), e a perspectiva é de que a
expansão agrícola continue a aumentar, especialmente nos trópicos (Sala et al. 2000). Essa
previsão é preocupante, uma vez que muitos animais, plantas e micro-organismos são
incapazes de persistir em uma paisagem impactada pela agricultura (Allan 2004; Oliveira-
Junior et al. 2015). Além disso, a perda de habitat promove o declínio da funcionalidade
dos ecossistemas e, consequentemente, leva à perda de bens e serviços importantes para a
população humana.
A agricultura altera a paisagem por meio da perda e fragmentação de habitats, que,
por sua vez, influenciam a distribuição das espécies. Esta influência ocorre por meio da
alteração das taxas de reprodução, mortalidade, dispersão e extinção das populações em
cada mancha (mancha= pedeço de habitat natural envolto pela matrix de uso da terra;
Thomas 2000; Püttker et al. 2011). Além da perda e fragmentação do habitat, as atividades
2
agrícolas podem afetar negativamente a estrutura dos habitats e a fauna associada ao
reduzir a qualidade das manchas remanescentes. Em riachos, esse efeito negativo é
representado pela redução na quantidade e qualidade da cobertura vegetal na zona ripária e
na microbacia, alteração na estrutura física do canal e no fluxo de água, e aumento na
temperatura da água e na entrada de luz, sedimentos e poluentes oriundos de fontes não
pontuais (Johnson et al. 1997; Lammert e Allan 1999; Allan 2004; Leal et al. 2016).
Entre as comunidades encontradas nos riachos, os invertebrados, especialmente os
insetos, desempenham papel importante no funcionamento dos ecossistemas lóticos de
cabeceira (Wallace e Webster 1996). Esses organismos influenciam a ciclagem de
nutrientes, a produtividade primária, a decomposição e translocação de material (Wallace e
Webster 1996). Como consumidores de um nível trófico intermediário, os invertebrados
são influenciados tanto por forças de controle bottom-up quanto top-down nos riachos
(Wallace e Webster 1996). Os invertebrados aquáticos constituem, também, uma
importante fonte de alimento para os peixes (e.g., Moreira e Zuanon 2002) e outros
vertebrados.
Os invertebrados aquáticos são os organismos mais amplamente utilizados na
avaliação e biomonitoramento de ecossistemas aquáticos continentais (Bonada et al. 2006),
devido a sua ampla distribuição, grande número de táxons com diferentes sensibilidades
aos impactos (sensíveis e tolerantes), mobilidade relativamente baixa e por serem
facilmente amostrados. Além do mais, muitos táxons podem ser facilmente utilizados em
experimentos de laboratório (Rosenberg e Resh 1993; Bonada et al. 2006). Devido à alta
diversidade funcional e à importância ecológica desses organismos, também são boas
ferramentas para avaliar o efeito do uso da terra sobre a funcionalidade dos ecossistemas
aquáticos (Bonada et al. 2006).
3
Nesta tese foram avaliados os efeitos do uso da terra (perda de cobertura vegetal,
agricultura e distúrbios antropogênicos diversos) sobre invertebrados aquáticos em riachos
da Amazônia Oriental. Para melhor compreensão dos temas abordados, a tese foi dividida
em três capítulos. O primeiro capítulo refere-se à identificação de possíveis limites
ecológicos críticos na resposta da biota aquática em relação à perda e fragmentação de
habitat. O limite crítico é definido como uma mudança não linear abrupta em alguma
medida descritora da população ou comunidade, em resposta a uma variação relativamente
pequena do estressor (Huggett 2005; Swift e Hannon 2010). Determinar este possível limite
crítico tem implicações práticas importantes para o planejamento de medidas de
conservação, pois, possibilita intervir no sistema antes que o limite seja atingido,
prevenindo a perda de biodiversidade e de funções ecológicas (Radford e Bennett 2004).
O segundo capítulo aborda os padrões de congruência entre grupos de invertebrados
aquáticos e entre diferentes níveis de resolução taxonômica, na tentativa de encontrar
caminhos alternativos para suprir a escassez de informações sobre a biodiversidade para
uso na conservação. O levantamento preciso da biodiversidade, geralmente, é demorado e
demanda recursos financeiros que nem sempre estão disponíveis. Uma forma de superar
esta limitação é encontrar abordagens eficientes, rápidas e econômicas, como a dos
“substitutos da biodiversidade” (Heino et al. 2005; Giehl et al. 2014). Nessa abordagem,
parte da comunidade, condições ambientais ou, ainda, níveis taxonômicos mais elevados
são utilizados para representar outros táxons ou a comunidade como um todo. Contudo, o
uso de substitutos requer alta correlação entre o grupo selecionado e aquele que ele deverá
representar (Heino 2010). Até o momento, a aplicabilidade deste método ainda é incerta, o
que tem intensificado o número de estudos que buscam por uma resposta.
4
No terceiro capítulo foi avaliado o efeito do uso/cobertura da terra e de
características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da
comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) em riachos de abaixa
ordem da Amazônia Oriental. Comumente, assume-se que as condições do habitat físico
moldam as comunidades selecionando apenas os táxons que possuem atributos favoráveis
para se estabelecer em um dado local. Essa interpretação cria um elo direto entre as
condições dos habitats e os atributos dos táxons (Heino 2005), sugerindo que os atributos
dos organismos poderiam ser bons indicadores de alterações nas condições ambientais
(Bonada et al. 2006). Contudo, apesar dessa conexão ser lógica, estudos que a testam ainda
são escassos especialmente em ecossistemas aquáticos tropicais. Neste capítulo, a
existência e a força dessas relações foram testadas.
5
OBJETIVO GERAL
Avaliar os efeitos do uso da terra (perda de cobertura vegetal, agricultura e
distúrbios antropogênicos diversos) sobre comunidades de invertebrados aquáticos em
riachos da Amazônia Oriental brasileira.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS:
i) Identificar a existência de um ponto de mudança da comunidade de
invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de cobertura vegetal
(Capítulo 1).
ii) Avaliar a congruência entre os padrões de similaridade da comunidade de
invertebrados de riachos na floresta amazônica e três de seus subgrupos (EPT;
Odonata; Trichoptera) e o uso de família como substituto dos padrões de
similaridade da comunidade de invertebrados em nível de gênero (Capítulo 2).
iii) Avaliar o efeito do uso/cobertura da terra e de características naturais do habitat
sobre a diversidade e composição funcional da comunidade de Ephemeroptera,
Plecoptera e Trichoptera (EPT) de riachos em diferentes escalas espaciais (local,
microbacia, corredor de vegetação ripária e integrada (Capítulo 3).
6
Capítulo 1
Efeito da retirada da vegetação ripária sobre
invertebrados aquáticos na Amazônia Oriental
brasileira: pequena perda de floresta resulta em
alteração abrupta na composição da comunidade.
Manuscrito formatado segundo as normas da Acta
Amazonica.
7
Efeito da retirada da vegetação ripária sobre invertebrados aquáticos na Amazônia
Oriental brasileira: pequena perda de floresta resulta em alteração abrupta na
composição da comunidade
Resumo
A perda e fragmentação de habitats geralmente afeta negativamente a biota, no entanto, esta resposta nem sempre é linear. Respostas não lineares sugerem a existência de um limiar na perda de habitat a partir do qual a comunidade biológica muda abruptamente. O objetivo do presente estudo foi identificar um possível ponto de mudança da comunidade de invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de vegetação ripária em riachos da Amazônia Oriental brasileira. Para isso, foi utilizada a análise de limiar de táxons indicadores (TITAN). Análise de regressão segmentada foi utilizada para identificar um possível ponto de mudança nas medidas agregadas da comunidade (riqueza e composição). Mais da metade (n = 22) dos táxons indicadores afetados negativamente (Z-) responderam a perdas menores que 10% da vegetação nativa. As curvas de probabilidade acumulada da análise TITAN indicaram que perdas de 4 a 6% de vegetação geram mudanças abrupta da comunidade para (Z-). Para as medidas agregadas da comunidade, a análise de regressão segmentada determinou o ponto de mudança da riqueza e da composição da comunidade de invertebrados aquáticos com perda de vegetação em 79,3% e 4,1%, respectivamente. Essa acentuada perda de táxons sensíveis em resposta a uma pequena perda de cobertura vegetal na faixa de 30 m de largura em cada margem dos riachos é um forte indício de que as dimensões atualmente definidas para as Áreas de Preservação Permanente são insuficiente para proteger os invertebrados aquáticos e, possivelmente, outros organismos em áreas de floresta na Amazônia. Palavras chave: insetos aquáticos, resposta não linear, regressão segmentada, riachos,
TITAN.
8
Effects of riparian vegetation removal on stream-dwelling aquatic invertebrates in the
Eastern Brazilian Amazon: small forest losses result in abrupt changes in community
structure
Abstract
Generally, habitat loss and fragmentation affects the biota negatively, but this response is not always linear. Nonlinear responses suggest existence of a critical limit to habitat loss, beyond which communities change abruptly. The aim of this study was to identify a possible change point for stream-dwelling aquatic invertebrate communities along a riparian vegetation loss gradient. Threshold indicator taxa analysis (TITAN) was used to identify change points for the individual taxa and for aquatic invertebrate communities. Segmented regression analysis was used to identify a possible change point in aggregate community measures (richness and composition). More than half (n = 22) of the indicator taxa with negative responses (Z-) responded before 10% of native vegetation had been lost. Cumulative probability curves from TITAN analysis indicated that a vegetation loss of 4 to 6% generates an abrupt change in the community measures (Z-). For community aggregate measures, segmented regression analysis determined a change point for richness and structure of the community of aquatic invertebrates at 79.3% and 4.1% vegetation loss, respectively. This sharp decline of sensitive taxa in response to a small vegetation loss in a 30 m wide buffer on each streams bank is a strong indication that the officially defined “Permanent Preservation Area” is insufficient to protect stream invertebrates and possibly other organisms in Amazon rainforest areas. Key words: aquatic insects, non-linear response, segmented regression, streams, TITAN.
9
Introdução
A agricultura é uma atividade que ocupa grandes áreas e provoca intensas alterações
na paisagem, devido à conversão, perda e fragmentação da vegetação nativa (Laurance et
al. 2013). A perda e fragmentação de habitats representam forte ameaça aos processos
ecossistêmicos e à biodiversidade, especialmente em ecossistemas altamente diversos,
como as florestas tropicais (Gardner et al. 2009). Atualmente, o avanço das fronteiras
agrícolas na Amazônia brasileira é responsável pela perda de aproximadamente 18% da
vegetação nativa, e a previsão é de que essa proporção aumente (Ferreira et al. 2012),
intensificando os impactos sobre o bioma (Brando et al. 2013). Apesar da ausência de
estudos que comparem o nível de vulnerabilidade dos ecossistemas amazônicos, a densa e
complexa rede de pequenos riachos deve estar entre os ecossistemas mais ameaçados pelas
atividades agrícolas nesse bioma (e.g., Durigan et al. 2013; Castello et al. 2013; Leal et al.
2016).
A perda e fragmentação de habitats influencia a distribuição das espécies na
paisagem ao alterar as taxas de reprodução, mortalidade, dispersão e extinção local das
populações (With e King 1999; Thomas 2000; Fahrig 2002; Püttker et al. 2011). As
espécies sensíveis ao tamanho das manchas ou especialista nas condições e recursos
disponibilizados por um tipo de habitat são influenciadas negativamente pelas mudanças,
podendo sofrer redução no tamanho de suas populações ou aumento no grau de isolamento
destas na paisagem, aumentando o risco de extinção (Thomas 2000; Haddad et al. 2015).
Geralmente, os efeitos da perda e fragmentação de habitats sobre a biota são descritos como
lineares e negativos, no entanto, o número de registros que descrevem respostas não
lineares para essas relações vem aumentando na literatura (Swift e Hannon 2010; Pardini et
10
al. 2010). Respostas não lineares sugerem a existência de um limite crítico na perda de
habitat a partir do qual a população ou a comunidade muda abruptamente para um estado
alternativo (Huggett 2005). Esta mudança, geralmente ocorre em resposta a uma mudança
pequena e contínua de uma ou mais variáveis causais (e.g., With e King 1999; Huggett
2005).
A explicação mais comum para a existência de um limite crítico na perda de habitat
é a configuração da paisagem (Swift e Hannon 2010). Segundo essa hipótese, o efeito da
fragmentação é intensificado à medida que aumenta a perda de habitat, resultando em maior
taxa de extinção de espécies, principalmente pelas limitações à dispersão (Andrén 1994;
Pardini et al. 2010; Ochoa-Quintero 2015). Outro mecanismo proposto para explicar a
existência de um limite crítico para as populações é o efeito Allee, que prevê que os
padrões do comportamento social tornam-se disfuncionais abaixo de certo tamanho da
população (Allee 1930). Dessa forma, esses dois mecanismos, além de outros
desconhecidos, podem agir em conjunto dando origem a um ponto de mudança, acima do
qual, os efeitos da redução da quantidade de habitat tornam-se mais exacerbados do que
abaixo desse limite (Huggett 2005; Pardini et al. 2010; Swift e Hannon 2010).
A existência de um limiar de mudança de comunidades biológicas é atribuída à
resposta simultânea de vários táxons diante de uma pequena variação do estressor (Baker e
King 2010). Essa sincronia nas respostas requer algum tipo de relação entre os táxons (e.g.,
atributos, nicho estreito, facilitação; Lindmeyeier et al. 2005), que pode ser fruto de
coevolução (King et al. 2011). Reconhecer os limites ecológicos críticos permite
quantificar as condições sob as quais as comunidades estão em risco (Radford e Bennett
2004). Isto é fundamental para realizar intervenções antes que este limite seja atingido,
prevenindo a perda da biodiversidade e da função dos ecossistemas (Radford e Bennett
11
2004; Baker e King 2010). Dessa forma, identificar o possível limite e quantificar o ponto
de mudança da comunidade em relação à perda de habitat se torna importante para o
planejamento e aplicação de medidas de manejo, conservação e restauração dos
ecossistemas naturais (Barnosky et al. 2012; Richmond et al. 2015).
Para avaliar a existência de um limite crítico da comunidade em resposta à perda de
habitat, é necessário levar em consideração as exigências dos táxons por habitat e suas
respostas às condições predominantes na matriz modificada pelo uso da terra (Estavillo et
al. 2013). Em sistemas de riachos, muitos táxons de invertebrados aquáticos são afetados,
em diferentes níveis, pela conversão da vegetação natural na microbacia e na zona ripária
(e.g., Lammert e Allan 1999; Allan 2004; Couceiro et al. 2009; Monteiro Junior et al.
2013). As diferenças na sensibilidade dos táxons desse grupo às mudanças locais e na
paisagem devem-se as diferenças no ciclo de vida, na morfologia, fisiologia e
comportamento das espécies (Bonada et al. 2006). A existência de diferentes atributos
possibilita uma ampla variedade de mecanismos para a exploração do habitat, aquisição de
recursos, termorregulação (Odonata) e dispersão (Rosenberg e Resh 1993; Dutra e De
Marco 2014). Assim, a sensibilidade ao estressor, a ampla distribuição geográfica e a
especialização por habitat tornam os invertebrados aquáticos bons modelos para testar o
efeito da perda de vegetação ripária sobre as comunidades de riachos de floresta (Lenat e
Resh 2001; Bonada et al. 2006). Adicionalmente, muitos desses invertebrados possuem a
fase adulta terrestre e a larval aquática (Merritt e Cummins 1996). Por esse fato, esses
organismos podem acumular os efeitos da conversão da cobertura vegetal sobre a estrutura
dos riachos (habitat físico e qualidade da água) e da paisagem do entorno (configuração
espacial e quantidade de vegetação natural remanescente), aumentando a sensibilidade
12
desses organismos às mudanças induzidas pelo uso agrícula da terra (Valente-Neto et al.
2015; Rodrigues et al. 2016).
A conversão da vegetação natural na bacia de drenagem exerce forte efeito sobre a
biota dos riachos. Em áreas urbanas, há registros de declínio abrupto e sincrônico de táxons
sensíveis de invertebrados de riachos em resposta à impermeabilização do solo e perda de
qualidade da água, evidenciando forte limite da comunidade a esses estressores (Baker e
King 2010; King et al. 2011; Keil et al. 2012). Em áreas de agricultura, embora os danos à
biota aquática sejam relativamente bem documentados (e.g., Ometo et al. 2000; Allan 2004;
Arnaiz et al. 2011; Leal et al. 2016), pouco se sabe sobre a existência de limites
consistentes da comunidade de riachos em resposta à perda da cobertura vegetal na zona
ripária (e.g., Rodrigues et al. 2016), especialmente em florestas tropicais. Como as florestas
tropicais possuem alta estabilidade ambiental (e.g., Juen e De Marco 2011) e características
climáticas peculiares (e.g., umidade, sombreamento, precipitação, temperatura), é provável
que a conversão da vegetação gere ambientes com condições e recursos que algumas
espécies não experimentaram ao longo da evolução. Isto pode resultar em mudanças
abruptas na composição das comunidades em florestas tropicais, ainda mais fortes que as
documentadas em outros sistemas, como savanas (Rodrigues et al. 2016) e florestas
temperadas (Betts et al. 2007; Richmond et al. 2015).
Com o objetivo de identificar a existência de um ponto de mudança da comunidade
de invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de vegetação, foi avaliada a
relação entre a fauna e a cobertura vegetal na zona ripária de riachos da Amazônia Oriental
brasileira. As hipóteses do presente estudo são: i) táxons sensíveis à perda da floresta
ripária responderão negativamente ao gradiente de impacto; ii) táxons com preferência por
áreas abertas responderão positivamente à perda de cobertura vegetal na zona ripária e iii)
13
haverá uma mudança não linear abrupta na comunidade de invertebrados aquáticos em
resposta a uma pequena variação na quantidade de cobertura vegetal na zona ripária.
Material e métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado no município de Paragominas, localizado na região nordeste
do estado do Pará, Brasil (Figura 1). Os riachos avaliados fazem parte das bacias do rio
Capim e Gurupi, subunidades da Bacia Amazônica. A vegetação da região é classificada
como Floresta ombrófila densa e o clima é tropical chuvoso, com expressivo período de
estiagem (tipo Awi da classificação de Köppen; Radambrasil 1974). Nos últimos 65 anos, a
floresta da região vem sendo convertida em pastagens e áreas de cultivo (ver Rodrigues et
al. 2003; Gardner et al. 2013), resultando na fragmentação da paisagem original. Devido à
esses impactos, a zona ripária dos riachos está sujeita a diferentes níveis de alteração,
formando um gradiente de perda de cobertura vegetal (Apêndice A).
14
Figura 1. Localização geográfica do município de Paragominas, Pará, Amazônia Oriental,
Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem dos invertebrados.
Coleta dos invertebrados
Foram amostrados 51 riachos durante o período de junho a agosto de 2011
(estiagem). Os riachos foram selecionados de forma a representar um gradiente de perda de
vegetação natural. Este gradiente foi identificado por meio da mensuração prévia da
porcentagem de área aberta (desmatamento) na zona ripária dos riachos, com uso de
imagens de satélite e validação em campo antes das coletas. Outros fatores considerados
durante a seleção dos riachos foram a ordem (1ª a 3ª ordem na classificação de Strahler) e
distribuição nas microbacias (~ três riachos por microbacia).
15
As coletas foram realizadas em um trecho de 150 m de cada riacho estudado. Esse
trecho foi subdividido por 11 transectos transversais, criando 10 seções contínuas de 15 m.
Nos 10 primeiros transectos transversais, uma amostra de substrato foi coletada para
caracterizar a fauna de invertebrados, totalizando 10 subamostras por riacho. Em cada
transecto foi amostrado o substrato mais frequente e abundante (Peck et al. 2006). A
unidade amostral considerada nesse estudo foi o riacho, assim, os invertebrados coletados
nas 10 subamostras foram agrupados para as análises.
O substrato foi coletado com uso de uma rede entomológica aquática em forma de
“D” (900 cm2 e malha de 1mm2) e fixados com álcool (93%). No laboratório, o material foi
triado em bandejas transiluminadas e os organismos encontrados preservados em álcool
(80%). A identificação dos invertebrados foi feita até o menor nível taxonômico possível,
utilizando microscópio estereoscópico, chaves de identificação específicas (e.g., Hamada et
al. 2014) e o auxílio de especialistas (ver Agradecimentos).
Gradiente de perda de cobertura vegetal
Para avaliar o efeito da perda de vegetação sobre a fauna de invertebrados
aquáticos, as proporções de cobertura florestal e área desmatada foram quantificadas em
três escalas espaciais: microbacia, rede de drenagem acima do ponto de coleta e zona
ripária no trecho de coleta. Como as proporções de área desmatada entre as três escalas
espaciais foram correlacionadas (Pearson r2= 0,50-0,93) e os insetos aquáticos usam mais a
mata ao redor dos riachos, especialmente, porque muitos têm capacidade de dispersão
realtivamente baixa, optou-se por usar o buffer local. Assim, para este estudo, foram usados
buffers retangulares de 100 m em cada margem dos riachos ao longo dos trechos amostrais.
As bases de dados utilizadas para a avaliação da cobertura vegetal em cada buffer foram
16
disponibilizadas pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE) (Paragominas:
TopoData; resolução 30 x 30m).
Os limites das redes de drenagem e das microbacias foram gerados a partir de
modelagem hidrológica no programa SWAT, utilizando o modelo digital do terreno (MDT)
e as coordenadas dos pontos de amostragem. Para o cálculo das proporções das categorias
de uso e cobertura da terra, o arquivo com a delimitação dos buffers foi sobreposto ao mapa
de uso da terra e, com isso, a área referente a cada polígono de uso dentro da microbacia,
rede de drenagem e local foi obtida. De posse da área de cada polígono, as proporções das
categorias de uso foram obtidas por meio da soma da área dos polígonos de cada categoria
de uso em cada escala de estudo e, posterior, divisão pela área total das respectivas escalas
espaciais. As imagens Landsat foram classificadas em cinco classes: floresta primária,
floresta madura, floresta secundária, floresta secundária jovem e não floresta (área aberta).
Essa classificação seguiu metodologia descrita em Gardner et al. (2013). Para este estudo, a
perda de cobertura vegetal foi estimada com base na proporção de área aberta em cada
buffer.
Análise dos dados
Para avaliar uma possível dependência entre os pontos amostrais devido à
autocorrelação espacial (Legendre 1993), a relação entre a riqueza de invertebrados em
cada riacho e sua localização geográfica foi testada por meio do Correlograma do índice de
Moran (Bjornstad 2016). Adicionalmente, uma possível autocorrelação espacial da
cobertura vegetal foi testada. Nessas análises, a perda de vegetação e a riqueza de táxons de
invertebrados aquáticos não apresentaram autocorrelação espacial (Apêndice B).
17
Para identificar os pontos de mudança de táxons individuais e da comunidade de
invertebrados aquáticos ao longo do gradiente de perda de vegetação foi utilizada a análise
de limiar de táxons indicadores (TITAN). Essa análise utiliza os scores da Análise de
Espécies Indicadoras (IndVal) para detectar potenciais pontos de mudança dos táxons,
avaliando alterações abruptas na frequência de ocorrência e abundância relativa destes ao
longo de um gradiente ambiental. A sincronia entre os pontos de mudança de cada táxon é
considerada evidência do limiar de mudança da comunidade (Baker e King 2010). Os
táxons que ocorreram em menos de 5% das amostras foram eliminados, a fim de minimizar
o efeito potencial de viés operacional e de valores ao acaso (Arscott et al. 2006). Para
reduzir o efeito de táxons altamente variáveis sobre o cálculo dos scores indicadores, os
dados de abundância foram logaritimizados (log(x+1)).
A análise TITAN distingui os táxons com respostas positivas (Z+) e negativas (Z-)
em relação ao gradiente de impacto. Resposta positiva (Z+) indica que o táxon aumenta em
frequência de ocorrência e abundância a partir do ponto de mudança, enquanto que resposta
negativa (Z-) indica que o táxon diminui em frequência de ocorrência e abundância no
ponto de mudança. A qualidade da resposta de cada táxon indicador é avaliada por dois
índices (pureza e confiabilidade) que são obtidos a partir de reamostragens (n = 500)
realizadas pelo método bootstrap. A pureza é mensurada como a proporção das repetições
da análise bootstrap com a mesma direção de resposta (positiva ou negativa). A
confiabilidade é estimada como a proporção de pontos de mudança obtida pelas
reamostragens bootstrap na qual os resultados da análise IndVal sejam significativos.
Para identificar um possível ponto de mudança da comunidade (riqueza e
composição da comunidade; variável resposta) de invertebrados aquáticos em relação ao
gradiente de perda de vegetação (variável explanatória), foi utilizada a analise de regressão
18
segmentada. Esta análise divide as variáveis explanatórias em duas ou mais regressões
lineares com o objetivo de localizar os pontos onde ocorre a mudança da relação entre as
variáveis explanatória e a variável resposta (Muggeo 2003). Os limites ou pontos de quebra
são estimados usando diferentes pontos de inicialização e a identificação destes é baseada
no maior valor da regressão (R2; Muggeo 2003). A composição da comunidade foi
sumarizada a partir do primeiro eixo da Análise de Coordenadas Principais (PCoA; Bray-
Curtis; log (x + 1)). A riqueza foi definida como o número de táxons registrados em cada
riacho. Todas as análises foram realizadas no programa estatístico R (R Development Core
Team 2010), utilizando os pacotes: segmented (Muggeo 2004), ncf (Bjornstad 2016) e titan
(Baker e King 2010).
Resultados
No total foram coletados 25.142 invertebrados pertencentes a 66 famílias e 143
gêneros. As ordens com maior número de táxons foram Odonata (n = 41), Coleoptera (n =
37), Ephemeroptera (n = 25) e Trichoptera (n = 21; Apêndice C). A ordem mais abundante
foi Trichoptera (52,0%), seguida por Diptera (22,4%) e Ephemeroptera (14,2%). Entre os
159 táxons identificados, 112 foram registrados em três ou mais riachos (ocorrência > 5%)
e foram incluídos na análise TITAN.
Entre os táxons avaliados na análise TITAN, 57 (~51%) foram identificados como
indicadores ao longo do gradiente de perda de vegetação (pval < 0,05; Apêndice D).
Destes, 40 táxons foram identificados como indicadores negativos (Z-), ou seja, diminuíram
em abundância e frequência de ocorrência à medida que o gradiente de perda de vegetação
aumentou, e 17 como indicadores positivos (Z+), tendo aumentado em abundância e
frequência de ocorrência com a perda de vegetação (Apêndice D). Odonata, Trichoptera e
19
Ephemeroptera foram as ordens com maior número de táxons identificados como
indicadores em ambas as direções de resposta. Essas ordens representaram 77,5% dos
táxons com respostas negativas (Odonata = 13; Trichoptera = 11; Ephemeroptera = 7) e
58,8% daqueles com respostas positivas (Odonata = 4; Trichoptera = 5; Ephemeroptera = 1;
Figura 3; Apêndice C).
Mais da metade (n = 22) dos táxons indicadores com resposta negativa
apresentaram declínio acentuado e significativo com perdas de vegetação nativa inferiores a
10%, e destes, 11 táxons responderam sincronicamente entre 4,4 e 5,9% (Figura 2). Os
demais táxons Z- apresentaram limiar de declínio gradual até cerca de 68% de perda de
vegetação. Cerca de metade dos táxons indicadores com resposta positiva (Z+; n = 8)
apresentaram aumento de abundância e frequência de ocorrência com menos de 20% de
perda de vegetação nativa (Apêndice D).
Quanto ao limiar de mudança da comunidade, as curvas de probabilidade
acumulada da análise TITAN indicaram que a perda de 4 a 6% de vegetação gera mudança
da comunidade para (Z-) e (Z+) (Figura 3). A partir dessa proporção de perda de vegetação,
os táxons especialistas decrescem em abundância e frequência, enquanto os táxons
generalistas tendem a aumentar. O número de indicadores com altos valores de pureza e
confiabilidade reforça a evidência da existência de um ponto ou zona de mudança da
comunidade de invertebrados (Figura 2). Para as medidas agregadas da comunidade, a
análise de regressão segmentada determinou o ponto de mudança da riqueza e da
composição da comunidade de invertebrados aquáticos em 79,3% (EP (Erro Padrão) =
31,4%) e 4,1% (EP = 5,7%) da perda de vegetação, respectivamente (Figura 4a e 4b).
Figura 2- Análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) para a
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
evidenciando os táxons indicadores significativos
ordem crescente em relação
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
de vegetação nativa. Os círculos representam o ponto de
Análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) para a comunidade de
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
evidenciando os táxons indicadores significativos (p≤ 0,05). Os táxons estão plotados em
ao seu ponto de mudança. Z- = táxons que diminuíram em
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
de vegetação nativa. Os círculos representam o ponto de mudança de cada táxon e o
20
comunidade de
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
. Os táxons estão plotados em
= táxons que diminuíram em
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z+ =
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
mudança de cada táxon e o
21
diâmetro destes é proporcional à magnitude de resposta de cada táxon ao gradiente de
distúrbio.
Figura 3- Os valores de soma Z-, em preto, e de soma Z+ (em cinza) correspondentes aos
pontos candidatos a serem o ponto de mudança ao longo do gradiente de perda de
vegetação nativa. Os picos na soma de Z- e Z+ são os locais ao longo do gradiente onde
ocorreram declínios e incrementos sincrônicos de táxons, respectivamente. O maior pico
para ambas as direções de resposta ocorreu em 5,9% de perda de vegetação nativa. As
linhas sólidas e tracejadas representam a distribuição da frequência cumulativa dos limiares
de soma (Z-) e (Z+) para as 500 repetições (bootstraps), respectivamente. Z- = táxons com
resposta negativa à perda de cobertura vegetal e Z+ = táxons com resposta positiva à perda
de cobertura vegetal.
22
Figura 4- Análise de regressão segmentada mostrando o ponto de mudança da riqueza (A) e
da composição da comunidade (B) de invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de
vegetação nativa. O ponto de mudança ocorreu em 79,3 ± 31,4% (Média e erro padrão) de
perda de vegetação para a riqueza e em 4,1 ± 5,7% para a composição da comunidade.
Esses valores são representados pelo ponto cinza com a barra horizontal no alto de cada
gráfico.
Discussão
Os resultados obtidos neste estudo forneceram evidencias consistentes de que a
perda de cobertura vegetal na zona ripária, mesmo em pequenas proporções, é um fator
limitante para a comunidade de invertebrados em pequenos riachos de floresta da
Amazônia. A detecção do ponto de mudança da comunidade no início do gradiente de
distúrbio (4 a 6%) e sua confirmação pela alteração na composição da comunidade indicam
um limiar muito estreito de tolerância à perda de vegetação ripária para os táxons mais
sensíveis. Por outro lado, quando utilizamos a riqueza como medida agregada da
comunidade, o ponto de mudança foi transferido para cerca de 80% de perda de cobertura
23
vegetal, com ampla margem de erro. Essa disparidade nos resultados é comumente
atribuída à incapacidade da métrica riqueza de separar os efeitos do declínio rápido e
sincrônico dos táxons sensíveis do aumento gradual dos táxons tolerantes, podendo
esconder ou suavizar a resposta simultânea dos táxons (Lindenmayer et al. 2005; Baker e
King 2010; King e Baker 2011).
O limite crítico da comunidade de invertebrados aquáticos à perda de cobertura
vegetal (4 a 6%) foi muito inferior aos valores anteriormente registrados para mamíferos,
anfíbios e aves em florestas tropicais (50% a 60%; Pardini et al. 2010; Estavillo et al.,
2013; Banks-Leite et al. 2014; Ochoa-Quintero 2015; Muylaert et al. in press). A alta
intolerância dos táxons sensíveis de invertebrados à perda da zona ripária pode estar
associada ao fato de que: (i) em cadeias tróficas baseadas em detritos (e.g., sistema riacho-
zona ripária Amazônico; Walker 1985; 1987) muitos táxons são fortemente associados aos
microhabitats e recursos propiciados pela vegetação ripária (Vinson e Hawkins 1998); (ii)
alguns destes táxons de zona ripária apresentam adaptações morfológicas, comportamentais
e fisiológicas similares, em resposta à uma variação predominantemente pequena nas
condições ambientais; (iii) nichos funcionais estreitos resultam em muitos táxons
intolerantes a condições que estão fora daquelas experimentadas no tempo evolutivo (King
e Baker 2011). Assim, nossos resultados indicam uma intrínseca conexão entre os riachos
de floresta e sua zona ripária (Vannote et al. 1980; Wallace et al. 1999), e reforçam a
necessidade de preservação desta vegetação para a manutenção da biodiversidade e,
consequentemente, dos processos e serviços ecossistêmicos.
A direção da reposta e os atributos específicos de cada táxon ajudam a compreender
os mecanismos por trás das mudanças da biota a um estressor (King et al. 2011), pois
devem estar diretamente associados às tolerâncias e exigências de cada grupo de
24
organismos (Poff 1997). No presente estudo, os atributos dos táxons com resposta positiva
sugerem que a perda da cobertura vegetal induziu alterações na fonte e qualidade da
matéria orgânica disponível para a fauna (alóctone → autóctone) e redução no grau de
sombreamento, favorecendo os táxons que possuem preferência por áreas abertas (Diptera:
Simulium; Hamada e McCreadie 1999; Odonata: Anisoptera: Brechmorhoga, Diastatops e
Erythrodiplax; Corbi 1999; Remsburg et al. 2008; Calvão et al. 2013; Oliveira-Junior et al.
2015), os que se alimentam de algas e herbáceas aquáticas (e.g., Parapoynx, Oxyethira,
Hydroptila; Nessimian e Da Silva, 1994; Merrit e Cummins 1996) e os tolerantes aos
impactos humanos (Glossiphoniidae e Limnodrilus; Simpson et al. 1993).
A complexidade das relações e a falta de informações detalhadas sobre a história
natural, os aspectos biológicos e ecológicos dos invertebrados (Bonada et al. 2006) dificulta
a compreensão mais ampla dos mecanismos por trás das mudanças na comunidade aquática
(Heino e Peckarsky 2014). Contudo, analisando os táxons sensíveis foi possível observar a
conexão de alguns deles com a vegetação ripária. Os Plecoptera típicos de ambientes
florestais, como Anacroneuria e Macroginoplax, possuem capacidade (Briers et al. 2002) e
restrições fisiológicas às altas temperaturas (Hynes 1976; Gray 1981). Os Chalcopteryx e
Heteragrion (Odonata, Zygoptera) possuem alta seletividade de habitat e dispersão limitada
(Corbi 1999; Loiola e De Marco 2011; Oliveira-Junior et al. 2015). Por exemplo,
Chalcopteryx rutilans (Rambur, 1842) dependem da presença de troncos caídos sobre os
riachos para sua reprodução, uma vez que, as fêmeas utilizam estes locais para postura dos
ovos (Resende e De Marco 2010). O fragmentador Phylloicus (Trichoptera), é outro táxon
típico de riachos da floresta amazônica e que depende das folhas disponibilizadas pela
vegetação ripária como alimento e matéria prima para a construção de abrigo (Landeiro et
al. 2008; Martins et al. 2015).
25
A distribuição dos táxons que não responderam à perda da vegetação natural e
daqueles que responderam, mas tiveram amplos intervalos de confiança, deve estar
associada à amplitude de tolerância das espécies presentes nos gêneros. Gêneros com
espécies que possuem diferentes níveis de tolerância ou apenas espécies tolerantes
geralmente apresentam ausência de resposta ou amplo intervalo de confiança (Lenat e Resh
2001). Neste estudo, Simulium (Diptera) foi um exemplo de táxon com amplo intervalo de
confiança. Apesar do nível de desenvolvimento das larvas de Simulium não ter permitido
identificar todos os organismos até espécie, foi possível constatar que as espécies das áreas
com maior cobertura vegetal (S. goeldii, S. incrustatum e S. quadrifidum) diferiram daquela
dominante em áreas degradadas (Simulium perflavum), estabelecendo um gradiente de
resposta, o que é condizente com o intervalo de confiança observado. Enquanto S. goeldii é
característico de áreas florestadas, S. perflavum é uma espécie de área aberta (Hamada e
McCreadie 1999), podendo ser considerada uma espécie invasora em riachos de floresta de
baixa ordem na Amazônia (N. Hamada, com. pess.). Outros gêneros multiespecíficos como
Argia e Epipleoneura (Odonata) também possuem representantes com níveis variados de
tolerância à degradação no sistema riacho-vegetação ripária (Monteiro Junior et al. 2013;
Dutra e De Marco 2015; Rodrigues et al. 2016). Da mesma forma, os táxons que não
responderam à perda da vegetação natural ou tiveram sua resposta anulada por possuírem
representantes com níveis opostos de tolerância ou possuem espécies com nichos mais
amplos podendo explorar uma gama maior de condições e recursos do seu habitat e de
habitats vizinhos, por meio de dispersão. Assim, a distribuição destes táxons independe da
perda e fragmentação de habitat na paisagem modificada pelo homem (Thomas 2000).
O avanço das fronteiras agrícolas no norte do Brasil é o principal responsável pela
perda, fragmentação e conversão da floresta Amazônica. Estima-se que a área total de
26
floresta perdida hoje seja de 413.506 Km2 e que, apenas no estado do Pará, a perda exceda
a área ocupada pela Inglaterra (139.862 Km2; INPE 2015). Apesar da taxa de
desmatamento da Amazônia brasileira ter caído nos últimos anos, atualmente (2010 -
2015), ainda se perde cerca de 5.850 km2 de floresta anualmente (INPE 2015) em
consequência do avanço das fronteiras agrícolas. Recentemente, Barlow et al. (2016)
demonstraram que apesar do ganho com a redução nas taxas de perda de vegetação natural
na Amazônia, a fragmentação, o efeito de borda, a retirada seletiva de árvores e a caça são
fatores que tem levado à perda da biodiversidade e diminuição da qualidade dos fragmentos
de vegetação nativa remanescentes. Além das implicações locais e regionais da perda e
fragementação de habitat, como por exemplo, a perda da biodiversidade, degradação de
ecosistemas aquáticos e terrestres, aumento da temperatura do ar e água, queda da umidade
relativa do ar e a redução na frequência e quantidade de precipitação (Martinelli et al. 2010;
Brando et al. 2013; Macedo et al. 2013; Coe et al. 2013), a perda da floresta amazônica
deve contribuir com o aquecimento global, uma vez que, as florestas tropicais tem potencial
para suavizar o aquecimento por meio da evaporação (Bonan et al. 2008). Sob esse
contexto, estudos que visam compreender e mensurar as exigências da fauna em áreas de
florestas tropicais, como este, ganham significado expressivo, tanto para orientar a conduta
de proprietários rurais que buscam melhorar suas práticas de produção, como é o caso de
centros agrícolas na Amazônia brasileira (e.g., “Selo Verde” em Paragominas; Gardner et
al. 2013), quanto para nortear leis de políticas públicas de ampla vigência.
Nossos resultados trazem importantes implicações para as políticas de gestão de
recursos naturais em zonas ripárias vigentes no país. O Código Florestal Brasileiro (Lei nº
12.651 / 2012), que visa proteger o equilíbrio ecológico e a qualidade dos recursos hídricos,
estabelece uma faixa de 130 m de largura em cada margem dos riachos (≤ 10m de largura)
27
como Área de Preservação Permanente (APP). Embora tenhamos utilizado uma largura
3,33 vezes maior que a determinada pela lei, o ponto de mudança da comunidade em
aproximadamente 5% de perda de vegetação indíca que a área recomendada para a APP é
insuficiente para proteger os táxons sensíveis de invertebrados nos riachos Amazônicos.
Agradecimentos
Agradeço a José M. B. Oliveira Jr. e a equipe aquática do projeto- “Rede Amazônia
Sustentável”- pelo auxílio nos trabalhos de campo; ao Paulo V. Cruz (Baetidae), Ana M. O.
Pes (Trichoptera), Karina D. Silva (Hemiptera), Ulisses G. Neiss (Odonata), Nikolas G.
Cipola (Collembola), Célio U. Magalhães (Decapoda); Renato T. Martins (Oligochaeta),
Daniara Colpani (Gyrinidae) e César João Benetti (Coleoptera) pela ajuda na identificação
ou confirmação da identificação dos invertebrados e a Renato T. Martins pelo auxílio nas
análises. Agradeço também à Jeane M. C. Nascimento pelas dicas de identificação dos
Leptophlebiidae. JGB recebeu bolsa de doutorado pela Fundação de Amparo à Pesquisa do
Estado do Amazonas (FAPEAM) e NH e JLN receberam bolsas de pesquisa do Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Os projetos Sistemática
integrada de insetos aquáticos com ênfase em Simuliidae Neotropical,
Pronex/CNPq/Fapeam – Insetos aquáticos e Rede Amazônia Sustentável (RAS)
financiaram as coletas e o processamento das amostras. A RAS recebeu apoio financeiro do
Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra na Amazônia
(CNPq 574008/2008-0), Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – Embrapa (SEG
02.08.06.005.00), Governo britânico: Darwin Initiative (17-023), TNC-The Nature
Conservancy e Natural Environment Research Council (NERC; NE/F01614X/1 e
NE/G000816/1).
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39
Apêndices
Apêndice A- Posição dos riachos em ordem crescente de perturbação, representando o
gradiente completo de perda da vegetação nativa no buffer local de 100 m.
40
Apêndice B- Correlograma do índice de Moran testando autocorrelação espacial entre (A) a
riqueza da fauna de invertebrados em cada ponto amostral e a sua localização geográfica e
(B) a vegetação nativa remanescente em cada ponto amostral e a sua localização
geográfica. Não houve autocorrelação significativa (círculos fechados).
41
Apêndice C- Valores médios e desvio padrão da abundância e frequência de ocorrência
(F.O.) de cada táxon de invertebrados coletados nos 51 riachos da Amazônia Oriental,
Paragominas, Pará, Brasil, no período de junho a agosto de 2011. Riachos representam um
gradiente de distúrbio, incluindo desde riachos pouco impactados até aqueles com alto nível
de impacto causado por atividades agropastoris. *= Táxons não incluídos na Análise de
Táxons Indicadores (TITAN).
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Annelida Hirudinea Glossiphoniidae - 0,78±2,89 13
Oligochaeta Enchytraeidae - 0,57±2,74 5
Naididae-Tubificinae Bothrioneurum* 0,02±0,14 1
Limnodrilus 0,72±2,32 13
Naididae_Naidinae Nais 0,20±0,53 8
Slavina* 0,35±2,52 1
Pristininae Pristina 0,06±0,34 3
Pristinella* 0,04±0,20 2
Opistocystidae Opistocysta 0,02±0,14 3
Crustacea Decapoda Palaemonidae Macrobrachium 0,14±0,45 5
Trichodactylidae - 0,04±0,28 1
Hexapoda Collembola Entomobryidae Lepidosira 0,04 ± 0,44 3
Paronellidae Salina* 0,08 ± 0,20 2
Ephemeroptera Baetidae Americabaetis 3,04±14,92 6
Aturbina 0,37±2,12 4
Callibaetis 0,16±0,61 4
Cryptonympha 13,74±47,69 23
Paracleodes 1,18±4,65 5
Waltzoyphius 1,92±5,87 19
Zelusia 0,71±1,87 12
Caenidae Brasilocaenis 2,82±8,82 12
Caenis 2,96±4,20 34
Coryphoridae Coryphorus* 0,06±0,31 2
Euthyplociidae Campylocia 7,04±11,79 29
Leptohyphidae Amanahyphes 3,27±9,26 21
Tricorythodes* 0,06±0,31 2
Tricorythopsis 3,86±19,71 10
Leptophebiidae Askola* 0,04±0,20 2
Farrodes 1,65±6,97 15
Fittkaulus 0,74±3,49 5
Hagenulopsis 0,18±0,89 3
42
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Hydrosmilodon 2,16±14,69 7
Miroculis 7,23±12,58 27
Paramaka/Needhamella* 0,02±0,14 1
Thraulodes* 0,02±0,14 1
Simothraulopsis* 0,06±0,31 2
Ulmeritoides 6,98±11,56 30
Polymitarcyidae Asthenopus 1,31±5,95 6
Campsurus 0,45±1,30 8
Odonata Aeshnidae Coryphaeschna* 0,02±0,04 1
Hexapoda
Calopterygidae Hetaerina 1,37±0,46 25
Coenagrionidae Argia 1,41±0,58 25
Acanthagrion 0,16±0,17 5
Corduliidae Aeschnosoma 0,25±0,22 11
Lauromacromia 0,20±0,24 4
Neocordulia* 0,02±0,04 1
Paracordulia 0,04±0,06 3
Dicteriadidae Dicterias* 0,02±0,04 1
Heliocharis amazona 0,10±0,10 5
Gomphidae Agriogomphus 0,43±0,27 9
Aphylla* 0,04±0,06 1
Archaeogomphus 0,06±0,08 3
Desmogomphus* 0,04±0,06 2
Ebegomphus 0,25±0,21 6
Epigomphus 0,71±0,49 12
Phyllocycla 0,55±0,32 13
Phyllogomphoides 0,14±0,13 5
Progomphus 0,71±0,34 18
Zonophora 1,14±0,51 21
Libellulidae Brechmorhoga 0,78±0,68 5
Dasythemis* 0,02±0,04 1
Diastatops 3,96±16,16 14
Dythemis* 0,12±0,19 1
Elasmothemis 1,78±1,06 11
Elga 1,41±0,57 23
Erythrodiplax 0,23±0,37 6
Gynothemis 1,02±0,47 20
Libellulidae sp.* 0,16±0,21 2
Macrothemis 1,20±0,55 17
Oligoclada 0,31±0,27 10
Orthemis* 0,040±0,09 1
Perithemis* 0,14±0,27 2
43
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Planiplax* 0,06±0,10 2
Megapodagrionidae Heteragrion 0,61±0,27 17
Perilestidae Perilestes 0,18±0,15 6
Polythoridae Chalcopteryx 0,18±0,21 3
Protoneuridae Epipleoneura 2,92±3,96 31
Plecoptera Perlidae Anacroneuria 1,67±4,37 12
Macrogynoplax 2,22±4,46 18
Blattaria Blaberidae Epilamprinae 0,14 ± 0,35 11
Heteroptera Corixidae Tenagobia 0,04±0,20 3
Gerridae Tachygeris* 0,02±0,14 1
Naucoridae Ambrysus 0,47±1,15 12
Limnocoris 0,10±0,46 3
Veliidae Paravelia 0,06±0,24 6
Rhagovelia 0,04±0,20 3
Stridulivelia* 0,02±0,14 1
Coleoptera Dryopidae Onopelmus* 0,04±0,28 1
Dytiscidae Bidessini* 0,02±0,14 1
Hexapoda
Celina 0,16±0,54 7
Desmopachria* 0,06±0,31 2
Hydrodessus 0,22±0,70 6
Laccophilus 0,02±0,14 3
Platynectes 0,20±0,92 3
Elmidae Cylloepus* 0,04±0,28 2
Gyrelmis 0,16±0,70 3
Heterelmis 0,22±0,68 6
Hexacylloepus 1,10±4,97 11
Hintonelmis* 0,02±0,14 1
Macrelmis 0,82±3,27 7
Microcylloepus 0,06±0,24 5
Neoelmis 0,31±0,62 13
Neolimnius* 0,06±0,31 2
Pilielmis 0,82±3,04 10
Stegoelmis 0,41±0,90 12
Tyletelmis* 0,06±0,31 2
Xenelmis 0,22±0,70 6
Gyrinidae Gyretes 2,04±3,68 28
Hydraenidae - 0,02±0,14 1
Hydrochidae - 0,04±0,20 2
Hydrophilidae Anacaena* 0,04±0,28 1
Chasmogenus* 0,02±0,14 1
Derallus* 0,02±0,14 1
44
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Enochrus* 0,04±0,20 1
Helochares* 0,02±0,14 1
Tropisternus* 0,06±0,42 1
Limnichidae - 0,02±0,14 1
Noteridae Hydrocanthus 0,02±0,14 3
Liocanthydrus 0,43±1,24 11
Suphisellus 0,04±0,20 3
Ptilodactylidae - 0,18±0,86 5
Scirtidae Cyphon* 0,02±0,14 1
Scirtes 1,72±4,90 22
Staphylinidae - 0,29±1,04 6
Megaloptera Sialidae Ilyobius* 0,06±0,31 2
Corydalidae - 0,47±1,60 9
Trichoptera Calamoceratidae Phylloicus 1,57±3,52 18
Ecnomidae Austrotinodes 0,06±0,24 3
Glossosomatidae Mortoniella 0,14±0,60 4
Helicopsychidae Helicopsyche* 0,02±0,14 1
Hydropsychidae Leptonema 21,14±81,05 35
Macronema 16,33±22,59 40
Macrostemum 103,63±297,99 36
Smicridea 47,82±122,04 43
Trichoptera Hydroptilidae Flintiella 0,69±3,14 5
Hydroptila 3,45±12,47 11
Neotrichia 0,49±1,54 11
Oxyethira 1,10±2,70 17
Hexapoda
Leptoceridae Nectopsyche 0,33±0,71 13
Oecetis 1,49±3,12 23
Triplectides 0,39±0,98 11
Odontoceridae Marilia* 0,06±0,31 2
Philopotamidae Wormaldia 0,67±3,03 5
Polycentropodidae Cernotina 12,65±16,97 42
Cyrnellus 1,41±3,09 20
Nyctiophilax 0,37±0,98 10
Polyplectropus 0,63±2,13 9
Lepidoptera Crambidae Parapoynx 2,16±5,02 22
Petrophila 6,18±10,84 35
Synclita* 0,04±0,20 2
Diptera Ceratopogonidae - 0,41±1,98 7
Chironomidae - 37,33±43,97 45
Dolichopodidae - 0,02±0,14 1
Empididae - 0,45±1,27 13
45
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Simuliidae Simulium 28,80±140,93 34
Stratiomyidae - 0,02±0,14 1
Tabanidae - 0,22±1,01 5
Tipulidae - 1,57±3,03 26
46
Apêndice D - Resumo dos resultados da análise de limiar de táxons indicadores (TITAN),
inclusos os índices de qualidade (Pureza = Pur; Confiabilidade com nível de significância
de 0,05% = Conf.05) e o intervalo de confiança para mais (95%) e menos (5%). P.M. =
ponto de mudança de cada táxon. IndVal = Valor indicador de cada taxon; p = Valor de
probabilidade; Z = valores de IndVal escalonados pela TITAN; Intervalo de confiança: 5%
= valor mínimo de perda de vegetação capaz de afetar a distribuição do taxon; 95% = valor
da perda de vegetação em que ocorre a extinção do taxon na paisagem.
Táxons P. M. IndVal p z
Intervalo de confiança
Pur. (%)
Conf.05 (%)
5% 95% Ephemeroptera Americabaetis 0,141 15,46 0,268 0,87 6,0 72,8 63,0 17,6 Aturbina 0,141 12,50 0,220 1,07 11,1 93,9 43,6 13,4 Callibaetis 0,164 10,81 0,316 0,73 0,0 72,9 69,0 28,2 Cryptonympha 0,059 54,59 0,028 2,28 0,0 61,6 83,2 69,2 Paracleodes 0,141 11,81 0,316 0,47 0,0 78,2 56,0 13,0 Waltzoyphius 0,682 38,15 0,124 1,16 0,0 75,4 64,2 40,2 Zelusia 0,044 59,61 0,004 6,31 0,0 13,2 97,0 96,0 Brasilocaenis 0,059 31,58 0,044 2,10 1,4 78,2 76,8 48,6 Caenis 0,332 64,59 0,004 4,27 14,1 93,9 98,8 96,8 Campylocia 0,000 65,74 0,004 3,33 0,0 90,9 99,2 95,2 Amanahyphes 0,332 41,94 0,060 2,14 0,0 88,6 95,6 80,2 Tricorythopsis 0,599 19,89 0,348 0,49 0,0 72,8 61,0 18,4 Farrodes 0,826 35,71 0,064 1,59 4,4 82,6 68,6 44,8 Fittkaulus 0,059 13,16 0,144 0,64 9,1 90,9 68,8 39,2 Hagenulopsis 0,014 27,27 0,012 5,70 0,0 6,0 100 78,2 Hydrosmilodon 0,599 23,10 0,072 2,09 5,9 75,4 82,4 36,2 Miroculis 0,059 90,02 0,004 7,97 0,0 36,8 100 100 Ulmeritoides 0,332 50,74 0,016 2,72 0,0 75,4 91,0 80,8 Asthenopus 0,059 15,79 0,260 1,17 5,9 88,6 72,4 31,6 Campsurus 0,000 52,43 0,004 6,54 0,0 33,2 97,8 94,2 Plecoptera Anacroneuria 0,044 60,20 0,004 6,92 0,0 24,5 99,8 98,6 Macrogynoplax 0,141 59,27 0,004 6,00 0,0 46,5 100 99,8 Trichoptera Phylloicus 0,059 75,83 0,004 7,59 0,0 27,3 100 100 Austrotinodes 0,000 42,86 0,004 9,66 0,0 7,3 100 82,0 Mortoniella 0,059 30,77 0,008 5,83 0,0 14,1 100 89,0 Leptonema 0,710 62,55 0,100 1,29 0,0 82,6 83,0 61,8 Macronema 0,515 64,75 0,008 3,52 20,5 90,9 99,6 99,0 Macrostemum 0,465 68,71 0,012 2,64 1,4 60,0 94,6 89,2 Smicridea 0,111 76,38 0,004 2,65 0,0 60,0 93,0 87,8 Flintiella 0,245 17,24 0,104 1,94 13,1 78,2 83,2 43,0 Hydroptila 0,132 33,33 0,020 2,86 7,3 78,2 97,6 89,0 Neotrichia 0,682 29,73 0,040 2,33 0,0 75,4 96,2 69,2 Oxyethira 0,599 41,29 0,012 3,14 4,4 72,8 96,6 94,0 Nectopsyche 0,205 34,29 0,028 3,01 0,0 71,0 98,8 90,0 Oecetis 0,332 63,62 0,004 5,58 4,4 54,8 100 99,8 Triplectides 0,728 28,21 0,084 1,82 4,4 78,2 83,8 41,8 Wormaldia 0,059 30,45 0,016 4,46 0,0 20,5 98,2 86,6 Cernotina 0,297 64,57 0,004 3,16 11,1 98,4 95,2 90,4 Cyrnellus 0,060 54,05 0,004 4,59 0,0 64,8 97,2 96,4 Nyctiophilax 0,000 38,14 0,040 2,56 0,0 82,6 7,06 59,4 Polyplectropus 0,044 56,53 0,004 7,53 0,0 13,2 99,8 99,8
47
Continuação
Táxons P. M. IndVal p z Intervalo de
confiança Pur. (%)
Conf.05 (%)
5% 95% Lepidoptera Parapoynx 0,465 60,89 0,004 5,78 13,9 64,6 99,8 99,8 Petrophila 0,886 61,11 0,056 1,83 0,0 93,9 68,6 51,8 Coleoptera Gyrelmis 0,111 8,82 0,164 0,61 7,2 68,2 58,8 6,2 Heterelmis 0,515 13,96 0,296 0,80 0,0 98,4 56,2 20,0 Hexacylloepus 0,616 27,60 0,080 1,52 11,1 90,9 86,8 50,4 Macrelmis 0,073 15,75 0,236 0,67 7,3 82,6 59,0 16,2 Microcylloepus 0,060 13,51 0,304 0,87 4,4 90,9 56,4 13,0 Neoelmis 0,073 29,41 0,068 1,72 4,2 98,4 90,4 59,6 Coleoptera Pilielmis 0,616 29,67 0,024 2,35 4,4 82,6 92,6 69,8 Stegoelmis 0,515 33,15 0,012 2,90 1,4 68,3 100 92,6 Xenelmis 0,059 37,19 0,004 5,76 0,0 27,6 99,2 92,2 Ptilodactylidae 0,000 26,75 0,072 2,78 0,0 75,4 75,2 40,8 Gyretes 0,132 45,98 0,104 1,58 1,4 78,2 91,0 69,2 Laccophilus 0,616 10,17 0,232 0,94 0,0 93,9 67,8 20,8 Celina 0,273 18,88 0,076 1,89 6,0 90,9 91,4 59,2 Hydrodessus 0,000 46,46 0,004 5,21 0,0 51,5 99,0 82,0 Platynectes 0,646 12,08 0,168 1,48 0,0 88,6 64,2 29,2 Hydrocanthus 0,616 10,17 0,232 0,94 0,0 93,9 67,8 20,8 Liocanthydrus 0,682 51,57 0,004 6,24 49,3 98,4 100 98,8 Suphisellus 0,091 8,57 0,508 0,62 0,0 78,2 50,2 6,4 Scirtes 0,367 57,55 0,004 4,08 0,0 54,8 99,4 97,8 Staphilinidae 0,044 15,38 0,152 0,71 5,9 75,4 51,0 11,8 Hemiptera Tenagobia 0,984 16,43 0,308 1,14 0,0 98,4 67,8 23,4 Ambrysus 0,984 30.16 0,180 0,83 5,9 98,4 69,2 42,4 Limnocoris 0,132 9,78 0,084 0,69 0,0 75,4 65,6 14,4 Paravelia 0,060 16,22 0,220 1,15 5,9 82,6 59,4 17,2 Rhagovelia 0,984 16,43 0,272 1,31 9,1 98,4 60,4 16,0 Megaloptera Corydalidae 0,044 46,28 0,004 5,17 0,0 46,8 98,0 95,2 Diptera Ceratopogonidae 0,646 19,44 0,136 1,24 11,0 68,2 60,2 21,6 Chironomidae 0,984 58,08 0,296 0,36 0,0 93,9 46,0 19,6 Empididae 0,425 41,61 0,004 4,44 20,5 93,9 99,4 97,6 Simulium 0,059 72,16 0,016 1,74 1,4 90,9 84,0 74,0 Tabanidae 0,616 14,29 0,276 1,03 0,0 64,8 60,2 17,8 Tipulidae 0,394 49,91 0,024 2,81 0,0 68,2 95,6 85,4 Odonata Hetaerina 0,710 38,12 0,216 0,71 0,0 90,9 80,8 50,0 Argia 0,000 65,39 0,004 4,55 0,0 58,0 99,4 98,0 Acanthagrion 0,599 13,39 0,208 1,14 6,0 82,6 81,0 39,0 Aeschnosoma 0,273 34,74 0,004 4,36 9,1 51,5 98,6 95,0 Lauromacromia 0,273 17,39 0,020 2,75 0,0 39,4 99,0 63,8 Paracordulia 0,205 10,00 0,264 1,12 9,0 93,9 79,0 22,4 Helicharis 0,580 15,15 0,132 1,52 0,0 68,2 78,4 24,8 Brechmorhoga 0,465 17,83 0,032 2,36 13,2 71,0 91,8 50,6 Diastatops 0,059 36,84 0,048 2,15 4,4 72,8 86,6 75,0 Elasmothemis 0,059 28,95 0,072 1,56 1,4 71,0 75,6 43,8 Elga 0,297 62,85 0,004 6,19 0,0 46,5 100 100 Erythrodiplax 0,616 23,23 0,004 2,51 7,3 93,9 88,8 59,6 Gynothemis 0,014 40,69 0,060 1,73 0,0 88,6 78,0 59,6 Macrothemis 0,000 37,78 0,072 1,56 0,0 93,9 56,4 31,8 Oligoclada 0,091 30,52 0,016 2,97 0,0 75,4 86,4 73,8 Agriogomphus 0,132 30,81 0,008 3,48 0,0 51,8 93,0 83,0 Archaeogomphus 0,332 12,00 0,108 2,05 0,0 46,5 97,2 38,6 Ebegomphus 0,465 20,69 0,048 2,47 0,0 54,8 98,2 75,6 Epigomphus 0,091 29,80 0,044 2,17 0,0 71,0 88,8 67,0 Phyllocycla 0,000 29,55 0,208 1,03 0,0 75,4 34,6 13,6 Phyllogomphoides 0,580 15,15 0,108 1,81 0,0 59,9 91,2 52,6 Progomphus 0,984 43,12 0,116 1,22 0,0 98,4 43,8 27,6 Zonophora 0,141 48,70 0,004 3,66 0,0 68,2 97,8 89,8 Heteragrion 0,059 76,27 0,004 8,17 0,0 39,5 100 100
48
Continuação
Táxons P. M. IndVal p z Intervalo de
confiança Pur. (%)
Conf.05 (%)
5% 95% Perilestes 0,273 26,09 0,008 4,56 0,0 39,4 100 92,6 Chalcopteryx 0,044 25,00 0,012 5,50 0,0 6,0 100 80,2 Epipleoneura 0,014 60,73 0,020 2,78 0,0 82,6 89,2 82,8 Psaironeura 0,014 23,98 0,032 3,18 0,0 82,6 82,8 64,8 Crustacea Macrobrachium 0,000 38,29 0,012 5,33 0,0 54,8 91,8 64,4 Annelida Enchytraeidae 0,599 14,71 0,248 1,19 9,0 61,6 48,2 13,4 Limnodrilus 0,273 34,92 0,016 2,74 7,3 71,0 86,8 78,8 Nais 0,728 19,12 0,248 0,78 5,9 88,6 65,4 31,6 Annelida Pristina 0,580 9,40 0,232 0,75 0,0 68,3 51,6 15,6 Opistocysta 0,091 8,57 0,512 0,65 4,2 78,4 44,0 6,2 Glossiphoniidae 0,059 34,21 0,028 2,31 0,0 68,2 87,6 57,2 Collembola Lepidosira 0,073 10,16 0,120 0,80 0,0 64,6 72,2 25,4 Blattaria Blaberidae 0,782 26,83 0,124 1,47 6,0 78,2 69,0 41,8
49
Capítulo 2
Indicadores biológicos da diversidade em riachos
tropicais: congruência na similaridade da
comunidade de invertebrados entre grupos e
resoluções taxonômicas. Manuscrito formatado para
Acta Amazonica.
50
Indicadores biológicos da diversidade em riachos tropicais: congruência na
similaridade da comunidade de invertebrados entre grupos e resoluções taxonômicas
Resumo
Uma importante alternativa para contornar a escassez de dados da biodiversidade durante o planejamento e implantação de medidas de conservação é o uso da abordagem de substitutos. A premissa mais importante dessa abordagem é a congruência entre os candidatos a substituto e a comunidade. O objetivo do presente estudo foi avaliar a congruência entre os padrões de similaridade da comunidade de invertebrados de riachos na floresta amazônica e três de seus subgrupos (EPT [Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera], Odonata e Trichoptera). Foi avaliado também o uso de família como substituto dos padrões de similaridade da comunidade de invertebrados em nível de gênero. Para isso, 51 riachos distribuídos ao longo de microbacias localizadas na área rural do município de Paragominas (Pará) foram amostrados. Para testar a congruência entre a comunidade de invertebrados em duas resoluções taxonômicas e entre a comunidade de invertebrados e três subgrupos de táxons foi utilizada a análise Procrustes. A congruência entre famílias e gêneros de invertebrados foi forte (abundância = 90,9%; incidência = 84,9%). EPT apresentou elevada correlação (> 93%) com a comunidade total de invertebrados. Quando utilizamos apenas uma das ordens de invertebrados nas comparações, Trichoptera apresentou maiores valores de correlação (73-84%) com os grupos testados do que Odonata (53-68%). Considerando a relação custo-benefício, sugere-se o uso de Trichoptera (abundância) ou invertebrados em nível de família como substitutos da comunidade de invertebrados em medidas de avaliação e conservação de riachos em áreas impactadas pelo uso agrícola da terra. Palavras chave: táxons indicadores, concordância, insetos aquáticos, floresta amazônica, Trichoptera.
51
Biological indicators of diversity in tropical streams: congruence in the similarity of invertebrate communities among groups and taxonomic resolutions Abstract An important alternative to overcome the shortage of biodiversity data for planning and implementation of conservation measures is the use of surrogate. The most important premise of this approach is congruence among candidates for surrogate and among communities. The aim of this study was to evaluate congruence among similarity patterns of invertebrate communities in streams in the Amazon rainforest and three of its subgroups: Eplemeroptera, Plecoptera, Trichoptera (EPT), Odonata and Trichoptera. Use of insect families as surrogate for patterns of invertebrate community similarity was also evaluated at the genus level. Sampling was done in 51 streams distributed along watersheds in the rural area of Paragominas municipalities (Pará). Procrustes analysis was used to test congruence between invertebrate community at two taxonomic resolutions and, within the invertebrate communities, based on three taxa subgroups. Congruence between families and genera of invertebrates was strong (abundance = 90.9%; incidence = 84.9%). EPT had high correlation (> 93%) with complete invertebrate communities. Using only one invertebrate order in the comparisons, Trichoptera had higher correlation values with the tested groups (73-84%) as compared to Odonata (53-68%). Considering cost-benefit, use of Trichoptera (abundance) or invertebrates at the family level are suggested as surrogate for the invertebrate community as measures for assessment and conservation of streams under the influence of agriculture. Key words: aquatic insects, indicators taxa, congruence, Amazon forest, Trichoptera.
52
Introdução
Previsões indicam que o uso da terra será o impacto mais importante na
determinação dos padrões globais de biodiversidade (Sala et al. 2000) devido ao seu efeito
negativo sobre a disponibilidade de habitats, e consequentemente, sobre as taxa de extinção
de espécies (With e King 1999). Atualmente, cerca de 43% da superfície terrestre do
planeta foram convertidos em paisagens agrícolas e urbanas (Barnosky et al. 2011)., e as
florestas e ambientes aquáticos tropicais estão entre os biomas mais impactados (Macedo et
al. 2013; Laurance et al. 2013). Somente na Amazônia, aproximadamente 18% da floresta
foram desmatados, principalmente para fins agrícolas (Ferreira et al. 2012). Este cenário
tem despertado os conservacionistas para a necessidade de proteger o que ainda resta da
biodiversidade, o que tem ocorrido por meio da preservação de áreas focais, manejo de
remanescentes florestais, e (em menor proporção) por restauração de ecossistemas alterados
(e.g., Howard et al. 1998; Palmer et al. 2009).
A conservação da biodiversidade requer o conhecimento dos padrões de distribuição
da biota, que é obtido através de levantamentos florísticos e faunísticos criteriosos. Esse
procedimento pode consumir muito tempo e ser bastante oneroso, pois requer uma estrutura
complexa de campo e laboratório, e demanda profissinais altamente qualificados (Lovell et
al. 2007). Em biomas tropicais, os custos e o tempo gasto nos levantamentos são ainda
maiores devido às limitações de conhecimento taxonômico da biota e à alta biodiversidade
(Lund e Rahbek 2002).
Uma importante alternativa para contornar a escassez de dados da biodiversidade é
o uso de substitutos, que consiste no uso de características ambientais ou de grupos/táxons
indicadores no lugar de toda a comunidade (Heino et al. 2005). Esta abordagem também
pode ser utilizada para avaliar o uso d e níveis taxonômicos m ais inclusivos (e.g., família)
53
em substituição a resoluções taxonômicas mais refinadas (e.g., gênero e espécies; Heino e
Soininen 2007). Contudo, a aplicação eficiente dessa abordagem requer alto nível de
congruência entre os candidatos a substitutos da biodiversidade e a comunidade completa
ou ambiente (Lovell et al. 2007; Heino 2010). Por exemplo, duas comunidades são
congruentes quando os valores da métrica utilizada para descrevê-las forem altamente
correlacionados. Os estudos que testam a aplicabilidade da abordagem dos substitutos têm
encontrado resultados contraditórios (Su et al. 2004; Heino 2010; Westgate et al. 2014;
Landeiro et al. 2012). Essa incerteza sobre a eficiência da abordagem tem estimulado o
aumento no número de estudos que testam a congruência de descritores da comunidade e de
seus componentes (e.g., Landeiro et al. 2012).
Os invertebrados aquáticos possuem características que favorecem seu uso como
indicadores biológicos e são amplamente utilizados no biomonitoramento de ambientes de
água doce (e.g., Bonada et al. 2006). Entre os invertebrados, Ephemeroptera, Plecoptera e
Trichoptera (EPT) e Odonata são candidatos promissores a substitutos da comunidade, pois
são sensíveis a alterações ambientais, relativamente fáceis de identificar, possuem número
relativamente alto de táxons e ampla distribuição na zona ripária de riachos tropicais de
baixa ordem (Rosenberg e Resh 1993). Além disso, as libélulas (Odonata) são animais
carismáticos, com forte apelo para conservação da biodiversidade (Curry et al. 2012).
Com a atual crise econômica mundial, os recursos destinados à pesquisa e
conservação da biodiversidade estão cada vez mais escassos. Por exemplo, no Brasil, o
orçamento da pesquisa nos últimos dois anos (2015-2016) sofreu cortes substanciais
(~36%), compromentendo projetos e a formação/qualificação de profissionais (Angelo
2016). Diante desse cenário de crise e da crescente pressão de expansão das fronteiras
agrícolas sobre a floresta amazônica, é necessário achar atalhos por meio de abordagens
54
sensíveis, precisas e econômicas para a avaliação e definição de estratégias de conservação
da biodiversidade. Dessa forma, o objetivo do presente estudo foi avaliar a congruência
entre os padrões de similaridade da comunidade de invertebrados aquáticos em riachos na
floresta amazônica e três de seus subgrupos (EPT, Odonata e Trichoptera). Foi avaliado
também o uso do nível taxonômico de família como substituto dos padrões de similaridade
mensurados em nível de gênero. Adicionalmente, para determinar a sensibilidade da
comunidade de invertebrados, foi avaliada a relação entre as métricas biológicas
(comunidade completa, família e gênero; EPT, Odonata e Trichoptera) e as características
ambientais (variáveis física, química e físico-química da água; morfologia do canal;
substrato; cobertura da vegetação ripária e área aberta na zona ripária).
Material e Métodos
Área de estudo
Os riachos amostrados fazem parte da rede de drenagem localizada na área rural do
município de Paragominas (02° 59' 45" S e 47° 21' 10" O), estado do Pará, Brasil (Figura
1). Essa região é atualmente considerada um dos maiores centros agropecuários do estado
do Pará (El-Husny 2003). Impulsionada pela chegada de produtores rurais do sul do Brasil
(1950-1960), a criação de gado foi a primeira atividade de uso da terra de grande escala
estabelecida naquele município. Nas décadas de 1980 e 1990 ocorreu uma rápida expansão
da indústria madeireira e, a partir dos anos 2000, a agricultura mecanizada vem se
expandindo rapidamente nas áreas de pastagem e florestas secundárias da região. Outra
atividade que tem ganhado importância no município é a silvicultura, principalmente, de
Eucalyptus spp. e Schizolobium amazonicum (Gardner et al. 2013).
55
Figura 1. Localização geográfica do município de Paragominas, Amazônia Oriental, Pará,
Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem de invertebrados.
Período de coleta e Amostragem
Foram amostrados 51 riachos de baixa ordem (1ª a 3ª ordem) durante o período de
estiagem de 2011 (junho a agosto). As coletas de invertebrados e a caracterização do
hábitat físico foram realizadas em um trecho de 150 m de cada riacho estudado. Esse trecho
foi subdividido por 11 transectos transversais, criando 10 seções contínuas de 15 m.
Para caracterizar a fauna de invertebrados, uma amostra de substrato foi coletada
nos 10 primeiros transectos transversais, totalizando 10 subamostras por riacho estudado.
Em cada transecto, foi amostrado o substrato mais frequente e abundante. O substrato e a
fauna associada foram coletados com uso de um rapiché (rede entomológica em forma de
56
“D”; 900 cm2 e malha de 1mm2) e fixados com álcool (93%). No laboratório, o material
coletado foi triado em bandejas transiluminadas e os organismos encontrados preservados
em álcool (80%). A identificação dos invertebrados foi feita até o menor nível taxonômico
possível, utilizando microscópio estereoscópico, chaves de identificação específicas (e.g.,
Hamada et al. 2014) e, quando necessário, o auxílio de especialistas (ver agradecimentos).
A caracterização do habitat físico dos riachos e da zona ripária foi realizada com
base na metodologia proposta por Peck et al. (2006). Foram mensuradas variáveis abióticas
da água (pH, Condutividade elétrica [µScm-1], Temperatura [ºC], Oxigênio dissolvido
[mgL-1], Velocidade [m/s] e Vazão da água [m3/s]), da morfologia do canal (Largura [m] e
Profundidade [cm]), dos substratos (Madeira [%], Banco de folhas [%], Herbáceas
aquáticas [%], Sedimento Fino [%] ) e a cobertura da vegetação ripária (% de
sombreamento no canal, medida com densiômetro côncavo). A proporção de área aberta na
zona ripária foi obtida por meio de imagens de satélite (Instituto Nacional de Pesquisas
Espaciais - INPE; Paragominas: TopoData; resolution = 30 x 30 m) (Apêndice A). A área
avaliada foi delimitada com uso de buffers retangulares ao longo do trecho de coleta (base
= 200 m [100 m em cada margem do riacho] e altura = 150 m [trecho de coleta]) (ver Leal
et al. 2016). As bases de dados utilizadas para a avaliação da cobertura vegetal em cada
buffer foram disponibilizadas pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE;
Paragominas: TopoData; resolução 30 x 30m). Para o cálculo da proporção de áreas
abertas, o arquivo com a delimitação dos buffers foi sobreposto ao mapa de uso da terra e, a
área de cada polígono de uso dentro do buffer foi obtida. De posse da área de cada
polígono, as proporções das áreas abertas foram obtidas por meio da soma da área dos
polígonos referentes à categoria não floresta (área aberta) e, posterior, divisão pela área
total do buffer.
57
Análise dos dados
A unidade amostral considerada nesse estudo foi o riacho, assim, os invertebrados
aquáticos capturados nas 10 subamostras foram somados para as análises. Os animais que
não puderam ser identificados até o nível de gênero (e.g., Diptera: n = 8 famílias;
Hirudinea: n = 1) foram excluídos das comparações. Antes das análises, as matrizes de
abundância (famílias e gêneros de invertebrados da comunidade completa, gêneros de EPT,
gêneros de Odonata e gêneros de Trichoptera) foram logaritimizadas (log (x+1)) para
reduzir a influência dos táxons mais abundantes nas análises.
Para avaliar a relação entre as variáveis explanatórias (variáveis ambientais) e as
variáveis resposta (abundância e incidência [presença/ausência] da comunidade de
invertebrados, EPT, Odonata e Trichoptera) foi utilizada uma análise de regressão simples.
Antes de realizar estas análises, as variáveis ambientais e bióticas foram sumarizadas com
uso das Análises de Componentes Principais (PCA; distância Euclidiana; Apêndice B) e
Análise de Coordenadas Principais (PCoA; incidência (presença/ausência) = Índice de
Sørensen; abundância = Índice de Bray-Curtis; Apêndices C e D), respectivamente. As
análises de regressão foram realizadas utilizando o primeiro eixo da PCA e PCoA (Borcard
et al. 2011).
Para testar a congruência entre a comunidade de invertebrados em duas resoluções
taxonômicas (família x gênero) e entre a comunidade de invertebrados (gênero) e três
subgrupos de táxons (Invertebrados x EPT; Invertebrados x Odonata, Invertebrados x
Trichoptera) foi utilizada a análise Procrustes. Os scores de cada local para todos os eixos
gerados pela PCoA foram utilizados na Análise Procrustes. Esta análise minimiza as
diferenças na soma dos quadrados entre duas ou mais matrizes de dados, por meio da
sobreposição dos mínimos quadrados de uma matriz Y para uma matriz referência X,
58
resultando na estatística m2, a partir da qual é derivada a correlação estatística r (raiz
quadrada de 1 - m2). A estatística de correlação indica o grau de associação entre os pares
de matrizes resposta, onde, 0 e 1 indicam diferença completa e sobreposição total,
respectivamente. A significância estatística do ajuste da análise Procrustes foi testada por
um procedimento de permutação (PROTEST; com 10.000 permutações; Peres-Neto e
Jackson 2001). Foram avaliados o poder de explicação das variáveis explanatórias (r) e a
significância (p). Segundo Heino et al. (2010), valores de r superiores a 70% indicam forte
relação entre as variáveis. Todas as análises foram realizadas no programa R, versão 3.1.1,
utilizando o pacote vegan (R Development Team 2010).
59
Resultados
Composição da comunidade
Foram coletados 25.142 invertebrados pertencentes a 66 famílias e 143 gêneros.
Odonata (n = 41) foi a ordem com maior número de táxons, seguida por Coleoptera (n =
37), Ephemeroptera (n = 25) e Trichoptera (n = 21). Os táxons mais abundantes foram:
Macrostemum (n = 6.423), Smicridea (n = 3.000), Leptonema (n = 1.150) e Cernotina (n =
882), todos representantes de Trichoptera (Apêndice E).
Relação entre as variáveis ambientais e o padrão de similaridade da biota
Os dois primeiros eixos da PCA explicaram 43,7% (PCA 1 = 26,4%; PCA 2 =
17,3%) da variação das métricas ambientais. As variáveis que mais contribuíram para a
formação do primeiro eixo foram a proporção de área aberta na zona ripária (+) e a
cobertura de banco de liteira submersa (-). O segundo eixo foi associado principalmente à
madeira (%, +) e herbáceas aquáticas (%; -).
De modo geral, a relação entre as variáveis ambientais e a composição da fauna de
invertebrados aquáticos foi baixa ou moderada (Tabela 1). Utilizando dados de abundância,
esta relação variou de 22,3% (Odonata) a 49,0% (famílias de invertebrados). Para dados de
incidência, as relações entre as variáveis abióticas e o padrão de similaridade da fauna
variaram de 19,4% (Odonata) a 44,8% (gêneros de invertebrados; Tabela 1).
60
Tabela 1 - Resultados das análises de regressão simples entre a comunidade de
invertebrados aquáticos (em duas resoluções taxonômicas e três subgrupos- EPT, Odonata e
Trichoptera) e as variáveis ambientais, Paragominas, Pará.
F1,49 r (%) P
Dados de abundância
Ambiente vs. Família Inv. (PCA 1 vs. PCoA 1) 49,09 49,0 < 0,001
Ambiente vs. Gênero Inv. (PCA 1 vs. PCoA 1) 46,36 47,6 < 0,001
Ambiente vs. EPT (PCA 1 vs. PCoA 1) 41,32 44,6 < 0,001
Ambiente vs. Odonata (PCA 1 vs. PCoA 1) 15,39 22,3 < 0,001
Ambiente vs. Trichoptera (PCA 1 vs. PCoA 1) 27,96 35,0 < 0,001
Dados de incidência
Ambiente vs. Família Inv. (PCA 1 vs. PCoA 1) 36,69 43,6 < 0,001
Ambiente vs. Gênero Inv. (PCA 1 vs. PCoA 1) 41,67 44,8 < 0,001
Ambiente vs. EPT (PCA 1 vs. PCoA 1) 41,00 44,4 < 0,001
Ambiente vs. Odonata (PCA 1 vs. PCoA 1) 13,04 19,4 < 0,001
Ambiente vs. Trichoptera (PCA 1 vs. PCoA 1) 26,16 33,5 < 0,001 Inv. = Invertebrados; Ambiente = Variáveis ambientais; EPT = Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera; PCA 1 = Primeiro eixo da análise de componentes principais; PCoA 1 = Primeiro eixo da análise de coordenadas principais.
Nível de congruência entre grupos de táxons e resolução taxonômica
A congruência entre famílias e gêneros de invertebrados foi forte (abundância =
90,9%; incidência = 84,9%; Figura 3; Apêndice F). EPT apresentou elevada correlação (>
93%) com a comunidade total de invertebrados. Quando utilizamos apenas uma das ordens
de invertebrados nas comparações, Trichoptera (73-84%) apresentou maiores valores de
correlação com os grupos testados quando comparada com Odonata (53-68%). Além disso,
essas duas ordens apresentaram baixa correlação entre si (abundância = 56,3%; incidência
= 44,2%; Figura 3). O uso de dados de incidência resultou em perda de informação até 12%
maior do que com o uso de dados de abundância.
Figura 2- Congruência (%) entre as duas resoluções taxonômicas (família e gênero da
comunidade de invertebrados) e entre os diferentes grupos de táxons (gênero da
comunidade de invertebrados, EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera], Odonata e
Trichoptera), obtidas com uso da
entre as duas resoluções taxonômicas (família e gênero da
comunidade de invertebrados) e entre os diferentes grupos de táxons (gênero da
comunidade de invertebrados, EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera], Odonata e
Trichoptera), obtidas com uso da análise Procustes. Linhas tracejadas indicam as avaliações
61
entre as duas resoluções taxonômicas (família e gênero da
comunidade de invertebrados) e entre os diferentes grupos de táxons (gênero da
comunidade de invertebrados, EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera], Odonata e
análise Procustes. Linhas tracejadas indicam as avaliações
62
de congruência realizadas com base na incidência e as linhas sólidas representam
comparações com base na abundância de táxons.
Discussão
No presente estudo, a composição das amostras da comunidade de invertebrados e
seus subgrupos (EPT, Odonata e Trichoptera) foram moderada ou fortemente congruentes
entre si. A explicação mais comum para a congruência entre grupos biológicos é a resposta
similar das comunidades em relação ao gradiente ambiental (e.g., Heino 2003; Landeiro et
al. 2012). Aqui, os grupos responderam de forma similar às mesmas variáveis ambientais,
especialmente, a porcentagem de cobertura vegetal na zona ripária e porcentagem de banco
de folhas no canal dos riachos, o que gerou a congruência de padrões observada. A
vegetação ripária molda muitos microhabitats e é a principal fonte de recursos para a biota
nos riachos de baixa ordem em ecossistemas de floresta (Walker 1987). A conversão e
perda da cobertura vegetal induzem à extinção local das espécies mais sensíveis e
estimulam o crescimento populacional de táxons tolerantes (Rodrigues et al. 2016). Essa
dinâmica pode sincronizar a resposta dos táxons, aumentando o nível de congruência entre
as comunidades biológicas (Heino 2003).
Apesar do efeito significativo das variáveis ambientais sobre a fauna, a intensidade
da resposta variou entre os grupos de invertebrados, possivelmente devido a diferenças nos
atributos dos táxons. A relação entre as variáveis ambientais e a comunidade completa (43
a 49%) ou EPT (44 e 45%) foram superiores às registradas quando usamos dados de
Trichoptera (33% e 35%) ou Odonata (19% e 22%). A menor intensidade de resposta de
Odonata ao gradiente ambiental pode estar associada principalmente à sua alta capacidade
de dispersão e menor sensibilidade à perda de cobertura vegetal na zona ripária quando
63
comparada com outros grupos de insetos (Corbet 1999). Por exemplo, larvas e adultos de
Odonata são predadores, sendo sua abundância e ocorrência fortemente influenciadas pela
disponibilidade de presas (Corbet 1999). Outro fator que pode ter influenciado na baixa
resposta de Odonata, é o fato de as subordens Zygoptera e Anisoptera possuírem diferentes
comportamentos e sensibilidades aos impactos (Oliveira-Junior et al. 2015), o que pode
resultar em ausência ou menor resposta da ordem.
O uso de Trichoptera e EPT como substitutos da comunidade de invertebrados em
áreas alteradas pelo uso agrícola da terra foi fortemente suportado pelos nossos resultados.
Em termos de perda de informação em relação à comunidade completa, EPT (4%,
abundância e 6%, incidência) seria o melhor substituto. Este resultado reforça a idéia de
que índices compostos por dois ou mais táxons são mais indicados para serem usados como
substitutos da comunidade (Lovell et al. 2007; Larsen et al. 2012). Geralmente,
representantes de famílias ou ordens diferentes possuem peculiaridades ecológicas e
comportamentais que, em conjunto, podem representar melhor os padrões da comunidade.
Contudo, a facilidade na identificação de Trichoptera (abundância: 84% de congruência)
pode favorecer seu uso em detrimento a EPT. Por exemplo, as chaves de identificação de
Ephemeroptera são baseadas em características de estruturas frágeis (e.g., brânquias e
pernas; Salles et al. 2014), que geralmente são perdidas durante os procedimentos de coleta
e fixação. Esse fato aumenta a exigência por especialistas e tempo de campo, o que
intensifica a demanda por recursos financeiros. Além disso, os Trichoptera possuem
diferentes categorias tróficas (e.g., herbívoros, carnívoros e detritívoros) e níveis de
sensibilidade a perturbações ambientais, o que deve resultar em respostas rápidas e
evidentes a pequenas alterações ambientais (Merrit e Cummins 1996).
64
No presente estudo, a congruência entre a comunidade de invertebrados nas duas
resoluções taxonômicas (gênero e família) foi forte. Esse fato indica que os padrões de
similaridade da comunidade são representados adequadamente quando o nível de família é
utilizado. Forte congruência entre diferentes níveis taxonômicos tem sido amplamente
suportada pela literatura para invertebrados aquáticos (e.g., Heino et al. 2007; Lovell et al.
2007; Valente-Neto et al. 2015). Segundo Heino et al. (2007), a comunidade de
invertebrados, mesmo em nível de família, pode ser utilizada para avaliar os padrões da
biodiversidade e classificar áreas de acordo com seu valor para a conservação.
O uso dos dados de incidência aumentou a perda de informação em até 12%
(Trichoptera vs. Odonata) em relação aos valores de abundância. A mesma tendência foi
observada para Nepomorpha (Hemiptera) e Odonata em áreas de savana impactadas pela
agricultura (Giehl et al. 2014; Valente-Neto et al. 2015). O efeito positivo da abundância
sobre nossos resultados deve estar associado ao gradiente de distúrbio. Em paisagens
agrícolas, espera-se que o primeiro efeito da perda e conversão da vegetação sobre as
comunidades aquáticas seja a mudança na abundância das populações, que culmina em
extinção local de táxons sensíveis. Por outro lado, em áreas pouco impactadas, a diferença
na abundância entre grupos de insetos aquáticos (e.g., Odonata e Trichoptera) pode afetar
negativamente a congruência entre táxons (Curry et al. 2012)
A conservação de ecossistemas naturais requer o uso de abordagens que conciliem
baixo custo, esforço reduzido e alta eficiência. Por outro lado, em áreas tropicais, dada a
enorme lacuna de conhecimento sobre os padrões de distribuição da biodiversidade, a
realização de extensos levantamentos é fundamental antes de qualquer tipo de intervenção
antrópica. Dessa forma, considerando a relação custo-benefício, sugere-se o uso de
Trichoptera (abundância) ou invertebrados em nível de família como substitutos da
65
comunidade de invertebrados em medidas de avaliação e conservação de riachos em áreas
sob efeito do uso do solo para agricultura.
Agradecimentos
À José Max Barbosa de Oliveira Jr. e à equipe aquática do projeto- “Rede
Amazônia Sustentável”- pelo auxílio nos trabalhos de campo; ao Paulo V. Cruz (Baetidae),
Ana M. O. Pes (Trichoptera), Karina D. Silva (Hemiptera), Ulisses G. Neiss (Odonata),
Nikolas G. Cipola (Collembola), Célio U. Magalhães (Decapoda); Renato T. Martins
(Oligochaeta), Daniara Colpani (Gyrinidae) e César João Benetti (Coleoptera) pela ajuda na
identificação ou confirmação da identificação dos invertebrados; à Jeane M. C. Nascimento
pela montagem das pranchas e dicas de identificação dos Leptophlebiidae, e a Renato T.
Martins pelas sugestões. JGB recebeu bolsa de doutorado pela Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM) e NH e JLN receberam bolsas de pesquisa do
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Os projetos
Sistemática integrada de insetos aquáticos com ênfase em Simuliidae Neotropical,
Pronex/CNPq/Fapeam – Insetos aquáticos e Rede Amazônia Sustentável (RAS)
financiaram as coletas e o processamento das amostras. A RAS recebeu apoio financeiro do
Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra na Amazônia
(CNPq 574008/2008-0), Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – Embrapa (SEG
02.08.06.005.00), Governo britânico: Darwin Initiative (17-023), TNC-The Nature
Conservancy, e Natural Environment Research Council (NERC) (NE/F01614X/1 e
NE/G000816/1).
66
Bibliografia citada
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71
Apêndices
Apêndice A- Valores mínimos (Min), máximos (Max) e médios (± desvio padrão) das
variáveis ambientais dos riachos amostrados no município de Paragominas, Pará, Brasil, no
período de junho a agosto de 2011. (N= 51).
Variáveis ambientais Min Max Média ± DP
Condutividade elétrica (µS cm-1) 15,40 76,20 32,58 ± 13,05
Oxigênio dissolvido (mg L-1) 1,96 6,83 4,65 ± 1,20
pH 3,02 7,75 5,34 ± 0,95
Temperatura da água (ºC) 23,70 29,20 25,60 ± 1,42
Largura do canal (m) 1,95 12,35 3,35 ± 1,63
Profundidade do canal (cm) 13,24 98,41 48,56 ± 19,37
Velocidade da água (m s-1) 0,06 1,82 0,31 ± 0,33
Vazão da água (m3s-1) 0,01 1,45 0,24 ± 0,27
Banco de folhas (%) 0,00 64,80 17,20 ± 16,94
Cobertura da vegetação ripária (%) 13,80 100,00 77,90 ± 25,88
Herbáceas aquáticas (%) 0,00 75,20 7,90 ± 14,71
Madeira (%) 0,00 25,70 7,60 ± 6,26
Sedimento Fino (%) 0,00 40,90 9,30 ± 9,12
Área aberta (%) 0,00 100,00 40,37 ± 36,00
72
Apêndice B- Resultado da Análise de Componentes Principais (PCA) sumarizando os
dados ambientais em dois eixos. As variáveis que mais contribuíram para a formação do
primeiro eixo foram a proporção de área aberta na zona ripária (-) e a proporção de banco
de folhas (+). As variáveis que mais contribuíram para a formação do segundo eixo foram
madeira (%, +) e herbáceas aquáticas (-).
73
Apêndice C- Resultado das Análises de Coordenadas Principais (PCoA) utilizando dados
de abundância na ordenação dos pontos de coleta de acordo com a similaridade da
comunidade de invertebrados no nível de família (A) e gênero (B) e dos subgrupos, EPT
(Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera; C), Odonata (D) e Trichoptera (E).
74
Apêndice D- Resultado das Análises de Coordenadas Principais (PCoA) utilizando dados
de incidência (presença / ausência) na ordenação dos pontos de coleta de acordo com a
similaridade da comunidade de invertebrados no nível de família (A) e gênero (B) e dos
subgrupos, EPT (Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera; C), Odonata (D) e Trichoptera
(E).
75
Apêndice E- Valores médios e desvio padrão da abundância e frequência de ocorrência (F.O.)
de cada táxon de invertebrados coletados nos 51 riachos da Amazônia Oriental,
Paragominas, Pará, Brasil, no período de junho a agosto de 2011. Os riachos representam
um gradiente de distúrbio, incluindo desde riachos pouco impactados até aqueles com alto
nível de impacto causado por atividades agrícolas.
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Annelida Hirudinea Glossiphoniidae - 0,78±2,89 13
Oligochaeta Enchytraeidae - 0,57±2,74 5
Naididae-Tubificinae Bothrioneurum 0,02±0,14 1
Limnodrilus 0,72±2,32 13
Naididae_Naidinae Nais 0,20±0,53 8
Slavina 0,35±2,52 1
Pristininae Pristina 0,06±0,34 3
Pristinella 0,04±0,20 2
Opistocystidae Opistocysta 0,02±0,14 3
Crustacea Decapoda Palaemonidae Macrobrachium 0,14±0,45 5
Trichodactylidae - 0,04±0,28 1
Hexapoda Collembola Entomobryidae Lepidosira 0,04 ± 0,44 3
Paronellidae Salina 0,08 ± 0,20 2
Ephemeroptera Baetidae Americabaetis 3,04±14,92 6
Aturbina 0,37±2,12 4
Callibaetis 0,16±0,61 4
Cryptonympha 13,74±47,69 23
Paracleodes 1,18±4,65 5
Waltzoyphius 1,92±5,87 19
Zelusia 0,71±1,87 12
Caenidae Brasilocaenis 2,82±8,82 12
Caenis 2,96±4,20 34
Coryphoridae Coryphorus 0,06±0,31 2
Euthyplociidae Campylocia 7,04±11,79 29
Leptohyphidae Amanahyphes 3,27±9,26 21
Tricorythodes 0,06±0,31 2
Tricorythopsis 3,86±19,71 10
Leptophebiidae Askola 0,04±0,20 2
Farrodes 1,65±6,97 15
Fittkaulus 0,74±3,49 5
Hagenulopsis 0,18±0,89 3
Hydrosmilodon 2,16±14,69 7
Miroculis 7,23±12,58 27
Paramaka/Needhamella 0,02±0,14 1
Thraulodes 0,02±0,14 1
Simothraulopsis 0,06±0,31 2
Ulmeritoides 6,98±11,56 30
Polymitarcyidae Asthenopus 1,31±5,95 6
Campsurus 0,45±1,30 8
Odonata Aeshnidae Coryphaeschna 0,02±0,04 1
76
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Hexapoda Calopterygidae Hetaerina 1,37±0,46 25
Coenagrionidae Argia 1,41±0,58 25
Acanthagrion 0,16±0,17 5
Corduliidae Aeschnosoma 0,25±0,22 11
Lauromacromia 0,20±0,24 4
Neocordulia 0,02±0,04 1
Paracordulia 0,04±0,06 3
Dicteriadidae Dicterias 0,02±0,04 1
Heliocharis amazona 0,10±0,10 5
Gomphidae Agriogomphus 0,43±0,27 9
Aphylla 0,04±0,06 1
Archaeogomphus 0,06±0,08 3
Desmogomphus 0,04±0,06 2
Ebegomphus 0,25±0,21 6
Epigomphus 0,71±0,49 12
Phyllocycla 0,55±0,32 13
Phyllogomphoides 0,14±0,13 5
Progomphus 0,71±0,34 18
Zonophora 1,14±0,51 21
Libellulidae Brechmorhoga 0,78±0,68 5
Dasythemis 0,02±0,04 1
Diastatops 3,96±16,16 14
Dythemis 0,12±0,19 1
Elasmothemis 1,78±1,06 11
Elga 1,41±0,57 23
Erythrodiplax 0,23±0,37 6
Gynothemis 1,02±0,47 20
Libellulidae morfo 1 0,16±0,21 2
Macrothemis 1,20±0,55 17
Oligoclada 0,31±0,27 10
Orthemis 0,040±0,09 1
Perithemis 0,14±0,27 2
Planiplax 0,06±0,10 2
Megapodagrionidae Heteragrion 0,61±0,27 17
Perilestidae Perilestes 0,18±0,15 6
Polythoridae Chalcopteryx 0,18±0,21 3
Protoneuridae Epipleoneura 2,92±3,96 31
Plecoptera Perlidae Anacroneuria 1,67±4,37 12
Macrogynoplax 2,22±4,46 18
Blattaria Blaberidae Epilamprinae 0,14 ± 0,35 11
Heteroptera Corixidae Tenagobia 0,04±0,20 3
Gerridae Tachygeris 0,02±0,14 1
Naucoridae Ambrysus 0,47±1,15 12
Limnocoris 0,10±0,46 3
Veliidae Paravelia 0,06±0,24 6
Rhagovelia 0,04±0,20 3
Stridulivelia 0,02±0,14 1
77
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Coleoptera Dryopidae Onopelmus 0,04±0,28 1
Dytiscidae Bidessini 0,02±0,14 1
Hexapoda Celina 0,16±0,54 7
Desmopachria 0,06±0,31 2
Hydrodessus 0,22±0,70 6
Laccophilus 0,02±0,14 3
Platynectes 0,20±0,92 3
Elmidae Cylloepus 0,04±0,28 2
Gyrelmis 0,16±0,70 3
Heterelmis 0,22±0,68 6
Hexacylloepus 1,10±4,97 11
Hintonelmis 0,02±0,14 1
Macrelmis 0,82±3,27 7
Microcylloepus 0,06±0,24 5
Neoelmis 0,31±0,62 13
Neolimnius 0,06±0,31 2
Pilielmis 0,82±3,04 10
Stegoelmis 0,41±0,90 12
Tyletelmis 0,06±0,31 2
Xenelmis 0,22±0,70 6
Gyrinidae Gyretes 2,04±3,68 28
Hydraenidae - 0,02±0,14 1
Hydrochidae - 0,04±0,20 2
Hydrophilidae Anacaena 0,04±0,28 1
Chasmogenus 0,02±0,14 1
Derallus 0,02±0,14 1
Enochrus 0,04±0,20 1
Helochares 0,02±0,14 1
Tropisternus 0,06±0,42 1
Limnichidae - 0,02±0,14 1
Noteridae Hydrocanthus 0,02±0,14 3
Liocanthydrus 0,43±1,24 11
Suphisellus 0,04±0,20 3
Ptilodactylidae - 0,18±0,86 5
Scirtidae Cyphon 0,02±0,14 1
Scirtes 1,72±4,90 22
Staphylinidae - 0,29±1,04 6
Megaloptera Sialidae Ilyobius 0,06±0,31 2
Corydalidae - 0,47±1,60 9
Trichoptera Calamoceratidae Phylloicus 1,57±3,52 18
Ecnomidae Austrotinodes 0,06±0,24 3
Glossosomatidae Mortoniella 0,14±0,60 4
Helicopsychidae Helicopsyche 0,02±0,14 1
Hydropsychidae Leptonema 21,14±81,05 35
Macronema 16,33±22,59 40
Macrostemum 103,63±297,99 36
Smicridea 47,82±122,04 43
78
Continuação
Ordem Família Táxons Abundância F.O.
Trichoptera Hydroptilidae Flintiella 0,69±3,14 5
Hydroptila 3,45±12,47 11
Neotrichia 0,49±1,54 11
Oxyethira 1,10±2,70 17
Hexapoda Leptoceridae Nectopsyche 0,33±0,71 13
Oecetis 1,49±3,12 23
Triplectides 0,39±0,98 11
Odontoceridae Marilia 0,06±0,31 2
Philopotamidae Wormaldia 0,67±3,03 5
Polycentropodidae Cernotina 12,65±16,97 42
Cyrnellus 1,41±3,09 20
Nyctiophilax 0,37±0,98 10
Polyplectropus 0,63±2,13 9
Lepidoptera Crambidae Parapoynx 2,16±5,02 22
Petrophila 6,18±10,84 35
Synclita 0,04±0,20 2
Diptera Ceratopogonidae - 0,41±1,98 7
Chironomidae - 37,33±43,97 45
Dolichopodidae - 0,02±0,14 1
Empididae - 0,45±1,27 13
Simuliidae Simulium 28,80±140,93 34
Stratiomyidae - 0,02±0,14 1
Tabanidae - 0,22±1,01 5
Tipulidae - 1,57±3,03 26
79
Apêndice F- Resultados da análise Procrustes testando a congruência entre a comunidade
de invertebrados e três subgrupos de táxons (Invertebrados vs. EPT; Invertebrados vs.
Odonata; Invertebrados vs. Trichoptera; em gênero) e entre duas resoluções taxonômicas
(família vs. gênero de invertebrados) da comunidade.
Grupos Abundância Incidência
m2 r (%) p m2 r (%) p
Família vs. Gênero Invert. 0,173 90,9 < 0,001 0,279 84,9 < 0,001
Invertebrados vs. EPT 0,080 95,9 < 0,001 0,120 93,8 < 0,001
Invertebrados vs.Odonata 0,535 68,2 < 0,001 0,532 68,4 < 0,001
Invertebrados vs. Trichoptera 0,299 83,7 < 0,001 0,467 73,0 < 0,001
EPT vs. Odonata 0,683 56,3 < 0,001 0,715 53,4 < 0,001
EPT vs. Trichoptera 0,167 91,3 < 0,001 0,305 83,3 < 0,001
Odonata vs. Trichoptera 0,683 56,3 < 0,001 0,804 44,2 < 0,001
Invert. = Invertebrados aquáticos; EPT = Gêneros de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera; Invertebrados = Gêneros de invertebrados aquáticos; Odonata = Gêneros de Odonata.
80
Capítulo 3
Efeito do uso da terra e da variabilidade natural
do habitat sobre a diversidade e composição
funcional da comunidade de Ephemeroptera,
Plecoptera e Trichoptera de riachos da
Amazônia brasileira em diferentes escalas
espaciais. Manuscrito formatado para Ecological
Indicators.
81
Efeito do uso da terra e da variabilidade natural do habitat sobre a diversidade e
composição funcional da comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera de
riachos da Amazônia brasileira em diferentes escalas espaciais
RESUMO
Dada a intrínseca conexão entre os organismos e seu habitat, os atributos (e.g., características morfológicas, história de vida, comportamento) dos membros de uma comunidade podem ser vistos como uma função de seu habitat. Assim, mudanças nos habitats em ecossistemas aquáticos decorrentes de perturbações antrópicas devem afetar a forma como as comunidades aquáticas desempenham suas funções, o que pode interferir negativamente no funcionamento desses ecossistemas. O objetivo do presente estudo foi avaliar o efeito do uso/cobertura da terra e de características naturais do habitat sobre a diversidade (Riqueza funcional-RF e Diversidade funcional-DF) e composição funcional (EF) da comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) de riachos da Amazônia Oriental brasileira em diferentes escalas espaciais. Para isso, 96 riachos distribuídos ao longo de microbacias localizadas na área rural dos municípios de Santarém e Paragominas (Pará) foram amostrados. Esses riachos foram escolhidos de modo a representar um gradiente de impactos, desde aqueles minimamente impactados até alguns fortemente impactados por atividades agropecuárias. As variáveis respostas (RF, DF, EF) foram relacionadas com índices de distúrbios do habitat físico na escala local, de microbacia, corredor de vegetação ripária, e com índices que integraram o distúrbio na escala local e de paisagem (IDI). Adicionalmente, as variáveis respostas foram relacionadas com métricas naturais do habitat. A composição funcional de EPT foi a variável que melhor respondeu à variação do IDI em Paragominas. Em Santarém, o IDI explicou melhor a variação da diversidade funcional (RF e DF). A adição de métricas de habitat aos modelos que descrevem a relação entre o IDI e RF, e entre DF e CF, contribuiu significativamente para o aumento da explicação da RF, DF e CF nas duas regiões de estudo e no conjunto total de riachos. A combinação entre os índices de distúrbio utilizados e as variáveis naturais dos habitats explicou entre 32 e 61% da variação total da RF, DF e CF. Os índices de distúrbio e as condições funcionais da fauna de EPT propiciaram um retrato acurado da qualidade ecológica dos riachos das áreas de estudo, mostrando que são ferramentas importantes para o planejamento e execução de atividades de conservação, manejo e restauraçãodesses ecossistemas lóticos. A composição funcional de EPT e a qualidade do habitat físico dos riachos da região de estudo ainda se encontram em nível intermediário de distúrbio, indicando boas perspectivas de resposta a eventuais medidas de restauração.
Palavras-chave: Agricultura, insetos aquáticos, perda de habitat, índices de distúrbio.
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Effects of land use and natural habitat variability on the functional diversity and
composition of Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera communities in
Amazonian streams at different spatial scales
Abstract Organisms and their habitats are intrinsicly connected and, attributes (e.g., morphology, life history, behavior) of aquatic insect communities can be seen as a function of habitat. Thus, changes in aquatic ecosystem habitats due to different human activities should affect aquatic community functions, which can negatively affect ecosystem functioning. The aim of this study was to evaluate the effect of land use/ cover and natural habitat metrics on diversity (Functional richness-RF and Functional Diversity -DF) and functional composition (CF) of Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera (EPT) communities in the Brazilian Amazon streams at different spatial scales. Sampling was conducted in 96 streams distributed along watersheds in rural areas of the municipalities of Santarém and Paragominas (Pará). Streams were selected to obtain an impact gradient ranging from minimally impacted streams until strongly impacted (agropastoril activities). Response variables were related to physical habitat disturbances at local, watershed and riparian-vegetation corridor scale and to indices that integrate disturbance at local and landscape scales (IDI). Additionally, response variables were related to natural habitat metrics. In Paragominas the functional composition of EPT was the variable that best responded to variation in IDI. In Santarém, variation in functional diversity (RF and DF) is best explained by IDI. Addition of habitat metrics to models that describe relationships among IDI and RF, DF and CF contributed significantly to the increase in RF, DF and CF explanation in both study areas and to the total number of streams. A combination of disturbance indices and natural habitat variables explained between 32 and 61% of the total variation in RF, DF and CF. Disturbance indices and functional conditions of EPT fauna provided an accurate picture of ecological quality of streams in the study areas, showing that these are important tools for planning and implementation of restoration activities and for management and conservation of these stream ecosystems. According to evidence obtained, the functional structure of EPT and the quality of the physical habitat of streams in the study areas are still at intermediate levels of disturbance, indicating good prospects for response to restoration measures. Key words: agriculture, aquatic insects, disturbance indices, habitat loss.
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Introdução
O habitat é considerado um elemento fundamental na estruturação das comunidades
de ambientes aquáticos lóticos (Richards et al. 1997; Lamouroux et al. 2004; Landeiro et al.
2012). Este atua como um arcabouço que molda as comunidades locais, selecionando
espécies que possuem atributos (ex. características morfológicas, história de vida,
comportamento) adequados para se estabelecer naquele local (Townsend e Hildrew 1994).
Essa relação sugere que os atributos presentes em uma comunidade podem representar uma
função de seu habitat (Lamouroux et al. 2004). Com base nessa perspectiva, mudanças nos
ecossistemas devido às diferentes atividades humanas devem afetar a forma como as
comunidades desempenham suas funções, o que pode interferir negativamente no
funcionamento desses ecossistemas.
As diferentes formas de uso/cobertura da terra são consideradas o principal fator
responsável pela degradação dos ecossistemas aquáticos (Ometo et al. 2000; Nessimian et
al. 2008). Dentre as formas de uso da terra, a atividade agropastoril necessita de grandes
áreas e por isso, é, frequentemente, a principal fonte de perturbações ambientais em muitas
bacias de drenagem (Allan 2004). Esta atividade afeta riachos por meio da degradação dos
habitats da zona ripária e do canal, alteração do fluxo de água e aumento da entrada de
poluentes oriundos de fontes não pontuais, por exemplo, sedimentos (Johnson et al. 1997;
Lammert e Allan 1999; Allan 2004). A remoção da vegetação ripária torna as áreas
marginais aos canais desprotegidas e consequentemente mais suscetíveis a processos de
erosão os quais podem promover a descaracterização do canal tanto em relação a sua forma
(sinuosidade) como a suas dimensões (largura, profundidade) (Neill et al. 2006). Além
disso, a estrutura interna do canal tende a se tornar mais simples, devido à indisponibilidade
de substratos orgânicos (como folhas e gravetos) e de dispositivos de retenção (troncos e
galhos) (Neill et al. 2006; Nessimian et al. 2008), que eram fornecidos pela vegetação do
entorno (Gonçalves Jr. e Callisto 2013). A intensidade luminosa e a temperatura da água
aumentam (Sponseller et al. 2001; Neill et al. 2013; Macedo et al. 2013) e, em muitos
casos, há aumento da biomassa de algas (ex. Mosisch et al. 2001). Devido às mudanças na
permeabilidade do solo, os fluxos de alta vazão normalmente aumentam em magnitude e
frequência em áreas de agricultura (Allan 2004; Niell et al. 2006; Coe et al. 2013). O aporte
de sedimento, nutrientes e poluentes químicos se dá, principalmente, pelo escoamento
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superficial (Williams et al. 1997; Neill et al. 2001). Tem sido mostrado que à medida que a
agricultura se intensifica ocorrem perdas na diversidade biológica dos riachos e o declínio
na riqueza das comunidades aquáticas (Richards et al. 1996).
As comunidades de macroinvertebrados aquáticos desempenham um papel
importante no funcionamento dos ecossistemas lóticos. Influenciam a produtividade
primária, a ciclagem de nutrientes, a decomposição e translocação de material e
estabelecem o elo entre os microrganismos e níveis mais altos da cadeia alimentar (Wallace
e Webster 1996). Toda essa diversidade funcional e biológica reflete as adaptações desses
organismos para se estabelecerem nesses ecossistemas complexos e heterogêneos espacial e
temporalmente (Vinson e Hawkins 1998; Heino 2005). Devido a essa intrínseca conexão,
alterações na fauna de invertebrados aquáticos devem promover perdas na funcionalidade
dos ecossistemas lóticos (ex. resistência e resiliência). Geralmente, o uso da terra para
atividades agropastoris exerce um efeito deletério sobre os invertebrados mais sensíveis,
como é o caso dos insetos pertencentes às ordens Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera
(EPT) (Rosenberg e Resh 1993). Assim, avaliar a diversidade e a composição funcional
destes organismos pode auxiloiar no planejamento e execução de atividades de
conservação, manejo e restauração de ecossistemas lóticos (Statzner e Bêche 2010).
Contudo, é consenso que compreender apenas as condições do habitat não é
suficiente para prever os padrões da composição funcional das comunidades aquáticas. Isso
porque os processos que controlam as condições dos habitats ocorrem em múltiplas escalas
(Cooper et al.1998), o que nos leva ao conceito dos filtros ecológicos (Poff 1997). Sob esta
perspectiva, só os táxons cujos atributos são adequados para transpor as restrições impostas
em cada escala espacial e temporal poderiam fazer parte da comunidade local. Em
ecossistemas aquáticos lóticos, as espécies teriam que passar por filtros na escala regional,
microbacia, unidade do canal e microhabitat (Frissell et al. 1986). Esses filtros podem ser
de origem natural ou antropogênica (Heino et al. 2013). Assim, tanto os processos naturais
quanto as diferentes formas de uso da terra podem ser vistas como filtros que impõem
restrições ao estabelecimento ou permanência da entomofauna aquática em diferentes
escalas (e.g., Richards et al. 1996).
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Sob esta perspectiva hierárquica, a estrutura e função dos pequenos riachos podem
ser influenciadas por uma série de fatores que ocorrem em cascata, de uma escala espacial
mais ampla para uma mais restrita (Frissell et al. 1986; Poff 1997). Na escala regional,
aspectos como clima e geologia devem influenciar os riachos (Allan, 2004), enquanto que
na escala de paisagem, há influência da bacia de drenagem e das diferentes formas de uso
da terra. Já na escala local (trecho), os riachos sofrem influência das condições hidráulicas
(e.g., fluxo da água e velocidade da corrente), morfológicas (e.g., profundidade, largura e
sinuosidade), químicas e físico-químicas da água (e.g., pH, condutividade elétrica,
temperatura e oxigênio dissolvido) e da zona ripária. Assim, esses fatores e suas inúmeras
interações determinam a qualidade da água e as condições do habitat físico dos riachos
(Richards et al. 1996; Jhonson et al. 1997), que, por sua vez, influenciam a composição e
distribuição funcional da comunidade de insetos aquáticos (Poff 1997; Richards et al. 1997;
Lamouroux et al. 2004).
Dessa forma, o presente estudo tem como objetivo avaliar o efeito do uso da terra e
cobertura do solo e de métricas naturais do habitat sobre a diversidade e composição
funcional da comunidade de EPT de riachos da Amazônia brasileira em diferentes escalas
espaciais (local, microbacia, corredor de vegetação ripária e integrada; Figura 1). Para este
fim, trabalhamos com as seguintes hipóteses: (a) a retirada da vegetação nativa altera os
padrões e processos do habitat físico dos riachos, levando à perda de espécies que não
possuem atributos funcionais apropriados para permanecerem sob as condições de estresse
geradas. Assim, esperamos que a diversidade funcional das comunidades de EPT decresça
com o aumento da retirada de vegetação nativa tanto na escala local quanto de paisagem.
Simultaneamente, esperamos uma mudança na composição funcional da comunidade de
EPT mediada pela intensidade do uso da terra; (b) dada a relação intrínseca entre os
atributos das espécies e os habitats, esperamos que as características naturais do habitat
físico contribuam substancialmente para a explicação das variações na diversidade e
composição funcional de EPT nos riachos.
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Figura 1- Esquema representando o efeito das condições de uso da terra nas escalas de
microbacia e corredor de vegetação ripária e da variabilidade natural do habitat sobre a
riqueza, diversidade e composição funcional da comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera
e Trichoptera (EPT) de riachos da Amazônia Oriental, Pará, Brasil. IDL = índice de
distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na microbacia; IDIM = índice de distúrbio
integrado (IDL+IDM) na escala de microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de
vegetação ripária; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de corredor de
vegetação ripária.
Material e Métodos
Área de estudo
Os riachos amostrados neste estudo estão localizados no município de Paragominas
(02° 59' 45" S e 47° 21' 10" O; PGM) e no conjunto de municípios composto por Santarém,
Belterra e Mojuí dos Campos (02º 24" 52" S e 54º 42" 36" O; STM), Pará, Brasil (Figura
2). A partir de agora, denominaremos este conjunto de municípios por Santarém, que é o
município mais antigo. Estas duas regiões estão situadas na porção oriental da Amazônia
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brasileira, mas diferem quanto a características biofísicas (Amanajás e Braga 2012) e tempo
de ocupação e uso da terra (Gardner et al. 2013). Estas duas áreas foram classificadas como
diferentes ecorregiões (STM = Ecorregião Tapajós-Xingu; PGM = Ecorregião Tocantins-
Piedade), com base na presença de comunidades biológicas e espécies distintas (e.g.,
mamíferos e vegetação; Olson et al. 2001).
O município de Paragominas ocupa uma área com altitude de 85 m acima do nível
do mar. O clima é tropical chuvoso e a temperatura média anual é de 26 °C. A umidade
relativa do ar é de 81% e a precipitação média anual de 1.800 mm. Possui estação chuvosa
de dezembro a maio e estação seca de junho a novembro (Embrapa, 1986). A vegetação da
região é classificada como Floresta ombrófila densa, segundo sistema fisionômico-
ecológico (Radambrasil, 1974). O solo da área do município é representado,
principalmente, pelo tipo latossolo vermelho amarelo, podzólico vermelho amarelo,
podzólico vermelho amarelo plintítico (Vieira et al. 1971). As redes de drenagem
localizadas na área de estudo pertencem às bacias dos rios Capim e Gurupi.
O município de Santarém está a 50 m acima do nível do mar. O clima é tropical
úmido, com temperatura média anual de 27,5 °C. A umidade relativa do ar é de 81% e a
precipitação média anual de 1.950 mm (INMET, 2015). A região possui estação chuvosa de
janeiro a maio e estação seca pronunciada de junho a dezembro. O solo onde o município
está localizado é bastante heterogêneo, composto por quatro grupos: (a) Glei pouco húmico,
glei húmico, aluvial, laterita hidromórfica e hidromórficos indiscriminados; (b) areia
quartzosa vermelho-amarela, latossolo amarelo húmico antropogênico elatossolo amarelo;
(c) latossolo roxo e laterítico bruno avermelhado e (d) latossolo amarelo, podzólico
vermelho-amarelo e concrecionário laterítico (Vieira et al. 1971). De acordo com o sistema
fisionômico-ecológico, a vegetação da região é classificada como Floresta ombrófila densa,
Savana arbórea densa e Savana parque (Projeto Radambrasil, 1976; Magnusson et al.
2008). As redes de drenagem localizadas na área de estudo pertencem às bacias dos rios
Tapajós, Amazonas e Curuá-Una.
O território ocupado pela cidade de Santarém já era habitado por povos pré-
colombianos (Gardner et al. 2013), mas a atual cidade foi fundada em 1661. A ocupação da
região de Paragominas, por outro lado, teve início nos anos 1950, por imigrantes do sudeste
e centro-sul do país, sendo fundada em 1959. O desenvolvimento atual das duas regiões foi
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estimulado pela construção de rodovias federais e incentivos governamentais à ocupação e
desenvolvimento da porção norte do país, que ocorreram entre as décadas de 1960-70. A
princípio, a região de Santarém foi colonizada por pequenos produtores, enquanto que,
Paragominas foi ocupada por grandes produtores rurais, com auge da indústria madeireira
nas décadas de 1980 e 1990. A partir dos anos 2000, a agricultura mecanizada foi
implantada nas duas regiões e tem se expandido rapidamente nas terras de pastagem e
florestas secundárias (Gardner et al. 2013).
Atualmente, as duas regiões têm estabelecido medidas que estimulam o
desenvolvimento de práticas agropastoris sustentáveis. Paragominas, com a implantação do
selo “Município Verde” e Santarém, com o embargo à expansão da soja em áreas
desflorestadas do município (Gardner et al. 2013).
Período e escolha das áreas de amostragem
A comunidade de EPT foi amostrada em 96 riachos distribuídos ao longo de
microbacias localizadas na área rural dos municípios de Santarém (45 riachos) e
Paragominas (51 riachos). Em Santarém as amostragens foram realizadas nos meses de
julho e agosto de 2010 e em Paragominas entre os meses de junho e agosto de 2011, que
correspondem ao período de estiagem nas duas regiões. Os riachos foram escolhidos de
modo a representar um gradiente de impacto (degradação de habitats). Na escala local, este
gradiente foi identificado por meio de observação direta da cobertura do solo na zona
ripária e das condições do canal dos riachos e abrangeu desde áreas fortemente degradadas
até áreas de referência (minimamente perturbadas). Na escala de microbacia, o gradiente de
cobertura florestal foi avaliado com uso de imagens de satélite (Gardner et al. 2013). Outro
fator levado em consideração durante a escolha dos riachos foi a ordem (1ª a 3ª ordem, na
escala se Strahler).
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Figura 2- Localização geográfica das áreas de estudo em Santarém e Paragominas,
Amazônia Oriental, Pará, Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem.
A = Brasil; B = Estado do Pará; C = Santarém; D = Paragominas.
Amostragem de EPT e procedimentos de laboratório
Os insetos aquáticos foram coletados em 10 trechos contíguos, de 15 m cada, em
cada riacho. Em cada trecho, uma única amostra abrangendo o substrato predominante
(folhiço, areia, macrófitas, raiz) foi coletada. As amostragens foram realizadas no
sentidofoz-cabeceira.
Os substratos foram coletados com uso de uma rede entomológica em forma de D
(900 cm2 e malha de 1mm2) e submetidos a uma pré-triagem ainda em campo para
preservar melhor os espécimes mais frágeis e, dessa forma, facilitar a identificação
taxonômica dos exemplares coletados. O restante do material coletado foi armazenado em
potes plásticos e fixado com álcool (90%); no laboratório, foram triados em bandejas
transiluminadas e preservados em álcool (80º). A fauna de EPT foi triada e identificada sob
D
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microscópio estereoscópico utilizando chaves de identificação e o auxílio de especialistas,
quando necessário.
Grupos funcionais
Os grupos funcionais de EPT foram obtidos a partir da combinação entre grupos
funcionais alimentares e de habitat característicos de cada táxon. A classificação dos grupos
funcionais alimentares (raspadores, fragmentadores, sugadores, coletores, filtradores e
predadores) foi realizada com base nas categorias propostas por Cummins et al. (2005),
baseadas nos mecanismos morfo-comportamentais utilizados pelos insetos na aquisição do
alimento. Os atributos de hábito (nadadores, agarradores, escaladores, rastejantes,
cavadores e mergulhadores) foram classificados de acordo com Merritt e Cummins (1996),
e fornecem informações sobre a mobilidade relativa dos táxons e o local onde o alimento é
obtido (Merritt e Cummins 1996). Estes atributos têm grande potencial para a ecologia
preditiva, pois são instáveis evolutivamente, o que significa que são pouco limitados pela
filogenia (fraca afinidade taxonômica e correlação estatística) e que são sensíveis à seleção
local (Poff et al. 2006). Estudos empíricos têm destacado a importância desses atributos
para avaliar o papel funcional da comunidade de insetos aquáticos em gradientes
ambientais (e.g., Heino 2005; Heino et al. 2007). Neste estudo, cada táxon de EPT foi
alocado em um grupo funcional com base em informações de estudos da entomofauna
neotropical (Sattler 1967; Mol 1986; Alencar et al. 1999; Oliveira et al. 1999; Buss et al.
2002; Polegatto e Froehlich 2003; Cummins et al. 2005; Tomanova et al. 2006; Da-Silva et
al. 2010; Pes et al. 2013), em observações de campo e na opinião de especialistas (ver
Agradecimentos).
Avaliação do uso da terra
Para identificar uma possível relação preditiva entre os padrões de uso da terra e a
composição da comunidade de EPT de riachos de cabeceira, as proporções das categorias
de uso e cobertura do solo foram quantificadas em diferentes escalas espaciais: toda a
microbacia e zona tampão (“buffer”) de 30 m de largura (em cada margem) contornando a
rede de drenagem acima do ponto de coleta (corredores de vegetação ripária) (ver Gardner
et al. 2013) As bases de dados necessárias para a realização dessa avaliação foram
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fornecidas pela NASA - Administração Espacial e Aeronáutica Nacional (Santarém:
Modelo Digital do Terreno SRTM; resolução 90 x 90m; http://relevobr.cnpm.embrapa.br) e
pelo INPE - Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (Paragominas: TopoData; resolução
30 x 30m).
Os limites das microbacias e da rede de drenagem (corredor de vegetação ripária)
foram gerados a partir de modelagem hidrológica no software SWAT, utilizando o modelo
digital do terreno (MDT) e as coordenadas dos pontos de amostragem. O cálculo das
proporções das categorias de uso e cobertura do solo na microbacia e no corredor de
vegetação ripária foi obtido por meio da sobreposição entre o arquivo com os limites das
microbacias e das redes de drenagem e o mapa de uso e cobertura do solo, o que forneceu a
área referente a cada polígono de uso dentro da microbacia e da zona tampão de 30m. As
áreas destes polígonos foram somadas considerando-se os tipos de cobertura e cobertura
presentes (corpos d’água, floresta primária, floresta secundária, floresta secundária jovem e
área aberta) e divididas pela área total da microbacia ou da zona tampão da rede de
drenagem, obtendo-se os valores proporcionais dessas categorias para cada escala espacial
(Gardner et al 2013).
Hábitat físico e qualidade da água
Com a finalidade de caracterizar o ambiente e verificar possíveis relações entre as
características ambientais e a composição e estrutura trófica da comunidade de EPT, 167
variáveis estruturais, químicas e físico-químicas dos riachos e da mata ripária foram
mensuradas. As características químicas, físicas e físico-químicas das águas foram
avaliadas em um único ponto dentro de cada riacho estudado e as variáveis de habitat físico
(estruturais) foram amostradas de acordo com Peck et al. (2006).
A avaliação do hábitat físico foi realizada ao longo dos 150m demarcados para a
coleta da entomofauna. Em cada uma das 11 seções transversais e ao longo das seções
longitudinais, a morfologia da área adjacente ao canal e a do canal do riacho (e.g.,
declividade, sinuosidade, ângulo de inclinação das margens), as características da
vegetação ripária (e.g., sombreamento das margens e canal) e as do habitat físico dentro dos
riachos (e.g., tipos e tamanho de substrato, imersão do substrato, tipo de fluxo e diâmetro
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de madeiras submersas) e as evidências de distúrbio humano (e.g., presença de pastagem,
agricultura, estradas e lixo) foram avaliadas.
Além disso, foram avaliados os valores do pH, temperatura (°C) e condutividade
elétrica (μS.cm-1) e a concentração de oxigênio dissolvido (mg.l-1) na água. As medidas
foram obtidas em campo com o uso de medidores portáteis (marca OAKTON modelos
Waterproof Multiparameter PC Tester 35 e Waterproof DO 300 Meter).
Diversidade funcional e composição funcional
Para avaliar a relação entre a comunidade de EPT e as medidas de distúrbios
antropogênicos nas escalas local, de microbacia e de corredor de vegetação ripária, duas
medidas de diversidade (riqueza - RF e diversidade alfa; DF) e uma de composição
funcional (CF) foram utilizadas como variáveis respostas. A diversidade funcional da
comunidade de EPT foi descrita por meio dos índices de riqueza funcional e diversidade
funcional (alfa). A riqueza funcional denota o número de grupos funcionais presentes em
uma comunidade, enquanto que, a diversidade funcional de cada comunidade foi expressa
pela combinação entre o número de grupos funcionais (riqueza funcional) e a distribuição
dos indivíduos entre os grupos funcionais (equitabilidade funcional). A diversidade
funcional foi calculada por meio da equação proposta por Shannon-Wiener:
H’ = -∑pi.log pi
Onde:
pi representa a razão entre ni e n. ni representa o número de indivíduos de um dado grupo
funcional em uma amostra e n o número total de indivíduos presentes na amostra.
A composição funcional foi quantificada a partir do primeiro eixo de uma Análise de
Coordenadas Principais (PCoA). Nas análises, os valores dos pontos de cada riacho,
obtidos a partir do primeiro eixo da PCoA, foram usados como substitutos da composição
funcional. A medida de distância utilizada foi a de Bray_Curtis para dados de abundância
das espécies. Antes das análises, os dados foram log transformados (log (x + 1)) para
diminuir o efeito dos táxons muito abundantes. A ordenação dos dados (PCoA) foi
realizada usando a função cmdscale da livraria vegan (Oksanen et al. 2010). As análises
foram realizadas no programa estatístico R, versão 3.1.1 (R Development Team 2010).
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Determinação do gradiente de distúrbio ambiental
Para determinar o nível de distúrbio total imposto pela pressão humana sobre os
riachos, foi calculado o índice de distúrbio integrado (IDI; veja Ligeiro et al. 2013). Este
índice leva em consideração o impacto antropogênico registrado no habitat físico no trecho
do riacho, ou seja, em uma escala local (índice de distúrbio local = IDL), e o observado na
microbacia ou na rede de drenagem, ou seja, em uma escala de paisagem (índices de
distúrbio na microbacia = IDM e no corredor de vegetação ripária = IDC). O IDI foi
escolhido porque o impacto observado na microbacia ou no corredor de vegetação ripária
nem sempre tem padrões semelhantes àquele observado localmente (Ligeiro et al. 2013).
O índice de distúrbio local (IDL) foi quantificado a partir da métrica W1_hall,
calculada como descrito por Kaufmann et al. (1999). Esta métrica sintetiza 11 tipos de uso
da terra ou distúrbios (estradas, pavimento, tubulações, lixo e aterros sanitários,
estacionamentos e gramados, construções, canal de revestimento, agricultura, pastagens e
exploração madeireira e mineração) registrados no canal dos riachos e na zona ripária, em
11 pontos equidistantes. O valor de cada evidência do distúrbio humano foi pesado de
acordo com a proximidade deste em relação ao riacho (ver Kaufmann et al. 1999).
O IDM e o IDC foram quantificados a partir das proporções de floresta secundária
jovem e de área aberta (não floresta) presentes na microbacia e no corredor de vegetação
ripária (rede de drenagem) de cada riacho. Estas métricas de distúrbio descrevem a pressão
das atividades humanas na área de estudo. As florestas secundárias em áreas de floresta
tropical são altamente correlacionadas com o impacto humano e fatores socioeconômicos
(Helmer 2000) e representam áreas potenciais para suprir a demanda por novas terras
produtivas (Ferraz 2009). As áreas abertas, neste estudo, representam basicamente áreas
que foram desmatadas e estão sendo utilizadas em atividades agropastoris (agricultura e
pecuária; Gardner et al. 2013).
O IDM e o IDC foram calculados segundo equação adaptada de Rawer-Jos et al.
(2004):
Índice (IDM ou IDC) = 2 * (% área aberta) + % floresta secundária jovem.
Como os valores dos índices de distúrbio local e paisagem (microbacia e corredor
de vegetação ripária) estão em diferentes escalas, ambos foram individualmente
padronizados, dividindo cada valor por 75% do seu máximo (veja Ligeiro et al. 2013). Esta
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padronização é necessária para a determinação do índice de distúrbio integrado (IDI) para
cada escala de paisagem. O IDI foi medido como a distância Euclidiana entre a posição do
riacho no plano bidimensional, formado pela relação entre o IDL e IDM ou IDL e IDC, e o
ponto de origem do plano, utilizando o teorema de Pitágoras (Ligeiro et al. 2013):
IDI = [(IDL/5)2 + (IDC/300)2]1/2
Quanto mais próximo estava o riacho da origem (zero) do plano, mais próximo da
condição ideal de referência e quanto mais distante maior o impacto na escala local e/ou de
paisagem. Assim, o gradiente de distúrbio foi determinado pela posição ascendente dos
IDIs no conjunto de riachos (Ligeiro et al. 2013). A classificação dos riachos segundo o IDI
foi realizada separadamente para cada região de estudo (Paragominas e Santarém) e para
todo o conjunto de riachos.
Relação entre a diversidade e a composição funcional da comunidade de EPT e os índices
de distúrbio
Para verificar a resposta da comunidade de EPT a diferentes níveis de impacto
humano nas escalas locais e de paisagem, foram realizadas regressões múltiplas entre a
diversidade (RF e DF) e a composição funcional (CF) da comunidade de EPT e o IDL e
IDM e o IDL e IDC. Para quantificar o poder de explicação do IDI sobre as variações
observadas na comunidade de EPT, também foram realizadas regressões simples entre a
diversidade e a composição funcional da comunidade de EPT e o IDI calculado a partir do
IDL e IDM (IDIM) e daquele obtido a partir da relação entre o IDL e IDC (IDIC) (bloco 1).
Os índices de distúrbio e a porcentagem de área aberta e de floresta secundária jovem
foram comparados entre as regiões e o conjunto total de dados, com uso de Análise de
Variância unifatorial (ANOVA) ou pelo seu correspondente não paramétrico (Zar 2010).
Contribuição das variáveis naturais para a explicação da diversidade e composição
funcional de EPT
Para avaliar a contribuição de explicação das variáveis naturais sobre a comunidade
de EPT, variáveis físicas, químicas e físico-químicas da água e do habitat físico foram
previamente selecionadas (Tabela 1). Como as variáveis ambientais podem ser
95
influenciadas pela pressão humana, o primeiro passo da seleção foi avaliar a relação entre
as variáveis ambientais e as métricas de distúrbio, por meio da análise de correlação de
Pearson. Aquelas variáveis que apresentaram correlação significativa (p<0,05) com o
impacto humano foram retiradas dos passos seguintes da análise. Assim, as métricas
restantes foram consideradas fontes de variações naturais nos riachos. Posteriormente, uma
matriz de correlação de Pearson foi calculada entre as variáveis não relacionadas com o
impacto humano. Apenas uma das variáveis com autorrelação igual ou superior a 0,4 foi
mantida na análise. Nesta etapa, a seleção das variáveis naturais remanescentes foi
realizada com base em critérios ecológicos (veja Ligeiro et al. 2013).
Para quantificar o efeito do IDI (IDIM e IDIC) e das variáveis naturais sobre a
diversidade (RF e DF) e composição funcional (CF) da comunidade de EPT em cada uma
das regiões e em todo o conjunto de dados, análises de regressão linear múltipla foram
utilizadas. Considerando que o número de variáveis naturais escolhidas previamente
excedeu os limites ideais determinados pelo número de amostras disponíveis para análise,
as variáveis naturais (variáveis explanatórias) remanescentes foram selecionadas com uso
de regressão “stepwise backward”. Assim, um conjunto reduzido de variáveis naturais foi
obtido para uso no modelo de regressão final (bloco 2). A escolha do melhor modelo foi
realizada com base no critério de informação de Akaike (AIC), que é uma medida relativa
da qualidade de um modelo estatístico para certo conjunto de dados. O AIC fornece uma
estimativa da informação perdida quando um determinado modelo é usado, para tanto, ele
leva em consideração a qualidade do ajuste e a complexidade do modelo. O melhor modelo
é aquele que apresentar o menor valor de AIC (Bocard et al. 2011).
Para testar se a adição de variáveis naturais (métricas de habitat não relacionadas
com o distúrbio) aos modelos de regressão simples entre a diversidade (RF e DF) e a
composição funcional (CF) de EPT e o IDI (IDIM e IDIC) contribui significativamente na
explicação das variações observadas na composição da comunidade de EPT, o teste t foi
usado. Assim, o bloco 1, que descreve o quanto da variação da diversidade (RF e DF) e da
composição funcional (CF) de EPT é explicada pelo IDI (e.g., riqueza funcional de EPT ~
IDIM), foi comparado com o bloco 2, que descreve a contribuição de explicação do IDI e
das variáveis naturais (e.g: riqueza funcional de EPT ~ IDI + variáveis naturais) (veja
Ligeiro et al. 2013). A contribuição das variáveis naturais foi avaliada para as duas regiões
96
separadamente (Paragominas e Santarém) e para todo o conjunto de riachos (duas regiões
juntas). As análises foram realizadas no programa estatístico R, versão 3.1.1 (R
Development Team 2010).
97
Tabela 1- Variáveis ambientais não correlacionadas com o distúrbio humano.
Métricas Código
das métricas
Métricas não correlacionadas com o distúrbio Métricas selecionadas - com baixa correlação
entre si (r<0,4) Seleção critério de informação Akaik
Microbacia Cor. V. Ripária Microbacia Cor. V. Ripária Microbacia Cor. V. Ripária
S_P PGM STM S_P PGM STM S_P PGM STM S_P PGM STM S_P PGM STM S_P PGM STM
Média da profundidade da água na seção (cm) XP
X
X
X
X
X
Desvio padrão da profundidade da água na seção (cm) DPP X X X
X X X
X X X
X X X
X
Média largura molhada do transecto (m) XLM X
X
X
X
X
X
Desvio padrão largura molhada do transecto (m) DPLM
X
X
X
X
Média do ângulo das margens (graus) XAM X X
X X
X X
X X
X X
X X
Declividade do trecho (cm) Decliv.
Sinuosidade do trecho Sinu
X X
X X
X X
X X
Desvio padrão imersão (Canal + Margens) (%) DPI X X X
X X X
X X X
X X X
X
X
X
Cascalho fino (%) CF X X
X
X X
X X
Serrapilheira fina (%) SF X X X
X X X
X X
X X X
X
X
Desvio padrão tamanho substrato DPTS
X
X X
X
X X
X
Substrato < 16 mm S<16
X
X X
X
X X
X
X X
Sedimento fino (%) SedF
Presença de sedimento pequeno no talvegue (%) PSFT X X
X X
X X
X X
X
X
Estabilidade relativa do fundo (Diâmetro crítico) ERF X X
X
X X
X
X
Madeira (%) Mad
X
X X
X
X X
X
Macrófitas (%) Mac
X
X
X
X
X
Diversidade de abrigo Div_Abrig
X
X X
X
X
X
X
Descarga de água Des
Média velocidade da água (m/s) XVel
Desvio padrão da velocidade da água (m/s) DPVel X
X
X
X
X
X
Sequência de fluxo (rápido, suave e piscinas) Seq_F
X X
X X
X X
X X
X
Fluxo suave (%) FS
X
X
X
Corredeiras (%) Cor
X
X
X
X
Desvio padrão do dossel no canal (densiômetro) DPDC
X
X
X
X
X
X
Média dossel no canal (densiômetro) MDC
X
X
Potencial hidrogeniônico pH
Oxigênio (mgL-1) Oxi
Temperatura (ºC) Tem
Condutividade elétrica (µScm-1) Cond
X X
X X
X X
X X
98
Resultados
Índices de distúrbio local, do corredor de vegetação ripária e da microbacia
Não houve diferença significativa nos valores do IDL (F(2,189) = 0,0353; p = 0,965) e
do IDM (F(2,189) = 0,010; p = 0,990) entre os riachos em Paragominas, Santarém e nas duas
regiões juntas (Figura 3A; 3C). Contudo, o IDC em Santarém foi significativamente menor
do que o de Paragominas (KW-H(2,192) = 10,555, p = 0,005) e igual ao do conjunto total de
riachos (Figura 3B). A porcentagem de floresta secundária jovem (F(2,189) = 0,005; p =
0,995), tanto na escala de microbacia quanto de corredor de vegetação ripária, e a
porcentagem de áreas abertas (F(2,189) = 0,018; p = 0,982), na escala de microbacia, não
variaram significativamente entre as duas regiões e o conjunto total de riachos (Figura 4A;
4B; 5B). Todavia, na escala de corredor da vegetação ripária, as proporções de áreas abertas
em Santarém foram significativamente menores que as de Paragominas (KW-H(2,192) =
9,388, p = 0,009; Figura 5A). A intensidade média de uso agrícola da terra na escala de
microbacia (áreas abertas; principalmente agricultura e pecuária) foi de aproximadamente
20%, tanto em Santarém (20,63%±16,99; Máx. = 62,89% e Mín. = 0,00%) quanto em
Paragominas (20%±19,94; Máx. = 67,87% e Mín. = 0,00%). Na escala de corredor de
vegetação ripária, Santarém apresentou 17,48%±22,07 (Máx. = 78% e Mín. = 0,00%) da
área utilizada para fins agropastoris e Paragominas 40,37%±36,00 (Máx. = 100% e Mín. =
0,00%). Houve correlação entre os valores do IDL e IDM (Paragominas: r = 0,49;
Santarém: r = 0,40; Regiões juntas r = 0,40) e do IDL e IDC (Paragominas: r = 0,40;
Santarém: r = 0,36; Regiões juntas r = 0,40).
Poucos riachos apresentavam condições próximas às de referência nas duas regiões
e escalas de paisagem (Figura 6). De modo geral, na escala de corredor da vegetação
ripária, os valores do IDI para Paragominas foram superiores aos registrados para Santarém
e ocorreu o inverso para o IDIM, mesmo que em menor intensidade (Figura 7).
99
Figura 3- Valores do índice de distúrbio local (A), do índice de distúrbio no corredor de
vegetação ripária (B) e do índice de distúrbio na microbacia (C) registrados nas áreas de
Paragominas, Santarém e para as duas regiões juntas. PGM_STM = Conjunto de riachos de
Paragominas e Santarém. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal), o
intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5
vezes o intervalo interquartil.
a a a a b b
a a a
100
Figura 4- Porcentagem de floresta secundária jovem no corredor de vegetação ripária (A) e
Floresta secundária jovem na microbacia de drenagem (B) para as regiões de Paragominas,
Santarém e as duas regiões juntas. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal),
o intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5
vezes o intervalo interquartil. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas e
Santarém.
Figura 5- Porcentagem de área aberta no corredor de vegetação ripária (A) e área aberta na
microbacia de drenagem (B) para as regiões de Paragominas, Santarém e as duas regiões
juntas. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas mais Santarém. A caixa
representa o valor médio (segmento horizontal), o intervalo que contém 50% dos
indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5 vezes o intervalo interquartil.
a a a a a a
a b b a a a
101
Figura 6- Posição dos riachos de Paragominas e Santarém no plano bidimensional formado
pela relação entre os índices de distúrbio local e de corredor de vegetação ripária (A) e
entre os índices de distúrbio local e de microbacia (B).
Figura 7- Posição dos riachos em ordem crescente de perturbação, com base nos valores do
IDI, para Paragominas e Santarém. A = IDI obtido por meio da relação entre IDL e IDC
(IDIC) e B = IDI obtido por meio da relação entre IDL e IDM (IDIM). IDI = índice de
distúrbio integrado; IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na
microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária.
Descrição da comunidade e dos grupos funcionais de EPT
No total, foram coletados 22.233 exemplares, pertencentes a 58 gêneros distribuídos
em Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera. A ordem mais abundante foi Trichoptera,
com 16.701 indivíduos (75,1%), seguida por Ephemeroptera, com 4.715 (21,2%), e
Plecoptera, com 819 indivíduos (3,7%). Ephemeroptera e Trichoptera apresentaram maior
102
riqueza, 28 e 27 gêneros, respectivamente, enquanto que Plecoptera apresentou apenas três
gêneros. Paragominas apresentou 14.298 exemplares e riqueza de 49 gêneros e em
Santarém foram registrados 7.935 exemplares e riqueza de 53.
Com base na combinação dos grupos funcionais alimentares e de habitat, os gêneros
de EPT foram classificados em 20 grupos funcionais (Tabela 2). Os grupos funcionais com
o maior número de gêneros foram Filtrador-Agarrador, com sete gêneros, e Apanhador-
Nadador e Raspador-Agarrador, com seis gêneros cada. Filtrador-Agarrador foi o grupo
mais abundante, com 12.485 exemplares, aproximadamente 56% do total coletado. Esta
alta abundância deve-se aos Trichoptera (Hydropsychidae) pertencentes aos gêneros
Macrostemum (n = 6.026), Smicridea (n = 4.047) e Leptonema (n = 2.144) (Tabela 2).
Tabela 2 - Porcentagem dos gêneros e do número de exemplares representados por cada
grupo funcional de EPT para todo o conjunto de riachos estudados e para Paragominas e
Santarém, separadamente. Também são apresentados os gêneros pertencentes a cada grupo
funcional.
Grupo funcional Gêneros
(%)
Indivíduos
(%) Gêneros
S_P PGM STM S_P PGM STM
Filtrador- Rastejante 3,4 4,1 1,9
1,0 0,8 1,4 Hydrosmilodon,
Paramaka/Needhamella
Filtrador- Cavador 3,4 4,1 3,8
0,6 0,6 0,6 Asthenopus, Campsurus
Filtrador- Agarrador 12,1 12,2 13,2
56,2 62,3 45,1
Austrotinodes, Leptonema,
Macrostemum, Smicridea, Chimarra,
Wormaldia,Cyrnellus
Apanhador- Nadador 10,3 12,2 9,4
5,0 7,1 1,2 Americabaetis, Aturbina, Callibaetis,
Waltzoyphius, Zelusia
Apanhador- Rastejante 8,6 8,2 9,4
6,6 5,1 9,3 Coryphorus, Campylocia,
Amanahyphes, Traverhyphes
Apanhador- Agarrador 3,4 4,1 1,9
0,0 0,0 0,1 Tricorythodes, Thraulodes
Predador- Nadador 1,7 - 1,9
0,0 0,0 0,0 Harpagobaetis
Predador- Rastejante 5,2 4,1 5,7
3,7 1,4 7,9 Anacroneuria, Enderleina,
Macrogynoplax
Predador- Escalador 3,4 4,1 3,8
1,1 0,6 2,0 Oecetis, Marilia
Predador- Agarrador 5,2 6,1 5,7
5,1 4,9 5,4 Cernotina, Nyctiophilax,
Polyplectropus
103
Sugador- Agarrador 5,2 4,1 5,7
1,2 1,5 0,6 Flintiella, Hydroptila, Metrichia
Sugador- Escalador 1,7 2,0 1,9
2,5 0,4 6,3 Oxyethira
Raspador- Escalador 5,2 4,1 5,7
1,5 2,1 0,6 Brasilocaenis, Caenis, Amazonatolica
Raspador- Agarrador 10,3 8,2 11,3
2,5 0,8 5,5
Farrodes, Mortoniella, Protoptila,
Helicopsyche, Neotrichia,
Xiphocentron/Machairocentron
Raspador- Rastejante 6,9 8,2 7,5
3,1 2,7 4,0 Askola, Hagenulopsis,Miroculis,
Simothraulopsis
Raspador- Nadador 3,4 2,0 1,9
0,3 0,4 0,2 Paracloeodes, Amphoropsyche
Fragmentador- Nadador 1,7 2,0 -
0,2 0,3 0,0 Fittkaulus
Fragmentador- Rastejante 1,7 2,0 1,9
1,6 2,5 0,1 Ulmeritoides
Fragmentador- Agarrador 1,7 2,0 1,9
5,6 5,8 5,2 Macronema
Fragmentador- Escalador 5,2 6,1 5,7
2,2 0,8 4,6 Phylloicus, Nectopsyche, Triplectides
S_P = Santarém e Paragominas; PGM = Paragominas; STM = Santarém.
Gradiente de composição da comunidade de macroinvertebrados
O primeiro eixo da PCoA ordenou os táxon de acordo com o nível de impacto dos
riachos, especialmente em Paragominas e com os dados totais. Os riachos dispostos no
extremo negativo apresentaram fauna funcionalmente mais rica (e.g., Paragominas:
10,3±2,6; Máx. = 17 e Mín. = 7), composta por grupos funcionais especialistas e
generalistas. Os riachos localizados no extremo positivo do eixo de ordenação possuem
fauna funcionalmente mais pobre (e.g., Paragominas: 4,0±1,7; Máx. = 7 e Mín. = 2) e
composta por grupos funcionais considerados mais tolerantes à perda e/ou substituição da
vegetação natural (e.g., filtrador- agarrador, principalmente Hydropsychidae; apanhador-
nadador, Baetidae).
Em Paragominas, os grupos funcionais Raspador - Rastejante (r = -0,53);
Fragmentador - Rastejante (r = -0,44); Fragmentador - Escalador (r = -0,47); Predador -
Rastejante (r = -0,38); Predador - Agarrador (r = -0,38) e Apanhador - Rastejante (r = -0,38)
apresentaram correlação negativa com a composição funcional (CF; primeiro eixo da
PCoA). Relação positiva significativa foi observada apenas com o grupo Filtrador -
Agarrador (r = 0,53). Em Santarém, oito grupos funcionais relacionaram-se negativamente
com o eixo representativo da composição funcional de EPT (Raspador - Agarrador: r = -
104
0,60; Raspador - Rastejante: r = -0,59; Raspador - Nadador: r = -0,31; Fragmentador -
Escalador r = -0,39; Fragmentador - Agarrador: r = -0,39; Predador - Rastejante: r = -0,65;
Predador - Escalador: r = -0,36 e Apanhador - Rastejante: r = -0,58).
Relação entre a diversidade e a composição funcional da comunidade de EPT e os índices
de distúrbio
Escala local e de microbacia
Avaliando conjuntamente a escala local e de microbacia, a riqueza funcional (RF)
de EPT foi a variável que melhor respondeu à variação do IDM e IDL em Santarém
(Regressão múltipla, R2 = 0,31). Em Paragominas e para o conjunto total de riachos, o IDM
e IDL explicaram melhor a variação da composição funcional (CF; Regressão múltipla, R2
= 0,27 e R2 = 0,25, respectivamente) (Apêndice 1). Tendo em vista o conjunto total de
riachos, ambos os índices, IDM e IDL, explicaram uma parcela significativa da variação da
RF, DF e CF. Em Paragominas, apenas o IDM contribuiu significativamente para a
explicação da variação na diversidade (RF e DF) e composição funcional (CF) de EPT. Em
Santarém, o IDL explicou melhor a variação da RF e DF. A variável CF não respondeu
significativamente às variações de nenhum dos dois índices (Apêndice 1). Embora
significativas, as porcentagens de explicação do IDIM para as variações da RF, DF e CF de
EPT foram fracas, principalmente na região de Santarém, onde o IDIM explicou 13 e 17%
da variação da DF e da CF, respectivamente (Figura 9; Apêndice 2; Bloco 1). Seguindo a
mesma tendência observada nas relações entre as variáveis respostas e o IDM e IDL, a RF e
DF aumentaram com o aumento do IDIM, enquanto que, CF diminuiu com o seu
incremento (Figura 8; Figura 9; Apêndice 2).
Escala local e de corredor da vegetação ripária
Tendo em vista as escalas local e de corredor de vegetação ripária, a composição
funcional (CF) de EPT foi a variável resposta que melhor respondeu a variação do IDL e
IDC em Paragominas (Regressão múltipla, R2 = 0,43) e para o conjunto total de riachos
(Regressão múltipla, R2 = 0,36). Em Santarém, o IDL e IDC explicaram melhor a variação
da diversidade funcional (DF; Regressão múltipla, R2 = 0,38). De modo geral, ambos os
105
índices explicaram parte da variação da RF, DF e CF de EPT, contudo, o IDL não
contribuiu significativamente para a explicação das variáveis resposta em Paragominas. Em
Santarém, o IDC não contribuiu para a explicação da CF. Apesar de significativas, as
explicações das variações da RF, DF e CF obtidas pelo IDIC foram de fracas a moderadas
(14 a 44%; Apêndice 1).
Contribuição das variáveis naturais na organização funcional da comunidade de EPT
Escala local e de microbacia
O uso de métricas de habitat aos modelos que descrevem a relação entre o IDIM e
RF, DF e CF resultou em um aumento da explicação da RF, DF e CF nas duas regiões de
estudo e para o conjunto total de riachos (Tabela 3). Quando todo o conjunto de riachos foi
utilizado nas análises, as variáveis naturais contribuíram com 42 a 50% da explicação final
da RF, DF e CF. Em Paragominas, a contribuição das variáveis naturais para a explicação
da RF, DF e CF variou entre 38 e 56%, enquanto que, em Santarém, a contribuição
representou de 60 a 73% do total de explicação da RF, DF e CF. Os modelos finais de
regressão múltipla (IDIM+variáveis naturais) explicaram entre 36 e 61% da variação total
das variáveis respostas analisadas (Figura 9; Apêndice 3).
Para o conjunto total de riachos, os modelos finais de regressão múltipla (bloco 2)
da RF, DF e CF incorporaram, além do IDIM, uma variável descritora da morfologia do
canal e três do substrato (Apêndice 3). Nos modelos de RF e DF, o IDIM, cascalho fino
(CF) e presença de sedimento pequeno no talvegue (%; PSFT) contribuíram negativamente
e o ângulo da margem (XAM) e o desvio padrão da imersão (DPI) contribuíram
positivamente para a explicação da diversidade funcional. No modelo de CF, o IDIM, CF e
PSFT contribuíram positivamente, enquanto que, o XAM contribuiu negativamente para a
explicação da composição funcional de EPT (bloco 2).
Em Paragominas, os modelos de regressão múltipla incluíram duas variáveis
descritoras da morfologia do canal, duas do substrato e uma da cobertura da vegetação
ripária. No modelo da RF, o IDIM contribuiu negativamente e o XAM e o desvio padrão da
cobertura do dossel no canal (DPDC) contribuíram positivamente para a formação do
modelo final de regressão múltipla (bloco 2). No modelo da DF, o IDIM, CF e o desvio
padrão do tamanho do substrato (DPTS) contribuíram negativamente e o DPDC e o XAM,
106
positivamente. No modelo da CF, o IDIM, CF contribuíram positivamente para a explicação
da composição funcional de EPT e o XAM, negativamente (Tabela 3).
Figura 8- Relação entre a riqueza funcional (RF), diversidade funcional (DF) e composição
funcional (CF) da comunidade de EPT (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) e o
índice de distúrbio integrado (IDI) calculado para as escalas de microbacia e de corredor de
107
vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) nas regiões de Paragominas (D, E, F e
N, O, P) e Santarém (G, H, I e Q, R, S), isoladamente, e para o conjunto total de riachos
(duas regiões juntas; A, B, C e J, L, M). IDIM = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM)
na escala de microbacia; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de
corredor de vegetação ripária; IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na
microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária.
As variáveis naturais incorporadas aos modelos finais de regressão da RF, DF e CF
(bloco 2), em Santarém, foram variáveis descritoras do substrato (2), fluxo (1), abrigo (1) e
morfologia do canal (1). No modelo da RF, o IDIM, substrato < 16 mm (S<16), SF e
sequência de fluxo (rápido, suave e piscina; Seq_F) contribuíram negativamente e a
diversidade de abrigos (Div_Abrig) contribuiu positivamente para a explicação da RF e DF.
No modelo da DF, foram incorporadas as mesmas variáveis, exceto pela SF, que foi
substituída pelo desvio padrão da profundidade (DPP). No modelo da CF, o IDIM, S<16 e a
serrapilheira fina (SF) contribuíram positivamente e a Div_Abrig contribuiu negativamente
para a explicação da composição funcional de EPT (Apêndice 3).
Escala local e de corredor da vegetação ripária
Assim como o observado para o IDIM, a adição de variáveis naturais aos modelos
que descrevem a relação entre o IDIc e RF, DF e CF contribuiu significativamente para a
explicação das variáveis resposta nas duas regiões de estudo e no conjunto total de riachos
(Tabela 3). Quando o conjunto total de riachos foi analisado, as variáveis de habitat não
relacionadas diretamente com medidas do impacto contribuíram com 57, 42 e 21% do total
de explicação da RF, DF e CF, respectivamente. Em Paragominas, as variáveis naturais
contribuíram com 58, 55 e 16% do total de explicação da RF, DF e CF, respectivamente.
Em Santarém, as variáveis naturais contribuíram com 46, 28 e 62% do total de explicação
da RF, DF e CF, respectivamente. Os modelos finais de regressão múltipla (variáveis
resposta~IDIC+variáveis naturais) explicaram entre 32 e 53% da variação total da RF, DF e
CF de EPT (Figura 9; Apêndice 3).
De modo geral, as variáveis naturais incorporadas aos modelos de regressão entre
IDIC e RF, DF e CF em Paragominas, Santarém e o conjunto total de riachos foram
variáveis descritoras da morfologia do canal e do tipo e tamanho do substrato.
108
Adicionalmente, a diversidade de abrigo foi incorporada em um dos modelos gerados
(Apêndice 3).
Figura 9 - Resultados das regressões simples (bloco 1) e a riqueza funcional (RF),
diversidade funcional (DF) e composição funcional (CF) da comunidade de EPT (variáveis
respostas) e o índice de distúrbio integrado calculado para a escala de microbacia e para o
corredor de vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) das regiões de Paragominas,
Santarém e o conjunto total de riachos (em branco, a esquerda). Em cinza médio, a direita,
os resultados das regressões multiplas (bloco 2) entre as variaveis resposta (RF, DF, CF), os
IDIs e as variáveis naturais do habitat nas duas escalas de estudo. Em cinza escuro, as
variáveis resposta que melhor responderam ao distúrbio antrópico e a variabilidade natural
do habitat. Espessura das setas proporcional a intensidade das respostas. Números = R2.
109
Tabela 3- Comparação entre os modelos de regressão simples do bloco 1 (variável resposta
~ IDI) e modelos de regressão múltipla do bloco 2 (variável resposta ~ IDI + variáveis
naturais de habitat) para as regiões de Paragominas, Santarém e para as duas regiões juntas.
São apresentados os modelos construídos com o IDI calculado tanto para a escala de
microbacia quanto para o corredor de vegetação riparia (IDIM e IDIC). Regiões Variável resposta Teste t (IDIM) Teste t (IDIC)
Gl t P Gl t P
Riqueza funcional 94 6,996 5,967e-05 *** 94 6,626 1,015 e-04 ***
PGM e STM Diversidade funcional 94 8,890 4,274e-06 *** 94 8,097 7,729e-05 ***
Composição funcional 94 8,085 1,291e-05 *** 94 7,354 1,814e-04***
Riqueza funcional 49 7,425 1,577e-03 ** 49 10,05 2,623 e-03**
Paragominas Diversidade funcional 49 16,93 1,479 e-04 *** 49 11,12 6,884 e-03**
Composição funcional 49 8,926 5,175e-04 *** 49 4,560 1,549 e-02*
Riqueza funcional 43 11,053 4,342e-06 *** 43 7,880 1,271 e-03**
Santarém Diversidade funcional 43 8,5168 4,866e-05 *** 43 5,088 1,062 e-02*
Composição funcional 43 6,759 8,548e-04*** 43 10,607 1,938 e-04***
Bloco 1 = variável resposta ~ IDI; Bloco 2 = variável resposta ~ IDI(M ou C) + variáveis naturais; PGM = Paragominas; STM = Santarém-Belterra; Nível de significância: p< 0,001***; p< 0,01 ** e p<0,05*.
Discussão
Relação entre a diversidade e a composição funcional da comunidade de EPT e os índices
de distúrbio
Segundo evidências atuais, as diversas atividades de uso da terra atuam como filtros
que agem em diferentes escalas e influenciam a função, a estruturação e a identidade das
comunidades aquáticas. Por meio de mecanismos difusos, as atividades agropastoris
alteram as condições (e.g., temperatura, qualidade da água; Ometo et al. 2000; Sponseller et
al 2001) e os recursos (e.g., fontes alimentares, habitat; Wallace e Gurtz 1986) nos riachos
e determinam o arranjo e o tipo de vegetação (e.g., manchas de vegetação nativa,
monocultura de plantas anuais, capim) que compõem a paisagem (e.g., zona ripária,
microbacia, bacia de drenagem). A atuação dos agentes estressores e a crescente perda da
vegetação nativa em decorrência das atividades humanas promovem a perda e a alteração
de habitats e reduzem a capacidade de resiliência dos ecossistemas aquáticos
110
remanescentes, levando à extinção das espécies detentoras de atributos específicos. Este
fato compromete a composição e tende a reduzir a diversidade taxonômica, funcional e
genética da entomofauna (Richards et al. 1997; Sponseller et al. 2001; Watts et al. 2006).
No presente estudo, a perda da diversidade funcional e a alteração na composição funcional
da fauna de EPT com o aumento da perturbação corroboram essa tendência.
Nossos resultados enfatizam a relevância das atividades de uso/cobertura da terra
(agropastoris) na organização da diversidade e composição funcional de EPT em riachos da
Amazônia Oriental. Os riachos referência, de modo geral, apresentaram comunidades
funcionalmente mais semelhantes entre si. O aumento no distúrbio promoveu perda da
diversidade funcional de EPT, contudo, riachos com níveis intermediários de distúrbio
apresentaram alta variabilidade nas respostas. Ecossistemas pouco perturbados (seja por
distúrbios naturais ou antropogênicos) tendem a ter um habitat mais estável e sua
comunidade pode conter espécies com ampla variedade de atributos, inclusive aquelas
características presentes em habitats perturbados (Townsend e Hildrew 1994). Já em
habitats altamente perturbados, a comunidade geralmente contêm apenas as espécies
tolerantes à perturbação (Allan 2004). Em nosso estudo, este comportamento foi mais
evidente em Paragominas, que apresentou maior impacto na escala de corredor da
vegetação ripária. Os riachos referência apresentaram comunidades com ampla variedade
de atributos e os riachos mais perturbados tiveram fauna funcionalmente restrita, composta
principalmente por organismos do grupo Filtrador - Agarrador (principalmente,
Trichoptera: Hydropsychidae). Os membros desse grupo funcional possuem a capacidade
de fixar-se ao substrato, tornando-se mais resistentes aos eventos de alta descarga
(Townsend e Hildrew 1994), comuns em áreas de agricultura (Allan 2004) devido a
alterações na permeabilidade do solo e morfologia do canal. Além disso, os
Hydropsychidae possuem dieta bastante variada, podendo consumir animais, algas ou
detritos (e.g., Lecerf et al. 2006), o que pode torná-los tolerantes a variações nas fontes
alimentares.
Definir a escala em que as atividades antrópicas exercem maior efeito sobre a
comunidade de macroinvertebrados aquáticos possui função prática. Pois essas informações
podem ser utilizadas para subsidiar a implantação de medidas de uso que visem preservar
as áreas consideradas críticas para a manutenção da integridade funcional e biológica dos
111
ecossistemas aquáticos, sem abrir mão do desenvolvimento econômico. Nossos resultados
indicam que a escala em que as atividades antrópicas exercem maior efeito sobre a
comunidade de macroinvertebrados aquáticos pode variar de acordo com a variável
resposta utilizada e com a região. Em Paragominas, as condições de uso da terra na
paisagem do entorno (microbacia de drenagem e corredor de vegetação ripária) explicaram
melhor as variações da diversidade e composição funcional de EPT. Isso também foi
observado por Ligeiro et al. (2013), ao avaliarem o efeito do uso da terra sobre a riqueza
taxonômica da fauna de EPT em riachos da Floresta Atlântica (Brasil). Em Santarém, as
medidas de distúrbio local explicaram melhor a RF e CF de EPT, exceto pela DF na escala
de corredor ripário, em que as medidas de distúrbio pelo uso da terra em ambas as escalas
(IDL e IDC) foram semelhantes. Essa diferença pode estar associada ao tipo de ocupação
das duas áreas. Enquanto Santarém foi densamente povoada por pequenos produtores há
cerca de um século, Paragominas foi povoada por grandes fazendeiros e pela indústria
madeireira (Gardner et al. 2013). Os pequenos agricultores preferem se estabelecer próximo
aos corpos de água para facilitar o acesso à água para uso doméstico e para a criação de
animais enquanto que para os grandes produtores essa não é uma questão essencial, uma
vez que suas atividades ocupam mais amplamente a paisagem e as pessoas podem se
concentrar em pequenas cidades.
Comparando as duas escalas de paisagem (microbacia e corredor de vegetação
ripária), as condições de uso da terra na microbacia apresentaram, de modo geral, melhor
capacidade de prever o comportamento das variáveis respostas em Paragominas (DF > 11%
e RF > 24%), nas duas regiões juntas (RF > 26% e DF > 3%) e Santarém (RF > 5% ).
Contudo, quando o IDM foi substituído pelo IDC nas análises de regressão múltipla, a
capacidade de explicação do modelo da EF, em Paragominas, aumentou ~ 83%. Esta maior
explicação da CF deve estar associada ao aumento na intensidade de uso da terra, nesta
escala (~ 40% da área total da zona tampão). O aumento na extensão média de áreas abertas
no corredor de vegetação ripária representa perda da vegetação ripária natural, o que altera
a origem (e.g., alóctone para autóctone) e o tipo (e.g., matéria orgânica grossa proveniente
da vegetação marginal para algas) das fontes alimentares (Gurtz e Wallace 1986; Bis et al.
2000, Thomas et al. 2004) e as condições e a disponibilidade dos habitats (e.g., incidência
luminosa, aporte de sedimento, fluxo da água, tipo e tamanho dos substratos) nos riachos.
112
Esta nova configuração deve estabelecer restrições à entomofauna local e só as espécies
cujos atributos conferem vantagens reprodutivas e de sobrevivência conseguirão
permanecer. Contudo, estas novas condições podem ser propícias ao estabelecimento de
táxons que eram incapazes de ocupar os riachos sob as condições originais, diminuindo a
resistência a invasões (e.g., Paillex et al. 2013). Esta dinâmica deve levar a alterações nos
padrões e processos funcionais da entomofauna, especialmente na composição, como
sugerido pelos nossos resultados. Em Santarém, as condições da vegetação ripária foram
importantes na determinação do padrão de distribuição dos indivíduos entre os táxons,
como indicado pelo aumento na explicação da diversidade funcional (DF > 123%) mesmo
com a redução da RF.
Contraditoriamente, mesmo com o aumento na intensidade de uso da terra no
corredor de vegetação ripária, a capacidade de explicação dos modelos de RF e a DF de
EPT em Paragominas reduziram ~24 e 11%, respectivamente, quando o IDM foi
substituído pelo IDC. Isto sugere que o pool regional de espécies de EPT está contribuindo
com espécies para áreas perturbadas, o que aumenta a imprevisibilidade nos padrões das
comunidades e, com isso, adiciona mais ruídos às análises. Em tese, riachos localizados em
áreas perturbadas, mas próximos a áreas florestadas, podem estar sendo constantemente
recolonizados (Townsend e Hildrew 1994). Estudos mostram que a composição da fauna de
insetos de riachos de áreas próximas pode contribuir para a formação da comunidade local
(Sanderson et al. 2005), especialmente pelo fato de alguns grupos de insetos apresentarem
capacidade relativamente alta de dispersão lateral (Briers et al. 2004; Chaput-Bardy et al.
2008; Keller et al. 2012).
O índice de distúrbio integrado (IDI) mostrou ser uma ferramenta univariada útil na
avaliação de distúrbios decorrentes das atividades humanas. Assim como registrado por
Ligeiro et al. (2013), o IDI descreveu melhor a variabilidade das variáveis resposta do que
os índices de distúrbio local e de paisagem isoladamente, e quase tão bem quanto estes
quando avaliados separados na regressão múltipla, especialmente para Paragominas e para
o conjunto total de riachos.
Variabilidade natural
113
Estudos sugerem que os atributos das espécies de insetos (e.g., história de vida,
grupos funcionais alimentares e habitat) estão intimamente relacionados com as condições
locais do seu habitat (Richards et al. 1997; Lamouroux et al. 2004). Sob esta perspectiva, a
variabilidade natural do habitat atua como filtro que controla a permanência das espécies de
insetos nos riachos com base em seus atributos (Townsend et al. 1997; Heino 2005). No
presente estudo, a adição de variáveis naturais de habitat (não correlacionadas com o
impacto humano) aos modelos que visam explicar a variabilidade da RF, DF e CF da
comunidade de EPT ao longo do gradiente de impacto aumentou significativamente o poder
de explicação de todos os modelos.
Assim como observado na literatura, a morfologia do canal, o tipo e tamanho das
partículas que compõem o substrato e as características do fluxo da água foram importantes
para explicar a variabilidade funcional da entomofauna (Richards et al. 1997; Lamouroux et
al. 2004). Embora algumas métricas tenham sido substituídas, de modo geral, os modelos
criados para a escala de microbacia e para a escala de corredor de vegetação ripária
incorporaram métricas naturais semelhantes.
Entre as métricas de morfologia do canal, o ângulo da margem dos riachos foi
incorporado aos modelos de regressão múltipla e contribuiu positivamente para a
explicação da RF, DF e CF em Paragominas e para todo o conjunto de riachos. Esta métrica
é indicadora da estabilidade das margens (Gordon et al. 1992), e riachos com ângulo aberto
das margens aberto geralmente passaram por processos de erosão, associados ao uso da
terra (Lammert e Allan 1999). Contudo, muitos riachos da área de estudo estão localizados
em vales largos e não são, naturalmente, encaixados; ao contrário, possuem margens pouco
íngremes e fundo plano. Estas características aumentam a conectividade entre o canal do
riacho e áreas marginais (Nessimian et al. 2008), especialmente durante as inundações,
criando e/ou mantendo habitats, como poças marginais e áreas alagadas adjacentes
(Espírito-Santo et al. 2009). Medidas da morfologia dos riachos, como a incisão, têm sido
utilizadas como indicadores de conectividade hídrica entre o canal principal de riachos e a
mata ripária (e.g., Sullivan e Watzin 2009). Além disso, neste tipo de sistema, o
deslocamento da água em direção às margens deve reduzir a força da descarga, impedindo
que grande parte do substrato do riacho e a fauna associada sejam carreados a jusante.
Assim, o efeito positivo do aumento do ângulo das margens dos riachos, registrado no
114
presente estudo, deve estar associado à maior complexidade estrutural desses riachos
(relação canal e entorno) e à capacidade de dissipar a energia cinética da água durante os
eventos de grande descarga.
A profundidade média e o desvio padrão da profundidade (heterogeneidade da
profundidade) da seção transversal também foram incorporados aos modelos que
descrevem a Composição Funcional de EPT, em Paragominas, e a Diversidade Funcional,
em Santarém, respectivamente. Em Santarém, o desvio padrão da profundidade apresentou
relação positiva com a área da microbacia de captação (r = 0,46), evidenciando o efeito do
tamanho dos riachos sobre a diversidade funcional da entomofauna. Embora tenhamos
delimitado o estudo a riachos de 1a a 3a ordem, variações nas dimensões dos riachos ainda
são esperadas (Richards et al. 1996; Ferreira e Forsberg, 2001). Richards et al. (1996)
observaram que a área da microbacia de captação foi a métrica de paisagem que melhor
explicou a variação dos grupos tróficos funcionais em riachos de cabeceira de Michigan,
USA (1a a 4a ordem). Todavia, o efeito da preferência e necessidade de habitat pela fauna
deve ser considerado. Em muitos casos, a fauna de EPT mostra-se negativamente
relacionada à profundidade (e.g., Richards et al. 1996). Em Paragominas, a relação entre a
profundidade média e a composição da fauna de EPT não foi clara. Contudo, observamos
que houve relação negativa significativa entre a Composição Funcional e o grupo
Raspador-Rastejante (r = -0,49) e que este se relacionoue negativamente com a
profundidade média (r = -0,29). Esta relação inversa deve estar associada com a fonte
alimentar destes organismos. As áreas mais profundas dos riachos possuem fluxo de água
mais lento e, em consequência, maior deposição de sedimentos finos. Aliada a essa maior
deposição, a menor incidência luminosa que atinge o substrato deve prejudicar a produção
de biofilme e, com isso, afetar negativamente os raspadores.
Outra métrica selecionada pelos modelos de RF e DF em Paragominas foi o desvio
padrão da cobertura do dossel sobre o canal. Esta medida indica variação na largura do
canal, o que cria ambientes com maior e menor incidência luminosa (Richards et al. 1996).
Usualmente, aumento na heterogeneidade de habitat propicia o estabelecimento de uma
comunidade mais rica. Este comportamento é, geralmente, atribuído ao efeito positivo da
heterogeneidade sobre o “número de nichos” nos riachos. Ambientes mais heterogêneos
têm habitats mais variados, e um maior número de táxons pode encontrar nichos ecológicos
115
(Beisel et al. 2000). Neste caso, riachos com maior variabilidade na cobertura do dossel no
canal podem ser capazes de abrigar tanto táxons cuja fonte alimentar requer alta incidência
luminosa, quanto aqueles cujo alimento independe da luz que atinge o riacho, o que
justificaria a relação positiva encontrada entre esta métrica e as medidas de diversidade
utilizadas.
Os substratos presentes nos riachos servem como fonte de alimento (Wallace et al.
1999; Ely e Wallace 2010), abrigo (Beisel et al. 2000; Robinson et al. 2004) e área de
desova para os insetos aquáticos (e.g., Peckarsky et al. 2000). Contudo, a relação entre a
entomofauna e certos tipos de substrato nem sempre é positiva, ela depende do tamanho e
da porosidade do substrato (Cummins e Lauff 1969; Lamouroux et al. 2004). Substratos
pequenos são facilmente carreados por correntes turbulentas de água no fundo dos riachos.
Leitos de riachos com grande porcentagem de sedimento fino, cascalho pequeno e
serapilheira fina, por exemplo, não proporcionam áreas estáveis que possam ser utilizadas
como refúgio pela entomofauna durante os eventos de inundação (Townsend et al. 1997).
Além disso, estes substratos podem reduzir a disponibilidade de habitats por soterramento,
reduzindo áreas de oviposição, abrigo e fontes de alimento. Richards et al. (1997)
registraram relação negativa entre a porcentagem de sedimento fino e a fauna de
macroinvertebrados que detém atributos específicos, como os escaladores, raspadores,
merovoltinos, multivoltinos, corpos grandes e aqueles que obrigatoriamente habitam áreas
de erosão. Relação positiva foi observada com os cavadores.
No presente estudo, a maior parte das métricas de substrato incorporadas aos
modelos de regressão múltipla retrata o efeito negativo de substratos com pequeno diâmetro
sobre a diversidade funcional (RF e DF) de EPT nas duas áreas de estudo e para o conjunto
total de riachos. Considerando as relações entre sedimento fino e as características da
macrofauna bentônica descritas Richards et al. (1997), nossos resultados poderiam ser
justificados pelo fato de que muitos táxons de EPT têm corpos relativamente grandes, são
associados a substratos de áreas de erosão e possuem brânquias sensíveis à abrasão e
entupimento. Quando utilizamos todo o conjunto de dados para relacionar os raspadores
com as métricas de substratos com pequeno diâmetro, obtivemos relação negativa
significativa para aporcentagem de sedimento fino no talvegue (r = -22%). O mesmo não
foi observado para os escaladores. Geralmente, a perda da vegetação nativa na zona ripária
116
é a principal responsável pelo incremento de sedimento fino nos riachos e,
consequentemente, pela perda de táxons (Nessimian et al. 2008; Couceiro et al. 2010) e
redução na proporção relativa de fragmentadores (Couceiro et al. 2011). Contudo, na área
de estudo, especialmente em Santarém, mesmo os riachos minimamente impactados pelo
uso da terra apresentam grande proporção de sedimento fino de origem natural,
provavelmente devido ao tipo de solo e a morfologia das bacias.
Por outro lado, a presença de madeira e macrófitas tende a garantir maior
estabilidade ao leito (Grubaugh et al. 1997), aumentar a retenção de detritos (Lemly e
Hilderbrand 2000; Nessimian et al 2008) e a promover maior heterogeneidade de habitat
(e.g., Lemly e Hilderbrand 2000; Thomaz et al. 2008), além de servirem como alimento
para a entomofauna. Em Paragominas, na escala do corredor de vegetação ripária, a
presença de macrófitas esteve relacionada positivamente com a riqueza funcional de EPT.
Já para o conjunto total de riachos, a presença/ausência de madeira foi uma das variáveis
que mediou a mudança de uma comunidade funcionalmente mais diversificada (e.g.,
raspadores, fragmentadores, predadores) para uma mais pobre, composta, nos casos mais
extremos, por filtrador-agarrador (principalmente, Hydropsychidae) e apanhador-nadador
(Baetidae). A complexidade de habitat promovida pela presença de madeira geralmente
resulta em comunidades bentônicas mais ricas (Richards et al. 1996) e podem favorecer os
agarradores e macroinvertebrados com maior tamanho corporal (Richards et al. 1997).
Riachos com maior homogeneidade de fluxo na superfície da água apresentaram
maior diversidade funcional de EPT. Na escala de microbacia, a heterogeneidade de fluxo
(sequência de corredeiras, fluxo suave e piscinas) teve relação inversa com a RF e a DF de
EPT, em Santarém. Quando todos os riachos foram avaliados em conjunto, a proporção de
fluxo suave apresentou relação direta com a RF, na escala de corredor da vegetação ripária.
Embora este resultado possa parecer contraditório, é preciso ter em mente que os padrões
de fluxo nos riachos moldaram, em parte, a evolução da fauna residente (Poff e Ward 1989)
e que, nem sempre, os riachos possuem alta heterogeneidade de fluxo. Os padrões de fluxo
dos riachos dependem da geologia (e.g., declividade, escoamento superficial e aporte de
sedimento) e do clima (Gordon et al. 1992). Acentuado padrão de alternância entre
corredeiras, remanso e piscinas é esperado em riachos que possuem fundo de pedras
(Knighton 1984) e representa um mecanismo de autoajuste. Em riachos com fundo de areia,
117
como os da maioria da área de estudo, o fluxo da água tende a ser suave (fluxo de baixa-
energia, Mendoza-Lera e Mutz 2013) e o autoajuste é realizado pela formação de
ondulações e/ou dunas no fundo dos riachos (Gordon et al. 1992). Assim, nossos resultados
podem ser um indício de que a maior parte do pool de espécies da região está adaptada a
riachos com padrão de fluxo mais suave e homogêneo. No entanto, mesmo riachos com
fluxo suave na camada superior da massa de água podem apresentar condições turbulentas
em um perfil vertical. Esta turbulência pode ser causada pelo atrito entre a água e as
margens e os substratos, tais como madeira ou as ondulações e dunas de areia do fundo dos
riachos (Garcia et al. 2012). Atualmente, as condições hidráulicas próximas ao fundo dos
riachos têm sido usadas para descrever, de forma mais acurada, os microhabitats da fauna
de invertebrados bentônicos (Mérigoux e Dolédec 2004; Dolédec et al. 2007).
Embora uma parcela significativa da variação da RF, DF e CF (32 a 61 %) tenha
sido explicada pela combinação entre os índices de distúrbio utilizados e as variáveis
naturais dos habitats, essa porção ainda pode ser considerada moderada. Recentemente, o
poder de explicação de modelos criados para prever padrões de diversidade das
comunidades de ecossistemas aquáticos foi estimado como sendo de cerca de 57%
(Siqueira et al. 2015). Para os riachos, a dificuldade para obtenção de bons modelos tem
sido associada à natureza complexa e pouco previsível desses sistemas, além da baixa
resolução temporal de nossas amostragens, que ficam assim sujeitas aos efeitos imediatos
das perturbações ambientais (naturais ou antropogênicas; Harris e Heathwaite 2012; Ligeiro
et al. 2013). Nós acreditamos que, aliado a isso, a capacidade baixa ou moderada dos
nossos modelos de explicar as variações das características funcionais de EPT deve estar
associada a três fatores (a) intensidade relativamente baixa de uso da terra nas microbacias
estudadas. Neste caso, a perda e/ou substituição da vegetação nativa pode não ser forte o
suficiente para provocar alterações drásticas na diversidade e composição funcional de
EPT. Estudos desenvolvidos em áreas sujeitas aos efeitos das atividades agropastoris têm
registrado alto limiar de tolerância por parte da entomofauna aquática. Respostas fortes têm
sido observadas apenas quando a área ocupada pela agricultura atinge cerca de 50% ou
mais da área da microbacia (Allan 2004); (b) a resposta da entomofauna aos distúrbios
humanos nem sempre é linear. Quando em pequenas doses, o efeito das alterações humanas
pode promover maior heterogeneidade de habitats e disponibilizar fontes alternativas de
118
alimento, o que pode promover incremento na abundância e diversidade taxonômica (Allan
2004; Niyogi et al. 2007) e, possivelmente, na diversidade e composição funcional da
entomofauna; (c) o efeito das fontes de variação que não foram consideradas no presente
estudo, como o legado histórico, a sazonalidade, a localização geográfica dos riachos e a
interação entre o uso da terra e certas métricas de habitat. Neste último caso, acreditamos
que na tentativa de isolar o efeito do uso da terra, excluindo das análises as métricas de
habitat correlacionadas com o impacto humano, deixamos de quantificar o efeito de
variáveis importantes na explicação da variação funcional da comunidade de EPT (Ligeiro
et al. 2013).
Contudo, apesar das limitações inerentes, os índices de distúrbio e as condições
funcionais da fauna de EPT forneceram um retrato acurado da qualidade ecológica dos
riachos das áreas de estudo, mostrando que esses podem ser utilizados como ferramentas
para planejar e executar atividades de restauração, manejo e conservação de ecossistemas
lóticos. Nossas análises indicam que a composição funcional de EPT e a qualidade do
habitat físico dos riachos da região de estudo ainda encontram-se em nível intermediário de
distúrbio, indicando boas perspectivas de resposta a futuras medidas de restauração (Pardini
et al. 2010).
Agradecimentos
Gostaria de agradecer a José Max Barbosa de Oliveira Jr. e a equipe aquática do
projeto- “Rede Amazônia Sustentável”- pelo auxílio nos trabalhos de campo; a Paulo Vilela
Cruz (Baetidae) e Ana M. O. Pes (Trichoptera) pela ajuda na identificação dos insetos e a
Renato T. Martins pelas sugestões. Agradeço também à Jeane M. C. Nascimento pelas
dicas de identificação dos Leptophlebiidae. JGB recebeu bolsa de doutorado pela Fundação
de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM) e NH e JLN receberam bolsas
de pesquisa do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).
Os projetos Sistemática integrada de insetos aquáticos com ênfase em Simuliidae
Neotropical, Pronex/CNPq/Fapeam – Insetos aquáticos e Rede Amazônia Sustentável
(RAS) financiaram as coletas e o processamento das amostras. A RAS recebeu apoio
financeiro do Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra
na Amazônia (CNPq 574008/2008-0), Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária –
119
Embrapa (SEG 02.08.06.005.00), Governo britânico: Darwin Initiative (17-023), TNC-The
Nature Conservancy, e Natural Environment Research Council (NERC) (NE/F01614X/1 e
NE/G000816/1).
120
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Apêndices
Apêndice 1 - Resultados das regressões múltiplas entre a riqueza funcional (RF),
diversidade funcional (DF) e a composição funcional (CF) da comunidade de EPT (como
variáveis respostas) e o índice de distúrbio da microbacia (IDM) e o índice de distúrbio
local (IDL) (como variáveis preditoras) para as regiões de Paragominas, Santarém e o
conjunto total de riachos (duas regiões juntas). São descritos os modelos de regressões
múltiplas entre RF, DF e CF e o índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária (IDC)
e o índice de distúrbio local (IDL) para as mesmas regiões. Escala
Paisagem Modelos Beta EP Beta T F Gl R2
Microbacia
Regiões juntas
Intercepto 20,193***
RF~ IDM+IDL IDM -4,501 1,214 -3,710*** 15,59 93 0,239***
IDL -5,621 2,670 -2,080
Intercepto 18,325***
DF~ IDM+IDL IDM -0,721 0,223 -3,227** 14,30 93 0,219***
IDL -1,174 0,496 -2,368*
Intercepto -4,594***
CF~ IDM+IDL IDM 0,434 0,125 3,460*** 17,16 93 0,254***
IDL 0,744 0,278 2,677**
Paragominas
Intercepto 14,389***
RF~ IDM+IDL IDM -4,959 1,671 -2,967** 6,55 48 0,182***
IDL -1,368 3,896 -0,351
Intercepto 13.657 ***
DF~ IDM+IDL IDM -1,076 0,298 -3,615*** 8,58 48 0,233***
IDL 0,005 0,694 0,008
Intercepto -3,370**
CF~ IDM+IDL IDM 0,589 0,167 3,529*** 10,17 48 0,268***
IDL 0,279 0,389 0,718
130
Santarém
Intercepto 14,147***
RF~ IDM+IDL IDM -4,251 1,778 -2,391* 10,87 42 0,310***
IDL -10,194 3,712 -2,746**
Intercepto 12,428***
DF~ IDM+IDL IDM -0,336 0,327 -1,028 9,50 42 0,279***
IDL -2,387 0,683 -3,494**
Intercepto -2,621**
CF~ IDM+IDL IDM 0,279 0,171 1,625 8,946 42 0,265***
IDL 1,051 0,357 2,943**
Corredor de
Vegetação
ripária
Regiões juntas
Intercepto 18,197***
RF~ IDC+IDL IDC -1,942 0,787 -2,468* 11,23 93 0,177***
IDL -7,390 2,734 -2,703**
Intercepto 18,635***
DF~ IDC+IDL IDC -0,481 0,138 -3,476*** 15,28 93 0,231***
IDL -1,214 0,481 -2,526*
Intercepto -5,010***
CF~ IDC+IDL IDC 0,390 0,073 5,379*** 27,44 93 0,358***
IDL 0,626 0,252 2,483*
Paragominas
Intercepto 12,927***
RF~ IDC+IDL IDC -2,5705 1,052 -2,442* 5,02 48 0,139**
IDL -2,444 3,958 -0,617
Intercepto 12,663***
DF~ IDC+IDL IDC -0,621 0,186 -3,344** 7,57 48 0,208***
IDL -0,116 0,698 -0,166
Intercepto -5,057***
CF~ IDC+IDL IDC 0,494 0,090 5,470*** 20,04 48 0,432***
131
IDL 0,071 0,339 0,209
Santarém
Intercepto 14,616***
RF~ IDC+IDL IDC -3,243 1,500 -2,162* 10,18 42 0,294***
IDL -10,754 3,707 -2,901**
Intercepto 15,065***
DF~ IDC+IDL IDC -0,711 0,254 -2,804** 14,32 42 0,377***
IDL -2,022 0,627 -3,225**
Intercepto -2,306*
CF~ IDC+IDL IDC 0,280 0,141 1,983 9,631 42 0,282***
IDL 1,022 0,349 2,925**
Gl = graus de liberdade; Nível de significância: p< 0,001***; p< 0,01 ** e p<0,05*. EP Beta= Erro padrão.
132
Apêndice 2 - Resultados das regressões simples (bloco 1) entre a riqueza funcional (RF),
diversidade funcional (DF) e composição funcional (CF) da comunidade de EPT (variáveis
respostas) e o índice de distúrbio integrado calculado para a escala de microbacia e para o
corredor de vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) das regiões de Paragominas,
Santarém e o conjunto total de riachos (duas regiões juntas). EPT = Ephemeroptera,
Plecoptera e Trichoptera.
Variável resposta
_Região_
Escalas de paisagem
Microbacia Corredor de
vegetação ripária
Beta Gl R2 F Beta Gl R2 F
Regiões juntas IDIM IDIC
RF -5,628 94 0,222*** 28,06 -3,004 94 0,139*** 16,31
DF -0,972 94 0,199*** 24,58 -0,657 94 0,205*** 25,51
CF 0,597 94 0,229*** 29,22 0,482 94 0,342*** 50,50
Paragominas_PGM IDIM IDIC
RF -5,055 49 0,192*** 12,90 -2,936 49 0,153** 10,05
DF -1,029 49 0,240*** 16,80 -0,642 49 0,225*** 15,51
CF 0,641 49 0,286*** 20,99 0,505 49 0,439*** 40,14
Santarém_STM IDIM IDIC
RF -6,431 43 0,243*** 15,15 -5,337 43 0,219*** 13,31
DF -0,886 43 0,133** 7,75 -1,097 43 0,292*** 19,14
CF 0,511 43 0,170** 10,00 0,694 43 0,203** 6,177
Gl = graus de liberdade; Nível de significância: p< 0,001***; p< 0,01 ** e p<0,05*.
133
Apêndice 3- Resultados das regressões múltiplas (bloco 2) entre a RF, DF e CF, como
variáveis resposta, e o IDI + variáveis naturais, como variáveis preditoras, para as regiões
de Paragominas, Santarém e o conjunto total de riachos (duas regiões juntas). São
apresentados os modelos construídos com o IDI calculado tanto para a escala de microbacia
quanto para o corredor de vegetação riparia (IDIM e IDIC). Variável resposta
_Região_ Valor médio de beta das métricas Gl R2 F
IDI Microbacia
Regiões juntas
RF IDIM XAM DPI CF PSFT 90 0,380*** 12,64
-4,837 0,061 0,073 -0,064 -3,695
DF IDIM XAM DPI CF PSFT 90 0,400*** 13,68
-0,817 0,013 0,010 -0,017 -0,767
CF IDIM XAM DPI CF PSFT 90 0,408*** 14,07
0,511 -0,005 -0,005 0,010 0,464
Paragominas_PGM
RF IDIM XAM DPDC 47 0,360*** 10,38
-4,931 0,121 0,121
DF IDIM XAM CF DPTS DPDC 45 0,552*** 13,31
-0,856 0,026 -0,012 -1,092 0,020
CF IDIM XAM CF 47 0,460*** 15,21
0,594 -0,012 0,008
Santarém_STM
RF IDIM S<16 Div_Abrig SF Seq_Flo 39 0,609*** 14,71
-5,426 -0,078 6,650 -0,156 -19,741
DF IDIM S<16 Div_Abrig DPP Seq_Flo 39 0,490*** 9,455
-0,657 -0,011 1,582 -0,023 -3,536
CF IDIM S<16 Div_Abrig SF 40 0,578*** 16,07
0,430 0,007 -0,873 0,016
IDI Corredor de vegetação ripária
134
Regiões juntas
RF IDIC XAM DPI PSFT FS 90 0,322*** 10,01
-2,803 0,054 0,080 -3,340 0,031
DF IDIC XAM DPI PSFT 91 0,352*** 13,9
-0,641 0,011 0,012 -0,573
CF IDIC Mad PSFT 92 0,437*** 25,54
0,465 -0,016 0,338
Paragominas_PGM
RF IDIC XAM Mac DPDC 46 0,369*** 8,316
-3,005 0,104 0,047 0,168
DF IDIC XAM S<16 ERF DPDC 45 0,503*** 11,12
-0,655 0,019 -0,006 0,281 0,022
CF IDIC XP ERF 47 0,520*** 19,04
0,563 -0,006 -0,172
Santarém_STM
RF IDIC DPI S<16 41 0,408*** 11,11
-3,863 0,079 -0,046
DF IDIC DPI S<16 41 0,405*** 10,99
-0,870 0,007 -0,009
CF IDI S<16 Div_Abrig SF 40 0,531*** 13,46
0,325 0,006 -0,827 0,017
Riqueza funcional (RF), diversidade funcional (DF) e composição funcional (CF) de EPT; IDI = índice de distúrbio integrado; IDIM = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de microbacia; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de corredor de vegetação ripária; Bloco 2 = variável resposta ~ IDI + variáveis naturais. Nível de significância: p< 0,001***; p< 0,01 ** e p<0,05*.
135
SÍNTESE No presente estudo foi possível identificar o efeito do uso da terra (agricultura)
sobre os riachos de baixa ordem na Amazônia Oriental utilizando as variações na estrutura
taxonômica e funcional da comunidade de invertebrados aquáticos. A perda mínima de
cobertura vegetal na zona ripária levou a uma mudança abrupta dos táxons sensíveis de
invertebrados, o que sugere que o tamanho da área de preservação permanente (APP) é
insuficiente para proteger a fauna em riachos amazônicos. Esse fato mostra que a escolha
aleatória da área (30 m de cada margem do riacho que se estende por toda a microbacia) da
APP é uma abordagem ineficiente e que estudos são fundamentais para definir qual é a área
necessária para garantir a sua funcionalidade. Trichoptera (abundância), EPT
(Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) e a comunidade de invertebrados, em família,
foram fortemente correlacionados com a comunidade, em gênero. Esse fato sugere que a
comunidade identificada em níveis taxonômicos superiores, Trichoptera (abundância), e
EPT podem ser utilizados na avaliação das condições de conservação de riachos sujeitos a
agricultura na Amazônia. A utilização dessa abordagem deve resultar em maior ecomomia
de tempo e recursos financeiros, sem grande perda de informação sobre a biodiversidade. A
intensificação no distúrbio antrópico levou a redução na riqueza e diversidade funcional de
EPT em Paragominas e Santarém. A composição da comunidade também mudou com o
aumento no distúrbio antrópico na paisagem e localmente, especialmente, em Paragominas
onde a perda de cobertura vegetal na zona ripária foi maior.
Com base nos resultados do presente estudo foram identificadas algumas lacunas no
conhecimento da dinâmica dos riachos de áreas agrícolas na Amazônia que podem servir de
tema para estudos futuros, dentre eles temos:
136
1- O efeito da configuração da paisagem (e.g., quantidade e qualidade dos fragmentos
de vegetação natural e distância entre eles) sobre a dispersão de invertebrados.
2- O efeito da heterogeneidade de habitat ao longo do gradiente de perda de cobertura
vegetal sobre a distribuição da fauna de invertebrados.
3- Relação entre a diversidade funcional e a riqueza de espécies em diferentes níveis
de intensidade agrícola.
4- A congruência entre a comunidade de invertebrados e outros grupos de organismos
aquáticos, como peixes, anuros, répteis, fitoplancton e zooplancton.
5- Os padrões da diversidade beta da comunidade de invertebrados entre os riachos.
6- A tolerância dos táxons de invertebrados aquáticos de floresta (áreas de referência)
a variações na temperatura, pH, condutividade, nível de oxigênio, nutrientes,
pesticidas e luminosidade.
7- Aspectos bionômicos dos táxons de invertebrados de riachos de floresta como: ciclo
de vida, tamanho, áreas de oviposição e mobilidade.
137
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