UNIVERSIDADE ESTADUAL DE GOIÁS

Pró Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação

Campus de Ciências Exatas e Tecnológicas Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Recursos Naturais do Cerrado

PHILIP TELES SOARES

Influência do paleoclima e clima atual nos padrões de diversidade

beta taxonômica, funcional e filogenética de anfíbios anuros do

Cerrado

Discente: Philip Teles Soares

Orientador: Vitor Hugo Mendonça do Prado

Co-Orientador: Diogo Borges Provete

Anápolis, 2018

PHILIP TELES SOARES

Influência do paleoclima e clima atual nos padrões de diversidade

beta taxonômica, funcional e filogenética de anfíbios anuros do

Cerrado

Anápolis

2018

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação Stricto Sensu em Recursos

Naturais do Cerrado, da Universidade

Estadual de Goiás para obtenção do título de

Mestre em Recursos Naturais do Cerrado.

Orientador: Prof. Dr Vitor Hugo Mendonça

do Prado.

Soares, Philip Teles Soares.

Influência do paleoclima e clima atual nos

padrões de diversidade beta taxonômica,

funcional e filogenética de anfíbios anuros

do Cerrado / Philip Teles Soares – 2018.

pg.1-54

Orientador: Prof. Dr. Vitor Hugo Mendonça

do Prado

Co-orientador: Prof. Dr. Diogo Borges

Provete

Dissertação (Mestrado) – Universidade

Estadual de Goiás, Câmpus de Ciências

Exatas e Tecnológicas, 2018.

Bibliografia.

DEDICATÓRIA

Dedico esse trabalho primeiramente à principal agente de todo o meu esforço

acadêmico: minha mãe. Sem ela e seu apoio provavelmente não estaria,

profissionalmente e pessoalmente, no lugar que estou hoje. Com toda certeza os passos

que estou seguindo e todo o meu desenvolvimento é fruto de muita paciência, carinho e

amor.

Dedico esse trabalho também a minha namorada, Kamila, que me acompanhou

em todos os processos, desde os tempos de graduação, me apoiando, dando sugestões e

me fazendo muito feliz em todo o tempo em que estamos juntos. Tenho a convicção de

que o seu incentivo, paciência e todo o carinho que você vem me dando, me tornam

uma pessoa e profissional melhor.

Dedico esse trabalho também aos meus irmãos e família que sempre me

apoiaram e me deram mensagens de incentivo e são meus exemplos de caráter, respeito,

sinceridade e amizade. Espero corresponder todos os votos que foram lançados a mim

por vocês e que de alguma forma esse trabalho seja motivo de orgulho e dedicação para

todos vocês.

Esse trabalho também é dedicado a uma das pessoas mais admiro na

Universidade Estadual de Goiás, a professora Anamaria. Com o seu convívio aprendi

bastante, pessoal e profissional. Foram muitas conversas e bastante coisa absorvi e

tentei aplicar na minha vida e em especial nesse trabalho. Por tudo o que convivi (e

espero por muito tempo continuar convivendo), pelo incentivo, sugestões e boa

amizade, boa parte desse trabalho tem parte sua.

AGRADECIMENTOS

Agradeço nesse primeiro momento a minha mãe, que foi a pessoa que me deu a

vida, me deu educação e ensinou muito do que eu sou hoje e do que realmente é a vida.

Mulher guerreira que acorda de madrugada desde que me entendo por gente para

trabalhar e conseguir de todas as formas possíveis educar os três filhos que tem.

Obrigado por ter acreditado e lutado por todos nós. Espero estar usando bem a herança

que você sempre me disse ser a única coisa que poderia nos deixar: os estudos. Meu

muito obrigado por me colocar no caminho certo quando não estava na direção correta,

mesmo não gostando. De muitos modos isso me fez querer ser melhor e te admirar

ainda mais como pessoa. A tudo que fez por mim o meu muito obrigado. Eu te amo!

Agradeço meus irmãos, Victor e Vinícius que são os caras que mais amo nesse

mundo! A eles meu muito obrigado pelos momentos de diversão, carinho, respeito e

risadas. Só nós sabemos o que sofremos, mas demos a volta por cima e hoje somos

pessoas realizadas. Fiquem sabendo que meus heróis são vocês. Tenho muito orgulho

do que se tornaram e que tenho muitas saudades, mas os levo no coração aonde quer

que eu esteja. Saibam que nós somos parceiros para a vida toda e o que precisarem de

mim eu estarei por perto.

Agradeço agora a mulher que pretendo estar sempre ao lado, a minha namorada

Kamila. Estar com você sempre foi motivo de muita alegria e espero que possamos

assim estar por muitos e muitos anos, formando uma família. Obrigado pelos momentos

de carinho, afeição, respeito, consideração e paciência que você teve (e tem) comigo. O

seu apoio e carinho foram muito importantes nessa trajetória e com toda certeza tem um

pouco de você nesse trabalho. É muito importante ter você fazendo parte da minha vida

e espero te fazer feliz e realizada no nosso relacionamento. A você o meu muito

obrigado! Te amo!

Aos meus amigos o meu muito obrigado! O suporte, atenção, conselhos e

carinho de vocês fez com que eu me empenhasse para que esse trabalho pudesse ser

realizado. Wender (primo/irmão), você foi uma pessoa com quem pude contar em

muitos momentos da minha vida. Tenho muita admiração pelo que se tornou e pelo

quanto você trabalha. Saiba que além dos seus conselhos e nossos diálogos, a sua

atitude frente às adversidades e a luta do seu sonho em se tornar médico (agora já

iniciada com a aprovação no curso de medicina) me faz querer ser sempre melhor. Você

é um dos exemplos de resiliência e de vida que trago comigo na minha caminhada. Ao

Gustavo, a quem tenho uma amizade de mais de dez longos anos e quem eu me espelho

como pessoa de caráter e perseverança no que faz. Você é uma pessoa em quem pude

contar em diversos momentos da minha trajetória e que me motivou a sempre continuar,

não importasse a circunstância.

Ao meu querido amigo e parceiro Hasley, que sempre confiou no meu trabalho

e que me incentivou a continuar na área acadêmica. Além disso, o seu olhar sobre a

minha dissertação foi muito importante para uma melhora significativa no meu modo de

pensar e escrever. Obrigado por todas as sugestões. A Camila Sabino, que é um

exemplo de pessoa determinada! Fiquei muito feliz com sua aprovação e fique certa de

que ainda você pode voar muito mais alto ainda. Com você aprendi muito mesmo,

desde os tempos da graduação a fazer (tentar pelo menos) tudo com um sorriso no rosto

e correr atrás do que você acredita, mesmo que seja só você que acredite.

Aos colegas e amigos de mestrado e doutorado do RENAC, Ana Paula,

Andressa, Denes, Diego, João Paulo, Micael, Nathan, Rafael, Ronny, Tatiel, Thales,

Werther por toda a convivência, sugestões e momentos de aprendizado. Em especial,

agradeço o meu amigo Werther, que me ensinou muito sobre esse mundo louco dos

herpetólogos e que proporcionou diversos momentos de aprendizagem, com saídas de

campo, com direito a muitas risadas e aprendizado. E claro, por todas as sugestões e

suporte dado ao longo do curso.

Agradeço também a Nina, secretária do RENAC e minha amiga, por todo o

suporte e atenção dados ao longo desses anos. Sem você Nina, o RENAC não seria a

mesma coisa. Meu muito obrigado por sempre cuidar de nós, alunos do RENAC e por

sempre dizer as coisas que precisamos ouvir na hora certa e por sempre estar disposta a

nos ouvir e nos ajudar.

Ao meu orientador e amigo Vitor, que teve comigo nesses dois anos de

aprendizagem. Com você, pude aprender muito sobre a área herpetológica e ecologia de

comunidades principalmente. Com certeza, a sua intervenção no meu conhecimento foi

surpreendente e olhando para trás percebo o quanto evoluí com você. Meu muito

obrigado pelas sugestões, conversas descontraídas, atenção, paciência e dedicação.

Muito do cientista que está sendo formado hoje, tem grande participação do seu

envolvimento e trabalho.

Agradeço também ao meu co-orientador Diogo, que foi essencial para o meu

desenvolvimento acadêmico e pelas teorias e técnicas que me foram passadas. O seu

olhar crítico e a sua atenção fizeram deste trabalho melhor e mais completo.

Aos meus mestres Fabrício Barreto, João Nabout, Hélida Cunha, Rogério

Bastos, Rodrigo de Assis Carvalho e Samantha Caramori, que durante o mestrado de

forma direta e indireta trabalharam para o meu desenvolvimento. Com vocês eu pude

aprender mais e ter uma dimensão maior de como é fazer ciência. Isso só foi possível,

pois são ótimos professores e cientistas. A vocês o meu muito obrigado de coração.

Gostaria de agradecer ao programa de Pós-graduação RENAC e a

Universidade Estadual de Goiás pelo suporte e bolsa concedidos nesses anos de

mestrado. Por fim gostaria de agradecer a cada envolvido na minha formação, direta ou

indiretamente, guardas, faxineiros, secretários, professores, técnicos de laboratórios e

administrativos, coordenadores de curso e de pós-graduação, diretor do campus, reitor e

em especial a sociedade em geral, por investirem e acreditarem nos meus estudos. Sem

vocês esse trabalho não seria possível. A todos vocês o meu muito obrigado!

This is your life and it's ending one minute at a time.

Fincher, 1999; Fight Club

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 16

2. OBJETIVOS E HIPÓTESES ......................................................................................... 18

3. METODOLOGIA ........................................................................................................... 19

3.1. Revisão bibliográfica de inventários de espécies ............................................ 19

3.2. Diversidade beta taxonômica, funcional e filogenética .................................. 19

3.3. Contribuição local para a diversidade beta .................................................... 22

3.4. Análise de dados ................................................................................................ 22

4. RESULTADOS ................................................................................................................ 23

5. DISCUSSÃO .................................................................................................................... 27

6. CONCLUSÃO ................................................................................................................. 30

7. REFERÊNCIAS .............................................................................................................. 31

8. APÊNDICES .................................................................................................................... 42

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Localização dos inventários de anfíbios anuros amostrados no Cerrado (os

números representam as localidades amostradas...................................................................... 20

Figura 2: Partição de variação da DBT (a) e o componente de substituição DBTturn (b),

DBF (c) e o componente de substituição DBFturn (d) e DBP (e) e o componente de

substituição DBPturn (f), em relação ao clima atual (C), variação paleoclimática (VP) e

estrutura espacial (MEMs) para 36 comunidades de anuros do Cerrado. ................................ 25

Figura 3: Regressão dos quadrados mínimos generalizados (GLS) para os melhores

modelos com as LCBDs segundo os critérios de Akaike (AIC) a seguir: a)LCBD da

DBT e Var.BIO1; b)LCBD da DBPturn e BIO1; c)LCBD da DBTdiff e Var. BIO7;

d)LCBD da DBF e Var. BIO14; e)LCBD da DBFturn e Var. BIO14; f)LCBD da DBFdiff

e Var. BIO1; g)LCBD da DBP e Var. BIO1; i)LCBD da DBPturn e Var. BIO1. ..................... 27

LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Melhores modelos (GLS) segundo os critérios de AICc para as LCBDs da

DBT e seus componentes (DBTturn e DBTdiff), DBF e seus componentes (DBFturn e

DBFdiff) e DBP e seus componentes (DBPturn e DBPdiff). ................................................... 26

ABREVIATURAS

DBF - Diversidade beta funcional

DBFdiff - Diferênça de riqueza da diversidade beta funcional

DBFturn - Substituição da diversidade beta funcional

db-MEMs - Mapas de autovetores de Moran baseados em distância (distance-based

Moran Eigenvector Maps)

DBP - Diversidade beta filogenética

DBPdiff - Diferênça de riqueza da diversidade beta filogenética

DBPturn - Substituição da diversidade beta filogenética

db-RDA - Análise de redundância baseada em distância (distance-based Redundance

Analysis)

DBT - Diversidade beta taxonômica

DBTdiff - Diferênça de riqueza da diversidade beta taxonômica

DBTturn - Substituição da diversidade beta taxonômica

LCDB - Contribuição local para a diversidade beta (local contribution to beta diversity)

MHol - Holoceno médio

PASTIS - Construção filogenética com inferências taxonômicas flexíveis (Phylogenetic

Assembly with Soft Taxonomic Inferences)

UGM - Último glacial máximo

GLS - regressão com quadrados mínimos generalizados (Generalized Least Squares)

RESUMO

Estudos recentes têm buscado entender a contribuição da variação climática passada e

do clima atual para determinar a variação na composição de espécies (diversidade beta).

Abordagens que incluam não somente a diversidade beta taxonômica (DBT), como as

diversidades beta funcional (DBF) e filogenética (DBP), podem ser complementares já

que cada tipo de medida pode refletir a influência de diferentes variáveis climáticas do

presente ou do passado. Além disso a diversidade beta pode ser decomposta em

substituição (turn) e diferença de riqueza (diff), que podem explicar diferentes processos

como especializações em gradientes ambientais ou extinções seletivas devido a ação de

filtros ambientais. Nesse estudo testamos a influência relativa do clima atual e da

variação climática ao longo do último glacial máximo, Holoceno médio e clima atual

nos componentes de substituição e diferença de riqueza na DBT, DBF e DBP em

comunidades de anuros no Cerrado. Compilamos os inventários de anuros no Cerrado,

variáveis climáticas atuais e do passado para as mesmas localidades. Com base nas

espécies registradas, compilamos suas relações filogenéticas e seus traços funcionais.

Calculamos os componentes de substituição e diferença de riqueza, bem como a

contribuição da diversidade beta local (LCBD) para a DBT, DBF e DBP. Utilizamos a

RDA baseada em distância e a partição de variação para ver a influência relativa do

espaço, do clima atual e estabilidade paleoclimática sobre a DBT, DBF e DBP (turn e

diff). A influência das variáveis climáticas e paleoclimáticas sobre as LCBDs foi testada

a partir da regressão generalizada dos quadrados mínimos e seleção de modelos. O

componente de substituição foi mais explicado pelo clima em conjuto com o espaço em

DBTturn e DBPturn, enquanto que em DBFturn o clima e a variação paleoclimática foram

mais explicativos. As LCBDs da DBT, DBTturn, DBP, DBPturn e DBFdiff foram

negativamente relacionados com a variação paleoclimática da temperatura média anual.

No entanto, a LCBD apresentou relação negativa com a variação paleoclimática da

precipitação do mês mais seco para a DBF e relação positiva com a mesma variável

para a DBFdiff. Esses resultados demonstram a relação dos traços funcionais com a

precipitação, visto que os anuros são animais que tem uma grande dependência da água

para suas atividades e essa diferenciação nos tarços funcionais em algumas

comunidades se deve à adição de espécies de biomas úmidos adjacentes ao Cerrado.

Esses resultados mostram que múltiplos fatores, contemporâneos e históricos explicam

a variação na composição de espécies, linhagens e traços funcionais das comunidades

de anuros do Cerrado.

Palavras-Chave: anura, beta diversidade, traços-funcionais, filogenia, savana

ABSTRACT

Recent studies have tried to understand the contribution of past climatic variation and

current climate to determine variation in species composition (beta diversity).

Approaches that include not only taxonomic beta diversity (TBD), but also functional

(FBD) and phylogenetic diversity (PBD), may be complementary since each type of

measure may reflect the influence of the current or past climatic variables. In addition,

beta diversity can be decomposed into turnover (turn) and difference of richness (diff),

which may explain different processes such as specialization to environmental gradients

or selective extinctions due the action of environmental filters. In this study, we tested

the relative influence of current climate and climatic variation along the last glacial

maximum, average Holocene and current climate on the components of turnover and

difference of richness in TBD, FBD and PBD in anuran communities in the Cerrado.

We compile anuran inventories in the Cerrado, current and past climatic variables for

the same localities. Based on the recorded species, we compiled its phylogenetic

relationships and its functional traits. We calculated the components of turnover and

difference of richness, as well as the contribution of local beta diversity (LCBD) for

TBD, FBD and PBD. We use the distance-based RDA and the variation partition to test

the relative influence of space, current climate and paleoclimatic stability on TBD, FBD

and PBD (turn and diff). The influence of climatic and paleoclimatic variables on

LCBDs was tested using the generalized regression of least squares and a model

selection approach. The turnover component was more explained by the climate in

conjunction with the space in TBDturn and PBDturn, while in FBDturn the climate and

paleoclimatic variation were more explanatory. The LCBDs of TBD, TBDturn, PBD,

PBDturn and FBDdiff were negatively related to the paleoclimatic variation of the annual

mean temperature. However, the LCBD presented negative relationship with the

palaeoclimatic variation in the raining of the driest month for DBF and positive relation

with the same variable for DBFdiff. These results demonstrate the relation of the

functional traits with the precipitation, since the anurans are animals that have a great

dependence of the water for its activities and this differentiation in the functional traits

16

in some communities is due to the addition of species from humid biomes adjacent to

the Cerrado. These results show that multiple factors, contemporaneous and historical,

explain the variation in species composition, lineages and functional traits of Cerrado

anuran communities.

Keywords: anura, beta diversity, functional traits, phylogeny, savanna

1. INTRODUÇÃO

Os padrões atuais de diversidade são determinados por diversos processos que

atuam em múltiplas escalas espaciais e temporais. A diversidade de uma região é

determinada principalmente pelos padrões de dispersão, extinção e especiação

(RICKLEFS 1987, 2004, CADOTTE; TUCKER, 2017). Em uma escala temporal curta,

as condições climáticas atuais estão relacionadas com as tolerâncias fisiológicas das

espécies, impondo um limite para a dispersão e determinando a composição das

comunidades (WIENS; DONOGHUE, 2004; HOFFMANN et al., 2013). Por outro lado,

estudos recentes têm buscado entender a contribuição da variação climática passada e

do clima atual para determinar a estrutura de comunidades (e.g. ARAÚJO et al., 2008;

DOBROVOLSKI et al., 2012; SILVA et al., 2014). Áreas em que houve pouca variação

climática ao longo do tempo geológico são chamadas de refúgio (MORITZ et al., 2000,

HUA; WIENS, 2013). Neste caso, baixas flutuações climáticas podem aumentar as

taxas de diversificação de espécies, favorecendo maior taxa de especiação e menor taxa

de extinção (ARAÚJO et al., 2008). Estes refúgios coincidem com alta diversidade

genética intraespecífica, o que pode favorecer a especiação no longo prazo

(CARNAVAL et al., 2009; KOZAK; WIENS, 2012).

A diversidade de espécies em relação a esses padrões climáticos pode ser

medida em várias escalas espaciais (TUOMISTO, 2010a; ANDERSON et al., 2011).

Diversidade alfa se refere à diversidade em escala local. A diversidade total de espécies

de uma região é chamada diversidade gama. Por fim, a diversidade beta é a mudança na

composição de espécies ao longo de um gradiente (TUOMISTO, 2010b, c;

ANDERSON et al., 2011). A medida mais utilizada de diversidade beta é a taxonômica

(DBT), que é a variação na composição das espécies entre os locais. A diversidade beta

também pode ser medida como a variação nas linhagens filogenéticas (diversidade beta

filogenética - DBP; Graham & Fine 2008), ou nas funções desempenhadas pelas

17

espécies entre as comunidades (diversidade beta funcional - DBF; RICOTTA et al.,

2005; CIANCIARUSO et al., 2009).

Abordagens que incluam não somente a DBT, podem ajudar a elucidar

questões importantes acerca dos padrões de biodiversidade, já que medidas com

informações de caracteres funcionais (e.g. DBF) podem ser mais sensíveis às variações

ambientais (CIANCIARUSO et al., 2009), enquanto que as relações de parentesco entre

as linhagens (e.g. DBP) podem refletir os eventos paleoclimáticos (CARNAVAL et al.,

2009; KOZAK; WIENS, 2012). Logo, estas três facetas da diversidade beta podem ser

complementares para testar a influência relativa de clima do passado e atual na

distribuição das espécies, de traços funcionais e de suas linhagens linhagens

(GRAHAM et al., 2009; ORDONEZ; SVENNING, 2017, VOSKAMP et al., 2017). A

DBT também pode ser decomposta em dois componentes: substituição de espécies

(turnover; DBTturn) e diferença de riqueza (nestedness-resultant; DBTdiff). A

substituição de espécies mede a substituição e grupos inteiros de espécies ao longo de

gradientes (BASELGA, 2010), o que poderia ser determinado por especializações para

diferentes condições ambientais ou restrições históricas na dispersão que geram

endemismos. A diferença de riqueza mede a perda de espécies ao longo de gradientes,

ou seja, diferentes comunidades apresentam variação entre as suas riquezas de espécies

(BASELGA, 2010; ALMEIDA-NETO et al., 2012), o que poderia ser determinado

pelas diferenças na tolerância ambiental ou na capacidade de dispersão das espécies. O

mesmo processo de decomposição da diversidade pode ser utilizado para a DBF

(substituição - DBFturn e diferença de riqueza - DBFdiff) e para a DBP (substituição -

DBPturn e diferença de riqueza - DBPdiff) (BASELGA, 2012).

O Cerrado assim como outras regiões, sofreu diversas flutuações climáticas

desde o último glacial máximo (UGM), influenciando diretamente a distribuição de

diversas espécies (TERRIBLE et al., 2012, WERNECK et al., 2012). Além disso,

Cerrado é um hotspot de biodiversidade mundial (KLINK; MACHADO, 2005), com

várias espécies endêmicas sob ameaça de extinção devido à fragmentação e perda de

hábitat promovida pelo avanço de atividades agrícolas. O Cerrado possui uma ampla

variação climática ao longo da sua grande extensão, assim como uma grande variação

na riqueza de espécies (COLLEVATTI et al., 2012, LIMA et al., 2014; DINIZ-FILHO

et al., 2004; 2009). Além disso, a extensão desse bioma nem sempre foi constante. A

extensão do Cerrado foi modificada devido às mudanças climáticas do Plio-Pleistoceno

18

(LEDRU, 2002), tendo uma grande região na porção nordeste e manchas ao norte

(região do estado do Maranhão) e ao oeste do Cerrado como áreas climaticamente

estáveis (WERNECK et al., 2012). Essas mudanças climáticas naturais têm mostrado

impacto significativo na distribuição de grupos animais como serpentes e lagartos

(TERRIBLE et al., 2012, WERNECK et al., 2012).

Os anfíbios anuros são um grupo interessante para testar o efeito de gradientes

climáticos passados e atuais devido à suas restrições fisiológicas como a pele úmida e

permeável e a presença de uma fase larval, que os torna dependentes de ambientes

aquáticos para a respiração e a reprodução (THORSON, 1955; HADDAD; PRADO,

2005; SILVA et al., 2012). Assim, a distribuição dos anfíbios tende a ser fortemente

influenciada pelo clima. São conhecidas atualmente pouco mais de 200 espécies no

Cerrado (VALDUJO et al., 2012), sendo 103 endêmicas (AZEVEDO et al., 2016).

Sendo assim, sua grande extensão territorial associada à elevada diversidade de anfíbios

torna esse bioma um sistema ideal para testar a importância de gradientes climáticos

passados e atuais em padrões de diversidade. Finalmente, esse trabalho visa preencher

as lacunas de como a variação climática, o clima atual e o espaço atuam sobre as

comunidades de anuros do Cerrado, em relação a três facetas da diversidade beta (DBT,

DBF e DBP), bem como seus componentes (substituição e diferença de riqueza)

abordados até aqui.

2. OBJETIVOS E HIPÓTESES

Testar a influência relativa do clima atual e da variação climática ao longo do

último glacial máximo (UGM), Holoceno médio (MHol) e clima atual nos componentes

de substituição e diferença de riqueza na DBT, DBF e DBP em comunidades de anuros

no Cerrado.

Especificamente, testei as hipóteses de que (i) o componente de diferença de

riqueza de espécies, funções e linhagens está associado às variáveis climáticas atuais e

ao espaço, devido às limitações de dispersão e restrições fisiológicas a ambientes

úmidos que os anuros possuem, com as comunidades de clima mais seco sendo

subconjunto das comunidades de clima mais úmido; e que (ii) o componente da

substituição de espécies, funções e linhagens está associado à variação climática ao

longo do tempo geológico, com as áreas climaticamente estáveis funcionando como

centros de endemismos.

19

3. METODOLOGIA

3.1. Revisão bibliográfica de inventários de espécies

Compilamos inventários de anuros realizados dentro dos limites do Cerrado

(Figura 1, Apêndice 1) a partir de buscas nas bases bibliográficas Web of Knowledge

(http://www.isiknowledge.com), Scientific Eletronic Library Online - Scielo

(http://www.scielo.org), e Google Acadêmico (scholar.google.com.br). Os termos

usados para as buscas foram: amphibia* OR anura* AND savanna* OR Cerrado.

Para evitar possíveis vieses em relação ao esforço amostral, os inventários atenderam

aos seguintes critérios: (i) amostragens realizadas em ao menos uma estação chuvosa

completa, (ii) o principal método de coleta ter sido busca ativa em corpos d’água, pois

compreendem os locais de reprodução de anuros, permitindo amostrar o máximo de

espécies possível; (iii) coletas em pelo menos quatro pontos amostrais. Não incluímos

dados de espécies não identificadas (e.g., Scinax sp.; Rhinella sp.) e a nomenclatura

seguiu Frost (2017).

3.2. Diversidade beta taxonômica, funcional e filogenética

Calculamos a DBT a partir da função “beta.pair” utilizando o índice de

dissimilaridade de Sørensen (βsor) a partir da matriz de incidência de espécies

(ANDERSON et al., 2011; LEGENDRE; DE CÁCERES, 2013). Em seguida,

particionamos a DBT em dois componentes aditivos: DBTturn (βsim) e DBTdiff (βsne)

(BALSELGA 2010). As análises foram feitas no pacote betapart (BASELGA et al.,

2013) do programa R versão 3.4.3 (R CORE TEAM, 2017).

Compilamos os traços funcionais a partir da base de dados AmphiBIO, que

reúne traços funcionais para 6776 espécies de anfíbios (OLIVEIRA et al., 2017). Com

base nesses dados, construímos uma matriz (espécies versus traços) com oito categorias

de traços funcionais: (i) tipo de habitat (fossorial, terrestre, aquático, arbóreo); (ii) dieta

(folhas, flores, sementes, frutos, artrópodes e vertebrados – incluindo canibalismo); (iii)

período de atividade (diurno, noturno e crepúscular); (iv) período sazonal de atividade

(meses úmidos e quentes, úmidos e frios, secos e quentes, secos e frios); (v) tamanho do

corpo (tamanho máximo do indivíduo adulto em milímetros); (vi) número mínimo de

descendentes (número mínimo de prole ou ovos por evento reprodutivo); (vii) número

20

Figura 1: Localização dos inventários de anfíbios anuros amostrados no Cerrado (os números

representam as localidades amostradas, disponíveis no Apêndice 1).

máximo de descendentes (número máximo de prole ou ovos por evento reprodutivo) e

(viii) estratégia de reprodução (desenvolvimento direto, estágio larval e vivíparo). Ao

todo 19 espécies de anuros não continham dados dos traços segundo a base de dados

AmphiBIO. Para essas espécies cujos traços funcionais não estão disponíveis na base de

dados AmphiBIO, utilizamos a informação disponível para o gênero correspondente e

de acordo com a espécie mais próxima, segundo a filogenia. Para os traços em que essa

extrapolação dos dados não foi possível (e.g. apenas uma espécie como representante do

21

gênero, diferenças dos traços entre as espécies detro do gênero) e que não constavam na

base de dados do AmphiBIO essa informação foi considerada como indisponível, sendo

usado N/D (Apêndice 3).

O cálculo da DBF foi realizado seguindo o método proposto por Villeger et al.,

(2008). As características funcionais foram submetidas à distância de Gower (GOWER,

1971), obtendo então a distância dos traços entre as espécies. Essa distância foi

submetida a uma análise de coordenadas principais (PCoA), usando os dois primeiros

vetores para o cálculo da DBF (VILLEGER et al., 2008). A DBF foi calculada a partir

do índice de dissimilaridade de Sørensen, a partir da função "functional.beta.pair"

(BASELGA et al., 2013). A partir disso, obtivemos três matrizes, uma com a DBFtotal

(functβsor) e outras duas, correspondendo aos componentes DBFturn (functβsim) e

DBTdiff (functβsne).

Para calcular a DBP construímos uma filogenia utilizando a topologia datada

de Pyron & Wiens (2011) (Apêndice 4). Essa filogenia foi inferida com base em 12

genes (três mitocondriais e nove nucleares) disponíveis para 2.871 espécies de anfíbios.

No entanto, esta filogenia continha 58 das 143 espécies de nossa base de dados. Logo,

para gerar uma topologia completa paras as 143 espécies que ocorriam nas comunidades

utilizamos o método Phylogenetic Assembly with Soft Taxonomic Inferences (PASTIS;

THOMAS et al., 2013). Este método permite incluir espécies não amostradas numa

topologia (backbone) utilizando informações taxonômicas e de história de vida,

semelhante ao utilizado por Jetz et al., (2012) e Tonini et al., (2016). O PASTIS então

gera uma distribuição posterior de árvores ultramétricas com diferentes posições de

espécies faltantes sob um modelo homogêneo com mesma taxa de diversificação para

toda a árvore (birth-death) no programa MrBayes v. 3.2 (RONQUIST et al., 2012),

permitindo incorporar incerteza filogenética nas análises subsequentes. Como restrição

da topologia (backbone constraint), utilizamos a filogenia datada de Pyron & Wiens

(2011). A análise foi conduzida no pacote PASTIS (THOMAS et al., 2013), no

programa R versão 3.4.3 (R CORE TEAM, 2017).

Para calcular a DBP usamos o coeficiente de dissimilaridade de Sørensen

(phyloβsor) (BRYANT et al., 2008) com a função “phylo.beta.pair”. A diversidade

filogenética é uma medida da diversidade de uma comunidade que incorpora as relações

filogenéticas das espécies, ou seja, a diversidade é maior entre as comunidades cujas

espécies são filogeneticamente mais distintas (MAGURRAN, 2004). Esse índice foi

22

também decomposto em dois componentes aditivos (LEPRIEUR et al., 2012): DBPturn

(phyloβsim) e DBPdiff (phyloβsne). O cálculo da DBP e seus componentes foi feito no

pacote betapart (BASELGA et al., 2013).

3.3. Contribuição local para a diversidade beta

A contribuição local para a diversidade beta (LCDB: local contribution to beta

diversity) é uma estimativa do quanto uma unidade amostral poder ser singular em

termos de composição de espécies em relação às demais localidades (LEGENDRE; DE

CÁCERES, 2013). Os altos valores de LCBD indicam uma alta riqueza e uma

composição de espécies distintas das demais localidades, enquanto que locais com

valores baixos de LCBD podem indicar locais com menores riquezas e com composição

de espécies semelhantes às demais comunidades. Esse cálculo foi estendido, sendo

possível decompor em dois componentes aditivos da diversidade beta, a substituição de

espécies e a diferença de riqueza (LEGENDRE, 2014).

3.4. Análise de dados

Para modelar a estrutura espacial dos 36 pontos amostrais usamos o método de

Mapas de Autovetores de Moran baseados em distância (distance-based Moran

Eigenvector Maps, db-MEMs; BORCARD; LEGENDRE, 2002). Esse método

transforma pares de coordenadas geográficas em uma matriz truncada de distância

geodésica e calcula autovetores a partir desta matriz utilizando uma Análise de

Coordenadas Principais (PCoA). Desse modo, é possível descrever a estrutura espacial

das comunidades em diferentes escalas. Os db-MEMs com maiores autovalores

descrevem escalas espaciais mais amplas, enquanto os com menores autovalores

descrevem escalas mais finas. Os db-MEMs com I de Moran positivo e significativo

foram usados como variáveis preditoras nas análises (BORCARD; LEGENDRE, 2002).

Para testar a relação do clima atual, da estabilidade climática e do espaço sobre

as DBT, DBF, DBP e sobre os seus componentes substituição e diferença de riqueza

usamos uma análise de redundância baseada em distância (distance-based Redundance

Analysis - db-RDA; LEGENDRE; ANDERSON, 1999; LEGENDRE; LEGENDRE,

2012). Inicialmente, as matrizes triangulares de diversidade beta e seus componentes

são submetidas a uma análise de coordenadas principais (PCoA; com correção de

valores negativos gerados; LIGOES, 1971). Os autovetores gerados pela PCoA são

23

então utilizados como matriz reposta em uma RDA (LEGENDRE; LEGENDRE, 2012).

Primeiramente testamos a significância do modelo global da dB-RDA (com todas as

variáveis preditoras). Caso o modelo global fosse significativo, selecionamos as

variáveis que compuseram o modelo final usando o método de inclusão passo à frente

(forward selection) com duplo critério de parada, com base no o R² ajustado do modelo

global e os valores de significância (P ≤ 0,05) de cada variável incluída no modelo final

(BLANCHET, 2008). Em seguida fizemos a partição de variação para testar a

explicação do clima atual, da estabilidade climática e do componente espacial sobre as

matrizes respostas de diversidade beta e seus componentes (LEGENDRE; LEGENDRE,

2012). A db-RDA e a partição de variação foram realizadas separadamente para a DBT,

DBF e DBP totais e seus componentes substituição e diferença na riqueza usando o

pacote vegan (OKSANEN et al., 2013).

A influência das variáveis climáticas atuais e da variação paleoclimática sobre

as LCBDs das DBT, DBF, DBP e sobre os seus componentes substituição e diferença

de riqueza foi testada usando a regressão com quadrados mínimos generalizados

(Generalized Least Squares – GLS), no pacote do R nlme (PINHEIRO et al., 2013).

Para definir os melhores modelos para a GLS, foi empregada uma seleção de modelos

(ZUUR et al., 2007), que incluem todas as variáveis (modelo global) e combinações de

variáveis que julgamos plausíveis, totalizando 19 modelos (Apêndice 5). Os modelos

foram selecionados com base nos menores valores do Critério de Informação de Akaike

(AIC; SAKAMOTO; ISHIGURO, 1986). Estimamos os valores de pseudo R² a partir da

função rsquared do pacote piecewiseSEM (LEFCHECK, 2016), com o auxílio do

programa R versão 3.4.3 (R CORE TEAM, 2017).

4. RESULTADOS

A busca reuniu ao todo 43 inventários de anuros, distribuídos em 36 áreas

(Figura 1; Apêndice 1). Registramos 143 espécies de anuros, distribuídas em 32

gêneros, pertencentes a 10 famílias (Apêndice 2; Apêndice 4). A DBT para anuros do

Cerrado foi alta (βsor= 0.911, n= 36 inventários de fauna de anuros do Cerrado). A

maior explicação para a diversidade foi encontrada para a DBTturn (βsim= 0.878, i.e.,

96%), quando comparado com a DBTdiff (βsne= 0.03, i.e., 4%). Um padrão muito

similar foi encontrado para a DBF (funct.βsor= 0.85) e DBP (phylo. βsor= 0.87). As

diversidades nos dois casos também foram mais explicadas pela DBFturn (funct.βsim=

24

0.79, i.e., 92%) e DBPturn (phylo. βsim= 0.81, i.e., 93%) nas comunidades estudadas. A

diferença de riqueza foi baixa tanto para DBFdiff (funct.βsne= 0.06, i.e., 8%), quanto

para DBPdiff (phylo. βsne= 0.06, i.e., 7%).

Dentre os componentes da diversidade beta, a substituição de espécies foi mais

explicada pelas variáveis preditoras do que a diferença na riqueza: somente a DBFdiff foi

explicada pelo clima atual (adj R²: 0.23, p=0.02; Apêndice 6). O clima atual foi a

variável que mais explicou a DBT, DBF e DBP, seguido pela estrutura espacial (Figura

3). O clima atual em conjunto com o espaço explicou a maior parte da variação na DBT

e nos componentes DBTturn e DBPturn (Figura 3). Já o clima atual em conjunto com a

variação paleoclimática explicou a maior parte da variação na DBF e DBP, bem como

na DBFturn (Figura 3).

De um modo geral, os modelos que melhor explicam a LCBD para DBT,

DBTturn, DBP, DBPturn e DBFdiff são os modelos envolvendo a variação paleoclimática

da temperatura média anual (pseudo R2 = 51% – 84%; Tabela 1), evidenciando uma

relação negativa entre essas variáveis (Figura 4). Já a as LCBDs para DBF e DBFturn

foram melhor explicadas pelos modelos envolvendo a variação paleoclimática da

precipitação do mês mais seco (pseudo R2 = 45% – 72%; Tabela 1). No entanto, a

LCBD apresentou relação negativa com a variação paleoclimática da precipitação do

mês mais seco para a DBF e relação positiva com a mesma variável para a DBFturn

(Figura 4). Os modelos selecionados para explicar as LCBDs da DBTdiff e DBPdiff

apresentaram baixo poder de explicação (pseudo R2 = 2% – 13%; Tabela 1).

25

Figura 2: Partição de variação da DBT (a) e o componente de substituição DBTturn (b), DBF (c) e o

componente de substituição DBFturn (d) e DBP (e) e o componente de substituição DBPturn (f), em relação

ao clima atual (C), variação paleoclimática (VP) e estrutura espacial (MEMs) para 36 comunidades de

anuros do Cerrado.

26

Tabela 1: Melhores modelos (GLS) segundo os critérios de AICc para as LCBDs da DBT e seus

componentes (DBTturn e DBTdiff), DBF e seus componentes (DBFturn e DBFdiff) e DBP e seus

componentes (DBPturn e DBPdiff).

LCBD Diversidade taxonômica total

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO1 4 -237.60 0.00 0.89 0.84 0.003

LCBD Diversidade taxonômica - Substituição

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO1 4 -217.70 0.00 0.93 0.77 0.001

LCBD Diversidade taxonômica – Diferença de riqueza

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO7 4 -160.70 0.00 0.70 0.13 0.020

Var. BIO1 4 -158.40 2.34 0.22 0.02 0.200

LCBD Diversidade funcional total

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO14 4 -197.4 0.00 0.93 0.72 0.000

LCBD Diversidade funcional – Substituição

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO14 4 -185.6 0.00 0.99 0.45 0.000

LCBD Diversidade funcional – Diferença de riqueza

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO1 4 -156.2 0.00 0.92 0.51 0.002

LCBD Diversidade filogenética total

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO1 4 -230.90 0.00 0.92 0.80 0.000

LCBD Diversidade filogenética – Substituição

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO1 4 -206.10 0.00 0.99 0.51 0.000

LCBD Diversidade filogenética – Diferença de riqueza

Modelo df AICc delta peso pseudo R² p-valor

Var. BIO7 4 -165.60 0.00 0.62 0.07 0.060

Var. BIO14 4 -163.80 1.88 0.24 -0.02 0.700

Obs: *valores menores que p=0.05. **valores menores que p=0.001.

27

Figura 3: Regressão dos quadrados mínimos generalizados (GLS) para os melhores modelos com as

LCBDs segundo os critérios de Akaike (AIC) a seguir: a)LCBD da DBT e Var.BIO1; b)LCBD da DBPturn

e BIO1; c)LCBD da DBTdiff e Var. BIO7; d)LCBD da DBF e Var. BIO14; e)LCBD da DBFturn e Var.

BIO14; f)LCBD da DBFdiff e Var. BIO1; g)LCBD da DBP e Var. BIO1; i)LCBD da DBPturn e Var. BIO1.

5. DISCUSSÃO

No presente estudo, nossas hipóteses foram parcialmente corroboradas. A

diferença de riqueza foi um componente com baixa explicação para a DBT, DBF e

DBP. Nestas três facetas da diversidade beta, o componente de substituição foi o de

maior explicação. Assim, não observamos uma influência do clima atual sobre o

componente de diferença de riqueza. De um modo geral, o clima atual foi o principal

componente para a estruturação das comunidades, para a DBT, DBTturn, DBF, DBFturn,

DBP e DBPturn. Sendo assim, os padrões climáticos atuais são fortemente responsáveis

28

pela substituição de espécies, funções e linhagens de anuros no Cerrado, influenciando

diretamente na sua distribuição. O clima atual em conjunto com a estrutura espacial

explica a maior parte da DBT e uma boa parte da DBP, indicando que a distribuição de

espécies e linhagens está espacialmente estruturada. Um padrão similar a esse é também

encontrado nos componentes de DBTturn e DBPturn. Silva et al., (2014) encontraram um

padrão similar, onde as comunidades de anuros estão sendo moldadas por processos

espaciais e climáticos em conjunto. O espaço é um fator importante para as

comunidades biológicas, pois quanto maior for o distanciamento entre as comunidades,

maior o isolamento pela distância e as barreiras geográficas tendem a ser mais

frequentes, aumentando a relevância dos processos de especiaciação e/ou extinção sobre

a diversidade (GASTON et al., 2007; QIAN, 2009; BARTON et al., 2013,

RODRIGUES; DINIZ-FILHO, 2017). Além disso, o espaço influencia diretamente as

condições climáticas, com locais mais próximos tendendo a apresentar clima

semelhante, resultando em comunidades influenciadas pela ação conjunta do espaço e

do clima.

Por outro lado, o clima atual em conjunto com a variação paleoclimática foi

capaz de explicar a maior parte da variação presente na DBF, DBFturn e DBP, indicando

dessa forma que a estrutura climática atual e as flutuações climáticas são de extrema

importância na distribuição de funções e linhagens de anuros no Cerrado. Essas

oscilações tendem a promover alterações de larga escala na distribuição de espécies

(HUNTLEY; WEBB, 1989) e também restrições de táxons em refúgios climáticos, que

podem proporcionar para uma base para a especiação (CARNAVAL et al., 2009;

PORTO et al., 2013). Contrariando nossas hipóteses, a variação paleoclimática não

influenciou a substituição de espécies ou linhagens, mas apenas a substituição de

funções nas comunidades. Alguns estudos têm demonstrado a relação da DBF com o

clima atual (e.g. WRIGHT et al., 2005; ORDOÑEZ et al., 2009). O clima de modo geral

pode afetar a DBF, pois está relacionado com as tolerâncias fisiológicas das espécies,

que podem estar relacionadas direta ou indiretamente aos traços das espécies

(SVENNING, 2003; SVENNING et al., 2015). No entanto, nossos resultados

evidenciam que a DBF também pode ser moldada também por fatores históricos, onde

uma menor variação paleoclimática e a existência de refúgios podem influenciar na

diversificação de traços funcionais dentro das comunidades (COUVREUR et al., 2015).

Assim, nossos resultados evidenciam que os efeitos históricos, a dispersão

29

limitada pelo espaço e a filtragem ambiental estão envolvidos na substituição de

espécies, linhagens e funções de anuros do Cerrado. Muitos desses padrões inclusive

podem ser reconhecidos em outros trabalhos (e.g. EMERSON; GILLESPIE, 2008;

GRAHAM; FINE, 2009; SILVA et al., 2014), indicando que esses fatores co-ocorrem

para moldar a distribuição das comunidades.

Corroborando nossas hipóteses, a LCBD da DBT, DBF e DBP, bem como seus

componentes de substituição evidenciaram uma relação com a variação paleoclimática.

As LCBDs da DBT, DBTturn, DBP, DBPturn foram associadas negativamente à variação

na temperatura média anual (Figura 4), indicando que locais com baixa oscilação de

temoeratura ao longo do tempo geológico apresentaram composição de espécies e

linhagens mais exclusivas em relação às demais comunidades. A temperatura é uma

variável climática importante para os anfíbios, já que são organismos ectotérmicos e

dependem da temperatura do meio para manutenção de sua taxa metabólica (WELLS,

2007). Nesse sentido, a manutenção da temperatura ao longo do tempo geológico pode

ter promovido o surgimento de novas espécies e a diversificação de linhagens por meio

de mecanismos como o conservadorismo de nicho (WIENS; GRAHAM, 2005) já que

essas novas espécies/linhagens não necessitariam alcançar novas zonas adaptativas de

temperatura para se estabelecerem. De fato, a temperatura média anual está relacionada

com a diversificação das famílias de anuros, possibilitando historicamente que diversos

nichos fossem ocupados por diversas linhagens (MOEN; WIENS, 2017). A DBFdiff

também foi associada negativamente à variação na temperatura média anual. Animais

ectotérmicos são mais sensíveis à variação da temperatura (DEUTSCH et al., 2008).

Portanto, pequenas mudanças na temperatura ao longo dos anos podem causar declínios

populacionais em regiões tropicais (DEUTSCH et al., 2008; CATENAZZI et al., 2014;

SUNDAY et al., 2014), principalmente devido à baixa tolerância térmica (DUARTE et

al., 2012; SIMON et al., 2015), gerando provavelmente perdas de funções nas

comunidades.

Por outro lado, as LCBDs da DBF e da DBFturn apresentaram relação com a

variação paleoclimática da precipitação no mês mais seco. Surpreeendentemente, essa

relação foi negativa para a DBF total e positiva para a DBFturn. Uma menor variação na

precipitação dos meses secos ao longo do tempo geológico parece promover maior

variação nas funções presentes entre comunidades. No entanto, a variação desta variável

ao longo do tempo geológico promove comunidades funcionalmente distintas das

30

demais, por substituição de traços funcionais. Os anfíbios têm uma resistência menor à

dessecação em relação a outros vertebrados, sendo dependentes de locais mais úmidos

para a sobrevivência e reprodução (BECKER et al., 2007). Além disso, o Cerrado

brasileiro apresenta adjacência com biomas mais úmidos como Amazônia e Pantanal e

as comunidades próximas a esses biomas tendem a conter espécies que ocorrem nos

biomas adjacentes (VALDUJO; CARNAVAL; GRAHAM, 2013). Assim, variações da

precipitação no período mais seco ao longo do tempo podem ser fruto dos processos de

retração e expansão do bioma ao longo do tempo geológico e este processo pode ter

permitido a invasão de espécies típicas de ambientes úmidos e funcionalmente

diferentes das áreas centrais do Cerrado. Por exemplo, um inventário feito por Brasileiro

et al. (2008) na região nordeste do Cerrado (Estado do Maranhão; Apêndices 1 e 2),

revelaram os maiores valores de LCBD para a DBFturn. Esse inventário revela a

exclusividade de algumas espécies como: Adelphobates galactonotus, Boana

geographica, Dendropsophus leucophyllatus, espécies com distribuição também

relacionada ao o bioma Amazônico (FROST, 2017). Outro inventário com alto valor de

LCBD para a DBFturn foi realizado por Uetababaro et al. (2007) (Apêndices 1 e 2),

contendo também diversas espécies exclusivas (e.g. Ameerega picta, Dendropsophus

microcephalus, Leptodactylus elenae, Melanophryniscus fulvoguttatus, Phyllomedusa

sauvagii, Pseudis paradoxa, Rhinella scitula). Essas espécies têm distribuição mais

relacionada aos biomas Amazônico e do Pantanal (FROST, 2017), indicando que essas

comunidades são de zona de transição, com relação a outros biomas brasileiros. É

interessante notar que existe uma variação dos traços desempenhados por essas

espécies, principalmente relacionados ao período de atividade sazonal (meses), já que

espécies de ambientes mais úmidos tendem a apresentar um período reprodutivo mais

prolongado.

6. CONCLUSÃO

Nossos resultados evidenciam a relação das três facetas da diversidade (DBT,

DBF e DBP) e os seus componentes, com o clima atual, a variação paleoclimática e a

estrutura especial. De maneira geral, o clima é o componente mais importante na

estruturação das comunidades, seja relacionado com a estrutura espacial ou com a

variação no paleoclima. O paleoclima por sua vez se mostrou importante para explicar

as contribuições locais com a diversidade beta (LCBDs), principalmente com relação à

31

temperatura media anual e à precipitação no mês mais seco. Esses resultados

evidenciam a associação de múltiplos fatores, contemporâneos e históricos para explicar

a variação na composição de espécies, linhagens e traços funcionais das comunidades

de anuros do Cerrado.

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8. APÊNDICES

Apêndice 1- Descrição das 36 áreas de Cerrado usadas nas análises. Métodos de

amostragem: (1) busca ativa; (2) auditiva; (3) encontros ocasionais, e (4) armadilhas de

queda.

Área Local Estado Latitude Longitude Riqueza Método Período n

dias

n

locais

1 Parque Estadual das Furnas de Bom

Jesus SP -20.19 -47.37 23 1,2,3

2006 a

2007 16 36

2 Estação Ecológica de Assis (EEA)

e Floresta Estadual de Assis (FEA) SP -22.60 -50.38 27 1,2,3,4

2005 a

2007 39 15

3 Estação Ecológica de Santa Bárbara SP -22.75 -49.27 33 1,2,3,4 2008 a

2009 44 14

4 Pirenópolis, Corumbá GO -15.90 -48.96 29 1,2 2007 a

2009 17 29

5 Parque Estadual de Vassununga SP -21.72 -47.6 24 1,2 2014 a

2016 18 6

6 Morrinhos GO -17.73 -49.10 22 1,2 2004 a

2005 10 9

7 Minaçú, Serra da Mesa GO -14.08 -48.28 26 1,4 1996 a

1998 * 14

8

Área de Proteção Ambiental de

Cafuringa, Parque Nacional de

Brasília e Reserva Biológica da

Contagem

DF -15.50 -47.83 29 1,2 2007 a

2008 22 60

9 Estação Ecológica de Itirapina SP -22.25 -48.00 23 1,2,3,4 1998 a

2002 12 4

10 Açailândia, Imperatriz, Porto

Franco, Estreito MA -6.27 -47.36 27 1,2,3,4

2005 a

2007 28 11

11 Aguiarnópolis, Darcinópolis,

Wanderlândia, Babaçulândia,

Araguaína

TO -6.88 -47.93 26 1,2,3,4 2005 a

2007 29 14

12 Estação Ecológica Nova Roma GO -13.89 -47.05 18 1,4 2009 a

2010 20 8

13 Hidrolândia GO -17.05 -49.43 21 1 2006 a

2007 36 5

14 Reserva Ecológica do IBGE DF -15.94 -47.89 33 1,2,3,4 1991 a

2009 *

15 Bacia do Rio Tijuco MG -18.86 -49.69 35 1,2,4 2005 a

2008 33 8

16 Estação Ecológica de Uruçuí-Una PI -8.83 -44.17 22 1,4 2000 a

2001 63 10

17 Parque Altamiro de Moura Pacheco GO -16.55 -49.16 41 1,2,4 2007 a

2013 60 18

18 Floresta Nacional de Silvânia GO -16.65 -48.60 35 1,2,4

1995 a

1998 e

2008 a

2009

104 14

19 Santa Rita de Cássia BA -11.01 -44.93 19 1,4 2009 15 10

20 Barro Alto, Niquelândia GO -14.40 -48.72 36 1,2 2009 a

2010 247 54

21 Parque Nacional das Emas GO -18.33 -53.00 21 1,2 2006 a

2007 * 12

43

Área Local Estado Latitude Longitude Riqueza Método Período n

dias

n

locais

22 Formoso do Araguaia TO -12.17 -49.50 16 1,2 2004 a

2005 10 26

23 Reserva Extrativista Lago do Cedro GO -14.69 -51.00 31 1,2,4 2010 a

2011 * 35

24 Rio Verde, Serranópolis, Mineiros,

Chapadão do Céu e

Portelândia

GO -18.31 -51.96 31 1,2 2007 a

2009 35 45

25 Parque Estadual do Mirador MA -6.70 -45.90 27 1,2 2013 a

2015 32 7

26 Parque Estadual do Rio Preto MG -18.15 -43.35 12 1,2 2006 a

2007 24 8

27 Parque Estadual da Serra de Caldas

Novas GO -17.79 -48.69 42 1,2,4

2009 a

2010 41 12

28 Cassilândia, Aporé MS,GO -18.79 -52.37 31 1,2,3,4 2009 a

2011 83 17

29 Parque Nacional da Chapada dos

Veadeiros GO -14.16 -47.50 48 1,2,3,4 1990 10 23

30 Morrinhos, Luziânia, Vianópolis,

Buritizinho GO -17.53 -48.50 34 1,4

2010 a

2011 96 30

31 Icém SP -20.33 -49.18 26 1,2 2004 a

2005 19 12

32 João Pinheiro MG -17.73 -46.17 33 1,2 2001 a

2005 48 11

33 Camapuã MS -19.02 -53.90 24 1,2 2009 a

2010 40 22

34 Parque Nacional da Serra da

Bodoquena MS -21.13 -56.81 32 1,2,3,4 2005 75 29

35 São Desidério BA -12.37 -44.85 28 1,2,4 2007 a

2008 11 8

36 Estação Ecológica Serra Geral do

Tocantins TO -10.50 -46.50 36 1,2,3,4 2008 19 8

*número de dias não informados no estudo.

OBS: Referências dos inventários de fauna de anuros do Cerrado de acordo com as

áreas: 1. (ARAUJO; CONDEZ; SAWAYA, 2009); 2. (ARAUJO; DE ALMEIDA-SANTOS, 2011;

RIBEIRO-JÚNIOR; BERTOLUCI, 2009); 3. (ARAUJO; TADEU CORRÊA; DE ALMEIDA SANTOS,

2013); 4. Inventário cedido por Bastos et al.; 5. (BENÍCIO; SILVA, 2017); 6. (BORGES; JULIANO,

2007); 7. (BRANDÃO; ARAÚJO, 2008); 8. (BRANDÃO et al., 2006; CREMA et al., 2014); 9.

(BRASILEIRO et al., 2005); 10. (BRASILEIRO et al., 2008); 11. (BRASILEIRO et al., 2008); 12.

(CAMPOS; LAGE, 2013); 13. (CAMPOS; VAZ-SILVA, 2010); 14. (COLLI et al., 2011); 15. (CONTE;

DA SILVA; RODRIGUES, 2013); 16. (DAL VECHIO et al., 2013); 17. (DE MARCO et al., 2014,

RAMALHO et al, NO PRELO); 18. (DINIZ-FILHO et al., 2004; MORAIS et al., 2012; BASTOS et al.,

2015); 19. (DÓRIA et al., 2015); 20. (GAMBALE et al., 2014; NOMURA et al., 2012; ODA; BASTOS;

LIMA, 2009); 21. (KOPP; SIGNORELLI; BASTOS, 2010); 22. (LEITE; BARBOSA; NORONHA,

2006); 23. (MELO et al., 2013); 24. (MORAIS et al., 2012); 25. (ANDRADE; WEBER; LEITE, 2017);

26. (DE OLIVEIRA; ETEROVICK, 2009); 27. (RAMALHO et al., NO PRELO); 28. (RAMALHO;

44

GUERRA BATISTA; PASSOS LOZI, 2014; VAZ-SILVA et al., 2007); 29. (SANTORO; BRANDAO,

2014); 30. (SANTOS et al., 2014); 31. (SILVA; CANDEIRA; ROSSA-FERES, 2012); 32. (SILVEIRA,

2006); 33. (SUGAI; TERRA; FERREIRA, 2014); 34. (UETANABARO et al., 2007); 35. (VALDUJO et

al., 2009); 36. (VALDUJO et al., 2011).

45

Apêndice 2- Relação da ocorrência de espécies de anuros em 36 áreas no Cerrado.

FAMÍLIA ESPÉCIES S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S9 S10 S11 S12 S13 S14 S15 S16 S17 S18 S19 S20 S21 S22 S23 S24 S25 S26 S27 S28 S29 S30 S31 S32 S33 S34 S35 S36

Aromobatidae Allobates goianus X X X

Brachycephalidae Ischnocnema juipoca X X

Bufonidae Melanophryniscus fulvoguttatus X

Bufonidae Rhaebo guttatus X X X

Bufonidae Rhinella cerradensis X X X

Bufonidae Rhinella granulosa X X X X

Bufonidae Rhinella jimi X X X

Bufonidae Rhinella mirandaribeiroi X X X X X X X X X

Bufonidae Rhinella ocellata X X X X X X X X

Bufonidae Rhinella ornata X X X X

Bufonidae Rhinella rubescens X X X X X X X X

Bufonidae Rhinella schneideri X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Bufonidae Rhinella scitula X

Bufonidae Rhinella sebbeni X

Bufonidae Rhinella veredas X X

Craugastoridae Barycholos ternetzi X X X X X X X X X X X X X X X X X

Dendrobatidae Adelphobates galactonotus X

Dendrobatidae Ameerega flavopicta X X X X X X X X

Dendrobatidae Ameerega picta X

Hylidae Aplastodiscus perviridis X X X X

Hylidae Boana albopunctata X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Boana boans X

Hylidae Boana buriti X

Hylidae Boana caingua X X

Hylidae Boana cipoensis X

Hylidae Boana crepitans X

Hylidae Boana ericae X

Hylidae Boana faber X X X X

Hylidae Boana geographica X

Hylidae Boana goiana X X X X X X X

Hylidae Boana lundii X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Boana multifasciata X X X X X X X X X X

Hylidae Boana paranaiba X X X X X X

Hylidae Boana phaeopleura X

Hylidae Boana punctata X X X X X X X X

Hylidae Boana raniceps X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Boana wavrini X

Hylidae Bokermannohyla alvarengai X

Hylidae Bokermannohyla nanuzae X

Hylidae Bokermannohyla pseudopseudis X X X X

Hylidae Bokermannohyla sapiranga X X

46

FAMÍLIA ESPÉCIES S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S9 S10 S11 S12 S13 S14 S15 S16 S17 S18 S19 S20 S21 S22 S23 S24 S25 S26 S27 S28 S29 S30 S31 S32 S33 S34 S35 S36

Hylidae Bokermannohyla saxicola X

Hylidae Corythomantis greeningi X

Hylidae Dendropsophus branneri X

Hylidae Dendropsophus cruzi X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Dendropsophus elianeae X X X X X X X

Hylidae Dendropsophus jimi X X X X X X X X X X X

Hylidae Dendropsophus leucophyllatus X

Hylidae Dendropsophus melanargyreus X X X X X X

Hylidae Dendropsophus microcephalus X

Hylidae Dendropsophus minutus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Dendropsophus nanus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Dendropsophus rubicundulus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Dendropsophus sanborni X

Hylidae Dendropsophus soaresi X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Dermatonotus muelleri X X X X X X X X X X

Hylidae Itapotihyla langsdorffii X X X

Hylidae Lysapsus caraya X

Hylidae Ololygon berthae X

Hylidae Ololygon canastrensis X

Hylidae Ololygon centralis X X X X

Hylidae Ololygon skaios X

Hylidae Osteocephalus taurinus X X

Hylidae Phyllomedusa sauvagii X

Hylidae Phyllomedusa tetraploidea X X

Hylidae Pithecopus ayeaye X

Hylidae Pithecopus azureus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Pithecopus hypochondrialis X X X X X

Hylidae Pithecopus oreades X X X X

Hylidae Pseudis bolbodactyla X X X X X X X X X X X X

Hylidae Pseudis paradoxa X

Hylidae Pseudis platensis X X X

Hylidae Pseudis tocantins X X

Hylidae Scinax constrictus X X X X X X X

Hylidae Scinax curicica X

Hylidae Scinax fuscomarginatus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Scinax fuscovarius X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylidae Scinax nasicus X

Hylidae Scinax nebulosus X X X

Hylidae Scinax rogerioi X

Hylidae Scinax ruber X

Hylidae Scinax similis X X X X X X

Hylidae Scinax squalirostris X X X X X

Hylidae Scinax tigrinus X X

Hylidae Scinax x-signatus X X X

47

FAMÍLIA ESPÉCIES S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S9 S10 S11 S12 S13 S14 S15 S16 S17 S18 S19 S20 S21 S22 S23 S24 S25 S26 S27 S28 S29 S30 S31 S32 S33 S34 S35 S36

Hylidae Trachycephalus nigromaculatus X X

Hylidae Trachycephalus typhonius X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Hylodidae Crossodactylus trachystomus X

Leptodactylidae Adenomera cotuba X X

Leptodactylidae Adenomera hylaedactyla X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Adenomera juikitam X

Leptodactylidae Adenomera martinezi X X

Leptodactylidae Adenomera saci X X

Leptodactylidae Leptodactylus chaquensis X X

Leptodactylidae Leptodactylus elenae X

Leptodactylidae Leptodactylus furnarius X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus fuscus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus jolyi X X X

Leptodactylidae Leptodactylus labyrinthicus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus latrans X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus macrosternum X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus mystaceus X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus mystacinus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus petersii X X X

Leptodactylidae Leptodactylus podicipinus X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus pustulatus X X

Leptodactylidae Leptodactylus sertanejo X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus syphax X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus tapiti X

Leptodactylidae Leptodactylus troglodytes X X X X X X X X

Leptodactylidae Leptodactylus vastus X X X

Leptodactylidae Physalaemus albifrons X

Leptodactylidae Physalaemus albonotatus X X X

Leptodactylidae Physalaemus atim X

Leptodactylidae Physalaemus biligonigerus X X

Leptodactylidae Physalaemus centralis X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Physalaemus cicada X X

Leptodactylidae Physalaemus cuvieri X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Physalaemus marmoratus X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Physalaemus nattereri X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Pleurodema diplolister X X

Leptodactylidae Proceratophrys cururu X

Leptodactylidae Proceratophrys goyana X X X X X X X X X X X

Leptodactylidae Pseudopaludicola ameghini X X

Leptodactylidae Pseudopaludicola canga X

Leptodactylidae Pseudopaludicola facureae X X

Leptodactylidae Pseudopaludicola falcipes X X X X

Leptodactylidae Pseudopaludicola jaredi X

Leptodactylidae Pseudopaludicola murundu X

48

FAMÍLIA ESPÉCIES S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S9 S10 S11 S12 S13 S14 S15 S16 S17 S18 S19 S20 S21 S22 S23 S24 S25 S26 S27 S28 S29 S30 S31 S32 S33 S34 S35 S36

Leptodactylidae Pseudopaludicola mystacalis X X X X X X X X X

Leptodactylidae Pseudopaludicola saltica X X X X X X X X

Leptodactylidae Pseudopaludicola ternetzi X X X X X X

Microhylidae Chiasmocleis albopunctata X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Microhylidae Elachistocleis bicolor X X X X

Microhylidae Elachistocleis carvalhoi X

Microhylidae Elachistocleis cesarii X X X X X X X X X X X X X

Microhylidae Elachistocleis matogrosso X

Odontophrynidae Odontophrynus americanus X X X

Odontophrynidae Odontophrynus cultripes X X X X X X X X X

Odontophrynidae Odontophrynus salvatori X X X X

Odontophrynidae Proceratophrys bagnoi X

Odontophrynidae Proceratophrys rotundipalpebra X

Odontophrynidae Proceratophrys vielliardi X

49

Apêndice 3- Relação dos traços funcionais (segundo OLIVEIRA et al., 2017) para as espécies de anuros encontradas para as 36 localidades no Cerrado.

Asd

Espécies AmphiBIO Hábitat Dieta Período de

atividade

Período de atividade

(meses)

Tam. do

corpo

Nº mín. da

prole

Nº máx. da

prole

Estratégia de

reprodução

Fos Ter Aqu Arb Fo Fl Sem Fr Art Vert D NA C U/Q U/F S/Q S/F em

milímetros nº indivíduos nº indivíduos D L V

Adelphobates galactonotus Sim 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 40.5 5 15 0 1 0

Adenomera cotuba Não 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 18.6 6 8 0 1 0

Adenomera hylaedactyla Não 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 24 n/d n/d 0 1 0

Adenomera juikitam Não 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 19.1 n/d n/d 0 1 0

Adenomera martinezi Sim 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 25 6 8 0 1 0

Adenomera saci Não 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 21.5 n/d n/d 0 1 0

Allobates goianus Não 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 17.4 n/d n/d 0 1 0

Ameerega flavopicta Sim 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 1 0 0 0 30.5 18 31 0 1 0

Ameerega picta Sim 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 24.4 8 31 0 1 0

Aplastodiscus perviridis Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 46.1 101 288 0 1 0

Barycholos ternetzi Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 34.4 n/d n/d 1 0 0

Boana albopunctata Sim 0 0 1 1 1 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 1 0 75 552 997 0 1 0

Boana boans Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 1 0 132 1160 4800 0 1 0

Boana buriti Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 32 n/d n/d 0 1 0

Boana caingua Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 38 n/d n/d 0 1 0

Boana cipoensis Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 37.5 134 189 0 1 0

Boana crepitans Sim 0 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 75 1064 2131 0 1 0

Boana ericae Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 37 n/d n/d 0 1 0

Boana faber Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 n/d n/d n/d n/d 104 1724 3000 0 1 0

Boana geographica Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 85 186 4300 0 1 0

Boana goiana Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 1 38.3 126 226 0 1 0

Boana lundii Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 1 0 76 n/d n/d 0 1 0

Boana multifasciata Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 83 1343 1343 0 1 0

Boana paranaiba Sim 0 0 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 1 0 52.3 n/d n/d 0 1 0

Boana phaeopleura Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 37 n/d n/d 0 1 0

Boana punctata Sim 0 1 0 1 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 0 0 41.7 167 430 0 1 0

Boana raniceps Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 1 0 82 217 3096 0 1 0

Boana wavrini Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 1 0 113 n/d n/d 0 1 0

Bokermannohyla alvarengai Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 1 1 0 0 140.9 1443 1500 0 1 0

Bokermannohyla nanuzae Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 1 1 0 44 70 140 0 1 0

Bokermannohyla pseudopseudis Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 64.6 n/d n/d 0 1 0

Bokermannohyla sapiranga Não 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 45.6 n/d n/d 0 1 0

Bokermannohyla saxicola Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 55 180 220 0 1 0

Chiasmocleis albopunctata Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 38 n/d n/d 0 1 0

Corythomantis greeningi Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 86.5 700 700 0 1 0

Crossodactylus trachystomus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 25.8 n/d n/d 0 1 0

Dendropsophus branneri Sim 0 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0 1 0 1 1 0 0 25 n/d n/d 0 1 0

Dendropsophus cruzi Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 1 0 0 25 n/d n/d 0 1 0

Dendropsophus elianeae Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 26 n/d n/d 0 1 0

50

Dendropsophus jimi Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 22.3 n/d n/d 0 1 0

Dendropsophus leucophyllatus Sim 0 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 50 186 928 0 1 0

Dendropsophus melanargyreus Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 0 50 n/d n/d 0 1 0

Dendropsophus microcephalus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 1 1 0 32 49 385 0 1 0

Dendropsophus minutus Sim 0 1 0 1 1 1 1 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 27.6 160 424 0 1 0

Dendropsophus nanus Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d 23.8 100 551 0 1 0

Dendropsophus rubicundulus Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 25.4 n/d n/d 0 1 0

Dendropsophus sanborni Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 21.1 60 130 0 1 0

Dendropsophus soaresi Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 33 206 581 0 1 0

Dermatonotus muelleri Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 74.2 3696 3696 0 1 0

Elachistocleis bicolor Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 43 478 1380 0 1 0

Elachistocleis carvalhoi Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 37.1 n/d n/d 0 1 0

Elachistocleis cesarii Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 42.7 660 1126 0 1 0

Elachistocleis matogrosso Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 33.2 n/d n/d 0 1 0

Ischnocnema juipoca Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 1 1 0 0 0 26.3 15 15 1 0 0

Itapotihyla langsdorffii Sim 0 1 0 1 0 0 0 0 1 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d 112 711 7953 0 1 0

Leptodactylus chaquensis Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 82 217 16234 0 1 0

Leptodactylus elenae Sim 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 1 0 50 n/d n/d 0 1 0

Leptodactylus furnarius Sim 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 1 0 1 0 0 0 44 27 119 0 1 0

Leptodactylus fuscus Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 1 0 1 0 1 0 46 50 248 0 1 0

Leptodactylus jolyi Sim 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 1 1 0 0 0 45 100 100 0 1 0

Leptodactylus labyrinthicus Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1 1 0 0 0 158.5 150 4099 0 1 0

Leptodactylus latrans Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 1 0 1 0 0 0 120 50 5515 0 1 0

Leptodactylus macrosternum Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 1 0 0 0 80 n/d n/d 0 1 0

Leptodactylus mystaceus Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 1 0 60 171 425 0 1 0

Leptodactylus mystacinus Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 0 0 65 124 401 0 1 0

Leptodactylus petersii Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 0 0 51 n/d n/d 0 1 0

Leptodactylus podicipinus Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 1 0 54 1708 2953 0 1 0

Leptodactylus pustulatus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 40 n/d n/d 0 1 0

Leptodactylus sertanejo Sim 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 1 0 n/d n/d n/d n/d 55 n/d n/d 0 1 0

Leptodactylus syphax Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1 1 0 1 0 82 320 732 0 1 0

Leptodactylus tapiti Não 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 31.6 n/d n/d 0 1 0

Leptodactylus troglodytes Sim 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 1 0 0 0 53.6 130 427 0 1 0

Leptodactylus vastus Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 250 n/d n/d 0 1 0

Lysapsus caraya Sim 1 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 16.5 n/d n/d 0 1 0

Melanophryniscus fulvoguttatus Sim 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 28 n/d n/d 0 1 0

Odontophrynus americanus Sim 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 n/d n/d n/d n/d 51 n/d n/d 0 1 0

Odontophrynus cultripes Sim 1 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 1 0 70 n/d n/d 0 1 0

Odontophrynus salvatori Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 32 n/d n/d 0 1 0

Ololygon berthae Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 25 n/d n/d 0 1 0

Ololygon canastrensis Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 1 1 38 n/d n/d 0 1 0

Ololygon centralis Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 26 64 64 0 1 0

Ololygon skaios Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 36.1 n/d n/d 0 1 0

Osteocephalus taurinus Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 103.9 550 2000 0 1 0

Phyllomedusa sauvagii Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 96.6 201 829 0 1 0

51

Phyllomedusa tetraploidea Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 69.4 130 332 0 1 0

Physalaemus albifrons Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 25 n/d n/d 0 1 0

Physalaemus albonotatus Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 25 n/d n/d 0 1 0

Physalaemus atim Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 29.2 n/d n/d 0 1 0

Physalaemus biligonigerus Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 40 332 1688 0 1 0

Physalaemus centralis Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 40 985 2821 0 1 0

Physalaemus cicada Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 25.4 n/d n/d 0 1 0

Physalaemus cuvieri Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 1 0 0 0 36.5 474 1814 0 1 0

Physalaemus marmoratus Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 39 1424 2590 0 1 0

Physalaemus nattereri Sim 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 0 0 56.4 2300 3765 0 1 0

Pithecopus ayeaye Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 46.1 20 31 0 1 0

Pithecopus azureus Sim 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 44.4 50 142 0 1 0

Pithecopus hypochondrialis Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 1 0 1 0 1 0 46 25 300 0 1 0

Pithecopus oreades Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 49.7 19 39 0 1 0

Pleurodema diplolister Sim 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 20 n/d n/d 0 1 0

Proceratophrys bagnoi Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 52.6 n/d n/d 0 1 0

Proceratophrys cururu Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 1 0 1 53.9 n/d n/d 0 1 0

Proceratophrys goyana Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 62.6 n/d n/d 0 1 0

Proceratophrys rotundipalpebra Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 30.4 n/d n/d 0 1 0

Proceratophrys vielliardi Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 39.1 n/d n/d 0 1 0

Pseudis bolbodactyla Sim 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 1 0 58 230 230 0 1 0

Pseudis paradoxa Sim 1 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 1 0 75 1000 4624 0 1 0

Pseudis platensis Sim 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 57.5 217 217 0 1 0

Pseudis tocantins Sim 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 65.9 n/d n/d 0 1 0

Pseudopaludicola ameghini Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 20.1 n/d n/d 0 1 0

Pseudopaludicola canga Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 18.2 n/d n/d 0 1 0

Pseudopaludicola facureae Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 18.3 n/d n/d 0 1 0

Pseudopaludicola falcipes Sim 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 18.1 300 300 0 1 0

Pseudopaludicola jaredi Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 17 n/d n/d 0 1 0

Pseudopaludicola murundu Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 1 n/d n/d n/d n/d 16 n/d n/d 0 1 0

Pseudopaludicola mystacalis Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 18.9 74 164 0 1 0

Pseudopaludicola saltica Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 0 22 45 139 0 1 0

Pseudopaludicola ternetzi Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 20 41 52 0 1 0

Rhaebo guttatus Sim 1 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 1 1 0 0 0 140 n/d n/d 0 1 0

Rhinella cerradensis Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 0 147 n/d n/d 0 1 0

Rhinella granulosa Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 90 983 983 0 1 0

Rhinella jimi Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 171 n/d n/d 0 1 0

Rhinella mirandaribeiroi Não 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 73 n/d n/d 0 1 0

Rhinella ocellata Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 53 1120 1120 0 1 0

Rhinella ornata Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 1 0 n/d n/d n/d n/d 84.3 1477 5964 0 1 0

Rhinella rubescens Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 130 n/d n/d 0 1 0

Rhinella schneideri Sim 0 1 1 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 1 0 250 217 3000 0 1 0

Rhinella scitula Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 48 165 165 0 1 0

Rhinella sebbeni Não 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 66.7 n/d n/d 0 1 0

Rhinella veredas Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 1 0 0 0 117.8 n/d n/d 0 1 0

52

Scinax constrictus Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 35.6 207 207 0 1 0

Scinax curicica Sim 0 1 0 0 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 31.5 n/d n/d 0 1 0

Scinax fuscomarginatus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 1 0 26.7 185 421 0 1 0

Scinax fuscovarius Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 55.3 491 4877 0 1 0

Scinax nasicus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 1 0 39 13 13 0 1 0

Scinax nebulosus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 40 527 527 0 1 0

Scinax rogerioi Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 35.6 n/d n/d 0 1 0

Scinax ruber Sim 0 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 1 0 45 68 1170 0 1 0

Scinax similis Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 41 n/d n/d 0 1 0

Scinax squalirostris Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 29 74 400 0 1 0

Scinax tigrinus Não 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d n/d 30.8 n/d n/d 0 1 0

Scinax xsignatus Sim 0 1 1 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 1 0 0 0 48 270 270 0 1 0

Trachycephalus nigromaculatus Sim 0 1 0 1 n/d n/d n/d n/d n/d n/d 0 1 0 n/d n/d n/d n/d 91.1 270 270 0 1 0

Trachycephalus typhonius Sim 0 1 1 1 0 0 0 0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 105 217 9794 0 1 0

OBS: Categorias de traços funcionais: (i) tipo de habitat (fossorial, terrestre, aquático, arbóreo); (ii) dieta (folhas, flores, sementes, frutos, artrópodes e vertebrados – incluindo canibalismo); (iii) período de

atividade (diurno, noturno e crepúscular); (iv) período sazonal de atividade (meses úmidos e quentes, úmidos e frios, secos e quentes, secos e frios); (v) tamanho do corpo (tamanho máximo do indivíduo adulto

em milímetros); (vi) número mínimo de descendentes (número mínimo de prole ou ovos por evento reprodutivo); (vii) número máximo de descendentes (número máximo de prole ou ovos por evento

reprodutivo) e (viii) estratégia de reprodução (desenvolvimento direto, estágio larval e vivíparo). N/D – dados não disponíveis.

53

Apêndice 4- Filogenia de anuros das 36 áreas amostradas no Cerrado, segundo a topologia proposta por Pyron & Wiens (2011).

Nomenclatura segue Frost 2017

54

Apêndice 5- Modelos a priori utilizados para explicar as LCBDs da DBT, DBF e DBP e seus componentes (substituição e

diferença de riqueza) das 36 comunidades de anuros do Cerrado.

Nome do Modelo Variáveis preditoras Descrição

Modelo Global BIO1+BIO7+BIO12+BIO14+ALTRG+D_BIO1+D_BIO7+D_BIO12+D_BIO14 todas as variáveis

Clima atual e altitude média BIO1+BIO7+BIO12+BIO14+ALTRG combinação com as variáveis climáticas atuais e a

atitude

Clima atual BIO1+BIO7+BIO12+BIO14 apenas o clima atual

Clima atual Temperatura BIO1+BIO7 apenas as variáveis de temperatura do clima atual

Clima atual Precipitação BIO12+BIO14 apenas as variáveis de precitação do clima atual

Clima histórico D_BIO1+D_BIO7+D_BIO12+D_BIO14 apenas as variáveis paleoclimáticas

Clima histórico temperatura D_BIO1+D_BIO7 apenas as variáveis de temperatura da variação

paleoclimática

Clima histórico precipitação D_BIO12+D_BIO14 apenas as variáveis de precipitação da variação

paleoclimática

Clima atual e histórico temperatura BIO1+BIO7+D_BIO1+D_BIO7 combinação das variáveis de temperatura do clima

atual e da variação paleoclimática

Clima atual e histórico precipitação BIO12+BIO14+D_BIO12+D_BIO14 combinação das variáveis de precipitação do clima

atual e da variação paleoclimática

Temperatura média anual BIO1 apenas a temperatura média anual

Amplitude térmica anual BIO7 apenas a amplitude térmica anual

Precipitação anual BIO12 apenas a precipitação anual

precipitação no mês mais seco BIO14 apenas a precipitação no mês mais seco

Altitude média ALTRG apenas a altitude média

var. Temperatura média anual var. BIO1 apenas a variação da temperatura média anual

var. Amplitude térmica anual var. BIO7 apenas a variação da amplitude térmica anual

var. Precipitação anual var. BIO12 apenas a variação da precipitação anual

var. precipitação no mês mais seco var. BIO14 apenas a variação da precipitação no mês mais seco

Apêndice 6- Análise de redundância (RDA) entre as DBT, DBF e DBP e seus componentes (substituição e diferença de riqueza) e as

variáveis preditoras de Clima, variação paleoclimática e db-MEMs.

Diversidade Clima Var. Climática db-MEMs

R²adj. p-valor R²adj. p-valor R²adj. p-valor

DBT 0.29 0.001 0.15 0.001 0.27 0.001

DBTturn 0.31 0.001 0.15 0.001 0.28 0.001

DBTdiff -0.05 0.6 -0.05 0.8 0.01 0.1

DBF 0.26 0.001 0.20 0.004 0.04 0.2

DBFturn 0.22 0.001 0.17 0.001 0.14 0.005

DBFdiff 0.23 0.02 0.11 0.1 -0.14 0.9

DBP 0.28 0.001 0.17 0.001 0.23 0.001

DBPturn 0.28 0.001 0.14 0.001 0.24 0.001

DBPdiff 0.03 0.2 0.10 0.1 -0.04 0.6