fpta 28. el psílido asiático de los...

1Diaphorina citri

Editora: Gabriela Asplanato*

*Unidad de Entomología-Departamento de Protección Vegetal. Facultad de Agronomía.

Proyecto FPTA-230 Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera:Psyllidae), vector de Candidatus Liberibacter spp., organismo

causal del ‘Huanglongbing‘ de los cítricos, contribución aldesarrollo del manejo integrado de la plaga

EL PSÍLIDO ASIÁTICO DE LOS CÍTRICOS, Diaphorinacitri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE): Primeros estudios

bioecológicos en Uruguay

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Título: EL PSÍLIDO ASIÁTICO DE LOS CÍTRICOS, Diaphorina citri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE): Primeros estudios bioecológicos en Uruguay

Editora : Gabriela Asplanato

Autores: Gabriela Asplanato, Jorge Pazos, José Buenahora, Soledad Amuedo,Leticia Rubio, Jorge Franco

Serie: FPTA N° 28

© 2011, INIA

ISBN: 978-9974-38-321-0

Editado por la Unidad de Comunicación y Transferencia de Tecnología del INIA

Andes 1365, Piso 12. Montevideo - Uruguayhttp://www.inia.org.uy

Quedan reservados todos los derechos de la presente edición. Esta publicación no se podráreproducir total o parcialmente sin expreso consentimiento del INIA.

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Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria

Integración de la Junta Directiva

Dr. Pablo Zerbino

Dr. Alvaro Bentancur

Ing. Agr., MSc. Rodolfo M. Irigoyen

Ing. Agr. Mario Costa

Ing. Agr., MSc. Enzo Benech - Presidente

Ing. Agr., Dr. Mario García - Vicepresidente

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FONDO DE PROMOCIÓN DE TECNOLOGÍA AGROPECUARIA

El Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria (FPTA) fue instituido por elartículo 18º de la ley 16.065 (ley de creación del INIA), con el destino de financiarproyectos especiales de investigación tecnológica relativos al sector agropecuario delUruguay, no previstos en los planes del Instituto.

El FPTA se integra con la afectación preceptiva del 10% de los recursos del INIAprovenientes del financiamiento básico (adicional del 4o/oo del Impuesto a la Enaje-nación de Bienes Agropecuarios y contrapartida del Estado), con aportes voluntariosque efectúen los productores u otras instituciones, y con los fondos provenientes definanciamiento externo con tal fin.

EL FPTA es un instrumento para financiar la ejecución de proyectos de investiga-ción en forma conjunta entre INIA y otras organizaciones nacionales o internacionales,y una herramienta para coordinar las políticas tecnológicas nacionales para el agro.

Los proyectos a ser financiados por el FPTA pueden surgir de propuestaspresentadas por:

a) los productores agropecuarios, beneficiarios finales de la investigación, o por susinstituciones.

b) por instituciones nacionales o internacionales ejecutoras de la investigación, deacuerdo a temas definidos por sí o en acuerdo con INIA.

c) por consultoras privadas, organizaciones no gubernamentales o cualquier otroorganismo con capacidad para ejecutar la investigación propuesta.

En todos los casos, la Junta Directiva del INIA decide la aplicación de recursos delFPTA para financiar proyectos, de acuerdo a su potencial contribución al desarrollo delsector agropecuario nacional y del acervo científico y tecnológico relativo a lainvestigación agropecuaria.

El INIA a través de su Junta Directiva y de sus técnicos especializados en lasdiferentes áreas de investigación, asesora y facilita la presentación de proyectos a lospotenciales interesados. Las políticas y procedimientos para la presentación deproyectos son fijados periódicamente y hechos públicos a través de una amplia gamade medios de comunicación.

El FPTA es un instrumento para profundizar las vinculaciones tecnológicas coninstituciones públicas y privadas, a los efectos de llevar a cabo proyectos conjuntos.De esta manera, se busca potenciar el uso de capacidades técnicas y de infraestruc-tura instalada, lo que resulta en un mejor aprovechamiento de los recursos nacionalespara resolver problemas tecnológicos del sector agropecuario.

El Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria contribuye de esta manera ala consolidación de un sistema integrado de investigación agropecuaria para elUruguay.

A través del Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria (FPTA), INIA hafinanciado numerosos proyectos de investigación agropecuaria a distintas institucio-nes nacionales e internacionales. Muchos de estos proyectos han producido resulta-dos que se integran a las recomendaciones tecnológicas que realiza la institución porsus medios habituales.

En esta serie de publicaciones, se han seleccionado los proyectos cuyos resulta-dos se considera contribuyen al desarrollo del sector agropecuario nacional. Surelevancia, el potencial impacto de sus conclusiones y recomendaciones, y su aporteal conocimiento científico y tecnológico nacional e internacional, hacen necesaria laamplia difusión de estos resultados, objetivo al cual se pretende contribuir con estapublicación.

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CONTENIDO

1. El psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri, vector del HLB,problemática y control en el mundo

1.1 Introducción ....................................................................................... 9

1.2 Distribución ....................................................................................... 9

1.3 Hospederos ..................................................................................... 10

1.4 Daños e importancia económica .................................................. 10

1.5 Descripción ..................................................................................... 14

1.6 Bioecología ..................................................................................... 15

1.7 Relación insecto-patógeno ............................................................ 18

1.8 Control del vector ............................................................................ 19

2. Proyecto: Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae),vector de Candidatus Liberibacter spp., organismo causal del‘Huanglongbing’de los cítricos, contribución al desarrollo delmanejo integrado de la plaga en Uruguay

Actividades y principales resultados .................................................. 21

2.1 Cría ................................................................................................... 21

2.2 Duración del ciclo de vida ............................................................. 23

2.3 Presencia en las zonas citrícolas ................................................ 24

2.4 Fluctuación de poblaciones y parasitismo .................................. 25

2.5 Distribución espacial de las poblaciones .................................... 33

2.6 Evaluación de técnicas de muestreo ........................................... 36

3. Conclusiones y consideraciones finales ................................................ 39

4. Bibliografía ................................................................................................. 40

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Proyecto FPTA 230

Período de Ejecución: Ene. 2007-Jun. 2009

1. EL Psílido asiático delos cítricos Diaphorina

citri, vector del HLB,problemática y control

en el mundo

Gabriela Asplanato1;Jorge Pazos1;José Buenahora2;Soledad Amuedo3;Leticia Rubio3;Jorge Franco4

1.1 INTRODUCCIÓN

El psílido asiático de los cítricosDiaphorina citri Kuwayama (Hemiptera:Psyllidae) es considerada una plaga im-portante al ser transmisor de la bacteriaCandidatus Liberibacter spp. responsa-ble de la enfermedad denominada ‘Huan-glongbing’ (HLB) o ‘greening’, la másseria y destructiva de los cítricos (Bové,2006). Se han descrito tres especies dela bacteria: Candidatus Liberibacter asia-ticus, Ca. L. africanus y Ca. L. ameri-canus (Teixeira et al., 2005 a, b; Bové,2006). Los dos insectos vectores conoci-dos del HLB son los psílidos D. citri yTrioza erytreae que ocupan diferentesnichos medioambientales. T. erytreae esel vector de Ca. L. africanus y D. citri esel vector de Ca. L. asiaticus y Ca. L.americanus (Teixeira et al., 2005 b).

Este psílido es una especie originariade la región Indo-Malasia (Waterhouse,1998). El insecto se dispersó lentamenteen Asia, Arabia Saudita, algunas islasdel océano Indico y hacia Reunion yMauricio (Hall, 2008). El HLB se encuen-tra en la mayoría de estas regiones. En elcontinente americano se cita por primeravez en Brasil en la primera mitad del SigloXX (Costa Lima, 1942). Desde 1990 hainvadido otros países del continente lle-gando a América central, Norteamérica(Estados Unidos y México) y el Caribe(Hall, 2008). En Uruguay D. citri fue repor-tada en el año 1991 (Bernal, 1991). Apesar de que el psílido se encuentradesde hace muchos años y se observafrecuentemente en predios citrícolas de

la zona norte, no se habían realizadoestudios biológicos y ecológicos queaporten información sobre su comporta-miento en nuestras condiciones. Esto sedebe en parte, a que al no encontrarsepresente el HLB en el país, la especie eraconsiderada una plaga secundaria.

El Huanglongbing en América se de-tectó por primera vez en el estado de SanPablo, Brasil en el año 2004 (Teixeira etal., 2005 a). Actualmente se encuentratambién en los estados de Minas Geraisy Paraná. La detección de la enfermedaden la región y la presencia del insecto enUruguay exponen a la citricultura a unasituación de alto riesgo. En el caso de uneventual ingreso de la bacteria, surgecomo una posibilidad real, el uso indiscri-minado de insecticidas para el controldel vector con sus consecuencias eco-nómicas y ambientales desfavorables.Como forma de anticiparse a la proble-mática, consideramos esencial realizarun proyecto de investigación que apuntea obtener los conocimientos básicos delvector en nuestras condiciones, impres-cindibles para el desarrollo de formas decontrol adecuadas, efectivas pero com-patibles con el manejo de plagas que serealiza en el cultivo.

1.2 DISTRIBUCIÓN

Diaphorina citri está presente en Chi-na, India, Taiwán, Filipinas, Malasia, Indo-nesia, Pakistán, Tailandia, Nepal, HongKong, Afganistán, Reunion y Mauricio(Halbert y Manjunath, 2004; Hall, 2008)(Figura 1).

1Unidad de Entomología-Departamento deProtección Vegetal. Facultad de Agronomía.2Protección Vegetal. Entomología. InstitutoNacional de Investigación Agropecuaria.INIA- Salto Grande.3Ayudante de investigación. Contrato porProyecto INIA-FPTA.4Departamento de Biometría, Estadística yCómputo. Facultad de Agronomía.

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El psílido en América tiene actual-mente una amplia distribución; está pre-sente en: Brasil (1942), Honduras (1989),Uruguay (1991), Argentina (1997), Esta-dos Unidos (1998), Venezuela (1999),República Dominicana y Cuba (2001),Belice (2002), México (2003), Bolivia(2004), Paraguay (2008). En EstadosUnidos desde su primera detección deFlorida en 1998 se dispersó por los esta-dos de Texas, Lousiana, Alabama, Geor-gia, Mississippi, alcanzando a Californiaen 2008 (Scarola et al., 2010). En Argen-tina está presente en las zonas de Con-cordia, Corrientes, Jujuy y Salta pero nose ha encontrado hasta el momento enTucumán, Buenos Aires, Catamarca ySantiago del Estero (Cáceres et al., 2008;Garay, 2008; Gastaminza et al., 2008;Tapia, 2008; Vaccaro y Bouvet, 2008;Vargas, 2008; Scarola et al., 2010).

1.3 HOSPEDEROS

Diaphorina citri presenta un rango dehospederos registrados de 25 génerosdentro de la familia Rutaceae. Principal-mente ataca a los géneros Citrus y Mu-rraya. Halbert y Manjunath (2004) pre-sentan una lista muy completa de loshospederos citados para el psílido. Laenfermedad ha sido encontrada en algunasespecies no cítricas pero es un problemaeconómico solamente en el género Citrus.

Algunas especies de rutáceas usa-das como plantas ornamentales pueden

tener importancia en la dinámica de laplaga (Murraya paniculata, Severiniabuxifolia) (Figura 2). Algunas de estasespecies son también hospederas delHLB: Severinia buxifolia (Hung et al.,2001), Limonia acidissima (Hung et al.,2000). El ‘jazmín naranjo’ o ‘murraya’,Murraya paniculata, es un hospederopreferido por D. citri (Aubert, 1987) y se haconfirmado que también es de Ca. L. asia-ticus y Ca. L. americanus (Lopes et al.,2005; 2006). Las brotaciones continuasque presenta la murraya pueden jugar unrol importante en mantener las poblacio-nes altas en momentos en que los cítricosno presentan brotaciones (Tsai et al., 2002).

1.4 DAÑOS E IMPORTANCIAECONÓMICA

El psílido se alimenta de la savia delas plantas hospederas y produce sus-tancias azucaradas donde se desarro-llan hongos saprófitos que originan fuma-gina. También inyecta toxinas que produ-cen deformaciones de hojas y brotes.Puede ocasionar la muerte de la yemaapical afectando de esta manera el nor-mal desarrollo de las plantas (Figura 3).Estos daños son de mayor relevancia enaltas infestaciones, en especial en plan-tas de vivero o recién implantadas(Aubert, 1987; Chen, 1998; Michaud,2004; Grafton-Cardwell et al., 2006).

Figura 1.Distribución mundial del psílido asiático de los cítricos.

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Figura 2. Plantas ornamentales como Murrayapaniculata son hospederos de D. citri.

Figura 3. Daños directos de D. citri. Hojas y brotes deformadospor la succión de savia e inyección de sustanciastóxicas.

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La importancia de D. citri como plagaradica en su capacidad de transmitireficientemente la bacteria que causa laenfermedad denominada ‘Huanglongbing’(HLB), anteriormente llamada ‘greening’.Esta enfermedad originaria de China esla más grave y destructiva de los cítricosen el mundo. Aunque es nueva en elcontinente americano, probablemente esuna de las más viejas de los cítricos. Enlas regiones donde bacteria y vector es-tán presentes simultáneamente la viabi-lidad de la citricultura se ve comprometi-da seriamente (Da Graça y Korsten, 2004;Halbert y Manjunath, 2004; Bové, 2006).

El Huanglongbing (HLB)

El Huanglonbing significa enfermedadde los brotes amarillos. Es endémicadesde hace varias décadas en muchaszonas citrícolas de Asia y África (DaGraça y Korsten, 2004; Halbert y Manju-nath, 2004; Bové, 2006).

En el continente americano la enferme-dad está en una fase de expansión. Comoya se mencionó se detectó en el año 2004en San Pablo, Brasil, y actualmente tam-bién está presente en los estados de Mi-nas Gerais y Paraná. En el año 2005 seconstata su presencia en el estado deFlorida en Estados Unidos, en el año 2007en Lousiana y en Georgia y Carolina del suren el 2009. En el año 2006 se reporta enCuba, en el 2008 en República Dominicanay en el 2009 en Belice y México (Bové,2006; Martinez et al., 2008; González ySolano, 2009; Hall, 2010). En Brasil sepresume que el HLB estaba presente des-de hace años (5 a 10 años antes de sudetección) y que los síntomas fueron atri-buidos a otros factores como deficienciasnutricionales (Bové, 2006).

El organismo causal es una bacteriafastidiosa limitada al floema de variasrutáceas. Se conocen tres especies:Candidatus Liberibacter asiaticus, Ca. L.africanus y Ca. L. americanus (Teixeiraet al., 2005 a, b; Bové, 2006). Ca. L.asiaticus causa la forma más severa dela enfermedad, y se encuentra desde elsur de Japón, sudeste y sur de Asiahasta el este de Irán y en Arabia Saudita,Mauricio y Reunion y en América. Laforma africana es menos severa y conmenor tolerancia al calor. Se encuentraen Yemen, en el sur y este de África y en

las islas Mauricio y Reunion (Da Graça yKorsten, 2004; Bové, 2006). Ca. L. ame-ricanus se detectó en Brasil (Teixeira etal., 2005 a), es una especie intolerante alas altas temperaturas y está siendoreemplazada por Ca. L. asiaticus (Lopeset al., 2009). En América del sur, centraly del norte la especie predominante esCa. L. asiaticus (Bové et al., 2008).

La bacteria se transmite por injerto yno ha sido comprobada hasta el momen-to la transmisión por semilla. La formamás importante de dispersión es me-diante insectos. Dos especies de psíli-dos fueron identificados como vectores:Trioza erytreae en África y Diaphorinacitri en Asia y América. La primera trans-mite la especie africana de la bacteria yD. citri es el vector de las especiesasiática y americana (Teixeira et al.,2005 a y b; Lopes et al., 2009). Estospsílidos son responsables de la propaga-ción del HLB entre plantas. Los adultosse mueven en búsqueda de nuevos sitiosde alimentación y de reproducción, ocuando son perturbados. Este movimien-to natural es realizado en general enrecorridos cortos, no obstante vientosfuertes pueden trasladarlos a mayoresdistancias (Halbert y Manjunath, 2004).La diseminación de la enfermedad enmayor escala es debida fundamental-mente a la acción del hombre con laintroducción de materiales de propaga-ción infectados a nuevas regiones o paí-ses. También puede dispersarse por in-sectos adultos portadores de la bacteriarefugiados en materiales vegetales o in-clusive en medios de transporte o conte-nedores.

Los síntomas del HLB no son especí-ficos y no todos se observan al mismotiempo en el mismo árbol (Figura 4).Pueden estar enmascarados por sínto-mas de otras enfermedades, por ejemplogomosis o deficiencias de zinc (Bové,2006). En Brasil se ha encontrado quefitoplasmas están asociados a síntomassimilares a los de HLB (Teixeira et al.,2008). La degeneración del floema seconsidera que es el primer paso para laaparición de los síntomas de la enferme-dad (Achor et al., 2010). La expresión yseveridad de la enfermedad dependen dela edad de la planta, el momento y estadode la infección y de las condicionesclimáticas. En general la sintomatología

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Primeros síntomas, brotes amarillos en una zona del árbol.

Hojas con moteado asimétrico. Árbol severamente afectado.

Frutos asimétricos con semillas abortadas.

Figura 4. Algunos de los síntomas de HLB.

es más evidente en los meses más fríosy en las plantas más jóvenes (Gómez,2010). Los primeros síntomas son laaparición de brotes amarillos en la copade los árboles Muchas veces se observasolamente un sector del árbol afectado.Las plantas y ramas afectadas puedenpresentar síntomas variados. Inicialmen-te en las hojas se observa un amarilla-miento de las nervaduras y un tipo declorosis variegado denominado «blotchymottle». El moteado es característico,es asimétrico en relación a la nervaduracentral y no está limitado a los espaciosinternervales. Cuando la infección essevera las nervaduras se muestran sa-lientes y de aspecto corchoso. Secunda-riamente pueden aparecer una variedadde patrones cloróticos que se asemejana los síntomas de deficiencia de zinc,

magnesio, calcio, boro, azufre o hierro(McClean y Schwarz, 1970; Bové, 2006).

Los frutos sintomáticos son peque-ños, asimétricos, con la columela curvay con semillas en su mayoría abortadas.No adquieren su color característico, pre-sentan la coloración invertida que ocurrecuando la parte basal del fruto retiene sucolor verde. Los frutos infectados espe-

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cialmente de naranjo dulce, pueden mos-trar una apariencia moteada (McClean ySchwarz, 1970; Bové, 2006).

En los árboles severamente afecta-dos el sistema radicular está pobremen-te desarrollado y con pocas raíces fibro-sas. Las plantas pueden presentar unafuerte caída de hojas y frutos, seguido debrotaciones y floraciones fuera de época.En estados avanzados de la enfermedad,pueden mostrar retraso en el crecimien-to, escaso follaje y finalmente las plantasmueren (Oberholzer et al., 1965).

La evolución de la severidad de lossíntomas puede ser muy rápida. Depen-de de la edad del árbol en el momento dela infección, y también del número deinfecciones por árbol que a menudo sonmúltiples (Aubert, 1992; Gotwald et al.,1989). A medida que la enfermedad evo-luciona, disminuye la producción y lacalidad de la fruta. En la cosecha sepuede alcanzar el 40% de la fruta afecta-da (Bassanezi et al., 2008 a). El tamañodisminuye drásticamente, es muy ácida,el porcentaje de jugo y sólidos solublesdecrece y se afecta la calidad del jugo(Bassanezi et al., 2008 b). Los árbolesafectados pueden vivir solamente de cin-co a ocho años (Stelinsky et al., 2008).

Los árboles jóvenes (1-5 años) queson infestados pueden tener una reduc-ción en la producción muy importanteentre los dos y cuatro años de la detec-ción en el monte. Sin embargo en el casode los árboles adultos (mayores a cincoaños) la reducción significativa de la pro-ducción se observaría más frecuente-mente entre los cinco y 10 años despuésde observado el primer árbol sintomático(Bassanezi y Bassanezi, 2008).

No hay un método de control del HLB,excepto el de prevenir la infección de losárboles (Bové, 2006). El manejo de laenfermedad tiene tres pilares fundamen-tales: la producción de plantas sanas, laerradicación de las plantas enfermas y elcontrol del vector.

1.5 DESCRIPCIÓN

Los adultos de D. citri (Figura 5) soninsectos pequeños y de hábitos bastantesedentarios. El tamaño de la hembra esde aproximadamente 3 mm de largo y

1 mm de ancho siendo los machos algomás pequeños. En bajas poblacionespueden pasar desapercibidos. En des-canso se encuentran mayormente en elenvés de las hojas y cuando son pertur-bados saltan y realizan vuelos cortos.Presentan el cuerpo de color marrónmoteado cubiertos de secreciones cero-sas. La cabeza es de color castaño conojos rojos y antenas con el ápice negro.Las alas más anchas en su tercio apicalpresentan manchas marrones a lo largode sus bordes. El abdomen presentadiferentes coloraciones: gris-amarrona-do, azul-verdoso y amarillo-anaranjado.La coloración parece no estar asociada ala madurez sexual ni a la cópula (Wen-ninger y Hall, 2008 a). Los adultos seposan en las plantas de una forma carac-terística formando un ángulo de 45º. Sealimentan sobre tallos tiernos y hojas entodos sus estados de desarrollo.

Las hembras realizan la puesta sola-mente en brotes tiernos, fundamental-mente en los 2 cm apicales, en lugaresprotegidos en pecíolos, yemas axilares,haz y envés de las hojas jóvenes y lostallos en crecimiento. Los huevos sonalargados (Figura 5), ovalados, de0,3 mm de longitud y 0,14 mm de ancho.Recién puestos presentan una colora-ción amarilla tornándose anaranjadospróximo a la eclosión.

Presenta 5 estadios ninfales. Las nin-fas de 1er y 2do estadio muestran uncomportamiento agregado, son muy pe-queñas, achatadas y difíciles de obser-var. El primer estadio ninfal mide 0.3 mmde largo y 0.17 de ancho, son rosadas yse destacan los ojos rojos. En el segun-do estadio se comienzan a observar losrudimentos alares. En el tercer estadiose comienza a evidenciar la segmenta-ción antenal. Las ninfas totalmente de-sarrolladas de 5to estadio (Figura 5) mi-den 1.6 mm de largo y 1 mm de ancho(Tsai y Liu, 2000). En general son seden-tarias aunque si son perturbadas puedenmoverse.

Las ninfas se alimentan de la savia delfloema de hojas tiernas y pecíolos, tam-bién pueden alimentarse de tallos queaún no se han endurecido y los pedúncu-los de flores y frutos recién formados.Excretan sustancias azucaradas y sus-tancias cerosas en forma de pellets blan-

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hombre (Knapp et al., 2006). La migracio-nes sucederían en mayor medida cuandolas plantas hospederas están brotando ylas poblaciones son abundantes(Catling, 1969, 1970 a; Aubert, 1987).Hall (2008) señala que en cítricos seproduce una dispersión rutinaria de unnúmero bajo de adultos de D. citri, almenos a distancias de entre 8 a 60 m, yque también pueden producirse ocasio-nales migraciones masivas. Similarmen-te, Boina et al. (2009) realizaron estudiosde dispersión con la técnica de marcadoy captura y encontraron que D. citri semueve frecuentemente de forma bidirec-cional entre montes separados 60-100 m.Otros reportes indican que puede moversea una distancia de 73 m como media,alcanzándose una máxima de 350 m (Naka-ta, 2005). También los adultos puedenser trasladados en transportes con frutassin procesar y esto puede jugar un papel

Adulto de D. citri y su pose característica en ángulo de 45º. Huevos del psílido puestos en hojas tiernas.

Ninfas de primer estadio de desarrollo excretando sustancias cerosas en forma de pellets.

cos. La deposición de sustancias azu-caradas inducen la formación de fumagi-na (Chen, 1998).

1.6 BIOECOLOGÍA

Los adultos de los psílidos son débi-les voladores y su dispersión a largasdistancias es mediante el viento o el

Ninfa de 5to estadio.

Figura 5. Estados de desarrollo de Diaphorina citri.

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importante en el movimiento de la plaga(Halbert et al., 2010). Por otro lado, elmaterial vegetal con huevos o ninfas quepasan desapercibidos puede ser la formade dispersión principal del insecto a gran-des distancias.

Son insectos de hábitos diurnos, lacópula, la puesta y otras actividades serealizan durante el día (Wenninger y Hall,2007). La luz es un factor esencial para lacolonización de las plantas y la oviposi-ción (Sánchez, 2008). El encuentro desexos para la cópula se realiza en parteusando sonidos de vibración en el sustrato(Wenninger et al., 2008 a). Hay algunasevidencias que indican que las hembrasemiten una feromona, la cual no está aúnidentificada (Wenninger et al., 2008 b).Tanto machos como hembras copulan va-rias veces (Wenninger y Hall, 2008 b).

El psílido es un insecto con una altaasociación con los tejidos en crecimien-to, ovipone en los brotes y el desarrolloninfal se produce en los mismos. Estu-dios recientes indican que los estímulosvisuales y olfativos producidos por esosbrotes pueden tener un papel importanteen la detección, la localización y la eva-luación de potenciales plantas hospede-ras. Se demostró que el insecto es atraí-do a los colores: amarillo brillante, rojo yverde (Sanchez, 2008; Wenninger et al.,2009). Además, responde a los olores delos brotes de varias especies de cítricosy de murraya (Sanchez, 2008; Wennin-ger et al., 2009; Patt y Sétamou, 2010;Norohna Jr., 2010) pudiendo distinguirlos volátiles de las plantas afectadas porHLB de los volátiles de las plantas sanas(Norohna Jr., 2010). Patt y Sétamou(2010) encontraron que una mezcla deterpenos sintéticos modelada en base alos encontrados naturalmente enMurraya paniculata es efectiva en la atrac-ción del psílido. También las plantaspueden ejercer efectos negativos sobreel insecto. En este sentido los volátilesde Psidium guajaba han mostrado serrepelentes e interferir con la localizaciónde plantas hospederas (Noronha Jr.,2010). Estos estudios puede ser la basepara el desarrollo de métodos de monito-reo y control de la plaga.

La longevidad de los adultos es de-pendiente de la temperatura, se encontróque durante el invierno pueden sobrevivirmás de 100 días, mientras que en verano

viven aproximadamente 20 días. Alcan-zan la madurez reproductiva entre 2 y 3días de su emergencia (Wenninger yHall, 2007). El período de oviposición esde 30-80 días (Chen, 1998). En ausenciade brotes la puesta cesa momentánea-mente. Las hembras poseen una altacapacidad reproductiva, en estudios delaboratorio el número medio de huevospor hembra varió con el hospedero, al-canzando más de 800 en pomelo (Tsai yLiu, 2000). La eclosión se produce a los3 días de la puesta, aunque puede reque-rir un tiempo mayor o menor dependiendode la temperatura (Liu y Tsai, 2000).

El desarrollo ninfal se completa entre10 y 40 días. Se encontró que a unatemperatura constante de 25 ºC la dura-ción del ciclo es entre 32 a 34 díasdependiendo de la planta hospedera (Tsaiy Liu, 2000). Según Liu y Tsai (2000) elumbral de desarrollo es de 10, 45 ºC y laconstante térmica de 250 grados días.Sin embargo Nava et al. (2007) hallaronun umbral de desarrollo de 13 ºC y unaconstante térmica de 210 grados - días.Similarmente Nakata (2006) reporta unumbral de desarrollo de 13,7 ºC y untiempo de desarrollo de 50 grados díaspara los huevos, mientras que para lasninfas estos valores son de 11,6 ºC y192,3 grados días.

La planta hospedera tiene efectos sig-nificativos sobre el psílido. La reproduc-ción, el desarrollo y la supervivencia delinsecto pueden variar en las distintasvariedades de cítricos y otras rutáceas.Netha (2008) encontró que limón Meyerfue el hospedero más adecuado para lasobrevivencia de las ninfas, la puesta y lalongevidad de los adultos. En ese estu-dio el porcentaje de infestación de losbrotes por huevos, ninfas y adultos fuemayor en murraya y limón Meyer, segui-do por naranjo dulce. Tsai y Liu (2000)reportaron que en pomelo las hembrasponen un mayor número de huevos.

La abundancia de las poblaciones deD. citri depende de la disponibilidad debrotes y de las condiciones climáticasfundamentalmente de la temperatura(Aubert, 1987; Tsai et al., 2002; Halbert yManjunat, 2004; Hall et al., 2008; Plukeet al., 2008). En zonas donde el clima yel riego favorecen que las plantas brotende forma más abundante y continua, laspoblaciones del psílido se incrementan

17Diaphorina citri

(Pluke et al., 2008). Durante las brotacio-nes las hembras realizan la puesta ex-clusivamente en los tejidos tiernos delápice de los brotes y las poblaciones seincrementan. Las hojas expandidas noson sitios adecuados para la oviposición.En los períodos de escasez de brotes,los adultos pueden permanecer en lacopa de los árboles alimentándose en lashojas maduras o pueden migrar a nuevasáreas que presenten brotes disponibles(Brlansky y Rogers, 2007).

Diaphorina citri es sensible a condi-ciones climáticas extremas. En condi-ciones de laboratorio se ha determinadoque el rango de temperaturas óptimopara crecimiento poblacional es entre 15y 28 ºC y que el insecto no llega acompletar su desarrollo a temperaturasde 10 ºC y de 33 ºC (Liu y Tsai, 2000). Lasaltas temperaturas provocan alta morta-lidad, disminución de la fecundidad delas hembras y se acorta la longevidad delos adultos. Skelley y Hoy (2004) repor-taron que las hembras cesan la puestacuando la temperatura alcanza los 34 ºCdurante cinco días. Nava et al. (2007)encontraron que a 32 ºC hay una dismi-nución significativa de la viabilidad de lasninfas. Las ninfas criadas a 33 ºC entranen un estado de estivación permanente(Liu y Tsai, 2000). Las bajas temperatu-ras provocan alta mortalidad, un menorr

m., menor fecundidad y mayor longevidad

de las hembras. Los adultos son inacti-vos a temperaturas menores a 8 ºC y nooviponen a temperaturas de menos de15 ºC. Aubert (1987) señala que estaespecie no tolera el frío, sin embargo enFlorida (EE.UU.) se observó que pasó elinvierno con temperaturas que alcanza-ron los -5 ºC en algunas noches (Halberty Manjunat, 2004). Xie et al. (1989) (citadopor Waterhouse, 1998) plantean que pue-de sobrevivir en un rango de temperaturasextremas desde 45 ºC en Arabia Sauditahasta -7 ºC en China. A pesar de esto, lastemperaturas invernales se consideran elfactor determinante de la distribución de D.citri en China (Yang et al., 2006). Losinviernos con bajas temperaturas y congrandes fluctuaciones provocan alta mor-talidad en las poblaciones del psílido (As-hihara, 2004; Huang et al., 1992 citado porYang et al., 2006).

En algunas zonas se ha encontradoque las poblaciones de D. citri fueron más

abundantes en primavera y comienzosdel verano (Yamamoto et al., 2001; Hallet al., 2008. No obstante, se puedenproducir aumentos poblacionales en cual-quier momento en el año dependiendo delas condiciones climáticas y la disponi-bilidad de brotes (Hall, 2006; Hall et al.,2008). En Florida con inviernos relativa-mente suaves los adultos invernan dentrode la copa de los árboles y se encuentranfrecuentemente en el envés de las hojasmaduras alimentándose en las nervadu-ras (Brlansky y Rogers, 2007).

Otros factores climáticos que afectanlos niveles poblacionales son la hume-dad relativa y las lluvias. McFarland yHoy (2001) encontraron que la sobrevi-vencia de las poblaciones aumentó conmayor humedad relativa. A 25 ºC y 33%de humedad relativa la longevidad de losadultos disminuyó drásticamente, soloel 20% de los adultos sobrevivió despuésde 30 horas de exposición a estas condi-ciones. Cuando se mantuvo la tempera-tura a 25 ºC y se incrementó la humedada 97%, la sobrevivencia fue de más del60%. Las lluvias intensas influyen en laspoblaciones al producir arrastre mecáni-co de las ninfas y de esta manera aumen-tando la mortalidad.

Los enemigos naturales tanto patóge-nos, como depredadores y parasitoidesjuegan un papel sustancial en la regula-ción de las poblaciones del vector.

En Florida se encontró mediante elmétodo de la exclusión que el psílidosufre una importante mortalidad debida afactores bióticos (Qureshi y Stansly,2009).

Los hongos entomopatógenos pue-den ser el factor de mortalidad más im-portante de D. citri si las condicionesambientales son favorables para su desa-rrollo (Aubert 1987) . La alta humedadrelativa es un requisito necesario paraque se desarrollen las epizootias. Sinembargo, en Florida con condiciones declima subtropical con alta humedad rela-tiva, no es común encontrar especime-nes afectados por hongos (Halbert yManjunat, 2004). Algunas especies dehongos patógenos reportados son: Cla-dosporium sp. nr. axysporum (Aubert,1987), Hirsutella citriformis (Étienne etal., 2001; Meyer, 2007), Isaria fumosoro-sea (=Paecilomyces fumosoroseus)

18 Diaphorina citri

(Meyer, 2007), Cephalosphorium lecanii(= Verticillium lecanii) (Rivero y Grillo, 2000),Beauveria bassiana (Rivero y Grillo, 2000;Yang et al., 2006).

Los depredadores son un grupo deenemigos naturales que parecen contri-buir de manera importante en el controlnatural de D. citri. Se han citado variasespecies de sírfidos, coccinélidos, crisó-pidos y arañas como depredadores demayor o menor importancia (Aubert, 1987;Michaud, 2004; González et al., 2003;Pluke et al., 2005; Yang et al., 2006,Qureshi y Stansly, 2009). Michaud (2004)señala que los coccinélidos depredado-res son la fuente más importante decontrol biológico de la plaga en Florida.Cáceres et al. (2010) encontaron quevarias especies de crisópidos se alimen-tan de D. citri en la zona de Corrientes,Argentina. De estas especies Ceraeochry-sa tucumana aparece como promisoria alser la más abundante, alimentarse de laplaga tanto en estado ninfal como adultoy ser frecuente cuando el psílido empiezaa incrementar sus poblaciones en la pri-mavera.

El psílido tiene dos parasitoides pri-marios bien conocidos: Tamarixia radiata(Hymenoptera: Eulophidae) y Diaphoren-cyrtus al igarhensis (Hymenoptera:Encyrtidae). Tamarixia radiata es consi-derado el más eficiente. Un aspecto aconsiderar es que las dos especies pue-den presentar alta mortalidad debido ahiperparasitismo (Aubert, 1987) y limitarsu eficiencia como controladores de laspoblaciones del psílido.

T. radiata es un ectoparasitoide koin-obionte que es específico de D. citri(Aubert y Quilici, 1984). Presenta arreno-toquia. Las hembras depositan un solohuevo, ocasionalmente dos, en la caraventral del primer segmento abdominal.Aunque se deposite más de un huevo,solo una larva completa su desarrollo porlo que se considera un parasitoide solita-rio. Parasita ninfas de 2do a 5to estadio dedesarrollo pero prefiere a las más desa-rrolladas. Cuando el parasitoide se desa-rrolla en ninfas de 5to estadio, resulta unamayor tasa de supervivencia y una mayorproporción de hembras en la descenden-cia. Luego de completado el desarrollo,el parasitoide adulto perfora el tegumentode sus hospederos momificados en laparte dorsal del torax. Las hembras se

alimentan de los primeros estadios dedesarrollo y la acción combinada de este‘host feeding’ y del parasitismo, puedeproducir una alta mortalidad en las pobla-ciones del psílido. Una sola hembra de T.radiata puede eliminar más de 500 inma-duros de D. citri (Chu y Chien, 1991).

D. aligarhensis es un endoparasitoidekoinobionte de ninfas de 2do a 4to estadiode desarrollo, parasita principalmente al4to estadio (Skelley y Hoy, 2004). Esespecífico de D. citri, no se conoce hastael momento otro hospedero (Aubert yQuilici, 1984). Es un parasitoide solitarioy el adulto emerge realizando un orificioen la parte dorsal del abdomen de suhospedero momificado. También presen-ta ‘host feeding’ y en conjunto con elparasitismo, una hembra puede matar280 ninfas (Chien, 1995). Algunas pobla-ciones son telitoquicas estando infecta-das por el endosimbionte intracelularWolbachia (Meyer y Hoy, 2007).

En Brasil T. radiata se encuentra pre-sente en prácticamente todas las áreascitrícolas del estado de San Pablo, conparasitismos variables entre 27 y 80%(Parra et al., 2006). También en Cuba(González et al., 2003) y en Argentina(Cáceres et al., 2008) se han encontradoporcentajes relativamente altos de parasi-tismo de ninfas por T. radiata. En Floridalos máximos parasitismos se observandurante el otoño alcanzando en algunoscasos valores superiores al 50% (Qureshiet al., 2009). Sin embargo, aunque losfactores bióticos son importantes en lamortalidad de las poblaciones del psílido,el parasitismo por T. radiata es bajo, repre-sentando solamente el 1-3% de la mortali-dad ninfal (Qureshi y Stansly, 2009).

1.7 RELACIÓN INSECTO-PATÓGENO

.La dinámica, epidemiología y las ca-racterísticas del complejo insecto/bac-teria no se conocen bien (Halbert yManjunath, 2004).

Los adultos y el 4to y 5to estadio ninfalson capaces de transmitir la bacteria.Existen reportes variados en cuanto altiempo necesario de alimentación para laadquisición de la bacteria desde 15 minu-tos hasta 5 horas. El patógeno permane-ce latente dentro del insecto entre 3 y

19Diaphorina citri

20 días. Una vez que el psílido lo adquierees capaz de trasmitirlo durante toda lavida (Chen, 1998). La bacteria adquiridadurante el estado de ninfa permanece enel insecto adulto el cual es capaz detransmitirla inmediatamente después dela emergencia. No se trasmite vía huevo.Recientemente se ha comprobado que labacteria se propaga en el vector (Inoue etal., 2009).

En estudios realizados en Florida seha encontrado que cuando D. citri semantiene en laboratorio durante 7 díassobre plantas infectadas con HLB, me-nos del 5% fueron positivos para la pre-sencia de Ca. L. asiaticus, usando PCR.Sin embargo, cuando aumenta el tiempode exposición, se ha obtenido entre un20 y 30% de positivos, después de 30días de confinamiento. También se haobservado que los psílidos adultos soncapaces de adquirir a la bacteria deplantas asintomáticas, aunque no la ad-quieren de las partes de la planta infecta-da que no da resultados positivos porPCR (Brlansky y Rogers, 2007).

La adquisición de la bacteria es ma-yor cuando el insecto cumple su desarro-llo en la planta infectada y menor cuandose alimenta de ellas solamente en elestado adulto (Ebert et al., 2008). Simi-larmente, Inoue et al. (2009) indican quecuando la bacteria es adquirida durantela alimentación de las ninfas, aumenta laeficiencia de la transmisión de los psíli-dos adultos. Estos autores encontraronque en este caso, el porcentaje de psíli-dos positivos se mantiene alto, y la con-centración del patógeno se incrementa alo largo del tiempo. También la adquisi-ción de la bacteria y eficiencia en latransmisión puede ser variable depen-diendo de las condiciones ambientales.La primavera y el verano parecen ser lasestaciones más favorables (Chen, 1988;Ebert et al., 2008).

1.8 CONTROL DEL VECTOR

Como ya señalamos, el manejo de laenfermedad tiene tres áreas importan-tes: 1) producción de plantas sanas 2)erradicación de las plantas enfermas y 3)supresión de las poblaciones del vector.

El control del insecto es complejo,consideramos que no se debe descartar

ninguna medida y que estas deben estarenmarcadas dentro del concepto de ma-nejo integrado de plagas. La erradicacióndel insecto vector en la mayoría de loscasos no es posible, pero el control bio-lógico y el químico son tácticas quepueden mantener las poblaciones en ba-jos niveles (Browning et al., 2006). Otrastécnicas de control como la utilización desemioquímicos pensamos que estarándisponibles en un futuro cercano debido alos avances sustanciales que se estánobteniendo en el área. La utilización deatrayentes y repelentes permitirán quese desarrollen estrategias «push and pull»que consideramos son adecuadas parael manejo de esta plaga. Un aspectoimportante a tener en cuenta es quedebido a la posibilidad de dispersión delpsílido por el viento a grandes distancias,para que las medidas de manejo seanmás efectivas deberían ser encaradas deforma regional (Bassanezi, 2010).

En las áreas donde se encuentransimultáneamente el insecto vector y elpatógeno, el control químico de D. citries considerado una medida necesariapara la supresión de sus poblaciones. Elcontrol químico de esta plaga puede pre-sentar dificultades por las característi-cas propias del insecto al ser una espe-cie asociada estrechamente a tejidos encrecimiento y presentar un ciclo biológi-co corto con gran número de generacio-nes. Un programa para rehabilitar la pro-ducción en un área afectada de Huan-glongbing puede requerir un número ele-vado de tratamientos por año durante losperíodos de brotación. La determinaciónde los momentos oportunos de trata-mientos, en momentos de mayor abun-dancia de estados sensibles, es críticapara realizar un manejo adecuado (Raeet al., 1997).

Hay algunos ejemplos donde se evi-dencia que en situaciones de bajas po-blaciones del vector se ha limitado ladispersión del patógeno. En China, enáreas de baja altitud, las poblaciones deD. citri son muy altas y la enfermedad halimitado seriamente la producción de cí-tricos. Sin embargo, en mayores altitu-des, el HLB no es un problema (Xueyuan,2006). En estas condiciones la sobreviven-cia del psílido es baja y la dispersión de labacteria está limitada, pero el frío puedeafectar también a las plantas cítricas.

20 Diaphorina citri

En Florida y en Brasil las condicionesclimáticas son adecuadas para que seproduzcan crecimientos importantes delas poblaciones del psílido. En Florida seconsidera impractico intentar eliminar laspoblaciones a niveles no detectables yaque se requeriría un número muy grandede aplicaciones de insecticidas. Se plan-tea como una posibilidad el dirigir lasaplicaciones a momentos donde es másprobable que ocurra la dispersión delpatógeno. Para esto se necesitan másconocimientos de la dinámica del insec-to y de la bacteria; por ejemplo la deter-minación de los periodos en los cualeslos psílidos se mueven e infectan plantassanas. Una posibilidad sería el control delos adultos invernantes, al considerarque los que estuvieron alimentándosesobre plantas infectadas, tienen más pro-babilidad de dispersar la enfermedad almoverse en la primavera en búsqueda debrotes adecuados (Brlansky y Rogers,2007). En este sentido, Irey et al. (2008)recomiendan en montes en producción,la aplicación de insecticidas de amplioespectro previo a la brotación inicial deprimavera. Afirman que una vez que lospsílidos comienzan a reproducirse sobrelos nuevos brotes, es más dificultosoobtener su control a la vez que se redu-cen los productos que se pueden utilizar.

Tanto en Brasil como en Florida eladvenimiento del HLB ha provocado, has-ta el momento, un incremento importantede los tratamientos químicos realizados

por año y mayores costos. De todasmaneras, no está claro en qué medida elcontrol químico del vector disminuye laincidencia de la enfermedad. Bergamin-Filho et al. (2008) sugieren que por lomenos en algunas condiciones la bajaincidencia del HLB se debe a la erradica-ción de las plantas enfermas y no alnúmero de aplicaciones de insecticidasrealizadas.

Para el control de este psílido se hanllevado adelante en el mundo varios pro-gramas de control biológico clásico conla utilización de T. radiata (Waterhouse,1998). La introducción de este parasitoi-de en la Isla Reunion ha mejorado sus-tancialmente la producción de cítricos(Aubert et al., 1996). Este éxito notable,puede deberse en parte, a que en la islano estaban presentes hiperparasitoidesque limitaran su eficiencia (Halbert yManjunat, 2004). T. radiata fue introducidatambién en Guadalupe, aparentementecon muy buenos resultados (Étienne et al.,2001). En Florida se liberaron ambos para-sitoides T. radiata y D. aligarhensis(McFarland y Hoy, 2001; Hoy et al., 2004).En esta región no se obtuvieron resultadostan buenos. Aparentemente solo T. radiatase estableció pero los porcentajes de pa-rasitismo son bajos probablemente debi-do a predación intra guild (Michaud, 2004).En Brasil se programó la introducción deesta especie, pero antes de efectuarsese encontró espontáneamente en el cam-po (Fundecitrus, 2005).

21Diaphorina citri

2. PROYECTO:Diaphorina citri

Kuwayama (Hemiptera:Psyllidae), vector de

Candidatus Liberibacterspp., organismo causaldel ‘Huanglongbing’ de

los cítricos, contribuciónal desarrollo del manejo

integrado de la plagaen Uruguay

ACTIVIDADES REALIZADAS YPRINCIPALES RESULTADOS

2.1 CRÍA

OBJETIVO

Ajuste de un módulo de cría deDiaphorina citri que permita realizar estu-dios de biología del psílido y cría de susenemigos naturales.

MATERIALES Y MÉTODOS

La cría se desarrolló en tres áreas:producción de material vegetal, desarro-llo de inmaduros, obtención de adultos(Figura 1).

Material vegetal: periódicamente sesembraban semillas de Citrus limonia (L.)(limón cravo). Los plantines se utilizabancuando tenían cuatro meses de edad y20 cm de altura. Se mantenían en inverná-culo de vidrio, regados y fertilizados. An-tes de ser utilizados se podaban para

obtener brotes susceptibles a la puestade D. citri (Figura 2).

Desarrollo de inmaduros: Los planti-nes con brotes adecuados eran llevadosa jaulas y mantenidos en sala climatiza-da (Figura 2). En cada jaula se liberabanadultos para que efectuaran la puesta dehuevos (jaulas de oviposición). Los plan-tines se observaban diariamente y cuan-do presentaban huevos se colocaban enuna nueva jaula donde completaban sudesarrollo (jaulas de desarrollo y emer-gencia de adultos).

Obtención de adultos: Los adultosutilizados eran los provenientes de lapropia cría y periódicamente se incluíanindividuos colectados en campo

RESULTADOS

En su fase inicial, la cría presentódificultades, se observó una alta mortali-dad de adultos y una baja oviposición de

22 Diaphorina citri

Adultos de campo

Adultos

Plantas con huevos de D. citri

JAULAS DE DESARROLLO DE NINFAS Y EMERGENCIADE ADULTOS

Plantas con huevos y ninfas

JAULAS DE OVIPOSICIÓN

plantas de limón cravo y con brotessusceptibles

+

adultos de D. citri

CRÍA

INVERNÁCULO

plantas de limón cravo

Figura 1.Proceso de la cría continua de D. citri.

Figura 2. Instalaciones, material vegetal y jaulas donde se realizó la cría.

23Diaphorina citri

las hembras no lográndose mantener unproceso continuo. Tratando de levantarlas limitantes en las condiciones del la-boratorio, se ajustó la temperatura, lahumedad relativa y la luz. La iluminaciónse corrigió agregando lámparas de luzfría dentro de las cajas de cría, paraestimular la oviposición de las hembras.La temperatura se mantuvo entre 26 y30 ºC y la humedad relativa entre 50 y 70%.

Después de estos ajustes, se ha lo-grado instalar y mantener un procesocontinuo de cría. Se logró el funciona-miento de un módulo que consistía de5 jaulas con 20-25 plantas cada una.

En las condiciones finales de la cría,el periodo de preoviposición varió entre 1y 7 días. Los huevos eran colocados engrupos de 4 a más de 50, sobre lasyemas apicales, yemas axilares y hojasapicales sin expandir. La eclosión de loshuevos se producía de 3 a 4 días despuésde la oviposición. Las ninfas de 1er y 2do

estadio de desarrollo eran muy pocomóviles y se encontraban en los primeros2 cm apicales de las plantas. El resto delos estadios (3ro, 4to y 5to) se ubicaban enla parte basal de la planta. Las primerasemergencias de la descendencia fueronobservadas entre los 15 y 20 días des-pués de la oviposición. Los adultos ten-dían a ubicarse en las plantas dondeemergieron, sobre todo en el envés de lashojas. La duración del ciclo total fue de 20a 30 días (desde la liberación de adultoshasta la emergencia de los descendien-tes).

El ajuste de la metodología de cría y laobtención de un módulo de produccióncontinua fue el primer paso para la reali-zación de estudios de biología del insec-to. En el futuro este mismo método puedeaplicarse a la cría de enemigos naturalesaumentando la escala de producción.

2.2 DURACIÓN DEL CICLODE VIDA

OBJETIVO

Conocer la duración del ciclo de vida atemperatura constante.


Los adultos del insecto fueron colec-tados con un aspirador en un huertocomercial. Se liberaron en cajas cons-truidas con caños de PVC y fundas devoile, dentro de las cuales se colocaronentre 10 y 12 plantines de limón cravo deaproximadamente 20cm de altura. Lascajas se instalaron dentro del módulo decría continua. Diariamente fueron colo-cados plantines de limón cravo dentro delas cajas donde se liberaron los adultos.Se realizaron observaciones diarias. Lasplantas con presencia de huevos se ais-laban en faroles y se trasladaban a cáma-ras de cría a 25 ± 1 ºC y 16:8(luz:oscuridad) (Figura 3). Se realizabanobservaciones diarias para detectar laprimera y última emergencia de adultos.Los adultos emergidos fueron sexados.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El ciclo a 25 ºC fue de 19 días, no seencontraron diferencias entre sexos (Cua-dro 1) El valor máximo de la duración delciclo para hembras y machos fue 26 y 25días respectivamente. El mínimo valorobservado fue 17 días.

Los valores obtenidos son muy simila-res a los reportados por Nava et al.(2007), utilizando la misma metodología

Figura 3. Plantines en la cámara de críadonde se realizaron los estudios.

24 Diaphorina citri

de trabajo la duración promedio a 25 ºCfue 17 días. En otro trabajo con similarescondiciones de temperatura, humedad yfotoperíodo en distintas plantas hospe-deras, la duración del ciclo de vida varióentre 16 y 18 días. Estos autores noencontraron diferencias significativas enla duración de huevo a adulto entre hos-pederos. (Tsai and Liu, 2000). Catling(1970b) reporta una duración de tres díaspara el período embrionario y 11 a 15 díaspara el estado ninfal, a temperaturas de25-26 ºC.

Se realizarán estudios a otras tempe-raturas constantes de forma de poderestimar la temperatura base y la cons-tante térmica de D. citri.

2.3 PRESENCIA EN LASDISTINTAS ZONAS

CITRÍCOLAS

OBJETIVO

El objetivo de este trabajo fue determi-nar la distribución actual de Diaphorinacitri en las distintas zonas citrícolas,como un primer paso para evaluar lasituación en que se encuentra la plaga enUruguay.


Se realizaron muestreos periódicosdurante tres temporadas (06-07, 07-08 y08-09) en las dos principales zonas citrí-colas. Fueron seleccionadas 9 y 11 par-celas en la zona sur y norte del paísrespectivamente. En la zona norte seubicaban en diferentes localidades delos departamentos de Salto, Paysandú,Río Negro y Rivera (Figura 4). En la zonasur se ubicaban en los departamentos deColonia, San José, Montevideo, Canelo-nes, Maldonado y Durazno.

En cada parcela se instalaron entrecinco a 10 trampas de pegamento amari-llas (Figura 5). Quincenalmente se registróel número de adultos capturados por tram-pa. En los periodos de brotación se efec-tuaron de uno a tres muestreos de brotes.Se tomaron al azar 60 brotes de cadaparcela. En laboratorio se registró la pre-sencia de estados juveniles en los brotes.


La plaga se registró en casi todas lasparcelas de la zona norte. Solamente nose encontró en las parcelas ubicadas enRivera y en la localidad de Piñera. Enalgunos de los sitios de estudio D. citriaparece como una plaga constante, en-contrándose en más del 50% de losmuestreos realizados. En las parcelasubicadas en Itapebí, Constitución, SanAntonio y Quebracho se encontró al psílidode forma constante. Sin embargo en otras,parece de forma ocasional. Es de recalcarque en Cerro Chato en la variedad Ortani-que, el primer año de estudio D.citri sedetectó de forma constante, sin embargoen los otros no se registró (Cuadro 2).

Cuadro 1. Duración promedio e intervalos de confianza delciclo total de D. citri a 25 ± 1 ºC.

n Duración (días) Li Ls Hembras 33 19,56 15,81 23,73 Machos 47 19,35 16,17 22,82

Total 80 19,44 16,16 23,02

Figura 4. Ubicación geográfica de las parcelas.

25Diaphorina citri

Figura 5. Muestreo de inmaduros en brotes y captura deadultos en trampas de pegamento amarillas.

En la zona sur durante los tres años enlas nueve parcelas se efectuaron 306 mues-treos de trampas de pegamento amarillas(contabilizándose un total aproximado de3400) y 77 muestreos de brotes (observan-do aproximadamente 4600 brotes en total).A pesar del muestreo intensivo que serealizó, no se halló al psílido en ninguno delos sitios durante todo el periodo de estudio(Cuadro 2). Similarmente, en Argentina elinsecto se detectó en la provincia de EntreRíos (Federación y Concordia) pero no asíen la provincia de Buenos Aires (García etal., 2010).

Moschini et al. (2010) realizaron unestudio sobre el potencial bioclimático enlas áreas citrícolas argentinas para elestablecimiento y abundancia de las po-blaciones de D.citri. Para cada zona es-timaron un índice de riesgo que incluyefactores cilmáticos asociados al vector:número de generaciones potenciales, díascon temperaturas entre 15 y 32 ºC, díascon temperaturas entre 18 y 30 ºC y HRentre 43 y 85%, déficit de saturaciónacumulada y precipitaciones mensuales< 150 mm. Encontraron que los mayoresíndices de riesgo se dan en las zonas deMisiones, Corrientes y Salta. Hacia elsur, en la zona de San Pedro el índice

disminuye drásticamente. Aunque el ries-go de establecimiento es menor, no seexplicaría totalmente la no presencia delinsecto en la zona sur de Uruguay y en laprovincia de Buenos Aires, en Argentina.

En base a nuestros estudios ante eleventual ingreso de la enfermedad a nues-tro territorio, hay una diferencia sustan-cial en las dos zonas citrícolas en rela-ción al riesgo de diseminación de labacteria.

2.4 FLUCTUACIÓN DE LASPOBLACIONES Y

PARASITISMO

OBJETIVOS

El primer objetivo de este trabajo esdeterminar el patrón de fluctuación de laabundancia de las poblaciones de Dia-phorina citri en las condiciones de Uru-guay. Un segundo objetivo es conocerlos parasitoides presentes y estimar suefecto en las poblaciones de la plaga.Estos conocimientos son básicos para eldesarrollo de planes de manejo integradodel insecto en el cultivo.

26 Diaphorina citri

2006-2007 2007-2008 2008-2009

Inmad. brotes

Adultos trampas

Inmad. brotes

Adultos trampas

Inmad. brotes

Adultos trampas

Localidad Variedad Pres. *

Total **

Pres. Total Pres. Total Pres. Total Pres. Total Pres.

Total

ZONA NORTE

Itapebí Tangor Ortanique

10 10 11 16 6 11 10 25 12 12 23 23

Constitución Tangor Ortanique

7 7 10 16 8 11 5 24 6 7 7 13

San Antonio Naranjos W. Navel

- - - - 12 14 5 17 6 6 1 13

Constancia Tangor Ortanique

8 9 1 16 0 13 0 21 0 5 0 11

Piñera Mandarinos Clemenules

0 4 0 11 0 5 0 20 0 3 0 10

Quebracho Naranjos W. Navel

10 10 15 17 13 14 12 24 18 20 11 24

Cerro Chato Tangor Ortanique

7 10 6 19 0 15 5 23 0 10 0 21

Cerro Chato Naranjos W. Navel

- - - - 9 17 7 24 6 13 0 21

Cerro Chato Naranjos Valencia

2 8 0 21 3 14 0 23 0 6 0 21

Young Naranjos W. Navel

0 4 0 11 1 6 0 20 0 5 0 10

Rivera Naranjos W. Navel

- - - - 0 3 0 7 0 1 0 10

ZONA SUR

Colonia del Sacramento

Limoneros 0 1 0 9 0 3 0 19 0 3 0 10

Kiyú HK Limoneros - - - - - - 0 15 0 2 0 10

Kiyú HK Tangor Ortanique

0 1 0 23 0 11 0 18 0 3 0 10

Kiyú Y Tangor Ortanique

0 2 0 15 0 9 0 15 0 4 0 10

Libertad Tangor Ortanique

0 1 0 8 0 9 0 13 0 3 0 10

Punta Espinillo

Tangor Ortanique

- - 0 10 0 11 0 17 0 4 0 10

Cerrillos Tangor Ortanique

- - 0 7 0 2 0 12 0 1 0 6

Gregorio Aznaréz

Naranjos W. Navel

0 2 0 12 0 3 0 19 0 2 0 7

Durazno Vivero - - 0 8 - - 0 13 - - - -

Cuadro 2. Presencia de Diaphorina citri en distintas localidades de las zonas citrícolas norte y surde Uruguay mediante la captura de adultos en trampas de pegamento amarillas y elconteo de inmaduros en los brotes muestreados.

*Número de muestreos donde se encontró D. citri .**Total de muestreos realizados.

27Diaphorina citri


Los estudios se realizaron predioscomerciales en Paysandú y Salto. Seseleccionaron dos parcelas de tangorOrtanique ubicadas en las localidades deItapebí y Cerro Chato y dos de naranjosW. Navel ubicadas en Quebracho y CerroChato. La parcela de tangor ortanique deCerro Chato se mantuvo sin tratamientosinsecticidas. En las otras se efectuó unuso restringido de insecticidas tomandocomo tratamiento estandar una aplica-ción de aceite mineral para el control decochinilla roja.

Para el seguimiento de las poblacio-nes de los psílidos adultos se colocarontrampas de pegamento amarillo cromo.El número de trampas por parcela fuevariable entre 10 y 25. En el último año de

estudio se agregó otro método de mues-treo de adultos, el golpeo de ramas. Paraeste método, en cada uno de los árbolesdonde se colocaron las trampas se toma-ron al azar 4 ramas (una por cuadrante).Cada una de las ramas se golpeaba tresveces, colocándose debajo una planchaengomada. La observación y conteo de losinsectos se realizó en el campo. La fre-cuencia de los muestreos fue quincenal.

La población de inmaduros se evaluótomando al azar 4 brotes/árbol (uno decada cuadrante). En laboratorio se con-taron todos los estados inmaduros pre-sentes por brote. Se registró la presenciade individuos parasitados.

De forma de determinar la abundanciapor tipo de brote en el último año deestudio se discriminaron según su desa-rrollo en cuatro tipos (Figura 6).

Figura 6. Tipo de brotes según su desarrollo.

Brote tipo 1• aprox. 2cm• hojas no expandidas

Brote tipo 2• aprox. 5cm• hojas basales expandidas

Brote tipo 4• todas las hojas expandidas• mayoría en tamaño definitivo

Brote tipo 3• mayoría de las hojas expandidas• apéndice en crecimiento

28 Diaphorina citri

Se estimó la intensidad de brotacióncontabilizándose todos los brotes pre-sentes en un marco de ½ m2 o 1m2 (segúnel tamaño de las plantas), colocado endos caras de la copa de los árboles.

Para el análisis estadístico de la abun-dancia se utilizó un modelo lineal genera-lizado con función de enlace log. Paraprobar las hipótesis se utilizó la pruebade razón de verosimilitud.

RESULTADOS

La abundancia del psílido mostró dife-rencias significativas entre las parcelasde estudio y entre años (Cuadro 3)

Las poblaciones fueron significativa-mente mayores durante el primer año deestudio (2006-2007), alcanzando captu-ras promedios entre parcelas de 0,87

adultos/trampa, siendo muy inferiores enel segundo año (2007-2008) con unamedia de solo 0,12 adultos/trampa. Lamisma tendencia se observó en la abun-dancia en brotes donde en el primer añose registró una densidad promedio entreparcelas de 8,76 inmaduros/brote y muyinferiores en el segundo año con solo0,54 inmaduros/brote (Cuadro 3).

Las parcelas presentaron poblacio-nes de D. citri significativamente diferen-tes. En el primer año donde la abundan-cia en general fue mayor, se observó enel cuadro de naranjos Navel de Quebra-cho una media anual de 5 adultos/trampay casi 20 inmaduros/brote. Sin embargo,en el mismo año en la parcela de tangorOrtanique de Cerro Chato las mediasanuales fueron de 0,05 adultos/trampa y0,7 inmaduros/brote,significativamentemenores.

Cuadro 3. Abundancia de poblaciones de inmaduros y adultos en trampas de D. citri en los tres añosde estudio en parcelas ubicadas en los Departamentos de Salto y Paysandú.

2006-2007 2007-2008 2008-2009 Nº de adultos/trampa

Medias anuales

Límites de confianza al

95%

Medias anuales


95%

Medias anuales


95% Paysandú Quebracho Navel

5,00 3,31 7,03 0,21 0,00 0,69 0,06 0,00 0,13

Paysandú-Cerro Chato Ortanique

0,05 0,03 0,08 0,01 0,00 0,02 0

Paysandú-Cerro Chato Navel

______ 0,07 0,03 0,12 0

Salto – Itapebí Ortanique

2,80 1,51 3,11 0,30 0,02 1,01 3,45 2,18 5,23

7,85 0,12 0,88 Nº de inmaduros/brote

Paysandú Quebracho Navel

19,59 11,79 29,38 1,72 0,00 6,28 1,41 1,12 2,38

Paysandú-Cerro Chato Ortanique

0,68 0,34 1,14 0 0

Paysandú-Cerro Chato Navel

______ 0,43 0,19 0,77 0,15 0,00 0,21

Salto – Itapebí Ortanique

6,00 4,02 8,12 0,28 0,07 0,78 2,08 1,03 3,17

29Diaphorina citri

Debido a que la puesta y el desarrolloninfal se produce en los brotes, la fluctua-ción de las poblaciones de D. citri va adepender en primera instancia de la dispo-nibilidad de brotes y en segundo lugar delas condiciones climáticas, fundamental-mente la temperatura (Aubert, 1987; Tsaiet al., 2002; Halbert y Manjunat, 2004; Hallet al., 2008; Pluke et al., 2008).

Analizando la fluctuación estacionalde las poblaciones en relación a los

períodos de brotación de los cítricos,podemos observar que todas las brota-ciones pueden ser potencialmente ata-cadas por la plaga. El psílido no mostróun patrón definido de fluctuación, mien-tras que en algunos años las poblacionesfueron máximas en primavera-verano, enotros se incrementaron en las brotacio-nes de otoño (Figuras 7 y 8). Resultadossimilares fueron encontrados por Tsai etal. (2002) en la región sur de Florida y

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W. Navel Quebracho adultos/trampa

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2007-2008 2008-2009 2006-2007

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ortanique Cerro Chato Nº adultos/trampa

brotes/m2

2006-2007 2007-2008 2008-2009

Figura 7.Fluctuación de las poblaciones de adultos de Diaphorina citri entrampas de pegamento amarillas durante tres temporadas en tresparcelas.

30 Diaphorina citri

Paiva (2009) en San Pablo, Brasil. Porotro lado, Hall (2006) y Hall et al. (2008)plantean que los aumentos poblaciona-les se pueden producir en cualquier mo-mento del año dependiendo de las condi-ciones ambientales y la disponibilidad debrotes adecuados para la oviposición.

En el cuadro de Ortanique de CerroChato, el cual no recibió ningún trata-miento insecticida en todo el período deestudio, en el primer año las poblacionesfueron bajas, se observaron máximos de

0,4 adultos/trampa y 1,4 inmaduros/bro-te en el verano. Luego del invierno de2007 se produjo disminuciones impor-tantes en la abundancia llevando a quesolo se detectaran algunos adultos pun-tualmente en los dos años siguientes(Figuras 7 y 8). Por el contrario la parcelade Ortanique de Itapebí, presentó altaspoblaciones del psílido la primera tempo-rada, se observaron máximos de 12 adul-tos/trampa y 13 inmaduros/brote al finalde primavera-inicios de verano. En el

Figura 8. Abundancia de poblaciones de inmaduros de Diaphorina citridurante tres temporadas en tres parcelas.

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2006-2007 2007-2008 2008-2009

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ortanique Cerro Chato insectos/brote

brotes/m2

2006-2007 2007-2008 2008-2009

31Diaphorina citri

segundo año también se detectó el des-censo acusado de la abundancia quealcanzó solamente máximos de 1,6 adul-tos/trampa y 0,5 inmaduros/brote en elotoño. Las poblaciones lograron recupe-rase en el último año de estudio y se seobservaron picos en primavera de 18 adul-tos/trampa en otoño y 8 inmaduros/brote(Figuras 9 y 10).

Las condiciones climáticas extremaspueden estar afectando a las poblacio-

nes del psílido. El rango de temperaturasóptimo para el crecimiento poblacionales entre 25 y 28 ºC, el insecto no llegadesarrollarse completamente con tem-peraturas por debajo se 10 ºC y porencima de 33 ºC. Tanto bajas y comoaltas temperaturas provocan aumento dela mortalidad y una menor fecundidad delas hembras (Liu y Tsai, 2000; Nava etal., 2007). El invierno del 2007 fue signi-ficativamente más frío (Figura 9) lo que

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TemperaturasINIA-Salto Grande

2007-20082006-2007 2008-2009

Figura 9. Temperaturas máximas y mínimas registradas durante los tres años en la estaciónmeteorológica de INIA-Salto Grande.

Figura 10. Captura de adultos en trampas y por golpeo en la parcela de Ortanique de Itapebí durante el año2008-2009.

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ortanique Itapebínº adultos/trampa

nº adultos/rama

nº brotes/m2

32 Diaphorina citri

podría ser el factor que determinó lasbajas poblaciones detectadas en la tem-porada siguiente. Las temperaturas míni-mas medias durante los meses de invier-no fueron de 14,7 ºC en el 2006, 12,7 ºCen el 2007 y 14,1 ºC en el 2008. Tambiénlas temperaturas altas registradas en losveranos pueden influir negativamente enel aumento de las poblaciones.

Durante el invierno se registraron adul-tos en bajas poblaciones (Figura 7), és-tos provenían de las emergencias deotoño y muchos de ellos se mantuvieronvivos hasta la brotación de la primaverasiguiente, donde realizaron la puesta.Las bajas temperaturas aumentan la lon-gevidad de los adultos (Liu y Tsai, 2000)y de esta manera logran pasar el invierno.

El método de monitoreo de adultosmediante el golpeo que se aplicó durantela última temporada, mostró una tenden-cia similar a las trampas de pegamentoamarillas (Figura 10), aunque con unadisminución menos notoria en la capturaal final del otoño-inicio del invierno que laobservada en las trampas amarillas. Losadultos son los que pasan el invierno,pero su actividad puede verse disminuídacon las bajas temperaturas y la ausenciade brotes, lo que determinaría una menorcaptura en trampas.

La abundancia de inmaduros varíasegún el tipo de brote. Las poblacionesfueron mayores en los brotes más jóve-nes (tipo 1 a 3). En los brotes másdesarrollados con todas las hojas expan-didas la abundancia fue significativamen-te menor. Se observaron densidades me-

dias de 3 inmaduros/brote tipo 1, 4 inma-duros/brote tipo2, 2 inmaduros/brote tipo3 y 0,3 inmaduros/brote tipo4. El 80% delos huevos se encontró en brotes tipo 1 y2 y el 90% de las ninfas en los brotes 1 a3 (Figura 11). Estos resultados coincidencon los estudios de Hall et al. (2008) queencontraron que el número medio de hue-vos por brote estaba correlacionado posi-tivamente con el número de hojas noexpandidas por brote.

Como la puesta se realiza en tejidosen pleno crecimiento a medida que losbrotes crecen, se desarrollan los psílidosy por lo tanto hay una proporción diferen-te de los distintos estadios de desarrollodel insecto en cada tipo de brote. En losbrotes tipo 1 el 90% de la población estácompuesta por huevos y ninfas de primerestadio (Figura 12). En los brotes tipo 4se encuentran representados todos losestadios de desarrollo, son los que pre-sentan una mayor proporción de estadosninfales más avanzados, el 40% de lapoblación está constituída por ninfas de4to y 5to estadio.

El parasi toide ident i f icado fueTamarixia radiata (Hymenoptera: Eulo-phidae) (Cáceres com. pers., 2008), es-pecie considerada a nivel mundial comouna de las más eficientes (Figura 13). Sedetectó en la primera temporada a partirde noviembre en algunas parcelas. Losparasitismos fueron en general bajos,alcanzando en algunas fechas y sitiosmáximos de 50% en verano. Sin embar-go, en la siguiente temporada no seobservó parasitismo en ninguna de las

Figura 11. Proporción del total de huevos y ninfas en cada tipo de brote en las parcelasde Navel en Quebracho y Ortanique en Itapebí durante el año 2008-2009.

0%

20%

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60%

80%

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HUEVOS NINFAS

BROTE TIPO 4BROTE TIPO 3BROTE TIPO 2BROTE TIPO 1

33Diaphorina citri

parcelas. En el último año (2008-2009),fue registrada T. radiata solamente enalgunas fechas durante el verano, conbajos porcentajes de parasitismo

2.5 DISTRIBUCIÓN ESPACIALDE LAS POBLACIONES

OBJETIVO

Conocer la distribución espacial delpsílido como base para la elaboración deplanes confiables de muestreo.


El experimento fue realizado en dossitios, una parcela de tangor Ortaniquelocalizada en Itapebí, departamento deSalto y una de naranjos W. Navel ubicadaen Quebracho, Paysandú.

Los muestreos fueron quincenales,durante noviembre 2006 a setiembre2008. En cada parcela se colocaron 10trampas de pegamento amarillo. Se con-tabilizó el número de adultos capturadospor trampa. En cada muestreo se selec-cionaron al azar 60 brotes por parcela.

Figura 12. Proporción de los distintos estadios de desarrollo en los cuatro tiposde brotes en las parcelas de Navel en Quebracho y Ortanique enItapebí durante el año 2008-2009.

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100%

1 2 3 4

N5N4N3N2N1H

Figura 13. Tamarixia radiata (Hymenoptera: Eulophidae).

34 Diaphorina citri

En laboratorio bajo microscopio este-reoscópico se contabilizó el número deestados inmaduros (huevos y ninfas) porbrote.

La agregación de las poblaciones seevaluó mediante la Ley Potencial de Ta-ylor (Taylor, 1961). Se calcularon lasmedias y varianzas por fecha de mues-treo para los estados inmaduros y losadultos. Posteriormente se calculó ellogaritmo de las medias y varianzas ha-lladas. Se graficó el logaritmo de la va-rianza como variable dependiente (y) y ellogaritmo de la media como variable inde-pendiente (x). Se hallaron los coeficien-tes b de la ecuación de regresión linealpor parcela y estado de desarrollo.

Para saber si el modelo de regresiónutilizado fue apropiado para proveer unaadecuada descripción de la relación va-rianza-media se utilizó el criterio deDowning (1986), que indica que un mode-lo es adecuado cuando su R2 es mayor a0,80 y el error estándar del coeficiente bes menor a 0,20.


Para los adultos no se encontrarondiferencias significativas entre las parce-las por lo que se analizaron los datos delos dos sitios conjuntamente. Sin embar-go, se encontraron diferencias entre par-celas para los estados inmaduros (hue-

vos y ninfas), por lo que los datos fueronanalizados separadamente.

En cuanto a la distribución espacialde los adultos, el coeficiente b fue de1,37, significativamente mayor a 1 lo queindica que las poblaciones de adultos seencuentran agregadas (Figura 14). Estevalor es similar al reportado por Tsai et al.(2000) de 1,30 sobre Murraya paniculatay por Sétamou et al. (2008) sobre pome-los y mandarinas.

El modelo según el criterio de Dow-ning es adecuado para describir la rela-ción entre la varianza y media de losmuestreos de adultos, el R2 fue 0,91(Figura 14) y el error estándar del coefi-ciente b fue 0,12.

Las poblaciones de inmaduros tam-bién mostraron agregación (Figura 15),presentaron los coeficientes b significa-tivamente diferentes a 1. Son algo inferio-res a las observaciones de Sétamou et al.(2008), que encontraron valores de b de1,58 y 1,73 para huevos y ninfas, respec-tivamente. La regresión utilizada es ade-cuada para describir la relación entre lasvariables (media y varianza) en las parce-las, el R2 fue en todos los casos > 0,80 yel error estándar < 0,20.

El conocimiento de la distribuciónespacial de los insectos es importantepara entender la biología y ecología delas especies. También es la base paradesarrollar planes de muestreo eficaces

Figura 14. Regresión log varianza-log media para adultos de Diaphorina citri.

y = 1,3745x + 0,2148 R² = 0,905

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log

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log media

Adultos en trampas

35Diaphorina citri

Figura 15. Regresión log varianza-log media para huevos y ninfas de Diaphorinacitri en las dos parcelas de estudio.

y = 1,4695x + 1,0449 R² = 0,973

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huevos Quebracho

y = 1,3344x + 0,797 R² = 0,934

-2-1,5

-1-0,5

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33,5

-2 -1,5 -1 -0,5 0 0,5 1 1,5 2

log

va

ria

nza

log media

ninfas Quebracho

y = 1,3026x + 0,7693 R² = 0,9269

-2,5-2

-1,5-1

-0,50

0,51

1,52

2,5

-2,5 -2 -1,5 -1 -0,5 0 0,5 1 1,5

log

va

ria

nza

log media

ninfas Itapebí

y = 1,4097x + 0,9601 R² = 0,9185

0

0,5

1

1,5

2

2,5

-0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9

log

va

ria

nza

log media

huevos Itapebí

36 Diaphorina citri

y confiables, los cuales son necesariospara implementar programas de manejointegrado de plagas (Binns y Nyrop, 1992).Nuestros resultados indican que todoslos estados de desarrollo de D. citri tie-nen una distribución agregada. Este com-portamiento podría ser atr ibuido aque los adultos tienen relativa baja movi-lidad y una preferencia por los brotes paraalimentarse y oviponer. Además, las hem-bras colocan los huevos en grupos sobrebrotes nuevos donde las ninfas, pocomóviles, se alimentan durante su desa-rrollo.

Veronezzi (2006) indica que D. citricoloniza al azar las parcelas y posterior-mente, con el aumento de la población, ladistribución resulta agregada. Sétamouet al. (2008) y Paiva (2009) obtuvieron unadisminución del grado de agregación des-de los estados inmaduros al adulto. Estadiferencia en el grado de agregación pue-de ser explicada fundamentalmente porel incremento en la movilidad en los adul-tos. En nuestro estudio se encontró queel grado de agregación fue mayor en laspoblaciones de huevos en relación conlos adultos, pero no hubo una disminu-ción de la misma en adultos comparadoscon las ninfas.

2.6 EVALUACIÓN DETÉCNICAS DE MUESTREO

OBJETIVO

El objetivo de este trabajo es realizaruna evaluación preliminar de distintosmétodos de muestreo de las poblacionesdel psílido, como base para la implemen-tación de medidas de manejo.


Se escogió un sitio con un alto nivelpoblacional de D. citri. Se trabajó en unaparcela de tangor ‘Ortanique’, en la loca-lidad de Colonia Gestido, Salto, en marzode 2008. Se seleccionaron 10 árboles,cada uno de ellos fue dividido en cuatrosectores, y mediante sorteo se asigna-ron los distintos métodos.

Los métodos a evaluar fueron (Figura16):

1- Trampas de pegamento amarillas(TA).

2- Observación directa de ramas alazar (OD).

3- Golpeo de ramas sobre una bande-ja con pegamento (GP).

4- Golpeo de ramas sin pegamento(G).

5- Embolsado de ramas con insectici-da (EI).

6- Embolsado de ramas sin insectici-da (E).

7- Evaluación de brotes (B).

Se colocó una trampa de pegamentoamarillo cromo por árbol 15 días antes derealizadas las evaluaciones con los otrosmétodos. Las trampas presentaban unasuperficie engomada de 11x14 cm. Parala observación directa se tomó al azaruna rama de aproximadamente 40 cm, encada uno de los 4 sectores de los 10árboles. El método de golpeo consistióen golpear ramas sobre bandejas, quecontienen placas con o sin pegamento,donde caían los adultos. En el embolsa-do de ramas se utilizaron bolsas de nylonde 80 a 100 micrones, en la mitad secolocaron algodones embebidos en in-secticida, se agitaron y se mantuvieronpor unos minutos. Se retiraron las bolsasy se contó el número de adultos. Cadaopción de golpeo de ramas (bandeja conpegamento o sin pegamento) y embolsa-do de ramas (con insecticida o sin insec-ticida) se asignó a cada cuadrante me-diante sorteo. Para la evaluación de bro-tes se colectó al azar un brote por cua-drante. Estos se examinaron en laborato-rio bajo lupa. En todos los casos seregistró la totalidad de los individuos ob-servados.

Los datos se analizaron estadística-mente utilizando el Proc Genmod de SAS(SAS Institute Inc, 2007). Se utilizó unmodelo lineal generalizado, se asumió quela variable presentaba distribución Poissony la función de enlace fue log.

37Diaphorina citri

Golpeo Embolsado de ramas

Observación directa Trampas de pegamento amarillas

Muestreo de brotesFigura 16. Diferentes métodos de muestreo evaluados.


En relación a la detección de la plagapodemos observar (Cuadro 4) que en losárboles en los que se constató la presen-cia del insecto, los métodos de observa-ción directa, golpeo y embolsado de ra-

mas fueron efectivos. Sin embargo, lastrampas amarillas y la evaluación de bro-tes mostraron baja eficacia en determinarla presencia de la plaga. En algunosárboles donde se detectó la presencia delpsílido por otros métodos (arboles 2 al 5),las trampas no capturaron a pesar de que

38 Diaphorina citri

se mantuvieron por 15 días antes derealizado los otros muestreos. La pobreeficacia de las trampas podría deberse aque el psílido no fue atraído por el coloramarillo, como lo mencionaron Aubert yHua (1990). El insecto puede ser captu-rado de forma accidental, por factoresambientales principalmente por viento, odebido a la presencia de una alta densi-dad poblacional. Hall (2009) señala queson pobres como estimadores de la den-sidad poblacional debido a la incidenciade ciertos factores (luminosidad, tempe-ratura del aire, viento y lluvia) que interfie-ren en el nivel de captura. Sin embargoHall et al. (2007) encontraron que lastrampas amarillas son útiles para deter-minar la presencia del insecto. Por elmétodo de observación directa se detec-tó la presencia del psílido en los árboles,pero es una técnica más fácil de realizarcuando las poblaciones son altas, cuan-do hay pocos individuos es más probablepasar por alto su presencia. El embolsa-do de ramas con insecticida si bien tuvoeficacia en la detección, es poco prácti-co. Coincidiendo con lo expuesto por Hallet al. (2007), el método de golpeo deramas es una técnica fácil de realizar y

mostró ser relativamente eficaz en ladetección de los psílidos. Similarmente alas trampas (Cuadro 4) el muestreo debrotes no detectó al psílido en algunosárboles. El tamaño de muestra puede seruno de los factores determinantes. Se-gún Sétamou et al. (2008) se deben ex-traer al menos ocho brotes por árbol.

La comparación de los métodos paraevaluar la abundancia en las población deadultos (Cuadro 5) se puede realizar so-lamente con las técnicas de observa-ción directa, golpeo y embolsado. Lacaptura en trampas y la población deinmaduros son métodos no compara-bles. La mayor abundancia se registrócon el método del embolsado pero comoya planteamos no es práctico, demandademasiado tiempo en el campo y el con-teo de insectos se dificulta al condensar-se la humedad en el interior de la bolsa.El método de golpeo mostró ser relativa-mente eficiente en determinar la abun-dancia de los adultos coincidiendo con loplanteado por Hall et al. (2007).

Aunque los resultados del presentetrabajo son preliminares y consideramosque el ensayo debe repetirse en otrascondiciones y aumentando el tamaño demuestra, las técnicas de muestreo eva-luadas mostraron diferencias en la efi-ciencia que nos llevan a plantear la utili-zación de diferentes métodos según losobjetivos planteados. Para la detecciónde la presencia del insecto, la utilizaciónde las trampas amarillas debería comple-mentarse con el método de golpeo y el

Cuadro 4. Media de número de insectos observados en cada árbol por cada método de muestreo. Árbol OD E EI G GP TA B

1 16 0 12 2 4 4 0 2 1 0 0 0 0 0 0 3 10 6 11 1 8 0 9 4 2 1 2 3 2 0 2 5 1 3 1 2 11 0 0 6 0 0 0 0 0 0 0 7 0 0 0 0 0 0 0 8 0 0 0 0 0 0 0 9 0 0 0 0 0 0 0 10 20 140 60 6 8 18 13

OD: observación directa.E: embolsado de rama sin insecticida.EI: embolsado de rama con insecticida.G: golpeo de rama sobre bandeja sin pegamento.GP: golpeo de rama sobre bandeja con pegamento.TA: trampas amarillas. B: brotes.

Cuadro 5. Comparación de métodos de evaluación de adultos. Media nº de

insectos/rama IC 95%

OD 1,3 0,04 3,75 E 14,8 7,91 23,73 EI 8,5 3,94 14,67 G 1,4 0,07 3,91 GP 3,2 0,92 6,91

39Diaphorina citri

muestreo de brotes. Para el estudio delas densidades poblacionales de adul-tos, parece más eficaz y práctico elmétodo de golpeo. Cuando estamos eva-luando las poblaciones de inmaduros y elparasitismo, el muestreo de brotes es laúnica técnica a utilizar, pero es necesa-rio determinar un tamaño de muestraadecuado.

3. CONCLUSIONES YCONSIDERACIONES FINALES

Se ajustó un método de cría deDiaphorina citri que permitió la obtenciónde individuos de forma continua y realizarestudios de biología del insecto. Estemódulo de cría es también la base para eldesarrollo de métodos de control biológi-co que incluyan la multiplicación y libera-ción de enemigos naturales.

El psílido tiene un ciclo de vida corto,a 25 ºC fue de 19 días sin diferenciasentre los sexos. Se continuará con estu-dios a otras temperaturas los cual permi-tirá deteminar la temperatura base y laconstante térmica del insecto, informa-ción que contribuye al desarrollo delmanejo de la plaga.

D. citri se encuentra bastante exten-dida en la zona citrícola norte, no se hadetectado hasta el momento en la zonasur. La plaga aparece en algunos sitioscomo constante y en otros es ocasional.Ante el eventual ingreso de la bacteria anuestro territorio, existen diferenciasnotorias entre las zonas de producción einclusive entre cuadros dentro de un mis-mo predio, en cuanto al riesgo de disemi-nación de la enfermedad.

Todas las brotaciones de los cítricosson atacadas por la plaga. La fluctuaciónde las poblaciones no mostró un patróndefinido, en algunos años las poblacio-nes fueron más abundantes durante pri-mavera-verano, en otros en las brotacio-nes de otoño.

La abundancia fue significativamentediferente entre años y entre parcelas. Enel año 2006-2007 las poblaciones fueronmayores (media anual de 0,87 adultos/trampa y 8,76 inmaduros/brote). En elsegundo año de estudios 2007-2008 seregistró un acusado descenso de la abun-

dancia (media anual de 0,12 adultos/trampa y 0,54 inmaduros/brote). El invier-no del año 2007 fue muy frío registrándo-se un alto número de heladas y de largaduración, y ésta puede ser la razón fun-damental de la disminución de las pobla-ciones en la siguiente temporada. Laspoblaciones fueron significativamente di-ferentes entre sitios. En el primer año seregistraron medias anuales máximas de19,59 inmaduros/brote y 5 adultos/tram-pa en un sitio. El mismo año en otraparcela las medias anuales fueron de0,68 inmaduros/brote y 0,05 adultos/tram-pa.

El desarrollo del brote es otro factorque influye en el tamaño de las poblacio-nes de inmaduros. La abundancia esmayor en los brotes más jóvenes. El 80%de los huevos se encuentra en los brotestipo 1 y 2 y el 90% de las ninfas en losbrotes tipo 1 a 3. En los brotes másdesarrollados, con todas sus hojas ex-pandidas las poblaciones son menores.La proporción de los estadios de desarro-llo también varía en los distintos brotes.En los brotes más pequeños (tipo 1) lapoblación está compuesta básicamentede huevos y primer estadio ninfal. En losbrotes más desarrollados, auque estánpresentes todos los estadios, el 40% sonninfas de 4to y 5to estadio. De esta mane-ra, se puede realizar un muestreo estra-tificado según el objetivo que se persiga.Se pueden tomar brotes 1 a 3 para eva-luar la densidad de poblaciones y para elparasitismo es necesario muestrear bro-tes tipo 4, más desarrollados donde seencuentran los estadios más adecuadospara los parasitoides (4to y 5to estadioninfal).

El estudio sobre la distribución espa-cial de las poblaciones de inmaduros yadultos de D.citri utilizando la ley Poten-cial de Taylor, determinó que se encuen-tran agregadas, con coeficientes b>1.Este conocimiento es base para el desa-rrollo de planes de muestreo eficientes yconfiables en el manejo integrado de laplaga en el cultivo.

En la evaluación de diferentes méto-dos de muestreo de adultos el del golpeofue un método práctico de utilizar, eficazen la detección de la presencia del psílidoen los árboles y como estimador de ladensidad de adultos en las ramas. Lastrampas amarillas no mostraron una bue-

40 Diaphorina citri

na eficaz en determinar la presencia deD. citri, en árboles donde se detectó alinsecto por otros métodos, las trampasno capturaron. Este es un ensayo preli-minar que debe repetirse en otras condi-ciones, pero muestra que para el estudiode la presencia y la densidad de laspoblaciones del psílido deberían utlizarsediferentes métodos de muestreo (tram-pas, golpeo, muestreo de brotes).

Hasta el momento se ha identificadoun solo parasitoide, Tamarixia radiata,especie considerada en algunas zonas,como eficiente un eficiente controladordel psílido. Durante el primer año deestudio, aunque en algún sitio se regis-traron máximos de 50% en verano, engeneral los parasitismos observados ennuestras condiciones fueron bajos. Elparasitoide no se encontró en el segundoaño y solo en muestreos puntuales du-rante el tercero. Son necesarios másestudios para determinar su comporta-miento en nuestra zona y no se descartala posible utilización de T. radiata en tác-ticas de control biológico por aumento.

4. BIBLIOGRAFÍA

ACHOR D.S.; ETXEBERRIA, E.; N. WANG, N.;FOLINIVA, S.Y.; CHUNG, K.R. andALBRIGO, L. G. 2010. Sequence ofanatomical symptom observation incitrus affected with Huanglongbingdisease. Plant Pathology J. 9:56-64.

ASHIHARA, W. 2004. Survival of Asian citruspsyllid, Diaphorina citri Kuwayamaunder winter temperature conditions incentral and south Kyushu. Jpn. J. Appl.Entomol. Zool. 48: 207-211.

AUBERT, B. 1987. Trioza erytreae delGuercio and Diaphorina ci t r i(Homoptera: Psylloidea), the twovectors of de citrus greening disease:Biological aspects and possible controlstrategies. Fruits 42: 149-162.

AUBERT, B. 1992. Citrus greening disease,a serious limiting factor for citriculturain Asia and Africa. Proc. Int. Soc.Citriculture 2: 817-820.

AUBERT, B.; GRISSONI, M.; VILLEMIN,M.and ROSSOLIN, G. 1996. A case studyof huanglongbing (greening) control inReunion. Pp 276-278. In J.V. daGraca,P.Moreno, and R. K. Yokomi eds.Proc. 13 th Conference of the

International Organization of CitrusVirologist ( IOCV) Universi ty ofCalifornia, Riverside.

AUBERT, B. and HUA, X. Y. 1990. Monitoringflight activity of Diaphorina citri on citrusand Murraya canopies. Rome : FAO, p.181-187. International FAO-UNDPConference on Rehabilitation of CitrusIndustry in the Asia Pacific Region. 4,1990-02-04/1990-02-10, Chiang Mai,Thailande.

AUBERT, B. and QUILICI, S. 1984. Biologicalcontrol of the African and Asian citruspsyll ids (Homoptera: Psylloidea),through eulophid and encyrtid parasites(Hymenoptera: Chalcidoidea) in ReunionIsland. In Proc. 9th Conf. Int. Org. of CitrusVirologist, (J.V. da Graca, P. Moreno, andR.K. Yokomi, Eds.), pp. 392-394. Internat.Org. Citrus Virologist, Riverside, CA.

BASSANEZI, R.B. 2010. Epidemiology ofHuanglongbing and its implications ondisease management. 2do TallerInternacional sobre el Huanglongbingy el Psílido Asiático de los cítricos.Julio 19-23, 2020. Mérida, Yu., México.

BASSANEZI, R.B.; BASSANEZI,R.C. 2008.An approach to model the impacto fHuanglongbing on citrus yield. 2008.Proc. Internat ional ResearchConference on Huanglongbing.Orlando. P. 263-264.

BASSANEZI, R.B.; MONTESINO, L.H.;AMORIN, L.; GASPAROTO, M.C.G. andBERGAMIN, A. Filho. 2008a. Yieldreduction caused by huanglongbing indifferent sweet orange cultivars in SãoPaulo, Brazil. Proc. International ResearchConference on Huanglongbing. Orlando.P. 237-264.

BASSANEZI, R.B.; MONTESINO, L.H. andSTUCHI, E.S. 2008b. Effects ofhuanglongbing on fruit quality of sweetorange cutivars in Brazil. 11 th

International Citrus Congress, Wuhan,2008. Program and Abstract, p. 228-229.

BERGAMIN-FILHO, A.; GASPAROTO, M.G. ;AMORIM, L. and BASSANEZI, R.B.2008. Number of insecticide sprayshas no effect on the incidence of citrushuanglongbing in a commercialorchard in Sao Paulo, Brazil. 2008.Phytopatology 98 (6 suppl) :21

BERNAL, R. 1991. Diaphorina ci t r i(Homoptera: Psyllidae) nuevo insectodetectado en montes cítricos en el áreade Salto, Uruguay. Instituto Nacional

41Diaphorina citri

de Investigación Agropecuaria. Hojade divulgación Nº 25, 1p. Dic 1991.

BINNS, M. Y. and NYROP, J. 1992. Samplinginsect population for the purpose ofIPM decisión making. Annual Reviewof Entomology. 37: 427-453.

BOINA, D.R.; MEYER, W.; ONAGBOLA, O.and STELINSKY, L. 2009. Quantifyingdispersal of Diaphorina citri (Hemiptera:Psyllidae) by immunomarking andpotential impact of unmanaged groveson commercial citrus management.Environ. Entomol. 38: 1250-1258.

BOVÉ, J. M. 2006. Huanglongbing: adestructive, newly-emerging, century-old disease of citrus. J. Plant Pathol.88: 7-37.

BOVÉ, J. M.; TEIXEIRA, D.C. ; WULFF, N.A. ;EVEILLARD, S.; SAILLARD, C.;BASSANEZI, R.B.; LOPES, S.A.;YAMAMOTO, P.T. and AYRES, A.J.2008. Several Liber ibacter andphytoplasma species are individuallyassociate with HLB. Proceedings ofthe international research conferenceon Huanglonbing. Orlando: 152-155.

BRLANSKY, R.H. AND M.E. ROGERS. 2007.Citrus huanglongbing: understandingthe vector-pathogen interaction fordisease management. APSnet. http://www.apsnet.org.online/feature/HLB/

BROWNING, H.W.; CHILDERS, CC.;STANSLEY, P.A.; PEÑA, J. andROGERS, M.E. 2006. Florida citrus pestmanagement guide: Soft-bodiesinsects attacking foliage and fruit.University of Florida IFAS Extension:http://edis.iflas.ufl.edu/

CÁCERES, S.; AGUIRRE, A.; MIÑO, V.;ALMIRÓN, L.; GONZÁLEZ, E. y HEREDIA,F. 2008. Líneas de acción paraimplementar el manejo de Diaphorinacitri en Corrientes. Pag. 23-24. InPrimera reunión de entomológosdedicados al estudio del HLB y suinsecto vector. EEA INTA Bella Vista,Corrientes Argentina, 17 y 18 deset iembre de 2008. Publ icaciónTécnica Nº 29 ISSN 1515-9299.

CÁCERES, S.; E. GONZÁLEZ OLAZO, E.;HEREDIA, F. ALMIRÓN, L. y AGUIRRE,A. 2010. Especies de la famil iaChrysopidae que se alimentan deninfas del psílido asiático en quintasde Corrientes. VI Congreso Argentinode Citricultura, 3,4 y 5 de junio de 2010.Tucumán, Argent ina. Libro deResúmenes.

CATLING, H. D. 1969. Rhe bionomics of theSouth African psylla Trioza eryteraeDel Guercio (Homoptera: Psyllidae). 3.The influence of extremes of weatheron survival. J. Entomol. Soc. Afr. 32:273-290.

CATLING, H. D. 1970a. The bionomics of theSouth African psylla Trioza erytreaeDel Guercio (Homoptera: Psyllidae). 4.Influence of predators. J. Entomol. Soc.Afr. 33: 341-348.

CATLING, H. D. 1970b. Distribution of psyllidvectors of c i t rus huanglongbingdisease with notes on the biology andbionomics of Diaphorina citri. PlantProt. Bull. 18, 8-15.

CHIEN, C.C. 1995. The role of parasitoids inthe pest management of citus psyllid.In Proc. Symp. Research andDevelopment of Citrus in Taiwan. pp.245-261.

CHEN, CHIOU-NAN. 1998. Ecology of theinsect vectors of citrus systemicdiseases and their control in Taiwan.Pag. 62-66. In A.B. Molina, V.N. Roa, J.Bay-Petersen, A.T. Carpio, J.E.A. Joven,editors. Managing banana and citrusdiseases. Proceedings of a regionalworkshop of disease management ofbanana and citrus through the use ofdisease - free planting held in Davaocity Philippines 14-16 Oct. 1998. 163pag. http://www.fftc.agnet.org/library/

CHU, Y.I. and CHIEN, C.C. 1991. Utilizationof natural enemies to control psyllidvectors transmiting citrus greening. InIntegrated Control of Plant VirusDiseases (K. Kirimati, H. J. Su and Y.I.Chu, Eds.) pp 135-145. Food andFertilizer Technology Center of the Asianand Pacific Region. Taipei. Taiwan.

COSTA LIMA, A. M. 1942. Homopteros.Insetos do Brasil. Escola Nacional doAgronomia, Rio Janeiro, Brasil.

DA GRAÇA, J.V. and KORSTEN, L. 2004.Citrus huanglongbing: Review, presentstatus and future strategies. Pag. 229-245. In Diseases of f rui ts andvegetables. S.A.M.H. Naqui, ed. KuwerAcademic. The Netherlands.

DOWNING, J. A. 1986. Spatial heterogeneity:evolved behavior or mathematicalartifact? Nature (Lond.). 323: 255-257.

EBERT, T.A.; ROGERS, M.E. and BRLANSKY,R.H. 2008. Seasonal occurrence ofCandidatus Liberibacter asiaticus inAsian Citrus Psyl l ids in Flor ida.

42 Diaphorina citri

Proceedings of the internat ionalresearch conference on Huanglonbing.Orlando: 229-230.

ÉTIENNE, J.; QUILICI; S.; MARIVAL, D.; andFRANCK, A. 2001. Biological control ofDiaphorina citri (Hemiptera :Psyllidae)in Guadalupe by imported Tamarixiaradiata (Hymenoptera : Eulophidae).Fruits 56 : 307-315.

FUNDECITRUS. 2005. Revista FundecitrusEdición 126: 8-9. http://fundecitrus.com.br/revista

GARAY, L.C. 2008. Situación del psilidoasiático de los cítricos Diaphorina citriy la enfermedad Huanglongbing de loscítricos en la República del Paraguay.Pag. 14. In Pr imera reunión deentomológos dedicados al estudio delHLB y su insecto vector. EEA INTA BellaVista, Corrientes Argentina, 17 y 18 deset iembre de 2008. Publ icaciónTécnica Nº 29 ISSN 1515-9299.

GARCÍA DAREDERES, C.S.; BENZO, C.; OUTI,Y.; HORAK, P.; PALLARES, M.;GASTAMINZA, G.; AUGIER, L.;LIZONDO, M.; WILLINK, E.; DE COLL,O.; TAPIA, S.; SEGADE, G.; PERALTA,C.; CÁCERES, S.; AGUIRRE, A.; BOUVET,J.P. y MARINICH, M. 2010. Distribuciónde Diaphorina ci t r i Kuwayama(Hemiptera: Psyllidae) en Argentina. P88. VI Congreso Argent ino deCitricultura, 3,4 y 5 de junio de 2010.Tucumán, Argent ina. Libro deResúmenes.

GASTAMINZA, G.; LIZONDO, M. y AUGIER, L.2008. Programa de detección del HLBy su insecto vector en la región citrícoladel NOA. Pag. 15-22. In Primera reuniónde entomológos dedicados al estudiodel HLB y su insecto vector. EEA INTABella Vista, Corrientes Argentina, 17 y18 de setiembre de 2008. PublicaciónTécnica Nº 29 ISSN 1515-9299.

GÓMEZ, H.D. 2010. Síntomas deHuanglongbing (HLB) y de deficienciasnutricionales. 2do Taller Internacionalsobre el Huanglongbing y el PsílidoAsiático de los cítricos. Julio 19-23,2020. Mérida, Yu., México.

GONZÁLEZ, C.; BORGES, M.; HERNÁNDEZ,D. and RODRIGUEZ, J. 2003. Inventoryof natural enemies of Diaphorina citri(Homoptera: Psyllidae) in Cuba. Proc.International Soc. Citriculture 9: 859.

GONZÁLEZ, L. y SOLANO, J. 2009. Plan deacción para la vigi lancia delHuanglongbing de los cítricos en Costa

Rica. Ministerio de Agricultura yGanadería. Servicio Fitosanitario delEstado. 22pag.

GOTWALD, T.R.; AUBERT, B. and ZHAO,X.Y. 1989. Preliminary analysis of citrusgreening (Huanglongbing) epidemicsin the People’s Republic of China andFrench Reunion Island. Phytopathology79: 687-693.

GRAFTON-CARDWELL, E.; GODFREY, K.;ROGERS, M.; CHILDERS, C. andSTANSLY, P. 2006. Asian citrus psyllid.University of California. Division ofAgriculture and Natural Resources.Publication 8205. 8p.

HALBERT, S.E. and MANJUNATH, K.L. 2004.Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha:Psyllidae) and greening disease inci t rus: a l i terature review andassessment of risk in Florida. FloridaEntomologist 87: 330-353.

HALBERT, S.E.; K.L. MANJUNATH; C.RAMADUGU; M.W. BRODIE; S.E. WEBBAND R.F. LEE. 2010. Trai lerstransporting oranges to processingplants move Asian citrus psyllids.Florida Entomologist 93:33-38.

HALL, D.G. 2006. Biology and ecology of theAsian citrus psyllid in Florida. Pag 29.In Proceedings of the Huanglongbing-greening International workshop. 16-20 jul, 2006. Ribeirao Preto, SP, Brasil.

HALL, D.G. 2008. Biology, history and worldstatus of Diaphorina citri. In I TallerInternacional sobre Huanglongbing delos cítricos (Candidatus Liberibacterspp.) y el psílido asiático de los cítricos(Diaphorina citri).

HALL, D.G. 2009. An assessment of yellowsticky card traps as indicators of theabundance of adult Diaphorina citri(Hemiptera: Psyllidae) in citrus. Journalof Economic Entomology 102: 446-452.

HALL, D.G. 2010. Biology, history and worldstatus of Diaphorina citri. In II TallerInternacional sobre Huanglongbing delos cítricos y el psílido asiático de loscítricos. 19-23 jul. 2010. Mérida.Yuc.

HALL, D.G. and ALBRIGO, L.G. 2007.Estimating the relative abundance offlush shoots in citrus, with implicationon monitoring insects associated withflush. Hort Science 42: 364-368.

HALL, D.G.; CIOMPERLIK, M.A. ; HENTZ, M.G.and WENNINGER, E. 2006. Acomparison of traps and tap samplingfor monitoring adult Asian citrus psyllid,

43Diaphorina citri

Diaphorina ci t r i Kuwayama(Homoptera: Psyllidae), in citrus. The54th Annual Meet ing of theEntomological Society of America,December 12, 2006, Indianapolis,Indiana. D034.

HALL, D.G; M.G. HENTZ AND M.A.CIOMPERLIK. 2007. A comparation oftraps and stem tap sampling formonitoring adult Asian citrus psyllid(Hemiptera: Psyllidae) in citrus. FloridaEntomologist 90: 327-334.

HALL, D.G; HENTZ AND, M.G. and ADAIR,R.C. JR. 2008. Population ecology andphenology of Diaphorina ci t r i(Hemiptera: Psyllidae) in two Floridacitrus groves. Environ. Entomol. 37:914-924.

HOY, M.A.; NGUYEN, R. and JEYAPRAKASH,A. 2004. Classical Biological Controlof Asian Citrus psylla in Florida. http://ipm.ifas.ufl.edu./agricultural/fruit/citrus

HUNG, T.H.; WU, M.L. and SU, H.J. 2000.Identification of alternative hosts of thefastidious bacterium causing citrusgreening disease. J. Phytopathologty148: 321-326.

HUNG, T.H.; WU, M.L. and SU, H.J. 2001.Identification of the Chinese box orange(Severinia buxifolia) as an alternativehost of the bacterium causing citrushuanglongbing. Eur. J. Plant Pathol.107:183-189.

INOUE, H.; OHNISHI, J.; ITO, T.; TOMINURA,K.; MIYATA, S.; IWANAMI, T. andASHIHARA, W. 2009. Enhancedproliferation and efficient transmissionof Candidatus Liberibacter asiaticusby adult Diaphorina citri after acquisitionfeeding in the nynphal stage. Ann. Appl.Biol. 155: 29-36.

IREY, M. S.; GAST, T. and SNIVELY, J. 2008.Grove management at SouthernGardens Citrus in the presence ofHuanglonbing. Workshop onHuanglogbing (Candidatus Liberibacterspp) and the Asian Citrus Psyllid(Diaphorina citri) Hermosillo, Sonora.México 7-9/V/2008.

KNAPP, J.L.; HALBERT,S.; LEE, R.; HOY, M.;CLARCK, R. and KESINGER, M. 2006.The Asian Citrus Psyllid and CitrusGreening Disease. http://ipm.ufl.edu/agricultural/fruit/citrus/

LIU, Y.H. and TSAI, J.H. 2000. Effects oftemperature on biology and life tableparametres of the adian citrus psyllid,

Diaphorina ci t r i Kuwayama(Homoptera: Psyllidae). Ann. Appl. Biol.137: 201-206.

LOPES, S.A.; MARTINS, E.C. and FRARE,G.F. 2005. Deteccao de CandidatusLiberibacter americanus en Murrayapaniculada. Summa Phytopathol. 31:48-49. 69.

LOPES, S.A.; MARTINS, E.C. and FRARE,G.F. 2006. Detecçao de CandidatusLiberibacter asiaticus en Murrayapaniculada. Fitopatol. Bras. 31:303.

LOPES, S.A.; FRARE, G.F.; BERTOLINI, E.;CAMBRA, M.; FERNANDES, N.G.;AYRES, A.J.; MARIN, D.R. and BOVÉ,J.M. 2009. Liberibacters associatedwith citrus Huanglonbing in Brazil:‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ isheat tolerant, ‘Ca. L. americanus isheat sensitive. Plant Dis. 93: 257262.

MARTINEZ, Y.; LLAUGER, R.; BATISTA, L.;LUIS, M.; IGLESIA, A.; COLLAZO, C.;PEÑA, I.; CASÍN, J.C. ; CUETO, J. andABLADA, L. M. 2008. First report ofCandidatus Liberibacter asiaticusassociated with Huanglongbing inCuba. New Disease Reports Vol 18.http://www.bspp.org.uk/publication/new-disease-reports/

McCLEAN, A.P.D. and SCHWARZ, R. E. 1970.Greening or blotchy-mottle disease ofcitrus. Phtophylactica 2: 177-194.

McFARLAND, C.D. and HOY, M.A. 2001.Survival of Diaphorina citri (Homoptera:Psyllidae) and its two parasitoids,Tamarixia radiata (Hymenoptera:Eulophidae) and Diaphorencyrtusaligarhensis (Hymenoptera: Encyrtidae).Under different relative humidities andtemperature regimes. Florida Entomol.84: 227-233.

MEYER, J.M. 2007. Microbial associate ofthe Asian Citrus Psyllid and its twoparasitoids: symbionts and pathogens.Dissertation Phd Thesis. University ofFlorida.

MEYER, J.M. and HOY, M.A. 2007.Wolbachia – associated thelytoky inDiaphorencyrtus al igarhensis(Hymenoptera: Encyrt idae), aparasitoid of the Asian citrus psyllid.Florida Entomol. 90:776-779.

MICHAUD, J.P. 2004. Natural mortality ofAsian ci t rus psyl l id (Homoptera:Psyllidae) in central Florida. Biol. Control29: 260-270.

44 Diaphorina citri

MICHAUD, J.P AND L.E. OLSEN. 2004.Suitability of Asian citrus, Diaphorinaci t r i , as prey for ladybeet les.BioControl49: 417-431.

MOSCHINI, R.C.; HEIT, G.E.; CONTI, H.A. ;CASENAVE, G. y CORTESE, P.L. 2010.Potencial biocl imát ico para elestablecimento y abundancia deDiaphorina citri en áreas citrícolas deArgentina. P 95. VI Congreso Argentinode Citricultura, 3,4 y 5 de junio de 2010.Tucumán, Argent ina. Libro deResúmenes.

NAKATA, T. 2005. Moving distance a day ofthe released citrus psyllid, Diaphorinacitri using a newly developed markingmethod. JIRCAS ResearchesHiglights, 2005. Okinawa SubtropicalStation.

NAKATA, T. 2006. Temperature dependentdevelopment of c i t rus psyl l id,Diaphorina ci t r i (Homoptera:Psylloidea), and the predicted limit ofits spread based on the overwinteringin the ninfal stage in temperatesregions of Japon. Appl. Entomol. Zool.41: 383-387.

NAVA, D.E.; TORRES, M.L.G. ; RODRIGUES,M.D.L.; BENTO, J.M.S. and PARRA,J.R.P. 2007. Biology of Diaphorina citri(Hem., Psyllidae) on different hostsand al different temperatures. J. Appl.Entomol. 131: 709-715.

NETHA, Y. 2008. Effect of host plant on thebionomic of Asian ci t rus psi l l idDiaphorina ci t r i Kuwayama(Hemiptera: Psyllidae). MS Thesis.Texas A&M University – Kingsville, TX.

NORONHA JUNIOR, N.C. 2010. Efeito doscoespecíficos e voláteis das plantasMurraya paniculata (L) Jack, Psidiumguajaba L. e Citrus sinensis (L) Osbecksobre o comportamento de Diaphorinacitri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae).Tese Doutorado. Escola Superior deAgricul tura «Luiz de Queiroz».Piracicaba. Brasil.

OBERHOLZER, P.C.; VON STADEN, D.F.A.and BASSON, W.J. 1965. Greeningdisease of sweet orange in SouthAfrica. Pag. 213-219. In «Proceedingsof the 3ed Conference of theInternational Organization of CitrusVirologist», ed. Price, W.C. Universityof Florida Press, Gainsville.

PAIVA, P.E.B. 2009. Distribuçao spatial etemporal, inimigos naturais e tabela

da vida ecológica Diaphorina citriKuwayama (Hemiptera: Psyllidae) emcitros em São Paulo. Teses Doutorado,Escola Superior de Agricultura Luiz deQueiroz, Piracicaba, 2009

PARRA, J.R.; NAVA, D.E. and GÓMEZTORRES, M.L. 2006. Biology andrearing techniques for the biologicalcontrol of Diaphorina citri. Pag 31. InProceedings of the Huanglongbing-greening International workshop. 16-20 jul, 2006. Ribeirao Preto, SP, Brasil.

PATT, J.M. and SÉTAMOU, M. 2010.Responses of the Asian citrus psyllidto volatiles emitted by flushing shootsof its rutaceous host plants. Environ.Entomol. 39: 618-624.

PLUKE, R.W.H.; ESCRIBANO, A.; MICHAUD,J.P. and STANSLY, P.A. 2005. Potentialimpact of lady beetles on Diaphorina citri(Homoptera: Psyllidae) in Puerto Rico.Florida Entomologist 88: 123-128.

PLUKE, R.W.H.; QURESHI, J.A. andSTANSLEY, P.A. 2008. Citrus flushingpatterns, Diaphorina citri (Hemiptera:Psyllidae) populations and parasitismby Tamarixia radiata (Hymenoptera:Eulophidae) in Puerto Rico. FloridaEntomologist 91: 36-42.

QURESHI, J. A. and STANSLY, P.A. 2009.Exclusion techniques reveal significantbiotic mortality suffered by Asian citruspsyllid Diaphorina citri (Hemiptera:Psyllidae) populations in Florida citrus.Biological Control acceptedmanuscript.

QURESHI, J. A.; ROGERS, M.E.; HALL, D. G.and STANSLY, P.A. 2009. Incidence ofinvasive Diaphorina citri (Hemiptera:Psyllidae) and its introduced parasitoidTamarixia radiata (Hymenoptera:Eulophidae) in Florida citrus. J. Econ.Entomol. 102: 247-256.

RAE, D.J.; LIANG, W.G. ; WATSON, D.M.;BEATTIE, G.A.C. and HUANG, M.D.1997. Evaluation of petroleum sprayoils for control of Asian citrus psylla,Diaphorina ci t r i (Kuwayama)(Hemiptera : Psyllidae), in China.Internat ional Journal of PestManagement 43: 71-75.

RIVERO-ARAGÓN, M.E. y GRILLO-RAVELO,H. 2000. Natural enmies of Diaphorinacitri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae)in the central region of Cuba. CentroAgrícola 27: 87-88.

45Diaphorina citri

SANCHEZ, A. 2008. Importance of visualstimuli and host plant odor in hostfinding by the Asian citrus psyllidDiaphorina ci t r i (Kuwayama)(Hemiptera : Psyllidae). MS thesis,Texas A & M University, Kingsville, TX.

SAS INSTITUTE INC. 2007. SAS OnlineDoc®9.2. Cary,NC: SAS Institute Inc.

SCAROLA, F.; BECHARA, J.J.; MARTÍNEZ,D.; PÉREZ, D.; FOGLIATA, S.; CONSOLE,L.; LIZONDO, M.; AUGIER, L.; G.GASTAMINZA, G. y WILLINK, E. 2010.Distribución actual del Huanglongbing(HLB) y su insecto vector, Diaphorinacitri (Hemiptera: Psyll idae) en elcontinente americano. VI CongresoArgentino de Citricultura, 3,4 y 5 dejunio de 2010. Tucumán, Argentina.Libro de Resúmenes.

SÉTAMOU, M.; FLORES, D.; FRENCH, V. andHALL, D. 2008. Dispersion patternsand sampling plans for Diaphorina citri(Hemiptera: Psyl l idae) in Citrus.Journal of Economic Entomology 101(4):1478-1487.

SKELLEY, L.H. and HOY, M.A. 2004. Asynchronous rearing method for theAsian citrus psyllid and its parasitoids inquarantine. Biological Control 29:14-24.

STELINSKY, L.L.; ONAGBOLA, O.E. andROUSEFF, R.L. 2008. Chemical ecologyof Asian citrus psyllid (Diaphorina citri)and potential applications of behaviour– modify ing chemicals for i tsmanagement. Proceedings of theinternational research conference onHuanglonbing. Orlando: 279

TAPIA, S. 2008. Detección y distribución deD. citri en Jujuy y Salta. Pag. 27-28. InPrimera reunión de entomológosdedicados al estudio del HLB y suinsecto vector. EEA INTA Bella Vista,Corrientes Argentina, 17 y 18 deset iembre de 2008. Publ icaciónTécnica Nº 29 ISSN 1515-9299.

TAYLOR, L. R. 1961. Aggregation, varianceand the mean. Nature (Lond.). 189:732-735.

TEIXEIRA, D.C.; AYRES, A.J.; KITAJIMA,E.W.; TANAKA, F.A.O.; DANET, J.L.;JAGOUEIX-EVEILLARD, S.; . SAILLARD,C. and BOVÉ, J.M. 2005a. First reportof a Huanglongbing-like disease ofcitrus in Sao Paulo Satte, Brazil, andassociation of a new liberibacterspecies, «Candidatus Liberibacteramericanus», with the disease. PlantDis. 89:107.

TEIXEIRA, D.C.; DANET, J.L.; EVEILLARD,S. ; MARTINS, E. C. ; CINTRA DE JESUSJUNIOR, W.; YAMAMOTO, P.T.; LOPES,S.A.; BASSANEZI, R.B. ; AYRES, A. J. ;C. SAILLARD, C. and BOVÉ, J.M. 2005b.Citrus huanglongbing in Sao PauloState, Brazil: PCR detection of the‘Candidatus’ Liberibacter speciesassociated with the disease. Molecularand Cellular Probes 19: 173-179.

TEIXEIRA, D.C.; WULFF , N.A.; MARTINS,E.C.; KITAJIMA, E.W.; BASANEZI, R.;AYRES, J.; EVEILLARD, S.; SAILLARD,C. and BOVÉ, J.M. 2008. A phytoplasmaclosely related to the Pigeon peawitches’ broom phytoplasma (16Sr IX) isassociated with huanglongbing diseaseof citrus in the State of Sao Paulo, Brazil.Phytopatology 98:977-984.

TSAI, J.H. and LIU, Y.H. 2000. Biology ofDiaphorina citri (Homoptera: Psyllidae)in four host plants. J.Econ.Entomol.93:1721-1725.

TSAI, H.; WANG, J. and LIU, Y. 2000.Sampl ing of Diaphorina ci t r i(Homoptera: Psyllidae) on orangejasmine in southern Florida. FloridaEntomologist. 85: 446-451.

TSAI, J.H.; WANG, J.J. and LIU, Y.H. 2002.Seasonal abundance of Asian citruspsyllid, Diaphorina citri (Homoptera:Psyllidae) in southern Florida. FloridaEntomologist 85: 446-451.

VACCARO, N. y BOUVET, J.P. 2008.Diaphorina citri y Tamarixia radiate.Actividades e Entre Ríos y sur deCorrientes. Pag. 29-30. In Primerareunión de entomológos dedicados alestudio del HLB y su insecto vector.EEA INTA Bella Vista, CorrientesArgentina, 17 y 18 de setiembre de2008. Publicación Técnica Nº 29 ISSN1515-9299.

VARGAS, M. 2008. Primer registro del psílioasiático Diaphorina citri Kuwayama(Hem.: Psyllidae), en Santa Cruz,Bolivia. Pag. 30-34. In Primera reuniónde entomológos dedicados al estudiodel HLB y su insecto vector. EEA INTABella Vista, Corrientes Argentina, 17 y18 de setiembre de 2008. PublicaciónTécnica Nº 29 ISSN 1515-9299.

VERONEZZI, F. R. 2006. Distribuiçaoespacial e amostragem de Diaphorinacitri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae)na cultura de citros. Tesis de maestría.Universidade Estadual Paul ista.Jaboticabal, Sao Paulo, Brasil. 50p.

46 Diaphorina citri

WATERHOUSE, D.F. 1998. Diaphorina citriKuwayama. pp 114-132. In Biologicalcontrol of insect pests:southeast asianprospects. Austral ian Center forInternational Agricultural Research.

WENNINGER, E. J. AND D. G. HALL. 2007.Daily timing of and age al mating in theAsian citrus psyllid, Diaphorina citri(Hemiptera: Psyllidae). Fla. Entomol.90: 715-722.

WENNINGER, E. J. AND D. G. HALL. 2008 a.Dai ly and seasonal patterns inabdomen color in Diaphorina citri(Hemiptera: Psyl l idae). AnnalsEntomol. Soc. America. 101: 585-592.

WENNINGER, E. J. AND D. G. HALL. 2008 b.Importance of multiple mating to femalereproductive output in Diaphorina citri.Phys. Entomol. 33: 316-321.

WENNINGER, E.J. D. G. HALL AND R. W.MANKIN. 2008 a. Vibrat ionalcommunication between the sexes inDiaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae).Annals Entomol. Soc. America.

WENNINGER, E. J., L.L. STELINSKY AND D.G. HALL. 2008 b. Behavioral evidencefor a female-produced sex attractant inDiaphorina citri. Entomol. Experi. etAppli. 128: 450-459.

WENNINGER E.J., L. STELINSKI AND D.G.HALL. 2009. Role of olfactory cues,visual cues, and mating status inor ientat ion of Diaphorina ci t r iKuwayama (Hemiptera: Psyllidae) tofour different host plants. Environ.Entomol. 38. 225-234.

XUEYUAN, Z. 2006. Huanglongbing in China.Pag. 3. In Proc. of the Huanglongbing-Greening Intl. Worshop, July 16-202006. Riberao Preto, Brazil.

YAMAMOTO, P.T.; PAIVA, P.E.B. andGRAVENA, S. 2001. Fluctuaçaopopulacional de Diaphorina ci t r iKuwayama (Homoptera: Psyllidae) empomares de citros na regiao norte doestado de Sao Paulo. NeotropicalEntomology 30: 165-170.

YANG, Y.; HUANG, M.; BEATTIE, G.A.C. ; XIA.;G. OYANG and XIONG, J. 2006.Distribution, biology, ecology andcontrol of the psyllid Diaphorina citriKuwayama, a mayor pest of citrus: Astatus report for China. International J.of Pest Management. 52: 343-352.

47Diaphorina citri

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