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e-ISSN 1983-0572Publication of the project Entomologistas do Brasil

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Dinacircmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Liviidae) em

pomares de citros em SergipeAdriano Pimentel Fariassup1 Adenir Vieira Teodorosup2 Eliana Maria dos Passossup2 Maria Clezia dos Santossup1

Flaviana Gonccedilalves da Silvasup1 Shecircnia Santos Silvasup2 amp Luis Viteri Jumbosup3

1 Universidade Federal de Sergipe 2 Embrapa Tabuleiros Costeiros 3 Universidade Federal de Viccedilosa

EntomoBrasilis 11 (1) 20-25 (2018)

Resumo O psiliacutedeo Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Sternorrhyncha Liviidae) por ser vetor da bacteacuteria causadora do Hunglongbing (HLB) tornou-se uma praga-chave dos citros no Brasil Aleacutem dos citros a planta ornamental conhecida como murta-de-cheiro Murraya paniculata (L) Jack tambeacutem eacute hospedeira do psiliacutedeo O presente trabalho teve como objetivo estudar a dinacircmica populacional do psiliacutedeo em pomares de citros e o seu parasitismo em citros e murta-de-cheiro no estado de Sergipe o quinto maior produtor de citros do Brasil As avaliaccedilotildees foram realizadas quinzenalmente durante onze meses em sete pomares de laranjeira Pera Citrus sinensis (L) Osbeck localizados em dois municiacutepios (Boquim e Umbauacuteba) As populaccedilotildees de ovos ninfas e adultos de D citri foram comparadas entre todos os pomares e todas as fases de vida foram relacionadas com os fatores abioacuteticos temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo de cada localidade O psiliacutedeo D citri foi classificado como espeacutecie acessoacuteria (pouco abundante) nos pomares de Sergipe apresentando maior densidade populacional nos meses de novembro dezembro e marccedilo A precipitaccedilatildeo foi o uacutenico fator abioacutetico que contribuiu para o aumento populacional de adultos do psiliacutedeo Altas taxas de parasitismo (55 ) de ninfas do psiliacutedeo pelo parasitoide exoacutetico Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera Eulophidae) foram detectadas em plantas de murta-de-cheiro Com base nos resultados caso a bacteacuteria seja detectada em Sergipe para o manejo do vetor amostragens de menor intervalo deveratildeo ser realizadas nos meses da primavera e veratildeo Adicionalmente o parasitoide T radiata poderia ser liberado inundativamente em programas de manejo integrado do vetor

Palavras-chave Ecologia Fatores abioacuteticos Monitoramento populacional Psiliacutedeo-dos-citros Tamarixia radiata

Population dynamics and natural parasitism of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Liviidae) on citrus orchards in Sergipe state

Abstract The Asian citrus psyllid Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Sternorrhyncha Liviidae) which is the vector of the Hunglongbing (HLB) bacterium has become a key citrus pest in Brazil In addition to citrus the ornamental plant known as Orange Jasmine Murraya paniculata (L) Jack also hosts the psyllid The present work aimed at studying the population dynamics of the psyllid in citrus orchards and its parasitism in citrus and M paniculata in the state of Sergipe the fifth largest citrus-producing state in Brazil The evaluations were performed fortnightly for eleven months in seven Pera Citrus sinensis (L) Osbeck orange orchards located in two municipalities of Sergipe state (Boquim and Umbauba) The populations of eggs nymphs and adults of D citri were compared among all orchards and all developmental stages were related to the abiotic factors temperature relative humidity and precipitation in each locality The psyllid was classified as an accessory species (not very abundant) in the orchards of Sergipe showing a higher population density in November December and March Precipitation was the only abiotic factor that contributed to the population increase of adults of the psyllid High rates of parasitism (55) of psyllid nymphs by the exotic parasitoid Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera Eulophidae) were detected in M paniculata plants Based on the results if the HLB bacterium is detected in Sergipe shorter samplings should be performed in the spring and summer months aiming at vector management In addition T radiata could be released inundatively in integrated vector management programs

Keywords Abiotic factors Asian citrus psyllid Ecology Population monitoring Tamarixia radiata

psiliacutedeo-dos-citros Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Sternorrhyncha Liviidae) foi registrado no Brasil em 1942 (Costa Lima 1942) e ateacute 2004 era

considerado uma praga secundaacuteria causando danos diretos somente em alta densidade populacional (GaLLo et al 2002) Apoacutes o registro do Huanglongbing (HLB) em 2004 o psiliacutedeo tornou-se a principal praga dos citros em Satildeo Paulo por ser vetor da bacteacuteria causadora dessa doenccedila que se encontra

disseminada nas regiotildees produtoras desse estado (Boveacute 2006 BeLasque et al 2010)

O HLB conhecido anteriormente por greening eacute a mais importante e destrutiva doenccedila da citricultura mundial e eacute causado por uma bacteacuteria que habita o floema da planta hospedeira (Boveacute 2006 GottwaLd da GraCa amp Bassanezi

doi1012741ebrasilisv11i1720

Edited byWilliam Costa Rodrigues

Article HistoryReceived 23vi2017Accepted 11xi2017

Corresponding authorAdenir Vieira Teodoro adenirteodoroembrapabr No ORCID record

Funding agencies CAPES CNPq SENESCYT

General EntomologyEntomologia Geral

21 e-ISSN 1983-0572

Dinacircmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citrihellip Farias et al (2018)

2007) As aacutervores com HLB produzem frutos pequenos amargos com reduccedilatildeo severa na produtividade podendo morrer de trecircs a cinco anos apoacutes a infecccedilatildeo (GottwaLd 2010 wanG amp trivedi 2013) Agravando o problema natildeo existem variedades de citros resistentes ao HLB (CevaLLos-CeBaLLos et al 2012) e vaacuterias rutaacuteceas satildeo hospedeiras do psiliacutedeo (HaLBert amp manjunatH 2004) a exemplo da murta-de-cheiro Murraia paniculata (L) Jack Essa planta eacute utilizada como ornamental no Brasil e eacute hospedeira tanto da bacteacuteria como do psiliacutedeo D citri o que facilita a sobrevivecircncia da praga e disseminaccedilatildeo da doenccedila (HaLBert amp manjunatH 2004 Parra et al 2010)

O psiliacutedeo geralmente vive entre um e dois meses dependendo da temperatura e da planta hospedeira (Liu amp tsai 2000) Mesmo natildeo tendo diapausa D citri pode aumentar o periacuteodo de vida na espera de novas brotaccedilotildees de suas plantas hospedeiras (Liu amp tsai 2000) Assim o psiliacutedeo pode ser encontrado em condiccedilotildees naturais durante o ano todo (aLemaacuten et al 2007) e em condiccedilotildees ambientais oacutetimas plantaccedilotildees de citros tecircm apresentado mais de 40000 indiviacuteduos por planta (HaLBert amp manjunatH 2004)

Como natildeo existem medidas curativas para o HLB o seu manejo eacute baseado no uso de mudas sadias a eliminaccedilatildeo de plantas sintomaacuteticas e especialmente o controle do inseto vetor (GottwaLd 2010) Para o controle de D citri uma das taacuteticas mais empregadas eacute a aplicaccedilatildeo de inseticidas sinteacuteticos (quresHi amp stansLy 2007) Por essa causa novas taacuteticas de manejo para o vetor estatildeo sendo investigadas como o manejo de plantas hospedeiras plantas inseticidas e controle bioloacutegico (Parra et al 2016) Agentes de controle bioloacutegico em particular parasitoides tem sido um importante fator de mortalidade e regulaccedilatildeo da populaccedilatildeo do inseto vetor (Paiva amp Parra 2012) O parasitoide Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera Eulophidae) eacute utilizado com sucesso no controle de D citri em vaacuterias partes do mundo (eacutetienne et al 2001) Poreacutem o conhecimento da dinacircmica populacional da praga eacute o primeiro passo para estabelecer um plano de manejo integrado Estudos indicam que a distribuiccedilatildeo e abundacircncia dos insetos ao longo do tempo possiacuteveis interaccedilotildees ecoloacutegicas com organismos e relaccedilotildees com os fatores bioacuteticos e abioacuteticos (waLLner 1987 BataLden et al 2007) auxiliam na definiccedilatildeo de eacutepocas prioritaacuterias de monitoramento e as estrateacutegias de controle

O polo citriacutecola do estado de Sergipe eacute caracterizado pela baixa aplicaccedilatildeo de inseticidas fator que pode favorecer o controle bioloacutegico natural do psiliacutedeo por parasitoides nativos e ou exoacuteticos Sergipe eacute o quinto maior produtor de citros do Brasil (IBGE 2017) e ateacute o momento o HLB ainda natildeo foi detectado nas aacutereas produtoras do estado O psiliacutedeo no entanto ocorre nos pomares citriacutecolas razatildeo pela qual se torna essencial entender a sua ecologia para estabelecer estrateacutegias de manejo do vetor visando preparar o estado para a eventual entrada da doenccedila Desta forma objetivou-se estudar a dinacircmica populacional do psiliacutedeo em pomares de citros e o seu parasitismo em citros e murta-de-cheiro no estado de Sergipe

MATERIAL E MEacuteTODOS

Dinacircmica populacional de Diaphorina citri O estudo foi conduzido em sete pomares de laranjeira Pera [Citrus sinensis (L) Osbeck] enxertada sobre limatildeo cravo [Citrus limonia (L) Osbeck] sendo quatro no municiacutepio de Umbauacuteba (11deg22rsquo37rdquo S 37deg40rsquo20rdquo O) e trecircs no municiacutepio de Boquim (11deg08rsquo35rdquoS 37deg 38rsquo 35rdquoO) na regiatildeo sul de Sergipe que concentra a maior produccedilatildeo de citros no estado A idade dos pomares variou de 6 a 16 anos

As amostragens foram realizadas quinzenalmente durante 11 meses de agosto de 2014 a junho de 2015 entre as 800 e 1100 h da manhatilde no terccedilo meacutedio das aacutervores Em cada pomar duas plantas foram selecionadas ao acaso sendo cada planta dividida em quatro quadrantes Foram registrados os nuacutemeros de ovos ninfas e adultos do psiliacutedeo em um broto

jovem (10 cm de comprimento) por quadrante A temperatura e umidade relativa foram registradas em cada amostragem com um termohigrocircmetro digital colocado sob a copa da planta e a precipitaccedilatildeo mensal foi obtida em estaccedilatildeo climatoloacutegica proacutexima a cada municiacutepio

O iacutendice de constacircncia de D citri foi calculado pela foacutermula

C = NP 100

Onde C= Constacircncia da espeacutecie expressa em porcentagem P= Nuacutemero de avaliaccedilotildees contendo a espeacutecie N= Nuacutemero de avaliaccedilotildees realizadas

A espeacutecie pode ser constante (gt50) acessoacuteria (25 ndash 50) ou acidental (lt25) (neto et al 1976)

As populaccedilotildees de ovos ninfas e adultos de D citri foram comparadas entre os pomares por meio de Anova para medidas repetidas seguidas pelo teste de Tukey (p lt 005) utilizando o software STATISTICA versatildeo 70 (INC 2004) e os dados transformados com log (x+1) quando necessaacuterio Na interaccedilatildeo entre pomar e tempo Anova foi utilizada para determinar diferenccedilas entre pomares Todas as fases do ciclo de vida de D citri foram relacionadas com os fatores abioacuteticos (temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo) de cada municiacutepio por meio de anaacutelises de correlaccedilatildeo de Pearson utilizando o software STATISTICA versatildeo 70

Parasitismo de Diaphorina citri O parasitismo natural de D citri foi investigado nos sete pomares de laranjeira Pera e em plantas de murta-de-cheiro nas proximidades dos pomares A ocorrecircncia de parasitismo foi verificada pela presenccedila e nuacutemero de ninfas com orifiacutecio de saiacuteda de parasitoides Ninfas de todos os instares foram coletadas para identificar possiacuteveis espeacutecies de parasitoides As ninfas foram transferidas para unidades experimentais constituiacutedas por garrafas pet cortadas ao meio fixadas em plantas de murta-de-cheiro com um broto jovem no seu interior A face inferior da garrafa fixa agrave planta foi fechada com isopor e a superior com tecido ldquovoilerdquo para permitir a ventilaccedilatildeo No entanto com a baixa densidade de D citri na regiatildeo em estudo as ninfas foram coletadas em plantas de murta-de-cheiro na cidade de Aracaju - SE (10deg58rsquo08rdquo S 37deg 03rsquo 26rdquo O) O nuacutemero de parasitoides emergidos foi avaliado ateacute a emergecircncia de adultos do psiliacutedeo

Para determinaccedilatildeo do iacutendice de parasitismo natural foram coletadas ninfas de quarto e quinto instares (Goacutemez-torres et al 2012) as quais foram transferidas para unidades experimentais constituiacutedas por um copo de polietileno com um broto de murta-de-cheiro no seu interior Em cada unidade experimental foram postas 30 ninfas posteriormente fechou-se a face superior do copo conforme anteriormente citado e verificou-se o nuacutemero de parasitoides emergidos ao longo de 17 dias (Goacutemez-torres et al 2012) O iacutendice de parasitismo foi estimado usando a proporccedilatildeo de parasitoides emergidos em relaccedilatildeo ao nuacutemero total de indiviacuteduos (psiliacutedeos e parasitoides) (jaHnke et al 2006)

RESULTADOS

Dinacircmica populacional de Diaphorina citri O nuacutemero de ovos de D citri nos pomares amostrados foi baixo e natildeo houve diferenccedila entre pomares de Boquim e de Umbauacuteba (F67 = 083 gl = 6 p = 057) A quantidade de ovos de D citri teve aumento na primeira quinzena de dezembro mas natildeo diferiu estatisticamente em comparaccedilatildeo aos outros meses (F214 = 027 gl = 2 p = 076)

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Houve influecircncia do pomar na populaccedilatildeo de ninfas sendo que o pomar ldquoUmbauacuteba 2rdquo apresentou maior nuacutemero de ninfas em comparaccedilatildeo com os demais (Figura 1A F67 = 1258 gl = 6 p lt 001) Foi observada variaccedilatildeo temporal da populaccedilatildeo de ninfas com picos populacionais na primeira quinzena dos meses de novembro dezembro e marccedilo (Figura 1B F749 = 588 gl = 7 p lt 001) Houve interaccedilatildeo entre pomar e tempo de modo que o pomar ldquoUmbauacuteba 2rdquo apresentou maior nuacutemero de ninfas comparado com os demais na primeira quinzena dos meses de dezembro e marccedilo (Figura 1C F4249 = 531 gl = 42 p lt 001)

A populaccedilatildeo de adultos de D citri natildeo diferiu entre os pomares amostrados embora os pomares ldquoUmbauacuteba 1 e Umbauacuteba 2rdquo tenham apresentado as maiores meacutedias (F67 = 157 gl = 6 p = 028) Apesar de ter ocorrido um incremento na populaccedilatildeo de adultos na segunda quinzena do mecircs de maio tambeacutem natildeo houve interferecircncia do tempo na populaccedilatildeo desta praga (F428 = 005 gl= 4 p = 099)

A densidade populacional de ovos ninfas e adultos de D citri foram relacionados com os fatores abioacuteticos (temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo) de cada municiacutepio (Tabela 1) A correlaccedilatildeo dos fatores abioacuteticos com a praga foi significativa apenas para precipitaccedilatildeo e o nuacutemero de adultos em Umbauacuteba (p lt 005) (Tabela 1) Os municiacutepios de Boquim e Umbauacuteba apresentaram padrotildees de temperatura e precipitaccedilatildeo semelhantes durante o estudo com periacuteodos secos bem definidos (Figura 2) De acordo com o periacuteodo de avaliaccedilatildeo D citri foi classificado como espeacutecie acessoacuteria nos municiacutepios de Boquim - SE e Umbauacuteba - SE com constacircncia de 3182 e 3636 respectivamente

Parasitismo de Diaphorina citri Nas amostragens de campo natildeo foram encontradas ninfas de D citri parasitadas Contudo em ninfas coletadas de plantas de murta-de-cheiro em Aracaju o parasitismo foi detectado pela presenccedila de ninfas com orifiacutecio de saiacuteda e o parasitoide T radiata identificado Verificou-se que a taxa de parasitismo natural de T radiata sobre D citri foi de 5512 plusmn 1445 em 146 ninfas avaliadas

Figura 1 Populaccedilatildeo de ninfas de Diaphorina citri nos pomares (A) ao longo dos meses (B) e a interaccedilatildeo entre pomares e o tempo (C) Diferenccedilas foram estabelecidas por Anova simples e Anova para medidas repetidas seguido por teste de Tukey (p lt 005) Meacutedias com letras iguais natildeo diferem estatisticamente

DISCUSSAtildeO

A populaccedilatildeo do psiliacutedeo variou ao longo dos meses e entre os pomares de Boquim mesmo com menor constacircncia enquanto que em Umbauacuteba a populaccedilatildeo aumentou em periacuteodos e pomares especiacuteficos Os picos populacionais de D citri ocorreram na primavera veratildeo e iniacutecio de outono nos meses de novembro dezembro e marccedilo Resultados semelhantes foram obtidos por de oLiveira et al (2013) que registrou picos de ninfas no final da primavera e iniacutecio do veratildeo em pomares de citros no municiacutepio de Rio Real - BA estado vizinho

No estado de Satildeo Paulo o pico populacional de D citri ocorre no final da primavera e iniacutecio do veratildeo provavelmente influenciado pelo maior fluxo vegetativo que eacute preferido por esse inseto para alimentaccedilatildeo (yamamoto et al 2001 BeLoti et al 2007) Essa regiatildeo apresenta veratildeo chuvoso e inverno seco caracteriacutestica contrastante aos pomares de Sergipe onde ocorrem poucas chuvas no veratildeo poreacutem fundamentais para a ocorrecircncia de brotaccedilotildees no periacuteodo seco O pico populacional de D citri ocorreu em periacuteodo de veratildeo com registro de chuvas fato que eacute explicado pela presenccedila de brotaccedilotildees O fluxo vegetativo eacute preferido pelo inseto tanto para alimentaccedilatildeo quanto para oviposiccedilatildeo aleacutem de o

BA

C

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Dinacircmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citrihellip Farias et al (2018)

psiliacutedeo preferir condiccedilotildees de clima quente e seco (reGmi amp Lama 1988 GaLLo et al 2002)

A correlaccedilatildeo entre a precipitaccedilatildeo e a densidade de adultos observada pode ser explicada pelo fato do adulto do psiliacutedeo apresentar alta longevidade e esconder-se na face abaxial das folhas em periacuteodos de chuva o que natildeo ocorre com os ovos e ninfas (reGmi amp Lama 1988) Em aacutereas citriacutecolas de Matatildeo - SP as temperaturas tambeacutem natildeo influenciaram a populaccedilatildeo do psiliacutedeo e o nuacutemero de adultos capturados por armadilha amarela acompanhou a curva ascendente de precipitaccedilatildeo sendo positiva e significativa em uma das aacutereas experimentais evidenciando o aumento do nuacutemero de adultos com a precipitaccedilatildeo (Costa 2009) A presenccedila de brotaccedilotildees mesmo que em nuacutemero reduzido pode manter populaccedilotildees consideraacuteveis do psiliacutedeo e a variaccedilatildeo populacional em diferentes regiotildees eacute dependente de uma combinaccedilatildeo de fatores como clima e presenccedila de inimigos naturais (miCHaud 2004 PLuke et al 2005)

Apenas o parasitoide T radiata foi encontrado contudo a uma elevada taxa de parasitismo Este parasitoide eacute o inimigo natural mais eficaz para o controle bioloacutegico do psiliacutedeo (Parra et al 2016 CHen et al 2017) e embora o parasitismo em algumas regiotildees de Satildeo Paulo seja ainda maior isso pode estar associado agrave baixa densidade populacional do psiliacutedeo em Sergipe aleacutem de natildeo ocorrerem liberaccedilotildees massais neste estado

O parasitoide T radiata parasita preferencialmente ninfas de quarto e quinto instares e se alimenta de ovos e ninfas de primeiro ao terceiro instares (CHu amp CHien 1991) Uma uacutenica fecircmea do parasitoide pode ao longo da sua vida eliminar ateacute 500 ninfas de D citri devido agrave atuaccedilatildeo em conjunto da alimentaccedilatildeo

e parasitismo (CHien amp CHu 1996) Este parasitoide foi registrado praticamente em todas as aacutereas citriacutecolas do estado de Satildeo Paulo apresentando elevadas taxas de parasitismo entre 275 a 80 (Goacutemez-torres et al 2006)

Conclui-se que o psiliacutedeo D citri eacute uma espeacutecie pouco abundante (acessoacuteria) nos pomares de Sergipe apresentando maior densidade populacional nos meses de novembro dezembro e marccedilo A precipitaccedilatildeo contribuiu para o aumento populacional de adultos em Umbauacuteba e o parasitismo do psiliacutedeo foi registrado pelo parasitoide exoacutetico T radiata a uma taxa elevada Assim caso a bacteacuteria seja detectada em Sergipe para o manejo do vetor amostragens deveratildeo ser realizadas nos meses da primavera e veratildeo Aleacutem disso o controle bioloacutegico do psiliacutedeo por T radiata poderaacute ser utilizado em programas de manejo integrado da praga por meio de liberaccedilatildeo massal

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem a fundaccedilatildeo de Coordenaccedilatildeo de Aperfeiccediloamento de Pessoal de Niacutevel Superior (CAPES) e agrave Secretaria Nacional de Educacioacuten Superior Ciencia y Tecnologia do Equador (SENESCYT) pelo suporte financeiro

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Figura 1 Populaccedilatildeo de ninfas de Diaphorina citri nos pomares (A) ao longo dos meses (B) e a interaccedilatildeo entre pomares e o tempo (C) Diferenccedilas foram estabelecidas por Anova simples e Anova para medidas repetidas seguido por teste de Tukey (p lt 005) Meacutedias com letras iguais natildeo diferem estatisticamente

Tabela 1 Correlaccedilatildeo entre o nuacutemero de ovos ninfas e adultos de Diaphorina citri com os fatores abioacuteticos temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo em Umbauacuteba - SE

T (degC) UR () Precipitaccedilatildeo (mm) Ovos Ninfas AdultosTemperatura (degC) ndash ndash ndash ndash ndash ndashUR () - 07857

P = 0004 ndash ndash ndash ndash ndash

Precipitaccedilatildeo (mm) ndash ndash ndash ndashOvos - 03707

P = 026207260 P = 0011 ndash ndash ndash ndash

Ninfas 01076P = 0753

- 01442P = 0672

- 02504P = 0458 ndash ndash ndash

Adultos 02224P = 0511

- 01980P = 0560

- 02872P = 0392

08639 P = 0001 ndash ndash

Total D citri 00605P = 0860

02182P = 0519

06122 P = 0045

02724P = 0418

01602P = 0638

02179P = 0520

- 01875P = 0581

- 02644P = 0432

08827P = 0000

09987P = 0000

02016P = 0552

Significativo p lt 005

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Paiva PEB amp JRP Parra 2012 Natural parasitism of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Psyllidae) nymphs by Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera Eulophidae) in Satildeo Paulo orange groves Revista Brasileira de Entomologia 56 499-503 DOI httpsdoiorg101590S0085-56262012000400016

Parra JRP GR Alves AJF Diniz amp JM Vieira 2016 Tamarixia radiata (Hymenoptera Eulophidae) times Diaphorina citri (Hemiptera Liviidae) Mass Rearing and Potential Use of the Parasitoid in Brazil Journal of Integrated Pest Management 7 1-11 DOI httpsdoiorg101093jipmpmw003

Parra JRP JRS Lopes MG Torres DE Nava amp PEB Paiva 2010 Bioecologia do vetor Diaphorina citri e transmissatildeo de bacteacuterias associadas ao huanglongbing Citrus Research and Technology 31 37-51 DOI httpsdoiorg1059352236-312220100004

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e-ISSN 1983-0572 22

Janeiro - Abril 2018 - wwwperiodicoebrasbiobr EntomoBrasilis 11 (1) 20-25

Houve influecircncia do pomar na populaccedilatildeo de ninfas sendo que o pomar ldquoUmbauacuteba 2rdquo apresentou maior nuacutemero de ninfas em comparaccedilatildeo com os demais (Figura 1A F67 = 1258 gl = 6 p lt 001) Foi observada variaccedilatildeo temporal da populaccedilatildeo de ninfas com picos populacionais na primeira quinzena dos meses de novembro dezembro e marccedilo (Figura 1B F749 = 588 gl = 7 p lt 001) Houve interaccedilatildeo entre pomar e tempo de modo que o pomar ldquoUmbauacuteba 2rdquo apresentou maior nuacutemero de ninfas comparado com os demais na primeira quinzena dos meses de dezembro e marccedilo (Figura 1C F4249 = 531 gl = 42 p lt 001)

A populaccedilatildeo de adultos de D citri natildeo diferiu entre os pomares amostrados embora os pomares ldquoUmbauacuteba 1 e Umbauacuteba 2rdquo tenham apresentado as maiores meacutedias (F67 = 157 gl = 6 p = 028) Apesar de ter ocorrido um incremento na populaccedilatildeo de adultos na segunda quinzena do mecircs de maio tambeacutem natildeo houve interferecircncia do tempo na populaccedilatildeo desta praga (F428 = 005 gl= 4 p = 099)

A densidade populacional de ovos ninfas e adultos de D citri foram relacionados com os fatores abioacuteticos (temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo) de cada municiacutepio (Tabela 1) A correlaccedilatildeo dos fatores abioacuteticos com a praga foi significativa apenas para precipitaccedilatildeo e o nuacutemero de adultos em Umbauacuteba (p lt 005) (Tabela 1) Os municiacutepios de Boquim e Umbauacuteba apresentaram padrotildees de temperatura e precipitaccedilatildeo semelhantes durante o estudo com periacuteodos secos bem definidos (Figura 2) De acordo com o periacuteodo de avaliaccedilatildeo D citri foi classificado como espeacutecie acessoacuteria nos municiacutepios de Boquim - SE e Umbauacuteba - SE com constacircncia de 3182 e 3636 respectivamente

Parasitismo de Diaphorina citri Nas amostragens de campo natildeo foram encontradas ninfas de D citri parasitadas Contudo em ninfas coletadas de plantas de murta-de-cheiro em Aracaju o parasitismo foi detectado pela presenccedila de ninfas com orifiacutecio de saiacuteda e o parasitoide T radiata identificado Verificou-se que a taxa de parasitismo natural de T radiata sobre D citri foi de 5512 plusmn 1445 em 146 ninfas avaliadas

Figura 1 Populaccedilatildeo de ninfas de Diaphorina citri nos pomares (A) ao longo dos meses (B) e a interaccedilatildeo entre pomares e o tempo (C) Diferenccedilas foram estabelecidas por Anova simples e Anova para medidas repetidas seguido por teste de Tukey (p lt 005) Meacutedias com letras iguais natildeo diferem estatisticamente

DISCUSSAtildeO

A populaccedilatildeo do psiliacutedeo variou ao longo dos meses e entre os pomares de Boquim mesmo com menor constacircncia enquanto que em Umbauacuteba a populaccedilatildeo aumentou em periacuteodos e pomares especiacuteficos Os picos populacionais de D citri ocorreram na primavera veratildeo e iniacutecio de outono nos meses de novembro dezembro e marccedilo Resultados semelhantes foram obtidos por de oLiveira et al (2013) que registrou picos de ninfas no final da primavera e iniacutecio do veratildeo em pomares de citros no municiacutepio de Rio Real - BA estado vizinho

No estado de Satildeo Paulo o pico populacional de D citri ocorre no final da primavera e iniacutecio do veratildeo provavelmente influenciado pelo maior fluxo vegetativo que eacute preferido por esse inseto para alimentaccedilatildeo (yamamoto et al 2001 BeLoti et al 2007) Essa regiatildeo apresenta veratildeo chuvoso e inverno seco caracteriacutestica contrastante aos pomares de Sergipe onde ocorrem poucas chuvas no veratildeo poreacutem fundamentais para a ocorrecircncia de brotaccedilotildees no periacuteodo seco O pico populacional de D citri ocorreu em periacuteodo de veratildeo com registro de chuvas fato que eacute explicado pela presenccedila de brotaccedilotildees O fluxo vegetativo eacute preferido pelo inseto tanto para alimentaccedilatildeo quanto para oviposiccedilatildeo aleacutem de o

BA

C

23 e-ISSN 1983-0572

Dinacircmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citrihellip Farias et al (2018)

psiliacutedeo preferir condiccedilotildees de clima quente e seco (reGmi amp Lama 1988 GaLLo et al 2002)

A correlaccedilatildeo entre a precipitaccedilatildeo e a densidade de adultos observada pode ser explicada pelo fato do adulto do psiliacutedeo apresentar alta longevidade e esconder-se na face abaxial das folhas em periacuteodos de chuva o que natildeo ocorre com os ovos e ninfas (reGmi amp Lama 1988) Em aacutereas citriacutecolas de Matatildeo - SP as temperaturas tambeacutem natildeo influenciaram a populaccedilatildeo do psiliacutedeo e o nuacutemero de adultos capturados por armadilha amarela acompanhou a curva ascendente de precipitaccedilatildeo sendo positiva e significativa em uma das aacutereas experimentais evidenciando o aumento do nuacutemero de adultos com a precipitaccedilatildeo (Costa 2009) A presenccedila de brotaccedilotildees mesmo que em nuacutemero reduzido pode manter populaccedilotildees consideraacuteveis do psiliacutedeo e a variaccedilatildeo populacional em diferentes regiotildees eacute dependente de uma combinaccedilatildeo de fatores como clima e presenccedila de inimigos naturais (miCHaud 2004 PLuke et al 2005)

Apenas o parasitoide T radiata foi encontrado contudo a uma elevada taxa de parasitismo Este parasitoide eacute o inimigo natural mais eficaz para o controle bioloacutegico do psiliacutedeo (Parra et al 2016 CHen et al 2017) e embora o parasitismo em algumas regiotildees de Satildeo Paulo seja ainda maior isso pode estar associado agrave baixa densidade populacional do psiliacutedeo em Sergipe aleacutem de natildeo ocorrerem liberaccedilotildees massais neste estado

O parasitoide T radiata parasita preferencialmente ninfas de quarto e quinto instares e se alimenta de ovos e ninfas de primeiro ao terceiro instares (CHu amp CHien 1991) Uma uacutenica fecircmea do parasitoide pode ao longo da sua vida eliminar ateacute 500 ninfas de D citri devido agrave atuaccedilatildeo em conjunto da alimentaccedilatildeo

e parasitismo (CHien amp CHu 1996) Este parasitoide foi registrado praticamente em todas as aacutereas citriacutecolas do estado de Satildeo Paulo apresentando elevadas taxas de parasitismo entre 275 a 80 (Goacutemez-torres et al 2006)

Conclui-se que o psiliacutedeo D citri eacute uma espeacutecie pouco abundante (acessoacuteria) nos pomares de Sergipe apresentando maior densidade populacional nos meses de novembro dezembro e marccedilo A precipitaccedilatildeo contribuiu para o aumento populacional de adultos em Umbauacuteba e o parasitismo do psiliacutedeo foi registrado pelo parasitoide exoacutetico T radiata a uma taxa elevada Assim caso a bacteacuteria seja detectada em Sergipe para o manejo do vetor amostragens deveratildeo ser realizadas nos meses da primavera e veratildeo Aleacutem disso o controle bioloacutegico do psiliacutedeo por T radiata poderaacute ser utilizado em programas de manejo integrado da praga por meio de liberaccedilatildeo massal

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem a fundaccedilatildeo de Coordenaccedilatildeo de Aperfeiccediloamento de Pessoal de Niacutevel Superior (CAPES) e agrave Secretaria Nacional de Educacioacuten Superior Ciencia y Tecnologia do Equador (SENESCYT) pelo suporte financeiro

REFEREcircNCIAS

Alemaacuten J H Bantildeos amp J Ravelo 2007 Diaphorina citri y la enfermedad huanglongbing una combinacioacuten destructiva para la produccioacuten citriacutecola Revista de Proteccioacuten Vegetal 22 154-165

Batalden RV K Oberhauser amp AT Peterson 2007 Ecological niches in sequential generations of eastern North American

Figura 1 Populaccedilatildeo de ninfas de Diaphorina citri nos pomares (A) ao longo dos meses (B) e a interaccedilatildeo entre pomares e o tempo (C) Diferenccedilas foram estabelecidas por Anova simples e Anova para medidas repetidas seguido por teste de Tukey (p lt 005) Meacutedias com letras iguais natildeo diferem estatisticamente

Tabela 1 Correlaccedilatildeo entre o nuacutemero de ovos ninfas e adultos de Diaphorina citri com os fatores abioacuteticos temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo em Umbauacuteba - SE

T (degC) UR () Precipitaccedilatildeo (mm) Ovos Ninfas AdultosTemperatura (degC) ndash ndash ndash ndash ndash ndashUR () - 07857

P = 0004 ndash ndash ndash ndash ndash

Precipitaccedilatildeo (mm) ndash ndash ndash ndashOvos - 03707

P = 026207260 P = 0011 ndash ndash ndash ndash

Ninfas 01076P = 0753

- 01442P = 0672

- 02504P = 0458 ndash ndash ndash

Adultos 02224P = 0511

- 01980P = 0560

- 02872P = 0392

08639 P = 0001 ndash ndash

Total D citri 00605P = 0860

02182P = 0519

06122 P = 0045

02724P = 0418

01602P = 0638

02179P = 0520

- 01875P = 0581

- 02644P = 0432

08827P = 0000

09987P = 0000

02016P = 0552

Significativo p lt 005

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Janeiro - Abril 2018 - wwwperiodicoebrasbiobr EntomoBrasilis 11 (1) 20-25

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23 e-ISSN 1983-0572

Dinacircmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citrihellip Farias et al (2018)

psiliacutedeo preferir condiccedilotildees de clima quente e seco (reGmi amp Lama 1988 GaLLo et al 2002)

A correlaccedilatildeo entre a precipitaccedilatildeo e a densidade de adultos observada pode ser explicada pelo fato do adulto do psiliacutedeo apresentar alta longevidade e esconder-se na face abaxial das folhas em periacuteodos de chuva o que natildeo ocorre com os ovos e ninfas (reGmi amp Lama 1988) Em aacutereas citriacutecolas de Matatildeo - SP as temperaturas tambeacutem natildeo influenciaram a populaccedilatildeo do psiliacutedeo e o nuacutemero de adultos capturados por armadilha amarela acompanhou a curva ascendente de precipitaccedilatildeo sendo positiva e significativa em uma das aacutereas experimentais evidenciando o aumento do nuacutemero de adultos com a precipitaccedilatildeo (Costa 2009) A presenccedila de brotaccedilotildees mesmo que em nuacutemero reduzido pode manter populaccedilotildees consideraacuteveis do psiliacutedeo e a variaccedilatildeo populacional em diferentes regiotildees eacute dependente de uma combinaccedilatildeo de fatores como clima e presenccedila de inimigos naturais (miCHaud 2004 PLuke et al 2005)

Apenas o parasitoide T radiata foi encontrado contudo a uma elevada taxa de parasitismo Este parasitoide eacute o inimigo natural mais eficaz para o controle bioloacutegico do psiliacutedeo (Parra et al 2016 CHen et al 2017) e embora o parasitismo em algumas regiotildees de Satildeo Paulo seja ainda maior isso pode estar associado agrave baixa densidade populacional do psiliacutedeo em Sergipe aleacutem de natildeo ocorrerem liberaccedilotildees massais neste estado

O parasitoide T radiata parasita preferencialmente ninfas de quarto e quinto instares e se alimenta de ovos e ninfas de primeiro ao terceiro instares (CHu amp CHien 1991) Uma uacutenica fecircmea do parasitoide pode ao longo da sua vida eliminar ateacute 500 ninfas de D citri devido agrave atuaccedilatildeo em conjunto da alimentaccedilatildeo

e parasitismo (CHien amp CHu 1996) Este parasitoide foi registrado praticamente em todas as aacutereas citriacutecolas do estado de Satildeo Paulo apresentando elevadas taxas de parasitismo entre 275 a 80 (Goacutemez-torres et al 2006)

Conclui-se que o psiliacutedeo D citri eacute uma espeacutecie pouco abundante (acessoacuteria) nos pomares de Sergipe apresentando maior densidade populacional nos meses de novembro dezembro e marccedilo A precipitaccedilatildeo contribuiu para o aumento populacional de adultos em Umbauacuteba e o parasitismo do psiliacutedeo foi registrado pelo parasitoide exoacutetico T radiata a uma taxa elevada Assim caso a bacteacuteria seja detectada em Sergipe para o manejo do vetor amostragens deveratildeo ser realizadas nos meses da primavera e veratildeo Aleacutem disso o controle bioloacutegico do psiliacutedeo por T radiata poderaacute ser utilizado em programas de manejo integrado da praga por meio de liberaccedilatildeo massal

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem a fundaccedilatildeo de Coordenaccedilatildeo de Aperfeiccediloamento de Pessoal de Niacutevel Superior (CAPES) e agrave Secretaria Nacional de Educacioacuten Superior Ciencia y Tecnologia do Equador (SENESCYT) pelo suporte financeiro

REFEREcircNCIAS

Alemaacuten J H Bantildeos amp J Ravelo 2007 Diaphorina citri y la enfermedad huanglongbing una combinacioacuten destructiva para la produccioacuten citriacutecola Revista de Proteccioacuten Vegetal 22 154-165

Batalden RV K Oberhauser amp AT Peterson 2007 Ecological niches in sequential generations of eastern North American

Figura 1 Populaccedilatildeo de ninfas de Diaphorina citri nos pomares (A) ao longo dos meses (B) e a interaccedilatildeo entre pomares e o tempo (C) Diferenccedilas foram estabelecidas por Anova simples e Anova para medidas repetidas seguido por teste de Tukey (p lt 005) Meacutedias com letras iguais natildeo diferem estatisticamente

Tabela 1 Correlaccedilatildeo entre o nuacutemero de ovos ninfas e adultos de Diaphorina citri com os fatores abioacuteticos temperatura umidade relativa e precipitaccedilatildeo em Umbauacuteba - SE

T (degC) UR () Precipitaccedilatildeo (mm) Ovos Ninfas AdultosTemperatura (degC) ndash ndash ndash ndash ndash ndashUR () - 07857

P = 0004 ndash ndash ndash ndash ndash

Precipitaccedilatildeo (mm) ndash ndash ndash ndashOvos - 03707

P = 026207260 P = 0011 ndash ndash ndash ndash

Ninfas 01076P = 0753

- 01442P = 0672

- 02504P = 0458 ndash ndash ndash

Adultos 02224P = 0511

- 01980P = 0560

- 02872P = 0392

08639 P = 0001 ndash ndash

Total D citri 00605P = 0860

02182P = 0519

06122 P = 0045

02724P = 0418

01602P = 0638

02179P = 0520

- 01875P = 0581

- 02644P = 0432

08827P = 0000

09987P = 0000

02016P = 0552

Significativo p lt 005

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e-ISSN 1983-0572 24

Janeiro - Abril 2018 - wwwperiodicoebrasbiobr EntomoBrasilis 11 (1) 20-25

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Costa Lima AM 1942 Homopteros Insectos do Brasil 327 pCosta MG 2009 Distribuiccedilatildeo espacial e amostragem

sequumlencial de ninfas e adultos de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera Psyllidae) na cultura de citros Disertaccedilatildeo (Doutorado em Entomologia) - Universidade Estadual Paulista ldquoJulio de Mesquita Filhordquo Jaboticabal 106 f

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25 e-ISSN 1983-0572

Dinacircmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citrihellip Farias et al (2018)

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Psyllidae) em pomares de citros na regiatildeo norte do estado de Satildeo Paulo Neotropical Entomology 30 165-170

Suggestion citation

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