INTRODUÇÃO AO ESTUDODOS FORAMINÍFEROS

Universidade Federal da BahiaInstituto de Geociências

Departamento de SedimentologiaDisciplina Paleontologia

ROTEIRO DE ESTUDOS:

Disciplina Paleontologia I e Paleontologia I A

Projeto:

Por Simone Moraes

I. Introdução ao Estudo dos Foraminíferos

PROCES

APRESENTAÇÃO Os foraminíferos são organismos unicelulares que se distinguem dentre os protozoários por possuírem uma rede de pseudópodos filamentosos e uma carapaça (chamada de testa) de composição e complexidade variáveis, na qual se aloja um citoplasma provido de um ou mais núcleos (Loeblich & Tappan 1978; Rocha 1972). São encontrados em todas as latitudes, sendo adaptados a todos os ambientes aquáticos, principalmente os marinhos. Quando apresentam hábito planctônico, vivem preferencialmente entre 25 e 75m de profundidade migrando pela coluna d’água através de variações no conteúdo gasoso do protoplasma, mas quando bentônicos são encontrados da zona intertidal à abissal vivendo como seres fixos ao substrato (sésseis) ou móveis (vágeis) (Phleger, 1960; Boltovskoy, 1965; Vilela, 2000). Evidências paleontológicas indicam que os foraminíferos surgiram no início do Cambriano, mas estudos de filogenia molecular têm estimado a história evolutiva destes organismos em, pelo menos, 1 bilhão de anos (Langer 1999). Desse modo, a elaborada organização de seu citoplasma e testa e os diversos habitats em que são encontrados, sugere que os foraminíferos tenham alcançado um nível de complexidade e eficiência adaptativa próxima do ótimo para um organismo unicelular, o que os torna altamente desenvolvidos apesar de serem conceitualmente tidos como primitivos (Anderson & Lee 1991). Além disso, extensos acúmulos destes organismos no passado - as pedreiras de onde foi extraído o material para a construção das pirâmides do Egito, por exemplo, são compostas predominantemente por testas de Numulites que, devido ao seu tamanho (vários centímetros), foram por muito tempo confundidos com “lentilhas petrificadas” que teriam servido de alimento aos escravos (Vilela 2000) – e no presente - as areias rosadas das praias das Bermudas são constituídas por fragmentos de Homotrema (Margulis & Brynes 1999) – contribuíram e ainda contribuem para a formação de grandes depósitos carbonato de cálcio em diferentes partes do mundo (Hallock et al. 1995; Cockey et al. 1996; Langer et al. 1997). Sendo assim, fatores como: (i) a presença de um esqueleto duro, o qual registra mudanças ambientais e processos evolutivos da história da Terra; (ii) seu pequeno tamanho e, consequentemente, grande abundância em pequenas amostragens; (iii) seu curto ciclo reprodutivo (mensal a anual); (iv) sua alta diversidade taxonômica; e (v) sua ampla distribuição em todos os ambientes marinhos; fazem destes organismos bioindicadores sensíveis e de baixo custo amplamente utilizados por diversas ciências ambientais para avaliar ambientes aquáticos natural ou antropogenicamente estressados (Coccioni 2000).

1

II Os Foraminíferos

O ORGANISMO O citoplasma dos foraminíferos é responsável pelas atividades necessárias à fisiologia e à reprodução do organismo, pela formação da testa e pela interação do organismo com o ambiente através de longos prolongamentos chamados pseudópodos, que acumulam as funções de locomoção, fixação, tato, captura de alimentos, respiração e excreção (Figura 1a). A complexa testa dos foraminíferos apresenta estruturas adaptativas que aumentam a eficiência digestiva, compartimentalizam o citoplasma, acomodam simbiontes, fornecem proteção contra predação e condições externas desfavoráveis e controlam a flutuabilidade (Anderson & Lee 1991; Murray 1991a) (Figura 1a).

Nutrição Os foraminíferos são omnívoros e se alimentam de diatomáceas, dinoflagelados, radiolários, microcrustáceos, micromoluscos, restos de animais e plantas e até de outros foraminíferos (Boltovskoy, 1965; Hallock et al. 1998). A simbiose com dinoflagelados, algas (clorofíceas, rodofíceas e crisofíceas) e diatomáceas possibilita uma melhor calcificação da testa e o acúmulo dos suprimentos orgânicos necessários à reprodução, sendo que a energia adicional de que os foraminíferos precisam obtida através da reciclagem dos nutrientes disponíveis pelos simbiontes, os quais, em contrapartida, têm facilitada a obtenção de metabólitos (Hallock 1981c; Leutenegger 1983; Hallock 1985; Hallock et al. 1991).

Crescimento Iniciam a vida dentro de uma câmara chamada prolóculo e a medida que o organismo aumenta de tamanho pode permanecer com uma única câmara ou, ainda, o citoplasma pode transbordar através da abertura bucal e secretar outras câmaras que se intercomunicam através de uma ou mais aberturas chamadas de forâmens (Shrock & Twenhofel 1953). Este processo muitas vezes se dá em estágios que apresentam variações no enrolamento ou na disposição das câmaras, de modo que as formas jovens (neânicas) podem ser bem diferentes das adultas (Vilela, 2000). Seu tamanho varia de 0,01 a 110 mm, mas geralmente encontram-se entre 0,1 e 1,0 mm (Loeblich & Tappan 1978), exceto pelas espécies de um grupo informal conhecido como macroforaminíferos que comumente excedem os 3 mm (Hallock 1985). O crescimento geralmente ocorre até que o organismo atinja as dimensões necessárias para a reprodução ou até que as condições ambientais permitam, de modo que o retardo na maturação e crescimento das espécies é vantajoso em condições relativamente estáveis e onde a disponibilidade de alimento é limitada (Röttger 1974; Hallock 1985).

Reprodução A reprodução dos foraminíferos consiste de uma seqüência de fases assexuadas e fases sexuadas conhecida como alternância de gerações. Na fase assexuada ocorre uma divisão simples do indivíduo resultando em vários organismos com testas pequenas e prolóculos grandes (indivíduos macrosféricos ou gamontes). Já na fase sexuada, são produzidos gametas biflagelados que se unem para formar um zigoto, o qual origina um indivíduo com testa grande e prolóculo pequeno (indivíduo microsférico ou agamonte) que se reproduz assexuadamente fechando o ciclo (Shrock & Twenhofel 1953; Loeblich & Tappan 1978; Vilela, 2000) (Figura 1b). Indivíduos macrosféricos e microsféricos costumam ser observados no ambiente, sendo que os primeiros em freqüência muito maior que os segundos, daí concluir-se que a fissão múltipla é a forma predominante de reprodução (Röttger 1974; Lutze & Wefer 1980; Klooss 1984).

PROCES 2

Simbiontes

Reticulópodos

EspinhosPseudópodos

Abertura

Testa

(a)

Fissãomúltipla

Jovemgamonte

Gamonte

Formaçãode gametas

GametasZigoto

Jovemagamonte

Agamonte(b)

Fissãomúltipla

Esquizonte

Gamonte

Formaçãode gametas

GametasZigoto

Jovemagamonte

Agamonte

Fissãomúltipla

Equizonte

(c)

ProlóculoTesta adulta

Fase sexuadaFase assexuada

Figura 1 – (a) Exemplar de foraminífero (Globrigerinoides ruber) apresentando pseudópodos, simbiontes

e espinhos. Ciclo reprodutivo dos foraminíferos com alternância de gerações (b) e ciclo trimórfico (c). Modificado de Margulis & Brynes (1999) e Moraes (1999).

Em alguns casos, os foraminíferos podem apresentar um ciclo de vida trimórfico, ou seja, podem passar por sucessivas fases assexuadas antes de concluírem a alternância de gerações. Neste caso, os agamontes reproduzem-se por fissão múltipla para originar esquizontes macrosféricos, os quais podem se reproduzir assexuadamente para formar outra geração de esquizontes ou podem produzir gamontes (Figura 1c). Este tipo de reprodução tem a vantagem de aumentar rapidamente a densidade populacional, o que facilita a recuperação de populações afetadas por eventos sucessivos de mortalidade, permite a ocupação de habitats cujas densidades são muito baixas para o sucesso da reprodução sexual e possibilita a colonização de áreas novas (Harney et. al. 1998).

PROCES 3

MORFOLOGIA O estudo da morfologia dos foraminíferos (tipo e forma da testa, número e disposição das câmaras, características da abertura bucal e ornamentações) fornecem indícios importantes para a fisiologia, ecologia e sistemática destes organismos. Desse modo, segue abaixo a listagem e definição das características morfológicas mais comumente empregadas (Figuras 2 a 4): Principais estruturas

Câmaras – constituem-se na menor unidade da testa delimitada pela parede e pelos septos;

Suturas – são as linhas de contato dos septos com a parede externa;

Abertura bucal – principal perfuração da câmara através da qual ocorre a comunicação do organismo com o meio tanto para a alimentação e trocas gasosas quanto para a locomoção.

Ornamentações – estruturas da superfície da testa que têm a finalidade de protegerem o organismo de

eventuais inimigos, auxiliar na captura de alimento e na flutuabilidade das formas planctônicas e evitar que as formas bentônicas afundem no substrato.

Tipos de testa

Pseudoquitinosas - formas de difícil registro fóssil devido ao fato de serem compostas por uma substância orgânica similar a quitina dos crustáceos, que as torna finas, flexíveis e transparentes, sendo, por isso, geralmente encontradas em águas pobres em sais e outros materiais ou com ausência de carbonato de cálcio;

Aglutinantes - são compostas por grãos obtidos no meio ambiente cimentados pelo citoplasma. Estes

grãos são selecionados em função do seu tamanho, densidade, peso e textura superficial, podendo ser constituídos de minerais (quartzo, mica, etc.), de carbonato de cálcio ou de restos orgânicos (como pequenos foraminíferos, diatomáceas, radiolários, fragmentos de molusco, espículas de esponjas, etc.);

Calcárias – tipo mais comum, sendo formadas por cristais de calcita (geralmente) ou aragonita, cuja

disposição as caracterizam como sendo: Microgranulares - compostas de cristais finos e de mesmo tamanho que lhes dá uma

aparência fibrosa ou granular; Porcelâmicas – formadas por cristais finos orientados ao acaso, dando-lhes um aspecto

maciço e opaco como o de porcelana; Hialinas - seus cristais são perpendiculares a superfície fazendo com que sejam

transparentes e de aspecto vítreo;

Silicosas – tipo raro que ocorre em espécies de águas muito frias e à grandes profundidades onde faltam outros materiais e há grande disponibilidade de sílica.

Número de câmaras

Uniloculares – testas constituídas por uma única câmara, portanto não apresenta suturas;

Pluriloculares – testas compostas por duas ou mais câmaras; Figura 2 – Principais estruturas morfológicas, tipos de testa e número de câmaras encontrados nos

foraminíferos. Imagens adaptadas de Jones (1956), Barker (1960) e Vilela (2000).

PROCES 4

CâmaraSepto

Prolóculo

Sutura

Parede

Abertura bucal

ESTRUTURAS

Camada orgânica Cristais de calcita

Aglutinante Microgranular

Porcelâmica Hialina

Grãos exógenos

TIPOS DE TESTA

Silicosa

Pseudoquitinosa

NÚMERO DE CÂMARAS

Cristais de sílica

Unilocular Plurilocular

PROCES 5

Disposição das câmaras

Seriada – ocorre quando as câmaras se sucedem uma após a outra em séries, podendo ser: Unisseriada – uma única série de câmaras dispostas em fila indiana; Bisseriada – duas séries retilíneas dispostas lado a lado; Trisseriada – três séries onde uma delas fica em frente às outras duas; Multisseriada – câmaras dispostas em mais de três séries retilíneas; Combinação de vários tipos – quando mais de um tipo de seriação é encontrada.

Enrolada – quando as câmaras se desenvolvem em espiral em torno do prolóculo, podendo ser:

Planispiral – formando um único plano onde todas câmaras são visíveis (evoluta) ou a última volta recobre total ou parcialmente as anteriores (involuta);

Trocospiral - as câmaras se dispõem em mais de um plano, tomando o aspecto de um cone ou sino.

Miliolida – disposição na qual as câmaras se dispõem em ângulos de 180º (biloculinar), 120º

(triloculinar) ou 114º (quinqueloculinar) entre si.

Aberrante – disposição irregular das câmaras. Ornamentações

Carena – estrutura marginal larga ou estreita que acompanha o bordo periférico das câmaras;

Estrias – vários arranhões finos dispostos sobre a parede da testa;

Costelas – são cortes largos sobre a superfície da testa;

Espinho – construção comprida e afilada que se salienta da parede da testa e auxilia na proteção, captura de alimento e na flutuabilidade do organismo;

Umbílico - depressão encontrada no centro da última volta das formas enroladas;

Botão umbilical – quando o umbílico encontra-se preenchido, geralmente por material da própria testa;

Pústula – saliências menores e mais grossas que os espinhos, mas com a mesma finalidade;

Retículo – estruturas em forma de rede que recobre a total ou parcialmente a superfície da testa;

Figura 3 – Disposição das câmaras e ornamentações encontradas nos foraminíferos. Imagens adaptadas

de Barker (1960), Loeblich & Tappan (1978) e Ellis & Messina (1999).

PROCES 6

Unisseriada Bisseriada Trisseriada Vários tipos

Planispiral evoluta Planispiral involuta Trocospiral

EN

RO

LA

DA

SER

IAD

AM

ILIO

LID

A

Biloculinar Triloculinar Quinqueloculinar

DISPOSIÇÃO DAS CÂMARAS

Carena Espinho

Umbílico Pústula Retículo

Estrias

Botãoumbilical

Costelas

ORNAMENTAÇÕES

PROCES 7

Características da abertura bucal

Tipos Simples – quando uma única abertura é encontrada, podendo apresentar-se nas formas:

circular, fenda reta ou curva, radiada, vírgula ou dendrítica; Múltipla – quando mais de uma abertura está presente, podendo ser crivada ou com

orifícios lineares.

Localização Terminal – localizada na extremidade da última câmara; Subterminal – localizada pouco abaixo da superfície da última câmara; Central – localizada no centro das testas esféricas; Basal – localizada na base das testas trocospirais; Periférica – localizada no bordo periférico das câmaras; Umbilical – localizada sobre o umbílico; Extraumbilical – localizada entre o umbílico e a periferia da testa; Sutural – localizada sobre as suturas; Mista – aberturas múltiplas localizadas em diversos pontos da testa.

Complicações

Lábio – borda espessa encontrada em volta da abertura bucal; Pescoço – projeção da câmara em cuja extremidade se encontra a abertura bucal; Dente – extensão da parede em volta da abertura bucal, podendo ser simples, bífido ou

múltiplo; Placa dental – dente muito largo que recobre parcialmente a abertura bucal; Bula – estrutura que recobre o umbílico de algumas formas trocospirais.

Figura 4 – Principais características da abertura bucal dos foraminíferos. Imagens adaptadas de Barker

(1960) e Loeblich & Tappan (1978).

PROCES 8

CARACTERÍSTICAS DA ABERTURA BUCALSI

MPL

ES

Fenda reta

Dendrítica

Crivada

Com orifícios lineares

MÚ

LT

IPL

A

Radiada

Circular Fenda curva

Vírgula

Placa dental

Pescoço

BulaDente simples Dente bífido

Lábio

CO

MPL

ICA

ÇÕ

ES

LO

CA

LIZ

AÇ

ÃO

Terminal Subterminal Central Basal Periférica

Umbilical Extraumbilical Sutural Mista

PROCES 9

III. Sistemática e Evolução

SISTEMÁTICA DOS FORAMINÍFEROS Os foraminíferos pertencem ao Reino PROTISTA, Filo SARCOMASTIGOPHORA, Subfilo SARCODINA, Classe RHIZOPODEA, Ordem FORAMINIFERIDA. Segundo Loeblich & Tappan (1988), esta ordem é dividida em 12 subordens (Figura 5) que se distinguem pela composição da testa, hábito (bentônico ou planctônico), disposição das câmaras e ocorrência no tempo geológico:

Subordem Allogromiina – é a subordem mais primitiva. Encontrada do Cambriano Superior ao Holoceno, são os únicos foraminíferos de água doce e, por isso, possuem testas pseudoquitinosas uniloculares ou pluriloculares, podendo apresentar uma camada ferruginosa ou partículas exógenas aderidas à sua parede orgânica.

Subordem Textulariina – encontrada desde o Cambriano Inferior até o Holoceno. Possuem hábito

bentônico e testas aglutinadas, sendo mais abundantes nos ambientes mixohalinos e fundos lodosos ou arenosos. Variam desde formas uniloculares tubulares ou ramificadas até pluriloculares trocoespiralados.

Subordem Fusulinina – subordem fóssil registrada entre o Siluriano Inferior e o Permiano Superior,

constituída por espécies bentônicas com testas calcárias microgranulares de paredes duplas e câmaras divididas em camaretas. Reúne importantes fósseis-guia do Paleozóico, principalmente no Carbonífero e Permiano.

Subordem Miliolina – encontrada do início do Carbonífero ao Holoceno. Espécies bentônicas de testas

calcárias porcelâmicas ricas em calcita magnesiana.

Subordem Lagenina – encontrada do Carbonífero Médio ao Holoceno. Apresentam testas calcárias compostas principalmente de calcita.

Subordem Involutinina – subordem fóssil registrada entre o Permiano Inferior e o Cretáceo Superior,

com espécies de testas calcárias microgranulares e perfuradas, cujo prolóculo era seguido por uma câmara tubular.

Subordem Rotaliina – encontrada do Triássico Inferior ao Holoceno. Testas pluriloculares calcárias

hialinas, sendo tipicamente enroladas mas também uni ou bisseriadas ou, ainda, incrustantes. Presença de uma superfície lisa ou com ornamentações.

Subordem Robertinina – encontrada do Triássico Médio ao Holoceno. Apresenta testas calcárias

hialinas com enrolamento planispiral ou trocospiral.

Subordem Spirillinina – encontrada do Triássico Inferior ao Holoceno. Seu prolóculo é geralmente seguido por uma única câmara tubular ou por poucas câmaras apresentando enrolamento planispiral a trocospiral.

Subordem Globigerinina – reúne todos as espécies planctônicas desde que surgiram no Jurássico

Médio até o Holoceno. Possuem testas hialinas infladas ou quilhadas, com enrolamento trocoespiralado e ornamentações.

Subordem Carterinina – encontrada do Eoceno ao Holoceno. Espécies bentônicas incrustantes, cujas

testas apresentam enrolamento trocospiral e consistem de uma matriz orgânica revestida por espículas de calcita magnesiana.

Subordem Silicoloculinina – encontrada do Mioceno ao Holoceno. São espécies de águas muito frias e

profundas que, devido à ausência de outros materiais, apresentam testas constituídas de sílica biomineralizada.

PROCES 10

Allogromiina Textulariina Fusulinina Miliolina

Lagenina Involutinina Rotaliina Robertinina

Spirillinina Globigerinina Carterinina Silicoloculinina

Figura 5 – Exemplares e história evolutiva das subordens de foraminíferos. Modificado de Barker (1960),

Loeblich & Tappan (1978, 1988) e Tappan & Loeblich (1988).

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EVOLUÇÃO DO GRUPO A complexidade arquitetônica e o design já apresentados pelos foraminíferos no Cambriano Inferior permite estimar que estes organismos tenham surgido no Precambriano e que tratavam-se de formas desprovidas de testas ou com carapaças pseudoquitinosas similares as dos atuais Allogromiina (Langer 1999). No entanto, a fragilidade destes ancestrais parece ter dificultado o seu registro fóssil, de modo que o foraminífero mais antigo já descoberto é um gênero aglutinante em forma de tubo chamado de Platysolenites do início do Cambriano (Culver 1991) (Figura 6a). A seqüência filogenética ainda adotada baseia-se no aumento da complexidade da formação da testa, de modo que os primeiros foraminíferos eram constituídos apenas por seu citoplasma (“formas nuas”) ou apresentavam um esqueleto orgânico primitivo que passou a aglutinar partículas exógenas. Em seguida, estas formas passaram a secretar carbonato de cálcio, inicialmente sem qualquer orientação óptica, mas, posteriormente, de calcita opticamente orientada. Finalmente, as testas passaram a dispor os grãos de calcita ou aragonita em camadas formadas pela calcificação de sua matriz orgânica (Tappan & Loeblich 1988). Sendo assim, duas linhagens principais descenderam de Allogromiina: (i) a que originou Textulariina, através de espécies que, principalmente, aglutinavam partículas à sua camada orgânica e que depois passaram a biomineralizar calcita, surgindo assim Carterinina e Robertinina e, a partir desta última, as subordens Rotaliina e Globigerinina; e (ii) a que deu origem a Fusulinina, de cujas espécies surgiram Lagenina, Miliolina que originou Silicoloculinina e Involutinina que deu origem à Spirillinina (Tappan & Loeblich 1988) (Figura 6b).

(a)

(b)

Figura 6 –Platysolenites o gênero fóssil mais antigo (a) e seqüência filogenética da Ordem Foraminiferida

segundo Tappan & Loeblich (1988) (b).

PROCES 12

IV. Interação com Parâmetros Ambientais

Os foraminíferos apresentam grande sensibilidade às variações do meio em que vivem e seu desenvolvimento pode ser influenciado por diversos fatores bióticos e abióticos que, em muitos casos, estão interrelacionados e coletivamente controlam a distribuição ou um fator pode ser claramente mais importante que outro (Murray 1991). PREDAÇÃO Os foraminíferos servem de alimento para vários protozoários, tunicados, pterópodes, camarões, caranguejos e peixes (Legoinha 1999), de modo que trata-se por foraminiferivoria o fenômeno geral de ingestão de foraminíferos e a série de interações especificas que ocorrem entre estes e os organismos que os ingerem (Hickman & Lipps 1983). Em seu estudo do conteúdo do trato digestivo de Olivella biplicata (molusco gastrópodo) em uma praia da Califórnia, Hickman & Lipps (1983) encontraram teores de foraminíferos (cerca de 60%) que superam em até 1000 vezes a concentração destes organismos no sedimento, o que indica um alto grau de seletividade (Figura 7a). Outro exemplo peculiar é o canibalismo. Florensina amphiphaga é um pequeno foraminífero que ataca espécimes de Amphistegina gibbosa (macroforaminífero) aderindo-se a eles e produzindo inúmeros orifícios, a partir dos quais extrai o citoplasma de algumas câmaras (Figura 7b). Mais de um local de adesão pode ser encontrado sobre algumas presas que tendem a morrer de 3 a 7 dias após o ataque (Hallock & Talge 1994). INTENSIDADE LUMINOSA A fixação de carbono, crescimento, reprodução, espessura e calcificação da testa de muitos foraminíferos são claramente dependentes da intensidade luminosa (Lee & Zucker 1969; Hallock 1979, 1981b; Duguay 1983). Estudos indicam que os espécimes de Amphistegina apresentam testas mais finas quando crescem sob baixa intensidade luminosa em cultura ou em regiões de maior profundidade devido à diminuição da atividade simbiótica, mas quando são mantidos em níveis de luminosidade acima da fotossinteticamente ativa tornam-se claros ou mosqueados, o que comprova que existe um limite de luz tolerável para a sobrevivência dos simbiontes no qual, em condições de alta exposição luminosa, o aumento da espessura da testa se torna uma ferramenta importante para a proteção destes organismos (Hallock 1979; Hallock & Hansen 1979; Hallock et. al. 1986b). SUBSTRATO E ENERGIA HIDRODINÂMICA DO AMBIENTE As formas bentônicas dos foraminíferos podem se desenvolver sobre: (i) substrato vivo, como algas e gramíneas; (ii) fragmentos de organismos mortos, como os de corais, crustáceos, briozoários, moluscos, tubos de poliquetas e foraminíferos; ou em (iii) fundos cascalhosos, arenosos e lamosos (Loeblich & Tappan 1978). Os macroforaminíferos, por exemplo, vivem melhor sobre substratos como gramíneas e cascalho de coral do que no sedimento, de modo que quando espécimes vivos destes organismos são encontrados em amostras de sedimento é, geralmente, inferido que se tratam de indivíduos que foram arrastados de seu substrato pelas correntes ou ondas (Hallock 1984). Sabe-se que o desalojamento e suspensão de jovens foraminíferos é um meio importante e efetivo de dispersão, porém é bastante arriscado já que muitos indivíduos são inevitavelmente carreados para ambientes inadequados. Um exemplo disso é que indivíduos jovens de Amphistegina (menores que 500μm) mantidos em cultura e sujeitos à agitação branda da água são freqüentemente desalojados de seu substrato, ficando incapazes de se aderir novamente e tendo diminuídas suas taxas de crescimento (Hallock 1985).

PROCES

Para diminuir esse risco de desalojamento, o qual aumenta com a agitação da água, os macroforaminíferos apresentam testas mais resistentes a impactos em ambientes de alta energia (Wetmore & Plotnick 1992). As espécies menores, por sua vez, têm a resistência de suas testas melhor relacionada ao estresse físico ocasionado pela motilidade do sedimento do que propriamente à energia do ambiente, já que exemplares menores e menos resistentes são encontrados sob algas mesmo em habitats turbulentos (Wetmore 1987).

13

(a) (b)

(c)

(d)

1 2

4 5

7 8

3

6

Figura 6 – (a) Olivella biplicata; (b) Florensina amphiphaga e superfície de Amphistegina gibbosa exibindo a marca de adesão do predador; (c) Distribuição e abundância de foraminíferos bentônicos e plantônicos em relação à profundidade e à salinidade; e (d) Ammonia tepida com protuberâncias (1), câmaras de tamanho e formas anormais (2-4), testas duplas ou triplas (5-6) e formas complexas (7-8) causadas pela hipersalinidade. Modificado de Hallock et al. 1998, Vilela 2000 e Geslin et al. 2000.

PROCES 14

TEMPERATURA A distribuição dos foraminíferos em relação à temperatura é controlada pelo limite requerido para a existência e para a reprodução, o qual nestes organismos pode variar desde próximo ao congelamento a 34ºC (Phleger, 1960; Boltovskoy, 1965; Vilela, 2000). Este parâmetro exerce forte influencia na distribuição geográfica e na morfologia da testa das espécies. Desse modo, os macroforaminíferos, por exemplo, são restritos às regiões tropicais (Murray 1991). Com relação à morfologia, as espécies planctônicas apresentam câmaras maiores e ornamentações mais desenvolvidas em regiões quentes para garantir sua flutuabilidade, já que as águas destas regiões tendem a ser menos densas. Por sua vez, os foraminíferos bentônicos são maiores em águas frias excetuando-se aqueles que necessitam de grandes quantidades de carbonato de cálcio para a formação de suas testas porque estas águas são pobres neste elemento (Boltovskoy 1963) SALINIDADE A maioria dos foraminíferos são estenohalinos, ou seja, toleram apenas pequenas mudanças de salinidade, de modo que as espécies que são eurihalinas (toleram grandes oscilações de salinidade) são normalmente encontradas em ambientes marinhos marginais como a costa, lagunas e estuários (Murray 1973). As espécies bentônicos quando são hiposalinas geralmente ficam confinadas a apenas ambientes hiposalinos, mas quando são hipersalinas podem também ser encontradas em condições de salinidade normal (Murray 1973). Já as espécies planctônicas são muito sensíveis às mudanças de salinidade, sendo encontradas em águas com salinidades de 34 a 36‰, embora sejam capazes de tolerar salinidades de 33 a 40‰ (Boltovskoy & Wright 1976) (Figura 7c). Estudos recentes sobre a influência da salinidade nos foraminíferos tanto em ambientes naturais quanto em cultivo sugerem fortemente que a hipersalinidade induz malformação no desenvolvimento do organismo, de modo que produz protuberâncias, tamanho e formas anormais de algumas câmaras, formação de testas duplas e triplas e formas complexas resultantes da fusão de embriões (Figura 6d) (Geslin et al. 2000). PROFUNDIDADE A influência da profundidade é sentida antes de tudo na disposição vertical das espécies, ou seja, em sua distribuição batimétrica (Boltvskoy 1963). Sendo assim, as espécies esféricas estão restritas ao infralitoral porque são melhor adaptadas à ambientes turbulentos e muito iluminados, enquanto que as formas achatadas são restringidas aos níveis menos iluminados encontrados nas profundidades intermediárias devido aos danos físicos causados pela luz e agitação da água (Hallock 1979). O aumento da profundidade muda também a relação entre a composição de foraminíferos bentônicos e planctônicos. Sendo assim, o percentual de espécies bentônicas predomina em águas rasas, sendo que o número máximo de espécies com este hábito ocorrem em profundidades em torno de 200m (Boltovskoy & Wright 1976), embora exemplares vivos de Lagenammina difflugiformis (um taxa aglutinante) tenham sido encontrados em 10.897m de profundidade (Akimoto et al. 2001). Já as espécies planctônicas são altamente sensíveis às mudanças de salinidade e, por isso, não podem viver em ambientes instáveis próximos à costa, de modo que a proporção destes organismos aumenta com o aumento da profundidade até o limite de compensação do carbonato de cálcio quando, então, suas testas começam a serem dissolvidas e desaparecem (Boltovskoy & Wright 1976) (Figura 7c-d). A distribuição de profundidade também influencia na morfologia da testa (Larsen 1976), de modo que à medida que a profundidade aumenta muitas espécies mudam sua forma, aumentam de tamanho e apresentam mais ornamentações (Boltovskoy 1963).

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V. Aplicabilidade dos Estudos BIOINDICADORES Os foraminíferos são considerados excelentes bioindicadores devido a sua alta sensibilidade às mudanças ambientais, grande diversidade taxonômica e ampla distribuição geográfica e batimétrica tanto na atualidade quanto ao longo dos períodos geológicos (Vilela 2000). São amplamente utilizados em estudos de campo e de laboratório para monitorar alterações em recifes naturais, sendo considerados um material biológico experimental melhor até que os corais devido (i) à abundância com que são encontrados, podendo ser coletados com impacto mínimo sobre o ecossistema; (ii) à facilidade com que sua densidade populacional pode ser avaliada; (iii) à simplicidade de seu cultivo e em grande número; e (iv) por apresentarem comportamento indicativo de intensidade luminosa, agitação, temperatura e salinidade com maior sensibilidade (Hallock 1996). Um exemplo disso é o branqueamento, uma anomalia caracterizada pela perda temporária ou permanente dos endossimbiontes fotossintéticos resultante de variações sobretudo de temperatura e salinidade, taxa de sedimentação e exposição à radiação ultra-violeta (Hallock 2000) que, inicialmente, era estudada apenas em corais, mas a manifestação desta doença em foraminíferos de ambientes recifais vêm sendo acompanhada com interesse pela comunidade científica já que, além do declínio da fauna as populações afetadas têm exibido também freqüências anormalmente altas (i) de testa quebradas, deformadas ou predadas e (ii) de indivíduos que apresentam infestações por cianobactérias (Hallock et. al. 1992; Hallock & Talge 1994; Hallock et. al. 1995; Toler & Hallock 1998). Desse modo, tendo em vista que os foraminíferos respondem mais diretamente à degradação ambiental do que os corais, as baixas densidades destes organismos em comunidades recifais indicam que as principais espécies de coral podem estar em perigo antes mesmo que a ameaça seja perceptível. Além disso, o estudo das deformidades de suas testas pode ajudar a inferir eventos de estresse testemunhados por espécies fósseis (Toler & Hallock 1998). Numa outra linha de pesquisa, estudos dos processos patológicos detectados em foraminíferos de ambientes poluídos têm demonstrado correlações importantes entre a presença de metais pesados e a ocorrência de sintomas como testas anormais (teratogênese), mudanças na abundância e na composição taxonômica, variação de tamanho e mudanças estruturais nestes organismos em um grau de especificidade tal que permite, inclusive, a determinação de quais poluentes são mais deletérios e que taxa são mais sensíveis (Coccioni 2000). MONITORAMENTO AMBIENTAL O monitoramento a longo prazo nos recifes naturais tornou-se urgente com o declínio geral destes ambientes devido à causas locais como a poluição e, também, à inexplicável onda de branqueamento a nível mundial dos organismos de recife portadores de simbiontes fotossintéticos (Hallock et al. 1995). Contudo, o emprego de foraminíferos neste tipo de estudo tem sido mais uma exceção do que a regra na rotina da pesquisa ambiental, embora espécies de Amphistegina (macroforaminífero) sejam extensivamente estudadas tanto no campo quanto no laboratório (Muller 1974; Hallock et. al. 1986b, 1995; Williams et. al. 1997), fazendo deste gênero o mais difundido neste tipo de estudo. Sendo assim, os estudos das populações de Amphistegina gibbosa nos recifes da Flórida constituem uma das séries mais detalhadas de trabalhos de monitoramento de foraminíferos realizadas até o momento, incluindo relatos de desenvolvimento e redução dos níveis de branqueamento (Hallock et. al. 1992, 1995; Talge & Hallock 1993; Talge et. al. 1997), a descoberta de um foraminífero predador (Florensina amphiphaga) que se beneficia do enfraquecimento das testas afetadas pela doença (Hallock & Talge 1994; Hallock et. al. 1998), mudanças no período reprodutivo e redução do tempo de maturação dos indivíduos em resposta a eventos consecutivos de estresse (Williams et. al. 1997), emprego do ciclo trimórfico como resposta às condições de estresse (Harney et. al. 1998) e estudo das causas citológicas das deformações das testas objetivando reconhecer aspectos similares em exemplares fósseis (Toler & Hallock 1998).

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SEDIMENTOLOGIA Para a sedimentologia a importância dos foraminíferos se inicia quando suas testas são adicionadas ao sedimento e passam a se comportar como grãos sedimentares durante os processos de erosão, transporte e deposição, de modo que registram as condições hidrodinâmicas desses processos (Phleger 1960; Rocha 1972). Desse modo, estes organismos têm sido utilizados em diversos trabalhos para descrever padrões hidrodinâmicos (Thomas & Schafer 1982; Wetmore 1987; Cottey & Hallock 1988; Wetmore & Plotnick 1992; Haunold et al. 1997; Li et al. 1998) e avaliar taxas de deposição, erosão e retrabalhamento do sedimento nos ambientes marinhos (Maiklem 1967; Almasi 1978; Leão & Machado 1989; Duleba 1994). Sua distribuição cosmopolita, faz com que os foraminíferos sejam reconhecidos entre os principais produtores de carbonato (Mckee et al. 1959; Muller 1974, 1976; Hallock et al. 1986; Hallock et al. 1995; Cockey et al. 1996), chegando a constituir aproximadamente 24,4% (1,35x109 tonCaCO3/ano) da produção recente nos oceanos do mundo e 4,8% (43x106 tonCaCO3/ano) do carbonato de recife no globo (Langer et al. 1997, 1998). Sendo assim, os macroforaminíferos costumam ser os principais produtores de areia grossa dos recifes de coral e plataformas carbonáticas, enquanto que as pequenas espécies, formas jovens e exemplares quebrados contribuem em quantidades substanciais para o sedimento tamanho areia fina e lama (Hallock et al. 1986) Estimativas como esta podem ser desenvolvidas localmente para avaliar os processos de transporte costeiro de alguns locais, no intuito de determinar taxas para a exploração da areia como uma fonte renovável e com mínimo impacto adverso, contribuindo, assim, para a preservação da linha de costa visando a importância e estética das praias (Hallock 1981a; Harney et. al. 1999). PALEONTOLOGIA O estudo de ambientes marinhos antigos se baseia no que é conhecido, ou presumivelmente conhecido, dos processos e do ambiente do oceano moderno (Phleger, 1960), desse modo a ocorrência bem disseminada de foraminíferos e a sua longa história geológica os tornam extremamente úteis para estudos de paleoecologia e estratigrafia (Vilela 2000). Segundo Toler & Hallock (1998), eventos de estresse em populações fósseis podem ser interpretados através estudo do decréscimo da abundância relativa, aumento na variabilidade das formas, diversificação de estágios tafonômicos e de alterações diagenéticas, sendo que o desafio neste tipo pesquisa é distinguir entre os danos causados por estresse daqueles causados por eventos que ocorrem após a morte dos indivíduos (Figura 9). A coloração dos foraminíferos, por exemplo, normalmente esbranquiçada ou pardacenta, pode ser alterada pela precipitação de ferro e manganês, fazendo com que adquiram tonalidades de amarelo, marrom, cinza ou preto ou, ainda, apresentarem combinações destas cores (mosqueada), de modo que a proporção de indivíduos com cada uma destas colorações pode ser utilizada para interpretar taxas de deposição, erosão e retrabalhamento do sedimento (Maiklem 1967; Almasi 1978; Leão & Machado 1989; Duleba 1994). A estrutura e a aparência da testa também podem ser alteradas por processos pós-mortem como: (i) o impacto e a abrasão que tomam lugar em ambientes de alta energia (Swinchatt 1965; Murray & Wright 1970); (ii) a ingestão por muitos organismos marinhos podem causar abrasão, moagem ou dissolução das testas (Hickman & Lipps 1983); (iii) a dissolução aumenta os poros e oblitera a ornamentação, retardando ou impedindo a identificação taxonômica (Collen & Burguess 1979); e (iv) a ação de fungos, algas microperfuradoras e esponjas, que destróem as feições superficiais e enfraquecem as testas, tornando-as susceptíveis à quebra ou destruindo-as completamente (Cottey & Hallock, 1988). As formas planctônicas são largamente utilizadas na determinação de curvas paleoclimáticas a partir de mudanças no enrolamento das testas e associações de espécies adaptadas a águas quentes ou frias. São também empregados em correlações locais e intercontinetais de camadas geológicas, na reconstituição de paleoambientes de deposição e na datação e determinação de ciclos de transgressão e regressão do nível do mar e paleocorrentes, os quais são muito úteis no reconhecimento de rochas geradoras e armazenadoras de petróleo (Vilela 2000).

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