estrutura de uma comunidade de anfÍbios ......centro de alta biodiversidade, com elevado índice de...
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Universidade Federal de Ouro Preto
Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais.
CAMILA MENDES CORREIA
ESTRUTURA DE UMA COMUNIDADE DE ANFÍBIOS ANUROS EM SAVANA
TROPICAL BRASILEIRA: USO DOS AMBIENTES E SAZONALIDADE
Ouro Preto
2015
AGRADECIMENTOS
À minha orientadora Dra. Maria Rita Silvério Pires pelos conselhos, ensinamentos e
pela liberdade nas minhas escolhas. À Izabela M. Barata pelo incentivo e oportunidade para a
realização do projeto. Vocês foram a base da minha formação profissional e agradeço
imensamente.
À minha família, em especial à minha mãe, por acreditar em mim, e pela paciência e o
apoio para sempre seguir em frente.
Ao Guilherme C. Conrado, por ser meu parceiro em minha vida e em meu trabalho.
Aos meus amigos pelo convívio e que contribuíram de alguma forma para este trabalho:
António Cruz, Filipe Moura, Fernando Pinho, Rodrigo Silveira, Fernando Hiago, Fernanda
Figueiredo, Bruno Ferrão, Marco Koé, Marcus Canuto, Sara R. Araújo, Gilson Ribeiro,
Fernanda Nunes, Tatiana Rodriguês, Rafael Paiva, Dirceu Melo, Michael Lindemann,
Alexandre Saadi, Pedro Garcia e Fábio Jorge.
Ao Felipe Leite pelo auxílio na identificação das espécies.
Ao Instituto Biotrópicos, em especial ao Guilherme F. Braga e Marcel Soares, e a Rede
ComCerrado pelo apoio financeiro.
Ao professor Júlio Fontenelle na assistência e esclarecimentos das análises estatísticas e
aos professores do Biomas que de alguma forma ajudaram também a moldar este trabalho.
Ao Tonhão e todos os funcionários do Parque Estadual do Rio Preto, pela constante
ajuda, estadia e boa companhia.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa
de estudos concedida.
Obrigada à todos pela ajuda em mais esta etapa da minha vida, serei eternamente grata.
ÍNDICE
INTRODUÇÃO GERAL.............................................................................................................. 1
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...........................................................................................3
Capítulo 1: RIQUEZA, COMPOSIÇÃO E HISTÓRIA NATURAL DA FAUNA DE ANUROS
DO PARQUE ESTADUAL DO RIO PRETO, MINAS GERAIS,
BRASIL..........................................................................................................................................4
RESUMO….......................................................................................................................4
1. Introdução......................................................................................................................5
2. Metodologia...................................................................................................................9
3. Resultados....................................................................................................................15
4. Discussão.....................................................................................................................31
5. Referências Bibliográficas...........................................................................................36
Capítulo 2: DIVERSIDADE LOCAL DE ANFÍBIOS ANUROS EM DIFERENTES
FISIONOMIAS DO CERRADO
......................................................................................................................................................53
RESUMO….....................................................................................................................53
1. Introdução....................................................................................................................54
2. Metodologia.................................................................................................................57
3. Resultados....................................................................................................................67
4. Discussão.................................................................................................................... 84
5. Referências Bibliográficas.......................................................................................... 90
1
INTRODUÇÃO GERAL
O Cerrado é a savana tropical com maior diversidade de habitats e alternância de
espécies de plantas do mundo (Klink & Machado, 2005). As principais causas
associadas à destruição de hábitats no Cerrado são o desmatamento, o avanço da
fronteira agrícola, a mineração, o fogo e os projetos de desenvolvimento do país
(Silvano & Segala, 2005). Com relação à fauna de anfíbios, esses impactos afetam
diretamente o grupo, uma vez que a destruição dos hábitats é considerada a maior
ameaça a sua conservação no Brasil. Toledo et al. (2010) afirmam que a perda de
diversidade de anfíbios, além de prejudicar os interesses científicos e de conservação,
acarretaria danos à agricultura, afetaria no desequilíbrio das cadeias tróficas, resultando
em perda de fármacos potenciais, afetando dessa forma a humanidade.
Entre as áreas prioritárias para a conservação dos anfíbios no Cerrado, está
incluída a porção central do domínio, seguindo uma diagonal noroeste-sudeste, que
corresponde à serra do Espinhaço (Silvano, 2011). Essa serra concentra uma grande
riqueza de espécies, inclusive espécies endêmicas de anfíbios anuros. Muitas destas
espécies estão completamente desprotegidas. Se o cenário econômico e político atual
permanecer, a perda de espécies será alarmante (Silvano, 2011). Na lista vermelha de
espécies ameaçadas da União Internacional para Conservação da Natureza
(International Union for Conservation of Nature – IUCN), muitos destes anfíbios
endêmicos se encontram na categoria dados insuficientes (Data Deficient) (IUCN,
2015), o que indica a necessidade de pesquisas futuras para planejar a conservação das
espécies.
O maciço do Espinhaço alonga-se por cerca de 1.200 km na direção N-S desde a
região de Belo Horizonte, em Minas Gerais, até os limites norte do estado da Bahia
(Almeida-Abreu & Renger, 2002), apresentando altitudes elevadas, chegando a 2.062m
em seu ponto culminante (Saadi, 2013). A serra do Espinhaço, além de constituir um
centro de alta biodiversidade, com elevado índice de endemismos florístico e faunístico
(IEF, 2004; Silva et al., 2008), é um grande divisor de biomas (Gontijo, 2008). Nesse
sentido, a região do estudo apresenta elementos típicos de cerrados associados a
elementos atlânticos e de caatinga, abrigando uma variedade de organismos de ampla
distribuição geográfica que parecem apresentar modos de vida locais diferentes do que
comumente se conhece (IEF, 2004).
2
A Unidade de Conservação Parque Estadual do Rio Preto (PERP) está inserida
na porção meridional da Serra do Espinhaço, no município de São Gonçalo do Rio
Preto, Minas Gerais. A região é constituída essencialmente por rochas quartzíticas e
vegetação típica do bioma Cerrado (IEF, 2004). As formações campestres e savânicas
são as fisionomias predominantes, contudo áreas cobertas por Floresta Estacional
Semidecidual são encontradas ao longo das vertentes, dos córregos e dos rios (IEF,
2004).
Considerando as amplas transformações ocorrentes nas paisagens do Cerrado e
no status de ameaça das espécies, várias iniciativas em defesa de sua conservação vêm
sendo adotadas, seja por parte do governo, das organizações não governamentais, como
também de pesquisadores e do setor privado (Klink & Machado, 2005). Deste modo, foi
instituída por meio de uma ação conjunta entre o Ministério da Ciência e Tecnologia e o
Ministério de Meio Ambiente a Rede ComCerrado, que tem como seus principais
objetivos a avaliação e o mapeamento da biodiversidade do Cerrado de modo a
contribuir com estratégias de conservação e uso sustentável do bioma. Nesse contexto
se insere o presente estudo, o qual foi desenvolvido com o apoio da ComCerrado, tendo
como foco do estudo os anfíbios anuros (Amphibia, Anura) no Parque Estadual do Rio
Preto.
A amostragem em campo foi realizada por meio de campanhas mensais, sendo
que, em cada mês, cinco parcelas com diferentes fisionomias de Cerrado foram
vistoriadas com esforço amostral padronizado. Além destas parcelas, foram amostrados
adicionalmente diversos pontos do parque, em microambientes favoráveis para a
ocorrência de anfíbios, de forma a complementar o conhecimento sobre a riqueza de
espécies do Parque Estadual do Rio Preto (PERP).
Esta dissertação foi dividida em dois capítulos, conforme é apresentado a seguir:
Capítulo 1: Riqueza, Composição e História Natural da fauna de anuros do Parque
Estadual do Rio Preto, tendo como objetivo inventariar e caracterizar as espécies de
anuros do Parque quanto a história natural e ao status de ameaça. 2) Capítulo 2:
Diversidade e Estrutura de uma Comunidade de Anfíbios Anuros em diferentes
fisionomias do Cerrado, que teve como objetivo analisar sob diversos aspectos
ecológicos a comunidade de anfíbios anuros do Parque, de acordo com sua distribuição
nas diferentes fitofisionomias do Cerrado, tais como o cerrado sensu stricto, o cerrado
rupestre, o campo rupestre, a mata de galeria e a mata ciliar deste domínio.
3
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Almeida-Abreu, P.A.; Renger, F.E. Serra do Espinhaço Meridional: um orógeno
de colisão do Mesoproterozóico. Brazilian Journal of Geology, 32(1): 1-14. 2008.
Gontijo, B.M. Uma geografia para a Cadeia do Espinhaço. Megadiversidade,
4(1-2): 7-14. 2008.
IEF. Parque Estadual do Rio Preto. Instituto Estadual de Florestas de Minas
Gerais. Plano de Manejo do Parque Estadual do Rio Preto. 2004.
IUCN. União Internacional para Conservação da Natureza, lista vermelha.
Disponível em: <http://www.iucnredlist.org/>. Acesso em: 20 de Ago. 2015.
Klink, C.A.; Machado, R.B. A conservação do Cerrado brasileiro.
Megadiversidade, 1(1): 147-155. 2005.
Saadi, A. A geomorfologia da Serra do Espinhaço em Minas Gerais e de suas
margens. Revista Geonomos, 3(1): 41-63. 2013.
Silva, J.D.A.; Machado, R.B.; Azevedo, A.A.; Drumond, G.M.; Fonseca, R.L.;
Goulart, M.F.; Ramos-Neto, M.B. Identificação de áreas insubstituíveis para
conservação da Cadeia do Espinhaço, estados de Minas Gerais e Bahia, Brasil.
Megadiversidade, (4): 272-309. 2008.
Silvano, D.L. Distribuição e conservação de anfíbios no Cerrado em cenários
atuais e futuros. Tese de Doutorado. Universidade de Brasília, Brasília. 2011.
Silvano, D.L.; Segalla, M.V. Conservação de anfíbios no Brasil.
Megadiversidade, 1(1): 79-86. 2005.
Toledo, L.F.; Carvalho-e-Silva, S.P.; Sánchez, C.; Almeida, M.A.; Haddad,
C.F.B. A revisão do Código Florestal Brasileiro: impactos negativos para a conservação
dos anfíbios. Biota Neotropica, 10(4): 35-38. 2010.
4
CAPÍTULO 1: RIQUEZA, COMPOSIÇÃO E HISTÓRIA NATURAL DA FAUNA
DE ANUROS DO PARQUE ESTADUAL DO RIO PRETO, MINAS GERAIS,
BRASIL
RESUMO: O Cerrado abriga grande diversidade faunística e riqueza de
espécies endêmicas. Um dos seus centros de endemismo para anfíbios anuros encontra-
se na sua porção sudeste, no complexo do Espinhaço. No entanto, o conhecimento sobre
os padrões de diversidade no Cerrado é ainda considerado insuficiente. O Parque
Estadual do Rio Preto (PERP) localiza-se em um fragmento de Cerrado na serra do
Espinhaço no vale do Jequitinhonha, Minas Gerais. O presente estudo teve como
objetivos caracterizar a comunidade de anfíbios anuros quanto a sua composição,
riqueza, distribuição geográfica e status de conservação, além de descrever aspectos da
história natural das espécies. A amostragem se estendeu por 19 meses, entre setembro
de 2013 e março de 2015, totalizando 91 dias. As metodologias utilizadas para a
amostragem foram Procura ativa, Registro acústico e Pitfall-Traps. Foram amostrados
microambientes favoráveis à ocorrência do grupo em diferentes fitofisionomias e
altitudes. Foram registradas 35 espécies de anuros a partir do presente estudo. Assim,
considerando a informação disponível na literatura, chega-se a um total de 43 espécies
para o PERP. Dentre as espécies que constam na Lista Vermelha da IUCN (2015)
73,5% (n=25) estão em categoria menos preocupante (Least Concern), 23,5% (n= 8) são
deficientes em dados (Data Deficient) e apenas uma espécie (3,1%) está na categoria
quase ameaçada (Near Threatened). Os maiores valores para riqueza de espécies e
abundância dos indivíduos se concentraram na estação chuvosa, demonstrando uma
sazonalidade bem marcada. Houve espécies exclusivas de ambientes abertos e florestais,
como as formações savânicas, campestres e matas ripárias. A composição da fauna de
anfíbios anuros do PERP é representada por espécies endêmicas do Cerrado e do
Espinhaço e associadas fortemente ao domínio, também por aquelas com ocorrência
conhecida em Floresta Atlântica, e por fim, espécies de ampla distribuição no país e na
região Neotropical.
5
INTRODUÇÃO
São conhecidas atualmente no mundo 7.406 espécies de anfíbios (Frost, 2015).
O Brasil apresenta a anurofauna mais diversa do planeta, apresentando 1026 espécies
(SBH, 2014). Entretanto, o país ainda é deficiente no conhecimento da sua anurofauna.
São necessários inventários e monitoramentos da fauna para aumentar o conhecimento
sobre distribuição geográfica, taxonomia, status de conservação, endemismos e as
ameaças, entre outros aspectos, para podermos elaborar medidas conservacionistas
eficientes (Dixo & Verdade, 2006).
A última síntese de dados sobre a riqueza de espécies de anfíbios do Cerrado foi
realizada por Valdujo et al. (2012). Segundo esses autores, o Cerrado abriga 209
espécies, das quais 51,7% são endêmicas. Entretanto, eles reconhecem que esse número
ainda não reflete a verdadeira riqueza para este grupo no domínio, considerando que os
padrões de diversidade da anurofauna do Cerrado estejam relacionados à história
biogeográfica das espécies e aos diversos fatores contemporâneos locais.
Para o estado de Minas Gerais, foram registradas aproximadamente 200 espécies
de anfíbios, segundo Nascimento et al. (2009). Contudo, esses autores ponderam que
esse total de espécies para o estado deve ser bem maior, considerando as espécies que
vêm sendo descritas em localidades como a Serra do Espinhaço e a Serra do Brigadeiro.
Esta vasta diversidade de anfíbios no estado pode ser atribuída à grande área territorial e
à diversidade de biomas, resultando em heterogeneidade de ambientes com diferentes
formações rochosas, vegetais e sistemas hídricos. Particularmente nas regiões serranas,
em função dos gradientes altitudinais, associados aos fatores climáticos, especializações
ecológicas e morfológicas são favorecidas (Drummond et al., 2005; Nascimento et al.,
2009).
A Serra do Espinhaço representa a faixa orogênica pré-cambriana mais extensa e
contínua do território brasileiro. Essa cordilheira se alonga por cerca de 1200 km na
direção N-S, desde a região da Serra do Ouro Branco em Minas Gerais até o limite norte
do estado da Bahia (Almeida-Abreu e Renger, 2002; (Silva et al., 2005). É considerada
como um grande divisor hidrográfico inserido entre as bacias do centro-leste brasileiro,
apresentando os rios Jequitinhonha, Doce e São Francisco como principais bacias
hidrográficas (Saadi, 1995). No estado de Minas Gerais, esta cordilheira se apresenta
como uma faixa de transição e divisor dos biomas da Mata Atlântica, do Cerrado e da
Caatinga. Os campos rupestres de altitude aparecem como faixas de transição ou
6
refúgios isolados em meio a estes três domínios maiores, constituindo assim um
importante mosaico fitofisionômico e florístico (Gontijo, 2008).
O estudo dos anfíbios da Serra do Espinhaço teve início, na década de 50 com o
naturalista Werner Carlos Augusto Bokermann (Bokermann, 1956), que coletou e
descreveu várias espécies, dando origem às publicações relativas aos anfíbios na Serra
do Cipó (Bokermann, 1956, 1964, 1967). Nas décadas seguintes, novos estudos se
concentraram na porção mais ao sul do Espinhaço, como a Serra do Cipó (Bokermann
& Sazima, 1973a, 1973b, 1978; Caramashi & Sazima, 1984, 1985; Eterovick & Sazima,
1998, 2000, 2004; Eterovick & Fernandes, 2001; Sawaya & Sazima, 2003; Eterovick et
al., 2009, 2010), a serra do Caraça (Afonso, 2005; Eterovick & Barata, 2006; Afonso &
Eterovick, 2007; Canelas & Bertoluci, 2007) e nos municípios de Ouro Preto (Pedralli
et al., 2001; Drummond, 2009; Lourenço et al., 2009; Silveira et al., 2009; Eterovick et
al., 2010 ) e Ouro Branco (São Pedro, 2008; São Pedro et al., 2008; São Pedro & Feio,
2010, 2011; Eterovick et al., 2010).
Estudos também vêm sendo realizados ao norte do segmento meridional do
Espinhaço, ou seja, ao norte do estado de Minas Gerais. Estes estudos têm contribuído
para a ampliação do conhecimento sobre a distribuição geográfica de muitas espécies,
além da descrição de novas espécies desta formação (Barata, 2010, 2011; Barata et al.,
2012; Correia, 2011; Drummond et al., 2007; Caramaschi et al., 2009; Campos, 2009;
Leite et al., 2006, 2011, 2012; Mezzetti et al., 2007; Oliveira & Eterovick, 2009, 2010).
Apesar dos trabalhos já realizados na Chapada Diamantina, porção baiana da
Serra do Espinhaço, (Juncá, 2005; Napoli & Juncá, 2006; Lugli & Haddad, 2006;
Cassimiro et al., 2008; Juncá & Lugli, 2009; Napoli et al., 2010; Leite et al., 2012) a
região pode ser considerada ainda pouco amostrada e o conhecimento sobre anfíbios é
fragmentado.
Segundo a síntese de dados mais recente sobre o conhecimento dos anfíbios
anuros da Serra do Espinhaço (Leite, 2012), são conhecidas 163 espécies, das quais 47
são consideradas endêmicas. Dentre as espécies de distribuição restrita, o autor afirma
que 27,7% ainda não haviam sido descritas, apesar de serem facilmente diagnosticáveis.
Desta forma, o conhecimento sobre os anfíbios do Espinhaço é considerado deficiente e,
felizmente, esforços recentes se voltam para a conservação deste rico patrimônio. Nesse
sentido, está em desenvolvimento o Plano de Ação Nacional para a Conservação dos
Répteis e Anfíbios Ameaçados de Extinção na Serra do Espinhaço - PAN Herpetofauna
do Espinhaço, por meio do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade
7
em conjunto com a sociedade. O desenvolvimento de pesquisas que gerem
conhecimento taxonômico, genético e biológico sobre as espécies-foco e a execução de
medidas que favoreçam sua conservação e seus habitats está entre as estratégias e
objetivos desse PAN (ICMBio, 2012).
As altas taxas de diversidade e endemismo para anfíbios da Serra do Espinhaço
podem estar diretamente relacionadas à multiplicidade e complexidade estrutural de
ambientes encontrada na região e à potencialidade das áreas de altitude como zonas de
diferenciação de espécies (Nascimento et al., 2009). Assim, embora frequentemente as
espécies com distribuição restrita sejam interpretadas como deficientes em dados, e
grande parte da extensão da serra do Espinhaço não tenha sido inventariada, é fato que
muitas espécies podem ser restritas à essa formação (Drummond et al., 2005; Leite et
al., 2008; Nascimento et al., 2009). Entre as áreas indicadas para a conservação de
répteis e anfíbios no estado, o Espinhaço sul está incluído na categoria de mais alta
prioridade, ou seja, área especial, o que indica que é necessária maior priorização dos
esforços de conservação (Drummond et al., 2005).
Os anfíbios são organismos ectotérmicos, realizam respiração cutânea e, em
geral, dependem da água para reprodução (Duellman & Trueb, 1994). Assim, devido às
suas características biológicas, a atividade e distribuição das espécies podem estar
limitadas no tempo e no espaço pelas condições ambientais. Trabalhos em diversas
regiões do Brasil indicam relações entre as variáveis climáticas sobre a riqueza e
abundância (Bernarde et al., 1999; Toledo et al., 2003; Vasconcelos & Rossa-Feres;
2005; Candeira, 2007; Santos et al., 2008; Kopp et al., 2010; Rievers, 2010),
demonstrando um padrão sazonal de atividade reprodutiva dos anfíbios condicionado
aos meses mais quentes e chuvosos do ano. Para Candeira (2007), o hidroperíodo, a
profundidade dos corpos d‟água e o tipo, a altura e a quantidade de vegetação do
entorno foram os descritores mais importantes na riqueza de espécies. Correia (2011)
propõe que a heterogeneidade ambiental e a disponibilidade de microambientes podem
estar relacionadas com a composição de uma comunidade de anuros em um riacho na
Serra do Espinhaço. Lemckert & Mahony (2010) defendem que cada espécie pode ter
um único grupo de atributos e, assim, a manutenção da diversidade de anfíbios em uma
região poderá depender da manutenção de uma variedade de corpos d‟água com
diferentes formas, tamanhos e condições da vegetação ao redor. Deste modo, muitos
estudos se concentram em compreender os fatores que influenciam na estrutura das
comunidades e de que forma esses fatores atuam.
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O Parque Estadual do Rio Preto (PERP) foi criado com o objetivo inicial de
proteger as nascentes do Rio Preto. O rio foi primeiramente declarado em 1991 como
“Rio de Preservação Permanente” e, em 1994, foi sancionada a lei que autorizou a
criação da Unidade de Conservação (IEF, 2004). Além da proteção da biodiversidade e
de seus recursos naturais, a Unidade é aberta à visitação, permitindo o ecoturismo e a
realização de pesquisas científicas (IEF, 2004). Desta forma, alguns estudos foram
realizados nesta localidade, particularmente, com relação à fauna de anfíbios. Entre eles,
podemos citar primeiramente o inventário para a elaboração do Plano de Manejo da
Unidade, estudos de cunho ecológico (Oliveira & Eterovick, 2009; 2010) e notas
científicas sobre ampliação da ocorrência de espécies endêmicas da cordilheira do
Espinhaço (Leite et al., 2006; Brandão et al., 2012). Os inventários são considerados
como a forma mais direta de acessar parte dos componentes da diversidade faunística de
uma localidade, em um determinado tempo e espaço (Silveira et al., 2010). No entanto,
estes componentes certamente serão amostrados de forma incompleta (Silveira et al.,
2010). Assim, observamos que, à medida que o esforço amostral aumenta e lacunas são
preenchidas, a diversidade e a riqueza tendem a serem maiores, sobretudo novas
espécies podem ser reconhecidas e suas distribuições geográficas ampliadas.
Logo, de forma a ampliar o conhecimento sobre os padrões de riqueza local e a
composição da fauna de anfíbios do Cerrado e da serra do Espinhaço, o presente estudo
teve como objetivos: (a) inventariar os anfíbios anuros do Parque Estadual do Rio Preto,
caracterizando-a quanto à sua composição, riqueza, além de avaliar a distribuição
geográfica e status de conservação das espécies e (b) descrever aspectos relativos à
história natural das espécies, relacionando o uso do ambiente e o padrão de atividade
com a sazonalidade.
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METODOLOGIA
Área de Estudo
O estudo foi realizado no Parque Estadual do Rio Preto – PERP (18º07‟S,
43º20‟W). Essa Unidade de Conservação ocupa uma área total de 12.185 hectares,
localizada no município de São Gonçalo do Rio Preto, Minas Gerais, Brasil (IEF, 2012).
A região de estudo está localizada na bacia do rio Jequitinhonha e abriga
nascentes de diversos córregos e rios, dentre os quais se destacam o Rio Preto, um
afluente do Rio Araçuaí que tem vazão no Rio Jequitinhonha. O relevo é acidentado,
repleto de rochas de quartzo e o solo dominante é o Neossolo Litólico Psamítico típicos
e Neossolos Litólicos Distróficos típicos associados a afloramentos rochosos de
quartzito (IEF, 2004).
Com relação à cobertura vegetal, a região do PERP é representada por
fisionomias características do Cerrado (IEF, 2004). Há o predomínio das formações
campestres e savânicas, sendo que associadas a estas diferentes formações encontram-se
as ilhas de capão e as matas ciliares ao longo das margens do Rio Preto e dos córregos,
constituídas por Floresta Estacional Semidecidual (IEF, 2004). A altitude do parque
Figura 1: Imagem de satélite do Município de São Gonçalo do Rio Preto (18º07‟S, 43º20‟W), Minas Gerais,
Brasil. (Fonte: Google Earth, 2015).
10
varia entre 700m a 1.826m (Versieux et al., 2010). De acordo com a classificação
climática de Köppen, o clima da região é Cwb, isto é, mesotérmico com verões úmidos
e invernos secos, sendo que a temperatura média anual encontra-se na faixa de 18°C a
20°C, com precipitação média anual entre 1.250 a 1.350 mm e umidade quase sempre
elevada, chegando ao redor de 70,6% na média anual (Neves et al., 2005).
Coleta de Dados
A amostragem se estendeu por 19 meses, entre setembro de 2013 e março de
2015, com campanhas mensais de duração média de 3-10 dias, totalizando 91 dias de
amostragem. Foram amostrados diversos pontos na parte baixa e na parte alta do Parque
(Figura 2), em busca de ambientes favoráveis à ocorrência de anfíbios anuros (Figura
3). Adicionalmente, a parte baixa foi monitorada mensalmente por meio de transectos e
armadilhas para obtenção das informações sazonais sobre as espécies. Em decorrência
da difícil acessibilidade à parte alta, não houve padronização do esforço amostral entre
estas duas regiões do parque. Essas regiões diferem grandemente em altitude (Figura 2)
e quanto as formações vegetais que exibem:
Figura 2: Variação altitudinal ao longo da área do Parque Estadual do Rio Preto, indicando os
pontos amostrais nas regiões baixa (altitudes mais baixas) e alta do parque (altitudes mais elevadas).
Elaboração: Fernando Pinho.
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Parte Baixa: Formações campestres e savânicas, com áreas de Floresta
Estacional Semidecidual, principalmente ao longo das vertentes de córregos e rios (IEF,
2004). Altitude entre 686m e 1000m.
Parte Alta (Chapada): Formação predominantemente campestre, com manchas
de Floresta Montana (“Capões de Mata”), próximas ou nas cabeceiras de córregos onde
há acúmulo de água (IEF, 2004). Altitude entre 1200m e 1700m.
A metodologia do trabalho seguiu o protocolo da Rede ComCerrado, elaborado
por Barata & Motti (2011), com algumas adequações relacionadas ao grupo zoológico
de interesse. Os métodos de coleta de dados utilizados foram complementares e se
constituíram por: Procura ativa, Registro acústico e Armadilhas de interceptação e
queda com cerca-guia.
Procura ativa e Registro Acústico: O método de procura ativa envolve procura
e captura manual em todos os microambientes potenciais para ocorrência de anfíbios,
visando o encontro de indivíduos referentes ao maior número de espécies possível
(Crump & Scott, 1994). As amostragens de procura ativa foram complementadas
simultaneamente por censo acústico (Zimmerman, 1994), método caracterizado pelo
registro das vocalizações específicas de cada espécie de anuro. As amostragens foram
realizadas durante a noite, em geral entre 18:00 - 00:00h, com auxílio de lanterna de
cabeça e lanterna de mão. Foram 87 dias de amostragem, totalizando 435 horas de
esforço amostral.
Armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia: As armadilhas de
interceptação e queda com cerca-guia seguiram o proposto por Cechin & Martins
(2000), partindo do pressuposto de que quando um pequeno animal se depara com a
cerca, ele tende a acompanhá-la, até se deparar com o recipiente plástico, onde poderá
cair. Essas armadilhas consistiram de uma sequência de baldes enterrados até a boca,
dispostos no solo de forma alinhada, mantendo a distância de oito metros entre eles, ao
longo de uma cerca de 1m de altura. A cerca foi enterrada no solo ao longo de toda a
sua extensão e sustentada por estacas. Cada conjunto de armadilhas foi composto por
quatro baldes de 60 litros e 40m de cerca-guia. Desta forma, foram ao todo cinco
conjuntos de armadilhas, perfazendo 20 baldes ao longo de 200m de cerca-guia. Cada
conjunto de armadilhas foi instalado em uma fitofisionomia distinta (Figura 4), tal
como: cerrado sensu stricto, mata ciliar, campo rupestre e areal. Todas as armadilhas
estavam localizadas na parte baixa do parque. As armadilhas eram verificadas pela
manhã e no período entre as coletas os baldes permaneciam fechados. Foram 39 dias de
12
amostragem e um esforço amostral de 312 dias-balde em cada fitofisionomia e 1560
dias-balde de esforço amostral total na área de estudo.
Figura 3: Ambientes amostrados. Parte baixa: a: Rio Preto; b: Campo rupestre; c: Areal; d:
Cerrado sensu strictu. Parte alta: e: Campo rupestre; f: Riacho permanente com mata ripária; g:
Campo rupestre e h: Campo rupestre.
13
Procedimentos laboratoriais
Foram coletados indivíduos como espécie-testemunho e também para
confirmação taxonômica. Os indivíduos capturados em campo foram acondicionados
em sacos plásticos. Foi utilizado o anestésico Xilocaína 5%, em doses elevadas para
Figura 4: Armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia (Pitfalls-Traps). a: Pitfall em cerrado sensu
strictu; b: Pitfall em campo rupestre; c: Pitfall em areal; d: Pitfall em cerrado sensu strictu com ausência de
corpos d‟água. e: Pitfall em cerrado sensu strictu próximo do Rio Preto. f: Pitfall em areal, próximo da mata
ciliar.
14
ocorrer o óbito. O anestésico era aplicado no ventre do animal, em regiões bem
vascularizadas, ou injetado subcutaneamente. Aguardava-se até que ocorresse a parada
cardiorrespiratória. Posteriormente, os indivíduos foram fixados em formalina 10% e,
após 24h, colocados em potes com álcool 70% para conservação. Os espécimes foram
tombados na Coleção Herpetológica do Laboratório de Zoologia dos Vertebrados,
ligado ao Departamento de Biodiversidade, Evolução e meio Ambiente da Universidade
Federal de Ouro Preto.
Análises dos dados
Os inventários biológicos podem subestimar o número real de espécies
ocorrentes na área amostrada, pois muitas vezes espécies raras não são detectadas
(Colwell et al., 2012). Desta forma, para concluir se a amostragem realizada durante o
presente estudo representou a riqueza total da comunidade, foi empregada a curva de
acumulação de espécies por meio do programa STATISTICA 8.0 (StatSoft, 2007).
Assim, através da observação do comportamento da curva, podemos determinar se
houve suficiência amostral, sendo que quando a curva atinge uma assíntota significa
que, potencialmente, já foram coletadas todas as espécies de uma área (Colwell e
Coddington, 1994). Para estimar o número de espécies que ocorre na área, foi utilizado
o estimador não paramétrico Jackknife de 1° ordem, usando o programa EstimateS 9.1
(Colwell, 2013). O cálculo do desvio-padrão deste valor foi calculado pelo programa
STATISTICA 8.0 (StatSoft, 2007).
15
RESULTADOS
Diagnóstico das espécies de anfíbios anuros do Parque Estadual do Rio Preto, Status
de Ameaça e Conservação
Foram registradas 35 espécies da ordem Anura no presente estudo.
Complementando, por meio de trabalhos anteriores, chega-se a um total de 43 espécies
de anfíbios anuros para o Parque Estadual do Rio Preto (PERP) (Tabela 1). Desta
forma, as espécies observadas no presente trabalho representam 80% das espécies já
inventariadas para o parque. As 43 espécies de anuros do PERP estão distribuídas em
nove famílias: Brachycephalidae (n=1), Bufonidae (n=3), Centrolenidae (n=1),
Cycloramphidae (n=1), Leptodactylidae (n=12), Hylodidae (n=1), Hylidae (n=22),
Microhylidae (n=1) e Odontophrynidae (n=1).
Classe Amphibia Fonte Distribuição Status IUCN
Ordem Anura
Família Brachycephalidae
Ischnocnema juipoca (Sazima & Cardoso, 1978) 4, 6 NA LC
Família Bufonidae Rhinella crucifer x ornata (Baldiserra, Caramaschi & Haddad,
2004) 1, 5 AT LC
Rhinella rubescens (A. Lutz, 1925) 1, 2, 5, 6 NE LC
Rhinella schneideri (Werner, 1894) 1 W LC
Família Centrolenidae
Vitreorana sp. 1, 5, 6 NA -
Família Cycloramphidae
Thoropa megatympanum (Caramaschi & Sazima, 1984) 1, 2, 4 NE* LC
Família Leptodactylidae
Leptodactylus camaquara (Sazima & Bokermann, 1978) 1, 2, 3 E* DD
Leptodactylus cunicularius (Sazima & Bokermann, 1978) 1 NE LC
Leptodactylus furnarius (Sazima & Bokermann, 1978) 1, 4 NE LC
Tabela 1: Espécies de anfíbios anuros do Parque Estadual do Rio Preto. Fonte: 1: Presente estudo; 2: (IEF,
2004); 3: (Leite et al., 2006); 4: (Leite et al., 2008); 5: (Oliveira & Eterovick, 2009); 6: (Oliveira & Eterovick,
2010), 7: (Brandão et al., 2012). *: Endêmica da Serra do Espinhaço. Distribuição (Valdujo, 2011): E:
endêmica do Cerrado; NE: quase endêmica ou fortemente associada ao Cerrado; S: ocorrência meridional no
Cerrado; AT: ocorre no Cerrado e na Mata Atlântica; O: ocorre em domínios de formações abertas; W:
amplamente distribuída no Brasil e na América do Sul. NA: Não avaliada. Status IUCN (2015): LC: Least
Concern = pouco preocupante; DD: Data Deficient = deficiente em dados; NT: Near Threatened = quase
ameaçada.
16
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) 1 W LC
Leptodactylus jolyi (Sazima & Bokermann, 1978) 1, 2, 4 NA DD
Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824) 1, 2, 5 W LC
Leptodactylus mystacinus (Burmeister, 1861) 1 AT LC
Leptodactylus syphax (Bokermann, 1969) 1 O LC
Physalaemus cuvieri (Fitzinger, 1826) 1, 2, 6 W LC
Physalaemus evangelistai (Bokermann, 1967) 2, 3, 6 NE* DD
Pseudopaludicola mineira (Lobo, 1994) 1, 2, 4 E* DD
Pseudopaludicola murundu (Cope, 1887) 1, 2 NE -
Família Hylodidae
Crossodactylus trachystomus (Caramaschi & Sazima, 1985) 1, 5, 6 NE* DD
Família Hylidae
Bokermannohyla alvarengai (Bokermann, 1956) 1, 2, 4, 5 NE* LC
Bokermannohyla gr. circumdata (Cope, 1871) 1, 5, 6 NA -
Bokermannohyla nanuzae (Bokermann & Sazima, 1973) 1,
2,3,4,5,6 NE* LC
Bokermannohyla saxicola (Bokermann, 1964) 1, 2, 4, 5,
6 E* LC
Dendropsophus elegans (Wied-Neuwied, 1824) 2, 4 NA LC
Dendropsophus minutus (Peters, 1872) 1, 2, 4 W LC
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824) 1, 2, 4, 5,
6 W LC
Hypsiboas albomarginatus (Spix, 1824) 2, 4 AT LC
Hypsiboas botumirim (Caramaschi, Cruz & Nascimento, 2009) 1 E* -
Hypsiboas cipoensis (B. Lutz, 1968) 2, 4, 5, 6 E* NT
Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821) 1, 2 AT LC
Hypsiboas lundii (Burmeister, 1856) 5 NE LC
Phyllomedusa megacephala (Miranda-Ribeiro, 1926) 1, 4, 7 E* DD
Scinax gr. catharinae 1, 5, 6 NA -
Scinax curicica (Pugliesse, Pombal & Sazima, 2004) 1, 3, 5, 6 E* DD
Scinax fuscomarginatus (A. Lutz, 1925) 2, 4 W LC
Scinax fuscovarius (A. Lutz, 1925) 2, 4 W LC
Scinax squalirostris (A. Lutz, 1925) 1, 6 S LC
Scinax aff. machadoi 1, 5, 6 NA -
Scinax sp1. clado ruber 1 NA -
Scinax sp2. clado ruber 1 NA -
Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758) 1 W LC
Família Microhylidae
Elachistocleis cf. cesarii (Schneider, 1799) 1 NA -
Família Odontophrynidae
Proceratophrys cururu (Eterovick & Sazima, 1998) 1, 3, 5, 6 E* DD
Total: 43 espécies
Entre os trabalhos realizados no parque, usados para o levantamento dos dados
secundários, destacam-se o Plano de Manejo (IEF, 2004), notas e artigos científicos
com novos registros relativos à distribuição geográfica de espécies (Leite et al., 2006;
17
Brandão et al., 2012), estudos de foco ecológico (Oliveira & Eterovick, 2009; 2010) e,
por fim, um trabalho revisando o status sobre o conhecimento e conservação das
espécies de anuros da Serra do Espinhaço (Leite et al., 2008).
As espécies registradas exclusivamente pelo presente estudo foram: Rhinella
schneideri, Leptodactylus cunicularius, L. fuscus, L. mystacinus, L. syphax, Hypsiboas
botumirim, Scinax sp1. e Scinax sp2. clado ruber, Trachycephalus typhonius,
Elachistocleis cf. cesarii. Desta forma, este trabalho acrescentou 10 espécies na lista de
riqueza de anfíbios anuros para o PERP. As espécies Bokermannohyla gr. circumdata,
Scinax gr. catharinae, Scinax aff. machadoi, Scinax sp1. clado ruber, Scinax sp2. clado
ruber e Elachistocleis cf. cesarii, não foram identificadas à epíteto específico por
restarem dúvidas com relação à taxonomia ou possivelmente serem espécies ainda não
descritas (Scinax sp1. e Scinax sp2. do clado ruber).
Dentre as 43 espécies registradas para o PERP, nove não foram analisadas
quanto ao status de ameaça, devido à indefinições quanto à taxonomia ou por não
constarem na Lista Vermelha da IUCN (2015). Assim, dentre as espécies avaliadas,
73,5% (n=25) estão em categoria menos preocupante (Least Concern), 23,5% (n= 8) são
deficientes em dados (Data Deficient) e apenas uma espécie, Hypsiboas cipoensis
(3,1%) está na categoria quase ameaçada (Near Threatened). Esta espécie não foi
registrada no presente trabalho.
Ao analisar as informações sobre a distribuição geográfica das espécies,
verificamos que Thoropa megatympanum, Leptodactylus camaquara, Physalaemus
evangelistai, Pseudopaludicola mineira, Crossodactylus trachystomus,
Bokermannohyla alvarengai, B. nanuzae, B. saxicola, Hypsiboas botumirim, H.
cipoensis, Phyllomedusa megacephala, Scinax curicica e Proceratophrys cururu são
consideradas endêmicas da Serra do Espinhaço (IUCN, 2015). Sendo que T.
megatympanum, L. camaquara, P. evangelistai, P. mineira, C. trachystomus, B.
nanuzae, B. saxicola, H. botumirim, H. cipoensis, S. curicica e P. cururu são restritas à
porção mineira (IUCN, 2015). Desta forma, dentre as 43 espécies registradas durante o
estudo, 36,1% (n=13) são endêmicas para o Espinhaço, 25% (n=9) são encontradas em
outras regiões do estado de Minas Gerais ou do país e 38,9% (n=14) são de distribuição
Neotropical (IUCN, 2015). As espécies não identificadas foram excluídas desta análise
(n=7).
Considerando a classificação de distribuição elaborada por Valdujo (2011) para
anfíbios do Cerrado, 33 espécies puderam ser avaliadas. Como resultado, 24,2% (n=8)
18
são consideradas endêmicas (E); 30,3% (n=10), altamente associadas ao Cerrado (NE);
3,0% (n=1) ocorrem somente na porção meridional desse domínio (S), enquanto que
12,1% (n=4) ocorrem também em Floresta Atlântica (AT). As demais espécies,
correspondendo a 27,3% (n=9), apresentam ampla distribuição pelo país e na região
Neotropical (W), restando ainda 3,0%, que representa uma espécie que ocorre somente
em formações abertas (O) (Tabela 1).
Dentre as 35 espécies registradas no presente trabalho (Tabela 2), as endêmicas
do domínio foram representadas por Leptodactylus camaquara, Pseudopaludicola
mineira, Bokermannohyla saxicola, Hypsiboas botumirim, Phyllomedusa megacephala
e Proceratophrys cururu. As espécies avaliadas como “quase endêmicas”, que são
consideradas altamente associadas ao Cerrado, mas ocorrem marginalmente em outros
domínios fitogeográficos, foram: Rhinella rubescens, Thoropa megatympanum,
Leptodactylus cunicularius, L. furnarius, Pseudopaludicola murundu, Crossodactylus
trachystomus, Bokermannohyla alvarengai, B. nanuzae, Scinax curicica. As demais
espécies ocupam outros domínios.
Com relação à variação altitudinal, as espécies restritas à parte alta do parque,
onde as altitudes mais elevadas superam 1.200m, foram: Leptodactylus jolyi, H.
botumirim, P. megacephala, S. aff. machadoi, S. squalirostris, S. sp2. clado ruber.
Apesar de somente um indivíduo jovem de Proceratophrys cururu ter sido registrado na
parte baixa do parque, os indivíduos desta espécie parecem ter preferência em ocupar
ambientes de altitudes elevadas, pois os demais registros e sua atividade reprodutiva
foram visualizados na parte alta.
AMPHIBIA ANURA
Espécies Metodologia Região
Ambientes e Microambientes
PA PT RA Parte baixa
Parte alta
Família Bufonidae
Rhinella rubescens X X X X X Mata ciliar, cerrado e campo rupestre (riachos permanentes, solo)
Rhinella schneideri X
X
Cerrado (solo)
Rhinella crucifer x ornata X
X
Cerrado (solo)
Família Centrolenidae
Vitreorana sp. X
X
Mata ciliar (vegetação herbácea)
Família Cycloramphidae
Thoropa megatympanum X X X X X Campo rupestre (rochas quartzíticas, areia quartzosa, vegetação rupícola)
Família Leptodactylidae
Tabela 2: Espécies de anfíbios anuros registradas no presente estudo. Abreviaturas: PA = Procura ativa; PT = Pitfalls-traps; RA =
Registro Acústico.
19
Notas sobre Taxonomia, História natural e Distribuição geográfica
Família Bufonidae: Foram registradas três espécies desta família, Rhinella
rubescens, R. schneideri e R. crucifer x ornata (Figura 5f). A distribuição geográfica da
família Bufonidae é bastante ampla, ocorrendo em quase todas as regiões do planeta
(Kwet & Di-Bernardo, 1999). A espécie R. crucifer x ornata é considerada um híbrido,
anteriormente denomidada R. pombali pertencente ao grupo de morfoespécies de
Rhinella crucifer (Thomé, 2011). No entanto, recentemente considera-se que esta
espécie deva ser invalidada, por razão de ter uma origem híbrida (Thomé, 2011; Thomé
Leptodactylus camaquara X
X X Campo rupestre (areia quartzosa)
Leptodactylus cunicularius X X X X Campo rupestre, cerrado (riachos permanentes, vegetação herbácea)
Leptodactylus furnarius X X
X X Campo rupestre (vegetação herbácea)
Leptodactylus fuscus X
X X
Cerrado e mata de galeria (corpos d'água temporários)
Leptodactylus jolyi X
X
X Campo rupestre (vegetação herbácea) Leptodactylus labyrinthicus X
X X
Campo rupestre e Mata ciliar (brejos e corpos d'água temporários)
Leptodactylus mystacinus X X
X
Cerrado (vegetação herbácea/cupinzeiros)
Leptodactylus syphax
X X
Cerrado rupestre (rochas quartzíticas)
Physalaemus cuvieri
X X X X Cerrado arenoso e campo rupestre (brejos)
Pseudopaludicola mineira X
X X
Campo rupestre (rochas quartzíticas com vegetação rupícola) Pseudopaludicola
murundu X
X X
Campo rupestre (rochas quartzíticas com vegetação rupícola)
Família Hylodidae Crossodactylus trachystomus X
X X
Mata de galeria e campo rupestre (serrapilheira e riachos permanentes/temporários)
Família Hylidae Bokermannohyla
alvarengai X
X X Campo rupestre (rochas quartzíticas ebromélias) Bokermannohyla gr.
circumdata X
X X
Mata ciliar e mata de galeria (riachos permanentes/temporários)
Bokermannohyla nanuzae X
X X X Campo rupestre e mata de galeria (riachos permanentes e bromélias)
Bokermannohyla saxicola X
X X X Mata ciliar; campo rupestre (vegetação ripária, riachos
permanentes/temporários)
Dendropsophus minutus X
X X X Campo rupestre, cerrado (riachos temporários, brejos)
Hypsiboas albopunctatus X
X X X Mata ciliar, campo rupestre, cerrado rupestre (brejos, rio, riachos
permanentes/temporários)
Hypsiboas botumirim X
X
X Campo rupestre (vegetação herbácea)
Hypsiboas faber X
X X
Mata ciliar (solo) Phyllomedusa megacephala X
X
X Campo rupestre (vegetação ripária em riachos permanentes)
Scinax gr. catharinae X
X X
Mata ciliar e mata de galeria (vegetação herbácea, arbustiva)
Scinax aff. machadoi
X Campo rupestre (riachos permanentes)
Scinax curicica X
X X X Campo rupestre e cerrado (brejos e riacho permanente, em vegetação herbácea)
Scinax squalirostris X
X Campo rupestre (vegetação herbácea)
Scinax sp1. (clado ruber) X
X
Campo rupestre (rochas quartzíticas)
Scinax sp2. (clado ruber) X
X
X Ambiente antrópico (vegetação herbácea)
Trachycephalus typhonius X
X
Mata de galeria (margem de riacho temporário em serrapilheira)
Família Microhylidae
Elachistocleis cf. cesarii
X X
Cerrado arenoso (solo)
Família Odontophrynidae
Proceratophrys cururu X
X X X Campo rupestre e cerrado arenoso (areia quartzosa e em riachos permanentes)
Total: 35 espécies
20
et al., 2012). Sua morfologia é considerada intermediária, advinda do cruzamento entre
R. crucifer e R. ornata (Baldissera et al., 2004). As espécies R. rubescens e R.
schneideri são pertencentes ao grupo de Rhinella marina, um agrupamento considerado
monofilético (Maciel, 2008).
Rhinella rubescens foi encontrada em diversos locais do parque e foi a espécie
mais abundante da família Bufonidae. A maioria dos indivíduos foi registrada na água,
em ambientes lênticos. Outros foram vistos em áreas com gramíneas, em afloramentos
ou no solo sem vegetação. Os indivíduos observados em atividade de reprodução
ocupavam ambientes lênticos adjacentes ao curso de um riacho de correnteza. Foram
observados vários machos vocalizando, um casal em amplexo e a liberação dos ovos.
Estas observações foram registradas no mês de setembro, antes do início do período
chuvoso. Nos meses seguintes, foram vistos vários jovens próximos ao sítio de
reprodução. O que indica que a espécie possui reprodução explosiva. Com relação à
dieta desta espécie, foi registrado um indivíduo ao lado de cupinzeiro, se alimentando
dos cupins e apresentava coloração bastante avermelhada/alaranjada por todo o corpo.
Para as espécies R. schneideri e R. crucifer x ornata foi obtido apenas um único
registro, ambos na parte baixa do parque. Ambas as espécies também não apresentaram
indícios que estavam em fase de reprodução.
Rhinella rubescens e R. schneideri apresentam ampla distribuição geográfica. R.
rubescens é típica do domínio Cerrado, registrada em vários estados do país, nas regiões
Centro-Oeste, Sudeste, Norte e Nordeste (IUCN, 2015). R. schneideri apresenta
distribuição geográfica ainda mais ampla, ocorrendo em vários países da América do
Sul (IUCN, 2015). Em relação à R. crucifer x ornata, considerando a distribuição de R.
pombali, ocorre apenas no estado de Minas Gerais (Baldissera Jr. et al., 2004) e no Rio
de Janeiro (Silveira et al., 2009).
Família Centrolenidae: Vitreorana sp. foi a única representante desta família e
registrada apenas uma vez, sendo um indivíduo jovem, o que dificultou sua
identificação à nível de espécie. O monofiletismo de Vitreorana é fortemente apoiado
(Guayasamin et al., 2009). As espécies deste gênero possuem a pele bem clara e ossos
de tons esverdeados (Guayasamin et al., 2009), ficando visíveis a olho nu devido à
transparência da pele. Em muitas espécies de Centrolenidae a pele do ventre é
transparente, ficando visíveis os órgãos internos, de forma que é atribuído às espécies
desta família o nome popular de pererecas-de-vidro (Cisneros-Heredia & McDiarmid,
21
2007). O espécime registrado estava inativo, repousando sobre uma folha seca na mata
ciliar à margem do riacho, em um trecho livre de correnteza.
As pererecas-de-vidro estão distribuídas em toda a região Neotropical, do
México à Bolívia, além de um grupo de espécies que ocorrem no Brasil e na Argentina
(Cisneros-Heredia & McDiarmid, 2007; Guayasamin et al., 2009). Em particular, o
gênero Vitreorana está distribuído em altitudes inferiores a 1.900m na Cordilheira da
Costa da Venezuela, no Escudo da Guiana, na Amazônia da Colômbia e do Equador, e
mais ao sul, no Brasil e Argentina (Guayasamin et al., 2009). No Brasil, as espécies
conhecidas são V. eurygnatha, V. parvula e V. uranoscopa (Guayasamin et al., 2009).
Entretanto, recentemente uma nova espécie foi descoberta no Cerrado, na Serra da
Canastra, Minas Gerais (Barros, 2011).
Família Cycloramphidae: Thoropa megatympanum foi a espécie mais
abundante registrada no PERP e a única representante desta família. Essa espécie
possivelmente ocupa uma posição basal no clado de Thoropa do grupo miliaris
(Sabbag, 2013). Os indivíduos observados ocuparam, em maioria, os afloramentos
rochosos quartzíticos nas áreas de campo rupestre, ambiente representativo e
característico da Serra do Espinhaço. Quando vocalizando, os machos ocupavam
abrigos na vegetação dos afloramentos, o que dificultava seu registro visual. Os machos
apresentavam, além de espinhos nupciais, membros anteriores bem robustos e
desenvolvidos. Na estação chuvosa, sua população aumentou significativamente e os
machos vocalizaram exclusivamente neste período. Nessa ocasião, foram registrados
girinos (Figura 5l) em locais em que escorriam filetes de água nas rochas, apresentando
coloração homocrômica com o substrato rochoso. Nestes locais, havia pequenos
acúmulos de detritos orgânicos, que são fonte de alimento nesta fase de vida da espécie
(Caramaschi & Sazima, 1984). Os jovens recém-metamorfoseados foram registrados
principalmente se deslocando, alguns permanecendo em abrigos úmidos debaixo de
musgos que cobriam as pedras. Apesar de apresentar uma população considerada
abundante e estável, esta espécie é registrada apenas no estado de Minas Gerais, no
complexo do Espinhaço (IUCN, 2015), em regiões de clima pouco úmido (Sabbag,
2013).
Família Leptodactylidae: Esta é a segunda família mais representativa na área
de estudo. Entre os representantes desta família, as espécies registradas foram:
22
Leptodactylus camaquara (Figura 5n), Leptodactylus cunicularius, Leptodactylus
furnarius (Figura 5o), Leptodactylus fuscus (Figura 5e), Leptodactylus jolyi,
Leptodactylus labyrinthicus, Leptodactylus mystacinus, Leptodactylus syphax,
Physalaemus cuvieri, Pseudopaludicola mineira, Pseudopaludicola murundu. O gênero
Leptodactylus (Fitzinger, 1826) é um clado rico em espécies na região Neotropical (Sá
et al., 2014), sendo ecologicamente diverso e ocupando uma grande variedade de
ambientes (Sá et al., 2014). As espécies, L. joyli, L. cunicularius, L. furnarius, L.
camaquara, L. fuscus, L. mystacinus e, mais recentemente, L. syphax, estão incluídas no
grupo Leptodactylus fuscus. L. syphax é morfologicamente semelhante a L.
labyrinthicus e ambos pertenciam ao grupo Leptodactylus pentadactylus. No entanto, L.
syphax foi removido, mantendo desta forma os grupos L. pentadactylus e L. fuscus
como monofiléticos (Sá et al., 2014).
Leptodactylus syphax ocupa ambientes bem distintos em relação a L.
labyrinthicus. Leptodactylus syphax foi registrada vocalizando em lapas dos
afloramentos rochosos que forneciam frestas como abrigos, onde os indivíduos se
refugiavam quando da aproximação dos pesquisadores. Ocupam ambiente de cerrado
rupestre, em mosaicos de campo rupestre e cerrado sensu stricto. Leptodactylus
labyrinthicus foi visualizada, em maioria, na água ou no solo às margens de cursos
d‟água permanentes e temporários. Houve apenas dois registros de L. camaquara,
ambos em ambientes de campo rupestre, ocupando o solo arenoso. Leptodactylus
cunicularius foi observado ocupando uma variedade de microhábitats, com indivíduos
ocupando o solo de terra e cascalho em ambientes de cerrado sensu stricto e jovens na
margem do riacho e dentro d‟água no período diurno. Foi também coletado no pitfall,
em área de campo rupestre de solo arenoso. A espécie L. furnarius foi registrada apenas
em formações abertas, os indivíduos permaneciam entremeados às gramíneas nos
campos rupestres. Foram registrados também nas armadilhas de pitfalls. Leptodactylus
mystacinus foi avistada na grama em área destinada aos turistas do parque, em locais
com solo rico em folhiço e dentro de tocas em cupinzeiros. Foram visualizados
indivíduos refugiando-se para dentro destes abrigos que parecem ser construídos pelos
próprios animais. Um indivíduo foi coletado também em armadilha de pitfall instalada
em ambiente seco em mancha de cerrado sensu stricto, de solo coberto por folhiço e
próximo a muitos cupinzeiros. Estas observações indicam que a espécie parece ter uma
íntima relação de dependência destes cupinzeiros para sua sobrevivência em ambientes
de cerrado. Leptodactylus jolyi foi registrada em campo de altitude no capim mais
23
úmido. Leptodactylus fuscus foi vista reproduzindo em área antropizada do parque, em
campo gramado, e também se deslocando na serapilheira de um capão de mata de
galeria. Leptdactylus fuscus, L. labyrinthicus e L. syphax foram registrados se
reproduzindo esclusivamente na estação chuvosa enquanto que Leptodactylus
camaquara, L. cunicularius, L. furnarius, L. jolyi e L. mystacinus não foram observados
em atividade de vocalização.
As espécies de distribuição mais restrita são L. camaquara e L. cunicularius com
registro apenas no estado de Minas Gerais (Sá et al., 2014; IUCN, 2015). A distribuição
geográfica de L. jolyi é um pouco mais ampla, ocorrendo nos estados de São Paulo (Sá
et al., 2014), Minas Gerais (Canelas & Bertoluci, 2007) e Mato Grosso do Sul
(Uetanabaro et al., 2007). As demais espécies do gênero são de ampla distribuição,
ocorrendo em outros países da região Neotropical. A espécie L. furnarius ocorre em
algumas regiões do Brasil, como também no Uruguai, Paraguai e na Argentina (Frost,
2015). Leptodactylus fuscus ocorre no Panamá e em vários países da América do Sul
(Sá et al., 2014). Leptodactylus mystacinus ocorre na Argentina, Bolívia, Brasil,
Paraguai e Uruguai (Sá et al., 2014). Leptodactylus syphax na Bolívia, Brasil e Paraguai
(Sá et al, 2014; IUCN, 2015) e, finalmente, L. labyrinthicus ocorre na Argentina, Brasil
e Paraguai (Sá et al, 2014).
P. cuvieri foi a única espécie do gênero Physalaemus registrada, no entanto, em
levantamentos anteriores obteve-se o registro de P. evangelistai (Oliveira & Eterovick,
2010; IEF, 2004; Leite et al., 2006). Physalaemus cuvieri foi coletada em armadilha de
pitfall em ambiente rico em gramíneas e afloramentos em campo rupestre. Foram
registrados indivíduos na parte baixa e na parte alta no parque, vocalizando em
ambientes brejosos temporários ricos em vegetação herbácea. É uma rã encontrada em
países da região Neotropical (IUCN, 2015).
O gênero Pseudopaludicola compreende rãs de tamanho muito pequeno, com
ampla distribuição na América do Sul (Lobo, 1995). As espécies registradas foram P.
mineira (Figura 5j) e P. murundu (Figura 5g). Ambas registradas em ambiente de
campo rupestre, se reproduzindo em poças temporárias cobertas por musgos e líquens
em afloramentos rochosos. Em um ponto, foi observado que as duas espécies se
reproduziam no mesmo local, pois foram visualizados vários machos em atividade de
vocalização e girinos. Estudos com base em dados moleculares (Veiga-Menoncello et
al., 2014) e, outro, analisando dados morfométricos e de bioacústica (Pansonato et al.,
24
2014), sugerem que P. serrana seja sinônimo júnior (sinonímias) de P. murundu, sendo
desta forma a mesma espécie.
Ambas as espécies, P. mineira e P. murundu, apresentam distribuição expressiva
no Espinhaço mineiro (IUCN, 2015), mas a distribuição geográfica de P. murundu é
mais ampla, ocorrendo em outras regiões no estado de Minas Gerais e São Paulo
(Veiga-Menoncello et al., 2014).
Família Hylodidae: Crossodactylus trachystomus foi registrada para esta
família. A monofilia tanto da família quanto deste gênero é corroborada (Fabri, 2013).
A espécie foi recentemente sinonimizada com Crossodactylus bokermanni (Pimenta et
al., 2015). Os indivíduos registrados estavam ocupando o folhiço ou areia como
substrato. O ambiente com maior número de registros foi uma mata de galeria com
poças temporárias e filetes de água formados por nascentes, entremeados a uma
expressiva serapilheira, formando por vezes pequenos abrigos, onde os indivíduos
foram observados. Quando foi registrada na areia, ocupava a margem de um riacho
permanente, apenas na parte alta do parque. Não foram observadas evidências de
reprodução. Sua distribuição se restringe ao Espinhaço meridional (Pimenta et al, 2015;
Frost, 2015).
Família Hylidae: Com 16 espécies, distribuídas em seis gêneros, esta família
reúne o maior número de espécies registradas no presente estudo. Dentre os
representantes do gênero Bokermannohyla, foram registradas: B.alvarengai, B. gr.
circumdata, B. nanuzae (Figura 5a) e B. saxicola. Bokermannohyla gr. circumdata
ocupou exclusivamente ambientes florestais, como mata de galeria e riacho com
expressiva mata ciliar. Em solo de serapilheira em corpos d‟água, indivíduos dessa
espécie foram observados vocalizando em abrigos formados por acúmulo de restos
vegetais no chão ou em arbustos. Os indivíduos apresentavam coloração semelhante ao
substrato que ocupavam, com um padrão de manchas no dorso bastante variado, o que
lhes conferia boa camuflagem. As demais espécies do gênero ocuparam ambientes
rochosos em áreas de campos rupestres. No geral, as espécies B. saxicola e B. nanuzae
ocupavam ambientes de riachos encachoeirados rochosos, entretanto sutis diferenças
foram observadas entre os microambientes ocupados por essas duas espécies. B.
saxicola estava sempre em locais próximos às quedas d‟água e correnteza, em riachos
de fundo rochoso de mata ciliar. Bokermannohyla nanuzae foi observada em pequenos
25
corpos d‟água de terreno mais íngreme nas rochas, onde se abrigavam em pequenas
grotas durante a atividade de vocalização. Essa espécie foi registrada também utilizando
bromélias como abrigo, em campos rupestres de elevadas altitudes, assim como também
B. alvarengai. Entretanto, B. alvarengai foi observada mais frequentemente em rochas
distantes de corpos d‟água. Foi a única espécie do gênero que não foi observada
vocalizando. Esta espécie apresenta coloração altamente críptica acizentada/manchada
tornando-se semelhante com o substrato rochoso quartzítico que ocupa (Andrade,
2007), lhe conferindo o nome popular de perereca-das-pedras.
Do gênero Hypsiboas, três espécies foram registradas, entre elas H.
albopunctatus, H. botumirim (Figura 5d) e H. faber. Hypsiboas botumirim foi registrada
apenas na parte alta do Parque, H. faber na parte baixa, enquanto que H. albopunctatus
apresentou distribuição em ambas as regiões do parque. Hypsiboas albopunctatus foi a
espécie com o maior número de registros do estudo e esteve presente em uma variedade
de ambientes, sempre ocupando e vocalizando na vegetação. Essa espécie foi registrada
em corpos d‟água de diferentes portes e hidroperíodos, como riachos permanentes e
temporários, no Rio Preto e em áreas de brejos temporários. Hypsiboas faber ocupou
um riacho permanente, onde foi registrada em atividade de vocalização. Já H.
botumirim, uma perereca de menor porte, foi vista apenas em vegetação herbácea nas
áreas de campo rupestre de altitude.
Quanto ao gênero Scinax, foram registradas seis espécies, entre elas S. curicica
(Figura 5c), S. squalirostris, S. aff. machadoi (Figura 5b) e outras três, cuja
identificação a nível de espécie não foi possível, sendo portanto denominadas como,
Scinax gr. catharinae e Scinax sp1. e Scinax sp2. (Figura 5i) do clado ruber. As
espécies do clado ruber podem se tratar de espécies novas, ainda não descritas. A
espécie S. curicica foi registrada em vários pontos do parque, nas partes alta e baixa, em
capim nas áreas de brejo e, às vezes, se abrigando em bromélias. As espécies do grupo
catharinae, como S. machadoi e S. gr. catharinae, foram registradas em riachos
permanentes, ocupando a vegetação arbustiva e herbácea da mata ciliar. O único
registro de S. squalirostris foi em campo rupestre rico em vegetação herbácea, próximo
de um riacho. A Scinax sp1. clado ruber ocupou ambiente bem distinto das demais
espécies do gênero, tendo sido registrada nas pedras em afloramentos rochosos, mas
sempre próximas de corpos d‟água temporários. Por outro lado, a outra espécie do clado
ruber não foi registrada em ambiente natural, tendo sido coletada próxima às instalações
do Parque e não foi observada sua vocalização.
26
Sobre os demais gêneros, todos foram registrados com apenas uma espécie, entre
elas: Dendropsophus minutus, Phyllomedusa megacephala (Figura 5h) e
Trachycephalus typhonius. D. minutus é uma espécie comum na região, e foi registrada
ocupando a vegetação em áreas de brejo. O sítio reprodutivo de P. megacephala foram
os riachos rochosos nos campos rupestres de altitude, onde foram observados os machos
em atividade de vocalização na vegetação marginal, desovas ocupando folhas de Tococa
guianensis e girinos nos locais livres de correnteza, onde se formavam poças mais
profundas. A espécie T. typhonius foi registrada por meio de um único indivíduo
ocupando o chão de serapilheira em mata de galeria e sem indícios de reprodução.
Com relação à distribuição geográfica, as espécies da família Hylidae: H.
botumirim, B. alvarengai, B. nanuzae, B. saxicola, P. megacephala e S. curicica são
consideradas espécies endêmicas da Serra do Espinhaço (Leite et al., 2008; Caramaschi
et al., 2009; Correia, 2011; Brandão et al., 2012; Leite, 2012; IUCN, 2015). As demais
espécies como D. minutus, H. albopunctatus, H. faber, S. squalirostris e T. typhonius
apresentam distribuição mais ampla, ocupando outros países da região Neotropical
(Frost, 2015; IUCN, 2015).
Família Microhylidae: Elachistocleis cf. cesarii foi registrada, correspondendo
a única espécie representante dessa família. O gênero Elachistocleis é amplamente
distribuído na América do Sul e é constituído de espécies que certamente carecem de
revisão taxonômica refinada (Toledo et al., 2010). Os indivíduos foram registrados
vocalizando em um ambiente de brejo temporário de fundo arenoso e rico em vegetação
herbácea, depois de fortes chuvas. Na noite seguinte, quando a água secou, não foram
obtidos mais registros.
A distribuição de Elachistocleis cesarii é conhecida para os estados de Minas
Gerais (inclusive no Espinhaço), São Paulo, Goiás e Mato Grosso (Toledo et al., 2010;
Giaretta et al., 2012).
Família Odontophrynidae: A espécie Proceratophrys cururu (Figura 5m) foi
registrada predominantemente na parte alta do parque, um único indivíduo jovem foi
registrado na parte baixa. Este parecia estar se deslocando, por ter sido visualizado em
uma área de transição entre um areal e uma mata de galeria. Todos os outros registros
foram em área de campo rupestre de altitude, onde também foram registrados machos
vocalizando na estação chuvosa. Os indivíduos foram observados ocupando a areia
27
quartzítica como substrato. O comportamento de se enterrar parcialmente neste tipo de
substrato auxilia na camuflagem e na difícil apreensão visual dos indivíduos desta
espécie no ambiente. Apenas um indivíduo foi visto submerso em um riacho
permanente de fundo arenoso e rochoso de campo rupestre. Em outra ocasião, foram
registrados alguns indivíduos vocalizando próximos à margem de um riacho semelhante
ao descrito acima.
Até recentemente, P. cururu era conhecida apenas para a Serra do Cipó (IUCN,
2015), atualmente sua distribuição geográfica foi ampliada para outras regiões da Serra
do Espinhaço em Minas Gerais (Frost, 2015; Leite et al., 2006). A distribuição dessa
espécie parece ser restrita a áreas de altitudes, entre 800m à 1300m (IUCN, 2015).
28
29
Estimativa de riqueza e Curva do Coletor
A curva do coletor não atingiu a assíntota, demonstrando que o esforço amostral
empregado durante o estudo não foi suficiente para registrar todas as espécies que
ocorrem na área. Assim, o estimador Jackknife 1 no EstimateS, estimou 44,89 espécies,
Figura 5: Espécies de anfíbios anuros registradas no Parque Estadual do Rio Preto: a: Bokermannohyla nanuzae; b:
Scinax aff. machadoi; c: Scinax curicica; d: Hypsiboas botumirim; e: Leptodactylus fuscus; f: Rhinella crucifer x
ornata; g: Pseudopaludicola murundu; h: Phyllomedusa megacephala; i: Scinax sp2. (clado ruber); j: imago de
Pseudopaludicola mineira; l: girino de Thoropa megatympanum; m: Proceratophrys cururu; n: Leptodactylus
camaquara; o: Leptodactylus furnarius. Fotos: Camila Correia (a, c, e, g, i, j, l, n); Guilherme Conrado (d, e, h, m, o)
e António Cruz (b).
30
com desvio-padrão de ± 5,90 espécies. Com a compilação dos dados provenientes de
trabalhos realizados anteriormente no PERP, a riqueza em espécies total para o Parque
Estadual do Rio Preto correspondente à de 43 se aproximou do valor estimado.
Figura 6: Curva de acumulação para espécies de anfíbios observadas no presente estudo.
As barras verticais indicam um intervalo de confiança de 95%.
31
DISCUSSÃO
A região do estudo é marcada pela sazonalidade, comum dos ambientes de
Cerrado (Eiten 1972). Logo, muitas espécies de anfíbios anuros são observadas apenas
nos períodos mais quentes e chuvosos, quando se tornam disponíveis os sítios
temporários de reprodução. Essas tendências são observadas em diversos estudos no
Cerrado (Oda et al., 2009; Maffei et al., 2011; Gambale et al., 2014). Assim,
comumente se observa grande sobreposição temporal durante o período reprodutivo da
maioria das espécies (Pombal Jr. & Gordo, 2004). Apenas duas espécies foram
observadas vocalizando na estação seca: Rhinella rubescens e Scinax gr. catharinae.
Apesar de Scinax gr. catharinae ter sido observada vocalizando nos meses mais frios e
secos do ano, foi abundante também na estação chuvosa. Em geral, são relatados para os
hilídeos ciclos reprodutivos mais longos (Bokermann & Sazima, 1973; Maffei et al.,
2011).
Contrastando com as demais espécies observadas no presente estudo, Rhinella
rubescens apresentou atividade reprodutiva exclusivamente na estação seca. Foram
observados vários indivíduos agregados em atividade de vocalização, comportamento
característico de espécies de reprodução explosiva (Wells, 1977). Em outros trabalhos,
são relatados ciclos reprodutivos curtos para diversas espécies do gênero Rhinella
(Brasileiro et al., 2005; Vasconcellos & Colli, 2009; Maffei et al., 2011). Segundo
Wells (1977), a reprodução explosiva mantém-se por apenas alguns dias.
A maior parte dos sítios reprodutivos temporários secou rapidamente ou
permaneceu seco durante todo o período de estudo, devido à inconstância das chuvas.
Com isso, espécies que poderiam se utilizar desses ambientes para reprodução na
estação seca, ficaram restritas à estação chuvosa. Nesse sentido, vários machos
vocalizando e casais em amplexo da espécie Dendropsophus minutus foram registradas
em brejo temporário em uma única noite. Enquanto que, em outros estudos, esta espécie
foi observada vocalizando o ano inteiro (Conte & Rossa-Feres, 2006; Melo et al., 2007;
Maffei et al., 2011). A estiagem também pode ter acarretado sub-amostragem das
espécies do Parque, uma vez que corpos d‟água temporários podem comportar maiores
riquezas do que os permanentes (Santos et al., 2007). Dessa forma, esses ambientes são
essenciais para a manutenção de espécies, que não puderam ser registradas no presente
estudo.
32
A espécie Trachycephalus typhonius foi registrada apenas em ambiente de mata
de galeria na área de estudo. Esta espécie é conhecida por habitar fitofisionomias
florestais, de formação vegetal amazônica e savânica (IUCN, 2015) e mais
recentemente foi observada ocupando ambientes de Floresta Atlântica (Soares et al.,
2012). Essa ampla distribuição geográfica de T. typhonius pode depender das manchas
florestais presentes nos ambientes abertos e savânicos, que seriam usados para se
dispersarem para os domínios da Amazônia e da Mata Atlântica. Segundo Colli et al.
(2002), algumas espécies típicas de outros domínios podem ocorrer marginalmente ou
profundamente no Cerrado, sobretudo nas florestas de galeria. Os ciclos de flutuação
climática com expansões e contrações dos domínios florestais (Carnaval & Moritz,
2008; Mayle et al., 2004) poderiam explicar a dinâmica de dispersão e especiação dos
anfíbios do Cerrado (Valdujo, 2011). As espécies Bokermannohyla gr. circumdata,
Vitreorana sp. e S. gr. catharinae também ocuparam exclusivamente ambientes
florestados, como mata de galeria e/ou mata ciliar de riachos permanentes, entretanto,
se tratam de espécies ainda sem confirmação taxonômica, podendo ser espécies com
distribuição geográfica restrita.
Um grande número de espécies registradas é exclusivo de ambientes abertos, no
caso representado pelos campos rupestres. Os campos rupestres do Espinhaço são
reconhecidos por abrigarem um elevado grau de endemismo, em especial para a flora
(Joly, 1970; Menezes & Giulietti, 1986; Giulietti et al, 1987; 1997; Rapini et al., 2008),
como também para outros representantes da fauna (Stattersfield et al., 1998; Silva &
Bates, 2002; Vasconcelos, 2008). São considerados como refúgios isolados de altitudes
elevadas em meio aos três domínios fitogeográficos, o Cerrado, a Caatinga e a Mata
Atlântica (Gontijo, 2008) e devido à sua distribuição insular, provavelmente facilita o
isolamento de populações, originando espécies restritas (Prance, 1994).
Das 209 espécies de anfíbios registradas para todo o domínio do Cerrado
(Valdujo et al., 2012), 20,6% (43) podem ser registradas apenas no PERP. Ao comparar
com outros levantamentos de anuros nesse domínio (Araújo et al., 2009; Ribeiro-Júnior
& Bertoluci, 2009; Oda et al., 2009; Morais et al., 2011; Araujo & Almeida-Santos,
2011; Conte et al., 2013), podemos considerar a região rica em espécies. As famílias
mais representativas da área foram Hylidae e Leptodactylidae, o que é previsto para
comunidades de anfíbios da região Neotropical (Cadavid et al., 2005; Conte & Rossa-
Feres, 2006; Bueno et al., 2013; Santana et al., 2008; Araujo & Almeida-Santos, 2011)
33
Com a compilação de dados utilizando outros trabalhos realizados no PERP,
observa-se que as espécies endêmicas do Espinhaço, antes conhecidas apenas na região
mais meridional do estado, tiveram suas distribuições ampliadas recentemente para
outras porções da cordilheira (Leite et al., 2006). Isso demonstra que muitas espécies da
herpetofauna consideradas como endêmicas da Serra do Cipó, na verdade podem
ocorrer de forma mais abrangente no Espinhaço como consequência de sub-
amostragem. Leite (2012), ao analisar os pontos de concentração de riqueza de anuros
no Espinhaço, observou valores altos na Serra do Cipó e no Quadrilátero Ferrífero e
pontos isolados de riqueza moderadamente elevada no planalto de Diamantina e na
Serra de Grão Mogol, Minas Gerais. Estes valores diminuem em direção ao norte, nas
serras do norte de Minas Gerais e da Chapada Diamantina, na Bahia.
De modo semelhante, Echternacht et al. (2011), ao analisar áreas ricas em
endemismo para plantas do Espinhaço, observou uma concentração das espécies
endêmicas na região da Serra do Cipó e no planalto de Diamantina, mas considera ser
um artefato da amostragem desigual, onde os locais mais extensivamente pesquisados
são os mais ricos em espécies. Rapini et al., (2008) ressaltam que estas discrepâncias no
esforço amostral podem distorcer a percepção sobre os centros de diversidade e
endemismos. Observa-se que a distribuição espacial do esforço amostral tem relação
com a proximidade dos centros urbanos, onde se concentram os núcleos de pesquisa
acadêmica. Assim, regiões próximas a estes centros quase não têm lacunas, por serem
mais acessíveis à realização de pesquisas científicas.
Dentre as espécies consideradas restritas ao Espinhaço, apenas H. botumirim não
tinha registro anterior para o PERP. Esta espécie, pertencente também ao clado das
pererecas-de-pijama, foi abundante nas regiões de maiores altitudes do parque.
Entretanto, pode ser provável que H. cipoensis tenha sido confundida com H.
botumirim, já que em trabalhos anteriores a espécie H. botumirim ainda não havia sido
descrita (Caramaschi, Cruz & Nascimento, 2009).
As espécies cuja identificação não foi possível e que não foram registradas em
trabalhos anteriores, como Scinax sp1. e Scinax sp2. clado ruber, podem se tratar de
espécies ainda não descritas. Sendo que a Scinax sp1. aparenta ser uma espécie de
campo rupestre, ocupando afloramentos rochosos quartzíticos com corpos d‟água
temporários. A coloração da região dorsal desta espécie é semelhante a de
Bokermannohyla alvarengai, que ocupa microambiente análogo, o que provavelmente
garante a camuflagem com o substrato. Scinax sp2. foi registrada apenas na parte alta do
34
parque, encontrada dentro e nas proximidades da casa de pesquisa. Parece ser uma
espécie tolerante a ambientes antropizados. Já foi registrada em outra localidade
próxima da região (observação pessoal), acima de 1000m de altitude. Desta forma, pode
ser uma espécie restrita de ambientes mais elevados. Logo, assim como proposto por
Rapini et al. (2008) para os levantamentos florísticos em campos rupestres, os
levantamentos faunísticos ainda são garantias de novidades taxonômicas. As espécies E.
cf. cesarii, B. gr. circumdata, Vitreorana sp., S. gr. catharinae e S. aff. machadoi
carecem de revisões taxonômicas, o que pode resultar no reconhecimento de espécies
novas. Logo, o conhecimento da taxonomia é essencial para definir estratégias de
conservação das espécies (Leite, 2012; Silvano, 2011). Adicionalmente, são necessárias
mais informações sobre história natural, e, portanto, novos estudos e coletas de material
biológico na região.
Muitas espécies de interesse para a conservação se encontram bem representadas
na herpetofauna do PERP. Considerando que 30,2% das espécies levantadas no presente
estudo são reconhecidas como endêmicas do Espinhaço e 18,6% das avaliadas são
Deficientes em Dados (DD), as quais podem ser somadas os 16,3% correspondendo
àquelas não ainda foram avaliadas, por serem prováveis espécies novas ou sem
identificação. De qualquer forma, a fauna do PERP inclui espécies raras, espécies de
distribuição restrita e sensíveis às mudanças de hábitats (IUCN, 2015). Nesse sentido,
Leptodactylus camaquara foi registrada em somente duas ocasiões e sempre nos
campos rupestres no presente estudo. Essa espécie é considerada como endêmica e DD.
As demais espécies avaliadas encontram-se na categoria menos preocupante, o que se
deve ao fato de exibirem populações estáveis, apresentarem ampla distribuição e, até
mesmo, tolerarem uma grande variedade de hábitats, inclusive ambientes antrópicos
(IUCN, 2015). É atribuída à Serra do Espinhaço grande relevância ecológica, devido à
biodiversidade que comporta, o que se deve à fatores históricos relacionados a sua
antiguidade geológica e posição geográfica (Gontijo, 2008). Logo, além do PERP estar
inserido nesta cordilheira, ele abriga diferentes fitofisionomias do domínio Cerrado, o
que contribui com a riqueza faunística e a particularidade da região. Assim, a Unidade
representa um importante refúgio para a conservação da fauna de anfíbios.
As espécies do presente estudo consideradas como endêmicas do Cerrado,
segundo a classificação de Valdujo (2011), foram as mesmas consideradas como
endêmicas do Espinhaço (IUCN, 2015). Dessa forma, a composição da comunidade de
anfíbios do PERP pode ser considerada mais representativa para a Serra do Espinhaço
35
do que para o domínio Cerrado. A topografia do Cerrado tem um importante papel
sobre a diversidade e distribuição dos anfíbios, sendo que a paleocordilheira do
Espinhaço pode ter isolado populações de espécies ancestrais, dando origem às espécies
endêmicas observadas atualmente (Valdujo, 2011). Da mesma forma, Leite (2012)
considera que os impactos gerados pelas oscilações climáticas durante o Quartenário
(Ab'Saber, 1977; Araújo et al., 2008; Sandel et al., 2011), associados à heterogeneidade
ambiental, são também responsáveis por moldar os padrões de endemismo deste grupo
no Espinhaço. Sandel et al. (2011) analisou para diferentes grupos de vertebrados, e,
particularmente para os anfíbios, que regiões onde a velocidade das mudanças
climáticas no Quartenário foi baixa, abrigam atualmente faunas altamente endêmicas.
As espécies de anuros consideradas endêmicas e restritas ao Cerrado localizam-se na
Serra do Espinhaço, Serra da Canastra, Platô Central, Bacia superior do rio Araguaia,
Chapada dos Guimarães e Serra da Bodoquena (Valdujo et al., 2012). Deste modo, a
distribuição das espécies de anuros do Cerrado responde aos gradientes climáticos, a
heterogeneidade dos ambientes e as relações com os domínios vizinhos, sem descartar a
influência dos fatores históricos e biogeográficos (Valdujo, 2011; Leite, 2012; Valdujo
et al., 2012).
36
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Ab'Saber, A.N. Espaços ocupados pela expansão dos climas secos na América
do Sul, por ocasião dos períodos glaciais quaternários. Universidade de São Paulo.
Instituto de Geografia. 1977.
Afonso, L.G. Estrutura temporal e espacial de comunidades de anuros em
riachos de mata na RPPN Serra do Caraça (Catas Altas, Minas Gerais). Dissertação de
Mestrado. Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais, Belo Horizonte. 2005.
Afonso, L.G.; Eterovick, P.C. Microhabitat choice and differential use by
anurans in forest streams in southeastern Brazil. Journal of Natural History, 41(13–16):
937–948. 2005.
Almeida-Abreu, P.A.; Renger, F.E. Serra do Espinhaço meridional: um orógeno
de colisão do Mesoproterozóico. Revista Brasileira de Geociências(32): 1-14. 2002.
Araújo, M.B.; Nogués–Bravo, D.; Diniz–Filho, J.A.F.; Haywood, A.M.; Valdes,
P.J. Rahbek, C. Quaternary climate changes explain diversity among reptiles and
amphibians. Ecography, (31): 8–15. 2008.
Araujo, C.O.; Condez, T.H.; Sawaya, R.J. Anfíbios Anuros do Parque Estadual
das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com outras taxocenoses no
Brasil. Biota Neotropica, 9(2): 77-98. 2009.
Araujo, C.O.; de Almeida-Santos, S.M. Herpetofauna de um remanescente de
Cerrado no estado de São Paulo, sudeste do Brasil. Biota Neotropica, 11(3): 47-62.
2011.
Baldissera, S.A.Jr.; Caramaschi, U.; Haddad, C.S.D. Review of the Bufo crucifer
species group with the description of two new related species (Amphibia: Anura:
Bufonidae). Arquivos do Museu Nacional, 62 (3): 255-282. 2004.
37
Barata, I.M. Levantamento de espécies de anfíbios anuros no Parque Nacional
das Sempre-Vivas. Relatório técnico não publicado. 2010.
Barata, I.M. Monitoramento da diversidade de anfíbios anuros ao longo do
gradiente de altitude no Parque Estadual do Pico do Itambé. Relatório técnico não
publicado. 2011.
Barata, I.M.; Mott, T. Protocolo de amostragem de vertebrados da Rede
ComCerrado: detalhamento para amostragem da herpetofauna. pp: 1-7. 2011.
Barata, I.M.; Santos, M.T.; Leite, F.S.; Garcia, P.C. A new species of
Crossodactylodes (Anura: Leptodactylidae) from Minas Gerais, Brazil: first record of
genus within the Espinhaco Mountain Range. Zootaxa, (3731): 552-560. 2012.
Barros, A. B. Herpetofauna do Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas
Gerais, Brasil. Dissertação de mestrado. Universidade Federal de Viçosa. 2011.
Bernarde, P.S.; Anjos, L.D. Distribuição espacial e temporal da anurofauna no
Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia: Anura).
Comunicações do Museu de Ciências e Tecnologia PUCRS, Série Zoologia, (12): 111-
140. 1999.
Bokermann, W.C.A. Sobre uma nova espécie de Hyla do Estado de Minas
Gerais, Brasil (Amphibia Salientia-Hylidae). Papéis Avulsos de Zoologia, 12: 357-362.
1956.
Bokermann, W.C.A. Dos novas especies de Hyla de Minas Gerais y notas sobre
Hyla alvarengai Bok. (Amphibia, Salientia, Hylidae). Neotropica, 10:67-76. 1964.
Bokermann, W.C.A. Três novas espécies de Physalaemus do sudeste brasileiro
(Amphibia, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Biologia, 27 (2): 135-143. 1967.
38
Bokermman, W.C.A.; Sazima, I. Anfíbios da Serra do Cipó, Minas Gerais,
Brasil. 1. Espécies novas de Hyla (Anura, Hylidae). Revista Brasileira de Biologia, 33
(3): 329-336. 1973 a.
Bokermman, W.C.A.; Sazima, I. Anfíbios da Serra do Cipó, Minas Gerais,
Brasil. 1. Duas espécies novas de Hyla (Anura, Hylidae). Revista Brasileira de
Biologia, 33(4): 521-528. 1973 b.
Bokermman, W.C.A.; Sazima, I. Anfíbios da Serra do Cipó, Minas Gerais,
Brasil. 4. Descrição de Phyllomedusa jandaia sp.n. (Anura, Hylidae). Revista Brasileira
de Biologia, 38(4): 927-930. 1978.
Brandão, R.A.; Leite, F.S.F.; Françoso, R.D.; Faivovich, J. Phyllomedusa
megacephala (Miranda-Ribeiro 1926) (Amphibia, Anura, Hylidae, Phyllomedusinae):
Distribution extension, new state record and map. Herpetology Notes, (5): 535-537.
2012.
Brasileiro, C.A.; Sawaya, R.J.; Kiefer, M.C.; Martins, M. Amphibians of an
open Cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotropica, 5(2): 93-109. 2005.
Bueno, C.M.; Cademartori, C.V.; Forneck, E.D.; Cabral, T.C. Anurofauna de
uma área do domínio da Mata Atlântica no Sul do Brasil, Morro do Coco, Viamão,
RS. Mouseion, (14): 11. 2013
Cadavid, J.; Valencia, C.R.; Gómez, A. Composición y estructura de anfibios
anuros en un transecto altitudinal de los Andes Centrales de Colombia. Revista del
Museo Argentino de Ciencias Naturales nueva serie, 7(2): 103-118. 2005.
Campos, R.A.R. Composição, uso de habitat e afinidades faunísticas da
comunidade de anfíbios anuros do Parque Nacional das Sempre Vivas, na região do
Espinhaço Meridional, Minas Gerais. Trabalho de Conclusão de Curso. Pontifícia
Universidade Católica de Minas Gerais, Belo Horizonte. 2009.
39
Candeira, C.P. Estrutura de comunidades e influência da heterogeneidade
ambiental na diversidade de anuros em área de pastagem no sudeste do Brasil.
Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual Paulista. 2007.
Canelas, M.A.S.; Bertoluci, J. Anurans of the Serra do Caraça, Southeastern
Brazil: species composition and phenological patterns of calling activity. Iheringia,
Série Zoologica, 97: 21–26. 2007.
Caramaschi, U.; Sazima, I. Uma nova espécie de Thoropa da Serra do Cipó,
Minas Gerais, Brasil (Amphibia, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Zoologia, 2(3):
139-146. 1984.
Caramaschi, U.; Sazima, I. Uma nova espécie de Crossodactylus da Serra do
Cipó, Minas Gerais, Brasil (Amphibia, Leptodactylidae). Revista Brasileira de
Zoologia, 3 (1): 43-49. 1985.
Caramaschi, U.; Cruz, C.A.G.; Nascimento, L.B. A New Species of Hypsiboas
of the H. polytaenius Clade from Southeastern Brazil (Anura: Hylidae). South American
Journal of Herpetology, 4 (3): 210-216. 2009.
Carnaval, A.C.; Moritz, C. Historical climate modeling predicts patterns of
current biodiversity in the Brazilian Atlantic forest. Journal of Biogeography (35):
1187– 1201. 2008.
Cassimiro, J.; Verdade; V.K.; Rodrigues, M.T. A large and enigmatic new
eleutherodactyline frog (Anura, Strabomantidae) from Serra do Sincorá, Espinhaço
range, northeastern Brazil. Zootaxa, 1761: 59-68. 2008.
Cechin, S.Z.; Martins, M. Eficiência de armadilhas de queda (pitfall traps) em
amostragens de anfíbios e répteis no Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 17(3): 729-
740. 2000.
40
Cisneros-Heredia, D.F.; McDiarmid, R.W. Revision of the characters of
Centrolenidae (Amphibia: Anura: Athesphatanura), with comments on its taxonomy and
the description of new taxa of glassfrogs. Zootaxa, (1572): 1–82. 2007.
Cisneros-Heredia, D.F.; McDiarmid, R.W. Revision of the characters of
Centrolenidae (Amphibia: Anura: Athesphatanura), with comments on its taxonomy and
the description of new taxa of glassfrogs. Zootaxa, (1572): 1–82. 2007.
Colli, G.R., Bastos, R.P.; Araujo, A.F. The character and dynamics of the
Cerrado herpetofauna. In: The Cerrados of Brazil: ecology and natural history of a
Neotropical savanna, 223-241p. 2002.
Colwell, R.K.; Coddington, J.A. Estimating terrestrial biodiversity through
extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences,
345(1311): 101-118. 1994.
Colwell, R.K.; Chao, A.; Gotelli, N.J.; Lin, S.Y.; Mao, C.X.; Chazdon, R.L.;
Longino, J.T. Models and estimators linking individual-based and sample-based
rarefaction, extrapolation and comparison of assemblages. Journal of Plant Ecology,
5(1): 3-21. 2012.
Colwell, R.K. 2013. EstimateS: Statistical estimation of species richness and
shared species from samples. Disponível em: http://viceroy.eeb.uconn. edu/estimates.
Acesso em: 15 de Jun. 2015.
Conte, C.E.; Silva, D.R.; Rodrigues, A.P. Anurofauna da bacia do rio Tijuco,
Minas Gerais, Brasil e sua relação com taxocenoses de anfíbios do Cerrado e suas
transições. Iheringia Série Zoologica, (103): 280-288. 2013.
Conte, C.E.; Rossa-Feres, D.C. Diversidade e ocorrência temporal da anurofauna
(Amphibia, Anura) em São José dos Pinhais, Paraná, Sul do Brasil. Revista Brasileira
de Zoologia, 23(1): 162-175. 2006
41
Correia, C.M. Distribuição espacial, uso de microambientes e riqueza de
espécies de uma comunidade de anfíbios anuros em um riacho no planalto de
Diamantina, Serra do Espinhaço, Minas Gerais, Brasil. Trabalho de Conclusão de
Curso. Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri. 2011.
Crump, M.L.; Scott, N.J. JR. Visual encounter surveys. In: Heyer, W.R.;
Donnely, M.A.; Mcdiarmid, R.W.; Hayek, L.A.C.; Foster, M.S. (Eds.). Measuring and
monitoring biological diversity: standard methods for amphibians.
Smithsonian.Washington, D.C., p. 84-91. 1994.
Dixo, M.; Verdade, V.K. Herpetofauna de serrapilheira da Reserva Florestal de
Morro Grande, Cotia (SP). Biota Neotropica, 6 (2): 1-20, 2006.
Drummond, G.M.; Martins, C.S.; Machado, A.B.M.; Sebaio, F.A.; Antonini, Y.
(Orgs.), Biodiversidade em Minas Gerais: um atlas para sua conservação. 2.ed.
Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte, p.65-69. 2005.
Drummond, L.O.; Baêta, D.; Pires, M.R.S. A new species of Scinax (Anura,
Hylidae) of the S. ruber clade from Minas Gerais, Brazil. Zootaxa, (1612): 45–53. 2007.
Drummond, L.O. Efeito do fogo na composição, distribuição e dieta de uma
taxocenose de anfíbios anuros de campos rupestres em Ouro Preto, Minas Gerais.
Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto. 2009.
Duellman W.E; Trueb, L. Biology of Amphibians. New York: McGraw-Hill
Book Company. 1994.
Echternacht, L.; Trovó, M.; Oliveira, C.T.; Pirani, J.R. Areas of endemism in the
Espinhaço Range in Minas Gerais, Brazil. Flora-Morphology, Distribution, Functional
Ecology of Plants, 206(9): 782-791. 2011.
Eiten, G. The cerrado vegetation of Brazil.The Botanical Review, (38): 201-341.
1972.
42
Eterovick, P.C.; Sazima I. A new species of Proceratophrys (Anura:
Leptodactylidae) from Southeastern Brazil. Copeia: 159-164. 1998.
Eterovick, P.C.; Sazima, I. Structure of an anuran community in a montane
meadow in southeastern Brazil: effects of seasonality, habitat, and predation. Amphibia-
Reptilia, 21: 439-461. 2000.
Eterovick, P.C.; Fernandes, G. W. Tadpole distribution within montane meadow
streams at the Serra do Cipó, southeastern Brazil: ecological or phylogenetic
constraints? Journal of Tropical Ecology, 17: 683-693. 2001.
Eterovick, P.C.; Sazima, I. Anfíbios da Serra do Cipó – Amphibians from the
Serra do Cipó. Belo Horizonte: Editora PUC Minas. 152 p. 2004.
Eterovick, P.C.; Barata, I. M. Distribution of tadpoles within and among
brazilian streams: the influence of predators, habitat size, and heterogeneity.
Herpetologica, 62(4): 355-377. 2006.
Fabri, D.A. Molecular phylogenetics of Crossodactylus Duméril & Bibron,
1841:(Anura: Hylodidae). Dissertação de Mestrado. Pontifícia Universidade Católica
do Rio Grande do Sul. 2013.
Frost. Amphibian Species of the World – An on line reference. V. 6.0.
Disponível em: <http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/>. Acesso em: 01 de
Ago. 2015.
Gambale, P.G., Woitovicz-Cardoso, M., Vieira, R.R., Batista, V.G., Ramos, J.,&
Bastos, R.P. (2014). Composição e riqueza de anfíbios anuros em remanescentes de
Cerrado do Brasil Central. Iheringia, Série Zoologia,104(1), 50-58.
Giaretta, A.; de Andrade, F.S.; Haga, I.; Carvalho, D. An acoustic evaluation of
the geographical distribution of Elachistocleis cesarii Miranda-Ribiero 1920 (Anura:
Microhylidae). Herpetology Notes, 5: 375-383. 2012.
43
Gontijo, B.M. Uma geografia para a Cadeia do Espinhaço. Megadiversidade, 4
(1-2): 7-15. 2008.
Guayasamin, J.M.; Castroviejo-Fisher, S., Trueb, L., Ayarzagüena, J., Rada, M.;
Vilà, C. Phylogenetic systematics of glassfrogs (Amphibia: Centrolenidae) and their
sister taxon Allophryne ruthveni. Zootaxa, 2100: 1-97. 2009.
Giulietti, A.M.; De Menezes, N.L.; Pirani, J.R., Meguro, M.; Wanderley, M.D.
G.L. Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: caracterização e lista das espécies. Boletim
de Botânica da Universidade de São Paulo, 1-151. 1987.
Giulietti, A.M.; Pirani, J.R.; Harley, R.M. Espinhaço Range Region, Eastern
Brazil. p. 397-404. In: Centres of plant diversity - A Guide and Strategy for their
Conservation. World Wildlife Fund & World Conservation Union. 1997.
IEF. Parque Estadual do Rio Preto. Instituto Estadual de Florestas de Minas
Gerais. Plano de Manejo do Parque Estadual do Rio Preto. 2004.
IUCN. União Internacional para Conservação da Natureza, lista vermelha.
Disponível em: <http://www.iucnredlist.org/>. Acesso em: 20 de Ago. 2015.
Jim, J. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região
de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência. Universidade Estadual
Paulista. Instituto de Biociências de Botucatu. 2003.
Joly, A.B. Conheça a vegetação brasileira. Editora da Universidade de São
Paulo e Polígono, São Paulo. 1970.
Juan M.G.; Santiago, C.F.; Linda, T.; Ayarzagüena, J.; Rada, M.; Vilà, C.
Phylogenetic systematics of Glassfrogs (Amphibia: Centrolenidae) and their sister taxon
Allophryne ruthveni. Zootaxa, (2100): 97. 2009.
44
Juncá, F.A. Anfíbios e Répteis. In: Juncá, F.A.; Funch, L.; Rocha, W. (Eds).
Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina - Série Biodiversidade.
Ministério do Meio Ambiente, Brasília, Brasil, p. 339-376. 2005.
Juncá, F.A.; Lugli, L. Reproductive Biology, Vocalizations, and Tadpole
Morphology of Rupirana Cardosoi, an Anuran with Uncertain Affinities. South
American Journal of Herpetology, 4(2): 173-178. 2009.
Klink, C.A.; Machado, R.B. A conservação do Cerrado brasileiro.
Megadiversidade, 1(1): 147-155. 2005.
Kopp, K.; Signorelli, L.; Bastos, R.P. Distribuição Temporal E Diversidade De
modos reprodutivos de anfíbios anuros no Parque Nacional das Emas e entorno, estado
de Goiás, Brasil. Iheringia, 100 (3): 192-200. 2010.
Kwet, A.; Di-Bernardo, M. Pró-Mata – Anfíbios. Editora PUCRS, Porto Alegre,
107. 1999.
Leite, F.S.F.; Pezzuti, T. L.; Viana, P. L. Notes On Geographic Distribution.
Check List, 2(1). 2006.
Leite, F.S.F.; Juncá, F.A.; Eterovick, P.C. Status do conhecimento, endemismo e
conservação de anfíbios anuros da Serra do Espinhaço, Brasil. Megadiversidade, 4: 1-2.
2008.
Leite, F.S.F.; Pezzuti, T.L.; Drummond, L.O.A New Species of Bokermannohyla
from the Espinhaço Range, State of Minas Gerais, Southeastern Brazil. Herpetologica
67(4): 440-448. 2011.
Leite, F.S.F. Taxonomia, biogeografia e conservação dos anfíbios da Serra do
Espinhaço. Tese de doutorado. Universidade Federal de Minas Gerais. 2012.
45
Leite, F.S.F.; Pezzuti, T.L.; Garcia, P.C.A. A New Species of the
Bokermannohyla pseudopseudis Group from the Espinhaço Range, Central Bahia,
Brazil (Anura: Hylidae). Herpetologica, 68(3): 401-409. 2012.
Lemckert, F.; Mahony, M. The relationship among multiple-scale habitat
variables and pond use by anurans in northern New South Wales, Australia.
Herpetological Conservation and Biology, 5(3): 537–547. 2010.
Lobo, F. Análisis filogénetico del género Pseudopaludicola (Anura:
leptodactylidae). Cuadernos de Herpetología, 9: 21-43. 1995.
Lourenço, A.C.C.; Nascimento, L.B.; Pires, M.R.S. A New Species of the
Scinax catharinae Species Group (Anura: Hylidae) from Minas Gerais, Southeastern
Brazil. Herpetologica, 65(4): 468-479. 2009.
Lugli, L.; Haddad, C.F.B. New species of Bokermannohyla (Anura, Hylidae)
from Central Bahia, Brazil. Journal of Herpetology, 40: 7-15. 2006.
Maciel, N. M. Sistemática e biogeografia do grupo Rhinella marina (Linnaeus,
1758) (Anura: Bufonidae). Tese de doutorado. Universidade de Brasília. 2008.
Maffei, F.; Ubaid, F.K.; Jim, J. Anfíbios: Fazenda Rio Claro, Lençóis Paulista,
SP, Brasil. Bauru: Canal, (6):128. 2011.
Maffei, F.; Ubaid, F.K.; Jim, J. Anurofauna em área de cerrado aberto no
município de Borebi, estado de São Paulo, Sudeste do Brasil: uso do habitat,
abundância e variação sazonal. Biota Neotrópica 11(2): 221-233. 2011.
Mayle, F.E.; Beerling, D.J.; Gosling, W.D.; Bush, M. B. Responses of
Amazonian ecosystems to climatic and atmospheric carbon dioxide changes since the
last glacial maximum. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological
Sciences, 359(1443): 499-514. 2004.
46
Melo, G.V.D.; Rossa-Feres, D.D.C.; Jim, J. Variação temporal no sítio de
vocalização em uma comunidade de anuros de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil.
Biota Neotropica, 7(2): 93-102. 2007.
Menezes, N.L.; Giulietti, A.M. Campos rupestres: Paraíso botânico na serra do
Cipó. Ciência Hoje, 25 (4): 38-44. 1986.
Mezetti, N.A: Carneiro, P.C.F; Galdino, C.A.B; Nascimento, L.B, Ronald, R.Jr;
Fernandes, D.S.; Rocha, M.D; Machado, L.L; Braga, F.S; Del Lama, F.S; Calixto, V.
A.F; Pinto, F.C.S; Queiros, F.N.S; Alencar, L.R.V; Scalazo, J.A.M; Kleinsorge, J. M.D;
Campos, R.A.R; Paula, T.P; Costa, C.G. Composição da herpetofauna e comparação de
seis métodos de coleta em uma área de cerrado no Parque Nacional das Sempre-Vivas
(Minas Gerais). In Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil. Sociedade Brasileira
de Ecologia, Caxambu, p. 1-2. 2007.
MMA. Ministério do Meio Ambiente; Instituto Chico Mendes. Plano Nacional
para a conservação dos répteis e anfíbios ameaçados de extinção na Serra do Espinhaço.
2012. Disponível em: http://www.icmbio.gov.br. Acesso em: 20 de Set. 2015.
Morais, A.R.; Signorelli, L.; Gambale, P.G.; Kopp, K.; Nomura, F.; Guimarães,
L.D. A.; Vaz-Silva, W.; Ramos, J.; Bastos, R.P. Anfíbios anuros associados a corpos
d'água do sudoeste do estado de Goiás, Brasil. Biota Neotropica, 11(3). 2011.
Napoli, M.F.; Juncá, F.A. A new species of the Bokermannohyla circumdata
group (Amphibia: Anura: Hylidae) from Chapada Diamantina, State of Bahia, Brazil.
Zootaxa, 1244: 57-68. 2006.
Napoli, M.F.; Juncá, F.A.; Cruz, D.; Abreu, R.O. Amphibia, Anura,
Strabomantidae, Strabomantis aramunha Cassimiro, Verdade and Rodrigues, 2008:
Distribution extension with notes on natural history, color patterns, and morphometric
data. Check List, 6(2): 275-279. 2010.
Nascimento, L.B.; Leite, F.S.F.; Eterovick, P.C.; Feio, R.N. Anfíbios. In
Drummond, G.M.; Martins, C.S.; Greco, M.B.; Vieira, F. (Eds). Biota Minas:
47
Diagnóstico do Conhecimento sobre a Biodiversidade no Estado de Minas Gerais -
Subsídio ao Programa Biota Minas. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte, p. 221-
248. 2009.
Neves, S.C.; Abreu, P.A.A.; Fraga, L. M. S. Fisiografia. In Silva, A.C.; Pedreira,
L.C.V.S.F.; Abreu, P.A.A. (Eds.). Serra do Espinhaço Meridional: Paisagens e
Ambientes. Belo Horizonte: Editora: O Lutador, p. 47-58. 2005.
Nogueira, C.; Colli, G.R.; Costa, G.C.; Machado, R.B. Diversidade de répteis
Squamata e evolução do conhecimento faunístico no Cerrado. In: Diniz, I.R.; Marinho-
Filho, J.; Machado, R.B.; Cavalcanti, R.B. (org.). Cerrado: conhecimento científico
quantitativo como subsídio para ações de conservação. Editora UnB, Brasília, p. 333-
375, 2010.
Oda, F.H., Bastos, R.P., & Lima, M.A.C.S. Taxocenose de anfíbios anuros no
Cerrado do Alto Tocantins, Niquelândia, Estado de Goiás: diversidade, distribuição
local e sazonalidade. Biota Neotropica, 9(4): 219-232. 2009.
Oliveira, F.F.R.; Eterovick, P.C. The role of river longitudinal gradients, local
and regional attributes in shaping frog assemblages. Acta Oecologica, 30: 1–12. 2009.
Oliveira, F.F.R.; Eterovick, P.C. Patterns of spatial distribution and microhabitat
use by syntopic anuran species along permanent lotic ecosystems in the cerrado of
southeastern Brazil. Herpetologica, 66(2): 148–160. 2010.
Pansonato, A.; Rhaiza Mudrek, J.; Simioni, F.; Alves Martins, I.; Strüssmann,
C. Geographical variation in morphological and bioacoustic traits of Pseudopaludicola
mystacalis (Cope, 1887) and a reassessment of the taxonomic status of
Pseudopaludicola serrana Toledo, 2010 (Anura: Leptodactylidae:
Leiuperinae). Advances in Zoology, (2014). 2014.
Pedralli, G.; Guimarães Neto, A.S.; Teixeira, M.C.B. Diversidade de anfíbios na
região de Ouro Preto. Ciência Hoje, 30(178): 71-73. 2001.
48
Pimenta, B. V.; Caramaschi, U.; Cruz, C. A. G. Synonymy of Crossodactylus
bokermanni Caramaschi & Sazima, 1985 with Crossodactylus trachystomus (Reinhardt
& Lütken, 1862) and description of a new species from Minas Gerais, Brazil (Anura:
Hylodidae). Zootaxa, 3955(1): 065-082. 2015.
Prance, G.T. A comparison of the efficacy of higher taxa and species numbers
in the assessment of biodiversity in the neotropicos. Philosophical Transactions of the
Royal Society of London, (345): 89-99. 1994
Pombal Jr., J.P. Distribuição espacial e temporal de anuros (Amphibia) em uma
poça permanente na Serra de Paranapiacaba, sudeste do Brasil. Revista Brasileira de
Biologia, 57(4): 583-594. 1997.
Pombal Jr, J. P.; Gordo, M. Anfíbios anuros da Juréia. In: Marques, O. A. V.;
Duleba, W. Estação Ecológica Juréia-Itatins. Ambiente Físico, Flora e Fauna, 243-256.
2004.
Rapini, A.; Ribeiro, P.L.; Lambert, S.; Pirani, J.R. A flora dos campos rupestres
da Cadeia do Espinhaço. Megadiversidade, (4): 16-24. 2008.
Ribeiro-Júnior, J.W.; Bertoluci, J. Anuros do cerrado da Estação Ecológica e da
Floresta Estadual de Assis, sudeste do Brasil. Biota Neotropica, 9(1): 0-0. 2009.
Rievers, C.R. Anfíbios anuros de serrapilheira do Parque Estadual do Rio
Doce: resposta à disponibilidade de recursos e aos fatores climáticos. Dissertação de
Mestrado. Universidade Federal de Ouro Preto. 2010.
Sá, R.O.; Grant, T.; Camargo, A.W.; Heyer, R.; Ponssa, M.L.; Stanley, E.
Systematics of the Neotropical Genus Leptodactylus Fitzinger, 1826 (Anura:
Leptodactylidae): Phylogeny, the Relevance of Non-molecular Evidence, and Species
Accounts. South American Journal of Herpetology, 9(1): 1-128. 2014.
Saadi, A. A geomorfologia da Serra do Espinhaço em Minas Gerais e suas
margens. Geonomos, 3(1): 41–63. 1995.
49
Sabbag, A.F. Filogeografia de Thoropa grupo miliaris (Anura:
Cycloramphidae) São José do Rio Preto. Dissertação de Mestrado. Universidade
Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”. Instituto de Biociências, Letras e Ciências
Exatas. 2013.
Santos, T.G.; Kopp, K.; Spies, M.R.; Trevisan, R.; Cechin, S. Z. Distribuição
temporal e espacial de anuros em área de Pampa, Santa Maria, RS. Iheringia, Série
Zoologica, 98(2): 244-253. 2008.
Sandel, B.; Arge, L.; Dalsgaard, B.; Davies, R.G; Gaston, K.J. Sutherland W.J.;
Svenning, J.C. The influence of late quaternary climate–change velocity on species
endemism. Science, (334): 660–664. 2011.
Santana, G.G.; Vieira, W.L.; Pereira-Filho, G.A.; Delfim, F.R.; Lima, Y.C.;
Vieira, K. S. Herpetofauna em um fragmento de Floresta Atlântica no estado da Paraíba,
Região Nordeste do Brasil. Biotemas, 21(1): 75-84. 2008.
Santos, T.G.; Rossa-Feres, D.D.C.; Casatti, L. Diversidade e distribuição
espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca no sudeste do
Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 97(1): 37-49. 2007.
São Pedro, V.A. Composição, ocupação ambiental e sazonalidade dos anfíbios
anuros da Serra do Ouro Branco, Serra do Espinhaço, Minas Gerais, Brasil.
Dissertação de mestrado. Universidade Federal de Viçosa, 2008.
São Pedro, V.A.; Drummond, L. O.; Costa, H. C.; Fernandes, V. D.; Feio, R. N.
Predação de embriões por girinos de Bokermannohyla alvarengai (Anura, Hylidae) em
riacho temporário na Serra do Ouro Branco, Minas Gerais, Brasil. Boletim do Museu de
Biologia Mello Leitão, 24: 111-118. 2008.
São Pedro, V.A.; Feio, R.N. Distribuição espacial e sazonal de anuros em três
ambientes na Serra do Ouro Branco, extremo sul da Serra do Espinhaço, Minas Gerais,
Brasil. Biotemas, 23(1): 143-154. 2010.
50
São-Pedro V.A.; Feio, R.N. Anuran species composition from Serra do Ouro
Branco, southern most Espinhaço Mountain Range, state of Minas Gerais, Brazil. Check
List, 7(5): 671-680. 2011.
Silva, J.M. C.; Bates, J.M. Biogeographic patterns and conservation in the South
American Cerrado: a tropical savanna hotspot. BioScience, (52): 225-233. 2002.
Silvano, D. Distribuição e conservação de anfíbios no Cerrado em cenários
atuais e futuros. Tese de Doutorado. Universidade de Brasília, Brasília. 2011.
Silva, A.C.; Sá Fortes, L.C.V.P.; Almeida-Abreu, P.A. Serra do Espinhaço
Meridional: paisagens e ambientes. Universidade Federal dos Vales Jequitinhonha e
Mucuri, Faculdade de Ciências Agrárias. Belo Horizonte: O Lutador. 2005.
Silveira, A.L. Anfíbios do município de João Pinheiro, uma área de cerrado no
noroeste de Minas Gerais, Brasil. Arquivos do Museu Nacional, 64(2): 131-139. 2006.
Silveira, L.F.; Beisiegel, B.M.; Curcio, F.F.; Valdujo, P.H.; Dixo, M.; Verdade,
V.K.M.; Taliaferro, G.M.; Cunningham, P.T.M. Para que servem os inventários de
fauna? Estudos Avançados, 24(68): 173-207. 2010.
SBH. Sociedade Brasileira de Herpetologia. Lista de anfíbios do Brasil.
Disponível em: <http://www.sbherpetologia.org.br/>. Acesso em: 01 de Jul. 2015.
Statsoft Statistica - Data analysis software system. Version 8.0. 2007. Disponível
em: <http://www.statsoft.com/>.
Stattersfield, A.J.; Crosby, M.J.; Long, A.J.; Wege, D.C. Endemic bird areas of
the world: priorities for biodiversity conservation. Cambridge: BirdLife International.
1998.
Toledo, L.F.; Zina, J.; Haddad, C.F.B. Distribuição Espacial e Temporal de uma
Comunidade de anfíbios Anuros do Município de Rio Claro, São Paulo, Brasil. Holos
Environment, 3 (2): 136-149. 2003.
51
Toledo, L.F.; Loebmann, D.; Haddad, C.F. Revalidation and redescription of
Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro, 1920)(Anura: Microhylidae). Zootaxa, 2418:
50-60. 2010.
Thomé, M.T.C. Diversificação das espécies de Rhinella do grupo crucifer
(Anura, Bufonidae) na Mata Atlântica. Tese de doutorado. Universidade Estadual
Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro. 2011.
Thomé, M.T.C.; Zamudio, K.R.; Haddad, C.F.; Alexandrino, J. Delimiting
genetic units in Neotropical toads under incomplete lineage sorting and hybridization.
BMC evolutionary biology, 12(1): 242. 2012.
Uetanabaro, M.; Souza, F.L.; Landgref-Filho, P.; Beda, A.F.; Brandão, R.A.
Anfíbios e répteis do Parque Nacional da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul,
Brasil. Biota Neotropica, 7(3): 279-289. 2007.
Vasconcelos, M.F. Mountaintop endemism in eastern Brazil: why some bird
species from campos rupestres of the Espinhaço Range are not endemic to the cerrado
region? Revista Brasileira de Ornitologia, (16):348-362. 2008.
Vasconcellos, M.M.; Colli, G.R. Factors affecting the population dynamics of
two toads (Anura: Bufonidae) in a seasonal neotropical savanna. Copeia,(2): 266-276.
2009.
Valdujo, P.H. Diversidade e distribuição de anfíbios no Cerrado: o papel dos
fatores históricos e dos gradientes ambientais. Tese de doutorado. Universidade de São
Paulo. 2011.
Valdujo, P.H.; Silvano, D.L., Colli, G.; Martins, M. Anuran species composition
and distribution patterns in Brazilian Cerrado, a Neotropical Hotspot. South American
Journal of Herpetology, 7(2): 63-78. 2012.
52
Veiga‐Menoncello, A.C.; Lourenco, L.B.; Struessmann, C.; Rossa‐Feres, D.C.;
Andrade, G.V.; Giaretta, A.A.; Recco‐Pimentel, S.M. A phylogenetic analysis of
Pseudopaludicola (Anura) providing evidence of progressive chromosome
reduction. Zoologica Scripta, 43(3): 261-272. 2014
Versieux, L.M.; Louzada, R.B.; Viana, P.L.; Mota, N.; Wanderley, M.G.L. An
illustrated checklist of Bromeliaceae from Parque Estadual do Rio Preto, Minas Gerais,
Brazil, with notes on phytogeography and one new species of Cryptanthus. Phytotaxa,
10: 1–16. 2010.
Wells, K.D. The courtship of frogs. In: Taylor, D. H.; Guttman, S. I. eds. The
Reproductive Biology of Amphibians. New York and London, Plenum, 233-262. 1977.
Wells K.D. The ecology and behavior of amphibians. Chicago: The University
of Chicago Press. 2007.
Zimmerman, B.L. Audio strip transects. In: Heyer, W.R., Donnelly, M.A.,
Mcdiarmid, R., Hayek, L.C., Foster, M.S. (Eds.). Measuring and Monitoring Biological
Diversity: Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press,
Washington, D.C., p. 92-96. 1994.
53
CAPÍTULO 2: DIVERSIDADE LOCAL DE ANUROS EM DIFERENTES
FISIONOMIAS DO CERRADO
RESUMO: O Cerrado abriga grande diversidade fitofisionômica e faunística, é
considerado a mais rica e ameaçada savana tropical do planeta, sendo considerado desta
forma, um hotspot. Contudo, ainda é necessário o preenchimento de lacunas de
conhecimento sobre a diversidade distribuída neste domínio, em particular para a fauna
de anfíbios. Assim, o presente estudo teve como objetivo analisar a composição,
diversidade, riqueza e sazonalidade da comunidade de anuros em diferentes
fitofisionomias em um fragmento do Cerrado, no Parque Estadual do Rio Preto. Foram
amostrados cinco diferentes ambientes, de formações abertas e florestais. A
metodologia utilizada foi Busca ativa, Censo acústico e Pitfall-Traps. As campanhas
foram mensais, entre outubro de 2013 e março de 2015, compreendendo duas estações
chuvosas e uma estação seca. O campo rupestre apresentou sazonalidade significativa
quanto a abundância de anuros. No ambiente de cerrado típico sem corpos d‟água não
não foi observada nenhuma espécie de anuro. A mata de galeria foi a fisionomia que
apresentou maior riqueza e diversidade de espécies de anuros. No entanto, no campo
rupestre foi observado maior número de espécies endêmicas. De forma geral, os
ambientes analisados apresentaram exclusividade em alguma(s) espécie(s), o que
demonstra a contribuição das diferentes fisionomias na diversidade e composição da
comunidade de anfíbios do Cerrado.
54
INTRODUÇÃO
Localizado na região central da América do Sul, o Cerrado é considerado a mais
rica e ameaçada savana tropical do planeta, incluído na lista dos grandes centros de
biodiversidade, os hotspots (Myers et al. 2000). O Cerrado apresenta grande diversidade
fisionômica, determinada, sobretudo, por fatores como o fogo, a composição do solo e a
intervenção humana (Cole, 1960; Coutinho, 1978; Lopes e Cox; 1977). Sua vegetação
apresenta padrões florísticos, exibindo espécies exclusivas de cada fisionomia (Toppa,
2004) e, além disso, é enriquecida por representantes de outras formações vegetacionais
dos domínios adjacentes, Mata Atlântica, Amazônia e Caatinga (Rizzini, 1963).
Poderíamos esperar que as fisionomias mais complexas e produtivas, como os
ambientes florestais, fossem mais ricas em espécies. No entanto, Thomé (2006), ao
analisar a diversidade da herpetofauna em diferentes fisionomias do Cerrado, concluiu
que ambientes mais abertos e savânicos comportam maiores riquezas. Da mesma forma,
estudos sobre pequenos mamíferos (Carmignotto, 2004) e répteis (Nogueira, 2009)
mostraram que a riqueza de espécies está concentrada em fisionomias abertas. Segundo
Nogueira (2009), hábitats abertos seriam mais dominantes e estáveis do que hábitats
florestados no Cerrado. Para aves, entretanto, Silva (1995) sugere que a maior parte das
espécies do Cerrado mantém algum grau de dependência dos ambientes florestais e que
sua riqueza seja fruto de intercâmbios ocorridos no passado com os domínios florestais
vizinhos.
Em geral, as formações campestres estão em terrenos mais antigos, de planaltos
mais elevados, enquanto que as áreas mais baixas geralmente abrigam maiores
extensões de ambientes florestais (Machado et al., 2008). De tal modo, Silva e Bates
(2002), a partir de comparações entre um grupo antigo de aves, ligado às formações
campestres e savânicas, e um grupo mais recente, associado com as formações florestais
dentro do Cerrado, propõem que os padrões de distribuição geográfica dessas aves
seguem a dinâmica de diversificação dos ambientes de Cerrado. De forma semelhante
para anfíbios, segundo Valdujo (2011) a heterogeneidade ambiental do Cerrado oferece
uma diversidade de hábitats e de condições que resultou na evolução de espécies com
diferentes requisitos.
Vários estudos analisam a influência de fatores climáticos na riqueza de espécies
de anfíbios do Cerrado, sendo que os maiores valores são registrados na estação úmida
(Kopp et al., 2010; Maffei, 2014; Melo et al., 2007). O Cerrado é caracterizado por
55
apresentar duas estações bem definidas, um período chuvoso quente e úmido e o outro
seco e frio (Eiten, 1972). Durante a estação chuvosa, a disponibilidade de corpos d‟água
aumenta favorecendo a reprodução (Rossa-Feres & Jim 1994). Desta forma, muitas
comunidades apresentam marcada sazonalidade (Santos et al., 2007; Vasconcelos &
Rossa-Feres, 2005). No entanto, a heterogeneidade na distribuição da diversidade dos
anfíbios neste domínio seria explicada não apenas pelos fatores contemporâneos locais,
tais como, o clima, disponibilidade de hábitat e interações ecológicas, mas considerando
também a influência da história biogeográfica das espécies (Valdujo, 2011). Buckley e
Jetz (2007) analisaram a influência de fatores ambientais como preditores na riqueza de
anfíbios. Esses autores reforçam a veracidade da influência da água e da temperatura
nos padrões de diversidade, como o esperado, considerando as rigorosas restrições
ecofisiológicas do grupo. Em escalas mais amplas, os autores ressaltam também a
sobreposição das histórias regionais, como eventos de especiação e extinção, enquanto
explicação adicional para os gradientes de riqueza global.
Portanto, a dinâmica da topografia assume um papel importante sobre os padrões
biogeográficos dos anfíbios no Cerrado, sendo que o soerguimento de cordilheiras pode
ter isolado espécies ancestrais dando origem às espécies de distribuição restrita, que
observamos atualmente nas regiões montanhosas das porções sudeste, sudoeste e central
do domínio (Valdujo, 2011). Na região sudeste localiza-se o complexo do Espinhaço. A
cordilheira do Espinhaço, termo introduzido por Eschwege (1822), representa a faixa
orogênica Precambriana mais extensa e contínua do território brasileiro (Almeida-Abreu
& Renger, 2002). Possui notável endemismo de flora e fauna (Leite et al., 2008; Leite,
2012; Rapini et al., 2008; Silva & Bates, 2002; Vasconcelos et al., 2008) e é,
particularmente, rica em espécies de anfíbios (Leite et al., 2008). Fatores como a
altitude, sua grande extensão e a complexa relação histórica e ecológica com os
domínios adjacentes, Cerrado, Mata Atlântica e Caatinga, são sugeridos como fatores
responsáveis pela alta diversidade e endemismo da fauna de anuros do Espinhaço (Leite
et al., 2008).
Nas últimas décadas, houve um intenso acúmulo de conhecimento básico sobre a
diversidade faunística do Cerrado (Machado et al., 2008). Contudo, ainda existem
deficiências e grandes lacunas de informações sobre a diversidade e distribuição das
espécies, que dificulta a identificação de áreas prioritárias para a conservação e as
interpretações zoogeográficas (Nogueira et al., 2010; Valdujo, 2011; Silva & Bates,
2002, Leite, 2012). À vista disso, são necessários estudos que busquem responder como
56
a composição e a riqueza das comunidades estão distribuídas nos diferentes ambientes
do domínio.
O Parque Estadual do Rio Preto está inserido em um fragmento de Cerrado no
complexo do Espinhaço. Esse Parque engloba uma heterogeneidade de fitofisionomias
características do domínio, com formações abertas e florestais (IEF, 2004). Nesta
Unidade, importantes estudos sobre os anfíbios anuros foram realizados (IEF, 2004;
Leite et al., 2006; Oliveira & Eterovick, 2009; 2010; Brandão et al., 2012), indicando a
ampliação da distribuição geográfica de anfíbios endêmicos da porção do Espinhaço
para esta localidade e propondo que espécies consideradas restritas, conhecidas para a
Serra do Cipó, podem ocorrer mais amplamente nesta formação (Leite et al. 2006).
Desta forma, é evidente a necessidade de investimento em pesquisa na região, de modo
a elucidar esses padrões e, dessa forma, ampliar o conhecimento.
O presente estudo teve como objetivo descrever a comunidade de anfíbios
anuros do Parque Estadual do Rio Preto quanto a composição, diversidade, riqueza de
espécies e sazonalidade em um fragmento de Cerrado, inserido no Complexo do
Espinhaço, considerando os diferentes ambientes fitofisionômicos: o cerrado strictu
sensu, o cerrado rupestre, a mata de galeria, o campo rupestre e por fim, a mata ciliar.
57
METODOLOGIA
Área de estudo
O estudo foi realizado no Parque Estadual do Rio Preto (18º07‟S, 43º20‟W),
Unidade de Conservação com uma área total de 12,185 mil hectares, localizada no
município de São Gonçalo do Rio Preto, Minas Gerais, Brasil (IEF, 2004). O município
dista a 355 km de Belo Horizonte e está inserido na porção meridional do Complexo da
Serra do Espinhaço. A região está localizada na bacia do Rio Jequitinhonha e abriga
nascentes de diversos córregos e rios, dentre os quais se destacam o Rio Preto, um
afluente do Rio Araçuaí que tem vazão no Rio Jequitinhonha. O relevo é acidentado,
repleto de rochas de quartzo e o solo dominante é o Neossolo Litólico Psamítico típicos
e Neossolos Litólicos Distróficos típicos, associados a afloramentos rochosos de
quartzito (IEF, 2004). Com relação à cobertura vegetal, no Parque Estadual do Rio
Preto predominam as formações campestres e savânicas, com diferentes fitofisionomias
de Cerrado. Associadas a estas diferentes formações, encontram-se as ilhas de capão e
as matas ciliares ao longo das margens do Rio Preto e dos córregos constituídas por
floresta estacional semidecidual (IEF, 2004). A altitude do parque varia de
aproximadamente 700 a 1826m (Versieux et al., 2010). De acordo com a classificação
climática de Koppen, o clima da região é Cwb, isto é, mesotérmico com verões úmidos
e invernos secos, sendo que a temperatura média anual encontra-se na faixa de 18°C a
20°C, com precipitação média anual variando entre 1.250 a 1350 mm e com a umidade
quase sempre elevada, chegando em torno de 70,6% na média anual (Neves et al.,
2005).
Hábitats Amostrados
O desenho amostral seguiu a infraestrutura desenvolvida pelo Projeto do
ComCerrado, consistindo de um “grid” contendo 10 parcelas de 250m cada, mantendo
aproximadamente 1 km de distância entre elas (Figura 1). Dentre estas parcelas, quatro
foram selecionadas para o presente estudo e uma parcela adicional foi aberta, mas não
incluída na área do “grid”. Essa parcela foi inserida em um riacho permanente com
representativa mata ciliar, assim foi considerada como parcela aquática (aquaw),
mantendo a extensão de 250m. Por meio dessas parcelas, buscou-se representar as
58
diferentes fisionomias do Cerrado (Figura 2), uma breve descrição destas é apresentada
a seguir:
Parcela 0000w - cerrado com ausência de corpos d‟água: área com vegetação de
cerrado stricto sensu; de cobertura densa e dossel fechado, com predomínio de arbustos
e árvores de maior porte. Solo de terra com folhiço. Ausência de corpos d‟água mesmo
durante a estação chuvosa, sendo bem seco. Altitude em torno de 914m.
Parcela 1000w - cerrado rupestre com riacho temporário: predomínio de um
cerrado rupestre, com arbustos mais esparsos e vegetação rupícula em afloramentos
rochosos quartzíticos. O solo é arenoso e rochoso. Há um pequeno riacho temporário,
cujo leito é rochoso e arenoso, porém com água apenas na estação chuvosa. Apresenta
nos últimos metros uma mancha de cerrado stricto sensu com solo de terra, troncos
caídos e cupinzeiros. Altitude em torno de 902m.
Parcela 2000w - mata de galeria com corpos d‟água permanentes e temporários:
Capão de mata de galeria, com nascentes e corpos d‟água permanentes e temporários e
Figura 1: GRID Rede ComCerrado instalado no Parque Estadual do Rio Preto, com as parcelas
0000w, 1000w, 2000w e 3000e demarcadas, com exceção de Aquaw.
59
solo rico em serapilheira. Está presente também um fragmento de área aberta de solo
exposto e arenoso (areal) com predomínio de vegetação herbácea e arbustiva. Altitude
em torno 856m.
Parcela 3000e - campo rupestre com corpos d‟água permanentes e temporários:
área de campo rupestre, rico em afloramentos quartzíticos. A cobertura vegetal
apresenta predomínio de herbáceas e arbustos e plantas rupícolas. Ocorrem corpos
d‟água temporários e filetes d‟água permanentes. Solo predominantemente arenoso e
rochoso. Altitude em torno de 872m.
Parcela Aquaw - mata ciliar em riacho permanente: área de riacho permanente,
com mata ciliar estreita e densa, bem preservada, com vegetação arbustiva, herbácea e
arbórea bem representativas durante todo o trecho. O solo do leito do riacho varia em
diferentes trechos, entre pedregoso, rochoso e arenoso. Altitude em torno de 770m.
60
Amostragem
Foram realizadas campanhas mensais com duração em média de três dias ao
longo de 18 meses consecutivos, de outubro de 2013 a março de 2015, perfazendo um
total de 64 dias de amostragem. O período de amostragem incluiu duas estações
Figura 2: Diferentes ambientes amostrados no estudo. a: cerrado sensu strictu (0000w), b: cerrado rupestre
(1000w), c: mata de galeria (2000w), d: campo rupestre (3000e), e: mata ciliar (Aquaw).
61
chuvosas, de outubro de 2013 a março de 2014 e de outubro de 2014 a março de 2015 e
uma estação seca, de abril de 2014 a setembro de 2014.
O esforço amostral foi padronizado, seguindo a metodologia proposta pelo
protocolo da Rede ComCerrado, elaborado por Barata & Mott (2011), com algumas
modificações para se adequar ao presente estudo. Assim, foram utilizados os métodos
de busca ativa e de coleta por meio de armadilhas do tipo pitfall, conforme descrito
abaixo.
Busca Ativa noturna e Censo Acústico: O método envolve procura e captura
manual em todos os hábitats potenciais para ocorrência de anuros, visando o encontro
do maior número de espécies (Crump & Scott, 1994). As amostragens foram
complementadas por censo acústico (Zimmerman, 1994), que é caracterizado pelo
reconhecimento e registro das vocalizações típicas de cada espécie. Estas metodologias
foram utilizadas simultaneamente. Mensalmente, as cinco parcelas foram vistoriadas.
Os observadores percorreram cada uma delasem uma hora, entre os horários de 18h e
00h. Os observadores caminharam à pé ao longo das parcelas e registraram todos os
anuros percebidos visualmente ou acusticamente, ou seja, em atividade de vocalização
em seus microambientes. O esforço amostral total empregado foi 60 dias.
Pitfalls Traps: armadilhas que se caracterizam por uma sequência de baldes de
60 litros enterrados no solo até a boca e alinhados ao longo de uma cerca direcionadora,
sustentada por estacas e enterrada no solo ao longo de toda a sua extensão. Essas
armadilhas visam a captura de pequenos animais em deslocamento. Uma vez que estes
se deparam com essa cerca, tenderão a acompanhá-la e possivelmente cairão no
recipiente plástico (Cechin & Martins, 2000). O primeiro balde foi instalado dezoito
metros após o final de cada parcela. Cada conjunto de armadilhas era composto por
quatro baldes, distando entre eles oito metros, sendo que no final do conjunto de baldes
a cerca continua por mais oito metros. Assim, totalizou 40m de cerca-guia (Figura 3).
Os baldes de todas as parcelas ficaram destampados por apenas dois dias consecutivos
em cada campanha, sendo verificados pela manhã (08:00-12:00h). O esforço amostral
total empregado foi de 36 dias.
62
Procedimentos laboratoriais
Foram coletados indivíduos como espécime-testemunho e também quando
necessário para confirmação taxonômica. Os indivíduos capturados em campo foram
acondicionados em sacos plásticos para o transporte até o laboratório. Para a eutanásia,
foi utilizado o anestésico Xilocaína 5%, em altas doses para ocorrer o óbito. O
anestésico era aplicado no ventre do animal, em regiões bem vascularizadas, ou injetado
Figura 3: Pitfalls Traps nos diferentes ambientes e parcelas. a: mata ciliar (Aquaw); b: transição
cerrado rupestre e sensu strictu (1000w); c: campo rupestre (3000e); d: transição areal e mata de
galeria (2000w); e: cerrado sensu strictu (0000w).
63
subcutaneamente. Logo, aguardava-se até que ocorresse a parada cardiorrespiratória.
Posteriormente, os indivíduos foram fixados em formalina 10% e depois de 24h
colocados em potes com álcool 70% para conservação do material biológico. Os
espécimes foram tombados na Coleção Herpetológica do Laboratório de Zoologia dos
Vertebrados, ligado ao Departamento de Biodiversidade, Evolução e meio Ambiente da
Universidade Federal de Ouro Preto.
Mensuração da cobertura vegetal
As imagens da heterogeneidade e cobertura vegetal das parcelas foram obtidas
por NDVI, ou seja, o Índice de Vegetação por Diferença Normalizada. O NDVI é um
indicador de vegetação utilizado mundialmente em larga escala para destacar a
vegetação ocorrente em uma área, sendo representativo de vários índices de vegetação.
O índice é formulado a partir da razão entre as bandas do infravermelho próximo e
infravermelho médio refletido pelas plantas. A metodologia seguida para a obtenção dos
dados de NDVI das parcelas do módulo da Rede ComCerrado foi elaborada por
Fernandes (2014), a partir do proposto por Rouse et al. (1973), sendo matematicamente
calculado com base na relação expressa pela equação:
NDVI = (NIR - VIS) / (NIR + VIS)
Onde, NDVI = índice de diferença normalizada; NIR = reflectância da faixa de
infravermelho próximo (0,72 a 1,10 µm); VIS = reflectância da faixa de visível (0,4 a
0,7 µm).
Os cálculos do NDVI para um dado pixel sempre resultará em um número que
varia -1 a +1 (Ponzoni e Shimabukuro, 2007). Segundo estes autores a aparência da
vegetação fotossinteticamente ativa tende a apresentar valores próximos a +1.
Para a base metodológica da extração dos valores do índice de vegetação por
diferença normalizada (NDVI) das parcelas referentes ao módulo do Parque Estadual do
Rio Preto no estado de Minas Gerais foi criado um banco de dados no Sistema de
Processamento de Informação Georeferenciadas (SPRING) versão 5.2.6 (Câmara et al.,
1996), com modelo da terra Sirgas 2000 e sistema de projeção cartográfica Latlong. As
imagens do satélite Landsat TM 5 foram utilizadas para o processamento do índice de
vegetação, sendo adquiridas gratuitamente no site do Instituto Nacional de Pesquisas
64
Espaciais (INPE), datadas de 19/07/2011 e 04/08/2011, respectivamente de órbita/ponto
218/72 e 218/73. A partir do software Environment for Visualizing Images (ENVI) foi
realizada a correção geometrica das imagens com base nas cenas ortorretificadas GLS-
Landsat de mesma órbita/ponto, sendo preconizado um erro inferior a 0,5 pixel para
ambas as imagens. Posteriormente ao georreferenciamento das imagens iniciou-se a
conversão dos níveis digitais (ND) das duas imagens por meio do método DOS
(Chavez, 1989), com intuito de se realizar o cálculo da reflectância, corrigindo os
efeitos atmosféricos, utilizando se da planilha proposta por Gürtler et al. (2005). Após a
transformação do número digital em valores de reflectância foi gerado o índice de
vegetação (NDVI) das duas imagens, por meio de um algoritmo em linguagem Espacial
Geoprocessamento Algébrico (LEGAL) - SPRING (Câmara et al., 1996), e de posse
desses dados realizou-se o fatiamento dos mesmos, utilizando um intervalo de 0,10
dentre os NDVI. Os mapas foram gerados por meio do software ArcGIS 10.1.
Análises
Para estimar a riqueza total potencial da comunidade de anfíbios e em cada
parcela separadamente, utilizou-se o estimador não paramétrico Jackknife de 1° ordem,
usando o programa EstimateS 9.1 (Colwell, 2013). Este estimador visa diminuir o efeito
de sub-amostragem, estimando um valor de riqueza próximo do que pode ocorrer na
área. Foram feitas 10.000 aleatorizações das amostras. O desvio-padrão foi calculado
pelo programa STATISTICA 8.0 (StatSoft, 2007). Para concluir se a amostragem foi
suficiente em cada parcela ou ambiente, foi feita a curva de acumulação de espécies por
meio do o programa STATISTICA 8.0 (StatSoft, 2007). A determinação de suficiência
amostral é indicada quando a curva atinge uma assíntota, significando que
potencialmente todas as espécies de uma área foram coletadas (Colwell & Coddington,
1994).
Foram calculadas as diversidades alfa e gama seguindo o proposto por Magurran
(1988). A diversidade alfa ou diversidade local foi calculada através dos valores de
riqueza (S) por unidade de área e equabilidade. A equabilidade refere-se ao quão similar
as espécies estão representadas na comunidade. A diversidade gama ou diversidade
regional foi calculada através dos valores de riqueza e abundância totais encontrados na
área. Para avaliar as diversidades alfa e gama da comunidade de anfíbios, foi utilizado o
índice de diversidade não-paramétrico de Shannon-Wienner (H‟), por meio do software
65
EstimateS 9.1 (Colwell, 2013) com 10.000 aleatorizações. Os valores assumidos pelo
índice de Shannon-Wienner situam-se entre 1,5 e 3,5 e raramente ultrapassam o valor de
4,5 (Magurran 1988). Este índice atribui mais peso para as espécies raras e é
recomendado para amostragens padronizadas (Melo, 2008).
Para avaliar a similaridade da composição de espécies de anfíbios anuros entre
os diferentes ambientes, foi empregada uma análise de agrupamento. Utilizou-se
UPGMA como método de amalgamação e a distância euclidiana como medida de
distância (Quinn & Keough, 2002), através do programa STATISTICA 8.0 (StatSoft,
2007). A análise de agrupamento, através de uma medida de similaridade ou distância,
combina objetos similares em grupos ou conjuntos sucessivamente maiores (Quinn &
Keough 2002).
Foi feita uma Análise de Componentes Principais (PCA) com o objetivo de
avaliarmos como a composição de espécies do PERP se agrupam nas diferentes
fitofisionomias amostradas como: cerrado sensu strictu, cerrado rupestre, campo
rupestre, mata ciliar e mapa de galeria, e formações: aberta (cerrado sensu strictu,
cerrado rupestre, campo rupestre) e florestal (mata ciliar e mata de galeria). Foi
utilizado o programa Minitab 17 (2015). A PCA é uma análise multivariada exploratória
de ordenação (Legendre & Legendre, 1998). Essa técnica consiste em transformar um
conjunto de variáveis originais em outro conjunto de variáveis de mesma dimensão
nomeadas de componentes principais. Dessa forma, se reduzem as massas de dados,
mas se retém o máximo de informação possível (Varella, 2008). A importância de um
componente principal é avaliada por meio de sua contribuição, isto é, pela proporção de
variância total explicada pelo componente. A contribuição de cada componente
principal é expressa em porcentagem (Varella, 2008). Os primeiros eixos explicam
grande parte da variação total dos dados, sendo que, quanto mais condizentes forem as
distâncias entre as amostras original e a projetada no(s) eixo(s), maior é a porcentagem
explicada (Melo & Hepp, 2008). Não existe um valor “ótimo” para a porcentagem de
explicação, pois, no geral, quanto maior o número de variáveis ou componentes menor é
a porcentagem de explicação (Melo & Hepp, 2008). Neste caso, a análise busca agrupar
as espécies de acordo com sua variação dentro dos ambientes.
A frequência de ocorrência de cada espécie durante os meses amostrados foi
calculada (Gomes, 2014), através da seguinte equação:
Fa = Pa/P x 100
66
Onde, Fa = freqüência da espécie A, Pa = número de meses nas quais a espécie A está
presente, P = número total de meses amostrados. A frequência é expressa em forma de
porcentagem. A seguir, as espécies foram classificadas como constante com F≥ 50% a,
comum se 10% < F ≤ 49% e rara com F ≤ 10%.
Para avaliar a influência da sazonalidade e do local, na abundância e na riqueza
das espécies nas parcelas, foi feita uma Análise de Variância de dois fatores (ANOVA).
A amostragem foi dividida em três períodos de seis meses cada, sendo o primeiro
período de outubro de 2013 a março de 2014 (primeira estação chuvosa), o segundo
período de abril a setembro de 2014 (estação seca) e o terceiro de outubro de 2014 a
março de 2015 (segunda estação chuvosa). Para determinar quais pares de médias foram
diferentes com relação à abundância e riqueza de espécies entre as parcelas e os
períodos, foi aplicado o teste a posteriori de Tukey. Todos os valores menores que 0,05
indicam que ocorreu diferença significativa. Para estas análises utilizou-se o software
STATISTICA 8.0 (StatSoft, 2007).
67
RESULTADOS
A riqueza total registrada foi de 22 espécies de anfíbios anuros, considerando todas
as parcelas (Tabela 1) (Figura 4), enquanto que a riqueza estimada foi de 31,8 espécies.
Valdujo et al. (2012), em uma compilação de dados relativos à estudos realizados em
coleções zoológicas e trabalhos em campo, elaborou uma lista da riqueza de espécies de
anfíbios do Cerrado. Esses autores registraram 209 espécies, sendo 108 consideradas
endêmicas. Assim, apenas nas cinco parcelas amostradas no presente estudo,
encontramos 10,5% da riqueza total de espécies presentes em todo o domínio. Os
mesmos autores, também classificaram as espécies como endêmicas ou quase
endêmicas, sendo esta última representada por espécies altamente associadas à área
delimitada do Cerrado, mas que ocorrem marginalmente em outros domínios
fitogeográficos. Logo, entre as espécies incluídas como endêmicas do Cerrado, três
estão incluídas no presente estudo: Pseudopaludicola mineira, Bokermannohyla
saxicola e Proceratophrys cururu. O presente estudo incluiu ainda sete espécies na
categoria quase endêmicas: Rhinella rubescens, Thoropa megatympanum,
Leptodactylus cunicularius, L. furnarius, Crossodactylus trachystomus,
Bokermannohyla alvarengai e B. nanuzae.
Espécies Distribuição Geográfica IUCN
E NE O AT W NA 2015
Rhinella rubescens (A. Lutz, 1925)
x
LC
Vitreorana sp.
x -
Bokermannohyla alvarengai (Bokermann, 1956)
x*
LC
Bokermannohyla gr. circumdata (Cope, 1871)
x -
Bokermannohyla nanuzae (Bokermann & Sazima, 1973)
x*
LC
Bokermannohyla saxicola (Bokermann, 1964) x*
LC
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824)
x
LC
Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821)
x
LC
Scinax gr. catharinae
x -
Scinax sp.1 (clado ruber)
x -
Tabela 1: Espécies de anfíbios anuros registradas no Parque Estadual do Rio Preto (PERP) no período de
outubro de 2013 a março de 2015. Símbolos e abreviaturas. *: Endêmica da Serra do Espinhaço (IUCN, 2015).
Distribuição (Valdujo, 2011): E: endêmica do Cerrado; NE: quase endêmica ou fortemente associada ao
Cerrado; S: ocorrência meridional no Cerrado; AT: ocorre no Cerrado e na Mata Atlântica; O: ocorre em
domínios de formações abertas; W: amplamente distribuída no Brasil e na América do Sul. Status IUCN
(2015): LC: Least Concern = pouco preocupante; DD: Data Deficient = deficiente em dados.
68
Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758)
x
LC
Crossodactylus trachystomus (Caramaschi & Sazima, 1985)
x*
DD
Thoropa megatympanum (Caramaschi & Sazima, 1984)
x*
LC
Leptodactylus cunicularius (Sazima & Bokermann, 1978)
x
LC
Leptodactylus furnarius (Sazima & Bokermann, 1978)
x
LC
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799)
x
LC
Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824)
x
LC
Leptodactylus mystacinus (Burmeister, 1861)
x
LC
Leptodactylus syphax (Bokermann, 1969)
x
LC
Physalaemus cuvieri (Fitzinger, 1826)
x
LC
Pseudopaludicola mineira (Lobo, 1994) x*
DD
Procerathrophys cururu (Eterovick & Sazima, 1998) x*
DD
Total de espécies: 22 3 7 1 2 5 4 18 Avaliadas
Sobre o status de ameaça, 18 espécies constam na lista vermelha da IUCN
(2015), sendo que 83,3% (n=15) se encontram na categoria pouco preocupante (Least
concern/LC) e 16,7% (n=3) como dados deficientes (Data Deficient/DD). Essas últimas
são representadas por: Crossodactylus trachystomus, Pseudopaludicola mineira e
Procerathrophys cururu. As espécies Thoropa megatympanum, Bokermannohyla
alvarengai, Bokermannohyla nanuzae, Bokermannohyla saxicola, Pseudopaludicola
mineira, Procerathrophys cururu e Crossodactylus trachystomus1 são consideradas
endêmicas da Serra do Espinhaço (Leite, 2012; IUCN, 2015, Pimenta et al., 2015),
representando 31,8% da composição de espécies observada. As demais espécies
apresentam distribuição mais ampla, ocupando outras porções do país e da região
neotropical. É possível que as espécies, cuja identificação utilizada no presente estudo
ainda não é definitiva, tais como Bokermannohyla gr. circumdata, Scinax gr.
catharinae, Scinax sp1. (clado ruber) e Vitreorana sp. também apresentem distribuição
restrita.
1 Recentemente, Pimenta et al. (2015) consideraram C. trachystomus como
sinônimo de C. bokermanni (Caramaschi & Sazima, 1985).
69
70
71
Na parcela 0000w, caracterizada por um cerrado stricto sensu sem corpos
d‟água, não foi registrada nenhuma espécie de anfíbio anuro. Desta forma, esta
fisionomia foi excluída de algumas análises. A parcela 2000w foi a que apresentou
Figura 4: Espécies de anfíbios anuros do Parque Estadual do Rio Preto. a: Crossodactylus
trachystomus; b: Thoropa megatympanum; c: Scinax gr. catharinae; d: Hypsiboas faber; e:
Bokermannohyla saxicola; f: B. gr. circumdata; g: Trachycephalus typhonius; h: Leptodactylus
labyrinthicus; i: B. nanuzae (jovem); j: Pseudopaludicola mineira; l: Procerathrophys cururu (jovem),
m: L. syphax; n: B. alvarengai; o: Scinax sp.1 (clado ruber), p: L. cunicularius; q: Rhinella rubescens;
r: L. mystacinus; s: Vitreorana sp. Fotos: António Cruz (a, b, c, i, n, q), Guilherme Conrado (d, e, f, g,
h, o, r), Camila Correia (j, l, p, s) e Rodrigo Silveira (m).
72
maior riqueza observada (n=9), seguida por 3000e e Aquaw, que apresentaram valores
iguais (n=8). A abundância total consistiu em 378 registros, sendo que os maiores
números de indivíduos foram encontrados nas parcelas 3000e e Aquaw, sendo 178 e 139
registros, respectivamente. As espécies mais abundantes ao longo de todo período de
estudo foram Thoropa megatympanum (n= 159) e Scinax gr. catharinae (n=86). As
espécies Vitreorana sp., Bokermannohyla nanuzae, Hypsiboas faber, Scinax sp.1 (clado
ruber), Trachycephalus typhonius, Leptodactylus cunicularius, L. fuscus, L. mystacinus,
Physalaemus cuvieri e Procerathrophys cururu foram registradas uma única vez.
Thoropa megatympanum correspondeu à espécie dominante nos ambientes de cerrado
rupestre (1000w) e campo rupestre (3000e) , enquanto que Crossodactylus trachystomus
foi a espécie dominante da mata de galeria (2000w) foi, e por fim, Scinax gr. catharinae
na mata ciliar (Aquaw) (Tabela 2).
Ao analisar a frequência de ocorrência das espécies na área de estudo,
constatamos que quase a metade (45%) foram consideradas raras, devido ao pequeno
número de registros. Dentre as espécies raras, a maioria (60%) são de ampla
distribuição pelo país ou na região Neotropical, como, Leptodactylus cunicularius, L.
fuscus, L. mystacinus, Physalaemus cuvieri, Hypsiboas faber e Trachycephalus
typhonius. As demais (40%) foram Vitreorana sp, Bokermannohyla nanuzae, Scinax
sp1 (clado ruber) e Proceratophrys cururu. Scinax sp1 (clado ruber) e Vitreorana sp.
são espécies sem confirmação taxonômica, sendo que a primeira é possivelmente uma
espécie ainda não descrita. Os registros únicos dos jovens de B. nanuzae e P. cururu
indicam que estas espécies poderiam estar apenas se deslocando. As espécies
consideradas constantes na área de estudo foram Thoropa megatympanum, Scinax gr.
catharinae e Hypsiboas albopunctatus. Dentre as espécies aferidas como comuns estão
Bokermannohyla alvarengai, B. saxicola, B. gr. circumdata, Crossodactylus
trachystomus, Pseudopaludicola mineira, Rhinella rubescens, Leptodactylus furnarius,
L. labyrinthicus e L. syphax.
Os valores de riqueza de espécies estimados para cada parcela foram: 1000w=
3,98 ± 1,9; sp.; 2000w= 13,89 ± 4,2 sp.; 3000e = 11,91 ± 4,7 sp.; Aquaw = 9,96 ± 2,8
sp. Esses valores foram próximos aos observados em campo (1000w = 3 spp.; 2000w =
9 spp.; 3000e = 8 spp.; Aquaw = 8 spp.) (Figura 5).
A parcela 0000w foi excluída desta análise, pois não apresentou nenhuma
espécie. Assim, o ambiente com a maior riqueza de espécies, tanto a observada quanto o
estimada, foi a mata de galeria (2000w). Apesar de ter sido observado o mesmo valor de
73
riqueza no campo rupestre (3000e) e na mata ciliar (Aquaw), o estimador considerou
que neste primeiro ambiente pode ocorrer maior número de espécies (n= 11,91). Logo,
as curvas de acumulação geradas para o campo rupestre (3000e) e para a mata de galeria
não atingiram a assíntota, diferentemente do observado para a mata ciliar (Aquaw) e
para o cerrado rupestre (1000w), que mostraram uma tendência à estabilização (Figura
6).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1000w 2000w 3000e Aquaw
Riq
uez
a d
e e
spéc
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imad
as (
Jack
kn
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1)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45
Curva de acumulação - Anfíbios PERP
Jack 1000w Jack 2000w Jack 3000e Jack aquaw
Figura 6: Curva de acumulação de espécies. Riqueza estimada (Jack 1) versus dias
amostrados nas parcelas 1000w, 2000w, 3000e e Aquaw, no Parque Estadual do Rio Preto,
no período de outubro de 2013 a março de 2015.
.
Figura 5: Riqueza estimada de espécies de anuros (Jack 1) versus parcelas
amostradas (1000w, 2000w, 3000e e Aquaw), no Parque Estadual do Rio Preto, no
período de outubro de 2013 a março de 2015.
74
Com relação aos valores dos Índices de diversidade (Tabela 3), a fisionomia que
apresentou maior diversidade alfa foi primeiramente a mata de galeria (2000w= 1,71
nats.ind-1), seguida pela mata ciliar (Aquaw= 1,2 nats.ind-1). Os valores mais baixos
foram do cerrado rupestre (1000w= 0,52 nats.ind-1) e do campo rupestre (3000e= 0,88
nats.ind-1). O estimador de riqueza Jackniffe I, considerou a parcela 3000e mais rica do
que Aquaw. Entretanto, o índice de diversidade de Shannon considerou o contrário,
indicando a parcela Aquaw como a mais diversa em espécies. Esse resultado pode ser
explicado pelo fato de que a mata ciliar apresentou maior equitabilidade que o campo
rupestre, enquanto que, na parcela 3000e, a espécie Thoropa megatympanum teve uma
abundância elevada e desigual com relação às outras espécies. Acerca da diversidade
regional, o valor de diversidade gama foi de H‟= 1,91 nats. ind-1, próximo ao valor da
mata de galeria.
Espécies Parcelas Frequência de Metodologia
0000w 1000w 2000w 3000e Aquaw ocorrência BA RA PT
Família Bufonidae
Rhinella rubescens 0 0 0 2 10 comum (22%) x x x
Família Centrolenidae
Vitreorana sp. 0 0 0 0 1 rara (6%) x X
Thoropa megatympanum 0 26 0 133 0 constante
(78%) x x Família Hylidae
Bokermannohyla alvarengai 0 0 0 3 0 comum (17%) x Bokermannohyla gr.
circumdata 0 0 9 0 5 comum (28%) x x Bokermannohyla nanuzae 0 0 1 0 0 rara (6%) x
Bokermannohyla saxicola 0 0 1 0 2 comum (17%) x
Hypsiboas albopunctatus 0 0 0 0 31 constante
(72%) x x Hypsiboas faber 0 0 0 0 1 rara (6%) x
Scinax gr. catharinae 0 0 2 0 84
constante (83%) x x
Scinax sp.1 (clado ruber) 0 0 0 1 0 rara (6%) x x Trachycephalus typhonius 0 0 1 0 0 rara (6%) x
Família Hylodidae
Crossodactylus trachystomus 0 0 11 0 0 comum (33%) x Família Leptodactylidae
Leptodactylus cunicularius 0 0 0 1 0 rara (6%)
x
Leptodactylus furnarius 0 0 0 8 0 comum (33%) x
x
Leptodactylus fuscus 0 0 1 0 0 rara (6%) x
Tabela 2: Riqueza, abundância e frequência de ocorrência das espécies de anfíbios anuros observadas nas diferentes
parcelas do no Parque Estadual do Rio Preto, no período de outubro de 2013 a março de 2015. Legenda: BA: Busca ativa,
RA: Registro Acústico, PT: Pitfalls-Traps.
75
Busca ativa foi a metodologia de coleta que se mostrou mais eficiente, pois
permitiu o registro de 19 espécies. Algumas espécies foram visualizadas por esta
metodologia, associada ao registro acústico (n=9). A riqueza de espécies registradas por
meio das armadilhas e interceptação e queda (pitfalls) corresponderam a um total de
cinco, representadas pelas famílias Bufonidae e Leptodactylidae. As espécies coletadas
nos pitfalls foram somente aquelas que apresentam distribuição horizontal, ou seja, que
se deslocam no solo. Já as espécies de distribuição vertical, representadas pelas famílias
Centrolenidae e Hylidae, foram registradas exclusivamente por meio de busca ativa e
registro acústico. As espécies Leptodactylus cunicularius, L. mystacinus e Physalaemus
cuvieri foram registradas exclusivamente pelos pitfalls. Logo, fica elucidada a
importância da aplicação de diferentes metodologias de coleta, de forma a serem
complementares, para a amostragem de diferentes representantes da comunidade.
Tabela 3: Riqueza observada (S), abundância (Ni) e diversidade alfa nas parcelas e ambientes amostrados
do no Parque Estadual do Rio Preto, no período de outubro de 2013 a março de 2015.
Nas imagens do NDVI (Figura 7), observamos que as parcelas 1000w e Aquaw
(córrego das Boleiras) tiveram os maiores índices de vegetação fotossinteticamente
ativa. Na parcela 0000w, observa-se que na região oeste o cerrado strictu sensu
apresenta-se mais denso. Ao contrário do esperado, a parcela 2000w (mata de galeria)
Leptodactylus labyrinthicus 0 0 3 0 5 comum (33%) x Leptodactylus mystacinus 0 1 0 0 0 rara (6%)
x
Leptodactylus syphax 0 4 0 0 0 comum (22%) x x Physalaemus cuvieri 0 0 0 1 0 rara (6%)
x
Pseudopaludicola mineira 0 0 0 30 0 comum (39%) x x Família Odontophrynidae
Procerathrophys cururu 0 0 1 0 0 rara (6%) x Abundância total: 378 0 31 30 178 139
19 8 5 Riqueza total: 22 0 3 9 8 8
Parcelas Ambiente S Ni H’
0000w Cerrado stricto sensu; ausência de corpos d'água 0 0 -
1000w Cerrado stricto sensu e rupestre; riacho temporário 3 31 0,52
2000w Mata de galeria; corpos d'água permanentes e temporários 9 30 1,71
3000e Campo rupestre; corpos d'água temporários 8 178 0,88
Aquaw Mata ciliar; riacho permanente 8 139 1,2
76
não apresentou valores mais altos. Essa parcela é um capão de mata de galeria
circundado por um areal de solo bastante exposto, o que influenciou nos resultados da
imagem. Observa-se que grande parte da parcela 3000e (campo rupestre) tem o solo
exposto devido aos afloramentos rochosos quartzíticos e com gramíneas.
Na análise de agrupamento, formaram-se dois grandes grupos, separando as
fisionomias abertas (0000w, 1000w, 3000e) das florestais (2000w, Aquaw),
Figura 7: Índice de Vegetação por Diferença Normalizada (NDVI) das parcelas 0000w (cerrado strictu
sensu), 1000w (cerrado rupestre), 2000w (mata de galeria), 3000e (campo rupestre) e Aquaw (mata ciliar –
córrego das Boleiras). Os valores variam de -1 a +1, vegetação fotossinteticamente ativa tende a
apresentar valores próximos à +1.
77
demonstrando haver distinção na composição de anuros entre estas formações (Figura
8). Da mesma forma, a Análise dos Componentes Principais (PCA) resultou em uma
separação evidente entre as diferentes fitofisionomias amostradas, sendo que as espécies
da mata ciliar e de galeria ficaram próximas entre si, assim como o cerrado e o campo
rupestre também se agruparam. Consequentemente, a separação entre as formações
aberta e florestal se tornou ainda mais visível, sendo que a composição de espécies
apresentou ser distinta entre as diferentes formações (Figura 9). Os dois principais
componentes explicam 18,8% da variação dos dados, considerando as 22 componentes.
Os escores, que representam os valores destas componentes, são mais altos para as
espécies que contribuíram para grande parte do resultado observado. H. albopunctatus,
Scinax gr. catharinae e B. gr. circumdata tiveram mais valores altos positivos, sendo
que estas espécies foram exclusivas dos ambientes florestais, como a mata ciliar e de
galeria. Já B. alvarengai, S. sp.1 (clado ruber), T. megatympanum, L. furnarius e P.
mineira foram exclusivas dos ambientes abertos, como o cerrado e o campo rupestre,
apresentando escores negativos altos.
Figura 8: Análise de Agrupamento UPGMA (Cluster) da composição de
espécies nas diferentes parcelas amostradas. Medida de distância:
Euclidiana.
78
As espécies que habitaram a fisionomia de cerrado rupestre, com mancha de
cerrado stricto sensu (1000w) foram Thoropa megatympanum, Leptodactylus
mystacinus e L. syphax. T. megatympanum e L. syphax foram registradas em
afloramentos rochosos quartzíticos. Leptodactylus syphax ocupava afloramentos a
alguns centímetros do solo, em formações de pequenas lapas com frestas que serviam de
abrigo. Assim, a espécie se mantém pouco exposta. Estas espécies foram registradas
vocalizando apenas na estação chuvosa, quando havia água no riacho temporário, nos
meses de outubro, novembro e dezembro. Leptodactylus mystacinus foi coletado no
pitfall, na mancha de cerrado stricto sensu desta parcela, onde localmente não foram
observados corpos d‟água. Havia muitos cupinzeiros próximos à armadilha, e esta
espécie foi visualizada em outros pontos do parque utilizando-os como abrigos.
Na mata de galeria (2000w), as únicas espécies observadas utilizando este
ambiente para reprodução foram Bokermannohyla gr. circumdata e Scinax gr.
catharinae. Bokermannohyla gr. circumdata foi visualizada em poças d‟água
temporárias em solo de serapilheira, os indivíduos geralmente se abrigavam em restos
de matéria orgânica constituída por folhas, troncos e sementes da vegetação. A
coloração dorsal dos animais era bem semelhante a do substrato, o que lhes conferia
camuflagem. Foram observados girinos e imagos no mesmo local. Apenas um macho de
S. gr. catharinae foi registrado vocalizando em vegetação herbácea na margem do
córrego temporário. Estas espécies foram registradas vocalizando exclusivamente na
estação chuvosa nesta fisionomia. A espécie Crossodactylus trachystomus apesar de ser
Figura 9: Análise dos Componentes Principais (PCA). Composição das espécies nos diferentes ambientes
amostrados (campo rupestre, cerrado rupestre, cerrado strictu sensu, mata ciliar e mata de galeria) e formações
(aberta e florestal).
79
a mais abundante da parcela, não foi observada vocalizando. Ocupou o solo de
serapilheira e também as poças d‟água temporárias. Este microambiente parece também
favorecer a camuflagem desta rã, que apresenta uma coloração parecida com folhiço do
solo.
A espécie Trachycephalus typhonius teve apenas um registro na mata de galeria
e o indivíduo adulto não aparentava estar em período de reprodução. Todos os
indivíduos de Leptodactylus labyrinthicus registrados neste ambiente ocupavam a
serapilheira debaixo de um tronco de árvore ainda úmido, onde acumulava água na
estação chuvosa. Assim, nos meses frios e secos de abril e setembro, essa espécie foi
avistada nesse mesmo local. As demais espécies registradas nesta parcela (2000w),
como Bokermannohyla nanuzae, B. saxicola, Leptodactylus fuscus e Procerathrophys
cururu pareciam estar se deslocando, pois tiveram apenas um registro e não
aparentavam estar se reproduzindo. Dessa forma, B. nanuzae, P. cururu e L. fuscus
foram classificadas como espécies de rara frequência no estudo. Além disso, a mata de
galeria não foi o ambiente utilizado preferencialmente por estas espécies em outras
observações feitas em distintos pontos do parque, externamente à área investigada.
No campo rupestre, as espécies Thoropa megatympanum (n=133) e
Pseudopaludicola mineira (n=30) foram as mais abundantes. Estas espécies ocupavam
os afloramentos rochosos quartzíticos. Apesar de ambas apresentarem registros na
estação seca, suas abundâncias cresceram expressivamente quando havia água nas
rochas, nos meses chuvosos. Os sítios de reprodução de P. mineira foram as poças rasas
com uma baixa vegetação rupícola. Enquanto que os machos de T. megatympanum
foram registrados abrigados nas pedras, em geral sob a vegetação herbácea. Os
indivíduos de Leptodactylus furnarius foram registrados exclusivamente na estação
chuvosa e sempre entremeados na vegetação herbácea típica desse ambiente. A espécie
B. alvarengai foi vista ocupando também os afloramentos rochosos, mas nunca próxima
de água. Foi vista nos períodos de seca e de chuva. Um macho inativo repousando nas
pedras foi coletado. Este animal apresentava um padrão de manchas diferente do
observado e arranhões no corpo, indicando ter competido com outro macho. Espécies de
poucos registros nesse ambiente foram Rhinella rubescens, Scinax sp1. (clado ruber),
Leptodactylus cunicularius e Physalaemus cuvieri, todas observadas apenas na estação
chuvosa. As espécies de hábitos terrestres, tais como R. rubescens, L. cunicularius e P.
cuvieri foram registradas apenas nas armadilhas de pitfall. Por outro lado, S. sp1 (clado
80
ruber) foi registrada em pedra, apenas quando houve formação de poças temporárias de
fundo rochoso, onde localmente a vegetação apresentava mais acentuada.
Na mata ciliar (Aquaw) a espécie mais abundante foi Scinax gr. catharinae.
Foram registrados machos vocalizando tanto na época seca, quanto na chuvosa e no mês
de junho foi observada uma fêmea ovada. A maioria dos indivíduos dessa espécie foi
observada na vegetação herbácea nas margens do riacho permanente, em ambientes
lênticos e lóticos. A espécie Rhinella rubescens, Hypsiboas albopunctatus e
Bokermannohyla gr. circumdata também foram observadas vocalizando nesse ambiente.
Rhinella rubescens apresentou reprodução explosiva, em agosto, mês frio e seco. Foram
observados vários machos agregados em atividade de vocalização, em uma região do
córrego que formava um pequeno poço. Hypsiboas albopunctatus também ocupou a
vegetação marginal e formações rochosas do riacho. Foi observada vocalizando apenas
na estação chuvosa, de outubro a março. Bokermannohyla gr. circumdata foi registrada
somente nos meses de outubro e março, quando estava em período de reprodução. Foi
registrada em arbusto da vegetação marginal, como também debaixo da matéria
orgânica acumulada no leito do riacho, onde o macho permanecia abrigado e em
atividade de vocalização.
As espécies Hypsiboas faber e Vitreorana sp. tiveram apenas um registro na
Aquaw. Nesta parcela, H. faber parecia estar apenas se deslocando, pois foi percebida
por meio de registro acústico em outros pontos do riacho na proximidade da parcela.
Para Vitreorana sp. foi obtido o registro de um único indivíduo jovem durante todo o
período de estudo. Este indivíduo repousava sobre uma folha seca na margem do riacho
no mês de janeiro. O riacho amostrado na Aquaw é muito semelhante aos
frequentemente ocupados para a reprodução da espécie Bokermannohyla saxicola. No
entanto, registramos apenas dois indivíduos nesta parcela e não foi observado
comportamento reprodutivo. Ambos os registros foram na estação seca, nos meses de
maio e junho. A espécie foi observada ocupando a rocha e a vegetação marginal,
próxima da correnteza. Os indivíduos de Leptodactylus labyrinthicus eram visualizados
sempre em um mesmo ponto da mata ciliar. Foram registrados apenas jovens, estes
ocupavam o solo, na maioria das vezes em areia na margem do riacho.
A maioria das espécies foi observada na estação chuvosa, enquanto que apenas
nove espécies foram observadas na estação seca. Dentre essas, somente Rhinella
rubescens e Scinax gr. catharinae foram registradas vocalizando, ou seja, em atividade
reprodutiva. Os meses da segunda estação chuvosa foram mais ricos em espécies, se
81
comparados aos meses da primeira chuvosa, sendo que o mês de outubro de 2014
apresentou o maior valor (n=11). A riqueza de anfíbios da primeira estação chuvosa se
concentrou nos últimos meses (janeiro e fevereiro) ao contrário da segunda chuvosa,
que foi menor nos últimos meses (janeiro, fevereiro, março). Nenhuma espécie foi
registrada exclusivamente na estação seca, mas Vitreorana sp, Leptodactylus
cunicularius, L. furnarius, L. fuscus, L. mystacinus, L. syphax, P. cuvieri, B. gr.
circumdata, B. nanuzae, H. faber, Scinax sp1. (clado ruber) Trachycephalus typhonius e
Proceratophrys cururu foram observadas exclusivamente na estação chuvosa. Destas,
apenas L. syphax, B. gr. circumdata, Scinax sp1. (clado ruber) foram observadas em
comportamento reprodutivo (Tabela 4).
Espécies
2014 2015
Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar
Rhinella rubescens x
x*
x x
Vitreorana sp. x
Thoropa megatympanum x* x* x x* x
x x x
x* x* x* x x x*
Leptodactylus cunicularius x
Leptodactylus furnarius x x x
x x x
Leptodactylus fuscus x
Leptodactylus labyrinthicus x x
x
x X x
Leptodactylus mystacinus
x
Leptodactylus syphax x*
x* x* x*
Physalaemus cuvieri x
Pseudopaludicola mineira x* x* x* x* x
x* x*
Crossodactylus trachystomus x
x
x x x x
Bokermannohyla alvarengai
x
x x Bokermannohyla gr.
circumdata x* x* x*
x* x*
Bokermannohyla nanuzae
X
Bokermannohyla saxicola
x x
x
Hypsiboas albopunctatus x x x* x* x*
x
x
x* x* x* x* x* x*
Hypsiboas faber
x
Scinax gr. catharinae x* x* x* x* x* x* x* x* x* x* x* x* x* x* x*
Scinax sp1(clado ruber)
x*
Trachycephalus typhonius x
Proceratophrys cururu x
Total de espécies: 22 3 5 6 4 8 8 3 4 4 3 4 2 11 8 7 5 5 6
Tabela 4: Sazonalidade das espécies do Parque Estadual do Rio Preto entre o período de outubro de 2013 à março de 2015. *:
Espécies em atividade de vocalização.
82
A abundância total de anfíbios diferiu significativamente entre as parcelas
(F=11,7; p=0,001) e entre períodos (F=4,2; p=0,019), mas não houve efeito significativo
da interação entre esses fatores (F=1,4; p=0,197). A parcela 3000e foi a única que
apresentou diferenças significativas em relação as outras parcelas (0000w, 1000w,
2000w) e a parcela Aquaw foi a única que não diferiu significativamente da 3000e. A
3000e também foi a única que apresentou diferença na abundância entre os períodos,
apenas entre o segundo período chuvoso e o período seco. Logo, o campo rupestre foi o
único ambiente que demonstrou a influência das estações seca e chuvosa na abundância
de indivíduos (Figura 10).
Parcelas e Períodos
0000w 0000w 0000w 1000w 1000w 1000w 2000w 2000w 2000w 3000e 3000e 3000e Aquaw Aquaw Aquaw
1 2 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3
0000w 1
1,000 1,000 1,000 1,000 0,990 1,000 1,000 1,000 0,024 1,000 0,001 0,698 0,548 0,196
0000w 2 1,000
1,000 1,000 1,000 0,990 1,000 1,000 1,000 0,024 1,000 0,001 0,698 0,548 0,196
0000w 3 1,000 1,000
1,000 1,000 0,990 1,000 1,000 1,000 0,024 1,000 0,001 0,698 0,548 0,196
1000w 1 1,000 1,000 1,000
1,000 0,999 1,000 1,000 1,000 0,060 1,000 0,002 0,879 0,767 0,366
1000w 2 1,000 1,000 1,000 1,000
0,990 1,000 1,000 1,000 0,024 1,000 0,001 0,698 0,548 0,196
1000w 3 0,990 0,990 0,990 0,999 0,990
1,000 0,998 1,000 0,510 1,000 0,045 1,000 0,999 0,951
2000w 1 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000
1,000 1,000 0,136 1,000 0,005 0,972 0,920 0,586
2000w 2 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 0,998 1,000
1,000 0,045 1,000 0,001 0,828 0,698 0,302
2000w 3 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000
0,174 1,000 0,007 0,985 0,951 0,661
3000e 1 0,024 0,024 0,024 0,060 0,024 0,510 0,136 0,045 0,174
0,245 0,998 0,951 0,985 1,000
3000e 2 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 0,245
0,012 0,995 0,979 0,767
3000e 3 0,001 0,001 0,001 0,002 0,001 0,045 0,005 0,001 0,007 0,998 0,012
0,302 0,436 0,828
Aquaw 1 0,698 0,698 0,698 0,879 0,698 1,000 0,972 0,828 0,985 0,951 0,995 0,302
1,000 1,000
Aquaw 2 0,548 0,548 0,548 0,767 0,548 0,999 0,920 0,698 0,951 0,985 0,979 0,436 1,000
1,000
Aquaw 3 0,196 0,196 0,196 0,366 0,196 0,951 0,586 0,302 0,661 1,000 0,767 0,828 1,000 1,000
Parcelas e Períodos
0000w 0000w 0000w 1000w 1000w 1000w 2000w 2000w 2000w 3000e 3000e 3000e Aquaw Aquaw Aquaw
1 2 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3
0000w 1
1,000 1,000 0,998 1,000 0,924 0,795 1,000 0,410 0,005 0,795 0,012 0,012 0,064 0,001
0000w 2 1,000
1,000 0,998 1,000 0,924 0,795 1,000 0,410 0,005 0,795 0,012 0,012 0,064 0,001
0000w 3 1,000 1,000
0,998 1,000 0,924 0,795 1,000 0,410 0,005 0,795 0,012 0,012 0,064 0,001
1000w 1 0,998 0,998 0,998
0,998 1,000 1,000 1,000 0,982 0,131 1,000 0,245 0,245 0,608 0,029
1000w 2 1,000 1,000 1,000 0,998
0,924 0,795 1,000 0,410 0,005 0,795 0,012 0,012 0,064 0,001
1000w 3 0,924 0,924 0,924 1,000 0,924
1,000 1,000 1,000 0,410 1,000 0,608 0,608 0,924 0,131
2000w 1 0,795 0,795 0,795 1,000 0,795 1,000
0,998 1,000 0,608 1,000 0,795 0,795 0,982 0,245
2000w 2 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 1,000 0,998
0,924 0,064 0,998 0,131 0,131 0,410 0,012
2000w 3 0,410 0,410 0,410 0,982 0,410 1,000 1,000 0,924
0,924 1,000 0,982 0,982 1,000 0,608
Tabela 5: Análise de Variância (ANOVA) e teste de Tukey. Valores das interações entre os períodos (1, 2, 3) e as parcelas
analisadas (0000w, 1000w, 2000w, 3000e e Aquaw) para abundância de espécies. Valores menores de 0,05 foram
significativos.
Tabela 6: Análise de Variância (ANOVA) e teste de Tukey. Valores das interações entre os períodos (1, 2, 3) e as parcelas
analisadas (0000w, 1000w, 2000w, 3000e e Aquaw) para riqueza de espécies. Valores menores de 0,05 foram significativos.
83
A riqueza total também diferiu significativamente entre as parcelas (F= 17,2;
p=0,00) e entre períodos (F=5,06; p=0,01), mas a interação não foi significativa entre
esses fatores (F=0,519; p=0,838). Nenhuma parcela apresentou sazonalidade
significativa em comparação com elas mesmas nas diferentes estações. As parcelas
3000e e Aquaw se diferenciaram significativamente de 0000w em todos os períodos,
uma vez que não foi registrada nenhuma espécie nesta parcela. A segunda estação
chuvosa de Aquaw se distinguiu estatisticamente na seca e na primeira chuvosa de
1000w, e somente na estação seca comparando com 2000w. A Aquaw foi novamente a
única parcela que não diferiu significativamente da 3000e, assim, ambas as parcelas
apresentaram riqueza e abundância estatisticamente semelhantes entre as estações
climáticas analisadas (Figura 10). Logo, através desses resultados, observamos que no
geral não houve sazonalidade na comunidade.
3000e 1 0,005 0,005 0,005 0,131 0,005 0,410 0,608 0,064 0,924
0,608 1,000 1,000 1,000 1,000
3000e 2 0,795 0,795 0,795 1,000 0,795 1,000 1,000 0,998 1,000 0,608
0,795 0,795 0,982 0,245
3000e 3 0,012 0,012 0,012 0,245 0,012 0,608 0,795 0,131 0,982 1,000 0,795
1,000 1,000 1,000
Aquaw 1 0,012 0,012 0,012 0,245 0,012 0,608 0,795 0,131 0,982 1,000 0,795 1,000
1,000 1,000
Aquaw 2 0,064 0,064 0,064 0,608 0,064 0,924 0,982 0,410 1,000 1,000 0,982 1,000 1,000
0,982
Aquaw 3 0,001 0,001 0,001 0,029 0,001 0,131 0,245 0,012 0,608 1,000 0,245 1,000 1,000 0,982
Figura 10: Análise de Variância (ANOVA). Influência das estações chuvosas e seca respectivamente na
abundância e riqueza de espécies nas parcelas analisadas.
84
DISCUSSÃO
A comunidade de anuros analisada é composta por espécies endêmicas do
Cerrado, espécies endêmicas da serra do Espinhaço e também por aquelas consideradas
como fortemente associadas ao domínio do Cerrado, mas cuja distribuição se estende a
outros biomas (Valdujo et al., 2012). Contudo, algumas espécies não puderam ser
avaliadas, por não terem sido ainda descritas. As espécies consideradas como endêmicas
do Cerrado (Valdujo et al., 2012) e também restritas do Espinhaço (Leite, 2012)
correspondem a Bokermannohyla saxicola, Pseudopaludicola mineira e Proceratophrys
cururu.
A maioria das espécies mostrou ser fiel ao tipo de ambiente ocupado, uma vez
que 72% das espécies observadas foram exclusivas de uma única fisionomia amostrada.
Nesse sentido, Thoropa megatympanum, Bokermannohyla alvarengai, Leptodactylus
syphax e Pseudopaludicola mineira foram exclusivamente encontradas nos
afloramentos rochosos quartzíticos, característicos dos ambientes de campos e cerrados
rupestres. Outros autores reportam essas espécies para os mesmos tipos de ambientes na
Serra do Espinhaço e no Cerrado (Eterovick & Sazima, 2004; Feio & Caramaschi,
1995; Morais et al., 2011). Da mesma forma que Scinax sp1. (clado ruber) parece
também ser restrita às rochas, mas associadas a corpos aquáticos temporários das
formações campestres.
As espécies Bokermannohyla gr. circumdata, Trachycephalus typhonius,
Vitreorana sp. e Scinax gr. catharinae demonstram preferências por ambientes
florestais. T. typhonius é conhecida por habitar ambientes florestais (Soares et al.,
2012), sendo comumente encontrada na bacia Amazônica (Frost, 2015), mas também
ocorre em ambientes de Floresta Atlântica (Soares et al., 2012). Feio & Caramaschi
(1995), ao registrar anfíbios de Mata Atlântica, também na bacia do rio Jequitinhonha,
defendem que a ocorrência de espécies típicas de domínios florestais é favorecida pelos
ambientes de floresta que adentram nas formações do Cerrado. Essa relação das
espécies de anuros de Cerrado com os ambientes florestais e matas de galeria é também
corroborada por Brandão & Araújo (2001). Assim, é possível que o ciclo de vida destas
espécies esteja limitado à apenas este tipo de fisionomia, como já foi observado para
outros membros da família Hylidae neste mesmo domínio (Brasileiro et al., 2005),
85
comprovando que os fragmentos florestais são importantes hábitats para determinadas
espécies nas formações abertas (Silva, 2007).
No entanto, algumas espécies, tais como, Bokermannohyla saxicola, B. nanuzae,
Crossodactylus trachystomus e Procerathrophys cururu, mesmo sendo observadas nos
ambientes florestais, no presente estudo foram comumente registradas em outro
ambiente, como os campos rupestres de altitudes mais elevadas (Eterovick & Sazima,
2004). Os registros destas espécies, com a exceção de C. trachystomus, foram
exclusivos da fisionomia da mata de galeria, mas sem qualquer indício de ocorrência de
reprodução. Considerando que os únicos indivíduos observados de B. nanuzae e P.
cururu eram jovens, é provável que estes registros tenham sido incidentais (Brandão &
Araújo 2001; Brasileiro et al., 2005) e provavelmente estas espécies estariam utilizando
este ambiente para se deslocar. Confirmando essa suposição, Silva (2007) sugere que as
formações florestais em mosaico com as formações de cerrado podem servir como
refúgio e área de forrageio para os anuros durante a estação seca.
Apesar de haver registros de B. saxicola para a mata ciliar (Aquaw), não foram
observados indícios de reprodução no trecho demarcado da parcela. Entretanto, em
outro riacho semelhante e próximo ao amostrado, foi observado seu ciclo reprodutivo
completo em vários trechos. Para Oliveira & Eterovick (2010), os anuros podem ser
capazes de migrarem ao longo do mesmo riacho e entre riachos em busca dos seus
microhábitats preferidos. Desta forma, a variedade de adaptações das espécies associada
as suas preferências no uso dos hábitats constituem fatores determinantes na
distribuição espacial dos anuros (Oliveira & Eterovick; 2010).
As espécies Leptodactylus cunicularius, L. furnarius e Physalaemus cuvieri
foram exclusivas de fisionomias abertas, associadas à vegetação herbácea tipicamente
campestre. O bufonídeo Rhinella rubescens, apesar de ser encontrado em formações
abertas (Santoro & Brandão, 2014), parece usar o interior de riachos permanentes de
representativa mata ciliar na Serra do Espinhaço como ambiente de reprodução
(Correia, 2011). Apenas Leptodactylus mystacinus se mostrou ser uma espécie que
ocupa os ambientes de cerrado strictu sensu, com poucos recursos com relação à
disponibilidade de corpos d´água. Possivelmente, os cupinzeiros utilizados como
abrigos por esta espécie (observação pessoal) e que foram abundantes na parcela,
possam favorecê-la em ambientes mais secos, além de proporcionarem proteção contra
a predação. De tal modo, um estudo feito na mesma localidade apontou a importância
da ocupação de bromélias pelos hilídeos, tanto por fornecer abrigos úmidos, quanto por
86
diminuir o risco de predação (Oliveira & Eterovick, 2010). Associações deste tipo
foram comumente registradas nos campos rupestres de altitudes mais elevadas.
As espécies de ampla ocorrência e mais comuns, tais como, Hypsiboas
albopunctatus, H. faber, Leptodactylus fuscus e L. labyrinthicus, ocupam uma gama de
ambientes (Brasileiro et al., 2005; Guimarães et al., 2011; Santoro & Brandão, 2014),
inclusive antropizados (Brasileiro et al., 2005; Santoro & Brandão, 2014), contudo na
área de estudo ficaram restritas às parcelas de ambientes florestais (2000w e Aquaw).
Assim, como são consideradas espécies de hábitos generalistas, podem apresentar
diferentes padrões em outras localidades, inclusive dentro do mesmo domínio
fitogeográfico (Brasileiro et al., 2005; Guimarães et al., 2011).
Devido à estiagem prolongada que caracterizou o período do presente estudo,
alguns corpos d‟água e riachos temporários se mantiveram secos ou com pouco volume
de água por um curto período de tempo. Assim, observando a não estabilização da curva
do coletor para algumas parcelas amostradas e dos valores estimados para a riqueza em
espécies, é possível o registro de maior número de espécies com a regularização do
regime de chuvas.
Em estudos no Cerrado, observou-se que grande parte das espécies de anuros se
reproduziu sazonalmente em corpos d‟água temporários (Campos et al., 2013; Maffei et
al., 2011; Valdujo et al., 2011). Particularmente, na parcela 1000w, que apresenta um
riacho temporário, foi registrada atividade reprodutiva apenas quando havia água. Nos
meses secos, não se registrava nenhum indivíduo. Assim, apesar das variações sazonais
em riqueza e abundância desta parcela não terem sido estatisticamente distintas,
observou-se durante o trabalho de campo uma sazonalidade bem marcada em
decorrência da temporalidade do riacho. Segundo Oliveira & Eterovick (2009), a
resposta dos anuros deve ser influenciada pela disponibilidade de microhábitats
favoráveis à reprodução e seus parâmetros físicos, tais como o hidroperíodo e as
propriedades químicas, associados com a estrutura da vegetação.
Na parcela 0000w não eram disponíveis corpos d‟água, nessa parcela não foi
registrada nenhuma espécie que apresente modos reprodutivos e adaptações para
ambientes secos. A grande maioria das espécies da família Leptodactylidae foi
registrada exclusivamente na estação chuvosa, assim como observado em outro estudo
no Cerrado (Maffei et al., 2011). Em geral, os representantes desta família se
reproduzem em formações abertas com poças e/ou solos encharcados lênticos temporais
(De-Carvalho et al., 2008; Toledo et al., 2003; Zina et al., 2007). L. syphax e Scinax
87
sp1. (clado ruber) foram observadas em atividade reprodutiva apenas quando corpos
d‟água temporários estavam disponíveis, ficando restritas à estação chuvosa. Por outro
lado, Rhinella rubescens e S. gr. catharinae, que reproduzem na estação seca, foram
observadas em riacho permanente. A disponibilidade de água é considerada um fator
restritivo para anfíbios em escala global (Buckley e Jetz, 2007). Assim, para anfíbios do
Cerrado, a ocorrência sazonal da maioria das espécies pode ser diretamente influenciada
pela formação de corpos d‟água temporários.
A parcela representativa do ambiente de campo rupestre (3000e) foi a única que
apresentou variação sazonal significativa em abundância de anuros. Provavelmente a
sazonalidade observada esteja relacionada com o fato de que as espécies Thoropa
megatympanum e Pseudopaludicola mineira apresentaram abundância elevada na
estação chuvosa. Ambas as espécies são geralmente encontradas em rochas ou solos
encharcados associados com a vegetação, próximas de corpos d´água, nos campos
rupestres de altitudes (Caramaschi & Sazima, 1984; Pereira & Nascimento, 2004). Os
girinos e imagos de P. mineira foram vistos nas pequenas poças formadas nas pedras. Já
os girinos de T. megatympanum ocupavam filetes de água que escorriam no substrato
rochoso, assim como observado por Caramaschi & Sazima (1984). Assim, estes
microambientes eram abundantemente disponíveis durante a estação chuvosa, o que
favoreceu elevado número de registros dos indivíduos destas espécies. Portanto, a
distribuição temporal da comunidade de anuros do PERP foi sazonal, com a riqueza se
concentrando nas estações quente e chuvosa, assim como observado para outras
comunidades de anfíbios do Cerrado (Maffei et al., 2011; Oda et al., 2009; Vasconcelos
& Rossa-Feres, 2005).
Foram detectadas espécies exclusivas de cada fitofisionomia, tanto para os
ambientes abertos, quanto para os florestais. A mata de galeria foi considerada a
fisionomia mais rica e diversa. Isso pode estar relacionado com a diversidade de
microambientes utilizados como sítios reprodutivos por anuros, que é considerada maior
nas formações florestais se comparadas aos ambientes abertos (Cardoso et al., 1989).
Para o campo rupestre foi estimado um maior número de espécies do que para a
mata ciliar, no entanto, o campo rupestre foi considerado menos diverso que a mata.
Mas apesar de menos diverso, esta fisionomia nas formações do Espinhaço abriga uma
fauna de anfíbios peculiar e representativa em espécies endêmicas (Eterovick & Sazima,
2004; Leite et al., 2008), como observado no presente estudo. Da mesma forma,
Valdujo et al. (2011) observaram que os ambientes abertos são mais comumente usados
88
para a reprodução de anuros por espécies endêmicas ou fortemente associadas ao
Cerrado, do que por espécies típicas de ambientes florestais.
Portanto, cada ambiente estudado demonstrou uma composição particular de
espécies, demonstrando a contribuição da variedade fitofisionômica na diversidade da
fauna de anuros. Assim, embora seja frequentemente enfatizada a importância
representada pelos ambientes florestais, as demais fisionomias devem ser fortemente
consideradas. Apesar de existirem diferenças regionais na composição de espécies do
Cerrado, a distribuição se mostra também heterogênea em escalas menores, de acordo
com gradientes locais (Colli et al., 2002; Valdujo et al., 2011).
Colli et al. (2002) afirmam que a estratificação horizontal da paisagem,
responsável pela formação de um mosaico de hábitats no Cerrado, é responsável por
abrigar uma alta diversidade local e regional da herpetofauna neste domínio. Da mesma
forma, outros estudos com a herpetofauna no Cerrado corroboram esta hipótese e
acrescentam a importância da história biogeográfica das espécies (Nogueira et al., 2005)
e dos fatores atuais locais na estrutura e distribuição das comunidades (Valdujo, 2011).
Afonso & Eterovick (2007) afirmam que a preferência de microambientes específicos
para reprodução por anuros parece ser o fator mais importante na distribuição espacial
das espécies, como foi observado no presente estudo, com espécies de ocorrência
restrita aos microhábitats e ambientes ocupados. Desta forma, ambientes heterogêneos
favorecem a coexistência de diferentes espécies, havendo uma correlação positiva com a
diversidade das comunidades (Tews et al., 2004), sobretudo de anuros (Silva et al.,
2011).
O efeito da homogeneização biótica, ocasionado pela modificação das paisagens
naturais por ações antropogênicas (McKinney & Lockwood, 1999) diminui a
diversidade (Olden et al., 2004) e altera a composição das comunidades, favorecendo a
predominância de espécies generalistas e o empobrecimento biótico (McKinney &
Lockwood, 1999; Olden et al., 2004). Para McKinney & Lockwood, (1999), o resultado
desse processo será uma biosfera homogeneizada tanto em nível regional quanto em
escalas globais. Conclui-se ao analisar a comunidade de anfíbios do PERP, que a
maioria das espécies consideradas como raras na área de estudo, devido à sua baixa
frequência de ocorrência, foram espécies comuns, de distribuição geográfica ampla e/ou
consideradas generalistas. Ao contrário, muitas espécies endêmicas do Cerrado e,
sobretudo da cordilheira do Espinhaço, foram comumente registradas durante o estudo.
Deste modo, este fato demonstra e reforça a importância da Unidade de Conservação e
89
dos ambientes que vem sendo protegidos na manutenção de espécies de interesse para a
conservação da biodiversidade.
90
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Afonso, L.G.; Eterovick, P.C. Spatial and temporal distribution of breeding
anurans in streams in southeastern Brazil. Journal of Natural History, 41(13-16): 949-
963. 2007.
Almeida-Abreu, P.A.; Renger, F.E. Serra do Espinhaço Meridional: um orógeno
de colisão do Mesoproterozóico. Brazilian Journal of Geology, 32(1): 1-14. 2008.
Barata, I.M.; Mott, T. Protocolo de amostragem de vertebrados da Rede
ComCerrado: detalhamento para amostragem da herpetofauna. pp: 1-7. 2011.
Brandão E.A.; Araújo A.F.B. A herpetofauna associada às Matas de Galeria no
Distrito Federal. In: Ribeiro, J.F.; da Fonseca, C.E.L.; Sousa-Silva, J.C. Cerrado:
caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Embrapa, Brasília, p -561-606.
2001.
Brandão, R.A.; Leite, F.S.F.; Françoso, R.D.; Faivovich, J. Phyllomedusa
megacephala (Miranda-Ribeiro 1926) (Amphibia, Anura, Hylidae, Phyllomedusinae):
Distribution extension, new state record and map. Herpetology Notes, volume 5: 535-
537. 2012.
Brasileiro, C.A.; Sawaya, R. J.; Kiefer, M. C.; Martins, M. Amphibians of an
open Cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotropica, 5(2): 93-109. 2005.
Buckley, L.B.; Jetz, W. Environmental and historical constraints on global
patterns of amphibian richness. Proceedings of the Royal Society of London B:
Biological Sciences, 274 (1614): 1167-1173. 2007.
Câmara, G.; Souza, R.C.M.; Freitas, U.M.; Garrido, J. SPRING: Integrating
remote sensing and GIS by object-oriented data modelling. Computers & graphics,
20(3): 395-403. 1996.
91
Campos, V.A.; Oda, F.H.; Juen, L., Barth, A.; Dartora, A. Composição e riqueza
de espécies de anfíbios anuros em três diferentes habitat em um agrossistema no
Cerrado do Brasil central. Biota Neotropica, 13(1): 1-9. 2013.
Caramaschi, U.; Sazima, I. Uma nova espécie de Thoropa da Serra do Cipó,
Minas Gerais, Brasil (Amphibia, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Zoologia (2):
139-146. 1984.
Cardoso, A.J.; Andrade, G.V.; Haddad, C.F.B. Distribuição espacial em
comunidades de anfíbios (Anura) no SE do Brasil. Revista Brasileira de Biologia, (49):
241-249. 1989.
Carmignotto, A.P. Pequenos mamíferos terrestres do bioma Cerrado: padrões
faunísticos locais e regionais. Tese de doutorado. Departamento de Zoologia.
Universidade de São Paulo, São Paulo. 2004.
Cechin, S.Z.; Martins, M. Eficiência de armadilhas de queda (pitfall traps) em
amostragens de anfíbios e répteis no Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 17(3): 729-
740. 2000.
Chávez, P. S. An improved dark-object subtraction technique for atmospheric
scattering correction of multispectral data. Remote Sensing of Environment, (24): 459-
479. 1998.
Cole, M. M. Cerrado, Caatinga and Pantanal: The distribution and origin of the
savanna vegetation of Brazil. The Geographical Journal, (126): 2: 168-170. 1960.
Colli, G.R.; Bastos, R.P.; Araujo, A.F. The character and dynamics of the
Cerrado herpetofauna. The Cerrados of Brazil: ecology and natural history of a
Neotropical savanna, p. 223-241. 2002.
Coutinho, L.M. O conceito de cerrado. Revista Brasileira de Botânica, (1):17-
23. 1978.
92
Coutinho, L.M. Aspectos do cerrado: domínio e bioma, 2004. Disponível em:
http://eco.ib.usp.br/cerrado/aspectos-bioma.htm. Acesso em: 12 de Ago. 2015
Colwell, R.K.; Coddington J.A. Estimating terrestrial biodiversity through
extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society series B, (345):101-118.
1994.
Colwell, R.K. 2013. EstimateS: Statistical estimation of species richness and
shared species from samples. Disponível em: http://viceroy.eeb.uconn. edu/estimates.
Acesso em: 15 de Jun. 2015.
Correia, C.M. Distribuição espacial, uso de microambientes e riqueza de
espécies de uma comunidade de anfíbios anuros em um riacho no planalto de
Diamantina, Serra do Espinhaço, Minas Gerais, Brasil. Trabalho de Conclusão de
Curso. Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri. 2011.
Crump, M.L.; Scott, N.J.JR. Visual encounter surveys. In: Heyer, W.R.;
Donnely, M.A.; Mcdiarmid, R.W.; Hayek, L.A.C.; Foster, M.S. (Eds.). Measuring and
monitoring biological diversity: standard methods for amphibians.
Smithsonian.Washington, D.C., p. 84-91. 1994.
Cynthia, P.D.A.; Uetanabaro, M.; Haddad, C.F. Breeding activity patterns,
reproductive modes, and habitat use by anurans (Amphibia) in a seasonal environment
in the Pantanal, Brazil. Amphibia-Reptilia, 26(2): 211-221. 2005.
De-Carvalho, C.B.; Freitas, E.B.D.; Faria, R.G., Batista, R.D.C.; Batista, C.D.
C., Coelho, W.A.; Bocchiglieri, A. História natural de Leptodactylus mystacinus e
Leptodactylus fuscus (Anura: Leptodactylidae) no Cerrado do Brasil Central. Biota
Neotropica, 8(3): 105-115. 2008.
Eiten, G. The cerrado vegetation of Brazil. The Botanical Review, 38:201-341.
1972.
93
Eterovick, P.C.; Sazima, I. Amphibians from the Serra do Cipó. Editora PUC
Minas. 2004.
Feio, R.N.; Caramaschi, U. Aspectos Zoogeograficos dos Anfibios do médio Rio
Jequitinhonha, Nordeste de Minas Gerais, Brasil. Revista Ceres, (42): 53-61. 1995.
Frost. Amphibian Species of the World – An on line reference. V. 6.0.
Disponível em: <http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/>. Acesso em: 01 de
Ago. 2015.
Gomes, A.B.; Ferreira, S.P. Análise de dados ecológicos. Universidade Federal
Fluminense. Instituto de Biologia, Departamento de Biologia Marinha. 2004. Acesso
em: 28 de Set. 2015.
Guimarães, T.C.; de Figueiredo, G.B.; Mesquita, D.O.; Vasconcellos, M.M.
Ecology of Hypsiboas albopunctatus (Anura: Hylidae) in a neotropical savanna. Journal
of Herpetology, 45(2): 244-250. 2011.
Gürtler, S.; Epiphanio, J.C.N.; Luiz, A.J.B.; Formaggio, A. R. Planilha
eletrônica para o cálculo da reflectância em imagens TM e ETM+ Landsat. Revista
Brasileira de Cartografia, 2(57). 2005.
IEF. Parque Estadual do Rio Preto. Instituto Estadual de Florestas de Minas
Gerais. Plano de Manejo do Parque Estadual do Rio Preto. 2004.
IUCN. União Internacional para Conservação da Natureza, lista vermelha.
Disponível em: <http://www.iucnredlist.org/>. Acesso em: 20 de Ago. 2015.
Kopp, K.; Signorelli, L.; Bastos, R.P. Distribuição temporal e diversidade de
modos reprodutivos de anfíbios anuros no Parque Nacional das Emas e entorno, estado
de Goiás, Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 100(3): 192-200. 2010.
Leite, F.; Pezzuti, T.; Viana, P. Notes on geographic distribution. Check List,
3(2). 2006.
94
Leite, F.S.F.; Juncá, F.A.; Eterovick, P.C. Status do conhecimento, endemismo e
conservação de anfíbios anuros da Serra do Espinhaço, Brasil. Megadiversidade, 4: 1-2.
2008.
Leite, F. S. F. Taxonomia, biogeografia e conservação dos anfíbios da Serra do
Espinhaço. Tese de doutorado. Universidade Federal de Minas Gerais. 2012.
Legendre P.; Legendre L. Numerical Ecology, 2nd English edn. Amsterdam:
Elsevier Science BV. 1998.
Lopes, A.S.; Cox, F.R. A survey of the fertility status of surface soils under
“Cerrado” vegetation in Brazil. Soil Science Society of America Journal, 41(4): 742-
747. 1977.
Machado, R.B.; Aguiar, L.M.; Castro, A.A.J.F.; Nogueira, C.; Ramos-Neto,
M.B. Caracterização da fauna e flora do Cerrado. Savanas: desafios e estratégias para
o equilíbrio entre sociedade, agronegócio e recursos naturais. Planaltina: Embrapa
Cerrados: 285-300. 2008.
Maffei, F. Relações entre variáveis ambientais e anfíbios anuros em áreas de
cerrado e floresta estacional semidecidual. Tese de doutorado. Universidade Estadual
Paulista Júlio de Mesquita Filho, Instituto de Biociências de Botucatu, 2014.
Maffei, F.; Ubaid, F.K.; Jim, J. Anurofauna em área de cerrado aberto no
município de Borebi, estado de São Paulo, Sudeste do Brasil: uso do habitat,
abundância e variação sazonal. Biota Neotropica, 11(2). 2011.
Magurran, A. E. Why diversity? In: Ecological Diversity and Its Measurement.
Springer Netherlands, pp. 1-5. 1988.
Melo, G.V.D.; Rossa-Feres, D.D.C.; Jim, J. Variação temporal no sítio de
vocalização em uma comunidade de anuros de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil.
Biota Neotropica, 7(2): 93-102. 2007.
95
Melo, A.S.; Hepp, L.U. Ferramentas estatísticas para análises de dados
provenientes de biomonitoramento. Oecologia Brasiliensis, 12(3): 8. 2008.
Melo, A.S. O que ganhamos „confundindo‟ riqueza de espécies e equabilidade
num índice de diversidade? Biota Neotropica, 8(3). 2008.
McKinney, M.L.; Lockwood, J.L. Biotic homogenization: a few winners
replacing many losers in the next mass extinction. Trends in ecology & evolution,
14(11): 450-453. 1999.
Morais, A.R.; Signorelli, L.; Gambale, P.G.; Kopp, K.; Nomura, F.; Guimarães,
L.D. A.; Vaz-Silva, W.; Ramos, J.; Bastos, R.P. Anfíbios anuros associados a corpos
d'água do sudoeste do estado de Goiás, Brasil. Biota Neotropica, 11(3): 355-363. 2011.
Myers, N.; Mittermeier, R.A.; Mittermeier, C.G.; Da Fonseca, G.A.; Kent, J.
Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403(6772): 853-858. 2000.
Neves, S.C.; Abreu, P.A.A.; Fraga, L. M. S. Fisiografia. In Silva, A.C.; Pedreira,
L.C.V.S.F.; Abreu, P.A.A. (Eds.). Serra do Espinhaço Meridional: Paisagens e
Ambientes. Belo Horizonte: Editora: O Lutador, p. 47-58. 2005.
Nogueira, C., Valdujo, P.H.; França, F.G.R. Habitat variation and lizard
diversity in a Cerrado area of Central Brazil. Studies on Neotropical Fauna and
Environment, (40): 105-112. 2005.
Nogueira, C.; Colli, G.R.; Martins, M. Local richness and distribution of the
lizard fauna in natural habitat mosaics of the Brazilian Cerrado. Austral Ecology, (34):
83-96. 2009.
Nogueira, C.; Colli, G.R.; Costa, G.C.; Machado, R.B. Diversidade de répteis
Squamata e evolução do conhecimento faunístico no Cerrado. In: Diniz, I.R.; Marinho-
Filho, J.; Machado, R.B.; Cavalcanti, R.B. (org.). Cerrado: conhecimento científico
96
quantitativo como subsídio para ações de conservação. Editora UnB, Brasília, p. 333-
375, 2010.
Oda, F.H., Bastos, R.P.; Lima, M.A.C.S. Taxocenose de anfíbios anuros no
Cerrado do Alto Tocantins, Niquelândia, Estado de Goiás: diversidade, distribuição
local e sazonalidade. Biota Neotropica, 9(4), 219-232. 2009.
Olden, J.D.; Poff, N.L.; Douglas, M.R.; Douglas, M.E.; Fausch, K.D. Ecological
and evolutionary consequences of biotic homogenization. Trends in Ecology &
Evolution, 19(1): 18-24. 2004.
Oliveira, F.F.R.; Eterovick, P.C. The role of river longitudinal gradients, local
and regional attributes in shaping frog assemblages. Acta Oecologica, 35(5): 727-738.
2009.
Oliveira, F.F.R.; Eterovick, P.C. Patterns of spatial distribution and microhabitat
use by syntopic anuran species along permanent lotic ecosystems in the Cerrado of
southeastern Brazil. Herpetologica, 66(2): 159-171. 2010.
Pereira, E. G.; Nascimento, L.B. Descrição da vocalização e do girino de
Pseudopaludicola mineira Lobo, 1994, com notas sobre a morfologia de adultos
(Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Arquivos do Museu Nacional, 62(3): 233-240.
2004.
Pimenta, B.V.; Caramaschi, U.; Cruz, C.A.G. Synonymy of Crossodactylus
bokermanni Caramaschi & Sazima, 1985 with Crossodactylus trachystomus (Reinhardt
& Lütken, 1862) and description of a new species from Minas Gerais, Brazil (Anura:
Hylodidae). Zootaxa, 3955(1): 065-082. 2015.
Ponzoni, F.J.; Shimabukuro, Y.E. Sensoriamento remoto no estudo da
vegetação. São José dos Campos, Editora Parêntese, p. 127. 2007.
Quinn, G.P.; Keough, M.J. Experimental design and data analysis for biologists.
Cambridge University Press. 2002.
97
Rapini, A.; Ribeiro, P.L.; Lambert, S.; Pirani, J.R. A flora dos campos rupestres
da Cadeia do Espinhaço. Megadiversidade, 4(1-2):15-23. 2008.
Rizzini, C.T. A flora do cerrado. Análise florística das savanas centrais. In
Simpósio sobre o cerrado (M.G. Ferri, org.). Edusp, São Paulo, p.126-177. 1963.
Rossa-Feres, D.D.C.; Jim, J. Distribuição sazonal em comunidades de anfíbios
anuros na região de Botucatu, São Paulo. Revista Brasileira de Biologia, 54(2): 323-
334. 1994.
Rouse, J.W.; Haas, R.H.; Schell, J.A.; Deering, D.W. Monitoring vegetation
systems in the great plains with ERTS. In: Earth Resources Technology Satellite-1
Symposium, 3., Washington, D. C., 1973. Proceedings… Washington, D. C.: NASA.
Goddart Space Flight Center, (1): 309-317. 1973.
Santoro, G.R.C.C.; Brandão, R.A. Reproductive modes, habitat use, and richness
of anurans from Chapada dos Veadeiros, Central Brazil. North-Western Journal of
Zoology, 10(2). 2014.
Santos, T.G.; Rossa-Feres, D.D.C.; Casatti, L. Diversidade e distribuição
espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca no sudeste do
Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 97(1): 37-49. 2007.
Silva, J.M.C. Birds of the Cerrado Region, South America. Steenstrupia, (21):
69-92. 1995.
Silva, F. R. A importância de fragmentos florestais na diversidade de anfíbios
anuros em Ícém, região noroeste do estado de São Paulo. Dissertação de mestrado.
Universidade Estadual Paulista. 2007.
Silva, R.A.; Martins, I.A.; Rossa-Feres, D.D.C. Environmental heterogeneity:
Anuran diversity in homogeneous environments. Zoologia, 28(5): 610-618. 2011.
98
Silva, J.M.C.; Bates, J.M. Biogeographic patterns and conservation in the
SouthAmerican Cerrado: a tropical savanna hotspot. Bioscience, (52): 225-233, 2002.
Soares, M. L.; Iop, S.; Dos Santos, T.G. Expansion of the geographical
distribution of Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758) (Anura: Hylidae): First
record for the state of Rio Grande do Sul, Brazil. Check List, 8(4): 817-818. 2012.
Statsoft Statistica - Data analysis software system. Version 8.0. 2007. Disponível
em: <http://www.statsoft.com/>.
Tews, J.; Brose, U.; Grimm, V.; Tielbörger, K.; Wichmann, M.C.; Schwager,
M.; Jeltsch, F. Animal species diversity driven by habitat heterogeneity/diversity: the
importance of keystone structures. Journal of biogeography, 31(1): 79-92. 2004.
Thomé, M.T.C. Diversidade de anuros e lagartos em fisionomias de cerrado na
região de Itirapina, Sudeste do Brasil. Dissertação de Mestrado. Instituto de
Biociências da Universidade de São Paulo. São Paulo, 2006.
Toledo, L.F.; Zina, J.; Haddad, C.F. Distribuição espacial e temporal de uma
comunidade de anfíbios anuros do município de Rio Claro, São Paulo, Brasil. Holos
Environment, 3(2): 136-149. 2003.
Toppa, R.H. Estrutura e diversidade florística das diferentes fisionomias de
Cerrado e suas correlações com o solo na Estação Ecológica de Jataí, Luiz Antônio,
SP. Tese de Doutorado. Universidade Federal de São Carlos. 2004.
Valdujo, P. H. Diversidade e distribuição de anfíbios no Cerrado: o papel dos
fatores históricos e dos gradientes ambientais. Tese de doutorado. Universidade de São
Paulo. 2011.
Valdujo, P.H.; Camacho, A.; Recoder, R.S.; Teixeira, M.; Ghellere, J.M.B;
Mott, T.; Nunes, P.M.S.; Nogueira, C.; Rodrigues, M.T.U. Anfíbios da Estação
Ecológica Serra Geral do Tocantins, região do Jalapão, estados do Tocantins e Bahia.
Biota Neotropica 11(1): 251-262. 2011.
99
Valdujo, P.H.; Silvano, D.L.; Colli, G.; Martins, M. Anuran species composition
and distribution patterns in Brazilian Cerrado, a Neotropical Hotspot. South American
Journal of Herpetology, 7(2): 63-78. 2012.
Varella, C.A.A. Análise de componentes principais. 2008. Disponível em:
<http://www.ufrrj.br/institutos/it/deng/varella>. Acesso em: 04 Out. 2015.
Vasconcelos, T.S.; Rossa-Feres, D.C. Diversidade, distribuição espacial e
temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do estado de São
Paulo, Brasil. Biota Neotropica, 5(2): 137-150. 2005.
Vasconcelos, M.F.; Lopes, L E.; Machado, C.G.; Rodrigues, M. As aves dos
campos rupestres da Cadeia do Espinhaço: diversidade, endemismo e conservação.
Megadiversidade, 4 (1-2): 221-225. 2008.
Versieux, L.M.; Louzada, R.B.; Viana, P.L.; Mota, N.; Wanderley, M.G.L. An
illustrated checklist of Bromeliaceae from Parque Estadual do Rio Preto, Minas Gerais,
Brazil, with notes on phytogeography and one new species of Cryptanthus. Phytotaxa,
10: 1–16. 2010.
Whittaker, R.H. Vegetation of the Siskiyou mountains, Oregon and California.
Ecological monographs, 30(3): 279-338. 1960.
Zimmerman, B.L. Audio strip transects. In: Heyer, W.R., Donnelly, M.A.,
Mcdiarmid, R., Hayek, L.C., Foster, M.S. (Eds.). Measuring and Monitoring Biological
Diversity: Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press,
Washington, D.C., p. 92-96. 1994.
Zina, J., Ennser, J., Pinheiro, S.C.P., Haddad, C.F B.; Toledo, L.F.D.
Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paulo e
comparações com outras taxocenoses do Estado, sudeste do Brasil. Biota Neotropica,
7(2): 1-9. 2007.