escalas avaliação crianças
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UNIVERSIDADE DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO CENTRO BIOMÉDICO
INSTITUTO DE BIOLOGIA ROBERTO ALCÂNTARA GOMES
Ana Lúcia Novais Carvalho
LATERALIDADE MOTORA E TRANSTORNOS COMPORTAMENTAIS E ATENCIONAIS EM CRIANÇAS E
ADOLESCENTES NO ESTADO DO RIO DE JANEIRO
Rio de Janeiro
2009
Ana Lúcia Novais Carvalho
LATERALIDADE MOTORA E TRANSTORNOS COMPORTAMENTAIS E
ATENCIONAIS EM CRIANÇAS E ADOLESCENTES NO ESTADO DO
RIO DE JANEIRO
Tese apresentada, como requisito parcial para
obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia, da Universidade do
Estado do Rio de Janeiro. Área de concentração:
Biociências Nucleares.
Orientador: Prof. Dr. Sergio Luis Schmidt
Rio de Janeiro
2009
CATALOGAÇÃO NA FONTE UERJ/REDE SIRIUS/BIBLIOTECA CB-A
C331 Carvalho, Ana Lúcia Novais.
Lateralidade motora e transtornos comportamentais e atencionais em crianças e adolescentes no Estado do Rio de Janeiro / Ana Lúcia Novais Carvalho.- 2009.
xiv,146f. : il.
Orientador : Sergio Luis Schmidt. Tese ( Doutorado) – Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes. Pós Graduação em Biologia. Bibliografia : f. 113-129.
1. Distúrbio da falta de atenção com hiperatividade - Teses. 2. Dominância cerebral - Teses. 3. Lateralidade funcional - Teses. 4. Comportamento - Avaliação - Teses. I. Schmidt, Sergio Luis. II. Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes. III.Título.
CDU 616.89-008.47
Autorizo apenas para fins acadêmicos e científicos, a reprodução total ou parcial desta tese. _____________________________________________ _____________________
Assinatura Data
Ana Lúcia Novais Carvalho
LATERALIDADE MOTORA E TRANSTORNOS COMPORTAMENTAIS E ATENCIONAIS EM CRIANÇAS E ADOLESCENTES NO ESTADO DO
RIO DE JANEIRO
Tese apresentada como requisito para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-Graduação do Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, da Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Área de concentração: Biociências Nucleares.
Aprovado em 12 de março de 2009. Banca Examinadora: ________________________________________________________ Prof. Dr. Sergio Luis Schmidt (Orientador) Centro Biomédico - Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes da UERJ ________________________________________________________ Profa. Dra. Denise Madeira Moreira Centro de Ciências da Saúde - Faculdade de Medicina da UFRJ ________________________________________________________ Profa. Dra. Eliete Bouskela Centro Biomédico - Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes da UERJ ________________________________________________________ Prof. Dr. Luiz Renato Rodrigues Carreiro Centro de Ciências Biológicas e da Saúde – Curso de Psicologia da Universidade Prebisteriana Machenzie ________________________________________________________ Prof. Dr. Ricardo Vieiralves de Castro Centro de Educação e Humanidades - Instituto de Psicologia da UERJ
Rio de Janeiro 2009
DEDICATÓRIA
Às crianças.
AGRADECIMENTOS
Aos meus pais pelo apoio em todos os momentos.
Ao Prof. Sergio L. Schmidt, pela paciência, pelo aprendizado e pela oportunidade de
desenvolvermos este trabalho juntos.
Ao Prof. Ricardo Vieiralves de Castro que um dia insistiu para que eu iniciasse o
curso de pós e, com certeza, contribuiu para mais esse passo.
Ao Prof. Alex Christian Manhães, por toda ajuda durante estes anos.
Ao Prof. Luiz de Gonzaga Gawryszewski, com quem iniciei os meus estudos sobre
atenção.
Aos professores, pais e crianças que se disponibilizaram a participar deste projeto.
À Danielle da Cunha Motta, pela ajuda nas crises, e fora delas também.
À Cristina dos Santos de Oliveira, por toda ajuda.
À Mônica Pereira Travassos, minha grande amiga.
Ao meu irmão, a quem eu amo muito.
Às professoras de Nova Iguaçu.
Ao Alexandre, Camila, Wellerson e Lorine, estudantes sempre prontos para ajudar
na coleta de dados. Tudo pela ciência!
À UERJ, local no qual um dia eu entrei para fazer a graduação.
A todos que direta ou indiretamente participaram da realização de mais esta etapa
da minha vida.
O poema dos sonhadores
Sim, sou um sonhador.
Mas não me xinguem de ditador.
Para que a guerra se eu preciso de terra
para nos sustentar e não para esparramar sangue...
seja de humilhação ou de dor...
Eu só acho que o mundo precisa de amor!
Todos reclamam do J.... mas ele não é um bobão.
Todos riem de mim por causa dessa minha doença que eu tenho.
Para que eu vivo? Para ser um desenho?
O mundo está caindo..
Se o mundo não melhorar, daí que o mundo vai brigar.
Não zombe dos inocentes...
quando o mundo poder ser contente.
Combata a injustiça em vez de defendê-la, seja amigo meu! se não o sonhador perde o calor.
E sem seu calor o sonhador é uma pessoa apenas lá para ficar de robô.
Uma mensagem
para L., C. e G.
Autor: DCP (na época, uma criança de 10 anos, que queria fazer amigos).
RESUMO
Carvalho, Ana Lúcia Novais. Lateralidade motora e transtornos comportamentais e atencionais em crianças e adolescentes no Estado do Rio de Janeiro. 2009. 146f. Tese (Doutorado em Biologia – Área de concentração Biociências Nucleares) – Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2002.
A associação entre lateralidade motora e transtornos comportamentais e atencionais foi investigada em 120 meninos (idade média = 9,17 anos) e 119 meninas (idade média = 9,11 anos). Quarenta e cinco professores avaliaram os estudantes quanto à queixa de transtornos comportamentais e atencionais através do preenchimento de uma escala culturalmente adaptada. A preferência manual foi avaliada através da observação direta de três tarefas. Cada criança, então, foi classificada como destro consistente, canhoto consistente e não-consistente. Para ser considerado consistente, o sujeito deveria execugtar as três atividades com a mesma mão. O participante era classificado no grupo de transtornos comportamentais e atencionais se ele obtivesse escore máximo em pelo menos seis questões, extraídas da escala para professores, relacionadas à impulsividade/hiperatividade e desatenção. Um índice quantitativo para cada fator da escala (F1 – Hiperatividade/Impulsividade; F2 – Desatenção; F3 – Isolamento Social; F4 – Autoconfiança) também foi definido. Houve uma significativa associação entre a presença de transtornos de comportamento e atencionais e o número de participantes canhotos consistentes, quando comparado ao grupo de controle. As ANOVAs dos índices de cada fator mostrou um significativo efeito da preferência manual no F1, mas não nos outros fatores, indicando que os canhotos consistentes apresentaram índices mais elevados de problemas no domínio do comportamento hiperativo/impulsivo, quando comparados com os destros consistentes. Usando testes de desempenho continuado, nas versões visual e auditiva, nossos resultados demonstraram que a preferência manual afeta um parâmetro do CPT, sendo ele o percentual de erros. Canhotos com queixas e sem queixas apresentam escore maior de erros, uma medida normalmente compreendida como característica de impulsividade. Este dado pode ser interpretado considerando que conhotos consistentes apresentam uma maior probabilidade de desenvolverem TDAH, quando comparados a indivíduos destros consistentes, porque um número significativo deles apresenta alterações no padrão das assimetrias cerebrais. Dados normativos no uso de CPTs devem levar em consideração o efeito da preferência manual. Palavras-chave: Transtorno de Déficit de Atenção/Hiperatividade. Preferência manual. Assimetria cerebral. Teste de desempenho continuado. Escala de avaliação comportamental
ABSTRACT
The relationship between handedness and attention disorders was investigated in 120 boys (mean age = 9.17 years) and 119 girls (mean age = 9.11 years), from elementary schools. Forty-five teachers rated the children with regard to attention problems using a culturally adapted checklist. Hand preference was assessed by directed observation of three tasks. Then, each child was classified as right-consistent, left consistent, or non-consistent. To be consistent the child had to perform the three tasks with the same hand. A child was classified into the behavioural/attentional problem group if he (she) was rated he maximum score in at least six questions related to impulsivity, hyperactivity, and inattention. A quantitative index for each factor of the checklist (F1 – Hyperactivity/Impulsivity, F2 – Inattention, F3 – Social isolation, and F4 – Self-confidence) was also defined. There was a significant association between the presence of behavioral problems and the number of right-consistent and left-consistent children, with is explained by the higher number of consistent left-handers in the attention problem group as compared to the comparison group. The ANOVAs on the indices for each factor showed a significant effect of handedness on F1, but not on the other factors indicating that left-handers show greater problems in the impulsive-hyperactivity domain as compared to right-handers. Using continuous performance tests (CPTs), visual an auditory, our results show a handedness effect in both auditory and visual CPTs. Left-handers with attention problems show greater impairment in commision errors, a parameter that is commonly viewed as a measure of impulsivity. The data can be interpreted considering that left consistents show a greater probability to develop ADHD as compared to right-consistent subjects because a significant number of them do not present the normal patterns of brain asymmetries that are needed for the neural processing of attention. Normative data on CPTs must take into account the handedness of the subjects. Keywords: Attention Deficit/Hyperactivity Disorder. Handedness. Brain asymmetry. Continnuous performance test. Behaviour rating scale.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Artigo 1 – Behavioral and learning problems in brazilian children assessed with the
aid of a checklist adapted to the local culture
Table 1 – Number of participantes ........................................................ 55
Table 2 – Factors loadings for teacher´s checklist ................................ 57
Artigo 2 – Handedness and attention disorders in brazilian children
Table 1 – Questions selected from BRS-t for inclusion of the individual in the group of
behavioural/attentional problems........................................................... 72
Table 2 – Factors loadings for teacher´s checklist ................................ 73
Table 3- Study on participant demographics ......................................... 75
Figure 1 – Average quantitative index for each factor of the checklist. ANOVAs show
that left-handers differ from right-handers only in the Hyperactivity/impulsivity factor.
As a higher value of the index reflects a greater problem, it indicates that left-
consistents tend to present more problems in impulsive behaviour than right-
consistent handers. Values are means (+SEM). *p<0.05...................... 76
Artigo 3 – Handedness and performance on visual and auditory continuous
performance tests
Table 1 – Questions selected from BRS-t for inclusion of the individual in the group of
behavioural/attentional problems........................................................... 91
Table 2 – Study on participant demographics ....................................... 93
Figure 1 – CVAT: mean standard scores for omission errors, commission errors, RT
and variability of RT. All parameters of CPT were affected by the presence of
attentional problems, except reaction time. *p<0.05.............................. 94
Figure 2 – CVAT: mean standard score for commission errors. Handedness effect
was seen, but it was restricted to commission errors. *p<0.05.............. 96
Figure 3 – Left-handers with attention problems show greater impairment in
commission errors, a parameter that is commonly viewed as a measure of
impulsivity. *p<0.05 ............................................................................... 96
Figure 4 – CVAT: Handedness effect still remained for the commission errors, when
the normal grou was analyze separately. *p<0.05................................. 97
Figure 5 – CAAT – Effect of handedness in the normal group was also seen in
auditory CPT. *p<0.05 ........................................................................... 98
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
ANT Attenton Network Test
ADHD Attention Deficit Hyperactivity Disorder
BAS sistema de aproximação comportamental
BIS sistema de inibição comportamental
BRS-t behavior rating scale – teacher version
CAAT continuous auditory attention test
CE commission errors
CPT continuous performance test
CVAT continuos visual attention test
FES sistema de fuga-esquiva
HDI Human Development Index
IEE intervalo entre estímulos
LH left-handers
OE omission errors
PF ponto de fixação
PSP paralisia supranuclear progressiva
rCBF fluxo sanguíneo cerebral regional
RH right-handers
RNMf ressonância nunclear magnética funcional
RT reaction time
TDAH Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade
TDAH/HI Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade, subtipo
hiperativo impulso
TDAH/D Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade, subtipo
desatento
TDAH/C Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade, subtipo
combinado
VRT variability of reaction time
SUMÁRIO
1- INTRODUÇÃO .................................................................................. 14 1.1- O Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade ................. 14
1.1.1- Conceito ...................................................................................... 14
1.1.2- Dados epidemiológicos ............................................................... 16
1.1.3- Comorbidades............................................................................. 17
1.1.4- Subtipos ...................................................................................... 18
1.1.5- Etiologia ...................................................................................... 19
1.1.6- TDAH em adultos e pré-escolares .............................................. 20
1.1.7- Bases neurobiológicas do TDAH ................................................ 21
1.1.8- Assimetrias cerebrais e o TDAH ................................................. 21
1.1.9- O papel da pobre inibição comportamental no TDAH ................. 23
1.2- Atenção ......................................................................................... 25
1.2.1- Conceito ...................................................................................... 25
1.2.2- Via da orientação da atenção...................................................... 26
1.2.2.1- Orientação voluntária e involuntária da atenção ...................... 27
1.2.2.2- Orientação aberta e encoberta da atenção .............................. 27
1.2.2.3- O Paradigma de Posner para a orientação da atenção ........... 28
1.2.2.4- Neuroanatomia da via da orientação da atenção..................... 29
1.2.2.4.1- Córtex parietal posterior ........................................................ 29
1.2.2.4.2- Lobo temporal ....................................................................... 31
1.2.2.4.3- Campo ocular frontal ............................................................. 32
1.2.2.4.4- Colículo superior ................................................................... 32
1.2.2.4.5- Tálamo .................................................................................. 33
1.2.3- Via da atenção executiva ............................................................ 34
1.2.3.1- Neuroanatomia da via da atenção executiva ........................... 36
1.2.3.1.1- Cingulado anterior ................................................................. 36
1.2.3.1.2- Núcleos da base ................................................................... 37
1.2.3.1.3- Córtex pré-frontal .................................................................. 37
1.2.4.- Via do alerta .............................................................................. 38
1.2.4.1- Neuroanatomia da via do alerta ............................................... 38
1.2.4.1.1- O lobo frontal......................................................................... 38
1.2.4.1.2. Locus ceruleus ...................................................................... 39
1.2.5- Considerações sobre a atenção auditiva .................................... 39
1.3- Lateralidade motora e o TDAH .................................................... 41
1.4- Diagnóstico nos distúrbios do desenvolvimento ..................... 42
1.4.1- As escalas de avaliação comportamental ................................... 43
1.4.2- O teste de desempenho continuado ........................................... 43
2– OBJETIVOS GERAIS ...................................................................... 46 2.1-Objetivos específicos (artigo 1) ................................................... 46 2.2- Objetivos específicos (artigo 2) .................................................. 46 2.3- Objetivos específicos (artigo 3) .................................................. 47
3- ARTIGO 1- Behavioral and learning problems in brazilian children assessed with aid of a checklist adapted to the local culture.......................... 48
4- ARTIGO 2- Handedness and attention disorders in brazilian children ................................................................................................ 64
5- ARTIGO 3- Handedness and performance on visual and auditory continuous performance tests ............................................................................... 83 6- DISCUSSÃO GERAL ..................................................................... 105 CONCLUSÕES ................................................................................... 111 REFERÊNCIAS................................................................................... 113
ANEXO A - Inventário de Lateralidade Manual (UERJ) ...................... 130
ANEXO B – Escala para professores ................................................. 139
ANEXO C - Termo de consentimento livre e esclarecido para os pais (responsáveis)
e estudantes........................................................................................ 143
ANEXO D - Termo de consentimento livre e esclarecido para os
professores.......................................................................................... 145
14
1- INTRODUÇÃO
1.1- O Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade
1.1.1- Conceito
O Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade (TDAH) é considerado um
transtorno do desenvolvimento de etiologia complexa, multifatorial, e com forte
componente genético (Pasini et al., 2007; Barkley, 1990). É o mais comum
diagnóstico feito em crianças em idade escolar, sendo causa frequente de procura
por serviços de saúde mental nos Estados Unidos da América (Stefanatos & Baron,
2007; Barkley, 1990). No Brasil, dados similares aos internacionais sobre
prevalência e incidência deste quadro são exemplo de que as características clínicas
e prejuízos associados a este transtorno ocorrem em diferentes culturas (Rodhe et
al., 2005).
O TDAH é caracterizado por padrão persistente de hiperatividade,
impulsividade e desatenção, trazendo prejuízos ao indivíduo em diferentes áreas. É
comum o desenvolvimento de problemas de relacionamento interpessoal, estresse
familiar, dificuldade na vida acadêmica e profissional.
Segundo Stefanatos e Baron (2007), estas características de diagnóstico não
mudaram muito desde que o pediatra George Frederic Still, em 1902, relatou pela
primeira vez o quadro, na Royal Academiy of Physicians, em Londres. Este médico
descreveu 43 crianças que definiu como o tendo déficit no controle moral, possuindo
como características comportamentais a incapacidade de sustentação da atenção,
nervosismo, inquietação e explosões de raiva. Podiam ser consideradas destrutivas,
rancorosas e resistentes à disciplina. Conforme podemos perceber, muitas das
características comportamentais das crianças descritas por Still assemelham-se
àquelas do que hoje é estabelecido como critérios de diagnóstico do denominado
TDAH, de acordo com o DSMIV-TR (2000).
Outro aspecto importante desta descrição é que Still já apontava a
predisposição genética como possível justificativa para o surgimento do quadro,
15
embora ele também não deixasse de considerar um possível dano adquirido no
sistema nervoso.
A partir deste ponto, várias foram as denominações dadas ao atual TDAH.
Refletindo a hipótese de que estas crianças de fato apresentariam uma lesão no
sistema nervoso, o quadro em 1940 foi denominado Síndrome da Lesão Cerebral
Mínima. Nos anos 60, considerando que não haveria uma lesão, mas uma disfunção
em vias neurais, o transtorno passou a ser reconhecido como Disfunção Cerebral
Mínima (Stefanatos & Baron, 2007; Barbosa, 1995). No DSM II (APA, 1968) foi
denominado Reação Hipercinética da Infância. No DSM III (APA, 1980), visto como
um transtorno multidimensional e já tendo a desatenção como problema principal,
passou a chamar-se Transtorno de Déficit de Atenção (TDA), classificado em dois
subtipos: com hiperatividade e sem hiperatividade. Esta classificação em TDA já
refletia novos achados sobre o quadro, como a importância de fatores ambientais, a
dificuldade de organização, em manter a atenção, no comportamento inibitório e em
modular o comportamento, e a necessidade de reforçamento imediato apresentado
por estas crianças. O DSM III-R (APA, 1987) destaca a hiperatividade e a
impulsividade como uma dimensão comportamental. O quadro passa a ser
denominado Transtorno do Déficit de Atenção/Hiperatividade e o sem hiperatividade
é considerado Transtorno do Déficit de Atenção Indiferenciado. Continuando a
refletir pesquisas realizadas, o DSM IV (APA, 1994) retoma o termo Transtorno de
Déficit de Atenção/Hiperatividade, contudo este é apresentado em três subtipos,
como permanece até hoje no DSMIV-TR (APA, 2000), que apresenta os seguintes
critérios de diagnóstico, considerando padrões inadequados de hiperatividade,
impulsividade e desatenção:
1. persistência – o padrão de hiperatividade/impulsividade e desatenção deve
ser mais severo do que em outras crianças na mesma etapa do
desenvolvimento;
2. início precoce – o prejuízo causado por alguns destes sintomas deve ocorrer
antes dos 7 anos, apesar do diagnóstico ser mais freqüentemente realizado a
partir desta idade;
3. caráter difuso – os comportamentos desadaptativos devem ocorrer em mais
de um ambiente freqüentado pela indivíduo;
16
4. prejuízo – tal padrão comportamental traz real prejuízo na interação social,
profissional e acadêmica dos sujeitos que apresentam este quadro.
O comportamento desatento é caracterizado pelo “viver no mundo da lua”,
distrair-se com facilidade por estímulos irrelevantes para o desempenho da tarefa,
desorganização e uma certa aversão às atividades que exigem uma maior
concentração para a sua execução de maneira satisfatória. Em relação à
hiperatividade destacam-se, nas crianças, a agitação motora, a dificuldade de
permanecer sentado e, em adultos, a sensação de inquietação. Já a impulsividade
caracteriza-se por uma dificuldade em adiar a emissão de uma resposta, aguardar a
vez para emitir uma opinião ou até mesmo para participar de uma atividade
recreativa. Os sujeitos com este quadro podem, dessa forma, envolverem-se em
situações perigosas, aparentando não avaliar o real risco de seus atos. (DSM IV-
TR, 2000).
Os comportamentos hiperativo/impulsivo e desatento compõem juntos uma
lista de 18 sintomas, 9 em cada um. O indivíduo precisa apresentar pelo menos 6
dos 9 itens listados para preencher os critérios estabelecidos. A partir destes dados
são extraídos os subtipos do TDAH, sendo eles ;
1. Subtipo predominantemente hiperativo/impulsivo (TDAH/HI), onde destacam-
se os comportamentos hiperativos e impulsivos;
2. Subtipo desatento (TDAH/D), onde as características comportamentais da
desatenção são as mais presentes;
3. Subtipo combinado (TDAH/C), havendo destaque tanto dos comportamentos
hiperativos e impulsivos quanto dos desatentos.
O diagnóstico é clínico e estes sintomas precisam estar presentes em vários
ambientes onde a criança atua, por exemplo, na escola e em casa, e no mínimo há
seis meses (DSM IV - TR, 2000).
1.1.2- Dados epidemiológicos
O National Institutes of Health (NIH Consensus Committee, 1998), dos
Estados Unidos da América, e a American Medical Association (Goldman et al.,
17
1998) declaram que em torno de 5% das crianças desta faixa etária preenchem os
critérios de diagnóstico para o TDAH, de acordo com o DSM–IV. Alguns autores
apontam uma prevalência de 2 a 9,5% (Barkley, 1998). Poeta e Neto (2004), em
estudo realizado em Florianópolis (SC) verificaram uma prevalência de 5%.
Sobre a questão da incidência, esta normalmente foi apontada como sendo
maior no sexo masculino, chegando à proporção de 3:1 na infância (Barkley, 1990;
Pliszka, 2000) e 2:1 na idade adulta (Murphy & Barkley, 1996). Atualmente verifica-
se que o efeito do gênero na manifestação fenotípica deste transtorno pode ser
responsável por esta diferença na incidência em amostras clínicas.
1.1.3 – Comorbidades
A presença de comorbidade, ou seja, de associação do TDAH com outros
quadros clínicos, não é incomum. McGrough et al. (2005) esclarecem que de 59 a
87% dos indivíduos com TDAH apresentam pelo menos um quadro comórbido,
enquanto que cerca de 20% apresentam três ou mais (Rowland et al., 2002).
Pesquisas apontam para comorbidades com os transtornos de ansiedade,
transtorno da conduta, da personalidade anti-social, transtorno desafiador opositivo
e abuso de substâncias (Barkley, 1997; Murphy & Barkley, 1996; Biederman, 2005).
Contando com a participação de 84 adultos com TDAH, com idade média de
38,9 anos, Biederman et al. (1993) verificaram que 27% dos sujeitos apresentavam
dependência de álcool e 18% de drogas. Cerca de 43% apresentava transtorno de
ansiedade generalizada, 32% fobia social, 29% transtorno desafiador opositivo, 20%
transtorno da conduta e 12% transtorno da personalidade anti-social. O risco de
transtorno da personalidade anti-social é 10 vezes maior na população com TDAH
do que em sujeitos sem este transtorno (Manuzza et al. 1993). Também são
relatadas comorbidades com a depressão e Transtornos da Aprendizagem (Barkley,
1990 e 1997).
Verifica-se que estas associações de quadros clínicos tendem a ser mais
freqüentes com transtornos denominados externalizantes, onde o comportamento
agressivo é característico, como o Transtorno Desafiador de Oposição e o
18
Transtorno da Conduta. Já a associação com transtornos internalizantes, como o
Transtorno da Ansiedade ou Transtorno de Humor é menos freqüente (MTA, 1999).
Os Transtornos da Aprendizagem (Transtorno da Leitura, Transtorno da
Expressão Escrita e Transtorno da Matemática) também são comorbidades comuns,
atingindo cerca de 20 a 25% das crianças diagnosticadas com TDAH, especialmente
os meninos (Pliszka, 2000; Biederman et al., 2002; Seidman et al., 2001).
Dificuldade nas habilidades sociais também são freqüentes nos indivíduos
diagnosticados com TDAH, sendo esta considerada um das características mais
debilitantes deste transtorno (Greene et al., 1999; Biederman, 2005). Cantweell
(1996) esclarece que em torno de 50 a 70% das crianças diagnosticadas com TDAH
terão problemas no ajuste social. Por não conseguirem cumprir regras, esperar a
vez, por serem intrusivos, e, por vezes, desafiadores, estes sujeitos têm uma maior
chance de serem rejeitados pelos seus pares, apresentando dificuldades para
desenvolver e sustentar relacionamentos. A interação com os pais e/ou cuidadores
também costuma ser caracterizada pelo estresse (Wells et al., 2006). Em estudo
realizado por Biederman et al. (1995) verificou-se que famílias com crianças TDAH,
quando comparadas a famílias controle sem indivíduos com este diagnóstico, eram
mais prováveis de conviverem com conflito familiar crônico e psicopatologia parental.
1.1.4- Subtipos
Barkley (1997; 1998) já apontava que o subtipo predominantemente
desatento do TDAH era um quadro clínico qualitativamente diferente do subtipo
predominantemente hiperativo/impulsivo. No TDAH/HI o déficit apresentado seria na
capacidade de sustentar a atenção, enquanto que no TDAH/D o problema estaria
em um déficit na velocidade do processamento da informação e na atenção seletiva.
Weiss et al. (2003) esclarecem que quando comparadas ao TDAH/C, crianças
com TDAH/D apresentam mais transtornos internalizantes e dificuldades de
aprendizagem, enquanto que comportamentos disruptivos tendem a ser mais
comuns nos TDAH/HI e TDAH/C (Gadow et al., 2004). No TDAH/D, características
como instabilidade emocional, desorganização e distratibilidade são mais comuns,
19
enquanto que no TDAH/HI os comportamentos anti-social e impulsivo destacam-se
(Hesslinger, 2001).
Estas comorbidades associadas ao TDAH sofrem influência do gênero.
Meninas apresentam menos sintomas primários e problemas externalizantes que
envolvam quebra de regras, como o Transtorno Desafiador de Oposição e
Transtorno da Conduta. Contudo elas tendem a apresentar mais sintomas
internalizantes, como Transtorno de Ansiedade, dificuldades intelectuais, e também
apresentam níveis maiores de desatenção (Gershon & Gershon, 2002; Quinn, 2005;
Stefanatos & Baron, 2007). Segundo Quinn (2008), meninas com TDAH têm 5.4
vezes mais chances de serem diagnosticadas com depressão maior, quando
comparadas com os meninos. Já nos meninos os comportamentos externalizantes
são mais freqüentes (Stefanatos & Baron, 2007).
Taylor et al. (1998) declaram haver um efeito do gênero nos subtipos do
TDAH. O TDAH/HI ocorre com maior freqüência em meninos, enquanto que nas
meninas o subtipo mais freqüente é o TDAH/D. Estas características tornam o TDAH
no menino mais “invasivo”, capaz de trazer maior prejuízo no ambiente escolar e
maior conflito nas interações sociais, considerando as comorbidades associadas.
Assim, podemos verificar que a baixa incidência do TDAH em meninas,
considerando amostras clínicas, pode ser apenas o reflexo de uma subidentificação
e um subdiagnóstico (Biederman, 2005). Tais características abrem espaço para que
as pesquisas e, conseqüentemente, os procedimentos de diagnóstico e de
intervenção levem em consideração as características do TDAH de acordo com o
gênero.
1.1.5- Etiologia
A etiologia do TDAH ainda não foi totalmente esclarecida, no entanto
evidências apontam para uma origem neurobiológica e genética, neste caso
envolvendo a alteração de mais de um gene, sendo considerado um transtorno
poligênico (Biederman, 2005). Pais com TDAH têm de 2 a 8 vezes mais chances de
terem filhos com TDAH (Biederman, 2005). A probabilidade de gêmeos
20
desenvolverem este transtorno é 3 a 7 vezes maior do que a população em geral
(Barkley, 1998).
Fatores ambientais também podem levar à apresentação dos
comportamentos que caracterizam o TDAH. Nascimento prematuro, abuso de álcool
pela mãe, uso de tabaco durante a gravidez e danos cerebrais envolvendo o córtex
pré-frontal são exemplos destas condições que, mesmo consideradas em conjunto,
correspondem à cerca de 20 a 30% dos casos de TDAH em meninos, sendo este
percentual menor nas meninas (Barkley, 1990 e 1998; Overmeyer et al., 2000).
1.1.6- TDAH em adultos e em pré-escolares
Inicialmente considerado um transtorno exclusivo da infância, atualmente
verificamos que entre 30 a 60% das crianças com TDAH manterão os sintomas
quando adultos (Mannuzza et al., 2003; Faraone et al., 2000). Dados
epidemiológicos apontam para uma prevalência entre 3 e 5% de TDAH na
população adulta (Biederman et al., 1993). Sobre os prejuízos provocados pelo
quadro clínico no adulto, estudos apontam que estes indivíduos com TDAH, quando
comparados com a população em geral, apresentam mudanças mais constantes de
emprego, menor estatus sócio-econômico e maior envolvimento em acidentes de
trânsito, (Murphy & Barkley, 1996; Manuzza et al., 2003; Barkley, 1990). Algumas
pesquisas indicam que os sintomas de hiperatividade/impulsividade tendem a decair
em maior escala do que aqueles relacionados à desatenção (Biederman et al.,
1993).
O diagnóstico do TDAH em pré-escolares é outro aspecto que vem
merecendo investimento em estudos. Sanuga-Barke et al. (2001) esclarecem que os
padrões de desatenção, hiperatividade/impulsividade já podem estar presentes e
trazendo prejuízos em crianças em idade pré-escolar. Tal característica apresenta-
se como um desafio tanto para o processo de avaliação diagnóstica quanto para a
seleção dos procedimentos de intervenção. Lavigne et al. (1996) apontam que cerca
de 2% das crianças entre 3 e 5 anos de idade apresentam o TDAH.
21
1.1.7- Bases neurobiológicas do TDAH
Um dos desafios das pesquisas sobre este quadro clínico está relacionado à
compreensão de sua base neurobiológica. Considerando a heterogeneidade do
TDAH, o que verificamos é que, apesar de todos os esforços, a sua neurobiologia
ainda não está totalmente compreendida.
Uma teoria que vem sendo bem aceita é compreender este quadro clínico
como uma disfunção do denominado sistema frontoestriado (Barkley, 1990;
Stefanatos & Baron, 2007; Biederman & Faraone, 2002; Castellanos & Tannock,
2002). A disfunção em estruturas cerebrais envolvidas nesta circuitaria seria
responsável pelas manifestações comportamentais deste quadro clínico.
Segundo Bradshaw e Sheppard (2000), o sistema frontoestriado é composto
por regiões frontais (córtex pré-frontal dorsolateral e orbitofrontal lateral), pelo
cíngulo anterior, pela área motora suplementar e estruturas dos núcleos da base
associadas. O envolvimento das regiões frontais, responsáveis pela organização dos
comportamentos dirigidos por metas, selecionando fatos relevantes e priorizando
respostas, caracteriza este transtorno por alterações comportamentais que levam à
dificuldade de adaptação às demandas do ambiente. Observa-se, por exemplo, que
tais indivíduos podem ser capazes de entender uma instrução para a realização de
uma atividade, mas têm seu desempenho prejudicado por perseveração, falta de
iniciativa ou incapacidade de eliminar eventos irrelevantes (Bradshaw & Sheppard,
2000).
1.1.8- Assimetrias cerebrais e o TDAH
Sabemos que apesar de sua aparente similaridade os hemisférios cerebrais
possuem particularidades tanto no aspecto estrutural quanto funcional, podendo ser
considerados entidades individuais (Lent & Schmidt, 1993).
As assimetrias cerebrais são as diferenças morfológicas, bioquímicas e
funcionais existentes entre os dois hemisférios cerebrais. Assimetrias morfológicas
são caracterizadas por diferenças estruturais entre um hemisfério e outro,
22
considerando regiões homólogas. Assimetrias bioquímicas estão relacionadas a
diferenças entre os neurotransmissores, considerando a mesma região e hemisférios
cerebrais diferentes. As assimetrias funcionais são subdivididas em especializações
hemisféricas e comportamentos lateralizados. Um exemplo clássico de
especialização hemisférica foi descrito em 1863, por Pierre-Paul Broca, que apontou
o importante papel do hemisfério esquerdo para a linguagem, entendida como a
mais lateralizada das funções cerebrais (Lent, 2004). Sobre os comportamentos
lateralizados, estes são caracterizados pelo uso preferencial de um dos lados para a
execução de uma atividade, como ocorre no comportamento de preferência de uma
das mãos para a realização de uma tarefa, por exemplo, a escrita.
Sobre as alterações das assimetrias cerebrais no TDAH, estudos de RNMf
(Ressonância Nuclear Magnética Funcional) têm demonstrado a existência de
disfunções morfológicas das estruturas que estão envolvidas na circuitaria
frontoestriatal, especialmente no hemisfério direito. Castellanos et al. (1996)
compararam crianças e adolecentes, na idade de 5 a 18 anos, com e sem o TDAH, e
verificaram que aqueles com este quadro clínico apresentam alterações como a
presença de um menor globo pálido direito, menor região frontal direita e menor
cerebelo (lóbulo do vérmis VIII-X). Também foram observadas alterações nas
assimetrias de estruturas como o núcleo caudado e o ventrículo direito. Swanson et
al. (2007) também descreveram que o rostro e o esplênio do corpo caloso são
menores em indivíduos com este diagnóstico.
Contando com uma amostra de 156 crianças e adolescentes com TDAH, em
sua maioria do subtipo combinado, de ambos os sexos, Castellanos et al. (2002)
realizaram um estudo no qual as imagens do cérebro dos participantes, usando
novamente o procedimento de RNMf, foram obtidas em quatro momentos diferentes
em um espaço de tempo de 10 anos. Confirmou-se o achado de um menor cérebro
e cerebelo em indivíduos com TDAH, sendo isto independente do uso de medicação
psicoestimulante. Contudo, observou-se que a trajetória de desenvolvimento das
estruturas cerebrais em sujeitos TDAH era semelhante a dos indivíduos controle,
sugerindo não haver disfunção neste processo na infância tardia e na adolescência.
Desta forma, as alterações comportamentais observadas no TDAH são decorrentes
de anormalidades estabelecidas desde muito cedo, não no processo de
desenvolvimento. A única exceção foi encontrada no núcleo caudado, cuja diferença
entre crianças com TDAH e as controle torna-se insignificante na adolescência, isso
23
deve justificar a diminuição dos comportamentos hiperativos e impulsivos em
sujeitos com este diagnóstico.
Independentemente do subtipo, os autores apontam para uma disfunção no
hemisfério direito em sujeitos com TDAH (Heilman et al., 1991). Contudo,
particularidades são observadas. Farmer (2002, apud Rolfe et al, 2006), por
exemplo, verificou que indivíduos com o TDAH/D aprensentavam menor parietal
direito, menor volume da região dorsolateral dos dois hemisférios cerebrais e uma
área do tronco encefálico mais larga. Já as crianças com TDAH do subtipo
combinado apresentavam menor parietal esquerdo e região dorsolateral direita
quando comparados a controles sem este diagnóstico.
No que diz respeito às assimetrias bioquímicas, o funcionamento
dopaminérgico anormal tem sido o foco de atenção na busca de uma base
neurobiológica do TDAH. Esta hipótese fundamenta-se no fato de que as regiões
cerebrais apontadas como estando alteradas no TDAH são ricas em catecolaminas.
Estudos como os de Ernst et al. (1999), por exemplo, demonstram alterações
envolvendo os circuitos da dopamina e da noradrenalina quando sujeitos com e sem
este diagnóstico são comparados. Dougherty et al. (1999) demonstraram um
aumento de 70% da densidade dos transportadores de dopamina em pacientes com
TDAH.
1.1.9- O papel da pobre inibição comportamental no TDAH
Considerando os estudos que apontam para o envolvimento da circuitaria
frontoestriatal no TDAH, Barkley (1997 e 1998) propõe uma teoria unificada para a
compreensão deste quadro clínico. Para este autor a pobre inibição comportamental
é percebida como o principal déficit deste transtorno.
Para compreendermos o papel da pobre inibição comportamental podemos
considerar o modelo de Jeffrey Gray (1987, apud Oades, 1998) onde é proposto que
a seleção de informação pelo cérebro ocorre através da atuação de três sistemas
comportamentais competitivos. Estes seriam o sistema de inibição comportamental
(BIS), o sistema de aproximação comportamental (BAS) e o sistema de fuga-esquiva
24
(FES). O sistema BIS seria responsável por mediar as nossas respostas inibitórias
adaptativas.
Este controle inibitório comportamental, portanto, relaciona-se com a nossa
habilidade para planejar, interromper uma atividade em andamento ou até mesmo
adiar a emissão de uma resposta (Sagvolden & Sergeant, 1998). Crianças com
TDAH apresentam vários déficits que podem ser relacionados à falha no controle
inibitório, como resposta impulsiva, incapacidade de ajustar o comportamento após a
realização de um erro e a necessidade de reforçamento imediato (Pliszka et al.,
2006).
Barkley (1997) propõe que esta pobre inibição comportamental prejudica o
desempenho das denominadas funções executivas. As funções executivas estão
envolvidas em nossos comportamentos dirigidos por objetivos. São processos
neurocognitivos que facilitam a tomada de decisão, mantendo a informação
relevante na memória de trabalho e integrando este conhecimento com dados sobre
o contexto corrente, sendo possível, assim, identificar a melhor ação para a situação
(Willcut et al, 2005). Elas nos dão, portanto, a habilidade para responder de forma
adaptativa, integrando os vários eventos e avaliando suas consequências (Oades,
1998).
A memória de trabalho; a auto-regulação do humor e motivação; a
internalização da fala e a reconstituição são funções executivas que necessitam da
inibição comportamental para o seu desempenho de forma satisfatória, estando,
portanto, prejudicadas no TDAH (Barkley, 1997).
O déficit na internalização da fala, por exemplo, pode levar a um pobre
autoquestionamento e dificuldade no comportamento dirigido por metas. O senso de
intervalo de tempo prejudicado e a inabilidade para manter eventos relevantes em
mente durante a execução de uma tarefa parecem ser decorrentes de prejuízo na
memória de trabalho. A tendência a expressar as emoções publicamente e a
dificuldade para analisar comportamentos, executando as atividades de forma mais
flexível, são exemplos de déficits relacionados à auto-regulação do humor e à
reconstituição, respectivamente (Barkley, 1998).
Especificamente sobre a memória de trabalho, Schweitzer et al. (2000)
realizaram uma pesquisa comparando o fluxo sanguíneo cerebral regional (rCBF)
em homens adultos normais, e com os que possuíam TDAH, durante o desempenho
de tarefa que possibilita a avaliação da memória de trabalho. Nos sujeitos normais,
25
durante a execução da tarefa proposta havia ativação nas regiões frontais e
temporais. Nos indivíduos com TDAH estas ativações eram espalhadas, ocorrendo
com mais intensidade nas regiões occipitais. Aparentemente, sujeitos adultos com
TDAH desenvolveram vias alternativas na tentativa de desempenhar a atividade.
Já Willcut et al. (2005) esclarecem que, de fato, é possível verificar déficits
nas funções executivas em indivíduos com TDAH, não sendo esta característica
retrita a amostras clínicas. Usando medidas neuropsicológicas, os autores
concluíram que estes sujeitos apresentam problemas de planejamento, memória de
trabalho e inibição de resposta. Contudo, o autor esclarece que estes déficits não
são necessários e nem suficientes para causar todos os casos de TDAH.
Considerando estes dados, cabe ressaltar que o déficit no controle inibitório
não é exclusivo do TDAH, sendo também observado em outros transtornos
disruptivos (Sergeant et al., 2002). E, especificamente sobre a teoria proposta por
Barkley (1997; 1998), ela é estabelecida para o subtipo predominantemente
hiperativo/impulsivo e combinado, não sendo considerado para o subtipo
predominantemente desatento. Este é apenas mais um dos estudos que auxiliam no
estabelecimento de que estamos diante de dois transtornos diferentes.
Outra abordagem desenvolvida é a de Berger e Posner (2000), que propõem
que o TDAH pode ser compreendido como uma patologia do sistema da atenção.
Assim, os sintomas de desatenção, impulsividade e hiperatividade estariam
relacionados a alterações nas vias deste sistema (Swanson et al., 2004).
1.2- Atenção 1.2.1- Conceito
Problemas de atenção são freqüentes após lesão cerebral e em casos de
psicopatologia como ocorre no TDAH, no transtorno bipolar e na esquizofrenia
(Lezak, 1995).
Durante toda nossa atividade consciente precisamos tomar decisões, priorizar
comportamentos e definir estratégias para alcançar objetivos. Considerando que
26
somos constantemente atingidos por diversos estímulos, internos e externos,
precisamos ter a capacidade de selecionar dados relevantes para que somente as
informações essenciais cheguem aos centros corticais superiores, servindo como
base para a nossa ação (Steinman & Steinman, 1998; Desimone & Duncan, 1995).
Desse modo, o funcionamento adaptativo em um ambiente complexo depende de
um processamento seletivo (Knudsen, 2007).
Tal aspecto da seletividade, servindo como base para a organização do
comportamento, já era evidente na clássica definição de William James (1890) para
a atenção, na qual o autor deixava claro que em decorrência do fenômeno atenção
os indivíduos são capazes de selecionar alguns aspectos do ambiente enquanto
outros são ignorados. Isso possibilita a focalização de um evento, a manutenção da
concentração e a organização do comportamento.
Atualmente, a atenção é percebida como uma função multifatorial (Godefroy &
Rousseaux, 1996; Daffner et al., 1998; Mesulam, 1998) e, considerando sua
complexidade, seus mecanismos devem ser vistos como fazendo parte de um
sistema orgânico, possuindo sua própria circuitaria, anatomia, déficits e um padrão
de desenvolvimento (Posner & Petersen, 1990; Posner, 2004). Usando esta
concepção de sistema, o objetivo é, além de compreender os mecanismos
complexos da atenção, entender o que ocorre quando ela falha, como, por exemplo,
acontece após lesões cerebrais e em casos de psicopatologia.
A atenção, portanto, pode ser examinada através de três funções majoritárias,
que são: a orientação para um estímulo sensorial, o controle executivo e a
manutenção do estado de alerta. Considerando estudos de neuroimagem e
neuroquímicos que apontam para um circuitaria neural própria e o papel de
diferentes neurotransmissores em cada uma delas, estas vias são vistas como
independentes (Berger & Posner, 2000; Fan et al., 2002).
1.2.2- Via da orientação da atenção
Apontada como a via mais estudada da atenção (Raz & Buhle, 2006), a
orientação é a nossa habilidade de selecionar uma informação específica no meio
de várias outras disponíveis no ambiente. Assim, estímulos apresentados no local
27
onde a atenção está direcionada serão detectados de maneira mais precisa e mais
rápida (Posner & Dehaene, 1994; Fernandez-Duque & Posner, 1997; Posner, 1986).
1.2.2.1- Orientação voluntária e involuntária da atenção
Há duas maneiras como a atenção pode ser orientada. A voluntária, através
do processo denominado top-down, na qual o indivíduo direciona a atenção de
forma consciente para o local de seu interesse, sendo isso derivado das demandas
da tarefa. E a orientação involuntária (processo botton-up), onde as características
de um estímulo são suficientemente capazes de atrair automaticamente a atenção
(Posner & Dahaene, 1994).
1.2.2.2- Orientação aberta e encoberta da atenção
A atenção também pode ser orientada de maneira aberta ou encoberta.
Normalmente atendemos a um local movendo, também, os nossos olhos para o
evento de interesse. Desta maneira fazemos com que a imagem do estímulo seja
direcionada para a parte da retina com maior acuidade visual (a fóvea) e,
conseqüentemente, vemos com maior riqueza de detalhes (Posner & Raichle, 1994).
Contudo, esta habilidade é dissociada do movimento ocular, considerando que
podemos orientar a nossa atenção sem mover os olhos em direção ao evento.
Quando há alteração do foco atencional sem a ocorrência simultânea de um
movimento ocular, dizemos que a orientação da atenção é encoberta. Ao contrário,
quando a mudança do foco atencional é acompanhada pelo movimento dos olhos
para o evento ao qual estamos atendendo dizemos que a orientação é aberta
(Posner, 1980; Posner et al., 1984).
Direcionar a fóvea para um evento faz com que ele seja melhor analisado,
enquanto que direcionar a atenção para um local possibilita a emissão mais rápida e
precisa de respostas. Considerando estas características, estudos demonstram a
existência de uma estreita relação entre a orientação da atenção e a capacidade de
28
guiar os olhos. Somente realizamos um movimento sacádico depois de orientar a
nossa atenção visual (Steinman & Steinman, 1998; Rizzolatti, 1987).
1.2.2.3- Paradigma de Posner para orientação da atenção
Usando técnicas de neuroimagem e procedimentos de medida do tempo de
reação, estudos realizados em sujeitos sem e com lesões cerebrais têm contribuído
para a compreensão da forma como a atenção é orientada no ambiente.
Sobre os procedimentos de medida de tempo de reação, cabe destacar que,
em 1869, o fisiologista F. C. Donders propôs um método fundamentado no princípio
de que os processos mentais poderiam ser analisados através do tempo que o
sujeito leva para executá-los. Considerando este conceito, os componentes de um
processo mental podem ser isolados e avaliados de forma quantitativa, através da
medida do tempo de reação (Posner & Raichle, 1994).
Posner (1986), por exemplo, realizou experimentos com o objetivo de testar
como a orientação encoberta da atenção influencia os tempos de reação manual a
um estímulo visual. Nestes experimentos eram apresentados, na tela do
computador, três quadrados alinhados e equidistantes entre si (formando um ângulo
de 50). Os sujeitos recebiam a instrução para fixar o olhar no quadrado central (ponto
de fixação - PF) e responder, pressionando uma tecla com o dedo indicador, ao
aparecer do estímulo luminoso (estímulo-alvo), que surgia em um dos dois
quadrados laterais. Sobre o quadrado central poderia aparecer uma seta indicando
uma posição (direita ou esquerda) ou uma cruz. Em 80% dos casos a seta indicava
o local correto de aparecimento do alvo (condição válida) e em 20% a pista era
incorreta (condição inválida). A cruz indicava a condição neutra, onde a
probabilidade do alvo ocorrer em qualquer um dos quadrados periféricos era igual.
Analisando os resultados obtidos, observou-se que o tempo de reação na
condição válida era menor do que na condição neutra, e este menor do que na
condição inválida. Verifica-se, desta forma, que efeitos facilitatórios e inibitórios
podem ocorrer durante a orientação da atenção. A orientação facilita a detecção de
alvos no local indicado, dificultando resposta para eventos que ocorram em outros
locais.
29
A diferença encontrada entre o tempo de reação nas condições inválida e
válida corresponde ao tempo necessário para que o sujeito oriente a sua atenção.
Desta forma, orientar a atenção, é um processo cognitivo composto por três
operações mentais: a liberação do foco atual de atenção; a mudança da atenção
para o local indicado e a captura do novo alvo (Posner & Raichle, 1994; Posner et al.
1984).
Na condição inválida o tempo de reação é maior porque o sujeito precisa
liberar a atenção do local indicado pela seta incorreta, movê-la para o local correto e
capturar o alvo. Na condição neutra as ações necessárias seriam mover e capturar o
alvo, enquanto que na condição válida seria necessário apenas capturá-lo. A
realização destes processos justifica os diferentes tempos de reação nas três
condições.
Rizzolatti et al. (1987), em sua Teoria Pré-motora, estabelece uma estreita
relação entre a programação dos movimentos oculares e a orientação da atenção.
Segundo esta proposta estar atento a uma determinada localização significa estar
com um programa oculomotor pronto para ser realizado naquela direção. Os custos
vistos na condição inválida, como ocorrem no experimento de Posner (1986), são
decorrentes da necessidade de refazer o programa motor anterior, gerando o
aumento do tempo de reação quando comparamos à condição neutra e válida.
1.2.2.4- Neuroanatomia da via da orientação da atenção
As estruturas envolvidas na via da orientação da atenção são: o córtex
parietal posterior, a junção parietotemporal, o campo ocular frontal, o colículo
superior e o núcleo pulvinar do tálamo (Posner & Rothbart, 2007).
1.2.2.4.1- Córtex parietal posterior
A região parietal posterior é responsável pela representação sensorial do
denominado espaço extrapessoal, fazendo eferências com outras regiões cerebrais
30
também apontadas como envolvidas na atenção: o giro do cíngulo, o tálamo e o
estriado (Nobre et al., 1997). Seu papel no direcionamento da atenção e na
percepção espacial é bastante conhecido. Atualmente pesquisas vêm apontando a
função do córtex parietal posterior direito na sustentação da atenção (Malhotra et al.,
in press).
Danos no córtex parietal posterior frequentemente afetam a capacidade para
atender a estímulos (Steinman & Steinman, 1998; Posner & Raichle, 1994; Posner et
al., 1984). Estudos realizados com pacientes que apresentam o quadro clínico
denominado heminegligência são exemplos de procedimentos que confirmam a
participação da região parietal na orientação da atenção. A heminegligência é
caracterizada por dificuldade de reconhecimento de estímulos sensoriais
posicionados contralateralmente ao hemicampo com lesão, não sendo justificada por
deficiência sensorial (Rafal & Posner, 1987). Este transtorno pode ocorrer após
lesões mesecenfálicas, talâmicas ou em outras regiões cerebrais, contudo aquelas
localizadas no lobo parietal, no hemisfério direito, mais frequentemente levam a esse
quadro (Posner & Raichle, 1994).
Através da análise dos dados obtidos em pesquisas realizadas em pacientes
com lesões parietais, Posner et al. (1984) propuseram que estes sujeitos
apresentavam deficiência na capacidade de liberar o foco, uma das três operações
mentais envolvidas na orientação da atenção.
Usando o paradigma de detecção de um alvo, considerando as condições
válida, inválida e neutra, Posner et al. (1984) verificaram que sujeitos com lesões
parietais tinham melhor desempenho na condição válida, para alvos ipso ou
contralaterais ao hemisfério lesionado. Estes pacientes, portanto, eram
evidentemente capazes de orientar a atenção visual para os dois hemicampos. Sem
a ocorrência de pistas (condição neutra), pacientes parietais respondiam mais
rapidamente a alvos ipsolaterais do que a alvos contralaterais à lesão. Contudo, a
heminegligência, caracterizada por aumento considerável do tempo de reação
manual ou até mesmo pela perda do alvo, acontecia quando, na condição inválida, a
pista apontava para o hemicampo ipsolateral à lesão e o alvo ocorria
contralateralmente. O mesmo fenômeno apresentava-se quando pistas centrais
neutras eram utilizadas. Portanto, na condição inválida, quando a pista indicava que
o alvo apareceria com maior probabilidade no lado ipsolesional e este ocorria no
lado oposto, indivíduos com lesões parietais apresentavam deficiência na execução
31
da tarefa. Este padrão comportamental caracteriza uma dificuldade em desengajar o
foco atual de atenção.
Segundo Desimone e Duncan (1995) o córtex parietal posterior faz parte da
via dorsal da atenção. Para estes autores as regiões cerebrais envolvidas na
atenção podem ser organizadas em duas grandes vias de processamento cortical,
ambas com início no córtex visual primário (área V1), são elas as vias ventral e
dorsal.
A via dorsal, importante para a percepção espacial e desempenho visuo-
motor, é dirigida para dentro do córtex parietal posterior. Já a via ventral é apontada
como central para o reconhecimento do objeto, sendo direcionada para dentro do
córtex temporal inferior.Estas duas vias fazem projeções para o córtex pré-frontal.
Estudos como os realizados por Maruzio Corbetta et al., citados por Posner e
Raichle (1994), demonstraram que tanto o lobo parietal esquerdo quanto o direiro
estão envolvidos no fenômeno da atenção. Através de experimentos estes autores
verificaram que quando a atenção é direcionada para o hemicampo esquerdo há
ativação do lobo parietal superior direito. Quando há atividade no hemicampo direito,
verifica-se ativação do lobo parietal superior direito e esquerdo. Achados deste tipo
parecem esclarecer o motivo da heminegligência ser mais frequente após lesões no
hemisfério direito. Desta forma, este é considerado um quadro complexo decorrente
da interação entre um hemisfério esquerdo normal e um hemisfério direito danificado
(Marshall & Halligan, 1996).
A maioria dos estudos sobre orientação da atenção envolve a modalidade
visual, contudo, apesar dos mecanimos envolvidos na atenção auditiva não estarem
totalmente compreendidos, a orientação auditiva também envolve a ativação da via
fronto-parietal (Wu et al., 2007).
1.2.2.4.2- Lobo temporal
Corbetta e Shulman (2002) verificaram que em tarefas de atenção, onde é
dada uma pista inválida (como no Paradigma de Posner) e o sujeito precisa
reorientar a atenção, há ativação da junção temporo-parietal.
32
Tarefas de orientação visuoespacial também promovem ativação do sulco
temporal superior, sendo que esta região possui conexões com o córtex parietal
posterior, o campo ocular frontal e o núcleo pulvinar do tálamo.
Outra evidência do papel do lobo temporal na atenção vem do quadro clínico
denominado quadrantonospsia, que ocorre normalmente após lesões do lobo
temporal e caracteriza-se por um déficit visual limitado ao quandrante superior
contralateral ao hemisfério lesionado (Martin, 1996).
1.2.2.4.3- Campo ocular frontal
O campo ocular frontal é ativado durante o início dos movimentos oculares
voluntários (Sharpe, 2008). Os movimentos oculares podem ser divididos em duas
categorias: rápidos e lentos. Os movimentos sacádicos são movimentos rápidos dos
olhos que fazem com que a imagem de interesse seja direcionada à fóvea. Estas
sacadas são decorrentes da ativação principalmente de duas regiões corticais: o
campo ocular frontal e o córtex parietal posterior (Martin, 1996).
O campo ocular frontal faz conexão diretamente com o córtex parietal
posterior, possuindo, da mesma forma, padrões de convergência de eferência para o
giro do cíngulo, tálamo e estriado (Nobre et al., 1997). É apresentada como uma
importante estrutura na via da orientação da atenção.
1.2.2.4.4- Colículo superior
Conforme já destacado, na Teoria Pré-motora de Rizzolatti et al. (1987) é
proposto que estruturas cerebrais responsáveis pelos movimentos dos olhos estão
também envolvidas na operação de mover a atenção no espaço visual.
O colículo superior auxilia na orientação dos olhos e da cabeça para um
estímulo saliente no ambiente. O espaço visual, assim como outros espaços
sensoriais, são mapeados no colículo. Esta estrutura, portanto, executa funções
relacionadas a sua habilidade para combinar e unificar informações sensoriais de
33
diferentes modalidades. Dessa forma, tanto as informações auditivas quanto
representações sensório somáticas, que são estocadas nas camadas profundas do
colículo superior, podem ser combinadas com informações visuais das camadas
superficiais, seguindo um mapa espacial do mundo externo (Steinman & Steinman,
1998; Martin, 1996).
Esta estrutura realiza duas grandes conexões: uma para regiões da formação
reticular e outra para a coluna cervical, o que leva a sua participação no controle dos
músculos do pescoço. Alguns neurônios do colículo superior têm axônios
ascendentes para os núcleos posteriores laterais e para o núcleo pulvinar do tálamo
(Martin, 1996).
Para a realização de movimentos oculares no sentido vertical é destacado o
papel do colículo superior (Machado, 1998). Lesões nesta estrutura podem levar ao
quadro clínico denominado paralisia supranuclear progressiva (PSP), no qual há
degeneração envolvendo o colículo superior e a região pré-tectal adjacente (Rafal &
Henik, 1994). Posner et al. (1982) verificaram que indivíduos com PSP eram mais
vagarosos para detectar alvos, tanto na condição válida quanto na condição inválida,
mas somente quando eram utilizadas pistas-alvos no eixo vertical, não havendo
déficit quando eram usados estímulos no plano horizontal.
De acordo com esta observação, verificou-se que os pacientes com PSP
eram capazes de orientar a atenção, no entanto, eram significativamente mais
vagarosos para fazê-lo, especificamente no plano vertical. Posner et al. (1982)
propuseram que estes sujeitos apresentavam prejuízo na operação de mover a
atenção, reforçando a teoria da relação entre o movimento dos olhos e a orientação
da atenção.
1.2.2.4.5 – Tálamo
O tálamo é considerado uma importante região para o acesso às áreas
corticais (Posner & Raichle, 1994), sendo um centro de transmissão que serve tanto
a mecanimos sensoriais quanto motores (Muri & Nyffeler, 2008).
O núcleo pulvinar do tálamo, que faz parte do grupo lateral, vem sendo
apontado como uma das estruturas cerebrais envolvidas na orientação da atenção.
34
Este núcleo realiza importantes conexões com a região parietal posterior
dorsolateral, com o campo ocular frontal e com o córtex cingular (Nobre et al., 1997).
O núcleo pulvinar parece ser responsável pela tarefa de filtrar informações
irrelevantes do campo visual. Dessa forma, apenas os conteúdos relevantes são
processados pelas áreas anteriores, detectando alvos e guiando a resposta
(Steinman & Steinman, 1998; Posner & Raichle, 1994; Martin, 1996).
Considerando as três operações mentais da orientação da atenção, Rafal e
Posner (1987) propõem que o principal déficit do paciente com lesão talâmica está
na operação de captura do alvo. De acordo com a função do núcleo pulvinar pode-
se propor que lesões nesta região prejudicam a tarefa de seleção do evento.
Em experimentos de medida de tempo de reação, sujeitos com lesões
talâmicas apresentavam seu desempenho prejudicado, em tarefas de orientação
encoberta da atenção, quando o intervalo proposto entre a pista e o alvo era curto.
Esta deficiência ocorria, portanto, na condição experimental em que a pista e o alvo
estavam presentes, e ao mesmo tempo, no espaço visual. Considerando que após
um intervalo de 300 ms a pista apagava, permanecendo apenas o alvo, verificou-se
que em intevalos pista-alvo mais longos os pacientes não apresentavam prejuízo no
desempenho a atividade. Este padrão de resposta é diferente daquele apresentado
por pacientes parietais, onde mesmo com intervalos pista-alvo longos (1.000 ms)
estes sujeitos não eram beneficiados na execução da tarefa (Rafal & Posner, 1987).
Posner e Rothbart (2007) apontam o papel do neurotransmissor acetilcolina
na via da orientação da atenção. Já Ruff e Rothbart (1996, apud Posner et al., 2007)
esclarecem que esta via, que sofre forte influência genética, parece estar
desenvolvida já no primeiro ano de vida do ser humano.
1.2.3- Via da atenção executiva
Berger e Posner (2000) esclarecem que a via da atenção executiva está
envolvida na resolução de conflito, na deteção de alvo, de erros e na inibição de
respostas automáticas.
Botvinick et al. (2004) discutem a interessante capacidade do nosso cérebro
de processar estímulos em paralelo. Esta capacidade obviamente leva a uma
35
suscetibilidade a situações de conflito. Caberia, então, ao sistema atencional, criar
condições para a prevenção de conflito, sempre com o objetivo de levar a um
comportamento adaptado às demandas do ambiente e de acordo com os objetivos
do indivíduo. Estes autores apontam para a existência de um sistema de
monitoramento de conflito, sendo o cingulado anterior uma importante estrutura. Tais
conclusões vêm, por exemplo, de experimentos nos quais o indivíduo precisa abrir
mão de uma resposta dominante para desempenhar uma não-dominante, como
ocorre no Teste de Stroop onde é preciso responder à cor da tinta (vermelho, por
exemplo) enquanto se ignora o nome da cor (azul, por exemplo), e naqueles em que
o indivíduo comete um erro e percebe. Em tais situações, onde há necessidade de
responder a um conflito, uma competição de resposta, há ativação do cingulado
anterior.
Estudos vêm sendo realizados procurando compreender melhor o papel desta
via da atenção no autocontrole do comportamento. Gerardi-Caulton (2000), por
exemplo, apontam uma associação entre o desenvolvimento da atenção executiva,
encontrada durante o terceiro ano de vida do ser humano, e a habilidade de
autocontrole do temperamento1.
Esta idéia sugere um importante papel da atenção na modulação das
atividades dos sistemas sensoriais, cognitivos e emocionais. Desta forma, estudos
vêm sendo realizados para a compreensão das diferenças individuais nas vias da
atenção, relacionando-as ao controle emocional e comportamental (Ruff & Rothbart,
1996, apud Posner et al., 2007). Gerardi-Caulton (2000) apontam que o
desenvolvimento da atenção executiva, que ocorre por volta dos 3 anos de idade,
está associado à fala dos pais sobre o autocontrole do temperamento. A atenção
executiva e outras tarefas relacionadas a lidar com conflitos dão base para a
habilidade das crianças para regular seus comportamentos de autocontrole.
Estudos realizados em crianças demonstram o quanto que a habilidade para
regular o comportamento aumenta com o desenvolvimento das áreas cerebrais
responsáveis pela atenção em adultos. Sendo assim, é interessante transferir os
conhecimentos da anatomia e dos circuitos das vias da atenção para o
1 O temperamento está relacionado a diferenças na reatividade e na auto-regulação existentes em cada indivíduo (Rothbart & Bates, 1998). O autocontrole (effortful control) é uma variável do temperamento que dá suporte ao surgimento da auto-regulação (Rueda et al., 2005), estando relacionado com o desenvolvimento da atenção executiva. Seu estudo possibilita a compreensão do papel do temperamento no comportamento (Posner & Rothbart, 2000).
36
desenvolvimento da orientação e da regulação em adultos e crianças, adquirindo
conhecimento sobre a auto-regulação e seu desenvolvimento (Posner & Rothbart,
2000).
A relevância dos estudos sobre autocontrole e atenção está no fato de que,
tornando seus mecanimos conhecidos, teremos melhoras na compreensão de
distúrbios onde este autocontrole falha, como no TDAH.
1.2.3.1- Neuroanatomia da via da atenção executiva
Tarefas de resolução de conflito levam à ativação de áreas frontais mediais
(cingulado anterior) e o córtex pré-frontal lateral e de estruturas dos núcleos da base
(Posner & Rothbart, 2007).
1.2.3.1.1- Cingulado anterior
Estudos sugerem a influência do córtex cingulado anterior em várias
psicopatologias, dentre elas o TDAH (Bush, 2004).
O giro do cíngulo é uma das estruturas que compõem o córtex de associação
límbico. Dentre as funcões do sistema límbico podemos destacar o seu papel na
memória e na codificação de emoções (Martin, 1996; Posner & Rothbart, 1998).
Experimentos apontam que o cíngulo anterior não é ativiado em qualquer
atividade que exige direcionar a atenção, sua ativação ocorre em tarefas que exigem
um nível mais alto de atenção, onde há necessidade de controlar aspectos
relevantes do ambiente. Isto demonstra que esta via está relacionada com o controle
cognitivo, destacando o papel da vontade no desempenho da tarefa (Bush, 2004;
Posner & Rothbart, 1998).
O quadro clínico denominado mutismo acinético também confirma a
importância do giro do cíngulo anterior na atenção executiva. Neste transtorno, que
é causado por lesões no cíngulo anterior, os pacientes são capazes de orientar a
atenção com eficácia no ambiente, contudo são incapazes de iniciar uma atividade
37
voluntária (Posner & Rothbart, 1998). Aparentemente eles são capazes de
selecionar as informações, mas há deficiência no mecanismo de detecção.
Esta característica da via da atenção executiva ilustra bem o quanto que, com
o avançar das informações através das regiões cerebrais, novos aspectos do
ambiente vão sendo analisados, servindo como base para as ações.
1.2.3.1.2- Núcleos da base
Além do papel no controle dos movimentos, pesquisas atuais demonstram
ativação do núcleo caudado durante a realização de tarefas como os Testes de
Desempenho Continuado (CPTs) (Milliery et al., 2000). Danos na cabeça do núcleo
caudado predizem erros - detecção de não-alvo (Godefroy & Rousseaux,1996).
1.2.3.1.3- Córtex pré-frontal
O córtex pré-frontal desempenha um papel importante nos processos
cognitivos (Rossi et al., 2008). O planejamento de ações, considerando as
conseqüências de um determinado comportamento no futuro é apontado como uma
de suas maiores funções (Kandel et al., 1995). Lent (2004) denomina-o de córtex da
razão e aproveita para expor o clássico caso de Phineas Gage que, em 1848, sofreu
um acidente onde uma barra de ferro atravessou o seu crânio, atingindo o córtex
pré-frontal. Como resultado, Gage teve o seu comportamento totalmente modificado,
tornando-se incapaz de planejar e de agir de acordo com regras sociais (Damásio,
1996).
Estudos de neuroimagem demonstram que esta estrutura é ativada em
tarefas de atenção que exigem mudança de resposta, de tarefa ou respostas a
diferentes estímulos. Esta estrutura é importante, portanto na capacidade de ser
flexível na emissão de uma resposta (Rossi, 2008). Tal conclusão é compatível com
estudos que apontam para o comportamento de perseveração de resposta em
38
indivíduos com lesão nesta estrutura (Aron et al., 2004). A dopamina é apontada
como um importante neurotransmissor nesta via (Posner & Rothbart, 2007).
1.2.4- Via do alerta
A via do alerta está envolvida na manutenção da prontidão para reagir e na
vigilância (Berger & Posner, 2000). Tarefas para estudo desta via normalmente são
aquelas em que o indivíduo é solicitado a se preparar para emitir uma resposta a um
estímulo-alvo. Por exemplo, um experimento no qual uma pista visual indica ao
indivíduo que um alvo subseqüente aparecerá em um determinado local (Raz &
Buhle, 2006).
1.2.4.1- Neuroanatomia da via do alerta
Estudos de neuroimagem vêm apontando o papel das regiões frontais e
parietais, particularmente no hemisfério cerebral direito, durante atividades que
envolvem o alerta e a manutenção da atenção (Pardo et al., 1991). Posner e
Petersen (1990) deixaram claro que lesões no lobo frontal e parietal do hemisfério
direito produzem prejuízos na capacidade do indivíduo em sustentar a atenção e
também na capacidade de manter o estado de alerta quando a atividade não oferece
um sinal de prontidão.
Nesta via destaca-se, portanto, o papel do lobo frontal direito, do lobo parietal
direito e do locus ceruleus (Berger & Posner, 2000; Posner & Rothbart, 2007).
1.2.4.1.1- O lobo frontal
Falta de organização, planejamento e desatenção são características
comportamentais de pacientes com lesões frontais (Posner & Raichle, 1994;
39
Rueckert & Grafman, 1996). Portanto esta estrutura é importante para os
comportamentos dirigidos por metas (Steinman & Steinman, 1998).
Além desta importante função, estudos que utilizam a tomografia por emissão
de positrons (PET) demonstram que esta região, bem como o lobo parietal, é ativada
durante a realização de tarefas que exijam manutenção do estado de alerta (Fan et
al, 2005; Posner & Raichle, 1994; Posner & Rothbart, 2007).
1.2.4.1.2- Locus ceruleus
Esta estrutura parece desempenhar um papel importante da resposta do
nosso cérebro ao estresse. O locus ceruleus está envolvido em transtornos como a
depressão e o transtorno de pânico (Martin, 1996).
1.2.5- Considerações sobre a atenção auditiva
Se compararmos o número de estudos sobre atenção visual e auditiva,
verificaremos que aqueles sobre a segunda são em número menor.
Especificamente sobre as vias da atenção, estudiosos estabelecem que as
mesmas podem ser consideradas quando falamos da atenção auditiva (Posner,
2008; Roberts et al., 2006).
Fan et al. (2002) desenvolveram um instrumento que vem sendo empregado
para melhor compreender as estruturas cerebrais envolvidas na atenção visual e a
sua trajetória de desenvolvimento. Neste instrumento, o Attention Network Test
(ANT), a tarefa do indivíduo é, pressionando uma tecla, indicar a direção (direita ou
esquerda) para a qual a seta posicionada no meio (seta-alvo) aponta. Esta seta-alvo
fica alinhada, no plano horizontal, com outras quatro, duas de cada lado. Estas
sequências podem ser congruentes (as setas apontam para a mesma direção que a
seta-alvo, a do meio), incongruentes (as setas apontam em direção oposta à seta-
alvo) e neutros (a seta-alvo é cercada por traços, onde nenhuma direção é indicada).
40
As condições empregadas eram sem pista, com pista dupla, com pista central e com
pista espacial.
Roberts et al. (2006), utilizando o mesmo paradigma do ANT visual,
elaboraram o ANT auditivo. A tarefa do indivíduo é apertar teclas diferentes para
informar se a palavra é falada em tom alto ou baixo. As palavras utilizadas são:
“alto”, “baixo” e “dia”, que poderiam ser pronunciadas em tom de voz alto ou baixo.
Assim, as sequências também poderiam ser classificados como congruentes (ex.:
palavra “alto” sendo pronunciada em tom de voz alto), incongruentes (ex.: palavra
“alto” sendo pronunciada em tom de voz baixo) e neutras (ex.: palavra “dia” sendo
pronunciada em tom de voz alto). As condições empregadas eram as mesmas do
ANT visual, só que usanto estímulos auditivos: sem pista, com pista dupla, com pista
central e com pista espacial.
Como resultado, os autores concluíram que tarefas de atenção auditiva são
mais difíceis, considerando que os indivíduos tendem a errar mais e o tempo de
reação para emissão de resposta é maior (Roberts et al., 2006).
Especificamente sobre a via da orientação auditiva, Roberts et al. (2006)
verificaram que pistas espaciais auditivas não eram capazes de melhorar o
desempenho do sujeito na realização do ANT, como acontece na versão visual.
Desta forma, os autores concluíram que pistas informativas não são suficientes para
orientar a atenção espacial auditiva. Portanto ao compararmos as vias da orientação
da atenção visual e auditiva verificamos particularidades.
Sobre as estruturas cerebrais envolvidas nesta via, em estudo utilizando a
técnica da RNMf e uma tarefa de orientação e reorientação da atenção endógena
auditiva, Mayer et al. (2006) utilizaram uma pista de 1000HZ, que em 75% das vezes
indicava corretamente a localização do alvo, um som de 2000 Hz. Os participantes
tinham que indicar a localização espacial do alvo, pressionando o dedo indicador da
mão direita (alvo à esquerda) ou o dedo médio da mão direita (alvo à direita). Como
resultado os autores verificaram uma via de ativação fronto-parietal similar àquela
encontrada em estudos visuais, contudo sem o viés de ativação preferencial no
hemisfério direito. Há, portanto, uma dependência maior de uma via bilateral na
resolução da localização de uma informação auditiva.
Sobre a via do controle executivo, testes de atenção visual e auditiva revelam
medidas similares e correlacionadas de controle executivo, sugerindo que este pode
41
ser um processo de domínio geral, não sendo afetado pela modalidade sensorial
explorada pelos testes (Roberts et al., 2006).
Estudos de neuroimagem como os de Pardo et al. (1991) e Sturm e Willmes
(2001) apontam para um padrão similar de ativação cortical em tarefas de alerta
fásico em diferentes modalidades sensoriais. Estes estudos apontam o alerta como
uma característica atencional geral, não sofrendo o efeito da modalidade sensorial
da tarefa.
De acordo com os dados expostos sobre as vias da atenção, Berger e Posner
(2000) esclarecem que no TDAH há alteração em duas destas três vias, sendo elas
a via do controle executivo e a via do alerta. Assim, a compreensão do
funcionamento destas vias e, principalmente, o seu processo de desenvolvimento
poderá influenciar nos procedimentos de diagnóstico e de intervenção neste
transtorno.
1.3- Lateralidade motora e o TDAH
Os comportamentos lateralizados fazem parte das assimetrias funcionais,
sendo o uso preferencial de uma das mãos para a realização de uma tarefa um
exemplo. Na população humana, canhotos são minoria, com 90% preferindo o uso
da mão direita para realização de uma tarefa (Raymond & Pontier, 2004; Sun &
Walsh, 2006).
A preferência manual é um importante marcador da assimetria cerebral,
apesar de não ser absoluto, considerando que nem todos os indivíduos com
preferência manual atípica apresentarão assimetria cerebral atípica. (Tang &
Verstynen, 2002; Rowe et al., 2000).
A relação entre preferência manual, assimetrias cerebrais e transtornos do
desenvolvimento tem sido extensivamente investigada por muitos pesquisadores
(ex.: Bishop, 1990; Galaburda et al., 2006; Jenner et al., 1999). Tais estudos têm
demonstrado que entre crianças com transtornos de aprendizagem, como a dislexia,
o autismo e o transtorno do desenvolvimento da coordenação, canhotos são mais
42
comuns do que na população em geral (Cairney et al., 2008; Eglinton & Annet, 1994;
Goez & Zelnik, 2008).
Sobre o TDAH as conclusões ainda não são claras, sendo dois os principais
motivos apontados: primeiro, quando comparado com outros transtornos do
desenvolvimento, o número de estudos sobre o TDAH e preferência manual é bem
menor; segundo, os diferentes procedimentos utilizados para avaliação da
preferência manual dificultam a comparação destes já poucos estudos (Neiderhofer,
2005; Shaw & Brown, 1991; Yamamoto & Hatta, 1982).
Rodriguez e Waldenstrom (2008) estudaram a possível relação entre
preferência manual e saúde mental em uma amostra de 1.714 crianças. A
preferência manual foi avaliada pelo relato da mãe em um questionário composto
por seis perguntas. Os autores encontraram uma proporção maior do que a
esperada de canhotos em crianças com TDAH, mas apenas no subtipo hiperativo-
impulsivo. Em outro estudo, Reid e Norvilitis (2000) avaliaram a preferência manual
através da observação direta de algumas tarefas desempenhadas por 57 crianças,
sendo 28 com TDAH. Os autores concluíram que este transtorno não estava
exclusivamente relacionado à prevalência de não-destros. Estes são exemplos de
que na literatura ainda não está clara a relação entre preferência manual e o TDAH.
1.4- Diagnóstico nos distúrbios do desenvolvimento
Considerando os critérios do DSMIV-TR (2000), alterações comportamentais
dos transtornos do desenvolvimento, como o TDAH, devem ser difusos, ou seja,
atingir mais de um ambiente freqüentado pelo indivíduo.
O diagnóstico é clínico, sendo importante a obtenção de informação de
diferentes fontes (ex. pais e professores) sobre o comportamento em diversos locais
(ex. casa e escola). Assim, o uso de procedimentos estruturados pode ser um
importante instrumento no procedimento de diagnóstico, na avaliação da eficácia da
intervenção terapêutica e nas atividades de pesquisa (Schmidt et al., 2000a; Barkley,
1990).
As escalas comportamentais e os procedimentos de avaliação de
desempenho, como é o caso dos CPTs, são exemplos de instrumentos utilizados no
43
processo de avaliação diagnóstica, de acompanhamento da eficácia do
procedimento de intervenção e na pesquisa.
1.4.1- As escalas de avaliação comportamental
Estudos demonstram que o uso de escalas preenchidas pelos professores ou
pais garante um maior grau de precisão no diagnóstico dos distúrbios do
desenvolvimento, mesmo quando as limitações destes instrumentos são
consideradas (Greenhill, 1998; Schatz et al., 2001). As escalas são capazes de
fornecer ao clínico o grau de desvio apresentado pelo sujeito, quando comparado
com outros da mesma idade e sexo, possibilitando uma linha de corte mais rigorosa
(Barkley, 1990).
Algumas propriedades psicométricas são indispensáveis em uma escala
comportamental, dentre elas destacamos que as perguntas devem ser apresentadas
de forma simples, facilitando a compreensão daquele que as responde; devem ter
uma graduação, evitando as respostas “sim” ou “não”, incapazes de oferecer o grau
de severidade e frequência de um determinado comportamento; devem ser
validadas; possuir credibilidade teste-reteste e utilidade prescritiva (Barkley, 1990).
1.4.2- O teste de desempenho continuado
Os testes de desempenho continuado (continuous performance tests - CPTs)
podem ser classificados como a mais popular medida clínica de avaliação objetiva
da vigilância, ou seja, da capacidade de sustentar a atenção (DuPaul et al., 1992).
Seu paradigma simples permite ampla utilização nos estudos da atenção, tanto em
indivíduos de diferentes idades quanto com aqueles que apresentam diversos
distúrbios clínicos, como o transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH), a
esquizofrenia (ex.: Purdon et al., 2008) e os transtornos de humor (ex.: Adler et al.,
2005).
44
Inicialmente desenvolvido por Rosvold et al. (1956) para medir vigilância em
indivíduos com lesões cerebrais, este é um teste que envolve a apresentação
contínua de estímulos, denominados alvos, para os quais é solicitada a emissão de
uma resposta comportamental (pressionar de uma determinada tecla do
computador). Na versão original, desenvolvida por Rosvold et al. (1956), ao sujeito
eram apresentadas letras, sendo que ele deveria emitir uma resposta sempre que a
letra “X” (alvo) surgisse e não emitir resposta para as demais letras (não-alvos). O
intervalo entre os estímulos (IEE) era fixo, de 920 ms. Também foi desenvolvida,
pelos mesmos autores, uma variação desta versão, onde a letra “X” só era alvo
quando imediatamente precedida da letra “A”. Como resultado Rosvold et al. (1956)
verificaram que o CPT do tipo “X” conseguia identificar corretamente de 84.2 - 89.5%
dos sujeitos com lesão cerebral. Esta precisão era maior ainda com a versão “A-X”
(Riccio et al., 2002).
Após esta, várias outras versão de CPTs foram desenvolvidas Os estímulos
normalmente utilizados são letras, formas geométricas, números e cores (Miranda et
al., 2008). Outra mudança verificada nestas várias versões é relativa a aspectos
como: freqüência de apresentação de estímulos-alvo, podendo haver a alta
freqüência (número grande de alvos, considerando o número total de estímulos), e a
de baixa freqüência (número pequeno de alvos, considerando o número total de
estímulos); duração (o tempo de duração da apresentação dos estímulos); e
intervalo de apresentação entre um estímulo e outro, podendo este ser longo ou
curto (ex. Schmidt & Manhães, 2001).
Na versão inicial, desenvolvida por Rosvold et al. (1956), a medida de
atenção era dada pelo número de repostas corretas. Com a introdução de outras
variáveis, outras avaliações passaram a ser possíveis. Os erros de ação costumam
ser avaliados como indicativo de impulsividade. Halperin et al. (1991), por exemplo,
classificaram estes erros de ação, diferenciando respostas falsas das respostas
atrasadas (aquelas não emitidas dentro de um determinado intervalo de tempo).
Assim, os erros de ação nem sempre representariam comportamento impulsivo, já
que as respostas atrasadas indicariam uma desatenção secundária. Estes autores
ainda apontaram um outro erro de ação, denominado erro de ação do tipo “ao
acaso”, por não estarem associados nem com hiperatividade e impulsividade nem
com desatenção. Estes erros foram classificados como refletindo um descontrole. Os
45
autores, desta forma, apresentaram três índices relacionados aos de erros de ação:
índice de desatenção/passividade; índice de impulsividade e índice de descontrole.
Ainda hoje, as principais habilidades mensuradas pelos CPTs são a atenção
sustentada e a impulsividade, sendo tradicionalmente avaliados o número de
respostas omitidas, número de respostas erradas, a velocidade do TR e a sua
variabilidade (Riccio et al., 1996; Conners, et al., 2003; Tinius, 2003).
Grande parte dos CPTs trabalham com estímulos visuais, contudo é
crescente na literatura o interesse pelos testes auditivos (Mahone et al., 2005;
Lehman et al., 2006; Aylward et al., 2002; Tinius, 2003). Alguns autores propõem
que as medidas auditivas estariam mais fortemente associadas ao tipo de atenção
solicitada dos alunos nas tarefas escolares. Assim, os testes de atenção auditiva
poderiam ter maior validade ecológica, quando comparados aos de atenção visual
(Mahone et al., 2005), ao ser aplicado nesta população.
Em estudos como os de Aylward et al. (2002) e de Lehman et al. (2006) os
autores concluíram que, levando em consideração o número de respostas corretas,
os CPTs auditivos são mais difíceis do que os visuais, sendo mais sensíveis a
queixas de comportamento e atenção. No estudo de Lehman et al. (2006) verificou-
se que no teste visual, a melhoria do desempenho já está praticamente completa na
idade dos 8/9 anos. Já no teste auditivo, melhoria significativa ocorre dos 5 até os 12
anos de idade.
No caso do TDAH, por exemplo, verifica-se um pobre desempenho nos CPTs.
Estes indivíduos tendem a apresentar TR mais variável, maior número de erros e de
omissão (Epstein et al., 2003). Este padrão de desempenho provavelmente está
relacionado a dificuldades na integração da informação devido à disfunção
frontoestriatal (Aylward et al., 2002), alteração que não é específica deste quadro
clínico.
Considerando este aspecto, em alguns estudos é destacado o limite do CPT
em auxiliar na diferenciação de quadros clínicos. Por exemplo, em estudo realizado
por Tinius (2003), tendo como participantes adultos com traumatismo craniano leve
ou com TDAH, foi verificado que o CPT, tanto o visual quanto o auditivo, não era
capaz de diferenciar os dois grupos.
Desta forma, a busca pela identificação de características de desempenho
nas variáveis do CPT e sua associação com alguns quadros clínicos permance
gerando questionamentos.
46
2- OBJETIVOS GERAIS
• Desenvolver uma escala preenchida por professores, visando à identificação
de crianças com alterações atencionais.
• Avaliar as propriedades psicométricas desta escala e sua utilidade clínica em
nosso meio.
• Estudar a relação entre preferência manual e alterações atencionais,
avaliadas através da escala desenvolvida no primeiro estudo.
• Estudar a relação entre preferência manual e alterações atencionais,
avaliadas objetivamente por testes de desempenho continuado.
2.1- Objetivos específicos (artigo 1)
• Medir a consistência interna de uma escala de avaliação para professores,
adaptada à realidade brasileira, destinada à mensuração de problemas de
comportamento e de atenção em crianças e adolescentes em idade escolar.
• Avaliar se a escala pode ser expressa através de fatores, com clara
interpretação psicológica
• Avaliar se os fatores derivados da análise fatorial exploratória são diferentes
dos encontrados em países com culturas diversas.
2.2- Objetivo específico (artigo 2)
• Identificar a relação entre preferência manual, mensurada através da
observação direta do comportamento, e a ocorrência de problemas de
comportamento hiperativo/impulsivo e desatento, levantados através de uma
escala para professores adaptada à realidade brasileira.
47
2.3- Objetivo específico (artigo 3)
• Examinar a relação entre as variáveis dos testes de desempenho continuado,
nas modalidades visual e auditiva, e a preferência manual, avaliada através
da observação direta do comportamento.
48
3- ARTIGO 1- BEHAVIORAL AND LEARNING PROBLEMS IN BRAZILIAN CHILDREN ASSESSED WITH THE AID OF A CHECKLIST ADAPTED TO THE LOCAL CULTURE.
49
UNIVERUNIVERSIDADE DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO
Professor Masatoshi Takeda
Editor: Psychiatry and Clinical Neurosciences
Official Journal of the Japanese Society of Psychiatry and Neurology
Rio de Janeiro, January 02, 2009.
Dear Professor Masatoshi Takeda,
Please find attached the manuscript entitled “BEHAVIORAL AND LEARNING PROBLEMS IN BRAZILIAN CHILDREN ASSESSED WITH THE AID OF A CHECKLIST ADAPTED TO THE LOCAL CULTURE” to be considered for
publication in Psychiatry and Clinical Neurosciences.
We would like to stress that this manuscript, or parts of it, have not been, and
will not be submitted elsewhere for publication.
Thank you in advance for your attention,
Prof. Sergio L. Schmidt
Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental
Departamento de Ciências Fisiológicas / IBRAG
Universidade do Estado do Rio de Janeiro
Av. Prof. Manoel de Abreu, 444, 5º andar, Vila Isabel, Rio de Janeiro
RJ, Brasil, CEP 20550-170.
Brazil
51
BEHAVIORAL AND LEARNING PROBLEMS IN BRAZILIAN CHILDREN ASSESSED WITH THE AID OF A CHECKLIST ADAPTED TO THE LOCAL CULTURE ANA LÚCIA NOVAIS CARVALHO, M.Sc. (1, 2); ALEX C. MANHÃES, M.D. Ph. D. (1,
2); SERGIO L. SCHMIDT, M.D. Ph.D. (1)
1. Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental – Centro
Biomédico - Universidade do Estado do Rio de Janeiro - Brazil
2. Laboratório de Estudos Contemporâneos – Universidade do Estado do Rio de
Janeiro - Brazil
Corresponding address: Sergio Luis Schmidt, M.D. Ph.D.
Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental - DCF/IBRAG -
Universidade do Estado do Rio de Janeiro - Av. Prof. Manoel de Abreu, 444, 5º
andar, Vila Isabel, Rio de Janeiro, RJ, Brasil, CEP 20550-170. Tel/Fax: 55 21 2587-
6295. E-mail: [email protected]; sl.schmidt@ terra.com.br
Running head: BRAZILIAN TEACHER CHECKLIST
Word counts: Text: 1.839 words
Abstract: 154 words
Number of tables: 2
52
ABSTRACT This study was designed to develop a cultural adapted teacher’s checklist for the
assessment of behavioral problems in a sample of 221 children from four different
cities in Brazil. Here, the internal consistency and exploratory factor analyses of this
instrument were described. Forty-five teachers rated the children. The internal
consistency of the questionnaire was evaluated using Cronbach’s alpha. An
orthogonal varimax rotation that maximizes the variance of the squared loadings for
each factor was used to find the simplest possible factor structure. There is no
internal discrepancy in the item content of the checklist. Exploratory factor analysis
showed four primary factors that are psychologically meaningful. When factor
analysis was carried out there was no substantial difference from other studies when
compared to the results of other western and oriental contries. It was concluded that
this teacher’s checklist can be a useful aid to clinicians in the identification of children
with behavioral and/or attention problems.
Keywords: Cultural characteristics; attention deficit hyperactivity disorder; child mental disorders;
attention deficit disorder; child behavior disorders
53
Previous studies have shown that physicians and psychologists who rely only
on their clinical judgment may experience difficulties in identifying children with
behavioral problems.1, 2 The use of checklists completed by teachers or parents
allows a greater level of accuracy, even when considering the limitations of the
instruments.3,4 Studies have demonstrated that, in some cases, behavior rating
scales are even more effective in classifying children with learning and cognitive
disorders than traditional psychological tests.5 In the US, a study showed that 53.5%
of pediatricians and family practice physicians used school reports to diagnose
attentional or hyperactivity problems.6 Although data regarding the use of
questionnaires by Brazilian physicians and psychologists was not available, it is
believed that the use of rating scales to identify children with behavioral and learning
problems needs to be emphasized. Socio-economic aspects of Brazil make the
development of teacher behavior rating scales particularly relevant. The low
educational level of the population is still an important social problem. At the end of
the twentieth century, the average Brazilian over 25 had only 6 years of formal
education. In 2001, 13.6% of the population over 15 years of age was illiterate.7
Considering these facts, it is common to find parents who have a low educational
level or who are even illiterate, and for these people written scales may not be a good
way of providing information. Therefore, it was decided to develop an inventory for
behavioral and educational problems to be completed by Brazilian teachers.
Particularly, the present study was performed to provide information about the
psychometric properties of this scale, including the analysis of its reliability and
validity, which are essential characteristics of an instrument that is to be used
clinically.8, 9
Three specific objectives and respective hypotheses were investigated. First, it
was verified if the checklist presented high internal reliability. This involves the
relationship of the items comprising the scale. Second, it was evaluated whether the
checklist items could be expressed by a small number of factors. To be valid, the
resulting factors of the rating scale must be psychologically interpretable and
meaningful.10 Finally we would like to know if the factors derived from the exploratory
factor analysis were different from other studies carried out in different western and
oriental countries.
54
METHOD Participants
The participants were 45 teachers who rated 221 6th through 15th graders
drawn from elementary schools located in four different cities in the State of Rio de
Janeiro. The sample consisted of 108 boys (mean age = 8.91 years, SD = 2.08
years, minimum = 6 years, maximum = 15 years) and 113 girls (mean age = 8.88
years, SD = 2.41 years, minimum = 6 years, maximum = 15 years).
Considering socio-economic characteristics (particularly educational level), a
heterogeneous population can be found in the State of Rio de Janeiro.11 The Human
Development Index (HDI), from the United Nations Development Programme12, was
used for the characterization of the cities. The HDI is a composite index and three
variables are considered for its composite: life expectancy at birth, educational
attainment and GDP per capita (PPP US$). Here, the HDI from each city and the
number of participants are described (Table 1).
55
Table 1: Number of participants City Number of
teachers
Number of
children
HDI
Petrópolis 6 76 0.804
Rio de Janeiro 4 8 0.842
São Gonçalo 10 41 0.782
São João de
Meriti
25 96 0.774
TOTAL 45 221
The checklist was answered by the teacher who spent most of the time with
the child in the classroom, and for each child only one teacher answered the
questionnaire. It should be mentioned that, in the Brazilian educational system,
during the first segment of elementary school, in which children are between 6 and
10 years old, students normally have only one teacher, whereas those in the second
segment (aged between 11 and 14) have more than one teacher.
The participation of the child and the teacher were voluntary. Parents and
school principals signed informed consents regarding the voluntary participation of
the children in the research. This study was approved by the Ethics Committees of
the University.
Measures The scale is divided into two parts: qualitative and quantitative. The qualitative
part is intended to describe the main problems of the child, report school
performance, describe whether the child needs or receives special care or help to
develop his/her school activities, and give information about the child’s family.
Considering this part, the teacher has the opportunity to say if the child has attention
or behavior problems, and to describe his/her academic performance. The
quantitative part is composed of 58 questions with information about behavior in the
classroom, peer group, and disruptive behavior. These questions are rated on an oral
56
assessment scale ranging from 1 to 3 reflecting problem prevalence (1 = not true; 2 =
somewhat or sometimes true; 3 = very true or often true).
Analytical Methods The analysis of the qualitative part of the scale was performed by means of
the content analysis technique, through which the observations described by the
teacher were classified into learning complaint, attention, behavior or individual
without complaint.
The internal consistency of the 58 scorable items scale was evaluated using
Cronbach’s alpha. Alpha is a correlation coefficient and ranges in value from –1 to 1.
If Cronbach’s alpha drops below 0.7, the hypothesis of internal reliability cannot be
accepted.13, 14 To evaluate how each individual item affects the reliability of the scale,
alpha was calculated removing each of the items of the scale.
Raw data from the questionnaire were factor analyzed. To find the simplest
possible factor structure, an orthogonal varimax rotation that maximizes the variance
of the squared loadings for each factor was used. Only factors that account for
variances greater than 1 (eigenvalues [λ] greater than 1) were included. With regard
to the factor loadings, we considered only the most highly correlated variables
(greater than 0.50) for each factor (Table 2).
57
Table 2: Factors loadings for teacher's checklist
F1- Hyperactivity/Impulsivity F2 - Inattention F3- Social Isolation F4- Self-confidence
λ = 21.0 % of var. = 36.3
is unquiet. (.85)
is noisy. (.82)
acts inattentively. (.64)
finds it difficult to wait for his or her turn. (.78)
has unpredictable behavior.Boisterous. (.71)
interrupts conversations.(.82)
disturbs his or herclassmates. (.81)
doesn’t wait for instructions.(.74)
is incapable of followinggames’ rule. (.60)
changes from one activity toanother frequently. (.62)
never stands still. (.84)
gets restless in theclassroom. (.82)
is easily excited. (.70)
talks a lot. (.80)
generally can’t remainseated. (.80)
is impulsive. (.82)
is quarrelsome. (.75)
acts slyly. (.57)
interrupts others. (.75)
challenges authority. (.70)
λ = 6.70 % of var. = 11.4
doesn’t concentrate. (.75)
doesn’t finish his or heractivities. (.71)
is disorganized. (.65)
can’t plan his or her activities.(.72)
is easily distracted. (.79)
is inattentive. (.81)
has a short attention span. (.80)
is unable to pay attention.(.81)
is lost in space/ day-dreams. (.69)
λ = 3.00 % of var. = 5.2
is incapable of playing. (.50)
is rejected by the group. (.62)
doesn’t relate with the opposite sex. (.63)
doesn’t relate with the samesex. (.80)
λ = 1.92 % of var. = 3.3
doesn’t support his or her opinion. (.64)
lacks leadership. (.59)
is submissive. (.78)
is shy. (.67)
is frightened, afraid. (.57)
Note. The numbers in parenthesis mean the factor loadings
58
To verify the relation between quantitative and qualitative parts of the scale,
standard scores were constructed for each factor, considering gender and age.
RESULTS Internal reliability For the 221 participants, the checklist presented high internal reliability as
indicated by Cronbach's alpha coefficients (α = 0.96). Elimination of any of the items
from the scale caused little change in α.
Factor analyses Four factors were extracted (Table 2):
Factor 1- Hyperactivity/Impulsivity (36.3%);
Factor 2- Inattention (11.4%);
Factor 3- Social isolation (5.2%);
Factor 4- Self-confidence (3.3%)
Correlation between quantitative and qualitative questions
In the analysis of the standardized data, it was seen that the individuals who
presented complaints, considering the qualitative part of the scale, produced higher
scores in factors 1, 2 and 3.
F1 (t = - 8.643; gl = 157; p < 0.001);
F2 (t = - 12.598; gl = 143; p < 0.001);
F3 (t = - 5.468; gl = 169; p < 0.001);
F4 (t = - 2.250; gl = 218; p = 0.025).
59
DISCUSSION Internal reliability
For internal consistency analyses, the samples should contain at least 100
subjects.15, 10 Barret and Kline13 found that a minimum of 100 subjects and a variable-
subject ratio of 2:1 are needed for a reliable factor analysis. Thus, the used sample of
221 subjects with a variable-subject ratio of at least 2:1 supports the stability of the
reliability analysis.
The components of the scale can be viewed as internally reliable instrument
for obtaining quantified information from teachers. Empirical analysis demonstrated
that there is no internal discrepancy in the item content of the checklist. High internal
consistency is a prerequisite of validity.15, 10
Factor analyses
Arrindel and Endle16 claimed that stable factors required the sample to be
approximately 20 times larger than the number of factors. According to these
authors, variable-subject ratio is not important compared to the ratio of sample size to
factors. Therefore if only reliable factors are to be considered, a conservative
approach requires that the number of factors in the study never be greater than 11.
As the study showed four factors, the hypothesis that the factors are reliable is
confirmed.
In support of the hypothesis of construct validity, the number of items of each
checklist could be expressed by a smaller number of factors, which are
psychologically meaningful.
60
Correlation between quantitative and qualitative questions The comparison between subjects with and without complaints, identified
through the analysis of the qualitative questions of the scale, demonstrated that the
individuals with complaints present higher scores than those without complaints, as
described by the teacher. These differences were statistically significant for factors 1,
2 and 3. In conclusion, the present checklist can be considered a valid instrument in
helping to identify children with learning and behavior problems.
Comparison with other western and oriental studies When the primary factors were considered there was any substantial
difference from studies carried out in other western countries17 as well as in many
oriental countries.18, 19, 20, 21 Inattentiveness and impulsivity can be viewed as factors
that emerge in different cultures when behavioral problems of children are analyzed
by instruments conveniently adapted to the local language and culture.
Limitations of the study and directions for future research In this study, it was not evaluated whether the scale can be reliably used as
successive measures (test-retest reliability) of child behavior. While construct validity
was demonstrated, there are also other kinds of validity, such as predictive validity.
Therefore, further study is necessary to evaluate other kinds of validity and reliability.
As previous investigators have reported that parents are a useful source of
information on children,1, 17, 4 systematic oral information from parents with a low level
of formal education could be collected by clinicians and the results compared to the
written information provided by teachers.
Although the primary method employed by psychologists to test the validity of
constructs has been factor analysis,22 recent studies have addressed the problems
61
that can arise from using shared-variance techniques to evaluate construct validity. In
particular, it has been proposed that a correlation between two or more variables
should not represent a unitary cognitive construct.23 However, previous studies have
demonstrated the stability of the conceptual relationship across a number of
homogeneous clinical populations and, thus, confirmatory factor analysis can extend
construct validity analysis bases on shared-variance procedures.24 Therefore, we
need to conduct confirmatory factor analysis studies on specific cognitive constructs
in selected homogeneous patient populations.
CONCLUSIONS The components of the scale are quantifiable. The checklist presents high
internal reliability and can be reduced to a smaller number of factors that are
psychologically meaningful. Thus, it will be possible to develop abbreviated forms of
this scale. Studies have suggested that rating scales do not have to be long
instruments; they have to be able to evaluate the interest construct.1 In fact, clinical
scales can be refined through factor-analytic techniques.25
Considering the need to improve the efficiency of our educational system,
especially for those children with treatable disabilities, it is suggested that the results
of this study may contribute to integrate the activities of pediatricians, psychologists
and teachers, improving the actions that are directed to children with behavior and
educational problems. This checklist may be a useful aid in the identification of
children with behavioral and attention problems.
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64
4- ARTIGO 2- HANDEDNESS AND ATTENTION DISORDERS IN BRAZILIAN CHILDREN
65
UNIVERSIDADE DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO
Professor S. J. Segalowitz
Editor, Brain and Cognition
Rio de Janeiro, January 28, 2009.
Dear Professor S. J. Segalowitz:
Please find attached the manuscript entitled HANDEDNESS AND ATTENTION DISORDERS IN BRAZILIAN CHILDREN to be considered for
publication in Brain and Cognition.
In this paper handedness and attention disorders were investigated in 239
children, rated regarding attention problems with a teacher checklist. Hand
preference was also assessed and the participants were classified as right-
consistent, left-consistent, or non-consistent. We found a significant association
between the presence of behavioural problems and the number of left-consistent
children, and that they show greater problems in the impulsive-hyperactivity domain.
We would like to stress that this manuscript, or parts of it, have not been, and
will not be submitted elsewhere for publication.
Below we send a list of four qualified and independent peer reviews:
S. J. Segalowitz
A. Rodriguez – Dept. of Psychology, Uppsala University, Sweden
G. D. Rosen – Department of Neurology, Beth Israel Deaconess
Medical Center – Boston
J. P. Huston – Institute of Pharmacology, University of Zurich, Zurich,
Switzerland
66
Thank you in advance for your time,
Sincerely,
Prof. Sergio L. Schmidt
Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental
Departamento de Ciências Fisiológicas / IBRAG
Universidade do Estado do Rio de Janeiro
Av. Prof. Manoel de Abreu, 444, 5º andar, Vila Isabel, Rio de Janeiro
RJ, Brasil, CEP 20550-170.
Brazil
Phone: (55-21) 2587-6295
Fax: (55-21) 2587-6129
E-mail: [email protected]
67
HANDEDNESS AND ATTENTION DISORDERS IN BRAZILIAN CHILDREN ANA LÚCIA NOVAIS CARVALHO, M.Sc. (1, 2) and SERGIO L. SCHMIDT, M.D.
Ph.D. (1)
1- Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental – Centro
Biomédico - Universidade do Estado do Rio de Janeiro - Brasil
2- Laboratório de Estudos Contemporâneos – Universidade do Estado do Rio de
Janeiro - Brasil
Corresponding address: Sergio L. Schmidt, M.D. Ph.D.
Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental - DCF/IBRAG -
Universidade do Estado do Rio de Janeiro - Av. Prof. Manoel de Abreu, 444, 5º
andar, Vila Isabel, Rio de Janeiro, RJ, Brasil, CEP 20550-170. Tel/Fax: 55 21 2587-
6295. E-mail: sl.schmidt@ terra.com.br
68
ABSTRACT Aims: This study was designed to develop a cultural adapted teacher’s checklist for
the assessment of behavioral problems in a sample of 221 children from four different
cities in Brazil. Methods: Here, the internal consistency and exploratory factor
analyses of this instrument were described. Forty-five teachers rated the children.
The internal consistency of the questionnaire was evaluated using Cronbach’s alpha.
An orthogonal varimax rotation that maximizes the variance of the squared loadings
for each factor was used to find the simplest possible factor structure. Results: There
is no internal discrepancy in the item content of the checklist. Exploratory factor
analysis showed four primary factors that are psychologically meaningful. When
factor analysis was carried out there was no substantial difference from other studies
when compared to the results of other western and oriental contries. Conclusions: It
was concluded that this teacher’s checklist can be a useful aid to clinicians in the
identification of children with behavioral and/or attention problems.
Key words: attention deficit disorder; attention deficit hyperactivity disorder; child
behavior disorders; child mental disorders; cultural characteristics.
69
1. Introduction
Handedness is an important variable to be considered in any
neuropsychological assessment (Schmidt, Oliveira, Krahe, & Filgueiras, 2000;
Schmidt, Oliveira, Rocha, & Abreu-Villaça, 2000). It can be evaluated in different
ways such as the use of long questionnaires or simply by the hand used to write
(Annett, 1970; Schmidt, Oliveira, Krahe, & Filgueiras, 2000). In particular, the
possible relationship among handedness, cerebral asymmetries, and developmental
disorders has been extensively investigated by many researchers (e.g., Bishop,
1990; Galaburda, LoTurco, Ramus, Fitch, & Rosen, 2006; Jenner, Rosen, &
Galaburda, 1999). In this regard, several studies have demonstrated that among
children with learning disabilities, such as dyslexia, autism, and developmental
coordination disorder, left-handedness is more common than in the general
population (Cairney et al., 2008; Eglinton & Annett, 1994; Goez & Zelnik, 2008).
However, regarding attention-deficit/hyperactivity disorder (ADHD), a developmental
disorder characterized by inattention and/or hyperactivity-impulsivity, the conclusions
are not clear. This lack of conclusiveness may be explained, at least in part, by the
smaller number of studies in ADHD children as compared to the other developmental
disorders. In addition, the different procedures to assess handedness do not allow
direct comparisons among the different studies (Neiderhofer, 2005; Shaw & Brown,
1991; Yamamoto & Hatta, 1982).
Rodriguez and Waldenström (2008) studied the possible relationship between
handedness and mental health in a sample of 1714 children. Hand preference was
assessed by the mother’s report of a six-item handedness questionnaire. They found
a higher than expected proportion of left-handedness in children with attention
disorders but only for the subtype with impulsive or hyperactivity behaviour. In
another study, Reid and Norvilitis (2000) assessed handedness by a direct
observation of certain tasks performed by children. They reported their findings in
fifty-seven children (28 with ADHD) and concluded that ADHD was not exclusively
related to the prevalence of non-right-handedness. Taken together, these studies
exemplify two different procedures to assess handedness. Although Rodriguez and
Waldenström (2008) reported handedness in a large sample, its assessment was
done by a questionnaire answered by the mothers. Several studies (Gartstein &
70
Rothbart, 2003; Mitsis, Mckay, Schulz, Newcorn, & Halperin, 2000; Schmidt, Snyder,
Roget, & Gray, 2000) have shown that data derived from parents’ reports must be
interpreted with caution. In contrast, Reid and Norvilitis (2000) observed directly the
hand used by the children, a procedure known to be much more reliable than
parents’ report. However, the sample size was too small especially regarding the
expected number of left-handers.
In the present investigation, we delved into the relationship between
handedness and attention disorders using direct observation of handedness in
Brazilian children.
2. Method
2.1. Participants
A total of 239 students participated in this study. The sample consisted of 120
boys (mean age = 9.17 years, SD = 2.51 years, minimum = 5 years, maximum = 18
years) and 119 girls (mean age = 9.11 years, SD = 2.76 years, minimum = 6 years,
maximum = 17 years), from elementary schools located in four different cities in the
State of Rio de Janeiro, Brazil. There was no difference regarding male and female
age (t = - 0.17; df = 237; p = 0.87).
Forty-five teachers rated the children. The teacher selected to rate a particular
child was the one that spent most of the school time with the child.
The child’s participation in the research was voluntary. Parents and school
principals signed informed consents regarding the voluntary participation of the
children in the research. The participation of the teachers was also voluntary. This
study was approved by all local Ethics Committees.
2.2. Measures
2.2.1. Evaluation of hand preference
71
Hand preference was assessed by direct observation of three tasks: 1) hand
to write; 2) hand to take a sheet of paper on the table; 3) hand to open a lid of a
bottle. The choice of the three tasks derived from a previous empirical study of
handedness in 1600 Brazilian subjects (Schmidt & Höfke, 1989). The observer that
rated the children was blind with respect to the presence or absence of behavioural
problems. Then, each child was classified as right-consistent, left-consistent, or non-
consistent. To be consistent the child had to perform the three tasks with the same
hand.
2.2.2. Behavior rating scale - teacher version (BRS-t)
2.2.2.1. Assessment of behavioural and attention problems and classification of the
children into two groups: comparison and behavioural/attentional problem
The teachers rated the children using a checklist (BRS-t) composed of 58
questions that are rated on a scale ranging from 1 to 3, reflecting problem prevalence
(1 = not true; 2 = somewhat or sometimes true; 3 = very true or often true). A child
was classified into the behavioural/attentional problem group if he (she) was rated 3
in at least six questions related to impulsivity, hyperactivity, and inattention (Table 1). These questions derived from the DSM-IV-RT (2000) criteria for ADHD. The
comparison group was composed of children that did not fulfill the above criteria.
72
Table 1- Questions selected from BRS-t for inclusion of the individual in the group of
behavioural/attentional problems
Number of the question
Question
1
2
3 or 4
5 or 6 or 7
8
9
10
11
is unquiet
is noisy
answers the questions inattentively or
finds it difficult to wait for his (her) turn
interrupts conversations or
disturbs his (her) classmates or
interrupts the others
never stands still
gets restless in the classroom
talks a lot
generally can’t remain seated
12 or 13 or 14
15
16 or 17
18
19
20
21
22
23
is incapable of following the games’ rules or
changes from one activity to another frequently or
doesn’t finish his (her) activities
doesn’t concentrate
is disorganized or
can’t plan his (her) activities
is easily entertained
is inattentive
has a short attention span
is unable to keep attention
loses his (her) objects frequently
is lost in space. Day-dreams
2.2.2.2. Quantitative analyses of behavioural problems
In a previous study (Carvalho, Manhães, & Schmidt, submitted) the BRS-t was
factor analysed (Table 2) and this analysis yielded four primary factors: F1
(Hyperactivity/Impulsivity), F2 (Inattention), F3 (Social isolation), and F4 (Self-
confidence).
73
Table 2: Factors loadings for teacher's checklist
F1- Hyperactivity/Impulsivity
F2 - Inattention F3- Social Isolation F4- Self-confidence
λ = 21.0 % of var. = 36.3
is unquiet. (.85)
is noisy. (.82)
acts inattentively. (.64)
finds it difficult to wait for hisor her turn. (.78)
has unpredictable behavior.Boisterous. (.71)
interrupts conversations.(.82)
disturbs his or herclassmates. (.81)
doesn’t wait for instructions.(.74)
is incapable of followinggames’ rule. (.60)
changes from one activity toanother frequently. (.62)
never stands still. (.84)
gets restless in theclassroom. (.82)
is easily excited. (.70)
talks a lot. (.80)
generally can’t remainseated. (.80)
is impulsive. (.82)
is quarrelsome. (.75)
acts slyly. (.57)
interrupts others. (.75)
challenges authority. (.70)
λ = 6.70 % of var. = 11.4
doesn’t concentrate. (.75)
doesn’t finish his or heractivities. (.71)
is disorganized. (.65)
can’t plan his or her activities.(.72)
is easily distracted. (.79)
is inattentive. (.81)
has a short attention span.(.80)
is unable to pay attention.(.81)
is lost in space/ day-dreams. (.69)
λ = 3.00 % of var. = 5.2
is incapable of playing. (.50)
is rejected by the group. (.62)
doesn’t relate with the opposite sex. (.63)
doesn’t relate with the samesex. (.80)
λ = 1.92 % of var. = 3.3
doesn’t support his or her opinion. (.64)
lacks leadership. (.59)
is submissive. (.78)
is shy. (.67)
is frightened, afraid. (.57)
Note. The numbers in parenthesis mean the factor loadings
74
A quantitative index for each factor was defined calculating the total score
reached by the child in the questions loading the factor divided by the maximum
possible score for that factor. Thus a higher value of the index for a particular factor
reflected a greater problem in the psychological construct related to this factor.
2.3. Statistical analysis
The association between handedness (right-consistent, left-consistent and
nonconsistent) and the presence of behavioral/attentional problems was studied by
using Qui-square tests. Handedness considering only consistent children (consistent
right and consistent left handers) was also studied. The effect of handedness on
indices for each factor of the scale was studied in one way ANOVA(s). Significance
was set at ≤ 0.05.
3. Results
Sixty-eight children (28% of the total sample) were included in the
behavioural/attentional problem group (Table 3). The comparison group included 171
children. The two groups did not differ with regard to age (t = 0,99; df=159; p = 0.32).
In contrast, the number of males was found to be greater in the behavioural problem
group as compared to the comparison group (X2 = 42.956; df = 1; p < 0.001).
75
Table 3 - Study on participant demographics: Comparison
(N = 171) Behavioral/attentional
problems (N = 68) Overall
Age M = 9.23
sd = 2.80
M = 8.90
sd = 2.16
M = 9.14
sd = 2.63
Gender 63 Male (37%)
108 Female (63%)
57 Male (84%)
11 Female (16%)
120 Male (50%)
119 Female (50%)
Handedness 107 (63%) right-
consistents
7 (4%) left-consistents
57 (33%)
nonconsistents
39 (57%) right-
consistents
8 (12%) left-consistents
21 (31) nonconsistents
146 (61%) right-
consistents
15 (6%) left-
consistents
78 (33%)
nonconsistents
left-consistents + nonconsistents = non-righthanders
There was not any significant association (X2 = 0.558; df = 1; p = 0.27)
between the presence of behavioural problems and the number of right-consistent
and non-right-handers (left consistent and non consistent children). However, when
the analysis was done considering only right-consistent and left-consistent children,
the association reached significant levels (X2 = 4.664; df = 1; p = 0.03). This result
can be explained by the righer number of consistent left-handers in the
behavioural/attentional group as compared to the comparison group. Therefore all
subsequent analyses were done considering only right and left consistent children.
The ANOVAS on the indices for each factor showed a significant effect of
handedness on F1 (F = 5.449; df = 1/159; p = 0.02), but not on the other factors: F2
(F = 0.996; df = 1/159; p = 0.32); F3 (F = 0.731; df = 1/159; p = 0.39); F4 (F = 2.639;
df = 1/159; p = 0.11).This result indicated that left-handers show greater problems in
the impulsive–hyperactivity domain as compared to right-handers (Figure 1).
76
A - A verage o f quant itat ive index fo r H yperact iv iy/ Impulsivity
0.57
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
right-consistents lef t
factor index
B - A verage o f quant itat ive index fInattent io n
00.60
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
right-consistents left -c
factor index
C - A verage o f quant itat ive index foSo cial Iso lat io n
0.44 0
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
right-consistents lef t-c
factor index
*
0.71
-consistents
o r
.66
onsistents
r
.41
onsistents
77
D - A verage o f quant itat ive index fo r Self -co nf idence
0.56 0.48
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
right-consistents lef t-consistents
factor index
Fig 1: Average quantitative index for each factor of the checklist. ANOVAs show that left-handers differ from right-
handers only in the Hyperactivity/Impulsivity factor. As a higher value of the index reflects a greater problem, it
indicates that left-consistents tend to present more problems in impulsive behaviour than right-consistent handers.
Values are means (+SEM). *P<0.05
4. Discussion
The present investigation shows that the number of boys suffering from
behavioural problems is higher than the number of girls. The same result has been
reported by many other researches (e.g., Gershon, 2002; Quinn, 2008; Stefanatos &
Baron, 2007). However, in our study the prevalence of children (28% of the total
sample) with behavioural/attentional problems is much higher than the figures
reported in other studies. This can be explained by the fact that teachers biased the
sample in order to incorporate as many as possible students with behavioural
problems as possible.
Hiperactivity/impulsivity is a subtype of ADHD (American Psychiatric
Association, 2000). In the present study we showed that this subtype is related to
handedness, because left-handers present more problems in impulsive behaviour
than right-handers. Recently a similar finding was reported by Rodriguez and
Waldenström (2008). The number of left-handers is higher than expected in the
behavioural/attentional problems group. Our study assessed handedness by direct
observation of the children, which lends much more credence to the handedness
78
data as compared to questionnaires answered by mothers (Rodriguez &
Waldenström, 2008). Reid and Norvilitis (2000) also assessed handedness by direct
observation. However their sample size was too small to allow stable conclusions
regarding a possible handedness effect. Furthermore, the assessment of behavioural
problems was done by means of a culturally adapted checklist (Carvalho, Manhães,
& Schmidt, submitted). Therefore, our results suggest that the influence of
consistency of hand use in attention disorders seems to be a stable finding that is not
restricted to western countries.
One would argue that the influence of handedness on attention problems
could be explained by a sample artifact. This would imply that our sample could be
biased in favour of left-handed boys. Thus, if this were the case, the association
between handedness and attention disorders would merely reflect the well-know
effect of gender since boys present much more behavioural disorders than girls.
However, in the comparison group there was not any significant association between
gender and handedness (X2 = 0.219; df = 1; p = 0.49). This indicates that the number
of consistent left-handed boys does not differ from the number of left-handed girls in
the comparison group and, as a consequence, the sample was not biased. In fact we
have even more left-handed girls than left-handed boys. Therefore, the sample was
not biased in favour of left-handed boys and the effect of handedness on attention
cannot be explained by the gender effect. In contrast it must be interpreted in the
context of the asymmetry of the neurobiological substrates of attention.
The neural processing of attention is known to be asymmetrical (e.g., Rolfe,
Hausmann, & Waldie, 2006; Schmidt et al., 2008.) and left-handers are thought to
have less marked hemispheric asymmetries than dextrals (Bishop, 1990; Schmidt,
Oliveira, Krahe, & Filgueiras, 2000). Moreover, the pattern of brain asymmetries is
found to be altered in many neurodevelopmental disorders such as ADHD
(Castellanos et al., 2002; Swanson et al., 2007). In particular, subjects suffering from
ADHD were found to show alteration in the normal pattern of asymmetries in the
basal ganglia and frontal lobes (Castellanos et al., 2002; Swanson et al., 2007).
Therefore, our data suggest that consistent left-handed subjects show greater
probability to develop ADHD as compared to right–handed subjects because a
significant number of them do not present the normal patterns of brain asymmetries
that are needed for the neural processing of attention. Further investigations using
79
functional neuroimaging in left-handed ADHD subjects is necessary to clarify this
point.
80
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83
5- ARTIGO 3- HANDEDNESS AND PERFORMANCE ON VISUAL AND AUDITORY CONTINUOUS PERFORMANCE TESTS
84
HANDEDNESS AND PERFORMANCE ON VISUAL AND AUDITORY CONTINUOUS PERFORMANCE TESTS ANA LÚCIA NOVAIS CARVALHO, M.Sc. (1, 2); ALEX CHRISTIAN MANHÃES, M.D.
(1,2) and SERGIO L. SCHMIDT, M.D. Ph.D. (1)
1- Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental – Centro
Biomédico - Universidade do Estado do Rio de Janeiro - Brasil
2- Laboratório de Estudos Contemporâneos – Universidade do Estado do Rio de
Janeiro - Brasil
Corresponding address: Sergio L. Schmidt, M.D. Ph.D.
Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental - DCF/IBRAG -
Universidade do Estado do Rio de Janeiro - Av. Prof. Manoel de Abreu, 444, 5º
andar, Vila Isabel, Rio de Janeiro, RJ, Brasil, CEP 20550-170. Tel/Fax: 55 21 2587-
6295. E-mail: sl.schmidt@ terra.com.br
85
ABSTRACT Continuous performance tests (CPTs) are usually used to objectively assess
attention. Several variables may be derived from the CPTs including errors of
omission (OE) and commission (CE), mean hit reaction time(RT), and mean hit RT
standard error. This study attempts to examine relations between various CPT
variables and handedness. From a sample of 239 students, a total of 40 children
were selected to participate in this study (24 boys: mean age = 10.88 years, SD =
4.08 years; and 16 girls: mean age = 10.31 years, SD = 3.68 years). The selection
was designed to pair handedness matched by age, gender, and behavioural
observations. Our results show that the presence of attention problems has a
significant effect on the performance of both auditory and visual CPT(s). All
parameters of the CPT s were affected by the presence of attentional problems,
except RT. A handedness effect was a seen in both auditory and visual CPT(s) for
CE. Left-handers with attention problems show greater impairment in CE, a
parameter that is commonly viewed as a measure of impulsivity. When the normal
group was analyzed separately, the handedness effect still remained for the CE. This
indicates that even in normal children, consistent left-handers are more impulsive
than consistent right-handers. These data are interpreted in the light of the
asymmetric processing of attention. Our finding of an effect of handedness even in
the normal children indicates that normative data on CPT (s) must take into account
the handedness of the subjects.
Keywords: visual continuous performance test; auditory continuous performance test;
attention deficit/hyperactivity disorder; handedness.
86
Introduction Several studies have demonstrated that among children with learning
disabilities, such as dyslexia, autism, and developmental coordination disorder, left-
handedness is more common than in the general population (Cairney et al., 2008;
Eglinton & Annett, 1994; Goez & Zelnik, 2008). However, regarding attention-
deficit/hyperactivity disorder (ADHD), a developmental disorder characterized by
inattention and/or hyperactivity-impulsivity, the conclusions are not clear. Rodriguez
and Waldenström (2008) studied the possible relationship between handedness and
mental health in a sample of 1714 children. They found a higher than expected
proportion of left-handedness in children with attention disorders but only for the
subtype with impulsive or hyperactivity behaviour. Although Rodriguez and
Waldenström (2008) reported handedness in a large sample, its assessment was
done by means of a questionnaire answered by the mothers. Several studies (Mitsis,
Mckay, Schulz, Newcorn, & Halperin, 2000; Schmidt, Snyder, Roget, & Gray, 2000)
have shown that data derived from parents’ reports must be interpreted with caution.
In contrast, Reid and Norvilitis (2000) directly observed the hand used by the
children, a procedure known to be much more reliable than parents’ report. However,
the sample size was too small, especially regarding the expected number of left-
handers.
Attention is a complex process whose disturbance is considered a core deficit in
several disorders (Lezak, 1995), such as the Attention Deficit Hyperactivity Disorder
(ADHD). Continuous performance tests (CPTs) are usually used to objectively
assess attention (DuPaul, Anastopaulos, Shelton, Guevremont, & Metevia, 1992).
Rosvold et al (1956) demonstrated that the CPT was highly sensitive to brain
damage or dysfunction. These findings have been replicated with various populations
and with various versions of the CPT (Miranda, Sinnes, Pompéia, & Bueno, 2008). In
particular, the CPT is a neuropsychological task that has repeatedly been shown to
differentiate ADHD from normal groups (Epstein et al., 2003). Several variables may
be derived from the CPTs, including errors of omission and commission, mean hit
reaction time(RT), mean hit RT standard error, and signal detection measures
(Epstein et al., 2003). The interpretation of each CPT parameter (Conners, Epstein,
Angold, Klaric, 2003; Riccio, Cohen, Hynd, Keith, 1996; Tinius, 2003) has largely
87
been based upon clinical assumptions and the face validity of each measure (e.g.
omission errors measure inattention, commission errors measure impulsivity). In
general the parameters can be divided into three types: inhibition of response,
inattention to stimuli, and stability of processing time (Epstein et al., 2003; Riccio et
al., 2002;). Most CPTs use visual stimuli (Conners et al., 2003; Schmidt & Manhães,
2001). Increased interest in auditory continuous performance CPTs has been
reported recently (Aylward, Brager, & Harper, 2002; Lehman, Olson, Aquilino, & Hall,
2006; Mahone et al., 2005; Tinius, 2003). In particular, auditory CPT scores were
found to be related to classroom behaviors as reported by teachers (Mahone et al.,
2005). Thus, it is widely accepted that both visual and the auditory CPT have clinical
utility.
The CPTs demonstrate sensitivity to dysfunction of the attentional system
(Rosvold, 1956; Riccio et al., 2002). Functional neuroimaging studies are consistent
with models of sustained attention that involve the interaction of cortical (frontal,
temporal, parietal) and subcortical (limbic, basal ganglia) structures (Riccio, 2002).
An extensive neural network is activated during the execution of the task that include
the frontal, cingulate, parietal, temporal, and occipital cortices; the cerebellum and
the basal ganglia (Honey et al., 2005). Moreover, significant differences between the
left and the right hemisphere have also been reported (Riccio et al., 2002). In
particular, ventral frontal region and parietal lobe activation were greater in the right
hemisphere (Honey et al., 2005). Asymmetry favoring the activation of the right
hemisphere is reported by many researches (Riccio et al., 2002). Therefore, the
results support the view that execution of the CPT is associated with cerebral
asymmetric activation.
This study attempts to examine relations between various CPT variables and
handedness using direct observation of handedness in Brazilian children.
88
2. Method 2.1. Participants
The participants were selected from a sample of 239 students that consisted of
120 boys (mean age = 9.17 years, SD = 2.51 years, minimum = 5 years, maximum =
18 years) and 119 girls (mean age = 9.11 years, SD = 2.76 years, minimum = 6
years, maximum = 17 years), from elementary schools located in four different cities
in the State of Rio de Janeiro, Brazil. From this sample, a total of 40 students were
selected to participate in this study. The sample consisted of 24 boys (mean age =
10.88 years, SD = 4.08 years, minimum = 5 years, maximum = 18 years) and 16 girls
(mean age = 10.31 years, SD = 3.68 years, minimum = 6 years, maximum = 15
years). There was no difference regarding male and female age (t = - 0.44; df = 38; p
= 0.65). The selection was designed to pair handedness matched by age, gender
and behavioural observations.
The child’s participation in the research was voluntary. Parents and school
principals signed informed consents regarding the voluntary participation of the
children in the research. The participation of the teachers was also voluntary. This
study was approved by all local Ethics Committees.
2.2. Measures 2.2.1. Evaluation of hand preference
Hand preference was assessed by direct observation of three tasks: 1) hand
to write; 2) hand to take a sheet of paper on the table; 3) hand to open a lid of a
bottle. The choice of the three tasks derived from a previous empirical study of
handedness in 1600 Brazilian subjects (Schmidt & Höfke, 1989). The observer that
rated the children was blind with respect to the presence or absence of behavioural
problems. Then, each child was classified as right-consistent, left-consistent, or non-
89
consistent. To be consistent, the child had to perform the three tasks with the same
hand.
2.2.2. CPT( s) 2.2.2.1- Continuous Visual Attention Test (CVAT)
The CVAT computer program was developed by Schmidt and Manhães (2001)
and approved for clinical use in Brazil by the Federal Council of Psychology (2004).
The subjects are required to press the space bar of a microcomputer when a specific
visual target stimulus appears. The test starts with instructions and a practice
session. The respondents press the space bar for the correct target as fast as they
can. There are 6 blocks, with 3 sub-blocks each of 20 trials (two figures presented,
whether targets or not). For each block, the sub-blocks have different inter stimulus
time intervals (ISI): 1, 2 or 4 seconds. The order of the ISIs varies between blocks.
Each stimulus is displayed for 250 milliseconds. The total test takes 15 minutes to
complete. The types of measures include: omission errors (OE), commission errors
(CE), reaction time of correct responses (RTC), and variability of reaction time (VRT).
This standardized Brazilian test has a number of advantages over other tests,
especially in relation to the norms of the variables derived from the test. Recently the
CVAT was applied as an activation tool in a functional neuroimaging study (Schmidt
et al. 2008).
2.2.2.2 Continuous Auditory Attention Test (CAAT)
The CAAT computer program was developed by Schmidt and Manhães
(2001). The subjects are required to press the space bar of a microcomputer when
some specific auditory target stimuli appear. The test starts with instructions and a
practice session. The respondents press the space bar for the correct target as fast
90
as they can. There are 6 blocks, with 3 sub-blocks each of 20 trials (the syllables
/BA/, /DE/, /DU/, /LA/, /LU/, /MI/, /NE/ e /PI/ are considered targets, whereas the
syllable /TO/ characterizes the non-target situation). For each block, the sub-blocks
have different inter stimulus time intervals (ISI): 1, 2 or 4 seconds. The order of the
ISIs varies between block. Each stimulus is displayed for 250 milliseconds. The total
test takes 15 minutes to complete. The types of measures include: omission errors
(OE), commission errors (CE), reaction time of correct responses (RTC), and
variability of reaction time (VRT).
2.3 Classification of the children into two groups: comparison and behavioural/attentional problem
The teachers rated the children using a Brazilian standardized checklist (BRS-
t) composed of 58 questions that are rated on a scale ranging from 1 to 3, reflecting
problem prevalence (1 = not true; 2 = somewhat or sometimes true; 3 = very true or
often true). A child was classified into the behavioural/attentional problem group if he
(she) was rated 3 in at least six questions related to impulsivity, hyperactivity, and
inattention (Table 1). These questions derived from the DSM-IV-RT (2000) criteria for
ADHD. The comparison group was composed of children that did not fulfil the above
criteria. Forty-five teachers rated the children. The teacher selected to rate a
particular child was the one that spent most of the school time with the child.
91
Table 1- Questions selected from BRS-t for inclusion of the individual in the group of
behavioural/attentional problems Number of the question
Question
1
2
3 or 4
5 or 6 or 7
8
9
10
11
is unquiet
is noisy
answers the questions inattentively or
finds it difficult to wait for his (her) turn
interrupts conversations or
disturbs his (her) classmates or
interrupts the others
never stands still
gets restless in the classroom
talks a lot
generally can’t remain seated
12 or 13 or 14
15
16 or 17
18
19
20
21
22
23
is incapable of following the games’ rules or
changes from one activity to another frequently or
doesn’t finish his (her) activities
doesn’t concentrate
is disorganized or
can’t plan his (her) activities
is easily entertained
is inattentive
has a short attention span
is unable to keep attention
loses his (her) objects frequently
is lost in space. Day-dreams
2.4. Statistical analysis
Consistent left–handers were paired with consistent righ-handers with respect
to age, gender and presence or absence of attentional problems.
The effect of handedness (right-consistent and left-consistent), and disease
(normal or behavioural/attention problem group) on the four parameters of each one
the CPT (s) was studied by using univariate ANOVA(s) on standardized scores of the
CPT(s) for each parameter. The standardized scores were defined by the percentage
92
of the ratio between the difference of the performance of the subject (PS) and the
average performance of comparison subjects of the same age and gender (mean)
divided by the standard deviation of the comparison subjects (SD) multiplied by 100
[(PS - MEAN comparison group) / (SD comparison group) X 100]. Therefore the
standardized scores were independent of age and gender. Significance was set at ≤
0.05.
T-tests were used on % ratio in order to evaluate the differences between
consistent right and consistent left handers. The % ratio was defined by the
percentage of the ratio of the difference between left and right handers (LH and RH)
for each parameter of the CPT (s) and the sum [(LH-RH) / (LH + RH) X 100]. Only
differences at the p < 0.05 are reported as significant.
3. Results
CVAT
Twenty-eight participants were matched for the analysis of the CVAT (table 2).
Anova(s) on the standardized scores indicated a significant effect of attentional
problems (figure 1) on performance in the following parameters of the CAVT (% OE:
F= 8.09; df = 1/24; p = 0.009; %CE: F= 5.46; df = 1/24; p = 0.03; VRT: F= 4.80; df =
1/24; p = 0.04). No significant difference between the control and the attentional
problem groups was found for the reaction time.
93
Table 2 - Study on participant demographics: CVAT (N = 28) CAAT (N = 12) Overall
Age M = 9.80
sd = 3.96
M = 12.42
sd = 3.20
M = 10.65
sd = 3.89
Gender 16 Male (57%)
12 Female (43%)
8 Male (67%)
4 Female (33%)
24 Male (60%)
16 Female (40%)
Groups 14 (50%) normal
14 (50%)
behavioural/attentiona
l problems
8 ( 67%) normal
4 (33%)
behavioural/attentional
problems
22 (55%) normal
18
(45%)behavioural/attenti
onal problems
Handedness 14 (50%) right-
consistents
14 (50%) left-
consistents
6 (50%) right-
consistents
6 (50%) left-consistents
20 (50%) right-
consistents
20 (50%) left-
consistents
94
A
CVAT - % omission errors
-41.37
41.02
-80.00
-40.00
0.00
40.00
80.00
normal behavioural problems
Stan
dard
ized
sco
res
*
B
CVAT - % commission errors
-46.37
42.07
-80.00
-40.00
0.00
40.00
80.00
120.00
normal behavioural problems
Stan
dard
ized
sco
res
*
95
C
CVAT - Reaction time
-7.289.47
-10.00
0.00
10.00
20.00
30.00
40.00
normal behavioural problems
Stan
dard
ized
sco
res
D
CVAT - Variability of reaction time
-45.94-60.00
-40.00
-20.00
0.00
20.00
40.00
60.00
80.00
100.00
120.00
normal behav
Stan
dard
ized
sco
res
*
Figure 1- CVAT – Mean standard scores for omission error
were affected by the presence of attentional problems, exce
A significant handedness effect
(F= 4.85; df = 1/24; p = 0.04).
52.89
ioural problems
s, commission errors, RT and variability of RT. All parameters of CPT
pt reaction time. * p < 0.05.
(figure2) was found only for the variable %CE
96
CVAT - % commission errors
-43.83
39.52
-50.00
0.00
50.00
100.00
right-handers left-handers
Stan
dard
ized
sco
res
*
Figure 2 – CVAT – Mean standard score for commission errors. Handednes effect was seen, but it was restricted to commission
errors. * p < 0.05.
Thus, left–handers with attention problems showed the greatest number of
errors and normal dextrals the lowest number of errors (figure 3).
CVAT- % commission errors
-83.08-120.00
-80.00
-40.00
0.00
40.00
80.00
120.00
160.00
right-handers(normal) left-handp
Stan
dand
ized
sco
res
*
Figure 3 – Left-handers with attention problems show gre
viewed as a measure of impulsivity. * p < 0.05.
88.70
ers (behaviouralroblems)
ater impairment in commission errors, a parameter that is commonly
97
Fourteen normal children were matched for the analysis of a possible
handedness effect (table 2). T tests on the % ratio difference for the parameters of
the CVAT indicate a significant effect of handedness on %CE (t = 3.23; df = 13; p =
0.007). Normal left-handers made significantly more errors than normal dextrals (fig.
4). Although not relevantly left-handers showed a tendency to perform faster than
right-handers.
CVAT - normal group
2.86
0.001.002.003.004.005.006.007.008.009.00
10.00
right-handers left
Mea
n %
com
issi
on e
rror
s
*
Figure 4 – CVAT – Handedness effect still remained for the c
* p < 0.05.
CAAT
Twelve participants were be matc
Anova(s) on the standardized scores ind
attentional problems on the performance
attentional problems worsens the perform
one. However the small sample size for
any definitive conclusion.
Eight normals were be matched
effect (table 2). T tests on the % ration
8.17
-handers
ommission errors, when the normal group was analyze separately.
hed for the analysis of the CAAT (table 2).
icated a tendency for a significant effect of
of the CAAT, indicating that the presence of
ance of the audio CPT as seen in the visual
the attentional problem group (n=4) predicts
for the analysis of a possible handedness
difference for the parameters of the CAAT
98
indicate a significant effect of handedness on %CE (t = 4.58; df = 3; p = 0.02).
Normal left-handers made significantly more errors than normal dextrals (fig 5). With
regard to reaction time, left-handers performed faster than right-handers (t = -3.39; df
= 3; p = 0.04).
CAAT - normal group
20.83
10.00
20.00
30.00
40.00
50.00
60.00
70.00
80.00
right-handers lef
Mea
n %
com
mis
sion
err
ors
*
Figure 5 – CAAT – Effect of handedness in the normal grou
4. Discussion
Our results show that the pres
effect on the performance of both aud
CPT s were affected by the presence o
handedness effect was also seen in
restricted to one parameter, i.e. com
problems show greater impairment
commonly viewed as a measure of im
was analysed separately, the handen
errors. This indicates that even in norm
impulsive than consistent right-handers
54.76
t-handers
p was also seen in auditory CPT. * p < 0.05.
ence of attention problems has a significant
itory and visual CPT(s). All parameters of the
f attentional problems, except reaction time. A
both auditory and visual CPT(s), but it was
mission errors. Left-handers with attention
in commission errors, a parameter that is
pulsivity. Moreover, when the normal group
ess effect still remained for the commission
al children, consistent left-handers are more
.
99
The effect of behavioural problems on performance of the CPT (s) is in
agreement with many other studies that have shown that CPTs demonstrate
sensitivity to dysfunction of the attentional system (DuPaul, Anastopaulos, Shelton,
Guevremont, & Metevia, 1992). Bedwell et al (in press) reported that interpessoal
schizotypal personality disorder symptoms were primarily related to omission errors,
while disorganized symptoms were primarily related to false alarm errors. Ackerman
et al (2008) examined the performance on CPT in groups of children subjected to
prenatal drug exposure. They found that CPT errors of omission and commission
were significantly correlated with parent-reported attention problems and academic
achievement scores. Sullivan et al (2007)examined performance in boys with full
mutation fragile X syndrome using visual and auditory continuous performance tests
(CPTs). They found that boys with fragile X syndrome demonstrated demonstrated
greater declines in response inhibition over task time than their matched peers. They
also showed that there were no differences between groups for response time. More
specifically, Uno et al (2006) reported the usefulness of continuous performance test
(CPT) for AD/HD diagnosis. Using a special CPT analysis, they found a significant
difference observed in all measurements, except mean reaction time, between the
control and AD/HD groups. Therefore our finding of an effect of attention problems on
three parameters of the CPT (s), namely omission and commission errors and mean
hit reaction time standard error, as well as the absence of effect on reaction time, is
largely supported by the literature.
With regard to the handedness effect, our data support a recent finding of a
higher prevalence of impulsive-hyperactivity symptoms in consistent left- handers as
compared to consistent right-handers (Carvalho & Schmidt, submmited). These
authors based their conclusion on a checklist rated by teachers. In the present
investigation, attention was objectively measured using two CPT(s). In fact several
parameters may be derived from the CPT(s). Although Epstein et al (2003) failed to
demonstrate a relationship between various CPT variables and phenotypic behaviors
in children diagnosed with ADHD, it is largely accepted that commission errors
measure impulsivity and ,thus, have some specificity in their link with symptoms of
hyperactivity (Tinius, 2003; Riccio et al., 2002). In summary our data support the
hypothesis that left-handers show greater problems in the impulsive–hyperactivity
domain as compared to right-handers.
100
The neural processing of attention is known to be asymmetrical (e.g., Rolfe,
Hausmann, & Waldie, 2006; Schmidt et al., 2008.) and left-handers are thought to
have less marked hemispheric asymmetries than dextrals (Bishop, 1990; Schmidt,
Oliveira, Krahe, & Filgueiras, 2000; Schmidt, Oliveira, Rocha, & Abreu-Villaça, 2000).
Moreover, the pattern of brain asymmetries is found to be altered in subjects
suffering from ADHD (Castellanos et al., 2002; Swanson et al., 2007). Therefore, our
data suggest that consistent left-handed subjects show greater problems on CPT
performance as compared to right–handed subjects because a significant number of
them do not present the normal patterns of brain asymmetries that are needed for the
neural processing of attention.
In agreement with the finding of asymmetric processing of attention, the
performance on the CPT(s) engaged the two cerebral hemispheres in an
asymmetrical way. Fallgatter e Strik (1997) reported metabolic changes in the brains
of healthy subjects carrying out a continuous performance test (CPT). Their results
support the view that execution of the CPT is associated with prevalently right frontal
activation. More recently Ogg et al (2008) applied functional magnetic resonance
imaging in healthy adults to identify the extent of activation in brain regions that are
engaged during the performance of a visual Continuous Performance Test (CPT). In
the cerebellum ,and the extrastriate ventral visual pathway activation were greater in
the left hemisphere. Ventral frontal region and parietal lobe activation were greater in
the right hemisphere. Our study using PET scans also demonstrate asymmetrical
bias activation during performance of CVAT (Schmidt at al 2008). Therefore brain
activation during the performance of the CPTs is asymmetrical.
Our finding of an effect of handedness even in the normal children indicate
that normative data on CPT (s) must take into account the handedness of the
subjects. Further investigations using a larger sample of left-handed normal subjects
are necessary to clarify this point.
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105
6- DISCUSSÃO GERAL
A lateralidade motora, considerando o uso preferencial de uma das mãos para
a execução de uma tarefa, apresenta uma característica bastante peculiar na
espécie humana: 90% da população usa preferencialmente a mão direita para
realização de suas atividades (Oldfield, 1971).
No TDAH, um dos mais estudados transtornos do desenvolvimento,
pesquisas apontam para alterações nas assimetrias funcionais e bioquímicas. O
questionamento que se apresenta é o quanto que, através da análise da preferência
manual, considerada um marcador da assimetria cerebral (Koff et al., 1986;
Szaflarski et al., 2002), poderemos, enquanto pesquisadores e clínicos, obter
informações sobre este transtorno, colaborando para a melhoria nos procedimentos
de diagnóstico e intervenção.
A associação entre preferência manual e transtornos do desenvolvimento não
é recente (e.g., Bishop, 1990). Em crianças com Transtornos da Aprendizagem,
como a dislexia, autismo e Transtorno do Desenvolvimento da Coordenação, o
número de canhotos é proporcionalmente maior do que na população em geral
(Cairney et al., 2008; Eglinton & Annett, 1994; Goez & Zelnik, 2008).
Rodriguez e Waldenstrom (2008) apontam para uma associação entre a
presença de não-destros (canhotos e ambidestros) e problemas de saúde mental.
No estudo citado, os autores conseguiram verificar que o estresse materno, ocorrido
durante a fase gestacional, leva a uma maior ocorrência de não-destros. Também
verificaram que na população com lateralidade atípica, a proporção de crianças com
queixas descritas pelos pais e/ou professores era proporcionalmente maior do que
na população destra. Especificamente sobre os canhotos consistentes, os autores
apontaram para a associação entre eles e a presença de sintomatologia do TDAH,
contudo apenas no subtipo hiperativo-impulsivo. No entanto, este ainda é um dado
controverso. Em estudo realizado com crianças com TDAH, Reid e Norvilitis (2000)
não encontraram esta associação. Os dados da literatura, portanto, são pouco e
divergentes.
A preferência manual é uma variável comumente avaliada na prática
neuropsicológica (Schmidt et al., 2000b; Schmidt et al., 2000c), podendo ser
mensurada através do preenchimento de escalas ou pelo registro da mão usada
106
para escrever (Annet, 1970; Schmidt et al., 2000c). Contudo, na prática com a
população brasileira, em alguns momentos o uso de escalas extensas pode ser
inviável, considerando que ainda temos problemas como o analfabetismo (PNAD,
2006). Sobre o uso do registro exclusivo da mão usada para escrever, estudos
apontam que a preferência manual dever ser vista como multifatorial (Steenhuis &
Bryden, 1989), assim, apesar de ser uma prática comum no ambiente clínico
(Schmidt et al., 2000c), precisa ser questionada. Considerando, ainda, que a
presente pesquisa teve crianças como participantes, a opção feita foi pela
observação comportamental da mão usada durante a realização de três tarefas,
derivadas empiricamente, e que fazem parte de uma escala reduzida de avaliação
da preferência manual (Schmidt & Hofke, 1989).
Considerando que a variável preferência manual é um importante marcador
de assimetria cerebral (Szaflarski et al., 2002), sendo destros mais lateralizados do
que os canhotos (Schmidt et al., 2000c), o presente estudo procurou investigar a
relação entre esta variável e queixas de hiperatividade-impulsividade e desatenção.
Para a identificação das crianças com queixa foi desenvolvida uma escala para
professores.
Os critérios de diagnóstico do TDAH apontam para o aspecto difuso do
transtorno (DSMIV-TR, 2000), ou seja, os comportamentos hiperativo-impulsivo e
desatento devem levar a prejuízos em mais de um ambiente freqüentado pela
criança. Sendo assim, o uso de instrumentos padronizados no processo de
avaliação e de acompanhamento da intervenção terapêutica, seja ela farmacológica
e/ou psicoterápica, é relevante (Schmidt et al., 2000a; Greenhill, 1998).
No presente estudo optamos pelo desenvolvimento de uma escala para
professores. Tal procedimento é justificado considerando dois principais aspectos.
Primeiro, pesquisas indicam o professor como um melhor avaliador do
comportamento, quando comparado aos pais (Gartstein & Rothbart, 2003; Schmidt
et al., 2000a). Além deste aspecto, dados apontam para o fato de que os sintomas
do TDAH apresentados pela criança acabam levando ao estresse dos pais,
aumentando a probabilidade de desenvolvimento de uma relação parental de baixa
qualidade (Wells et al., 2006). Mães de crianças TDAH tendem a desenvolver
práticas parentais negativas, sendo mais punitivas, controladoras e intrusivas
(Gardner, 1994). Além destas características há o fato da influência genética, onde
muitos destes pais tendem a apresentar problemas semelhantes aos do filho. Assim,
107
estas considerações enfatizam a importância da cautela na coleta de informação
destes pais. Segundo, devemos levar em consideração a questão do nível de
escolaridade, principalmente quando trabalhamos com crianças das denominadas
“camadas populares”, confome já mencionado. Tais aspectos confirmam a
importância do desenvolvimento de escalas para professores, adaptadas à nossa
cultura.
A escala desenvolvida neste estudo apresenta alta consistência interna,
sendo um instrumento válido para a obtenção de informação de professores.
Considerando a análise fatorial exploratória, os itens podem ser expressos por um
número reduzido de fatores, que apresentam significado psicológico. Este aspecto
também possibilita o desenvolvimento de escalas reduzidas, o que facilita a
obtenção de informação por parte do professor, além de proporcionar a estruturação
de diferentes versões.
Ainda sobre os fatores extraídos da escala apresentada, verificamos não
haver importantes diferenças entre estes e aqueles obtidos naquelas desenvolvidas
em diferentes países ocidentais (Conners et al., 1998), bem como orientais (Lui et
al., 2000; Aramaki & Uno, 2004; Luk et al., 1988). Desatenção e impulsividade
podem, então, ser vistos como fatores que emergem em diferentes países, quando
crianças com problemas comportamentais são analisadas por instrumentos
convenientemente adaptados à linguagem e à cultura local. Tal análise é mais um
dado que confirma que problemas ligados à desatenção, hiperatividade e
impulsividade, alterações comportamentais primárias relacionadas ao TDAH,
atingem crianças em diferentes localidades, como aponta estudo de Rohde (2005),
não sendo, portanto, um constructo cultural.
Considerando apenas a parte qualitativa da escala, o estudo demonstrou que
crianças com queixa de problemas de comportamento, aprendizagem e desatenção,
quando comparadas a crianças sem queixa, apresentam escores mais elevados nos
fatores 1 (F1- Hiperatividade/impulsividade), 2 (F2- Desatenção) e 3 (F3- Isolamento
social), sendo a única exceção o 4 (F4- Autoconfiança). A presente escala, portanto,
apresenta capacidade discriminatória entre sujeitos com e sem queixas.
Algumas limitações podem ser apontadas no estudo do presente instrumento.
Primeiro, a análise fatorial realizada é exploratória. Levantamentos posteriores,
tendo como participantes um grupo homogêneo de crianças diagnosticadas com
TDAH, precisam sem conduzidos para a realização de uma análise fatorial
108
confirmatória. Outros aspectos também precisam ser analisados, como a validade
teste-reteste e a preditiva, por exemplo.
No segundo artigo, no qual as crianças, com o auxílio da análise de alguns
itens selecionados da parte quantitativa da escala, foram classificadas como
pertencendo ou não ao grupo de problemas de hiperatividade/impulsividade e
desatenção, o efeito do gênero foi observado. Há mais meninos no grupo com
queixa.
Este resultado confirma os apresentados por Biederman (2005) no qual o
autor relata que meninos apresentam uma maior probabilidade de serem
encaminhados para atendimento devido a problemas de comportamento, quanto
comparados às meninas. Autores relacionam esta tendência ao fato de que as
meninas apresentam sintomas primários menos intensos, são mais propensas a
terem o TDAH subtipo predominantemente desatento (Rohde, 2005; Gershon &
Gershon, 2002; Quinn, 2005; Stefanatos & Baron, 2007) e são menos prováveis de
apresentarem comorbidades com transtornos Desafiador de Oposição e Transtorno
da Conduta (Biederman et al., 2002). No entanto, elas tendem a desenvolver
Transtorno de Ansiedade e de Humor (Rohde et al., 2005; Biederman et al., 2005).
Importante acrescentar que tais características ocorrem em culturas orientais,
conforme aponta estudo realizado com crianças chinesas, onde meninos tendiam a
apresentar queixas de hiperatividade, enquanto que as meninas, ansiedade (Luk et
al, 1988). Estes dados corroboram aqueles apresentados por Biederman (2005), que
apontam para uma subidentificação e um subdiagnóstico de meninas com TDAH.
Destacamos, então, que durante o procedimento de avaliação diagnóstica, assim
como durante a intervenção, é importante que se leve em consideração o efeito do
gênero na manifestação fenotípica do TDAH.
Dando continuidade à análise do grupo de crianças sem queixa e com queixa
de hiperatividade/impulsividade e desatenção e o de comparação, verificamos o
efeito da preferência manual. Considerando apenas os participantes consistentes,
observamos um número proporcionalmente maior de canhotos no grupo com queixa
quanto comparado ao sem queixa. Na análise dos fatores, extraídos da escala para
professores, observamos que a diferença entre destros e canhotos consistentes
estava no fator 1, ou seja, na presença de comportamentos hiperativo-impulsivos. O
presente estudo corrobora achados de Rodriguez e Waldenstrom (2008), que
109
também encontraram uma maior proporção de canhotos em crianças com TDAH,
contudo apenas do subtipo hiperativo-impulsivo.
Canhotos são menos assimétricos (Bishop, 1990; Schmidt, et al., 2000c) e os
estudos que utilizam técnicas de neuroimagem demonstram que indivíduos com
TDAH apresentam alterações nos padrões das assimetrias cerebrais (Castellanos,
2002; Swanson et al., 2007). Assim, como destacado por Bishop (1990) e Rodriguez
e Waldenstrom (2008), a preferência manual atípica pode ser resultado de
dificuldades no neurodesenvolvimento. Isso facilita a ocorrência de um número maior
do que o esperado de canhotos com alguns distúrbios do desenvolvimento, dentre
eles o TDAH e, mais especificamente, no subtipo hiperativo-impulsivo. Este dado,
então, aponta para mais uma característica que confirma a existência de diferenças
entre os subtipos deste trantorno, sendo, portanto, dois quadros clínicos distintos
(Schmitz et al., 2002; Ralfe et al, 2006), envolvendo mecanismos cerebrais
diferenciados (Ralfe et al., 2006).
No terceiro estudo, considerando as variáveis extraídas do CPT, tanto
auditivo quanto visual, confirmamos o efeito da preferência manual, já identificado
pela análise dos fatores da escala para professores.
O estudo confirmou dados tradicionalmente divulgados na literatura da
capacidade do CPT em identificar indivíduos com alteração comportamental (Riccio,
2002; Epstein et al., 2003). Crianças com queixas tendem a omitir mais, errar mais e
apresentam uma maior variabilidade do tempo de reação. Omissões são
identificadas como sintomatologia de desatenção, enquanto que erros apontam para
o comportamento impulsivo (Tinius, 2003; Riccio et al., 2002). A maior variabilidade
do tempo de reação é apontada por Barkley (1997) como um indicativo de déficit na
internalização da fala, o que poderia levar a uma falha na adoção de estratégia
consistente para lidar com a tarefa, como destacam Epstein et al. (2003). Estes
autores acrescentam que esta variável está fortemente associada com a maioria dos
sintomas do TDAH.
No entanto, a única variável do CPT que sofreu influência da preferência
manual foi o percentual de erros. Canhotos consistentes, mesmo os sem queixas,
erram mais do que destros consistentes. Tanto no CPT auditivo quanto no visual
esta tendência foi identificada. Tal dado confirma aqueles apontados pela análise
dos fatores da escala: canhotos tendem a ser mais impulsivos. Assim, durante a
110
análise de testes de desempenho continuado, a preferência manual é uma variável
que precisa ser levada em consideração.
Lehman et al. (2006) também encontraram que crianças com dificuldades de
autocontrole, avaliadas através de uma escala para professores, cometiam mais
erros, independente do CPT ser visual ou auditivo. Estes autores afirmam que o CPT
auditivo é, aparentemente, mais sensível a problemas comportamentais e de
desatenção.
Diante destes resultados, percebemos como relevantes estudos que
associem o uso de técnicas de neuroimagem e os CPTs auditivo e visual, sendo
aplicados em sujeitos com o diagnóstico de TDAH e considerando a preferência
manual. Tais dados poderão contribuir para uma melhor compreensão das
particularidades dos subtipos deste transtorno.
A preferência manual, portanto, é uma indispensável variável a ser avaliada
quando analisamos os distúrbios do desenvolvimento. Tal informação pode contribuir
para uma maior compreensão destes quadros, incluindo o TDAH, onde estudos
sobre esta associação ainda são escassos.
111
CONCLUSÕES
1) Quanto à escala:
a) Apresenta alta consistência interna.
b) Considerando a análise fatorial exploratória, os itens podem ser expressos
por um número reduzido de fatores que apresentam significado psicológico.
Os fatores extraídos assemelham-se aqueles encontrados em escalas
desenvolvidas em diferentes culturas.
2) Quanto à relação entre preferência manual e distúrbios atencionais mensurados
pela escala:
a) Foi encontrada uma associação entre preferência manual e a ocorrência de
comportamento hiperativo/impulsivo. Canhotos consitentes apresentam maior
probalidade de apresentarem distúrbios atencionais no subtipo hiperativo-impulsivo.
b) Estes distúrbios são em maior magnitude em canhoto consistente quando
comparados com destros consistentes.
3) Quanto à relação entre preferência manual e desempenho nos testes objetivos de
atenção:
a) Canhotos, com e sem queixa, tendem a ser mais impulsivos e hiperativos,
sendo isso caracterizado pelo maior percentual de erros nestes indivíduos durante o
desempenho do CPT, tanto na modalidade visual quanto na auditiva.
112
CONCLUSÃO GERAL
Tanto a escala quanto os testes objetivos de atenção demonstram a
existência de relação entre preferência manual e distúrbios atencionais.
Valores de normatização específicos para canhotos nos testes objetivos de
atenção são necessários.
113
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130
ANEXO A – Inventário de Lateralidade Manual (UERJ)
131
Inventário de Lateralidade Manual (Formato 1) Neurofisiologia UERJ
INTRUÇÕES As perguntas que você responderá referem-se ao número de vezes (freqüência) com que você usa uma de suas mãos para executar diferentes tarefas no seu dia-a-dia, quando você tem as duas mãos livres. As suas respostas devem se basear na freqüência de uso que você efetivamente realiza. Marque: FD – Se você usa sempre (100% das vezes) ou na grande maioria das vezes (95% ou mais) a MÃO DIREITA; raramente usa a outra mão. FD significa preferência muito Forte ou exclusiva pela mão Direita. MD – Se você prefere usar a MÃO DIREITA, embora ocasionalmente use a outra mão. MD significa uso Moderado da mão Direita. IG – Se você não tem preferência por qualquer mão, usando de forma aproximadamente igual ambas as mãos (40 a 60% das vezes para uso de uma das mãos). IG significa uso IGual para ambas as mãos. ME – Se você prefere usar a MÃO ESQUERDA, embora ocasionalmente use a outra mão. ME significa uso Moderado da mão Esquerda. FE – Se você usa sempre (100% das vezes) ou na grande maioria das vezes (95% ou mais) a MÃO ESQUERDA; raramente usa a outra mão. FE significa preferência muito Forte ou exclusiva pela mão Esquerda. NS – Se você Não Sabe responder a pergunta.
132
EXEMPLOS DE PERGUNTAS Os itens abaixo são exemplos de perguntas que você vai encontrar no questionário. Leia com atenção.
a) Que mão você usa para pegar uma caneta que está sobre uma mesa?
b) Com que mão você escreve?
c) Com que mão você segura um pano para limpar com força um móvel muito sujo?
d) Que mão você usa para pegar uma escova dentes que está sobre a mesa?
e) Com que mão você segura uma escova de dentes enquanto escova os dentes?
f) Com que mão você apaga um quadro negro?
g) Que mão você usa para pegar um pente de cima de uma mesa?
h) Com que mão você segura um pente para se pentear?
133
1- Com que mão você escreve? FD MD IG ME FE NS
2 – Com que mão você pega uma chave de abrir porta de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
3- Com que mão você pega um livro grande e pesado de uma estante? FD MD IG ME FE NS
4- Com que mão você pega uma moedinha de um centavo que está sobre uma mesa, sem
arrastá-la para as bordas da mesa? FD MD IG ME FE NS
5- Que mão você usa para segurar um clipe para prende-lo em uma folha de papel? FD MD IG ME FE NS
6- Que mão você usa para pegar um escova de dentes que está sobre a mesa? FD MD IG ME FE NS
7- Com que mão você atarraxa um parafuso fácil de enroscar, sem usar chave de fenda? FD MD IG ME FE NS
8- Com que mão você pega uma mala pesada? FD MD IG ME FE NS
9- Que mão você usa para jogar uma bolinha de papel em uma cesta de lixo longe de
você? FD MD IG ME FE NS
134
10- Que mão você usa para pegar um pente de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
11- Que mão você usa para segurar uma jarra pesada enquanto entorna água em um copo? FD MD IG ME FE NS
12- Com que mão você enfia uma chave em uma fechadura? FD MD IG ME FE NS
13- Que mão você usa para pegar uma caneta que está sobre uma mesa? FD MD IG ME FE NS
14- Com que mão você pega um clipe de papel de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
15- Com que mão você joga uma moeda para tirar a sorte? FD MD IG ME FE NS
16- Com que mão você desenrosca uma tampa de um vidro difícil de abrir? FD MD IG ME FE NS
17- Com que mão você pega um bolinha de papel ou uma bolinha de pingue-pongue de
cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
18- Com que mão você segura uma escova de dentes enquanto escova os dentes? FD MD IG ME FE NS
135
19- Que mão você usa para pegar uma bolinha de papel jogada para você? FD MD IG ME FE NS
20- Com que mão você segura um barbeador para se barbear ou depilar? FD MD IG ME FE NS
21- Com que mão você atarraxa um parafuso difícil de enroscar usando chave de fenda? FD MD IG ME FE NS
22- Que mão você usa para desenhar? FD MD IG ME FE NS
23- Com que mão você segura um palito de fósforo na hora de riscá-lo pra acender? FD MD IG ME FE NS
24- Que mão você usa para dar adeus? FD MD IG ME FE NS
25- Com que mão você segura um pente para se pentear? FD MD IG ME FE NS
26- Com que mão você gira uma chave em uma fechadura para abri-la ou fechá- la? FD MD IG ME FE NS
27- Com que mão você pega um barbeador de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
28- Com que mão você usa uma borracha para apagar? FD MD IG ME FE NS
136
29- Que mão você usa para colocar uma arruela em um pino? FD MD IG ME FE NS
30- Que mão você usa para limpar o rosto com um lenço? FD MD IG ME FE NS
31- Com que mão você segura um copo enquanto bebe? FD MD IG ME FE NS
32- Com que mão você segura uma faca para cortar pão? FD MD IG ME FE NS
33- Com que mão você segura uma tesoura para cortar papel? FD MD IG ME FE NS
34- Com que mão você apaga um quadro negro? FD MD IG ME FE NS
35- Que mão você usa para pegar uma arruela de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
36- Com que mão você atarraxa uma lâmpada em um abajur? FD MD IG ME FE NS
37- Com que mão você segura um martelo para fixar um prego na parede? FD MD IG ME FE NS
38- Que mão você usa para ligar um eletrodoméstico em uma tomada? FD MD IG ME FE NS
137
39- Com que mão você pega um copo de água de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
40- Com que mão você segura um pano para limpar com força um móvel muito sujo? FD MD IG ME FE NS
41- Com que mão você pega uma folha de papel de cima de uma mesa? FD MD IG ME FE NS
42- Com que mão você abre uma torneira difícil de abrir? FD MD IG ME FE NS
43- Com que mão você aponta um objeto distante? FD MD IG ME FE NS
44- Que mão você usa para virar a página de um livro? FD MD IG ME FE NS
45- Com que mão você segura um abridor para abrir uma lata? FD MD IG ME FE NS
138
IDENTIFICAÇÃO Nome: ________________________________________________________ Endereço: ______________________________________________________ Telefone para contato: _______________________________________ Sexo: Feminino Idade: ________________ Masculino Faixa de instrução: ( ) 1º Grau incompleto ( ) 1º Grau completo ( ) 2º Grau incompleto ( ) 2º Grau completo ( ) Curso universitário incompleto – Qual? _____________ Período: __________ ( ) Curso universitário incompleto – Qual? _____________ ( ) Pós-graduação (somente indicar em caso de curso de mestrado ou doutorado). Qual? _________________ ( )Completo ( ) Incompleto Profissão: ___________________________________________________ Outras atividades (ex.: instrumentos musicais, trabalhos manuais, esportes etc). Especifique a atividade: ____________________________________ Você teve ou tem algum problema que pode afetar a utilização de uma das mãos (braço engessado, paralisado etc)? Caso resposta afirmativa, especifique a natureza do problema, quando ocorreu e sua duração. História familiar de preferência manual (mão que usa para escrever) Pai: destro ( ) canhoto ( ) ambidestro ( ) não sabe informar ( ) Mãe:destra ( ) canhota ( ) ambidestra ( ) não sabe informar ( ) Nº de irmãos e irmãs destros ( ) Nº de irmãos e irmãs canhotos ( )
Nº de irmãos e irmãs ambidestros ( ) Nº de irmãos e irmãs cuja preferência manual é desconhecida ( )
Você se considera: ( )destro ( ) canhoto ( ) ambidestro
139
ANEXO B – Escala para professores
140
Escala do (a) Professor (a)
Nome do aluno: _________________________________________ Idade: _______ anos Data de nascimento: ____/_____/_____ Naturalidade: _______ Sexo: masculino ( ) feminino ( ) Grau Instrução do Prof.:Médio ( ) Superior ( ) Completo ( ) Incompleto ( ) Data do preenchimento: ____/ _____/_____ Esta lista de 58 sintomas deve ser preenchida pelo (a) professor (a). Os itens são divididos em três grandes grupos: comportamento em sala de aula, participação em grupo e atitude em relação à autoridade. Por favor, responda antes as seguintes perguntas: I - Há quanto tempo o (a) Sr. (a) conhece a criança? __________________________________________________________________ Em suas palavras, descreva seu problema principal: __________________________________________________________________ __________________________________________________________________ __________________________________________________________________ II- Desempenho em matérias escolares: A - Liste, se possível, as matérias na categoria apropriada.
Muito bom Médio Mínimo Insuficiente
B - Assinale os cuidados especiais ou tipo de ajuda que necessita ou recebeu: __________________________________________________________________ ____________________________________________________________________________________________________________________________________ III - A seguir estão descritos itens de comportamento. Responda-os a todos segundo a graduação:
( 1 ) - Se o indivíduo nunca apresentar este comportamento ou se apresentar o mesmo muito raramente e sem prejuízo. ( 2 ) - Se o indivíduo apresentar o comportamento apenas algumas vezes e este comportamento causar problemas e prejudicá-lo em algumas ocasiões.
( 3 ) - Se o indivíduo apresentar o comportamento frequentemente e isto representar um problema grave que interfere e prejudica a sua atividade.
Comportamento em sala de aula
Nunca ou pouc
Algu-mas veze
Muitas
veze
141
o s s 1 2 3
1- Irrequieto ( ) ( ) ( ) 2- Estrondoso, barulhento ( ) ( ) ( ) 3- Rouba ( ) ( ) ( ) 4- Mente ( ) ( ) ( ) 5- Responde as perguntas sem pensar ( ) ( ) ( ) 6- Age sem pensar ( ) ( ) ( ) 7- Não espera a sua vez ( ) ( ) ( ) 8- Comportamento explosivo e imprevisível (gênio, crises de raiva) ( ) ( ) ( ) 9- Interrompe conversas ( ) ( ) ( ) 10- “Perturba” outros colegas ( ) ( ) ( ) 11- Não espera por instruções ( ) ( ) ( ) 12- Incapaz de seguir regras em jogos ( ) ( ) ( ) 13- Muda de uma atividade para outra constantemente ( ) ( ) ( ) 14- Não pára quieto ( ) ( ) ( ) 15- Fica constantemente se movimentando na cadeira da sala de aula ( ) ( ) ( ) 16- Facilmente excitável ( ) ( ) ( ) 17- Fala excessivamente ( ) ( ) ( ) 18- De uma maneira geral não consegue se manter sentado ( ) ( ) ( ) 19- Incapaz de brincar ( ) ( ) ( ) 20- Impulsivo ( ) ( ) ( ) 21- Brigão ( ) ( ) ( ) 22- Não se concentra ( ) ( ) ( ) 23- Não termina as coisas que começa ( ) ( ) ( ) 24- Desorganizado ( ) ( ) ( ) 25- Não consegue planejar suas atividades ( ) ( ) ( ) 26- Distrai com facilidade ( ) ( ) ( ) 27- Desatento ( ) ( ) ( ) 28- Raio de atenção curto ( ) ( ) ( ) 29- Dificuldade em manter a atenção ( ) ( ) ( ) 30- Frequentemente perde as coisas ( ) ( ) ( ) 31- Faz ruídos vocais estranhos ( ) ( ) ( ) 32- As exigências têm que ser logo atendidas: frusta-se com facilidade ( ) ( ) ( ) 33- Má coordenação motora ( ) ( ) ( ) 34- Excessivamente sensível ( ) ( ) ( ) 35- Excessivamente sério ou tristonho ( ) ( ) ( ) 36- Devaneios; “vive no mundo da lua” ( ) ( ) ( ) 37- Mal humorado; taciturno; sombrio ( ) ( ) ( ) 38- Chora fácil e frequentemente ( ) ( ) ( ) 39- Mudanças de humor drásticas e súbitas ( ) ( ) ( ) 40- Age com “esperteza” ( ) ( ) ( ) Participação no grupo:
Nunca ou pouc
o
Algu-mas veze
s
Muitas
vezes
1 2 3 41- Isola-se das outras crianças ( ) ( ) ( ) 42- Parece rejeitado pelo grupo ( ) ( ) ( ) 43- Facilmente conduzido ( ) ( ) ( ) 44- Nenhum sentimento de “jogo de cintura” ( ) ( ) ( ) 45- Carece de liderança ( ) ( ) ( ) 46- Não se entrosa com o sexo oposto ( ) ( ) ( ) 47- Não se entrosa com o mesmo sexo ( ) ( ) ( ) 48- Amola as outras crianças ou interfere com
142
suas atividades ( ) ( ) ( ) Atitude diante de autoridade:
Nunca ou pouc
o
Algu- mas veze
s
Muitas
vezes
1 2 3 49- Submisso ( ) ( ) ( ) 50- Desafiante ( ) ( ) ( ) 51- Sem pudor ( ) ( ) ( ) 52- Tímido ( ) ( ) ( ) 53- Medroso ( ) ( ) ( ) 54- Excessivamente exigente da atenção da professora ( ) ( ) ( ) 55- Teimoso ( ) ( ) ( ) 56- Demasiadamene ansioso para agradar ( ) ( ) ( ) 57- Não cooperativo ( ) ( ) ( ) 58- Problema com a freqüência às aulas ( ) ( ) ( ) IV - Família: A - Por acaso, outros irmãos freqüentam a escola e apresentam algum tipo de problema? __________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________ B - Acrescente informação quanto ao lar ou a relações familiares que porventura tenham sido notadas e que possam contribuir para suas atitudes e comportamento; inclua sugestões que possam melhorar sua conduta e grau de ajustamento. _________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________
C - Como o sr (a). avalia seu comportamento em relação às outras crianças da mesma idade?
(muito pior) (pior) (“na média”) (melhor) (muito melhor)
Rio de Janeiro, ________ de ______________________de 200__
___________________________________________________ Assinatura do (a) professor (a)
143
ANEXO C – Termo de consentimento livre e esclarecido para os pais (responsáveis) e estudantes
144
TERMO DE CONSENTIMENTO INFORMADO Lateralidade motora e transtornos comportamentais e atencionais em crianças e adolescentes no Estado do Rio de Janeiro A sua participação e a do seu filho neste estudo é voluntária. Contudo, para que ela ocorra é necessário que todos os procedimentos sejam esclarecidos. Em caso de dúvidas sobre a pesquisa você poderá entrar em contato com Ana Lúcia Novais Carvalho, CRP 05-20793, psicóloga e Mestre em Biologia, doutoranda em Biologia pela UERJ (Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental), responsável pelo estudo, através dos telefones (21) 9401-0913 e (21) 2587-7960, ou pelo e-mail [email protected] O objetivo do estudo O estudo tem como objetivo levantar dados sobre os efeitos do gênero, da idade e da lateralidade manual no desempenho em testes computadorizados de atenção visual e auditiva em crianças do Ensino Fundamental, com e sem queixa de hiperatividade e/ou desatenção. Como e onde o estudo será realizado? Para a realização do estudo contaremos com a participação de estudantes do Ensino Fundamental e dos seus professores. Os professores colaborarão através do preenchimento de um questionário e os estudantes através da realização de um teste computadorizado de atenção visual e outro de atenção auditiva. Cada teste dura 15 minutos e o período de execução será determinado pelo professor. Toda atividade será feita na escola. Há riscos em participar da pesquisa? Considerando a Resolução CFP 016/2000, podemos dizer que o risco para participação nesta pesquisa é mínimo. Os "procedimentos não sujeitam os participantes a riscos maiores do que os encontrados nas suas atividades cotidianas". O que será feito com os dados? Todas as informações são confidenciais e, em hipótese alguma, os nomes dos participantes serão publicamente divulgados. Os resultados do estudo serão usados para fins científicos. Quais são os benefícios em participar da pesquisa? Ampliando o nosso conhecimento sobre o desempenho de estudantes em tarefas de atenção visual e auditiva poderemos compreender melhor sujeitos que apresentam dificuldades nestas atividades, como é o caso de crianças com TDAH.
FORMULÁRIO DE CONSENTIMENTO INFORMADO
Nome completo da criança: ____________________________________________________ Nome do responsável: _______________________________________________________ Assinatura do responsável legal: ________________________________________
Rio de Janeiro, ______ de _______________________ de ________
145
ANEXO D – Termo de consentimento livre e esclarecido para os professores
146
TERMO DE CONSENTIMENTO LIVRE E ESCLARECIDO (professor)
Lateralidade motora e transtornos comportamentais e atencionais em crianças e adolescentes no Estado do Rio de Janeiro
A sua participação neste estudo é voluntária. Você tem a liberdade para recusar ou retirar o consentimento a qualquer momento.
Para que você possa participar deste estudo é necessário que todos os procedimentos sejam esclarecidos. Em caso de dúvidas sobre a pesquisa você poderá entrar em contato com Ana Lúcia Novais Carvalho, CRP 05-20793, psicóloga e Mestre em Biologia, doutoranda em Biologia pela UERJ (Laboratório de Neurofisiologia e Avaliação Neurocomportamental), responsável pelo estudo, através dos telefones (21) 9401-0913 e 2587-7960, ou pelo e-mail [email protected] O objetivo do estudo O estudo tem como objetivo levantar dados sobre os efeitos do gênero, da idade e da lateralidade manual no desempenho em testes computadorizados de atenção visual e auditiva em crianças do Ensino Fundamental, com e sem queixa de hiperatividade e/ou desatenção. Na presente etapa apenas pretendemos ampliar nosso grupo controle. Como o estudo será realizado? Para a realização do estudo contaremos com a participação de estudantes do Ensino Fundamental e dos seus professores. Os professores colaborarão através do preenchimento de um questionário e os estudantes através da realização de um teste computadorizado de atenção visual e outro de atenção auditiva. Cada teste leva 15 minutos para ser realizado. Há riscos em participar da pesquisa? Considerando a Resolução CFP 016/2000, podemos dizer que o risco para participação do seu aluno nesta pesquisa é mínimo, nada diferente daquele que enfrentamos no nosso dia a dia. Os "procedimentos não sujeitam os participantes a riscos maiores do que os encontrados nas suas atividades cotidianas". O que será feito com os dados? Todas as informações são confidenciais e, em hipótese alguma, os nomes dos participantes serão divulgados. Os resultados do estudo serão usados para fins científicos e poderão ser publicados, sendo, contudo, garantido o sigilo quanto à privacidade e à confidencialidade das informações. Quais são os benefícios em participar da pesquisa?
Sujeitos com TDAH costumam apresentar problemas na escola, no trabalho e nos relacionamentos interpessoais. Há dados que demonstram a eficácia do uso de medicamentos por sujeitos com este transtorno. Contudo, é crescente na literatura o interesse por estudos sobre os efeitos de procedimentos menos invasivos, como é o caso da psicoterapia, em indivíduos com TDAH. Portanto, com o presente estudo pretendemos contribuir para a melhoria dos procedimentos de diagnóstico como também para a melhor utilização de diferentes estratégias de intervenção. Eu, ______________________________________________________________, preenchi o questionário para professores após leitura dos dados descritos acima.
__________________________________________________________________ assinatura do (a) professor (a)