comunidade de mamÍferos terrestres em um mosaico de...

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA

Camila Paula de Castilho

“COMUNIDADE DE MAMÍFEROS TERRESTRES EM UM MOSAICO DE RESTAURAÇÃO FLORESTAL: AVALIAÇÃO DOS DESCRITORES

AMBIENTAIS SOBRE A RIQUEZA, A ABUNDÂNCIA E A COMPOSIÇÃO DAS ESPÉCIES.”

Campinas

2015

vii

RESUMO GERAL

A ecologia da restauração tem como principal objetivo a recuperação de ambientes

degradados visando à criação de ambientes autossustentáveis. Dessa maneira, diferentes

são os modelos de restauração adotados, mas poucos são os trabalhos que avaliam a

resposta da comunidade de fauna em relação a essas restaurações. Este estudo tem como

objetivo avaliar a resposta da comunidade de mamíferos terrestres em relação aos

tratamentos de restauração presentes na fazenda Intermontes (337ha), na cidade de

Ribeirão Grande, SP. Foram avaliadas a riqueza, a abundância e a composição da

comunidade de pequenos, médios e grandes mamíferos em um mosaico de restauração em

Mata Atlântica, incluindo áreas de pasto com regeneração arbórea e ou arbustiva na qual o

plantio de restauração foi implantado, áreas de pasto com plantio, área de regeneração

natural e remanescentes florestais. Tendo em vista o modelo “trait-filter”, procuramos

evidenciar como alguns descritores ambientais influenciaram a ocorrência das espécies,

considerando como filtros a estrutura da vegetação e a disponibilidade de alimentos

(frutos, artrópodes e pequenos e médios mamíferos de acordo com a espécie avaliada).

Tanto para a assembleia de pequenos mamíferos, quanto médios e grandes, espécies

generalistas predominaram na comunidade, ocorrendo nas diferentes unidades amostrais.

Espécies especialistas foram menos abundantes e mais restritas em sua ocorrência. Para

pequenos mamíferos, estas espécies estiveram restritas aos remanescentes florestais ou às

unidades com maior complexidade de vegetação. Para médios e grandes mamíferos,

espécies especialistas estiveram presentes em diferentes tratamentos, mas foram

ocasionais. O papel dos descritores ambientais sobre cada espécie diferiu de acordo com

suas necessidades ecológicas, revelando a sua importância para a ocorrência das diferentes

espécies. Avaliar a resposta desta comunidade em função de medidas de restauração

revelou a importância dos descritores ambientais que precisam estar presentes e ser

mantidos para garantir a colonização e a permanência da comunidade de mamíferos

terrestres.

ix

ABSTRACT

Restoration ecology aims to recover degraded areas creating self-sustaining

ecosystems. Different restoration techniques are being implemented nowadays but few

studies are evaluating the response of the fauna community in relation to those restored

areas. This study intended to evaluate the response of a terrestrial mammal community in

a restored area located at Intermontes farm (337ha), in the city of Ribeirão Grande, SP. We

investigate richness, abundance and composition of small, medium and large mammals in a

restoration mosaic of Atlantic forest, including pasture areas with arboreal or arbustive

regeneration where restoration where implemented, pasture areas with restoration, areas

with natural regeneration and forest remnants. Once considering the trait-filter model, we

intended to elucidate how habitat filters influenced species occurrence, considering

vegetation complexity and food resources (fruits, arthropods, small and medium mammals

depending on the species) as filters. To the small mammals assembly, as to the medium and

large ones, generalist species predominated in the community, occurring in all different

sample units. Specialized species were less abundant and were restricted in their

occurrence. Small mammals were limited to the forest remnants or to those sample units

with more complex vegetation. Specialist medium and large mammal species were present

in different sample units, but were occasional. The habitat filter role for each species

differed according to the ecological necessity of the species, revealing the importance of

those aspects to species occurrence. The evaluation of the response of this mammal

community to restoration showed that some habitat filters need to be present and

maintained in order to guarantee the colonization and the permanence of terrestrial

mammals.

xi

RESUMO GERAL ............................................................................................................................................ vii

ABSTRACT ....................................................................................................................................................... ix

CAPÍTULO GERAL .......................................................................................................................................... 1

OBJETIVOS GERAIS ....................................................................................................................................... 6

MATERIAL E MÉTODOS .............................................................................................................................. 7

Área de Estudo ................................................................................................................................................ 7

Delineamento amostral ............................................................................................................................... 9

Coleta de Dados ............................................................................................................................................ 13

Pequenos mamíferos .................................................................................................................................. 13

Mamíferos terrestres de médio e grande porte ............................................................................... 13

Caracterização da estrutura dos habitats ........................................................................................... 14

Disponibilidade de recursos alimentares ........................................................................................... 15

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................................................... 17

CAPÍTULO 1: “Efeito de filtros ambientais sobre a colonização de pequenos mamíferos em um mosaico de restauração de Mata Atlântica” ............................................................................... 31

RESUMO ........................................................................................................................................................... 31

ABSTRACT ...................................................................................................................................................... 32

INTRODUÇÃO ................................................................................................................................................ 33

MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................................................ 35

RESULTADOS ................................................................................................................................................. 37

DISCUSSÃO ..................................................................................................................................................... 54


CAPÍTULO 2: “Mamíferos terrestres de médio e grande porte em um mosaico de restauração de Mata Atlântica: avaliação dos descritores ambientais sobre a ocorrência das espécies” .......................................................................................................................................................... 71

RESUMO ........................................................................................................................................................... 71

ABSTRACT ...................................................................................................................................................... 72

INTRODUÇÃO ................................................................................................................................................ 73

MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................................................ 75

RESULTADOS ................................................................................................................................................. 78

DISCUSSÃO ..................................................................................................................................................... 89


xii

CONCLUSÃO GERAL ................................................................................................................................. 105

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................................................ 107

xiii

AGRADECIMENTOS

Gostaria de agradecer ao meu querido orientador, Dr. Wesley Rodrigues Silva,

primeiro por aceitar em me orientar, mesmo não sendo um mastozoologo. Agradeço por

todo apoio nos mais diferentes aspectos para o desenvolvimento deste projeto, pelas

conversas e discussões sobre o estudo, pelas risadas no laboratório, pela confiança e

incentivo e por retornar 150 km de volta para Ribeirão Grande e me socorrer no Posto da

Polícia Rodoviária de Capão Bonito depois de seu longo dia de campo! Agradeço por além

de ser um grande orientador, por ter se tornado um grande amigo e colega de trabalho.

Agradeço também a minha co-orientadora, Dra. Natália Oliveira Leiner, que apesar

da distância sempre se colocou disponível para me auxiliar no projeto, com as sugestões e

discussões para o enriquecimento do estudo.

Agradeço a Universidade Estadual de Campinas, ao Instituto de Biologia e a

secretaria de Pós Graduação em Ecologia pela infraestrutura, atenção e auxílio.

Agradeço aos membros da pré-banca e da banca pelas sugestões e comentários em

minha tese, contribuindo para o seu aprimoramento.

Sou muito grata a todos que me ajudaram no campo, nas indas e vindas ao longo

desses quatro anos. Ao Paulo César, querido PC, sempre me auxiliando sob chuva e sob sol,

tirando os não tão fofos sapos e serpentes que igualmente caiam nos baldes. Ao Noel e ao

Emerson por me ajudarem com a fenologia. A Mari Canhoto, a Karen Santos, a Mari Reis, a

Karina Sakane, a Cristiane, ao Rodrigo Prado, ao Edi, a Emilly Sunter e a Christini por me

ajudarem igualmente nas coletas de campo.

Agradeço a Companhia de Cimento Votorantim por permitir o desenvolvimento

deste estudo em sua área de restauração e igualmente disponibilizar auxiliares para as

montagens das linhas de balde. Agradeço também toda a simpatia e ajuda do seu Zé Paraná

e de toda sua família, sempre nos recebendo muito bem e nos ajudando em tudo que era

xiv

preciso na fazenda. E agradeço ao Renato e a Solange pela simpatia e por sempre nos

disponibilizarem o trator para o uso na fazenda, assim como o Dorival e o Brás, motoristas

que nos acompanhavam o dia todo.

Sou grata igualmente ao Dr. Percequillo por gentilmente confirmar a identificação

dos roedores coletados.

Agradeço a Capes pelo fornecimento da bolsa de doutorado no primeiro ano e pela

Fapesp pelo fornecimento da bolsa nos quatro anos que se seguiram e todo o

financiamento via reserva técnica. E sou igualmente grata a IdeaWild pelo fornecimento de

equipamentos para o trabalho de campo e ao Instituto pelo fornecimento de recursos para

a aquisição de parte das armadilhas fotográficas.

Agradeço aos queridos Toyoyo, Paulo Henrique, Sebá, Martin, Léo, Christini, Jana,

Mari Reis e Carla por me auxiliarem nas análises estatísticas. E a Cristiane por enfrentar

junto todo este momento de análises no R!

Agradeço e muito meus queridos amigos do Livep, a Cris, a Jana, a Veri, a Jéssica, o

Marcelo, a Bruna, a Ileyne, a Iara, a Carol e a Natália que sempre tornaram os dias na

Unicamp mais gostosos e divertidos!

As minhas amigas mais que queridas que me ajudaram nos momentos de tristezas e

que compartilharam momentos de alegria que tive nestes anos: mais uma vez a Cris, a Jana,

a Christini, a Mari Reis, a Carla, a Ju Padilha, a Karina, a Cau, a Thata, a Michelle e a Milena

Corbo, e ao meu amigo Elson. Vocês moram no meu coração!

Aos meus amados pais, Dioraci Castilho e Maria Rita, sou eternamente grata por

proporcionarem todas as condições necessárias para que eu chegasse até aqui e por

sempre me incentivarem! As minhas irmãs também agradeço do fundo do coração por

sempre me apoiaram durante esses anos apesarem de não compreenderem a minha paixão

por ratos! E a toda a minha amada família.

xv

E gostaria de agradecer, ao meu amor, Wilson Miguel, que me apoiou e me ajudou

durante esse período com indas e vindas ao campo, ouvindo e compartilhando das minhas

preocupações e das minhas alegrias com o projeto. Agradeço pelo seu companheirismo, por

sua paciência, por seu amor e seu carinho para eu cumprir mais essa etapa em minha

carreira profissional. E igualmente aos meus filhotes de quatro patas que sempre tornaram

as minhas chegadas em casa mais alegres e divertidas: Branca, Bluma (in memorian),

Emma, Peppa, George e Vitório! Amo vocês!

E agradeço a todos aqueles que possivelmente não tenha citado nomes dado o

esquecimento, mas que foram importantes para essa etapa se concluir.

1

CAPÍTULO GERAL

A fragmentação e a perda de habitat são os principais fatores responsáveis pela

perda da biodiversidade, tanto nas regiões temperadas quanto nas tropicais (Terborgh

1988, Turner e Corlett 1996, Fahrig 2002, Fahrig 2003). No Brasil, um dos principais

biomas que vem sofrendo essa perda é a Mata Atlântica, que hoje se resume a somente

11,73% de sua cobertura vegetal original na forma de pequenos fragmentos isolados

(Gascon et al. 2000, Ribeiro et al. 2009).

Embora pequenos em área, ainda assim tais fragmentos podem atuar como os

últimos refúgios para a biota, representando uma oportunidade para a conservação das

espécies pelo menos em curto prazo (Turner e Corlett 1996, Lugo e Helmer 2004). Em

longo prazo, no entanto, somente a sua restauração pode auxiliar a reverter este cenário ao

garantir novas extensões de habitat que facilitem a dispersão das espécies e forneçam seus

recursos ecológicos (Palmer et al. 1997, Kanowski et al. 2003, Pardini et al. 2005).

Embora a prática da restauração tenha se estabelecido como uma ferramenta de

recuperação de ecossistemas desde o século XIX (Engel e Parrota 2008), a chamada

ecologia da restauração apenas se consolidou como disciplina científica recentemente, a

partir da década de 80 (Young 2000, Palmer et al. 2006). Segundo a Society for Ecological

Restoration (SER, 2004), a restauração é um processo de assistência à recuperação de um

ecossistema degradado, danificado ou destruído, com o intuito de recuperar a integridade

ecológica do ecossistema, a biodiversidade e a variabilidade estrutural e funcional dos

processos ecológicos (SER, 2004).

Com este intuito, diversas técnicas e procedimentos para a recuperação de áreas

degradadas têm sido desenvolvidos e aprimorados, tanto em áreas temperadas (Fiedler et

al. 2010, Quine e Humphrey 2010) quanto em áreas tropicais (Rodrigues et al. 2009, Jong

2010, Kanowski 2010), na busca de uma metodologia que garanta o desenvolvimento de

um ecossistema auto-sustentável (Clewell et al. 2005).

No Brasil, a própria ecologia da restauração foi marcada por uma evolução nos

métodos de recuperação que hoje são focados na diversidade florística e genética como

2

elementos-chave para a evolução e manutenção de um sistema florestal, principalmente da

Mata Atlântica (Ribeiro et al. 2009). Assim, ultimamente, todo o esforço e pesquisa em

restauração tem se centrado sobre a comunidade de plantas para garantir a recuperação do

habitat (Kanowski 2010, Kanowski et al. 2003, Rodrigues et al. 2009). Avaliações da

manutenção de outros processos ecológicos, como a ocupação e a recolonização pela fauna,

no entanto, são ainda muito pouco estudados (Patten 1997, Nicolas et al. 2009).

Os diferentes modelos de restauração podem resultar em diferentes tipos de

complexidade estrutural da vegetação, bem como proporcionar diferentes tipos de

recursos alimentares e abrigos, fatores estes determinantes para garantir a manutenção

tanto da fauna como de toda a biota (Kanowski et al. 2003). A estrutura da vegetação, a

disponibilidade de alimentos e de abrigos podem atuar como filtros (“filters”) na paisagem,

selecionando espécies de fauna colonizadoras cujas características (“traits”) de uso de

espaço, de dieta, de forrageio, por exemplo, são favorecidas pelas tais condições locais (Poff

1997).

O chamado modelo “trait-filters” tem sido utilizado pela ecologia da restauração,

mas centrado sobre a comunidade de plantas principalmente (Hough-Snee et al. 2011,

Summerville et al. 2006, Craig et al. 2012), e tem auxiliado a evidenciar quais condições

ambientais de habitat estão interferindo na composição, distribuição e abundância das

espécies locais (Poff 1997, Weiher e Keddy 2001, Lichti e Murphy 2010).

Nesse sentido, pesquisas que procurem avaliar que filtros ou descritores ambientais

influenciam a composição e a colonização da comunidade de mamíferos terrestres em

áreas restauradas são de elevada importância. Pequenos mamíferos (inferiores a 1 kg),

assim como médios e grandes (superiores a 1 kg) (Nowak 1999), destacam-se por sua

biodiversidade, colocando o Brasil como o maior país em diversidade mundial deste grupo

(Costa et al. 2005). Suas funções ecológicas são igualmente relevantes para a estruturação

das comunidades ecológicas nas florestas tropicais (Cuarón 2000), influenciando a

regeneração e a própria restauração de florestas ao atuarem como dispersores e ou

predadores de sementes e plantas (Terborgh 1988, Silva 2008). Da mesma forma, grandes

predadores de topo desempenham papel-chave no controle demográfico de herbívoros e

mesopredadores, garantindo o equilíbrio da comunidade (Crooks e Soulé 1999). Portanto,

3

garantir a presença e a ocupação desta comunidade é de grande relevância para a

manutenção de um ecossistema sustentável.

Em ambientes naturais, evidências têm demonstrado o efeito positivo da

complexidade da estrutura da vegetação sobre a ocorrência da comunidade de mamíferos

(August 1983, Robinson e Redford 1986). Médios e grandes mamíferos, por exemplo,

podem apresentar preferências e seleções de mesohabitat dentro de sua escala de habitat

ecológica (Dotta e Verdade 2007, Srbek-Araujo e Chiarello 2007, Lyra-Jorge et al. 2008,

Goulart et al. 2009). Enquanto espécies generalistas aparentemente são capazes de utilizar

diferentes ambientes, como por exemplo, o cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) (Dotta e

Verdade 2007), espécies especialistas, como a frugívora paca (Cuniculus paca), selecionam

áreas de vegetação densa e fechada (Goulart et al. 2009).

A composição e a distribuição de pequenos mamíferos igualmente são influenciadas

pela estrutura da vegetação, tanto em uma escala de macrohabitat (August 1983, Pardini et

al. 2005, Leiner 2009), quanto em uma escala mais fina de microhabitat (Freitas et al. 1997,

Cunha e Vieira 2002, Naxara et al. 2009, Pinoti et al. 2012), evidenciando a importância

deste filtro para a comunidade como um todo. A estrutura vertical da vegetação, a abertura

de dossel, a disponibilidade de cobertura vegetal e de serapilheira sobre o solo, por

exemplo, atuam como importantes descritores ambientais (ou filtros ambientais) sobre

este grupo (Bergallo e Magnusson 1999, Gentile e Fernandez 1999, Püttker et al. 2008,

Naxara et al. 2009, Pinotti et al. 2012).

Além da estrutura da vegetação, a própria disponibilidade de recursos alimentares e

a disponibilidade de abrigos também atuam como importantes filtros para a comunidade

(Robinson e Redford 1986, Freitas et al. 1997, Munro et al. 2007, Naxara et al. 2009, Pinoti

et al. 2012). Compreender o papel e o efeito de cada um deles sobre as espécies pode ser

um primeiro passo para averiguar que condições são necessárias para a colonização dessas

espécies em ambientes restaurados.

Estudos em áreas de restauração fora do Brasil têm demonstrado que a

complexidade estrutural das áreas restauradas por plantio é determinante na colonização

destas áreas, de tal forma que somente espécies generalistas têm sido capazes de utilizar

tais habitats, diferentemente das espécies especialistas (Cunningham et al. 2007, Muron et

al. 2007).

4

Ao avaliar a ocorrência de grandes mamíferos em restaurações por plantio em

comparação a remanescentes florestais no continente australiano, por exemplo, Munro et

al. (2009) observaram que tanto as espécies arborícolas quanto as terrestres utilizaram os

dois tipos de habitat. Contudo, entre as áreas restauradas, as espécies apresentaram uma

preferência pelas unidades de maior complexidade florística e estrutural, demonstrando

indiretamente a importância deste descritor para sua ocorrência.

Igualmente, ao comparar a comunidade de pequenos mamíferos entre

remanescentes florestais e áreas de restauração por plantio na Fazenda Intermontes, São

Paulo, Leiner (2009) verificou uma maior diversidade e uma distribuição de abundância

mais uniforme nos remanescentes de mata do que nas áreas restauradas por plantio. A

composição também diferiu de tal modo que marsupiais florestais e escansoriais do gênero

Marmosops não foram verificados nas áreas restauradas aparentemente devido à baixa

complexidade estrutural e à ausência de subosque destas localidades (Malcolm 1995,

Munro et al. 2007).

Nichols e Grant (2007), por sua vez, avaliaram a colonização de espécies de

mamíferos em uma área mineradora de bauxita restaurada na Austrália após 30 anos. Os

autores verificaram que a colonização ocorreu principalmente em função da

disponibilidade de recursos alimentares, assim como de abrigos, em função das

abundâncias das espécies nas áreas florestais circundantes, demonstrando assim que

diferentes descritores ambientais podem agir conjuntamente sobre a seleção de habitat por

mamíferos terrestres, além da própria estrutura da vegetação.

Tais estudos de avaliação sobre a colonização da comunidade de mamíferos em

áreas restauradas, no entanto, não evidenciam diretamente os possíveis descritores

ambientais que podem estar influenciando a colonização das espécies em uma escala mais

fina, principalmente quando em referência a mamíferos terrestres de médio e grande porte

(Hobbs et al. 2003, Vesk et al. 2008). Para este grupo, grande parte dos estudos o fazem

numa análise de seleção de habitats dentro de uma escala regional e de paisagem (Munro et

al. 2007, Mazzolli 2010, Lantschner et al. 2012).

A avaliação na menor escala na qual um organismo responde e percebe a

variabilidade de descritores ambientais do ambiente determina o limite inferior no qual o

animal responde ao mesmo (George e Zack 2001). Identificar tais descritores neste nível de

5

escala é de grande relevância para a ecologia da restauração a fim de garantir a presença e

a manutenção destes filtros nas áreas restauradas que serão necessários para a própria

manutenção da comunidade de fauna (George e Zack 2001, Hobbs et al. 2003, Vesk et al.

2008).

Estudos que avaliem este aspecto da ecologia da restauração são escassos

mundialmente (Hobbs et al. 2003, Vesk et al. 2008) e ainda não foram realizados no Brasil.

Elucidar o efeito de filtros ambientais em áreas restauradas por plantio em comparação a

um gradiente de fisionomias distintas, como a regeneração natural, o plantio e

remanescentes florestais pode auxiliar na compreensão do papel desses descritores

ambientais sobre a ocorrência e a abundância das espécies de mamíferos terrestres.

Avaliar a resposta desta comunidade em função de medidas de restauração é

imprescindível para verificar se os modelos de restauração por plantio implantados no país

estão realmente viabilizando a colonização por este grupo. E ao mesmo tempo pode

permitir a elaboração de propostas de manejo que favoreçam a utilização dessas áreas

pelos mamíferos, como bem sua conservação em longo prazo.

6

OBJETIVOS GERAIS

Os principais objetivos deste estudo foram:

- Comparar a comunidade de pequenos, médios e grandes mamíferos terrestres em um

mosaico fisionômico de restauração, procurando avaliar:

a) se a composição, a riqueza e a abundância desta comunidade diferem ou não entre as

fisionomias deste mosaico

b) se a estrutura da vegetação, como filtro ambiental, influencia na preferência ou seleção

de habitat das espécies

c) se a disponibilidade de recursos alimentares, como filtro ambiental, influencia a

ocorrência das espécies nas fisionomias, segundo sua dieta.

Tendo em vista estes objetivos, o primeiro capítulo procurou avaliar tais aspectos

para a assembleia de pequenos mamíferos. Considerando a área de vida dessas espécies, o

estudo procurou avaliar o efeito destes filtros ambientais dentro de sua escala de micro-

habitat. Já o segundo capítulo centrou-se sobre a assembleia de mamíferos de médio e

grande porte, considerando a ocorrência e uso de espaço dentro de uma escala de

mesohabitat.

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MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo

O presente estudo foi realizado na Fazenda Intermontes, propriedade particular da

Votorantim Cimentos (337ha), localizada na cidade de Ribeirão Grande, no sudeste do

estado de São Paulo e a oeste da cadeia de montanhas que forma a Serra de Paranapiacaba

(CCRG 2003). Próximo à fazenda está presente outro contínuo florestal, o Parque Estadual

de Intervales, que se interliga a outras unidades de conservação, como o Parque Estadual

Turístico do Alto do Ribeira (PETAR) e o Parque Estadual de Carlos Botelho. Seu relevo

local é caracterizado por “montanhas com vales profundos”, cujos vales ultrapassam 800m

de altitude e os picos ultrapassam 1000m de altitude (Companhia de Cimento Ribeirão

Grande 2003) (Figura 01).

Figura 01: Localização da Fazenda Intermontes no estado de São Paulo e sua localização da na paisagem de entorno (Google Earth).

A região apresenta clima temperado úmido seco (Cfb), segundo Koeppen (1948),

com temperatura média de 18°C nos meses mais frios e 22°C nos meses mais quentes

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(Nimer 1986). A precipitação média, por sua vez, é de aproximadamente 1300 mm por ano,

com maior concentração no verão.

A fazenda foi adquirida pela Companhia de Cimento Ribeirão Grande (CCRG),

recentemente incorporada pela Votoratim Cimento para a realização de uma medida

compensatória à supressão de vegetação nativa que a empresa empreendeu para

ampliação de sua atividade mineradora na região. Anteriormente à sua aquisição no final

de 1999, a fazenda apresentava como principal atividade produtiva a criação de gado há

pelo menos 15 a 20 anos. Após sua aquisição, um projeto de restauração foi iniciado em

agosto de 2001 com o suporte do Laboratório de Ecologia e Restauração Florestal da

Universidade de São Paulo – ESALQ (Busato et al. 2006).

O projeto de restauração da Fazenda Intermontes foi baseado em um manejo

adaptativo através de um projeto de avaliação contínua, com práticas de monitoramento

(Busato et al. 2006). O reflorestamento foi realizado por meio do plantio de espécies

nativas em áreas de pastagem, a partir de um banco de sementes alóctones formado

durante o projeto. Ao todo foram utilizadas 63 espécies de plantas pertencentes a 27

famílias, das quais 31,7% correspondiam ao grupo de plantas pioneiras e 68,3% ao grupo

de plantas de sucessão tardia e de clímax, e cerca de 50% do total de espécies

correspospondiam a zoocóricas (Nave 2005).

O processo de restauração seguiu três etapas principais e iniciou-se em 2001. A

primeira etapa foi caracterizada pelas medidas pré-plantio com a remoção de fatores

degradativos. A segunda etapa correspondeu a plantação ou a indução de auto-restauração

com o cultivo propriamente dito seguindo o modelo de plantio de mudas 3 x 2 m,

intercalando linhas de ‘grupo de preenchimento’ (com função de rápido cobrimento e

sombreamento da área) com linhas de ‘grupo de diversidade’ (caracterizado

principalmente por um alto número de espécies de sucessão tardia). E em terceiro,

medidas de pós-plantio com o controle e manutenção dos locais restaurados pelo replantio

de plântulas, fertilização superficial, controle de infestação de formigas e da espécie

herbácea exótica Urochloa decumbens (braquiária) para não prejudicar o estabelecimento

de espécies nativas (Nave 2005, Busato et al. 2006). Tais medidas de pós-plantio, no

entanto, foram mantidas somente até 2003.

9

Atualmente, após 10 anos do início da restauração, a fazenda apresenta um mosaico

de fisionomias com fragmentos florestais já presentes antes do reflorestamento, áreas de

pasto que anteriormente apresentavam ou não processos de regeneração e nos quais a

restauração arbórea foi implementada, áreas de pasto que foram mantidas somente com

regeneração natural sem intervenção da restauração por plantio, e capoeiras resultantes

igualmente da regeneração natural (Anexo I). Os fragmentos florestais, em si, possuem uma

vegetação secundária, com árvores de grande porte e estratos verticais definidos, cuja

fitofisionomia típica é Floresta Estacional Semidecídua (altura do dossel de 18 a 20m

aproximadamente) com algumas espécies típicas de Floresta Ombrófila Densa dada à

proximidade com a Serra de Paranapiacaba (CCRG 2003). As áreas de restauração

apresentam um dossel descontínuo na maioria das áreas e com uma fisionomia florestal

baixa, inferior aos fragmentos florestais (de 5 a 14m aproximadamente), e em muitos

pontos, a cobertura herbácea é dominada por braquiária com ausência de subosque

desenvolvido (Leiner 2009, Zaniratto obs. pessoal) (Anexo I).

Delineamento amostral

Para avaliar a comunidade de mamíferos terrestres, 20 parcelas de amostragem

foram sorteadas de um grid de 84 quadrantes, separados por uma distância mínima de

200m entre si e distribuídas ao longo do mosaico de fisionomias presentes na fazenda

Intermontes (Figura 02).

Os pontos amostrais representam um mosaico fisionômico que reúne fisionomias

que se separam abruptamente na paisagem, com características estruturais da vegetação

distintas entre si. Estão presentes: áreas de remanescentes florestais (03 pontos

amostrais), áreas com regeneração natural arbustiva e ou capoeira (07 pontos amostrais) e

áreas com regeneração natural arbórea (05 pontos amostrais), nas quais o plantio foi

realizado, e áreas sem regeneração (04) nas quais o plantio foi introduzido e área na qual o

processo de regeneração natural foi mantido por si só (01 ponto amostral) (Tabela 01,

Anexo I).

10

Figura 02: Localização dos 20 pontos amostrais sorteados na Fazenda Intermontes, na cidade de

Ribeirão Grande, São Paulo.

11

Tabela 01. Pontos amostrais na Fazenda Intermontes e os respectivos tratamentos

originais de restauração onde estão inseridos (siglas de referência ao tratamento em

parênteses).

Cada parcela de amostragem (30 x 30m) foi considerada como uma unidade

amostral para coleta de dados. No interior de cada parcela (30 x 30m), quatro parcelas

menores (ou sub-parcelas de 10 x 10m) foram estabelecidas para a coleta da estrutura da

vegetação, como dos demais descritores ambientais avaliados neste estudo (Figura 03).

Ponto amostral Tipo de tratamento implementado em 2001-2002

1 Remanescente florestal (RF)



4 Pasto com regeneração arbórea + plantio (RARBOP)





9 Pasto com regeneração arbustiva+plantio (RARBUP)

10 Pasto com regeneração arbustiva + plantio (RARBUP)

11 Pasto com regeneração arbustiva + plantio(RARBUP)




15 Capoeira + plantio (RARBUP)

16 Pasto sem regeneração + plantio (PL)




20 Regeneração natural (REG)

12

Figura 03: Configuração da parcela de amostragem e das sub-parcelas presentes em cada ponto

amostral avaliado no interior da Fazenda Intermontes, na cidade de Ribeirão Grande, São Paulo.

Para determinar a posição das parcelas foi considerado um critério mínimo de

distância: cada parcela deveria estar a no mínimo 150m das demais parcelas presentes em

outras fisionomias. Tal distância mínima foi baseada em estudos de frequência de

movimento de pequenos mamíferos que indicam que tais animais podem se locomover por

cerca de 100m por noite (Gentile e Cerqueira 1995, Mendel e Vieira 2003, Leiner 2005,

Mendonça et al. 2010), a fim de garantir a independência espacial entre as unidades

amostrais com relação a assembleia de pequenos mamíferos. Para médios e grandes

mamíferos, contudo, essa independência não é garantida, uma vez que estes animais

podem se deslocar por distâncias maiores do que 150m (Emmons e Feer 1997, Reis et al.

2006). Desta forma, as unidades amostradas tiveram como objetivo representar

mesohabitat distintos que possam ser utilizados pelo animal de médio e grande porte

dentro de sua área de vida, com maior ou menor frequência.

1m

10 x 10m

Unidade amostral do estudo (parcela 30x30m)

30 x 30m

Parcela de vegetação fisionômica (parcela 10x10m)

13

Coleta de Dados

Pequenos mamíferos

Para amostrar a comunidade de pequenos mamíferos foram utilizadas armadilhas

de intercepção e queda (AIQ), método este menos seletivo em comparação às armadilhas

Sherman, por exemplo, por não utilizarem isca para a atração do animal. Comparada a esta

segunda metodologia, as AIQs capturam um maior número de espécies e de indivíduos,

provavelmente refletindo a abundância das espécies com maior precisão, além de permitir

a captura de espécies de hábitos semi-fossoriais ou que se orientam por outros sentidos

que não os visuais, raramente amostradas por outros métodos (Umetsu et al. 2006).

Desta forma, em cada unidade amostral, uma linha de 25m foi instalada com uma

sequência de cinco baldes (60 l) dispostos a cada 5 m entre si e interligados por uma cerca

guia de nylon com 50 cm de altura sustentada por estacas de madeira no centro da parcela

(Anexo II). Sessões mensais de captura foram realizadas de agosto de 2011 a dezembro de

2013, totalizando 24 meses de coletas, haja vista que o alto índice pluviométrico na região

prejudicou a realização das capturas em alguns meses. Cada sessão foi composta por

quatro a cinco dias de coletas de acordo com a intensidade de chuva durante a mesma.

Os animais capturados foram marcados com brincos numerados de cobre e níquel

resistentes a corrosão (modelo N° 01) e soltos no local da captura após registrar os dados

de espécie, de massa corpórea, de sexo, de condição reprodutiva, de medidas biométricas

(medida de comprimento, de cauda, de pata traseira e de orelha), o ponto de captura e a

data de captura. Para fins de identificação e testemunho, alguns espécimes foram coletados,

eutanasiados, taxidermizados e depositados no Museu de Zoologia da Universidade

Estadual de Campinas.

Mamíferos terrestres de médio e grande porte

Os médios e grandes mamíferos foram amostrados através de armadilhas

fotográficas, métodos não invasivos e de boa precisão que permitem estimar a riqueza, a

abundância ou a frequência de ocorrência, como o padrão de atividade de animais

solitários, de baixa densidade populacional e de grandes áreas de vida (Srbek-Araújo e

Chiarello 2007, Lyra-Jorge et al. 2008).

14

Em cada unidade amostral, uma armadilha fotográfica foi colocada na trilha de

acesso de cada unidade. No primeiro ano de coleta, 20 armadilhas da marca Wildview

(modelo Extreme 5) foram dispostas em cada unidade amostral e foram monitoradas

mensalmente a partir de junho de 2012. Dado a problemas de mau funcionamento, no

segundo ano de coleta de dados, a partir de janeiro de 2013, tais câmeras foram

substituídas por 10 armadilhas fotográficas da marca Bushnell (modelo Trophy Cam) e

através de um sistema de rodízio as armadilhas permaneceram nas unidades amostrais a

cada dois meses, e tal processo seguiu até abril de 2014. Nenhum tipo de isca foi utilizado,

garantindo que o registro da distribuição e uso do espaço por parte das diferentes espécies

fosse feito sem interferências, pois a utilização de isca pode tornar a amostra seletiva

(Srbek-Araújo e Chiarello 2007).

Tendo em vista que no segundo ano de coleta uma armadilha foi furtada em um dos

pontos (Ponto 11, RARBUP), descartou-se esse ponto amostral e foram considerados

somente os demais pontos nas análises dessa assembleia.

Caracterização da estrutura dos habitats

A caracterização dos habitats foi realizada através da coleta de dados de estrutura

da vegetação. Tais variáveis foram coletadas no centro de cada uma das quatro sub-

parcelas (10 x 10m) presentes nas parcelas maiores (30 x 30m) de cada unidade amostral

(Anexo II).

Para tal caracterização foram avaliadas sete variáveis da estrutura do habitat,

segundo Freitas et al. (2002) com alguma modificação: cobertura de dossel, cobertura

vegetal (herbácea e lenhosa), cobertura de folhiço, cobertura de solo exposto e obstrução

foliar vertical a três alturas (0 a 0,5 m; 0,5 a 1,0 m e 1,0 a 1,5 m). Para medir tais variáveis

foi utilizado um quadrado de madeira de 0,25 m² dividido em 100 quadrados abertos por

fio de nylon, de tal modo que o número de quadrados obstruídos visualmente pelo

observador (quadrados com obstrução superior a 50%) foram utilizados como medida da

determinada variável. Tal metodologia é simples, rápida e vem sendo utilizada como

método padrão para descrever a estrutura de habitat em Mata Atlântica (Freitas et al. 2002,

Anexo II).

15

As variáveis foram medidas em cinco pontos diferentes: no centro da sub-parcela

(ponto central) e a cada 3,0 m do centro da sub-parcela nas direções norte, sul, leste e oeste

que foram marcados com estacas para facilitar sua visualização (pontos limites para a

tomada das variáveis). Para verificar a medida de obstrução vertical o observador

permaneceu no ponto central e avaliou a porcentagem de quadrados obstruídos

posicionando o quadrado na posição vertical em direção a cada uma das estacas. A

cobertura de dossel foi medida como a porcentagem de quadrados obstruídos, estando o

quadrado posicionado horizontalmente sobre a cabeça do observador em cada um dos

cinco pontos. E a cobertura vegetal, a cobertura de folhiço e a cobertura de solo exposto,

que são variáveis complementares cuja soma deve ser 100%, foram medidas em cada

ponto como a porcentagem de quadrados obstruídos estando o quadrado posicionado

horizontalmente e paralelamente a cerca de 60 cm do solo (Anexo II).

Além das sete variáveis propostas pela metodologia, foi considerada como

importante a coleta de uma oitava variável: a profundidade de cobertura vegetal

(constituída predominantemente por herbácea), haja vista que a profundidade de folhiço,

serapilheira e cobertura herbácea podem influenciar a presença de espécies de pequenos

mamíferos (Naxara et al. 2009, Pinotti et al. 2012). Desta forma, com o auxílio de uma

régua, a profundidade de cobertura vegetal foi medida em cada um dos quatro pontos

cardeais nos quais as medidas de estrutura de habitat foram coletadas pela metodologia de

Freitas et al. (2002), registrando a altura que essa cobertura apresentava em relação ao

solo. Para isso foi utilizada uma régua de 30cm.

As variáveis foram medidas uma única vez na estação chuvosa no ano de 2013, dado

que as variações mensais das variáveis de habitats são desprezíveis (Leiner 2009). A média

das variáveis coletadas para cada unidade amostral foi considerada para as análises dos

dados.

Disponibilidade de recursos alimentares

A disponibilidade de recursos foi avaliada através da disponibilidade de frutos e de

artrópodes, itens estes considerados como recursos alimentares importantes para a

assembleia de pequenos, médios e grandes mamíferos (Stallings 1984, Bodmer 1990,

Paschoal e Galetti 1995, Fonseca et al. 1996, Galetti et al. 2001, Richard e Juliá 2001, Vieira

16

et al. 2003, Gayot et al. 2004, Miranda 2005, Vieira et al. 2006, Graipel et al. 2006, Rocha et

al. 2008, Aguiar et al. 2011, Pinotti et al. 2011). Dado que pequenos mamíferos são recurso

chave importante para espécies da assembleia de médios e grandes mamíferos, assim como

médios mamíferos são recurso para grandes predadores (Bordignon e Monetiro-Filho

1999, Talamoni e Assis 1999, Rau e Jimenéz 2002, Wang 2002, Bueno e Motta-Júnior 2004,

Gatti et al. 2006, Bezerra et al. 2009), essas duas categorias foram inclusas como

descritores ambientais de acordo com a espécie de mamífero avaliada.

A disponibilidade de frutos importantes para essa comunidade foi obtida através do

acompanhamento mensal de todas as espécies com frutos zoocóricos. Para a assembleia de

pequenos mamíferos, frutos com até 2,0m de altura foram considerados, por ser uma fonte

de recursos para essas espécies, tanto de solo como de subosque (Pinotti et al. 2011). Para

médios e grandes mamíferos, todos os frutos, independentes da altura, foram considerados.

O acompanhamento mensal foi realizado em duas sub-parcelas (10 x 10m) sorteadas das

quatro presentes em cada unidade amostral. A produção de frutos de cada indivíduo foi

estimada através da contagem de frutos verdes e maduros, embora somente os frutos

maduros tenham sido posteriormente considerados nas análises por se tratarem de uma

fonte imediata de recurso. A coleta ocorreu de março de 2012 a agosto de 2013 e a média

do número de frutos maduros foi utilizada para análises futuras.

A disponibilidade de artrópodes foi avaliada através de 10 coletores de artrópodes

em cada unidade amostral, constituídos de copos plásticos de 300 ml, enterrados até o

nível do solo e preenchidos com água e gotas de detergente (Almeida et al. 2003, Aquino et

al. 2006). Os coletores foram posicionados paralelamente às armadilhas de interceptação e

queda (AIQs) utilizadas para a coleta de pequenos mamíferos. Dois coletores foram

colocado a uma distância de 1,0 m de cada AIQ, resultando em dez coletores por unidade

amostral (Anexo II). A coleta de artrópodes foi realizada durante dois dias concomitante às

coletas de pequenos mamíferos realizadas mensalmente. Os artrópodes capturados

maiores de 1 mm, selecionados pelo uso de uma peneira deste calibre, foram secados em

estufa (60°C) e pesados em balança de precisão de 0,1 mg para estimar biomassa

disponível (Naxara et al. 2009). A média do peso seco para cada unidade amostral foi

utilizada para as posteriores análises. A coleta desta variável estendeu-se de agosto de

2011 a agosto de 2013.

17

A disponibilidade de pequenos mamíferos foi obtida através de coletas mensais

realizadas de agosto de 2011 a dezembro de 2013, realizada para verificar a assembleia de

pequenos mamíferos em cada ponto amostral (Capítulo 1). Desta forma, foi considerada a

abundância total de todas as espécies, como um dos recusos para algumas das espécies

médios mamíferos registrados. Já os dados de disponibilidade de médios mamíferos,

fonte de recurso considerada para onça-parda (Puma concolor) (Rau e Jimenéz 2002,

Novack et al. 2005, Martins et al. 2008, Thompson et al. 2009), foram determinados pelos

próprios registros obtidos por meio das armadilhas fotográficas durante o estudo (Capítulo

2). As espécies de presa de médio porte consideradas para este predador foi baseada na

literatura, incluindo assim o número total de registro do cachorro-do-mato, dos pequenos

felinos, dos tatus, do tamanduá, dos veados, dos esquilos e da irara (Rau e Jimenéz 2002,

Wang 2002, Novack et al. 2005, Martins et al. 2008, Thompson et al. 2009, Bianchi et al.

2011).

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26

Anexo I. Imagens fotográficas das fisionomias características de cada ponto amostral estudado na

Fazenda Intermontes, na cidade de Ribeirão Grande, SP.

a b

c d

e f

27

g h

i j

k l

28

m n

o p

q r

29

Legenda: Pontos amostrais: Ponto 01 (a), Ponto 02 (b), Ponto 03 (c), tratamentos tipo remanescente

florestal (borda verde); Ponto 04 (d), Ponto 05 (e), Ponto 06 (f), Ponto 07 (g), Ponto 08 (h), tratamentos

tipo pasto com regeneração arbórea + plantio (borda amarela); Ponto 09 (i), Ponto 10 (j), Ponto 11 (k),

Ponto 12 (l), Ponto 13 (m), Ponto 14 (n), Ponto 15 (o), tratamentos tipo pasto com regeneração arbustiva

+ plantio (borda laranja); Ponto 16 (p), Ponto 17 (q), Ponto 18 (r), Ponto 19 (s), tratamentos tipo pasto

plantio (borda azul); Ponto 20 (t), regeneração natural (borda vermelha).

s t

30

Anexo II. Ilustração: a) da disposição das linhas de interceptação e queda em cada ponto amostral presente no

interior da Fazenda Intermontes; b) da metodologia utilizada para a coleta das variáveis estruturais da vegetação,

de acordo com Freitas et al. 2002.

a)

b)

1m5m

1m

10 x 10m

Armadilhas de interceptação e queda Parcela de vegetação fisionômica (parcela 10x10m)

Unidade amostral do estudo (parcela 30x30m) Coletores de artrópodes

Cerca guia

10 x 10m

31

CAPÍTULO 1: “Efeito de filtros ambientais sobre a colonização de pequenos

mamíferos em um mosaico de restauração de Mata Atlântica”

RESUMO

Processos de restauração têm como objetivo recuperar áreas degradadas, visando à

recomposição da vegetação, como a colonização de espécies de fauna. Todavia, estudos que

avaliem este aspecto da comunidade de fauna ainda são escassos e até o momento

nenhuma avaliação foi feita quanto aos projetos de restauração no Brasil. Compreender

quais são os descritores ou filtros ambientais que influenciam positiva ou negativamente a

presença e a colonização dessas espécies é imprescindível para que estratégias de

restauração sejam implantadas. Desta forma, este estudo teve como objetivo investigar a

resposta da comunidade de pequenos mamíferos em um mosaico de restauração de

floresta Mata Atlântica, incluindo como tratamentos, remanescentes florestais, áreas de

plantio implantadas em locais que inicialmente apresentavam regeneração arbustiva ou

arbórea e pasto em início de regeneração. Tendo em vista o modelo “trait-filter”, a riqueza,

a abundância e a composição da comunidade foram avaliadas quanto ao efeito de dois

descritores ambientais: a estrutura da vegetação e a disponibilidade de recursos

alimentares (frutos maduros e artrópodes). A riqueza, a composição e a abundância não

evidenciaram um padrão comum quanto aos tipos de tratamento. Espécies generalistas,

representadas principalmente por Oligoryzomys nigripes e Akodon montensis,

predominaram na comunidade de pequenos mamíferos, estando presente em todas as

unidades fisionômicas, mas principalmente nas áreas de plantio e de início de regeneração,

sendo favorecidas pela presença de intensa cobertura vegetal sob o solo. Espécies

especialistas estiveram restritas às áreas de remanescentes florestais e, em contrapartida,

estiveram negativamente relacionadas à presença da cobertura vegetal sob o solo. De

acordo com a dieta das espécies, artrópodes e frutos apresentaram efeitos positivos e

negativos sobre as espécies. O conjunto de variáveis da estrutura da vegetação como da

disponibilidade de recursos alimentares geralmente agiram em conjunto sobre a

32

abundância das espécies, demonstrando o importante papel sobre a distribuição das

espécies.

ABSTRACT

Restoration projects intend to recover degraded areas, promoting the restoration of

vegetation structure and also fauna recolonization. However, studies that evaluate this

fauna recolonization are still scarce and so far no study has investigated this aspect in

Brazilian restoration projects. To understand which habitat-filters may limit positively or

negatively the presence and recolonization of fauna species is paramount for the

development of new managed strategies for restoration processes. This study aimed to

investigate the small mammal community in a mosaic of Atlantic forest restored site,

including forest remnants, plantings and pasture regeneration. Considering the habitat

trait-filter model, we evaluated the richness, the abundance and the composition of the

small mammal community in relation to two kinds of habitat-filters: vegetation complexity

and food resource (mature fruits and arthropods). Richness, abundance and composition

did not present any clear pattern in relation to the vegetation treatment considered (forest

remnants, plantings and pasture). Generalized species, mainly represented by Oligoryzomys

nigripes and Akodon montensis, were the most abundant species in the community and

were registered in all vegetation treatments, especially in pasture, being favored by

vegetation cover over the ground. Specialized species were restricted to forest remnants

and, on the other hand, were negatively affected by vegetation cover over the ground.

According to species diet, arthropods and mature fruits showed positive and negative effect

over small mammal species. Vegetation structure and food resources act together over the

small mammal abundance, showing the main role of those habitat filters in species

distribution.

33

INTRODUÇÃO

A ecologia da restauração atua recentemente como um importante processo de

recuperação de áreas degradadas, visando não somente a recuperação estrutural como

funcional do habitat (Palmer et al. 1997, Young 2000). Estudos que avaliem a efetividade

desta recuperação, no entanto, têm se centrado sobre a comunidade de plantas, avaliando

questões fisionômicas, florísticas e genéticas (Kanowski 2010, Kanowski et al. 2003,

Rodrigues et al. 2009). Pouca atenção tem sido dada sobre a comunidade da fauna que

recoloniza essas áreas (Patten 1997, Nicolas et al. 2009), ainda que o sucesso da

restauração possa ser dado somente com o estabelecimento desta comunidade na nova

área recuperada (Patten 1997).

Neste sentido, pequenos mamíferos representam um grupo importante para avaliar

a efetividade desses programas de restauração, pois seu pequeno tamanho e sua alta

capacidade reprodutiva permitem que suas populações geralmente respondam rápido às

mudanças e aos distúrbios do habitat (Brown e Ernest 2000, Stone 2007). Em florestas

tropicais, este grupo é considerado um importante bioindicador dos efeitos e alterações

antrópicas ao responder à perda e à mudança de habitat, à estrutura e heterogeneidade da

vegetação (Pardini et al. 2005, Lambert et al. 2006, Umetsu e Pardini 2007).

Ainda assim, pequenos mamíferos possuem papéis ecológicos importantes ao

influenciarem a regeneração e a estruturação de florestas tropicais por atuarem como

dispersores e predadores de sementes e plantas (Fleming 1975, Terborgh 1988, Cáceres e

Lessa 2012), ao intervirem na reciclagem de nutrientes, por escavarem o solo para

remoção de sementes, de materiais vegetais, de fungos e de invertebrados, inclusive

influenciando a hidrologia do solo (Boal e Mannan 1994, Martin 2003), e por serem presas

importantes para diferentes predadores neotropicais (Núñez et al. 2000, Facure et al. 2003,

Vieira e Port 2007, Martins et al. 2008).

Algumas propostas de restauração da vegetação assumem que a colonização das

espécies de fauna irá ocorrer naturalmente, como prevê a Hipótese do “Field of Dreams”

(Palmer et al. 1997, Kurz et al. 2013). Contudo, diferentes estudos demonstram que nem

todas as espécies são capazes de colonizar as áreas recuperadas, principalmente as

espécies especialistas (Nichols e Nichols 2003, Cunningham et al. 2007, Munro et al. 2007).

34

Compreender quais são os fatores que podem influenciar positiva ou negativamente a

presença e a colonização dessas espécies são imprescindíveis para que estratégias de

restauração sejam implementadas. O chamado modelo “trait-filters”, que busca entender

quais são os filtros ou descritores ambientais que limitam e interferem na presença, na

abundância e na composição das espécies em uma dada escala de habitat (Summerville et

al. 2006, Poff 1997, Weiher e Keddy 2001, Lichti e Murphy 2010), pode representar uma

ferramenta importante para evidenciar tais fatores e permitir a aplicação dessas medidas

estratégicas para que as restaurações sejam efetivas.

Estudos em floresta de Mata Atlântica demonstram que a estrutura vertical da

vegetação, o dossel, a disponibilidade de cobertura vegetal e de serapilheira sobre o solo,

bem como a disponibilidade de artrópodes e frutos, por exemplo, atuam como importantes

descritores ambientais sobre a composição e abundância de pequenos mamíferos em

remanescentes e áreas de florestas secundárias, como áreas de florestas primárias

(Bergallo e Magnusson 1999, Gentile e Fernandez 1999, Püttker et al. 2008, Naxara et al.

2009, Pinotti 2010). Até o momento, contudo, nenhum estudo avaliou se tais descritores

ambientais também agem ou estão presentes em áreas de restauração de Mata Atlântica e

se os projetos de restauração propostos e implementados são efetivos em garantir a

recolonização das espécies de pequenos mamíferos.

Tendo isso em vista, este estudo teve como objetivo avaliar a comunidade de

pequenos mamíferos em um mosaico de restauração de Mata Atlântica (incluindo

remanescentes florestais, áreas de plantio e áreas de regeneração natural) no sudeste do

Brasil, a fim de verificar se a complexidade da vegetação e a disponibilidade de recursos

atuam como filtros ambientais sobre a riqueza, a abundância e a composição das espécies

de pequenos mamíferos, avaliando a efetividade do processo de restauração, e com base

nisso propor medidas de manejo que favoreçam a recolonização dessas espécies.

Assim como verificado em outros estudos em áreas de restauração (Nichols e

Nichols 2003, Cunningham et al. 2007, Munro et al. 2007), nossa hipótese é que a riqueza, a

abundância e a composição das espécies nas áreas de plantio e de regeneração somente

serão semelhantes aos remanescentes florestais se a complexidade estrutural da vegetação

presente nesses tratamentos atingir o mesmo padrão de complexidade dos remanescentes.

No entanto, acreditamos que não somente a estrutura da vegetação, como também a

35

disponibilidade de recursos, devem agir como filtros ambientais importantes na presença e

na abundância das espécies. Espécies especialistas devem responder a variáveis estruturais

diferentes das espécies generalistas, haja vista que as necessidades biológicas dessas

espécies não são as mesmas. E quanto maior for a disponibilidade de recursos, maior será a

abundância das espécies que os utilizam.

MATERIAL E MÉTODOS

Para Material e Métodos vide seção anterior (a partir da página 07).

Análise dos dados

Caracterização da estrutura do habitat

A coleta das variáveis estruturais teve como objetivo caracterizar cada unidade

fisionômica com relação a sua complexidade estrutural. Tendo em vista que a estrutura foi

avaliada por oito variáveis da vegetação e tais variáveis poderiam estar correlacionadas

entre si em função do método complementar das medidas estruturais, seguiu-se

primeiramente com a investigação desta possível relação. Uma matriz de correlação

múltipla foi construída e somente as variáveis não correlacionadas ou com o menor

número e intensidade de correlação foram consideradas para futuras análises. Para as

variáveis representadas por dados de porcentagem, seguiu-se a transformação das mesmas

pelo arcoseno da raiz quadrada (Zar 1999) antes de serem utilizadas em outras análises.

A fim de investigar mais especificadamente o padrão dessas variáveis estruturais

com relação aos diferentes tratamentos, uma Análise de Componentes Principais (PCA) por

matriz correlacionada e com os dados padronizados foi realizada (Quinn e Keough 2002,

Borcard et al. 2011).

Todas as análises estatísticas foram realizadas através do Programa R Studio

(RStudio: Integrated development environment for R, versão 0.98.501 2013).

36

Riqueza, composição e abundância da comunidade de pequenos mamíferos

Para cada unidade amostral, calculamos a riqueza (número de espécies) e o índice

de abundância relativa (número de indivíduos capturados, segundo Naxara et al. 2009,

Slade e Blair 2000).

Para avaliar a riqueza observada entre as unidades amostrais fisionômicas, curvas

de acúmulo médio de espécies baseadas no número de indivíduos foram construídas

utilizando a riqueza observada (Mao Tao) (Santos 2003). A eficiência do método de captura

também foi avaliada comparando-se as curvas de acúmulo baseadas no esforço amostral da

riqueza observada (Mao Tao) com a riqueza estimada (estimador não paramétrico Chao 2)

para cada unidade amostral fisionômica. Para isso foi utilizado o programa EstimateS 8.0

(Colwell 2005).

A similaridade na composição da comunidade de mamíferos entre as unidades de

amostragem foi avaliada através de uma análise de agrupamento, utilizando as médias das

distâncias euclidianas entre os grupos. Tal análise foi realizada através do Programa R

Studio (RStudio: Integrated development environment for R, versão 0.98.501 2013).

Investigação dos descritores ambientais sobre a comunidade de pequenos

mamíferos

Para avaliar o papel dos descritores ambientais (estrutura da vegetação,

disponibilidade de recursos) na composição das espécies nas unidades amostrais

fisionômicas foi realizada uma Análise de Redundância (RDA). Tal análise é um método

multivariado de ordenação constrangida, que combina uma análise de regressão com uma

PCA, permitindo associar os parâmetros ambientais com a comunidade de espécies de

pequenos mamíferos (Borcard et al. 2011).

Para o uso dos dados de espécies de pequenos mamíferos na análise de ordenação

constrangida, os mesmos foram transformados pelo método de Hellinger, uma medida

recomendada para a ordenação de dados de abundância de espécies (Legendre e Gallagher

2001). Para tal análise somente as espécies mais abundantes foram consideradas (N>10).

Embora a RDA permita um análise direta da abundância das espécies em relação às

variáveis ambientais, também investigamos a influência das variáveis de estrutura da

37

vegetação e da disponibilidade de recursos sobre abundância de cada espécie da

assembleia de pequenos mamíferos, através da construção de modelos lineares

generalizados com distribuição binomial negativa e função de ligação log, considerados

adequados para dados de contagem que possam apresentar alta dispersão (Quinn e Keough

2002, Bolker 2007). A comparação entre os modelos foi realizada pelo Critério de

Informação de Akaike modificado para amostras pequenas (AICc) (Burnham e Anderson

2002, Quinn e Keough 2002). Para cada modelo calculamos o AICc, a diferença entre o AICc

de cada modelo com aquele do melhor modelo (ΔAICc) e os pesos de evidência que indicam

que o modelo é verdadeiro (wi) (Burnham e Anderson 2002). Como critério, foram

considerados plausíveis todos os modelos com o ΔAICc < 2.

A análise foi realizada tanto para a assembleia como um todo, como separadamente

para cada uma das espécies de pequenos mamíferos que foram mais abundantes (N>10).

Em relação às variáveis ambientais de estrutura da vegetação, foram utilizados os dois

primeiros eixos da PCA da caracterização da estrutura do habitat das unidades amostrais

como representantes da variável independente para diminuir o número e complexidade

dos modelos competidores (Burnham e Anderson 2002). Com este mesmo objetivo, os

modelos múltiplos, que englobaram mais de uma variável ambiental, não consideraram a

interação entre as variáveis, até para permitir a verificação do efeito de cada filtro

ambiental exclusivamente. Desta forma, foram criados: um modelo nulo, em que não há a

influência de nenhuma variável independente; modelos simples, nos quais foi considerada

apenas uma única variável independente; e modelos múltiplos, nos quais foram

consideradas as combinações entre as variáveis independentes.



RESULTADOS

Caracterização dos habitats

A matriz de correlação múltipla construída para avaliar a correlação entre as

variáveis estruturais demonstrou haver correlação entre as seguintes variáveis: a

38

porcentagem de cobertura vegetal, a porcentagem de folhiço, profundidade de cobertura

vegetal, e entre as variáveis de obstrução vertical (p < 0,05; Tabela 01).

Tabela 01. Resultados da Análise de Correlação Múltipla realizado para as variáveis

ambientais medidas nos 20 pontos amostrais localizados na Fazenda Intermontes, na

cidade de Ribeirão Grande, SP. Legenda: Cob – quantidade de cobertura vegetal (herbácea

ou lenhosa), Folh –quantidade de cobertura de folhiço, Dos – fechamento de dossel, ObstI –

obstrução a 0,5m do solo, ObstII – obstrução a 1,0m do solo, ObstIII – obstrução a 1,5m do

solo, CobVeg – profundidade de cobertura vegetal, Solo – quantidade de solo exposto.

Variáveis R² p Variáveis R² p

Cob x Folh 0,876 < 0,0001

Solo x ObstI 0,106 0,1602

Cob x Solo 0,008 0,6993

Solo x ObstII 0,306 0,0112

Cob x Dos 0,201 0,0469

Solo x ObstIII 0,194 0,0519

Cob x ObstI 0,479 0,0007

Solo x CobVeg 0,027 0,4891

Cob x ObstII 0,136 0,1091

Dos x ObstI 0,248 0,0251

Cob x ObstIII 0,011 0,6492

Dos x ObstII 0,263 0,0206

Cob x CobVeg 0,9618 0,0001

Dos x ObstIII 0,076 0,2382

Folh x Solo 0,190 0,0542 Dos x CobVeg 0,165 0,0753

Folh x Dos 0,443 0,0013 ObstI x ObstII 0,615 < 0,0001

Folh x ObstI 0,549 0,0002

ObstI x ObstIII 0,160 0,0801

Folh x ObstII 0,280 0,0163

ObstI x CobVeg 0,006 0,7379

Folh x ObstIII 0,064 0,2806

ObstII x ObstIII 0,689 < 0,0001

Folh x CobVeg 0,002 0,8418

ObstII x CobVeg 0,002 0,8312

Solo x Dos 0,542 0,0002

ObstIII x CobVeg 0,005 0,7681

39

Desta forma, as variáveis com maiores índices de correlação foram desconsideradas

das futuras análises e foram mantidas as seguintes variáveis estruturais: solo exposto

(Solo), dossel (Dos), obstrução a 0,5m do solo (ObstI), obstrução a 1,5m do solo (a partir de

agora denominado ObstII) e profundidade de cobertura vegetal (CobVeg). Ainda que

algumas dessas variáveis apresentassem correlação, sua intensidade foi baixa e dado sua

importância biológica, elas ainda assim foram mantidas nas análises.

Com relação à Análise de Componentes Principais, o primeiro eixo da PCA explicou

48% da variação da estrutura da vegetação. Este eixo representou um gradiente de pontos

amostrais que seguem com uma maior intensidade de obstrução da vegetação a 0,5m e a

1,5m do solo, uma maior exposição do solo, e um menor fechamento de dossel (porção

esquerda do gráfico) para pontos amostrais com uma menor intensidade de obstrução da

vegetação a 0,5m e a 1,5m do solo, uma menor exposição do solo, e um maior fechamento

de dossel (porção direita do gráfico). O segundo eixo da PCA explicou 21% da variação da

estrutura da vegetação e esteve relacionado à variável de cobertura vegetal, de tal forma a

representar um gradiente de pontos amostrais com maior profundidade de cobertura

vegetal (porção inferior do gráfico) para menor profundidade de cobertura vegetal (porção

superior do gráfico, Figura 01).

40

Figura 01: Biplot do primeiro e segundo eixo da Análise de Componentes Principais realizada para

as variáveis de estrutura da vegetação dos pontos amostrais da Fazenda Intermontes, na cidade de

Ribeirão Grande, SP. Legenda: círculo vermelho – plantio (PL), círculo verde – regeneração natural

arbórea com plantio (RARBOP), círculo azul – regeneração natural arbustiva com plantio

(RARBUP), círculo amarelo – regeneração natural sem plantio (REG), círculo preto – remanescente

florestal (RF). Variáveis estruturais: Dos – dossel, Obst I – obstrução a 0,5m do solo, Obst II –

obstrução a 1,5m do solo, CobVeg – profundidade de cobertura vegetal.

A PCA demonstrou que pontos amostrais que haviam sido submetidos inicialmente

ao mesmo tipo de tratamento apresentaram um resultado distinto com relação à sua

complexidade estrutural. Os remanescentes florestais foram mantidos no mesmo

quadrante do gráfico, sendo caracterizados por uma menor obstrução da estrutura vertical

da vegetação a 0,5m e a 1,5m do solo, bem como uma maior quantidade de dossel fechado.

Os demais pontos, que representam tratamentos distintos de plantio, estiveram

dispersos sem apresentar uma ordenação clara. De modo geral, as áreas nas quais o plantio

41

foi estabelecido apresentaram árvores com baixa altura, com DAP (diâmetro a altura do

peito) pequeno e ramificadas desde sua porção mais inferior, ocasionando copas baixas e

dosséis abertos, o que foi ocasionado provavelmente pela falta de manejo no local. O tipo de

plantio 3 x 2 m também contribuiu para um padrão espacial da vegetação que não se

assemelha aos remanescentes florestais. Este espaçamento e a falta de manejo

provavelmente favoreceram o desenvolvimento de uma intensa cobertura vegetal,

dominada pela gramínea exótica braquiária (Urochloa sp.).

Os pontos de REG e um dos pontos de RARBOP estiveram reunidos por

caracteristicamente apresentarem um alto nível de obstrução vertical da vegetação nos

estratos mais inferiores e apresentarem uma profunda cobertura vegetal do solo.

Riqueza, abundância e composição da comunidade de pequenos mamíferos

Ao todo 541 indivíduos de pequenos mamíferos foram capturados ao longo de um

esforço-amostral de 9400 baldes-noite para o conjunto de 20 pontos amostrais. Ao todo,

foram capturadas 20 espécies de pequenos mamíferos (14 espécies de roedores e cinco

espécies de marsupiais). De acordo com a literatura (Tabela 02, vide Anexo I), 14 são

espécies florestais endêmicas da Mata Atlântica e do total das espécies capturadas, 35% (7)

são terrestres, 35% (7) são escansoriais ou arborícolas e 30% (6) são fossoriais ou semi-

fossoriais. Quanto à dieta, 50% (10) são insetívoras ou onívoras, seguidas de 30% (6) de

frugívoras-granívoras e as demais (20%) são herbívoras ou com dietas desconhecidas

(Anexo I).

Dado que as espécies Monodelphis cf. americana e Monodelphis cf. inheringi são de

difícil distinção em campo, as mesmas foram reunidas numa única categoria (Monodelphis

sp.).

Desta forma, ao avaliar a riqueza pelo tratamento, observou-seque a riqueza foi

similar entre RF, RARBOP e RARBUP, sendo as menores observadas no PL e na REG. As

espécies Akodon cf. montensis, Bibimys labiosus, Necromys lasiurus, Oligoryzomys nigripes e

Gracilinanus microtarsus estiveram presentes em todos os tratamentos, já as demais

variaram sua ocorrência (Tabela 02).

Já a riqueza variou de três a 11 espécies entre as unidades amostrais. Unidades que

receberam o mesmo tratamento original de plantio apresentaram valores distintos no

42

número de espécies, assim como os próprios remanescentes florestais. A riqueza média

observada apresentou valores semelhantes àqueles estimados pelo estimador não

paramétrico (Chao 2) para cada uma das unidades amostrais (Tabela 03).

Tabela 02. Distribuição geográfica (R – restrito à Mata Atlântica, N – não restrito a Mata

Atlântica); locomoção (Terr – terrestre, Semf – Semi-fossorial, Foss – fossorial, Arbo-

arbórea, Esca – escansorial), número de indivíduos capturados e número de espécies

capturadas por tipo de tratamento (RF – remanescente florestal, RARBOP – pasto com

regeneração arbórea e plantio, RARBUP – pasto com regeneração arbustiva e plantio, PL –

plantio, e REG – regeneração natural) na Fazenda Intermontes, estado de São Paulo.

Distribuição Locomoção RF RARBOP RARBUP PL REG Total

Akodon cf. montensis N Terr 6 17 27 15 2 67

Bibimys labiosus N Semf 2 3 1 2 2 10

Brucepattersonius soricinus R Semf 4 2 7 1 0 14

Delomys cf. sublineatus R Terr 2 8 11 4 0 25

Euryzygomatomys spinosus R Foss 0 1 1 0 0 2

Euryorzyomys russatus R Terr 4 7 2 0 0 13

Necromys lasiurus N Terr 1 4 12 5 3 25

Oligoryzomys nigripes N Esca 11 64 139 65 53 332

Oxymycterus cf. dasytrichus R Semf 0 2 1 1 0 4

Sooretamys angouya R Terr 2 0 5 0 0 7

Juliomys sp. R Arbo 0 0 2 2 0 4

Calomys tener N Terr 1 0 1 0 0 2

Cavia sp. N Terr 0 1 0 0 0 1

Drymoreomys albimaculatus R Terr 0 0 1 0 0 1

Gracilinanus microtarsus R Arbo 1 1 7 3 2 14

Marmosops paulensis R Esca 1 2 1 0 0 4

Marmosops incanus R Esca 2 0 0 0 0 2

Monodelphis sp. R Semf 5 3 1 1 1 11

Didelphis aurita R Arbo 0 2 0 0 1 3

Número de indivíduos

42 117 219 99 64 541

Número de espécies 13 14 16 10 7 20

43

Tabela 03. Número de espécies de pequenos mamíferos observados e estimados através de

dois estimadores de riqueza para as 20 parcelas amostrais. Desvio padrão em parênteses.

Tratamento Riqueza

Observada Estimador

Chao 2

Riqueza por Tratamento

(RF) 11 (2,55) 16,03 (5,17) (RF) 6 (2,03) 6,00 (0,10) 6-11

(RF) 6 (2,07) 6,96 (1,75)

(RARBOP) 10 (2,26) 10,96 (1,53)

(RARBOP) 9 (2,40) 12,19 (3,97)

(RARBOP) 3 (1,59) 3,00 (0,39) 3-10

(RARBOP) 6 (2,26) 8,88 (4,02)

(RARBOP) 6 (2,05) 6,32 (0,90)

(RARBUP) 9 (2,44) 11,88 (4,02)

(RARBUP) 5 (1,94) 5,32 (0,90)

(RARBUP) 7 (2,21) 8,44 (2,50)

(RARBUP) 5 (1,94) 5,32 (0,90) 3-9

(RARBUP) 8 (2,50) 15,19 (7,86)

(RARBUP) 3 (1,59) 3,00 (0,10) (RARBUP) 9 (2,63) 29,13 (16,52)

(PL) 4 (1,80) 4,48 (1,25) (PL) 7 (2,30) 16,58 (9,69) (PL) 4 (1,78) 4,00 (0,24) 4-7 (PL) 7 (2,24) 12,75 (6,79)

(REG) 8 (2,21) 8,72 (1,38) 8

A curva média de acúmulo de espécies para a assembleia como um todo (Figura 02),

bem como para cada uma das unidades amostrais fisionômicas (Figura 03), apresentaram

um comportamento de ascensão, sugerindo que novas espécies podem ser acrescentadas

com o aumento do esforço amostral.

44

Figura 02: Curva média de acúmulo de espécies observadas de mamíferos de pequeno

porte, com respectivo desvio padrão, conforme o aumento do número de meses de coletas

da amostragem para o conjunto de 20 parcelas localizadas na Fazenda Intermontes,

Ribeirão Grande, SP.

0

5

10

15

20

25

0 5 10 15 20 25 30

Nú

me

ro M

éd

io d

e E

spé

cie

s O

bse

rvad

as

Meses

45

Figura 03: Curvas médias de acúmulo de espécies de pequenos mamíferos coletados nos 20 pontos de amostragem da Fazenda

Intermontes, Ribeirão Grande, SP.

0

2

4

6

8

10

12

0 5 10 15 20 25 30

RARBOP

RARBOP

RARBOP

RARBOP

RARBOP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

PL

PL

PL

PL

RF

RF

RF

46

Com relação ao índice de abundância relativa, a espécie mais abundante da

assembleia de pequenos mamíferos foi Oligoryzomys nigripes (N= 332, 61%), sendo

capturada em todas as unidades amostrais, seguida de Akodon montensis (N= 67, 12%),

presente em praticamente todos os locais, mas estando presentes nos cinco tratamentos.

Tais espécies, no entanto, embora tenham sido abundantes, apresentaram uma menor

quantidade de indivíduos nas áreas de remanescentes florestais em relação aos demais

pontos amostrais (Tabela 02, Figura 04a). As espécies Bibimys labiosus, Brucepattersonius

igniventris, Delomys cf. sublineatus, Euryorzyomys russatus, Necromys lasiurus, Gracilinanus

microtarsus, Monodelphis sp., por sua vez, seguiram com N>10 (Tabela 02).

Enquanto o menor número de indivíduos foi encontrado nos remanescentes

florestais (N=42), o maior número foi encontrado na área em início de regeneração (N=64,

REG), a qual se caracteriza por um campo de gramíneas aberto, com algumas arvoretas

presentes ao longo de sua extensão (Tabela 02). Este maior índice de abundância relativa

foi devido à intensa captura de O. nigripes. Os menores índices desta espécie, por outro

lado, foram observados nos remanescentes florestais (Tabela 02, Figura 04b).

Espécies endêmicas da floresta Atlântica estiveram presentes nos diferentes

tratamentos, mas proporcionalmente sua frequência de captura foi maior nos

remanescentes florestais. Euryoryzomys russatus, por sua vez, foi a única espécie endêmica

que esteve presente somente nos remanescentes florestais e nos tratamentos de plantio em

áreas de regeneração arbórea e arbustiva (Tabela 02, Figura 04a e 04b).

47

Figura 04: Proporção do número de indivíduos capturados (a) e Índice de Abundância Relativa (b)

para cada espécie em cada uma das unidades amostrais fisionômicas. Legenda: Ako – Akodon

0% 10% 20% 30% 40% 50% 60% 70% 80% 90% 100%

RF

RF

RARBOP

RARBOP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

RARBUP

PL

PL

Proporção de n° de indivíduos capturados

Tra

tam

en

to

Ako

Bib

Bru*

Del*

Eru*

Nec

Oli

Gra*

Mon*

Demais*

0

10

20

30

40

50

60

70

RF

RF

RF

RA

RB

OP

RA

RB

OP

RA

RB

OP

RA

RB

OP

RA

RB

OP

RA

RB

UP

RA

RB

UP

RA

RB

UP

RA

RB

UP

RA

RB

UP

RA

RB

UP

RA

RB

UP PL

PL

PL

PL

REG

Índ

ice

de

Ab

un

dân

cia

Re

lati

va

Tratamento

Demais*

Mon*

Gra*

Oli

Nec

Eru*

Del*

Bru*

Bib

Ako

a)

b)

48

montensis, Bib - Bibimys labiosus, Bru - Brucepattersonius igniventris, Del - Delomys cf. sublineatus,

Eru -Euryoryzomys russatus, Nec - Necromys lasiurus, Oli – Oligoryzomys nigripes, Gra - Gracilinanus

microtarsus, Mon - Monodelphis sp., e Demais – demais espécies com N<10. (*) indica espécies

endêmicas da floresta Mata Atlântica (vide Anexo I).

A composição das espécies não demonstrou nenhuma tendência clara entre os

diferentes tipos de tratamentos. Unidades fisionômicas distintas foram reunidas quanto à

sua composição (Figura 05). Dois remanescentes (Ponto 02 e Ponto 03) foram reunidos

com uma área de pasto com regeneração arbórea restaurada por plantio (Ponto 05), o qual

apresentou uma abundância reduzida de Oligoryzomys nigripes e uma proporção maior de

espécies endêmicas, assim como as outras duas unidades.

49

Figura 05: Dendrograma representativo da similaridade da composição de pequenos

mamíferos entre as 20 unidades amostrais distribuídas pela Fazenda Intermontes, na

cidade de Ribeirão Grande, São Paulo (coeficiente de correlação cofonética= 0,86).

Efeito dos descritores ambientais sobre a comunidade de mamíferos

A RDA explicou 49% da variação dos dados analisados (R²ajustado=0,207) e

produziu seis eixos de ordenação, de tal forma que os dois primeiros explicaram 79,92%. O

primeiro eixo da ordenação (RDA1) representou positivamente a obstrução vertical da

vegetação a 0,5m do solo e a disponibilidade de frutos, e negativamente a abertura de

RF

0

1

RA

RB

OP

0

7

PL

1

9

RA

RB

OP

0

8

RA

RB

UP

1

1

RA

RB

UP

1

5

RA

RB

UP

0

9

PL

1

7

RA

RB

UP

1

2

RA

RB

UP

1

3

RA

RB

OP

0

6

PL

1

8

RA

RB

UP

1

4

RA

RB

OP

0

4

RA

RB

UP

1

0

PL

1

6

RE

G

20

RF

0

2

RF

0

3

RA

RB

OP

0

5

Alt

ura

50

dossel, a profundidade de cobertura vegetal e a disponibilidade de artrópodes, enquanto o

segundo eixo da ordenação (RDA2) representou a obstrução vertical da vegetação a 1,5m

do solo (Figura 06). Entre as variáveis, a obstrução a 0,5m do solo e a disponibilidade de

frutos foram as únicas variáveis a explicarem a composição das espécies da assembleia de

pequenos mamíferos (Tabela 04).

Figura 06: Diagrama de ordenação da Análise de Redundância das espécies de pequenos

mamíferos (Ako – Akodon cf. montesis; Bib - Bibimys labiosus; Bru - Brucepattersonius

soricinus; Del- Delomys cf. sublineatus; Eru - Euryorzyomys russatus; Gra – Gracilinanus

microtarsus; Mon – Monodelphis sp.; Nec - Necromys lasiurus; Oli - Oligoryzomys nigripes)

em relação a variáveis ambientais (Artro – disponibilidade de artrópodes; CobVeg –

profundidade de cobertura vegetal; Dos – quantidade de dossel fechado; Fru –

disponibilidade de frutos; ObstI – obstrução da estrutura vertical da vegetação a 0,5m do

solo; ObstII – obstrução da estrutura vertical da vegetação a 1,5m do solo; Solo –

quantidade de solo exposto). Pontos de 1-20 correspondem as áreas amostradas

(correspondência na Tabela 01, Seção Materiais e Métodos).

51

Tabela 04. Resultados da Análise de Redundância para avaliar a influência das variáveis

ambientais na composição das espécies capturadas nos 20 pontos amostrais localizados na

Fazenda Intermontes, estado de São Paulo. Número de permutações: 99. Legenda: Solo –

quantia de solo exposto, Doss – quantia de dossel fechado, ObstI – obstrução a 0,5m do

solo, ObstII – obstrução a 1,5m do solo, CobVeg – profunidade de cobertura vegetal, Artro –

peso seco médio de artrópodes, Frutos – quantia de frutos zoocóriocos, * p<0.05.

Variáveis DP Variação Permutação(>F)

Solo 1 0,0111 0,44 Doss 1 0,009 0,48 ObstI 1 0,021 0,06* ObstIII 1 0,017 0,12 CobVeg 1 0,016 0,14 Artro 1 0,013 0,28 Frutos 1 0,023 0,04*

Ao se avaliar, no entanto, a porcentagem de variação apresentada pelas variáveis

significativas, observou-se que o valor foi extremamente baixo e, portanto, pouco

explicativo (Obstrução a 0,5m do solo = 2,1% e Frutos = 2,3%, Tabela 04). Entre as espécies

consideradas, grande parte delas não apresentou uma associação clara com as variáveis,

apenas leves tendências de associação. Exceção a este padrão foi observado somente com

Monodelphis sp. que esteve fortemente relacionado ao dossel fechado e à disponibilidade

de artrópodes.

Ao analisar a influência das variáveis de estrutura da vegetação e da disponibilidade

de recursos sobre abundância de cada espécie da assembleia de pequenos mamíferos

através da construção de modelos lineares generalizados, observou-se que para a

assembleia de pequenos mamíferos terrestres, dois modelos explicaram melhor o padrão

de variação da abundância das espécies, de tal forma que a abundância esteve relacionada

negativamente à obstrução vertical da vegetação e à disponibilidade de artrópodes (Tabela

05).

52

Tabela 05. Resultados da seleção dos modelos generalizados com erros binomiais negativos

e função de ligação log para a abundância de pequenos mamíferos da Fazenda Intermontes,

na cidade de Ribeirão Grande, SP. Modelo – modelos selecionados (ΔAICc < 2); k – número

de parâmetros; AICc - Critério de Informação de Akaike modificado para amostras

pequenas; ΔAICc – diferença entre o melhor modelo e o modelo considerado; wi – peso de

evidência. Para os modelos: (+) relação positiva, (-) relação negativa, PC1 e PC2 – escores

dos pontos dos dois primeiros eixos da PCA da estrutura da vegetação, Artro –

disponibilidade de artrópodes, Frutos – disponibilidade de frutos.

Modelo K AICc ΔAICc wi

assembleia

(-)PC1 3 151,18 0,0 0,298

(-)PC1 + (-)Artro 4 151,19 0,4 0,248

Akodon cf. montensis

Nulo 2 95,35 0,0 0,207

(+)PC2 3 95,28 0,2 0,188

(+)Frutos 3 95,82 0,7 0,144

(+)PC2 + (+)Frutos 4 96,38 1,6 0,091

Bibimys labiosus

(-)PC2 + (-)Frutos 4 36,2 0,0 0,262

(-)Frutos 3 17,19 0,6 0,190

Brucepattersonius soricinus

Nulo 2 49,87 0,0 0,244

(+)Artro 3 50,26 0,6 0,177

(-)Frutos 3 51,12 1,5 0,115

Delomys sublineatus

(+)PC2 3 64,31 0,0 0,177

(-)PC1 + (+)PC2 + (-)Frutos 5 64,12 0,6 0,13

(-)PC1 + (+)PC2 4 64,75 0,8 0,119

Nulo 2 65,49 0,9 0,111

(+)PC2 + (-)Frutos 4 65,38 1,4 0,087

(+)PC2 + (-)Artro 4 65,39 1,4 0,086

53


Euryorzyomys russatus

Nulo 2 47,41 0,0 0,187

(-)Frutos 3 47,51 0,4 0,156

(+)Artro 3 48,05 0,9 0,119

(+)Artro + (-)Frutos 4 48,14 1,3 0,095

(-)PC2 3 48,93 1,8 0,077

Necromys lasiurus

(-)PC1 + (-)Artro 4 58,77 0,0 0,246

(-)PC1 + (-)Artro + (-)Frutos 5 59,05 0,7 0,17

(-)Artro 3 60,6 1,5 0,117

(-)PC1 + (+)PC2 + (-)Artro 5 59,81 1,5 0,116

Oligoryzomys nigripes

(-)PC1 + (-)Artro 4 145,13 0,0 0,340

Gracilinanus microtarsus

Nulo 2 46,14 0,0 0,239

(+)Frutos 3 46,95 1,1 0,14

(-)Artro 3 47,76 1,9 0,093

(-)PC2 3 47,81 1,9 0,091

Monodelphis sp.

Nulo 2 44,31 0,0 0,201

(-)Frutos 3 44,34 0,3 0,174

(-)PC2 3 45,41 1,.4 0,102

(-)PC2 + (-)Frutos 4 45,14 1,4 0,098

(+)Artro 3 45,82 1,8 0,083

(-)PC2 3 45,41 1,.4 0,102

(-)PC2 + (-)Frutos 4 45,14 1,4 0,098

(+)Artro 3 45,82 1,8 0,083

Para O. nigripes um único modelo explicou a variação dos dados de abundância da

espécie, revelando o efeito negativo da obstrução vertical da vegetação como da

disponibilidade de artrópodes. Para Bibimys labiosus dois modelos foram selecionados,

indicando o efeito negativo da cobertura vegetal e da disponibilidade de frutos para a

espécie. E para Necromys lasiurus quatro modelos foram capazes de explicar a abundância

da espécie, considerando o efeito negativo da obstrução vertical da vegetação e da

54

disponibilidade de artrópodes e de frutos, e o efeito positivo da cobertura vegetal. (Tabela

05).

Para as espécies de pequenos mamíferos analisadas individualmente, as espécies

Akodon montensis, Brucepattersonius soricinus, Delomys cf. sublineatus, Euryoryzomys

russatus, Gracilinanus microtarsus e Monodelphis sp. tiveram o modelo nulo igualmente

selecionado como aquele capaz de explicar a distribuição dos dados de abundância (Tabela

05).

DISCUSSÃO

A restauração de habitat visa a recuperação estrutural e funcional de ambientes

degradados (Palmer et al. 1997, Young 2000). Com relação a este aspecto estrutural,

diferentes tipos de modelos de restauração podem, no entanto, resultar em diferentes tipos

de complexidade estrutural da vegetação (Kanowski et al. 2003, Ribeiro et al. 2009). Em

nossa área de estudo, o modelo de restauração implementado não foi capaz de recuperar a

complexidade da vegetação encontrada nos remanescentes florestais, assim como

evidenciado pela Análise de Componentes Principais. Independente do tipo de matriz no

qual o plantio foi realizado (áreas de regeneração arbórea, arbustiva ou capoeiras, e áreas

sem regeneração), as restaurações resultaram em estruturas distintas da vegetação,

geralmente caracterizadas por ambientes com intensa obstrução vegetal até 1,0m do solo,

com dossel baixo e aberto e com a presença de maior cobertura vegetal por gramíneas.

A ausência de uma complexidade estrutural da vegetação que se assemelhe as áreas

naturais é posta como fator responsável pela falha da recolonização de espécies de

pequenos mamíferos em áreas restauradas, principalmente com relação às espécies

especialistas (Nichols e Nichols 2003, Cunningham et al. 2007, Munro et al. 2007). Em

nossa hipótese inicial acreditávamos que a riqueza, a abundância e a composição das

espécies de plantio e de regeneração somente seriam iguais aos remanescentes, desde que

tais unidades apresentassem a mesma complexidade estrutural que os fragmentos, o que

foi confirmado pelos nossos resultados.

55

Embora a riqueza dos tratamentos tenha sido semelhantes aos remanescentes

florestais para algumas unidades fisionômicas, a análise isolada desta variável não é capaz

de refletir padrões ecológicos importantes em comunidades. Junto com a abundância e a

composição das espécies foi possível observar que as diferentes áreas de restauração

foram dominadas por espécies generalistas, principalmente pela presença de Oligoryzomys

nigripes e Akodon montensis. Tais espécies não são endêmicas à floresta Atlântica e são

tipicamente encontradas em ambientes alterados, em florestas mais jovens ou perturbadas,

inclusive em áreas mais abertas (Alho et al. 1986, Carmignotto 2004, Umetsu e Pardini

2007, Naxara 2008, Putker et al. 2008, Pardini et al. 2009, Rossi 2011), como foi o

observado no local em início de regeneração, o qual apresentou o maior índice de

abundância relativa da espécie de Oligoryzomys nigripes em relação às demais localidades.

Embora algumas espécies especialistas, como Brucepattersonius soricinus, Delomys

cf. sublineatus, Euryorzyomys russatus, Gracilinanus microtarsus e Monodelphis sp., dentre

outras, tenham sido registradas nas áreas restauradas, proporcionalmente sua abundância

relativa foi menor que aquela encontrada nos remanescentes florestais, nos quais tais

espécies predominaram. A presença de espécies especialistas parece obedecer mais a

trajetória da restauração do que a condição inicial do habitat restaurado. Por exemplo, uma

área restaurada a partir de pasto com regeneração arbórea apresentou composição em

espécies similar a dois dos remanescentes florestais, mesmo que a estrutura da vegetação

tenha se mostrado distinta aos remanescentes em alguns aspectos. No entanto, o que

aproximou esta unidade amostral fisionômica aos remanescentes foi o índice de

fechamento de dossel e a altura das árvores resultantes da regeneração natural,

apresentando uma vegetação mais fechada em relação aos demais pontos, o que pode ter

favorecido a presença de espécies mais especialistas no local.

Ainda que algumas evidências demonstrem ser possível a recolonização de espécies

de pequenos mamíferos em áreas restauradas, mesmo em florestas tropicais as

comunidades de pequenos mamíferos das áreas são constituídas de espécies generalistas e

tolerantes ao efeito de perturbação de habitat (Perry e Thill 2005, Nicolas et al. 2009, Kurz

et al. 2013). Grande parte dos estudos evidencia, contudo, que a recuperação da assembleia

de espécies de pequenos mamíferos somente irá ocorrer quando as condições estruturais

do habitat necessárias à sua sobrevivência estiverem garantidas (Carey e Johson 1995,

56

Nichols e Nichols 2003, Cunningham et al. 2007, Moro e Gadal 2007, Munro et al. 2007,

Kalies et al. 2012), assim como observado em nosso estudo.

Não somente a estrutura da vegetação, mas a disponibilidade de artrópodes e de

frutos, que são recursos alimentares para estes animais, são descritores ambientais

importantes capazes de influenciar a assembleia de pequenos mamíferos (Suarez 1994,

Vieira et al. 2006, Leiner e Silva 2007, Talamoni et al. 2008, Bocchiglieri et al.2010, Lessa e

Costa 2010, Pinotti et al. 2011), podendo atuar isoladamente ou em conjunto com a

estrutura da vegetação na seleção das espécies de pequenos mamíferos. Nossa análise de

redundância como a seleção de modelos lineares generalizados evidenciaram o efeito

comum da obstrução vertical da vegetação sobre a assembleia de pequenos mamíferos,

mas não demonstraram um padrão claro quanto ao efeito dos recursos alimentares. No

entanto, em nível específico o efeito dos descritores ambientais foi mais claro para as

espécies analisadas, e a resposta de cada uma delas foi igualmente específica.

Ainda que para algumas espécies o modelo nulo tenha sido igualmente selecionado,

a cobertura vegetal foi a principal variável selecionada nos modelos das espécies

consideradas, exceto para Brucepattersonius soricinus e Oligoryzomys nigripes. O efeito

positivo desta variável para algumas espécies pode estar associado à maior proteção que

tal cobertura pode oferecer contra predadores, bem como contra variações de temperatura

e umidade que são fatores microclimáticos importantes para a sobrevivência desses

organismos (Harmon et al. 1986, Brannon 2002).

Em nosso estudo, a cobertura vegetal atual das áreas de plantio esteve associada

àquela do início da regeneração, com o predomínio de gramíneas, principalmente

braquiária. Esta situação favoreceu para duas espécies generalistas e terrestres, Akodon

montensis e Necromys lasiurus, que se encontram presentes em diferentes fisionomias no

país, desde cerrado até Mata Atlântica, e que se beneficiam de áreas alteradas, como as

áreas restauradas desde estudo (Lessa et al. 1999, Bonvicino et al. 2002, Becker et al. 2007,

Umetsu e Pardini 2007, Umetsu et al. 2008). Outros estudos em regiões temperadas

reportaram igualmente a importância desta cobertura vegetal na ocorrência de espécies

generalistas em áreas restauradas (Carey e Johnson 1995, Perry e Thill 2005, Kurz et al.

2013).

57

A única espécie especialista para a qual o efeito da cobertura vegetal também foi

positivo foi para outra espécie igualmente terrestre, Delomys cf. sublineatus. Naxara et al.

(2009) observaram a associação desta espécie com locais com grande quantidade de galhos

no chão e maior umidade de folhiço em mata contínua no Planalto do estado de São Paulo,

assim como Pinotti (2010), que inclusive registrou o mesmo efeito negativo da

disponibilidade de frutos e artrópodes sobre essa espécie. Aparentemente, algum tipo de

cobertura do solo que garanta a proteção e abrigo para essa espécie parece atuar como um

importante filtro para a sua distribuição para tais espécies terrestres.

A alta produtividade primária nos estágios iniciais da regeneração e nos plantios, em

função do predomínio de gramíneas, pode levar ao aumento de recursos alimentares, como

os frutos e os artrópodes (Malcolm 1997, DeWalt et al. 2003). Ainda que para Oligoryzomys

nigripes essa variável não tenha sido selecionada, esta produtividade pode ser

extremamente favorável, tendo em vista sua dieta frugívoro-granívora (Vieira et al. 2006,

Cademartori et al. 2008, Camargo et al. 2008, Talamoni et al. 2008, Pinotti et al. 2011),

favorecendo sua extensa ocupação nas unidades amostrais fisionômicas, em contrapartida

ao efeito negativo que a estrutura e obstrução vertical da vegetação apresentaram sobre

esta espécie.

A disponibilidade de recursos, tanto artrópodes como frutos, foram descritores

igualmente selecionados pelas diferentes espécies. Mas, seu efeito foi tanto positivo quanto

negativo sobre a abundância das espécies, diferentemente do esperado. A interferência

desses descritores também sempre esteve relacionada ao efeito da estrutura do habitat,

exceto para Brucepattersonius soricinus. Para as demais espécies, o efeito dos recursos

alimentares sempre esteve relacionado positivamente à dieta das mesmas.

Para Brucepattersonius soricinus, além do modelo nulo, outro modelo selecionou um

efeito positivo da disponibilidade de artrópodes sobre a abundância dessa espécie, e um

terceiro modelo selecionou o efeito negativo da disponibilidade de frutos, revelando a

importância deste recurso para essa espécie que é insetívora (Umetsu et al. 2006, Pinotti et

al. 2011). Tais espécies já foram capturadas em matas maduras e secundárias como

também em áreas de agricultura e áreas regeneradas de vegetação arbustiva (Naxara

2008), evidenciando, portanto, a complexidade do habitat como um fator secundário para a

ocorrência da espécie.

58

Estudos que investigam a capacidade de colonização da fauna em áreas restauradas

focalizam apenas a avaliação do efeito da estrutura e complexidade do habitat sobre a

ocorrência das espécies (Nichols e Nichols 2003, Cunningham et al. 2007, Munro et al.

2007). Considerar o efeito da disponibilidade de recursos, no entanto, é imprescindível haja

vista sua importância para a sobrevivência das espécies. A própria complexidade estrutural

gerada pelos diferentes processos de restauração pode gerar disponibilidades de recursos

insuficientes ou não à ocorrência das espécies, mas somente sua avaliação direta poderá

evidenciar qualquer padrão. Conforme evidenciado neste estudo, tanto a estrutura da

vegetação quanto a disponibilidade de recursos aparentam atuar como descritores

ambientais para a presença e abundância das espécies de pequenos mamíferos, seja pela

ação conjunta ou isolada de um deles. Portanto, estudos futuros em áreas de restauração

devem incluir estes filtros ambientais em suas investigações.

Implicações de manejo

A hipótese do “Field of Dreams” considera que a recolonização de áreas restauradas

irá ocorrer naturalmente pelas espécies de fauna, sem que medidas de manejo sejam

necessárias (Palmer et al. 1997, Kurz et al. 2013). Essa recolonização natural, no entanto,

somente deve ocorrer quando tais áreas restauradas recuperarem totalmente as

características e aspectos funcionais dos habitats originais, uma vez existindo uma área

fonte para a migração e colonização das espécies. Em nosso estudo ficou claro que, caso

esta recuperação original não seja atingida, a comunidade de pequenos mamíferos irá ser

dominada por espécies generalistas, capazes de habitar ambientes alterados. Portanto,

medidas de manejo se fazem necessárias para permitir e favorecer a colonização de novas

espécies.

Em nossa área de estudo, espécies generalistas foram favorecidas pela presença de

uma densa cobertura vegetal composta predominantemente por gramíneas, característica

esta que parece garantir proteção e recursos alimentares para essas espécies. A

predominância de gramíneas, no entanto, deve ser favorecida pelo padrão espacial das

árvores cultivadas (3 x 2 m) e pela falta de condução e manejo das mudas plantadas,

ocasionando a formação de um dossel baixo e aberto, já que as árvores ramificam-se muito

precocemente em seu crescimento. A entrada de luz, por consequência, favorece a

59

manutenção desta cobertura vegetal, enquanto deve prejudicar o desenvolvimento de

espécies secundárias que dependem de sombra. Medidas de manejo em restaurações que

permitam a formação de um dossel mais alto e fechado deve favorecer a recuperação de

áreas com aspectos mais naturais e permitir mais rapidamente a recuperação da

comunidade de pequenos mamíferos.

Por outro lado, estudos têm evidenciado a importância de galhadas no solo para a

existência de espécies mais especialistas. Embora não tenhamos medido diretamente esta

variável, este recurso não esteve presente com frequência nas áreas de plantio, mas

somente nos remanescentes florestais (obs. pessoal). Nally e Horrocks (2002)

demonstraram a efetividade da recuperação de espécies de pequenos mamíferos com

medidas de manejo que incrementaram a complexidade das galhadas no solo. Portanto,

sugerimos que a adição de galhadas pode ser um experimento válido na restauração de

ambientes muito degradados de Mata Atlântica, cuja fauna de pequenos mamíferos se

queira recuperar.


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Anexo I. Lista de pequenos mamíferos registrados na Fazenda Intermontes, SP, entre agosto de 2011 e agosto de 2013. Caracterização hábito e

da dieta para cada espécie de acordo com referências bibliográficas discriminadas.

Família/Tribo Nome científico Hábito Dieta Referências bibliográficas

Sigmodontinae

Akodontini

Akodon cf. montensis

(Thomas, 1913)

terrestre*** onívora

Talamoni e Dias 1999, Vieira et al. 2006, Talamoni

et al. 2008, Horn et al 2008, Vieira e Monteiro-Filho

2003, Graipel et al. 2006, Oliveira et al. 2007, Owen

et al. 2010,

Bibimys labiosus

(Winge, 1887)

semi-fossorial*** *

Fonseca et al 1996

Brucepattersonius soricinus

(Hershkovitz, 1998)

semi-fossorial** insetívora

Umestu et al 2006, Pinotti et al. 2011

Necromys lasiurus

(Lund, 1841)

terrestre*** onívora

Nitikman e Mares 1987, Francisco et al. 1995,

Vieira2003, Viera et al. 2005, Talamoni et al.2008,

Geise et al.2010,

Oxymycterus cf. dasytrichus

(Linnaeus, 1758)

semi-fossorial** insetívora

Hinojosa et al 1987, Vieira e Monteiro-Filho 2003,

Pinotti et al 2011

Cavidae Cavia sp. terrestre*** herbívora Paglia et al. 2012

Echimyidae Euryzygomatomys spinosus

(Fischer, 1814)

fossorial** herbívora

Fonseca et al. 1996

Oryzomyini Euryorzyomys russatus

(Wagner, 1848)

terrestre** frugívoro-

onívora

Vieira e Monteiro-Filho 2003, Graipel et al. 2006,

Antunes et al. 2009, Pinotti et al 2011

Oligoryzomys nigripes

(Olfers, 1818)

escansorial*** frugívoro-

granívora

Nitikman e Mares 1987, Fonseca e Kierulff 1989,

Fonseca et al. 1996, Vieira e Monteiro-Filho 2003, ,

Gaspar 2005, Graipel et al. 2006, Vieira et al. 2006,

Cademartori et al. 2008, Camargo et al. 2008,

Talamoni et al. 2008, Pinotti et al. 2011

Sooretamys angouya (Fischer,

1914)

terrestre** frugívora

Fonseca et al. 1996, Graipel et al. 2006, Cademartori

et al. 2008

70

* Não há estudos sobre a espécie. ** Espécies de pequenos mamíferos endêmicas de biomas florestais *** Espécies de pequenos mamíferos não endêmicas de biomas florestais

Delomys cf. sublineatus

(Thomas, 1913)

terrestre**

frugívoro-

onívora

Pinotti et al. 2011

Incertae sedis

Drymoreomys albimaculatus

(Percequillo, 2011)

escansorial ou

arborícola**

desconhecida

Percequillo et al. 2011

Juliomys sp. Arborícola** frugívoro-

granívora

Vieira et al. 2003, Costa et al.2007 Cademartori et al.

2008

Phyllontini Calomys tener

(Winge, 1887)

terrestre*** frugívoro-

granívora

Fonseca et al. 1996

Didelphidae

Didelphini

Didelphis aurita

(Wied-Neuwied, 1826)

escansorial** onívora

Leite et al. 1996,Freitas et al. 1997, Talamoni e Dias

1999, Cáceres e Monteiro-Filho 2001, Cáceres 2004,

Caldara e Leite 2007, Ceotto et al. 2009

Marmosini Monodelphis cf. americana

(Müller, 1776)

semi-fossorial** insetívoro-

onívora

Fonseca et al. 1996, Vieira e Monteiro-Filho 2003,

Carmignotto 2006,

Monodelphis cf. inheringi

(Thomas, 1888)

semi-fossorial** insetívoro-

onívora

Fonseca et al. 1996

Thylamyini

Gracilinanus microtarsus

(Wagner, 1842)

arborícola** insetívoro-

onívora

Fonseca et al 1996, Vieira e Izar 1999, Vieira e

Monteira-Filho 2003, Martins 2004, Martins e

Bonato 2004, Martins et al. 2006c, Delciellos et al.

2006, Delciellos e Vieira 2009, Bocchiglieri et al.

2010

Marmosops incanus

(Lund, 1840)

escansorial** insetívoro-

onívora

Paglia et al. 2012, Lessa et al. 2010.

Marmosops paulensis

(Tate, 1931)

escansorial** insetívoro-

onívora

Vieira e Moneteiro-Filho 2003, Leiner e Silva 2007

71

CAPÍTULO 2: “Mamíferos terrestres de médio e grande porte em um mosaico de

restauração de Mata Atlântica: avaliação dos descritores ambientais sobre a

ocorrência das espécies”

RESUMO

A fragmentação e a perda de habitat são grandes ameaças à sobrevivência da

comunidade de médios e grandes mamíferos por dependerem de grandes extensões de

área de vida. Neste cenário, a restauração surge como uma importante ferramenta para

recuperar habitats que sejam favoráveis para a sobrevivência dessas espécies. Todavia,

estudos que avaliem se as restaurações florestais implantadas estão sendo ou não

adequadas para a colonização dessas espécies ainda são escassos e ainda não foram

realizados no Brasil. Com este objetivo, investigamos a presença e a influência de

descritores ambientais (estrutura da vegetação e disponibilidade de recursos alimentares)

sobre a riqueza, a composição e a frequência de ocorrência de mamíferos terrestres de

médio e grande porte em um mosaico de restauração de Mata Atlântica, incluindo

remanescentes florestais, áreas de pasto arbóreo e ou arbustivo com plantio, áreas de pasto

com plantio e pasto com regeneração natural. Com o uso de armadilhas fotográficas, 20

pontos foram avaliados quanto à presença e ocorrência dessas espécies, identificando um

total de 21 espécies, incluindo um predador de topo (Puma concolor) e um grande

herbívoro (Tapirus terrestres). Espécies generalistas, no entanto, foram mais frequentes e

foram registradas nos diferentes tipos de tratamento, já espécies especialistas foram

menos frequentes e registradas em parte dos tratamentos. O efeito dos descritores

ambientais sobre cada espécie diferiu dado suas necessidades ecológicas, revelando a sua

importância para a ocorrência das diferentes espécies. Medidas de manejo devem ser

consideradas em processos futuros de regeneração a fim de favorecer maior ocupação

pelas espécies especialistas.

72

ABSTRACT

Fragmentation and habitat loss are the major threats to the survival of the

community of medium and large mammal once they have large home ranges. In this

scenario, restoration appears as an important strategy to recover degraded habitats to

favor the survival of those species. However, studies evaluating whether forest restorations

that are being implemented are suitable or not for the colonization of those species are

scarce and have not been done in Brazil. With this goal, we investigated the presence and

the influence of habitat filters (vegetation structure and availability of food resources) on

the richness, composition and frequency of occurrence of terrestrial mammals in a mosaic

restoration of Atlantic Forest including forest remnants, pasture with arboreal or shrub

regeneration where planting were implemented, pasture areas with planting and pasture

with natural regeneration. We conducted camera-trap surveys in 20 points and identified a

total of 21 species, including a large top predator (Puma concolor) and the largest

herbivore in the biome (Tapirus terrestres). Generalist species, however, were more

frequent and were recorded in all the different types of treatment, while specialist species

were less frequent and recorded in part of them. The effect of environmental descriptors

for each species differed according to their ecological requirements, revealing its

importance for the occurrence of different species. Management measures should be

considered in future regeneration processes in order to guarantee greater occupancy by

specialist species.

73

INTRODUÇÃO

A fragmentação e a perda de habitat surgem como grandes ameaçadas para

mamíferos terrestres de médio e grande porte. Aparentemente, as primeiras espécies a

serem afetadas são os carnívoros predadores de topo, como a onça parda (Puma concolor)

e os grandes frugívoros, como a anta (Tapirus terrestris), pois suas grandes áreas de vida, a

baixa densidade e a baixa taxa de crescimento populacional os tornam mais vulneráveis à

redução de habitat (Terborgh 1974, Henle et al. 2004a), principalmente quando dependem

de recursos que se encontram agrupados espacial e temporalmente, como no caso dos

frugívoros (Chiarello 2000). Embora, em um primeiro momento, algumas espécies mais

generalistas pareçam se favorecer com esses distúrbios, dada sua plasticidade

comportamental, como a liberação de sua predação pelos animais de topo da cadeia

(Fonseca e Robinson 1990, Laurance 1994, Crooks e Soulé 1999, Michalski e Peres 2007),

em longo prazo a falta de recursos adequados ocasionará a extinção de grande parte das

espécies (Laurance et al. 2008).

Medidas que visem à recuperação e o incremento da disponibilidade de habitat

adequados são, dessa forma, uma das ferramentas que irão garantir a manutenção desta

biodiversidade no futuro. Com este objetivo, surgem os processos de restauração que

buscam recuperar áreas degradadas, recompondo as características estruturais e

funcionais do habitat (Palmer et al. 1997, Young 2000), garantindo as necessidades

ecológicas para a sobrevivência das espécies de animais.

Tais processos de restauração, no entanto, são implementados com uma série de

métodos de plantio que podem não ser capazes de garantir de maneira substancial a

complexidade estrutural da vegetação, bem como a riqueza florística dos habitats originais,

por exemplo, em virtude do conjunto de espécies de plantas e da forma que tais espécies

são implantadas durante a restauração (Kanowski et al. 2003, Munro et al. 2007, Munro et

al. 2009). Avaliar os filtros ambientais que estejam favorecendo ou prejudicando a

presença e a ocupação de mamíferos terrestres nessas áreas de restauração é, portanto, o

primeiro passo para que novas estratégias possam ser propostas a fim de incrementar a

recolonização dessas espécies.

74

Grande parte dos estudos em comunidade de médios e grandes mamíferos

geralmente avalia filtros ambientais na escala de paisagem para tentar compreender o

efeito dos tamanhos do fragmento, do grau de isolamento ou da matriz, por exemplo, no

padrão de distribuição e ocorrência dessas espécies nas paisagens modificadas (Chiarello

1999, Laurance et al. 2002, Michalski e Peres 2007, Lyra-Jorge et al. 2008, Desbiez et al.

2009, Vieira et al. 2009). Embora tais estudos sejam importantes para determinar áreas

prioritárias para restauração, é imprescindível avaliar se unidades restauradas estão sendo

efetivas e estão cumprindo o seu papel. Dessa forma, compreender o efeito de filtros

ambientais em uma escala menor é que permitirá verificar quais os aspectos dos processos

de restauração que precisam ser modificados para favorecer a ocupação dessas espécies,

aspecto este muito pouco estudado mundialmente (Hobbs et al. 2003, Vesk et al. 2008) e

ainda não realizado em áreas de restauração de um país megadiverso como o Brasil.

Segundo o modelo continuum, espécies de fauna devem responder individualmente

às mudanças gradativas do meio ambiente, de acordo com suas necessidades biológicas.

Dentro deste gradiente, não só a mudança da heterogeneidade da paisagem, mas da

complexidade estrutural, da disponibilidade de recurso, de abrigo, dos aspectos espaciais

relacionados à área de vida da espécie e do próprio clima devem atuar sobre a presença e

distribuição das espécies (Fischer e Lindernmayer 2006).

Tendo em vista a importância da variação dos filtros ambientais dentro da área de

vida do animal e de sua influência sobre as espécies numa escala menor, este estudo teve

como objetivo avaliar o papel de descritores ambientais sobre a riqueza, a composição e a

frequência de ocorrência de mamíferos de médio e grande porte em um mosaico de

restauração de Mata Atlântica, incluindo remanescentes florestais, áreas de plantio e área

de regeneração natural. Entre os descritores foram avaliados o efeito tanto da estrutura da

vegetação quanto da disponibilidade de recursos alimentares sobre as espécies de médios e

grandes mamíferos.

Baseado no modelo continuum nossa hipótese é que espécies de mamíferos de

médio e grande porte utilizem as diferentes unidades fisionômicas do mosaico de

restauração de acordo com suas necessidades biológicas de proteção, oferecida pela

estrutura da vegetação, e de recurso alimentar, tendo em mente que tais unidades devem

atuar como um mesohabitat dentro de sua área de vida de maior extensão.

75

MATERIAL E MÉTODOS

Para Material e Métodos vide seção anterior, em Capítulo Geral (a partir da página

07).

Análise dos dados

Caracterização da estrutura do habitat

A coleta das variáveis estruturais teve como objetivo caracterizar cada unidade

amostral com relação a sua complexidade estrutural. Como algumas das variáveis

poderiam estar correlacionadas entre si em função do método complementar das medidas

estruturais, foi construída uma matriz de correlação múltipla para excluí-las, utilizando-se

nas análises somente as variáveis não correlacionadas. Para as variáveis representadas por

dados de porcentagem, seguiu-se a transformação das mesmas pelo arcoseno da raiz

quadrada (Zar 1999) antes de serem utilizadas em outras análises.

A fim de investigar mais especificadamente o padrão dessas variáveis estruturais

com relação aos diferentes tratamentos, uma Análise de Componentes Principais (PCA) por

matriz correlacionada e com os dados padronizados foi realizada (Quinn e Keough 2002,

Borcard et al. 2011).



Riqueza, composição e frequência de ocorrência da comunidade de médios e grandes mamíferos

Para cada unidade fisionômica, calculamos a riqueza (número de espécies) através

do número de registros fotográficos obtidos para cada unidade amostral. A frequência de

registros das espécies pode ser considerada proporcional à sua abundância (Caughley

1977), este parâmetro (número de fotos de cada espécie) foi utilizado para estimar a

abundância (número de indivíduos). Registros de indivíduos de uma mesma espécie

obtidos em uma mesma parcela, no mesmo dia e durante o intervalo de uma hora, foram

considerados como uma captura única para evitar duplicações de registro e a consequente

superestimação da população (Goulart et al. 2009).

76

Para avaliar a eficiência do esforço amostral para a comunidade de médios e

grandes mamíferos, uma curva de acúmulo médio das espécies observadas (Mao Tao) foi

construída. A mesma foi comparada com a riqueza estimada (estimador não paramétrico

Chao 2). Para isso foi utilizado o programa EstimateS 8.0 (Colwell 2005).

A similaridade na composição da comunidade de mamíferos entre as unidades de

amostragem foi avaliada através de uma análise de agrupamento, utilizando as médias das

distâncias euclidianas entre os grupos (UPMGA, Unweighted Pair Group Method). Tal

análise foi realizada através do Programa R Studio (RStudio: Integrated development

environment for R, versão 0.98.501 2013).

Investigação dos descritores ambientais sobre a comunidade de mamíferos

Para avaliar o papel dos descritores ambientais (estrutura da vegetação,

disponibilidade de recursos) na composição das espécies nas unidades amostrais, foi

realizada uma Análise de Redundância (RDA), mas a dependência espacial foi levada em

conta por meio de uma RDA Parcial, que considera o efeito do espaço na presença dessas

espécies nos locais (Borcard et al. 2011).

Para o uso dos dados de espécies de médios e grandes mamíferos na análise de

ordenação constrangida, os mesmos foram transformados pelo método de Hellinger, uma

medida recomendada para a ordenação de dados de abundância e de frequência de

ocorrência de espécies (Legendre e Gallagher 2001). Para tal análise somente as espécies

mais frequentes foram consideradas (N>10).

Para verificar, no entanto, o quanto a variação da frequência de ocorrência (ou

registros) foi explicada unicamente pelas variáveis ambientais e pela posição espacial, ou

pelos dois conjuntos simultaneamente, uma análise de partição de variância foi realizada

(Borcard et al. 1992, Liu 1997). Para isso três modelos foram construídos: o primeiro, já

previamente analisado, no qual a frequência foi analisada somente em relação às variáveis

ambientais, ao se condicionar o espaço geográfico; outro modelo no qual o espaço

geográfico explica a frequência, quando as variáveis ambientais são condicionadas; e o

terceiro, um modelo completo com todas as variáveis ambientais e geográficas como

variáveis explanatórias.

77

A influência das variáveis de estrutura da vegetação e da disponibilidade de

recursos sobre frequência de ocorrência de cada espécie da assembleia de médios e

grandes mamíferos foi avaliada através da construção de modelos lineares generalizados

com distribuição binomial negativa e função de ligação log, considerados adequados para

dados de contagem que possam apresentar alta dispersão (Quinn e Keough 2002, Bolker

2007).

A comparação entre os modelos construídos foi realizada pelo Critério de

Informação de Akaike modificado para amostras pequenas (AICc) (Burnham e Anderson

2002, Quinn e Keough 2002). Para cada modelo calculamos o AICc, a diferença entre o AICc

de cada modelo com aquele do melhor modelo (ΔAICc) e os pesos de evidência que indicam

que o modelo é verdadeiro (wi) (Burnham e Anderson 2002). Como critério, foram

considerados plausíveis todos os modelos com o ΔAICc < 2.

A análise foi realizada tanto para a assembleia como um todo, como separadamente

para cada uma das espécies de médios e grandes mamíferos que foram mais abundantes

(N>10). Em relação às variáveis ambientais de estrutura da vegetação, foram utilizados os

dois primeiros eixos da PCA da caracterização da estrutura do habitat das unidades

amostrais como representantes da variável independente para diminuir o número e

complexidade dos modelos competidores (Burnham e Anderson 2002). Com este mesmo

objetivo, os modelos múltiplos, que englobaram mais de uma variável ambiental, não

consideraram a interação entre as variáveis, até para permitir a verificação do efeito de

cada filtro ambiental exclusivamente. Desta forma, foram criados: um modelo nulo, em que

não há a influência de nenhuma variável independente; modelos simples, nos quais foi

considerada apenas uma única variável independente; e modelos múltiplos, nos quais

foram consideradas as combinações entre as variáveis independentes.



78

RESULTADOS

Caracterização dos habitats

Para resultados em caracterização dos habitats, vide Capítulo 1 (a partir da página

37).

Riqueza, composição e frequência de ocorrência da comunidade de médios e grandes

mamíferos

Ao todo 656 registros de médios e grandes mamíferos foram obtidos ao longo de um

esforço-amostral de 6089 armadilhas-dia (310 a 320 armadilhas-dia entre os pontos

amostrais). A riqueza total incluiu 21 espécies de mamíferos terrestres de médio e grande

porte, de 11 famílias distintas. Entre elas, seis espécies estão inclusas nas listas de espécies

ameaçadas de extinção em nível estadual e nacional, entre elas o maior predador de topo

registrado, a onça-parda (Puma concolor) e o maior herbívoro brasileiro, a anta (Tapirus

terrestris). Uma espécie exótica, o cachorro-doméstico (Canis familiaris), também foi

registrada. Todas as espécies foram identificadas pelo registro fotográfico, exceto o lobo-

guará (Chrysocyon brachyurus) e o tapiti (Sylvilagus brasiliensis), os quais foram

identificados por pegada e visualização, respectivamente, sendo, portanto, utilizados

somente como dados qualitativos no estudo (Anexo I).

As espécies do gênero Mazama sp e Leopardus sp. foram reunidas em uma única

categoria para evitar suas subestimações ou superestimações, dado que sua identificação

em nível de espécie não foi possível para todos os registros fotográficos.

A riqueza média observada para a assembleia de médios e grandes mamíferos foi

igual à riqueza estimada pelo estimador não paramétrico Chao 2 (19.85, SD=2.08). E o

esforço amostral obtido não apresentou um padrão de estabilização, demonstrando que

novas espécies podem ser inseridas à assembleia caso o esforço amostral seja aumentado

(Figura 01).

79

Figura

Figura 01: Curva média de acúmulo de espécies observadas de mamíferos de médio e

grande porte, com respectivo desvio padrão, para o conjunto de 19 unidades amostrais

localizadas na Fazenda Intermontes, Ribeirão Grande, SP.

O táxon mais frequentemente registrado pelas armadilhas fotográficas foi a

categoria de pequenos felídeos (Leopardus sp.) (N=201, 30%), a qual pode representar

mais de uma espécie, seguida do cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) (N=185, 28%).

Pequenos felídeos foram registrados em todas as unidades, exceto em uma unidade de

regeneração arbórea na qual o plantio foi implantado (Ponto 04) e em duas áreas de pasto

sem regeneração com plantio (Ponto 16 e Ponto 19). Já o cachorro-do-mato foi registrado

em todas as unidades, exceto em uma unidade de regeneração arbustiva com plantio

(Ponto 15) e na área de regeneração natural (Ponto 20), sendo bastante frequente nas

áreas que receberam tratamentos de plantio. A categoria veado (Mazama sp.), o tatu-

galinha (Dasypus novemcinctus), o tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) e o

esquilo (Guerlinguetus aestuans) foram as espécies que se seguiram como mais frequentes,

com 11% (N=75), 9% (N=65), 5% (N=35) e 4% (N=31), respectivamente. Tais espécies

estiveram presentes em diferentes tipos de tratamentos (Tabela 01, Figura 02).

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

0 5 10 15 20 25

Nú

me

ro M

éd

io d

e E

spé

cie

s O

bse

rva

da

s

Meses

80

Com relação à onça-parda, o maior carnívoro observado, foram obtidos 13 registros

ao longo do período do estudo, estando presentes tanto em remanescentes florestais

(Ponto 02 e Ponto 03) quanto nas áreas de regeneração arbórea com plantio (Ponto 05,

Ponto 07, Ponto 08), na área de regeneração arbustiva com plantio (Ponto 15) e nos pastos

com regeneração (Ponto 17, Ponto 18, Ponto 19). Já para a anta, somente quatro registros

foram obtidos, três deles no mês de agosto de 2012 e um deles em dezembro de 2012. Tais

registros da anta estiveram restritos às áreas de pasto com plantio (Ponto 16, Ponto 17,

Ponto 18) e a uma única área de regeneração arbustiva com plantio (Ponto 15) (Tabela 01,

Figura 02).

Já as outras espécies menos frequentes, como a irara, Eira barbara (N=12, 2%), e o

guaxinim, Procyon cancrivorus (N=9, 1%), igualmente estiveram presentes nos tratamentos

de regeneração arbórea e ou arbustiva com plantio (Ponto 05, Ponto 07, Ponto 10, Ponto

12, Ponto 14, Ponto 18) como nos remanescentes (Ponto 01, Ponto 02, Ponto 03), mas

estiveram ausentes nas unidades de pasto com plantio e na área de regeneração (Tabela

01, Figura 02).

Com relação aos tratamentos em si, os registros de médios e grandes mamíferos

foram mais frequentes na RARBUP, na RARBOP, no PL, seguido dos RF e em maior

intensidade na REG. Já comparando-se os pontos amostrais entre si, as menores

frequências e os menores números de espécies foram registrados nos pontos de

regeneração arbórea e ou arbustiva com plantio (Ponto 04, Ponto 09), dois plantios (Ponto

16 e Ponto 19), remanescente remanescente florestal (Ponto 03) e na regeneração natural

(Ponto 20). Os pontos com as maiores ocorrências igualmente estiveram presentes em

distintos tratamentos: regeneração arbórea e ou arbustiva com plantio (Ponto 05, Ponto

07, Ponto 13) e pasto sem regeneração com plantio (Ponto 18) (Tabela 01, Figura 02).

81

Tabela 01. Locomoção (Terr – terrestre, Semf – Semi-fossorial, Foss – fossorial, Arbo-

arbórea, Esca – escansorial) e número de indivíduos registrados por tipo de tratamento (RF

– remanescente florestal, RARBOP – pasto com regeneração arbórea e plantio, RARBUP –

pasto com regeneração arbustiva e plantio, PL – plantio, e REG – regeneração natural) na

Fazenda Intermontes, estado de São Paulo.

Espécies Locomoção RF RARBOP RARBUP PL REG Total

Cerdocyon thous Terr 14 73 68 30 0 185

Leopardus sp. Terr 33 71 75 21 1 201 Myrmecophaga tridactyla Terr 3 11 4 14 3 35

Dasypus novemcinctus Terr 8 16 23 17 0 64

Euphractus sexcinctus Terr 0 1 2 0 0 3

Mazama sp. Terr 4 19 19 25 8 75

Puma concolor Terr 4 3 2 4 0 13

Tapirus terrestres Terr 0 0 1 3 0 4

Guerlinguetus aestuans Arbo 2 3 26 0 0 31

Puma yagouaroundi Terr 0 0 2 0 0 2

Procyon cancrivorus Terr 2 4 2 1 0 9

Eira barbara Esca 3 4 4 1 0 12

Nasua nasua Esca 3 3 2 0 0 8

Galictis cuja Terr 0 1 1 1 0 3

Coendu spinosus Arbo 0 1 0 0 0 1

Didelphis sp. Esca 3 0 6 0 0 9

Leopardus pardalis Terr 0 0 1 0 0 1

Número de registros 79 210 238 117 12 656

82

Figura 02: Frequência de registros para as espécies de médios e grandes mamíferos nas

diferentes unidades fisionômicas estudadas na Fazenda Intermontes, na cidade de Ribeirão

Grande, São Paulo. Legenda: Cac – cachorro-do-mato (Cerdocyon thous), Fel – categoria de

pequenos felinos (Leopardus sp.), Tam – tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla),

Tga – tatu-galinha (Dasypus novemcinctus), Vea – categoria veados (Mazama sp.), Onc –

onça-parda (Puma concolor), Esq – esquilo (Guerlinguetus aestuans), Gua – guaxinim

(Procyon cancrivorus), Ira – irara (Eira barbara) e Demais – incluem anta (Tapirus

terretres), gambá (Didelphis aurita), gato-mourisco (Puma yagouaroundi), furão (Galictis

cuja), jaguatirica (Leopardus pardalis), quati (Nasua nasua),ouriço-cacheiro (Coendu

spinosus) e tatu-peba (Euphractus sexcinctus).

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Demais

Ira

Gua

Esq

Onc

Vea

Tga

Tam

Fel

Cac

83

A composição das espécies com relação à frequência de ocorrência revelou o

agrupamento de algumas unidades fisionômicas semelhantes entre si quanto à sua

complexidade estrutural, pelo menos em alguns dos parâmetros medidos, tais como Ponto

04 (RABOP) e Ponto 20 (REG), Ponto 05 (RABOP) e Ponto 07 (RARBOP) e Ponto 02 (RF),

Ponto 15 (RARBUP), Ponto 03 (RF). Já os demais agrupamentos não revelaram padrão

claro de similaridade, com relação à estrutura da vegetação (Figura 03).

Figura 03: Dendrograma de similaridade quanto à frequência de registros obtidos em

relação a 19 pontos amostrais coletados na Fazenda Intermontes, Ribeirão Grande, SP

(Coeficiente cofonético= 0.709).

RF

0

1

RA

RB

OP

0

5

RA

RB

OP

0

8

RF

0

2

RA

RB

OP

0

6

RA

RB

UP

1

3

RA

RB

UP

1

2

RA

RB

UP

1

4

RA

RB

UP

0

9

RA

RB

UP

1

0

RA

RB

OP

0

4

RA

RB

OP

0

7

PL

1

9

PL

1

7

PL

1

8

PL

1

6

RE

G

20

RA

RB

UP

1

5

RF

0

3

Alt

ura

84

Efeito dos descritores ambientais sobre a comunidade de mamíferos

A RDA parcial explicou apenas 50,54% da variação dos dados analisados

(R²ajustado=0,10) depois de controlar a variável espacial e produziu sete eixos de

ordenação, de tal forma que os dois primeiros explicaram 71,91%. O primeiro eixo da

ordenação (RDA1) representou positivamente e principalmente o dossel, mas também a

disponibilidade de artrópodes e de médios mamíferos, e negativamente as demais

variáveis. A profundidade de cobertura vegetal e a obstrução a 1,5m do solo foram

melhores explicadas pelo segundo eixo da ordenação (RDA2) de forma negativa, e de forma

positiva a disponibilidade de frutos. A quantidade de solo exposto e a quantidade de dossel

fechado foram as variáveis que explicaram a variação das espécies desta assembleia

(Figura 04, Tabela 02), mas a porcentagem de explicação de suas variâncias foi bastante

baixa (3,5% e 4,6%; respectivamente).

Figura 04: Diagrama de ordenação da Análise de Redundância Parcial das espécies de

médios e grandes mamíferos (Cach – Cerdocyon thous; Esq - Guerlinguetus aestuans; Feli –

pequenos felinos; Ira- Eira barbara; Onç – Puma concolor; Tam – Myrmecophaga tridactyla;

Tgal – Dasypus novemcinctus; Vea – Mazama sp.) em relação a variáveis ambientais (Artro

– disponibilidade de artrópodes; CobVeg – profundidade de cobertura vegetal; Dos –

85

quantidade de dossel fechado; Fru – disponibilidade de frutos; Peq – disponibilidade de

pequenos mamíferos; Med – disponibilidade de médios mamíferos; ObstI – obstrução da

estrutura vertical da vegetação a 0,5m do solo; ObstII – obstrução da estrutura vertical da

vegetação a 1,5m do solo; Solo – quantidade de solo exposto). Pontos de 1-20

correspondem as áreas amostradas (correspondência na Tabela 01, Seção Materiais e

Métodos).

Tabela 02. Resultados da Análise de Redundância Parcial para avaliar a influência das

variáveis ambientais na composição das espécies de médios e grandes mamíferos

registrados nos 19 pontos amostrais, localizados na Fazenda Intermontes, Ribeirão Grande,

SP. Número de permutações: 99. Legenda: Solo – quantidade de solo exposto, Doss –

quantidade de dossel fechado, ObstI – obstrução a 0,5m do solo, ObstII – obstrução a 1,5m

do solo, CobVeg – profundidade de cobertura vegetal, Artro – peso seco médio de

artrópodes, Frutos – quantidade de frutos zoocóriocos, * p<0,05.

Variáveis DP Variação Permutação(>F)

Solo 1 0,035 0,06* Doss 1 0,046 0,02* ObstI 1 0,010 0,73 ObstIII 1 0,020 0,32 CobVeg 1 0,015 0,41 Artro 1 0,003 0,97 Frutos 1 0,006 0,82

Peq 1 0,008 0,72 Med 1 0,028 0,15

Quanto às espécies, o tamanduá-bandeira esteve levemente associado à obstrução

da estrutura vertical da vegetação a 0,5m do solo, enquanto o tatu-galinha estive associado

positivamente ao dossel e a disponibilidade de médios mamíferos. No entanto, tal

associação aparenta ser reflexo de sua elevada abundância dentro da categoria de médios

mamíferos. Para as demais espécies nenhum padrão ficou claro quanto à influência das

variáveis ambientais.

86

A análise de partição demonstrou que o efeito do espaço geográfico sobre a

frequência de ocorrência das espécies de médios e grandes mamíferos foi menor (8,30%)

do que o efeito das variáveis ambientais (74,20%), logo o padrão de distribuição é

influenciado predominantemente pelas variáveis ambientais (Tabela 03). Desta forma, as

análises de seleção de modelos lineares generalizados não levaram em conta o efeito do

espaço na frequência de registros das espécies (Tabela 03).

Tabela 03. Resultados da Análise de Partição de Variância para analisar o efeito exclusivo

das variáveis ambientais e do efeito do espaço sobre a abundância de médios e grandes

mamíferos registrados nos 19 pontos amostrais da Fazenda Intermontes, Ribeirão Grande,

SP.

Variação Proporção

Explicação total 0,2365 Variáveis ambientais 0,1755 0,7420

Variáveis geográficas 0,0197 0,0830

Ambientais + geográficas 0,0413 0,1746

Ao analisar a influência das variáveis de estrutura da vegetação e da disponibilidade

de recursos sobre abundância de cada espécie da assembleia de médios e grandes

mamíferos através da construção de modelos lineares generalizados, observou-se que oito

modelos foram selecionados, entre eles o modelo nulo. Ainda assim, os demais modelos

consideraram um efeito positivo tanto da obstrução vertical da vegetação e do dossel,

quanto da disponibilidade de frutos sobre a frequência de ocorrência da assembleia, e um

efeito negativo da disponibilidade de artrópodes como de pequenos mamíferos (Tabela

03).

87

Tabela 03. Resultados da seleção dos modelos generalizados com erros binomiais negativos

e função de ligação log para a abundância de pequenos mamíferos da Fazenda Intermontes,

na cidade de Ribeirão Grande, SP. Modelo – modelos selecionados (ΔAICc < 2); k – número

de parâmetros; AICc - Critério de Informação de Akaike modificado para amostras

pequenas; ΔAICc – diferença entre o melhor modelo e o modelo considerado; wi – peso de

evidência. Para os modelos: (+) relação positiva, (-) relação negativa, PC1 e PC2 – escores

dos pontos dos dois primeiros eixos da PCA da estrutura da vegetação, Artro –

disponibilidade de artrópodes, Frutos – disponibilidade de frutos, Peq – disponibilidade de

pequenos mamíferos, Med – disponibilidade total de médios mamíferos, Medfel –

disponibilidade parcial de médios mamíferos somente para pequenos felídeos.


Assembleia

(+)PC2 + (+)Frutos 4 170,43 0,0 0,1165

(+)PC2 3 170,84 0,4 0,0951

(+)Frutos 3 171,14 0,7 0,0818

(+)PC2 + (+)Frutos + (-)Peq 5 171,66 1,2 0,0632

Nulo 2 172,13 1,7 0,0498

(+)PC1 + (+)PC2 + (+)Frutos 5 172,17 1,7 0,0489

(+)PC2 + (-)Artro 5 172,21 1,8 0,048

(+)Frutos + (-)Peq 4 172,27 1,8 0,0464

Cerdocyon thous

(+)PC2 3 123,42 0,0 0,221

(+)PC1 + (+)PC2 4 124,78 1,4 0,112

(+)PC2 + (-)Artro 4 125,17 1,7 0,092

(+)PC2 + (+)Frutos 4 125,25 1,8 0,088

(+)PC2 + (+)Peq 4 125,4 2,0 0,082

Dasypus novemcinctus

Nulo 2 80,59 0,0 0,168

(+)PC2 3 80,9 0,3 0,143

(+)Frutos 3 81,03 0,3 0,135

(+)PC2 + (+)Frutos 4 81,95 1,4 0,085

(+)Artro 3 81,96 1,4 0,085

(-)PC1 3 82,29 1,7 0,072

Eira barbara

(-)Peq 3 40,93 0,0 0,159

(-)PC2 + (-)Artro + (-)Peq 5 41,63 0,7 0,112

(-)PC2 + (-)Peq 4 41,72 0,8 0,107

(-)Artro + (-)Peq 4 42,34 1,4 0,078

(+)Frutos + (-)Peq 4 42,56 1,6 0,070

88

Para D. novemcinctus, M. tridactyla e para G. ingrami, o modelo nulo esteve entre os

selecionados. Ainda assim, os demais modelos concorrentes revelaram o efeito positivo da

cobertura vegetal, da disponibilidade de frutos e artrópodes e um efeito negativo da

obstrução vertical da vegetação para D. novemcinctus, um efeito negativo tanto das

variáveis estruturais da vegetação quando da disponibilidade de artrópodes para M.

tridactyla, e uma relação positiva com a disponibilidade de frutos, e negativa com as

Modelo K AICc ΔAICc wi Guerlinguetus ingrami

Nulo 2 48,67 0,0 0,384

(+)Frutos 3 50,62 1,9 0,145

(-)PC2 3 50,67 2,0 0,145

(-)PC1 3 50,63 2,0 0,145

Mazama sp.

(-)PC1 + (+)Frutos 4 92,53 0,0 0,390

(-)PC1 + (-)PC2 + (+)Frutos 5 93,04 0,5 0,303

M. tridactyla Nulo 2 74,03 0,0 0,271 (-)PC1 3 74,14 0,1 0,252 (-)Artro 3 75,91 1,9 0,106 (-)PC2 3 76,01 2,0 0,101 (-)PC1 + (-)Artro 4 76,04 2,0 0,099 Leopardus sp. Nulo 2 133,09 0,0 0,229 (-)Peq 3 133,86 0,8 0,155

(+)PC2 3 134,11 1,0 0,137 (+)PC1 + (+)PC2 4 134,17 1,1 0,133 (+)PC2 + (-)Peq 4 134,28 1,2 0,126 (+) PC1 3 134,61 1,5 0,107 Puma concolor

(-)Peq 3 39,63 0,0 0,375

(-)PC1 + (-)Peq 4 40,99 1,4 0,191

(-)Peq + (+)Med 4 41,47 1,8 0,149

(+)PC2 + (-)Peq 4 41,58 1,9 0,142

89

características da vegetação para G. ingrami. Para Leopardus sp., o modelo nulo esteve

selecionado junto àqueles que revelaram um efeito negativo da disponibilidade de

pequenos mamíferos e de um efeito positivo da estrutura da vegetação.

Para o C. thous, os modelos selecionados consideraram o efeito positivo com as

variáveis da estrutura do habitat, com a disponibilidade de frutos e pequenos mamíferos, e

um efeito negativo com a disponibilidade de artrópodes.

Para a irara, Eira barbara, cinco modelos selecionados evidenciaram a relação

positiva com relação a cobertura vegetal e com a disponibilidade de frutos, e uma relação

negativa com a disponibilidade de artrópodes e de pequenos mamíferos.

Para Mazama sp. somente dois modelos foram selecionados e os mesmos

demonstraram uma relação negativa com a estrutura do habitat, mas positiva com a

disponibilidade de frutos. E por fim, para P. concolor, quatro modelos foram capazes de

explicar a variação dos dados de frequência de ocorrência da espécie. Tais modelos

evidenciaram uma relação positiva com a cobertura vegetal e com a disponibilidade de

médios mamíferos, e uma relação negativa com as variáveis de obstrução vertical da

vegetação e do fechamento do dossel e com a disponibilidade de pequenos mamíferos.

DISCUSSÃO

O grande desafio dos processos de restauração é reproduzir a mesma a

complexidade estrutural da vegetação encontrada em ambientes originais. Em nossa área

de estudo, no entanto, os diferentes tipos de tratamentos não foram capazes de recuperar a

mesma complexidade da vegetação encontrada nos remanescentes florestais amostrados

até o momento, assim como verificado em outros estudos (Kanowski et al. 2003, Munro et

al. 2007, Munro et al. 2009). Todavia, diferentes espécies de mamíferos de médio e grande

porte foram registradas nas unidades fisionômicas, mas a frequência de ocorrência entre

elas foi bastante distinta. Ainda assim, a menor ocorrência foi observada na área mais

aberta.

As espécies mais frequentemente registradas, C. thous, Leopardus sp., Mazama sp., D.

novemcinctus, M. tridactyla e G. ingrami estiveram distribuídas entre os diferentes tipos de

90

tratamentos de restauração, além dos remanescentes florestais. Tais espécies naturalmente

ocorrem em diferentes biomas do país, não demonstrando preferência de habitat (Reis et

al. 2006, Gammons et al. 2009) e vários estudos têm evidenciado a alta abundância de

cachorros-do-mato e de tatu-galinha em áreas alteradas (Naughton-Treves et al. 2003,

Harvey et al. 2006, Dotta e Verdade 2007, Michalski e Peres 2007, Gamonn et al. 2009).

Para C. thous as variáveis da estrutura do habitat, como a disponibilidade de frutos e

pequenos mamíferos apresentaram um efeito positivo em sua frequência de ocorrência.

Cerdocyon thous naturalmente faz uso de diferentes formações vegetais (florestas, campos,

savanas, restingas e bordas florestais a áreas alteradas) (Jácomo et al. 2004, Maffei e Taber

2003, Vieira e Port 2007,Di Bitetti et al. 2009, Goulart et al. 2009, Ferraz et al. 2010) e o seu

padrão de uso de habitat aparenta estar relacionado mais diretamente com o seu padrão de

forrageio (Facure e Monteiro-Filho 1996, Rocha et al. 2004) regido por uma dieta onívora e

oportunista, que apresenta composições similares em diferentes proporções em função da

localidade da espécie (MacDonald & Courtnay 1996, Juarez e Marinho-Filho 2002, Facure et

al. 2003, Bueno e Motta-Junior 2004, Jácomo et al. 2004, Rocha et al. 2004, Gatti et al. 2006,

Pedó et al. 2006, Rocha et al. 2008). Em nosso estudo, essa espécie esteve presente em

todas as unidades (exceto a regeneração natural), confirmando a falta de seletividade do

habitat, embora a presença da vegetação pareça ser relevante para lhe garantir proteção,

haja vista que tais variáveis da estrutura foram selecionadas. Mas, aparentemente a

disponibilidade de recursos do local tende a ser mais importante no seu padrão de

atividade.

A categoria Leopardus sp. esteve associada às características da estrutura do habitat.

Esta categoria igualmente está presente em diferentes biomas e fisionomias (Reis et al.

2006) e a vegetação deve lhe conferir proteção e camuflagem para a predação de suas

presas, mas a presença em todos os tratamentos demonstra não haver uma variável

restrita atuante no seu padrão de ocorrência. Embora pequenos mamíferos também

estejam entre os itens predados (Wang 2002, Bianchi et al. 2011), os mesmos não

aparentaram efeito sobre sua ocorrência.

A frequência de ocorrência dos veados (Mazama sp.) esteve relacionada

positivamente à disponibilidade de frutos, e negativamente à estrutura do habitat. Para o

gênero, tanto M. americana quanto M. gouazoubira encontram-se presentes nas diferentes

91

regiões do país vivendo em simpatria, embora M. gouazoubira esteja mais associado às

áreas mais abertas de campos e cerrados e M. americana às áreas mais florestais (Reis et al.

2006). O registro deste gênero esteve presente tanto em formações mais abertas de

regeneração, quanto em áreas de plantio e remanescentes florestais, mas as diferenças nas

preferências de habitat dessas espécies provavelmente não foram verificadas dado o nível

genérico da análise. Já a seleção positiva da disponibilidade de frutos para o grupo

representa uma importante necessidade ecológica dada sua dieta frugívoro-herbívora

composta por frutos, flores, gramíneas, leguminosas e por fungos em menor proporção

(Richard e Julia 2001, Gayot et al. 2004, Reis et al. 2006).

Para D. novemcinctus, M. tridactyla e G. ingrami a seleção do modelo nulo entre os

selecionados é evidência de que para essas espécies os descritores ambientais avaliados

podem não ser os mais importantes para a sua ocorrência. A falta de seletividade de

habitats estruturalmente distintos (Taulman e Robbins 1996, Reis et al. 2006, Gammons et

al. 2009) e a dieta onívora geralmente predominada por invertebrados, mas também

composta por material vegetal (Sikes et al. 1990, Whitaker et al. 2012), explicam este

resultado para D. novemcinctus.

Myrmecophaga tridactyla igualmente ocorre em habitats com diferentes

complexidades estruturais, desde campos a ambientes florestais (Fonseca et al. 1996,

Desbiez e Médri 2010) e para essa espécie estudos prévios têm demonstrando que a

temperatura é o fator mais importante na determinação e modificação de seu padrão de

atividade e de sua seleção de habitats, ao intervir na regulação de sua baixa taxa

metabólica, ocasionada em função de seu tamanho corpóreo (Medri e Mourão 2005a,

Camilo-Alves e Mourão 2006). Assim como observado por tais pesquisadores (Medri e

Mourão 2005a, Camilo-Alves e Mourão 2006), em nossa área de estudo, todos os registros

foram observados no período noturno, exceto por dois registros observados por volta

13h00 em remanescente florestal e por volta das 17h00 em área de regeneração arbórea

com plantio.

Já a pequena área de vida, a alta fecundidade, a rápida dispersão e a dieta

generalista são aspectos que devem favorecer a presença de G. ingrami em áreas

perturbadas (Paschoal & Galetti 1995, Cosson et al. 1999, Lugo 2001). Concorrente ao

modelo nulo, a disponibilidade de frutos demonstrou um efeito positivo sobre a ocorrência

92

dessa espécie, em contrapartida ao efeito negativo da estrutura de habitat. A presença do

recurso alimentar no entanto, deve apresentar papel essencial para garantir a existência

da espécie, uma vez presente.

Puma concolor e E. barbara foram as espécies com menores frequências. Para E.

barbara as variáveis de cobertura vegetal e a disponibilidade de frutos demonstraram um

efeito positivo sobre a ocorrência da espécie. A irara encontra-se associada às formações

florestais (Eisenberg e Redford 1999, Presley 2000, Desbiez et al. 2009). O seu próprio

hábito arborícola deve atuar na seleção desses ambientes, inclusive para permitir a captura

de suas presas, muitas vezes igualmente arborícolas (Presley 2000), mas variáveis da

estrutura vertical não demonstraram efeito, somente a cobertura vegetal. A disponibilidade

de frutos, por sua vez, confirma a importância desses descritores alimentares para a dieta

onívora (Calouro 2000, Presley 2000, Bezerra et al. 2009).

Para P. concolor a profundidade de cobertura vegetal e a disponibilidade de de

médios mamíferos demonstraram um efeito positivo sobre a ocorrência da espécie,

diferentemente das variáveis de obstrução vertical da vegetação, de fechamento do dossel e

da disponibilidade de pequenos mamíferos. No Brasil, este predador de topo está presente

em todos os biomas (Fonseca et al. 1996, Reis et al. 2006) e é considerado um generalista

quanto à seleção de habitat (Kertson et al. 2011, Kelly et al. 2008, Negrões et al. 2010). No

entanto, a presença de áreas com cobertura estrutural da vegetação capaz de lhe garantir

segurança no seu descanso e de favorecer sua camuflagem necessária para a aproximação

de suas presas são fatores considerados importantes na ocupação da espécie (Dickson e

Beier 2002, Kertson et al. 2011). A relação desta espécie com a cobertura vegetal e com a

obstrução vertical de vegetação não deixou claro o papel desses descritores sobre a

ocorrência da espécie, principalmente ao se considerar as discrepâncias estruturais da

vegetação com relação às unidades fisionômicas por onde ela foi registrada. Já sua relação

positiva com a disponibilidade de médios mamíferos e negativa com pequenos mamíferos

pode ser reflexo do papel desses grupos na dieta deste predador oportunista (Rau e

Jimenéz 2002, Novack et al. 2005, Martins et al. 2008, Thompson et al. 2009, Azevedo

2008).

Desta forma, assim como previsto em nossa hipótese inicial, as espécies de médios e

grandes mamíferos foram capazes de utilizar as diferentes unidades fisionômicas uma vez

93

que tais unidades estivessem de acordo com suas necessidades ecológicas, confirmando o

modelo continuum. O papel de cada descritor ambiental para cada espécie apresentou

efeitos distintos em vista dessas necessidades e ainda para M. tridactyla não apresentou

efeito positivo algum, evidenciando que outros filtros não estudados podem ser

importantes, como o próprio modelo considera (Fischer e Lindernmayer 2006).

Contudo, embora diferentes espécies de médios e grandes mamíferos tenham sido

registradas neste mosaico de restauração, este resultado tem que ser avaliado com grande

cautela. As espécies mais frequentemente registradas na assembleia foram representadas

por espécies generalistas que não dependem diretamente de uma estrutura complexa da

vegetação, assim como verificado em outros estudos (Nichols e Nichols 2003, Nichols e

Grant 2007, Munro et al. 2007). Espécies mais especialistas e mais suscetíveis a ambientes

alterados, como T. terrestris e L. pardalis, foram muito pouco frequentes, indicando que

suas necessidades ecológicas ainda não são garantidas pela restauração presente. Portanto,

a existência do habitat em si não significa que necessariamente todas as necessidades

ecológicas estão sendo garantidas a todas as espécies (Nichols e Nichols 2003).

Espécies mais sensíveis como a onça-pintada (Panthera onca), outro grande

predador de topo, grandes herbívoros como o queixada (Tayassu pecari), a paca (Cuniculus

paca), ou o tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla) encontram-se presentes no Parque

Estadual de Intervales, área contínua de Mata Atlântica localizada próxima ao local da

restauração (Vivo e Gregorin 2001), e ainda assim não foram registradas em Intermontes.

Sua ausência é, portanto, indicativo de que o processo de restauração implantado ainda não

é capaz de garantir os recursos necessários para o seu uso por toda a comunidade original

de médios e grandes mamíferos.

Embora este estudo tenha se centrado na ocorrência de mamíferos terrestres,

espécies de primatas igualmente não estão presentes na área estudada. A presença de uma

estrutura da vegetação constituída por árvores de baixo porte, ramificadas desde sua

porção mais inferior produzindo uma copa aberta e consequentemente um dossel de mata

mais aberto, são fatores que devem impedir a presença e ocupação dessas espécies que

dependem de dosséis fechados e de árvores de grande porte com diferentes estratos

arbóreos, árvores de dormir protegidas e até mesmo condição climática adequada para sua

termorregulação (Anderson 2000, Warner 2000, Gestich et al. 2014), principalmente ao se

94

considerar espécies de grandes e médios primatas presentes na região, como o mono-

cavoeiro (Brachyteles arachnoides), o bugio (Allouata fusca) e o macaco-prego (Sapajus

nigritus) (Vivo e Gregorin 2001).

Portanto, para as espécies mais generalistas a restauração pode favorecer o uso

frequente deste mesohabitat dentro de sua área de vida, mas para aquelas espécies mais

especialistas, sensíveis a ambientes alterados e com maiores áreas de vida, os ambientes

restaurados em Intermontes devem atuar como ‘trampolins ecológicos’ ou corredores

ecológicos dentro da paisagem local fragmentada (Metzger 2001. Haddad et al. 2003),

como no caso de T. terrestris e P. concolor, sendo utilizados temporariamente (Munro et al.

2007), ou ainda não devem ser capazes de suprir suas necessidades. Logo, medidas de

manejo devem ser consideradas em processos de restauração futuros, para que a

colonização abranja toda a comunidade de mamíferos terrestres de médio e grande porte,

principalmente as espécies mais especialistas que normalmente são o foco da cosnervação.

Implicações de Manejo

O presente estudo demonstrou que espécies de mamíferos terrestres de médio e

grande porte foram capazes de ocupar o mosaico de restauração de Mata Atlântica

implantada na Fazenda Intermontes. Todavia, esta ocupação ocorreu distintamente entre

as espécies, de acordo com suas necessidades ecológicas. Espécies generalistas de habitat,

que não dependem diretamente de uma estrutura mais complexa da vegetação, foram as

mais favorecidas. Espécies mais sensíveis já estiveram presentes em baixa frequência.

Não só o contexto de paisagem, mas a configuração espacial da restauração, as

espécies de plantas arbóreas e sua densidade de plantio, como as próprias espécies de sub-

bosque utilizadas podem resultar em destinos diferentes da recuperação da vegetação,

criando habitats pobres e que não garantem as condições necessárias para suportar

populações de fauna (Vesk et al. 2008).

Nosso estudo indicou que a trajetória de restauração em Intermontes não foi capaz

de igualar as características estruturais dos remanescentes florestais após 13 anos de

plantio. Unidades que se iniciaram com os mesmos tratamentos resultaram em

complexidades estruturais distintas. A estratégia de restauração adotada e ou a falta de sua

manutenção ao longo deste tempo pode ter sido responsável pelo seu destino atual na

95

estruturação da vegetação, favorecendo o uso e ocupação por espécies mais generalistas e

oportunistas.

Novas estratégias de restauração que levem em conta este aspecto podem gerar

melhores recursos às diferentes espécies de mamíferos, principalmente às especialistas.

Ainda assim, estudos que avaliem e esclareçam quais são os recursos mais importantes

para cada espécie de mamífero terrestre devem ser priorizados, pois podem determinar os

parâmetros necessários para tais estratégias, já que tais espécies respondem mais

diretamente aos gradientes de variação das variáveis ambientais em primeiro lugar

(Fischer e Lindernmayer 2006), como verificado em nosso estudo. Medidas de manejo que

sejam capazes de restaurar estes recursos espécie-específicos numa escala mais fina serão

capazes de garantir a colonização das diferentes espécies de fauna.


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Anexo I. Lista de mamíferos terrestres registrados na Fazenda Intermontes, SP, entre agosto de 2011 e março de 2014. Tipo de dieta: Car-carnívoro ; Fo-folívoro; Fru-frugívoro ; Herb-herbívoro; Ins-insetívoro; Myr-mirmecófago; Oni-onívoro. Nível de ameaça: VU- vulnerável. ¹Pode corresponder a L. tigrinus ou L. wiedii. Para todas as espécies a nomenclatura taxonômica e a dieta foram seguidos de Paglia et al. (2012).

Ordem/Família Nome científico Nome popular Tipo de

dieta

Nível de ameaça

Nacional Estadual

Artiodactyla

Cervidae

Mazama gouazoubira

(Fischer, 1814)

veado-

catingueiro Fru/Herb

Mazama americana

(Erxleben, 1777) veado-mateiro Fru/Herb VU VU

Didelphimorphia

Didelphidae

Didelphis aurita

(Wied-Neuwied, 1826)

gambá-de-

orelha-preta Oni

Carnivora

Canidae

Canis lupus familiaris

(Linnaeus, 1758)

cachorro-

doméstico Car/Oni

Cerdocyon thous

(Linnaeus, 1766)

cachorro-do-

mato Ins/Oni

Chrysocyon brachyurus

(Illiger, 1815) lobo-guará Car/Oni VU VU

Felidae

Leopardus pardalis

(Linnaeus, 1758) jaguatirica Car VU VU

Leopardus sp.¹ gato-do-mato Car VU VU

Puma yagouaroundi

(É. Geoffroy, 1803) gato-mourisco Car

Puma concolor

(Linnaeus, 1777) onça-parda Car VU VU

Mustelidae

Eira barbara

(Linnaeus,1758) irara Fru/Oni

Galictis cuja

(Molina, 1782) furão Car

Procyonidae

Procyon cancrivorus

(G. Cuvier, 1798) mão-pelada Fru/Oni

Nasua nasua

(Linnaeus, 1766) quati Fru/Oni

104

Cingulata

Dasypodidae

Dasypus novemcinctus

(Linnaeus,1758) tatu-galinha Ins/Oni

Pilosa

Euphractus sexcinctus

(Linnaeus,1758) tatu-peba Ins/Oni

Myrmecophagidae

Myrmecophaga tridactyla

(Linnaeus,1758)

tamanduá-

bandeira Myr

Lagomorpha

Leporidae

Sylvilagus brasiliensis

(Linnaeus,1758) tapiti Herb

Perissodactyla

Tapiriidae

Tapirus terrestres

(Linnaeus, 1758) anta

Herb/Fru VU VU

Rodentia

Erethizonthidae

Coendu spinosus

(F. Cuvier, 1823) ouriço-cacheiro

Fru/Fo

Sciuridae

Guerlinguetus aestuans

(Linnaeus, 1766) esquilo

Fru/Oni

105

CONCLUSÃO GERAL

A restauração tem o intuito de recuperar áreas degradadas a fim de manter

ecossistemas sustentáveis, com a recuperação de sua variabilidade estrutural e funcional

(SER, 2004). Avaliações a respeito de sua efetividade têm se centrado sobre a comunidade

de plantas (Kanowski 2010, Kanowski et al. 2003, Rodrigues et al. 2009), sendo

mundialmente escassos estudos sobre a comunidade de fauna que coloniza essas áreas

(Patten 1997, Nicolas et al. 2009). Para o Brasil, este é o primeiro trabalho que avalia a

colonização da comunidade de mamíferos em uma área de restauração de Mata Atlântica.

Estruturalmente o processo de restauração implementado na Fazenda Intermontes

demonstrou que, embora o mesmo tipo de tratamento tenha sido realizado em pontos

amostrais distintos, no seu destino atual eles apresentaram uma estrutura da vegetação

diferente entre si, após 13 anos da sua implantação.

As características estruturais da vegetação não foram capazes de recuperar a mesma

complexidade vegetacional dos remanescentes florestais analisados durante este período.

Os tratamentos de plantio geralmente foram caracterizados por uma intensa obstrução

vegetal até 1,0m do solo, com dossel baixo e aberto e com a presença de maior cobertura

vegetal por gramíneas e não por serapilheira como nos remanescentes. Logo, medidas de

manejo e intervenção ainda mostram-se necessárias para o melhor desenvolvimento da

estrutura da vegetação.

A ausência de uma complexidade estrutural da vegetação é considerada como fator

responsável pela falha da recolonização de espécies de fauna, principalmente com relação

às espécies especialistas (Nichols e Nichols 2003, Cunningham et al. 2007, Munro et al.

2007). Em nosso estudo, embora diferentes espécies tenham sido registradas, verificamos

o predomínio da comunidade por espécies generalistas, tanto para a assembleia de

pequenos mamíferos, dominada pelas espécies Oligoryzomys nigripes e Akodon montesis,

quanto para a assembleia de mamíferos de médio e grande porte, dominada pelas espécies

Cerdocyon thous e Dasypus novemcinctus (Alho et al. 1986, Naughton-Treves et al. 2003,

Carmignotto 2004, Harvey et al. 2006, Dotta e Verdade 2007, Michalski e Peres 2007,

106

Umetsu e Pardini 2007, Naxara 2008, Putker et al. 2008, Pardini et al. 2009, Gammons et al.

2009, Rossi 2011).

Para a assembleia de pequenos mamíferos, as espécies especialistas estiveram

restritas aos remanescentes florestais e ou àqueles pontos amostrais cuja estrutura da

vegetação foi mais complexa. Ainda assim, foram pouco abundantes e ocasionais ao longo

do estudo. Desta forma, a ocorrência e a abudância das espécies especialistas aumentou da

regeneração (área de menor complexidade estrutural) em direção ao remanescentes

florestais (áreas de maior complexidade estrutural), em contrapartida às espécies

generalistas (Anexo I). Para a assembleia de mamíferos de médio e grande porte, espécies

especialistas, como a onça-parda (Puma concolor) e a anta (Tapirus terrestres)

apresentaram baixa frequência de ocorrência, com poucos registros durante o estudo e a

ocorrência das espécies especialistas e ou generalistas variou de acordo com a espécie, mas

foram mais frequentes nas áreas de complexidade estrutural intermediária (Anexo I).

Tais resultados, portanto, demonstram que a restauração da Fazenda Intermontes

ainda não foi capaz de garantir a recolonização e a manutenção de toda a comunidade de

mamíferos terrestres de forma equilibrada, por não suprir as necessidades ecológicas de

todas as espécies, principalmente para as espécies especialistas. Para as espécies de

grandes áreas de vida a fazenda pode representar importantes trampolim-ecológico dentro

da paisagem local (Metzger 2001, Haddad et al. 2003), principalmente se a área oferecer

seus recursos temporariamente ou proteção para seu deslocamento. Ainda que somente 13

anos tenham se passado, caso não haja nenhum tipo de manejo que permita a evolução da

estrutura da vegetação, essa recolonização e manutenção não irá ocorrer nem em longo

prazo.

A análise dos diferentes descritores ambientais (estrutura da vegetação e

disponibilidade de recursos alimentares), por sua vez, evidenciou uma resposta espécie-

específica. Para pequenos mamíferos variáveis da estrutura da vegetação foram bastante

importantes para a ocorrência das espécies, destacando-se a intensidade de cobertura

vegetal sobre solo que aparentou favorecer as espécies generalistas. Para médios e grandes

mamíferos igualmente nenhum padrão foi observado e o efeito dos descritores revelou as

necessidades ecológicas das espécies, embora para M. tridactyla outros filtros devem atuar

sobre a espécie.

107

A identificação desses descritores ambientais em nível específico pode ser utilizada

como base para a elaboração de medidas que permitam o manejo da restauração em

favorecimento das espécies de mamíferos. Dado que as espécies respondem mais

diretamente aos gradientes de variação das variáveis ambientais em uma escala mais fina

(George e Zack 2001, Fischer e Lindernmayer 2006), a reprodução destes aspectos pode

ser capaz de garantir a permanência e a ocorrência das espécies, principalmente as

especialistas. Embora grande parte dos estudos não avalie este nível de escala da variação

dos descritores ambientais em ecologia de restauração, sugerimos que estudos futuros

avaliem este aspecto para auxiliar na compreensão da efetividade dos processos de

restauração no país, favorecendo a elaboração de medidas de manejo.


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110

Anexo I. Esquema ilustrativo da ocorrência das espécies de pequenos, médios e grandes

mamíferos com relação aos diferentes tipos de tratamentos avaliados na fazenda

Intermontes, na cidade de Ribeirão Grande, SP.

RF RARBOP RARBUP PL REG

Espécies Especialistas de Pequenos Mamíferos

Akodon e Oligoryzomys

Dossel fechado< cobertura vegetalMais árvores (com fuste alto e poucas ramificações)

Dossel + aberto> cobertura vegetalMenos árvores (com fuste baixo e muitas ramificações)

Espécies de Médios e Grandes Mamíferos

comunidade de mamÍferos terrestres em um mosaico de...

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