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Acta Scientiae Veterinariae, 2018. 46: 1563.

RESEARCH ARTICLE Pub. 1563

ISSN 1679-9216

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DOI: 10.22456/1679-9216.83468Received: 12 January 2018 Accepted: 26 May 2018 Published: 24 June 2018

1Departamento de Medicina Veterinária Preventiva (DMVP), Escola de Veterinária da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG), Belo Horizonte, MG, Brazil. 2Fundação Ezequiel Dias (FUNED), Belo Horizonte. 3Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (LANAGRO-MG), Pedro Leopoldo, MG. CORRESPONDENCE: T. Oliveira [[email protected] - Tel.: +55 (31)98658-7122]. Departamento de Medicina Veterinária Preventiva, Escola de Veterinária -UFMG. Av. Antônio Carlos n. 6627. Caixa Postal 567. Campus Pampulha da UFMG. CEP 31270-901 Belo Horizonte, MG, Brazil.

Caracterização epidemiológica e avaliação de risco associados à presença da ordem Diptera em granjas de postura

Epidemiological Characterization and Risk Assessment Associated with the Presence of Diptera Order in Laying Poultry Farms

Tiago Mendonça de Oliveira1, Cristina Mara Teixeira2, Isabela de Lourdes Araujo1, Leandro do Carmo Rezende3, Lucas Maciel Cunha2, Rui Pitágoras de Lima Castro Filho1, Soraia Araújo Diniz1 & Marcos Xavier Silva1

ABSTRACT

Background: Health aspects of flocks of laying chickens, such as the occurrence of infestations by parasites and poultry pests, influence significantly the productivity indicators. In recent years, Brazilian poultry has gone through a scientific and technological evolution which resulted in high density poultry hens in the laying sheds and an increase of the occurrence of ectoparasites such as Diptera. The presence of these flies have caused negative impacts for poultry farming, since these may be responsible for the increase of stress and disease emergence and, in addition, reduction of productivity. In this context, the control of synanthropic Diptera is one of the challenges of the poultry farmers and professionals of this area. This study was carried to assess and characterize the risks for the presence of flies in chicken houses of laying farms in the state of Minas Gerais.Materials, Methods & Results: Was used a secondary database and adapted for this study, with information from 402 chicken houses of 42 laying hens commercial properties. The variables used to compose the correspondence model were selected through chi-square tests (P ≤ 0.05). A risk index was built to the presence of flies from variables considered as risk factors for these ectoparasites. In addition, a study of the spatial analysis was carried to evaluate the intensity of chicken houses of poultry farms with the presence of flies. For this, a Kernel map was produced using the QGIZ 2.18.1 software, georreferencing the regions of state of Minas Gerais that have these ectoparasites. It was observed the presence of flies in 253 chicken houses evaluated, which corresponds to a frequency of 62.9%, with the most present flies were Chrysomya spp. 37.3%, M. domestica 34.3%, Fannia spp. 16% and Stomoxys spp. 14%. The graph of the correspondence analysis produced for the epidemiological characterization of the presence of flies presented an accumulated chi-square value of 56.05%. There was an association of the risk index with removal interval and the humidity of the manure and with the type of installation of chicken houses. Farms with chicken houses that create their birds on the ground present a lower risk for the presence of Diptera. In addition, when the removal of the manure is performed manually and is not done periodically, the presence of flies in the chicken houses is observed. It was verified that clusters located in the messoregion south/southwest of Minas Gerais and between the west and metropolitan mesoregion of Belo Horizonte with chicken houses that have the presence of flies.Discussion: The accumulation and permanence of manure can occur in less technical farms that have laying hens kept in confinement with high densities. In the case of Diptera, the greater the interval of removal of the manure below cages, the greater the risk for their presence, combined with the high densities of the birds that contribute to a faster accumulation of manure. The humidity of the manure is another important factor for the development of flies. The risk is high when chicken feces are liquefied, due to the fact that larvaes of flies need a moist substrate for survival. These results provide knowledge about the epidemiology of flies, in addition to demonstrate the profile of laying farms in the state of Minas Gerais. The implementation of certain management measures and the investment in technification of the chicken houses could reduce the risks of possible infestations in the flocks, besides the negative effects resulting from this ectoparasitism.

Keywords: Diptera, risk index, correspondence analysis.

Descritores: Diptera, índice de risco, análise de correspondência.

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T.M. Oliveira, C.M. Teixeira, I.L. Araujo, et al. 2018. Caracterização epidemiológica e avaliação de risco associados à presença da ordem Diptera em granjas de postura. Acta Scientiae Veterinariae. 46: 1563.

INTRODUÇÃO

A ordem Diptera possui mais de 151.000 espé-cies descritas, sendo a segunda maior ordem da classe Insecta, atrás apenas da ordem Coleoptera [7]. Os dípte-ros utilizam para seu desenvolvimento e sobrevivência diferentes substratos como restos alimentares, carcaças de animais, ovos quebrados e fezes acumuladas [17,18].

A presença dos dípteros está associada à trans-missão de patógenos, ao incômodo às galinhas, o qual pode refletir na diminuição das taxas de produtividade dos sistemas de produção de ovos [4,5,10,12]. Em sis-temas intensivos atuais de produção de ovos, onde as galinhas são alojadas em altas densidades há o acúmulo de esterco na superfície abaixo das gaiolas sendo esse substrato excelente para o desenvolvimento de moscas [12,21]. Uma galinha com 1,8 kg em atividade de pos-tura produz, por dia, cerca de 113 g de fezes úmidas, o suficiente para sustentar pelo menos 100 larvas de Musca domestica por dia [15]. Dentre os dípteros que utilizam o esterco de aves para o desenvolvimento, destacam-se espécies das famílias Muscidae, Fannii-dae, Calliphoridae e Sarcophagidae, principalmente M. domestica, Fannia spp. e Chrysomya spp. [22].

Considerando os possíveis prejuízos econô-micos, produtivos e sanitários para a indústria avícola comercial de postura que podem ser atribuídos à ordem Diptera, este trabalho teve como objetivo desenvolver um índice de risco e realizar a caracterização epide-miológica da presença desses ectoparasitos nas granjas de postura do estado de Minas Gerais.

MATERIAIS E MÉTODOS

Amostragem

Este trabalho foi realizado a partir de um banco de dados secundário adaptado de Cunha [8] e estru-turado com informações sobre a presença e ausência

de ectoparasitos, características dos galpões, das aves, das instalações, da localização geográfica e do manejo.

O banco de dados foi construído com informa-ções de 402 galpões de 42 propriedades comerciais de postura do estado de Minas Gerais. Foram avaliados aspectos epidemiológicos que pudessem caracterizar a presença de ectoparasitos da ordem Diptera nos galpões das granjas avícolas, utilizando para isso a Análise de Correspondência (AC). As variáveis presentes no banco de dados foram dicotomizadas para a realização dessa análise.

A seleção das granjas e estratificação das amostras foi realizada considerando a proporção de propriedades avícolas industriais de postura existentes em cada uma das Coordenadorias Regionais do Insti-tuto Mineiro de Agropecuária (IMA).

Índice de risco

Foi construído um índice de risco para caracteri-zar a presença de ectoparasitos da ordem Diptera e, para isso, foram considerados os fatores de risco descritos por Borges [5] e Rezende et al. [20]. Na construção do índice de risco foi atribuída uma pontuação para as variáveis de risco (Importância 1) e de proteção (Importância 0). Além disso para variáveis que apresentavam três cate-gorias como a idade das aves e o número de aves, o peso foi relacionado ao risco que cada uma representaria para a presença de dípteros nos galpões das granjas avícolas. A partir desse resultado foi possível classificar o risco para a presença desses ectoparasitos em três categorias (baixo, moderado e alto). As variáveis utilizadas para a construção do índice de risco para a presença de ecto-parasitos da ordem Diptera estão na Tabela 1.

Análise estatística

As variáveis que iriam compor o modelo de correspondência foram selecionadas através do teste de Qui-quadrado de Pearson (P ≤ 0,05). As variáveis

Tabela 1. Variáveis utilizadas para elaboração do índice de risco para a presença de ectoparasitos da ordem Diptera em municípios de Minas Gerais, Brasil.

Variáveis utilizadas para construção do Índice de Risco

Tipo de instalação (piso ou gaiola)

Utilização ou não de inseticida seletivo

Tipo de remoção de dejetos (manual ou por esteira)

Utilização ou não de acaricida no controle dos ácaros hematófagos

Tipo de umidade dos dejetos sendo 1 (seco), 2 (úmido), 3 (liquefeito)

Intervalo de remoção dos dejetos sendo 1 (0-168 dias), 2 (169-336 dias) e 3 (337-560 dias)

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selecionadas foram submetidas à AC para avaliar as possíveis associações entre a presença de parasitos da ordem Phthiraptera com o índice de risco por meio de figuras gráficas.

A avaliação e interpretação dos gráficos se fez avaliando a proximidade das variáveis com o índice de risco. Além disso, considerou-se a intensidade das asso-ciações com valores de inércia acumulada acima de 40% [9,14]. Para a realização da triagem das variáveis e do modelo de correspondência utilizou-se o software Stata®/SE 12.0 [25]. O gráfico da AC do foi produzido usando dois eixos e o valor do terceiro está próximo as variáveis.

Georreferenciamento

Foi realizado um estudo da análise espacial dos galpões com a presença de dípteros a partir de mapa

de Kernel, analisando a intensidade de galpões com a

presença desses ectoparasitos. Para isso, foi utilizado

o software QGIZ 2.18.1 [19] que possibilitou o geor-

referenciamento das regiões que apresentavam galpões

com a presença de dípteros no estado de Minas Gerais.

RESULTADOS

A frequência de dípteros encontrados nos

galpões de granjas avícolas de postura no estado de

Minas Gerais está presente na Tabela 2. O gráfico

produzido para caracterizar a presença de dípteros em

galpões apresentou um valor de Qui-quadrado acu-

mulado de 56,05% e as variáveis avaliadas no modelo

de correspondência estão contidas dentro dos círculos

azuis (Figura 1). As variáveis utilizadas na construção

Tabela 2. Frequência de dípteros em galpões de granjas avícolas de postura em municípios do estado de Minas Gerais, Brasil - ano de 2012.

Ectoparasito Número de galpões com presença de dípteros Frequência

Ordem Diptera 253 62,9%

Chrysomya spp. 150 37,3%

M. domestica 138 34,3%

Fannia spp. 66 16,0%

Stomoxys spp. 55 14,0%

Figura 1. Gráfico da Análise de Correspondência para a caracterização epidemiológica associado à presença de ectoparasitos da ordem Diptera em galpões de granjas avícolas de postura no estado de Minas Gerais, Brasil.

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gráfica de correspondência estão na Tabela 3 com suas respectivas legendas e as abreviaturas.

Observou-se que as variáveis tempo de remo-ção de dejetos 3 (337 - 560 dias), o tipo de umidade dos dejetos (liquefeito) e a presença de ectoparasitos no abrigo estiveram associados com o índice de risco alto. O índice de risco moderado para a presença de dípteros esteve associado com o intervalo de remoção de dejetos 2 (169 - 336 dias) e por fim, o tipo de instalação (piso) esteve associado com o índice de risco baixo.

A presença de dípteros esteve associado ao conjunto de variáveis que são respectivamente: o tipo

de umidade dos dejetos, a presença de moscas nos de-jetos, o tipo de remoção dos dejetos, o tipo de criação com coleta de ovos manual, com a utilização de aca-ricida e de vassoura de fogo. Além disso, as variáveis remoção de dejetos por esteira e a não utilização de acaricida estiveram fortemente associadas.

Os municípios com galpões detectados para a presença de dípteros estão representados na Figura 2. Observa-se que há pontos aglomerados localizados na Messoregião Sul / Sudoeste de Minas e entre a Mesor-região Oeste e Metropolitana de Belo Horizonte que possuem galpões com a presença desses ectoparasitos.

Tabela 3. Legenda das variáveis presentes no gráfico da Análise de Correspondência para caracterizar a presença de ecto-parasitos da ordem Diptera em granjas avícolas de postura em municípios do estado de Minas Gerais, Brasil - ano de 2012.

Variável utilizada no modelo de correspondência Abreviatura

Tipo de criação (postura com coleta de ovos manual) Pos_man

Tipo de criação (postura com coleta de ovos mecanizada) Pos_mec

Remoção de dejetos manualmente Manu

Remoção de dejetos por esteira mecanizada Este

Tipo de instalação nos galpões (Gaiola) Gaio

Tipo de instalação nos galpões (Piso) Piso

Remoção de dejetos no intervalo 1 (0-168 dias) 1_rem



Não utilização de acaricida nos galpões N_acid

Utilização de acaricida nos galpões S_acid

Não utilização de inseticida seletivo nos galpões N_inset

Utilização de inseticida seletivo nos galpões S_inset

Umidade dos dejetos (esterco) Seco Sec

Umidade dos dejetos (esterco) Úmido Úmi

Umidade dos dejetos (esterco) Liquefeito Liqu

Ausência de moscas nos dejetos (esterco) N_mos_est

Presença de moscas nos dejetos (esterco) S_mos_est

Utilização de vassoura de fogo (Lança chama) nas instalações avícolas S_vass

Não utilização de vassoura de fogo (Lança chama) nas instalações avícolas N_vass

Não há presença de ectoparasitos em abrigos nos galpões N_ect_ab

Há presença de de ectoparasitos em abrigos nos galpões S_ect_ab

Não há presença de Dípteros (moscas) nas instalações avícolas N_dip

Há presença de Dípteros (moscas) nas instalações avícolas S_dip

Risco baixo para a presença de ectoparasitos Ris_bai

Risco moderado para a presença de ectoparasitos Ris_mod

Risco alto para a presença de ectoparasitos Ris_alt

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DISCUSSÃO

A frequência observada de dípteros neste estu-do é semelhante às pesquisas anteriores realizadas por Bicho et al. [4] e Borges [5]. Entretanto, observa-se diferenças desses resultados com outros estudos [1,3] e tal fato pode ser explicado devido ao intervalo do período da coleta das amostras que foi entre os meses de março a julho. Segundo estudo realizado em granjas de Pelotas, RS [4], os meses de maior abundância de dípteros é nos meses de outubro a julho. Além disso, fatores climáticos como temperatura, umidade relativa do ar e as precipitações pluviométricas podem influen-ciar nas frequências de dípteros coletados em granjas de galinhas poedeiras [3].

O acúmulo e permanência dos dejetos podem ocorrer em granjas menos tecnificadas que possuem aves mantidas em confinamento com elevadas densida-des. No caso dos dípteros quanto maior o intervalo de remoção dos dejetos abaixo das gaiolas, maior o risco para a sua presença, aliado a isso as altas densidades das aves contribuem para um acúmulo mais rápido de dejetos. Os sistemas atuais de produção de ovos pro-movem o confinamento com alta densidade de animais nas instalações, o que contribui para a proliferação de importantes ectoparasitos de poedeiras [23].

A umidade dos dejetos é outro fator importante para o desenvolvimento de dípteros. O risco é alto quando as fezes das galinhas são liquefeitas devido ao fato de que as larvas de moscas precisam de um

substrato úmido para sobrevivência. As larvas de Musca domestica predominam no esterco de galinhas com umidade acima de 70% [16]. A faixa de 70-79% de umidade é a melhor para o desenvolvimento de M. domestica [24]. Ao visitarem vários estabelecimentos avícolas [6], verificaram que M. domestica procria em esterco com umidade relativa de 45 a 64%. Segundo alguns relatos da literatura um maior acúmulo de dejetos favorece a proliferação de diversas espécies de moscas [1,2,13]. O desenvolvimento de dípteros depende das condições de umidade dos dejetos. Deste modo, observa-se na AC uma forte associação entre essas variáveis. Este resultado corrobora com outros estudos [6,16,24] que relatam que a umidade dos de-jetos é um fator predisponente para o desenvolvimento dos dípteros.

Nos galpões avaliados foi observada a pre-sença de ectoparasito nos abrigos e tal variável esteve associado ao risco alto, ou seja, nos estabelecimentos avícolas de postura é pertinente encontrarmos algum ectoparasito, como: ácaros, piolhos, carrapatos, cascu-dinho e moscas. Este fato decorre porque a maioria dos estabelecimentos possuem galpões do tipo californiano com estrutura em metal ou madeira, com cobertura de telha e laterais abertas, assim estas características propiciariam a presença de algum ectoparasito nos galpões ou até mesmo em abrigos.

As granjas com galpões que criam suas aves no piso apresentam menor risco para a presença de dípteros. Tal fato pode ser justificado, porque quando

Figura 2. Municípios que possuem galpões com a presença de dípteros no estado de Minas Gerais, Brasil. ( Dados de 2012).

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as aves são criadas em gaiolas ocorre um maior acú-mulo de esterco e, consequentemente, proliferação de diversas espécies de dípteros como descrito na literatura [1,2,13].

Nos galpões em que a remoção dos dejetos é realizada manualmente e não é feita de forma periódica é observado a presença de moscas nos galpões. Estes resultados corroboram os resultados obtidos por Lopes et al. [13] que observaram abundância significativa de dípteros em granjas avícolas no estado de São Paulo, quando a umidade média do esterco foi estimada em 61,21%. Além disso, observa-se que as granjas não tecnificadas dependem da mão de obra humana na re-alização de diversas atividades, como a coleta de ovos que é realizada manualmente, sendo assim, os ovos podem cair durante o seu recolhimento e as moscas podem utilizar desse substrato como fonte de alimento.

O emprego de acaricida nos galpões se deve as infestações causadas pelos ácaros hematófagos (O. sylviarum, O. bursa e D. gallinae). Este produto quando utilizado de forma indiscriminada poderia causar a dimi-nuição de espécies predadoras de dípteros, ocasionando um desiquilíbrio no esterco e favorecendo o aumento da população de moscas. Portanto, assim como observado por Borges [5] os dejetos acumulados nos galpões abri-gam várias espécies de coleópteros, himenópteros e áca-ros que atuam como predadores e parasitoides naturais de dípteros podendo ser utilizados como componentes biológicos em programas de manejo integrado de pragas. Quando o esterco encontra-se em condições ideais, o controle biológico é responsável por aproximadamente 53,4 a 99,45% de mortalidade dos imaturos de mos-cas[11]. O controle de dípteros é recomendável devido aos impactos econômicos diretos e indiretos causados pelo seu parasitismo. A vassoura de fogo (lança-chama) esteve associado a presença de dípteros, porque é um mé-todo utilizado para controle dos dípteros adultos que se instalam no interior dos galpões, apesar que geralmente esse método é realizado nas instalações no fim do ciclo produtivo das aves. Somente a vassoura de fogo não seria suficiente para controlar a população de dípteros, assim as medidas de controle devem ser realizadas de forma articulada, a fim de evitar um tempo suficiente e viável para a recuperação das moscas na fase larval e adulta. Os insetos praga não são erradicados, mas, sim, mantidos em um nível de presença aceitável, abaixo do custo das ações de controle [5].

Os acaricidas não são direcionados ao controle de dípteros, no entanto são usados em infestações cau-sadas por ácaros hematófagos. Contudo observa-se que granjas altamente tecnificadas não utilizam este produto. Este fato pode ser explicado devido a relação de custo e benefício, por isso opta-se pelo não uso, ou ainda porque são granjas que tendem a exportar seus ovos e evitam a presença de resíduos em seus produtos. Entretanto, observa-se que granjas menos estruturadas fazem o uso destes produtos, uma vez que seus planteis estão mais vulneráveis à ocorrência de ectoparasitos, como ácaros. Esta vulnerabilidade decorre da infraestrutura dos galpões, que são do tipo californiano com estrutura em metal ou madeira, com cobertura de telha e laterais abertas, assim tais características propiciariam a presença de ectoparasitos nos abrigos ou no interior dos galpões.

Observa-se que há pontos aglomerados lo-calizados na Messoregião Sul / Sudoeste de Minas e entre a Mesorregião Oeste e Metropolitana de Belo Horizonte que possuem galpões com a presença desses ectoparasitos. Sugere-se que a variação entre os padrões dos pontos apresentados no mapa de Kernel possam ser atribuídos às condições climáticas, as quais têm relativa relevância para a localização geográfica dos dípteros. Municípios localizados onde a temperatura é de moderada a mais elevada possuem a presença desses ectoparasitos. O desenvolvimento de algumas espécies de moscas sinantrópicas, dependem das condições bio-geocenóticas, assim como as observadas por Bélo et al. [3] que avaliaram dipterofauna de uma granja localizada no município de Jaboticabal e observaram que as dez espécies de dípteros mais comuns estiveram presentes durante todo o período do estudo, entretanto houve uma variação de 62% nas frequências dessas espécies atribuídas a fatores ambientais como, temperatura, umidade relativa do ar e precipitações pluviométricas.

Outro aspecto relevante, e que pode estar as-sociado aos padrões geográficos observados no mapa, está relacionado as medidas de manejo de remoção de dejetos. Como os dípteros utilizam desse substrato para crescimento e desenvolvimento quanto maior o tempo de permanência desses dejetos, maior será o risco para a presença destes insetos. Além disso, diversos estudos têm afirmado que a ocorrência de dípteros está dire-tamente relacionada com a temperatura e umidade do esterco dos aviários. O crescimento das populações de dípteros é significativamente influenciada pela quali-dade, umidade e temperatura do esterco [2].

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CONCLUSÃO

O risco alto e moderado para presença de dípteros está diretamente relacionada a permanência e umidade do esterco abaixo das gaiolas. Por isso sugere-se a remoção periódica do esterco e o monito-ramento da umidade diariamente, verificando possíveis pontos de vazamento de bebedouros e encanamentos, tal prática poderia diminuir a presença de dípteros nos dejetos e nos galpões. A implementação de certas me-didas de manejo e o investimento em tecnificação dos galpões poderia diminuir os riscos para a pre-sença de dípteros e consequentemente reduzir a utilização de pesticidas e os possíveis riscos da pre-sença de resíduos em ovos. A construção dos índices

de risco evidencia o perfil das granjas que possuem em seus galpões dípteros no estado de Minas Gerais. Além disto, o conhecimento de tais características pode evidenciar aspectos epidemiológicos das infes-tações por estes ectoparasitos, bem como contribuir na implementação de medidas que poderiam prevenir ou até mesmo reduzir a ocorrência dos parasitos da ordem Diptera em galpões de granjas avícolas.

Funding. This research was funded by National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) through approval, N°131325/2016-7 and by the Minas Gerais State Research Foundation (FAPEMIG).

Declaration of interest. The authors report no conflicts of interest. The authors alone are responsible for the content and writing of the paper.

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