UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO

PROGRAMA REGIONAL DE PÓS-GRADUAÇÃO EM

DESENVOLVIMENTO E MEIO AMBIENTE - PRODEMA

BIODIVERSIDADE ALGAL E ANÁLISE DOS SERVIÇOS

ECOSSISTÊMICOS EM UMA SALINA DO NORDESTE,

BRASIL

A BIOTECNOLOGIA VEGETAL COMO ALTERNATIVA PARA A COTONICULTURA FAMILIAR

SUSTENTÁVEL

A BIOTECNOLOGIA VEGETAL COMO ALTERNATIVA PARA A COTONICULTURA FAMILIAR

SUSTENTÁVEL A BIOTECNOLOGIA VEGETAL COMO ALTER PARA A COTONICULTURA

FAMILIAR SUSTENTÁVELAAA

RODRIGO HERICO RODRIGUES DE MELO SOARES

2018

Natal – RN

Brasil

Rodrigo Herico Rodrigues de Melo Soares

A BIOTECNOLOGIA VEGETAL COMO ALTERNATIVA PARA A COTONICULTURA FAMILIAR

SUSTENTÁVEL

A BIOTECNOLOGIA VEGETAL COMO ALTERNATIVA PARA A COTONICULTURA FAMILIAR

SUSTENTÁVEL A BIOTECNOLOGIA VEGETAL COMO ALTER PARA A COTONICULTURA

FAMILIAR SUSTENTÁVELAAA

Dissertação apresentada ao Programa

Regional de Pós-Graduação em

Desenvolvimento e Meio Ambiente, da

Universidade Federal do Rio Grande do

Norte (PRODEMA/UFRN), como parte dos

requisitos necessários à obtenção do título de

Mestre.

Orientador: Profa. Dra. Eliane Marinho Soriano

2018

Natal – RN

Brasil

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - ­Centro de Biociências - CB

Soares, Rodrigo Herico Rodrigues de Melo.

Biodiversidade algal e análise dos serviços ecossistêmicos em uma salina do Nordeste, Brasil / Rodrigo Herico Rodrigues de Melo

Soares. - Natal, 2019.

65 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Departamento de Oceanografia e

Limnologia. Programa Regional de Pós-Graduação em Desenvolvimento e Meio Ambiente (PRODEMA).

Orientadora: Profa. Dra. Eliane Marinho Soriano.

1. Macroalgas - Dissertação. 2. Salina - Dissertação. 3.

Serviços ecossistêmicos - Dissertação. 4. Gradiente de salinidade

- Dissertação. 5. Distribuição espacial - Dissertação. I. Soriano, Eliane Marinho. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 639.64

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351

RODRIGO HERICO RODRIGUES DE MELO SOARES

Dissertação submetida ao Programa Regional de Pós-Graduação em Desenvolvimento e Meio

Ambiente, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (PRODEMA/UFRN), como

requisito para obtenção do título de Mestre em Desenvolvimento e Meio Ambiente.

Aprovado em:

BANCA EXAMINADORA:

_______________________________________________

Prof(a). Dr(a). Eliane Marinho Soriano

(PRODEMA/UFRN)

______________________________________________

Prof(a). Dr. Jorge Eduardo Lins Oliveira

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (PRODEMA/UFRN)

_______________________________________________

Prof(a). Dr(a). Marcella Araújo Amaral Carneiro

Centro Universitário FACEX

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente a Deus, a minha família e todos aqueles que sempre confiaram em

mim;

Em especial a meus pais Maria Gorete e Renato Luís, como também, à minha família;

A minha companheira Priscila Gabrielle, pelo apoio e incentivo;

A meus sogros Graça e Humberto pelo apoio;

A minha orientadora Eliane Marinho Soriano pela paciência, por todo o conhecimento

transmitido e amizade;

A meus colegas de laboratório Felipe, Marcelle e Júlia pela amizade e ajuda;

A CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoas do Nível Superior) pelo apoio

financeiro;

Ao IDEMA e colegas de trabalho que me apoiaram nessa caminhada;

À empresa Salinor por colocar todos os recursos a disposição para realização desta pesquisa,

em especial a Tothya pelo atendimento prestativo;

Por fim, a todos aqueles que contribuíram, direta ou indiretamente, para a realização

desta dissertação, o meu sincero agradecimento.

RESUMO

BIODIVERSIDADE ALGAL E ANÁLISE DOS SERVIÇOS ECOSSISTÊMICOS EM UMA SALINA DO

NORDESTE, BRASIL

A produção de sal por evaporação de água do mar é uma das mais antigas das indústrias. Em várias regiões

costeiras áridas do mundo, este processo é realizado de forma natural, ou, mais comumente em tanques

interligados. As salinas têm elevado valor ecológico para diversas espécies da fauna e flora. Essas áreas fornecem

habitat estável, local de reprodução, assim como áreas de forrageio para diversas espécies. Dentro dos tanques onde é produzido o sal, comunidades de vertebrados, invertebrados e algas (macro e micro) são comparáveis a

ambientes hipersalinos, as quais apresentam modelos de distribuição em função do gradiente de salinidade. O

presente estudo foi realizado em uma salina industrial (Salinor - Salinas do Nordeste S.A) localizada no litoral do

Rio Grande do Norte. Esse estudo teve como objetivo analisar a composição e estrutura das comunidades

macroalgais em relação ao gradiente de salinidade e identificar os serviços ecossistêmicos potenciais associados à

área de estudo. A pesquisa foi dividida em dois capítulos. O primeiro capitulo faz referência à caracterização e

distribuição das macroalgas e os fatores ambientais que influenciam a presença ou ausência desses organismos em

uma área restrita da salina (evaporadores). No segundo capitulo, dada a importância ecológica e econômica da

salina, o estudo teve como enfoque a análise dos serviços ecossistêmicos prestados por esses ambientes. Para o

estudo das macroalgas foram demarcadas 17 estações na área dos evaporadores onde as macroalgas se fazem

presentes. Um total de 32 espécies de macroalgas foram identificadas, das quais 59% pertenciam ao grupo das

algas vermelhas (Rhodophyta), 38% as algas verdes (Chlorophyta) e 3% as algas marrons (Ochrophyta). A distribuição espacial esteve relacionada a vários parâmetros ambientais. Dentre eles a salinidade foi considerada

como o fator chave que determinou direta ou indiretamente a composição e a distribuição das macroalgas nos

diferentes setores estudados. No entanto, a interação de diferentes fatores, tais como, profundidade, pH,

temperatura e nutrientes, influenciaram de maneira distinta sobre os diferentes grupos taxonômicos. Quanto a

análise dos serviços ecossistêmicos prestados pela biodiversidade da salina, foi possível identificar um total de 41

serviços ecossistêmicos gerados pelos diferentes habitats (manguezal, apicum, caatinga, evaporadores e

cristalizadores). Os serviços analisados se encontram nas quatro categorias existentes (provisão, suporte, regulação

e cultural), com diversas funções como por exemplo, fornecimento de alimento, manutenção da biodiversidade,

sequestro de carbono, pesquisa e ecoturismo. Assim, os serviços ecossistêmicos desempenhados pela salina

demonstram a importância dessa salina não só na manutenção da biodiversidade, mas também do ponto de vista

econômico.

PALAVRAS-CHAVE: Macroalgas; Salina; Serviços ecossistêmicos; Gradiente de salinidade; Distribuição

espacial.

ABSTRACT

MACROALGAE BIODIVERSITY AND ANALYSIS OF ECOSYSTEM SERVICES IN A NORTHEAST

SALT, BRAZIL

The salt production by evaporation of sea water is one of the oldest processing activities. In several arid coastal

regions, this process is carried out naturally, or artificially in interconnected tanks. The saltwork areas have high

ecological value for several species of fauna and flora. These areas provide stable habitat, reproduction grounds,

as well as feeding areas for various species. In the tanks where salt is produced, communities of vertebrate,

invertebrate and algae (macro and micro) are comparable to hypersaline environments, presenting distribution

models as a function of the salinity gradient. The present study was carried out in an industrial salt work (Salinor - Salinas do Nordeste S.A) located on the northern coast of Rio Grande do Norte. This study aimed to analyze the

composition and structure of macroalgal communities in relation to the salinity gradient and to identify the

potential ecosystem services associated with the study area. This research was divided into two chapters. The first

chapter refers to the macroalgae characterization and distribution and environmental factors that influence the

presence or absence of these organisms in a restricted saltwork area (ponds). In the second chapter, taking into

account the ecological and economic importance of saltwork areas, the study was concerned with the ecosystem

services analysis provided by these areas. For the macroalgae distribution study, were delimited 17 stations into

the salt work area where the macroalgae are was present. A total of 32 macroalgae species were identified, of

which 59% belonged to the group of red algae (Rhodophyta), 38% the green algae (Chlorophyta) and 3% the

brown algae (Ochrophyta). The spatial distribution was associated to several environmental parameters. Among

all the factors, salinity was considered as the principal, that determined the macroalgae composition and

distribution. However, the interaction of different factors, such as depth, pH, temperature and nutrients, had a different influence on the different taxonomic groups. As for the ecosystem services analysis, provided by the

saltwork biodiversity, it was possible to identify a total of 41 ecosystem services generated by the different habitats

(mangrove, hypersaline tidal flats, caatinga, evaporators and crystallizers). The ecosystem services analyzed were

classified in four categories (provision, support, regulation and cultural), with different functions such as food

supply, biodiversity maintenance, carbon sequestration, research and ecotourism. Thus, the ecosystem services

performed by saltwork areas demonstrate the importance of this areas not only in the biodiversity maintenance,

but also from the economic approach.

KEYWORDS: Macroalgae; Saltwork; Ecosystem services; Salinity gradient; Spatial distribution.

LISTA DE FIGURAS

INTRODUÇÃO GERAL

Figura 1. Esquema demonstrando canais, tipos de tanque e circuito da água do mar em uma Salina..................12

Figura 2. Variação da biomassa dos principais organismos nos evaporadores e cristalizadores de uma salina de

acordo com o aumento de salinidade.......................................................................................................................15

Figura 3. Mapa de localização da área de estudo (Salinor)....................................................................................19

CAPITULO 1

Figura 1. Mapa de localização da área de estudo localizado na Salinor com a demarcação dos pontos de coleta....30

Figura 2. Mapas com interpolação IDP, dos parâmetros ambientais coletados em campo....................................34

Figura 3. Riqueza algal por ponto de coleta em cada setor estudado.....................................................................37

Figura 4. Mapa de Interpolação IDP, da distribuição e riqueza algal na área objeto de estudo.............................38

Figura 5. Análise de Redundância (RDA) realizada para comunidade de macroalgas identificadas na área de

estudo ............................................................................................................................................................. 39

CAPITULO 2

Figura 1. Map showing the location of the Salinor saltwork……….....................................................................50

Figura 2. Multitemporal analysis map of land use/occupation classes in the studied area………........................54

LISTA DE TABELAS

CAPITULO 1

Tabela 1. Médias, desvio padrão e análise de variância dos parâmetros ambientais determinados no local de estudo

durante o período estudado......................................................................................................................................32

Tabela 2. Coeficientes de correlação entre os parâmetros ambientais e riqueza algal...........................................33

Tabela 3. Número de espécies algais encontradas nos diferentes setores...............................................................36

CAPITULO 2

Tabela 1. Literature review of the potential ecosystem services that salt fields provide………...........................52

Tabela 2. Land cover/Land use classes and areas in hectares……………………................................................53

Tabela 3. Ecosystem services identified in the study area, based on natural features………...…………………56

SUMÁRIO

1. Introdução Geral ............................................................................................................ 11

1.1. Histórico sobre a produção do sal ............................................................................... 11

1.2. Ambiente de salinas ................................................................................................... 13

1.3. Serviços ecossistêmicos ............................................................................................. 16

2. Justificativa e objetivo do estudo ................................................................................... 17

3. Caracterização geral da área de estudo......................................................................... 18

3.1 Localização da área de estudo ..................................................................................... 18

4. Metodologia Geral .......................................................................................................... 20

4.1. Biodiversidade Algal ................................................................................................. 20

4.2. Serviços ecossistêmicos ............................................................................................. 20

4. Referências ..................................................................................................................... 22

Capítulo 1 – Diversidade e distribuição de macroalgas ao longo de um gradiente

de salinidade em uma salina artificial. .............................................................................. 26

Abstract .............................................................................................................................. 27

1. Introdução ...................................................................................................................... 28

2. Metodologia .................................................................................................................... 29

2.1. Área de estudo ........................................................................................................... 29

2.2. Coleta de dados .......................................................................................................... 31

2.2.1 Coleta e identificação de macroalgas .................................................................. 31

2.2.2 Coleta e determinação de parâmetros ambientais ................................................ 31

2.2.3 Analises estatísticas ............................................................................................ 31

3. Resultados ....................................................................................................................... 32

3.1. Parâmetros ambientais ............................................................................................... 32

3.2. Macroalgas ................................................................................................................ 35

4. Discussão......................................................................................................................... 39

5. Referências ..................................................................................................................... 43

Capítulo 2 – Identification and analysis of ecosystem services associated with

biodiversity of saltworks .................................................................................................... 46

Abstract .............................................................................................................................. 46

1. Introduction .................................................................................................................... 47

2. Materials and Methods .................................................................................................. 49

2.1. Study area .................................................................................................................. 49

2.2. Data collection ........................................................................................................... 50

3. Results and Discussion ................................................................................................... 51

3.1. Identification of Ecosystem Services .......................................................................... 51

3.2. Mapping of natural resources ..................................................................................... 53

3.3. Biodiversity and ecosystem services of saltwork ........................................................ 55

4. Conclusion ...................................................................................................................... 60

5. Acknowledgements ......................................................................................................... 60

6. References ....................................................................................................................... 61

Considerações finais ........................................................................................................... 65

11

1. INTRODUÇÃO GERAL

1.1 Histórico sobre a produção de sal

Desde a antiguidade as salinas têm sido utilizadas pelo homem. Historicamente o uso

do sal remonta a milhares de anos, dando origem a uma das mais antigas relações comerciais

(KURLANSKY, 2001). Provavelmente a China foi a primeira civilização a extrair o sal do mar,

seguida pelo Egito. Na China, há registros do uso da técnica datados de 6.000 a.C. e no Egito,

3.000 a.C. Na Europa, a extração do sal de rocha ocorreu ainda na idade do bronze, utilizando-

se ferramentas rudimentares de metal (KURLANSKY, 2001). O sal desempenhou um papel

importante em muitas civilizações. Embora inicialmente tenha se tornado importante devido a

sua capacidade em preservar os alimentos (principalmente carne e peixe), posteriormente

ganhou um significado simbólico que era desproporcional ao seu valor econômico

(ALBARRACÍN et al., 2011).

Em muitas culturas, como por exemplo, nas civilizações grega e romana, o sal esteve

relacionado à espiritualidade, sendo utilizado como oferenda aos deuses com o intuito de obter

proteção espiritual (SOUTO; FERNANDES, 2005; CHRISTÓVÃO, 2011). Para os orientais,

o sal era considerado um símbolo de amizade, para os Hebreus era utilizado em rituais de

sacrifício e no cristianismo era usado como símbolo de purificação e no ritual de batismo. Em

diversas ocasiões, foi usado como dinheiro. Entre os exemplos históricos mais conhecidos,

figura o costume romano de pagar em sal parte da remuneração dos soldados, o que deu origem

à palavra salário (CRISMAN, 2009; FERNANDES, 2010; ALBARRACÍN et al., 2011).

As primeiras salinas surgiram provavelmente ao longo das margens dos lagos salgados

e áreas costeiras (KOSTICK, 1993). Na Ásia, os chineses usavam dois diferentes métodos para

coletar sal das áreas costeiras. No primeiro método, eles coletavam algas e secavam ao sol.

Depois de secas as algas eram fervidas e a salmoura era evaporada para recuperar o sal. Outro

método consistia em aprisionar a água do mar em cavidades de 2 metros de profundidade na

zona intertidal. Sobre essas concavidades eram colocadas varas de bambu e areia pelos quais a

água salina era filtrada. Após um período de evaporação, a salmoura era colocada em tanques

revestidos de argila para evaporar ao sol (KOSTICK, 1993). Estes relatos indicam que a

produção de sal a partir da água do mar é um processo antigo e de simples tecnologia.

O conceito de produção de sal não mudou significantemente ao longo da história, apenas

as técnicas de coleta foram aprimoradas com o passar do tempo. Inicialmente a produção do sal

era rudimentar, pois a água do mar represada em concavidades era evaporada depositando no

solo parte dos sais contidos na água. Posteriormente, foram adicionados no processo produtivo

12

novos tanques os quais possibilitaram a obtenção de um sal de melhor qualidade

(KOROVESSIS; LEKKAS, 2009).

Atualmente existem dois tipos de salina: a artesanal com processo produtivo mais

rudimentar e a industrial com processo produtivo voltado para produção do sal marinho em

larga escala. Uma salina industrial é composta por uma série de tanques rasos interconectados,

que permite que a água do mar passe de um tanque a outro por gravidade ou bombeamento.

Nesse processo, a água do mar é continuamente evaporada pelo sol e pelo vento e a salinidade

aumenta na sucessão dos tanques (Figura 1). No início do circuito, os tanques são chamados de

evaporadores, sendo estes caracterizados por apresentarem uma grande extensão de área e com

coloração e salinidade da água similar à água do mar. No final do circuito, a água já possui um

teor de salinidade bem elevado e apresenta coloração esbranquiçada. Esses tanques são

denominados de cristalizadores (DAVIS, 2000; RODRIGUES et al., 2011).

Figura 1. Esquema demonstrando canais, tipos de tanque e circuito da água do mar em uma salina. Fonte:

Modificado de Rodrigues et al. (2011).

No Brasil, as maiores salinas estão situadas na linha de costa, mais especificamente no

litoral do Rio Grande do Norte, onde são encontradas as maiores empresas salineiras do país

(ROCHA et al., 2012). A região Nordeste do Brasil apresenta condições climáticas ideais para

esse tipo de atividade, pois são caracterizadas por grandes períodos de seca, fortes ventos, alta

incidência solar e alta taxa de evaporação. Registros históricos relatam que antes da chegada

13

dos colonizadores, as populações nativas já faziam uso do sal originado da evaporação da água

do mar. No Rio Grande do Norte, o primeiro registro escrito da história do sal foi dado por

Jerônimo de Albuquerque, que relatou, em agosto de 1605, a formação espontânea das salinas

em uma área hoje identificada como Macau. Em 1808, o rei D. João IV assinou a Carta Régia

que liberou a extração de sal brasileiro de quaisquer imposições, o que resultou no incremento

na produção. Em 1970, com o desenvolvimento da indústria química do Brasil e o consequente

aumento da demanda do sal de alta qualidade, ocorreu a modernização e ampliação das salinas

do Rio Grande do Norte (COSTA et al., 2014).

1.2 Ambiente de salinas

Ecossistemas salinos incluem vários ambientes aquáticos, como lagos, pântanos, deltas

e marismas. Vários desses ecossistemas localizados entre o meio marinho e continental são

temporários. Nesses ecossistemas, estão incluídas as salinas que são constituidos por vários

tanques rasos interconectados, nos quais a salinidade aumenta gradualmente dos evaporadores

(tanques iniciais) para os cristalizadores (tanques finais), local no qual ocorre a precipitação

dos cristais de sal (KHEMAKEM et al., 2010).

As salinas são ecossistemas aquáticos costeiros de uma grande heterogeneidade, pois

apresentam diversos tipos de ambientes, começando pelo ambiente similar ao lagunar e marinho

(evaporadores) e finalizando com ambientes hipersalinos nos cristalizadores (DAVIS, 2000).

A grande diferença dos parâmetros físico–químicos em cada circuito da salina é refletida na

diversificação da flora e fauna que se adapta para colonizar cada tipo de ambiente do sistema.

Nos locais onde a salinidade é mais baixa (tanques iniciais), a biodiversidade é bastante

significante. À medida que o gradiente de salinidade aumenta, muitos grupos taxonômicos

desaparecem e a biodiversidade diminui, persistindo nos cristalizadores (condições extremas)

apenas os halotolerantes (EVAGELOPOULOS; SPYRAKOS; KOUTSOUBAS, 2009).

Tecnicamente uma salina é formada por um conjunto de tanques que são abastecidos

com água do mar. Juntamente com a água de abastecimento, são introduzidos nos tanques,

material orgânico, nutrientes, plâncton e outros organismos como crustáceos, moluscos e peixes

que encontram nesse ambiente condições para sua alimentação, reprodução e crescimento.

Através de um ciclo contínuo, ocorre transformação, transferência de energia e ciclagem de

matéria entre a parcela abiótica e biótica. A exceção do microcrustáceo Artemia e algumas

espécies de microalgas e bactérias, a maioria dos organismos é encontrada em salinidades

14

inferiores a 100 PSU (DAVIS; GIORDANO, 1995; THIÉRY; PUENTE, 2002; COSTA et al.,

2015).

No ecossistema “salinas”, os sistemas biológicos são compostos de comunidades

planctônicas e bentônicas. A energia do sol e os nutrientes inorgânicos são usados pelas plantas,

algas e bactérias para a produção de compostos orgânicos através do processo fotossintético. A

qualidade da água é influenciada por uma série de fatores biológicos e, além das mudanças na

salinidade dos tanques, a evaporação da água também muda os aspectos biológicos de cada

série de tanques (DU TOIT, 2001). Tais condições são toleradas por comunidades aquáticas,

que apresentam relações interespecíficas, e por espécies que são altamente especializadas para

a vida nesse ambiente (LÓPEZ et al., 2010).

A organização espacial dos tanques e as diferenças de profundidades entre eles,

necessárias para o processo da produção de sal, favorece um alto grau de heterogeneidade e

produtividade que são atrativos para numerosos consumidores primários e secundários

(EVAGELOPOULOS; SPYRAKOS; KOUTSOUBAS, 2009; HAMDI; CHARFI; MOALI,

2008). A estrutura e composição de plantas, algas e animais encontrados em cada tanque são

determinadas pela salinidade, temperatura e disponibilidade de nutrientes (COLEMAN, 2009).

Cada organismo presente nas salinas apresenta um melhor desenvolvimento onde as condições

são ótimas para ele, porém, este organismo pode também ser encontrado em outros habitats, em

condições subótimas, contribuindo para a cadeia trófica ali presente.

Os organismos vivos de uma salina são essenciais para a produção de sal, a qual está

intimamente ligada às características físico-química do sistema (DAVIS, 2006). Eles podem

beneficiar ou prejudicar a produção de sal, portanto, o conhecimento da ecologia desses

organismos é importante para os gestores das salinas. Um sistema biológico em equilíbrio

permitirá a obtenção de um sal de qualidade e rendimento elevado, enquanto que um sistema

em desequilíbrio irá dificultar a precipitação do sal e seus cristais serão de baixa qualidade

(SUNDARENSEN et al., 2006).

Os tanques iniciais de uma salina sustentam um grande número de espécies e este

número diminui com o aumento da salinidade. Nesse setor da salina, é encontrada a maior parte

da biodiversidade composta por espécies do plâncton, algas, invertebrados e peixes (DAVIS,

2000). Nesses tanques, são encontradas também espécies de fanerógamas e macroalgas

marinhas responsáveis por uma boa parte da produtividade primária desse setor. A presença

dessas comunidades é determinada pelas condições ambientais de cada tanque (DU TOIT,

2001). Ecossistemas estáveis e de alta produtividade são características de fanerógamas, que

são particularmente eficientes na ciclagem de nutrientes. No entanto, o lento crescimento das

15

espécies pode sofrer concorrência com espécies oportunistas de macroalgas. Em geral, as

macroalgas ocorrem nos tanques iniciais. As espécies mais frequentes são as macroalgas

Cladophora, Rhizoclonium, Ulva, Batophora e Valonia que podem ocorrer nos tanques com

salinidades mais baixas e intermediarias (DAVIS; GIORDANO, 1995; MILLÁN et al., 2011).

As macroalgas são organismos altamente produtivos e geram alimento e abrigo para

invertebrados que representam um importante recurso alimentar para os predadores que

habitam ou visitam esse setor (e.g. peixes e aves) (TAVARES et al., 2009).

As espécies são influenciadas por diversos fatores abióticos e bióticos. As características

desses parâmetros ambientais fazem com que determinadas espécies possam ali se estabelecer.

Mudanças nas condições ambientais podem favorecer o desaparecimento de algumas espécies,

em detrimento de outras melhores adaptadas fisiologicamente ás novas condições, ocasionando

diferentes composições de comunidades (FLACH, 2009). Nas salinas, o processo de sucessão

das espécies ocorre repetidamente dentro dos tanques à medida que a salinidade aumenta

(Figura 2). Em salinidades compreendidas entre 100 a 210 PSU, as comunidades

fitoplanctônicas formadas por diatomáceas e dinoflagelados são gradativamente substituídas

por cianobactérias. Os peixes também desaparecem enquanto ocorre o aparecimento massivo

do microcrustáceo Artemia. O processo de sucessão termina nos cristalizadores com as

bactérias halofílicas (DAVIS, 2000).

Figura 2. Variação da biomassa dos principais organismos nos evaporadores e cristalizadores de uma salina de

acordo com o aumento de salinidade. Fonte: (DAVIS, 1993)

16

1.3 Serviços ecossistêmicos

As salinas são ambientes de considerável valor ambiental, social e econômico. Estes

ecossistemas são encontrados em diversas partes do mundo e oferecem bens e serviços, não só

nas áreas de produção de sal, mas também nas áreas adjacentes (ROCHA et al., 2012). A

biodiversidade associada com tais ambientes é afetada pela dinâmica natural, assim como, pelas

atividades humanas.

O ambiente de salinas oferece uma série de habitats com diferentes níveis de salinidade.

A água do mar de 35 PSU bombeada para os tanques iniciais passa por um processo de

evaporação até alcançar a saturação do cloreto de sódio nos tanques finais (>300 PSU). Cada

setor (tanques evaporadores e cristalizadores) pode ser considerado um micro-habitat, dentro

dos quais, as espécies se desenvolvem em função de sua adaptação às condições ambientais

(DAVIS, 2009). Os processos naturais que ocorrem nas salinas beneficiam direta ou

indiretamente o homem através de seus bens e serviços.

As salinas são ecossistemas muitos produtivos e oferecem uma ampla variedade de

serviços ecossistêmicos. Esses serviços são dependentes das complexas interações envolvendo

o ambiente da salina como um todo (LÓPEZ et al., 2010). As áreas destinadas à produção de

sal e o entorno das salinas (mangues, apicum e caatinga), têm um papel importante no

fornecimento de habitats adequados para a fauna, reprodução, abrigo e berçário para uma

diversidade de peixes e mariscos. Além disso, são consideradas como áreas ideais de forrageio

para animais como, por exemplo, invertebrados aquáticos, peixes, aves migratórias e como

refúgio contra predadores (COSTA et al., 2014).

As salinas também desempenham importantes serviços pela ciclagem de nutrientes

orgânicos e inorgânicos e como agente de sequestro de carbono através de sua produção

primária. Em adição, transferem o excesso de nitrogênio produzido nos tanques iniciais para os

organismos halobiontes (cianobactérias e bactérias halofílicas) dos tanques finais (DAVIS,

2000).

Entre os ecossistemas costeiros, as salinas fornecem um número elevado de benefícios

valiosos para o homem, incluindo matéria-prima, alimento, proteção do litoral, controle da

erosão, purificação de água, pesca, sequestro de carbono, turismo, lazer, educação e pesquisa.

Estudos realizados anteriormente (ROCHA et al., 2012; COSTA et al., 2014) relatam que as

salinas do Rio Grande do Norte fornecem vários bens e serviços como: produção de sal

marinho, pesca artesanal, betacaroteno, além de valores culturais, científicos e históricos da

exploração salineira do Brasil.

17

2. JUSTIFICATIVA E OBJETIVOS DO ESTUDO

A produção e qualidade do sal são fortemente dependentes dos fatores ambientais

(físicos, químicos e biológicos) e da biota encontrada nas salinas. Os componentes abióticos

das salinas incluem a radiação solar, temperatura da água, salinidade, pH, taxa de evaporação e

profundidade dos tanques. Esses componentes são importantes para o funcionamento adequado

das salinas e podem influenciar significativamente os componentes biológicos em cada tanque.

Embora todos os parâmetros sejam importantes para a biota, a salinidade é considerada

o fator chave que vai definir a presença ou ausência de determinada espécie em cada circuito

da salina. Assim, a presença, distribuição e a composição das comunidades nos tanques são

condicionadas ao nível de adaptação fisiológica intrínseca de cada espécie.

Dentre os organismos que fazem parte da biota, encontram-se as macroalgas que,

juntamente com as microalgas, são seres fotossintéticos extremamente importantes na ciclagem

de nutrientes, produção de oxigênio, sequestro de CO2 e como provedor de alimento, abrigo e

substrato para diversas espécies de invertebrados. Na salina, objeto deste estudo, as macroalgas

ocorrem em número expressivo nos tanques iniciais (evaporadores), não sendo comum a

abundância desses organismos nas salinas em outras partes do mundo. O estudo de

comunidades fotossintéticas habitando as salinas não é somente de interesse científico, pois

essas comunidades têm um papel importante no ciclo da matéria além de serem contribuintes

para a qualidade do sal.

Em geral, os sistemas dominados por macroalgas são muito produtivos e fornecem

valiosos e bons serviços para o homem. No entanto, apesar de sua importância ecológica e

econômica, ainda não existe publicado, até a presente data, nenhum estudo que trate

especificamente da diversidade e do padrão de distribuição das macroalgas em salinas

artificiais. O estudo dessas espécies é necessário para compreender o funcionamento dos

ecossistemas em geral e das salinas em particular, por se encontrar em uma posição chave na

cadeia trófica.

As salinas apresentam oportunidades excepcionais para se estudar a biodiversidade

associada às condições ambientais, geralmente consideradas estressantes. Além da riqueza

biótica do meio, esses ambientes constituem patrimônio cultural, paisagístico e herança

industrial. Os serviços ecossistêmicos prestados pelas salinas apresentam um papel importante

para o bem-estar do homem. Embora alguns serviços sejam facilmente reconhecidos (produção

de sal, pescado), outros podem ser menos aparentes (ciclagem de nutrientes, produção de

oxigênio).

18

Além de produzir sal marinho, a Salinor abriga no seu entorno áreas com alta prioridade

de conservação como áreas de manguezal, apicum e Caatinga. Tais ambientes fornecem

inúmeros serviços ecossistêmicos que beneficiam toda sociedade através de um processo de

transferência dos recursos naturais para o homem.

Dentro desse contexto, o presente trabalho tem como objetivo analisar a composição e

estrutura das comunidades algais em relação ao gradiente de salinidade e identificar os serviços

ecossistêmicos potenciais associados à área de estudo.

3. CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO

3.1 Localização da área de estudo

A área de estudo (Salinor – Salinas do Nordeste S.A.) está situada entre as coordenadas

geográficas 5°6'23.87"S de latitude e 36°36'11.07"O de longitude (Figura 3). Esta empresa está

localizada na região norte do estado do Rio Grande do Norte, no estuário Piranhas-Açu,

estendendo-se pelos municípios de Macau e Pendências. A salina se encontra em uma área

tropical com alta taxa de evaporação (2591 mm/ano) e baixa precipitação (515 mm/ano). O

clima é quente e seco de agosto a janeiro e normalmente apresenta uma estação chuvosa (úmida)

de março a maio (CPRM, 2005; DINIZ; VASCONCELOS, 2016). A baixa umidade e o baixo

índice pluviométrico, junto com ventos constantes característicos das regiões litorâneas e

semiáridas do litoral setentrional do Rio Grande do Norte, tornam a região um ambiente ideal

para atividade a salineira. Além dos fatores climáticos, existem os fatores ambientais, como

acesso a água do mar e grandes áreas de solo impermeável (argiloso).

A salina possui um total de 14.293,80 hectares, que contemplam os evaporadores e

cristalizadores, a área administrativa e áreas com vegetação de Mangue, Apicum e Caatinga

(Figura 3). Esta salina possui uma considerável biodiversidade e fornece importantes habitats

para uma infinidade de animais, incluindo sítios de descanso e alimentação para aves

migratórias.

19

Figura 3. Mapa de localização da área de estudo (Salinor).

A área de produção de sal da Salinor é dividida em uma área inicial (37-55 PSU) e uma

área intermediária (55 a 250 PSU), onde os tanques são os evaporadores e a área final (> a 320

PSU) com tanques cristalizadores. A profundidade dos tanques de evaporação varia de 0,5 m a

3,0 m e a dos cristalizadores é de aproximadamente 10 cm. A água do mar (35 PSU) é bombeada

de um braço do rio Piranhas-Açu. Após a entrada da água no sistema, a evaporação atua ao

longo de todo o circuito dos tanques até a salinidade alcançar valores superiores a 300 PSU nos

tanques finais. Em seguida, a salmoura é bombeada para os cristalizadores onde ocorrerá a

produção do sal. Durante a evaporação, elementos minerais são formados nos diferentes tanques

em ordem crescente de carbonatos, sulfatos e cloreto de sódio.

Na área inicial, ocorre uma gradual adaptação de algumas espécies marinhas para uma

salinidade mais elevada. Uma flora e fauna hipersalina se desenvolve nas áreas intermediárias

e somente espécies halobiontes ocorrem nas áreas finais.

A Salinor é a maior produtora de sal do Brasil, responsável por aproximadamente 45%

de todo sal marinho produzido no país. A salina tem capacidade de produção de 1 milhão de

toneladas por ano. A produção de sal é comercializada tanto no mercado nacional quanto

exportada para países das Américas do Norte e Sul, África e Europa.

20

4. METODOLOGIA GERAL

4.1 Biodiversidade algal

Para o estudo com as macroalgas marinhas, foram demarcados 17 pontos de coleta

(GPS), seguindo o gradiente de salinidade em que se produz o sal. Os pontos foram distribuídos

ao longo da salina de acordo com o circuito da água. Nos pontos de coleta, além das macroalgas,

amostras de água foram coletadas para as análises de nutrientes inorgânicos. As análises dos

nutrientes inorgânicos NH4+, NO2

- e PO4-3 foram realizadas de acordo com Grasshoff et al.

(1983), enquanto que as de NO3- foram realizadas segundo o método de Clesceri et al. (1999).

O Nitrogênio Inorgânico Dissolvido (NID) correspondeu a soma das concentrações de amônio,

nitrato e nitrito. Todo o material algal coletado, foi colocado em sacos plásticos etiquetados e

acondicionados em caixa isotérmica. Em seguida foi transportado ao laboratório e identificado

através de chaves taxonômicas disponíveis (MARINHO-SORIANO; CARNEIRO; SORIANO,

2009; WYNNE, 2011).

Durante todo o período de estudo os parâmetros ambientais (temperatura, salinidade,

pH e oxigênio dissolvido) foram determinados simultaneamente à coleta das algas. A análise

dos dados foi realizada através de testes estatísticos. Para análise de variância, foi utilizado o

teste One-way ANOVA, para correlação foi utilizado o coeficiente de correlação de Pearson e

para determinar a composição das macroalgas foi utilizada a Análise de Redundância (RDA).

Para o mapeamento da distribuição das macroalgas e dos parâmetros ambientais na área de

estudo, foi realizado o procedimento de interpolação no software ArcMap (V.10.3).

4.2 Serviços ecossistêmicos

A pesquisa de classificação das funções ecossistêmicas da Salinor foi desenvolvida em

três etapas: a primeira foi através de levantamento bibliográfico, de caráter mais holístico, onde

foram pesquisados trabalhos científicos que abordaram os diferentes serviços ecossistêmicos.

Após essa etapa, foram utilizados recursos de geoprocessamento para a confecção de um mapa

temático da área de estudo, com o intuito de identificar os recursos naturais existentes. Por fim,

a terceira etapa foi realizada através da observação e registro in loco dos recursos naturais, com

o intuito de validar e identificar os principais serviços ambientais encontrados na Salinor.

Para obtenção de uma visão global da biodiversidade e serviços ecossistêmicos em

salinas artificiais, foram selecionadas publicações consideradas relevantes para o tema e que

caracterizavam esse tipo de ambiente. Para tanto, foram utilizadas as palavras-chave:

21

biodiversity, saltwork, saltpond, saltpan, saltern e ecosystem services, em diferentes

plataformas, tais como: Periódicos CAPES, Google Scholar e Research Gate.

Os trabalhos pesquisados foram tabulados de acordo com os serviços ecossistêmicos

identificados em cada um. A identificação dos serviços ecossistêmicos das salinas foi realizada

a partir da associação dos dados levantados na revisão bibliográfica, com a base metodológica

proposta por De Groot et al. (2002), como também nos documentos elaborados pelo TEEB (The

Economics of Ecosystems and Biodiversity working group). Cada trabalho foi enquadrado em

uma ou mais categorias de funções ecossistêmicas de acordo com os dados levantados, como

também pelos serviços prestados identificados a partir de cada função.

22

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26

CAPÍTULO 1

Distribuição espacial de macroalgas ao longo de um gradiente de salinidade em ambiente

hipersalino (RN, Brasil).

Soares R. H. R. M¹, Marinho-Soriano, E.¹

ESTE ARTIGO SERÁ SUBMETIDO AO PERIÓDICO JOURNAL OF ARID ENVIRONMENTS, PORTANTO

ESTÁ FORMATADO DE ACORDO COM AS RECOMENDAÇÕES DESTA REVISTA

(HTTPS://WWW.ELSEVIER.COM/JOURNALS/OCEAN-AND-COASTAL-MANAGEMENT/0964-

5691/GUIDE-FOR-AUTHORS).

¹Departamento de Oceanografia e Limnologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN, Via costeira Praia Mãe Luiza, S/N Natal-RN, Brasil.

e-mail: rodrigoseal@hotmail.com

___________________________________________________________________

Resumo

A composição e a distribuição das macroalgas ao longo de um gradiente de salinidade foram

estudadas em uma salina artificial do litoral do Rio Grande do Norte. A abundância, riqueza,

composição e distribuição das macroalgas são influenciadas por diversos fatores ambientais.

Nesse estudo, o padrão de distribuição das macroalgas foi diferente entre os pontos amostrados.

Em geral, a riqueza de espécies diminuiu com o aumento da salinidade. A área mais próxima

do local de captação da água do mar foi o setor com o maior número de espécies (n = 27). Isto

esteve associado ao fato de que, nesse setor, a salinidade é mais próxima à do ambiente marinho

e existe uma maior disponibilidade de substrato consolidado que favorece a fixação das algas.

Espécies do gênero Gracilaria ficaram restritas à área onde a salinidade não excedia 40 PSU,

enquanto que as espécies do gênero Acanthophora e Acetabularia mostraram uma maior

tolerância a salinidades mais elevadas (>50 PSU). A salinidade, assim como a temperatura,

nitrito e nitrato, exerceu influência negativa sobre a composição da comunidade de macroalgas

de acordo com o modelo de análise de redundância (RDA). Por outro lado, o pH influenciou

positivamente a presença de Acetabularia sp., Amphiroa fragilissima, Hypnea

pseudomusciformis, Gracilaria caudata, Jania sp. e Ceramium sp., enquanto que a

profundidade esteve positivamente relacionada com Caulerpa racemosa, C. prolifera,

Wrangelia argus e Champia sp. A partir desses resultados, foi possível determinar diferenças

na composição e distribuição das macroalgas nos diferentes setores estudados, sendo estas

diferenças causadas pela interação dos fatores ambientais.

Palavras-chave: Macroalgas, Salinas, Gradiente de salinidade, Distribuição espacial.

27

Spatial distribution of macroalgae along a salinity gradient in a hypersaline

environment (RN, Brazil).

Abstract

The macroalgae composition and distribution along a salinity gradient were studied in a

saltwork localized on the northern coast of Rio Grande do Norte. The macroalgae abundance,

richness, composition and distribution of influenced by several environmental factors. In this

study, the macroalgae distribution pattern was different at the different points sampled, in

general, the species richness decreased with increasing salinity. The area near to the seawater

pumping presented largest number of species (n = 27). This was associated with the fact that,

at these areas the salinity is closer to the value of marine environment and there is a greater

availability of consolidated substrate providing the algae fixation. Species of the genus

Gracilaria were restricted to the area where the salinity did not exceed 40 PSU, while the

species Acanthophora and Acetabularia presented greater tolerance to higher salinities (> 50

PSU). Salinity, as well as nitrite and nitrate, has a negative influence on the macroalgae

community according to the redundancy analysis model (RDA). By the influence of the pH

positively influenced the presence of Acetabularia sp., Amphiroa fragilissima, Hypnea

pseudomusciformis, Gracilaria caudata, Jania sp. and Ceramium sp., while abundance was

positively related to Caulerpa racemosa, C. prolifera, Wrangelia argus, and Champia sp. From

these results, it was possible to determine differences in the composition and distribution of

macroalgae in the different sectors studied, these differences being caused by the interaction of

the environmental factors.

Keywords: Macroalgae, Saline, Salinity gradient, Spatial distribution.

28

1. Introdução

As salinas são ambientes construídos pelo homem para a produção de sal. Elas

compreendem uma série de tanques rasos interligados, nos quais ocorre o aumento gradual de

salinidade através da evaporação da água do mar (Korovessis and Lekkas, 2009; Rocha et al.,

2012). Os organismos que habitam esses ecossistemas são sujeitos à pressão dos distúrbios,

como por exemplo, alta carga de nutrientes, enriquecimento orgânico e variação de salinidade.

Estes ambientes de condições extremas favorece um alto grau de heterogeneidade espacial e

constituem um habitat particular para diversas espécies (Evagelopoulos and Koutsoubas, 2008).

O funcionamento desses ecossistemas é fortemente influenciado pelos fatores bióticos,

como a biodiversidade e as interações interespecíficas, as quais são estritamente ligadas aos

fatores abióticos. As fortes variações dos fatores abióticos nesses ecossistemas extremos

permitem explicar as relações de casualidade entre eles e a estruturação biológica, genética e

bioquímica da biota. Tais condições são toleradas por comunidades aquáticas, que apresentam

ciclos de vida complexos e que são altamente especializadas para se desenvolver nesse

ambiente (López et al., 2010). Além disso, as condições inóspitas das salinas podem restringir

a ocorrência de determinadas espécies, possibilitando apenas o desenvolvimento de espécies

que apresentam melhores adaptações fisiológicas, que lhes permite colonizar um habitat

inacessível a outras espécies (Oren, 2009).

A variação da salinidade nos diferentes setores das salinas tem um importante papel na

distribuição dos organismos, assim como também na estrutura das comunidades (Millán et al.,

2011). Esse parâmetro tem um impacto significativo sobre os organismos, porque os obriga a

ajustar as concentrações salinas dos seus corpos com as do meio circundante. Diferenças de

salinidade são a causa direta da presença ou ausência de determinada espécie dentro das salinas

(Abid et al., 2008).

Além da salinidade, variações nas propriedades físico-químicas da água trazem mudanças

na composição e abundância dos organismos aquáticos. Diversos fatores ambientais e sua

interação apresentam um papel importante no desenvolvimento e na abundância de diferentes

táxons. De acordo com Millán et al. (2011), a presença de algumas espécies pode ser também

limitada por fatores, tais como, temperatura, oxigênio dissolvido, pH, ou outras propriedades

físicas (luz, substrato) ou químicas (nutrientes, alcalinidade).

A variabilidade dos parâmetros físico-químicos dentro dos tanques é refletida na mudança

da biota, as quais desenvolveram adaptações para colonizar cada tipo de habitat (Davis, 2000;

Evagelopoulos et al., 2009). Nos tanques iniciais, onde a salinidade é mais baixa, ocorre uma

29

maior riqueza de espécies. Neste setor da salina, encontra-se a maior parte da biodiversidade

composta por espécies da fauna e flora. Nesses tanques iniciais, ocorrem espécies de macrófitas

e macroalgas marinhas, que contribuem para a produtividade primária desse setor. A presença

dessas comunidades dentro das salinas é determinada pelas condições ambientais desses

tanques que apresentam condições mais próximas do meio marinho (Davis, 2000).

As comunidades algais, apesar do seu importante papel como produtoras primárias, têm

recebido pouca atenção em estudos realizados nesses ecossistemas extremos. No entanto, sua

presença nos tanques iniciais sustenta a cadeia trófica desse setor, pois constitui um recurso

importante para invertebrados e peixes herbívoros. As macroalgas encontradas nas salinas ainda

não foram estudadas sobre seus aspectos ecológicos e distribuição. Assim, o estudo desses

organismos é necessário para compreender o funcionamento do ecossistema como um todo.

Este estudo tem como objetivo analisar a distribuição espacial das macroalgas encontradas no

setor inicial de uma salina artificial e os fatores que podem potencialmente influenciar a

presença ou ausência desses organismos nesse tipo de ambiente.

2. Metodologia

2.1 Área de estudo

Este estudo foi realizado na Salinor, maior salina do Brasil que se encontra localizada no

litoral semiárido nordestino (5°6'23.87"S, 36°36'11.07"O) (Figura 1). Esta área é caracterizada

por altas temperaturas, grande incidência de energia solar e baixa pluviometria. Esta empresa

está situada na região norte do estado do Rio Grande do Norte, no estuario Piranhas-Açu, se

estendendo pelos municípios de Macau e Pendências. A salina possui um total de 14.293,80

hectares, que contemplam os evaporadores, cristalizadores e a área administrativa. Para a

produção de sal, a água do mar é bombeada diretamente para uma sequência de tanques

(evaporadores) e concentradores de sais, até o ponto em que a salmoura fica saturada em cloreto

de sódio (cristalizadores). A partir da entrada da água do mar, ocorre um aumento do gradiente

de salinidade para os diferentes tanques nos quais ocorre o estabelecimento de importantes

interações ecológicas.

30

Figura 1. Mapa de localização da área de estudo localizado na Salinor com a demarcação dos

setores e pontos de coleta.

A distribuição dos pontos amostrados foi feita considerando a presença das macroalgas.

Para isso uma visita ao local foi realizada para averiguação da presença desses organismos na

área da salina. A área inicial da salina (evaporadores) que apresenta salinidades mais baixas

(37-53 PSU), onde ocorre a presença das macroalgas, foi o objeto de estudo deste trabalho. A

área foi delimitada por uma poligonal contendo os cinco primeiros tanques do circuito da salina

totalizando 774 ha. Para fins de descrição essa área foi subdividida em quatro (4) setores

levando em consideração a profundidade média (S1: 2,20 m; S2:1,50 m; S3: 0,73 m; S4 0,62 m),

e a salinidade média (S1: 40 PSU; S2: 42 PSU; S3: 43 PSU; S4:50 PSU) (Figura 1). Dentro da

área selecionada, foram demarcados 17 pontos de coleta, cuja localização foram

georreferenciadas com auxílio de GPS (Sistema de Posicionamento Global).

31

2.2 Coleta de dados

2.2.1 Coleta e identificação de macroalgas

Os pontos de coletas foram demarcados levando em consideração a forma como o sal é

produzido (circuito). Após a coleta, as algas foram transportadas em bolsas plásticas

devidamente etiquetadas e acondicionadas em caixa isotérmica para o Laboratório de

Macroalgas Marinhas do Departamento de Oceanografia e Limnologia – UFRN. No

laboratório, o material foi triado, identificado e separado em nível de espécie. A identificação

foi realizada através da análise de estruturas morfológicas e, quando necessário, foram feitos

cortes microscópicos. Para a classificação taxonômica das espécies, foram usadas chaves de

identificação especializada (Marinho-Soriano et al. 2009; Wynne, 2011).

2.2.2 Coleta e determinação dos parâmetros ambientais

Para determinação dos parâmetros ambientais (salinidade, pH e temperatura) foi utilizada

uma sonda multiparâmetro (Hanna HI9828) e, para a profundidade, foram levadas em

consideração dos dados fornecidos pela empresa e a aferição in loco. Os parâmetros ambientais

foram determinados em concomitância com a coleta das macroalgas.

Nos pontos de coleta, amostras de água também foram coletadas para as análises de

nutrientes inorgânicos (NH4+, NO3

-, NO2-, PO4

-3). O Nitrogênio Inorgânico Dissolvido (NID)

correspondeu a soma das concentrações de amônio, nitrato e nitrito. As amostras de água foram

coletadas e, em seguida, armazenadas em recipientes plásticos. Após a coleta, as amostras

foram filtradas (Whatman GF/C) e acondicionadas em caixas isotérmicas até seu transporte

para o laboratório. As análises de NH4+, NO2

-, PO4-3 foram realizadas segundo o método de

Grasshoff et al. (1983) e o NO3- de acordo com Clesceri et al. (1999).

2.2.3 Análises estatísticas

Visando analisar a influência dos parâmetros coletados com a composição e distribuição

das macroalgas na área de estudo, foi aplicado o método da ordenação direta chamada

Análise de Redundância (RDA) com matriz de ausência e presença (Índice de Jaccard). Para

tanto, foi utilizado o software R versão 3.4.3. Para determinar se houve diferenças significativas

para as variáveis ambientais e riqueza algal entre os pontos de coleta, foi utilizado o teste de

variância One-way ANOVA. Foi feita a análise do coeficiente de correlação de Pearson, com

32

o intuito de avaliar a intensidade da relação entre as variáveis ambientais. Ambos os testes

foram feitos no software IBM SPSS Statistics 22. O nível de significância empregado para todos

os testes estatísticos foi de 95% (α = 0,05).

Para o mapeamento da distribuição dos parâmetros ambientais e riqueza algal, foi realizado

o procedimento de interpolação no software ArcMap (V. 10.3). A técnica utilizada para estimar

valores ausentes entre os pontos coletados foi o Inverso da Potência da Distância (Inverse

Distance to a Power - IDP), que é um interpolador de média ponderada.

3. Resultados

3.1 Parâmetros ambientais

Os resultados obtidos para as variáveis ambientais determinados na Salinor estão

sumarizados na Tabela 1.

Tabela 1. Médias, desvio padrão e análise de variância dos parâmetros ambientais

determinados no local de estudo durante o período estudado.

Parâmetros

Mín – Máx Média ± DP

ANOVA

F P

Salinidade (PSU) 37,30- 52,31 43,76 ± 4,29 59,896 0,001**

Temperatura (°C) 27,60 - 33,48 29,23 ± 1,55 17,972 0,001**

Profundidade (cm) 58 - 302 120 ± 73,91 70,954 0,001**

pH 7,66 - 8,50 8,14 ± 0,26 4,765 0,006*

NH4+ (μmol/l) 4,03 - 86,05 22,42 ± 17,42 6,060 0,001**

NO2- (μmol/l) 0,95- 5,21 2,36 ± 1,39 22,032 0,001**

NO3- (μmol/l) 58,14- 82,56 70,40 ± 6,59 4,408 0,008*

NID (μmol/l) 69,30 - 162,88 96,33 ± 19,76 4,187 0,010*

PO4-3

(μmol/l) 0,00 - 21,2 1,60 ± 5 3,416 0,025* * Diferença significativa (P<0,05); ** Diferença significativa (P< 0,001).

A salinidade variou ao longo do circuito da água (P=0,001), aumentando do setor 1 (37,30

PSU) para o setor 4 (52,31 PSU). A média de salinidade durante o período de estudo foi de

43,76±4,29 PSU. A temperatura, assim como a salinidade, também apresentou uma tendência

de aumento ao longo dos setores, com variação significativa (P=0,001). O valor mínimo

registrado foi 27,60°C (setor 2) e máximo de 33,48°C (setor 4). Correlação positiva foi

encontrada entre a temperatura e a salinidade (r=0,68). Como esperado, a profundidade

apresentou uma grande variação ao longo do circuito da água (P=0,001). As maiores

profundidades foram registradas no setor 1 (302 cm), e as menores no setor 4 (58 cm). A

33

redução gradativa da profundidade nos últimos setores explica o aumento da salinidade e

temperatura, o qual foi evidenciado pelas correlações negativas registradas entre essas varáveis

(Tabela 2). O pH variou de 7,66 a 8,50, com média de 8,14±0,26.

A concentração do NH4+ variou de 4,03±0,42 μmol/l (mínimo) a 87,21±1,54 μmol/l

(máximo). Os menores valores dessa forma nitrogenada foram registrados no setor 1 (Ponto 1)

e os maiores no setor 2 (Ponto 8). O valor mínimo do NO2- foi 0,95±0,01 μmol/l, registrado no

setor 1 e o máximo 5,21±0,12 μmol/l, no setor 4. A concentração média do nitrito para a área

de estudo foi 2,36±1,39 μmol/l. O NO3- foi a forma de nitrogênio mais abundante em todos os

setores amostrados. Os valores mais baixos (58,14±0,27 μmol/l) foram encontrados nos setores

iniciais e os mais altos (82,56±1,02 μmol/l) no último setor. A média da concentração desse

nutriente considerando todos os pontos amostrados foi 70,40±6,59 μmol/l. A distribuição

espacial do NID mostrou um padrão bastante similar ao NO3-, com aumento gradual do setor 1

ao setor 4 (P=0,010). A concentração do NID variou de 69,30±0,36 μmol/l a 162,88±1,91

μmol/l com média de 96,33±19,76 μmol/l. A variável NID também esteve positivamente

correlacionada com o NO3- e NH4

+ (Tabela 2). O PO4-3

apresentou valores muito baixos ou que

ficaram abaixo do limite de detecção do método em quase toda a área estudada, exceto no ponto

8 (setor 2), onde esse nutriente alcançou um pico máximo de 21,12±0,08 μmol/l.

Tabela 2. Coeficientes de correlação entre os parâmetros ambientais e riqueza algal.

Salinidade PO4-3 NO2

- NO3- NH4

+ Temperatura NID

NH4+ 0,90**

NID 0,81** 0,52** 0,93**

NO2- 0,55**

NO3- 0,31* 0,43**

pH -0,37** -0,32* 0,37** -0,37*

Profundidade -0,60** -0,43** -0,33* -0,33* -0,27*

Temperatura 0,68** -0,28* 0,69** 0,32* -0,33* * A correlação é significativa no nível 0,05; ** A correlação é significativa no nível 0,01.

As variáveis apresentaram, de forma geral, uma tendência de aumento de concentrações do

setor 1 ao 4 (Figura 2-A-B-E-F-G-H). A aplicação da técnica de interpolação (IDP) ordinária

para a distribuição espacial dos parâmetros ambientais possibilitou a geração de mapas para

cada uma das variáveis. A salinidade e temperatura apresentaram um aumento gradativo da área

de captação da água do mar (setor 1) até o último tanque amostrado (setor 4). Esses dois

parâmetros foram bastante influenciados pela redução da profundidade, como demonstrado

pelas correlações negativas registradas (Tabela 2). A progressiva redução da profundidade nos

diferentes tanques da salina obedece a um padrão pré-estabelecido para a produção de sal

34

(processo de evaporação). Desta forma, as áreas com maior profundidade foram registradas no

setor 1, enquanto que as de menor profundidade foram registradas nos tanques do setor 4 (figura

2-C), os quais apresentam maiores taxas de evaporação. Os maiores valores de pH foram

registrados da porção noroeste para o sudeste, alinhados em uma diagonal e compreendendo

parte dos setores 1, 2 e 3. Em seguida foi observado uma leve diminuição desse parâmetro no

setor 4 (Figura 2-D).

Figura 2. Mapas com interpolação IDP, dos parâmetros ambientais coletados em campo.

35

Em relação aos nutrientes, foi observado um aumento de todas as formas nitrogenadas

(NH4+, NO2

-, NO3- e NID) do setor 1 ao 4. Este aumento gradativo é natural, considerando-se

que a produção de matéria orgânica tende a aumentar com a morte dos organismos ocasionada

pelo aumento progressivo da salinidade (fluxo da água). Em geral, a concentração do NO3-

esteve presente em concentrações maiores do que o NH4+. Somente em um ponto de

amostragem no setor 2, a concentração do NH4+ atingiu valor superior (86,05 μmol/l) ao NO3

-.

O NID que representa a soma do NH4+ + NO3

- + NO2-, seguiu a mesma tendência com valores

mais baixos nos setores iniciais e mais altos nos finais. A distribuição espacial do PO4-3 foi

bastante similar nas áreas amostradas com valores relativamente baixos, porém, um ponto de

amostragem na porção sudeste apresentou concentrações muito altas (21,2 μmol/l) (Figura 2-

I).

3.2 Macroalgas

Um total de 32 espécies foi registrado na salina, das quais 12 pertenciam ao grupo das algas

verdes (Chlorophyta), 1 ao das marrons (Ochrophyta) e 19 ao das algas vermelhas

(Rhodophyta). O maior número de espécies foi encontrado no setor 1, seguido pelo setor 4 e 3.

Os gêneros mais representativos foram Gracilaria (Rhodophyta), com 6 espécies, e Caulerpa

(Chlorophyta) com 4 espécies. O grupo das algas marrons (Ochrophyta) foi representado por

apenas um gênero (Canistrocarpus), o qual contou com uma única espécie (Tabela 3).

36

Tabela 3. Número de espécies algais encontradas nos diferentes setores.

Espécies Setores

Setor 1 (5 pontos) Setor 2 (4 pontos) Setor 3 (3 pontos) Setor 4 (5 pontos)

Acanthophora muscoides c 2 0 3 3

Acetabularia sp. a 4 2 2 2

Amphiroa anastomosans c 1 0 1 2

Amphiroa fragilissima c 1 3 2 1

Bryopsis pennata a 1 0 0 0

Canistrocarpus cervicornis b 1 0 0 0 Caulerpa mexicana a 5 3 1 1

Caulerpa prolifera a 5 1 0 1

Caulerpa racemosa a 2 0 0 1

Caulerpa sertularioides a 1 0 0 0

Ceramium sp. c 0 0 1 0

Chaetomorpha crassa a 4 0 2 3

Champia sp. c 2 0 0 0

Chondria atropurpurea c 2 0 1 0

Cladophora fascicularis a 0 0 0 2

Cryptonemia delicatula c 1 0 0 0

Gelidium americanum c 1 0 0 0

Gigartina acicularis c 1 0 0 0 Gracilaria birdiae c 1 0 0 0

Gracilaria caudata c 1 2 0 0

Gracilaria cervicornis c 1 0 0 0

Gracilaria domingensis c 1 0 0 0

Gracilaria yoneshigueana c 1 0 0 0

Gracilariopsis tenuifrons c 1 0 0 0

Hypnea pseudomusciformis c 2 0 2 0

Jania sp. c 1 0 2 1

Palisada flagellifera c 1 0 0 0

Rhizoclonium africanum a 1 0 0 0

Rhizoclonium riparium a 0 0 1 1 Ulva flexuosa a 1 0 0 0

Ulva sp. a 0 0 0 1

Wrangelia argus c 3 0 0 0

Total 27 6 10 12 a Chlorophyta, b Ochrophyta, c Rhodophyta

Em relação ao padrão de distribuição espacial das macroalgas, ficou nítida a diferença entre

os setores estudados. A maior riqueza de espécies foi identificada no setor 1, próximo ao ponto

de captação de água do mar (n=27). As espécies pertencentes aos gêneros Gracilaria,

Wrangelia e Cryptonemia estiveram concentradas nesse setor. O setor 2, com substrato

essencialmente do tipo inconsolidado (silt e argila), apresentou um número reduzido de espécies

(n=5). Nos setores 3 (n=12) e 4 (n=13), foi observado um aumento no número de espécies.

Nesses dois setores, foi observada a presença de substrato consolidado (rochas) nas áreas

periféricas dos tanques, favorecendo uma maior oferta de substrato para a fixação das algas

(Figura 3).

37

Figura 3. Riqueza algal por ponto de coleta em cada setor estudado.

A ANOVA mostrou uma significante variação no número de espécies entre os setores da

salina (P=0,001). As espécies mais frequentes nos setores amostrados foram Acetabularia sp.

(59%), Caulerpa prolifera (59%), Chaetomorpha crassa (53%) e Caulerpa racemosa (47%),

pertencentes à classe Chlorophyceae. Todas essas espécies apresentaram uma distribuição

ampla, estando presentes em 10 pontos de amostragens. Essas espécies estiveram presentes

desde o ponto de captação da água do mar até o setor 4, onde registrou-se os valores mais altos

de salinidade (52,31 PSU). No grupo das algas vermelhas (Rhodophyceae), a espécie

Acanthophora muscoides (47%) foi a mais frequente, seguida pela calcária articulada Amphiroa

fragilissima (41%). As espécies Amphiroa anastomosans e Jania sp. ambas calcárias

articuladas, e Hypnea pseudomusciformis contaram com 24% de frequência de ocorrência nos

setores amostrados. As demais espécies foram consideradas menos frequentes ou raras, pois

apresentaram frequência inferior a 24%.

O mapa de distribuição espacial por interpolação (IDP) mostra onde as macroalgas se

encontravam mais adensadas e pontos onde elas estavam espaçadas ou não se encontravam

presentes no local (figura 4). Em geral, elas eram mais densas na parte noroeste com um número

maior de espécies, enquanto que na porção leste, central e sul da salina, elas se encontram em

manchas. Uma área da porção leste e outra na área sudoeste apresentaram uma riqueza

expressivamente menor. Esta distribuição esteve relacionada aos parâmetros ambientais e o tipo

de substrato para a fixação das algas.

38

Figura 4. Mapa de Interpolação (IDP) da distribuição e riqueza algal na área objeto de estudo.

A RDA demonstrou que os parâmetros ambientais afetam significativamente a composição

da comunidade de macroalgas da Salinor (P=0,007) (Figura 5). O modelo explica 18,96% da

relação entre as variáveis ambientais e a composição da comunidade. O primeiro eixo da RDA

representa 33,21% da explicação do modelo, enquanto que o segundo eixo representa 24,91%.

As variáveis ambientais que mais influenciaram na composição da comunidade de macroalgas

foram o pH (0,783 para o eixo 1 e 0,319 para o eixo 2) e a profundidade (0,546 para o eixo 1 e

0,727 para o eixo 2). Ambas as variáveis tiveram influência positiva na presença de macroalgas.

As espécies influenciadas pelo pH foram Acetabularia sp., Amphiroa fragilissima, Hypnea

pseudomusciformis, Gracilaria caudata, Jania sp. e Ceramium sp., enquanto que as espécies

Caulerpa racemosa, Caulerpa prolifera, Wrangelia argus e Champia sp. foram influenciadas

pela profundidade.

As variáveis salinidade, temperatura, nitrito e nitrato exerceram influência negativa para a

presença de macroalgas na área de estudo. A temperatura (-0,562 para o eixo 1 e -0,152 para o

eixo 2) e a salinidade (-0,511 para o eixo 1 e -0,298 para o eixo 2) foram as variáveis com maior

influência negativa para as espécies de macroalgas que se destacaram no modelo.

39

Figura 5. Análise de Redundância (RDA) realizada para a comunidade de macroalgas

identificadas na área de estudo. Os vetores em azul representam as variáveis mensuradas em

campo, os códigos vermelhos indicam as espécies e os códigos em preto indicam os pontos de

amostragem. Prof (profundidade), pH, NO3-, NH4

+, Temp (Temperatura), NO2- e PO4

-3. Cr =

Caulerpa racemosa; Cp = Caulerpa prolifera; Cs = Caulerpa sertularioides; Ac = Acetabularia

sp.; Af = Amphiroa fragilissima; Am = Acanthophora muscoides; Ja = Jania sp.; Wa =

Wrangelia argus; Gca = Gracilaria caudata; Hp = Hypnea pseudomusciformis; Ce = Ceramium

sp.; Cc = Chaetomorpha crassa; Aa = Amphiroa anastomosans; Cf = Cladophora fascicularis;

Ch = Champia sp.

4. Discussão

No setor inicial de evaporação, a água apresenta características bastante similares à água

do mar. É nesse setor que ocorre o bombeamento da água do mar, promovendo maior

movimento da água e favorecendo maior concentração de oxigênio, como observado por Costa

et al. (2015) para esse mesmo local.

Nesse tipo de ecossistema artificial construído pelo homem para a produção de sal marinho,

observa-se uma redução gradativa da profundidade e um aumento progressivo da salinidade em

função da passagem do fluxo da água pelos diferentes setores (1 a 4). A temperatura da água

foi também uma variante ambiental que teve forte influência da profundidade. Isto ficou

bastante evidenciado no setor 4, onde foram registradas as maiores temperaturas e menores

profundidades. Esse tipo de interação observado nesse estudo é um modelo comum descrito em

40

estudos realizados em ambientes de salinas na Tunísia (Khemakhem et al., 2010) e no Brasil

(Costa et al., 2015).

Em relação aos nutrientes, o NO3- foi a forma nitrogenada que apresentou as maiores

concentrações em todos os pontos estudados. O NH4+ apresentou valores relativamente

constantes em todos os pontos, exceto no ponto 8, onde foi observado um pico abrupto desse

nutriente (86,05±17,42). Isto pode ser explicado pelo fato de que nessa área ocorre forte

deposição de matéria orgânica, ocasionada pela própria configuração do tanque (Figura 1) e sua

eventual degradação. As condições anaeróbicas desse ponto podem ter inibido a atividade de

nitrificação favorecendo o aumento do NH4+. Com efeito, a mineralização da matéria orgânica

na coluna da água e a consequente regeneração de nutrientes na interface água-sedimento de

ambientes rasos é uma importante fonte de NH4+ para a coluna da água (Hou et al., 2013).

Em geral, a liberação do NH4+ está relacionada com as condições de alcalinidade, ou seja,

a liberação do NH4+ a partir do sedimento aumenta com o aumento do pH. No presente estudo,

essa afirmação também foi evidenciada pela correlação positiva encontrada entre a

concentração de NH4+ e o pH (r=0,37). Por outro lado, a menor concentração do NH4

+ em

comparação com NO3- pode estar relacionada ao fato de que nos evaporadores se encontram a

maior abundância fitoplanctônica, assim como, espécies de macroalgas, as quais têm o NH4+

como sua fonte preferencial de nitrogênio (Alexandre et al., 2017; Bradley et al., 2010;

Marinho-Soriano et al., 2009). Como esperado, o NO2- sendo a forma de transição do nitrogênio

inorgânico, foi o menos abundante durante o período de estudo. Ele esteve distribuído com

valores bastante similares nos setores 1,2 e 3. No entanto, apresentou um aumento progressivo

na sua concentração, alcançando os maiores valores no setor 4 (> 4 μmol/l).

A liberação do fósforo a partir do sedimento é influenciado por vários fatores ambientais

incluindo temperatura, intensidade de luz e pH (Hou et al. 2013). A concentração do PO4-3

durante todo o período de estudo foi baixa, estando presente em níveis detectáveis no setor 1

(P2 ao P5) e no setor 2 (P8), a níveis extremamente altos (>20 μmol/l). Este alto valor pode

estar relacionado com as condições ambientais locais, como por exemplo, pouca profundidade,

elevada concentração de matéria orgânica e sedimentos predominantemente finos (silt-argila).

Este tipo de sedimento é um fator chave para o aprisionamento do fósforo no sedimento e tem

uma influência marcante sobre a distribuição do fósforo. Em ocasiões de turbulência da água

(ventos, ondas), esse fósforo pode ser liberado para a coluna d’água, ficando disponível para os

produtores primários (He et al., 2017).

A distribuição e abundância dos organismos em uma comunidade são determinadas em

função dos distúrbios e respostas dos organismos ao estresse ambiental (Stuhldreier et al.,

41

2015). Dessa forma, as mudanças observadas na estrutura das comunidades das macroalgas são

atribuídas à ação dos diferentes fatores ambientais (Fong et al., 1996).

No setor inicial (setor 1), a salinidade (37 PSU) era similar ao encontrado na costa litorânea

e, por conseguinte, as macroalgas presentes nessa área eram as mesmas de ambientes

tipicamente marinhos. Além disso, nessa área foi encontrado o maior número de espécies

(n=27), sendo observado um decréscimo na riqueza à medida que a salinidade aumentava. Com

efeito, foi constatada uma forte diminuição da riqueza do setor 1 ao 4 e até a ausência de

espécies em alguns pontos. Vale ressaltar que no setor 1 existe uma maior disponibilidade de

substrato consolidado (adequado para a fixação das algas), enquanto que nos outros setores

predomina o substrato não consolidado. Em geral, em todos os setores as algas estiveram

presentes nas áreas mais periféricas onde havia a presença de rochas que compõem os taludes

dos tanques.

O declínio do número de espécies aquáticas com o aumento da salinidade é uma tendência

comum nas comunidades aquáticas encontradas nas salinas (Zhong et al., 2016). Estudos

realizados em salinas e lagos hipersalinos têm mostrado que a salinidade é um fator dominante

que rege as comunidades nesses ecossistemas aquáticos (Boujelben et al., 2012; Dillon et al.,

2013; Ventosa et al., 2014; Liu et al., 2018). A tolerância de salinidade entre espécies de

macroalgas foi bastante variável nesse estudo. Algumas espécies mostraram tolerância a

maiores salinidades, como por exemplo, as algas verdes C. prolifera, C. crassa e Acetabularia

sp., assim como as algas vermelhas A. muscoides e A. fragilíssima, as quais foram encontradas

em salinidades acima de 50 PSU, enquanto que outras como, Gracilaria spp. e W. argus,

estiveram restritas à área onde a salinidade não ultrapassava 40 PSU. Normalmente, as algas

sujeitas a estresse salino, por vezes, toleram mudanças nestas condições em seu ambiente de

origem, como é o caso das algas de zonas intertidais, onde as mudanças dos fatores abióticos

são constantes (Macler, 1988; Lobban and Harrison et al., 1997).

Além da salinidade, outros fatores, tais como pH, profundidade e temperatura, também

foram considerados importantes na distribuição e composição das macroalgas da salina. Nesse

sentido, a RDA evidenciou a distribuição espacial das espécies relacionadas às características

ambientais (Figura 5). Espécies do gênero Caulerpa foram registradas predominantemente no

setor 1, sendo positivamente correlacionada com a profundidade, enquanto que as espécies

Amphiroa fragilissima e Jania sp. pertencente à família Corallinaceae, e Acetabularia sp.

estiveram relacionadas com o pH. Isto pode ser explicado pelo fato de que essas algas

incorporam carbonato de cálcio em suas paredes celulares e por isso preferem águas com pH

mais elevado (Cornwall et al., 2017).

42

Em geral, as macroalgas C. prolifera, C. crassa, Acetabularia sp., A. fragilíssima e A.

muscoides apresentaram ampla tolerância ambiental (salinidade, temperatura, pH, nutrientes e

profundidade), sendo encontradas em todos os sítios amostrados. Por outro lado, a alta

tolerância dessas espécies ao gradiente de salinidade provavelmente favoreceu a ocorrência

dessas espécies nos diferentes setores da salina.

De acordo com os resultados obtidos, a distribuição espacial das macroalgas na Salinor

está principalmente relacionada aos parâmetros ambientais. A salinidade foi considerada como

o principal fator que determina direta ou indiretamente a composição e distribuição das

macroalgas nos diferentes setores estudados. No entanto, fatores como a profundidade, pH,

temperatura e nutrientes certamente interagiram simultaneamente e afetaram de maneira

distinta sobre os diferentes grupos taxonômicos.

43

5. Referências

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Rocha, R.D.M., Costa, D.F. da S., Filho, M.A., Bezerra, R.M., Medeiros, D.H., Azevedo-Silva,

A.M., Araújo, C.N., Xavier-Filho, L., 2012. Brazilian solar saltworks - ancient uses and

future possibilities. Aquat. Biosyst. 8, 8. https://doi.org/10.1186/2046-9063-8-8

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exposed coral reef on the Pacific coast of Costa Rica. PeerJ 3, e1434.

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Zhong, Z.P., Liu, Y., Miao, L.L., Wang, F., Chu, L.M., Wang, J.L., Liu, Z.P., 2016. Prokaryotic

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Tibetan Plateau. Appl. Environ. Microbiol. 82, 1846–1858.

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Ventosa, A., Fernández, A.B., León, M.J., Sánchez-Porro, C., Rodriguez-Valera, F., 2014. The

Santa Pola saltern as a model for studying the microbiota of hypersaline environments.

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Wynne, M. J., 2011. The benthic marine algae of the tropical and subtropical Western Atlantic:

changes in our understanding in the last half century. Algae, 26, 109.

46

CAPITULO 2

Identification and analysis of ecosystem services associated with biodiversity of Saltworks

Rodrigo Herico Rodrigues de Melo Soares¹, *, Ciro Anizio de Assunção², Felipe de Oliveira

Fernandes¹, Eliane Marinho-Soriano¹

ESTE ARTIGO FOI PUBLICADO NO PERIÓDCO OCEAN & COASTAL MANAGEMENT, PORTANTO

ESTÁ FORMATADO DE ACORDO COM AS RECOMENDAÇÕES DESTA REVISTA

(HTTPS://WWW.ELSEVIER.COM/JOURNALS/OCEAN-AND-COASTAL-MANAGEMENT/0964-5691/GUIDE-FOR-AUTHORS).

¹Department of Oceanography and Limnology, Federal University of Rio Grande do Norte, Via

costeira, Mãe Luiza, S/N Natal, RN, 59014-002, Brazil.

²Instituto de Desenvolvimento e Meio Ambiente do Rio Grande do Norte, Av. Almirante

Alexandrino de Alencar, Tirol, 1487, Natal, RN 59015350, Brazil.

* E-mail: rodrigoseal@gmail.com

___________________________________________________________________

Abstract

Saltworks are artificial ecosystems that are exploited for salt production. These extreme

environments create particular habitats for a diversity of species. In “extreme” environments

organisms must adapt to stressful environmental conditions. Saltworks are particularly

influenced by biotic factors, such as biodiversity and its interspecific interactions, which are

linked to abiotic factors. The large variation of abiotic factors in extreme ecosystems helps

explain the causal relationships between them, as well as the structure of the communities that

inhabit them. Species that live in these habitats develop adaption strategies in order to survive

and reproduce. Despite the important role of saltwork communities, especially regarding the

ecological aspects of the biota of high saline environments that remain poorly understood, few

studies have been carried out in these ecosystems. In this context saltworks are a particularly

interesting type of study given that they contain a large diversity of species and environments.

Many ecosystems are found around Salinor, such as: mangroves, flooded areas and Caatinga

vegetation fragments. Based on existing literature, we were able to identify 13 types of services,

of which one pertained to support services, two pertained to regulation services, five pertained

to provision services and four pertained to cultural services. Most of the studies we consulted

were classified as support services (36.36%), whereas biodiversity maintenance was present in

100% of these studies. The second category corresponded to provision services (22.73%). With

respect to regulation services, five studies examined water quality maintenance (62.50%), one

47

study examined climate regulation (12.50%), and the other two examined pest and disease

control (25%). The studies that focused on cultural services examined tourism (41.67%),

cultural and historical values (25%) and scientific research (33.33%). With respect to the study

carried out in Salinor, we were able to identify a considerable number of ecosystem services.

From our analysis of the biodiversity found in this saltwork, we were able to identify a total of

42 ecosystem services generated by the different habitats (mangroves, flooded areas, Caatinga,

evaporation and crystallizer ponds). Although it is considered to be an artificial ecosystem,

Salinor and its surroundings preserve natural characteristics, therefore demonstrating great

potential to supply of ecosystem services. These ecosystem services consist of four types of

ecosystem functions, such as food supply, biodiversity maintenance, carbon sequestration,

research and ecotourism.

Keywords: Salinity gradient, hypersaline environment, solar saltworks, land cover, mapping.

1. Introduction

An ecosystem is defined by its structural components (biota) and functional processes

(interaction between biota and abiotic factors). This definition, however, does not distinguish

between natural and artificial ecosystems, such as saltworks, which are a result of human

activity. Regardless of their origin, saltworks have developed trophic characteristics that

progressively and predictably change as the level of salinity increases (Ladhar et al., 2015;

Oren, 2009; Sadoul et al., 1998). Hypersaline environments are important natural resources of

considerable economic, ecological and cultural value. These ecosystems cover large areas

throughout the world, not only in salt productions areas (saltworks), but also in natural lakes

and tide pools (Javor, 1989). The biochemical processes that occur in these ecosystems hold

considerable environmental, social and economic value (Shadrin, 2009).

Saltworks are high interest ecosystems given their ecological and economic importance

(Rodrigues et al., 2011). They represent refuges for diverse organisms such as migratory birds

and other animals that reside in their surrounding areas. These environments, considered to be

extreme, are transition areas located between the mainland and the sea.

Saltworks are composed of a series of interconnected shallow ponds, through which

seawater flows evaporates up to saturation. The ponds with the lowest salinity (35 to 100 PSU)

present similar biotic characteristics to estuaries or coastal lagoons (Evagelopoulos and

Koutsoubas, 2008). Variations in salinity strongly influence community dynamics, chemical

48

compositions, and genetic structures. Sea exchanges, hydrology, salinity, and nutrients play

important roles in developing biological communities in these ecosystems.

In the ponds of the saltworks, biological systems composed of planktonic and benthic

communities develop (Davis, 2000). In the first ponds, where the water enters from the estuary,

the diversity of organisms, including microorganisms suspended on the water column, such as

microalgae, cyanobacteria, flagellates, and protozoa, is similar to nearby marine plankton

species. Microalgae, macroalgae, seagrass, fish, crustaceans and other marine species are also

found in this pond. In the subsequent ponds, salinity increases gradually and the lower salinity

species die and release nutrients for the succession of higher salinity tolerant organisms (Davis,

2000).

The successive process inside the ponds repeats as the water becomes more saline. At

salinity levels of between 100 and 210 PSU diatom and dinoflagellate plankton communities

decrease and are progressively replaced by cyanobacteria. Fishes also disappear and Artemia

populations self-recruit. The sequence finishes with the halophilic bacteria in the highly

salinized and crystallizing ponds (Davis, 2000).

Saltwork habitats are characteristically heterogeneous depending on their degree of

salinity. In addition to salinity changes in the ponds, brine evaporation also contributes to

changes in the biological aspects of the tank circuit (Ladhar et al., 2015). Thus, the fauna and

flora species in each tank are determined by salinity and other abiotic factors such as

temperature and nutrient availability (Coleman, 2009). These conditions are tolerated by

aquatic communities with complex cycles and by species that are highly specialized for life in

this environment (López et al., 2010). Given that they are highly productive, these environments

provide habitat, shelter and nursery for an infinite number of arthropods, fishes and crustaceans,

which serve as an important food source for predators (birds and small mammals). In addition

to sustaining resident populations, saltworks are very important for migratory birds that use

these ecosystems for refuge and feeding.

Diverse salt tolerant plant species that are adapted to this extreme environment surround

the saltworks. In these areas the plants that survive are either tolerant or require a high

concentration of salt for their growth. The mangrove vegetation that has adapted to these

environmental conditions, such as salinity, soft substrate, and subjected to tidal regimes, is

essential for supporting life. This unique ecosystem provides diverse niches and refuges for

numerous fauna species (autochthones and allochthones), and is important for water quality

(retaining sediments), shoreline stability, and nutrient cycling (Costa et al., 2015a; Crisman et

al., 2009; Davis, 2000; Davis and Giordano, 1995). The mangrove is characterized by fauna

49

consisting primarily of microphages; however, diverse animals enjoy this environment, from

microscopic forms to reptiles and mammals. Mollusks (oysters, mussels, and shellfish),

crustaceans (shrimp, crab) and diverse fish species are commonly found in this environment.

Moreover, the shallow areas of the mangrove ecosystem are privileged feeding areas for

shorebirds.

A transition zone, known as flooded areas, is connected to the mangrove, which forms part

of the mangrove’s natural sequence. This zone is primarily characterized by herbaceous plants,

which are able to survive in these highly saline conditions by using a number of survival,

adaptation, physiological, and biochemical defense mechanisms. A large number of these plants

have been used for food and traditional medicine (Rodrigues et al., 2011).

Saline environments have both important ecological and economic functions, such as

providing habitats for biodiversity and providing diverse ecosystem services for humans (Rocha

et al., 2012). Ecosystem services are the benefits that people obtain from ecosystems. According

to the Millennium Ecosystem Assessment, environmental services fall into one of four

categories: provisioning services (raw materials used by humans), supporting services (nutrient

cycling, primary production, and oxygen production), regulating services (climate, water

quality), and cultural services (leisure, spirituality and knowledge generation). Despite

providing a number of services, humid and saline areas face various anthropogenic threats in

the areas surrounding the saltworks and even inside the ponds, such as urban expansion and,

consequently, increased urban garbage (Rocha et al., 2009).

The objective of this study is to identify the potential ecosystem services provided by the

biodiversity of a saltwork of Northeast Brazil.

2. Materials and Methods

2.1. Study area

The present study was carried out at the Salinor saltwork (5°6'23.87"S, 36°36'11.07"W)

(Figure 1). The company is located on the northern coast of Rio Grande do Norte, Brazil, in the

Piranhas-Açu River Estuary. The region’s climate is semiarid, which provides ideal climatic

conditions for sea salt extraction as it is characterized by prolonged dry periods, constant winds,

high solar incidence and high evaporation. This saltwork is located in a tropical area with a high

evaporation rate (2,591 mm/year) and low precipitation (515 mm/year). The climate is hot and

dry from August to January, with a rainy (humid) season generally between March and May

(Diniz and Vasconcelos, 2016).

50

Figure 1. Map showing the location of the Salinor saltwork.

Salinor is the largest salt producer in Brazil. It is responsible for approximately 45% of all

sea salt produced in the country, with a production capacity of one million tons a year. This

company covers a total area of 14,293.80 hectares, which includes the evaporation ponds,

crystallizer ponds, administrative area, and areas covered with mangrove, hypersaline tidal flats

(known in Brazil as apicum), and Caatinga (xerophilous vegetation characteristic of Northeast

Brazil). The aquatic environment occupies an area of 4,540.53 hectares (31 evaporators and 27

crystallizers). The salt production area of Salinor comprises an initial area (37 to 55 PSU), an

intermediate area (55 to 250 PSU) and an area with the crystallizers (> than 320 PSU). The

depth of the evaporation ponds varies between 0.5 m and 3 m, whereas the crystallizer ponds

are approximately 10-cm deep. In the initial area (evaporation ponds), several marine species

gradually adapt to increasing salinity levels, but the variety of species begins to decrease at

higher salinities. This succession terminates with red halophilic bacteria in the highly saline

ponds and crystallizer ponds (Davis, 2000).

2.2. Data collection

We identified the ecosystem services by associating the data collected during the mapping

phase and the literature review with the methodology proposed by Groot et al. (2002), in

51

addition to documents elaborated by TEEB (The Economics of Ecosystem and Biodiversity

working group). To obtain a global vision of ecosystem services, we selected publications from

around the world that have characterized this type of environment. We performed a keyword

search of the following terms: biodiversity, saltwork, saltpan and ecosystem services, using

different platforms, such as: CAPES journals, Google Scholar and Research Gates. Each study

was classified into one or more categories of the ecosystem functions that were defined by the

data we collected, and by the services provided that were identified in each function.

To obtain Salinor’s biodiversity data, a multitemporal analysis for the years 1967, 1987

and 2016 was carried out, where the natural resources were identified for each year. Therefore,

we used an orthophoto of the year 1967 and two Landsat 5 satellite images of the orbits 215

points of 1987 and 2016. Initially, in the satellite images we joined the bands 5 (Near infrared),

4 (Close infrared), and 3 (Far infrared) to produce a raster file with a resolution of 30 m, because

it was not possible to create raster file for an orthophoto due to being an aerial photo. From the

merged and orthorectified image, we started free vectorization, where the classes were

representative of land use and occupation such as ponds, rivers, vegetation cover, flood surface,

among others. Once we had a complete file that classified the area we began to build the

thematic map. To do so we used ArcGis 10.3 software.

3. Results and Discussion

3.1. Identification of Ecosystem Services

Saltworks provide diverse economic and ecological ecosystem services. Based on the

literature review of various studies carried out throughout the world, we were able to identify a

series of ecosystem services that saltworks offer, as per the four primary categories

(provisioning, supporting, regulating, cultural) (Table 1).

52

Table 1. Literature review of the potential ecosystem services that salt fields provide.

Thirteen types of services were identified, of which one pertained to supporting services,

three pertained to regulating services, five pertained to provisioning services, and four to

cultural services. Most of the studies we consulted were classified as supporting services (n =

16; 36.36% of total), represented by biodiversity maintenance in 100% of these studies,

especially with respect to habitat provision for aquatic and migratory birds. The second category

corresponded to provisioning services (n = 10; 22.73% of total), with food supply most

represented (n = 8; 73%). With respect to regulating services (n = 8; 18.18% of total), five

studies examined water maintenance and quality (62.50%), one study examined climate

regulation (12.50%) and the final two examined pest and disease control (25%). The studies

that examined cultural services (n = 10; 22.73% of total) examined tourism (n = 5; 41.67%),

cultural and historic values (n = 3; 25%), and finally scientific research (n = 4; 33.33%).

The ecosystem services in the studies that we consulted not only refer to the services that

benefit people and to the environment derived from natural ecosystems, but also the benefits

associated with different types of active management of the saltworks, such as salt production.

The variety of ecosystem services provided by the saltworks depends of environmental

conservation (Rocha et al., 2012).

ECOSYSTEM SERVICES REFERENCES

PROVISIONING

Supply of oxygen Oren, 2009; Coleman, 2009.

Food Fausto-Filho, 1982; Fausto-Filho, 1984; López et al., 2010;

Rodrigues et al., 2011; Rocha et al., 2009; Rocha et al., 2012; Ladhar

et al., 2015; Santos et al., 2016.

Raw materials, Genetic and medicinal resources Rocha et al., 2012.

SUPPORTING

Biodiversity Maintenance Fausto-Filho, 1982; Fausto-Filho, 1984; Walmsley, 1999; Davis,

2000; Larrazábal et al., 2002; Masero, 2003; Sánchez et al., 2006;

Korovessis and Lekkas, 2009; López et al., 2010; Moreno et al.,

2010; Valente et al., 2011; Millán et al., 2011; Vieira and Bio, 2011;

Rocha et al., 2012; Costa et al., 2015b; Ladhar et al., 2015.

REGULATING Pest and disease control Sánchez et al., 2006; Vieira and Bio, 2011.

Climate regulation Oren, 2009.

Maintenance of water quality Davis and Giordano, 1995; Davis, 2000; Crisman et al., 2009;

Rocha et al., 2012; Costa et al., 2014.

CULTURAL

Scientific research Millán et al., 2011; Evagelopoulos et al. 2008; Kumar et al., 2011.

Mohebbi, 2010.

Historical and cultural value Walmsley, 1999; Félix et al., 2013; Santos et al., 2016.

Tourism Walmsley, 1999; Crisman et al., 2009; Korovessis and Lekkas,

2009; Rodrigues et al., 2011; Félix et al., 2013.

53

3.2. Mapping of natural resources

To characterize the dynamic of changes during a 49-year period (1967-2016), a multi-

temporal set of images were used to analyze land cover change. The vegetation classes were

mapped on the basis of their proximity to the marine environment. The classification results for

1967, 1984 and 2016 are summarized in Table 2.

Table 2. Land cover/Land use classes and areas in hectares.

Land cover/Land use classes 1967 1984 2016 1967-2016

Area (ha) Area (ha) Area (ha) %

Caatinga Vegetation 1,695.43 1,695.43 1,603.89 -5.40

Mangrove Vegetation 427.61 427.52 405.46 -5.18

Evaporation Ponds 1,711.79 3,972.82 4,067.75 +137.63

Crystallizer Ponds 325.09 360.67 472.78 +45.43

Hypersaline Tidal Flats 5,525.57 3,262.05 2,906.07 -47.41

River 511.39 473.98 472.67 -7.57

Urban Area 135.58 135.60 171.44 +26.45

Based on these results it was possible to obtain information about the current condition of

use and occupation of the areas of saltwork and its surroundings. During the analyzed period,

more marked changes were observed in the classes of hypersaline tidal flats, evaporation and

crystallizer ponds (Figure 2).

54

Figure 2. Multitemporal analysis map of land use/occupation classes in the studied area.

The results show that major decline of area coverage in hypersaline tidal flats, whereas the

area of evaporation ponds increased. In 1967 the hypersaline tidal flats class covered 5,525.57

ha, but this area was reduced to 3,262.05 ha (40.96%) in 1984 and 2,906.07 ha (47.41%) in

2016. This decrease was related to the increase in the number of evaporation ponds, which their

area increased by 2,355.96 ha. This class had a considerable increase of 132.09% of its area

(3,972.82 ha) in 1984 when new evaporation ponds were installed in the southern portion of the

map. Between 1984 and 2016, there was an increase of 2.39% for this class (4,067.75 ha). The

crystallizer ponds had a productive area expansion of 31.08% (472.78 ha) between 1984 and

2016, accompanying the evaporation pond increase. According to Korovessis and Lekkas

(2009), the crystallizer ponds must occupy about 10% of the saltwork production area for the

proper process of salt evaporation and sedimentation to occur.

55

The mangrove vegetation class did not show major changes during the period analyzed.

Based on the image analysis (Figure 2), the total area of mangrove was 427.61 ha in 1967. In

2016 a loss of 22.15 ha of mangrove was observed, which is equivalent to about 5.18% of the

total. This spatial distribution showed that the mangrove was concentrated in the northern

portion, along river banks and estuaries in the interface between land and sea. Loss of

mangroves in this area probably occurred due to river obstruction (decrease of 7.57%) and

contributed to the suppression of mangrove trees along its banks. On the other hand, the region

where the saltwork is located is characterized by large flooded areas (hypersaline tidal

flats/apicum), with highly saline soil, which inhibits the development of vascularized plants

such as mangrove species (Albuquerque et al., 2014).

In the 49 years analyzed in this study, the Caatinga area lost 5.40% of its vegetation, mainly

due to the increase in urbanization (growth of 26.45%) and aquaculture farms (shrimp farming)

installations.

3.3. Biodiversity and ecosystem services of saltwork

The above mentioned biodiversity at Salinor provides a series of ecosystem services within

the four categories defined by TEEB (Groot et al., 2002). The ecosystem services obtained in

this study in the different sectors of the saltwork are summarized in Table 3.

In the Salinor area we identified 42 ecosystem services that are provided by the biodiversity

inside the salt production area and in its surrounding area. It is clear that the saltworks provides

a wide range of ecosystem services under each of the four categories defined by TEEB. As

expected, the mangrove had the highest number of ecosystem services (13), followed by

evaporation ponds (12), Caatinga (8), crystallizer ponds (5) and hypersaline tidal flats (4).

However, despite this high number, ecosystem services were recurring in accordance with the

environmental characteristics of each natural feature in the study area. The most recurring

services were habitat, food, scientific research, and nutrient cycling. The ecosystem services

that were identified in the saltwork that did not appear in our literature review (Table 1) were:

artisanal fishing, which pertains to the cultural services category, and air quality maintenance

services, phytoremediation, erosion protection and carbon sequestration – all related to

regulating services.

56

Table 3. Ecosystem services identified in the study area, based on natural features.

The arboreal vegetation of the mangrove is composed of few species. In this study we

registered the occurrence of five typical mangrove species: Rhizophora mangle (red mangrove),

Avicennia schaueriana and A. germinans (black mangrove), Laguncularia racemosa (white

mangrove) and Conocarpus erectus (button mangrove). The species R. mangle is found in areas

with greater marine influence (river’s edge), whereas the species of the genus Avicennia are

Biodiversity Ecosystem functions and services

Mangrove

Provisioning

Supporting

Regulating

Cultural

Raw Materials (Wood, Tannin)

Food

Medicine resources

Nursery for fishery resources

Wildlife shelter

Forage area

Protection against erosive processes

Nutrient cycling

Carbon sequestration

Historical use of the mangrove to obtain ink (tannin)

Fishing

Ecotourism

Scientific research

Caatinga

Provisioning

Supporting

Regulating

Cultural

Genetic resources

Medical resources

Food

Habitat for resident species

Carbon sequestration

Nutrient cycling

Historical value

Scientific research

Hypersaline Tidal Flat

Provisioning

Regulating

Supporting

Cultural

Food

Phytoremediation

Habitat for resident species

Scientific research

Evaporation Ponds

Provisioning

Supporting

Regulating

Cultural

Food (fish, crustaceans)

Oxygen production

Habitat for animals and aquatic plants

Habitat for migratory birds

Foraging area for migratory birds

Water quality control

Air quality control

Blue carbon sequestration

Nutrient cycling

Tourism

Artisanal fishing area

Scientific research

Crystallizer Ponds

Provisioning

Supporting

Cultural

Genetic resources

Raw material (NaCl, CaCo3, CaSO4.2H2O β-carotene)

Habitat (microorganisms)

Tourism

Scientific research

57

mostly found in the transition areas between the high tide zone and the hypersaline areas

dominated by flooded areas. The species C. erectus can be found in the sandier areas that are

typically at a higher in elevation from the tide.

The fauna found in the study area is quite diversified. Within this diversity there are

resident animals, semi-residents and regular and/or opportunistic visitors. Many of these

animals are from marine and terrestrial environments. Among the residents are diverse

crustacean species (swamp ghost crab, blue land crab, mangrove tree crab, Atlantic blue crab,

barnacles) and mollusks (oysters and shellfish) that feed by filtering microalgae and suspended

materials. The semi-residents are mainly fish that can spend part of their life in the mangrove,

or fish that enter the mangrove to feed. Some animals use the mangroves merely as an area for

foraging (regular and sporadic visitors). Among these animals are birds of prey such as vultures

and caracaras, in addition to certain species of reptiles (iguanas) and small mammals (raccoons).

The mangrove provides important ecological and economic services and plays a key role

in providing diverse habitats for the fauna, reproduction and nursery for a diversity of aquatic

animals (fishes, crustaceans, and mollusks), and foraging for birds and a refuge from predators

(Schaeffer-Novelli, 2002). Moreover, mangroves provide ecosystem services for society, such

as erosion protection and control through the dissipating tidal energy, sediment retention and

conservation of estuary fish stocks (Kelleway et al., 2017; Xepapadeas, 2011). Additionally,

they contribute to food provision, provide genetic resources, and provide ecotourism and

recreation services (Table 3).

The flooded area (hypersaline tidal flat or apicum) is mainly vegetated by herbaceous

halophytes. This area is usually flooded in the spring tides and is characterized by soils

composed by a sand-clay texture that can reach salinity levels of above 100 PSU (Hadlich et

al., 2010; Albuquerque et al., 2014). Flooding frequency and soil salinity are the two major

environmental factors that influence apicum vegetation. There is a predominance of herbaceous

species in this area, such as Sesuvium portulacastrum (shoreline purslane) and Batis maritima

(saltwort), which form dense patches. These species are considered pioneers and are used for

sand-dune fixation, phytoremediation, animal feed and herbal formulation (Milbrandt and

Tinsley, 2006; Debez et al., 2010; Lokhande et al., 2013).

The flooded area also provides resources for various animal species, especially swamp

ghost crab (Ucides cordatus), which lie at the border of the mangrove and the herbaceous

vegetation, and the blue land crab (Cardisoma guanhumi), a species which is well adapted to

life on land and lives in the higher ground areas of the apicum (Firmo et al., 2012). This

ecosystem provides a wide variety of ecosystem services, including: vegetation and animal

58

resources provision for humans, retention of dissolved and particulate matter, and provision of

resting and shelter areas for migratory birds.

The Caatinga vegetation is found in the southern portion of saltwork, but also in areas

termed “island”, which are insular environments within the evaporation ponds. These areas are

important for the resting and feeding of migratory birds, which come primarily from the

northern hemisphere (e.g., sandpipers) (Azevedo Junior, et al. 2004). Diverse plant species that

are normally found in the Caatinga biome are found inside these “islands”, such as Cactaceae,

Bromeliaceae and Euphorbiacea species. These plants have the ability to store water in one or

more organs and tolerate severe dissection that occurs throughout most of the year.

The Caatinga vegetation located more towards the southern portion is dominated by small

thorny trees (xerophytes). This type of vegetation is fairly resistant to long drought periods and

has developed adaptation strategies to the regional climate, such as loss of its leaves to reduce

the surface exposed to transpiration (Leal et al., 2003). The most common species include

Mimosa tenuiflora, Aspidosperma pyrifolium, Anadenanthera macrocarpa and Commiphora

leptophloeos. Various species have phytotherapeutic properties and are widely used in both folk

medicine and the pharmaceutical industry (Agra et al., 2007; Souza et al., 2008). The Caatinga

provides an important number of economic, ecological and social ecosystem services. The

different services identified in this study include provisioning (wood, food, genetic resources),

support (habitat) and cultural (herbal medicines, ecotourism) services.

Inside the ponds where the process of extracting sea salt occurs, there are diverse aquatic

organisms that belong to the fauna and flora. This sector is subdivided into evaporation and

crystallizer ponds. At each step of the process, the degree of salinity increases, starting from

the salinity of the sea in the initial ponds (evaporation ponds), up to five times the salinity in

the last ponds (crystallizer ponds) (Rodrigues et al., 2011). The ponds with the lowest levels of

salinity (37 to 55 PSU) where water pumping takes place, occupy most of the area and volume

of water, and contain a large variety of marine and estuarine organisms, such as fishes,

crustaceans, mollusks, sponges, annelids, microalgae, seaweed, and seagrass. In these ponds,

productivity is very high and produced biomass is much greater than consumed biomass (Davis,

2000).

Economically important species such as Eucinostomus sp., Centropomus undecimalis,

Diapterus auratus and Mugil liza, as well shrimp species (Farfantepenaeus subtilis and F.

brasiliensis) are frequently found in this part of the saltwork. Different types of mollusks used

in the local cuisine are also found in this part of the saltwork, such as Tagelus plebeius, Mytella

falcata and Anomalocardia brasiliensis. The evaporation ponds are also used for artisanal

59

fishing by the various families that live near the saltwork. Although artisanal fishing is carried

out in the estuary and sea channels, most catches occur in the initial evaporation ponds (Rocha

et al., 2012).

In the first pond there are also diverse species of seaweed. In Salinor the most common

species are green algae: Ulva flexuosa, Caulerpa prolifera, C. racemosa, Chetomorpha crassa

and Rhyzoclonium riparum; brown algae: Canistrocarpus cervicornis; and red algae:

Acanthophora spicifera, Chondria sedifolia, Wrangelia argus, Amphiroa fragilissima,

Gracilaria spp. and Gracilariopsis tenuifrons, as well as seagrass Halodule wrightii. These

benthic communities contribute to biota diversity and play an important role in nutrient cycling.

In the evaporation ponds that range from 80 to 160 PSU in salinity, diversity decreases

considerably and the communities consume more organic matter than they produce (Thiéry and

Puente, 2002). Therefore, the biological systems of the ponds are primary maintained by

producers made up of a diverse group of unicellular organisms (cyanobacteria, diatoms,

dinoflagellates and green algae species) (Costa et al., 2015b). The group of consumer organisms

is represented by amoebas, ciliates, flagellates and a large number of bacteria (Evagelopoulos

et al., 2009; Rodrigues et al., 2011). At this level of salinity, auto-recruitment of

microcrustacean Artemia franciscana populations occurs. These populations control plankton

through a particle filtration process. The ponds that contain Artemia are an important source of

food for the migratory bird populations that come from the northern hemisphere, especially

species from the Charadriidae (Charadrius semipalmatus, C. collaris, C. wilsonia) and

Scolopacidae (Arenaria interpres) families. Studies carried out in the region have shown that

the saltworks are important foraging areas (Larrazábal et al., 2002; Rocha et al., 2012). With

the gradual increase of the salinity, the disappearance of Artemia populations occurs and the

halophilic bacteria appear (Davis, 2000). Upon reaching this level of salinity, the brine is

transferred by pump to the crystallization area where precipitation and sodium chloride crystals

form.

A considerate amount of ecosystem services are provided by the biota in the salt production

ponds (evaporation and crystallizer ponds), such as habitat (support) contribution to oxygen

production, carbon sequestration, nitrogen and phosphorus cycles (regulation), fish, crustacean

and mollusk catching (provisioning), and artisanal fishing (cultural), in addition to the primary

service provided by this ecosystem: the production of salt (Costa et al., 2014).

60

4. Conclusion

Based on a literature review, in this study we were able to analyze the ecosystem services

provided by artificial saltworks in various parts of the world. Furthermore, through this study

we were also able to identify the ecosystem services provided by the biodiversity of a saltwork

(Salinor) located in the state of Rio Grande do Norte, Brazil.

Based on an analysis of which ecosystem services the biodiversity of Salinor provides, we

found that the salt production process contributes to ecological separations within the system,

which contributes to great habitat heterogeneity and species diversity. The area that comprises

the company Salinor has relevant ecological characteristics, including mangrove vegetation,

hypersaline tidal flats and Caatinga that house a diversity of fauna (residents, migrators and

visitors). In the salt production area (evaporator and crystallizer ponds), aquatic biodiversity is

regulated by the degree of salinity. Despite the strong human influence, Salinor still preserves

characteristics of natural environments, thus demonstrating great potential for the supply of

ecosystem services. These services encompass the four types of ecosystem functions, such as

food supply, biodiversity maintenance, carbon sequestration, research and ecotourism.

5. Acknowledgements

This study was supported by Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

(CAPES). Special thanks to Salinor for putting all the resources at disposal to carry out this

research. We also thank the editor and the anonymous reviewers for their constructive

comments which helped us to improve this manuscript.

61

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65

CONSIDERAÇÕES FINAIS

A atividade de extração de sal marinho é muito importante, pois abrange as esferas

social, econômica e ambiental. Entender os processos e componentes ecossistêmicos que

ocorrem nesses ecossistemas artificias é fundamental para entendermos as relações existentes

entra as salinas artificiais e o homem.

No artigo do capítulo 1 intitulado “Diversidade e distribuição de macroalgas ao longo

de um gradiente de salinidade em uma salina artificial”, os resultados obtidos revelaram que

salinas artificiais são ambientes propícios para o desenvolvimento de comunidades algais. Na

Salinor, a ocorrências desses organismos está ligada aos primeiros tanques com salinidade entre

37 e 54 PSU. As principais variáveis que influenciaram a distribuição das macroalgas nesses

tanques foram: profundidade, salinidade, NID, pH, ortofosfato, nitrito, nitrato, características

de sedimento e do processo produtivo da salina. As espécies de macroalgas mais abundantes

foram Chaetomorpha crassa, Caulerpa racemosa, Acetabularia sp., Acanthophora muscoides

e Amphiroa fragilissima.

No artigo do capitulo 2 intitulado “Identificação e análise dos serviços ecossistêmicos

associados à biodiversidade das salinas” foi possível identificar os diversos tipos de serviços

ecossistêmicos prestados por um salina e a importância das diferentes feições naturais existentes

nesses ambientes. Essas feições, junto com as estruturas da salina (evaporadores e

cristalizadores), dão suporte para diversas espécies (vegetais e animais), refletindo assim na

biodiversidade existente. Considerando que a base dos serviços ecossistêmicos é a

biodiversidade, o ambiente de salinas se mostrou um importante ator na conservação do meio

ambiente. Os principais serviços ecossistêmicos identificados na Salinor foram: a manutenção

da biodiversidade (Habitat), a provisão de alimento (Pescados), manutenção da qualidade do ar

(Produção de oxigênio pelas macroalgas), cultural e científicos (Pesquisa acadêmica).

Para fins de estratégias de conservação, é importante que os ambientes no entorno da

salina (manguezal, apicum/salgado, Caatinga) sejam protegidos e até recuperados, pois,

considerando que a biodiversidade de uma salina artificial depende diretamente desses

ambientes, a degradação dos mesmos pode comprometer a capacidade da salina em continuar

fornecendo os serviços ecossistêmicos identificados. Para tanto, as salinas devem implementar

ações como monitoramento dos processos industriais, recuperação de áreas degradadas (caso

haja), preservação de áreas de preservação permanentes (APP) e colaboração com os órgãos

ambientais competentes, visto que a área onde estão inseridas são de grande vulnerabilidade

ambiental e de grande importância socioambiental.

66

Além disso, é essencial que sejam realizadas novas pesquisas de macroalgas em salinas

artificiais, com linhas de pesquisa que não foquem somente na sua ecologia, mas também no

desenvolvimento de técnicas de cultivo e outros potenciais usos com intuito de se tornarem

mais uma fonte de renda para pescadores e comunidades circunvizinhas.