ASPECTOS BIOLÓGICOS DAS GALHAS DETOMOPIA(;IA RUDOLPHI (DIPTERA: TEPHRITmAE)

EM VERNONIA POLYANTHES (ASTERACEAE)

OIOVANNA I. ANDRADEl, IVONEillE M. SILVA I,

O. WILSONFERNANDESl e VERA L. SCATENA2lEcologia Evolutiva de Herbívoros Tropicais/DBG. C. P. 486. ICB

Universidade Federal de Minas Gerais -30161-970 Belo Horizonte, MO2Departarnento de Botânica, m -UNESP, Rio Claro, C.P. 199, 13506-900, Rio Claro, SP

(Com 4 figuras)

RESUMO

Galhas causadas por insetos são importantes devido a sua relação parasítica com as plantashospedeiras e ao seu habitat séssil, facilitando estudos populacionais e biogeográficos. Amosca de frutas, Tomoplagia rudolphi (Diptera: Tephritidae) forma galhas caulinares em assa-peixe, Vemonia potyanthes (Asteraceae). Estudou-se a biologia e a história natural do insetogalhador e da galh!0.observando-se ainda o impacto da galha na planta hospedeira.

As galhas são fusiformes, verdes, glabras e uniloculares. A média do número de galhas porplanta foi de 2,8 e o número de larvas e pupas por galha variou de 1 a 12. Aspectos anatômi-cos mostraram uma desorganização dos tecidos vasculares, além da hipertrofia das células doparênquima medular. Testes histoquímicos indicaram a presença de uma maior concentraçãode substâncias fenólicas e lipídeos nos tecidos da galha quando comparados aos tecidos docaule não galhado.

O ciclo biológico de 1: rudolphi foi aproximadamente de 45 a 60 dias. Inimigos naturaiscausaram 33,7% de mortalidade da galha. Organismos sucessores (principalmente formigas)representaram 7 ,88% dos insetos associados à galha. 1: rudolphi apresentou comportamentode corte comum a outras espécies de tefritídeos.

O número de galhas por planta não variou em função do tamanho das plantas hospedeiras.Outros fatores devem ser mais relevantes na seleção de plantas hospedeiras pela fêmea do gal-hador ou as galhas não sofrem mortalidade diferencial em plantas com tamanhos variados.

Palavras-chave: galhas de insetos, comportamento de corte, anatomia de galhas, Tomoplagia

rudolphi, Vemonia polyanthes .

Recebido em 14 de abril de 1993Aceito em 26 de julho de 1995Distribuído em 30 de novembro de 1995Correspondência para: O. W. Fernandes

~d" R.n.il Rinl " fdl.JllO--R?O

GIOV ANNA I. ANDRADE et alii820

ABSTRACT

Life history of Galls of Tomoplagia rudolphi (Diptera: Tephritidae)on Vernonia polyanthes (Asteraceae)

Insect ga1ls are excellent study objects due to the parasitic relationships with their host plants.and to their sessile habit which facilitates population and biogeographica1 studies. The fruitfly. Tomoplagia rudolphi (Diptera: Tephritidae) induces ga1ls on the stems of Vemonia poly-anthes (Asteraceae). We studied the biology and natura1 history ofthe ga1ling fly and ga1l. andthe impact of the ga1l on the host plant.

The ga1ls developed are fusiform, green. glabrous, and one-chambered. The average numberof ga1ls per plant was 2.8 and the number of larvae and pupae per ga1l varied between 1 and12. Anatomica1 aspects ôf the ga1ls indicated the existence of hypertrophied cells ofthe medu-lar parenchyma and disorganization of the vascular bundles. Histochemica1 tests showedhigher phenolic substances and concentration of lipids in ga1led tissues compared to hea1thytissues.

The life cycle of 7: rudolphi varied between 45 to 60 days. Natura1 enemies caused 33.7% ofthe ga1l morta1ity. After the emergence of 7: rudolphi. the ga1l was occupied by severa1 inver-tebrates (but primarily ants) which represented 7.88% of the ga1l associated organisms. 7:rudolphi mating behavior was similar to other ga1ling tephritids.

The number of ga1ls did not vary with host plant height. Other factors may be more relevantin host plant selection by the ga1ling fema1e and/or ga1ling larvae may be under different lev-els of morta1ity on plants of different sizes.

Key words: courtship behavior, insect ga11s, gall anatomy. Tomoplagia rudolphi, Vemonia

polyanthes .

,INTROQ.UÇÃO A maioria dos estudos sobre galhas de inse-

tos da região neotropical se enquadram em dife-rentes tipos: aqueles que enfocam a histórianatural dos insetos galhadores (e.g., Fernandes etal., 1987; Ferreira et al., 1990; Lara e Fernandes-,1994), aqueles que enfocam os aspectos anatômi-cos (e.g., Arduin et al., 1991) e aqueles que apre-sentam apenas listagem de espécies (e.g.,Fernandes et al., 1988). Raros estudos foram de-senvolvidos sobre a ecologia, evolução e biogeo-grafia destes insetos. As contribuições nestesentido vêm de estudos realizados por Fernandes ePrice (1988, 1991, 1992), onde os autores apre-sentam a importância de variáveis bióticas e abió-ticas na riqueza de espécies galhadoras, além dacomparação entre riqueza de espécies nas regiõestropicais e temperadas. Sendo assim, a falta de co-nhecimentos básicos da história natural e biologiade insetos galhadores tropicais é um problema co-mum, dificultando alguns estudos em ecologia.

Tomoplagia rudolphi Lutz e Costa Lima(Diptera: Tephritidae) forma galhas caulinares emVernonia polyanthes Less. (Asteraceae). Os pri-meiros estudos sobre o galhador foram realizados

Do ponto de vista morfológico as galhas ca-

racterizam-se pela hiperplasia e/ou hipertrofia de

células, tecidos ou órgãos de plantas, resultantesda ação de vários organismos, principalmente in-

setos. São encontradas em todas as partes das

plantas, desde a extremidade da raiz até as gemasapicais do caule, nos órgãos vegetativos e repro-

dutivos (Mani, 1964; Femandes, 1986). Estão pre-sentes em quase todos os grupos de plantas, sendo

as fanerógamas, especialmente as dicotiledôneas,notáveis pela abundância e grande diversidade de

espécies galhadoras (Mani, 1964). Entre as plantashospedeiras da região tropical destacam-se as Fa-

baceae, Asteraceae e Myrtaceae, famílias de ampla

distribuição geográfica (Femandes et al., 1988;

Femandes, 1992a). Como dípteros galhadoresmais comuns, destacam-se os Cecidomyiidae e

Tephritidae. Praticamente todas as galhas de Teph-ritidae são formadas em espécies de Asteraceae, a

maioria ocorrendo nos caules da planta hospedeira

(Freidberg, 1984).

Rev. Brasil. Biol., 55 (4):819-829

821ASPECTOS BIOLÓGICOS DAS GALHAS DE TOMOPlAGIA RUDOLPHI

por Alvarenga (1959). Femandes et al. (1988) re-gistraram a ocorrência desta galha na vegetaçãodo Campus Pampulha da Universidade Federal deMinas Gerais em Belo Horizonte. Vulgarmenteconhecida como assa-peixe, cambará-guaçú oucambará-branco, V polyanthes possui ampla dis-tribuição nos estados do Mato Grosso, Minas Ge-rais, Goiás, Bahia, Paraná e São Paulo(Leitão-Filho et al., 1972). A planta hospedeira éuma espécie invasora de culturas; e de locais alte-

rados (Leitão-Filho, 1972, Gemtchujnicov, 1976).Possui importância medicinal (Gemtchujnicov,1976; Scatena, 1983) e é também conhecida comomelífera (Leitão-Filho et al., 1972). A abundânciadestas galhas por planta é relativamente baixaquando comparada a outras espécies galhadoras(e.g., Femandes e Price, 1992; Freidberg, 1984).

O trabalho tem por objetivo descrever a bio-logia das galhas de 1: rudolphi, abrangendo aspec-tos morfológicos, de comportamento, bem como,os fatores que influenciam as taxas de sobrevivên-cia e mortalidade do inseto galhador. Procuramoscom isso, contribuir para maior conhecimento da

interação galhador-planta hospedeira.

MATERIALE1\l'tTODOS

As medidas da largura e comprimento foram reali-zadas com o auxílio de paquímetro. As galhas fo-ram abertas para a verificação do arranjo espacialdos galhadores, bem como a presença de inimigosnaturais e inquilinos.

Para o estudo anatômico foram feitas lâmi-nas semi-permanentes com secções transversais àmão-livre do caule da porção galhada e não galha-da de alguns ramos. Foram utilizados apenas ra-mos com galhas jovens para facilitar os cortes. Assecções foram coradas com fucsináe azul de astra(Roeser, 1972) e posteriormente montadas em gli-cerina 50%. Os testes histoquímicos foram reali-zados com Sudam m para evidenciar a presençade materiais graxos; floroglucinol em meio ácidopara paredes lignificadas, cloreto férrico parasubstâncias fenólicas e Lugol para amido (Jensen,1962). Os aspectos morfológicos mais relevantesforam registrados com estereo e fotomicroscópio.

Visando a biologia do galhador parte das ga-lhas coletadas foram colocadas dentro de vidrospara obtenção dos insetos associados (inimigosnaturais e organismos sucessores). As démais ga-lhas foram abertas para a obtenção de larvas do in-seto galhador. Para a caracterização do ciclobiológico do galhador foram contados o número ea porcentagem de larvas e pupas encontradas pordias de coleta. Os insetos adultos coletados foramconservados em etanol 70% para posterior identi-

ficação.Para análise do comportamento de encontro

algumas galhas foram trazidas ao laboratório e co-locadas em vidros cobertos com filó fino, ondepermaneceram até o momento da emergência dosinsetos adultos, que após foram separados e colo-cados em vidros cobertos com gase. Nos vidrosforam colocados como alimento água e açúcar,além de pedaços da planta como substrato. Para asobservações do comportamento de encontro, umafêmea e um macho foram colocados em caixa de

acnlico (30 x 30 x 32 cm) com um orifício cober-to com gase para permitir a circulação de ar. Asobservações foram realizadas entre maio e junho,nos períodos da manhã e da tarde.

Para se testar a influência do tamanho de ra-mos na pr~ferência de órgãos galhados pela fê-mea, foram comparados o tamanho de ramosgalhados e não galhados (Femandes, 1992b) pormeio de teste-t pareado (Zar, 1984). A relação en-tre o tamanho da planta e o número total de galhas

Os estudos de campo foram realizados nocampus Pampulha da Universidade Federal de Mi-nas Gerais (UFMG), em Belo Horizonte e em La-goa Santa, MO. O campus da UFMG possui umavegetação heterogênea composta de plantas nati-vas e introduzidas, ornamentais e frutíferas e si-tua-se a 80Sm de altitude (Fernandes et al., 1988).Em Lagoa Santa, as coletas foram restritas aobairro Bela Vista e ao redor da lagoa. Lagoa Santasitua-se a 42 km ao norte de Belo Horizonte a umaaltitude de 83Sm. A vegetação é constituída porformações de mata, campos limpos, cerrados, bre-jos e formações lirnnófilas geralmente alteradasdevido a intervenções humanas (Ferri, 1943; War-ming e Ferri, 1973).

Doze coletas foram realizadas entre os me-ses de junho e dezembro de 1991. As galhas foramcoletadas enumeradas de acordo com a planta daqual haviam sido retiradas, acondicionadas em sa-cos plásticos e levadas ao laboratório para os dife-rentes estudos.

Para o estudo da morfologia externa foramfeitas observações e anotações sobre a forma e co-loração da galha durante o seu desenvolvimento.

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822 GIOV ANNA ANDRADE -et alii

foi verificado por meio de regressão linear simples(Zar, 1984). Os dados sobre o sítio preferencial deoviposição foram colhidos através da razão entre amedida (cm) da distância da base do ramo até abase da galha e a medida (cm) total do ramo.

ra. Quando maduras tomam-se fibrosas e de tona-lidade marrom. São uniloculares, com até dozeseptos (X = 4,2 :f: 0,6 indivíduos/galha, Fig. lB). A

escavação das paredes internas da galha pelas lar-vas resulta no seu preenchimento por excrementosem forma de grânulos pretos. Na fase de pupa es-tes resíduos tomam-se endurecidos e formam sep-tos, separando uma pupa da outra.

RESULTADOS

Aspectos Morfológicos Externos

Foram coletadas 279 galhas em .101 plantascom uma média de 2,8 :t 1,2 galhas por planta. Asgalhas são caulinares e fusiformes (Fig. 1 ), comdiâmetro variando de 6,6 a 33,2 mm (X = 19,8 :t

0,78) e comprimento variando de 11,6 a 34,9 mm(X = 24,0 :to, 75). Foi encontrada, na maioria dos

casos, apenas uma galha por ramo. As galhas jo-vens são macias, glabras, de coloração verde-cla-

Aspectos Moifológicos Internos

A secção transversal da porção apical docaule não galhado apresenta epiderrne constituídade uma única camada de células retangulares, comcutícula delgada (Fig. 2A). Em toda sua extensãoocorrem tricomas (T) glandulares e não glandula-res. As camadas mais externas do c6rtex (Pc) sãoconstituídas de segmentos alternados de colênqui-

B

~

cFig. 1 -Ciclo biológico de T. rudolphi. A) Oviposição em Igalha e em corte transversal; C) Aspecto geral da fêmea adulta.

apicais; H) Aspecto externo da

Rev. Brasil. Biol.. 55 (4):819-829

ASPECTOS BIOLÓGICOS DAS GALHAS DE TOMOPIAGIA RUDQLPHI 823

ma, clorênquima e, mais internarilente, ocorremcamadas de parêI)quima de preenchimento. Espa-lhados pelo córtex, ocorrem tubos laticíferos (Ti)de diâmetros variáveis (Fig. 2A). A bainha amilí-fera circunda externamente os feixesvasculares. Otecido vascular é de estrutura eustélica, repre-sentado por um anel simples de feixes isolados si -

tuados entre a bainha amilífera e a medula.Externamente ao floema (Fl) e xilema (Xi) ocor-rem fibras (Fig. 2A). As células do parênquimamedular (Pm) são isodiamétricas (Fig. 2A).

Com o estabelecimento da galha, ocorre umadesorganização dos feixes vasculares e uma hiper-trofia das células (Ch) do parênquima medular(Fig. 2B, C). Nos tecidos galhados, as substânciasfenólicas acumulam-se em maior quantidade,principalmente na epiderme (Fig. 2C, seta), nosraios parenquimáticos e na medula (Fig. 2D, se-tas). Nos tecidos não galhados a quantidade desubstâncias fenólicas foi inferior a dos tecidos ga-lhados. Observa-se também reação positiva ao Su-dan III, na epiderme (Fig. 2E, seta) e nos tecidosvasculares (Fig. 2E, F, setas). A coloração para li-pídeos foi mais intensa nos tecidos vasculares daporção galhada (Fig. 2F). A quantidade de amidonão variou entre os tecidos !!i1lhados e não galha-dos.

apical, com dois espiráculos e região ana! na por-ção ventral (Figs. 4A, B). Ocorrem fileiras de es-

pinhos (E -pontos escurQs) dispostos irregular-mente por toda a região do disco. Cada placa espi-racular (PE), com coloração amarelada, apresentatrês fendas espiraculares (FE) ovais, esclerotiza-das. O tronco traqueal (Tf) possui coloração ama-relo-ouro. A cicatriz espiracular (CE) situa-se nolado oposto às fendas espiraculares (FE) (Fig. 4B).A região ana! é aproximadamente suboval, comfenda ana! (FA) estreita e medianà (Fig. 4B). Háausência de processos interespiculares na regiãoda placa espiracular.

Puparium -Apresenta-se cilindro, com ex-tremidade posterior a!ongada e extremidade ante-rior ligeiramente atilada. Sua cor varia doamarelo-alaranjado à marrom dourado. Possuemespiráculos anteriores bastante escuros. O tegu-mento apresenta-se praticamente sem dobras, liso,com poucas fileiras de espinhos quando compara-do aos estágios larvais. As placas espiracularesposteriores são marrom-escuras e projetadas nametade superior do disco espiracular.

Adultos -1: rudolphi é uma mosca grande,de aproximadamente 6,5mm, robusta, de cor ama-relo-intenso e olhos verde-claros. As asas são lon-gas e tipicamente desenhadas. Apresentam cerdascostais que aparecem como pequenas pontuaçõesno dorso. As fêmeas possuem a bainha do oviposi-tor cônica e o ovipositor em forma de agulha.

Biologia e História Natural

Ciclo Biológico

O ciclo de larva a adulto do galhador é de45-60 dias. A fêmea ovipõe no meristema apica!dos botões vegetativos (Fig. IA). Após a eclosão,as larvas desenvolvem-se às custas do conteúdodas células do parênquima medular. Embora nãotenha sido possível distinguir os estágios de de-senvolvimento larva!, a sua duração total é de 35 a40 dias.

Com o crescimento das larvas, ocorre umaexpansão dos tecidos do caule ao seu redor, origi-nando uma galha fusiforme (Fig. lB). No últimoestágio de desenvolvimento, as larvas escavam umorifício e, em seguida, empupam. A fase de pupadura de 15 a 20 dias, logo após esse período osadultos emergem, saindo pelo orifício anterior-mente preparado e reiniciam o ciclo (Fig. lC).Não foram observados adultos no campo.

Descrição dos diversos estágios de crescimento

Larvas -As larvas de 1: rudolphi são bran-cas, cilíndricas e alongadas, com tegumento trans-lúcido e intensamente dobrado. Possuem a regiãomediana e posterior mais largas; a extremidadeanterior é mais estreita e cônica (Figs. 3A, B, C).O segmento pseudocefálico S 1 apresenta-se bas-tante reticulado e rugoso na porção anterior (Fig.3C). Ganchos bucais (GB), bidentados, bastanteescuros e esclerotizados são facilmente visíveis naporção anterior do primeiro segmento (Figs. 3B,C). Cada gancho bucal estende-se ventralmente(Fig. 3C). O segmento protorácico (S2) apresentafileiras de espinhos em sua porção posterior (pon-to escuro nas figúras) e dois espiráculos anteriores(EA) dispostos dorsolateralmente. Estes possuemuma coloração amarelada e numerosas papilas.

As superfícies posteriores dorsal e ventraldos demais segmentos apresentam fileiras de pe-quenos espinhos marrons (Figs. 3A, 4A). O seg-mento cauda! apresenta disco espiracular posterior

TIA" R.n.;I R;nl çç (dl.J/IO-.JI?O

824 GIOV ANNA I. ANDRADE et ali

chos também movem suas asas quando aproxi-mam-se uns dos outros. Foram observadas pulsa-çÕes constantes das partes bucais em ambos ossexos. Não foi possível observar a cópula devidoao número reduzido de casais obtidos neste expe-rimento.

Inimigos Naturais

Inimigos naturais (parasitas, fungos e preda-dores) causaram uma taxa de 33.7% de mortalida-de. Dos organismos considerados parasit6ides,dois gêneros de braconídeos (Hymenoptera: Bra-conidae), Bracon sp. e Apanteles sp. e um eurito-rnídeo (Hymenoptera: Eurytomidae) foram obti-dos das galhas (Tab. I). Apesar de comum, a fre-quência de Bracon sp. foi subestimada devido aofato de serem parasit6ides larvais, com desenvol-vimento total culminando no puparium do insetogalhador. Um inseto não identificado da fam11iaSciaridae (Diptera) foi muito frequente ( 16,49% )nas coletas. Dois lepid6pteros foram também en-contrados com certa frequência (Tab. I).

Os sucessores, que geralmente aparecem porúltimo no processo de desenvolvimento da comu-nidade de organismos associados à galha, repre-sentaram um total de 8,96% dos insetos asso-ciados à galha. Neste estágio destacaram-se as for-

migas (Tab. II).

Preferência

A altura da planta hospedeira não influen-ciou o número de galhas por planta (? = 0,0, n =

101, p = ns). Não houve diferença entre o tamanho

de ramos galhados (X = 60,23 :t 4,38) e não ga-

lhados (X = 55,82 :t 5,37) (t = 0, 754, n = 84, p =

ns). A localização das galhas se deu preferencial-

mente na porção apical do caule.

DISCUSSÃO

As galhas de 1: rudolphi em ~ polyanthesenquadram-se na forma irregular e fusiforme des-crita para galhas caulinares de tefritídeos (Mani,1964). São chamadas galhas comunitárias porconterem vários indivíduos na mesma cavidade(Freidberg, 1984). O preenchimento da cavidadelarva! por fezes em forma de granulações sólidasocorre com freqiiência nas galhas de tephritidae(Goeden, 1990b), característica também verificadapara 1: rudolphi.

A degeneração de tecidos do xilema e dofloema e a hipertrofia de células do parênquimamedular detectados na ga!ha caulinar de 1: rudol-phi segue o padrão comum de galhas descrito porMani (1964). As galhas são estruturas que, geral-mente, apresentam grande acúmulo de substânciasfenólicas (Mani, 1964; Femandes e Martins,1985). A presença destas substâncias ao redor dosítio de alimentação das larvas pode representarum mecanismo de defesa da planta contra o insetogalhador. Nas porções periféricas da galha, a pre-sença de substâncias fenólicas pode, por outrolado, ser interpretada como mecanismo de defesacontra inimigos naturais do inseto galhador, comosugerido por Mani (1964).

Comportamento de Encontro

O comportamento de encontro de 1: rudol-phi constou de exibições de asas e, ambulatórias.Após o contato visual com a fê~!1., os machosmovem uma das asas para frente, em posição per-pendicular ao tórax, e mantém a outra parcialmen-te caída, oblíqua ao corpo. Enquanto lealizam estemovimento altemadamente, deslocam-se de umlado para o outro. Esta exibição é mantida se a fê-mea corresponde, estendendo suas asas perpendi-cularmente ao corpo. Para aproximar-se da fêmeao macho caminha vagarosamente em sua direção epermanece a uma distância de aproximadamenteum centímetro, com as asas abertas. A fêmea ge-ralmente não fica imóvel de frente para o macho,podendo, às vezes, realizarem movimentos seme-lhantes aos dos machos.

Antes e durante o encontro, machos e fê-meas esfregam suas patas posteriores na regiãoabdominal e, em seguida, friccionam suas asas en-tre si. Outros movimentos de asa como tremulaçãoe ondulação também foram observados. Os ma-

Fig. 2 -Secções transversais do caule de v. polyanthes: região galhada (galha jovem) e não galhada. A) Aspecto geral do caulenão galhado; B) Detalhe do parênquima medular com células hipertrofiadas; C) Desorganização dos tecidos vasculares; D)Distribuição de substâncias fenólicas nos raios parenquimáticos (seta) e no parênquima medular (seta); E) Distribuição de lipídeosna epidenne (seta) e tecidos vasculares (setas); F) Detalhe da figura E, mostrando os lipídeos nos tecidos vasculares. (Ba- bainhaarnilífera; Ch -células hipertróficas; E -epiderme; FI- floema; Pc -parênquima cortical; Pm -parênquima medular; T- tricomas;TI -tubo laticífero: Xi -xilema).

~D" Rrn.;J R;nJ " fdl.RJO-11?O

826 GIOV ANNA I. ANDRADE et alii

B c

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l-'ig. 3- E!;tágio!; imaturo!; de r. rudulphi. A) Larva em po!;ição ventral (12x); B) Detalhe da região anterior da larva em posiçãoventral (40x); C) Detalhe da região anterior da larva em posição lateral (40x). (EA -espiráculo anterior; GB -gancho bucal; PGB -projeção do gancho bucal; Sl- segmento pseudocefálico; S2- segmento protorácico).

vres, descritos também para as galhas de Ronda-

niella bursarius e Cistiphora sonchi (Mani, 1964).

Poucos estudos descreveram com detalhe a

biologia e os estágios imaturos de tefritídeos. No-

vak e Foote (1975, 1980) fornecem dados sobre a

biologia do inseto adulto e estágios imaturos dos

o sítio de alimentação, ou tecido nutritivo

da galha, caracteriza-se pela abundância de proteí-

nas, lipídeos, amido e geralmente ocorrem ao re-

dor da cavidade larval (Mani, 1964; Freidberg,,

1984). Nas galhas de 7: rudolphi ~b~ervou-se a

presença de tecido nutritivo contendo lipídeos li-

A B

PE

Fig. 4 -Estágios imaturos de r. rudolphi. A) Larva em posição dorsal (14x); B) Detalhe da regiãoposterior mostrando o segmento caudal (45x). (CE- cicatriz ecdisial; ESC -espinhos do segmento caudal;FA -fenda anal; FE -fenda espiracular; PE -placa espiracular; 1T -tronco traqueal).

Pn" ".no11 "'n/ "" IA\.RIO R.'O

ASPECTOS BIOLÓGICOS DAS GALHAS DE TOMOP1AGIA RUDOLPHI

rem em todos os estádios larvais. As larvas deTephritidae de primeiro e segundo estádios são bi-dentadas, enquanto as de terceiro apresentàm umdente acessório rudimentar, pouco visível (Novake Foote, 1975, 1980; Headrick e Goeden, 1990a).

Os espinhos presentes no segmento protorá-cico e principalmente, aqueles dispostos nos de-mais segmentos (Figs. 3A e 4A), são umaprovável adaptação à locomoção e estabilizaçãoda larva dentro da galha. Na porção posterior des-se segmento estão os espiráculos anteriores comfunção respiratória (Fig. 3B). No segmento cau-dal, inserem-se os espiráculos posteriores (Fig.4B) também com função respiratória. As mudan-ças mais significativas do sistema respiratório deprimeiro a segundo estádio larval, são o apareci-mento de espiráculos anteriores e a adição de umafenda espiracular posterior (Goeden, 1990a; Hea-drick e Goeden, 1990a). A cada passagem de umestádio larval para o outro ocorre a retirada doconteúdo do tronco traqueal. O material é absorvi-do através de uma abertura que se toma posterior-mente a cicatriz ecdisial (Novak e Foote, 1975,1980; Headrick e Goeden, 1990a) (Fig. 4B).

Nas galhas de Tephritidae podem ocorreruma, duas ou várias gerações por ano (Freidberg,1984). O ciclo biológico de 1: rudolphi é bastantecurto, com várias gerações por ano (multivoltina)e o período de desenvolvimento larval é bem maislongo do que o período pupal. Apesar de ocorreremdurante todo o ano, as galhas de 1: rudolphi são ra-ras. Femandes et al. (1988) descreveram sua ocor-rência de março a abril e de agosto a novembro.

Mortalidade larval e pupal é provavelmenteo fator regulador mais importante das populaçõesde tefritídeos galhadores. Entre os principais fato-res que causam a morte de larvas e pupas de 1: ru-dolphi destacam-se parasitismo, predação e pató-genos. Os Braconídeos foram os parasitas de pu-pas mais comuns. Braconidae e Eurytomidae estãoentre as faIn11ias mais importantes de parasitóidesde galhas de tefritídeos (Freidberg, 1984). O papeldos sciarídeos na comunidade de insetos associa-dos às galhas é ainda obscuro. Eles podem ser in-

quilinos, sucessores ou até competidores pelostecidos da galha com o galhador. Estas questõespoderão ser resolvidas com estudos detalhados dacomunidade de insetos associados à galha de L

rudolphi.

TABELAI

Freqiiência de inimigos naturais associados à galha de

Tomoplagia rudolphi em Vernonia polyanthes.

N" de galhas Freqtiência (% )

1

2

1

7

46

16

4

2

15

185

279

o.

0.

0.

2.

6.

5.

1..

0.

5.

66.

100.

Organismos associados

Braconidae (Hymenoptera)

Apanteles sp

Bracon sp

Eurytomidae (Hymenoptera)

Hymenoptera (n.i.)

Sciaridae (Diptera)

Gelechiidae (Lepidoptera)

Lepidoptera (n.i.)

Fungi (n.i.)

Não identificados (n.i.}

Galhas intactas.c"",!"

Total

gêneros Stenopa e Eurosta. Headrick e Goeden(1990a) estudaram Paracantha gentilis e descre-verem seus estágios imaturos, estruturas relacio-nadas e suas funções. Este é o primeiro relato dasestruturas larvais de 1: rudolphi.

O segmento 1 ou pseudocefálico (Fig. 3B)apresenta-se bastante reticulado e rugoso anterior-mente e suporta estruturas alimentares, os ganchosbucais. Segundo Headrick e d"oeden (1990a), apresença da região anterior do segmento pseudo-cefálico reticulada e rugosa é unia característica delarvas de segundo estádio. Os ganchos bucais(Fig. 3B) utilizados na alimentação das larvas eescavação do túnel de saída do inseto adulto, ocor-

TABELA II

Ocorrência dos gêneros mais comuns de formigas

associados à galha de Tomoplagia rudolphi em

Vernonia polyanthes .

Gêneros N° de galhas Freqiiência (%)

9

3

3

2

40.

13.

9..

4.

4.

4.

4.

4.

4.

Brachymynnex sp

Pseudomynnex sp

Zacryptocerus sp

Pheidole sp

lridomynnex sp

Solenopsis sp

Mynnelachista sp

Camponotus sp

Crematogaster sp

100.0Total 22

Rev. Brasil. Biol.. 55 (4):819-829

36

72

36

50

49

73

43

72

38

31

00

91

65

09

54

54

54

54

54

54

828 GIOV ANNA I. ANDRADE et alii

ce, 1994). Entretanto, estudos detalhados na época

de indução de galhas mostraram aspectos impor-

tantes na seleção de ramos de diferentes tama-

nhos. A preferência do galhador de ovipositar nos

meristemas apicais do caule se deve ao fato de que

nesta região os tecidos ainda estão indiferenciados

recebendo, portanto, um aporte maior de nutrien-

tes e aminoácidos. Além disso, possuem textura

macia facilitando o ataque e formação de galhas

(Femandes, 1986).

Agradecimentos -Agradecemos a A. C. F. Lara e a H. R. Pi-menta e a dois referees anônimos pelas críticas e sugestõesapresentadas. Também agradecemos a A. L. F. Chaves e a A.R. Marques pelos cortes anatômicos, à M. O. Sajo pela utili-zação do fotomicroscópico e estereomicroscópico (CNPq proc.401.805/90-5), à I. R. Silva pelas fotografias, e a I. Bittencourte M. M. Duarte pelos desenhos. Finalmente, agradecemos aoconvênio CNPq/PrPq-UFMO pela bolsa de iniciação científicaa OIA, ao CNPq (30.0728/91-3, 40.1771/91-35), FAPEMIO(078191) e PrPq/UFMO pelo apoio financeiro.

REFERÊNCIAS BmLIOGRÁFICAS

As galhas representam uma importante fontede abrigo para a comunidade de formigas. Fernan-des et al. (1989) descreveram as relações existen-tes entre populações de formigas habitando umagalha de botão foliar em Xylopia aromatica (An-nonaceae) e observaram a relevância da galha naestruturação da comunidade de formigas. Na galhade 1: rudolphi, a presença de formigas foi constan-te representando um sistema interessante para oestudo de estrutura e organização de comunidadesde insetos em plantas invasoras.

Embora tenham sido observados em 1: ru-dolphi apenas exibições de asas e ambulatórias, ocomportamento em tefritídeos é bastante comple-xo (Novak e Foote, 1975, 1980; Goeden, 1990a,b; Headrick e Goeden, 1990b; Fernandes e Price,1994). Os movimentos de asa nas moscas-das-fru-tas estão relacionados à dispersão de feromônios eà produção de sons (da Silva et al., 1985; Goeden,1990b; Jenkins, 1990), além de apresentar um pa-drão de reconhecimento através de estímulo visual(da Silva et al., 1985; Freidberg, 1984).

O comportamento observado em 1: rudolphide friccionar as patas posteriores na região abdo-minal e, em seguida, friccioná-las nas asas poderiaestar relacionado à transferência ~é feromôniospara as asas que, posteriormente, com a tremula-ção destas, seriam dispersados em direção à par-ceira (Jenkins, 1990).

Movimentos de extensão da asa em 1: ru-dolphi, quando machos aproximam-se um do ou-trQ, têm sido descritos como parte do compor-tamento territorial de inúmeras espécies de tefrití-deos (Headrick e Goeden, 1990b). A movimenta-ção de partes bucais parece fazer parte docomportamento comum e de trofalaxis dos adultosdas moscas-das-frutas (Novak e Foote, 1975,1980; Headrick e Goeden, 1990b ).

A altura da planta hospedeira não foi um fa-tor importante na seleção de sítios de oviposição.Em Eurosta solidaginis (Diptera: Tephritidae) aaltura da planta foi um fraco indicador de qualida-de na escolha de um sítio preferencial de oviposi-ção (Walton et al., 1990). Outros estudos emdiferentes grupos de insetos galhadores (Fernan-des e Price, 1988; Lara e Fernandes, 1994) mos-tram que o tamanho da planta hospedeira é depouca relevância na abundância de galhas. Omaior número de galhas na porção terminal dosramos é comum entre tefritídeos (Fernandes e Pri-

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