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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MONTES CLAROS – UNIMONTES

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

Karen Mirele Caldeira

Variação temporal de aves insetívoras que utilizam o sub-

bosque em uma Floresta Estacional Decidual do norte de

Minas Gerais

Montes Claros, Minas Gerais

Maio de 2014




Minas Gerais


Maio de 2014

Dissertação apresentada ao Programa

de Pós-Graduação Stricto Sensu em

Ciências Biológicas da Universidade

Estadual de Montes Claros como pré-

requisito necessário para a conclusão do

curso de Mestrado em Ciências

Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Lemuel Olívio Leite

Co-orientador: Prof. Dr. Rodrigo Oliveira Pessoa




Minas Gerais

______________________________________________

Lemuel Olívio Leite (Orientador/Unimontes)

___________________________________________

Rodrigo Oliveira Pessoa (Unimontes)

____________________________________________

Ronaldo Reis Júnior (Unimontes)


Maio de 2014

Dissertação apresentada ao Programa

de Pós-Graduação Stricto Sensu em

Ciências Biológicas da Universidade

Estadual de Montes Claros como pré-

requisito necessário para a conclusão do

curso de Mestrado em Ciências

Biológicas.

AGRADECIMENTOS

Agradeço a Deus por sempre iluminar meu caminho, por me ajudar nas horas de

dificuldades e por permitir a realização desse trabalho.

Aos meus pais, Jaime e Glória, pelo infinito apoio, dedicação, amor e por sempre

estarem ao meu lado.

Às minhas irmãs, Karine e Kenia, pelos momentos de descontração e por sempre

me ajudar nas horas de sufoco! À minha avó, Dona Ci, pelas orações e por se preocupar

toda vez que eu tinha viagem de campo. Às minhas tias e familiares pelo incentivo. Amo

todos vocês!

Aos colegas de mestrado pela amizade, apoio, conselhos e pelos momentos

divertidos que jamais esquecerei! Em especial, agradeço à Janes, que sempre me

acompanhou e com quem aprendi muito, tanto com relação à vida acadêmica quanto

pessoalmente. Será sempre uma amiga especial pra mim e a quem eu desejo tudo de

melhor, pois merece! Valeu Tchuca linda!

Ao Paulim, por ter tido paciência e me ajudar sempre com as minhas perguntas,

dificuldades, análises, mais análises, até mesmo pela internet, enquanto estava viajando.

Serei eternamente grata! Também não posso esquecer de agradecê-lo pelo companhia até

tarde no lab., na internet, nas passarinhadas, nos perrengues e por torcer sempre e ser tão

atencioso comigo! Grande consideração por você! Te adoro, Picareta!

Ao Hugo, uma pessoa que eu nunca vi igual! Sempre se preocupando comigo, me

fazendo rir e compartilhando algumas experiências. Aprendi muito com você, nem que a

maioria das coisas tenha sido só palhaçadas! Tenho um carinho enorme por você, meu

querido!

À Sarinha da Biotech, Lets e Paulim, terei vocês sempre em minhas lembranças

pelas risadas, companhia, ajuda, torcida e puxões de orelha... os quais não foram poucos!

Vocês têm lugar especial em meu coração meus amigos!

À Nescas, Hugo e Janes pela nossa expedição histórica! Agradeço toda a ajuda,

paciência, descontração, companhia e principalmente bom humor para enfrentar todas as

dificuldades! Ficará sempre em minha memória e coração tudo o que vivemos!

Às amigas de longa data que, mesmo de longe, se faziam presentes em ligações de

preocupação e incentivo, em especial Jane, Thalis, Laudy e Josi!

A todos os colegas do Laboratório de Ornitologia, tanto os que já estão em outra

caminhada, em outro lugar e aos integrantes atuais pelo esforço durante as coletas ao

longos dos anos desse trabalho, digitação de planilhas etc, mas principalmente pela

companhia, aprendizado e divertimento. Cada um de vocês é inesquecível para mim!

Às pessoas que colaboraram com alguns dados como, por exemplo, Giovana, Neto

Sarinha, Joseph, Yule e Mário, por terem paciência com os meus vários pedidos e dúvidas.

Também, à Patrícia (de Fred), Elytania, Vanessinha, Alberto, Dinas, Amanda, Cássia e

Renato, pela boa vontade em compartilhar informações e por se disporem a me ajudar na

ideia inicial... não deu certo, mas ainda sim valeu! A alguns consultores ambientais, à

galera do Wikiaves e curadores de museus com quem entrei em contato.

Ao Augusto Guilherme, que sempre foi muito educado, empenhado e solucionou

diversas problemas de falta de grana para campo, além de nos informar sobre a obtenção e

comprovação dos recursos que conseguíamos do PROAP. Foi extremamente importante!

Aos professores do Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas pelos

ensinamentos, discussões e apoio.

Ao orientador Lemuel pela orientação, conselhos e paciência. Muito obrigada por

tudo!

Ao Ronaldo e a Nescas, por aceitarem participar da banca, pelas correções e

sugestões.

Ao Tropi-Dry, pelo apoio aos projetos de pesquisa em matas secas, incluindo o

trabalho com as aves.

À CAPES pela concessão de bolsa.

A todos que de algum modo colaboraram para a realização dessa dissertação.

Muito obrigada!

SUMÁRIO

1. RESUMO ..................................................................................................

2. INTRODUÇÃO ………………………………………............................

3. OBJETIVOS ………………………………………….............................

3.1 Objetivo Geral …………………………..................................................

3.2 Objetivos Específicos ……………………...............................................

4. HIPÓTESES ……………….....................................................................

4.1 Predições ………………….......................................................................

5. MATERIAIS E MÉTODOS ……………………….................................

5.1 Área de Estudo ……………………..........................................................

5.2 Amostragem das Aves ………………......................................................

5.3 Análises Estatísticas ………………………..............................................

6. RESULTADOS ........................................................................................

7. DISCUSSÃO ............................................................................................

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .....................................................

9. APÊNDICES ............................................................................................

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1. RESUMO

A dinâmica e estrutura das comunidades animais podem variar em escala espacial e/ou

temporal, levando a mudanças nos padrões de abundância relativa, riqueza e composição

de espécies. Tais mudanças foram bastante estudadas com relação às aves insetívoras que

utilizam o sub-bosque em ambientes úmidos, no entanto, poucos foram realizados em

ambientes sazonais, como as florestas deciduais, às quais se apresentam geralmente como

um mosaico em diferentes estágios de sucessão ecológica. Em razão desse grupo de aves

ser territorialista, ter baixa mobilidade, apresentar um elevado grau de especialização

ecológica e sensibilidade às mudanças em populações de presas das quais se alimentam,

conhecer como a comunidade de aves insetívoras que utiliza o sub-bosque muda ao longo

do tempo pode mostrar como a sazonalidade e a sucessão ocorre em florestas estacionais

deciduais. Desse modo, o objetivo desse trabalho foi verificar como a riqueza, abundância

e a composição de aves insetívoras que utilizam o sub-bosque variam em relação à

sazonalidade climática e à regeneração natural em três estágios sucessionais - inicial,

intermediário e tardio, em uma Floresta Estacional Decidual localizada no Parque Estadual

da Mata Seca, norte de Minas Gerais. O estudo foi realizado entre outubro de 2007 e junho

de 2013, num total de seis anos. Em cada ano foram realizadas quatro coletas, às quais

correspondem ao final da estação chuvosa (FC), início da estação seca (IS), final da

estação seca (FS) e início da estação chuvosa (IC), sendo utilizadas redes de neblina para a

captura das aves. No estágio inicial, a riqueza diferiu entre as estações e entre os anos,

enquanto a abundância apenas entre as estações. No intermediário, houve diferença

significativa na riqueza e abundância somente entre as estações. No tardio, houve diferença

significativa somente com relação à abundância, a qual variou apenas entre as estações. A

composição de espécies mostrou o mesmo padrão nos três estágios. Houve variação na

composição de aves entre as estações, mas não ao longo dos seis anos de regeneração

natural em cada estágio. Com relação às espécies indicadoras, de modo geral, foi

observado um baixo número de espécies características em relação às estações em cada

estágio, considerando o total de espécies capturadas em cada um. Diante de tais

informações, as aves insetívoras que utilizam o sub-bosque na Floresta Estacional Decidual

estudada, de modo geral, apresentaram variação na riqueza, abundância e composição de

espécies significativamente relacionadas à sazonalidade climática, como era esperado. Tal

observação indica as mudanças nos aspectos estruturais da comunidade de aves insetívoras

8

que utilizam o sub-bosque na FED do PEMS estão mais relacionadas às mudanças em uma

escala temporal menor, ou seja, entre as estações, do que a mudanças estruturais na

vegetação ao longo dos anos. Isso sugere que a sazonalidade climática é o principal fator

que estrutura a comunidade de aves na floresta estudada.

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2. INTRODUÇÃO

Diversos fatores influenciam a dinâmica e a estrutura das comunidades animais.

Esses fatores podem variar em escala espacial e/ou temporal, levando a mudanças nos

padrões de abundância relativa, riqueza e composição de espécies no tempo e no espaço

(Begon et al., 2007). De acordo com a vasta literatura disponível, há uma grande variedade

de fatores relacionados às tais mudanças nos atributos das comunidades: heterogeneidade

espacial, microclimas e diversidade na estrutura do ambiente (MarcArthur & MacArthur,

1961; Lasky & Keitt, 2010; Willson, 1974; Karr, 1976; Antunes et al., 2009); perturbações

físicas, fragmentação e sucessão (Sekercioglu et al., 2002; Loiselle & Blake, 1994);

condições climáticas (Karr, 1976), abundância de recursos (Loiselle & Blake, 1991; Karr,

1976; Antunes et al., 2009), produtividade (Knapp & Smith, 2001), maturidade e

severidade dos ambientes; interações biológicas, como a competição e predação; e

características intrínsecas dos animais, como comportamento de migração, forrageio e

atividades reprodutivas (Begon et al., 2007; Moermond, 1979).

Com relação à escala espacial, ambientes que apresentam maior heterogeneidade

espacial e são estruturalmente mais diversos, possuem maior diversidade de plantas, níveis

de estratos verticais, fornecendo mais micro-habitats, microclimas, refúgios contra

predadores e variedade de nichos aos organismos, promovem um aumento na diversidade

de animais (Begon et al., 2007 ; MacArthur & MacArthur l961; Willson, 1974).

Na escala temporal, as mudanças nas condições climáticas entre os anos podem

exercer um impacto significativo na disponibilidade de alimento para os animais (Karr,

1976). Da mesma forma, considerável variação tanto entre os anos (Knapp & Smith, 2001)

quanto em relação às estações (Begon et al., 2007) é observada em relação à produtividade,

sendo que uma produtividade mais alta está relacionada a uma maior variedade de recursos

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disponíveis, o que leva a um aumento da riqueza em espécies (Begon et al., 2007). Essas

variações temporais em condições e recursos, em escalas de tempo distintas, podem ser

previsíveis ou imprevisíveis para os organismos, influenciando profundamente a riqueza

em espécies (Loiselle & Blake, 1994). Em ambientes sazonais e previsíveis, por exemplo,

as espécies estão adaptadas às condições predominantes em épocas distintas do ano, e essas

diferenças permitem a coexistência de um maior número de espécies em comparação com

ambientes mais estáveis (Begon et al, 2007). Nesse sentido, torna-se interessante verificar

como os animais respondem às mudanças ao longo do tempo para melhor entendimento

das dinâmicas e estrutura das diferentes comunidades biológicas.

Estudos sobre comunidades de aves, por exemplo, mostram que esses organismos

também são influenciados pelas características estruturais e variação temporal nos

ambientes. MacArthur & MacArthur (l961) observaram a existência de uma correlação

direta entre diversidade de estratos de uma floresta e a diversidade de espécies de aves.

Willson (1974) encontrou uma correlação com a composição florística. Karr & Roth

(1971) sugeriram que a densidade de folhagem estaria correlacionada positivamente com a

diversidade de espécies de aves, porém, florestas muito densas restringiriam a mobilidade

das aves, reduzindo a diversidade. Karr (1976) verificou os efeitos da variação no ambiente

físico, especificamente o padrão sazonal de precipitação, sobre a estabilidade sazonal da

riqueza em espécies e densidade das comunidades de aves encontrando que a variação

sazonal na estrutura da comunidade diminuiu com o aumento da complexidade da

vegetação. Já alguns trabalhos encontraram que a variação sazonal na disponibilidade de

alimento é o principal fator que influencia as aves (Poulin et al., 1994; Loiselle & Blake,

1991), levando a mudanças na dinâmica e estrutura de comunidades.

Apesar das relações citadas anteriormente, diferenças na riqueza em espécies,

abundância e composição nas comunidades de aves são observadas entre ambientes

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diferentes e ao longo do tempo, sendo explicadas pelas distintas respostas das espécies

(Loiselle & Blake, 1994; Holmes & Recher, 1986). Essas constituem de diferenças

comportamentais associadas ao forrageio, migração, movimentação, reprodução e

características da história de vida (Loiselle & Blake, 1991; Robinson & Holmes, 1982;

Piratelli & Pereira, 2002). Assim, estudos que reúnam as aves de acordo com algum

aspecto similar entre as mesmas podem mostrar diferenças mais precisas dentro das

comunidades. Nesse sentido, muitos trabalhos foram realizados utilizando as aves

insetívoras que utilizam o sub-bosque, em razão de serem territorialistas (Poulin et al.,

1994), terem baixa mobilidade (Sekercioglu et al., 2002; Martin & Karr, 1986) e por

apresentarem um elevado grau de especialização ecológica e sensibilidade às mudanças em

populações de presas das quais se alimentam (Canaday, 1997). Apesar disso, flutuações

podem ocorrer devido à variação na abundância de recursos e disponibilidade de

artrópodes (Manhães & Dias, 2011; Jaksic, 1981).

Em Florestas Estacionais Deciduais, caracterizadas por apresentar sazonalidade

climática marcante e em diferentes estágios sucessionais, variações na riqueza, abundância

e composição de espécies devem ser observadas não somente entre os ambientes, devido às

diferenças estruturais, mas talvez, principalmente, devido às variações na sazonalidade

climática e em aspectos da vegetação ao longo dos anos. Dessa forma, conhecer como a

comunidade de aves insetívoras que utiliza o sub-bosque muda ao longo do tempo pode

mostrar como a sazonalidade e a sucessão ocorre em florestas estacionais deciduais.

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3. OBJETIVOS

3.1 Objetivo Geral

Verificar como a riqueza, abundância e a composição de aves insetívoras que

utilizam o sub-bosque variam em relação à sazonalidade climática (coleta) e à regeneração

natural (ano) em cada estágio sucessional (inicial, intermediário e tardio) de uma Floresta

Estacional Decidual localizada no Parque Estadual da Mata Seca, norte de Minas Gerais.

3.2 Objetivos Específicos

1) Verificar se há mudança na riqueza, abundância e composição de aves que utilizam

o sub-bosque entre as estações em cada estágio;

2) Verificar se há mudança na riqueza, abundância e composição de aves que utilizam

o sub-bosque entre os anos em cada estágio;

3) Verificar se existem espécies indicadoras em relação às estações e aos anos de

regeneração natural em cada estágio;

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4. HIPÓTESES

Hipótese 1: Há variação na riqueza, abundância e composição de aves insetívoras

que utilizam o sub-bosque entre as estações e entre os anos no estágio inicial de

regeneração natural;

Hipótese 2: Há variação na riqueza, abundância e composição de aves insetívoras

que utilizam o sub-bosque entre as estações nos estágios intermediário e tardio de

regeneração natural;

Hipótese 3: Não há variação na riqueza, abundância e composição de aves

insetívoras que utilizam o sub-bosque entre os anos nos estágios intermediário e

tardio de regeneração natural;

Hipótese 4: Há mudança de espécies indicadoras entre as estações e entre os anos

no estágio inicial de regeneração natural;

Hipótese 5: Há mudança de espécies indicadoras entre as estações, mas não entre os

anos nos estágios intermediário e tardio.

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4.1. Predições

i. A riqueza de espécies e a abundância de aves são maiores na estação chuvosa e

menores na estação seca no estágio inicial;

ii. A riqueza de espécies e a abundância aumentam ao longo dos anos no estágio

inicial;

iii. A riqueza de espécies e a abundância mudam são maiores na estação chuvosa

nos estágios intermediário e tardio;

iv. A riqueza de espécies e a abundância não mudam entre os anos nos estágios

intermediário e tardio;

v. A composição de espécies varia entre as estações e entre os anos no estágio

inicial;

vi. A composição de espécies varia com entre as estações, mas não entre os anos

nos estágios intermediário e tardio;

vii. Há mudança de espécies indicadoras entre as estações e com a regeneração

natural no estágio inicial;

viii. Não há mudança de espécies indicadoras entre as estações e não com a

regeneração natural nos estágios intermediário e tardio.

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5. MATERIAL E MÉTODOS

5.1 Área de Estudo

Este estudo foi realizado no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) (Figura 1), uma

área de proteção integral criada no ano 2000, que está situada no vale do Médio Rio São

Francisco (Madeira et al., 2009), em uma ampla área de transição entre os biomas Cerrado

e Caatinga (Santos et al., 2007). O parque está localizado na cidade de Manga, norte de

Minas Gerais, Brasil, entre as coordenadas 14°97’02”S- 43°97’02”W e 14°53’08”S-

44°00’05”W e, atualmente, possui uma área de 15.466,44 hectares, sob responsabilidade

do Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais (IEF-MG).

Figura 1. Mapa indicando a distribuição das Florestas Tropicais Secas (FTSs; em vermelho) no

Brasil, com destaque para a localização e delimitação da área do Parque Estadual da Mata Seca

(PEMS), situado na região norte do estado de Minas Gerais (em cinza). Modificado de Espírito-

Santo et al. (2009).

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Segundo a classificação de Köppen, o clima da região do norte de Minas Gerais é

do tipo Aw, definido como tropical sazonal caracterizado por um verão chuvoso e uma

estação seca bem acentuada no inverno (Figura 2). Neste tipo climático, há pelo menos um

mês com precipitação inferior a 60 mm e a temperatura média do mês mais frio é superior

a 18°C. A temperatura anual média é de 24ºC (Antunes, 1994) e a precipitação anual

média, com base numa estação meteorológica na cidade de Manga, localizada a 10 km da

área de estudo, é de 818 ± 242 mm (Madeira et al., 2009).

O PEMS possui distintas formações vegetais, mas o tipo predominante é a Floresta

Estacional Decidual (FED) (IEF, 2000), conhecida regionalmente como matas secas. Estas

florestas caracterizam-se pelo elevado grau de deciduidade foliar (Scariot & Sevilha, 2005)

e, no PEMS, as árvores perdem cerca de 90-95% das suas folhas durante a estação seca

(maio a outubro) (Madeira et al., 2009), ocorrendo, portanto, em regiões com duas estações

(seca e chuvosa) bem definidas (Murphy & Lugo, 1986).

Em Minas Gerais, o PEMS é a única unidade de conservação que possui Florestas

Secas em solos não-cársticos (chamada também de caatinga arbórea no nordeste) e mata

Figura 2. Aspecto da vegetação da Floresta Estacional Decidual (FED) do Parque Estadual

da Mata Seca (PEMS) durante a estação úmida (à esquerda) e estação seca (à direita). Fotos: Laboratório de Ornitologia da Universidade Estadual de Montes Claros.

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ciliar ainda preservada (IEF, 2000) à margem esquerda do Rio São Francisco.

Antes da sua formação pela desapropriação de quatro fazendas no ano 2000, as

principais atividades econômicas realizadas na área do parque eram a pecuária intensiva e

plantios (Madeira et al., 2009). Essas atividades levaram à formação de ambientes em

diferentes graus de perturbação antrópica (pastos e fragmentos de FED de diferentes

idades), de acordo com a caracterização da área, com base na estrutura da vegetação, feita

em janeiro de 2006 por Madeira et al. (2009). Nesse estudo, foram selecionadas três

estágios em diferentes estágios de regeneração natural do PEMS (inicial, intermediário e

tardio), cuja descrição, baseada em Madeira et al. (2009), é apresentada à seguir:

Estágio inicial de regeneração natural: esse ambiente foi abandonado desde 2000,

após o uso como pastagem durante vários anos. É caracterizado por manchas

esparsas de vegetação lenhosa, com árvores de pequeno porte, arbustos e

predominância de vegetação herbáceo-arbustiva, compondo um dossel aberto de

cerca de quatro metros de altura. Apesar de abandonado em 2000, gado de

pastagens vizinhas utilizou a área ocasionalmente por algum tempo depois.

Atualmente se encontra com 13 anos em processo de regeneração.

Estágio intermediário de regeneração natural: esta área foi utilizada como pastagem

por um período desconhecido, sendo abandonado no final de 1980, após uso para

criação de gado. Estas matas secundárias são caracterizadas pela presença de dois

estratos verticais de vegetação. O primeiro estrato é composto por árvores de

aproximadamente 10-12 metros de altura, com algumas árvores emergentes de até

15 metros. O segundo estrato é composto por um sub-bosque denso, com muitas

árvores juvenis e alta abundância de lianas (trepadeiras). Atualmente se encontra

com 24-32 anos em regeneração natural.

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Estágio tardio de regeneração natural: sem histórico de desmatamento nos últimos

50 anos. Assim, como o estágio intermediário, é caracterizado por dois estratos

verticais, entretanto, o primeiro é composto de árvores mais altas, que formam um

dossel fechado de 18-20 metros de altura. O segundo estrato é composto por um

sub-bosque esparso com pouca penetração de luz e baixa densidade de árvores

jovens e de lianas. Atualmente se encontra com 57 anos em regeneração natural.

A fenologia da vegetação no PEMS foi estudada por Pezzini et al. (2014), entre

2007 e 2008. Os autores verificaram que a sazonalidade tem forte influência sobre a

vegetação nos três estágios sucessionais, com maior proporção de indivíduos apresentando

folhas verdes na estação chuvosa e folhas secas na estação seca. Características estruturais

e composição florística da vegetação no parque foram amostradas por Madeira et al.

(2009), cuja amostragem foi realizada em janeiro de 2006, e Nunes et al. (2013), cuja

amostragem foi em março de 2009. Ainda não há nenhum trabalho que tenha comparado

as informações obtidas nos dois trabalhos, dessa forma, não foi possível no presente estudo

verificar como a estrutura da vegetação na área de estudo muda em cada estágio ao longo

dos anos. Apesar disso, são informados aqui os resultados encontrados pelos autores

citados anteriormente quanto a um índice de complexidade da vegetação - índice de

complexidade de Holdridge – CHCI , o qual utiliza os parâmetros quantitativos altura, área

basal, densidade, riqueza de espécies, para indicar o nível de complexidade da vegetação.

Ainda que tenham ocorrido diferenças quanto às amostragens, os valores de CHCI podem

mostrar possíveis diferenças, por inferência, sobre a variação na estrutura da floresta entre

os diferentes anos dos estudos. Os valores de CHCI entre os estudos foram: inicial: 0.6 ± 0.5

e 4.97 ± 3.44; intermediário: 15.0 ± 8.3 e 37.61 ± 15.71; tardio 46.1 ± 25.7 e 111.27 ±

64.05, sendo o primeiro valor referente ao estudo realizado em 2006 (Madeira et al., 2009)

e o segundo ao estudo realizado em 2009 (Nunes et al., 2013) no PEMS. É observado um

19

aumento do CHCI entre os estudos, o que pode indicar um aumento da complexidade da

vegetação, em cada estágio, ao longo do tempo. Contudo, uma organização dos dados

seguida de testes para verificar se há diferenças entre os dados, torna-se necessária para

uma análise segura da variação estrutural em cada estágio entre os anos.

5.2 Amostragem das Aves

As amostragens da avifauna ocorreram em três estágios de regeneração natural de

uma Floresta Estacional Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), sendo:

uma área em estágio inicial e dois estágios florestais, denominados intermediário e tardio.

Elas foram realizadas entre outubro de 2007 e junho de 2013, num total de seis anos (ver

relação das coletas no Apêndice 1). Em cada ano foram realizadas quatro coletas, as quais

correspondem ao final da estação chuvosa (FC), início da estação seca (IS), final da

estação seca (FS) e início da estação chuvosa (IC). Em cada coleta foram utilizadas três

parcelas.

Cada coleta teve duração de quatro dias e meio sendo utilizadas, para a captura das

aves, redes de neblina (12m de comprimento X 3m de altura, 20mm de malha) (Figura 4),

que ficaram abertas por um período de 6 horas à partir do amanhecer, e checadas a cada 30

minutos.

As aves capturadas foram identificadas de acordo com Sick (1997), Ridgely &

Tudor (1989), Ridgely & Tudor (1994) e a nomenclatura seguiu o Comitê Brasileiro de

Registros Ornitológicos (CBRO, 2011).

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Figura 4. Redes de neblina abertas para a captura das aves durante a estação chuvosa (à esquerda);

Indivíduo de Thamnophilus pelzelni (fêmea) sendo retirado da rede após ser capturado. Fotos

retiradas na Floresta Estacional Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS). Fotos: Laboratório de Ornitologia da Universidade Estadual de Montes Claros

Neste estudo, foram utilizadas as espécies de aves com hábito alimentar insetívoro

e que utilizam frequentemente o sub-bosque. Essas informações foram baseadas em

literatura, como Sick (1997), Martins (2007), Silveira & Machado (2012), Stotz et al.

(1996), em estudos realizados pelos pesquisadores do Laboratório de Ornitologia da

Universidade Estadual de Montes Claros (Unimontes) sobre o conteúdo estomacal das aves

capturadas no PEMS, assim como através de observações pessoais feitas no mesmo

parque. Esse grupo de aves, em específico, foi selecionado porque ocorre ocorrem em

todos os estágios e durante todo o ano no Parque Estadual da Mata Seca, mesmo durante a

estação seca, permitindo realizar comparações sazonais e entre os anos da riqueza,

abundância e composição.

21

5.3 Análises Estatísticas

Para verificar se a riqueza e abundância de aves variam significativamente entre as

coletas (FS: final da estação seca; IC: início da estação chuvosa; FC: final da estação

chuvosa; e IS: início da estação) e entre os seis anos do estudo, foram realizados modelos

lineares generalizados (GLMs), em que a riqueza e abundância de aves foram as variáveis

respostas (quantitativas) e, coletas e anos, variáveis explicativas, ambas qualitativas. Para

ambas as análises, foi utilizada a distribuição Poisson, com as devidas correções em caso

de sub ou sobredispersão. Os modelos foram testados através da ANOVA, com teste Chi-

quadrado, e nível de significância considerando p<0,05. Uma vez que as duas variáveis

explicativas possuem mais de dois níveis (quatro níveis para coleta e seis níveis para anos),

foi realizada uma análise de contraste para verificar quais níveis foram significativamente

diferentes entre si. Essas análises foram realizadas no programa R (R Development Core

Team, 2013).

Para verificar a ordenação da composição de aves entre as coletas (FS, IC, FC e IS)

e entre os seis anos do estudo, em cada estágio, foram realizadas análises de escalonamento

não-métrica (NMDS), utilizando 1000 permutações o índice de similaridade de Bray-

Curtis, uma vez que que é bastante útil na analise de composição de comunidades com

base em dados de abundancia (Clarke, 1993). A significância dos grupos formados na

NMDS foi avaliada através de uma análise de similaridades (ANOSIM), também com

1000 permutações e utilizando a medida de distância de Bray-Curtis. Após verificar

significância entre os grupos, foram realizados testes de comparações múltiplas para

observar entre quais grupos houve diferença significativa. Os valores da significância entre

os grupos foram posteriormente corrigidos com o método BY de Benjamini e Yekutieli

(2001), pois é indicado para controlar as chances de ocorrer o erro Tipo I, que

22

normalmente acontece quando são testadas várias hipóteses através das comparações

múltiplas. Todas essas análises foram realizadas no programa R (R Development Core

Team, 2013).

Para verificar quais as espécies que caracterizaram cada padrão encontrado em

relação às coletas e aos anos na NMDS, foi realizada a análise de espécies indicadoras

(ISA- Indicator Species Analysis), proposta por Dufrêne & Legendre (1997). Esta análise

confere a cada espécie um “valor de indicação”, que varia de 0 a 100, em porcentagem,

através de uma combinação da abundância relativa e a frequência relativa de cada espécie

nos grupos definidos previamente. Nesse estudo, com relação à coleta, foram utilizados os

quatro grupos: FS, IC, FC, IS; e com relação a ano, foram utilizados seis grupos,

correspondentes a cada ano de estudo. O valor 0 (não-indicador) significa que a espécie

está ausente naquele grupo, e o valor 100 significa uma indicação perfeita, em que todos os

indivíduos da espécie ocorrem apenas em um grupo. A significância da indicação de cada

espécie foi testada através do teste de Monte Carlo, com 4999 permutações. As espécies

que apresentaram valores de indicação, entre os grupos, significativamente diferentes

(p<0,05) e valor de indicação superior a 25% foram consideradas indicadoras. Essa análise

foi realizada no programa PC-ORD 6.0 (McCune & Mefford, 1997).

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6. RESULTADOS

Ao longo dos seis anos de estudo, foi capturado um total de 1998 indivíduos

correspondentes a 51 espécies e a 15 famílias de aves (Apêndice 2) em 19440 horas-rede.

Foram registrados 554 indivíduos e 40 espécies no inicial, 772 indivíduos e 44 espécies no

intermediário e, 672 indivíduos e 36 espécies no tardio. As espécies mais abundantes no

estágio inicial foram Lanio pileatus (N=111), Turdus amaurochalinus (N=88),

Myiodynastes maculatus (N=54), Myiopagis virdicata (N=46); Nos estágios mais

florestais, a espécie insetívora Thamnophilus pelzeni foi a mais abundante, apresentando

abundância igual a 106, no intermediário, e 148 no tardio. Além dessa espécie, também

foram observadas, no intermediário, maiores abundâncias de Lanio pileatus (N=72),

Hemitriccus margaritaceiventer (N=71), Formicivora melanogaster (N=62), Sittasomus

griseicapillus (N=55); e, no tardio, Sittasomus griseicapillus (N=84), Myiopagis viridicata

(N=56), Lathrotriccus euleri (N=47).

No estágio inicial, a riqueza diferiu entre as coletas (p<0,05) e entre os anos

(p<0,01) (Figura 5). A riqueza não foi diferente entre o final da chuva (FC) e final da seca

(FS), assim como entre o início da seca (IS) e o início da chuva (IC), sendo que a riqueza

média foi maior no agrupamento formado pelo FC-FS, igual a 5.4, e IS-IC, igual a 4. Com

relação aos anos, houve diferença significativa apenas entre o último ano do estudo (ano

seis) e os demais (p< 0,01). A riqueza média do ano seis foi igual a 6.5, enquanto no

agrupamento formado pelos cinco primeiros anos (1-2-3-4-5) foi 4,3.

24

No estágio inicial, houve diferença significativa na abundância somente entre as

coletas (p<0,001) (Figura 6), ocorrendo diferença apenas entre o final da seca (FS) e as

demais coletas (IC, FC e IS). A abundância média de FS foi igual a 11,7 e a do

agrupamento IC-FC-IS foi 6,4.

Figura 5. Variação significativa na riqueza de espécies de aves em relação às coletas (FS: final da estação

chuvosa; IC: início da estação chuvosa; FC: final da estação chuvosa; IS: início da estação seca) – à esquerda;

e em relação aos seis anos do estudo – à direita, em um estágio inicial de regeneração natural em uma Floresta

Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), norte de Minas Gerais. Barras com a

mesma cor não apresentam diferenças significativas entre si.

25

No intermediário, houve diferença significativa na riqueza somente entre as coletas

(p<0,01) (Figura 7). A análise de contraste mostrou diferença na riqueza apenas entre fina

da chuva (FC) e as outras coletas (IS, FS e IC). A riqueza média foi de 8,5 no FC e no

agrupamento IS-FS-IC foi igual a 6,4.

Figura 6. Variação significativa na abundância de aves em relação às coletas (FS: final da estação chuvosa;

IC: início da estação chuvosa; FC: final da estação chuvosa; IS: início da estação seca) – à esquerda; e a

ausência de variação significativa em relação aos seis anos do estudo – à direita, em um estágio inicial de

regeneração natural em uma Floresta Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS),

norte de Minas Gerais. Barras com a mesma cor não apresentam diferenças significativas entre si.

26

No estágio intermediário, com relação à abundância, houve diferença significativa

apenas entre as coletas (p<0,01) (Figura 8). Foi observada diferença na abundância

somente entre início da chuva (IC) e as demais coletas (FC, IS e FS). A abundância média

foi de 11,7 no agrupamento formado por FC-IS-FS e de 7,6 em IC.



e a ausência de variação significativa em relação aos seis anos do estudo – à direita, em um estágio

intermediário de regeneração natural em uma Floresta Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata

Seca (PEMS), norte de Minas Gerais. Barras com a mesma cor não apresentam diferenças significativas entre

si.

27

No tardio, não houve diferença significativa na riqueza de espécies nem entre as

coletas (p>0,05), nem entre os anos do estudo (p>0,05) (Figura 9).

Figura 8. Variação significativa na abundância de aves em relação às coletas (FS: final da estação chuvosa;

IC: início da estação chuvosa; FC: final da estação chuvosa; IS: início da estação seca) – à esquerda; e a

ausência de variação significativa em relação aos seis anos do estudo – à direita, em um estágio intermediário

de regeneração natural em uma Floresta Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS),


28

Figura 9. Ausência de variação significativa na riqueza de espécies de aves tanto em relação às coletas (FS:

final da estação chuvosa; IC: início da estação chuvosa; FC: final da estação chuvosa; IS: início da estação

seca) – à esquerda; quanto em relação aos seis anos do estudo – à direita, em um estágio tardio de regeneração

natural em uma Floresta Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), norte de Minas

Gerais. Barras com a mesma cor não apresentam diferenças significativas entre si.

No tardio, houve diferença significativa na abundância somente entre as coletas

(p<0,01) (Figura 10). A análise de contraste mostrou que a abundância foi diferente entre

início da chuva (IC) e as demais (FC, IS e FS). A abundância média foi igual a 10,4 no

agrupamento FC-IS-FS, e igual a 6,2 na coleta IC.

29



e a ausência de variação significativa em relação aos seis anos do estudo – à direita, em um estágio tardio de

regeneração natural em uma Floresta Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS),


A composição de espécies mostrou o mesmo padrão nos três estágios. Houve

variação na composição de aves entre as quatro coletas em cada estágio (p<0,05), mas não

ao longo dos seis anos de regeneração natural em cada área (p>0,05) (Figuras 11, 12 e 13,

respectivamente: inicial, intermediário e tardio). Assim, a composição de espécies variou

somente em relação às estações e não em relação ao processo de regeneração natural dos

estágios, representado aqui pelos seis anos de estudo. Além disso, todas as comparações

par-a-par em relação às estações (FCxFS; FCxIC; FCxIS; FSxIC; FSxIS; ICxIS), em cada

estágio, foram significativamente diferentes.

30

Figura 11. Ordenação da composição de aves insetívoras que utilizam o sub-bosque em um estágio inicial de

regeneração natural em relação às coletas (FS: final da estação chuvosa; IC: início da estação chuvosa; FC: final da

estação chuvosa; IS: início da estação seca) – à esquerda; e em relação aos seis anos do estudo – à direita, em

Floresta Estaciona Decidual (FED) do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), norte de Minas Gerais.

Figura 12. Ordenação da composição de aves insetívoras que utilizam o sub-bosque em um estágio intermediário

de regeneração natural em relação às coletas (FS: final da estação chuvosa; IC: início da estação chuvosa; FC: final

da estação chuvosa; IS: início da estação seca) – à esquerda; e em relação aos seis anos do estudo – à direita, em


31

Com relação às espécies indicadoras, de modo geral, foi observado um baixo

número de espécies características em relação às estações em cada estágio, considerando o

total de espécies capturadas em cada um. No inicial, do total de 40 espécies amostradas,

apenas três foram indicadoras em três coletas (Tabela 1), só não havendo no início da

estação seca. As espécies características foram: Myiodynastes maculatus (N=54) no final

da seca (FS) e Myiopagis viridicata (N=46), do final da chuva, as quais foram também a

segunda e a terceira espécie com maior abundância entre as estações nesse estágio; e

Pachyramphus polychopterus, no inicio da chuva (IC). As espécies Lanio pileatus (N=111)

e Turdus amaurochalinus (N=88), não foram consideradas indicadoras de nenhuma

estação, pois ocorrem em todas as coletas.

Figura 13. Ordenação da composição de aves insetívoras que utilizam o sub-bosque em um estágio tardio de

regeneração natural em relação às coletas (FS: final da estação chuvosa; IC: início da estação chuvosa; FC: final da

estação chuvosa; IS: início da estação seca) – à esquerda; e em relação aos seis anos do estudo – à direita, em


32

Tabela 1. Valores significativos da análise de espécies indicadoras, considerando o

valor de indicação >25% e a significância do Teste de Monte Carlo (p<0,05), de aves

insetívoras que utilizam o sub-bosque em relação às coletas (FS: final da estação

chuvosa; IC: início da estação chuvosa; FC: final da estação chuvosa; IS: início da

estação seca) em um estágio inicial de regeneração natural em uma Floresta

Estacional Decidual do Parque Estadual da Mata Seca, norte de Minas Gerais, Brasil.

Espécie Valor de indicação (%) p Coleta

Myiodynastes maculatus 43 0.0002 FS

Myiopagis viridicata 36 0.0026 FC

Pachyramphus polychopterus 32 0.0026 IC

No intermediário, de um total de 44 espécies, apenas cinco espécies indicadoras

foram encontradas (Tabela 2) e elas estiveram mais relacionadas ao final da estação

chuvosa (FC) e final da estação seca (FS), com mais espécies indicadoras no FC. As

espécies Myiopagis viridicata (N=46) e Sittasomus griseicapillus (N=55) apresentaram os

maiores valores de indicação em relação à coleta FC. Somente uma espécie, Cnemotriccus

fuscatus (N=25), foi indicadora do FS e nenhuma foi para o início da seca e início da

chuva. As espécies Thamnophilus pelzelni (N=106) e Lanio pileatus (N=72) não foram

consideradas indicadoras de nenhuma estação por ocorrerem em todas as coletas.


valor de indicação >25% e a significância do Teste de Monte Carlo (p<0,05), de

aves insetívoras que utilizam o sub-bosque em relação às coletas (FS: final de seca;

IC: início da chuva; FC: final de chuva e IS: início da seca) em um estágio

intermediário de regeneração natural em uma Floresta Estacional Decidual do

Parque Estadual da Mata Seca, norte de Minas Gerais, Brasil.


Cnemotriccus fuscatus 33 0.0002 FC

Myiarchus tyrannulus 36 0.0010 FS


Pachyramphus polychopterus 30 0.0016 FC

Sittasomus griseicapillus 45 0.0004 FC

33

O estágio tardio, no qual foi amostrado um total de 36 espécies, foram encontradas

cinco espécies indicadoras. Este ambiente foi o único que apresentou espécies indicadoras

em todas as coletas, sendo observado maior valor de indicação para a espécie Myiopagis

viridicata (N=56) no final da estação chuvosa (FC). Ocorreram mais espécies indicadoras

no final da estação seca (FS), com valores de indicação baixos como, por exemplo,

Myiodynastes macultaus (N=12) e Tolmolmyias sulphurescens (N=18). As espécies

Sittasomus griseicapillus (N=84) e Thamnophilus pelzelni (N=148) não foram

consideradas indicadoras de nenhuma estação por ocorrerem em todas as coletas.


valor de indicação >25% e a significância do Teste de Monte Carlo (p<0,05), de

aves insetívoras que utilizam o sub-bosque em relação às coletas (FS: final de seca;

IC: início da chuva; FC: final de chuva e IS: início da seca) em um estágio maduro

de regeneração natural em uma Floresta Estacional Decidual do Parque Estadual da

Mata Seca, norte de Minas Gerais, Brasil.


Lathrotriccus euleri 26 0.0416 FS

Myiodynastes maculatus 25 0.0110 FS


Synallaxis scutata 28 0.0028 IS

Tolmomyias sulphurescens 25 0.0212 FS

Com relação aos anos, não foi realizada a análise de espécies indicadoras

para nenhum estágio uma vez que não houve diferença significativa na composição de

espécies entre os anos em nenhum desses ambientes.

34

7. DISCUSSÃO

As aves insetívoras que utilizam o sub-bosque na Floresta Estacional Decidual

(FED) estudada, de modo geral, apresentaram variação na riqueza, abundância e

composição de espécies significativamente relacionadas à sazonalidade climática, como

era esperado. Em florestas deciduais, a marcante variação na precipitação entre as

diferentes épocas do ano (Murphy & Lugo, 1986) limita o recurso hídrico para as plantas

durante a estação seca, fazendo com que grande parte das espécies perca cerca de 90% de

suas folhas nessa época do ano, enquanto a produção de folhas ocorre de forma sincrônica

e restrita à estação chuvosa na região (Pezzini et al., 2014). Tal característica resulta em

mudança na produtividade da vegetação entre as estações, a qual influencia os recursos

disponíveis, como, por exemplo, os insetos, os quais flutuam marcadamente entre as

estações (Neves, 2009). Desse modo, em ambientes sazonais, a variação na disponibilidade

de insetos (Janzen, 1973; Wolda, 1988), pode ser um dos principais fatores que determina

a estrutura de comunidades (Karr, 1971; Loiselle & Blake, 1991).

Mudanças na abundância e distribuição de insetos em relação à sazonalidade

pronunciada podem levar a diferentes respostas das espécies, como, por exemplo,

mudanças comportamento de forrageio das espécies (Murakami, 2002), deslocamentos

entre os habitats (Loiselle & Blake, 1991), migração (Karr, 1971) e o fitness dos

indivíduos, às quais afetam a estrutura da comunidade de aves (Murakami, 2002; Loiselle

& Blake, 1991). Na FED estudada, por exemplo, Gonçalves (2011) encontrou variação

significativa na abundância de artrópodes disponíveis no ambiente para uma ave insetívora

florestal - Choca-do-planalto (Thamnophilus pelzelni), com maior abundância de insetos

disponíveis durante a estação chuvosa, influenciando alguns aspectos do comportamento

de forrageio dessa espécie.

35

No estágio inicial, como era esperado, houve variação na riqueza, abundância e

composição de aves insetívoras que utilizam o sub-bosque entre as estações. Esse resultado

pode ser explicado pelas variações nos recursos nesse estágio mudarem amplamente entre

as estações, devido às mudanças na cobertura foliar e menor estabilidade climática

(Pezzini, 2008; May, 1982) em ambiente ainda não estruturado. Tal característica pode ser

inferida dos trabalhos de Madeira et al. (2009), Nunes et al. (2013) e Pezzini (2008), os

quais encontraram os menores valores dos parâmetros de complexidade estrutural nesse

estágio em comparação aos outros, na área de estudo. De acordo com Madeira et al.

(2009), esse estágio possui machas esparsas de vegetação lenhosa, com árvores de pequeno

porte, arbustos e predominância de vegetação herbáceo-arbustiva, compondo um dossel

aberto de cerca de quatro metros de altura. Stouffer & Bierregaard (1995) estudaram

fragmentos antes e após o isolamento em florestas de terra-firme na Amazônia e seus

efeitos sobre aves insetívoras de sub-bosque, encontrando que a cobertura vegetal pode ser

o principal fator na mudança da diversidade dessas aves. Nesse sentido, deve haver uma

maior variação na disponibilidade de insetos entre as estações, fazendo com que as aves se

desloquem para os estágios mais florestais em busca de recursos, resultando nas mudanças

observadas.

As variações esperadas na estrutura da comunidade de aves do estágio inicial entre

os anos não foram encontradas para a abundância e composição de espécies. Este resultado

contraria ao que era esperado, uma vez que os atributos da comunidade de aves mudam

rapidamente em estágios iniciais, devido à modificação na estrutura do ambiente (Loiselle

& Blake, 1994). No começo da sucessão, espécies de plantas pioneiras colonizam

rapidamente espaços abertos no ambiente, promovendo aumento da heterogeneidade,

microhabitats e alimento para os animais (Begon et al, 2007). Uma provável ausência de

mudanças nesses aspectos pode ser explicada pelo fato de FEDs se recuperarem lentamente

36

(Quesada et al., 2009), em comparação a floresta úmidas, diferentemente do que era

pensado (Murphy & Lugo, 1986). Dessa forma, mudanças na estrutura da vegetação

perceptíveis para as aves insetívoras de sub-bosque ainda não devem ter ocorrido.

Os estágios intermediário e tardio apresentaram variação na abundância e

composição de espécies entre as estações, e não houve variação na riqueza no tardio. As

mudanças esperadas nesses estágios mostram que a sazonalidade climática na área é um

importante fator que influência as aves nesses estágios mais florestais, ainda que estes,

teoricamente, devido à estrutura complexa, apresentassem um tamponamento das variações

climáticas (Karr, 1976) sobre a avifauna. As mudanças esperadas estão relacionadas à

sazonalidade marcante na FED estudada, que influenciam os recursos para as aves mesmo

em ambientes florestais. Por exemplo, Neves (2009) encontrou uma variação nas guildas

de insetos entre o dossel e o sub-bosque no estágio tardio do PEMS entre as estações, com

flutuações ocorrendo entre o início e fim de cada estação. Um aspecto interessante a ser

observado também é que alguns trabalhos na área de estudo observaram que esses estágios

não são diferentes quanto à riqueza e composição de espécies de aves (Espírito-Santo et al.,

2013), sendo observada similaridade na composição entre as estações chuvosas desses

estágios, assim como entre as estações secas. Essa informação foi confirmada para outros

grupos de animais, como para a composição de insetos herbívoros e formigas (Neves,

2009). Dados da vegetação (Nunes et al., 2013; Madeira et al., 2009) no PEMS, no entanto,

mostram que existem diferenças esses estágios, com maior complexidade estrutural no

tardio. Isso indica que para as aves insetívoras que utilizam o sub-bosque as mudanças no

ambiente podem ser mais bem percebidas, tendo em vista que a maioria das espécies é

sensível às alterações no habitat (Stouffer & Bierregaard, 1995). A ausência de variação

riqueza significativa entre as estações no tardio, sugere que pode estar ocorrendo uma

substituição de espécies nesse estágio, com o ambiente se tornando adequado a diferentes

37

espécies entre as estações (Loiselle & Blake, 1992), levando a mudanças na abundância e

composição entre as estações, mas não no número de espécies.

Nesse estudo, não houve variação na estrutura da comunidade de aves insetívoras

de sub-bosque em relação aos anos, tanto no estágio intermediário quanto no tardio, como

esperado. Esse resultado pode ser explicado, provavelmente, por esses estágios

apresentarem estrutura mais complexa e, assim, haver pouca variação no clima entre os

anos (Karr, 1976), ocorrendo apenas a substituição de espécies ao longo do tempo (Blake

& Loiselle, 2001). De acordo com Loiselle e Blake (1992), as variações na abundância de

aves em ambiente florestal pode ser uma consequência de flutuações irregulares na

abundância das espécies não associadas às alterações de habitat ou sucessão. Dessa forma,

mudanças nos atributos da comunidade de aves provavelmente mudam em relação às

estações e não entre os anos na floresta em estudo.

Com relação às variações na riqueza e abundância de aves insetívoras de sub-

bosque entre o início e fim das estações seca e chuvosa, em cada estágio, não foi observado

o padrão esperado na variação dos atributos nos ambientes. Ou seja, maior riqueza e

abundância no período chuvoso e o contrário no período de seca. Uma explicação para isso

pode ser uma variabilidade ampla das respostas das espécies às mudanças entre as estações

na floresta estacional estudada. A ausência de diferença na riqueza e abundância entre as

estações seca e chuvosa indica que esses atributos são influenciados pelas mudanças na

disponibilidade de recursos (insetos) entre as estações devido ao efeito pronunciado da

sazonalidade climática na estrutura da vegetação, como em relação à cobertura foliar

(Pezzini et al., 2009). Ainda que maior abundância de insetos esteja concentrada na estação

chuvosa na área de estudo, esses organismos variam entre o início e o fim de cada estação,

como foi encontrado por Neves (2009). Nesse sentido, essas variações resultam em

mudanças nas atividades das aves entre as estações, como, por exemplo, em relação aos

38

deslocamentos durante as atividades de forrageio, influenciando as taxas de capturas das

espécies e, consequentemente, nos valores de riqueza e abundância obtidos.

Espécies indicadoras de cada estágio foram observadas somente em relação às

estações, pois não houve diferença significativa na composição de aves em cada estágio

durante os anos desse estudo. No inicial ocorreram poucas espécies indicadoras entre as

estações, sendo apenas três: Myiopagis viridicata e Pachyramphus polychopterus na

estação chuvosa e Myiodynastes maculatus na estação seca, indicando que poucas das

espécies consideradas podem ser especialistas em forragear nesse estágio e isso pode estar

relacionado às flutuações mais amplas nas condições ambientais nesse ambiente (May,

1982).

Um baixo número de espécies indicadoras também foi encontrado nos estágios

intermediário e tardio, sendo apenas cinco em cada um. No intermediário, três espécies

foram indicadoras do final da estação chuvosa, enquanto no tardio três foram indicadoras

do final da estação seca, sugerindo que os estágios devem apresentar diferenças na

disponibilidade de recursos ao longo do tempo, como previsto pela sazonalidade. Desse

modo, mesmo nos ambientes florestais, pode haver diferenças não só estruturais, mas

também na disponibilidade de recursos para as espécies, levando a mudanças no uso do

estágio ao longo do tempo.

De modo geral, apesar do baixo número de espécies indicadoras ao longo das

estações em cada estágio, algumas espécies foram indicadoras tanto em estágios diferentes

quanto em estações diferentes, mas também algumas ocorreram em estágios diferentes na

mesma estação. Por exemplo, a espécie Pachyramphus polychopterus foi característica do

inicial e do intermediário, porém no início da estação chuvosa no inicial e final da estação

chuvosa no intermediário. Já M. maculatus foi indicadora do inicial e do tardio no final da

39

estação seca. Tais diferenças sugerem que as aves insetívoras de sub-bosque devem

mostrar uma plasticidade no uso do habitat entre as estações, a qual pode estar relacionada

a diferenças na disponibilidade e uso de recurso entre os indivíduos de uma mesma

espécie. Além disso, algumas espécies podem ser migratórias, como é o caso da espécie

Myiopagis viridicata, que ocorre nessa floresta durante a estação chuvosa, indicando que o

comportamento de migração pode ocorrer devido às mudanças na disponibilidade de

recursos entre as estações (Karr, 1971). A grande maioria de das espécies não ter sido

indicadora, pode-se inferir que o habitat pode ser usado de forma mais generalista pelas

espécies, ocorrendo pouca especificidade por estação/estágio. Com base nessas

informações, pode ser sugerido que, de modo geral, a sazonalidade climática na FED

estudada permite que poucas espécies sejam mais adaptadas a determinadas estações em

cada ambiente, tendo em vista o baixo número de espécies características de cada estação

nos estágios.

As mudanças nos aspectos estruturais da comunidade de aves insetívoras que

utilizam o sub-bosque na FED do PEMS estão mais relacionadas às mudanças em uma

escala temporal menor, ou seja, entre as estações, do que a mudanças estruturais na

vegetação ao longo dos anos. Isso sugere que a sazonalidade climática é o principal fator

que estrutura a comunidade de aves na floresta estudada. No entanto, deve-se ter cautela

em assumir os resultados encontrados como definitivos, tendo em vista que o tempo de

realização desse trabalho pode não ser suficiente para verificar mudanças nos atributos das

aves estudadas em relação ao processo de sucessão. O uso de medidas quantitativas dos

aspectos estruturais da vegetação, assim como estudos sobre o comportamento,

disponibilidade e uso dos recursos por algumas espécies (Loiselle & Blake, 1991) poderão

mostrar com mais precisão a importância da sazonalidade e das diferenças estruturais ao

longo do tempo na dinâmica e estrutura da comunidade de aves insetívoras que usam o

40

sub-bosque nessa floresta estacional decidual. Apesar disso, o presente trabalho mostrou

algumas tendências das variações na estrutura da comunidade de aves insetívoras de sub-

bosque em relação à sazonalidade climática e ao processo de regeneração natural de cada

estágio na FED do PEMS, considerando alguns aspectos estruturais disponíveis na

literatura sobre esses ambientes.

41

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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47

9. APÊNDICES

Apêndice 1. Relação das coletas realizadas em uma Floresta Estacional

Decidual do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), localizado no norte de

Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2007 e 2013. São informados a data

(mês/ano) de cada coleta, o período de realização de cada coleta, em

relação à sazonalidade climática (Final da estação seca - FS; Início da

estação chuvosa - IC; Final da estação chuvosa - FC; e Início da estação

seca - IS), e em relação a ano (N=6; cada ano equivale ao agrupamento de

quatro coletas considerando o início e fim de cada estação).

Data (mês/ano) Período de coleta Ano

Outubro/2007 Final da estação seca - FS

1 Dezembro/2007 Início da estação chuvosa - IC

Abril/2008 Final da estação chuvosa - FC

Junho/2008 Início da estação seca - IS



Março/2009 Final da estação chuvosa - FC










Setembro/2011 Final da estação seca - FS

5 Dezembro-Janeiro/2011 Início da estação chuvosa - IC




6 Dezembro/2012 Início da estação chuvosa – IC

Abril/2013 Final da estação chuvosa – FC


48

Apêndice 2. Lista das espécies de aves insetívoras que utilizam o sub-bosque em uma Floresta Estacional Decidual do Parque Estadual da Mata

Seca (PEMS), no norte de Minas Gerais, Brasil. São apresentadas as ordens, famílias e nomes científicos das espécies de aves e seus respectivos

valores de abundância em cada estação (FS: final do período seco; IC: início do período chuvoso; FC: final do período chuvoso; e IS: início do

período seco), ano (N= 6) e estágio (Inicial, Intermediário e Tardio).

Ordem/Família/Espécie Estágios Ano 1

Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Galbuliformes

Bucconidae

Nystalus maculatus

Inicial - - - -

- - - -

2 - - 1

2 1 - -

- 1 - -

- - 1 1

Intermediário - - - -

- - 2 1

- - 1 1

1 - 1 1

- - - -

- - - 3

Tardio - - - -

- 1 - -

- - - -

- 1 - -

1 - - 1

- 1 - -

Piciformes

Picidae

Picumnus pygmaeus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - 1

1 - - -

1 - - 2

- - - 1

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

1 - - 1

1 - - 2

2 - - 1

Picumnus cirratus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Intermediário - - 1 -

- - - -

- - - -

- - - 2

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Picumnus albosquamatus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - 1 -

- - - -

1 - - -

- - - -

- - 1 -

Tardio - - 1 -

1 - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Continua

49


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Veniliornis passerinus Inicial - - - - - - - - - - - 1 - - - - 1 - - - - - - -

Intermediário 1 - - - - - - - - - - - - - - - - - 1 - - - - -

Tardio - - - - - - - 1 - - - 1 - - 2 - - - - - - - - -

Piculus chrysochloros

Inicial - - - -

- - - -

- - - 1

- - - -

- - - 1

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Colaptes melanochloros

Inicial - - - -

1 - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Celeus flavescens

Inicial - - - -

- - 1 -

- - - -

- - - -

- - - -

- 1 - -

Intermediário - - - 1

- - - 1

- 1 - -

- - - -

- - - -

- 1 - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Passeriformes

Thamnophilidae

Myrmorchilus strigilatus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - 2

- - - -

- - - -

- - 1 -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Formicivora melanogaster

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

4 - 2 3

3 2 2 2

Intermediário 1 - 2 5

1 2 3 3

6 2 4 2

2 - 1 6

4 1 6 2

4 - 2 3

Tardio - - 1 3

- 1 - 2

2 2 1 1

4 1 3 4

1 1 1 4

2 2 2 6

Continua

50

Continua


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Herpsilochmus sellowi Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - - -

1 - - -

2 - - 2

1 - - 1

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Herpsilochmus atricapillus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


1 - 4 -

- - - -

- - - -

1 - 1 -

2 - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - 1 -

- - - -

- - - -

Sakesphorus cristatus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

Intermediário - - 1 1

- - - -

- - - -

- - - 1

2 - - 3

1 - - 1

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - 1

2 - - 3

- - - 1

Thamnophilus capistratus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - - 1

- - - -

2 - - -

- - - 1

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - 1

- - - 1

- - - 1

Thamnophilus pelzelni

Inicial 2 - - -

- - - 1

- - - -

1 1 - -

3 - 2 2

5 - 1 3

Intermediário 9 4 2 4

6 3 5 1

7 2 4 4

6 5 5 8

6 2 3 4

1 4 4 7

Tardio 10 3 4 10

10 4 6 6

6 1 10 4

8 1 7 8

8 4 3 11

7 3 11 3

Dendrocolaptidae

Sittasomus griseicapillus

Inicial - - - -

- - 1 1

- - 1 -

- - - 1

1 - 1 -

1 - 3 -


1 - 4 3

- 1 7 4

- 1 4 -

5 - 4 1

- - 6 2

Tardio 2 1 7 7

1 1 6 6

- 3 4 4

2 4 3 4

2 3 4 8

3 2 5 2

51


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Campylorhamphus trochilirostris Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - 1 -

1 - - -

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Lepidocolaptes angustirostris

Inicial 1 - 1 3

- - - 2

2 1 1 3

4 1 1 2

1 - 2 2

1 - 3 -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Lepidocolaptes wagleri

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

Intermediário 1 - - 3

1 - 1 1

- - 1 -

1 - - 1

2 - 1 2

1 1 - -

Tardio 3 - 2 3

1 2 - 1

1 - 1 1

- - - 2

- - 1 2

2 1 2 2

Dendrocolaptes platyrostris

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

4 - - -

Intermediário 1 - - -

1 - - -

- - - -

- 1 1 -

1 - - -

- 1 2 -

Tardio 2 2 1 1

1 1 1 3

- 1 2 2

1 1 1 3

1 - 1 -

3 1 - -

Xiphocolaptes f. franciscanus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Intermediário - 1 - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - 1 -

Tardio 1 - - -

- 1 - -

1 1 - -

- - - 2

- 1 1 -

1 - - -

Furnariidae

Synallaxis frontalis

Inicial - - - -

- - - -

- - 1 -

- - - -

- - - -

- 2 - -


- - - -

- - - -

- 1 - -

- - 2 -

- - - -

Tardio - - - 1

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Continua

52


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Synallaxis scutata Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Intermediário - 1 - -

- 1 - -

- - - -

- - - -

- - 1 -

1 - - -

Tardio - - - 2

- - - 1

- - - -

- - - 1

- - - -

- - - 2

Tityridae

Myiobius barbatus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - 1

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Pachyramphus viridis

Inicial - - - -

- 1 - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Pachyramphus polychopterus

Inicial - 5 1 -

- 2 - -

7 4 1 -

- 1 - -

- 1 - -

- 2 2 -


- - 4 -

3 - 1 -

- 1 2 -

- 1 - -

- - 1 -

Tardio - - - -

- - 1 -

- 1 - -

- - - -

- - - -

- - - -

Pachyramphus validus

Inicial - 1 - -

- 1 - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Rhynchocyclidae

Leptopogon amaurocephalus

Inicial - - - -

- 1 - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - 1 -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- 1 - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Continua

53


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Tolmomyias sulphurescens Inicial - - 1 -

- - - -

2 - 1 1

1 1 - -

- - - -

- - - -


3 - - -

1 1 1 -

- - - 1

- 1 - -

- - - -

Tardio 3 - - -

1 1 - -

1 - 1 -

4 1 - 1

- 1 - -

1 2 - 1

Tolmomyias flaviventris

Inicial 1 - - -

- - - -

- - 1 -

- - - -

- - - -

- 3 1 -

Intermediário - - 3 3

3 1 1 6

4 4 8 5

4 3 1 2

4 2 5 1

1 2 5 3

Tardio 2 - 1 1

- 1 - -

2 1 2 1

6 1 2 3

1 - 1 7

1 - 2 2

Hemitriccus margaritaceiventer

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - 1

2 1 2 1


- - - 1

- 1 - -

2 1 - -

- 1 4 5

3 2 1 2

Tardio 1 - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

1 - - 1

Tyrannidae

Camptostoma obsoletum

Inicial 2 - - 1

- - 1 -

- - - -

- - - -

- - 1 -

- - 1 -


- - 1 -

- - 1 -

3 - 1 3

1 - - -

- - - -

Tardio - - - 1

- - 1 -

- - 2 -

- - - -

- - - -

1 - - -

Myiopagis viridicata

Inicial - 5 1 -

- 3 6 -

7 3 8 -

- - 3 -

- 4 3 -

- 1 2 -

Intermediário - 1 10 -

- - 2 -

3 3 13 -

- 4 1 -

- 1 - -

- 2 6 -

Tardio - 2 6 -

- - 4 -

9 3 10 -

- 7 1 -

- 2 1 -

- - 11 -

Phaeomyias murina

Inicial - - - -

1 - 1 -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- - 2 -

- - - -

- - - 2

- - 1 -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Continua

54


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Myiarchus swainsoni Inicial 1 - - -

- - 2 -

- - - 1

1 - - -

- - - -

- - 1 -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Myiarchus ferox

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- 1 - -


- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Myiarchus tyrannulus

Inicial 3 1 - 2

1 - 2 4

- 3 - 2

- - 1 -

5 - 1 7

2 - 2 -

Intermediário 6 - 2 -

4 - 3 -

3 - - -

1 1 - -

1 - 1 -

- 1 - -

Tardio - - - -

- - - 1

1 - - -

- - - -

1 - - 2

1 - - 1

Casiornis fuscus

Inicial - - - -

- - - -

- - 1 1

- - - -

- - - -

1 - 1 -


2 4 - -

3 1 1 -

- 3 - 1

- - 4 -

- 1 - -

Tardio - - - -

- 1 - -

2 1 - -

- - - -

- - - -

1 3 - -

Myiodynastes maculatus

Inicial 14 3 2 2

7 4 - 1

5 3 - -

3 2 - -

- 1 1 -

6 - - -


1 - 1 -

1 1 - -

1 1 - -

- 2 3 -

- 4 - -

Tardio - - - -

2 1 - -

3 1 - -

3 1 - -

- - - -

1 - - -

Cnemotriccus fuscatus

Inicial - - - -

- - - -

- - 2 -

- 1 - -

- - - -

2 - 1 2


- - 1 -

- - 4 -

- - - -

- - 1 -

2 - 4 -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - 1 -

- - 2 2

Continua

55


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Lathrotriccus euleri Inicial - - - -

- - - -

- - 1 -

- 1 - -

- - 1 -

- - 2 1


2 2 - 1

- 2 - -

1 1 1 3

- 1 - -

1 - - -

Tardio 10 - - -

3 - 1 -

4 3 1 -

1 4 1 -

- 6 1 -

6 4 2 -

Vireonidae

Cyclarhis gujanensis

Inicial 1 - - -

- - - -

- - - -

- - - -

1 - - 1

- - - -

Intermediário 2 - - 2

- - - 1

- - - -

- - - 2

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - 1

Hylophilus amaurocephalus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

1 - - -


- - - -

- - - -

1 - - -

1 - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Corvidae

Cyanocorax cyanopogon

Inicial 3 - 1 -

- - - -

- - 1 1

- - - -

- - - -

3 - 1 -


- - 1 -

- - - 1

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - 1

- - - -

- - - -

- - - 1

- - - -

Troglodytidae

Troglodytes musculus

Inicial - - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -

- - - -


- 1 4 -

2 10 2 1

2 2 1 -

- 2 2 -

2 - - 1

Tardio 1 - - 3

2 1 1 1

2 - - 3

3 1 3 3

- 1 - 1

3 - 2 1

Polioptilidae

Polioptila plumbea

Inicial - - - -

- - - -

2 - - -

- - - -

2 - - -

- - - -


- - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - - 1

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

- 1 - -

- - - -

- - - -

Continua

56


Ano 2

Ano 3

Ano 4

Ano 5

Ano 6

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

FS IC FC IS

Polioptila dumicola Inicial - - - -

- - - -

- - - 1

- - - -

- - - -

- - - 1


- - - -

- 2 1 -

- - - 1

1 - - 2

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

- - - -

- - - -

Turdidae

Turdus amaurochalinus

Inicial 5 5 8 -

8 5 1 2

2 5 5 1

15 3 2 6

- 5 2 -

1 5 2 -

Intermediário 1 1 1 -

- 1 4 -

3 1 - -

- 2 - -

- 2 - -

- 2 1 -

Tardio 2 - 1 -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - 2 -

1 - - -

Turdus a. crotopezus

Inicial - - 1 -

- - 1 -

- - - 1

- - - -

- - - -

- - - -


- - - -

- - 1 -

- - - -

- - - -

- - - -

Tardio - - - -

- - - -

- - - -

1 - - -

- - - -

- - 1 -

Thraupidae

Lanio pileatus

Inicial 14 4 3 -

4 5 2 -

12 4 - 2

2 4 4 2

6 6 5 10

10 9 - 3

Intermediário 2 2 1 -

1 3 - 8

7 2 1 8

2 1 2 1

4 1 1 4

1 7 2 11

Tardio - - - 3

- 2 - -

4 - 3 3

4 2 4 5

3 1 1 -

2 1 2 3

Parulidae

Basileuterus flaveolus

Inicial 1 - - -

- - - -

- - - 1

- - - -

- - 1 -

- - 1 -


- - 1 -

- - - -

- - - 1

- - 3 -

- - 1 -

Tardio - - 1 -

- - - -

- - 1 -

- - - -

- - - -

- - 1 -

variação temporal de aves insetívoras que utilizam o sub ... · toda vez que eu tinha viagem de...

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