UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO

RECURSOS FLORAIS UTILIZADOS POR BEIJA-FLORES

(AVES: TROCHILIDAE) EM ÁREA DE RESTINGA ABERTA

DE CLUSIA, MACAÉ, SUDESTE DO BRASIL.

Lorena Coutinho Nery da Fonseca

2007

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RECURSOS FLORAIS UTILIZADOS POR BEIJA-FLORES (AVES: TROCHILIDAE) EM ÁREA DE RESTINGA ABERTA

DE CLUSIA, MACAÉ, SUDESTE DO BRASIL.

Lorena Coutinho Nery da Fonseca

Orientadora: Profa Dra Maria Alice dos Santos Alves

Rio de Janeiro Março, 2007

Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia

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RECURSOS FLORAIS UTILIZADOS POR BEIJA-FLORES (AVES: TROCHILIDAE) EM ÁREA DE RESTINGA ABERTA DE CLUSIA,

MACAÉ, SUDESTE DO BRASIL.

Lorena Coutinho Nery da Fonseca

Orientadora: Profa Dra Maria Alice dos Santos Alves

Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia

Aprovada por:

____________________________________ Presidente, Prof ª Maria Alice dos Santos Alves

________________________________ Prof. Leandro Freitas

________________________________ Prof ª Tânia Wendt

________________________________ Prof ª Dorothy Sue Dunn de Araujo

________________________________ Prof. Marcos Raposo

Rio de Janeiro Março, 2007

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FICHA CATALOGRÁFICA

Fonseca, Lorena Coutinho Nery Recursos florais utilizados por beija-flores (Aves: Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Macaé, sudeste do Brasil./ Lorena Coutinho Nery da Fonseca – Rio de Janeiro: UFRJ/IB, 2007 x, 61f: il, 27,94cm Orientadora: Maria Alice dos Santos Alves Dissertação (mestrado)-UFRJ/ IB/ Programa de Pós Graduação em Ecologia, 2007. Referências Bibliográficas: f - . 1. Trochilidae 2. Recurso floral 3. Restinga I. Alves, Maria Alice dos Santos II. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Programa de Pós Graduação em Ecologia III Recursos florais utilizados por beija-flores (Aves: Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Macaé, sudeste do Brasil

v

Dedico este trabalho à Elisângela, que me apresentou aos beija-flores, e

aos beija-flores, que têm colaborado comigo desde que fomos apresentados.

vi

Agradecimentos

Este trabalho recebeu auxílio da Ideawild, que forneceu refratômetro, seringa, dois

rádios e binóculos, e do Instituto Biomas. Agradeço ao CNPq pela bolsa de mestrado e pela

Bolsa de Produtividade em Pesquisa da professora Maria Alice (processo no 302718/03-6);

ao IBAMA, que concedeu a licença para coleta das plantas (no 163/2005); à direção do

Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba; ao Joel Campos, curador do Herbário da UERJ,

que recebeu o material coletado e ao Programa Ecológico de Longa Duração (PELD) pelo

auxílio financeiro.

Agradeço muito à professora Maria Alice pela orientação e contribuição para a

minha formação desde 2002, à Dorothy Araújo (UFRJ) pela paciência em identificar

plantas, à Ana Rodarte (Museu Nacional) por identificar espécies de Apocynaceae, ao

Mário Gomes (Museu Nacional) por identificar espécies de Rubiaceae e à Andréa Ferreira

(Museu Nacional) por identificar bromélias. Os professores Fábio Scarano e Dorothy

Araújo participaram da pré-banca e contribuíram com sugestões e críticas muito

importantes. Os professores Leandro Freitas, Tânia Wendt, Dorothy Araújo e Marcos

Raposo aceitaram participar da minha banca e contribuir para o trabalho. Agradeço

principalmente aos titulares da banca pelas sugestões para a futura redação do artigo.

Vagner Reis ajudou no campo, nas disciplinas e cedeu uma bela foto de Amazilia fimbriata.

Marcelo Soalheiro, Antônio Carlos e Márcia me ensinaram a fazer fotos melhores.

Agradeço também à todos os professores do Programa de Pós Graduação em Ecologia da

UFRJ, que contribuíram para melhorar a minha formação nestes dois anos de mestrado.

Nos trabalhos de campo e atividades de laboratório desde a graduação, recebi ajuda

e alegria de todo o pessoal que participa ou já participou do laboratório de Ecologia de

Aves-UERJ: Alexandre, Alline Storni, Aline, Adriano, Cahu, Cris, Denise, Elis, Erli,

Fátima, Flávia, Juliana, Katyucha, Kléber, Luana, Maurício, Raquel, Tati, Thiago, Vanessa,

Verônica e Victor. Elis, Leila e Luana além de ajudarem nos trabalhos de campo

compartilham comigo o interesse pela interação entre plantas e seus polinizadores.

Verônica me apresentou à restinga de Jurubatiba e à estatística. Márcia Rocca e Elis

pacientemente contribuíram para o formato final da dissertação através de críticas e

sugestões.

vii

O pessoal da Fazenda Carapebus permitiu a nossa passagem por dentro da fazenda

além de emprestar o trator para ajudar a rebocar carros atolados. Agradeço principalmente

ao “seu” Eduardo da Fazenda Carapebus, que foi acordado diversas vezes pela nossa

passagem e ainda assim foi sempre muito simpático conosco. Este trabalho contou com a

colaboração e paciência dos motoristas da UERJ: Evaldo, Lúcio e Roberto, e também de

todos os funcionários do NUPEM (Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé),

principalmente: Lena (que sempre conseguiu um lugar para que eu pudesse ficar no

NUPEM), Lia, Paulo e João Marcelo (que me ajudou a chegar e sair da restinga várias

vezes). Os secretários do departamento de ecologia da UERJ, Paulo e Henrique, ajudaram

nas marcações da viatura e na solução de qualquer problema burocrático. As secretárias do

PPGE-UFRJ, Márcia e Sueli, também ajudaram a resolver todos os problemas relativos às

disciplinas e datas da pós. A Zenira me ajudou a organizar o material (e comida) das

excursões.

Agradeço aos amigos que não trabalham com com aves, mas que mesmo assim

foram à restinga: Dani, Leila e Marcelo. Aos amigos e familiares, principalmente: Angélica

(Márcio e Léo), Dani, Drika, Lú, Jú, Hilda, Carlos, Tati, Márcio, Jucelia, Laércio e Lady,

que me apoiaram e continuaram tentando falar ou sair comigo, apesar das minhas viagens.

Agradeço à Lêda e à Ninha por muitas das boas lembranças que carrego comigo. Ao

Márcio, agradeço por toda a alegria que trouxe à minha vida e por ter aprendido o meu

nome rapidinho, mesmo me vendo pouco. Agradeço aos novos amigos que fiz no Rio e em

Campinas nestes dois anos, pela ajuda nas disciplinas e por me receberem tão bem na UFRJ

e na disciplina de campo em Itirapina.

Sou imensamente grata ao José Eduardo pelo bom humor, carinho e compreensão

ao longo do mestrado, além da companhia no meu pior dia de trabalho de campo. Os meus

avós, Antônio e Leonardo, ensinaram-me a gostar de flores e talvez sem eles eu não fosse

bióloga. Agradeço aos meus maravilhosos pais pelo apoio sempre, especialmente ao meu

pai pela câmera filmadora e à minha mãe pela ótima ajuda no trabalho de campo.

viii

Sumário

Introdução............................................................................................................................1

Materiais e Métodos............................................................................................................7

Resultados............................................................................................................................15

Discussão.............................................................................................................................39

Referências bibliográficas...................................................................................................54

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RESUMO

Recursos florais utilizados por beija-flores (Aves: Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Macaé, sudeste do Brasil.

Lorena Coutinho Nery da Fonseca

Orientadora: Maria Alice dos Santos Alves

Resumo da Dissertação de Mestrado submetida ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, Instituto de Biologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como

parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia.

A presente dissertação teve como objetivo determinar quais são os recursos florais utilizados por beija-flores e avaliar a sua disponibilidade ao longo do dia e do ano em uma área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. Foi realizada a fenologia de floração das espécies cujas características florais ou dados na literatura indicassem a visitação por beija-flores. Foram realizadas transecções mensais para registrar quais plantas eram visitadas e quais beija-flores realizavam as visitas. As características morfológicas e de hábito destas plantas foram registradas. Foram medidos o volume e a concentração de açúcares do néctar de espécies visitadas por beija-flores utilizando-se seringas e refratômetro de bolso, respectivamente. O néctar era tirado no final do dia ou quatro vezes ao dia de flores previamente ensacadas. Foram registradas visitas de três espécies de beija-flores à 12 espécies de plantas, de seis famílias. A família que apresentou maior número de espécies visitadas foi Bromeliaceae, resultado também encontrado em outros estudos realizados em Floresta Atlântica. A maioria das espécies visitadas pelos beija-flores apresentou síndrome de ornitofilia. Houve correlação significativa entre o comprimento da corola e a quantidade de néctar produzida em sete espécies visitadas por beija-flores.A concentração média de açúcares no néctar das espécies visitadas por troquilídeos ficou em torno de 26%, valor similar aos encontrados em estudos sobre recursos florais utilizados por beija-flores. A maioria das espécies de plantas ofereceu maior volume de néctar no período da manhã, quando os beija-flores estão mais ativos Houve recurso floral disponível ao longo de todo o ano, havendo de quatro a sete espécies florescendo por mês. Foi estimada uma oferta de 1,05 Kcal até 7,26 Kcal por dia no néctar produzido pelas espécies visitadas por troquilídeos na área de estudo. Foram registradas duas espécies de beija-flores na restinga aberta de Clusia: Amazilia fimbriata, Eupetomena macroura e uma na borda da mata: Phaethornis idaliae.Uma ave da espécie Mimus gilvus visitou flores de Schwartzia brasiliensis, planta ornitófila. Amazilia fimbriata foi a espécie de beija-flor mais freqüente e a que visitou um maior número de espécies. Esta espécie de beija-flor foi a potencial polinizadora de quase todas as espécies de plantas ornitófilas encontradas na área de restinga aberta de Clusia, resultado diferente do encontrado em outros estudos na Floresta Atlântica, incluindo uma área de restinga. Palavras-chave: Recurso floral, beija-flor, Amazilia fimbriata, restinga.

Rio de Janeiro Março, 2007

x

ABSTRACT

Hummingbirds and their floral resources on “restinga aberta de Clusia”, Macaé, Southeastern Brazil.

Lorena Coutinho Nery da Fonseca

Orientadora: Maria Alice dos Santos Alves

Abstract da Dissertação de Mestrado submetida ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, Instituto de Biologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como

parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia.

The aim of the present study is to determine the plant species visited by hummingbirds and the availability of floral resources in a “restinga” area, in the Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, Southeastern Brazil. Floral phenology was recorded every month, from ornithophilous flowers or from plants previously visited by hummingbirds. Records on hummingbirds were taken monthly during line transect sampling. Characteristics like floral morphology were recorded from plants visited by hummingbirds. Nectar volume and concentration were measured with syringes and a hand-held refractometer, respectively, from bagged flowers. Nectar was measured once, at the end of the day, or four times during the day. Twelve plant species from six families were visited by three species of hummingbirds during this study. The family that had more species visited was Bromeliaceae, as in other studies in Atlantic Forest. Most of the plant species had ornithophilous flowers. Among seven species visited by these birds, there was positive correlation between the corolla length and the total amount of nectar produced. Mean sugar concentration from the nectar produced by hummingbird-visited species was about 26%. This value of sugar concentration was similar to the ones found in plants visited by hummingbirds in other areas. There were from four to seven species flowering in each month during this study. The total amount of flowers visited by hummingbirds in the study area produced from 1,05 Kcal to 7,26 Kcal daily. Two hummingbirds species were recorded in a “restinga” area: Amazilia fimbriata and Eupetomena macroura, and one hummingbird specie was recorded near the forest: Phathornis idaliae. The perching bird Mimus gilvus visited the ornithophilous flowers of Schwartzia brasiliensis. Amazilia fimbriata was the most frequent hummingbird and it also visited many species. The presence of only one hummingbird specie pollinating most of the ornithophilous plants differs from the results found by other studies in Atlantic Forest. Key-words: Floral resource, hummingbird, Amazilia fimbriata, coastal plain vegetation, restinga.

Rio de Janeiro Março de 2007

1

INTRODUÇÃO

A interação entre plantas e os animais polinizadores constitui-se numa relação

mutualística na medida em que as flores fornecem recursos, tais como néctar e pólen,

para os animais enquanto estes atuam como vetores propiciando a polinização das flores

(Baker & Baker 1983; Proctor et al.1996; Mendonça & Anjos 2003). Diversas espécies

de insetos, morcegos e aves atuam como vetores de pólen e dentre as aves, os beija-

flores constituem o maior grupo de polinizadores (Bawa 1990). Os beija-flores são aves

pertencentes à família Trochilidae, exclusiva das Américas e que possui cerca de 320

espécies, das quais 78 ocorrem no Brasil (Sick 1997). Os troquilídeos podem ser

divididos em duas subfamílias facilmente diferenciadas pela coloração, formato do bico

e comportamento. Beija-flores Trochilinae em geral possuem bico curto e reto, são

esverdeados e/ou apresentam cores vistosas, possuem comportamento agressivo, tendem

a ser territoriais e são encontrados tanto em ambientes abertos quanto em florestas;

beija-flores Phaethornitinae são geralmente pardos, possuem bico curvo e longo,

forrageiam em linhas de captura (“trap-liners”), na maioria das vezes não são agressivos

nem defendem territórios e são encontrados principalmente em ambientes florestais

(Araújo 1996, Sick 1997, Vasconcelos & Lombardi. 2001, Rocca-de-Andrade 2006,

Rodríguez-Flores & Stiles 2005). No Brasil, ocorrem 58 espécies pertencentes à

subfamília Trochilinae e 20 espécies de Phaethornithinae (Sick 1997).

Estas aves alimentam-se de artrópodos, como moscas e aranhas e principalmente

de néctar produzido pelas flores, sendo o grupo de aves mais especializado nesse tipo de

dieta (Stiles 1995, Sick 1997). O néctar é um recurso importante para os beija-flores,

que possuem músculos de vôo com alta capacidade de oxidação de carboidratos que

oferecem energia imediata para o vôo destas aves (Sick 1997, Suarez & Gass 2002). Os

2

beija-flores são altamente sensíveis às cores e não são orientados pelo odor, portanto

localizam seu alimento visualmente (Sick 1997).

O tamanho e a forma das flores influenciam o local de deposição de pólen nos

vetores, além de limitar o acesso do visitante ao néctar (Faegri & Pijl 1979, Castellanos

et al. 2003, Fenster et al. 2004). Algumas características como tamanho, formato e

coloração da flor, horário de antese e tipo de recurso floral parecem estar relacionados a

grupos de agentes polinizadores, constituindo as síndromes de polinização (Faegri &

Pijl 1979, Waser et al. 1996, Castellanos et al. 2003, Fenster et al. 2004). Estas

síndromes relacionam a morfologia floral com características morfológicas e

comportamentais dos polinizadores (Faegri & Pijl 1979), e têm auxiliado a prever

potenciais polinizadores de acordo com os atributos florais, sendo úteis principalmente

em trabalhos sobre assembléias de plantas utilizadas por beija-flores, onde muitas

espécies são amostradas (Arizmendi & Ornelas 1990, Araújo 1996, Oliveira 1998,

Vasconcelos & Lombardi 2001, Araújo & Sazima 2003, Lasprilla 2003, Canela 2006,

Machado & Semir 2006, Rocca-de-Andrade 2006).

O conceito de síndromes de polinização ainda é amplamente discutido pois ele

parte da premissa de que houve uma coevolução entre as plantas e os seus vetores de

pólen, mas ainda não há um consenso sobre este tipo de evolução nem sobre a

influência dos polinizadores na seleção de características florais e vice-versa (Sazima et

al. 1994, Waser et al. 1996, Aigner 2001, Castellanos et al. 2003, Fenster et al. 2004).

Há casos em que a síndrome não coincide com o principal polinizador ou com o mais

eficiente e casos em que flores apresentam características de mais de uma síndrome de

polinização (Sazima et al. 1994, Mayfield et al. 2001, Castellanos et al. 2003,

Robertson et al. 2005).

3

As flores com síndrome de ornitofilia apresentam antese diurna; cores

contrastantes, geralmente avermelhadas; não possuem odor; são tubulares; possuem

corola resistente, o néctar é abundante e fica distante dos órgãos sexuais (Faegri & Pijl

1979). Apesar do conceito de síndromes de polinização ainda ser controverso (Waser et

al. 1996, Mayfield et al. 2001, Fenster et al. 2004, Robertson et al.2005) os trabalhos

sobre recursos florais para beija-flores no Brasil freqüentemente categorizam as

espécies como ornitófilas e não-ornitófilas, segundo suas características florais (Araújo

1996, Oliveira 1998, Buzato et al. 2000, Vasconcelos & Lombardi 2001, Araújo &

Sazima 2003, Mendonça & Anjos 2005).

Trabalhos realizados em diferentes ambientes no Brasil encontraram diversas

famílias de plantas que possuem espécies visitadas por beija-flores. Na Floresta

Atlântica, as principais famílias utilizadas por troquilídeos são Bromeliaceae e

Gesneriaceae (Araújo 1996, Buzato et al. 2000, Rocca-de-Andrade 2006, Canela 2006),

no Cerrado e campos rupestres são Asteraceae , Fabaceae e Gesneriaceae (Oliveira

1998, Vasconcelos & Lombardi 2001) e no Pantanal Bignoniaceae e Fabaceae (Araújo

& Sazima 2003). Estes trabalhos encontraram recursos florais disponíveis ao longo do

ano, o que pode possibilitar a permanência de beija-flores residentes (Araújo 1996,

Oliveira 1998, Buzato et al. 2000, Araújo & Sazima 2003, Canela 2006). Os

troquilídeos são polinizadores importantes de diversas espécies vegetais na Floresta

Atlântica (Araújo 1996, Buzato et al 2000, Canela 2006, Machado & Semir 2006,

Rocca-de-Andrade 2006), sendo espécies da subfamília Phaethornithinae consideradas

os principais polinizadores de numerosas espécies ornitófilas deste ecossistema (Sazima

et al. 1995, Buzato et al. 2000).

As associações entre características do néctar e a biologia da polinização

ocorrem independentemente em diferentes linhagens de angiospermas. Muitos autores

4

sugerem que esta convergência seja o resultado de adaptações da planta às preferências,

habilidades digestivas ou eficiência de coletar néctar de polinizadores específicos

(Heyneman 1983; Martinez del Rio et al. 1992, Baker et al. 1998, Varassin & Sazima

2000). O volume e a concentração de açúcares no néctar das flores devem atender às

necessidades energéticas dos troquilídeos, o que varia entre as espécies (Powers &

McKee 1994), e ao mesmo tempo representar a menor quantidade possível de energia

gasta pelas plantas. (Hainsworth & Wolf 1976, Martinez del Rio et al. 2001, Nicolson &

Flemming 2003). Apesar das espécies polinizadas por beija-flores geralmente

apresentarem concentração de açúcares no néctar um pouco acima de 20% (Arizmendi

& Ornelas 1990, Sick 1997, Buzato et al. 2000, Perret et al. 2001), experimentos

realizados em laboratório demonstraram que os beija-flores preferem concentrações

mais elevadas de açúcares no néctar do que as encontradas naturalmente em flores

ornitófilas (Hainsworth & Wolf 1976, Roberts 1996, Blem & Blem 2000, Nicolson &

Flemming 2003).

A distribuição temporal e espacial dos recursos influencia o comportamento, a

permanência e o tamanho populacional dos visitantes florais (Wolf et al. 1975, Gass &

Sutherland 1985). Como exemplo da relação entre a distribuição temporal do recurso e

o comportamento dos visitantes florais pode-se citar o trabalho realizado sobre a

biologia reprodutiva da bromélia Aechmea pectinata, onde foi encontrada uma

correlação positiva entre a variação do número de visitas de beija-flores ao longo do dia

e a produção de néctar (Canela & Sazima 2003). Neste mesmo estudo, os beija-flores

territoriais Thalurania glaucopis e Amazilia fimbriata foram registrados com maior

freqüência visitando indivíduos agrupados do que isolados de A. pectinata, o que é um

exemplo da relação entre o comportamento dos visitantes florais e a distribuição

espacial dos recursos (Canela & Sazima 2003). Feinsinger & Colwell (1978)

5

argumentam que, em florestas tropicais , a morfologia da corola, as características do

néctar e a dispersão das flores muitas vezes são características interdependentes e que

influenciam o comportamento de forrageio dos beija-flores. Estes autores sugerem que

flores dispersas, com corola longa e néctar abundante (recursos dispersos e ricos)

favorecem o comportamento de forrageio em linhas de captura enquanto que flores

agrupadas com corolas curtas e menor quantidade de néctar (recursos moderados e

agrupados) favorecem a defesa do recurso floral (Feinsinger & Colwell 1978).

Beija-flores da subfamília Phaethornithinae tendem a visitar flores com corolas

mais compridas do que os da subfamília Trochilinae (Stiles 1975, Buzato et al. 2000,

Lasprilla 2003). Isto pode ocorrer porque beija-flores com bico mais curto não

conseguem acessar o néctar de flores com corolas mais longas, enquanto que beija-

flores com bico mais longo preferem visitar espécies com maior comprimento de corola,

que excluem outros visitantes florais. Entretanto, esta relação entre as espécies de beija-

flores e as espécies visitadas pode ocorrer devido à características fisiológicas das

plantas. Neste caso, espécies com corola mais longa produziriam maior quantidade de

néctar do que flores com corolas menores (Feinsinger & Colwell 1978, Arizmendi &

Ornelas 1990, Galetto et al. 1994, Buzato et al. 2000, Lasprilla 2003).

Apesar de haver um grande número de trabalhos sobre a interação entre plantas e

beija-flores no Brasil (Mendonça & Anjos 2003), ainda há um número pequeno de

estudos sobre assembléias de plantas utilizadas como recursos por beija-flores. O

primeiro trabalho realizado no Brasil sobre este assunto foi o de Snow & Teixeira

(1982), que coletaram dados sobre recursos florais utilizados por beija-flores em

Floresta Atlântica. Depois deste trabalho pioneiro, foram realizados estudos mais longos

em outros locais, como o trabalho de Araújo (1996), realizado em três ambientes de

Floresta Atlântica costeira no litoral norte de São Paulo; de Oliveira (1998), realizado

6

em mata ciliar e campo sujo no Cerrado; de Buzato et al. (2000), realizado em três

localidades de Floresta Atlântica em diferentes altitudes; de Vasconcelos & Lombardi

(2001), realizado nos campos rupestres; o trabalho de Araújo & Sazima (2003),

realizado no Pantanal e o de Mendonça & Anjos (2005) , realizado em área urbana no

sul do Brasil . Mais recentemente, foram realizados dois trabalhos sobre recursos florais

utilizados por troquilídeos que amostraram, além do sub-bosque, a copa das árvores em

Floresta Atlântica (Canela 2006, Rocca-de-Andrade 2006).

A restinga é uma formação vegetal associada à Floresta Atlântica (Scarano

2002) que tem sido rapidamente destruída, principalmente devido à especulação

imobiliária (Sá 2002, Alves et al. 2004). Há poucos trabalhos realizados sobre a

interação entre beija-flores e plantas em ambientes de restinga, como o de Araújo

(1996) sobre recursos florais utilizados por beija-flores, no qual uma das áreas

amostradas foi uma formação de restinga e o de Almeida et al. (2001), no qual foram

observados os visitantes florais e produção de néctar da bromélia Tillandsia stricta em

restinga aberta de Clusia. Não há um trabalho que aborde a assembléia de flores

utilizadas por beija-flores em área de restinga aberta de Clusia.

A presente dissertação teve como objetivo determinar a assembléia de plantas

utilizada como recurso floral por beija-flores e avaliar a sua disponibilidade ao longo do

ano em uma área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de

Jurubatiba, Macaé, Sudeste do Brasil. Os objetivos específicos foram:

• Realizar a fenologia de floração das espécies vegetais visitadas por beija-

flores.

• Analisar a morfologia floral das espécies visitadas por troquilídeos.

• Quantificar o volume e a concentração do néctar oferecido durante o dia

pelas flores visitadas por beija-flores.

7

• Estimar a quantidade de calorias presente no néctar de espécies visitadas

por troquilídeos.

Segundo os resultados encontrados em outros trabalhos (Arizmendi & Ornelas

1990, Perret et al. 2001) espera-se que a concentração de açúcares no néctar seja em

torno de 20%. Deve haver maior produção de néctar em flores que apresentam corolas

mais longas (Arizmedi & Ornelas 1990), portanto espera-se que haja correlação entre o

comprimento da corola e o volume de néctar produzido pelas espécies de plantas

estudadas.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo

O estudo foi realizado no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba

(PARNARJ), que possui 148,6 km2 e abrange os municípios de Macaé, Carapebus e

Quissamã, no litoral norte do Estado do Rio de Janeiro, Sudeste do Brasil (Figura 1). As

restingas se apresentam como mosaicos de ambientes com fisionomias distintas (Araujo

& Henriques 1984). Na região do PARNARJ, duas formações de moitas predominam

(49% da área) seguidas por duas formações florestais (40%), associadas a diferentes

níveis de nutrientes e regime hídrico do solo (Henriques et al. 1986). Sabe-se que há um

baixo endemismo na flora (Rizzini 1979) e fauna (Cerqueira 2000) dos ambientes de

restinga, altamente influenciados por elementos da Floresta Atlântica (Rizzini 1979;

Reis & Gonzaga 2000; Alves et al. 2004).

A formação aberta de Clusia (Figura 2) pode ser caracterizada por ocupar as

regiões de topografia mais alta, onde o lençol freático não aflora, e apresentar moitas

densas, intercaladas por espaços de areia com cobertura vegetal esparsa ou constituída

por pequenas moitas (Araujo et al. 1998, Zaluar & Scarano 2000, Pereira et al. 2004).

8

O presente estudo foi realizado em uma área de restinga aberta de Clusia,

próxima à Lagoa Comprida (22o 16.646’S e 41o 39.746’W) (Figura 2). Nesta área foram

marcadas 30 parcelas de 20 x 20m, totalizando 12.000m2 (1,2 ha) amostrados (Fig.3).

O clima é caracterizado como Tropical Sazonal, com estação chuvosa entre outubro e

abril e estação seca em junho. A pluviosidade anual é de 1164 mm e a temperatura

média anual 22,6 oC, com máxima de 29,7oC em janeiro e mínima de 20,0oC em julho

(Henriques et al. 1986).

Fenologia da floração.

Durante 12 meses (entre junho de 2005 e maio de 2006) foi registrada

mensalmente a fenologia da floração das plantas presentes nas parcelas. Foram

amostradas as espécies potencialmente visitadas por beija-flores, ou seja, cujas flores

apresentaram síndrome de ornitofilia (Faegri & Pijl 1979) ou pertencentes à grupos

taxonômicos visitados por beija-flores segundo a literatura. As flores foram

categorizadas como ornitófilas (antese diurna; cores contrastantes, geralmente

avermelhadas; não possuem odor; são tubulares; possuem corola resistente, o acesso ao

néctar é fácil, o néctar é abundante, relativamente diluído e o nectário fica distante dos

órgãos sexuais) ou não segundo Faegri & Pijl (1979). A fenologia floral das espécies

ornitófilas que não receberam visitas dos troquilídeos durante o estudo também foi

realizada.

Para avaliar a disponibilidade do recurso floral ao longo do ano, dentro de cada

parcela foram registrados o número indivíduos com flores abertas e o número de flores

abertas de cada indivíduo. Para a identificação das espécies foram feitas exsicatas que

foram depositadas no Herbário da Universidade do Estado do Rio de Janeiro (HRJ). As

9

Figura 1. Localização da área de estudo no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ, sudeste do Brasil. Modificado de Pereira et al. (2004). A seta no esquema da restinga aberta de Clusia representa aproximadamente a área amostrada.

Praia

Restinga de Clusia

Matas Lagoas

Restinga de Ericaceae

Cabiúnas

Comprida

10

Figura 2. Área de restinga aberta de Clusia, próxima à Lagoa Comprida, Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.

11

A B C D E F G H I J

1 X X X X

2 X X X

3 X X X X

4 X X X

5 X X

6 X X X X

7 X X X

8 X X X

9 X X

10 X X

Figura 3. Esquema da distribuição das parcelas onde foram realizadas a fenologia floral e as transecções. As parcelas possuem 20 m X 20 m e a fenologia floral foi registrada naquelas marcadas com X.. As linhas espessas representam o local das transecções, com alcance visual de 20 m para cada lado.

12

plantas foram identificadas por especialistas. As espécies foram categorizadas com base

no trabalho de Newstron et al. (1994) de acordo com a extensão de floração em:

espécies de floração breve (até um mês), intermediária (de dois a cinco meses) e extensa

(maior que cinco meses). As espécies com um episódio de floração durante o período do

estudo foram classificadas como anuais e as com duas ou mais florações foram

classificadas como sub-anuais (Newstron et al. 1994).

Morfologia floral

O comprimento e menor diâmetro da corola, altura máxima de estames e

estigmas foram medidos em flores frescas com paquímetro (precisão de 0,1 mm). O

comprimento da corola foi medido desde a base desta até a abertura. Não foram

medidas espécies que apresentaram flores com corola aberta ou que receberam apenas

visitas nas quais as aves não contataram os estames nem estigmas. Também foram

registradas as seguintes características das plantas: hábito, coloração e formato da flor,

além do local de deposição do pólen no beija-flor. Foi utilizada uma câmera de

filmagem para gravar algumas visitas e auxiliar na identificação dos beija-flores assim

como do local de deposição do pólen no corpo destes animais.

Visitantes florais

Para registrar as espécies de beija-flores e de plantas utilizadas por eles, foram

realizadas duas transecções por mês, de agosto de 2005 até agosto de 2006 (Fig. 3), uma

no início da manhã e outra no final da tarde, no mesmo local. Com o auxílio de

binóculos, foram registradas as espécies de beija-flores e de flores visitadas a uma

distância de até 20 m para cada lado, em cinco trilhas de 200 m, totalizando quatro

hectares ou 40.000 m2 amostrados.

13

Características do néctar

Para quantificar o volume de néctar produzido durante o dia, flores de cada

espécie foram previamente ensacadas e o volume de néctar foi medido ao longo do dia a

cada três horas, a partir de 7 h, com microseringa graduada de 25 µL ou capilares de 10

µL. A concentração de açúcares no néctar foi medida utilizando-se refratômetro de

bolso. O néctar acumulado foi medido às 16 h em flores que haviam sido ensacadas

antes da antese. Para comparar os valores de volume e concentração do néctar

acumulado e do somatório do néctar retirado quatro vezes ao dia em cada espécie foi

realizado o teste de Mann-Whitney, utilizando o programa Statistica 6.0 Copyright

StatSoft. Inc. 1984-2001. Não foi possível medir o volume e concentração de açúcares

do néctar de todas as espécies visitadas por beija-flores porque foram encontradas

poucas flores abertas de algumas espécies. Para avaliar a dispersão dos valores de

volume e concentração do néctar produzido pelas espécies em relação à média, foi

calculado o coeficiente de variação (CV):

CV = (desvio padrão/ média) X 100 (Vieira 1980)

Todos os valores médios presentes no texto estão acompanhados de desvio

padrão (±) ou do coeficiente de variação (CV).

Energia disponível para os visitantes florais.

O volume e a concentração de açúcares foram utilizados para calcular a

quantidade de energia (cal) presente no néctar por flor. Para a transformação de

concentração de açúcares (% Brix) em peso de açúcares por litro de néctar (g/L), foi

utilizada a tabela de conversão apresentada por Kearns & Inouye (1993).

Depois de calculada a quantidade de mg de açúcares para o volume de néctar

acumulado produzido por flor, foi calculada a quantidade de calorias presente no néctar

através da relação apresentada por Dafni (1992):

14

1 mg de açúcar = 4 calorias.

Para o cálculo da quantidade de energia disponível no néctar por dia nos meses

de estudo, foi multiplicado o valor médio de calorias presente no néctar de cada espécie

pelo número de flores abertas, registrado durante a fenologia de floração destas

espécies. Posteriormente, foram somados os valores calóricos disponíveis no néctar das

flores das espécies. As espécies que não foram registradas na fenologia de floração não

foram incluídas nesta estimativa. Foi estimado o valor calórico encontrado por dia no

néctar das espécies visitadas por beija-flores em 1,2 ha (12000m2) na restinga aberta de

Clusia. Através do valor calórico encontrado em 1,2 ha, foi estimada a área que um

beija-flor necessitaria percorrer diariamente para obter 6 Kcal, valor mínimo necessário

para a sua manutenção segundo Carpenter (1983). As espécies de plantas foram

categorizadas segundo características florais, do néctar e da disposição espacial em:

recursos ricos e agrupados, ricos e dispersos, moderados e agrupados, e moderados e

dispersos. (Feinsinger & Colwell 1978).

Para avaliar a correlação entre o volume de néctar produzido por flor e o

comprimento da corola de espécies visitadas por beija-flores foi utilizada a correlação

de Spearman, calculada no software Statistica 6.0 Copyright StatSoft. Inc. 1984-2001.

Este tipo de correlação foi utilizado devido aos dados não serem paramétricos. Foram

correlacionados os valores das medianas de volume e comprimento de corola de cada

espécie. A utilização da correlação de Spearman também facilitou a comparação com

resultados obtidos em outros trabalhos que utilizaram este método (Arizmendi &

Ornelas 1990, Oliveira 1998).

Devido a dificuldades na amostragem, os números amostrais diferiram quanto ao

total de espécies de plantas visitadas por beija-flores, ao total de espécies cuja fenologia

15

floral foi registrada, ao total de espécies que tiveram o néctar medido e ao total de

espécies cujas flores foram medidas.

RESULTADOS

Espécies visitadas por beija-flores e fenologia floral.

Foram registradas 14 espécies de plantas, pertencentes a oito famílias (APG II

apud Souza & Lorenzi 2005), com características ornitófilas ou cujas flores foram

visitadas por troquilídeos no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, RJ (Tabela 1).

Os beija-flores utilizaram 12 espécies pertencentes a seis famílias (APG II apud

Souza & Lorenzi 2005) entre junho de 2005 e agosto de 2006 (Figuras 4 e 5). As

famílias que apresentaram mais espécies visitadas pelos beija-flores foram:

Bromeliaceae (6/12, 50% do total) e Cactaceae (2/12, 17% do total). A maioria destas

espécies (11/12) apresentou flores com antese diurna, com exceção de P. arrabidae,

cujas flores abriram no final da tarde e permaneceram abertas durante a noite. Dentre as

espécies com antese diurna, Melocactus violaceus foi a única cuja antese iniciou à tarde,

por volta de 15 h, as demais espécies apresentaram flores abertas de manhã.

Os recursos florais potencialmente utilizados pelos beija-flores foram registrados

ao longo do ano (11 espécies), variando de quatro a sete espécies florescendo por mês

(Figura 6). Os meses que apresentaram o maior número de espécies florescendo (sete

espécies) foram setembro, fevereiro e março e os que apresentaram menor freqüência

(quatro espécies) foram agosto, janeiro e abril. A maioria das espécies utilizadas pelos

beija-flores e cuja fenologia floral foi realizada (7/9 ou 78% do total) apresentou padrão

de floração anual, apenas as espécies Aechmea nudicaulis e Vriesea neoglutinosa

apresentaram padrão de floração sub-anual (Tabela 2).

16

Tabela 1. Resultados obtidos com as espécies incluídas no presente estudo por apresentarem características ornitófilas ou por serem visitadas por beija-flores no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, Sudeste do Brasil

a Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005).

Família a/Espécie Fenologia de floração

Visitação de beija-flores

Morfologia floral

Características do néctar retirado uma vez / dia quatro vezes / dia

Amaryllidaceae

Hippeastrum sp X Apocynaceae Mandevilla guanabarica Casar. Ex.M.F.Sales, Kin-Gouv.& A.O.Simões, 2006 X X X X X Brassicaceae

Capparis flexuosa (L.)L. X X Bromeliaceae

Aechmea nudicaulis (L.) Griseb X X X X X Neoregelia cruenta (Graham) L. B. Sm X X X X X Quesnelia quesneliana (Brongn) L. B. Sm X X Tillandsia gardneri Lindl X X X X Tillandsia stricta Sol. X X X X X Vriesea neoglutinosa Mez X X X X X Cactaceae

Melocactus violaceus Pfeiff. X X X X Pilosocereus arrabidae (Lem.) Byles & G. D. Rowley X Ericaceae

Gaylussacia brasiliensis (Spr.) Meissn X X X X X Marcgraviaceae

Schwartzia brasiliensis (Choisy) Bedell ex Giraldo-Canãs X Passifloraceae

Passiflora alliacea Barb. Rodr. X X X X

17

Figura 4. Espécies de Bromeliaceae visitadas por beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. A Neoregelia cruenta; B Tillandsia gardneri; C Tillandsia stricta; D Aechmea nudicaulis; E Vriesea neoglutinosa. F Quesnelia quesneliana.

B

C D

F E

A

18

Figura 5. Espécies visitadas por beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. A Mandevilla guanabarica (Apocynaceae); B Gaylussacia brasiliensis (Ericaceae); C Passiflora alliacea (Passifloraceae); D Melocactus violaceus (Cactaceae); E Pilosocereus arrabidae (Cactaceae) F Capparis flexuosa (Brassicaceae).

A B

C D

E F

19

Figura 6 . Número de espécies florescendo (barras) e de flores abertas (losângulos) ao longo do ano em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. Os dados presentes no gráfico referem-se às espécies: Aechmea nudicaulis, Gaylussacia brasiliensis, Hippeastrum sp, Melocactus violaceus, Mandevilla guanabarica, Neoregelia cruenta, Passiflora alliacea, Schwartzia brasiliensis, Tillandsia gardneri, Tillandsia stricta, e Vriesea neoglutinosa.

0

1

2

3

4

5

6

7

8

jun jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai

Mês/Ano

Núm

ero

de e

spéc

ies

flore

scen

do

0

50

100

150

200

250

300

Núm

ero

de fl

ores

abe

rtas

2005 2006

20

Dentre as espécies visitadas por troquilídeos que apresentaram floração anual,

cinco apresentaram período de floração (sensu Newstron et al. 1994) extenso e duas

apresentaram período de floração intermediário (Tabela 2). Não foi possível detectar

períodos de floração breve já que a fenologia floral foi realizada uma vez por mês e,

neste caso, espécies de floração breve são categorizadas como espécies de floração

intermediária (de um a cinco meses) ou não são incluídas na fenologia. Portanto, é

importante destacar que as espécies Tillandsia gardneri e S. brasiliensis apresentaram

flores abertas apenas em um mês e podem ter período de floração breve segundo a

classificação de Newstron et al. (1994). Após o término da fenologia, em julho de 2006,

T. gardneri apresentou floração breve, ou seja, menor do que um mês (Berna, L. com.

pess.). Schwartzia brasiliensis apresentou floração maior que um mês em outros

trabalhos (Araújo 1996, Rocca-de-Andrade 2006) e no presente estudo foram

encontrados poucos indivíduos dentro das parcelas, portanto é possível que o seu

período de floração tenha sido subestimado. A espécie que apresentou flores abertas por

um menor intervalo de tempo foi T. gardneri (menos de um mês) e as espécies com

maiores períodos de floração foram Mandevilla guanabarica, M. violaceus e

Gaylussacia brasiliensis (12 meses).

Não foram registradas visitas de beija-flores as espécies Hippeastrum sp e

Schwartzia brasiliensis. Não foi realizada a fenologia floral de Quesnelia quesneliana

porque esta espécie só foi registrada no final do estudo, em agosto de 2006 e nenhum

indivíduo foi registrado dentro das parcelas, mas esta bromélia apresentou flores abertas

em agosto e setembro de 2006.

21

Tabela 2. Fenologia de floração das espécies visitadas por beija-flores ou com síndrome de ornitofilia no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ.

Porcentagem de flores abertas d (%)

2005 2006 Família/Espécie ª jun jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai n máx Padrão de floração

c

Amaryllidaceae Hippeastrum sp b * x 100,0 x 2 anual, intermediário Apocynaceae Mandevilla guanabarica 52,5 20,0 60,0 46,3 28,8 38,8 15,0 57,5 63,8 62,5 98,8 100,0 80 anual, extenso Bromeliaceae Aechmea nudicaulis* 16,0 9,9 100,0 6,2 4,9 81 sub-anual Neoregelia cruenta* 4,0 4,0 44,0 100,0 72,0 36,0 25 anual, extenso Tillandsia gardneri * 100,0 6 anual, intermediário Tillandsia stricta * 64,7 100,0 17 anual, intermediario Vriesea neoglutinosa* 100,0 75,0 25,0 25,0 4 sub-anual Cactaceae Melocactus violaceus * 61,5 23,1 92,3 x 53,8 30,8 61,5 100,0 84,6 76,9 92,3 53,8 13 anual, extenso Ericaceae Gaylussacia brasiliensis* 1,7 1,7 8,3 22,2 1,7 21,7 17,2 6,7 0,6 x 38,3 100,0 180 anual, extenso Marcgraviaceae Schwartzia brasiliensis

b 100 36 anual, intermediário Passifloraceae Passiflora alliacea 29,4 100,0 58,8 5,9 35,3 5,9 58,8 17,6 17 anual, extenso No espécies florescendo nas parcelas 5 5 4 6 5 5 5 4 7 6 4 6

aFamílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005); b Não foi registrada visita de beija-flores a estas espécies no presente estudo.c Padrão de floração segundo Newstron et al. (1994); d As porcentagens referem-se ao maior número de flores de cada espécie (nmáx) registrado no período do estudo, X indivíduos observados com flor fora das parcelas; * Espécies que possuem síndrome de ornitofilia.

22

Capparis flexuosa também não foi registrada dentro das parcelas, não sendo

incluída na fenologia floral, mas esta espécie apresentou flores em junho e julho de

2006. Não foi realizada a fenologia floral de Pilosocereus arrabidae, já que este cacto

apresenta antese noturna, o que dificultou a localização das flores durante o dia,

entretanto foram registradas flores desta espécie em outubro e dezembro de 2005.

Morfologia floral

Dentre as espécies de plantas utilizadas como recursos por beija-flores (12

espécies), sete apresentaram flores tubulares e dez depositaram grãos de pólen no bico

dos beija-flores (Tabela 3). As espécies ornitófilas visitadas possuíam corola ou brácteas

com coloração vermelha, rosa, amarela ou roxa e as não ornitófilas apresentaram flores

brancas ou amarelas (Figuras 4 e 5 e Tabela 3). O comprimento médio da corola variou

de 8,8 ± 1,21 mm (n=20) em G. brasiliensis até 34,7 ± 2,2 mm (n=44) em M.

guanabarica. A espécie que apresentou em média o menor diâmetro da corola foi

Tillandsia stricta (1,79 ± 0,29 mm; n=15) e a que apresentou maior diâmetro foi V.

neoglutinosa (4,0 ± 0,57 mm; n=24). A maioria das espécies visitadas por beija-flores

(8/12, 66,7% do total) apresentou síndrome de ornitofilia. As espécies M. guanabarica,

P. arrabidae, Passiflora alliacea e C. flexuosa também foram visitadas por beija-flores

mas não possuíram síndrome de ornitofilia.

As alturas máximas dos estames foram semelhantes entre as espécies M.

violaceus, A. nudicaulis, T. stricta e T. gardneri. As flores de T. stricta e T. gardneri

também apresentaram alturas máximas de estames semelhantes às de flores de M.

guanabarena (Figura 7). Em média, a menor altura máxima dos estames e estigma foi

registrada em G. brasiliensis, que deposita o pólen no bico dos beija-flores e a maior em

V. neoglutinosa, cujo pólen é depositado da testa dos beija-flores (Tabela 3 e Figura 7).

23

Tabela 3. Características das flores visitadas por beija-flores no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ. a Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005); b Cores da corola e bráctea, amar = amarela, verm = vermelha; c Comprimento da base da corola até a abertura do tubo floral; * espécies que apresentam síndrome de ornitofilia

Média ± desvio padrão das medidas florais (mm)

Família/Espéciea Hábito Corb

Local de deposição do pólen

Formato da flor N

Comprimento corolac

Diâmetro da corola

Altura máxima estames

Altura máxima estigma

Apocynaceae Mandevilla guanabarica liana amar bico campânula 44 34,7 ± 2,2 3,1 ± 0,32 15,7 ± 1,37 15,7 ± 1,37 Brassicaceae Capparis flexuosa herbácea

terrestre branca bico/testa/

garganta pincel ----- ----- ----- ----- -----

Bromeliaceae Aechmea nudicaulis* herbácea

terrestre amar/ rosa

bico tubular 55 11,7 ± 1,04 2,7 ± 0,52 10,6± 1,01 9,7 ± 1,01

Neoregelia cruenta* herbácea terrestre

roxo bico tubular 17 30,3 ± 3,24 3,5 ± 0,44 27,5 ± 3,24 26,1 ± 3,62

Tillandsia gardneri* herbácia epífita rosa claro bico tubular 23 15,7 ± 1,26 2,1 ± 0,19 14,5 ± 1,32 13,7 ± 1,68 Tillandsia stricta* herbácia epífita rosa forte bico tubular 15 15,6 ± 1,47 1,8 ± 0,29 14,0 ± 1,42 12,6 ± 1,54 Quesnelia quesneliana* herbácea

terrestre rosa/roxo bico tubular ----- ----- ----- ----- -----

Vriesea neoglutinosa* herbácea terrestre/epífita

verm/ amar

testa tubular 24 34,0 ± 2,98 4 ± 0,57 45,5 ± 3,04 45,8 ± 3,39

Cactaceae Melocactus violaceus* herbácea

terrestre rosa forte bico tubular 17 13,0 ± 1,47 2,5 ± 0,33 11,4 ± 0,88 11,7 ± 0,73

Pilosocereus arrabidae herbácea terrestre

branca bico/testa/ garganta

aberta ----- ----- ----- ----- -----

Ericaceae Gaylussacia brasiliensis* herbácea

terrestre verm bico urceolada 20 8,8 ± 1,21 1,9 ± 0,39 7,1 ± 0.91 8,4 ± 0,73

Passifloraceae Passiflora alliacea liana branca ---- aberta ----- ----- ----- ----- -----

24

Figura 7. Altura máxima dos estames (mm) de espécies visitadas por beija-flores em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.

25

Apesar de nenhuma visita de beija-flores ter sido registrada em Hippeastrum sp,

esta espécie apresenta um conjunto de características como: coloração laranja, anteras e

estigma distantes do nectário, presença de néctar e ausência de odor, que sugere que a

polinização seja realizada por troquilídeos. Foram registrados dois morfotipos de

borboletas visitando as flores desta espécie, mas com base na sua posição durante a

visita é pouco provável que estes animais sejam polinizadores eficientes (Figura 8A).

Não foi registrada visita de troquilídeos à S. brasiliensis. Entretanto, esta espécie

também apresenta características ornitófilas, tendo sido registradas visitas de beija-

flores a esta espécie em outros trabalhos realizados em Floresta Atlântica (Araújo 1996,

Buzato et al. 2000, Rocca-de-Andrade 2006).

Visitantes florais

A maior freqüência de registros visuais de troquilídeos dentro das parcelas

amostradas foi registrada em agosto (14 registros visuais) de 2006 e a menor em

fevereiro (um registro visual) (Figura 9). Foram observadas na restinga de Jurubatiba

três espécies de beija-flores: o beija-flor-de-garganta-verde, Amazilia fimbriata Gmelin

(Figura 8B) e o tesourão, Eupetomena macroura Gmelin, pertencentes à subfamília

Trochilinae e o besourinho, Phaethornis idaliae Boucier & Mulsant, da subfamília

Phaethornithinae. Os beija-flores A. fimbriata foram os mais freqüentes e os que

realizaram visitas a um maior número de espécies na área de estudo (12 espécies),

realizando visitas legítimas à maioria destas espécies (11 ou 91% do total) (Tabela 5).

Amazilia fimbriata foi observada em todos os meses de coleta de dados, apresentou

comportamento agressivo perseguindo tanto beija-flores da mesma espécie quanto de

outras. Este beija-flor possui de 8,5 a 11 cm da ponta do bico à ponta da cauda e tem

ampla distribuição, ocorrendo em áreas abertas (Sick 1997) como restingas (Alves et al.

2004). Eupetomena macroura foi registrado em apenas um mês e visitou somente a

26

Figura 7. A.Borboleta visitando Hippeastrum sp. (Amaryllidaceae) B. Amazilia fimbriata visitando Aechmea nudicaulis (Bromeliaceae) Foto: Vagner Reis.

27

espécie M. guanabarica, acessando o néctar através da abertura da corola. A espécie P.

idaliae foi registrada no cordão de mata periodicamente inundada, fora da área

amostrada e não consta no número de registros visuais, que foram realizados em

transecções dentro das parcelas. Esta espécie foi observada realizando visitas legítimas

às flores de A. nudicaulis, Q. quesneliana e T. gardneri, na borda da mata

periodicamente inundada. Eupetomena macroura possui cerca de 18 cm da ponta do

bico à ponta da cauda e ocorre em todo o Brasil exceto na região Amazônica.

Phaethornis idaliae possui cerca de 8,6 cm da ponta do bico à ponta da cauda,

ocorrendo desde a Bahia até o Rio de Janeiro (Sick 1997).

Com exceção de M. violaceus, visitada apenas por beija-flores, todas as espécies

visitadas por beija-flores no presente estudo foram também visitadas por outros animais

como abelhas, vespas, borboletas e besouros. Na maioria das espécies, os beija-flores

acessaram o néctar pela abertura da corola e encostaram nos órgãos reprodutivos das

flores, sendo considerados potenciais polinizadores destas plantas.A única espécie na

qual os beija-flores não tocaram nos estames ou no estigma foi P. alliacea. Em M.

guanabarica, os troquilídeos acessaram o néctar através da abertura da corola, mas não

foi possível observar se eles realmente contataram estames ou estigma. Foram

observadas interações agonísticas entre beija-flores A. fimbriata que forrageavam nas

espécies: A. nudicaulis, M. guanabarica, e V. neoglutinosa. Um indivíduo de P. idaliae

que visitava flores de Q. quesneliana foi perseguido por um A. fimbriata. Foram

registrados indivíduos de A. fimbriata e de E. macroura forrageando insetos ao redor da

lagoa Comprida, no final da tarde. Um indivíduo de A. fimbriata foi registrado

forrageando em uma teia de aranha pela manhã. O sabiá-da-praia Mimus gilvus

(Aves:Mimidae) visitou de forma legítima inflorescências de S. brasiliensis.

28

0

2

4

6

8

10

12

14

16

Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago

Mês/Ano

Fre

qüên

cia

de r

egis

tros

vis

uais

Figura 9. Freqüência absoluta de registros visuais de beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.

29

Características do néctar.

O volume médio de néctar produzido por flores variou bastante dentro da mesma

espécie (Tabela 4), assim como entre espécies (coeficiente de variação = 94,66) (Figura

10). Seis espécies visitadas pelos beija-flores tiveram o néctar retirado quatro vezes ao

dia e apenas no final do dia (Tabela 4). Dentre elas, as espécies Neoregelia cruenta e V.

neoglutinosa apresentaram o volume médio de néctar produzido semelhante entre flores

cujo néctar foi coletado apenas no final do dia e flores que tiveram o néctar coletado

quatro vezes ao longo do dia (Tabela 4). As flores de A. nudicauli e M. guanabarica

produziram volumes significativamente diferentes e maiores de néctar quando este foi

retirado diversas vezes do que quando retirado apenas uma vez (Tabela 4). O contrário

ocorreu em G. brasiliensis e T. stricta, que apresentaram valores do volume de néctar

significativamente diferentes e menores em flores amostradas quatro vezes do que

quando apenas o néctar acumulado foi retirado. A espécie que produziu em média o

maior volume acumulado de néctar foi V. neoglutinosa e a que apresentou menor

secreção acumulada com intervalo de três horas foi T. stricta (Tabela 4). A bromélia T.

stricta foi a espécie que apresentou mais flores que não produziram néctar (10/48) e,

além desta espécie, apenas G. brasiliensis apresentou flores sem produção de néctar

(1/18).

A concentração de açúcares apresentou uma variação menor do que o volume

entre diferentes flores de uma mesma espécie (Tabela 4), assim como entre as 11

espécies cujo néctar foi amostrado (Figura 10). O néctar da assembléia de flores

visitadas por beija-flores apresentou concentração de açúcares média de 26,7%

(coeficiente de variação=18,85; 11 espécies). Os valores de concentração de açúcares no

néctar das flores de A. nudicaulis, N. cruenta, T. stricta, V. neoglutinosa e G.

brasiliensis foram significativamente diferentes entre flores em que o néctar foi retirado

30

0

5

10

15

20

25

30

35

40

0 20 40 60 80 100 120

Volume médio de néctar (µL)

Con

cent

raçã

o m

édia

de

açúc

ares

no

néct

ar (%

Bri

x)

Figura 10 . Média de volume (µL) e concentração de açúcares (% Brix) do néctar de espécies ornitófilas (-) e não ornitófilas (+) visitadas por beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. A.nud = Aechmea nudicaulis; C.fle = Capparis flexuosa; G.bra = Gaylussacia brasiliensis; M.gua= Mandevilla guanabarica; M.vio = Melocactus violaceus; N.cru = Neoregelia cruenta; P.all = Passiflora alliacea; Q.que = Quesnelia quesneliana; T.gar = Tillandsia gardneri; T.str = Tillandsia stricta; V.neo = Vriesea neoglutinosa.

G.bra T.gar

T.str

M.vio A.nud

M.gua

C.fle

N.cru

P.all

Q.que

V.neo

31

Tabela 4. Volume médio (µL) e concentração média de açúcares (% Brix) do néctar acumulado e do néctar retirado em quatro horários durante o dia, de flores utilizadas como recursos por beija-flores no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.

Volume médio (µL) do néctar ± desvio padrão Concentração média de açúcares do néctar (% Brix)

Família/Espécie ª Acumulado (n) Retirado quatro vezes ao dia (n) Mann-Whitney

Acumulado (média ± desvio padrão) (n)

Retirado quatro vezes ao dia (média e CV) (n) Mann-Whitney

Apocynaceae Mandevilla guanabarica

38,07±14,24 (14) 56,65±26,02 (10)

U=36; p=0,046 32,54±1,79 (14) 31,92; CV=13,90 (10) U=56,5; p=0,42

Brassicaceae Capparis flexuosa ----- 59,0 (1) ----- 27.37±6,05 (1) Bromeliaceae Aechmea nudicaulis* 6,28±4,89 (14) 14,77±10,94

(15) U=47; p=0,01 26,91±4,73 (14) 20,61; CV=12,89(11) U=16,5;p=0,001

Neoregelia cruenta* 69,64±7,19 (7) 66,83±22,65 (6) U=19; p=0,77 31,93±1,68 (7) 30,05; CV=5,17 (6) U=6; p=0,032 Tillandsia gardneri * 7,78±5,11 (23) ----- 20,68±1,73 (23) ----- Tillandsia stricta* 2,50±2,21 (19) 1,54±2,57(29) U=168; p=0,02 22,54±2,73 (13) 15,88; CV=21,49 (14) U=16; p=0,001 Quesnelia quesneliana*

103,33±26,78 (15)

----- 25,53±2,71 (15) -----

Vriesea neoglutinosa* 109,28±68,52 (21)

84,13±54,81 (12)

U=96,5; p=0,26 24,90±2,17 (21) 19,23; CV=13,76 (12) U=13; p=0,001

Cactaceae Melocactus violaceus* 7,44±4,64 (20) ----- 25,74±4,0 (19) ----- Ericaceae Gaylussacia brasiliensis*

4,50±2,53 (12) 1,33±0,8 (6) U=11; p=0,02 19,95±4,27 (11) 9,25; CV=10,63 (6) U=0,5; p=0,001

Passifloraceae Passiflora alliaceae 98,76±35,98 (4) 89,20 (1) 36,06±10,37 (4) 31,33±2,08 (1)

ªFamílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005); *Espécies que possuem síndrome de ornitofilia; Os espaços tracejados indicam que a medida não foi tomada para a espécie; Número de flores amostradas entre parênteses; CV=coeficiente de variação (desvio padrão/média X 100).

32

uma ou quatro vezes ao dia (Tabela 4).

Estas espécies apresentaram néctar mais concentrado quando retirado apenas no final do

dia do que quando retirado diversas vezes. A única exceção foi a espécie M.

guanabarica, que apresentou valores de concentração do néctar semelhantes entre os

dois métodos de retirada de néctar. A espécie que apresentou menor concentração média

de açúcares no néctar acumulado foi G. brasiliensis e as que apresentaram as maiores

concentrações foram P. alliaceae, não ornitófila, e Neoregelia cruenta, ornitófila

(Tabela 4).

As espécies T. stricta, A. nudicaulis, C. flexuosa e V. neoglutinosa apresentaram

maior volume de néctar produzido às 7 h e depois o volume diminuiu a cada horário de

amostragem; as espécies M. guanabarica, P. alliacea e N. cruenta apresentaram maior

produção de néctar entre 7 h e 10 h e depois houve uma diminuição desta produção; G.

brasiliensis produziu um volume maior de néctar no início da manhã (7 h) e no final da

tarde (16 h) (Figura 11). Melocactus violaceus produziu néctar apenas no final da tarde

(16 h) já que a antese desta espécie ocorreu por volta de 15 h. As flores de T. stricta, A.

nudicaulis, M. guanabarica, N. cruenta, V. neoglutinosa e P. alliacea apresentaram

néctar com maior concentração média de açúcares às 7 h e as espécies G. brasiliensis e

C. flexuosa apresentaram néctar mais concentrado no final do dia (Figura 12).

33

0

24

6

810

12

07:00 10:00 13:00 16:00

Horário

Vol

ume

de n

écta

r (L)

0

10

20

30

40

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Vol

ume

de n

écta

r (L)

0

0,5

1

1,5

2

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Vol

ume

de n

écta

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0

10

20

30

40

50

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Vol

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0

10

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07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Vol

ume

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0

10

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07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Vol

ume

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0

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07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Vol

ume

de n

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r (L)

0102030405060

07:00 10:00 13:00 16:00

Horário

Vol

ume

dené

ctar

(L)

Figura 11. Volume (µL) médio de néctar secretado por flores de A=Aechmea nudicaulis (n=15); B=Capparis flexuosa (n=1); C=Gaylussacia brasiliensis (n=6); D=Mandevilla guanabarica (n=10); E=Neoregelia cruenta (n=6); F=Passiflora alliacea (n=1); G=Tillandsia stricta (n=29); H=Vriesea neoglutinosa (n=12) ao longo do dia em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ, sudeste do Brasil. As linhas verticais representam o desvio padrão.

B A

D C

E F

G H

34

0

10

20

30

40

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

cent

raçã

o de

aç

úcar

es (%

Bri

x)

02468

101214

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

cent

raçã

o de

aç

úcar

es (%

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x)

0

10

20

30

40

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

cent

raçã

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es (%

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x)

0

10

20

30

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07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

cent

raçã

o de

aç

úcar

es (%

Bri

x)

05

101520253035

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

cent

raçã

o de

aç

úcar

es (%

Bri

x)

0

5

10

15

20

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30

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

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es (%

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101520253035

07:00 10:00 13:00 16:00Horário

Con

cent

raçã

o de

aç

úcar

es (

%B

rix)

Figura 12. Concentração média de açúcares no néctar (% Brix) secretado por flores de A=Aechmea nudicaulis (n=11); B=Capparis flexuosa (n=1); C=Gaylussacia brasiliensis (n=6); D=Mandevilla guanabarica (n=10); E=Neoregelia cruenta (n=6); F=Passiflora alliacea (n=1); G=Tillandsia stricta (n=14); H=Vriesea neoglutinosa (n=12) ao longo do dia em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ, sudeste do Brasil. As linhas verticais representam o desvio padrão.

A B

C D

E F

G H

35

Houve correlação significativamente positiva entre o volume de néctar

produzido e o comprimento da corola de sete espécies visitadas por beija-flores (Figura

13) (R = 0,90; p = 0,006; n=7). Entretanto, quando a espécie T. stricta foi colocada na

análise, não houve uma correlação significativa entre estas variáveis (R = 0,695; p =

0,056; n=8).

Energia disponível para os visitantes florais

A quantidade média de calorias oferecidas por flor por dia variou de 2,78 ± 2,16

cal (n=17) em T. stricta até 167,19 ± 75,6 cal (n=4) em P. alliaceae, espécie melitófila,

e 126,28 ± 5,8 cal (n=19) em V. neoglutinosa, espécie ornitófila (Tabela 5). Segundo a

estimativa realizada, as espécies visitadas por beija-flores em 1,2 ha de restinga aberta

de Clusia ofereceram diariamente de 1,05 Kcal durante o mês de julho de 2005 até 7,26

Kcal durante o mês de março de 2006 (Figura 14). A partir destes valores calóricos,

estimou-se que seria necessária uma área de 0,99 a 6,8 ha de restinga aberta de Clusia

para oferecer 6 kcal em recursos florais por dia para um beija-flor (Figura 15).

Dentre os recursos florais utilizados pelos beija-flores que tiveram o volume e

concentração de açúcares medidos (11 espécies), três foram categorizados sensu

Feinsinger & Colwell (1978) como recursos dispersos e ricos, três como dispersos e

moderados, três como agrupados e ricos e dois como agrupados e moderados (Tabela

5).

36

A.nudG.bra

M.gua

M.vio

N.cru

T.gar

V.neo

8,83 17,67 26,50 35,33

Comprimento da corola (mm)

0,00

35,76

71,52

107,28V

olum

e de

néc

tar

(µL)

Figura 13. Relação (Correlação de Spearman; R = 0,90; p=0,006) entre volume (µL) de néctar e comprimento (mm) da corola de sete espécies (Aechmea nudicaulis, Neoregelia cruenta, Tillandsia gardneri, Vriesea neoglutinosa, Melocactus violaceus, Gaylussacia brasiliensis, Mandevilla guanabarica) visitadas por beija-flores em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. A. nud = Aechmea nudicaulis; G. bras = Gaylussacia brasiliensis; M. gua = Mandevilla guanabarica; M. vio = Melocactus violaceus; N. cru = Neoregelia cruenta; T. gar = Tillandsia gardneri; V. neo = Vriesea neoglutinosa

37

Tabela 5. Espécies de beija-flores (Trochilidae) registrados, quantidade média (± desvio padrão) de calorias (cal) encontrada por flor nas espécies visitadas por beija-flores e tipos de recurso floral no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ.

a Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005) b Espécies de aves de acordo com Sick (1997) c Segundo Feinsinger & Colwell (1978).

Família/Espécie aª Espécie de Trochilidae visitante b

Quantidade média de calorias presente no néctar (cal) Tipo de recurso floral c

Apocynaceae Mandevilla guanabarica A.mazilia fimbriata,

Eupetomena macroura 56,4 ± 20,13 (14) Disperso e rico

Brassicaceae Capparis flexuosa Amazilia fimbriata 73,84 (1) Disperso e rico Bromeliaceae Aechmea nudicaulis* Amazilia fimbriata,

Phaethornis idaliae 7,60 ± 5,43 (14) Disperso e moderado

Neoregelia cruenta* Amazilia fimbriata 99,89 ± 6,40 (6) Agrupado e rico Tillandsia gardneri * Amazilia fimbriata,

Phaethornis idaliae 7,23 + 5,00 (23) Agrupado e moderado

Tillandsia stricta* Amazilia fimbriata 2,78± 2,16 (17) Agrupado e moderado Quesnelia quesneliana* Amazilia fimbriata,

Phaethornis idaliae 118,65 ± 32,38 (15) Agrupado e rico

Vriesea neoglutinosa* Amazilia fimbriata 126,28 ± 80,35 (21) Agrupado e rico Cactaceae Melocactus violaceus* Amazilia fimbriata 9,63 ± 5,80 (19) Disperso e moderado Ericaceae Gaylussacia brasiliensis* Amazilia fimbriata 4,11 ± 1,80 (11) Disperso e moderado Passifloraceae Passiflora alliaceae Amazilia fimbriata 167,19 ± 75,60 (4) Disperso e rico

38

0,00

1,00

2,00

3,00

4,00

5,00

6,00

7,00

8,00

Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai

Mês/Ano

Val

or c

alór

ico

disp

onív

el (K

cal)

Figura 14. Quantidade estimada de energia disponível (Kcal) no néctar de flores visitadas por beija-flores (Trochilidae) em 12000m2 de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.

0

1

2

3

4

5

6

7

8

Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai

Mês/Ano

Hec

tare

s

Figura. 15. Estimativa da área que seria necessária para oferecer 6 kcal em recursos florais por dia por um beija-flor na restinga aberta de Clusia, considerando que o néctar não seja consumido por outros visitantes florais.

2005 2006

2005 2006

39

DISCUSSÃO

Espécies visitadas por beija-flores e fenologia floral.

Bromeliaceae foi a família que apresentou maior número de espécies visitadas

por beija-flores no presente estudo, assim como em áreas de Floresta Atlântica (Snow &

Teixeira 1982, Araújo 1996, Buzato et al. 2000, Canela 2006, Rocca-de-Andrade 2006)

e de Floresta Amazônica (Lasprilla 2003). Esta família é a mais representativa do

estrato herbáceo da restinga aberta de Clusia (Pereira et al. 2004) e possui muitas

espécies que ocorrem em áreas florestais (Martinelli 1997). No Cerrado, campos

rupestres e no Pantanal os troquilídeos também visitam flores de bromélias mas outras

famílias como Asteraceae, Bignoniaceae, Fabaceae e Gesneriaceae possuem mais

espécies visitadas (Vasconcelos & Lombardi 1999, Oliveira 1998, Vasconcelos &

Lombardi 2001, Araújo & Sazima 2003). O menor número de espécies de bromélias

visitadas nestes ambientes provavelmente está relacionado à menor riqueza desta

família no Cerrado, campos rupestres e Pantanal (Lombardi & Vasconcelos 2001,

Araújo & Sazima 2003) e não à diferenças entre as preferências alimentares de beija-

flores destas áreas e de áreas florestais. Apesar da importância de Gesneriaceae como

recurso floral para beija-flores em Floresta Atlântica (Araújo 1996, Buzato et al. 2000,

Canela 2006, Rocca-de-Andrade 2006), ecossistema ao qual a restinga está associada

(Scarano 2002), nenhuma espécie desta família foi registrada no presente estudo, o que

provavelmente deve-se ao pequeno número de espécies desta família que ocorrem em

restingas (Pereira & Araujo 2000).

Comparando-se com o outro estudo realizado em restinga, o número de espécies

visitadas por beija-fores no PARNARJ foi pequeno, sendo 12 espécies em 12000 m2 no

presente estudo e 33 espécies em 7200 m2 no estudo realizado em São Paulo (Araujo

1996). A área de restinga amostrada por Araújo (1996) possuía fisionomia florestal e

40

apresentou áreas de interface com o mangue, além de ser próxima a áreas de Floresta

Atlântica, o que pode colaborar para a dispersão de espécies da floresta para a restinga.

Já a área do presente estudo foi diferente da área estudada por Araújo (1996),

apresentando moitas densas, com arbustos de até 3 m de altura, intercaladas por áreas

arenosas abertas (Araujo et al. 1998, Pereira et al. 2004). A área de restinga aberta de

Clusia apresentou apenas três espécies de plantas que também ocorreram na outra área

de restinga (Araújo 1996): A. nudicaulis, T. stricta e S. brasiliensis. Apesar da

dificuldade na comparação do número de espécies em trabalhos com diferentes áreas

amostrais, o presente estudo apresentou uma baixa riqueza de espécies visitadas por

beija-flores quando comparado a outros estudos realizados na Floresta Atlântica (Araújo

1996, Buzato et al. 2000, Canela 2006, Rocca-de-Andrade 2006), na Floresta

Amazônica (Lasprilla 2003, Rodríguez-Flores & Stiles 2005), no Pantanal e em Floresta

Tropical Seca (Arizmendi & Ornelas 1990). Entretanto, a riqueza foi semelhante à

encontrada em áreas de campo rupestre (Vasconcelos e Lombardi 2001) e campo sujo

(Oliveira 1998). É possível que a maior riqueza de espécies utilizadas em áreas

florestais esteja relacionada à maior estratificação vertical nestas áreas, que abrigam um

grande número de epífitas utilizadas como recursos florais pelos beija-flores (Rocca-de-

Andrade 2006).

A comparação com outros estudos fenológicos em locais diferentes sugere que

haja um padrão intraespecífico em relação ao número de períodos de floração por ano

(espécies anuais e sub-anuais). As bromélias A. nudicaulis, T. stricta, T. gardneri e a

ericácea G. brasiliensis apresentaram o mesmo padrão de floração, segundo Newstron

et al. (1994), no presente estudo e em trabalhos realizados em outros locais (Araújo

1996, Buzato et al. 2000, Araújo 2005). A única espécie que não apresentou o mesmo

padrão de floração na restinga do PARNARJ e em outros locais foi S. brasiliensis, que

41

apresentou floração anual no presente estudo e no trabalho realizado por Rocca-de-

Andrade (2006) mas sub-anual no trabalho de Araújo (1996). Entretanto, como já

mencionado, no presente estudo havia um número pequeno de indivíduos se S.

brasiliensis nas parcelas e o seu período de floração pode ter sido sub-amostrado.

Ao contrário do número de episódios de floração por ano, os meses e a duração

da floração variaram intraespecificamente nas espécies A. nudicaulis, T. stricta e T.

gardneri quando comparados a outros trabalhos (Araújo 1996, Buzato et al. 2000).

Estudos fenológicos têm relacionado a floração, frutificação e emissão de folhas com

fatores abióticos como temperatura, pluviosidade e luminosidade (Morellato & Leitão-

Filho 1990, Almeida & Alves 2000, Sakai 2001). Portanto, é possível que a variação

intraespecífica encontrada nestas espécies no presente estudo, no de Araújo (1996) e no

de Buzato et al. (2000) ocorra devido às diferenças nos fatores abióticos nestes locais.

Gaylussacia brasiliensis apresentou o mesmo período de floração neste e em outro

estudo (Araújo 2005), o que pode ser explicado pelo fato de que as fases fenológicas de

algumas espécies não são relacionadas a fatores climáticos (Sakai 2001).

Ao contrário de outros estudos realizados no Brasil (Araújo 1996, Oliveira 1998,

Araújo & Sazima 2003, Canela 2006), no presente estudo não houve um maior número

de espécies utilizadas por beija-flores florescendo durante a estação chuvosa do que

durante a estação seca, sendo os meses com maior número de espécies florescendo

setembro, fevereiro e março. Houve uma variação grande entre o menor (quatro

espécies) e maior (sete espécies) número de espécies florescendo por mês, assim como

entre o menor número de flores abertas (36 flores abertas), registrado em julho de 2005,

e o maior (283 flores abertas), registrado em maio de 2006 (Figura 6). Assim como em

outros estudos realizados no Brasil (Araújo 1996, Oliveira 1998, Buzato et al. 2000,

Araújo & Sazima 2003, Canela 2006, Rocca-de-Andrade 2006), o presente estudo

42

encontrou oferta de recursos florais para os troquilídeos ao longo de todo o ano (Tabela

2 e Figura 6), o que pode contribuir para a permanência de beija-flores residentes na

área.

Morfologia floral

A maioria das espécies visitadas por beija-flores no presente estudo apresentou

flores tubulares e de coloração conspícua, resultado que também foi encontrado em

outros trabalhos sobre recursos florais realizados em áreas de campos rupestres

(Vasconcelos & Lombardi 2001), Floresta Atlântica (Araújo 1996, Rocca-de-Andrade

2006) e Floresta Tropical Seca (Arizmendi & Ornelas 1990).

A coloração conspícua das flores visitadas pode facilitar a detecção por beija-

flores e ao mesmo tempo dificultar a detecção das flores por outros animais, como por

exemplo abelhas mamangava (Chittka et al. 2001). Entretanto, ainda se discute se a

coloração conspícua realmente torna as flores mais atraentes para os beija-flores uma

vez que estas aves aprendem a visitar flores artificiais não ornitófilas (Chittka et al.

2001, Healy & Hurly 2001). Flores tubulares podem impedir ou dificultar o acesso de

outros visitantes florais ao néctar (Castellanos et al. 2003, Fenster et al. 2004). Uma

quantidade menor de visitantes florais que não polinizam a planta garantiria uma maior

quantidade de recurso disponível para os polinizadores (Waser et al. 1996). Portanto, o

formato tubular das flores polinizadas por beija-flores pode permitir um número maior

de visitas legítimas, aumentando o sucesso reprodutivo das plantas. Entretanto, no

presente estudo, M. violaceus foi a única espécie ornitófila e com corola tubular que

recebeu apenas visitas de beija-flores, todas as outras receberam também visitas de

borboletas e/ou abelhas, besouros e vespas.

Os polinizadores geralmente diferem em abundância e eficiência, e na maioria

das vezes cada espécie de planta possui mais de uma espécie de polinizador (Waser et

43

al. 1996, Mayfield et al. 2001), o que parece ser o caso das plantas amostradas no

presente estudo, com exceção de M. violaceus. Uma determinada característica da

planta que favoreça o seu sucesso reprodutivo atraindo mais um determinado tipo de

polinizador não exclui necessariamente os outros visitantes florais, que podem atuar

como polinizadores menos importantes desde que não prejudiquem o sucesso

reprodutivo das plantas com esta característica (Waser et al. 1996, Aigner 2001).

No presente estudo a maior parte das espécies utilizadas como recurso floral

possuiu síndrome de ornitofilia, o que também foi encontrado em trabalhos realizados

na Floresta Atlântica (Rocca-de-Andrade 2006), no Cerrado (Oliveira 1998), nos

campos rupestres (Vasconcelos & Lombardi 2001), na Floresta Amazônica colombiana

(Lasprilla 2003) e em Floresta Tropical Seca no México (Arizmendi & Ornelas). No

Pantanal, os beija-flores visitaram um maior número de espécies não ornitófilas (Araújo

& Sazima 2003). Esses resultados sugerem que os beija-flores nos trópicos tendem a

visitar flores com síndrome de ornitofilia, apesar de também visitarem flores sem esta

síndrome.

Os beija-flores podem transportar pólen em diversas partes do corpo mas alguns

trabalhos indicam que a maior parte das plantas deposita os grãos de pólen no bico

destes animais, (Stiles 1975, Brown & Kodric-Brown 1979, Sazima et al 1996, Buzato

et al 2000, Kaehler et al 2005) resultado também encontrado no presente estudo. Plantas

simpátricas polinizadas por um determinado grupo de animais geralmente diferem na

sua morfologia, no período reprodutivo e na produção de néctar, o que leva a

diminuição da competição por polinizadores e aumenta a transferência de pólen entre

indivíduos da mesma espécie (Stiles 1975, Brown & Kodric-Brown 1979, Buzato et al.

2000).

44

Um exemplo de diferenciação na oferta de néctar que pode resultar na

diminuição de competição entre as plantas ocorreu entre as espécies ornitófilas M.

violaceus e as bromélias A. nudicaulis, T. gardneri e T. stricta. O cacto floresceu ao

longo do ano, apresentando flores abertas no mesmo período que estas três espécies de

bromélia (Tabela 2). Além disso, estas espécies possuíam flores com estames de alturas

semelhantes (Figura 7) e foram visitadas por A. fimbriata. Porém, as flores das

bromélias permaneciam abertas desde manhã até o final da tarde, enquanto que as flores

de M. violaceus iniciavam a entese no final da tarde e permaneciam abertas até o

anoitecer. Desta forma, os beija-flores visitavam as bromélias em horários diferentes

das visitas realizadas ao cacto. Portanto, é possível que haja pouca ou nenhuma

sobreposição de pólen de M. violaceus no bico da espécie A. fimbriata devido à

diferença no horário de oferta de néctar entre esta espécie e as outras.

Nos meses setembro, outubro e novembro as espécies que estavam florescendo e

foram visitadas por beija-flores na restinga aberta de Clusia, possuíam anteras em

alturas diferentes (Tabela 2 e Figura 7), o que também dificulta a sobreposição de pólen

nos vetores. Considerando-se o período de floração, horário de antese, altura máxima

dos estames e local de deposição do pólen no beija-flor, espera-se que haja sobreposição

de pólen apenas das espécies A. nudicaulis e T. gardneri, T. gardneri e M. guanabarica,

M. guanabarica e T. stricta. Seria interessante avaliar se há sobreposição de pólen

destas espécies de planta no bico de A. fimbriata . Para tanto, seriam necessários estudos

que analisassem a carga polínica transportada por esta espécie de beija-flor.

No presente estudo, houve uma correlação significativa entre o comprimento da

corola e volume de néctar em flores de sete espécies visitadas (Figura 13). Porém,

quando a espécie T. stricta foi inserida da análise, não houve uma correlação positiva

entre estas variáveis. Arizmendi & Ornelas (1990) encontraram uma correlação positiva

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entre o tamanho da corola e o volume de néctar produzido por flores polinizadas por

beija-flores em uma floresta tropical seca no México. Entretanto, no Cerrado e na

Floresta Atlântica não houve correlação positiva entre o comprimento da corola e

produção de néctar produzido por flores visitadas por beija-flores (Oliveira 1998,

Canela 2006). Estudos realizados com espécies de Passiflora indicam que o tamanho da

flor está relacionado com a taxa de secreção de néctar, o número de visitas realizadas e

o sucesso reprodutivo da planta (Fisher & Leal 2006, Longo & Fisher 2006). É possível

que ocorra uma relação intraespecífica entre o tamanho da flor e a produção de néctar

mas que esta relação não ocorra em todas as espécies, o que poderia explicar a ausência

de correlação entre estas duas variáveis em estudos no Cerrado (Oliveira 1998), na

Floresta Atlântica (Canela 2006) e no presente estudo quando T. stricta foi incluída na

análise.

Visitantes florais

Comparando-se o presente estudo com o outro realizado no Brasil sobre recursos

florais para beija-flores que também amostrou um ambiente de restinga (Araújo 1996),

observa-se que a riqueza de troquilídeos foi menor na restinga aberta de Clusia (duas

espécies) do que no trabalho de Araújo (10 espécies). Levando-se em conta que a área

amostrada no presente estudo (12000m2) foi quase o dobro da área amostrada por

Araújo (1996) (7200 m2), fica evidente a baixa riqueza de beija-flores na restinga aberta

de Clusia. Algumas características da restinga do presente estudo podem explicar a

baixa riqueza de beija-flores, quando comparada ao trabalho realizado na restinga em

São Paulo (Araújo 1996): o menor número de espécies que possam ser utilizadas como

recurso floral; a distância maior entre a restinga e a Floresta Atlântica e o grande

número de propriedades agrícolas no entorno do PARNARJ dificultam a locomoção dos

beija-flores entre estes ambientes; a falta de sombra e baixa umidade do ar tornam o

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ambiente mais quente, o que pode dificultar a manutenção da temperatura dos beija-

flores, que são pequenos e têm metabolismo muito acelerado