universidade de s˜ao paulo escola superior de agricultura...

Universidade de Sao Paulo

Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”

Modelagem estatıstica e ecologica de relacoes troficas

em pragas e inimigos naturais

Rafael de Andrade Moral

Dissertacao apresentada para a obtencao do tıtulode Mestre em Ciencias, Area de Concentracao:Estatıstica e Experimentacao Agronomica

Piracicaba

2013

Rafael de Andrade MoralBiologo

Modelagem estatıstica e ecologica de relacoes troficas em pragas e inimigosnaturais

Orientadora:Prof𝑎 Dr𝑎 CLARICE GARCIA BORGES DEMETRIO

Dissertacao apresentada para a obtencao do tıtulo de Mestreem Ciencias, Area de Concentracao: Estatıstica e Experimen-tacao Agronomica

Piracicaba2013

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação

DIVISÃO DE BIBLIOTECA - ESALQ/USP

Moral, Rafael de Andrade Modelagem estatística e ecológica de relações tróficas em pragas e inimigos naturais / Rafael de Andrade Moral. - - Piracicaba, 2013.

173 p. : il.

Dissertação (Mestrado) - - Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, 2013. Bibliografia.

1. Modelos lineares generalizados 2. Gráficos meio-normais com envelope de simulação 3. Controle biológico 4. Spodoptera frugiperda 5. Alabama argillacea 6. Euborellia annulipes 7. Podisus nigrispinus 8. Campoletis flavicincta I. Título

CDD 574.50212

M828m

“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”

3

DEDICATORIA

Alguns autores dizem que o amor e o eterno funda-

mento da educacao. Ja minha mae diz que sao os

limites os grandes fundamentos da educacao, pois

quem realmente ama impoe limites.

A minha mae, Estela, e ao meu pai, Ronaldo,

aqueles que me impuseram limites, dedico.

5

AGRADECIMENTOS

Agradeco, primeiramente, a Deus.

Meu muito obrigado aos meus pais, que me deram educacao moral e apoiaram

desde sempre minha decisao em tentar ser biologo e estatıstico.

Estendo meu agradecimento a Lıvia Maria, por me deixar compartilhar parte

da minha vida.

Aproveito para agradecer a toda minha famılia, por todos os momentos e

experiencias que me fizeram crescer como pessoa.

Meu muito obrigado a Lıvia e ao Tio Guilherme, por me ajudarem a cuidar

das “tesourudas” e por trazerem mais arte e musica para os meus dias.

Agradeco a meus queridos orientadores, Clarice, Wesley e John, que no de-

correr da nossa convivencia, se tornaram tambem grandes amigos, por quem tenho muita

estima.

Obrigado aos meus colegas do curso de mestrado, Djair, Marcus, Reginaldo,

Ricardo e Thiago, que se tornaram grandes amigos. Agradeco os estudos coletivos, o apren-

dizado, as risadas e por assistir as apresentacoes das minhas bandas repetidas vezes.

Agradeco, tambem, aos funcionarios e docentes do Departamento de Ciencias

Exatas, bem como aos funcionarios da Biblioteca e da Secao de Pos Graduacao da ESALQ.

Sou profundamente grato ao Bruno Malaquias, Jessica Pachu e ao Dr. Fran-

cisco Ramalho, bem como a toda a equipe do Laboratorio de Entomologia da EMBRAPA

Algodao (Campina Grande - PB), por me auxiliarem nos experimentos de competicao.

Agradeco ao Francisco Sales, por me auxiliar nos testes de escolha e com a criacao de Eubo-

rellia. Tambem sou grato a Bruna Merlin, por ter, gentilmente, cedido os parasitoides para

meus experimentos. Este trabalho nao seria possıvel sem o bom coracao e a competencia

deles.

Agradeco a FAPESP, por financiar minha pesquisa.

7

EPIGRAFE

“Comece fazendo o que e necessario, depois o que e

possıvel, e de repente voce estara fazendo o impossıvel.”

Francisco de Assis

9

SUMARIO

RESUMO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11

ABSTRACT . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13

LISTA DE FIGURAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 15

LISTA DE TABELAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19

1 INTRODUCAO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23

Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26

2 GRAFICOS MEIO-NORMAIS COM ENVELOPE SIMULADO: UMA IMPLE-

MENTACAO NO R . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31

Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31

Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31

2.1 Introducao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 32

2.2 Modelos lineares generalizados e superdispersao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34

2.3 Graficos meio-normais com envelope simulado . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 37

2.4 A funcao hnp() . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 38

2.5 Exemplos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41

2.5.1 Pontos de ebulicao nos Alpes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41

2.5.2 Oviposicao de Diaphorina citri . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 43

2.5.3 Proporcao de graos danificados por Sitophilus zeamais . . . . . . . . . . . . . . 45

2.6 Consideracoes Finais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48

Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49

3 PREDACAO INTRAGUILDA EM PREDADORES DE NICHOS SOBREPOS-

TOS EM AGROECOSSISTEMAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 51

Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 51

Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 51

3.1 Introducao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 52

3.2 Material . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 54

3.2.1 Obtencao e criacao dos insetos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 54

3.2.2 Experimentos conduzidos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 54

3.3 Metodos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 58

3.3.1 Modelos lineares generalizados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 58

3.3.2 Analise de sobrevivencia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 61

3.3.3 Modelos aditivos generalizados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 63

3.3.4 Regressao logıstica multinomial ordinal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 64

3.4 Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65

3.4.1 Experimento 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65

3.4.2 Experimento 2 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 68

3.4.3 Experimento 3 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 74

10

3.4.3.1 Competicao intraespecıfica em P. nigrispinus . . . . . . . . . . . . . . . . . 74

3.4.3.2 Competicao intraespecıfica em E. annulipes . . . . . . . . . . . . . . . . . . 77

3.5 Discussao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81

3.6 Conclusoes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 87

Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 87

4 PARASITISMO AFETA A ESCOLHA DE PREDADORES EM AGROECOSSIS-

TEMAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 91

Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 91

Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 91

4.1 Introducao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 92

4.2 Material . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93

4.2.1 Obtencao e criacao dos insetos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93

4.2.2 Experimento conduzido . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 94

4.3 Metodos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 95

4.4 Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 98

4.5 Discussao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 105

4.6 Conclusoes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 108

Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 108

5 UM MODELO DE CONTROLE BIOLOGICO COM MULTIPLOS INIMIGOS

NATURAIS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 111

Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 111

Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 111

5.1 Introducao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 112

5.2 Metodologia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 114

5.3 Resultados e discussao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 117

5.4 Conclusoes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 123

Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 123

6 CONSIDERACOES FINAIS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 127

APENDICES . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 129

ANEXOS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 135

11

RESUMO

Modelagem estatıstica e ecologica de relacoes troficas em pragas e inimigos

naturais

Diversos estudos tem sido feitos para verificar quais as relacoes entre a la-garta do cartucho-do-milho, Spodoptera frugiperda, bem como o curuquere-do-algodoeiro,Alabama argillacea, e potenciais agentes de controle biologico, visto que sao importantespragas de diversas culturas. Pesquisas com parasitoides e predadores de diferentes ordenstem sido desenvolvidas, com esse proposito. A tesourinha Euborellia annulipes apresentagrande potencial, assim como o pentatomıdeo Podisus nigrispinus, por serem inimigos na-turais desses insetos-praga. O parasitoide Campoletis flavicincta e, tambem, consideradoum potencial agente controlador de S. frugiperda, no campo. Quatro experimentos foraminstalados e conduzidos para estudar as relacoes ecologicas entre as especies citadas: i) com-peticao entre os predadores por larvas de S. frugiperda; ii) competicao entre os predadorespor larvas de A. argillacea; iii) competicao intraespecıfica entre as ninfas dos predadores;iv) teste de preferencia por larvas de S. frugiperda previamente parasitadas, ou nao, por C.flavicincta. Modelos estatısticos de diferentes tipos foram ajustados aos dados obtidos. Fo-ram utilizados modelos lineares generalizados para dados discretos univariados (contagens eproporcoes), modelos de analise de sobrevivencia para dados de tempo ate ocorrencia de umdeterminado evento, modelos aditivos generalizados e modelos multinomiais ordinais paradados de taxas de mortalidade observadas ao longo do tempo. Para verificar a qualidade doajuste de modelos lineares generalizados, funcoes que produzem graficos meio-normais comenvelope de simulacao foram implementadas no software estatıstico gratuito R. Observou-seque as femeas de E. annulipes sao mais agressivas e a especie tem vantagem competitivasobre P. nigrispinus, podendo atuar como predadora intraguilda. Alem disso, os predado-res tem a capacidade de discriminar entre larvas de S. frugiperda parasitadas ou nao porC. flavicincta, sendo que ha evidencias de que os machos evitam consumir larvas parasi-tadas. Ja as femeas nao tem preferencia e podem consumir o parasitoide, indiretamente,ao predar uma larva parasitada, sendo que isso pode ser um fator estabilizador do sistema.Adicionalmente, a coexistencia entre a praga, os predadores e o parasitoide e mais prova-vel quando as taxas de ataque dos predadores sao mais altas e a do parasitoide e mais baixa.

Palavras-chave: Modelos lineares generalizados; Graficos meio-normais com envelope desimulacao; Controle biologico; Spodoptera frugiperda; Alabama argillacea; Euborellia annu-lipes; Podisus nigrispinus; Campoletis flavicincta

13

ABSTRACT

Statistical and ecological modelling of the trophic relations in pests and

natural enemies

Several studies have verified the relations among the fall armyworm, Spodop-tera frugiperda, as well as the cotton leafworm, Alabama argillacea, and potential biologicalcontrol agents, as they are important pests of several crops. Research with parasitoids andpredators of different orders has been developed with this purpose. The ring-legged earwig(Euborellia annulipes) shows great potential, as well as the Neotrpical stink bug (Podisusnigrispinus), as they are natural enemies of these pests. The parasitoid wasp Campoletisflavicincta is also considered a biological control agent of S. frugiperda. Four experimentswere set up and conducted to characterize the ecological relations among the described spe-cies: i) competition between the predators for S. frugiperda larvae; ii) competition betweenthe predators for A. argillacea larvae; iii) intraspecific competition among the predators’nymphs; iv) choice tests between S. frugiperda larvae that were previously parasitised byC. flavicincta and larvae that were not. Statistical models of different types were fit tothe data. Generalized linear models were used to analyse univariate discrete data (countsand proportions), survival analysis models were used to analyse time-until-event data, ge-neralized additive models and ordered multinomial logistic models were used to analysemortality rates through time. To assess goodness-of-fit, functions that produce half-normalplots with a simulation envelope were implemented for the open-source software R. It wasobserved that females of E. annulipes are less aggressive and this species has a competitiveadvantage over P. nigrispinus, and may act as an intraguild predator. Besides that, thepredators are able to distinguish parasitised from non-parasitised S. frugiperda larvae, andthere are evidence that show that males tend to avoid feeding on larvae parasitised by C.flavicincta. Females, however, have no prefference and may indirectly feed on the parasitoidwhen predating a parasitised larva, and this might be a stabilizing factor in this system. Inaddition, coexistence among the pest, predators and parasitoid is most likely when preda-tion rates are high and parasitism rates are low.

Keywords: Generalized linear models; Half-normal plots with a simulation envelope; Bi-ological control; Spodoptera frugiperda; Alabama argillacea; Euborellia annulipes; Podisusnigrispinus; Campoletis flavicincta

15

LISTA DE FIGURAS

Figura 2.1 - Graficos meio-normais com envelope simulado para os ajustes dos mo-

delos (a) normal de regressao, (b) excluindo a observacao 12, (c) com

variavel resposta original e funcao de ligacao logarıtmica e (d) excluindo

a observacao 12 do ajuste anterior, para os dados de temperatura de

ebulicao e pressao atmosferica apresentados em Atkinson (1985, p. 4) . 42

Figura 2.2 - Graficos meio-normais com envelope simulado para os modelos (a) de

Poisson, (b) quase-Poisson, (c) Poisson-normal e (d) binomial negativo,

ajustados aos dados de contagens de ovos de D. citri . . . . . . . . . . . 46

Figura 2.3 - Graficos meio-normais com envelope simulado para os modelos (a) bi-

nomial, (b) quase-binomial, (c) logıstico-normal e (d) beta-binomial,

ajustados aos dados de proporcoes de graos danificados por S. zeamais . 48

Figura 3.1 - Recipientes utilizados nas criacoes de (a) P. nigrispinus e (b) E. annulipes 54

Figura 3.2 - Esquema dos tratamentos do experimento 1: (a) um macho de P. ni-

grispinus e de E. annulipes juntamente com uma larva de S. frugiperda

e (b) uma femea de P. nigrispinus e de E. annulipes com uma larva de

S. frugiperda . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 55

Figura 3.3 - Diagrama de arvore para as combinacoes das variaveis do experimento 1:

sexo (𝑆), primeiro a atacar (𝐹 ), predador que consumiu efetivamente

mais presas (𝑊 ), se P. nigrispinus atacou E. annulipes (𝑃 ) e se E.

annulipes atacou P. nigrispinus (𝐸) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56

Figura 3.4 - Esquema dos tratamentos do experimento 2: (a) um macho de it P.

nigrispinus e de E. annulipes com uma larva de A. argillacea, (b) um

macho de it P. nigrispinus e de E. annulipes com tres larvas de A.

argillacea, (c) uma femea de it P. nigrispinus e de E. annulipes com

uma larva de A. argillacea e (d) uma femea de it P. nigrispinus e de E.

annulipes com tres larvas de A. argillacea . . . . . . . . . . . . . . . . . 57

Figura 3.5 - Diagrama representando as interacoes entre as variaveis do experimento 1 67

Figura 3.6 - Grafico da variavel indicadora de censura para cada (a) sexo e para cada

(b) densidade . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 69

Figura 3.7 - Funcoes de sobrevivencia e curvas ajustadas pelo modelo (a) exponen-

cial, para os machos, e (b) Weibull, para as femeas . . . . . . . . . . . . 70

Figura 3.8 - Graficos das variaveis respostas do experimento 2 (Tabela 3.2) . . . . . 71

Figura 3.9 - Graficos meio-normais com envelope simulado para os ajustes dos mo-

delos de Poisson (primeira coluna) e do tipo binomial negativo (segunda

coluna) para os dados de numero de ataques de P. nigrispinus sobre E.

annulipes (primeira linha) e vice-versa (segunda linha) . . . . . . . . . . 74

16

Figura 3.10 - Comportamento agressivo observado no experimento 2. (a) femea de P.

nigrispinus ataca uma femea de E. annulipes; (b) outra femea de P. ni-

grispinus atacando a tesourinha; (c) femea de E. annulipes consumindo

uma femea de P. nigrispinus apos mata-la; (d) outra tesourinha femea

predando P. nigrispinus . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 74

Figura 3.11 - Graficos das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas e

preditas ao longo dos dias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densi-

dade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo de analise de sobrevivencia

em tempo discreto . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 76

Figura 3.12 - Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de P. ni-

grispinus observadas e preditas ao longo dos dias, para cada densidade

(5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo de analise de sobrevivencia em

tempo discreto . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 76


preditas ao longo dos dias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada

densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo aditivo generalizado

com funcao suavizadora no preditor linear . . . . . . . . . . . . . . . . . 77



(5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo aditivo generalizado com funcao

suavizadora no preditor linear . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 78


preditas ao longo dos dias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada

densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo de regressao logıstica

multinomial de chances proporcionais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79



(5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo de regressao logıstica multino-

mial de chances proporcionais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 80

Figura 3.17 - Graficos das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas e pre-

ditas ao longo dos dias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade


tempo discreto . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81

Figura 3.18 - Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de E. an-

nulipes observadas e preditas ao longo dos dias, para cada densidade


tempo discreto . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81

17



(5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo aditivo generalizado com funcao



nulipes observadas e preditas ao longo dos dias, para cada densidade (5,

15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo aditivo generalizado com funcao




(5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo de regressao logıstica multino-

mial de chances proporcionais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 84


nulipes observadas e preditas ao longo dos dias, para cada densidade (5,

15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo de regressao logıstica multinomial

de chances proporcionais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 85

Figura 4.1 - Recipientes utilizados nas criacoes de (a) P. nigrispinus e (b) E. annulipes 94

Figura 4.2 - Esquema dos tratamentos do experimento 4: duas larvas de S. frugi-

perda, sendo uma nao parasitada e a outra parasitada por C. flavicincta

com (a) um macho de P. nigrispinus, (b) um macho de E. annulipes,

(c) uma femea de P. nigrispinus e (d) uma femea de E. annulipes . . . 95

Figura 4.3 - Estagios das variaveis respostas observadas no experimento 4: (a) pri-

meira presa a ser atacada e (b) presa a ser consumida efetivamente . . . 95

Figura 4.4 - Funcoes de sobrevivencia e curvas ajustadas pelo modelo de riscos pro-

porcionais de Cox para os tratamentos: (a) machos de E. annulipes, (b)

femeas de E. annulipes, (c) machos de P. nigrispinus e (d) femeas de

P. nigrispinus . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100

Figura 4.5 - Graficos das variaveis respostas obtidas no experimento 4 (Tabela 4.1).

(a) tempo ate primeiro ataque, (b) primeira presa a ser atacada, (c)

qual presa foi consumida efetivamente e (d) consumo efetivo das duas

presas ao final de uma hora . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

Figura 4.6 - Grafico das curvas ajustadas das probabilidades estimadas de machos

e femeas consumirem presas parasitadas, como funcao do logarıtmo do

tempo ate primeiro ataque . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 103

Figura 4.7 - Esquema das relacoes entre o parasitoide C. flavicincta, os predadores

P. nigrispinus e E. annulipes e a praga S. frugiperda em uma cultura

de milho . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 107

18

Figura 5.1 - Diagramas de bifurcacao para o parametro 𝑎3, para (a) S. frugiperda e

C. flavicincta e (b) P. nigrispinus e E. annulipes. Os valores dos demais

parametros sao indicados na Tabela 5.1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . 118

Figura 5.2 - Diagramas de bifurcacao para (a) o parametro 𝑎1, para S. frugiperda, P.

nigrispinus e C. flavicincta e para (b) o parametro 𝑎2, para S. frugiperda,

E. annulipes e C. flavicincta. Os valores dos demais parametros sao

indicados na Tabela 5.1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 118

Figura 5.3 - Simulacoes do modelo adaptado de Hassell (1978), utilizando: (a) os

valores dos parametros indicados na Tabela 5.1 e (b) diminuindo o valor

de 𝑎3 para 0, 002 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 119

Figura 5.4 - Simulacoes do modelo adaptado de Hassel (1978), utilizando (a) 𝑎1 =

0, 2 e (b) 𝑎2 = 0, 2, sendo que os valores dos demais parametros sao


Figura 5.5 - Diagramas de bifurcacao para os parametros (a) 𝜌 e (b) 𝜀. Os valores

utilizados sao os indicados na Tabela 5.1 . . . . . . . . . . . . . . . . . 121

Figura 5.6 - Simulacoes do modelo adaptado de Hassel (1978), utilizando (a) 𝜌 = 0, 3

e (b) 𝜌 = 𝜀 = 0, 3, sendo que os valores dos demais parametros sao


19

LISTA DE TABELAS

Tabela 2.1 - Funcoes utilizadas e pacotes necessarios para o ajuste dos modelos, que

serao utilizados para a producao do grafico meio-normal com envelope

simulado por meio da funcao hnp . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39

Tabela 2.2 - Pontos de ebulicao da agua sob diferentes pressoes atmosfericas nos

Alpes (retirado de Atkinson, 1985) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41

Tabela 2.3 - Oviposicao de D. citri em mudas de M. paniculata sob diferentes trata-

mentos (retirado de Amaral et al., 2012) . . . . . . . . . . . . . . . . . 44

Tabela 2.4 - Proporcao de graos de milho tratados com diferentes extratos de A.

mucosa danificados por S. zeamais (retirado de Ribeiro et al., 2013) . . 47

Tabela 3.1 - Variaveis do experimento 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 55


Tabela 3.3 - Estimativas dos parametros e erros padroes para o preditor linear 3.1 e

valor de 𝑝 para o teste t para os parametros . . . . . . . . . . . . . . . 66

Tabela 3.4 - Preditores lineares dos modelos ajustados ao conjunto de dados obtidos

no experimento 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 66

Tabela 3.5 - Graus de liberdade, deviance residual e valor 𝑝 para os modelos log-

lineares ajustados ao conjunto de dados do experimento 1 . . . . . . . . 67

Tabela 3.6 - Analise de deviance para o modelo 𝑀6. Termos adicionados sequenci-

almente . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67

Tabela 3.7 - Tabela de contingencia para 𝑊 , 𝑆 e 𝐸 . . . . . . . . . . . . . . . . . . 68

Tabela 3.8 - Tabelas de contingencia para 𝐹 e 𝑊 , e para 𝐸 e 𝑃 . . . . . . . . . . . 68

Tabela 3.9 - Regressao logıstica para a variavel indicadora de censura. Estimativas

do intercepto e dos blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . 68

Tabela 3.10 - Estimativas dos parametros para o modelo exponencial, ajustado as

observacoes da variavel “tempo ate primeiro ataque”. Estimativas para

o intercepto e blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 69

Tabela 3.11 - Estimativas das regressoes logısticas para os dois estagios da analise da

variavel “primeiro a atacar presas”. As estimativas do intercepto e dos

blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 71

Tabela 3.12 - Tabela de contingencia para sexo e especie, para a variavel resposta

“primeiro a atacar presas” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72

Tabela 3.13 - Estimativas das regressoes logısticas para os dois estagios da analise da

variavel “consumo efetivo das presas”. As estimativas do intercepto e

dos blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72

Tabela 3.14 - Tabela de contingencia para densidade, sexo e especie, para a variavel

“consumo efetivo das presas” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72

20

Tabela 3.15 - Estimativas das regressoes logısticas para a variavel “qual predador ata-

cou o outro primeiro”. As estimativas do intercepto e dos blocos foram

omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73

Tabela 3.16 - Tabela de contingencia para sexo e especie, para a variavel “primeiro a

atacar o outro competidor” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73

Tabela 3.17 - Deviance residual, graus de liberdade, valores de 𝜒2 e 𝑝 para os modelos

de Poisson, ajustados as observacoes das variaveis de contagem do nu-

mero de ataques de P. nigrispinus e de E. annulipes ao outro competidor 73

Tabela 3.18 - Estimativas dos ajustes dos modelos do tipo binomial negativo para

os dados de numero de ataques de P. nigrispinus sobre E. annulipes e

vice-versa. Estimativas do intercepto foram omitidas . . . . . . . . . . . 75

Tabela 3.19 - Media (erro padrao) do numero de ataques em uma hora de observacao,

em relacao a cada tratamento . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75

Tabela 3.20 - Teste 𝐹 para os modelos ajustados aos dados de mortalidade de P.

nigrispinus ao longo de 11 dias, utilizando o modelo de analise de so-

brevivencia em tempo discreto . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75

Tabela 3.21 - Graus de liberdade estimados para os splines cubicos utilizados para

suavizar as taxas de mortalidade de P. nigrispinus ao longo do tempo . 77

Tabela 3.22 - Teste de razao de verossimilhancas para os modelos ajustados aos da-

dos de mortalidade de P. nigrispinus ao longo de 11 dias, utilizando o

modelo de regressao multinomial logıstica de chances proporcionais . . . 78

Tabela 3.23 - Logitos e probabilidades para os interceptos, para aos dados de mor-

talidade de P. nigrispinus ao longo de 11 dias, utilizando o modelo de

regressao multinomial logıstica de chances proporcionais . . . . . . . . . 79

Tabela 3.24 - Teste 𝐹 para os modelos ajustados aos dados de mortalidade de E.

annulipes ao longo de 19 dias, utilizando o modelo de analise de sobre-

vivencia em tempo discreto . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 80

Tabela 3.25 - Graus de liberdade estimados para os splines cubicos utilizados para

suavizar as taxas de mortalidade de E. annulipes ao longo do tempo . . 80

Tabela 3.26 - Teste de razao de verossimilhancas para os modelos ajustados aos dados

de mortalidade de E. annulipes ao longo de 19 dias, utilizando o modelo

de regressao multinomial logıstica de chances proporcionais . . . . . . . 83

Tabela 3.27 - Logitos e probabilidades para os interceptos, para aos dados de mor-

talidade de E. annulipes ao longo de 11 dias, utilizando o modelo de

regressao multinomial logıstica de chances proporcionais . . . . . . . . . 83


Tabela 4.2 - Modelos utilizados para analisar a relacao entre a primeira escolha do

predador e a probabilidade de trocar de presa . . . . . . . . . . . . . . 98

21

Tabela 4.3 - Estimativas dos parametros para os tres modelos de analise de sobre-

vivencia ajustados aos dados do experimento 4. Estimativas para o

intercepto e blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 99

Tabela 4.4 - Teste de proporcionalidade de riscos proposto por Grambsch e Therneau

(1994) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 99

Tabela 4.5 - Estimativas dos parametros das regressoes logısticas para os dois esta-

gios da analise da variavel“primeira presa a ser atacada”. As estimativas

do intercepto e dos blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

Tabela 4.6 - Tabela de contingencia para sexo, especie e tipo de presa, para a variavel

resposta “primeira presa a ser atacada” . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

Tabela 4.7 - Testes de razao de verossimilhancas para a inclusao de log(tempo) no

preditor linear para analisar a variavel resposta “primeira presa a ser

atacada” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

Tabela 4.8 - Estimativas das regressoes logısticas para os dois estagios da analise

da variavel “presa a ser consumida efetivamente”. As estimativas do

intercepto e dos blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102

Tabela 4.9 - Tabela de contingencia para sexo e tipo de presa, para a variavel res-

posta “qual presa foi efetivamente consumida” . . . . . . . . . . . . . . 102

Tabela 4.10 - Testes de razao de verossimilhancas para a inclusao de log(tempo) no

preditor linear para analisar a variavel resposta “qual presa foi efetiva-

mente consumida” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102

Tabela 4.11 - Tabela da analise de deviance para o modelo que inclui log(tempo) no

preditor linear. Variavel resposta: “qual presa foi consumida efetivamente”103

Tabela 4.12 - Estimativas da regressao logısticas para a variavel “consumo efetivo das

duas presas ao final de uma hora”. As estimativas do intercepto e dos

blocos foram omitidas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 104

Tabela 4.13 - Tabela de contingencia para sexo, especie e tipo de presa, para a variavel

resposta “consumo efetivo das duas presas ao final de uma hora” . . . . 104

Tabela 4.14 - Testes de razao de verossimilhancas para os modelos log-lineares com

preditores lineares 𝐿1, 𝐿2, 𝐿3 e 𝐿4 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 104

Tabela 4.15 - Tabela de contingencia para as variaveis “primeiro ataque” e “consumo

efetivo” . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 104

Tabela 4.16 - Estimativas dos parametros do modelo log-linear com preditor linear

𝑃2 para a Tabela 4.15 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 105

Tabela 4.17 - Tabelas de contingencia para as variaveis “primeiro ataque” e “consumo

efetivo”, separadas pelo sexo do predador . . . . . . . . . . . . . . . . . 105

Tabela 5.1 - Valores dos parametros utilizados nos estudos de simulacao do modelo

(5.3) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 117

22

Tabela 6.1 - Dados do experimento 1. “E” representa E. annulipes e “P” representa

P. nigrispinus; “S” representa Sim e “N” representa Nao . . . . . . . . . 137


P. nigrispinus . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 138


P. nigrispinus . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 139


P. nigrispinus . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 140

Tabela 6.3 - Dados do experimento 3 referentes a P. nigrispinus . . . . . . . . . . . 141

Tabela 6.4 - Dados do experimento 3 referentes a E. annulipes . . . . . . . . . . . . 141

Tabela 6.5 - Dados do experimento 4. “E” representa E. annulipes, “P” representa

P. nigrispinus, “Par” representa a larva parasitada e “NPar” representa

a larva nao-parasitada . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 142

Tabela 6.5 - Dados do experimento 4. “E” representa E. annulipes, “P” representa

P. nigrispinus, “Par” representa a larva parasitada e “NPar” representa

a larva nao-parasitada . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 143

23

1 INTRODUCAO

Dentre as culturas mais semeadas, o milho (Zea mays L.) e um dos cereais

mais produzidos (BRITO et al., 2011). Muito utilizado na alimentacao humana como

fonte de carboidrato, apresenta outras diversas formas de utilizacao, pois serve de materia

prima para diversos produtos e coprodutos, incluindo etanol (ENGELSING et al., 2011;

GALON et al., 2010). Sendo assim, pode-se afirmar que o plantio da cultura do milho

tende a continuar a sofrer expansao, tratando-se de um cultivo de grande importancia para

o agronegocio brasileiro (ENGELSING et al., 2011; GALON et al., 2010). Com o aumento

da area plantada, espera-se um aumento proporcional em termos de pragas e doencas que

afetam a cultura.

A cultura do algodao (Gossypium hirsutum L.) e outra de grande importancia

no Brasil. Dela, utilizam-se, alem da fibra do algodao, diversos subprodutos (GONZAGA;

RAMALHO; SANTOS, 1991). Assim como na cultura do milho, ha diversas pragas que

atacam as plantas de algodao, reduzindo sua produtividade. Uma das mais importantes

pragas da cultura do algodao e Alabama argillacea Hubner (Lepidoptera: Noctuidae) (OLI-

VEIRA et al., 2002), sendo que diversos estudos tem contemplado a capacidade predatoria

de inimigos naturais em relacao a praga (MALAQUIAS et al., 2009; MEDEIROS et al.,

2003).

Diversas culturas, em especial o milho e o algodao, tem sido infestadas por

Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae), chamada “lagarta do cartucho-do-

milho”(BASTOS; TORRES; BUENO, 2010; CRUZ; FIGUEIREDO; MATOSO, 1999; ES-

CRIBANO et al., 2000; OLIVEIRA et al., 2004). Por ser um inseto cuja fase imatura se

trata de uma lagarta desfolhadora, essa especie e de grande importancia no cenario agrıcola

mundial (CRUZ et al., 1997; DESNEUX et al., 2010; ESCRIBANO et al., 2000).

Como uma forma alternativa de controle de pragas, estudos tem avaliado a

eficiencia de predacao de diversas especies sobre S. frugiperda, abrangendo um espectro

amplo de famılias de insetos, e.g. Anthocoridae, Pentatomidae, Reduviidae (Hemiptera)

(COGNI; FREITAS; AMARAL FILHO, 2002; DE CLERCQ; MOHAGHEGH; TIRRY, et

al., 2000; ISENHOUR; LAYTON; WISEMAN, et al., 1990), Forficulidae e Anisolabididae

(Dermaptera) (REIS; OLIVEIRA; CRUZ, 1988; SILVA; BATISTA; BRITO, 2009). Alem

de predadores, ha uma ampla lista de parasitoides que utilizam S. frugiperda como substrato

de oviposicao (MOLINA-OCHOA et al., 2003).

A liberacao massal de inimigos naturais pode ser feita, utilizando-se apenas

uma especie, sendo tambem possıvel liberar mais de um predador ao mesmo tempo. Nesse

cenario, e importante determinar, em estudo previo, se os predadores irao afetar um ao

outro, em termos de competicao pela praga, ou mesmo predacao intraguilda. Caso sejam

liberados, em conjunto, predador e parasitoide, sao necessarios estudos previos com relacao

a especificidade de parasitismo do parasitoide, bem como se o predador nao se alimentara

24

de ovos ou imaturos parasitados mais do que se alimenta das lagartas saudaveis.

A especie Euborellia annulipes Lucas (Dermaptera: Anisolabididae) e um

predador de ovos e lagartas de S. frugiperda (SILVA; BATISTA; BRITO, 2009) e vem

recebendo maior atencao, recentemente, com vistas ao controle da lagarta na cultura do

milho (FERREIRA et al., 2009; REDOAN et al., 2010). Tambem conhecida popularmente

como “tesourinha”, E. annulipes e encontrada em milho, algodao, dentre outras culturas.

Na fase adulta, tem uma alta capacidade de predacao, sendo considerada, juntamente com

especies do genero Doru, predadoras promissoras e importantes inimigos naturais de pragas

do milho (NONINO; PASINI; VENTURA, 2007; REDOAN et al., 2010). A alta densidade

de tesourinhas no milho pode resultar na manutencao das populacoes de S. frugiperda abaixo

do limiar de dano economico da cultura (WAQUIL; VILLELA; FOSTER, 2002).

O pentatomıdeo Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae)

pode ser comumente encontrado em sistemas agrıcolas e florestais, em diversos paıses das

Americas Central e do Sul (THOMAS, 1992). De habito generalista, o inseto apresenta

grande potencial para uso no manejo integrado de pragas (DE CLERCQ et al., 1998). Den-

tre outras especies, o predador pode atuar controlando Spodoptera frugiperda em culturas

de milho e algodao, bem como Alabama argillacea, tambem no algodao (OLIVEIRA et al.,

2002).

Desde o seculo passado, parasitoides tem sido usados em extensa area, em

mais de 30 paıses, para combater as pragas. Li (1994) e Pratissoli et al. (2002) fizeram

um levantamento das especies de parasitoides que afetam S. frugiperda, indicando sua lo-

calidade. No Brasil, tem-se estudado algumas especies em especial: Campoletis flavicincta

Ashmead (Hymeoptera: Ichneumonidae), Cotesia marginiventris Cresson (Hymenoptera:

Braconidae), Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera: Ichneumonidae), Trichogramma

sp (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e Telenomus sp (Hymenoptera: Scelionidae) (ASH-

LEY, 1983; PRATISSOLI et al., 2002). Com relacao a parasitoides larvais da praga, tem-se

dado atencao a C. flavicincta, que demonstrou grande potencial em reduzir o consumo de

folhas pelo imaturo, quando parasitado (CRUZ; FIGUEIREDO; MATOSO, 1999). Esse

parasitoide, ao ovipositar em lagartas da praga, faz com que elas tenham um desenvolvi-

mento desacelerado, sendo que os parasitoides imaturos emergirao, matando a lagarta antes

de pupar (MATOS NETO et al., 2004).

Dentre as ferramentas analıticas relevantes para estudos enfatizando pragas

agrıcolas, destaca-se a modelagem estatıstica. A partir do ajuste de modelos estatısticos a

dados obtidos em experimentos, e possıvel estimar a mortalidade advinda das taxas de com-

peticao e predacao, bem como parasitismo e respostas da presa a essas intervencoes. Pode-

se, tambem, predizer os efeitos resultantes da liberacao de predadores ou parasitoides sobre

a praga. Para modelar respostas relacionadas a mortalidade, frequentemente utilizam-se

modelos lineares generalizados (NELDER; WEDDERBURN, 1972). Esses modelos podem

estimar, com precisao, a probabilidade de a praga sucumbir ao efeito da predacao, assim

25

como a eficiencia de um predador especıfico, quando em competicao com outro.

Para caracterizar o processo de tempo ate determinado evento, modelos de

analise de sobrevivencia sao utilizados. As observacoes de tempo ate o primeiro ataque dos

predadores se encaixam nesse tipo de analise. Alem disso, modelos aditivos generalizados

podem ser utilizados para incluir termos suavizadores no preditor linear, a fim de descrever

processos nao-lineares (HASTIE; TIBSHIRANI; FRIEDMAN, 2008; WOOD, 2006). Esse

tipo de analise pode ser utilizada em dados de competicao intra-especıfica, os quais apre-

sentam observacoes de taxas de mortalidade ao longo do tempo em um grupo de insetos

que competem entre si por alimento.

Para fazer inferencia a partir do ajuste de um modelo, deve-se verificar se

a qualidade do ajuste e boa. Se os dados apresentarem, por exemplo, superdispersao,

e isso nao for incorporado no modelo adequadamente, a significancia dos efeitos pode ser

declarada incorretamente (HINDE; DEMETRIO, 1998). Uma ferramenta util para verificar

a qualidade do ajuste e o grafico meio-normal com envelope de simulacoes, proposto por

Atkinson (1987). Ainda nao existe funcao no software estatıstico gratuito R (R CORE

TEAM, 2013), disponıvel na Comprehensive R Archive Network (CRAN), que faca esse

grafico para modelos lineares generalizados com diferentes distribuicoes e funcoes de ligacao.

Ao introduzir um inimigo natural de uma praga em um agroecossistema,

causa-se uma perturbacao nas relacoes ecologicas previamente estabelecidas. Isso pode

trazer maior estabilidade ao sistema, ou ainda levar especies a extincao local (LEVINS;

WILSON, 1980; LIMA et al., 2009). Inicialmente, Lotka (1925) e Volterra (1926) estu-

daram a dinamica dos modelos de predacao, sendo que algum tempo depois, Nicholson

e Bailey (1935) formularam modelos que reproduziam a dinamica hospedeiro-parasitoide.

Ja Murdoch, Chesson e Chesson (1985) discutiram as implicacoes ecologicas a luz da mo-

delagem matematica do controle biologico. Outros modelos que levavam em consideracao

interacoes entre predadores introduzidos e presas, bem como competicao entre predadores

foram propostos (HASSELL, 1988; TANG; CHEKE, 2008). Esses modelos podem ajudar a

entender os processos complexos que geram o comportamento dinamico especıfico de cada

agente de controle biologico (BATTEL; MORAL; GODOY, 2012).

Este trabalho tem, como objetivos, avaliar a competicao entre os predadores

E. annulipes e P. nigrispinus em relacao a S. frugiperda e A. argillacea, testar a preferencia

dos predadores entre larvas de S. frugiperda parasitadas ou nao por C. flavicincta, bem

como estudar a dinamica de competicao intraespecıfica dos predadores, quando em escassez

de recurso. Tambem, objetiva-se estudar esses sistemas por meio de modelos estatısticos

e, para verificar a qualidade de ajuste de modelos lineares generalizados, desenvolver uma

funcao no software estatıstico gratuito R (R CORE TEAM, 2013) para a obtencao de

graficos meio-normais com envelopes de simulacao (ATKINSON, 1985).

26

Referencias

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31

2 GRAFICOS MEIO-NORMAIS COM ENVELOPE SIMULADO: UMA IM-

PLEMENTACAO NO R

Resumo

Dados de contagens e proporcoes podem apresentar superdispersao, isto e,

uma variabilidade maior do que a esperada pelos modelos de Poisson e binomial, respectiva-

mente. Diferentes modelos que incorporam superdispersao podem ser usados para analisar

dados dessa natureza, como modelos com uma funcao de variancia generalizada, modelos

com efeitos aleatorios, modelos inflacionados de zeros e modelos de mistura de distribui-

coes. Verificar a qualidade do ajuste e as pressuposicoes desses modelos nao e uma tarefa

facil e o uso de graficos meio-normais com envelope simulado e uma possıvel solucao para

esse problema. Esses graficos sao indicativos de qualidade de ajuste que pode ser utilizado

com qualquer modelo linear generalizado, mesmo os contınuos e que nao incorporam super-

dispersao. No software gratuito R, funcoes que geram esses graficos para diferentes tipos

de modelos ainda nao estao disponıveis na Comprehensive R Archive Network (CRAN).

Funcoes que geram o grafico meio-normal com envelope simulado para diferentes tipos de

modelos lineares generalizados contınuos e discretos, para analisar dados de contagens e

proporcoes, com ou sem superdispersao, foram desenvolvidas e alguns exemplos de uso

foram apresentados. Ainda serao implementadas novas funcionalidades anteriormente ao

envio das funcoes a CRAN.

Palavras-chave: Modelos lineares generalizados; Superdispersao; Dados discretos e contı-

nuos; Verificacao da qualidade do ajuste; funcoes em R

Abstract

Count and proportion data may present overdispersion, i.e., the variability

is larger than it was expected by the Poisson and binomial models, respectively. Different

generalized linear models that incorporate overdispersion may be used to analyse this type

of data, such as models that use a generalized variance function, random-effects models,

zero-inflated models and compound distribution models. Assessing the goodness-of-fit and

verifying the assumptions of these models is not an easy task and the use of half-normal

plots with a simulated envelope is a possible solution for this problem. These plots are

an indicative of goodness-of-fit that may be used with any generalized linear model, even

continuous models and non-overdispersed models. In the open-source software R, functions

that generate these plots are not yet available at the Comprehensive R Archive Network

32

(CRAN). Functions that generate the half-normal plot with a simulated envelope for dif-

ferent types of continuous and discrete generalized linear models, to analyse counts and

proportions data with or without overdispersion are developed and their source-codes are

presented. A few examples of how to use the functions are shown. New functionalities are

still to be implemented before these functions are sent to CRAN.

Keywords: Generalized linear models; Overdispersion; discrete and continuous data; Asses-

sing goodness-of-fit; R functions

2.1 Introducao

Ao ajustar modelos de regressao, e muito importante fazer analises de diagnos-

tico, com o objetivo de verificar a qualidade do ajuste. Falhas em checar as pressuposicoes

do modelo ajustado podem levar a interpretacoes equivocadas das estimativas do modelo,

bem como a conclusoes imprecisas em relacao ao processo estudado. As analises de diag-

nostico tem como objetivo determinar se ha algo estranho com uma ou mais observacoes

(ATKINSON, 1985). Dentre os motivos para ma qualidade de ajuste, os mais comuns sao:

- erros de medicao das variaveis observadas ou explanatorias, ou ainda erros de digitacao

dos dados;

- preditor linear incompleto ou inadequado para descrever a estrutura sistematica dos

dados;

- especificacao incorreta da distribuicao do erro ou da funcao de ligacao;

- os dados sao superdispersos e o modelo utilizado nao incorpora superdispersao;

- o modelo utilizado, simplesmente, nao e o mais adequado para analisar os dados;

- combinacao de duas ou mais razoes especificadas acima.

Diversos testes foram desenvolvidos para verificar as pressuposicoes de mo-

delos de regressao, bem como para verificar a qualidade do ajuste. Para o modelo normal,

por exemplo, existem testes formais para verificar a normalidade de resıduos (SHAPIRO;

WILK, 1965), a aditividade dos termos (TUKEY, 1949) e a homogeneidade de varian-

cias (BARTLETT, 1937). Ja Atkinson (1985) apresenta tecnicas graficas para analises de

diagnostico, como diferentes graficos utilizando diferentes tipos de resıduos e medidas de in-

fluencia (leverage e distancia de Cook) obtidas a partir das variaveis explanatorias, resıduos

e coeficientes estimados.

33

Diversos tipos de resıduos podem ser utilizados, como os resıduos ordinarios,

padronizados internamente, padronizados externamente (estudentizados), resıduos de Pe-

arson, resıduos de Anscombe e resıduos componentes da deviance. Para maiores detalhes

sobre tipos de resıduos utilizados em analises de diagnostico de modelos lineares genera-

lizados, ver Cordeiro e Demetrio1 (em fase de elaboracao) e McCullagh e Nelder (1989).

Dentre os graficos utilizados, pode-se destacar:

- grafico dos resıduos versus cada variavel explanatoria do modelo – pode indicar se

termos de ordem superior devem ser incluıdos no modelo, no caso de variaveis expla-

natorias quantitativas;

- grafico dos resıduos versus variaveis explanatorias que nao foram incluıdas no modelo

– nesse caso, uma relacao sistematica indica que a variavel explanatoria deva ser

incluıda no preditor linear;

- grafico dos resıduos versus os valores ajustados – pode mostrar heterogeneidade de

variancias e valores discrepantes;

- grafico normal ou meio-normal dos resıduos (resıduos ordenados contra estatısticas de

ordem da distribuicao normal ou meio-normal) – indica se ha observacoes discrepantes,

bem como se a distribuicao do erro foi corretamente especificada;

- grafico da variavel adicionada – utilizado para detectar a relacao da variavel depen-

dente com uma variavel explanatoria nao incluıda no preditor linear, livre dos efeitos

das outras variaveis.

Em graficos normais ou meio-normais para modelos com distribuicao normal,

caso o modelo esteja bem ajustado, os resıduos estudentizados seguem uma distribuicao

normal padrao. Logo, o grafico normal ou meio-normal dos resıduos deve exibir uma linha

reta, bissetriz dos quadrantes ımpares. Porem, e difıcil interpretar se os pontos estao sufi-

cientemente alinhados, ou ainda, se as irregularidades inevitaveis dos pontos sao causadas

por algo alem de flutuacao aleatoria. Outra dificuldade com esses graficos e que a orde-

nacao das observacoes pode introduzir dependencia entre os valores (ATKINSON, 1985).

Em modelos lineares generalizados, esse grafico pode ter varios formatos, dependendo da

distribuicao do erro. Atkinson (1985) propoe a adicao de um envelope simulado, de modo

que, sob o modelo correto, e provavel que os pontos estejam dentro do envelope. O objetivo

nao e desenvolver uma regiao de aceitacao ou rejeicao de observacoes, mas sim um guia

para que tipo de formato seja esperado, caso o modelo esteja correto.

Em analises envolvendo modelos lineares generalizados, o grafico meio-normal

com envelope simulado e bastante util para a verificacao da qualidade do ajuste, princi-

palmente quando se trata de analises utilizando modelos que incorporam superdispersao

1CORDEIRO, G. M.; DEMETRIO, C. G. B. Modelos lineares generalizados e extensoes.

34

(DEMETRIO; HINDE, 1997). Demetrio e Hinde (1997) escreveram macros para produzir

esses graficos para o GLIM4, implementando diversos modelos que incorporam superdis-

persao. O objetivo deste trabalho e desenvolver uma funcao para o software gratuito R (R

CORE TEAM, 2013) que produza os graficos meio-normais com envelope simulado para

diferentes tipos de modelos lineares generalizados que incorporam ou nao, superdispersao

e/ou inflacao de zeros.

2.2 Modelos lineares generalizados e superdispersao

A teoria dos modelos lineares generalizados (MLG) e uma teoria unificadora

da modelagem estatıstica, como uma classe de modelos de regressao formulados por Nelder e

Wedderburn (1972), que reuniram os modelos de regressao normal, binomial, Poisson, gama

e normal inverso, que ate entao eram estudados separadamente. Essa teoria veio generalizar

a analise de variancia introduzindo a analise de desvios (“Analysis of Deviance”).

Considerando as variaveis aleatorias 𝑌1, . . . , 𝑌𝑛, com funcao de probabilidade

(𝑌𝑖 discreta) ou funcao densidade de probabilidade (𝑌𝑖 contınua), associadas a um conjunto

de variaveis explanatorias 𝑥1, ..., 𝑥𝑝, o MLG envolve tres componentes para uma amostra de

𝑛 observacoes (𝑦𝑖,xi), em que xi = (𝑥𝑖1, ..., 𝑥𝑖𝑝)𝑇 e o vetor coluna das variaveis explanatorias

para a observacao 𝑖.

O primeiro componente, o componente aleatorio, e representado pelo con-

junto de variaveis 𝑌1, . . . , 𝑌𝑛, provenientes da mesma distribuicao, pertencente a famılia

exponencial na forma canonica com funcao de probabilidade ou densidade de probabilidade

expressa por:

𝑓(𝑦𝑖, 𝜃𝑖, 𝜑) = exp {𝜑−1[𝑦𝑖𝜃𝑖 − 𝑏(𝜃𝑖)] + 𝑐(𝑦𝑖, 𝜑)}, (2.1)

sendo 𝑏(.) e 𝑐(.) funcoes conhecidas, 𝜑 > 0 um parametro de dispersao, conhecido e 𝜃𝑖

chamado de parametro canonico. A funcao que relaciona 𝜃 a media 𝜇 e a funcao inversa de

𝑏′(.), denotada por 𝜃 = 𝑞(𝜇). Demonstra-se que: E(𝑌𝑖) = 𝜇𝑖 = 𝑏′(𝜃𝑖) e Var(𝑌𝑖) = 𝜑𝑏”(𝜃𝑖) =

𝜑𝑉𝑖, em que 𝑉𝑖 = 𝑉 (𝜇𝑖) = 𝑑𝜇𝑖/𝑑𝜃𝑖 e chamada de funcao de variancia, que depende apenas da

media 𝜇𝑖. Pertencem a famılia exponencial, na forma canonica, as distribuicoes contınuas

normal, gama e normal inversa e discretas binomial, Poisson e binomial negativa.

No segundo componente, denominado componente sistematico, sendo X =

(x1, ...,xn)𝑇 a matriz do modelo e 𝛽 = (𝛽1, ..., 𝛽𝑛)𝑇 o vetor de parametros desconhecidos, o

preditor linear 𝜂 = (𝜂1, ..., 𝜂𝑛)𝑇 e dado pela soma linear dos efeitos das variaveis explanato-

rias, ou seja, 𝜂 = X𝛽. Caso um parametro tenha valor conhecido, seu termo correspondente

na estrutura linear e chamado de offset. O ultimo componente, denominado funcao de liga-

cao, relaciona o componente aleatorio ao componente sistematico, vinculando a media ao

preditor linear, ou seja, 𝜂𝑖 = 𝑔(𝜇𝑖), sendo 𝑔(.) uma funcao monotona e diferenciavel.

35

Nelder e Wedderburn (1972) propuseram uma medida de discrepancia para

medir o ajuste de um MLG, chamada deviance, ou desvio escalonado, cuja expressao e dada

por

𝑆𝑝 = 2(��𝑛 − ��𝑝), (2.2)

sendo ��𝑛 e ��𝑝 os maximos do logaritmo da funcao de verossimilhanca para os modelos satu-

rado e sob estudo, respectivamente. Temos

��𝑛 = 𝜑−1

𝑛∑𝑖=1

[𝑦𝑖𝜃𝑖 − 𝑏(𝜃𝑖)] +𝑛∑

𝑖=1

𝑐(𝑦𝑖, 𝜑)

e

��𝑝 = 𝜑−1

𝑛∑𝑖=1

[𝑦𝑖𝜃𝑖 − 𝑏(𝜃𝑖)] +𝑛∑

𝑖=1

𝑐(𝑦𝑖, 𝜑),

em que 𝜃 e 𝜃 sao as estimativas de maxima verossimilhanca do parametro canonico para os

modelos saturado e sob estudo, respectivamente. Assim, pode-se escrever

𝑆𝑝 = 𝜑−1𝐷𝑝 = 2𝜑−1

𝑛∑𝑖=1

[𝑦𝑖(𝜃𝑖 − 𝜃𝑖) + 𝑏(𝜃𝑖) − 𝑏(𝜃𝑖)] (2.3)

sendo 𝐷𝑝, chamada deviance, uma funcao que depende somente dos dados 𝑦 e das medias

ajustadas ��, ao passo que 𝑆𝑝 depende tambem do parametro de dispersao 𝜑.

Outra medida importante de discrepancia do ajuste de um modelo linear

generalizado e a estatıstica de Pearson generalizada 𝑋2𝑝 , dada por

𝑋2𝑝 =

𝑛∑𝑖=1

(𝑦𝑖 − ��𝑖)2

𝑉 (��𝑖). (2.4)

Embora ambas as estatısticas 𝑋2𝑝 e 𝐷𝑝 tenham, assintoticamente, distribuicao 𝜒2 com 𝑛−𝑝

graus de liberdade, Jørgensen (2002) recomenda o uso da estatıstica 𝑋2𝑝 , pois sua distri-

buicao converge mais rapidamente, conforme 𝑛 cresce. Para maiores detalhes a respeito

do algoritmo de estimacao dos MLGs, descricoes detalhadas de diferentes tipos de MLGs e

funcoes de verossimilhanca, ver McCullagh e Nelder (1989).

Para analisar dados na forma de proporcoes e contagens, os modelos bino-

mial e de Poisson sao, respectivamente, os modelos padroes iniciais. Para as distribuicoes

binomial e de Poisson, tem-se o parametro de dispersao 𝜑 = 1, fixo. Para um modelo bem

ajustado, espera-se que a deviance residual ou a estatıstica 𝑋2𝑝 sejam aproximadamente

iguais ao numero de graus de liberdade do resıduo. Quando isso nao acontece, pode ser

que se tenha um modelo mal ajustado (por diferentes motivos, como preditor linear mal

36

especificado, funcao de ligacao mal especificada ou presenca de valores discrepantes) ou

que, simplesmente, a variacao dos dados e maior do que a predita pelo modelo, fenomeno

conhecido como superdispersao.

Dentre as possıveis causas da superdispersao, podem-se citar:

- variabilidade do material experimental – a variabilidade individual (natural) das uni-

dades experimentais pode ser maior do que a esperada pelo modelo utilizado;

- correlacao entre respostas individuais – experimentos com fatores com estrutura ani-

nhada ou que avaliam o mesmo indivıduo ao longo do tempo resultam em dados

correlacionados;

- amostragem em multi-estagios – quando as observacoes sao feitas sequencialmente em

nıveis diferentes de uma populacao estruturada em uma hierarquia;

- agregacao – as respostas individuais sao agrupadas em um nıvel superior, agregado,

podendo levar a uma mistura de distribuicoes.

Como consequencias de nao levar em conta a superdispersao dos dados no

modelo, tem-se:

- verificacao incorreta da significancia dos efeitos do modelo - os erros padroes sao

subestimados, levando a uma maior significancia dos efeitos;

- superestimacao da deviance associada aos termos do modelo, levando a selecao de

modelos desnecessariamente complexos;

- intervalos de predicao menores;

- interpretacao incorreta do modelo.

Para incorporar a superdispersao no modelo, existem diferentes metodos. Um

deles envolve a especificacao de uma funcao de variancia mais geral

Var(𝑌 ) = 𝜑𝑉 (𝜇)

e estimacao dos parametros do modelo pelo metodo da quase-verossimilhanca. Um estima-

dor para 𝜑 e dado por

𝜑 =𝑋2

𝑝

g.l. do resıduo.

Para os modelos binomial e de Poisson, tem-se Var(𝑌1) = 𝜑𝑛𝜋(1 − 𝜋) e Var(𝑌2) = 𝜑𝜇,

respectivamente, e esses modelos sao chamados quase-binomial e quase-Poisson. Essa es-

pecificacao da funcao de variancia recebe o nome de “superdispersao constante” (HINDE;

DEMETRIO, 1998).

37

A funcao de variancia pode ser especificada de maneira ainda mais geral. Para

dados de proporcoes, pode-se supor que

Var(𝑌1) = 𝑛𝜋(1 − 𝜋){1 + 𝜑(𝑛− 1)𝛿1 [𝜋(1 − 𝜋)]𝛿2}.

Quando 𝜑 = 0, tem-se a mesma expressao da variancia do modelo binomial; quando

𝛿1 = 𝛿2 = 0 tem-se a do modelo quase-binomial numa parametrizacao um pouco dife-

rente; quando 𝛿1 = 1 e 𝛿2 = 0, tem-se o modelo beta-binomial. Outros tipos de funcoes de

variancia podem ser construıdos por meio dessa forma geral. Ja para o dados de contagem,

pode-se supor que

Var(𝑌2) = 𝜇(1 + 𝜑𝜇𝛿).

Quando 𝜑 = 0, tem-se a mesma expressao da variancia do modelo de Poisson; fazendo

𝛿 = 0, tem-se a do modelo quase-Poisson; ao definir 𝛿 = 1, tem-se a do modelo binomial

negativo.

Existem modelos de misturas de distribuicoes que tambem podem ser utili-

zados para incorporar a superdispersao. O modelo binomial negativo, por exemplo, pode

ser obtido a partir de uma mistura em que a variavel resposta tem distribuicao de Poisson

com media variando de acordo com uma distribuicao gama (MOOD; GRAYBILL; BOES,

1974).

Alem disso, podem-se incluir efeitos aleatorios aditivos no preditor linear, de

modo a se obter

𝜂 = X𝛽 + 𝜎z,

com z = (𝑧1, 𝑧1, . . . , 𝑧𝑛)𝑇 o vetor de efeitos aleatorios, com um efeito para cada parcela, de

modo que 𝑍𝑖 ∼ 𝑁(0, 1). Se os dados consistirem de proporcoes, por exemplo, e se uma

funcao de ligacao logıstica for utilizada, esse modelo e chamado logıstico-normal. Esse tipo

de modelo traz interpretacoes biologicas intrınsecas, como por exemplo, em experimentos

dose-resposta, nos quais diferentes doses de pesticidas sao aplicadas em insetos, o inseto

pode se debater e nao absorver totalmente a dose pulverizada.

Maiores detalhes a respeito dos modelos utilizados para incorporar a super-

dispersao de dados de contagens e proporcoes podem ser encontrados em Hinde e Demetrio

(1998) e em Demetrio, Hinde e Moral (em fase de elaboracao)2.

2.3 Graficos meio-normais com envelope simulado

Essa tecnica, relativamente simples, para verificacao da adequacao do ajuste

de um determinado modelo a um conjunto de observacoes, proposta por Atkinson (1985),

consiste em se plotarem os valores absolutos ordenados de uma determinada medida de

2DEMETRIO, C. G. B.; HINDE, J.; MORAL, R. A. Models for overdispersed data in entomology. In:GODOY, W. A. C.; FERREIRA, C. P. (Eds.). Ecological modeling applied to entomology. Springer.

38

diagnostico (diferentes tipos de resıduos, distancia de Cook, medida de leverage etc.) versus

as estatısticas de ordem esperadas da distribuicao meio-normal, calculadas por

Φ−1

(𝑖 + 𝑛− 1

8

2𝑛 + 12

),

sendo 𝑛 o tamanho da amostra e 𝑖 = 1, . . . , 𝑛, adicionando-se a esse grafico um envelope

simulado. Geralmente, utilizam-se os resıduos de Pearson ou componentes da deviance

escalonados como medida de diagnostico para a verificacao da qualidade de ajuste de um

modelo linear generalizado.

Para a obtencao do envelope simulado, deve-se:

i. Obter 𝑑(𝑖), os valores de uma quantidade diagnostica em valor absoluto e em ordem

crescente;

ii. Simular 99 amostras do modelo ajustado com o mesmo valor para as variaveis expla-

natorias;

iii. Fazer o ajuste do modelo para as 99 amostras e, para cada ajuste, obter quantidade

diagnostica de interesse, 𝑑*𝑗(𝑖), 𝑗 = 1, . . . , 99, 𝑖 = 1, . . . , 𝑛, em valor absoluto e em

ordem crescente;

iv. Para cada 𝑖, computar os percentis 5%, 50% e 95%;

v. Fazer o grafico desses percentis e dos 𝑑(𝑖), observados, contra as estatısticas de ordem

da distribuicao meio-normal.

Se a maior parte dos pontos estiverem contidos no envelope simulado, ha indı-

cios de ajuste bom do modelo. Esse grafico permite a deteccao de observacoes discrepantes,

bem como se a distribuicao do erro foi corretamente especificada, ou ainda, se ha superdis-

persao nos dados que deve ser levada em conta na analise das observacoes (DEMETRIO;

HINDE, 1996; HINDE; DEMETRIO, 1998).

2.4 A funcao hnp()

Para gerar os graficos meio-normais com envelope simulado para diferentes

tipos de modelos, foi implementada, no software gratuito R (R CORE TEAM, 2013), a

funcao hnp(), que gera objetos com a classe hnp. Um metodo para a classe hnp que utiliza

a funcao plot() foi programado para fazer o grafico dos objetos da classe hnp, chamado

plot.hnp(). Em sua versao atual, a funcao gera os graficos para os modelos indicados na

Tabela 2.1. Para o uso da funcao hnp(), ha necessidade de estarem disponıveis os pacotes

MASS e nnet (VENABLES; RIPLEY, 2002), pscl (ZEILEIS; KLEIBER; JACKMAN, 2008),

39

Tabela 2.1 – Funcoes utilizadas e pacotes necessarios para o ajuste dos modelos, que serao utilizados paraa producao do grafico meio-normal com envelope simulado por meio da funcao hnp

Modelo ajustado Pacote Funcao(oes) usadas

Normal

stats

lm()

aov()

glm(..., family=gaussian)

Gama glm(..., family=Gamma)

Normal inverso glm(..., family=inverse.gaussian)

Binomial glm(..., family=binomial)

Quase-binomial glm(..., family=quasibinomial)

Poisson glm(..., family=poisson)

Quase-Poisson glm(..., family=quasipoisson)

Binomial negativo MASS glm.nb()

Poisson inflacionado de zeros

pscl

zeroinfl()

Binomial negativozeroinfl(..., dist=’negbin’)

inflacionado de zerosPoisson truncado hurdle()

Binomial negativo truncado hurdle(..., dist='negbin')

Logıstico-normallme4

glmer(..., family=binomial)

Poisson-normal glmer(..., family=poisson)

Beta-binomial VGAM vglm(..., family=betabinomial)

Multinomial nnet multinom()

lme4 (BATES; MAECHLER; BOLKER, 2013) e VGAM (YEE, 2013), no software estatıstico

R (R CORE TEAM, 2013).

A funcao hnp() cria objetos da classe hnp e chama, internamente, a funcao

plot.hnp para fazer o grafico. Para utiliza-la, basta especificar o argumento object (em

conjunto com o argumento data, quando necessario, conforme especificado na lista acima)

e ela sera rodada em seus padroes. As funcoes a serem utilizadas para o ajuste do modelo

o qual se deseja verificar qualidade de ajuste devem ser as especificadas na Tabela 2.1.

Adicionalmente, a funcao hnp permite que seja especificada, para objetos da classe glm,

qualquer funcao de ligacao ja implementada no R. Vale ressaltar que o grafico produzido e

completamente personalizavel, sendo que o usuario pode alterar cores, tipos de linha, for-

mato dos pontos, nomes dos eixos, entre outros. O codigo-fonte das funcoes sera publicado

na CRAN, brevemente.

As funcoes hnp() e plot.hnp() tem os argumentos que se seguem:

hnp <- function(object, sim=99, maxit, conf=.95, resid.type, data, warn=F,

how.many.out=F, halfnormal=T, save.sim=F, print.on=F, ...)

plot.hnp <- function(object, cex, pch, col, lty, lwd, type,

xlab, ylab, main, legpos, legcex, ...)

- object: objeto no qual foi armazenado o ajuste do modelo.

40

- sim: numero de simulacoes para construir o envelope. O padrao e 99.

- maxit: numero maximo de iteracoes do algoritmo de estimacao dos MLG. O padrao

e 25 para objetos das classe glm e vglm, 300 para objetos da classe mer e 10000 para

objetos das classes zeroinfl e hurdle.

- conf: nıvel de confianca do envelope simulado. O padrao e 0.95.

- resid.type: tipo de resıduos a serem utilizados para a construcao do grafico ('deviance',

'pearson', 'response', 'working'). Tipos 'student' e 'standard' podem ser usados

para objetos aov e lm para resıduos estudentizados e padronizados, respectivamente.

- data: conjunto de dados da classe data.frame utilizado no ajuste do modelo, necessa-

rio para objetos da classe vglm, mer, e para ajustes utilizando as funcoes multinom(),

zeroinfl(), hurdle(), aov(), lm() e glm.nb() com um termo offset no preditor li-

near.

- warn: argumento logico. Se TRUE, permite exibicao de warnings no console ao

ajustar os modelos aos dados simulados. O padrao e FALSE.

- how.many.out: argumento logico. Se TRUE, imprime no console o numero de pontos

que estao fora do envelope de simulacoes. O padrao e FALSE.

- halfnormal: argumento logico. Se TRUE, a funcao produz um grafico meio-normal.

Se FALSE, produz um grafico normal. O padrao e TRUE.

- save.sim: argumento logico. Se TRUE, retorna um objeto da classe hnp contendo:

$x: quantis teoricos (eixo das abscissas) do grafico;

$lower: limite inferior do envelope;

$median: mediana do envelope;

$upper: limite superior do envelope;

$residuals: resıduos do modelo ajustado;

$how.many.out: valor logico que indica para a funcao plot.hnp() se o numero de

pontos que estao fora do envelope deve ser impresso no console;

$total: numero total de pontos;

$out: numero de pontos fora do envelope;

$print.on: valor logico que indica para a funcao plot.hnp() se o numero de pontos

que estao fora do envelope deve ser impresso no grafico.

- print.on: argumento logico. Se TRUE, o numero de pontos que esta fora do envelope

e impresso no grafico. O padrao e FALSE.

41

- legpos: se print.on = TRUE, esse argumento especifica a posicao onde a informacao

deve ser impressa no grafico ('topright', 'topleft', 'bottomright', 'bottomleft').

- legcex: se print.on = TRUE, e equivalente ao argumento cex passado para a funcao

legend().

- ...: parametros graficos passados para a funcao matplot – cex, pch, col, lty, lwd,

type, xlab, ylab, main, . . .

2.5 Exemplos

2.5.1 Pontos de ebulicao nos Alpes

Um conjunto de dados apresentado por Atkinson (1985, p. 4) (Tabela 2.2)

relaciona os pontos de ebulicao da agua (em ∘F) em diferentes pressoes atmosfericas (em

polegadas de mercurio – in. Hg), obtidas ao fazer as mensuracoes em diferentes altitudes

nos Alpes. O objetivo dessa pesquisa era predizer a pressao atmosferica por meio da tempe-

ratura de ebulicao da agua, que e mais facilmente medida. O conjunto de dados apresenta

17 observacoes, sendo a variavel preditora o ponto de ebulicao da agua e a variavel resposta

transformada 100 × log (pressao) (ATKINSON, 1985).

Tabela 2.2 – Pontos de ebulicao da agua sob diferentes pressoes atmosfericas nos Alpes (retirado de Atkin-son, 1985)

Ponto de ebulicao (∘F) Pressao atmosferica (inHg)194,5 20,79194,3 20,79197,9 22,40198,4 22,67199,4 23,15199,9 23,35200,9 23,89201,1 23,99201,4 24,02201,3 24,01203,6 25,14204,6 26,57209,5 28,49208,6 27,76210,7 29,04211,9 29,88212,2 30,06

Esse exemplo ilustra o uso do grafico meio-normal com envelope de simulacoes

para detectar valores discrepantes. No caso deste conjunto de dados, ao fazer o ajuste do

modelo de regressao linear com distribuicao normal e funcao de ligacao identidade, nota-se

42

que o modelo nao se ajusta ao conjundo de dados e que a observacao 12 e, claramente, um

valor discrepante (Figura 2.1(a)). Essa observacao foi retirada do conjunto de dados para

um ajuste subsequente do modelo de regressao linear (Figura 2.1(b)). Ainda esta presente

um ponto fora do envelope, porem a relacao linear entre as variaveis e suficientemente

forte, de modo que nao e preciso remover tambem essa observacao. Fazendo um terceiro

ajuste, agora com uma funcao de ligacao logarıtmica e variavel resposta original, percebe-se

que a observacao 12 continua sendo um valor discrepante (Figura 2.1(c)) e, removendo-a,

obtem-se um bom ajuste do modelo (Figura 2.1(d)).

1.0 1.5 2.0

02

46

810

12

(a)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

(b)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

(c)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0

0.00

0.05

0.10

0.15

(d)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

Figura 2.1 – Graficos meio-normais com envelope simulado para os ajustes dos modelos (a) normal deregressao, (b) excluindo a observacao 12, (c) com variavel resposta original e funcao de ligacaologarıtmica e (d) excluindo a observacao 12 do ajuste anterior, para os dados de temperaturade ebulicao e pressao atmosferica apresentados em Atkinson (1985, p. 4)

Os comandos que se seguem foram utilizados para os ajustes dos modelos e

obtencao dos graficos meio-normais com envelope simulado:

# carregando o conjunto de dados

data(forbes, package="MASS")

forbes$lpres <- 100*log(forbes$pres)

43

# ajuste do modelo de regress~ao linear

fm1 <- lm(lpres ~ bp, forbes)

hnp(fm1, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",

main="A", cex.main=1.8, pch=4)

# retirando a observac~ao 12

fm2 <- lm(lpres ~ bp, forbes[-12,])


main="B", cex.main=1.8, pch=4)

# com func~ao de ligac~ao logarıtmica e variavel resposta original

fm3 <- glm(pres ~ bp, family=gaussian(link="log"), forbes)


main="C", cex.main=1.8, pch=4)

# retirando, novamente, a observac~ao 12

fm4 <- glm(pres ~ bp, family=gaussian(link="log"), forbes[-12,])


main="D", cex.main=1.8, pch=4)

2.5.2 Oviposicao de Diaphorina citri

A Tabela 2.3 apresenta os dados referentes a um experimento conduzido no

delineamento inteiramente casualizado, com sete tratamentos e dez repeticoes. Esse ex-

perimento tinha o objetivo de verificar os efeitos de oleos agrıcolas sobre a oviposicao de

Diaphorina citri, importante vetor de patogenos bacterianos que causam Huanglongbing,

o greening dos citros (AMARAL et al., 2012). Os tratamentos consistiram de solucoes dos

oleos minerais Oppa e Iharol e do oleo vegetal Nortox, em concentracoes de 5 g.kg−1 (0,5%)

e 10 g.kg−1 (1,0%), e de agua, como controle. As solucoes foram borrifadas em plantas da

especie Murraya paniculata, sendo cada planta uma unidade experimental. Apos a secagem,

dez femeas gravidas de D. citri foram liberadas em cada planta. Os insetos permaneceram

la por cinco dias e, apos esse perıodo, foram removidos e o numero total de ovos em cada

planta foi registrado.

Como os dados consistem de contagens, uma escolha natural e o modelo

de Poisson. Porem, a deviance residual (2523,1) e muito maior que o numero de graus

de liberdade do resıduo (63), indicando superdispersao. Dentre os modelos que incorporam

superdispersao em dados de contagem, podem-se ajustar os modelos quase-Poisson, Poisson-

normal e binomial negativo.

44

Tabela 2.3 – Oviposicao de D. citri em mudas de M. paniculata sob diferentes tratamentos (retirado deAmaral et al., 2012)

Tratamento Repeticoes

Controle 137 20 105 1 102 10 61 148 69 56

Oppa (0,5%) 127 124 121 1 15 131 1 69 68 49

Oppa (1,0%) 11 49 67 2 43 38 25 67 12 82

Iharol (0,5%) 159 129 67 24 12 112 46 17 51 3

Iharol (1,0%) 25 16 7 53 75 1 53 5 101 151

Nortox (0,5%) 114 29 125 117 13 86 15 43 210 11

Nortox (1,0%) 1 3 4 12 3 12 1 3 17 1

Para o ajuste dos modelos Poisson, quase-Poisson e binomial negativo, foi

usada a funcao de ligacao logarıtmica e, como preditor linear,

𝜂𝑖𝑗 = 𝜇 + 𝑡𝑖, 𝑖 = 1, . . . , 7, 𝑗 = 1, . . . , 10,

sendo 𝜇 o intercepto e 𝑡𝑖 o efeito do 𝑖-esimo tratamento. Para o ajuste do modelo Poisson-

normal com funcao de ligacao logarıtmica, o preditor linear usado foi

𝜂𝑖𝑗 = 𝜇 + 𝑡𝑖 + 𝜎𝑧𝑖𝑗,

com 𝑍𝑖𝑗 ∼ 𝑁(0, 1). A Figura 2.2 apresenta os graficos meio-normais com envelope simu-

lado para os modelos de Poisson (2.2(a)), quase-Poisson (2.2(b)), Poisson-normal (2.2(c))

e binomial negativo (2.2(d)). O modelo binomial negativo foi o que melhor se ajustou aos

dados, incorporando a superdispersao satisfatoriamente.

Os seguintes comandos foram utilizados para fazer os ajustes produzir e os

graficos para os quatro modelos considerados para analise dos dados:

# entrando com os dados

ovos <- c(137,20,105,1,102,10,61,148,69,56,127,124,

121,1,15,131,1,69,68,49,11,49,67,2,43,38,

25,67,12,82,159,129,67,24,12,112,46,17,51,

3,25,16,7,53,75,1,53,5,101,151,114,29,125,

117,13,86,15,43,210,11,1,3,4,12,3,12,1,3,17,1)

trat <- factor(rep(1:7, each=10))

dados <- data.frame(trat, ovos)

# Poisson

p <- glm(ovos ~ trat, family=poisson, dados)

hnp(p, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


45

# quase-Poisson

qp <- glm(ovos ~ trat, family=quasipoisson, dados)

hnp(qp, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


# Poisson-normal

require(lme4)

dados$ind <- factor(1:nrow(dados))

pn <- lmer(ovos ~ trat + (1|ind), family=poisson, dados)

hnp(pn, data=dados, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


# binomial negativo

require(MASS)

bn <- glm.nb(ovos ~ trat, dados)

hnp(bn, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


2.5.3 Proporcao de graos danificados por Sitophilus zeamais

Em um estudo feito por Ribeiro et al. (2013), a acao inseticida de extratos

organicos de Annona mucosa (Annonaceae) foi avaliada sobre Sitophilus zeamais (Coleop-

tera: Curculionidae), a mais importante praga de milho armazenado no Brasil. Placas de

Petri contendo 10 g de milho foram tratadas com extratos preparados a partir de diferentes

partes da planta (sementes, folhas e galhos) na concentracao de 1500 mg.kg−1 e com agua

(controle). Vinte adultos de S. zeamais foram adicionados a essas placas e, apos 60 dias, a

proporcao de graos danificados foi avaliada (Tabela 2.4). O experimento foi instalado em

delineamento inteiramente casualizado, com 10 repeticoes e quatro tratamentos (controle,

extrato da folha, extrato da semente, extrato do galho).

Como os dados consistem de proporcoes, uma escolha natural e o modelo

binomial. Neste caso, a deviance residual para o modelo binomial (165,92) e muito maior

que o numero de graus de liberdade do resıduo (36), indicando superdispersao. Pode-se

optar pelos modelos quase-binomial, beta-binomial, logıstico-normal, entre outros, como

formas de incorporar a superdispersao.

Para o ajuste dos modelos binomial, quase-binomial e beta-binomial, foi usada

a funcao de ligacao logıstica e, como preditor linear,

𝜂𝑖𝑗 = 𝜇 + 𝑡𝑖, 𝑖 = 1, 2, 3, 4, 𝑗 = 1, . . . , 10,

46

1.0 1.5 2.0 2.5

02

46

810

12

(a)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5

05

1015

20

(b)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5

0.0

0.5

1.0

1.5

(c)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5

0.0

1.0

2.0

3.0

(d)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

Figura 2.2 – Graficos meio-normais com envelope simulado para os modelos (a) de Poisson, (b) quase-Poisson, (c) Poisson-normal e (d) binomial negativo, ajustados aos dados de contagens de ovosde D. citri

sendo 𝜇 o intercepto e 𝑡𝑖 o efeito do 𝑖-esimo tratamento. Para ajuste do modelo logıstico-

normal, com preditor linear dado por

𝜂𝑖𝑗 = 𝜇 + 𝑡𝑖 + 𝜎𝑧𝑖𝑗,

com 𝑍𝑖𝑗 ∼ 𝑁(0, 1). A Figura 2.3 apresenta os graficos meio-normais com envelope simu-

lado para os modelos binomial (2.3(a)), quase-binomial (2.3(b)), logıstico-normal (2.3(c)) e

beta-binomial (2.3(d)). E possıvel notar que os modelos que incorporam superdispersao se

ajustam melhor ao conjunto de dados. Nesse caso, nao ha motivos para incluir um efeito

aleatorio no preditor linear, ja que os extratos foram aplicados nos graos de milho e nao

nos insetos. Sendo assim, pode-se optar pelo modelo de superdispersao constante, pois a

variabilidade dos dados e, simplesmente, maior do que a esperada.

Os seguintes comandos foram utilizados para fazer os ajustes e produzir os

graficos para os quatro modelos considerados:

# entrada de dados

47

Tabela 2.4 – Proporcao de graos de milho tratados com diferentes extratos de A. mucosa danificados porS. zeamais (retirado de Ribeiro et al., 2013)

Tratamento Repeticoes

Controle20/37 25/35 31/35 28/35 31/3535/36 23/34 32/32 33/35 28/37

Extrato da folha26/35 25/36 21/38 18/38 30/398/38 12/34 33/38 23/36 18/37

Extrato do galho28/36 29/35 26/37 19/37 28/3629/37 22/39 10/37 26/34 18/35

Extrato da semente0/35 1/35 0/36 0/34 1/350/37 0/35 0/35 2/36 0/35

trat <- factor(rep(1:4, each=10))

y <- c(26,25,21,18,30,8,12,33,23,18,28,29,

26,19,28,29,22,10,26,18,0,1,0,0,1,0,

0,0,2,0,20,25,31,28,31,35,23,32,33,28)

m <- c(35,36,38,38,39,38,34,38,36,37,36,35,37,

37,36,37,39,37,34,35,35,35,36,34,35,37,

35,35,36,35,37,35,35,35,35,36,34,32,35,37)

dat <- data.frame(trat, m, y)

resp <- with(dat, cbind(y, m-y))

# binomial

bin <- glm(resp ~ trat, family=binomial, dat)

hnp(bin, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


# quase-binomial

qbin <- glm(resp ~ trat, family=quasibinomial, dat)

hnp(qbin, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


# logıstico-normal

require(lme4)

dat$ind <- factor(1:nrow(dat))

ln <- lmer(resp ~ trat + (1|ind), family=binomial, dat)

hnp(ln, data=dat, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


# beta-binomial

48

require(VGAM)

bb <- vglm(resp ~ trat, family=betabinomial, dat)

hnp(bb, data=dat, xlab="Quantis teoricos", ylab="Resıduos",


1.0 1.5 2.0 2.5

01

23

4

(a)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5

01

23

45

6

(b)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

(c)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5

0.0

0.1

0.2

0.3

0.4

(d)

Quantis teóricos

Res

íduo

s

Figura 2.3 – Graficos meio-normais com envelope simulado para os modelos (a) binomial, (b) quase-binomial, (c) logıstico-normal e (d) beta-binomial, ajustados aos dados de proporcoes de graosdanificados por S. zeamais

2.6 Consideracoes Finais

A funcao hnp() traz facilidades em relacao a verificacao da qualidade de ajuste

de diversos modelos lineares generalizados, como os modelos normal, gama, normal inverso,

binomial, Poisson, modelos de superdispersao constante (quase-binomial e quase-Poisson),

modelos de mistura (beta-binomial e binomial negativo), modelos inflacionados de zeros

e truncados no zero (Poisson e binomial negativo) e modelos de efeitos mistos (logıstico-

normal e Poisson-normal). Ainda serao implementadas as seguintes funcionalidades:

i. Grafico para ajustes do modelo binomial inflacionado de zeros;

49

ii. Grafico para ajustes do modelo binomial truncado;

iii. Grafico para ajustes que utilizam a funcao aov() incluindo um termo Error() no

preditor linear (classe aovlist);

iv. Utilizacao do argumento weights nos ajustes dos modelos;

v. Especificacao de resıduos de Pearson e componentes da deviance para gerar o grafico

para os modelos beta-binomial e multinomial.

Adicionalmente, a funcao sera enviada a CRAN (Comprehensive R Archive Network), para

que esteja disponıvel aos usuarios do software gratuito R.

Referencias

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50


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51

3 PREDACAO INTRAGUILDA EM PREDADORES DE NICHOS SOBRE-

POSTOS EM AGROECOSSISTEMAS

Resumo

Em agroecossistemas afetados por diferentes pragas, e comum o uso de pes-

ticidas, o que traz diversos efeitos indesejaveis. Uma alternativa e a liberacao de inimigos

naturais das pragas, de modo a fazer um controle biologico. Neste trabalho, os predadores

Podisus nigrispinus e Euborellia annulipes, inimigos naturais de Spodoptera frugiperda e de

Alabama argillacea, importantes pragas do milho e algodao, respectivamente, foram estu-

dados em cenarios de competicao intraespecıfica e interespecıfica. Tres experimentos foram

conduzidos: dois para avaliar a competicao interespecıfica (um com a presa S. frugiperda

e outro com a presa A. argillacea, em duas densidades) e um para avaliar a competicao

intraespecıfica em um cenario de escassez de recurso. Foi observado que E. annulipes e

competidor superior, se comparado a P. nigrispinus, sendo que suas femeas apresentaram

comportamento de predacao intraguilda. A agressividade das femeas E. annulipes foi sig-

nificativamente maior do que nos machos ou em P. nigrispinus. Entretanto, estrategias de

controle que utilizem ambos os predadores sao plausıveis, dado que os nichos dos competi-

dores sao parcialmente sobrepostos, possibilitando coexistencia no agroecossistema. Alem

disso, as duas especies apresentaram competicao intraespecıfica intensa, sendo esse processo

outro mecanismo que pode promover coexistencia.

Palavras-chave: Controle biologico; Competicao; Podisus nigrispinus; Euborellia annulipes;

Spodoptera frugiperda; Alabama argillacea

Abstract

In agroecosystems affected by different pests, the use of pesticides is com-

mon, which brings several undesirable effects. An option is to release natural enemies of

these pests, so as to have a biological control. In this research work, the predators Podisus

nigrispinus and Euborellia annulipes, natural enemies of Spodoptera frugiperda and Ala-

bama argillacea, important pests of maize and cotton, respectively, were studied in three

intraspecific and interspecific competition scenarios. Three experiments were conducted:

two to assess interspecific competition (one with the prey S. frugiperda and another with

the prey A. argillacea, in two densities) and one to assess intraspecific competition in a

scarce-resource scenario. It was observed that E. annulipes is a stronger competitor than

P. nigrispinus, and the female earwigs presented intraguild predation behaviour. The ag-

52

gressiveness in E. annulipes females is significantly larger than in males or in P. nigrispinus.

Despite this fact, a control strategy that uses both predators seems plausible, given their

niche are overlapped, making coexistence possible in the agroecosystem. Besides, both

species presented intense intraspecific competition, this process being another mechanism

which promotes coexistence.

Keywords: Biological control; Competition; Podisus nigrispinus; Euborellia annulipes; Spo-

doptera frugiperda; Alabama argillacea

3.1 Introducao

Agroecossistemas sao unidades espaciais de atividade agrıcola e envolvem

nao apenas a cultura, mas tambem as diversas especies que formam suas teias troficas, que

sao simplificadas em comparacao com ecossistemas naturais tropicais (RISCH; ANDOW;

ALTIERI, 1983). No Brasil, onde ha extensas areas de monocultura, diversas especies

de insetos herbıvoros podem encontrar ambientes ricos em recursos. Em um contexto de

manejo integrado de pragas (MIP), esses insetos sao o alvo das estrategias de controle

(KOGAN, 1998). O MIP envolve uma serie de avaliacoes, tomadas de decisoes e aplicacao

de metodos de controle, que podem ser abordadas em quatro passos:

i. escolha de um limiar de dano economico – se o dano economico e maior do que esse

limiar, o controle deve ser feito;

ii. monitoramento e identificacao das pragas – o controle e especıfico a praga;

iii. prevencao – utilizando rotacao de culturas, variedades resistentes a pragas, tomando

cuidados em relacao a procedencia dos materiais utilizados, pois podem estar infesta-

dos, etc.;

iv. controle – quando os passos (i) e (ii) indicam que o controle e necessario e metodos

preventivos nao estao mais disponıveis, avaliam-se a eficiencia e o risco do metodo

de controle a ser utilizado, sendo a aplicacao de pesticidas inespecıficos um ultimo

recurso.

O uso contınuo de pesticidas e indesejavel, tanto em relacao ao manejo do

agroecossistema quanto em relacao a problemas de bioacumulacao, podendo afetar a saude

humana (KOGAN, 1998). No tocante ao manejo do agroecossitema, populacoes resisten-

tes do inseto-praga podem ser selecionadas, novas pragas podem aparecer ou ressurgir e

o equilıbrio dinamico das populacoes de polinizadores, inimigos naturais e outras especies

pertencentes as teias troficas do agroecossistema pode ser afetado. A liberacao de preda-

dores que se alimentam dos insetos-praga tambem e uma opcao de estrategia de controle

53

no MIP. Essa liberacao, quando feita corretamente, apos estudos previos da especificidade

do predador a ser liberado e permanencia no agroecossistema, e preferıvel a aplicacao de

pesticidas (GEIGER et al., 2010).

Podem-se usar, nesse contexto, mais de um predador para controlar um ou

mais insetos-praga. Quando esses inimigos naturais, ao atuarem juntos em um agroecos-

sistema, apresentarem nichos distintos, o controle pode ser feito de maneira mais eficiente.

Quando estao em nichos sobrepostos, as possıveis interacoes entre os predadores devem ser

estudadas. Vale lembrar que o nicho de uma especie consiste de quatro categorias prin-

cipais: recursos, inimigos naturais, espaco e tempo (AMARASEKARE, 2003). Assim, o

nicho reflete os efeitos e as respostas de uma especie a essas categorias (CHESSON, 2000).

Uma importante interacao ecologica comum em muitas teias troficas e a pre-

dacao intraguilda (POLIS; MYERS; HOLT, 1989), que ocorre quando especies que com-

petem por um recurso compartilhado, tambem, se alimentam umas das outras. Pode-se

pensar na predacao intraguilda como um tipo de competicao de interferencia levada ao

extremo, pois um competidor, ao se alimentar de outro, tera mais recursos disponıveis por

dois motivos: o seu competidor consumira menos recursos compartilhados pelas duas es-

pecies, ao mesmo tempo em que se torna um aditivo aos recursos utilizados pelo predador

intraguilda (HOLT; POLIS, 1997).

As culturas do algodao (Gossypium hirsutum L.) e do milho (Zea mays L.)

sao de grande importancia no Brasil (GONZAGA; RAMALHO; SANTOS, 1991; BRITO

et al., 2011), sendo muito utilizadas em diversos setores, como textil e alimentıcio, res-

pectivamente. Essas culturas, dentre outras, tem sido infestadas por Spodoptera frugiperda

Smith (Lepidoptera: Noctuidae), especie de grande importancia no cenario agrıcola mundial

(DESNEUX et al., 2010). Ja o algodao, tambem, tem sido infestado por Alabama argilla-

cea Hubner (Lepidoptera: Noctuidae) (OIVEIRA et al., 2002). As especies de predadores

Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) e Euborellia annulipes Lucas (Der-

maptera: Anisolabididae) podem ser encontradas nesses agroecossistemas, sendo inimigos

naturais promissores no controle das pragas previamente descritas (OLIVEIRA et al., 2002;

REDOAN et al., 2010).

Esses predadores apresentam nichos sobrepostos, pois P. nigrispinus e encon-

trado, geralmente, nas secoes mediana e superior da planta de milho e algodao, enquando

indivıduos de E. annulipes sao encontrados no solo e em secoes inferior e mediana das

plantas (BHARADWAJ, 1966; CAVALCANTI et al., 2000). O objetivo desse trabalho de

pesquisa foi caracterizar as relacoes ecologicas que podem ocorrer entre esses dois inimigos

naturais, em um cenario de controle biologico de S. frugiperda e A. argillacea, observando

os efeitos da competicao intraespecıfica e interespecıfica pela presa.

54

3.2 Material

3.2.1 Obtencao e criacao dos insetos

Os especimes de P. nigrispinus foram obtidos no Laboratorio de Ecologia de

Insetos do Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ-USP, a partir de ovos

provenientes da EMBRAPA algodao (Campina Grande-PB). Os ovos foram mantidos em

placas de petri, sobre algodao umedecido ate eclosao. Os indivıduos imaturos de primeiro

e segundo ınstar foram mantidos nessas mesmas placas de petri, recebendo agua destilada.

A partir do terceiro ınstar, as ninfas foram agrupadas em recipientes plasticos de 350 ml

(cerca de 20 indivıduos por recipiente) com tubos de vidro vedados com algodao, acoplados

a tampa, para fornecimento de agua, sendo alimentadas com larvas de S. frugiperda. Ao

atingirem a idade adulta, os casais foram individualizados nos recipientes mencionados. As

larvas de S. frugiperda foram obtidas nos laboratorios de Biologia de Insetos da ESALQ-

USP e de Entomologia da EMBRAPA algodao (Campina Grande-PB). Os indivıduos foram

mantidos em camaras tipo BOD a 25∘C, 70% UR e fotofase 12h.

Os indivıduos de E. annulipes foram obtidos a partir de ovos da criacao man-

tida na UFPB, campus de Areia-PB. Os ovos foram mantidos em placas de petri com papel

higienico umedecido. A partir da eclosao, as ninfas foram mantidas na mesma placa ate a

idade adulta, recebendo como recurso alimentar, uma dieta que consiste em 50% de farinha

de milho, 25% de leite em po e 25% de farinha de pupa de bicho-da-seda, oferecida em

comedouros plasticos e substituıdas a cada dois dias. Os adultos foram individualizados em

recipientes plasticos de 350 ml, com tres casais cada, sendo a agua oferecida umedecendo-

se papel higienico, que era colocado nos recipientes (Figura 3.1). Os recipientes foram


Figura 3.1 – Recipientes utilizados nas criacoes de (a) P. nigrispinus e (b) E. annulipes

3.2.2 Experimentos conduzidos

Experimento 1: Competicao entre Euborellia annulipes e Podisus nigrispinus

por Spodoptera frugiperda

55

A fim de avaliar a competicao interespecıfica entre os predadores E. annulipes

e P. nigrispinus em relacao a S. frugiperda, foi conduzido um experimento no delineamento

inteiramente casualizado com dois tratamentos. Foram utilizadas 67 placas de Petri, sendo

33 delas com um macho adulto de cada predador juntamente com uma larva de segundo

ınstar de S. frugiperda e 34 delas com uma femea adulta de cada predador com uma larva de

segundo ınstar da presa (Figura 3.2). Os predadores foram deixados em jejum por 24 horas

antes do ensaio para evitar que especimes ja saciados nao exibissem o comportamento de

predacao / competicao. Foram observados, em cada placa, o comportamento de predacao

e a competicao entre os predadores, sendo registradas i) qual predador atacou a presa pri-

meiro, ii) qual deles efetivamente consumiu a presa (pois o inseto pode atacar e interromper

o consumo), iii) se houve ataques entre os predadores e iv) se houve morte de algum deles,

como resumido na Tabela 3.1 e representado na Figura 3.3. Os valores obtidos para essas

variaveis estao apresentados na Tabela 6.1, no Anexo A.

Tabela 3.1 – Variaveis do experimento 1

Variavel Tipo ValoresSexo (𝑆) Fator com 2 nıveis Machos e FemeasPrimeiro ataque (𝐹 ) Binaria P. nigrispinus (0) e E. annulipes (1)Consumo efetivo (𝑊 ) Binaria P. nigrispinus (0) e E. annulipes (1)P. nigrispinus atacou (𝑃 ) Binaria Sim (1) e Nao (0)E. annulipes atacou (𝐸) Binaria Sim (1) e Nao (0)

Figura 3.2 – Esquema dos tratamentos do experimento 1: (a) um macho de P. nigrispinus e de E. annulipesjuntamente com uma larva de S. frugiperda e (b) uma femea de P. nigrispinus e de E. annulipescom uma larva de S. frugiperda

56

Figura 3.3 – Diagrama de arvore para as combinacoes das variaveis do experimento 1: sexo (𝑆), primeiroa atacar (𝐹 ), predador que consumiu efetivamente mais presas (𝑊 ), se P. nigrispinus atacouE. annulipes (𝑃 ) e se E. annulipes atacou P. nigrispinus (𝐸)

Experimento 2: Competicao entre Euborellia annulipes e Podisus nigrispinus

por Alabama argillacea

Como parte do estudo dos comportamentos de competicao e predacao, e im-

portante uma avaliacao mais detalhada sobre a forma dos ataques entre especies competido-

ras. Alem disso, ha interesse em se testar se E. annulipes, tambem, consumia lagartas de A.

argillacea, podendo atuar como competidor de P. nigrispinus no algodao. Tendo em vista

esses objetivos, foi conduzido um segundo experimento casualizado em 50 blocos. Cada

bloco era constituıdo por quatro placas de Petri que recebiam um dos quatro tratamentos

resultantes da combinacao de dois machos (um de cada especie de predador) e duas femeas

(uma de cada especie de predador) competindo por uma ou tres larvas da presa A. argillacea

(Figura 3.4).

As placas de Petri foram observadas durante uma hora, registrando-se as va-

riaveis respostas i) qual predador fez o primeiro ataque (variavel binaria), ii) quanto tempo

o predador levou para fazer o primeiro ataque (variavel contınua), iii) qual competidor

consumiu efetivamente mais presas (variavel binaria), iv) se houve mortalidade de algum

competidor (variavel binaria) e v) numero de ataques entre os predadores (contagem), como

resumido na Tabela 3.2. Os valores obtidos para essas variaveis estao apresentados na Ta-

bela 6.2, no Anexo A.

Experimento 3: Competicao intraespecıfica em Euborellia annulipes e Podisus

nigrispinus

A fim de se avaliar a sobrevivencia e observar competicao intraespecıfica em E.

annulipes e P. nigrispinus, foi instalado um ensaio no delineamento casualizado em quatro

blocos para cada predador. Cada bloco era constituıdo de cinco recipientes plasticos de 500

57

Figura 3.4 – Esquema dos tratamentos do experimento 2: (a) um macho de it P. nigrispinus e de E.annulipes com uma larva de A. argillacea, (b) um macho de it P. nigrispinus e de E. annulipescom tres larvas de A. argillacea, (c) uma femea de it P. nigrispinus e de E. annulipes com umalarva de A. argillacea e (d) uma femea de it P. nigrispinus e de E. annulipes com tres larvasde A. argillacea

ml que recebiam uma das cinco densidades do predador (5, 15, 25, 35 e 45 ninfas de primeiro

ınstar de E. annulipes ou de segundo ınstar de P. nigrispinus) combinadas, respectivamente,

com o oferecimento de 2, 4, 6, 8 e 10 larvas de primeiro ınstar de S. frugiperda, para induzir

escassez de recurso alimentar. Como variavel resposta foi registrado, diariamente, o numero

de predadores vivos ate que todos os indivıduos sobreviventes de E. annulipes atingissem

o terceiro ınstar e todos os indivıduos sobreviventes de P. nigrispinus atingissem o quarto

ınstar. Os valores obtidos para essas variaveis estao apresentados nas Tabelas 6.3 e 6.4, no

Anexo A.


Variavel Tipo ValoresBloco Fator 1, . . . , 50Sexo Fator Machos e FemeasDensidade Fator 1 e 3Tempo ate primeiro ataque Contınua (0,∞)Primeiro a atacar presa Binaria E. annulipes (1) ou P.nigrispinus (0)Consumo efetivo das presas Binaria E. annulipes (1) ou P.nigrispinus (0)Primeiro a atacar o outro competidor Binaria E. annulipes (1) ou P.nigrispinus (0)Numero de ataques de P. nigrispinus Discreta 0, 1, 2, . . .Numero de ataques de E. annulipes Discreta 0, 1, 2, . . .

58

3.3 Metodos

As variaveis respostas observadas nos experimentos sao de natureza distinta,

levando ao uso de diferentes modelos para sua analise. Toda a analise foi feita no software

gratuito R (R CORE TEAM, 2013).

3.3.1 Modelos lineares generalizados

Modelos lineares generalizados (NELDER; WEDDERBURN, 1972; MCCUL-

LAGH; NELDER, 1989) sao uma classe de modelos de regressao que envolvem tres com-

ponentes:

i. um componente aleatorio, representado por variaveis aleatorias independentes 𝑌𝑖,

𝑖 = 1, . . . , 𝑛, provenientes de uma distribuicao pertencente a famılia exponencial de

distribuicoes, com funcao densidade ou funcao de probabilidade

𝑓(𝑦𝑖; 𝜃𝑖, 𝜑) = exp{𝜑−1[𝑦𝑖𝜃𝑖 − 𝑏(𝜃𝑖)] + 𝑐(𝑦;𝜑)},

em que E(𝑌𝑖) = 𝑏′(𝜃𝑖) e Var(𝑌𝑖) = 𝜑𝑏′′(𝜃𝑖), sendo 𝜑 > 0, constante, denominado

“parametro de dispersao”;

ii. um componente sistematico, ou preditor linear, dado por

𝜂 = X𝛽,

em que 𝛽 e o vetor de 𝑝 parametros desconhecidos e 𝑛X𝑝 e a matrix do modelo;

iii. uma funcao de ligacao 𝑔(·), monotona e diferenciavel, que relaciona o preditor linear

𝜂𝑖 a media 𝜇𝑖, ou seja,

𝑔(𝜇) = 𝜂.

Pertencem a essa famılia as distribuicoes normal, gama e normal inversa, que

podem ser utilizadas para a analise de dados contınuos, a distribuicao binomial usada para

a analise de dados na forma de proporcoes e a distribuicao de Poisson usada para a analise

de dados na forma de contagens.

Assim, por exemplo, em tabelas de contingencia de diferentes dimensoes, as

observacoes 𝑦𝑖 sao contagens associadas a diferentes fatores de interesse. Pode-se supor,

entao, que as variaveis aleatorias 𝑌𝑖 tem distribuicao de Poisson com media 𝜇𝑖, assumindo

que as frequencias marginais observadas sao fixas. Por meio do ajuste de modelos de

Poisson as observacoes de uma tabela de contingencia, denominados “modelos log-lineares”,

e possıvel testar os efeitos das interacoes entre os fatores de interesse.

Apos ajustado um modelo linear generalizado e verificada sua adequacao, e

possıvel comparar diferentes modelos encaixados usando-se a diferenca de deviances, que e

59

um teste de razao de verossimilhancas, no caso de 𝜑 conhecido. A estatıstica do teste, para

𝜑 conhecido, e dada por

𝑄 = 2𝜑−1(𝐷𝑞 −𝐷𝑝),

em que 𝐷𝑝 e 𝐷𝑞 sao os valores da deviance residual para os modelos com 𝑝 e 𝑞 parametros,

𝑝 > 𝑞, respectivamente. Sob a hipotese nula, 𝑄, assintoticamente, tem distribuicao 𝜒2 com

𝑝− 𝑞 graus de liberdade.

Quando 𝜑 e desconhecido, pode-se estimar esse parametro por meio de

𝜑 =𝑋2

𝑛−𝑚,

em que 𝑋2 e a estatıstica de Pearson generalizada, 𝑛 e o numero de observacoes e 𝑚 o

numero de parametros do modelo maximal. Podem-se, entao, comparar modelos encaixados

por meio da estatıstica

𝐹 = 𝜑−1𝐷𝑞 −𝐷𝑝

𝑝− 𝑞,

que tem, assintoticamente, distribuicao 𝐹 com 𝑝 − 𝑞 graus de liberdade no numerador e

𝑛−𝑚 graus de liberdade no denominador (JØRGENSEN, 2002).

Para analisar dados na forma de proporcoes e contagens, os modelos bino-

mial e de Poisson sao, respectivamente, os modelos padroes iniciais. Para as distribuicoes

binomial e de Poisson, tem-se o parametro de dispersao 𝜑 = 1, fixo. Para um modelo bem

ajustado, espera-se que a deviance residual ou a estatıstica 𝑋2 sejam aproximadamente

iguais ao numero de graus de liberdade do resıduo. Quando isso nao acontece, pode ser

que se tenha um modelo mal ajustado (por diferentes motivos, como preditor linear mal

especificado, funcao de ligacao mal especificada ou presenca de valores discrepantes) ou

que, simplesmente, a variacao dos dados e maior do que a predita pelo modelo, fenomeno

conhecido como superdispersao. Para incorporar a superdispersao no modelo, existem di-

ferentes metodos. Pode-se especificar uma funcao de variancia mais geral, utilizar modelos

de misturas de distribuicoes, ou ainda, incluir efeitos aleatorios no preditor linear (HINDE;

DEMETRIO, 1998).

Experimento 1

Analises individuais

Modelos lineares generalizados do tipo binomial foram utilizados para analisar

os dados binarios referentes ao primeiro ataque, consumo efetivo, ocorrencia de ataques de

E. annulipes em relacao a P. nigrispinus e vice-versa, utilizando o preditor linear

𝜂𝑖 = 𝜇 + 𝑠𝑖, (3.1)

60

sendo 𝜇 o intercepto e 𝑠𝑖, 𝑖 = 1, 2 o efeito do 𝑖-esimo sexo.

Analise multidimensional

Tendo em vista estudar de que forma as variaveis observadas se relacionavam,

os resultados obtidos foram agrupados em uma tabela de contingencia de quinta ordem. A

seguir, foram ajustados modelos log-lineares com diferentes preditores lineares, iniciando

pelo modelo saturado, isto e,

𝜂𝑖𝑗𝑘𝑙𝑚 = (𝑠𝑖 + 𝑓𝑗 + 𝑤𝑘 + 𝑝𝑙 + 𝑒𝑚)5, 𝑖 = 1, 2, 𝑗 = 1, 2, 𝑘 = 1, 2, 𝑙 = 1, 2, 𝑚 = 1, 2,

ou, de forma esquematica,

𝜂 = (𝑆 + 𝐹 + 𝑊 + 𝑃 + 𝐸)5.

Os submodelos foram comparados por meio do teste de razao de verossimilhancas, conforme

descrito em 3.2.1. E importante observar que, apos a remocao das interacoes de mais alta

ordem ate a terceira ordem, apenas interacoes de segunda ordem nao significativas foram

removidas e interacoes de terceira ordem foram sendo reintroduzidas no preditor uma a uma.

Experimento 2

Modelos lineares generalizados do tipo binomial foram utilizados para analisar

variaveis respostas binarias. Primeiramente, um modelo desse tipo foi ajustado a uma

variavel indicadora, 𝑌𝑖𝑛𝑑, definida como

𝑌𝑖𝑛𝑑 =

{0, se nenhum predador atacou a presa dentro de uma hora

1, se pelo menos um predador atacou a presa dentro de uma hora,

para analisar se havia efeito de variaveis explanatorias na censura dos dados. O preditor

linear utilizado foi

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝑏𝑖 + 𝑠𝑗 + 𝑑𝑘 + (𝑠𝑑)𝑗𝑘, 𝑖 = 1, . . . , 50, 𝑗 = 1, 2, 𝑘 = 1, 2, (3.2)

sendo 𝑏𝑖 o efeito do 𝑖-esimo bloco, 𝑠𝑗 o efeito do 𝑗-esimo sexo, 𝑑𝑘 o efeito da 𝑘-esima densidade

de presas e (𝑠𝑑)𝑗𝑘 o efeito da interacao entre o 𝑗-esimo sexo e a 𝑘-esima densidade de presas.

Esse mesmo preditor linear foi utilizado para analisar as variaveis binarias

“primeiro a atacar presas”, “consumo efetivo das presas” e “primeiro a atacar o outro com-

petidor”, que foram analisadas em dois estagios:

Estagio 1: regressao logıstica para

- a variavel indicadora de ocorrencia de ataques, igual a 1, se houve ataque, e igual

a 0, se nao houve;

61

- a variavel indicadora de ocorrencia de consumo efetivo, igual a 1, se houve con-

sumo efetivo, e igual a 0, se nao houve;

- a variavel indicadora de ocorrencia de ataques entre os predadores, igual a 1, se

houve ataques, e igual a 0, se nao houve;


- a variavel “dado que houve ataque em uma hora de observacao, qual predador

atacou primeiro”, igual a 1, se E. annulipes, e igual a 0, se P. nigrispinus;

- a variavel “dado que houve consumo efetivo em uma hora de observacao, qual

predador consumiu efetivamente mais presas”, igual a 1, se E. annulipes, e igual

a 0, se P. nigrispinus;

- a variavel “dado que houve ataques entre os predadores em uma hora de observa-

cao, qual predador atacou ao outro primeiro”, igual a 1, se E. annulipes, e igual

a 0, se P. nigrispinus.

As variaveis referentes ao numero de ataques de E. annulipes sobre P. nigris-

pinus e vice-versa, por sua vez, consistem de contagens e apresentam superdispersao. O

modelo utilizado para analisar essas variaveis foi o binomial negativo e o preditor linear

utilizado, inicialmente, foi o (3.1). Porem, como alguns blocos apresentam apenas zeros, as

estimativas dos efeitos desses blocos sao infinitas. Adicionalmente, a inclusao do efeito de

bloco no preditor linear levava a uma ma qualidade de ajuste. Por isso, o preditor linear

utilizado na analise dessas variaveis pode ser escrito como:

𝜂𝑗𝑘 = 𝑠𝑗 + 𝑑𝑘 + (𝑠𝑑)𝑗𝑘, 𝑗 = 1, 2, 𝑘 = 1, 2, (3.3)

sendo 𝑠𝑗 o efeito do 𝑗-esimo sexo, 𝑑𝑘 o efeito da 𝑘-esima densidade de presas e (𝑠𝑑)𝑗𝑘 o

efeito da interacao entre o 𝑗-esimo sexo e a 𝑘-esima densidade de presas.

3.3.2 Analise de sobrevivencia

Observacoes do tipo “tempo-ate-evento” sao, geralmente, analisadas por meio

de modelos de analise de sobrevivencia (AITKIN et al., 2009). O princıpio basico desses

modelos e chamado “risco”, que e a probabilidade de um evento ocorrer – morte de um

inseto, por exemplo – no proximo instante 𝑡 + 𝛿𝑡, dado que ainda nao tenha ocorrido ate

um determinado instante 𝑡. Seja 𝑇 uma variavel aleatoria contınua de valores positivos,

com distribuicao de densidade 𝑓(𝑡), representando o tempo ate a ocorrencia de um evento

de interesse. A funcao risco ℎ(𝑡) e escrita como

ℎ(𝑡) =𝑓(𝑡)

1 − 𝐹 (𝑡),

62

sendo 𝐹 (𝑡) = 𝑃 (𝑇 ≤ 𝑡) a funcao de distribuicao acumulada de 𝑇 . A funcao risco pode ser

interpretada como a taxa de falha instantanea no tempo 𝑡 (AITKIN et al., 2009). Dentre

importantes distribuicoes utilizadas, podem-se citar as distribuicoes exponencial, gama e

Weibull (COLOSIMO; GIOLO, 2006).

A funcao risco pode ser especificada de maneira mais geral como

ℎ𝑖(𝑡) = 𝜆0(𝑡) exp(x𝑇𝑖 𝛽) = 𝜆0(𝑡) exp(𝜂𝑖),

sendo 𝜆0(𝑡) uma funcao de 𝑡, x𝑇𝑖 a 𝑖-esima coluna da matriz do modelo, 𝛽 o vetor de

parametros associados as covariaveis e 𝜂𝑖 = x𝑇𝑖 𝛽 o preditor linear. Quando 𝜆0(𝑡) = 𝜈,

sendo 𝜈 uma constante, tem-se o modelo exponencial, por exemplo. Ja o modelo de Cox

nao especifica a funcao de risco basal 𝜆0(𝑡). Esse modelo e, entao, semiparametrico, pois ao

mesmo tempo em que a funcao de risco basal pode assumir qualquer forma, as covariaveis

entram no modelo de forma linear. Mesmo nao especificando a funcao de risco basal, a

estimacao dos parametros do modelo pode ser feita pelo metodo da verossimilhanca parcial

(COX, 1972). Vale notar que a razao de riscos para duas observacoes e independente do

tempo 𝑡 e, por consequencia, o modelo de Cox e um modelo de riscos proporcionais.

E possıvel que os eventos sejam observadas em tempos agrupados em cate-

gorias amplas, como dias, semanas ou meses, por exemplo. Neste trabalho, o numero de

indivıduos que morreram, de um total de indivıduos, foi registrado diariamente. Nesses

casos, um modelo de tempo discreto e necessario. A funcao de verossimilhanca para esse

modelo e um produto de verossimilhancas provenientes da distribuicao de Bernoulli, uma

para cada indivıduo em cada intervalo de tempo (AITKIN et al., 2009). Em cada intervalo,

os indivıduos que estao vivos podem morrer ou sobreviver ate o proximo intervalo, sendo o

numero de indivıduos vivos dependente do numero de indivıduos que morreram no intervalo

anterior. Um modelo de analise de sobrevivencia em tempo discreto pode ser ajustado a

esse tipo de dados, considerando um modelo linear generalizado do tipo binomial, sendo 𝑚𝑖

o numero de indivıduos sobreviventes em cada intervalo de tempo 𝑖 = 1, 2, . . .

Para os dados de tempo ate o primeiro ataque, do experimento 2, foram ajus-

tados tres modelos de analise de sobrevivencia: modelos exponencial e Weibull, utilizando

o pacote survival (THERNEAU, 2013) e modelo gama, utilizando o pacote flexsurv

(JACKSON, 2013). O preditor linear utilizado, inicialmente, foi

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝑏𝑖 + 𝑠𝑗 + 𝑑𝑘 + (𝑠𝑑)𝑗𝑘, 𝑖 = 1, . . . , 50, 𝑗 = 1, 2, 𝑘 = 1, 2,

sendo 𝑏𝑖 o efeito do 𝑖-esimo bloco, 𝑠𝑗 o efeito do 𝑗-esimo sexo, 𝑑𝑘 o efeito da 𝑘-esima densidade

de presas e (𝑠𝑑)𝑗𝑘 o efeito da interacao entre o 𝑗-esimo sexo e a 𝑘-esima densidade de presas.

Para ajustar modelos de analise de sobrevivencia em tempo discreto aos da-

dos do experimento 3, podem-se utilizar regressoes logısticas para a proporcao de insetos

63

que morreram em relacao ao numero de insetos sobreviventes. O numero de insetos sobrevi-

ventes depende dos insetos que morreram nos dias anteriores, podendo mudar diariamente.

O modelo quase-binomial foi utilizado, visto que os dados apresentaram superdispersao.

Foram ajustados os modelos com preditores lineares

𝑀2.1 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝑏𝑗 + 𝑑𝑖 + 𝛽0𝑤𝑘, 𝑖 = 1, . . . , 11, 𝑗 = 1, . . . , 4, 𝑘 = 1, . . . , 5,

𝑀2.2 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝑏𝑗 + 𝑑𝑖 + 𝑤*𝑘,

𝑀2.3 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝑏𝑗 + 𝑑𝑖 + 𝛽𝑖𝑤𝑘 e

𝑀2.4 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝑏𝑗 + 𝑑𝑖 + 𝑤*𝑘 + (𝑑𝑤*)𝑖𝑘,

sendo 𝜇 o intercepto, 𝑏𝑗 o efeito do 𝑗-esimo bloco, 𝑑𝑖 o efeito do 𝑖-esimo dia, 𝛽0 o coeficiente

linear, 𝛽𝑖 o coeficiente linear de densidade referente a cada dia, 𝑤𝑘 a 𝑘-esima densidade,

𝑤*𝑘 o efeito da 𝑘-esima densidade e (𝑑𝑤*)𝑖𝑘 a interacao entre o 𝑖-esimo dia e a 𝑘-esima

densidade. Os modelos 𝑀3.1, 𝑀3.2, 𝑀3.3 e 𝑀3.4 foram testados por meio do teste de

razao de verossimilhancas.

3.3.3 Modelos aditivos generalizados

Modelos aditivos generalizados (HASTIE; TIBSHIRANI, 1986) sao modelos

lineares generalizados cujos preditores lineares envolvem uma soma de funcoes suavizadoras

de variaveis explanatorias. O preditor linear de um modelo aditivo generalizado pode ser

escrito como

𝜂𝑖 = x𝑇𝑖 𝜃 + 𝑓1(𝑥1𝑖) + 𝑓2(𝑥2𝑖) + 𝑓3(𝑥3𝑖, 𝑥4𝑖) + . . . ,

em que x𝑇𝑖 e uma linha da matriz do modelo para qualquer componente estritamente pa-

rametrico, 𝜃 e o vetor de parametros correspondente e 𝑓𝑗(·) sao as funcoes suavizadoras

das covariaveis 𝑥𝑘𝑗. Esse tipo de modelo pode ser especificado em termos de funcoes suavi-

zadoras ao inves de relacionamentos parametricos. Essa flexibilidade vem com o custo de

dois problemas teoricos, que envolvem a representacao da funcao suavizadora e a escolha

do grau de suavizacao (WOOD, 2006).

Para que 𝑓𝑗 seja estimada, a funcao deve ser representada de forma que se

torne um modelo linear. Para tanto, deve-se escolher uma “base”, que remete a escolha

de “funcoes de base” 𝑏𝑖(𝑥), 𝑖 = 1, . . . , 𝑞, que sao tratadas como completamente conhecidas.

Assim, tem-se

𝑓𝑗(𝑥) =

𝑞∑𝑖=1

𝑏𝑖(𝑥)𝛽𝑖,

sendo 𝛽𝑖 o parametro relacionado a 𝑖-esima funcao base. Uma base simples que pode ser

utilizada e a polinomial, em que 𝑏𝑖(𝑥) = 𝑥𝑖−1. As bases que envolvem splines sao muito

utilizadas (WOOD, 2006), sendo que, neste trabalho, foram utilizadas splines cubicos como

64

base da funcao suavizadora.

Um spline cubico e uma curva formada por secoes de um polinomio do terceiro

grau unidas de forma a serem contınuas ate a segunda derivada. Os pontos 𝑧𝑖, 𝑖 = 1, . . . , 𝑞−2, onde as secoes sao unidas, sao denominados “nos” do spline. Os nos podem ser escolhidos

arbitrariamente, sendo comumente equidistantes dentro do intervalo dos valores do eixo das

abscissas. Uma forma de escrever as funcoes de base para um spline cubico e 𝑏1(𝑥) = 1,

𝑏2(𝑥) = 𝑥 e 𝑏𝑖+2(𝑥) = 𝑅(𝑥, 𝑧𝑖) para 𝑖 = 1, . . . , 𝑞 − 2, sendo

𝑅(𝑥, 𝑧𝑖) =[(𝑧𝑖 − 1

2)2 − 1

12][(𝑥− 1

2)2 − 1

12]

4−

(|𝑥− 𝑧𝑖| − 12)4 − 1

2(|𝑥− 𝑧𝑖| − 1

2)2 + 7

240

24.

Para maiores detalhes sobre diferentes tipos de splines de regressao, metodos de estimacao

de modelos aditivos generalizados e como estimar o grau apropriado de suavidade por meio

de validacao cruzada, ver Wood (2006, caps. 3 e 4.)

Modelos aditivos generalizados foram ajustados aos dados de mortalidade ao

longo do tempo, obtidos no experimento 3. O modelo usado foi o quase-binomial, com

preditor linear dado por

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝑏𝑗 + 𝑤𝑘𝑓(𝑑𝑖),

sendo 𝜇 o intercepto, 𝑏𝑗, 𝑗 = 1, . . . , 4 o efeito do 𝑗-esimo bloco, 𝑤𝑘, 𝑘 = 1, . . . , 5 a 𝑘-esima

densidade e 𝑓(𝑑𝑖) a funcao que representa o spline cubico que suaviza as observacoes ao

longo dos dias 𝑑𝑖, 𝑖 = 1, . . . , 11. Todos os ajustes foram feitos no software gratuito R (R

CORE TEAM, 2013), com o pacote mgcv (WOOD, 2006).

3.3.4 Regressao logıstica multinomial ordinal

Em um modelo de regressao logıstica para as variaveis aleatorias 𝑌𝑖, 𝑖 =

1, . . . , 𝑛, com distribuicao binomial (𝑚𝑖, 𝜋𝑖), tem-se o vetor de preditores lineares

𝜂 = 𝑔(𝜇) = X𝛽,

sendo X a matriz do modelo, 𝛽 o vetor de parametros e 𝑔(𝜇) a funcao de ligacao logıstica,

dada por

𝑔(𝜇𝑖) = logit(𝜇𝑖) = log𝜇𝑖

𝑚𝑖 − 𝜇𝑖

= log𝜋𝑖

1 − 𝜋𝑖

.

Quando 𝑌 e uma variavel com 𝐽 categorias, ao inves de duas, pode-se escrever um modelo

de regressao logıstica multinomial, com probabilidades dadas por 𝜋𝑗, 𝑗 = 1, . . . , 𝐽 , sendo∑𝑗 𝜋𝑗 = 1, em que

log𝜋𝑗

𝜋𝐽

= X𝛽𝑗, 𝑗 = 1, . . . , 𝐽 − 1

descreve, simultaneamente, os efeitos das variaveis explanatorias sobre os 𝐽 − 1 logitos

(AGRESTI, 2002).

65

Quando as categorias sao ordenadas, podem-se usar logitos cumulativos, de-

finidos como

log𝜋1 + . . . + 𝜋𝑗

𝜋𝑗+1 + . . . + 𝜋𝐽

, 𝑗 = 1, . . . , 𝐽 − 1,

sendo que cada logito cumulativo utiliza informacao de todas as 𝐽 categorias. Um modelo

que utiliza, simultaneamente, todos os logitos cumulativos, e chamado “modelo de razoes

proporcionais” (Agresti, 2002), podendo ser escrito como

log𝜋1 + . . . + 𝜋𝑗

𝜋𝑗+1 + . . . + 𝜋𝐽

= 𝛼𝑗 + 𝛽𝑇x, 𝑗 = 1, . . . , 𝐽 − 1,

ou seja, cada logito cumulativo tem seu proprio intercepto 𝛼𝑗. Tem-se que 𝛼𝑗 < 𝛼𝑗+1,

𝑗 = 1, . . . , 𝐽 − 1, isto e, os interceptos aumentam conforme 𝑗 cresce, visto que se tratam de

probabilidades acumuladas.

Aos dados do experimento 3, considerando cada dia como variavel categori-

zada ordinal, foram ajustados modelos de regressao logıstica multinomial ordinal de razoes

proporcionais com diferentes preditores lineares. Foram ajustados os modelos com predito-

res lineares

𝑀3.1 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝛼𝑖, 𝑖 = 1, . . . , 12 𝑗 = 1, . . . , 4 𝑘 = 1, . . . , 5,

𝑀3.2 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝛼𝑖 + 𝑏𝑗 e

𝑀3.3 : 𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝛼𝑖 + 𝑏𝑗 + 𝑤𝑘,

sendo 𝛼𝑖 o intercepto, 𝑏𝑗 o efeito do 𝑗-esimo bloco e 𝑤𝑘 o efeito da 𝑘-esima densidade. Por

meio de testes de razao de verossimilhancas, o modelo mais parcimonioso foi escolhido para

fazer a predicao das mortalidades acumuladas ao longo dos dias. Todos os ajustes foram

feitos no software gratuito R (R CORE TEAM, 2013), com o pacote arm (GELMAN; SU,

2013).

Apos o ajuste de um modelo de regressao logıstica multinomial ordinal de

razoes proporcionais, pode-se obter as probabilidades de o inseto morrer 𝜋𝑞 em cada um

dos 𝑞 dias (prova no Apendice A), calculando

𝜋𝑞 =𝑒𝜂𝑞∏𝑞

𝑖=1(1 + 𝑒𝜂𝑖).

3.4 Resultados

3.4.1 Experimento 1

Analises individuais

As regressoes logısticas feitas para as variaveis respostas binarias descritas em

3.2.1, para o experimento 1, nao mostraram efeito para sexo ao nıvel de 5% de significancia

(Tabela 3.3), ou seja, nao ha diferenca entre o comportamento de machos e femeas, nesse

66

cenario de competicao.

Tabela 3.3 – Estimativas dos parametros e erros padroes para o preditor linear 3.1 e valor de 𝑝 para o testet para os parametros

Resposta: Primeiro ataqueCoeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Intercepto 0,8755 0,3764 0,020 *Sexo – Machos −0, 8148 0,5128 0,112

Resposta: Consumo efetivoCoeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Intercepto 0,3567 0,3485 0,306Sexo – Machos −0, 5390 0,4936 0,275

Resposta: P. nigrispinus atacouCoeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Intercepto −1𝑒− 15 0,3430 1,000Sexo – Machos −0, 061 0,4888 0,901

Resposta: E. annulipes atacouCoeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Intercepto 0,3567 0,3485 0,306Sexo – Machos −0, 6621 0,4955 0,181

Analise multidimensional

O ajuste suscetivo de modelos log-lineares com preditores representados na

Tabela 3.4 resultou nos valores para as deviances residuais apresentados na Tabela 3.5,

o que mostra a evidencia de ajuste de todos os modelos. Embora o modelo 𝑀1.5 tenha

um menor numero de parametros, ao se reintroduzir as interacoes triplas, uma a uma, e

suas interacoes duplas marginais, verificou-se a evidencia de efeito significativo da interacao

tripla 𝑆 : 𝐸 : 𝑊 (𝑝 < 0, 05), conforme pode ser visto na analise de deviance apresentada

na Tabela 3.6. Adicionalmente, verifica-se o efeito das interacoes 𝑊 : 𝐹 e 𝐸 : 𝑃 , a 5% de

significancia. Esse resultado pode ser representado pelo diagrama da Figura 3.5, ou ainda,

por

𝑃 ⊥ 𝐹 |𝑆,𝐸,𝑊.

Tabela 3.4 – Preditores lineares dos modelos ajustados ao conjunto de dados obtidos no experimento 1

Modelo Preditor linear Numero de parametros𝑀1.1 (𝑆 + 𝐹 + 𝑊 + 𝑃 + 𝐸)5 32𝑀1.2 (𝑆 + 𝐹 + 𝑊 + 𝑃 + 𝐸)4 31𝑀1.3 (𝑆 + 𝐹 + 𝑊 + 𝑃 + 𝐸)3 26𝑀1.4 (𝑆 + 𝐹 + 𝑊 + 𝑃 + 𝐸)2 16𝑀1.5 𝑆 + (𝐹 + 𝑊 )2 + (𝑃 + 𝐸)2 8𝑀1.6 𝐹 + 𝑃 + (𝑆 + 𝑊 + 𝐸)3 + 𝐹 : 𝑊 + 𝑃 : 𝐸 12

67

Tabela 3.5 – Graus de liberdade, deviance residual e valor 𝑝 para os modelos log-lineares ajustados aoconjunto de dados do experimento 1

Modelo g.l. Deviance residual 𝑝𝑀1.1 0 0,000 1,0000𝑀1.2 1 0,000 1,0000𝑀1.3 6 2,804 0,8331𝑀1.4 16 15,430 0,4934𝑀1.5 24 22,900 0,5257𝑀1.6 20 14,510 0,8037

Tabela 3.6 – Analise de deviance para o modelo 𝑀6. Termos adicionados sequencialmente

Termo g.l. Deviance 𝑝𝑆 1 0,015 0,9028𝑊 1 0,134 0,7139𝐸 1 0,015 0,9028𝐹 1 3,387 0,0657𝑃 1 0,015 0,9028𝑊 : 𝐹 1 46,792 < 0, 001*𝐸 : 𝑃 1 17,013 < 0, 001*𝑆 : 𝑊 1 1,203 0,2727𝑆 : 𝐸 1 1,810 0,1785𝑊 : 𝐸 1 0,004 0,9488𝑆 : 𝑊 : 𝐸 1 5,369 0,0205*

Figura 3.5 – Diagrama representando as interacoes entre as variaveis do experimento 1

Isso significa que a propensao de um especime de P. nigrispinus a atacar um

especime de E. annulipes e independente de qual competidor atacou primeiro a presa, dado

o sexo, competidor que consumiu efetivamente a presa e se o especime de P. nigrispinus foi

atacado ou nao por E. annulipes. Isso faz sentido, biologicamente, pois P. nigrispinus e um

predador generalista. Adicionalmente, as tesourinhas femeas sao mais agressivas e e mais

provavel que elas consumam efetivamente a presa. As Tabelas 3.7 e 3.8 mostram resumem

os dados em tabelas de contingencia, considerando as interacoes significativas do modelo

𝑀1.6.

68

Tabela 3.7 – Tabela de contingencia para 𝑊 , 𝑆 e 𝐸

Consumo efetivo (𝑊 )

Sexo (𝑆)Machos Femeas

E. annulipes atacou (𝐸) E. annulipes atacou (𝐸)Sim Nao Sim Nao

P. nigrispinus 8 6 8 10E. annulipes 6 14 11 4

Tabela 3.8 – Tabelas de contingencia para 𝐹 e 𝑊 , e para 𝐸 e 𝑃

Primeiro Consumo efetivo (𝑊 )ataque (𝐹 ) P. nigrispinus E. annulipesP. nigrispinus 25 1E. annulipes 7 34

E. annulipes P. nigrispinus atacou (𝑃 )atacou (𝐸) Sim NaoSim 25 8Nao 9 25

3.4.2 Experimento 2

Variavel: censura

O ajuste do modelo logıstico aos dados de censura para o tempo ate primeiro

ataque mostrou evidencia de efeitos de sexo do predador e densidade da presa, mas nao da

interacao entre eles ao nıvel de 5% de significancia (Tabela 3.9). Isso mostra que os machos

sao mais propensos a levarem mais de uma hora para atacar do que as femeas (Figura

3.6(a)). Tambem, nota-se que quando a densidade de presas e maior, e mais provavel que

um predador atacara dentro de uma hora (Figura 3.6(b)).

Tabela 3.9 – Regressao logıstica para a variavel indicadora de censura. Estimativas do intercepto e dosblocos foram omitidas

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −1, 2530 0,4934 0,0111*Densidade - 3 1,0410 0,5247 0,0473*Interacao Machos×Densidade 3 −0, 3540 0,7097 0,6179

Variavel: tempo ate primeiro ataque

Ajustando-se o modelo gama para as observacoes da variavel “tempo ate pri-

meiro ataque”, ha evidencias de que o valor do parametro de escala da distribuicao gama

nao difere de 1, a 5% de significancia. Assim, o ajuste do modelo gama nao difere do modelo

exponencial, a 5% de significancia. O mesmo acontece com o ajuste do modelo Weibull,

ou seja, inicialmente, pode-se utilizar o modelo exponencial. A partir do ajuste do modelo

exponencial, ha evidencias somente de efeito de sexo, a 5% de significancia (Tabela 3.10).

Assim, os demais efeitos (blocos, densidade e interacao) foram removidos do preditor linear

69

(a)

Sexo

Cen

sura

F M

Sim

Não

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(b)

Densidade

Cen

sura

1 3

Sim

Não

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

Figura 3.6 – Grafico da variavel indicadora de censura para cada (a) sexo e para cada (b) densidade

para estudar o efeito de sexo.

Tabela 3.10 – Estimativas dos parametros para o modelo exponencial, ajustado as observacoes da variavel“tempo ate primeiro ataque”. Estimativas para o intercepto e blocos foram omitidas

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −1, 1591 0,3110 0,0002*Densidade - 3 0,3769 0,2756 0,1714Interacao Machos×Densidade 3 −0, 1256 0,4109 0,7599

Ha evidencias, pelo teste de razao de verossimilhancas, de um melhor ajuste

do modelo Weibull, quando utilizando apenas o efeito de sexo, no preditor linear, do que

o modelo exponencial (deviance de 7,88, 1 g.l., 𝑝 = 0, 0050). Isso indica que o risco pode

nao ser constante para machos, femeas ou os dois sexos. A partir do ajuste dos modelos

Weibull e exponencial para cada sexo, separadamente, a deviance para os machos e 0,19,

com 1 g.l. (𝑝 = 0, 6591), indicando que o modelo exponencial e o mais adequado, enquanto

que, para as femeas, a deviance e 9, 64, com 1 g.l. (𝑝 = 0, 0019), indicando que o modelo

Weibull e o mais adequado. Assim, os riscos nao sao proporcionais para machos e femeas.

A Figura 3.7 apresenta as curvas ajustadas pelos modelos exponencial e Weibull, para as

funcoes de sobrevivencia de machos e femeas, respectivamente. A estimativa do parametro

de escala do modelo Weibull, para as femeas, foi de 1, 35 (𝑝 = 0, 0035), ou seja, o risco

diminui com o passar do tempo. Tem-se, entao, que e mais provavel um predador atacar a

presa no proximo instante, dado que ainda nao a tenha atacado, se for uma femea e essa

70

probabilidade diminui com o passar do tempo.

Figura 3.7 – Funcoes de sobrevivencia e curvas ajustadas pelo modelo (a) exponencial, para os machos, e(b) Weibull, para as femeas

0 10 20 30 40 50 60

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(a)

Tempo até ataque (minutos)

Pro

babi

lidad

e de

não

ata

car

0 10 20 30 40 50 60

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(b)

Tempo até ataque (minutos)

Pro

babi

lidad

e de

não

ata

car

Variavel: primeiro a atacar presa

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel resposta binaria

“Houve ataque em uma hora de observacao” (primeiro estagio) evidenciaram efeito de sexo

e de densidade, porem, nao da interacao entre eles ao nıvel de 5% de significancia. Isso

significa que ha uma menor propensao de os machos atacarem em uma hora e, caso a densi-

dade de presas seja maior, e mais provavel que os predadores ataquem dentro desse perıodo

(Tabela 3.11).

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel binaria “Dado que

houve ataque em uma hora de observacao, qual predador atacou primeiro” (segundo esta-

gio, Figura 3.8(a)) evidencia apenas efeito de sexo, ao nıvel de 5% de significancia, sendo as

femeas de E. annulipes mais agressivas, com maior propensao de atacarem a presa primeiro

(Tabela 3.11). A Tabela 3.12 resume esse efeito em uma tabela de contingencia para sexo

e especie.

Variavel: consumo efetivo das presas

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel binaria “Houve con-

sumo efetivo em uma hora de observacao”(primeiro estagio) evidencia efeitos de sexo e de

densidade, a 5% de significancia, ou seja, ha uma menor propensao de os machos consu-

mirem efetivamente as presas em uma hora e, caso a densidade de presas seja maior, a

propensao de haver consumo efetivo dentro desse perıodo e maior (Tabela 3.13).

71

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(a) Primeiro a atacar presas

Sexo

Pro

porç

ão d

e te

sour

inha

s

F M

Densidade

13

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(b) Competidor vencedor

Sexo

Pro

porç

ão d

e te

sour

inha

s

F M

Densidade

13

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(c) Primeiro a atacar o outro competidor

Sexo

Pro

porç

ão d

e te

sour

inha

s

F M

Densidade

13

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

(d) Ataques do percevejo

Sexo

Núm

ero

méd

io d

e at

aque

s

F M

Densidade

13

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

(e) Ataques da tesourinha

Sexo

Núm

ero

méd

io d

e at

aque

s

F M

Densidade

13

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(f) Mortes do percevejo

Sexo

Pro

porç

ão d

e pe

rcev

ejos

mor

tos

F M

Densidade

13

Figura 3.8 – Graficos das variaveis respostas do experimento 2 (Tabela 3.2)

Tabela 3.11 – Estimativas das regressoes logısticas para os dois estagios da analise da variavel “primeiro aatacar presas”. As estimativas do intercepto e dos blocos foram omitidas

Estagio 1: houve ataque em uma hora se observacao?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −1, 0920 0,4793 0,0227*Densidade - 3 1,1290 0,5176 0,0292*Interacao Machos×Densidade 3 −3, 6390 0,6970 0,6016

Dado que houve ataque, qual competidor atacou primeiro?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −3, 0705 1,4389 0,0328*Densidade - 3 −1, 4434 1,3576 0,2877Interacao Machos×Densidade 3 0,4788 1,7395 0,7831

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel “Dado que houve con-

sumo efetivo em uma hora de observacao, qual predador consumiu mais presas” (segundo

estagio, Figura 3.8(b)) evidencia efeito da interacao entre sexo e densidade, ao nıvel de 5%

de significancia, sendo esse efeito resumido na Tabela 3.14. Isso mostra que, primeiramente,

as femeas de E. annulipes consomem efetivamente mais presas do que as femeas de P. ni-

grispinus em relacao aos machos de E. annulipes, quando comparados aos machos de P.

nigrispinus. Adicionalmente, ha maior propensao de o consumo efetivo ser maior para as

tesourinhas na densidade 3.

Variavel: primeiro a atacar o outro compeditor

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel binaria“Houve ataque

entre os competidores em uma hora de observacao” (primeiro estagio) evidencia efeito de

72

Tabela 3.12 – Tabela de contingencia para sexo e especie, para a variavel resposta“primeiro a atacar presas”

SexoEspecie

P. nigrispinus E. annulipesFemeas 4 67Machos 16 33

Tabela 3.13 – Estimativas das regressoes logısticas para os dois estagios da analise da variavel “consumoefetivo das presas”. As estimativas do intercepto e dos blocos foram omitidas

Estagio 1: houve consumo efetivo em uma hora de observacao?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −1, 2130 0,4846 0,0123*Densidade - 3 1,0350 0,5233 0,0480*Interacao Machos×Densidade 3 −7, 0290 0,7025 0,3170

Estagio 2: dado que houve consumo efetivo, qual competidorconsumiu efetivamente mais presas?

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −4, 5640 1,8950 0,0160*Densidade - 3 −1, 5780 1,5190 0,2990Interacao Machos×Densidade 3 5,0780 2,4990 0,0421*

sexo, ao nıvel de 5% de significancia (Tabela 3.15). Tambem, ha evidencias do efeito de

sexo, a 5% de significancia, a partir do ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel

binaria “Dado que houve ataque entre os competidores em uma hora de observacao, qual

competidor atacou ao outro primeiro” (segundo estagio, Figura 3.8(c)). Isso mostra que os

predadores machos das duas especies tem a mesma propensao de atacarem uns aos outros,

enquanto que as femeas de E. annulipes sao mais agressivas que as femeas de P. nigrispinus,

conforme resumido na Tabela 3.16.

Variaveis: numero de ataques

Ao ajustar o modelo de Poisson as observacoes das variaveis de contagem do

numero de ataques de E. annulipes e de P. nigrispinus ao outro competidor (Figuras 3.8(d) e

3.8(e)), ha evidencias de uma ma qualidade de ajuste (Tabela 3.17, Figura 3.9). Ja o ajuste

do modelo binomial negativo incorporou bem a superdispersao dos dados, resultando em

uma boa qualidade de ajuste, quando comparado ao modelo de Poisson (Figura 3.9).

Tabela 3.14 – Tabela de contingencia para densidade, sexo e especie, para a variavel “consumo efetivo daspresas”

DensidadeSexo

Machos FemeasP. nigrispinus E. annulipes P. nigrispinus E. annulipes

1 6 14 1 303 4 19 3 36

73

Tabela 3.15 – Estimativas das regressoes logısticas para a variavel “qual predador atacou o outro primeiro”.As estimativas do intercepto e dos blocos foram omitidas

Estagio 1: houve ataque entre os competidores em uma hora de observacao?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −1, 9850 0,5262 0,0002*Densidade - 3 −2, 8250 0,5329 0,5960Interacao Machos×Densidade 3 −4, 3340 0,7269 0,5510

Estagio 2: Dado que houve ataque entre os competidoresqual competidor atacou primeiro?

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −3, 8990 1,5820 0,0137*Densidade - 3 0,9420 0,9760 0,3345Interacao Machos×Densidade 3 0,3219 2,0090 0,8727

Tabela 3.16 – Tabela de contingencia para sexo e especie, para a variavel “primeiro a atacar o outro com-petidor”

Primeiro a atacar

SexoEspecie

P. nigrispinus E. annulipesFemeas 15 57Machos 20 14

Nao ha efeito sistematico das variaveis preditoras em relacao ao numero me-

dio de ataques de P. nigrispinus sobre E. annulipes, porem ha efeito de sexo no numero

medio de ataques de E. annulipes sobre P. nigrispinus, ao nıvel de 5% de significancia,

indicando que as tesourinhas femeas sao mais agressivas (Tabelas 3.18 e 3.19). Alem disso,

das 100 unidades experimentais que continham machos, em nenhuma delas o especime de P.

nigrispinus foi morto. Ja nas que continham femeas, em 11 delas os ataques da tesourinha

ocasionaram na morte da femea de P. nigrispinus (Figura 3.8(f)). Adicionalmente, nessas

11 placas, E. annulipes predou seu competidor, caracterizando predacao intraguilda. A

Figura 3.10 mostra ocasioes nas quais P. nigrispinus tenta predar E. annulipes e vice-versa,

porem, E. annulipes matou seu competidor.

Tabela 3.17 – Deviance residual, graus de liberdade, valores de 𝜒2 e 𝑝 para os modelos de Poisson, ajustadosas observacoes das variaveis de contagem do numero de ataques de P. nigrispinus e de E.annulipes ao outro competidor

Numero de ataques de P. nigrispinusDeviance residual g.l. 𝜒2

196;0,05 𝑝265,72 196 229,66 0,0007

Numero de ataques de E. annulipesDeviance residual g.l. 𝜒2

196;0,05 𝑝366,51 196 229,66 < 0, 0001

74

1.0 1.5 2.0 2.5 3.0

12

34

P. nigrispinus − Poisson

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5 3.0

0.0

1.0

2.0

3.0

P. nigrispinus − Binomial negativo

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5 3.0

01

23

4

E. annulipes − Poisson

Quantis teóricos

Res

íduo

s

1.0 1.5 2.0 2.5 3.0

0.0

1.0

2.0

3.0

E. annulipes − Binomial negativo

Quantis teóricos

Res

íduo

s

Figura 3.9 – Graficos meio-normais com envelope simulado para os ajustes dos modelos de Poisson (primeiracoluna) e do tipo binomial negativo (segunda coluna) para os dados de numero de ataques deP. nigrispinus sobre E. annulipes (primeira linha) e vice-versa (segunda linha)

Figura 3.10 – Comportamento agressivo observado no experimento 2. (a) femea de P. nigrispinus atacauma femea de E. annulipes; (b) outra femea de P. nigrispinus atacando a tesourinha; (c)femea de E. annulipes consumindo uma femea de P. nigrispinus apos mata-la; (d) outratesourinha femea predando P. nigrispinus

3.4.3 Experimento 3

3.4.3.1 Competicao intraespecıfica em P. nigrispinus

75

Tabela 3.18 – Estimativas dos ajustes dos modelos do tipo binomial negativo para os dados de numero deataques de P. nigrispinus sobre E. annulipes e vice-versa. Estimativas do intercepto foramomitidas

Ataques de P. nigrispinusCoeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −0, 4055 0,4283 0,3438Densidade - 3 −0, 3567 0,4255 0,4019Interacao Machos×Densidade 3 0, 0690 0,6307 0,9129

Ataques de E. annulipesCoeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Sexo – Machos −1, 5405 0,3163 < 0, 001*Densidade - 3 0, 0302 0,2496 0,9039Interacao Machos×Densidade 3 −0, 5097 0,4786 0,2869

Tabela 3.19 – Media (erro padrao) do numero de ataques em uma hora de observacao, em relacao a cadatratamento

EspecieTratamento (Sexo:Densidade)

Femea:1 Femea:3 Macho:1 Macho:3E. annulipes 1, 96(0, 31) 2, 02(0, 32) 0, 42(0, 14) 0, 26(0, 10)P. nigrispinus 0, 60(0, 19) 0, 42(0, 11) 0, 40(0, 12) 0, 30(0, 10)

O tempo necessario para que todos os especimes sobreviventes de P. nigrispi-

nus atingissem o quarto ınstar foi 11 dias. Ajustando os modelos de analise de sobrevivencia

em tempo discreto com preditores lineares 𝑀2.1, 𝑀2.2, 𝑀2.3 e 𝑀2.4, ha evidencias, pelo

teste 𝐹 , de que o ajuste do modelo com efeito linear de densidades para cada dia (com pre-

ditor linear 𝑀2.3) nao difere do modelo com preditor linear 𝑀2.4 (Tabela 3.20). Pode-se

dizer, entao, que existe uma relacao entre densidade e a mortalidade ao longo do tempo,

com uma tendencia linear, que pode mudar com o passar do tempo (Figuras 3.11 e 3.12).

Tabela 3.20 – Teste 𝐹 para os modelos ajustados aos dados de mortalidade de P. nigrispinus ao longo de11 dias, utilizando o modelo de analise de sobrevivencia em tempo discreto

Fonte de variacao g.l. Deviance F 𝑝𝑀2.3 −𝑀2.1 10 45,847 2,6069 0,0058*𝑀2.4 −𝑀2.3 33 34,057 0,5868 0,9635𝑀2.3 −𝑀2.2 7 43,544 3,5371 0,0015*𝑀2.4 −𝑀2.3 33 34,057 0,5868 0,9635

Ao ajustar o modelo aditivo generalizado aos dados, observa-se que o ajuste

nao pode ser considerado satisfatorio, visto que o numero de nos utilizados para a suavizacao

nas densidades maiores que 5 e muito alto, sendo, inclusive, o valor maximo possıvel na

densidade 45 (Tabela 3.21). Alem disso, pode ser que outro tipo de preditor linear deva ser

utilizado. Porem, em termos preditivos, observa-se uma boa aproximacao (Figuras 3.13 e

3.14).

76

Dia

Mor

talid

ade

acum

ulad

a

0.00.20.40.60.81.0

2 4 6 8 10

● ●

● ● ● ● ● ● ● ● ●

● ●●

● ● ● ● ● ● ● ●

I5

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● ● ● ● ● ● ● ●

● ● ●

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II5

2 4 6 8 10

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● ●

● ● ●

● ● ● ● ●

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III5

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IV5

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I15

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● ●●

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II15

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III15

0.00.20.40.60.81.0

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● ● ●

● ● ● ● ●

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IV15

0.00.20.40.60.81.0

● ●●

●● ● ● ●

● ● ●

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● ● ●

I25

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II25

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III25

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IV25

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I35

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II35

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● ● ● ●● ● ● ●

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● ● ●

III35

0.00.20.40.60.81.0

●●

● ● ● ● ● ●● ● ●

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●● ● ● ● ●

● ● ●

IV35

0.00.20.40.60.81.0

●

●● ● ●

● ●● ● ● ●

●●

● ● ●● ● ●

● ● ●

I45

2 4 6 8 10

● ● ●● ●

● ● ●

● ● ●

●●

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II45

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● ● ●

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III45

2 4 6 8 10

●●

● ● ●● ● ● ● ● ●

●●

● ● ●● ● ●

● ● ●

IV45

Observado ● Predito ●

Figura 3.11 – Graficos das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas e preditas ao longo dosdias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelode analise de sobrevivencia em tempo discreto

Dia

Mor

talid

ade

acum

ulad

a m

édia

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

2 4 6 8 10

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● ● ● ● ●

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● ● ●

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● ● ●

5

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● ● ●

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● ● ●

15

2 4 6 8 10

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●

●

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● ● ●

25

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● ●●

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● ● ●

35

2 4 6 8 10

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

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● ● ●

45


Figura 3.12 – Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas epreditas ao longo dos dias, para cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo deanalise de sobrevivencia em tempo discreto

Ajustando os modelos de regressao multinomial logıstica de chances propor-

cionais, ha evidencias, pelo teste de razao de verossimilhancas, que o modelo com preditor

linear 𝑀3.3 se ajusta melhor ao conjunto de dados, a 5% de significancia (Tabela 3.22). A

77

Tabela 3.21 – Graus de liberdade estimados para os splines cubicos utilizados para suavizar as taxas demortalidade de P. nigrispinus ao longo do tempo

Densidade Graus de liberdade estimados5 1,90715 7,88425 6,10935 6,97545 9,000

Dia

Mor

talid

ade

acum

ulad

a

0.00.20.40.60.81.0

2 4 6 8 10

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I5

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II5

2 4 6 8 10

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III5

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IV5

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I15

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II15

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III15

0.00.20.40.60.81.0

● ● ●

● ● ●

● ● ● ● ●

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IV15

0.00.20.40.60.81.0

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I25

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II25

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III25

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IV25

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I35

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II35

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III35

0.00.20.40.60.81.0

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IV35

0.00.20.40.60.81.0

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● ● ●

I45

2 4 6 8 10

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II45

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III45

2 4 6 8 10

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● ● ●● ● ●

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IV45


Figura 3.13 – Graficos das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas e preditas ao longo dosdias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modeloaditivo generalizado com funcao suavizadora no preditor linear

Tabela 3.23 mostra os logitos e probabilidades acumuladas para os 11 dias (𝛼𝑖) e os logitos

e probabilidades para os blocos e densidades. E importante ressaltar que a probabilidade

acumulada de um inseto morrer em 12 ou mais dias, dado que nao morreu ate o 11∘ dia, e

1. As Figuras 3.15 e 3.16 mostram os valores preditos para cada parcela e marginalmente

para cada densidade, respectivamente.

3.4.3.2 Competicao intraespecıfica em E. annulipes

O tempo necessario para que todos os indivıduos sobreviventes atingissem o

terceiro ınstar variou para cada bloco. Nos blocos I e III, os especimes sobreviventes levaram

20 dias ate atingirem o terceiro ınstar, ao passo que no bloco IV levaram 21 dias e no bloco

78

Dia

Mor

talid

ade

acum

ulad

a m

édia

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

2 4 6 8 10

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5

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2 4 6 8 10

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25

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35

2 4 6 8 10

0.0

0.2

0.4

0.6

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45


Figura 3.14 – Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas epreditas ao longo dos dias, para cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modeloaditivo generalizado com funcao suavizadora no preditor linear

Tabela 3.22 – Teste de razao de verossimilhancas para os modelos ajustados aos dados de mortalidade deP. nigrispinus ao longo de 11 dias, utilizando o modelo de regressao multinomial logıstica dechances proporcionais

Fonte de variacao g.l. 𝜒2 𝑝𝑀3.2 −𝑀3.1 3 11,0201 0,0115*𝑀3.3 −𝑀3.2 4 12,8124 0,0122*

I apenas 19. Como a mortalidade nos dias 20 e 21 foi zero para todas as densidades em

todos os blocos, as analises foram feitas considerando os dados ate o dia 19.

Ajustando os modelos de analise de sobrevivencia em tempo discreto com

preditores lineares 𝑀2.1, 𝑀2.2, 𝑀2.3 e 𝑀2.4, ha evidencias, pelo teste 𝐹 , de que o modelo

com preditor linear 𝑀2.3 se ajusta melhor aos dados, a 5% de significancia (Tabela 3.24).

Tem-se, nesse caso, que uma tendencia linear nao e suficiente para descrever o compor-

tamento dos dados ao longo das densidades para cada dia, sendo um coeficiente diferente

estimado para cada interacao entre dia e densidade (Figura 3.17). Esse modelo reproduz a

media marginal das densidades (Figura 3.18).

Ao ajustar o modelo aditivo generalizado aos dados, observa-se o mesmo tipo

de problema relacionado ao alto numero de nos necessario para suavizacao de densidades

altas (Tabela 3.25). Ainda assim, em termos preditivos, observa-se uma boa aproximacao

(Figuras 3.19 e 3.20).


cionais, ha evidencias, pelo teste de razao de verossimilhancas, que o modelo com preditor

linear 𝑀3.3 se ajusta melhor ao conjunto de dados, a 5% de significancia (Tabela 3.22). A

Tabela 3.23 mostra os logitos e probabilidades acumuladas para os 11 dias (𝛼𝑖) e os logitos

79

Tabela 3.23 – Logitos e probabilidades para os interceptos, para aos dados de mortalidade de P. nigrispi-nus ao longo de 11 dias, utilizando o modelo de regressao multinomial logıstica de chancesproporcionais

𝑗 Logito acumuladoProbabilidade de morrer, dadoque estava vivo no dia anterior

1 -3,3112 0,03522 -1,6912 0,15563 -0,8031 0,30944 -0,2943 0,42695 -0,2174 0,44596 0,0020 0,50057 0,1106 0,52768 0,2935 0,57289 0,7114 0,670710 0,7203 0,672711 0,7203 0,6727

Dia

Mor

talid

ade

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0.00.20.40.60.81.0

2 4 6 8 10

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I5

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II5

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III5

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0.00.20.40.60.81.0

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0.00.20.40.60.81.0

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I25

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II25

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III35

0.00.20.40.60.81.0

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0.00.20.40.60.81.0

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I45

2 4 6 8 10

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II45

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III45

2 4 6 8 10

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IV45


Figura 3.15 – Graficos das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas e preditas ao longo dosdias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelode regressao logıstica multinomial de chances proporcionais

e probabilidades para os blocos e densidades. E importante ressaltar que a probabilidade

acumulada de um inseto morrer em 12 ou mais dias, dado que nao morreu ate o 11∘ dia, e

1. As Figuras 3.15 e 3.16 mostram os valores preditos para cada parcela e marginalmente

para cada densidade, respectivamente.


80

Dia

Mor

talid

ade

acum

ulad

a m

édia

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

2 4 6 8 10

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5

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2 4 6 8 10

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25

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2 4 6 8 10

0.0

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0.6

0.8

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45


Figura 3.16 – Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de P. nigrispinus observadas epreditas ao longo dos dias, para cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo deregressao logıstica multinomial de chances proporcionais

Tabela 3.24 – Teste 𝐹 para os modelos ajustados aos dados de mortalidade de E. annulipes ao longo de 19dias, utilizando o modelo de analise de sobrevivencia em tempo discreto

Fonte de variacao g.l. Deviance F 𝑝𝑀2.3 −𝑀2.1 18 41,939 1,4582 0,1044𝑀2.4 −𝑀2.3 57 147,105 1,6152 0,0062*𝑀2.3 −𝑀2.2 15 34,696 1,4476 0,1247𝑀2.4 −𝑀2.3 57 147,105 1,6152 0,0062*

cionais, ha evidencias, pelo teste de razao de verossimilhancas, que o ajuste do modelo com

preditor linear 𝑀3.2 nao difere do modelo com preditor linear 3.3, a 5% de significancia (Ta-

bela 3.22). Porem, a estatıstica de razao de verossimilhancas e marginalmente significativa

(0,0530) e, portanto, optou-se por utilizar o modelo com preditor linear 𝑀3.3 para analisar

o conjunto de dados. A Tabela 3.27 mostra os logitos e probabilidades acumuladas para os

19 dias (𝛼𝑖) e os logitos e probabilidades para os blocos e densidades. Os valores preditos

pelo modelo sao uma boa aproximacao dos valores observados (Figuras 3.21 e 3.22).

Tabela 3.25 – Graus de liberdade estimados para os splines cubicos utilizados para suavizar as taxas demortalidade de E. annulipes ao longo do tempo

Densidade Graus de liberdade estimados5 1,00015 1,63025 5,13035 7,54645 8,119

81

Dia

Mor

talid

ade

acum

ulad

a

0.00.20.40.60.81.0

5 10 15

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I5

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II5

5 10 15

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III5

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II15

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III15

0.00.20.40.60.81.0

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IV15

0.00.20.40.60.81.0

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I25

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II25

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III25

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IV25

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I35

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Figura 3.17 – Graficos das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas e preditas ao longo dosdias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando omodelo de analise de sobrevivencia em tempo discreto

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Figura 3.18 – Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas epreditas ao longo dos dias, para cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo deanalise de sobrevivencia em tempo discreto

3.5 Discussao

Os resultados do experimento 1 mostram evidencias de competicao por inter-

ferencia forte por parte da femea de E. annulipes. O fato de a femea E. annulipes atacar

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Figura 3.19 – Graficos das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas e preditas ao longo dosdias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando omodelo aditivo generalizado com funcao suavizadora no preditor linear

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Figura 3.20 – Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas epreditas ao longo dos dias, para cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modeloaditivo generalizado com funcao suavizadora no preditor linear

P. nigrispinus e atacar primeiramente a presa esta amplamente relacionado com o consumo

efetivo da presa, ou seja, vencer a competicao com P. nigrispinus (Tabela 3.8). Para E.

annulipes macho, essa relacao e invertida, pois quando nao ataca P. nigrispinus, vence mais

83

Tabela 3.26 – Teste de razao de verossimilhancas para os modelos ajustados aos dados de mortalidade deE. annulipes ao longo de 19 dias, utilizando o modelo de regressao multinomial logıstica dechances proporcionais

Preditor linear g.l. 𝜒2 𝑝𝑀3.2 −𝑀3.1 3 20,7257 0,0001*𝑀3.3 −𝑀3.2 4 9,3443 0,0530

Tabela 3.27 – Logitos e probabilidades para os interceptos, para aos dados de mortalidade de E. annuli-pes ao longo de 11 dias, utilizando o modelo de regressao multinomial logıstica de chancesproporcionais

𝑗 Logito acumuladoProbabilidade de morrer, dadoque estava vivo no dia anterior

1 -4,4043 0,01212 -3,5499 0,02793 -2,3679 0,08574 -2,2302 0,09715 -2,1945 0,10026 -1,9276 0,12707 -1,6425 0,16218 -1,4512 0,18989 -1,2007 0,231310 -1,0489 0,259411 -1,0241 0,264212 -0,8612 0,297113 -0,7727 0,315914 -0,7083 0,330015 -0,7003 0,331816 -0,6438 0,344417 -0,5951 0,355518 -0,5542 0,364919 -0,5542 0,3649

do que quando ataca (Tabela 3.7). Isso acontece porque quando o macho de E. annulipes

ataca, isso pode ser, na verdade, reflexo de um ataque de P. nigrispinus. Foi observado,

nos experimentos, que a tesourinha macho mais se defende do que inicia conflito. Adicio-

nalmente, o fato de P. nigrispinus atacar ou nao E. annulipes nao tem relacao alguma com

qual competidor ataca primeiro a presa (Figura 3.5).

Os resultados do experimento 2 confirmam a agressividade maior por parte

da femea de E. annulipes. Tanto a tesourinha femea, quanto a femea de P. nigrispinus apre-

sentam maior probabilidade de atacar no proximo instante, dado que nao tenham atacado

(Tabela 3.10). Pode ser que isso seja devido ao fato de a femea, em estagio reprodutivo,

apresentar maior necessidade de recursos. Um resultado interessante e a clara dominancia

competitiva de E. annulipes. Em relacao a qual competidor ataca primeiro a presa, a chance

da tesourinha femea atacar primeiro e 8,2 vezes a chance do macho atacar primeiro (Tabela

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Figura 3.21 – Graficos das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas e preditas ao longo dosdias, para cada bloco (I, II, III e IV) e cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando omodelo de regressao logıstica multinomial de chances proporcionais

3.12).

O comportamento de E. annulipes macho, nesse experimento, foi o de apenas

se defender, tanto que iniciou menos conflitos do que o macho de P. nigrispinus (Tabela

3.16). A chance da femea de E. annulipes iniciar o conflito e 5,4 vezes a chance do macho

iniciar conflito. Notou-se que o macho de P. nigrispinus, ao atacar E. annulipes, desistia

rapidamente da predacao quando a tesourinha se defendia, utilizando seus cercos. Como

consequencia de ser afugentado dessa maneira, tem-se que o macho de E. annulipes teve

maior sucesso em atacar primeiro a presa. Ja a tesourinha femea nao atacava simplesmente

para se defender, explicando a superioridade absoluta em primeiros ataques a presa. Za-

nuncio et al. (2008) realizaram um experimento em que ofereciam larvas de S. frugiperda

imobilizadas (sem capacidade de se defenderem) e livres para P. nigrispinus e notaram que

o percevejo consumia mais presas quando estavam imobilizadas, refletindo seu comporta-

mento de fuga, quando ameacado. Poucos vezes o percevejo teve sucesso nos ataques, sendo

que, nesses poucos casos, o percevejo inseriu o aparelho bucal no espaco entre os segmentos

abdominais de tesourinhas femeas que estavam maiores devido a estarem no perıodo pre-

oviposicao (Figura 3.10(b)). Nesses casos, a tesourinha femea nao conseguia afugentar P.

nigrispinus com os cercos e acabava por arrastar o competidor ate que o mesmo se soltasse.

Euborellia annulipes exibe cuidado maternal, despendendo bastante energia

com o processo reprodutivo. As femeas, no caso, permanecem sobre os ovos, protegendo,

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Figura 3.22 – Graficos das medias marginais das mortalidades acumuladas de E. annulipes observadas epreditas ao longo dos dias, para cada densidade (5, 15, 25, 35 e 45), utilizando o modelo deregressao logıstica multinomial de chances proporcionais

limpando e agregando-os quando sao separados. Sao agressivas, inclusive, com o macho.

Esse cuidado maternal persiste por cerca de 15 dias, terminando quando a prole esta no

segundo ınstar (RANKIN et al., 1995). Klostermeyer (1942) fez uma documentacao ini-

cial sobre a especie e descreveu ocasioes nas quais a tesourinha femea, ao ser perturbada

excessivamente, optou por comer os proprios ovos, por vezes destruindo toda a postura.

Nesse caso, a tesourinha parece optar por reobter parte da energia gasta na oviposicao para

fazer a postura em um ambiente onde a probabilidade de os descendentes chegarem a idade

adulta e maior. Nos experimentos 1 e 2, as femeas de E. annulipes apresentaram agressivi-

dade de maneira geral, nao apenas as que estavam em perıodo pre-oviposicao. Isso parece

ser um aspecto comportamental importante na especie, que possibilita um maior fitness da

prole. Uma explicacao plausıvel para a agressividade das femeas e pressao de selecao para

femeas agressivas, supondo que a agressividade e uma caracterıstica hereditaria (SINN;

APIOLAZA; MOLTSCHANIWSKYJ, 2006). Isto posto, a prole de femeas agressivas tem

maior fitness e, por consequencia, as femeas dessa prole herdarao a agressividade da mae

(SINN; WHILE; WAPSTRA, 2008).

Em relacao ao competidor que consumiu efetivamente mais presas, ou o ven-

cedor da competicao, foi observado que os machos de E. annulipes tem maior propensao de

vencer em densidades maiores de presas. Isso pode ser devido a uma maior taxa de procura

de presas. A chance da tesourinha macho vencer na densidade com uma presa e duas vezes

a chance de vencer na densidade com tres presas, enquanto que a chance da tesourinha

femea vencer na densidade com uma presa e 2,5 vezes a chance de vencer na densidade

com tres presas (Tabela 3.14). Adicionalmente, as femeas de E. annulipes atacaram mais o

seu competidor do que os machos, nao importando a densidade de presas (Tabela 3.19), ou

86

seja, sua agressividade se da, incondicionalmente, a ataques feitos pelo seu competidor ou

disponibilidade de presas. Observou-se predacao intraguilda apenas por parte das femeas

de E. annulipes, em 11% das unidades experimentais que consistiam de femeas.

A partir dos resultados do experimento 3, observa-se, primeiramente, que os

indivıduos de E. annulipes demoram muito mais tempo para se desenvolverem do que P.

nigrispinus, o que ja e descrito na literatura em diversos estudos que pesquisaram a biologia

desses insetos sob diferentes dietas (LEMOS; RAMALHO; ZANUNCIO, 2003; OLIVEIRA

et al., 2004). Ao analisar a mortalidade ao final do experimento, observa-se que, com o

aumento da densidade, a sobrevivencia diminui linearmente em P. nigrispinus (Figura ??).

De maneira imprevisıvel, a princıpio, para E. annulipes, a sobrevivencia diminui conforme a

densidade aumenta e torna a aumentar na densidade 45 (Figura ??). Isso pode ser atribuido

a fatores regidos por efeito de Allee (COURCHAMP; BEREC; GASCOIGNE, 2008), isto e,

uma maior densidade de E. annulipes pode aumentar o fitness individual ate certo ponto.

Em um estudo com moscas varejeiras, Serra, Costa e Godoy (2011) observaram que em

Chrysomya megacephala e em C. putoria (Diptera: Calliphoridae), conforme a densidade

larval aumentava, a sobrevivencia diminui e torna a aumentar em densidades de 2000 e

1800 indivıduos, respectivamente, tornando a diminuir em densidades maiores. Isso foi

explicado pelo fato de essas moscas, na fase larval, necessitarem de um mınimo de enzimas

proteolıticas que somente sao obtidas em densidades larvais mais altas e tambem pelo fato

de serem necrofagas. Ja neste estudo, ha, provavelmente, necessidade do experimento ser

repetido para confirmar o comportamento da sobrevivencia em densidades mais altas.

A mortalidade da tesourinha nos ınstares iniciais, sob escassez de recurso, e

menor do que em P. nigrispinus (Tabelas 3.27 e 3.23). Pode-se pensar, num contexto de

ecologia de populacoes, que as estrategias reprodutivas de E. annulipes e P. nigrispinus se

aproximariam de uma estrategia 𝐾 e 𝑟, respectivamente. A tesourinha apresenta cuidado

maternal por parte da femea e taxas de sobrevivencia muito maiores do que o percevejo.

Como as duas especies de predadores estudadas apresentam canibalismo, pode-se inferir que

a competicao intraespecıfica e forte. Quando essa competicao e mais forte do que a com-

peticao interespecıfica, pode haver coexistencia entre duas especies que exploram parte do

mesmo nicho (AMARASEKARE, 2003). Em um contexto de predacao intraguilda (PIG),

ha duas formas de promover a coexistencia entre o predador intraguilda (predador IG) e

a presa intraguilda (presa IG). A primeira forma envolve mecanismos que permitem que

a presa IG escape do predador IG no tempo ou espaco e a segunda forma envolve proces-

sos dependentes da densidade que intensificam a competicao intraespecıfica, em relacao a

interespecıfica (AMARASEKARE, 2003).

No caso de E. annulipes e P. nigrispinus, e possıvel dizer que, em um mesmo

agroecossistema, P. nigrispinus encontra refugio espacial e temporal de E. annulipes, ja que

seus nichos sao sobrepostos, em termos de espaco (altura da planta onde procuram presas) e

a tesourinha tem habitos noturnos, diferentemente do percevejo. A heterogeneidade espacial

87

vertical do agroecossistema pode promover a coexistencia entre esses dois competidores

(AMARASEKARE, 2008). Pensando na segunda forma de promover coexistencia, um

mecanismo importante e a interferencia intraespecıcia, que ocorre principalmente por meio

do canibalismo em estagios juvenis, quando se tratam de predadores (ARIM; MARQUET,

2004). Isso e fato observado para esses dois competidores e pode promover a coexistencia das

duas especies em um agroecossistema. Segundo o modelo proposto por Holt e Polis (1997),

a coexistencia entre a presa IG e o predador IG requer que a presa IG seja superior em

explorar recursos compartilhados. Isso nao pode ser observado no sistema estudado, ja que

as duas especies foram colocadas em uma arena pequena, porem, em um agroecossistema,

isso e possıvel, dada a diferenciacao de nichos dos competidores. Chesson (1991) afirma que

a coexistencia entre duas especies face a competicao, geralmente, envolve particao de nicho

ou de recursos.

3.6 Conclusoes

As analises dos dados obtidos nos experimentos permitiram concluir que:

- as femeas de E. annulipes sao mais agressivas que os machos e os especimes de P.

nigrispinus;

- essa agressividade nao esta, necessariamente, relacionada a cuidado maternal ou defesa

e, provavelmente, trata-se de um carater hereditario que aumenta o fitness da prole,

sendo essa especie de tesourinha, provavelmente, uma estrategista K;

- Euborellia annulipes tem vantagem competitiva sobre P. nigrispinus, podendo, in-

clusive, atuar como predadora intraguilda. Entretanto, uma estrategia de controle

biologico que utilize as duas especies e plausıvel, dado que a coexistencia entre os dois

predadores em um agroecossistema e possıvel, devido ao refugio espacial e temporal

de P. nigrispinus em relacao a tesourinha e ao canibalismo que ocorre em estagios

ninfais, fortalecendo a competicao intraespecıfica.

Como proximo passo, modelos aditivos generalizados com outros tipos de

funcoes suavizadoras serao estudados para que melhores ajustes aos dados do experimento

3 sejam obtidos.

Referencias

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91

4 PARASITISMO AFETA A ESCOLHA DE PREDADORES EM AGROE-

COSSISTEMAS

Resumo

A tesourinha Euborellia annulipes (Dermaptera: Anisolabididae) e o perce-

vejo Podisus nigrispinus (Hemiptera: Pentatomidae) sao potenciais agentes de controle

biologico de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), praga importante do milho

e do algodao. A vespa parasitoide Campoletis flavicincta (Hymenoptera: Ichneumonidae)

e tambem um importante inimigo natural dessa especie, uma vez que utiliza larvas de S

frugiperda como substrato de oviposicao e a praga, quando parasitada, exibe crescimento

desacelerado, consumindo menos recursos e morrendo, quando o parasitoide termina seu

ciclo. O objetivo deste trabalho foi estudar um sistema no qual foi oferecida uma escolha

entre larvas de S. frugiperda nao parasitadas e larvas que foram previamente parasitadas

por C. flavicincta aos predadores E. annulipes e P. nigrispinus. Cada predador foi colocado

em uma placa de Petri com duas larvas (uma de cada tipo). O sistema foi observado por

uma hora e foi registrado qual presa o predador atacou primeiro, qual presa foi consumida

efetivamente (uma vez que o predador, por vezes, ataca uma presa e opta por interromper

o consumo) e quanto tempo levou ate que o predador fizesse o primeiro ataque. Os resul-

tados mostram que os predadores sao capazes de distinguir presas parasitadadas das nao

parasitadas. Tambem existem evidencias de que especimes femeas das duas especies sao

menos seletivas em suas escolhas do que os machos, que tendem a evitar larvas parasitadas.

Palavras-chave: Preferencia de predadores; Controle biologico; Campoletis flavicincta; Po-

disus nigrispinus; Euborellia annulipes; Spodoptera frugiperda

Abstract

The ring-legged earwig, Euborellia annulipes (Dermaptera: Anisolabididae),

and the Neotropical stink bug Podisus nigrispinus (Hemiptera: Pentatomidae) are potential

biological control agents of the fall armyworm, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noc-

tuidae), important pest of maize and cotton. The parasitoid wasp Campoletis flavicincta

(Hymenoptera: Ichneumonidae) is also an important natural enemy of this pest, as it uses

S. frugiperda larvae as oviposition substrate and the pest, when parasitised, exhibits decele-

rated growth, consuming less resource and dying when the parasitoid finishes its cycle. The

purpose of this research was to study a system in which the predators E. annulipes and P.

nigrispinus were offered a choice between non-parasitised S. frugiperda larvae, and larvae

that were previously parasitised by C. flavicincta. Each predator was placed in a Petri

92

dish with two larvae (one of each type). The system was observed for one hour and it was

recorded which prey the predator attacked first, which prey the predator effectively consu-

med (as sometimes the predator attacks a prey and then opts to interrupt consumption),

and how long it took for the predator to attempt its first attack. Results show that the

predators are able to distinguish parasitised prey from non-parasitised prey. There is also

evidence that female individuals of both predator species are less selective in their choice

than males, which avoid parasitised larvae.

Keywords: Predator preference; Biological control; Campoletis flavicincta; Podisus nigris-

pinus; Euborellia annulipes; Spodoptera frugiperda

4.1 Introducao

Vespas parasitoides sao especies que utilizam larvas ou ovos de diferentes

insetos como substrato de oviposicao, sendo que, ao fim do ciclo de crescimento, matam

o hospedeiro (QUICKE, 1997). Os parasitoides, assim como os predadores, podem ser

generalistas ou especialistas. Essas especies sao muito importantes num contexto de controle

biologico, ja que podem atuar de maneira a diminuir as populacoes das pragas de interesse

agronomico (GREATHEAD, 1986). O manejo integrado de pragas (MIP) envolve uma serie

de avaliacoes, tomadas de decisao, programas de monitoramento e aplicacao de metodos

de controle, incluindo liberacao de parasitoides ou outros tipos de inimigos naturais dos

insetos-praga (KOGAN, 1998).

Dentre as diversas pragas que afetam agroecossistemas brasileiros, a larva de

Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae) representa uma das mais importan-

tes pragas de gramıneas cultivadas, como milho e algodao (CRUZ et al., 1997; DESNEUX

et al., 2010). Essa especie pode reduzir, acentuadamente, o rendimento da cultura (DE-

QUECH; SILVA; FIUZA, 2005). Diferentes especies de parasitoides utilizam ovos ou larvas

de S. frugiperda como substrato de oviposicao, dependendo do local (LI, 1994; PRATISSOLI

et al., 2002). Um parasitoide de larvas S. frugiperda que demonstra grande potencial em con-

trolar a praga e Campoletis flavicincta Ashmead (Hymenoptera: Ichneumonidae) (CRUZ;

FIGUEIREDO; MATOSO, 1999; MATOS NETO et al., 2004). Os predadores Podisus ni-

grispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) e Euborellia annulipes Lucas (Dermaptera:

Anisolabididae), tambem, sao inimigos naturais de S. frugiperda, podendo ser encontrados

nas lavouras de milho, assim como C. flavicincta. Esses predadores sao promissores no

controle de S. frugiperda (OLIVEIRA et al., 2002; REDOAN et al., 2010).

Podisus nigrispinus, por ser um inseto sugador, alimenta-se inserindo o apa-

relho bucal na larva e sugando sua hemolinfa. Ja E. annulipes apresenta aparelho bucal

mastigador, sendo que utiliza seus cercos para capturar a presa e segura-la enquanto a con-

93

some. Um aspecto interessante desses predadores num contexto de controle biologico e que,

mesmo quando nao consomem completamente a presa, causam danos (ao inserir o aparelho

bucal sugador ou ao prender a presa com os cercos) que podem desacelerar o consumo foliar

e ate mesmo levar as larvas a morte. Analogamente, C. flavicincta, ao ovipositar em uma

larva de S. frugiperda, faz com que o seu desenvolvimento seja desacelerado, levando a larva

a morte antes que ela pupe (MATOS NETO et al., 2004).

O controle de pragas, utilizando liberacao de inimigos naturais, pode ser feito

com uma ou mais especies. Ao utilizar mais de uma especie, e importante realizar estudos

previos em relacao ao comportamento de consumo ou parasitismo da praga, para predadores

e parasitoides, respectivamente. Alem disso, estudos contemplando as relacoes ecologicas

entre os inimigos naturais devem ser feitos, pois se tiverem nichos sobrepostos, pode ser

que venham a competir por recursos. Ao liberar predadores em conjunto com parasitoides,

em uma estrategia otima de MIP, os predadores teriam preferencia alimentar de ovos ou

larvas nao parasitadas, ou seja, o controle da praga seria feito, de forma complementar,

pelos inimigos naturais liberados. Neste trabalho, objetivou-se estudar um sistema no qual

uma escolha entre larvas de S. frugiperda parasitadas, ou nao, por C. flavicincta e oferecida

aos predadores P. nigrispinus e E. annulipes.

4.2 Material

4.2.1 Obtencao e criacao dos insetos

Os especimes de P. nigrispinus foram obtidos a partir de ovos vindos da

EMBRAPA algodao (Campina Grande-PB) para o Laboratorio de Ecologia de Insetos do

Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ-USP. Os ovos foram mantidos em

placas de Petri, sobre algodao umedecido ate eclosao. Os indivıduos imaturos de primeiro

e segundo ınstar foram mantidos nessas mesmas placas de Petri, recebendo agua destilada.

A partir do terceiro ınstar, as ninfas foram agrupadas em recipientes plasticos de 350 ml

(cerca de 20 indivıduos por recipiente) com tubos de vidro vedados com algodao, acoplados

a tampa, para fornecimento de agua, sendo alimentadas com larvas de S. frugiperda. Ao

atingirem a idade adulta, os casais foram individualizados nos recipientes mencionados. As

larvas de S. frugiperda foram obtidas do Laboratorio de Biologia de Insetos da ESALQ-USP

e da EMBRAPA algodao (Campina Grande-PB) e foram mantidas em camaras tipo BOD

a 25∘C, 70% UR e fotofase 12h.

Os indivıduos de E. annulipes foram obtidos a partir de ovos da criacao man-

tida na UFPB, campus de Areia-PB. Os ovos sao mantidos em placas de Petri com papel

higienico umedecido. A partir da eclosao, as ninfas foram mantidas na mesma placa ate a

idade adulta, recebendo como recurso alimentar, uma dieta que consiste em 50% de farinha

de milho, 25% de leite em po e 25% de farinha de pupa de bicho-da-seda, oferecida em co-

medouros plasticos e substituıdas a cada dois dias. Os adultos foram, entao, separados em

94

recipientes plasticos de 350 ml, com tres casais cada, sendo a agua oferecida umedecendo-

se papel higienico, que era colocado nos recipientes (Figura 4.1). Os recipientes foram


Figura 4.1 – Recipientes utilizados nas criacoes de (a) P. nigrispinus e (b) E. annulipes

Os adultos de C. flavicincta foram obtidos do Laboratorio de Resistencia

de Artropodes a Taticas de Controle, do Departamento de Entomologia e Acarologia da

ESALQ-USP. As larvas parasitadas e nao parasitadas foram individualizadas em pequenos

recipientes plasticos (3 x 2 x 2 cm) 24 horas antes da utilizacao no experimento. O conjunto

de dados obtidos esta apresentado na Tabela 6.5, no Anexo B.

4.2.2 Experimento conduzido

Experimento 4: Testes de escolha entre larvas de S. frugiperda parasitadas e

nao parasitadas por C. flavicincta

Para esse experimento, foram individualizados em placas de petri 1 preda-

dor de E. annulipes ou P. nigrispinus com duas larvas de S. frugiperda de terceiro ınstar,

sendo uma delas parasitada previamente por C. flavicincta. O experimento foi conduzido

no delineamento casualizado em blocos com 50 repeticoes e 4 tratamentos no esquema fa-

torial 2x2 (sexo e especie): machos de E. annulipes, femeas de E. annulipes, machos de

P. nigrispinus e femeas de P. nigrispinus (Figura 4.2). Cada placa foi observada por 1

hora, registrando-se i) quanto tempo o predador levou para fazer o primeiro ataque, ii) qual

presa foi escolhida no primeiro ataque, iii) qual presa foi efetivamente consumida (as vezes

o predador optava por interromper o consumo de uma presa em detrimento de outra) e

iv) se no final de uma hora de observacao, as duas presas foram consumidas efetivamente,

conforme esquematizado na Figura 4.3. Na Tabela 4.1, tem-se um resumo das variaveis do

experimento 4.

95

Figura 4.2 – Esquema dos tratamentos do experimento 4: duas larvas de S. frugiperda, sendo uma naoparasitada e a outra parasitada por C. flavicincta com (a) um macho de P. nigrispinus, (b)um macho de E. annulipes, (c) uma femea de P. nigrispinus e (d) uma femea de E. annulipes

Figura 4.3 – Estagios das variaveis respostas observadas no experimento 4: (a) primeira presa a ser atacadae (b) presa a ser consumida efetivamente

4.3 Metodos

As variaveis respostas observadas nos experimentos sao de natureza distinta,

levando ao uso de diferentes modelos para sua analise. Toda a analise foi feita no software

gratuito R (R CORE TEAM, 2013).

Para os dados de tempo ate primeiro ataque, foram ajustados modelos de

riscos proporcionais de Cox (AITKIN et al., 2009). O preditor linear utilizado, inicialmente,

foi

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝑏𝑗 + 𝑒𝑖 + 𝑠𝑘 + (𝑒𝑠)𝑖𝑘, 𝑗 = 1, . . . , 33, 𝑖 = 1, 2, 𝑘 = 1, 2, (4.1)

96


Variavel Tipo ValoresBloco Fator 1, . . . , 33Sexo Fator Machos e FemeasEspecie Fator P. nigrispinus e E. annulipesTempo ate primeiro ataque Contınua (0,∞)Primeira presa a ser atacada Binaria Parasitada (1) e nao parasitada (0)Presa a ser consumida efetivamente Binaria Parasitada (1) e nao parasitada (0)Consumo efetivo das duas presas

Binaria Sim (1) e Nao (0)ao final de uma hora

sendo 𝑏𝑗 o efeito do 𝑗-esimo bloco, 𝑠𝑘 o efeito do 𝑘-esimo sexo, 𝑒𝑖 o efeito da 𝑖-esima

especie e (𝑒𝑠)𝑖𝑘 o efeito da interacao entre o 𝑖-esima especie e o 𝑘-esimo sexo. Para testar a

proporcionalidade dos riscos, foi utilizado o teste proposto por Grambsch e Therneau (1994).

Como as unidades experimentais foram observadas por uma hora, ha censura de dados.

Entretanto, optou-se por nao fazer uma regressao logıstica com uma variavel indicadora de

censura para verificar se ha censura sistematica, dado que em apenas tres, (duas femeas

e um macho de P. nigrispinus) das 132 parcelas, o predador nao atacou nenhuma presa

dentro de uma hora.

Modelos lineares generalizados (MCCULLAGH; NELDER, 1989) do tipo bi-

nomial foram utilizados para analisar variaveis respostas binarias, em dois estagios:


- a variavel indicadora de ocorrencia de ataques, igual a 1, se houve ataque, e igual

a 0, se nao houve;

- a variavel indicadora de ocorrencia de consumo efetivo, igual a 1, se houve con-

sumo efetivo, e igual a 0, se nao houve;


- a variavel “dado que houve ataque em uma hora de observacao, qual presa foi

atacada primeiro”, igual a 1, se a presa parasitada, e igual a 0, se a nao parasitada;

- a variavel “dado que houve consumo efetivo em uma hora de observacao, qual

presa foi consumida efetivamente”, igual a 1, se a presa parasitada, e igual a 0,

se a nao parasitada.

O preditor linear utilizado foi o mesmo utilizado em (4.1). Tambem, foi testada a inclusao

do efeito do logaritmo do tempo ate primeiro ataque no preditor linear (4.1) para o segundo

estagio da analise das variaveis “primeira presa a ser atacada” e “presa que foi consumida

efetivamente”, de modo a se obterem os modelos 𝑀1, com preditor linear (4.1), 𝑀2, com

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝑏𝑗 + 𝑒𝑖 + 𝑠𝑘 + (𝑒𝑠)𝑖𝑘 + 𝛽0log(𝑡𝑖𝑗𝑘)

97

e 𝑀3, com

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝑏𝑗 + 𝑒𝑖 + 𝑠𝑘 + (𝑒𝑠)𝑖𝑘 + 𝛽𝑘log(𝑡𝑖𝑗𝑘),

sendo 𝑡𝑖𝑗𝑘 o tempo que o predador do 𝑗-esimo bloco, 𝑖-esima especie e 𝑘-esimo sexo levou

para atacar pela primeira vez, 𝛽0 e o coeficiente linear de tempo e 𝛽𝑘 o coeficiente linear de

tempo para o 𝑘-esimo sexo. Os modelos encaixados foram testados por meio das diferencas

de deviances, equivalente ao teste da razao de verossimilhancas.

Como o predador pode atacar uma presa e optar por consumir efetivamente

a outra (“trocar”), pode-se construir uma tabela de contingencia 2×2×2×2, para especie,

sexo, primeiro ataque e consumo efetivo. Para verificar a associacao entre os fatores, pode-se

ajustar um modelo log-linear com preditor linear saturado 𝐿1, dado por

𝜂𝑖𝑗𝑘𝑙 = 𝜇 + 𝑎𝑖 * 𝑐𝑗 * 𝑒𝑘 * 𝑠𝑙,

sendo 𝑎𝑖, 𝑖 = 1, 2, o efeito de primeiro ataque, 𝑐𝑗, 𝑗 = 1, 2, o efeito de consumo efetivo,

𝑒𝑘, 𝑘 = 1, 2, o efeito de especie e 𝑠𝑙, 𝑙 = 1, 2, o efeito de sexo. Modelos reduzidos foram

ajustados para verificar se era possıvel colapsar a tabela de contingencia em uma tabela de

dimensoes menores, com preditores lineares dados por

𝐿2 : 𝜂𝑖𝑗𝑘𝑙 = 𝜇 + 𝑎𝑖 * 𝑐𝑗 * 𝑠𝑙,

𝐿3 : 𝜂𝑖𝑗𝑘𝑙 = 𝜇 + 𝑎𝑖 * 𝑐𝑗 * 𝑒𝑘 e

𝐿4 : 𝜂𝑖𝑗𝑘𝑙 = 𝜇 + 𝑎𝑖 * 𝑐𝑗.

A selecao do modelo foi feita por meio do teste de razao de verossimilhancas.

Considerando o modelo com preditor linear 𝐿4, os dados podem ser colapsados

em uma tabela de contingencia 2×2, como mostrado na Tabela 4.2. Duas situacoes podem

ocorrer.

i. Se o predador nao consegue discriminar entre presa parasitada e nao parasitada, ou

se ele nao tem preferencia, espera-se que

𝑃 (troca 1) = 𝑃 (troca 2) = 𝜋.

ii. Se o predador tem preferencia por um dos tipos de presa (parasitada ou nao parasi-

tada), espera-se que

𝑃 (troca 1) = 𝜋1 e 𝑃 (troca 2) = 𝜋2.

Essas duas situacoes podem ser consideradas ajustando-se modelos log-lineares com os

preditores 𝑃1, dado por

𝜂𝑖𝑗 = 𝜇 + 𝜏𝑖,

98

e 𝑃2, dado por

𝜂𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝛼𝑗 * 𝛽𝑘,

em que 𝜏𝑖, 𝑖 = 1, 2, e o efeito da troca, 𝛼𝑗, 𝑗 = 1, 2, e o efeito de primeiro ataque e 𝛽𝑘,

𝑘 = 1, 2, e o efeito de consumo efetivo.

A partir do ajuste de um modelo log-linear com o preditor 𝑃1, tem-se que

logit(��) = 𝜏2 ⇒ �� =𝑒𝜏2

1 + 𝑒𝜏2,

enquanto que, com o preditor linear 𝑃2, tem-se

logit(𝜋1) = ��2 ⇒ 𝜋1 =𝑒��2

1 + 𝑒��2

logit(𝜋2) = ��2 ⇒ 𝜋2 =𝑒𝛽2

1 + 𝑒𝛽2

log(razao das chances) = 𝛼𝛽22 ⇒ razao das chances = exp(𝛼𝛽22)

Tabela 4.2 – Modelos utilizados para analisar a relacao entre a primeira escolha do predador e a probabili-dade de trocar de presa

Primeiro ataqueConsumo efetivo

Nao parasitada ParasitadaNao parasitada nao troca 1 troca 1Parasitada troca 2 nao troca 2

4.4 Resultados

Variavel: tempo ate ataque

Ajustando-se o modelo de riscos proporcionais de Cox as observacoes da varia-

vel “tempo ate primeiro ataque”, ha evidencias do efeito da interacao entre sexo e especie, a

5% de significancia (Tabela 4.3). Eliminando o efeito de blocos do preditor linear, pelo teste

proposto por Grambsch e Therneau (1994), ha evidencias de que os riscos dos tratamentos

sao proporcionais (Tabela 4.4), a 5% de significancia, indicando bom ajuste do modelo aos

dados. A Figura 4.4 mostra as curvas ajustadas pelo modelo de riscos proporcionais de Cox

a cada tratamento.

Tem-se que o risco para machos e femeas de P. nigrispinus e o mesmo, en-

quanto que para femeas de E. annulipes e maior. Isso indica que a probabilidade de femeas

de E. annulipes atacarem uma presa no proximo instante, dado que ainda nao tenham

atacado nenhuma presa, e maior do que para machos e para especimes de P. nigrispinus

(Figura 4.5(a)). Observa-se que o modelo de riscos proporcionais de Cox nao captura to-

talmente o comportamento das curvas de sobrevivencia, principalmente a de femeas de E.

99

Tabela 4.3 – Estimativas dos parametros para os tres modelos de analise de sobrevivencia ajustados aosdados do experimento 4. Estimativas para o intercepto e blocos foram omitidas

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Especie - E. annulipes 1,7795 5,9269 < 0, 0001*Sexo - Machos 0,3108 1,3646 0,2837Interacao E. annulipes×Machos −0, 8645 0,4213 0,0372*

Tabela 4.4 – Teste de proporcionalidade de riscos proposto por Grambsch e Therneau (1994)

Fonte de variacao g.l. 𝜒2 𝑝Especie 1 0,037 0,8485Sexo 1 0,642 0,4230Interacao Especie×Sexo 1 1,381 0,2399Global 3 2,327 0,5074

annulipes (Figura 4.4(b)). Talvez modelos de misturas sejam mais adequados para repro-

duzir o comportamento das curvas, indicando que ha uma variabilidade individual.

Variavel: primeira presa a ser atacada

O ajuste do modelo logıstico para as observacoes da variavel “houve ataque

em uma hora de observacao” (primeiro estagio) nao evidencia efeito de sexo nem de especie,

a 5% de significancia (Tabela 4.5). Isso era esperado, dado que apenas tres indivıduos nao

atacaram em uma hora de observacao.

O ajuste do modelo logıstico para as observacoes da variavel “dado que houve

ataque em uma hora de observacao, qual predador atacou primeiro”(segundo estagio, Figura

4.5(b)) evidencia efeito marginalmente significativo da interacao entre sexo e especie (𝑋2 =

3, 79, com 1 g.l., 𝑝 = 0, 052). Observa-se que as razoes de chances para as tabelas de

contingencia de cada especie (Tabela 4.6) tem relacao inversa (P. nigrispinus: 0,40 e E.

annulipes: 1,67), indicando que machos de P. nigrispinus sao mais propensos a atacarem

larvas nao parasitadas primeiro em relacao a femeas de sua especie do que machos de E.

annulipes em relacao a femeas de sua especie.

A inclusao do logaritmo do tempo ate o primeiro ataque no preditor linear

nao resultou em melhor ajuste do modelo, pelo teste de razao de verossimilhancas (Tabela

4.7). Isso indica que o tempo que o predador levou ate atacar a primeira presa nao influ-

encia significativamente qual presa ele escolhe.

Variavel: presa a ser consumida efetivamente

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel “houve consumo efe-

tivo em uma hora de observacao” (primeiro estagio) nao evidencia efeito de sexo nem de

especie, a 5% de probabilidade (Tabela 4.8). Isso era esperado, visto que em apenas tres

parcelas o predador nao atacou nenhuma presa dentro de uma hora.

100

0 500 1500 2500 3500

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

Tempo até ataque

Pro

babi

lidad

e de

não

ata

car

(a)

ObservadoPredito

0 500 1500 2500 3500

0.0

0.2

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0.8

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Tempo até ataqueP

roba

bilid

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0 500 1500 2500 3500

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Tempo até ataque

Pro

babi

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0 500 1500 2500 3500

0.0

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0.6

0.8

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Tempo até ataque

Pro

babi

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e de

não

ata

car

(d)

ObservadoPredito

Figura 4.4 – Funcoes de sobrevivencia e curvas ajustadas pelo modelo de riscos proporcionais de Cox paraos tratamentos: (a) machos de E. annulipes, (b) femeas de E. annulipes, (c) machos de P.nigrispinus e (d) femeas de P. nigrispinus

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel “dado que houve con-

sumo efetivo em uma hora de observacao, qual presa foi consumida efetivamente” (segundo

estagio, Figura 4.5(c)) evidencia somente efeito de sexo, a 5% de significancia (Tabela 4.8).

A razao de chances de 0, 37 (𝑋2 = 5, 81, com 1 g.l., 𝑝 = 0, 02) indica que a chance de os ma-

chos escolherem larvas nao parasitadas e 10,37

= 2, 7 vezes a chance de as femeas atacarem,

primeiramente, larvas nao parasitadas (Tabela 4.9).

O logaritmo do tempo ate o primeiro ataque, incluıdo no preditor linear, tem

efeito significativo (Tabela 4.10). A analise de deviance para o modelo com preditor linear

𝑀2 nao mostrou efeito da interacao Especie×Sexo, porem, mostrou efeito linear para o

logaritmo do tempo ate o primeiro ataque e para sexo, a 5% de significancia (Tabela 4.11),

101

010

020

030

040

050

060

0(a)

Espécie

Tem

po m

édio

até

prim

eiro

ata

que

P. nigrispinus E. annulipes

Sexo

MachosFêmeas

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(b)

Espécie

Pro

porç

ão d

e pr

edad

ores

que

ata

cara

m a

larv

a pa

rasi

tada

prim

eiro


Sexo

MachosFêmeas

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(c)

EspéciePro

porç

ão d

e pr

edad

ores

que

con

sum

iram

efe

tivam

ente

a la

rva

para

sita

da


Sexo

MachosFêmeas

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

(d)

Espécie

Pro

porç

ão d

e pr

edad

ores

que

con

sum

iram

as

duas

larv

as a

pós

uma

hora


Sexo

MachosFêmeas

Figura 4.5 – Graficos das variaveis respostas obtidas no experimento 4 (Tabela 4.1). (a) tempo ate primeiroataque, (b) primeira presa a ser atacada, (c) qual presa foi consumida efetivamente e (d)consumo efetivo das duas presas ao final de uma hora

Tabela 4.5 – Estimativas dos parametros das regressoes logısticas para os dois estagios da analise da variavel“primeira presa a ser atacada”. As estimativas do intercepto e dos blocos foram omitidas

Estagio 1: houve ataque em uma hora de observacao?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Especie - E. annulipes 2, 138e+01 1, 089e+04 0, 9980Sexo - Machos 1, 386 1, 732 0, 4230Interacao E. annulipes×Machos −1, 386 1, 540e+04 1, 0000

Dado que houve ataque, qual presa foi atacada primeiro?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Especie - E. annulipes −5, 138e−01 5, 794e−01 0, 3753Sexo - Machos −1, 138e+00 6, 185e−01 0, 0659Interacao E. annulipes×Machos 1, 613e+00 8, 419e+01 0, 0553

Tabela 4.6 – Tabela de contingencia para sexo, especie e tipo de presa, para a variavel resposta “primeirapresa a ser atacada”

SexoEspecie

P. nigrispinus E. annulipesNao parasitada Parasitada Nao parasitada Parasitada

Femeas 17 14 21 12Machos 24 8 18 15

Tabela 4.7 – Testes de razao de verossimilhancas para a inclusao de log(tempo) no preditor linear paraanalisar a variavel resposta “primeira presa a ser atacada”

Fonte de variacao g.l. Deviance 𝑝𝑀2 −𝑀1 1 3, 2357 0, 0721𝑀3 −𝑀2 1 0, 1078 0, 7427

102

Tabela 4.8 – Estimativas das regressoes logısticas para os dois estagios da analise da variavel “presa a serconsumida efetivamente”. As estimativas do intercepto e dos blocos foram omitidas

Estagio 1: houve consumo efetivo em uma hora de observacao?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Especie - E. annulipes −2, 360e−15 1,013 1, 0000Sexo - Machos −4, 382e−15 1,013 1, 0000Interacao E. annulipes×Machos −2, 323 1,410 0, 0995

Dado que houve consumo efetivo, qual presa foi consumida?Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Especie - E. annulipes 0, 223 0, 624 0, 7208Sexo - Machos −0, 160 0, 729 0, 0284*Interacao E. annulipes×Machos 0, 363 1, 008 0, 7185

Tabela 4.9 – Tabela de contingencia para sexo e tipo de presa, para a variavel resposta “qual presa foiefetivamente consumida”

SexoPresa

Nao parasitada ParasitadaFemeas 34 26Machos 42 12

resultando no novo modelo, com preditor linear

𝜂𝑖𝑗𝑘 = 𝑏𝑗 + 𝑠𝑘 + 𝛽0 log(𝑡𝑖𝑗𝑘).

Isso indica que o tempo que o predador levou ate atacar a primeira presa influencia a escolha

da presa. Dessa forma,

��femea =𝑒1,3174−0,3172 log(tempo)

1 + 𝑒1,3174−0,3172 log(tempo)e ��macho =

𝑒0,3245−0,3172 log(tempo)

1 + 𝑒0,3245−0,3172 log(tempo)

representam as probabilidades medias de femeas e machos atacarem a presa parasitada,

respectivamente, e estao representadas pelas curvas na Figura 4.6. Nota-se que femeas e

machos tendem a consumir efetivamente larvas nao parasitadas conforme levam mais tempo

para fazer o primeiro ataque, porem, como o intercepto para machos e significativamente

menor, estes tem uma tendencia maior de escolher presas nao parasitadas.

Tabela 4.10 – Testes de razao de verossimilhancas para a inclusao de log(tempo) no preditor linear paraanalisar a variavel resposta “qual presa foi efetivamente consumida”

Fonte de variacao g.l. Deviance 𝑝𝑀1 −𝑀2 1 12, 6292 0, 0004*𝑀2 −𝑀3 1 1, 9633 0, 1612

103

Tabela 4.11 – Tabela da analise de deviance para o modelo que inclui log(tempo) no preditor linear. Variavelresposta: “qual presa foi consumida efetivamente”

Causa de variacao g.l. Deviance 𝑝Bloco 32 33, 9090 0, 3756log(tempo) 1 12, 3178 0, 0005*Especie 1 8, 8756 0, 3461Sexo 1 1, 1611 0, 0047*Interacao Especie×Sexo 1 0, 6010 0, 4381

● ●● ●●

●●

●

●●

●●

●●

●●

●

● ● ●

●

●

●

●

●

●●

●

● ●

●

●

● ●●

●● ●●

●

●

● ●●

● ●● ●●

●

●

●●●

●●

● ●

●

●

3 4 5 6 7 8

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

log(tempo)

Con

sum

o ef

etiv

o da

larv

a pa

rasi

tada

●

Sexo

MachosFêmeas

Figura 4.6 – Grafico das curvas ajustadas das probabilidades estimadas de machos e femeas consumirempresas parasitadas, como funcao do logarıtmo do tempo ate primeiro ataque

Variavel: consumo efetivo das duas presas, ao final de uma hora

O ajuste do modelo logıstico as observacoes da variavel “Dado que houve con-

sumo efetivo de uma das presas, houve consumo efetivo das duas presas ao final de uma

hora” (Figura 4.5(d)) evidencia que ha efeito da interacao entre especie e sexo, a 5% de

probabilidade, indicando que as femeas de E. annulipes tem maior propensao de se alimen-

tarem das duas presas ao final de 1 hora (Tabela 4.12). Pela Tabela 4.13, tem-se que a razao

de chances para P. nigrispinus e 0, 75, sendo que para E. annulipes e 0, 13. Isso significa

que a chance de uma femea de P. nigrispinus consumir efetivamente as duas presas, ao

final de uma hora de observacao, e 10,75

= 1, 3 vezes a chance de um macho consumir as

duas presas, enquanto que a chance de uma femea de E. annulipes consumir efetivamente

as duas presas e 10,13

= 7, 7 vezes a chance de um macho consumir as duas presas.

Probabilidade de trocar de presas

Ajustando-se os modelos log-lineares com preditores 𝐿1, 𝐿2, 𝐿3, e 𝐿4 e

comparando-os por meio do teste de razao de verossimilhancas (Tabela 4.14), ha evidencias

104

Tabela 4.12 – Estimativas da regressao logısticas para a variavel “consumo efetivo das duas presas ao finalde uma hora”. As estimativas do intercepto e dos blocos foram omitidas

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Especie - E. annulipes 2, 808 0, 886 0, 0015*Sexo - Machos −0, 355 0, 676 0, 5989Interacao E. annulipes×Machos −3, 092 1, 148 0, 0070*

Tabela 4.13 – Tabela de contingencia para sexo, especie e tipo de presa, para a variavel resposta “consumoefetivo das duas presas ao final de uma hora”

SexoEspecie

P. nigrispinus E. annulipes1 2 1 2

Femeas 18 12 7 23Machos 20 10 17 7

de que o ajuste do modelo com preditor linear 𝐿4 nao difere, a 5% de significancia, dos

demais modelos. Isso significa que so ha efeito da associacao entre ataque e consumo, in-

dependentemente de sexo e especie, a 5% de significancia. Assim, a tabela 2×2×2×2 pode

ser reduzida a uma tabela 2×2, para primeiro ataque e consumo efetivo (Tabela 4.15).

Tabela 4.14 – Testes de razao de verossimilhancas para os modelos log-lineares com preditores lineares 𝐿1,𝐿2, 𝐿3 e 𝐿4

Fonte de variacao g.l. Deviance 𝑝𝐿4 − 𝐿2 4 7, 1644 0, 1274𝐿2 − 𝐿1 8 7, 4170 0, 4924

Fonte de variacao g.l. Deviance 𝑝𝐿4 − 𝐿3 4 5, 3126 0, 2567𝐿3 − 𝐿1 8 9, 2688 0, 3201

Tabela 4.15 – Tabela de contingencia para as variaveis “primeiro ataque” e “consumo efetivo”


Nao parasitada ParasitadaNao parasitada 61 7Parasitada 15 31

Ajustando-se o modelo log-linear com preditor 𝑃1 aos dados da Tabela 4.15,

tem-se que a deviance residual e dada por 12,94, com 2 g.l. (𝑝 < 0.01), que evidencia a

falta de ajuste desse modelo, havendo necessidade de se usar o modelo com preditor linear

𝑃2. Ajustando-se o modelo log-linear com preditor linear 𝑃2, obtem-se as estimativas

apresentadas na Tabela 4.16. Dessa forma, a razao das chances e igual a exp(2, 8909) =

18, 01, o que significa que a chance de um predador nao trocar de presa, dado que escolheu

a presa nao parasitada, e 18,01 vezes a chance de nao trocar, dado que escolheu a presa

parasitada. A probabilidade estimada de trocar, dado que o predador escolheu a larva nao

105

parasitada, e 0, 10 e, caso tenha escolhido a larva parasitada, e 0, 20. Ha clara preferencia,

no geral, pela larva nao parasitada.

Tabela 4.16 – Estimativas dos parametros do modelo log-linear com preditor linear 𝑃2 para a Tabela 4.15

Coeficiente Estimativa Erro padrao 𝑝Intercepto 4, 111 0, 128 < 0, 0001*Consumo - Parasitada −2, 165 0, 399 < 0, 0001*Primeiro ataque - Parasitada −1, 403 0, 288 < 0, 0001*Interacao Consumo×Ataque 2, 891 0, 508 < 0, 0001*

Entretanto, nas analises anteriores, existem evidencias de que as femeas sao

menos seletivas. Subdividindo a tabela 4.15 em duas, uma para cada sexo, tem-se a Tabela

4.17. Ajustando os modelos com preditores lineares 𝑃1 e 𝑃2 para os dados de cada uma das

subtabelas, e observado que, para as femeas, a deviance residual para o modelo com preditor

linear 𝑃1 e 1,29, com 2 g.l. (𝑝 = 0, 53), evidenciando o ajuste satisfatorio desse modelo.

Assim, a probabilidade de trocar e a mesma (0,17), independentemente do primeiro ataque

das femeas. Ja, para os machos, a deviance residual para o modelo com preditor linear

𝑃1 e 17,94, com 2 g.l. (𝑝 < 0, 01), evidenciando a falta de ajuste desse modelo, havendo

necessidade de se usar o modelo com preditor linear 𝑃2. Assim, a probabilidade de um

macho trocar de presa depende do primeiro ataque, sendo 0, 06 quando ataca a presa nao

parasitada e 0, 24 quando ataca a larva parasitada. Portanto, os machos sao mais seletivos

do que as femeas.

Tabela 4.17 – Tabelas de contingencia para as variaveis “primeiro ataque” e “consumo efetivo”, separadaspelo sexo do predador


Femeas MachosNao parasitada Parasitada Nao parasitada Parasitada

Nao parasitada 29 5 32 2Parasitada 5 21 10 10

4.5 Discussao

Em relacao ao tempo ate primeiro ataque, tem-se que femeas de E. annulipes

apresentam maior probabilidade de atacarem no proximo instante, dado que nao tenham

atacado (Tabela 4.3). Pode-se dizer que o jejum de 24 horas a qual todos os predadores

foram submetidos tem mais efeito sobre a tesourinha femea. Pode ser que o fato de estarem

em estado reprodutivo faca com que precisem de mais recursos alimentares. Isso e tambem

observado ao analisar a proporcao de predadores que consomem as duas larvas ao final de

uma hora de observacao (Tabela 4.12). Femeas e machos de P. nigrispinus consumiram

as duas presas na razao 0, 67 : 1 e 0, 5 : 1, respectivamente, enquanto que machos de

106

E. annulipes consumiram as duas presas na razao 0, 4 : 1. Ja as femeas de E. annulipes

consumiram as duas larvas numa razao 3, 3 : 1, ou seja, e provavel que necessitem de mais

recursos (Tabela 4.13).

Pode-se dizer que os machos dessas especies de predadores evitam consumir

as presas parasitadas. Isso tambem acontece com outras especies de predadores. Hoelmer,

Osborne e Yokomi (1994) mostraram que as femeas de Delphastus pusillus (Coleoptera:

Coccinelidae) evitam larvas de Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) parasitadas por

Encarsia formosa (Hymenoptera: Aphelinidae). Bilu e Coll (2009) observaram que pulgoes

da especie Myzus persicae, quando parasitados por Aphidus colemani, apresentavam qua-

lidade nutricional inferior para seu predador, Coccinella undecimpulata, pois o tempo de

desenvolvimento do predador aumentava e o peso do adulto era menor, quando consumia

pulgoes parasitados.

Nota-se que a probabilidade de trocar de presa, dado que tenha atacado a

larva nao parasitada, e menor para os machos (0,06), do que a de trocar, dado que tenha

atacado a larva parasitada (0,24), enquanto que, para as femeas, e a mesma (0,17). Os

resultados obtidos sugerem que E. annulipes e P. nigrispinus discriminam larvas parasitadas

ou nao por C. flavicincta, porem os machos sao mais seletivos ao evitarem consumir presas

parasitadas. Pode ser que aspectos fisiologicos das femeas, relacionados a reproducao e

talvez a agressividade (em relacao a tesourinha) estejam relacionados a falta de seletividade.

Adicionalmente, talvez um perıodo maior de parasitismo pudesse influenciar as escolhas dos

machos e femeas de maneira mais intensa. Al-Zyoud e Sengonca (2004) observaram que

Serangium parcesetosum (Coleoptera: Coccinelidae) preferem predar larvas de B. tabaci

nao parasitadas pela vespa parasitoide E. formosa, ao oferecerem larvas parasitadas ha 5

dias.

Se um predador demora mais para atacar uma presa, um motivo pode ser

que a urgencia em consumir recurso apos 24 horas de jejum nao e tanta (variabilidade

individual) e, assim sendo, o predador pode levar mais tempo para escolher sua presa. Os

resultados sugerem que quanto mais tempo leva, mais tende a consumir efetivamente a

presa nao parasitada (Figura 4.6). Portanto, pode-se afirmar que os predadores estudados

discriminam entre as larvas parasitadas ou nao. De maneira similar, machos e femeas

do predador Rodolia cardinalis (Coleoptera: Coccinelidae) discriminam e evitam larvas

de Icerya purchasi (Hemiptera: Monophlebidae) parasitadas por Cryptochaetum iceryae

(Diptera: Cryptochaetidae) (QUEZADA; DEBACH, 1973).

Segundo Holt (2003), o estabelecimento de um parasita numa comunidade

depende das relacoes com os competidores e predadores. Nao e errado dizer que o estabe-

lecimento de um parasitoide tambem depende dessas relacoes, porem isso se da de modo

diferenciado, ja que um parasitoide nao pode utilizar predadores como hospedeiros inter-

mediarios. Na realidade, em teias troficas de agroecossistemas, os parasitoides podem ser

afetados por parasitoides compeditores ou pelos predadores que consomem as presas pa-

107

rasitadas (Figura 4.7). Essa predacao pode diminuir a probabilidade de um parasitoide

completar seu desenvolvimento e, por conseguinte, de persistir no sistema (DUFFY et al.,

2005). Embora em diversos estudos, os predadores optem por evitar presas parasitadas, e

possıvel que algumas especies prefiram consumir presas parasitadas (PACKER et al., 2003).

Isso pode ser devido a diversos fatores, como maior susceptibilidade a predacao, alteracoes

comportamentais induzidas pelo parasitismo ou, simplesmente, devido a tanto o parasi-

toide quanto o predador escolherem o mesmo hospedeiro / presa pelo fato de preferirem as

mesmas caraterısticas fenotıpicas (KNUDSEN et al., 2001).

Figura 4.7 – Esquema das relacoes entre o parasitoide C. flavicincta, os predadores P. nigrispinus e E.annulipes e a praga S. frugiperda em uma cultura de milho

Em uma cultura de milho, os predadores estudados podem competir pela

presa, sendo inclusive possıvel ocorrer predacao intraguilda. Entretanto, os predadores sao

generalistas e apresentam possibilidade de refugio de nicho, e situacoes de competicao por

interferencia nao seriam tao comuns. Ao inserir o parasitoide C. flavicincta, este pode ser

predado indiretamente quando P. nigrispinus ou E. annulipes consumir uma larva parasi-

tada (Figura 4.7). A coexistencia e possıvel entre os predadores e o parasitoide se houver

predacao dependende da frequencia, na qual predadores generalistas passam a consumir

presas mais abundantes em resposta a variacoes espaco-temporais na disponibilidade de re-

curso (CHESSON, 2000). Estudos que verifiquem esse aspecto comportamental em campo

sao importantes, visto que, geralmente, em agroecossistemas, por terem menos especies

e menor heterogeneidade espacial e temporal, ha um mecanismo de regulacao top-down

(SCHMITZ; HAMBACK; BECKERMAN, 2000). Uma estrategia de controle biologico que

utiliza C. flavicincta junto a um ou mais predadores de S. frugiperda e possıvel, dado que

os predadores tendem a evitar consumir larvas parasitadas.

108

4.6 Conclusoes

As analises dos dados obtidos nos experimentos permitiram concluir que:

- os predadores P. nigrispinus e E. annulipes tem a capacidade de reconhecer se uma

larva de S. frugiperda esta ou nao parasitada por C. flavicincta;

- os machos evitam consumir larvas parasitadas e, caso tenham escolha, a probabilidade

de eles trocarem uma presa parasitada por uma nao parasitada e maior do que a

probabilidade de eles trocarem uma presa nao-parasitada por uma parasitada;

- o uso do parasitoide C. flavicincta em conjunto com E. annulipes ou P. nigrispinus e

uma estrategia que deve ser estudada com maiores detalhes em campo, visto que os

predadores machos tendem a evitar consumir presas parasitadas, evitando a reducao

da populacao do parasitoide;

- estudos futuros que avaliem a preferencia por larvas parasitadas ou nao parasitadas

apos tempos diferentes de parasitismo (2 dias, 5 dias, . . .) sao encorajados. Adicional-

mente, estudos que determinem as vias quımicas de sinalizacao de parasitismo podem

ser feitos para determinar como os predadores discriminam presas parasitadas das nao

parasitadas.

Referencias

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111

5 UM MODELO DE CONTROLE BIOLOGICO COM MULTIPLOS INIMI-

GOS NATURAIS

Resumo

Ao introduzir multiplos inimigos naturais em um agroecossistema com o ob-

jetivo de controlar uma praga de interesse agronomico, deve-se estudar, com antecedencia,

a possibilidade de coexistencia entre as especies. Os predadores Podisus nigrispinus e Eu-

borellia annulipes sao agentes controladores de Spodoptera frugiperda, importante praga

do milho. A vespa parasitoide Campoletis flavicincta utiliza larvas de S. frugiperda como

substrato de oviposicao, atuando, tambem, como importante inimigo natural da praga. E

possıvel que, quando predadores e parasitoides atuam em conjunto, haja consumo de larvas

parasitadas por parte dos predadores, dificultando o estabelecimento dos parasitoides no

sistema. Os objetivos do controle biologico sao a permanencia dos inimigos naturais no sis-

tema, flutuando em populacoes pequenas, em conjunto com a praga. Um sistema, no qual

S. frugiperda e predada por P. nigrispinus e E. annulipes e parasitada por C. flavicincta,

foi estudado por meio de uma adaptacao ao modelo de parasitoides competidores proposto

por Hassell. Constatou-se que o fato de os predadores consumirem larvas parasitadas pode

ser um fator estabilizador. Alem disso, a coexistencia entre a praga, os predadores e o

parasitoide e mais facilmente atingida quando as taxas de predacao sao altas e a taxas de

parasitismo sao baixas.

Palavras-chave: Competicao; “Roubo” de presas; Modelo de Hassell; Spodoptera frugiperda;

Podisus nigrispinus; E. annulipes; Campoletis flavicincta

Abstract

When introducing multiple natural enemies in an agroecosystem while aiming

to control a pest of agricultural interest, the possibility of coexistence among the species

must be studied beforehand. The predators Podisus nigrispinus and Euborellia annulipes

are control agents of Spodoptera frugiperda, important pest of maize. The parasitoid wasp

Campoletis flavicincta oviposits in S. frugiperdae larvae and acts, as well, as an important

natural enemy of the pest. It is possible that, when predadors and parasitoids act together,

there may be consumption of parasitised larvae by the predators, making it difficult for

parasitoids to establish in the system. The goal of biological control is the persistence of

natural enemies in the system, fluctuating in small populations together with the pest. A

system in which S. frugiperda is predated by P. nigrispinus and E. annulipes, and parasiti-

112

sed by C. flavicincta was studied through an adaptation made to the competing parasitoids

model proposed by Hassell. It was found that predators feeding on parasitised prey may be

a stabilizing factor. Furthermore, coexistence between the pest, predators and parasitoids

is most likely achieved when predation rates are high and parasitism rates are low.

Keywords: Competition; Prey “theft”; Hassell model; Spodoptera frugiperda; Podisus ni-

grispinus; E. annulipes; Campoletis flavicincta

5.1 Introducao

A predacao e o parasitismo sao interacoes troficas importantes em agroe-

cossistemas, tendo em vista que sao ambientes de alta produtividade e, geralmente, nao

ha migracao entre metapopulacoes em amplas areas de monocultura (KIDD; AMARASE-

KARE, 2012), exceto quando em monoculturas caracterizadas por fragmentos proximos

uns dos outros. Nesse sentido, predadores e parasitoides podem exercer regulacao top-down

sobre a dinamica populacional da praga. O resultado ideal de um programa de controle

biologico e a flutuacao das populacoes da praga e dos inimigos naturais em valores baixos,

de modo que os inimigos naturais possam persistir no sistema e a praga nao inflija dano

economico ao produtor (GILLMAN, 2009). A manutencao de populacoes de pragas abaixo

do limiar de dano economico e, portanto, o objetivo dos programas de manejo integrado de

pragas.

Ao tratar-se de uma estrategia de controle biologico com mais de uma especie

de predador, ou ainda especies de predadores e de parasitoides em concomitancia, estudos

previos de coexistencia dos inimigos naturais junto a praga sao importantes. Ao inserir mais

de um predador em um agroecossistema, caso apresentem o mesmo nicho, havera compe-

ticao, podendo resultar em exclusao competitiva. Caso apresentem nichos sobrepostos, e

possıvel que a predacao promova a coexistencia, se a especie praga for uma consumidora

muito eficiente do recurso, competir por espaco ou for consumida por varios predadores

especialistas (CHASE et al., 2002). A dinamica das interacoes entre presas e inimigos

naturais sao bem compreendidas quando se trata de uma presa e um inimigo natural, po-

rem estudos que tratem dos mecanismos que geram coexistencia entre multiplos predadores

e/ou parasitoides que atacam uma mesma presa ainda sao necessarios (AMARASEKARE,

2000), uma vez que esses mecanismos podem gerar diferentes consequencias nas teias tro-

ficas. A coexistencia entre multiplos predadores e uma unica presa pode ser possıvel se a

intensidade da competicao intraespecıfica dos predadores e maior do que a interespecıfica

ou ha refugios espaciais ou temporais (AMARASEKARE, 2000; AMARASEKARE, 2003).

Tambem, se a intensidade da competicao interespecıfica entre os predadores for maior do

que a da predacao, e possıvel que os predadores e a presa coexistam no agroecossistema,

113

ou seja, a predacao pode ser mediada por outras interacoes.

Nesse sentido, a liberacao de multiplos predadores e/ou parasitoides para

controlar uma praga deve ser estudada com cuidado. O sucesso desse tipo de estrategia

depende das relacoes entre os inimigos naturais, bem como da intensidade delas (MAY, 1978;

AMARASEKARE, 2000; KIDD; AMARASEKARE, 2012). Dentre as possıveis causas para

o insucesso do controle biologico com multiplos inimigos naturais, tem-se:

i. os nichos dos inimigos naturais sao os mesmos ou sobrepostos, sendo que os pre-

dadores/parasitoides competem entre si fortemente, um levando o outro a extincao

local;

ii. os nichos dos inimigos naturais sao sobrepostos ou distintos e a taxa de preda-

cao/parasitismo e demasiadamente alta, levando a presa a extincao e, subsequente-

mente, os inimigos naturais, caso sejam especialistas, possibilitando uma reintroducao

da praga;

iii. considerando a introducao de um predador e um parasitoide, o predador discrimina

presas parasitadas das nao-parasitadas, tendo preferencia por consumir a presa para-

sitada, levando o parasitoide a extincao local.

Nesses casos, um unico inimigo natural pode ser mais eficiente em controlar a praga do que

uma liberacao multipla.

Um sistema de interesse no cenario agrıcola mundial e a cultura de milho,

sendo Spodoptera frugiperda uma das pragas mais importantes dessa cultura (OLIVEIRA

et al., 2004; BASTOS; TORRES; BUENO, 2010). Ha diversos predadores e parasitoides

que utilizam ovos ou larvas de S. frugiperda como recurso. Os predadores Podisus nigris-

pinus e Euborellia annulipes, ambos generalistas e de ocorrencia natural em lavouras de

milho, apresentam nichos sobrepostos e sao potenciais agentes de controle de S. frugiperda

(OLIVEIRA et al., 2002; FERREIRA et al., 2009; REDOAN et al., 2010). Ja o parasitoide

Campoletis flavicincta utiliza larvas de S. frugiperda como substrato de oviposicao, das quais

emergem os parasitoides adultos, matando-as (MATOS NETO et al., 2004). Uma maneira

de estudar uma possıvel liberacao multipla desses predadores e parasitoide para controlar S.

frugiperda e por meio da utilizacao de modelos de dinamica populacional. Segundo Gotelli

(2009), a melhor maneira de analisar um sistema complexo e por meio da simplificacao e a

modelagem dos sistemas pode ser um primeiro passo para sua compreensao, tendo em vista

a flexibilidade desses modelos, que permitem um aumento gradual da complexidade (LIMA

et al., 2009).

Os modelos de dinamica populacional das especies de pragas e inimigos na-

turais, quando bem fundamentados, sao uma ferramenta importante para analisar e prever

o comportamento das populacoes dessas especies, bem como para estudar a possibilidade

de coexistencia. Em um contexto de controle biologico, os modelos mais utilizados sao os

114

que incluem as interacoes entre predador e presa, competidores e hospedeiro e parasitoide

(BATTEL; MORAL; GODOY, 2012). Diferentes modelos com esse proposito foram de-

senvolvidos, levando em conta aspectos importantes de controle biologico, como aplicacao

de pesticidas (TANG; CHEKE, 2008; BATTEL; MORAL; GODOY, 2012), estudo da di-

namica de transiencia (KIDD; AMARASEKARE, 2012) e competicao entre parasitoides

(HASSEL, 1978; MAY, 1978; HASSEL; WAAGE, 1984). Entretanto, nao ha modelos que

levem em conta as interacoes entre predadores e parasitoides em um contexto de controle

biologico propostos na literatura.

O objetivo deste trabalho foi modelar a dinamica populacional dos predado-

res P. nigrispinus e E. annulipes, do parasitoide C. flavicincta e da presa S. frugiperda.

Caracterısticas importantes do sistema foram incluıdas, como o fato de que os predadores

podem consumir presas previamente parasitadas, interferindo na dinamica populacional do

parasitoide. Adicionalmente, diferentes funcoes que representam a probabilidade de a presa

escapar a predacao ou ao parasitismo foram utilizadas.

5.2 Metodologia

Em sistemas onde mais de um parasitoide, por exemplo, 𝑅 e 𝑄, utilizam um

mesmo hospedeiro, Hassell (1978), considerando dois possıveis cenarios:

i. o parasitoide 𝑅 parasita um estagio mais jovem do hospedeiro do que o parasitoide

𝑄 com probabilidade 1 − 𝑓1, sobrando para o parasitoide 𝑄 a fracao nao parasitada

por 𝑅 como recurso, isto e, 𝑄 parasita com probabilidade 𝑓1(1 − 𝑓2);

ii. os parasitoides 𝑅 e 𝑄 parasitam o hospedeiro no mesmo estagio, fenomeno chamado

de multiparasitismo, porem as larvas de 𝑅 sao melhores competidoras e se sobressaem,

sendo que as larvas de 𝑄 nao chegam a idade adulta caso hajam ovos de 𝑅 no mesmo

hospedeiro;

propos o modelo

𝑁𝑡+1 = 𝜆𝑁𝑡𝑓1(𝑅𝑡)𝑓2(𝑄𝑡)

𝑃𝑡+1 = 𝑁𝑡[1 − 𝑓1(𝑅𝑡)] (5.1)

𝑄𝑡+1 = 𝑁𝑡𝑓1(𝑅𝑡)[1 − 𝑓2(𝑄𝑡)],

em que 𝜆 e a taxa de crescimento da presa 𝑁 , 𝑓1 e a probabilidade do hospedeiro nao ser

encontrado pelo parasitoide 𝑅 e 𝑓2 a probabilidade do hospedeiro nao ser encontrado pelo

parasitoide 𝑄.

Para esse modelo, nao se considera a possibilidade de competicao por inter-

ferencia entre os parasitoides e nem que mais de um hospedeiro sejam parasitados por eles,

ou seja, assume-se que sao especialistas, da mesma forma que o modelo predador-presa

115

de Lotka (1925) e Volterra (1926). Dessa forma, as funcoes 𝑓1 e 𝑓2 podem ser dadas,

inicialmente, por

𝑓1(𝑅𝑡) = exp(−𝑎1𝑅𝑡) e 𝑓2(𝑄𝑡) = exp(−𝑎2𝑄𝑡),

propostas por Nicholson e Bailey (1935), sendo 𝑎1 e 𝑎2 as taxas de procura pela presa. Essa

funcao descreve o comportamento de procura aleatoria do parasitoide (HASSELL, 1978),

sendo que quanto maior o valor de 𝑎𝑖, 𝑖 = 1, 2, a medida em que a densidade de parasitoides

aumenta, a probabilidade de o hospedeiro nao ser parasitado decresce mais rapidamente. As

probabilidades 𝑓𝑖, 𝑖 = 1, 2, podem ser interpretadas como o termo zero de uma distribuicao

de Poisson, isto e, a probabilidade de o parasitoide nao parasitar.

Pode-se fazer uma generalizacao de 𝑓𝑖, 𝑖 = 1, 2, de modo a descrever os efeitos

de parasitoides se agregarem em patches de alta densidade de hospedeiros. Isso pode ser

feito com a inclusao dos parametros 𝑘1 e 𝑘2, que descrevem a agregacao do parasitoide, de

modo que as funcoes passem a ser escritas como

𝑓 ′1(𝑅𝑡) =

(1 +

𝑎1𝑅𝑡

𝑘1

)−𝑘1

e 𝑓 ′2(𝑄𝑡) =

(1 +

𝑎2𝑄𝑡

𝑘2

)−𝑘2

.

Nota-se que

lim𝑘𝑖→∞

𝑓 ′𝑖 = 𝑓𝑖, 𝑖 = 1, 2,

ou seja, quando 𝑘𝑖 = 𝑘, 𝑘 uma constante real, o parasitoide responde a uma densidade

maior de hospedeiros por patch, agregando-se. Ja, quando 𝑘𝑖 → ∞, o parasitoide procura

aleatoriamente. Hassell (1978) concluiu que ha maior probabilidade de coexistencia nesse

sistema quando 𝑘𝑖 < 1, para todo 𝑖, isto e, quando as interacoes entre os parasitoides e

hospedeiro sao potencialmente estabilizadoras. Nesse caso, a distribuicao de ataque dos

parasitoides apresenta superdispersao, sendo a probabilidade de o hospedeiro escapar ao

parasitismo dada pelo termo zero de uma distribuicao binomial negativa. May (1978)

demonstra que a utilizacao da distribuicao binomial negativa pode ser, em alguns casos,

uma boa aproximacao a distribuicao do numero de ovos por hospedeiro.

Neste trabalho, o sistema a ser modelado consiste de uma presa, Spodoptera

frugiperda (𝑆), dois predadores, Podisus nigrispinus (𝑃 ) e Euborellia annulipes (𝐸) e um

parasitoide, Campoletis flavicincta (𝐶). Ha, possivelmente, competicao entre os predadores,

visto que apresentam nichos sobrepostos, mas essa competicao e, provavelmente, fraca. O

parasitoide utiliza, como substrato de oviposicao, larvas de primeiro e segundo ınstar de

S. frugiperda, na maior parte das vezes. O predador E. annulipes consome desde ovos ate

larvas de quinto ınstar da presa; ja o predador P. nigrispinus preda larvas de todos os

ınstares, mas nao preda ovos. Uma caracterıstica importante do sistema e a possibilidade

de os predadores consumirem larvas parasitadas (“roubo”), impedindo o desenvolvimento

116

completo do parasitoide. Em experimentos de laboratorio (descritos no Capıtulo 4), foi

constatado que os predadores tem a capacidade de detectar parasitismo na presa e que os

machos tendem a evitar consumir larvas parasitadas, porem, as femeas parecem nao mostrar

preferencia. Uma adaptacao para o modelo de parasitoides competidores de Hassell (5.1) foi

proposta para modelar esse sistema. Inicialmente, a probabilidade de S. frugiperda escapar

do parasitoide e inclusıda na equacao do hospedeiro, de modo a se obter

𝑆𝑡+1 = 𝜆𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡)𝑓3(𝐶𝑡)

𝑃𝑡+1 = 𝑆𝑡[1 − 𝑓1(𝑃𝑡)] (5.2)

𝐸𝑡+1 = 𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)[1 − 𝑓2(𝐸𝑡)]

𝐶𝑡+1 = 𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡)[1 − 𝑓3(𝐶𝑡)].

Como, nesse modelo, ha dois predadores competindo em conjunto com um

parasitoide e este ultimo tem, como hospedeiros disponıveis, apenas aqueles que nao foram

encontrados pelos predadores. Por isso, o termo multiplicativo 𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡) na equacao do

parasitoide. Ja os predadores podem predar larvas parasitadas, entao a probabilidade de

a presa escapar do parasitoide nao afeta as probabilidades de os predadores encontrarem

presas.

Alem disso, se um predador consome uma larva, esta nao pode ser consumida

pelo outro predador. Assim, o sistema (5.2) pode ser alterado, incluindo-se o termo multi-

plicativo 𝑓2(𝐸𝑡) na equacao de P. nigrispinus. Adicionalmente, o parasitoide pode perder

hospedeiros parasitados quando os predadores os consomem, com probabilidades 𝜌 (P. ni-

grispinus) e 𝜀 (E. annulipes) e, com isso, a equacao para a proporcao de larvas parasitadas

fica multiplicada por 1 − (𝜌 + 𝜀) e as equacoes para P. nigrispinus e E. annulipes ficam

devidamente modificadas, como o novo sistema de equacoes:

𝑆𝑡+1 = 𝜆𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡)𝑓3(𝐶𝑡)

𝑃𝑡+1 = 𝑆𝑡𝑓2(𝐸𝑡)[1 − 𝑓1(𝑃𝑡)] + 𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡)[1 − 𝑓3(𝐶𝑡)]𝜌 (5.3)

𝐸𝑡+1 = 𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)[1 − 𝑓2(𝐸𝑡)] + 𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡)[1 − 𝑓3(𝐶𝑡)]𝜀

𝐶𝑡+1 = 𝑆𝑡𝑓1(𝑃𝑡)𝑓2(𝐸𝑡)[1 − 𝑓3(𝐶𝑡)][1 − (𝜌− 𝜀)],

em que

𝑓1(𝑃𝑡) =

(1 +

𝑎1𝑃𝑡

𝑘1

)−𝑘1

, 𝑓2(𝐸𝑡) =

(1 +

𝑎2𝐸𝑡

𝑘2

)−𝑘2

e 𝑓3(𝐶𝑡) = exp(−𝑎3𝐶𝑡).

117

Como nao ha dados na literatura a respeito da distribuicao de ovos de C. fla-

vicincta por hospedeiro, optou-se por utilizar o termo zero da distribuicao de Poisson, dado

que experimentos relacionando as especies cujas dinamicas populacionais sao modeladas

(ver Capıtulo 4) foram feitos em laboratorio, ou seja, em um patch pequeno. Funcoes espe-

cıficas de resposta numerica dos predadores e/ou do parasitoide poderiam ter sido incluıdas,

mas optou-se por estabelecer uma taxa de conversao de presas em 1:1, para simplificar o

modelo. Vale ressaltar que os predadores utilizados sao generalistas, ou seja, caso a presa

va a extincao, ha possibilidade de se manterem no agroecossistema. Porem, isso nao foi

incluıdo no modelo, para que as relacoes entre as especies pudessem ser estudadas consi-

derando um patch pequeno. Tem-se, entao, que os predadores respondem a agregacao das

presas e o parasitoide faz uma procura aleatoria, no modelo proposto.

Assumindo que os processos biologicos mais relevantes foram incorporados

no sistema (5.3), estudos de simulacao foram conduzidos para compreender a influencia

desses processos na dinamica populacional das especies em um agroecossistema. Os valores

utilizados nas simulacoes sao apresentados na Tabela 5.1. Para os valores dos parametros

que nao puderam ser obtidos na literatura, analises de sensibilidade foram feitos por meio

de diagramas de bifurcacao (CUSHING et al., 2003). Todas as analises foram feitas no

software gratuito R (R CORE TEAM, 2013).

Tabela 5.1 – Valores dos parametros utilizados nos estudos de simulacao do modelo (5.3)

Parametro Valor Fonte𝜆 1,95 –𝑎1 0,067 Zanuncio et al. (2008)𝑎2 0,0374 Sueldo, Bruzzone e Virla (2010)𝑎3 0,004 Zanuncio et al. (2013)𝑘1 0,05 –𝑘2 0,05 –𝜌 0,1 –𝜀 0,1 –

5.3 Resultados e discussao

Ao fazer um estudo da sensibilidade para o parametro 𝑎3, por meio de dia-

gramas de bifurcacao para cada especie (Figura 5.1), nota-se que, com o aumento da taxa

de ataque do parasitoide, o sistema tende a instabilidade ate um ponto no qual o parasi-

toide pode ir a extincao. E importante ressaltar que a coexistencia entre as quatro especies

se da em um espectro pequeno de valores para 𝑎3, variando de aproximadamente 0, 0009 a

0, 0055. De maneira contraria, com o aumento dos valores de 𝑎1 e 𝑎2, as taxas de ataque dos

predadores, o sistema tende a estabilidade (Figura 5.2), sendo que as populacoes dos preda-

dores e do parasitoide mantem-se baixas. Como a funcao que descreve a probabilidade de o

118

hospedeiro escapar ao parasitismo apresenta um descrescimento maior para o parasitoide,

por supor 𝑘 → ∞, e possıvel que o aumento de 𝑎3 resulte em instabilidade suficientemente

grande para levar a populacao do hospedeiro a zero, o que ocasiona a extincao subsequente

do parasitoide.

0.000 0.001 0.002 0.003 0.004 0.005 0.006

010

0020

0030

0040

00

(a)

a3

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

S. frugiperdaC. flavicincta

0.000 0.001 0.002 0.003 0.004 0.005 0.006

010

0020

0030

0040

00

(b)

a3

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

P. nigrispinusE. annulipes

Figura 5.1 – Diagramas de bifurcacao para o parametro 𝑎3, para (a) S. frugiperda e C. flavicincta e (b) P.nigrispinus e E. annulipes. Os valores dos demais parametros sao indicados na Tabela 5.1

0.05 0.10 0.15 0.20

010

0020

0030

0040

00

(a)

a1

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

S. frugiperdaP. nigrispinusC. flavicincta

0.05 0.10 0.15 0.20

010

0020

0030

0040

00

(b)

a2

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

S. frugiperdaE. annulipesC. flavicincta

Figura 5.2 – Diagramas de bifurcacao para (a) o parametro 𝑎1, para S. frugiperda, P. nigrispinus e C.flavicincta e para (b) o parametro 𝑎2, para S. frugiperda, E. annulipes e C. flavicincta. Osvalores dos demais parametros sao indicados na Tabela 5.1

O efeito estabilizador da diminuicao da taxa de ataque do parasitoide pode ser

119

visto nas simulacoes mostradas na Figura 5.3. Ja, a Figura 5.4 mostra que o aumento das

taxas de ataque dos predadores leva a estabilidade. Nota-se que, embora o sistema tenda a

estabilidade nas Figuras 5.3A e 5.4A e 5.4B, ha uma fase de transiencia, que dependendo do

valor dos parametros, pode ser demasiadamente longa. Segundo Kidd e Amarasekare (2012),

embora o sistema tenda ao equilıbrio, a praga pode acabar dominando na fase transiente,

se esta for longa o suficiente, o que pode ser equivalente a instabilidade do sistema, em

termos de danos economicos. E importante ressaltar, que em estudos de controle biologico,

devem-se utilizar, em conjunto:

i. dados de taxas de ataque e tempo de manuseio (resposta funcional, HOLLING, 1959),

que mostram a eficiencia do inimigo natural em explorar uma praga;

ii. dados de resposta numerica ou taxa de conversao, que mostram a eficiencia em apro-

veitar a biomassa obtida na predacao ou parasistismo.

Os estudos de resposta funcional, por si so, nao informam os efeitos em nıvel populacional

dos inimigos naturais sobre as pragas, estabilidade do sistema e grau de supressao da praga

(KIDD; AMARASEKARE, 2012). No modelo (5.3), nao se considerou a resposta numerica

dos indivıduos e, por isso, os valores de 𝑘1 e 𝑘2 foram, possivelmente, subestimados. Estudos

que levem em conta o numero de ataques de P. nigrispinus e E. annulipes em larvas de S.

frugiperda devem ser feitos para estimar 𝑘1 e 𝑘2 satisfatoriamente.

0 50 100 150

050

010

0015

0020

0025

0030

00

(a)

Gerações

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

S. frugiperdaP. nigrispinusE. annulipesC. flavicincta

0 50 100 150

010

0020

0030

00

(b)

Gerações

Tam

anho

pop

ulac

iona

l


Figura 5.3 – Simulacoes do modelo adaptado de Hassell (1978), utilizando: (a) os valores dos parametrosindicados na Tabela 5.1 e (b) diminuindo o valor de 𝑎3 para 0, 002

Ainda no que diz respeito a dinamica de transiencia do sistema estudado, pode

ser que a liberacao de mais de um inimigo natural comprometa o controle da praga, caso um

dos inimigos naturais, que induz flutuacoes transientes maiores na praga, exclua o outro,

120

0 50 100 150

050

010

0015

00

(a)

Gerações

Tam

anho

pop

ulac

iona

l


0 50 100 1500

500

1000

1500

(b)

Gerações

Tam

anho

pop

ulac

iona

l


Figura 5.4 – Simulacoes do modelo adaptado de Hassel (1978), utilizando (a) 𝑎1 = 0, 2 e (b) 𝑎2 = 0, 2,sendo que os valores dos demais parametros sao indicados na Tabela 5.1

que induz flutuacoes mais fracas (KIDD; AMARASEKARE, 2012). Vale ressaltar que a

extincao local do hospedeiro tambem e indesejavel, ja que os predadores e parasitoides

podem ser extintos localmente, se nao encontrarem outras especies, como recurso. Em

outras palavras, o agente de controle biologico nao se estabelecera no agroecossistema. O

resultado desejavel do controle biologico e a permanencia da praga e dos inimigos naturais

em densidades baixas, de preferencia em equilıbrio estavel (GILLMAN, 2009). Nota-se

que, com o aumento das taxas de ataque dos predadores, ou com a diminuicao da taxa

de ataque do parasitoide, as populacoes da praga e dos inimigos naturais se estabilizam

em nıveis mais baixos, embora passem por um perıodo relativamente longo de transiencia

(Figura 5.4). Pode-se pensar em incluir uma estrutura espacial no modelo, ja que e um

efeito potencialmente estabilizador. Porem, em um agroecossistema onde ha monocultura

ou em um experimento de laboratorio, nao existem patches para que haja migracoes entre

metapopulacoes (KIDD; AMARASEKARE, 2012). Desse modo, o modelo proposto (5.3)

reflete as dinamicas populacionais de um unico patch.

Um fenomeno observado em experimentos de laboratorio (ver Capıtulo 4) e

o fato de machos dos predadores em questao evitarem consumir larvas parasitadas por C.

flavicincta, enquanto que femeas nao tem tanta preferencia. Nota-se que, com o aumento

da taxa de “roubo” de hospedeiros por parte dos predadores, o sistema tende a estabilidade

e o parasitoide a extincao (Figura 5.5). Isso era esperado, tendo em vista que o aumento

de 𝜌 e 𝜀 traz aumento populacional dos predadores analogamente ao aumento de 𝑎1 e

𝑎2, porem, como ha relacao direta com a populacao do parasitoide, o mesmo e levado a

extincao, neste caso. Ao se aumentarem os valores de 𝜌 e 𝜀, simultaneamente (Figura

121

5.6(b)), essa estabilidade e atingida mais rapidamente. Nota-se que os picos populacionais

para o parasitoide sao sempre mais atrasados, em relacao aos picos para os predadores

(Figuras 5.3, 5.4 e 5.6). Segundo Hatcher, Dick e Dunn (2006), que estudaram a introducao

de patogenos e parasitas em uma comunidade de predadores e presas, se os predadores

consumirem a presa a ponto de deixar sua populacao abaixo de um limiar necessario para o

estabelecimento do parasita, nao havera infeccao. Analogamente, ao liberar um parasitoide

e um predador, ambos inimigos naturais de uma praga especıfica, para haver coexistencia e

controle satisfatorio da parte de ambos os inimigos naturais, o predador nao deve consumir

um determinado limiar de presas parasitadas.

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

010

0020

0030

0040

00

(a)

ρ

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

S. frugiperdaP. nigrispinusC. flavicincta

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

010

0020

0030

0040

00

(b)

ε

Tam

anho

pop

ulac

iona

l

S. frugiperdaE. annulipesC. flavicincta

Figura 5.5 – Diagramas de bifurcacao para os parametros (a) 𝜌 e (b) 𝜀. Os valores utilizados sao os indicadosna Tabela 5.1

No modelo hospedeiro-parasitoide classico de Nicholson e Bailey (1935), os

parasitoides procuram de maneira aleatoria em um ambiente homogeneo. Na decada de 70,

foram propostos modelos para os quais os hospedeiros estao distribuıdos de maneira alea-

toria em varios patches, sendo que os parasitoides apresentam comportamento de procura

que os leva a agregacao em patches com alta densidade de hospedeiros (MAY, 1978). O

realismo adicionado aos modelos propostos e um ponto positivo, sendo que o custo a se

pagar e o maior numero de parametros e impossibilidade de extensao para muitas especies.

No modelo proposto (5.3), nao foi considerada uma procura que leva a agregacao do parasi-

toide. Segundo May (1978), em estudos de laboratorio, e comum encontrar subdispersao na

frequencia de ataques de parasitoides, dado que as arenas utilizadas constituem ambientes

pequenos e homogeneos e, alem disso, ha mecanismos que previnem que algumas especies de

parasitoides parasitem mais de uma vez a mesma presa (fenomeno conhecido por superpa-

rasitismo). O parasitoide C. flavicincta, por sua vez, pode optar pelo superparasitismo em

122

0 50 100 150 200

050

010

0015

0020

0025

0030

00

(a)

Gerações

Tam

anho

pop

ulac

iona

l


0 50 100 150 2000

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

(b)

Gerações

Tam

anho

pop

ulac

iona

l


Figura 5.6 – Simulacoes do modelo adaptado de Hassel (1978), utilizando (a) 𝜌 = 0, 3 e (b) 𝜌 = 𝜀 = 0, 3,sendo que os valores dos demais parametros sao indicados na Tabela 5.1

algumas situacoes, ovipositando, no maximo, quatro ovos no mesmo hospedeiro (PATEL;

HABIB, 1987; MATRANGOLO; MARTINS-DIAS; CRUZ, 2007). Entretanto, apenas um

indivıduo adulto emerge, geralmente, de um hospedeiro superparasitado (PATEL; HABIB,

1987).

Um modelo que incorporou o conceito de manejo integrado de pragas ao mo-

delo de Nicholson e Bailey (1935) foi o proposto por Tang e Cheke (2008). Esse modelo

considera uma estrategia de monitoramento populacional da praga e, quando essa popu-

lacao atinge um ponto denominado “limiar de dano economico”, no qual a populacao da

praga e grande o suficiente para induzir perdas economicas no agroecossistema, a aplicacao

de pesticidas e feita. No modelo proposto (5.3), percebe-se que, por haver tres agentes

controladores da praga, dependendo da taxa de “roubo” de larvas parasitadas, pode haver

estabilidade, possivelmente, abaixo de um limiar de dano economico. Battel, Moral e Go-

doy (2012) utilizaram um modelo hospedeiro-parasitoide proposto por Hassell (1978) para

interacoes troficas em agroecossistemas com inclusao do efeito de pesticidas. Os autores

apontam que ao utilizar pesticidas em aplicacoes periodicas, o efeito pode ser estabilizador

quando a mortalidade induzida pelo pesticida for intermediaria.

Em um sistema com duas especies de parasitoides competindo, ha maior pro-

babilidade de coexistencia se a interacao entre o hospedeiro e os parasitoides contribuir

para a estabilidade. Isso implica que mais especies interagindo nesse tipo de sistema podem

coexistir se o parasitismo, por si so, for um processo estabilizador (HASSELL; WAAGE,

1984). No modelo proposto (5.3), a acao dos dois predadores limita a quantidade de presas

disponıveis ao parasitoide de modo semelhante a acao do parasitoide 𝑅 do modelo de Has-

123

sell (5.1). A principal diferenca e que os predadores, quando atacam, nao deixam a presa

disponıvel para o parasitoide, mas o contrario nao e verdade, ja que uma presa parasitada

pode ser consumida. Esse “roubo” de hospedeiros pode implicar em um parasitismo mais

fraco, que leva a estabilidade do sistema (Figura 5.5). Por isso, pode-se concluir que o

efeito da predacao, nesse sistema, e, por si so, estabilizador, enquanto o parasitismo pode,

potencialmente, levar a instabilidade.

5.4 Conclusoes

Os estudos de simulacao do modelo proposto (5.3) permitiram concluir que:

- o “roubo” de presas parasitadas pode ser um fator estabilizador do sistema estudado,

sendo que a coexistencia entre a praga, os predadores e o parasitoide e mais pro-

vavel quando as taxas de ataque dos predadores sao maiores e a taxa de ataque do

parasitoide e menor;

- nas funcoes utilizadas para descrever as probabilidades da presa escapar a predacao

e o parasitismo, os valores de 𝑘1 e 𝑘2 devem ser estimados, para que os efeitos de 𝜌 e

𝜀 possam ser melhor avaliados.

Como proximo passo, estudos de equilıbrio e coexistencia para o modelo pro-

posto serao feitos, a fim de estabelecer os intervalos parametricos que promovem coexistencia

em baixas densidades populacionais, ja que e este o proposito do controle biologico.

Referencias

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127

6 CONSIDERACOES FINAIS

Nesta dissertacao, procurou-se desenvolver e utilizar ferramentas estatısticas

para estudar as relacoes ecologicas entre pragas e inimigos naturais de importancia agrono-

mica. Para isso, diferentes experimentos foram feitos, utilizando duas pragas, Spodoptera

frugiperda e Alabama argillacea, duas especies de predadores, Podisus nigrispinus e Eubo-

rellia annulipes e um parasitoide, Campoletis flavicincta. Com este estudo, foi possıvel

contribuir para o conhecimento acerca da utilizacao conjunta desses inimigos naturais para

controlar as pragas mencionadas.

Com o desenvolvimento da funcao hnp(), foi possıvel avaliar a qualidade do

ajuste de diferentes tipos de modelos lineares generalizados no software gratuito R, assim

como era feito no software GLIM, anteriormente. Essa funcao foi utilizada para avaliar a

qualidade do ajuste de parte dos modelos utilizados nos Capıtulos 3 e 4. Essa funcao esta

em teste e sera disponibilizada na Comprehensive R Archive Network (CRAN), assim que

possıvel.

Foi possıvel observar que o comportamento das femeas de E. annulipes e mais

agressivo em relacao a competidores e menos seletivo em relacao as presas, quando se trata

de parasitismo previo. Observou-se, tambem, que os predadores tem capacidade de discri-

minar larvas parasitadas das nao-parasitadas por C. flavicincta, sendo que os machos de

ambas as especies de predadores preferem consumir presas nao-parasitadas. Essa carac-

terıstica, incluıda em uma adaptacao do modelo de parasitoides competidores de Hassell

(Capıtulo 5), parece ser um fator estabilizador do sistema. Tem-se que o uso, em concomi-

tancia, dos predadores e do parasitoide para controlar S. frugiperda e uma estrategia que

pode ser viavel em situacoes especıficas, quando (1) as taxas de predacao sao maiores e a

taxa de parasitismo e pequena e (2) a taxa de predacao de larvas parasitadas e pequena a

intermediaria. Se os predadores levarem o parasitoide a extincao local, nao seria necessario

o uso deste ultimo na estrategia de controle.

Como trabalhos futuros referentes as analises estatısticas, diferentes tipos de

funcoes suavizadoras serao utilizadas para melhorar a qualidade do ajuste dos modelos

aditivos generalizados utilizados no Capıtulo 3. Em relacao a ecologia das especies pesqui-

sadas, mais estudos sao necessarios antes de efetuar o controle das pragas com multiplos

inimigos naturais, como (1) estudos que verifiquem efeitos do parasitismo por maior pe-

rıodo de tempo sobre a predacao, (2) experimentos para estimar as taxas de agregacao dos

predadores, (3) experimentos para quantificar as taxas de canibalismo nas duas especies de

predadores, bem como (4) estudos de campo em escala reduzida, reproduzindo situacoes

hipoteticas de controle das pragas com os inimigos naturais estudados.

O controle biologico de pragas, quando feito corretamente, e uma alternativa

ao uso de pesticidas, que podem prejudicar a saude humana. Esta dissertacao pesquisou

inimigos naturais que podem ser utilizados para controlar pragas de milho e algodao e

128

utilizaram-se tecnicas e ferramentas estatısticas variadas, dependendo da natureza dos dados

analisados. O uso correto das tecnicas estatısticas e de suma importancia ao analisar esses

dados, ja que conclusoes equivocadas levam ao insucesso das estrategias de controle biologico

e, por consequencia, a perdas economicas. Ainda nao existem ferramentas que facilitem o

uso das mais variadas tecnicas estatısticas, visando a analise de dados provenientes de

experimentos da area de entomologia. O desenvolvimento de ferramentas computacionais,

acopladas a softwares de codigo aberto, seria util, nesse contexto.

129

APENDICES

131

Apendice A: Obtencao de 𝜋𝑞 para o modelo de regressao logıstica multinomial

ordenada

A partir do preditor linear de um modelo de regressao logıstica multinomial,

pode-se obter o valor de 𝜋𝑞, 𝑞 = 1, 2, . . . , 𝑘, 𝑘 + 1 por meio do preditor linear 𝜂𝑞. Tem-se

log

(𝜋𝑞

𝜋𝑞+1 + . . . + 𝜋𝑘+1

)= 𝜂𝑞

𝜋𝑞

𝜋𝑞+1 + . . . + 𝜋𝑘+1

= 𝑒𝜂𝑞 (6.1)

Sabe-se que∑𝑘+1

𝑞=1 𝜋𝑞 = 1.

Para 𝜋𝑘, tem-se

𝜋𝑘

𝜋𝑘+1

= 𝑒𝜂𝑘

𝜋𝑘 = 𝑒𝜂𝑘𝜋𝑘+1 (6.2)

Escrevendo todos os 𝜋𝑞 em termos de 𝜋𝑘+1, obtem-se as expressoes:

� Para 𝜋𝑘−1:

𝜋𝑘−1

𝜋𝑘 + 𝜋𝑘+1

= 𝑒𝜂𝑘−1 (6.3)

Substituindo (6.2) em (6.3)

𝜋𝑘−1

𝑒𝜂𝑘𝜋𝑘+1 + 𝜋𝑘+1

= 𝑒𝜂𝑘−1

𝜋𝑘−1 = 𝑒𝜂𝑘−1(1 + 𝑒𝜂𝑘)𝜋𝑘+1 (6.4)

� Para 𝜋𝑘−2:

𝜋𝑘−2

𝜋𝑘−1 + 𝜋𝑘 + 𝜋𝑘+1

= 𝑒𝜂𝑘−2 (6.5)

Substituindo (6.2) e (6.4) em (6.5):

𝜋𝑘−2

𝑒𝜂𝑘−1(1 + 𝑒𝜂𝑘)𝜋𝑘+1 + 𝑒𝜂𝑘𝜋𝑘+1 + 𝜋𝑘+1

= 𝑒𝜂𝑘−1

𝜋𝑘−2 = 𝑒𝜂𝑘−2(1 + 𝑒𝜂𝑘)(1 + 𝑒𝜂𝑘−1)𝜋𝑘+1 (6.6)

132

Generalizando, tem-se:

𝜋𝑘−𝑛 =

⎧⎪⎪⎨⎪⎪⎩𝑒𝜂𝑘−𝑛𝜋𝑘+1, 𝑛 = 0

𝑒𝜂𝑘−𝑛𝜋𝑘+1

𝑘∏𝑖=𝑘−𝑛+1

(1 + 𝑒𝜂𝑖), 𝑛 = 1, 2, . . . , 𝑘 − 1

Fazendo 𝑘 − 𝑛 = 𝑞,

𝜋𝑞 =

⎧⎪⎪⎨⎪⎪⎩𝑒𝜂𝑞𝜋𝑘+1

𝑘∏𝑖=𝑞+1

(1 + 𝑒𝜂𝑖), 𝑞 = 1, 2, . . . , 𝑘 − 1

𝑒𝜂𝑞𝜋𝑘+1, 𝑞 = 𝑘

(6.7)

Tem-se um sistema com 𝑘 + 1 variaveis e 𝑘 + 1 equacoes:⎧⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎨⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎪⎩

𝜋1 = 𝑒𝜂1𝜋𝑘+1

𝑘∏𝑖=2

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

𝜋2 = 𝑒𝜂2𝜋𝑘+1

𝑘∏𝑖=3

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

...

𝜋𝑘 = 𝑒𝜂𝑘𝜋𝑘+1

𝑘+1∑𝑞=1

𝜋𝑞 = 1

Substituindo os valores de 𝜋𝑞, 𝑞 = 1, 2, . . . , 𝑘 em∑𝑘+1

𝑞=1 𝜋𝑞, pode-se isolar 𝜋𝑘+1:

𝑘+1∑𝑞=1

𝜋𝑞 = 1

𝑘−1∑𝑞=1

𝜋𝑞 + 𝜋𝑘 + 𝜋𝑘+1 = 1

𝑘−1∑𝑞=1

[𝑒𝜂𝑞𝜋𝑘+1

𝑘∏𝑖=𝑞+1

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

]+ 𝑒𝜂𝑘𝜋𝑘+1 + 𝜋𝑘+1 = 1{

𝑘−1∑𝑞=1

[𝑒𝜂𝑞

𝑘∏𝑖=𝑞+1

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

]+ 𝑒𝜂𝑘 + 1

}⏟ ⏞

soma

𝜋𝑘+1 = 1 (6.8)

133

Fazendo a expansao da soma destacada em (6.8), tem-se:

𝑘−1∑𝑞=1

[𝑒𝜂𝑞

𝑘∏𝑖=𝑞+1

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

]+ 𝑒𝜂𝑘 + 1 =

= 𝑒𝜂1𝑘∏

𝑖=2

(1 + 𝑒𝜂𝑖) + 𝑒𝜂2𝑘∏

𝑖=3

(1 + 𝑒𝜂𝑖) + 𝑒𝜂𝑘−2

𝑘∏𝑖=𝑘−1

(1 + 𝑒𝜂𝑖)+

+𝑒𝜂𝑘−1(1 + 𝑒𝜂𝑘) + (1 + 𝑒𝜂𝑘) =

= 𝑒𝜂1(1 + 𝑒𝜂2) . . . (1 + 𝑒𝜂𝑘) + 𝑒𝜂2(1 + 𝑒𝜂3) . . . (1 + 𝑒𝜂𝑘) + . . .+

+𝑒𝜂𝑘−2(1 + 𝑒𝜂𝑘−1)(1 + 𝑒𝜂𝑘) + 𝑒𝜂𝑘−1(1 + 𝑒𝜂𝑘) + (1 + 𝑒𝜂𝑘) =

= (1 + 𝑒𝜂𝑘)[𝑒𝜂1(1 + 𝑒𝜂2) . . . (1 + 𝑒𝜂𝑘−1) + 𝑒𝜂2(1 + 𝑒𝜂3) . . . (1 + 𝑒𝜂𝑘−1) + . . .+

+𝑒𝜂𝑘−2(1 + 𝑒𝜂𝑘−1) + (1 + 𝑒𝜂𝑘−1)] =

= (1 + 𝑒𝜂𝑘)(1 + 𝑒𝜂𝑘−1)[𝑒𝜂1(1 + 𝑒𝜂2) . . . (1 + 𝑒𝜂𝑘−2)+

+𝑒𝜂2(1 + 𝑒𝜂3) . . . (1 + 𝑒𝜂𝑘−2) + . . . + (1 + 𝑒𝜂𝑘−2)] =

= (1 + 𝑒𝜂𝑘)(1 + 𝑒𝜂𝑘−1)(1 + 𝑒𝜂𝑘−2) . . . (1 + 𝑒𝜂1) =

=𝑘∏

𝑖=1

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

Logo, [𝑘∏

𝑖=1

(1 + 𝑒𝜂𝑖)

]𝜋𝑘+1 = 1

𝜋𝑘+1 =1∏𝑘

𝑖=1(1 + 𝑒𝜂𝑖)(6.9)

Agora, substituindo 𝜋𝑘+1 (6.9) em (6.7), obtem-se o termo geral para 𝜋𝑞, 𝑞 = 1, 2, . . . , 𝑘:

𝜋𝑞 =𝑒𝜂𝑞

∏𝑘𝑖=𝑞+1(1 + 𝑒𝜂𝑖)∏𝑘𝑖=1(1 + 𝑒𝜂𝑖)

⇒ 𝜋𝑞 =𝑒𝜂𝑞∏𝑞

𝑖=1(1 + 𝑒𝜂𝑖)(6.10)

135

ANEXOS

137

Anexo A: Conjuntos de dados utilizados no Capıtulo 3

Tabela 6.1 – Dados do experimento 1. “E” representa E. annulipes e “P” representa P. nigrispinus; “S”representa Sim e “N” representa Nao

Primeiro ataque

MachosE E P P P P E P P P E P E E P P E

E E P E E E P E E E E P P P P E

FemeasP P P E P E E E P E E E E E E P E

P E E E E E E E E E E E P P E P E

Consumo efetivo

MachosP E P P P P P P P P E P E E E P E

E E P E E E P E E E P P P P P E

FemeasP P P P P E E E P E E E E E P P E

P E E E E E P E E P E E P P E P E

P atacou E

MachosS N S N S S S S S S N N N N N N N

S S S S S N S N S N N N N S N N

FemeasN S N S S S S S S N S N S N N N N

S S S S N S N N S S N S N N N N N

E atacou P

MachosS N S N S S S N S S N N N N N S N

S S S S S N N N N N N N S N N N

FemeasS N N S S S N S S S S N S S N N S

N S S S N S S S S S S N N N N N N

138

Tabela 6.2 – Dados do experimento 2. “E” representa E. annulipes e “P” representa P. nigrispinus

(continua)

Bloco Sexo DensidadeAtacou primeiro Tempo ate Consumiu efetivamente Primeiro a atacar Numero de ataques

a presa ataque (min) mais presas o outro competidor P E

1 M 1 P 28 P 0 0

1 M 3 P 4 P 0 0

1 F 1 E 2 E 0 0

1 F 3 P 12 P P 1 1

2 M 1 P 1 P E 0 2

2 M 3 0 0

2 F 1 E 4 E E 0 1

2 F 3 E 36 E E 0 2

3 M 1 P 15 P P 1 0

3 M 3 P 35 P 1 0

3 F 1 E 2 E 0 0

3 F 3 E 2 E P 1 1

4 M 1 0 0

4 M 3 E 25 E 0 0

4 F 1 E 2 E 0 0

4 F 3 E 4 E E 0 4

5 M 1 E 0 1

5 M 3 E 5 E E 0 2

5 F 1 E 1 1

5 F 3 E 3 E E 2 7

6 M 1 P 1 0

6 M 3 P 46 P 0 0

6 F 1 E 0 2

6 F 3 E 22 E E 1 4

7 M 1 E 32 E 0 0

7 M 3 E 55 E 0 0

7 F 1 P 2 P 0 0

7 F 3 0 0

8 M 1 P 10 P P 1 0

8 M 3 0 0

8 F 1 E 14 E P 1 2

8 F 3 E 1 E E 0 5

9 M 1 0 0

9 M 3 0 0

9 F 1 P 1 4

9 F 3 E 6 E E 0 1

10 M 1 E 0 2

10 M 3 0 0

10 F 1 E 0 1

10 F 3 E E E 0 5

11 M 1 0 0

11 M 3 P 31 P E 1 2

11 F 1 E 0 1

11 F 3 E 0 1

12 M 1 E 19 0 0

12 M 3 P 39 0 0

12 F 1 E 6 2

12 F 3 0 0

13 M 1 P P 0 0

13 M 3 0 0

13 F 1 E 14 E E 0 2

13 F 3 E 3 E E 0 2

14 M 1 0 0

14 M 3 E 9 E P 2 0

14 F 1 E 41 E 0 0

14 F 3 P 10 P P 3 1

15 M 1 0 0

15 M 3 E 0 0

15 F 1 E 0 1

15 F 3 E 3 E E 0 4

16 M 1 P 3 0

16 M 3 E 2 4

16 F 1 E 7 E E 0 1

16 F 3 E 38 E 0 0

17 M 1 0 0

17 M 3 E 34 E 0 0

17 F 1 P 1 0

17 F 3 E 15 E E 0 3

139


(continuacao)



18 M 1 P 1 0

18 M 3 E E 0 0

18 F 1 0 0

18 F 3 E 39 E E 1 4

19 M 1 E 24 E 0 0

19 M 3 P 44 E P 1 1

19 F 1 E 28 E P 1 1

19 F 3 E 2 E 0 0

20 M 1 P 6 P 0 0

20 M 3 P 3 P P 2 1

20 F 1 E 3 4

20 F 3 E 2 4

21 M 1 E 24 E 0 0

21 M 3 0 0

21 F 1 E 2 E E 0 4

21 F 3 E 22 E E 0 1

22 M 1 E 22 E P 2 2

22 M 3 0 0

22 F 1 P 1 0

22 F 3 E 0 1

23 M 1 P 4 5

23 M 3 E 16 E 0 0

23 F 1 P 2 1

23 F 3 E 47 E 0 0

24 M 1 P 1 0

24 M 3 E 8 E 0 0

24 F 1 0 0

24 F 3 0 0

25 M 1 0 0

25 M 3 0 0

25 F 1 E 14 E 0 0

25 F 3 E 25 E P 1 3

26 M 1 P 1 0

26 M 3 0 0

26 F 1 E 15 E P 6 4

26 F 3 0 0

27 M 1 E 32 E 0 0

27 M 3 0 0

27 F 1 E 47 E E 0 1

27 F 3 E 8 E 0 0

28 M 1 E 31 E P 1 0

28 M 3 0 0

28 F 1 E 49 E P 1 8

28 F 3 E 30 E E 0 1

29 M 1 P 1 0

29 M 3 P 27 E E 0 1

29 F 1 E 5 E E 0 4

29 F 3 E 2 E P 3 2

30 M 1 E 7 E 0 0

30 M 3 E 3 E P 1 0

30 F 1 E 18 E E 0 1

30 F 3 E 4 E 0 0

31 M 1 0 0

31 M 3 E 6 E 0 0

31 F 1 E 0 1

31 F 3 E 9 E 0 0

32 M 1 0 0

32 M 3 0 0

32 F 1 E 24 E 0 0

32 F 3 E 3 E 0 0

33 M 1 E 0 1

33 M 3 E 14 E 0 0

33 F 1 E 12 E E 0 5

33 F 3 E 32 E 0 0

140


(conclusao)



34 M 1 0 0

34 M 3 0 0

34 F 1 E 1 E E 0 7

34 F 3 E 19 E E 1 12

35 M 1 E 38 E 0 0

35 M 3 E 37 E E 0 1

35 F 1 0 0

35 F 3 E 7 E E 0 4

36 M 1 0 0

36 M 3 P 1 0

36 F 1 E 36 E 0 0

36 F 3 E 5 E E 0 2

37 M 1 0 0

37 M 3 E 28 E 0 0

37 F 1 E 24 E E 0 2

37 F 3 P 14 P P 2 2

38 M 1 E 0 3

38 M 3 P 54 0 0

38 F 1 E 1 E E 0 4

38 F 3 E 5 E 0 1

39 M 1 E 0 1

39 M 3 E 37 E 0 0

39 F 1 E 1 1

39 F 3 P 1 5

40 M 1 E 23 E 0 0

40 M 3 P 48 0 0

40 F 1 E 2 E E 0 8

40 F 3 E 32 E E 0 4

41 M 1 E 2 E 0 0

41 M 3 P 1 0

41 F 1 E 0 1

41 F 3 E 30 E E 0 1

42 M 1 E 30 E 0 0

42 M 3 0 0

42 F 1 E 1 E E 1 5

42 F 3 E 13 E E 0 2

43 M 1 E 0 1

43 M 3 E 29 E 0 0

43 F 1 0 0

43 F 3 E 0 3

44 M 1 E 16 E 0 0

44 M 3 0 0

44 F 1 E 17 E 0 0

44 F 3 E 46 E 0 0

45 M 1 0 0

45 M 3 0 0

45 F 1 E 30 E E 0 2

45 F 3 E 7 E E 0 3

46 M 1 0 0

46 M 3 E 35 E P 3 0

46 F 1 E 24 E E 0 3

46 F 3 E 44 E E 0 1

47 M 1 E 17 E E 2 3

47 M 3 0 0

47 F 1 E 8 E E 0 2

47 F 3 E 29 E 0 0

48 M 1 0 0

48 M 3 E 18 E 0 0

48 F 1 E 4 E E 0 3

48 F 3 E 45 E E 0 1

49 M 1 0 0

49 M 3 E 0 1

49 F 1 E 3 E E 4 7

49 F 3 E 13 E 0 0

50 M 1 E 7 E P 1 0

50 M 3 0 0

50 F 1 E 0 1

50 F 3 E 2 3

141

Tabela 6.3 – Dados do experimento 3 referentes a P. nigrispinus

Bloco DensidadeDia

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

I

5 4 4 3 3 3 3 3 3 3 3 3

15 15 15 15 15 15 15 15 15 12 12 12

25 25 24 20 16 13 13 12 12 10 10 10

35 30 26 22 17 14 10 9 7 7 7 7

45 43 32 26 24 24 20 18 11 10 10 10

II

5 5 4 3 2 2 2 2 2 2 2 2

15 15 14 14 11 11 10 8 7 7 7 7

25 23 22 20 17 17 17 17 17 11 11 11

35 33 30 30 25 24 22 22 22 16 16 16

45 44 42 40 35 33 23 22 20 11 11 11

III

5 5 4 4 3 3 3 2 2 2 2 2

15 15 13 13 8 8 8 8 7 6 6 6

25 25 20 18 12 12 12 12 8 7 7 7

35 35 30 30 27 27 27 25 20 18 18 18

45 45 35 33 29 29 29 29 29 15 15 15

IV

5 5 5 4 2 2 2 2 2 2 2 2

15 14 14 13 9 9 9 6 6 6 6 6

25 22 22 14 13 13 13 13 13 12 11 11

35 35 30 14 14 14 14 14 14 11 11 11

45 45 39 18 18 18 13 13 13 13 13 13

Tabela 6.4 – Dados do experimento 3 referentes a E. annulipes

Bloco DensidadeDia

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19

I

5 5 5 5 5 5 5 5 5 4 3 3 2 2 2 2 2 2 2 2

15 15 15 15 15 15 15 15 15 11 11 11 10 8 8 8 8 8 8 8

25 25 25 25 25 23 23 23 21 21 15 15 12 12 12 12 11 11 11 11

35 35 35 35 29 29 29 29 22 21 21 21 20 18 18 17 14 14 12 12

45 45 45 44 43 43 42 42 41 36 31 31 23 22 20 20 19 19 19 19

II

5 5 5 5 5 5 4 3 3 3 3 2 2 2 2 2 2 2 2 2

15 15 15 15 15 15 10 10 10 5 5 5 5 4 4 4 4 4 4 4

25 23 19 18 18 18 14 13 13 10 10 9 9 9 8 8 8 8 8 8

35 34 34 33 31 30 29 25 22 20 20 19 19 18 15 15 15 15 14 14

45 43 43 43 43 43 42 42 39 32 26 26 25 22 20 20 20 20 18 18

III

5 5 5 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 3 3 3 3

15 12 10 8 8 8 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6

25 23 23 13 13 13 13 13 9 9 9 9 9 9 9 9 8 8 8 8

35 33 33 22 22 22 22 12 12 12 12 12 11 10 10 10 10 10 10 10

45 45 39 36 36 36 36 24 24 24 24 24 24 24 24 24 24 18 18 18

IV

5 5 5 4 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3

15 11 11 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8

25 24 23 13 13 13 13 13 13 13 13 13 10 10 10 10 10 10 10 10

35 34 34 22 21 21 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12

45 45 36 26 26 26 26 26 26 26 26 26 25 25 25 25 25 25 25 25

142

Anexo B: Conjuntos de dados utilizados no Capıtulo 4

Tabela 6.5 – Dados do experimento 4. “E” representa E. annulipes, “P” representa P. nigrispinus, “Par”representa a larva parasitada e “NPar” representa a larva nao-parasitada

(continua)

Bloco Especie Sexo Tempo ate ataque (s) Primeiro ataque Consumo efetivo

1 E M 75 NPar NPar

1 E F 58 NPar NPar

1 P M 392 NPar NPar

1 P F 664 Par NPar

2 E M 220 NPar NPar

2 E F 175 NPar NPar

2 P M 42 Par Par

2 P F 1098 NPar NPar

3 E M 250 Par NPar

3 E F 100 NPar NPar

3 P M 910 NPar NPar

3 P F 200 Par Par

4 E M 64 NPar NPar

4 E F 60 NPar Par

4 P M 263 NPar NPar

4 P F 80 NPar NPar

5 E M 834 Par

5 E F 80 Par Par

5 P M 470 NPar NPar

5 P F

6 E M 140 NPar NPar

6 E F 30 Par Par

6 P M 345 NPar NPar

6 P F 300 NPar NPar

7 E M 370 NPar NPar

7 E F 55 Par NPar

7 P M 365 NPar

7 P F 140 NPar Par

8 E M 230 Par Par

8 E F 50 Par Par

8 P M 156 Par Par


9 E M 100 Par Par

9 E F 95 NPar NPar

9 P M 200 Par NPar

9 P F 20 Par Par

10 E M 60 Par NPar

10 E F 10 NPar NPar

10 P M 1650 NPar NPar

10 P F

11 E M 366 NPar

11 E F 120 NPar NPar



12 E M 38 Par

12 E F 15 NPar Par



13 E M 61 NPar NPar

13 E F 79 Par Par

13 P M 46 Par NPar

13 P F 86 NPar NPar

14 E M 97 NPar NPar

14 E F 89 Par Par

14 P M 602 NPar Par


15 E M 560 NPar NPar

15 E F 77 NPar NPar


15 P F 295 Par Par


16 E F 171 Par NPar



17 E M 994 Par

17 E F 116 NPar Par



143

Tabela 6.5 – Dados do experimento 4. “E” representa E. annulipes, “P” representa P. nigrispinus, “Par”representa a larva parasitada e “NPar” representa a larva nao-parasitada

(continuacao)

Bloco Especie Sexo Tempo ate ataque (s) Primeiro ataque Consumo efetivo

18 E M 96 Par Par

18 E F 146 Par Par


18 P F 355 Par Par

19 E M 150 Par Par

19 E F 85 Par Par



20 E M 15 Par NPar

20 E F 81 NPar NPar



21 E M 110 Par NPar

21 E F 80 NPar NPar

21 P M

21 P F 100 Par Par

22 E M 31 NPar NPar


22 P M 22 NPar NPar

22 P F 25 Par Par

23 E M 33 Par NPar

23 E F 411 Par Par


23 P F 365 Par Par

24 E M 522 NPar

24 E F 72 NPar NPar

24 P M 200 NPar

24 P F 923 NPar

25 E M 1240 NPar

25 E F 220 NPar


25 P F 132 Par NPar

26 E M 29 Par NPar

26 E F 90 NPar NPar

26 P M 50 Par Par


27 E M 38 Par Par



27 P F 79 Par Par

28 E M 430 NPar

28 E F 152 Par NPar


28 P F 991 Par Par

29 E M 92 NPar Par

29 E F 86 NPar


29 P F 166 Par Par

30 E M 101 Par NPar

30 E F 21 NPar Par

30 P M 478 Par NPar


31 E M 114 NPar

31 E F 72 NPar NPar

31 P M 929 Par Par

31 P F 46 Par Par


32 E F 125 Par Par



33 E M 13 NPar

33 E F 14 NPar

33 P M 1215 Par Par

33 P F 910 Par Par

144

Anexo C: Comandos para as analises dos dados do experimento 1

comp <- read.csv('comp_inter.csv', h=T)

# Qual competidor atacou primeiro a presa

# (1 = Euborellia, 0 = Podisus)

fm1 <- glm(primeiro.ataque ~ sexo, family=binomial, comp)

summary(fm1)

anova(fm1, test="Chisq")

# Qual competidor consumiu efetivamente a presa

# (1 = Euborellia, 0 = Podisus)

fm2 <- glm(cbind(consumo.efetivo, 1-consumo.efetivo) ~ sexo,

family=binomial, comp)

summary(fm2)


# Agressividade de Podisus

fm3 <- glm(podisus.atacou ~ sexo, family=binomial, comp)

summary(fm3)


# Agressividade de Euborellia

fm4 <- glm(euborellia.atacou ~ sexo, family=binomial, comp)

summary(fm4)


# Tabelas de contingencia

table(comp$consumo.efetivo, comp$euborellia.atacou, comp$sexo,

comp$primeiro.ataque, comp$podisus.atacou)

counts <- c(5,1,0,0,4,2,1,0,1,1,4,5,1,0,9,0,

2,2,0,0,3,6,0,0,0,2,2,9,0,2,1,4)

sex <- factor(rep(c('F','F','F','F','M','M','M','M'), 4))

winner <- factor(rep(c('P','P','E','E'), 8))

e.atk <- factor(rep(c('N','Y','N','Y'), 8))

first.atk <- factor(rep(c('P','P','P','P','P','P','P','P',

'E','E','E','E','E','E','E','E'), 2))

p.atk <- factor(c('N','N','N','N','N','N','N','N','N','N','N','N',

'N','N','N','N','Y','Y','Y','Y','Y','Y','Y','Y',

'Y','Y','Y','Y','Y','Y','Y','Y'))

# modelo saturado

145

full.m <- glm(counts ~ sex*winner*e.atk*first.atk*p.atk,

family=poisson)

summary(full.m)

anova(full.m, test="Chisq")

# modelos reduzidos

mod2 <- update(full.m, . ~ sex*winner*e.atk*first.atk + p.atk)

summary(mod2)

mod3 <- update(full.m, . ~ . - sex:winner:e.atk:first.atk:p.atk)

summary(mod3)

mod4 <- update(full.m, . ~ (sex+winner+e.atk+first.atk+p.atk)^3)

summary(mod4)

mod5 <- update(full.m, . ~ (sex+winner+e.atk+first.atk+p.atk)^2)

summary(mod5)

mod6 <- update(mod5, . ~ . - sex:winner - sex:p.atk - winner:p.atk

- first.atk:p.atk)

summary(mod6)

mod7 <- update(mod6, . ~ . - winner:e.atk - sex:e.atk)

summary(mod7)

mod8 <- update(mod7, . ~ . - e.atk:first.atk - sex:first.atk)

summary(mod8)

mod9 <- update(mod8, . ~ . + sex*winner*e.atk)

summary(mod9)

mod10 <- update(mod9, . ~ . + sex*e.atk*p.atk)

summary(mod10)

mod11 <- update(mod9, . ~ . + sex*winner*first.atk)

summary(mod11)

table(comp$consumo.efetivo, comp$euborellia.atacou, comp$sexo)

counts <- c(8,6,6,14,8,10,11,4)

sex <- as.factor(c('F','F','F','F','M','M','M','M'))

winner <- as.factor(c('S','S','E','E','S','S','E','E'))

atk <- as.factor(c('N','Y','N','Y','N','Y','N','Y'))

fm <- glm(counts ~ 1, family=poisson)

fm2 <- glm(counts ~ sex + winner + atk, family=poisson)

fm3 <- glm(counts ~ sex * winner * atk, family=poisson)

summary(fm3)


anova(fm, fm2, fm3, test="Chisq")

146

fm5 <- update(fm4, .~.-sex)

summary(fm5)

# consumo efetivo

odds.ratio1 <- 18*20/14/15 # 1.71

consumo <- factor(c('P','E','P','E'))

sexo <- factor(c('M','M','F','F'))

resp <- c(18, 15, 14, 20)

mc <- glm(resp ~ consumo * sexo, family=poisson)

mr <- glm(resp ~ consumo + sexo, family=poisson)

anova(mr, mc, test="Chisq")

exp(coef(mc)[4])

# primeiro ataque

odds.ratio2 <- 16*24/10/17 # 2.26

consumo <- factor(c('P','E','P','E'))

sexo <- factor(c('M','M','F','F'))

resp2 <- c(16, 17, 10, 24)

mc2 <- glm(resp2 ~ consumo * sexo, family=poisson)

mr2 <- glm(resp2 ~ consumo + sexo, family=poisson)

anova(mr2, mc2, test="Chisq")

exp(coef(mc2)[4])

147

Anexo D: Comandos para as analises dos dados do experimento 2

alcomp <- read.csv('alabama_competition.csv', h=T)

alcomp$density <- as.factor(alcomp$density)

alcomp$block <- as.factor(alcomp$block)

# Tempo ate primeiro ataque

alcomp$cens <- 1

alcomp$cens[is.na(alcomp$time)] <- 0

alcomp$time[is.na(alcomp$time)] <- 60

# Censura sistematica

alcomp$trat <- alcomp$sex:alcomp$density

alcomp$cens_yn <- factor(alcomp$cens)

levels(alcomp$cens_yn) <- c("Yes","No")

plot(cens_yn ~ trat, data=alcomp, xlab="Treatments",

ylab="Censored")

Cens <- glm(cens ~ block + sex*density, family=binomial, alcomp)

summary(Cens)

# Modelos de analise de sobrevivencia

alcomp2 <- read.csv('alabama_competition.csv', h=T)

alcomp2$density <- as.factor(alcomp2$density)

alcomp2 <- subset(alcomp2, alcomp2$block!=10)

alcomp2$block <- as.factor(alcomp2$block)

alcomp2$cens <- 1

alcomp2$cens[is.na(alcomp2$time)] <- 0

alcomp2$time[is.na(alcomp2$time)] <- 60

fitE2 <- survreg(Surv(time, cens) ~ block + density*sex,

dist="exp", data = alcomp2)

fitE <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ block + density*sex,


fitG <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ block + density*sex,

dist="gamma", data = alcomp2)

fitW2 <- survreg(Surv(time, cens) ~ block + density*sex,

dist="weibull", data = alcomp2)

fitW <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ block + density*sex,


148

fitEs <- survreg(Surv(time, cens) ~ sex,


fitWs <- survreg(Surv(time, cens) ~ sex,


anova(fitEs, fitWs, test="Chisq")

fitWm <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="weibull",

data=subset(alcomp2, alcomp2$sex=="M"))

fitWf <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="weibull",

data=subset(alcomp2, alcomp2$sex=="F"))

fitWm2 <- survreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="weibull",


fitWf2 <- survreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="weibull",


fitEm <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="exp",


fitEf <- flexsurvreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="exp",


fitEm2 <- survreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="exp",


fitEf2 <- survreg(Surv(time, cens) ~ 1, dist="exp",


anova(fitEm2, fitWm2, test="Chisq")

anova(fitEf2, fitWf2, test="Chisq")

par(mfrow=c(1,2))

plot(fitEm, xlab="Tempo ate ataque (minutos)",

ylab="Probabilidade de n~ao atacar", main="(a)", cex.main=1.5)

plot(fitWf, xlab="Tempo ate ataque (minutos)",

ylab="Probabilidade de n~ao atacar", main="(b)", cex.main=1.5)

# Primeiro ataque - estagio 1

levels(alcomp$first.atk.prey) <- c("NA","1","0")

alcomp$first.atk.prey <- as.numeric(as.character(

alcomp$first.atk.prey))

alcomp$prior.fatk.prey <- alcomp$first.atk.prey

alcomp$prior.fatk.prey[!is.na(alcomp$first.atk.prey)] <- 1

alcomp$prior.fatk.prey[is.na(alcomp$first.atk.prey)] <- 0

fmpa <- glm(prior.fatk.prey ~ block+sex*density,

149

family=binomial, data=alcomp)

summary(fmpa)


# (Euborellia = 1, Podisus = 0)

levels(alcomp$first.atk.prey) <- c("NA","1","0")

alcomp$first.atk.prey <- as.numeric(as.character(

alcomp$first.atk.prey))

fm1 <- glm(first.atk.prey ~ block + sex*density,


summary(fm1)


# Vencedor - estagio 1

levels(alcomp$winner) <- c("NA","1","0")

alcomp$winner <- as.numeric(as.character(alcomp$winner))

alcomp$prior.winner <- alcomp$winner

alcomp$prior.winner[!is.na(alcomp$winner)] <- 1

alcomp$prior.winner[is.na(alcomp$winner)] <- 0

fmpw <- glm(prior.winner ~ block+sex*density,


summary(fmpw)

# Vencedor - estagio 2

# (Euborellia = 1, Podisus = 0)

levels(alcomp$winner) <- c("NA","1","0")

alcomp$winner <- as.numeric(as.character(alcomp$winner))

fmw <- glm(winner ~ block + sex*density,


summary(fmw)

anova(fmw, test="Chisq")

table(alcomp$sex, alcomp$winner, alcomp$density)

# Agressividade - estagio 1

levels(alcomp$first.atk.other) <- c("NA","1","0")

alcomp$first.atk.other <- as.numeric(as.character(

alcomp$first.atk.other))

alcomp$prior.fatk.other <- alcomp$first.atk.other

alcomp$prior.fatk.other[!is.na(alcomp$first.atk.other)] <- 1

alcomp$prior.fatk.other[is.na(alcomp$first.atk.other)] <- 0

fmpao <- glm(prior.fatk.other ~ block + sex*density,

150


summary(fmpao)

# Agressividade - estagio 2

# Euborellia = 1, Podisus = 0)

levels(alcomp$first.atk.other) <- c("NA","1","0")

alcomp$first.atk.other <- as.numeric(as.character(

alcomp$first.atk.other))

fm1o <- glm(first.atk.other ~ block + sex*density,


summary(fm1o)

anova(fm1o, test="Chisq")

table(alcomp$sex, alcomp$first.atk.other)

# Numero de ataques - Podisus

require(MASS)

fmna.p <- glm.nb(podisus.natks ~ sex*density data=alcomp)

hnp(fmna.p)

summary(fmna.p)

anova(fmna.p, test="Chisq")

with(alcomp, tapply(podisus.natks, sex:density, function(x)

mean(na.omit(x))))

with(alcomp, interaction.plot(sex, density, podisus.natks,

fun=function(x) mean(na.omit(x)), ylim=c(0,2),

xlab="Sex", ylab="Average number of attacks"))

title("Podisus attacks")

# Numero de ataques - Euborellia

require(MASS)

fmna.e.nb <- glm.nb(earwig.natks ~ sex*density, data=alcomp)

hnp(fmna.e.nb)

summary(fmna.e.nb)

anova(fmna.e.nb, test="F")

with(alcomp, tapply(earwig.natks, sex:density, function(x)

mean(na.omit(x))))

with(alcomp, interaction.plot(sex, density, earwig.natks,

fun=function(x) mean(na.omit(x)), ylim=c(0,2), xlab="Sex",

ylab="Average number of attacks"))

title("Earwig attacks")

# Parcelas nas quais o Podisus foi morto

151

table(alcomp$sex, alcomp$podisus.murdered)

152

Anexo E: Comandos para as analises dos dados do experimento 3

####################################################################

# Podisus

pod <- read.csv('podisus_INTRA.csv', h=T)[,-c(5:8)]

pod.final <- subset(pod, pod$day==11)

pod.final$density2 <- pod.final$density^2

m1 <- glm(cbind(alive, density-alive) ~ block + density,

family=quasibinomial, pod.final)

anova(m0 <- update(m1, .~.-block), m1,

m2 <- update(m1, .~.+density2), test="F")

pf.m <- with(pod.final, tapply(alive/density, density, mean))

pf.se <- with(pod.final, tapply(alive/density, density,

function(x) sd(x)/sqrt(length(x))))

plot(c(5,15,25,35,45), pf.m, pch=19, xlab="Densidade",

ylab="Proporc~ao de insetos vivos", ylim=c(0,1),

main="Apos 11 dias", xaxt="n")

axis(1, c(5,15,25,35,45), c(5,15,25,35,45))

arrows(x0=c(5,15,25,35,45), y0=pf.m-pf.se, y1=pf.m+pf.se,

angle=90, code=3, length=.05)

lines(x <- seq(5, 45, .1), predict(m0, data.frame(density=x),

ty="response"))

pod$at.risk <- pod$alive

died <- NULL

for(i in levels(pod$block)) died <- c(died,

with(subset(pod, pod$block==i),

c((alive - density)[1:5], diff(alive, lag=5))))

pod$died <- -died

cumul.death <- NULL

for(i in levels(pod$block)) {

for(j in levels(as.factor(pod$density))) {

cumul.death <- c(cumul.death, with(subset(pod,

pod$block==i & pod$density==j), cumsum(died)))

}

}

pod2 <- pod[order(pod$block:as.factor(pod$density)),1:6]

pod2$cum.death <- cumul.death

pod2$cum.prop <- pod2$cum.death/pod2$density

153

getpi <- function(phi, cumul=TRUE) {

p <- NULL

for(i in 1:length(phi)) p[i] <- exp(phi[i])/prod((1+exp(phi[1:i])))

if(cumul) return(cumsum(p)) else return(p)

}

# Modelos de analise de sobrevivencia em tempo discreto

fit <- glm(cbind(died, at.risk) ~ block +

factor(day) * factor(density),

family=quasibinomial, data=pod)

fit2 <- update(fit, .~.-factor(day):factor(density))

anova(fit2, fit, test="F")

fit3 <- update(fit2, .~.-factor(density)+density)

anova(fit3, fit2, test="F")

fit4 <- update(fit3, .~.+factor(day):density)

anova(fit3, fit2, fit4, test="F")

fit5 <- update(fit4, .~.+factor(day)*I(density^2))

anova(fit3, fit2, fit4, fit5, fit, test="F")

pod.ds <- pod

pod.ds2 <- pod2

pod.ds$phis <- predict(fit4, ty="link")

pis.ds <- with(pod.ds, tapply(phis, block:factor(density), getpi))

pod.ds2$pis <- unlist(pis.ds)

require(lattice)

xyplot(cum.prop + pis ~ day | block + factor(density), col=c(1,2),

key=list(type="o", text=list("Observado"), lines=list(col=1,

pch=16), text=list("Predito"), lines=list(col=2, pch=16),

divide=1, size=3), ty="b", xlab="Dia",

ylab="Mortalidade acumulada", ylim=c(-0.1,1.1),

pch=16, data=pod.ds2)

pod.ds2$mp <- ave(pod.ds2$pis, pod.ds2[c('day','density')],

FUN = mean)

pod.ds2$mc <- ave(pod.ds2$cum.prop, pod.ds2[c('day','density')],

FUN = mean)

xyplot(mc + mp ~ day | factor(density), col=c(1,2),

key=list(type="o", text=list("Observado"),

lines=list(col=1, pch=16), text=list("Predito"),

lines=list(col=2, pch=16), divide=1, size=3),

154

ty="b", xlab="Dia", ylab="Mortalidade acumulada media",

ylim=c(-0.05,1), pch=16,

data=subset(pod.ds2, pod.ds2$block=="I"))

# Modelos aditivos generalizados

require(mgcv)

fm2 <- gam(cbind(died, at.risk) ~ block +

s(day, by=factor(density), bs="cr"),

family=quasibinomial, pod)

fm3 <- gam(cbind(died, at.risk) ~ block + factor(day) +

s(density, k=3), family=quasibinomial, pod)

pod.gam <- pod

pod.gam2 <- pod2

pod.gam$phis <- predict(fm2, ty="link")

pis.gam <- with(pod.gam, tapply(phis, block:factor(density), getpi))

pod.gam2$pis <- unlist(pis.gam)





ty="b", xlab="Dia", ylab="Mortalidade acumulada",

ylim=c(-0.1,1.1), pch=16, data=pod.gam2)

pod.gam2$mp <- ave(pod.gam2$pis, pod.gam2[c('day','density')],

FUN = mean)

pod.gam2$mc <- ave(pod.gam2$cum.prop, pod.gam2[c('day','density')],

FUN = mean)






ylim=c(-0.1,1), pch=16,

data=subset(pod.gam2, pod.gam2$block=="I"))

# Modelo de raz~oes proporcionais

pod <- pod[,-4]

cat.12 <- data.frame("day"=12, "block"=rep(c("I","II","III","IV"),

each=5), "density"=c(5,15,25,35,45),

155

"at.risk"=0,

"died"=c(3,12,10,7,10,2,7,11,16,11,2,6,7,18,15,

2,6,11,11,13))

pod3 <- rbind(pod, cat.12)

require(arm)

ord.fit <- polr(as.ordered(day) ~ block + factor(density),

weights=died, pod3)

of2 <- update(ord.fit, .~block)

anova(update(of2, .~1),of2,ord.fit)

summary(ord.fit)

logit.prob <- function(eta) exp(eta)/(1+exp(eta))

beta <- coef(ord.fit)

tau <- ord.fit$zeta

pred.matrix <- cbind((rep(1,5)%x%diag(1,4))[,-1],

(diag(1,5)%x%rep(1,4))[,-1])

probs.matrix <- matrix(0, nrow=20, ncol=12)

for(i in 1:11) probs.matrix[,i] <- logit.prob(tau[i] -

pred.matrix %*% beta)

probs.matrix[,12] <- 1-probs.matrix[,11]

for(i in 1:20) probs.matrix[i, 2:11] <- diff(probs.matrix[i,])[-11]

probs.m2 <- t(apply(probs.matrix, 1, cumsum))

probs <- data.frame(c("I","II","III","IV"), rep(c(5,15,25,35,45),

each=4), as.data.frame(probs.m2))

names(probs) <- c("block","density",paste("day", 1:12, sep="."))

require(reshape)

d.probs <- reshape(probs, varying=list(3:14), v.names="day",

direction="long")[,-5]

names(d.probs)[c(3,4)] <- c("day","prob.die")

d.probs <- d.probs[-c(221:240),]

d.probs <- d.probs[order(d.probs$block),]

pod3 <- pod2

pod3 <- pod3[order(pod3$block:as.factor(pod3$day)),]

pod3$pis.polr <- d.probs$prob.die

xyplot(cum.prop + pis.polr ~ day | block + factor(density),

col=c(1,2), key=list(type="o", text=list("Observado"),


156



ylim=c(-0.1,1.1), pch=16, data=pod3)

pod3$mp <- ave(pod3$pis.polr, pod3[c('day','density')], FUN = mean)

pod3$mc <- ave(pod3$cum.prop, pod3[c('day','density')], FUN = mean)






ylim=c(-0.1,1), pch=16, data=subset(pod3, pod3$block=="I"))

####################################################################

# Euborellia

eub <- read.csv('euborellia_INTRA.csv', h=T)[,-c(5:7)]

eub.final <- subset(eub, eub$day==19)

m1 <- glm(cbind(alive, density-alive) ~ block + density,

family=quasibinomial, eub.final)

eub.final$density2 <- eub.final$density^2

anova(m0 <- update(m1, .~.-block), m1,

m2 <- update(m1, .~.+density2), test="F")

summary(m2)

ef.m <- with(eub.final, tapply(alive/density, density, mean))

ef.se <- with(eub.final, tapply(alive/density, density,

function(x) sd(x)/sqrt(length(x))))

plot(c(5,15,25,35,45), ef.m, pch=16, xlab="Densidade",

ylab="Proporc~ao de insetos vivos", ylim=c(0,1),

main="Apos 19 dias", xaxt="n")

axis(1, c(5,15,25,35,45), c(5,15,25,35,45))

arrows(x0=c(5,15,25,35,45), y0=ef.m-ef.se, y1=ef.m+ef.se,

angle=90, code=3, length=.05)

lines(x <- seq(5, 45, .1), predict(m3 <- update(m2, .~.-block),

data.frame(density=x, density2=x^2), ty="response"))

anova(m3, m2, test="F")

eub$at.risk <- eub$alive

died <- NULL

for(i in levels(eub$block)) died <- c(died,

157

with(subset(eub, eub$block==i), c((alive - density)[1:5],

diff(alive, lag=5))))

eub$died <- -died

eub <- subset(eub, eub$day!=20 & eub$day!=21)

cumul.death <- NULL

for(i in levels(eub$block)) {

for(j in levels(as.factor(eub$density))) {

cumul.death <- c(cumul.death, with(subset(eub,

eub$block==i & eub$density==j), cumsum(died)))

}

}

eub2 <- eub[order(eub$block:as.factor(eub$density)),1:6]

eub2$cum.death <- cumul.death

eub2$cum.prop <- eub2$cum.death/eub2$density

# Modelos de analise de sobrevivencia em tempo discreto

fit <- glm(cbind(died, at.risk) ~ block +

factor(day) * factor(density),

family=quasibinomial, data=eub)

fit2 <- update(fit, .~.-factor(day):factor(density))

anova(fit2, fit, test="F")

fit3 <- update(fit2, .~.-factor(density)+density)

anova(fit3, fit2, test="F")

fit4 <- update(fit3, .~.+factor(day):density)

anova(fit3, fit2, fit4, test="F")

fit5 <- update(fit4, .~.+factor(day)*I(density^2))

anova(fit3, fit2, fit4, fit5, fit, test="F")

eub.ds <- eub

eub.ds2 <- eub2

eub.ds$phis <- predict(fit, ty="link")

pis.ds <- with(eub.ds, tapply(phis, block:factor(density), getpi))

eub.ds2$pis <- unlist(pis.ds)






158

ylim=c(-0.1,1.1), pch=16, data=eub.ds2)

eub.ds2$mp <- ave(eub.ds2$pis, eub.ds2[c('day','density')],

FUN = mean)

eub.ds2$mc <- ave(eub.ds2$cum.prop, eub.ds2[c('day','density')],

FUN = mean)






ylim=c(-0.1,1), pch=16,

data=subset(eub.ds2, eub.ds2$block=="I"))

# Modelos aditivos generalizados

require(mgcv)

fm2 <- gam(cbind(died, at.risk) ~ block +

s(day, by=factor(density)), family=quasibinomial, eub)

eub.gam <- eub

eub.gam2 <- eub2

eub.gam$phis <- predict(fm2, ty="link")

pis.gam <- with(eub.gam, tapply(phis, block:factor(density), getpi))

eub.gam2$pis <- unlist(pis.gam)






ylim=c(-0.1,1), pch=16, data=eub.gam2)

eub.gam2$mp <- ave(eub.gam2$pis, eub.gam2[c('day','density')],

FUN = mean)

eub.gam2$mc <- ave(eub.gam2$cum.prop, eub.gam2[c('day','density')],

FUN = mean)






159

ylim=c(-0.1,1), pch=16,

data=subset(eub.gam2, eub.gam2$block=="I"))

# Modelo de raz~oes proporcionais

eub <- eub[,-4]

cat.22 <- data.frame("day"=20, "block"=rep(c("I","II","III","IV"),

each=5), "density"=c(5,15,25,35,45),

"at.risk"=0, "died"=c(2,8,11,12,19,2,4,8,14,

18,3,6,8,10,18,3,8,10,12,25))

eub3 <- rbind(eub, cat.22)

ord.fit <- polr(as.ordered(day) ~ block + factor(density),

weights=died, eub3)

of2 <- update(ord.fit, .~1)

of3 <- update(of2, .~block)

of4 <- update(of3, .~.+density)

anova(of2,of3,of4,ord.fit)

logit.prob <- function(eta) exp(eta)/(1+exp(eta))

beta <- coef(ord.fit)

tau <- ord.fit$zeta

pred.matrix <- cbind((rep(1,5)%x%diag(1,4))[,-1],

(diag(1,5)%x%rep(1,4))[,-1])

probs.matrix <- matrix(0, nrow=20, ncol=20)

for(i in 1:19) probs.matrix[,i] <- logit.prob(tau[i] -

pred.matrix %*% beta)

probs.matrix[,20] <- 1-probs.matrix[,19]

for(i in 1:20) probs.matrix[i, 2:19] <- diff(probs.matrix[i,])[-19]

probs.m2 <- t(apply(probs.matrix, 1, cumsum))

probs <- data.frame(c("I","II","III","IV"),

rep(c(5,15,25,35,45), each=4), as.data.frame(probs.m2))

names(probs) <- c("block","density",paste("day", 1:20, sep="."))

d.probs <- reshape(probs, varying=list(3:22), v.names="day",

direction="long")[,-5]

names(d.probs)[c(3,4)] <- c("day","prob.die")

d.probs <- d.probs[-c(381:400),]

d.probs <- d.probs[order(d.probs$block),]

eub3 <- eub2

eub3 <- eub3[order(eub3$block:as.factor(eub3$day)),]

160

eub3$pis.polr <- d.probs$prob.die

xyplot(cum.prop + pis.polr ~ day | block + factor(density),

col=c(1,2), key=list(type="o", text=list("Observado"),




ylim=c(-0.1,1), pch=16, data=eub3)

eub3$mp <- ave(eub3$pis.polr, eub3[c('day','density')], FUN = mean)

eub3$mc <- ave(eub3$cum.prop, eub3[c('day','density')], FUN = mean)






ylim=c(-0.1,1), pch=16,

data=subset(eub3, eub3$block=="I"))

161

Anexo F: Comandos para as analises dos dados do experimento 4

d <- read.csv2('dados.csv', h=T)

d$bloco <- as.factor(d$bloco)

d$trat <- d$especie:d$sexo

# Tempo ate primeiro ataque

require(survival)

require(flexsurv)

d2 <- d

d2$cens <- 1

d2$cens[is.na(d2$tempo)] = 0

d2$tempo[is.na(d2$tempo)] = 3600

# Cox Proportional Hazards

fitC <- coxph(Surv(tempo, cens) ~ especie*sexo, d2)

summary(fitC)

cox.zph(fitC)

km <- survfit(Surv(tempo, cens) ~ especie+sexo, d2)

fp <- km$surv[1:31]

mp <- km$surv[32:62]

fe <- km$surv[63:93]

me <- km$surv[94:125]

par(mfrow=c(2,2))

plot(survfit(fitC, newdata=data.frame(especie=c("Tesoura",

"Tesoura","Podisus","Podisus"), sexo=c("M","F","M","F"))[1,]),

col=2, xlab="Tempo ate ataque",

ylab="Probabilidade de n~ao atacar")

lines(km$time[94:125], me); title("(a)", cex.main=1.5)

lines(km$time[94:125], km$upper[94:125], lty=2)

lines(km$time[94:125], km$lower[94:125], lty=2)

legend("topright", c("Observado","Predito"), col=c(1,2),

lty=1, lwd=1, inset=.01)





lines(km$time[63:93], fe); title("(b)", cex.main=1.5)


162








lines(km$time[32:62], mp); title("(c)", cex.main=1.5)









lines(km$time[1:31], fp); title("(d)", cex.main=1.5)






d$watk <- d$ataque

d$watk[!is.na(d$watk)] <- 1

d$watk[is.na(d$watk)] <- 0

wat <- glm(watk ~ bloco + especie*sexo, family=binomial, d)

summary(wat)

anova(wat, test="Chisq")


at <- glm(ataque ~ bloco + especie*sexo, family=binomial, d)

summary(at)

anova(at, test="Chisq")

at.time <- glm(ataque ~ bloco + log(tempo) + especie*sexo,

family=binomial, d)

hnp(at.time)

summary(at.time)

anova(at.time, test="Chisq")

163

anova(at, at.time, update(at.time, .~.+log(tempo):sexo),

test="Chisq")

table(d$ataque, d$sexo, d$especie)

table(d$ataque, d$especie)

# Consumo efetivo - estagio 1

d$wcons <- d$consumo

d$wcons[!is.na(d$wcons)] <- 1

d$wcons[is.na(d$wcons)] <- 0

wcs <- glm(wcons ~ bloco + especie*sexo, family=binomial, d)

summary(wcs)

anova(wcs, test="Chisq")

# Consumo efetivo - estagio 2

cs <- glm(consumo ~ bloco + especie*sexo, family=binomial, d)

anova(cs, test="Chisq")

summary(cs)

table(d$consumo, d$sexo)

table(d$consumo, d$especie)

d$ltempo <- log(d$tempo)

cs.time <- glm(consumo ~ bloco + ltempo + especie*sexo,

family=binomial, d)

hnp(update(cs.time, .~.-bloco))

summary(cs.time)

anova(cs.time, test="Chisq")

cst1 <- glm(consumo ~ bloco, family=binomial, d)

cst2 <- glm(consumo ~ bloco + ltempo, family=binomial, d)

cst3.1 <- glm(consumo ~ bloco + ltempo / (especie + sexo),

family=binomial, d)

cst3.2 <- glm(consumo ~ bloco + ltempo + especie + sexo,

family=binomial, d)

cst4 <- glm(consumo ~ bloco + ltempo * (especie + sexo),

family=binomial, d)

anova(cst1, cst2, cst3.1, cst4, test="Chisq")

anova(cst1, cst2, cst3.2, cst4, test="Chisq")

164

anova(update(cst3.2, .~.-especie-sexo),

update(cst3.2, .~.-especie), cst3.2,

update(cst3.2, .~.+especie:sexo), test="Chisq")

anova(update(cst3.2, .~.-especie-bloco),

update(cst3.2, .~.-especie), test="Chisq")

anova(update(cst3.2, .~.-especie-bloco),

update(cst3.2, .~.-especie-bloco+ltempo:sexo), test="Chisq")

with(subset(d, d$sexo=="F"), plot(consumo ~ ltempo,

xlab="log(tempo)", ylab="Consumo efetivo da larva parasitada",

col=2))

with(subset(d, d$sexo=="M"), points(consumo ~ ltempo, pch=4))

x <- seq(2.3, 7.8, .1)

pr.f <- predict(update(cs.time, .~.-bloco-especie:sexo-especie),

data.frame(ltempo=x, sexo=factor("F", levels=c("F","M"))),

ty="response")

pr.m <- predict(update(cs.time, .~.-bloco-especie:sexo-especie),

data.frame(ltempo=x, sexo=factor("M", levels=c("F","M"))),

ty="response")

lines(x, pr.f, col=2)

lines(x, pr.m)

legend(6.7, .95, c("Machos","Femeas"), col=c(1,2), pch=c(4,1),

lty=1, title="Sexo")

with(subset(d, d$sexo=="F"), plot(consumo ~ exp(ltempo),

xlab="log(tempo)", ylab="Consumo efetivo da larva parasitada",

col=2))

with(subset(d, d$sexo=="M"), points(consumo ~ exp(ltempo), pch=4))

lines(exp(x), pr.f, col=2)

lines(exp(x), pr.m)

legend("topright", c("Machos","Femeas"), col=c(1,2), pch=c(4,1),

lty=1, title="Sexo", inset=.01)

anova(cs, cs.time, update(cs.time, .~.+ltempo:sexo), test="Chisq")

# Graficos de interac~ao

Species <- d$especie; levels(Species) <- c('P. nigrispinus',

'E. annulipes')

Sex <- d$sexo; levels(Sex) <- c('Femea', 'Macho')

par(mfrow=c(1,3))

165

interaction.plot(Species, Sex, d$tempo, fun=function(x)

mean(na.omit(x)), xlab='Species', ylab='',

legend=F, cex.lab=1.3, cex.axis=1.3, cex.main=2,

main='A', ylim=c(0,600))

legend('bottomleft', c('Male','Female'), lwd=1, lty=c(1,2), col=1,

cex=1.3, inset=.01, bty='n')

interaction.plot(Species, Sex, d$ataque, fun=function(x)


ylim=c(0,1), legend=F, cex.lab=1.3, cex.axis=1.3,

main='B', cex.main=2)

legend('topleft', c('Male','Female'), lwd=1, lty=c(1,2), col=1,

inset=.01, cex=1.3, bty='n')

interaction.plot(Species, Sex, d$consumo, fun=function(x)


ylim=c(0,1), legend=F, cex.lab=1.3, cex.axis=1.3,

main='C', cex.main=2)

legend('topleft', c('Male','Female'), lwd=1, lty=c(1,2), col=1,

inset=.01, cex=1.3, bty='n')

# Consumo das duas larvas

c2 <- read.csv('dados_parasitismo.csv', h=T)

c2$bloco <- as.factor(c2$bloco)

levels(c2$comeu.2) <- c(0,1)

c2$comeu.2 <- as.numeric(as.character(c2$comeu.2))

c2$comeu.2[is.na(c2$consumo)] <- NA

fmc2 <- glm(comeu.2 ~ bloco + especie*sexo,

family=binomial, data=c2)

summary(fmc2)

anova(fmc2, test="Chisq")

table(c2$sexo, c2$comeu.2, c2$especie)

# Probabilidade de mudar de presa

xtabs(~ ataque + consumo + sexo + especie, d)

sexo <- factor(c("F","F","F","F","M","M","M","M",

"F","F","F","F","M","M","M","M"))

especie <- factor(c("P","P","P","P","P","P","P","P",

"T","T","T","T","T","T","T","T"))

ataque <- factor(c("NP","NP","P","P","NP","NP","P","P",

"NP","NP","P","P","NP","NP","P","P"))

166

consumo <- factor(c("NP","P","NP","P","NP","P","NP","P",

"NP","P","NP","P","NP","P","NP","P"))

y <- c(15,1,2,12,21,1,3,5,14,4,3,9,11,1,7,5)

m1 <- glm(y ~ especie*sexo*ataque*consumo, family=poisson)

m2 <- glm(y ~ sexo*ataque*consumo, family=poisson)

m3 <- glm(y ~ especie*ataque*consumo, family=poisson)

m4 <- glm(y ~ ataque*consumo, family=poisson)

anova(m4, m2, m1, test="Chisq")

anova(m4, m3, m1, test="Chisq")

# pode-se colapsar tudo em uma tabela de contingencia 2x2

xtabs(~ ataque + consumo, d)

consumo <- factor(c('N','P','N','P'))

ataque <- factor(c('N','N','P','P'))

troca <- factor(c('NT','T','T','NT'))

y <- c(61, 7, 15, 31)

P1 <- glm(y ~ troca, family=poisson)

P2 <- glm(y ~ consumo * ataque, family=poisson)

summary(P1)

summary(P2)

il <- function(x) exp(x)/(1+exp(x))

il(coef(P1))

il(coef(P2))

odds.ratio <- exp(coef(P2)[4])

# Separando por sexo

table(d$ataque, d$consumo, d$sexo)

respM <- c(32,2,10,10)

respF <- c(29,5,5,21)

P1m <- glm(respM ~ troca, family=poisson)

P2m <- glm(respM ~ consumo * ataque, family=poisson)

anova(P1m, P2m, test="Chisq")

il(coef(P2m))

167

P1f <- glm(respF ~ troca, family=poisson)

P2f <- glm(respF ~ consumo * ataque, family=poisson)

anova(P1f, P2f, test="Chisq")

il(coef(P1f))

168

Anexo G: Comandos para a simulacao do modelo proposto no Capıtulo 5

mod <- function(a1, a2, a3, k1, k2, lambda, p, e,

ini=list(spod=10, pod=10, eub=10, cam=10),

time=100) {

spod <- rep(0, time); eub <- spod; pod <- spod; cam <- spod

spod[1] <- ini$spod; eub[1] <- ini$eub

pod[1] <- ini$pod; cam[1] <- ini$cam

f1 <- function(x) (1+a1*x/k1)^(-k1)

f2 <- function(x) (1+a2*x/k2)^(-k2)

f3 <- function(x) exp(-a3*x)

cp <- 1-(p+e)

for(i in 2:time) {

spod[i] <- lambda*spod[i-1]*f1(pod[i-1])*

f2(eub[i-1])*f3(cam[i-1])

pod[i] <- spod[i-1]*f2(eub[i-1])*(1-f1(pod[i-1])+

f1(pod[i-1])*(1-f3(cam[i-1]))*p)

eub[i] <- spod[i-1]*f1(pod[i-1])*(1-f2(eub[i-1])+

f2(eub[i-1])*(1-f3(cam[i-1]))*e)

cam[i] <- spod[i-1]*f1(pod[i-1])*

f2(eub[i-1])*(1-f3(cam[i-1]))*cp

}

obj <- matrix(c(spod, pod, eub, cam), ncol=4, byrow=F)

class(obj) <- "hassel"

return(obj)

}

plot.hassel <- function(obj, l=2,...) {

matplot(obj, ty='l', col=c(1,2,2,4), lty=c(1,1,2,1),

xlab='Gerac~oes', ylab="Tamanho populacional",...)

legend('topright', c(expression(italic("S. frugiperda")),

expression(italic("P. nigrispinus")),

expression(italic("E. annulipes")),

expression(italic("C. flavicincta"))),

lty=c(1,1,l,1), col=c(1,2,2,4), inset=.01, bty="n")

}

bifplot <- function(param, lim, res=diff(range(lim))/100,

sp, ylim=c(0,100), time=1000, lambda,

a1, a2, k1, k2, a3, p, e, add=F, ...) {

if(add==FALSE) plot(0, 0, xlim=lim, ylim=ylim, type='n', ...)

FN <- function(...) {

169

switch(param,

"lambda" = Y <- mod(lambda=b, a1=a1, a2=a2, k1=k1,

k2=k2, a3=a3, p=p, e=e, time=time),

"a1" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=b, a2=a2, k1=k1,


"a2" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=b, k1=k1,


"k1" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=b,


"k2" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=k1,

k2=b, a3=a3, p=p, e=e, time=time),

"a3" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=k1,

k2=k2, a3=b, p=p, e=e, time=time),

"p" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=k1,

k2=k2, a3=a3, p=b, e=e, time=time),

"e" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=k1,

k2=k2, a3=a3, p=p, e=b, time=time),

"a1a2" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=b, a2=b, k1=k1,


"k1k2" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=b,

k2=b, a3=a3, p=p, e=e, time=time),

"pe" = Y <- mod(lambda=lambda, a1=a1, a2=a2, k1=k1,

k2=k2, a3=a3, p=b, e=b, time=time)

)

switch(sp,

"spod" = if(Y[(time-1),1]==Y[time,1]) {pt <- Y[time,1]

} else {pt <- Y[(time-100):time,1]},

"pod" = if(Y[(time-1),2]==Y[time,2]) {pt <- Y[time,2]


"eub" = if(Y[(time-1),3]==Y[time,3]) {pt <- Y[time,3]


"cam" = if(Y[(time-1),4]==Y[time,4]) {pt <- Y[time,4]

} else {pt <- Y[(time-100):time,4]}

)

points(rep(b, length(pt)), pt, pch='.', ...)

}

for (b in seq(lim[1], lim[2], res)) {

try(FN(...), silent=TRUE)

}

}

170

# a3

par(mfrow=c(1,2))

bifplot(param="a3", lim=c(0,0.006), res=1.2e-5, sp="spod",

ylim=c(0,4000), time=1000, lambda=1.95, a1=.067,

a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1,

xlab=expression(a[3]), ylab="Tamanho populacional",

cex=2, main="A", cex.main=1.8)

bifplot(param="a3", lim=c(0,0.006), res=1.2e-5, sp="cam",

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05,

k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=4, cex=2)

legend(0.000, 800, c(expression(italic("S. frugiperda")),


col=c(1,4), lty=1, lwd=2, bty="n")

bifplot(param="a3", lim=c(0,0.006), res=1.2e-5, sp="pod",


a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1,

xlab=expression(a[3]), ylab="Tamanho populacional",

cex=2, main="B", cex.main=1.8)

bifplot(param="a3", lim=c(0,0.006), res=1.2e-5, sp="eub",

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05,

k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=2, cex=2)

legend("topright", c(expression(italic("P. nigrispinus")),

expression(italic("E. annulipes"))),

col=c(1,2), lty=1, lwd=2, bty="n", inset=.01)

par(mfrow=c(1,2))

plot(mod(lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05,

a3=.0047, p=.1, e=.1, time=150), ylim=c(0,3000),

main="A", cex.main=1.8)

plot(mod(lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05,

a3=.002, p=.1, e=.1, time=150),

main="B", cex.main=1.8)

# a1 / a2

bifplot(param="a1", lim=c(0.025,0.2), res=3.2e-4, sp="spod",

ylim=c(0,4000), time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374,

k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1, xlab=expression(a[1]),

ylab="Tamanho populacional", cex=2, main="A", cex.main=1.8)

bifplot(param="a1", lim=c(0.025,0.2), res=3.2e-4, sp="cam",

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05,

a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=4, cex=2)

171

bifplot(param="a1", lim=c(0.025,0.2), res=3.2e-4, sp="pod",

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05,

a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=2, cex=2)

legend("topright", c(expression(italic("S. frugiperda")),



col=c(1,2,4), lty=1, lwd=2, bty="n", inset=.01)

bifplot(param="a2", lim=c(0.025,0.2), res=3.2e-4, sp="spod",


k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1, xlab=expression(a[2]),

ylab="Tamanho populacional", cex=2, main="B", cex.main=1.8)

bifplot(param="a2", lim=c(0.025,0.2), res=3.2e-4, sp="cam",

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05,

a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=4, cex=2)

bifplot(param="a2", lim=c(0.025,0.2), res=3.2e-4, sp="eub",

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05,

a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=2, cex=2)





par(mfrow=c(1,2))

plot(mod(lambda=1.95, a1=.2, a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, time=150), main="A", cex.main=1.8)

plot(mod(lambda=1.95, a1=.067, a2=.2, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, time=150), main="B", cex.main=1.8)

# p / e

bifplot(param="p", lim=c(0,1), res=0.002, sp="spod",


k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1, xlab=expression(rho),

ylab="Tamanho populacional", cex=2, main="A", cex.main=1.8)

bifplot(param="p", lim=c(0,1), res=0.002, sp="pod", time=1000,

lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, add=T, col=2, cex=2)

bifplot(param="p", lim=c(0,1), res=0.002, sp="cam", time=1000,

lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, add=T, col=4, cex=2)

legend("topleft", c(expression(italic("S. frugiperda")),

172




bifplot(param="e", lim=c(0,1), res=0.002, sp="spod",


a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1,

xlab=expression(epsilon), ylab="Tamanho populacional",

cex=2, main="B", cex.main=1.8)

bifplot(param="e", lim=c(0,1), res=0.002, sp="eub", time=1000,

lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, add=T, col=2, cex=2)

bifplot(param="e", lim=c(0,1), res=0.002, sp="cam", time=1000,

lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, add=T, col=4, cex=2)

legend("topleft", c(expression(italic("S. frugiperda")),




# p + e

bifplot(param="pe", lim=c(0,1), res=0.002, sp="spod",


a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1,

xlab=expression(list(rho, epsilon)),

ylab="Tamanho populacional", cex=2, main="A",

cex.main=1.8)

bifplot(param="pe", lim=c(0,1), res=0.002, sp="cam", time=1000,

lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047,

p=.1, e=.1, add=T, col=4, cex=2)




bifplot(param="pe", lim=c(0,1), res=0.002, sp="pod",


a2=.0374, k1=.05, k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1,

xlab=expression(list(rho, epsilon)),

ylab="Tamanho populacional", cex=2, main="B",

cex.main=1.8)

bifplot(param="pe", lim=c(0,1), res=0.002, sp="eub",

173

time=1000, lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05,

k2=.05, a3=.0047, p=.1, e=.1, add=T, col=2, cex=2)

legend("topright", c(expression(italic("P. nigrispinus")),

expression(italic("E. annulipes"))),


par(mfrow=c(1,2))

plot(mod(lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05,

k2=.05, a3=.0047, p=.3, e=.1, time=200),

main="A", cex.main=1.8)

plot(mod(lambda=1.95, a1=.067, a2=.0374, k1=.05,

k2=.05, a3=.0047, p=.3, e=.3, time=200),

main="B", cex.main=1.8)

universidade de s˜ao paulo escola superior de agricultura...

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