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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
FACULDADE DE ODONTOLOGIA DE PIRACICABA
ASSAHITO JOEL SAKAMOTO
INFLUÊNCIA DOS ÍNDICES SOCIOECONÔMICOS
MUNICIPAIS NAS TAXAS DE MORTALIDADE POR CÂNCER
DE BOCA E DE OROFARINGE EM IDOSOS NO ESTADO DE
SÃO PAULO, BRASIL
Piracicaba
2017
ASSAHITO JOEL SAKAMOTO
INFLUÊNCIA DOS ÍNDICES SOCIOECONÔMICOS
MUNICIPAIS NAS TAXAS DE MORTALIDADE POR CÂNCER
DE BOCA E DE OROFARINGE EM IDOSOS NO ESTADO DE
SÃO PAULO, BRASIL
Dissertação de Mestrado Profissional
apresentada à Faculdade de Odontologia de
Piracicaba da Universidade Estadual de
Campinas como parte dos requisitos exigidos
para a obtenção do título de Mestre em
Odontologia em Saúde Coletiva.
Orientador: Prof. Dr. Eduardo Hebling.
ESTE EXEMPLAR CORRESPONDE À VERSÃO
FINAL DA DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELO
ALUNO ASSAHITO JOEL SAKAMOTO, E
ORIENTADO PELO PROF. DR. EDUARDO
HEBLING.
Piracicaba
2017
DEDICATÓRIA
Ao meu pai, ISAO (in memoriam), à minha mãe, FUMIYO, e minha irmã,
CLARICE, pelo amor, carinho e incentivo que sempre me dedicaram. Tenho certeza que o
meu caráter e dedicação são reflexos daquilo que aprendi em casa com seus exemplos.
A todos os meus familiares, que estiveram sempre presente ao meu lado, ajudando-me
a realizar este sonho.
A uma grande amiga, ELIANA NOMURA, que sempre me apoiou e incentivou na
conquista de mais este objetivo de vida.
AGRADECIMENTOS
Agradeço, primeiramente, a DEUS, por ter me proporcionado saúde, oportunidade e
paciência para a realização dessa dissertação.
À Universidade Estadual de Campinas e à Faculdade de Odontologia de Piracicaba,
nas pessoas de seu reitor, o Prof. Dr. JOSÉ TADEU JORGE, e do diretor da faculdade, o Prof.
Dr. GUILHERME ELIAS PESSANHA HENRIQUES.
Ao meu orientador, o Prof. Dr. EDUARDO HEBLING, que, com seus conhecimentos,
soube me motivar, demonstrando em todos os momentos dessa caminhada as qualidades de
um verdadeiro professor.
Ao Prof. Dr. ANTONIO CARLOS PEREIRA, que abriu as portas da Faculdade de
Odontologia de Piracicaba para mim, aceitando-me como aluno do mestrado profissional.
À Profa. Dra. LUCIANE MIRANDA GUERRA, coordenadora do Mestrado
Profissionalizante em Odontologia em Saúde Coletiva da FOP/UNICAMP, pelos
conhecimentos e pelo incentivo em não desistir antes do término dos trabalhos.
À Profa. Dra. GLÁUCIA MARIA BOVI AMBROSANO, pelos ensinamentos e elaboração
da análise estatística desse trabalho.
Aos PROFESSORES DO CURSO DE MESTRADO PROFISSIONALIZANTE EM
ODONTOLOGIA EM SAÚDE COLETIVA DA FOP/UNICAMP, pela amizade e conhecimentos
dedicados, que incentivaram o meu crescimento profissional.
À Profa. VALÉRIA SILVA CANDIDO BRIZON pela inestimável ajuda em todos os
passos dados para a realização desse trabalho.
À Profa JAQUELINE VILELA BULGARELI que com sua amizade e sabedoria,
sempre me incentivou com seus conhecimentos a prosseguir e nunca desistir.
Ao DEPARTAMENTO REGIONAL DE SAÚDE DE RIBEIRÃO PRETO, na pessoa de seu
diretor, RONALDO DIAS CAPELI, pelo incentivo e oportunidade de dispensa para a realização
desse curso de mestrado.
Aos meus COLEGAS DO MESTRADO, que dividiram seus conhecimentos da área de
Saúde Coletiva e de Gestão em Saúde, sempre demonstrando imensa experiência e saber.
SE O TEMPO ENVELHECER O SEU CORPO,
MAS NÃO ENVELHECER A SUA EMOÇÃO,
VOCÊ SEMPRE SERÁ FELIZ
Augusto Cury Médico psiquiatra e escritor brasileiro
RESUMO
O câncer de boca e de orofaringe são doenças fortemente influenciadas por fatores
socioeconômicos. O risco de desenvolver essas doenças aumenta com a idade e a maioria dos
casos ocorre em idosos, com elevadas taxas de mortalidade. O objetivo desse estudo foi
analisar a influência dos índices socioeconômicos municipais nas taxas de mortalidade por
câncer de boca e de orofaringe em idosos nas 645 cidades do Estado de São Paulo, Brasil.
Dados secundários de óbitos foram obtidos no Sistema de Informações sobre Mortalidade do
Ministério da Saúde. O número de idosos e os valores da renda média per capita e do Índice
de Desenvolvimento Humano por município (IDH-M) foram obtidos de dados
governamentais. A análise descritiva e exploratória dos dados foi realizada, seguida de
modelos binomiais negativos descritos pelo procedimento PROC GENMOD e avaliados pelo
AICc (Critério de Informação de Akaike corrigido), pelo grau de liberdade e pelo teste de
Wald (α=0.05). 30% das cidades notificaram óbitos em 2013. As taxas médias de mortalidade
por câncer de boca e de orofaringe foram, respectivamente, 28,2 (± 43,1) e 14,9 (± 30,9)
mortes por 100.000 habitantes. A renda média variou de R$453,20 a R$2.009,00. O IDH-M
variou de 0,65 a 0,89. Houve um decréscimo significativo (p<0,05) nas taxas de mortalidade
por câncer de boca e de orofaringe em idosos com o aumento dos valores das rendas médias e
do IDH-M da cidade. As desigualdades socioeconômicas das cidades influenciam nas taxas de
mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos.
Palavras-chave: Idosos. Mortalidade. Câncer de Boca. Fatores Socioeconômicos.
ABSTRACT
Oral and oropharyngeal cancer are diseases strongly influenced by socioeconomic
factors. The risk of developing these diseases increases with age and most cases occur in old
adults, with higher mortality rates. The aim of this study was to analyze the influence of
municipal socioeconomic indices on mortality rates for oral and oropharyngeal cancer in old
adults in 645 cities from São Paulo State, Brazil. Secondary data on deaths were obtained in
the Mortality Information System from Brazilian Health Ministry. The number of old adults
and the values of per capita median income and the Human Development Index by
municipality (HDI-M) were obtained from government data. Descriptive and exploratory
analysis of data was performed, followed by negative binomial models described by the
PROC GENMOD procedure and evaluated by the corrected AIC (Akaike Information
Criterion), the likelihood level, and the Wald test (α=0.05). 30% of the cities notified deaths in
2013. Founded mortality mean rates from oral and oropharyngeal cancer were, respectively,
28.2 (± 43.1) and 14.9 (± 30.9) deaths per 100,000 inhabitants. Mean income ranged, in local
currency, of 453.20 to 2,009.00. HDI-M ranged of 0.65 to 0.89. There was a significant
decrease (p<0.05) in mortality rates for oral and oropharyngeal cancer in old adults with the
increase of the values of mean income and HDI-M of the city. Socioeconomic inequalities in
the cities influence on mortality rates for oral and oropharyngeal cancer in old adults.
Keywords: Elderly. Mortality Rates. Oral Cancer. Socioeconomic Factors.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 - Variação na taxa de mortalidade por câncer de boca e de
orofaringe, em função do IDH-M e da renda média em idosos
nas cidades do Estado de São Paulo, Brasil, no ano de 2013.
26
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Análise descritiva das variáveis analisadas. Estado de São Paulo,
Brasil, 2013.
25
Tabela 2 - Resultado da análise de regressão binomial negativa em relação ao
IDH-M para a taxa de mortalidade total por câncer de boca e de
orofaringe em idosos no Estado de São Paulo, Brasil, 2013.
26
Tabela 3 - Resultado da análise de regressão binomial negativa em relação à
renda média para a taxa de mortalidade total por câncer de boca e de
orofaringe em idosos no Estado de São Paulo, Brasil, 2013.
27
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
AICc - Critério de Informação de Corrigido
CID-10 - Classificação Internacional de Doenças
DRSs - Departamentos Regionais de Saúde
IDH-G - Índice de Desenvolvimento Humano Global
IDH-M - Índice de Desenvolvimento Humano por Município
HPV - Papiloma Vírus Humano
PNUD - Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento
UV - Raios Ultravioleta
UNICAMP - Universidade Estadual de Campinas
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO 14
2 ARTIGO : Influência dos índices socioeconômicos municipais nas taxas de
mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos no Estado de São
Paulo, Brasil
20
3 CONCLUSÃO 33
REFERÊNCIAS 34
ANEXOS 38
ANEXO 1: Revista Brasileira de Epidemiologia 38
14
1 INTRODUÇÃO
A cavidade oral é uma região distinta da cabeça e do pescoço, apresentando uma
complexa anatomia funcional que se relaciona com a fala, a deglutição, a mastigação e a
expressão facial. Embora a orofaringe muitas vezes seja confundida como uma extensão
contínua da cavidade oral é necessário separar essas duas áreas anatômicas porque as
etiologias, o gerenciamento e os resultados de lesões de câncer originadas nessas duas regiões
são diferentes (Chinn e Myers, 2015). Anatomicamente, a cavidade oral e a orofaringe são
regiões separadas com limites comuns e que não se sobrepõem. Além dos tecidos duros
representados pelos ossos e dentes, a cavidade oral, em sua porção superior, se estende a partir
da junção da pele com o vermelhão dos lábios até a junção dos palatos duro e mole e, na sua
porção inferior, até a linha das papilas circunvaladas, incluindo as seguintes áreas específicas:
lábio, dois terços anteriores da língua, mucosa vestibular, assoalho da boca, tecido gengival,
trígono retromolar e palato duro.
A orofaringe é localizada entre o palato mole superiormente e o osso hioide
inferiormente, sendo contínua com a cavidade oral anteriormente e se comunica com a
nasofaringe superiormente e com a laringe supraglótica e a hipo-faringe inferiormente. A
orofaringe é dividida nas seguintes áreas: um terço posterior da base da língua, a qual inclui as
dobras faríngeo-epiglótica e glosso-epiglótica; região tonsilar compreendendo a fossa e os
pilares anteriores e posteriores; palato mole; úvula; paredes faringianas posteriores e laterais
(Chi et al., 2015; Huber e Tantiwongkosi, 2015).
O câncer de boca e de orofaringe são neoplasias agressivas. A etiologia dessas
neoplasias é multifatorial e, apesar de todo o avanço tecnológico obtido até o momento, os
agentes etiológicos dessa doença são uma incógnita. Para o carcinoma bucal, são
considerados fatores de risco extrínsecos as substâncias químicas (tabaco, álcool), os agentes
físicos (traumas mecânicos) e biológicos e, os fatores de risco intrínsecos, que correspondem
aos estados sistêmicos do indivíduo (Neville et al., 1995).
A grande maioria dos cânceres de boca é de origem epitelial, contudo, estes
também podem surgir a partir de outros tecidos orais, incluindo as glândulas salivares. Para o
câncer localizado no lábio externo, a exposição excessiva aos raios ultravioleta (UV) é
considerada como o principal fator causal e, para o de orofaringe, a infecção crônica pelo
papiloma vírus humano (HPV) também tem sido implicada, embora este fator de risco
15
também tenha sido relacionado para a cavidade oral (Barnes et al., 2005; Warnakulasuriya,
2010).
Baixo nível de condição socioeconômica tem sido correlacionado como um
importante determinante do câncer de boca e de orofaringe devido a fatores associados, tais
como, o acesso limitado aos cuidados de saúde, o aumento da exposição a carcinógenos
ambientais, a má nutrição e o maior consumo de tabaco e álcool (Johnson et al., 2011).
No Brasil, a prevenção primaria do câncer de boca consiste, fundamentalmente,
em programas e medidas de combate ao consumo de tabaco e álcool. Como prevenção
secundária, o exame visual da boca é uma das estratégias para detecção precoce de lesões.
Com o objetivo de integrar os dois níveis de prevenção, foi implementada, em 2001, no
Estado de São Paulo, uma campanha anual de prevenção (medidas educativas e de orientação)
e diagnóstico precoce (visual) de lesões suspeitas de câncer bucal (Antunes et al., 2007).
A média de idade dos indivíduos diagnosticados com câncer de boca e de
orofaringe é acima dos 60 anos. Grande parte dos idosos apresentam desvantagens
socioeconômicas, sendo que cerca de 15% destes podem ser classificados como próximos ou
na linha de pobreza (renda abaixo de dois dólares/dia) (Johnson et al., 2011; Posorski et al.,
2014).
Os indivíduos desfavorecidos com baixo nível socioeconômico apresentam
dificuldades em obter atendimento regular de saúde e, frequentemente, mostram baixos níveis
de compreensão de seu papel no gerenciamento de sua saúde (Johnson et al., 2011; Posorski
et al., 2014). Os idosos apresentam também os menores níveis de conhecimento sobre o
câncer de boca do que a população em geral. Idosos em estratos socioeconômicos inferiores e
apresentando baixos níveis de educação são motivo de especial preocupação quanto à esta
conscientização (Johnson et al., 2011).
A realização periódica de exames bucais para a prevenção do câncer de boca e de
orofaringe é indicada, de forma prioritária, para pessoas com mais de 60 anos, fumantes e
com perfil de consumo elevado de bebidas alcoólicas (Lavelle e Scully, 2005). Estudos de
base populacional realizados na Índia para avaliar o impacto do exame visual da cavidade
bucal sobre o câncer de boca mostrou que esse tipo de rastreamento permite, de forma efetiva,
reduzir a mortalidade em grupos de alto risco, como os idosos e usuários de tabaco e álcool
(Sankaranarayanan et al., 2005; Subramanian et al., 2009). A melhor relação custo-benefício
desses levantamentos populacionais na prevenção do câncer de boca e de orofaringe resultaria
no rastreamento desses indivíduos de alto risco a partir da média de idade de 52 anos.
(Subramanian et al., 2009).
16
Os dados de vigilância da prevalência do câncer de boca e de orofaringe são
difíceis de serem determinados devido ao frequente relatado dessas lesões de localização
anatômica diferentes de forma conjunta ou agregadas com outras lesões na faringe, cabeça ou
pescoço, que são sub-sítios anatômicos diferentes (Chi et al., 2015).
Globalmente, o câncer de boca é reconhecido como o sexto câncer mais comum.
Segundo a Organização Mundial da Saúde, o câncer de boca e de orofaringe são considerados
as neoplasias mais frequentes da cabeça e pescoço (Biazevic et al., 2006; World Health
Organization, 2014). O Brasil apresenta a mais alta incidência de câncer de boca e de
orofaringe da América Latina, mas com grandes variações por regiões geográficas do país,
devido às desigualdades sociais entre regiões e grupos da população. Essas desigualdades
dificultam o acesso ao diagnóstico e ao tratamento (Wünsch-Filho, 2002). No país, a cavidade
bucal representa a quinta localização de maior incidência de câncer em homens e a sétima em
mulheres (Brasil, 2014).
A maior vulnerabilidade ao câncer de boca, segundo características relativas ao
indivíduo, são raça branca, gênero masculino, sexta década de vida e baixa escolaridade
(Brasil, 2014).
Em relação ao câncer de orofaringe, os homens apresentam taxas de incidência
semelhantes em países desenvolvidos e em desenvolvimento, atingindo um valor máximo na
faixa etária entre 60 e 64 anos de idade, e depois diminui. Diferenças marcantes são
observadas para as mulheres, como idade-taxas específicas muito mais elevadas nos países
desenvolvidos do que nos países em desenvolvimento. Os valores de incidência atingem um
valor máximo no grupo etário de 65 a 79 anos nos países desenvolvidos e, nos países em
desenvolvimento no grupo etária acima de 70 anos de idade (De Camargo Cancela et al.,
2012). Entre países de rendimento médio superior, as maiores taxas de câncer de orofaringe
foram observadas na Eslováquia e no Brasil. Este padrão é semelhante em países
desenvolvidos, onde apresentam as maiores taxas de câncer de orofaringe também apresentam
altas taxas de câncer de cavidade oral (De Camargo Cancela et al., 2010).
A taxa de sobrevida global para o câncer de boca e de orofaringe aumentaram ao
longo dos últimos vinte anos. Para câncer de orofaringe, cerca de 40 em cada 100 homens
(40%) e mais de quarenta em cada 100 mulheres irá sobreviver por 5 anos ou mais após o
diagnóstico. As taxas de sobrevida por 5 anos ou mais após o diagnóstico para o câncer de
boca é de aproximadamente 50% para todos os sítios anatômicos e fases. Os casos que
apresentam infiltração de linfonodos regionais (estádios III e IV) são relatados para ter uma
sobrevida de cinco anos de 9-41%, contrastando com a de 66-85% de sobrevida associada a
17
casos sem envolvimento linfonodal (fases I e II).
Assim, existe uma clara necessidade de identificar e gerenciar os cânceres de boca
em fases anteriores precocemente. As taxas de sobrevida de acordo com a região incluem: 1)
Câncer de Lábio: cerca de 90 em cada 100 pessoas diagnosticadas (90%) irão sobreviver por 5
anos ou mais após o diagnóstico; 2) Câncer de língua: quase 60 em cada 100 mulheres (60%)
e mais de quarenta em cada 100 homens irão sobreviver por 5 anos ou mais após o
diagnóstico; 3) Cavidade oral: (inclui todos os outros cânceres de boca, não lábios ou língua):
mais de 50 em cada 100 mulheres e quase 50 em cada 100 homens irão sobreviver por 5 anos
ou mais após o diagnóstico (De Camargo Cancela et al., 2010).
Em relação ao câncer bucal, os levantamentos de dados mundiais estimam que
ocorreriam cerca de 300 mil casos novos e 145 mil óbitos, para o ano de 2012 (Brasil, 2011).
A mortalidade por câncer de boca e de orofaringe acomete indistintamente indivíduos de todas
as idades, sexo, raça/cor e países (Fonseca et al., 2014).
No Brasil, os estudos epidemiológicos utilizam dados das estatísticas de
mortalidade como principal fonte de dados, porque somente algumas cidades dispõem de
Registros de Câncer de Base Populacional, que possibilitam a análise de dados de incidência.
Os dados de mortalidade gerados pelo Sistema de Informação sobre Mortalidade, que
apresenta abrangência nacional e periodicidade anual, tendo a declaração de óbito como fonte
alimentadora, podem ser válidos e confiáveis (Leite et al., 2010).
As taxas de mortalidade no país devido ao câncer de boca e de orofaringe variam
por região geográfica, contudo, os estudos mostram uma tendência de estabilidade nas taxas
de mortalidade por câncer de boca (Armênio e Biazevic, 2006; Biazevic et al., 2006; Boing et
al., 2006; Borges et al., 2009; Migowski e Coeli, 2009; Leite et al., 2010; Antunes et al.,
2013; Fonseca et al., 2014) e uma elevação das taxas de mortalidade por câncer de orofaringe
(Biazevic et al., 2006; Leite et al., 2010; Fonseca et al., 2014).
A redução ou estabilidade das taxas de mortalidade devido ao câncer de boca
também são observadas como uma tendência mundial, com variações relacionadas ao gênero
e às desigualdades sociais nos países estudados (McLean et al., 2006; Morse e Kerr, 2006).
No Leste Europeu, em particular na Hungria, foi observada uma elevação nas taxas de
mortalidade com especial destaque entre as mulheres (La Vecchia et al., 2004). Na Espanha,
as taxas encontradas foram de 9% entre mulheres e de 25% entre os homens (Nieto e Ramos,
2002). Na França, apesar da redução da mortalidade registrada, evidenciou-se uma substancial
iniquidade socioeconômica entre homens, que influenciou o padrão de mortalidade por câncer
de boca (Menvielle et al., 2007). No México, essa tendência de desigualdades entre os
18
gêneros mostrou estabilidade nos valores entre as taxas de mortalidade (Annaya-Saavedra et
al., 2008). Na Índia, foi observada uma redução significativa na mortalidade por câncer de
boca em especial entre as mulheres urbanas e os homens rurais, atribuída à redução da
exposição ao tabaco (Ries et al., 2000). No Japão, foi encontrada uma sutil elevação das taxas
de mortalidade entre as mulheres, sendo a morte por câncer de língua causa de óbito mais
comum (Zheng et al., 1999). Na Austrália, o câncer de lábio apresentou maiores taxas de
mortalidade, sendo que, no geral, as taxas de mortalidade apresentaram tendência à redução,
atribuída à diminuição da exposição a carcinógenos ambientais e exames de rastreamento na
população (Sugerman e Savage, 2002). Na Alemanha, a taxa de mortalidade em mulheres
aumentou ligeiramente na última década, enquanto que a mortalidade em homens permaneceu
estável e em um nível elevado. Em relação à idade, nesse país, enquanto um declínio na taxa
foi observado para os grupos de idade mais jovens, um aumento foi visto em idosos
(Hertrampf et al., 2015). Nos demais países da Europa, as taxas de mortalidade por câncer de
boca e de orofaringe apresentaram grande variabilidade entre os países, com os homens
mostrando duas vezes mais alta as taxas de mortalidade do que as das mulheres (Ferlay et al.,
2013).
A relação entre as condições socioeconômicas (estilo de vida) e o câncer de boca
e de orofaringe mostra que grupos socialmente desprivilegiados tendem a apresentar um
contato maior com os fatores de risco associados a estes canceres, sobretudo o uso do tabaco e
do álcool. Essa relação da dependência do álcool e do tabaco em indivíduos de baixa renda
tem sido comprovada, mostrando que diferentes medidas de concentração de renda estão
diretamente relacionadas aos indicadores de saúde. Grupos ou populações de baixa renda
tendem a apresentar precárias condições de saúde bucal, como também carências nutricionais,
que são achados comuns entre os casos de cânceres de boca e de orofaringe (Greenwood et
al., 2003; Borges et al., 2009).
Vários parâmetros podem ser utilizados para a avaliação socioeconômica de uma
população (Menvielle et al., 2007). Em 2012, o Programa das Nações Unidas para o
Desenvolvimento (PNUD), adaptou, ao contexto brasileiro, a metodologia do Índice de
Desenvolvimento Humano Global (IDH-G) para calcular o IDH Municipal (IDH-M) dos
municípios brasileiros. O IDH-M brasileiro considera três dimensões: o IDH-M Longevidade
(vida longa e saudável), o IDH-M Educação (acesso ao conhecimento) e o IDH-M Renda
(padrão de vida), que são mais adequados para avaliar o desenvolvimento dos municípios e
regiões metropolitanas brasileira (World Health Organization, 2012).
19
No Brasil, o Estado de São Paulo apresenta os municípios com os maiores valores
de IDH. As campanhas de prevenção do câncer de boca e de orofaringe no Estado de São
Paulo tiveram início em 2001, envolvendo todos os Departamentos Regionais de Saúde
(DRSs) e municípios (Martins et al., 2012). O estado também apresenta todos os seus
municípios com capacidade de fornecer dados sobre as taxas de mortalidade por câncer de
boca e de orofaringe (Leite et al., 2010).
O aumento da expectativa de vida da população e o consequente incremento do
número de idosos, público-alvo mais prevalente para o câncer de boca e de orofaringe,
associados às condições socioeconômicas dessa faixa da população, podem apresentar
correlações em relação às taxas de mortalidade inerentes a esses tipos de cânceres (Bulgareli
et al., 2013). Assim, o objetivo desse estudo ecológico foi analisar a influência dos índices
socioeconômicos municipais nas taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em
idosos no Estado de São Paulo.
20
2 ARTIGO
O presente estudo foi realizado em formato alternativo conforme informação da
Comissão Central de Pós-Graduação (CCPG), da Universidade Estadual de Campinas –
UNICAMP nº 001/2015, contendo um artigo, submetido para publicação.
Artigo Original:
Influência dos índices socioeconômicos municipais nas taxas de mortalidade por câncer
de boca e de orofaringe em idosos no Estado de São Paulo, Brasil (*)
Influence of municipal socioeconomic indices on mortality rates for oral and oropharyngeal
cancer in older adults in São Paulo State, Brazil
Influencia de índices socioeconómicos municipales en las tasas de mortalidad por cáncer de
la cavidad oral y orofaringe en adultos mayores en el Estado de São Paulo, Brasil
Assahito Joel SAKAMOTO1
Valéria Silva Candido BRIZON1
Jaqueline Vilela BULGARELI1
Glaucia Maria Bovi AMBROSANO1
Eduardo HEBLING1
1. Departamento de Odontologia Social, Faculdade de Odontologia de Piracicaba, Universidade
Estadual de Campinas (UNICAMP), Piracicaba, SP, Brasil.
(*) Artigo submetido para publicação no periódico Cadernos de Saúde Pública (CAPES: B1). O texto e as
referências foram formatados de acordo com as normas dessa revista (ANEXOS 1 e 2).
Título Resumido: Índices socioeconômicos e mortalidade por câncer de boca e orofaringe.
Palavras-chave: Idosos. Mortalidade. Câncer de Boca. Fatores Socioeconômicos.
Autor responsável pela correspondência:
Prof. Dr. Eduardo Hebling
Avenida Limeira, 901 – CEP 13.414-903, Piracicaba, SP.
Telefone: (19) 2106-5209
E-mail: [email protected]
Os autores declararam que a pesquisa não recebeu financiamento para a sua realização.
Os autores não apresentam conflitos de interesse em relação aos dados desse trabalho.
21
Colaboradores
AJ Sakamoto, VSC Brizon e JV Bulgareli participaram da concepção e planejamento, da
coleta, análise e interpretação dos dados, da redação do artigo e da aprovação final da versão a
ser publicada. E. Hebling participou na revisão crítica do conteúdo, da redação do artigo e na
aprovação final da versão a ser publicada. G. M. B. Ambrosano contribuiu para a concepção e
planejamento do estudo, para a revisão crítica do conteúdo e na aprovação final da versão a
ser publicada.
Assahito Joel Sakamoto: [email protected]
Valéria Silva Candido Brizon: [email protected]
Jaqueline Vilela Bulgareli: [email protected]
Glaucia Maria Bovi Ambrosano: [email protected]
Eduardo Hebling: [email protected]
Resumo:
O câncer de boca e de orofaringe são doenças fortemente influenciadas por fatores
socioeconômicos. O risco de desenvolver essas doenças aumenta com a idade e a maioria dos
casos ocorre em idosos, com elevadas taxas de mortalidade. O objetivo desse estudo foi
analisar a influência dos índices socioeconômicos municipais nas taxas de mortalidade por
câncer de boca e de orofaringe em idosos nas 645 cidades do Estado de São Paulo, Brasil.
Dados secundários de óbitos foram obtidos no Sistema de Informações sobre Mortalidade do
Ministério da Saúde. O número de idosos e os valores da renda média per capita e do Índice
de Desenvolvimento Humano por município (IDH-M) foram obtidos de dados
governamentais. A análise descritiva e exploratória dos dados foi realizada, seguida de
modelos binomiais negativos descritos pelo procedimento PROC GENMOD e avaliados pelo
AICc (Critério de Informação de Akaike corrigido), pelo grau de liberdade e pelo teste de
Wald (α=0.05). 30% das cidades notificaram óbitos em 2013. As taxas médias de mortalidade
por câncer de boca e de orofaringe foram, respectivamente, 28,2 (± 43,1) e 14,9 (± 30,9)
mortes por 100.000 habitantes. A renda média variou de R$453,20 a R$2.009,00. O IDH-M
variou de 0,65 a 0,89. Houve um decréscimo significativo (p<0,05) nas taxas de mortalidade
por câncer de boca e de orofaringe em idosos com o aumento dos valores das rendas médias e
do IDH-M da cidade. As desigualdades socioeconômicas das cidades influenciam nas taxas de
mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos.
22
Abstract:
Oral and oropharyngeal cancer are diseases strongly influenced by socioeconomic factors.
The risk of developing these diseases increases with age and most cases occur in old adults,
with higher mortality rates. The aim of this study was to analyze the influence of municipal
socioeconomic indices on mortality rates for oral and oropharyngeal cancer in old adults in
645 cities from São Paulo State, Brazil. Secondary data on deaths were obtained in the
Mortality Information System from Brazilian Health Ministry. The number of old adults and
the values of per capita median income and the Human Development Index by municipality
(HDI-M) were obtained from government data. Descriptive and exploratory analysis of data
was performed, followed by negative binomial models described by the PROC GENMOD
procedure and evaluated by the corrected AIC (Akaike Information Criterion), the likelihood
level, and the Wald test (α=0.05). 30% of the cities notified deaths in 2013. Founded
mortality mean rates from oral and oropharyngeal cancer were, respectively, 28.2 (± 43.1) and
14.9 (± 30.9) deaths per 100,000 inhabitants. Mean income ranged, in local currency, of
453.20 to 2,009.00. HDI-M ranged of 0.65 to 0.89. There was a significant decrease (p<0.05)
in mortality rates for oral and oropharyngeal cancer in old adults with the increase of the
values of mean income and HDI-M of the city. Socioeconomic inequalities in the cities
influence on mortality rates for oral and oropharyngeal cancer in old adults.
Keywords: Elderly. Mortality Rates. Oral Cancer. Socioeconomic Factors.
Resumen:
Cáncer oral y orofaríngeo son enfermedades fuertemente influenciada por factores
socioeconómicos. El riesgo de desarrollar estas enfermedades aumenta con la edad y la
mayoría de los casos ocurren en adultos mayores, con tasas de mortalidad más altas. El
objetivo de este estudio fue analizar la influencia de índices socioeconómicos municipales en
las tasas de mortalidad por cáncer oral y orofaríngeo en adultos mayores en 645 ciudades en
el Estado de São Paulo, Brasil. Datos secundarios sobre muertes fueron obtenidos en el
Sistema de Información de Mortalidad (SIM) del Ministerio de Salud. El número de adultos
mayores y los valores de la renta media per cápita y el Índice de Desarrollo Humano por
municipio (IDH-M) fueron obtenidos a partir de datos del gobierno. Análisis descriptiva y
exploratoria de datos se realizó, seguida por modelos binomial negativos descritos por el
23
procedimiento PROC GENMOD corregido y evaluados por el AIC-c (Criterio de Información
de Akaike corregido), la probabilidad de nivel, y lo test de Wald (α=0,05). 30% de las
ciudades notificaron muertes en 2013. Las tasas promedio de mortalidad fundada para cáncer
oral y orofaríngeo fueron, respectivamente, 28,2 (± 43,1) y 14,9 (± 30,9) muertes por 100.000
habitantes. La renta media, en reales, fue de 453.20 a 2,009.00. IDH-M variaron de 0.65 a
0.89. Hubo una disminución significativa (p<0,05) en las tasas de mortalidad por cáncer oral
y orofaríngeo con el aumento de los valores de renta media y el IDH-M de la ciudad. Las
desigualdades socioeconómicas en las ciudades influyen sobre las tasas de mortalidad por
cáncer oral y orofaríngeo en adultos mayores.
Palabras-chaves: Mortalidad. Adultos Mayores. Cáncer de Boca. Factores Socioeconómicos.
Introdução
A cavidade oral é uma região distinta da cabeça e do pescoço, apresentando uma
complexa anatomia funcional que se relaciona com a fala, a deglutição, a mastigação e a
expressão facial. Embora a orofaringe muitas vezes seja confundida como uma extensão
contínua da cavidade oral, é necessário separar essas duas áreas anatômicas porque as
etiologias, o gerenciamento e os resultados de lesões de câncer originadas nessas duas regiões
são diferentes 1. O câncer de boca e de orofaringe são neoplasias agressivas. A etiologia
dessas neoplasias é multifatorial e são considerados como fatores de risco extrínsecos as
substâncias químicas (tabaco, álcool), os agentes físicos (traumas mecânicos) e biológicos e,
como fatores de risco intrínsecos, os estados sistêmicos do indivíduo 2.
Baixo nível de condição socioeconômica tem sido associado como um importante
determinante do câncer de boca e de orofaringe devido a fatores associados, tais como, o
acesso limitado aos cuidados de saúde, o aumento da exposição a carcinógenos ambientais, a
má nutrição e o maior consumo de tabaco e álcool 3. A média de idade dos indivíduos
diagnosticados com câncer de boca e de orofaringe é acima dos 60 anos. Grande parte dos
idosos apresenta desvantagens socioeconômicas, sendo que cerca de 15% destes podem ser
classificados como próximos ou na linha de pobreza (renda abaixo de dois dólares/dia) 4. Os
indivíduos desfavorecidos com baixo nível socioeconômico apresentam dificuldades em obter
atendimento regular de saúde e, frequentemente, mostram baixos níveis de compreensão de
24
seu papel no gerenciamento de sua saúde 3, 4. Os idosos apresentam também os menores níveis
de conscientização sobre o câncer de boca do que a população em geral 3.
Vários parâmetros podem ser utilizados para a avaliação socioeconômica de uma
população 5. Em 2012, o Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento (PNUD),
adaptou, ao contexto brasileiro, a metodologia do Índice de Desenvolvimento Humano Global
(IDH-G) para calcular o IDH Municipal (IDH-M) dos municípios brasileiros. O IDH-M
brasileiro considera três dimensões: o IDH-M Longevidade (vida longa e saudável), o IDH-M
Educação (acesso ao conhecimento) e o IDH-M Renda (padrão de vida), que são mais
adequados para avaliar o desenvolvimento dos municípios e regiões metropolitanas do país 6.
O Estado de São Paulo, no Brasil, é o estado que apresenta os municípios com os
maiores valores de IDH. As campanhas de prevenção do câncer de boca e de orofaringe nesse
estado iniciaram em 2001, envolvendo todos os Departamentos Regionais de Saúde (DRSs) e
municípios 7. O Estado também apresenta todos os seus municípios com capacidade de
fornecer dados sobre as taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe 8. Assim, o
objetivo desse estudo ecológico foi analisar a influência dos índices socioeconômicos
municipais nas taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos no Estado
de São Paulo.
Métodos
Esse estudo utilizou dados secundários de óbitos decorrentes de câncer de boca e
de orofaringe coletados no Sistema de Informações sobre Mortalidade (SIM), do Ministério
da Saúde 9, optando-se pelo acesso ao Tabnet/DataSUS por conter dados atualizados até o ano
de 2013, em idosos (acima de 60 anos) no Estado de São Paulo, Brasil. Os diferentes sítios de
localização anatômica das neoplasias foram identificados pela Classificação Internacional de
Doenças (CID-10) 10, nas categorias C00 = lábio; C01 = língua; C02 = outras partes da boca e
não especificadas da língua; C03 = gengiva; C04 = assoalho da boca; C05 = palato; C06 =
outras partes e não especificadas da boca; e CO10 = orofaringe. Os dados do IDH, da renda
média e da população idosa por município foram obtidos do banco de dados da Fundação
SEADE 11.
O Estado de São Paulo, cuja capital é a cidade de São Paulo, está localizado na
região sudeste do Brasil. É formado por 645 municípios, sendo que desses, 194 (30,0%)
notificaram mortes por câncer de boca e de orofaringe em 2013. As associações das taxas de
25
câncer de boca e de orofaringe foram analisadas nesses municípios com o IDH-M 6 e a renda
média per capita. Os demais municípios não foram considerados na análise para que não
houvesse um confundimento entre os municípios que informaram e os que não tiveram
mortes. Inicialmente, foi feita uma análise descritiva e exploratória dos dados, a fim de se
ajustar o modelo mais adequado para descrever as relações entre as variáveis. A seguir foram
ajustados modelos binomiais negativos pelo procedimento PROC GENMOD do programa
SAS (versão 8.1; SAS Institute, Inc. Cary, NC, EUA). O ajuste do modelo foi avaliado pelo
AICc (Critério de Informação de Akaike corrigido), pelo grau de liberdade e pelo teste de
Wald 12. Foi considerado o nível de significância de 5%. Esse estudo foi aprovado pelo
Comitê de Ética em Pesquisa da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, Universidade
Estadual de Campinas (UNICAMP).
Resultados
As taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos no estado
de São Paulo foram apresentadas na Tabela 1. Nas cidades que notificaram óbitos em 2013, as
taxas de câncer de boca variaram de 2,5 a 239,2 mortes por 100.000 habitantes, com uma taxa
média de 28,2 (± 43,1) mortes. As taxas de mortalidade por câncer de orofaringe variaram de
0,0 a 167,7 mortes por 100.000 habitantes, com uma taxa média de 14,9 (± 30,9) mortes. A
renda média variou de R$ 453,2 a R$ 2.009,00; e, o IDH-M variou de 0,65 a 0,89.
Tabela 1 - Análise descritiva das variáveis analisadas. Estado de São Paulo, Brasil, 2013.
Média DP Mediana Mínimo Máximo
Renda média (reais) 807,3 230,7 772,6 453,2 2009,0
IDH-M 0,74 0,04 0,74 0,65 0,89
Taxa de câncer de boca 28,2 43,1 13,1 2,5 239,2
Taxa de câncer orofaringe 14,9 30,9 2,6 0,0 167,7
Taxa total 43,1 47,6 24,2 2,5 239,2
Nota: DP= Desvio padrão
Fonte: autores.
Os gráficos apresentam a variação na taxa de mortalidade por câncer de boca e de
orofaringe, em função do IDH-M e da renda média em idosos nas cidades do Estado de São
Paulo, Brasil, no ano de 2013.
26
Figura 1 - Variação na taxa de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe,
em função do IDH-M e da renda média em idosos nas cidades do
Estado de São Paulo, Brasil, no ano de 2013.
Fonte: autores.
A análise de regressão múltipla dos resultados desse estudo apresentou uma forte
correlação entre as covariáveis renda e o IDH-M (r=0,97; p<0,0001), demonstrando
colinearidade entre estas. As tabelas 2 e 3 apresentam os resultados da análise de regressão
para as taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos, em relação ao
IDH-M e a renda média, respectivamente. Houve um decréscimo significativo (p<0,05) na
taxa de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe com o aumento do IDH-M e da renda
média da cidade.
Tabela 2 - Resultado da análise de regressão binomial negativa em relação ao IDH-M para a taxa de mortalidade
total por câncer de boca e de orofaringe em idosos no Estado de São Paulo, Brasil, 2013.
Estimativa Erro padrão Intervalo de 95% de confiança p-valor - Wald
CB CO CB CO CB CO CB CO
Intercepto 12,832 12,263 1,116 3,189 10,645 a 15,020 6,013 a 18,513 <0,0001 0,0001
IDH-M -12,459 -13,091 1,580 4,504 -15,555a -9,363 -21,919 a -4,263 <0,0001 0,0037
IDH-M: Índice de Desenvolvimento Humano do Município
CB: Câncer de boca; CO: Câncer de orofaringe
Fonte: autores.
27
Tabela 3 - Resultado da análise de regressão binomial negativa em relação a renda média para a taxa de
mortalidade total por câncer de boca e de orofaringe em idosos no Estado de São Paulo, Brasil,
2013.
Estimativa Erro padrão Intervalo de 95% de confiança p-valor - Wald
CB CO CB CO CB CO CB CO
Intercepto 5,130 4,173 0,186 0,517 4,765 a 5,4951 3,160 a 5,185 <0,0001 <0,0001
Renda média -0,002 -0,002 0,001 0,001 -0,002 a -0,001 -0,003 a -0,001 <0,0001 0,0122
CB: Câncer de boca; CO: Câncer de orofaringe
Fonte: autores.
Discussão
O câncer de boca e de orofaringe são doenças fortemente influenciadas por fatores
socioeconômicos, com alta prevalência em idosos 13, sendo responsáveis por elevadas taxas
de mortalidade nessa população no Brasil 14. O presente estudo avaliou as taxas de
mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos nos municípios do Estado de São
Paulo em relação à renda média per capita e ao IDH-M (variáveis socioeconômicas). Houve
uma relação direta inversa significante entre a condição socioeconômica do município e as
taxas de mortalidade. Os municípios com maiores valores de rendas médias per capita e de
IDH-M apresentaram menores taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em
idosos. Esses resultados divergem de outros estudos nacionais realizados nos anos de 1980,
1991 14 e 1998 a 2002 15, utilizando dados abrangendo todas as faixas etárias, que
demonstraram, nas capitais dos estados brasileiros, que as cidades com alto IDH-M (> 0,80)
apresentaram maiores taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe. A justificativa
para esse achado, segundo esses estudos, pode se dever ao fato de que, nas capitais com
elevado IDH-M, a população apresenta maior susceptibilidade aos fatores de risco para o
câncer, maior expectativa de vida e um melhor sistema de notificação dos registros de morte
14, 15. Comparado a esses dados, os resultados do presente estudo podem ser explicados,
primeiramente, pelo uso de uma amostra específica de idosos, cuja população é mais
vulnerável à incidência de câncer de boca e de orofaringe 1-5, 7, 8, excluindo as demais faixas
etárias da população, que poderiam influenciar nos resultados. A escolha específica de grupos
mais vulneráveis em levantamentos epidemiológicos pode permitir o desenvolvimento de
ações e políticas direcionadas, que, no decorrer do tempo, podem reduzir a prevalência de
doenças com risco de morte, diminuindo, por conseguinte, as suas taxas de mortalidade 16. A
implantação dessas ações específicas pode ser a segunda e principal explicação desses
resultados. O Estado de São Paulo, desde 2001, desenvolve campanhas de prevenção do
câncer de boca e de orofaringe em todos os seus 645 municípios 7. O maior acesso a essas
28
campanhas e a atuação precoce e preventiva podem levar a uma maior conscientização para
busca de tratamentos por parte da população idosa, mais vulnerável, podendo levar à redução
das taxas de mortalidade por esses tipos de cânceres 3, 7. A terceira explicação pode ser o fato
de que o Estado de São Paulo é o segundo estado do país com maior número de municípios e
com os maiores valores de IDH-M 6, 11. Os resultados desse presente estudo mostraram uma
média de IDH-M de 0,74 (± 0,04), classificada como alta (0,70-0,79) 11, com variações de
0,65, média (0,60-0,69) 11, a 0,89, muito alta (0,80-1,0)11 (Tabela 1). Quanto maior o valor do
IDH-M, maior será o nível socioeconômico da população e, também, maiores serão os
componentes desse índice, ou seja, a renda, a longevidade e a educação da população do
município 13. Quanto maior o nível socioeconômico do idoso, menor será a sua dificuldade de
compreender o seu papel no gerenciamento de sua saúde e em obter atendimento regular de
saúde, prevenindo a ocorrência de doenças com risco de morte 3, 4. A quarta explicação é o
fato de que o Estado de São Paulo apresenta todos os seus municípios com capacidade de
fornecer dados sobre as taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe por meio do
SIM 11, 17. Nos últimos anos, houve um grande avanço nesse sistema. Os dados brasileiros de
mortalidade, do ponto de vista qualitativo, apresentam exatidão e fidedignidade semelhantes
aos de qualquer outro país de longa tradição na elaboração dessas estatísticas 17. Contudo, no
passado, ainda poderiam ser observados sub-registros e subnotificações nas regiões mais
afastadas do país. De uma maneira geral, a confiabilidade da notificação dos registros em
regiões desprivilegiadas é provavelmente duvidosa, devido a maior dificuldade de acesso a
serviços de saúde e a necessidade de pagamento de taxas para o registro de óbitos 17.
No presente estudo, 194 municípios do Estado (30,0%) notificaram mortes, em
idosos, por câncer de boca e de orofaringe em 2013. Esse fato pode ser explicado pela
possível não ocorrência de mortes por esses tipos de câncer em idosos nesse ano estudado,
pela possível subnotificação de óbitos, atrasos na coleta e processamento de dados, por parte
dos municípios e, pela dificuldade ou erros na codificação da causa de morte. Limitações no
processamento de dados podem ocorrer, possivelmente, por dificuldades na transferência de
dados do município para o Estado ou por sobrecarga de trabalho, em que o processamento dos
óbitos passa a um segundo plano, conforme já foi observado por outro estudo 18,
caracterizando uma possível falha nesse sistema de notificação. O uso de dados secundários
pode ser considerado também como uma limitação do presente estudo. Embora com críticas,
desde seu início, as estatísticas de mortalidade sempre foram e, continuam sendo, a principal
fonte de dados para conhecer o perfil epidemiológico de um tipo de doença, de uma área, de
um grupo populacional, para analisar tendências, indicar prioridades, avaliar programas, entre
29
outras finalidades 17. O SIM implantado no Estado de São Paulo tem sido avaliado como de
boa qualidade e confiabilidade 19, minimizando os viesses dos dados apresentados.
A taxa média de mortalidade por câncer de boca em idosos no Estado de São
Paulo observada no presente estudo foi de 28,2 (± 43,1) mortes para cada 100.000 habitantes
por município, variando de 2,5 a 239,2; para o câncer de orofaringe, a taxa média de
mortalidade foi de 14,9 (± 30,9) mortes para cada 100.000 habitantes por município, variando
de 0,0 a 167,7. A taxa de mortalidade total desses dois tipos de câncer foi 14,9 (±30,9) (Tabela
1). Esse último dado está próximo do observado em idosos em estudo com dados das capitais
dos Estados do Brasil, em 2009, que foi de 14,11 20. A comparação desses dados com o de
outros estudos é difícil pela falta de uma padronização metodológica. Contudo, no Estado de
Minas Gerais, estudo avaliando a tendência das taxas de mortalidade por câncer de boca, de
2009 a 2013, mostrou uma predominância de valores maiores em idosos e uma tendência de
estabilidade dessas taxas em valores altos, devido ao processo de envelhecimento da
população 21. Quando essa tendência é avaliada em relação ao sexo e a raça, estudo realizado
na cidade de São Paulo, a maior da América do Sul, de 2003 a 2009, mostrou que a
mortalidade por câncer de boca entre as mulheres aumentou mais do que entre homens e
duplicou entre negros. A justificativa, segundo o estudo, é devido ao aumento da exposição
aos fatores de risco para o câncer de boca pelas mulheres, sobretudo o uso do tabaco, e às
desigualdades sociais que estimulam o consumo de álcool e tabaco e dificultam o acesso aos
serviços de saúde para os da raça negra 22.
Comparado aos dados de outros países, a taxa de mortalidade por esses tipos de
câncer em idosos do estado de São Paulo não diferem tanto. Nos 40 países da Europa, em
2012, a taxa média de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe ajustada pela idade foi
de 10,0 mortes para cada 100.000 habitantes, variando de 3,4 a 26,8 23.
A forte relação dos fatores socioeconômicos na taxa de mortalidade por câncer de
boca e de orofaringe em idosos também pode ser observada em outros países. No Japão, a
taxa de mortalidade ajustada por idade teve uma forte correlação com as variáveis
socioeconômicas do município 24. Na França, foi observado que a iniquidade socioeconômica
no sexo masculino influenciou o padrão de mortalidade por câncer de boca 25. Estudo de
revisão em 164 países encontrou maiores taxas de mortalidade por câncer de boca entre os
homens nos países com menor IDH 26. Uma limitação desses estudos, bem como do presente
estudo, foi o uso de dados socioeconômicos do município ao invés de dados das
características individuais de cada idoso. Para eliminar essa limitação, estudos futuros com
30
uso de análise multinível avaliando simultaneamente as características socioeconômicas
individuais e contextuais serão necessários.
Conclusões
As taxas médias de mortalidade por câncer de boca em idosos no estado de São
Paulo, em 2013, foi de 28,2 mortes e, por câncer de orofaringe, foi de 14,9 mortes, para cada
100.000 habitantes por município. Houve um decréscimo nas taxas de mortalidade por câncer
de boca e de orofaringe em idosos com o aumento dos valores das rendas médias per capita e
do IDH-M do município. As desigualdades socioeconômicas das cidades influenciam nas
taxas de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos.
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33
3 CONCLUSÃO
1. As taxas de mortalidade por câncer de boca em idosos no Estado de São Paulo nas
cidades que notificaram, em 2013, variaram de 2,5 a 239,2 mortes, com uma taxa
média de 28,2 mortes por 100.000 habitantes;
2. As taxas de mortalidade por câncer de orofaringe em idosos no Estado de São
Paulo nas cidades que notificaram, em 2013, variaram de 0,0 a 167,7 mortes, com
uma taxa média de 14,9 mortes por 100.000 habitantes;
3. Houve um decréscimo nas taxas de mortalidade por câncer de boca e de
orofaringe com o aumento da renda média per capita e o IDH da cidade.
4. As desigualdades socioeconômicas das cidades influenciam nas taxas de
mortalidade por câncer de boca e de orofaringe em idosos.
5. Estudos futuros com uso de análise multinível avaliando simultaneamente a
correlação das características socioeconômicas individuais e contextuais nas taxas
de mortalidade por câncer de boca e de orofaringe serão necessários.
34
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ANEXO 1: Revista Brasileira de Epidemiologia
22-Feb-2017
Caro Dr. Sakamoto, Dr. Hebling:
O seu manuscrito intitulado "Influência dos índices Socioeconômicos Municipais NAS taxas
de Mortalidade POR Câncer de boca e orofaringe em Idosos nenhum Estado de São Paulo"
foi enviada com sucesso on-line e está actualmente a ser tidas em plena consideração para
publicação na Revista Brasileira de Epidemiologia.
O seu ID manuscrito é RBEPID-2017-0076.
Por favor, mencione a ID manuscrito acima em toda a correspondência futura ou ao chamar o
escritório para perguntas. Se houver qualquer alteração em seu endereço ou e-mail, por favor,
faça o login para ScholarOne Manuscritos em https://mc04.manuscriptcentral.com/rbepid-
scielo e editar suas informações de usuário, conforme apropriado.
Você também pode visualizar o status de seu manuscrito, a qualquer momento, marcando o
seu Centro de Autor após efetuar login em https://mc04.manuscriptcentral.com/rbepid-scielo .
Obrigado por enviar o seu manuscrito à Revista Brasileira de Epidemiologia.
Atenciosamente,
Revista Brasileira de Epidemiologia Redação