entomobrasilis volume 8, número 2

Publicado pelo projeto Entomologistas do BrasilVolume 8 . Número 2 . Maio - Agosto de 2015

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eISSN 1983-0572doi:10.12741

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Produzida no Brasil

Periodicidade: QuadrimestralDireitos Autorais: Copyright © 2008-2015, Entomologistas do BrasilIsenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores.

Projeto Gráfico (Editoração): William Costa RodriguesCapa: Elasmus polistes voando ao redor do ninho de Polistes versicolor – Foto capturada na Base Ecológica da Serra do Japi (23º13’53’’S, 46º56’09’’O)(Jundiaí – SP, Brasil), no dia 03 de março de 2013. Foto: Yuri Fanchini Messas, Comunicação Científica: Attack behavior of Elasmus polistis Burks Hymenoptera: Eulophidae in nest of Polistes versicolor Oliver Hymenoptera: Vespidae and defense behavior of Vespidae. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de ConsultoresComposição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26pt, em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links)

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IndexaçãoLatindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ,

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iii

O períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira

e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial.

Expediente

Editor ChEfEWilliam Costa Rodrigues

Entomologistas do Brasil/ UniFOA - Centro Universitário de Volta Redonda / Universidade Severino Sombra

EditorEs AdjuntosEvaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso

Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ

Editores Científicos

Adão Valmir dos Santos, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Brasil

Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil

Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil

Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil

Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, BrasilCleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, BrasilEduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, BrasilEloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional

de Pesquisas da Amazônia, BrasilHélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de

Janeiro, Museu Nacional, BrasilHerbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio

Grande do Norte, BrasilMaria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná,

BrasilMaria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas

da Amazônia, BrasilMarliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso -

Campus SINOP, BrasilNataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto

Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, BrasilNicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement,

FrançaRicardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte,

BrasilRoney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade

Estácio de Sá, BrasilRubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo

Cruz, BrasilRuberval Leone Azevedo, Casa Civil -Governo do Estado de

Sergipe, BrasilTatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade

Federal do Rio de Janeiro, BrasilVictor Py-Daniel, Universidade de Brasília, BrasilViviane Zahner, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande

Dourados, Brasil.Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

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Consultores Adhoc deste Número

Adolfo Ricardo Calor – Universidade Federal da Bahia, BrasilAna Tereza Araujo Rodarte – Universidade Federal do Rio de Janeiro – Museu Nacional, BrasilAnderson Gonçalves da Silva – Universidade Federal Rural da Amazônia, BrasilAndré Barbosa Vargas – Centro Universitário de Volta Redonda – UniFOA, Brasil.Conceição Aparecida dos Santos – Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, BrasilDaniell Rodrigo Rodrigues Fernandes – Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias – Universidade do Estado de São Paulo, BrasilDanielle Anjos–Santos – Universidad Nacional de la Patagonia “San Juan Bosco”, ArgentinaFernando Willyan Trevisan Leivas – Universidade Federal do Paraná, BrasilHélida Ferreira da Cunha – Universidade Estadual Goiás, Brasil.Herbet Tadeu de Almeida Andrade – Universidade Federal do Rio Grande do Norte, BrasilJoão Rafael De Conte Carvalho de Alencar – Faculdade Integrado de Campo Mourão, BrasilJosé Fernando Jurca Grigolli – Universidade do Estado de São Paulo, BrasilJosé Mario Almeida – Universidade Federal Fluminense, BrasilLúcia Massutti de Almeida – Universidade Federal do Paraná, BrasilMarcus Alvarenga Soares – Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, BrasilMaria José do Nascimento Lopes – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, BrasilNelson Wanderley Perioto – Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios, Ribeirão Preto, BrasilPaschoal Coelho Grossi – Universidade Federal Rural de Pernambuco, BrasilReinildes Silva–Filho, EcoSystems Jardins, Brasil.Rodrigo Ferreira Krüger – Universidade Federal de Pelotas, BrasilRuberval Leone Azevedo – Casa Civil – Governo do Estado de Sergipe, BrasilWesley Dáttilo – Universidad Veracruzana, México

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iv

Sumário

FórumInterações Planta-Inseto: Aspectos Biológicos e Ecológicos do Mutualismo Cecropia-Azteca. Plant-Insect Interactions: Biological and Ecological Aspects of Cecropia-Azteca Mutualism. Gabriela Vasconcelos de Oliveira, Michele Martins Correa & Jacques Hubert Delabie .................................................................................................................................................................................. 85-90

EcologiaMariposas Frugívoras Capturadas por Armadilhas Atrativas em Fragmento Urbano. Frugivorous Moths Captured by Attractive Traps in Urban Fragment. Tatiane Tagliatti Maciel, Bruno Corrêa Barbosa, Helba Helena Santos-Prezoto & Fábio Prezoto .... .............................................................................................................................................................................................................91-95

Does Tourism Impact Aquatic Insects in a High Altitude Stream? O Turismo Impacta os Insetos Aquáticos em um Riacho de Alta Altitude? Carlos Antonio Bispo, Anete Pedro Lourenço & André Rinaldo Senna Garraffoni ...........................................96-104

Termite Communities in Sugarcane Plantations in Southeastern Brazil: an Ecological Approach. Comunidades de Cupins em Cultivos de Cana-de-Açúcar no Estado de São Paulo: Uma Abordagem Ecológica. Luciane Kern Junqueira, Edmilson Ricardo Gonçalves & Lucas Manuel Cabral Teixeira ...................................................................................................................105-116

Entomologia Geral

Análise Faunística e Flutuação Populacional da Dipterofauna de Ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe, Barbalha, CE. Faunal Analysis and Populational Fluctuation of Dipterofauna of Ecosystems from Área de Proteção Ambiental do Araripe. Francisco Roberto de Azevedo, Raul Azevedo, Cícero Antônio Mariano dos Santos, Eridiane Silva Moura & Daniel Rodrigues Nere ...............................................................................................................................................................................117-124

Hydropsychidae Curtis e Leptoceridae Leach (Insecta, Trichoptera) do Parque Estadual Intervales, Serra de Paranapiacaba, Estado de São Paulo, Brasil. Hydropsychidae Curtis and Leptoceridae Leach (Insecta, Trichoptera) from Parque Estadual Intervales, Serra de Paranapiacaba, São Paulo State, Brazil. Rafael Alberto Moretto & Pitágoras Conceição Bispo ................................................................................................................................................................................................125-129

Flutuação Populacional de Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) em Plantios de Palma de Óleo em Roraima. Population Fluctuation of Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) in Plantations of Oil Palm in Roraima. Ruy Guilherme Correia, Antonio Cesar Silva Lima, Antonio Carlos Centeno Cordeiro, Francisco Clemilto da Silva Maciel, Walmer Bruno Rocha Martins & Luiz Fernandes Silva Dionísio ................................................................................... 130-134

Morfologia e Fisiologia

Descrição da Larva de 3º Instar e Caracteres do Adulto de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae). Description of the 3rd Instar Larva and Characters of Adult Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae). Julianne Milléo, Felícia Pereira de Albuquerque, Jonathan Pena Castro & Luciano de Azevedo Moura..............................................................135-144

Taxonomia e SistemáticaAnnotated Checklist of Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae) from Rio Grande do Sul and Santa Catarina, Brazil. Lista dos Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae) do Rio Grande do Sul e Santa Catarina, Brasil. Pedro Giovâni da Silva .................................................................................................................................................................................................145-151

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Comunicação CientíficaInterações Agressivas em Abelhas sem Ferrão: Melipona quadrifasciata (Lepeletier) Invadindo Ninho de Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier). Agressive Interactions in Stingless bees: Melipona quadrifasciata (Lepeletier) Invading Nest of Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier). Bruno Corrêa Barbosa, Karine Munck Vieira & Fábio Prezoto ........................152-154

Attack Behavior of Elasmus polistis Burks (Hymenoptera: Eulophidae) in Nest of Polistes versicolor (Oliver) (Hymenoptera: Vespidae) and its Defensive Behavior. Comportamento de Ataque de Elasmus polistis Burks (Hymenoptera: Eulophidae) a Ninho de Polistes versicolor (Oliver) (Hymenoptera: Vespidae) e seu Comportamento de Defesa. Thiago Marinho Alvarenga, Yuri Fanchini Messas, Hebert da Silva Souza, Luana Leite Guimarães Santos & Jober Fernando Sobczak ............................................................................................................................................................................................155-158

Ecological Interaction Among Stingless Bees, Ants, and the Whitefly Aleurothrixus aepim (Goeldi). Interação Ecológica entre Abelhas sem Ferrão, Formigas, e a Mosca Branca Aleurothrixus aepim (Goeldi). Luis Henrique Alves, Sérgio Nogueira Pereira, Fábio Prezoto & Paulo Cesar Rodrigues Cassino ............................................................................................................159-161

Comportamento Predatório Incomum de Menemerus bivittatus (Dufour) (Araneae, Salticidae). Unusual Predatory Behavior of Menemerus bivittatus (Dufour) (Araneae, Salticidae). Vítor Ribeiro Halfeld ............................................................. 162-164

First Record of Venturia sp. Parasitizing the Coconut Moth. Primeira ocorrência de Venturia sp. Parasitando a Traça-do-Coqueiro. Abel Felipe Oliveira Queiroz, Bianca Giuliano Ambrogi, Jucileide Lima Santos & Eduardo Silva Nascimento ......................................................................................................................................................................................165-167

Volume 8, número 2 - Mai. - Ago. 2015*************

ISSN 1983-0572doi:10.12741/ebrasslis.v8i2

http://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v8i2

www.periodico.ebras.bio.br

e-ISSN 1983-0572Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

Interações Planta-Inseto: Aspectos Biológicos e Ecológicos do Mutualismo Cecropia-Azteca

Gabriela Vasconcelos de Oliveira, Michele Martins Correa & Jacques Hubert Delabie

Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, e-mail: [email protected], [email protected], [email protected]._____________________________________

EntomoBrasilis 8 (2): 85-90 (2015)

Fór

um

Resumo. Uma associação bem conhecida dentre as interações ecológicas é o mutualismo entre plantas do gênero Cecropia e formigas, na maioria das vezes pertencentes ao gênero Azteca. Nesta interação, as formigas nidificam nas domáceas presentes no tronco oco das mirmecófitas e se alimentam de recursos alimentares fornecidos pela planta, conhecidos como corpúsculos mullerianos. Em compensação, as formigas protegem a planta hospedeira contra o ataque de herbívoros e a invasão por trepadeiras, e nutrem-na através de resíduos abandonados no tronco. Entretanto, a efetividade desta associação pode variar em função de vários fatores, como por exemplo, a espécie de formiga associada e o tipo de habitat da planta mirmecófita. Cerca de 10% das espécies de Cecropia perderam suas características atrativas, como por exemplo, espécies que habitam ilhas e altas altitudes. Aspectos como a riqueza de formigas associadas e estudos moleculares evidenciam que a colonização destas plantas ocorreu diversas vezes e independentemente por alguns gêneros de formigas. A pressão de seleção exercida por algumas espécies de formigas pode ter sido um dos fatores decisivos para o desenvolvimento dos traços atrativos para as formigas em Cecropia. Com a evolução destas características as formigas puderam se tornar um parceiro efetivo da planta, facilitando a co-evolução de interações mais específicas.

Palavras-chave: Associação; Benefícios; Co-evolução; Formigas; Mirmecófita.

Plant-Insect Interactions: Biological and Ecological Aspects of Cecropia-Azteca Mutualism

Abstract. A well-known association is the mutualism between plants is between plant species of the genus Cecropia and ants, mostly belonging to the genus Azteca. In this association, the ants nest in domatia present in the hollow trunk of this myrmecophytes and feed on food bodies provided by the plant, known as mullerian bodies. In return, the ants protect the host plant against herbivore attacks and invasion by vines, and nourish it through waste laid in the trunk. However, the effectiveness of this association may vary with several factors, such as the associated ant species and the habitat type of the myrmecophyte. About 10% of Cecropia species lost their attractive characteristics, such as species living in high altitude and inhabit islands. Aspects like associated ant richness and molecular studies show that the colonization of these plants by ants occurred several times and independently by different genera. The selection pressure exerted by some species of ants may have been one of the decisive factors for the development of attractive traits for ants in Cecropia. With the evolution of these features ants might become an effective partner of the plant, facilitating the co-evolution of specific interactions.

Keywords: Ants; Association; Benefits; Co-evolution; Myrmecophyte.

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interação entre formigas e plantas é considerada como uma das relações ecológicas mais comuns, conspícuas e geograficamente difundida em todos os ecossistemas

terrestres (Dáttilo et al. 2009). Essa interação tem-se mostrado importante para a defesa das plantas contra herbívoros e, em muitos casos, para a reprodução das espécies envolvidas (Beattie 1985; HöllDoBler & Wilson 1990; Heil & Mckey 2003; rico-Gray & oliveira 2007). Algumas formigas se alimentam de nectários florais e extraflorais, agindo raramente como polinizadoras (scHultz & McGlynn 2000; Heil & Mckey 2003). Alimentam-se também do elaiossomo, tecido que cobre as sementes de algumas plantas, atuando, consequentemente, como dispersoras das mesmas (Beattie 1985; HöllDoBler & Wilson 1990; Jolivet 1996; DelaBie et al. 2003). Em interações mais específicas, algumas plantas formam estruturas onde as formigas constroem seu ninho, chamadas “domáceas”, que têm a forma de espinhos inchados, raízes, bulbos, tubérculos, caules ocos ou bolsas laminares formadas na base das folhas (Janzen 1969; Jolivet 1996; HöllDoBler & Wilson 1990; DelaBie et al. 2003; Heil & Mckey 2003; rico-Gray & oliveira 2007). Plantas também podem produzir néctar ou corpos alimentares ricos em lipídio e/ou proteína “em troca” da proteção contra outros artrópodes herbívoros (HöllDoBler & Wilson 1990; scHultz & McGlynn 2000; DelaBie et al. 2003).

Exemplos bem conhecidos do mutualismo plantas-formigas são as associações entre árvores do gênero Macaranga (Euphorbiaceae) e formigas do gênero Crematogaster e Camponotus no sudeste da Ásia (Fiala et al. 1991; Fiala et al. 1999), e plantas do gênero Acacia (Mimosoideae, Fabaceae) e formigas do gênero Pseudomyrmex na América Central (Janzen 1966). Nestas associações, as plantas hospedeiras desenvolvem domáceas onde as formigas nidificam e elas produzem corpos alimentares dos quais as formigas se alimentam (Beattie 1985; Jolivet 1990; Fiala et al. 1991; Fiala et al. 1999; rico-Gray & oliveira 2007). Em compensação, as formigas mantêm a planta livre de herbívoros e de plantas competidoras, tais como trepadeiras (Janzen 1966, 1969; Fiala et al. 1991; Fiala et al. 1999; rico-Gray & oliveira 2007).

A análoga neotropical de Macaranga são as árvores do gênero Cecropia (Urticaceae), associadas comumente a formigas do gênero Azteca (Fiala et al. 1991; Fiala et al. 1999). Nesta associação, assim como naquelas descritas anteriormente, a Cecropia hospedeira oferece local de nidificação e corpos alimentares às formigas e, em contrapartida, estas oferecem à planta proteção contra herbívoros e plantas trepadeiras (Janzen 1969, 1973; scHupp 1986; Jolivet 1990; DaviDson & FisHer 1991; vasconcelos & casiMiro 1997). Neste contexto, esta revisão tem como objetivo apresentar de modo sintético as características

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Interações Planta-Inseto: Aspectos Biológicos e Ecológicos do … Oliveira et al..

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biológicas e ecológicas da interação entre Cecropia e Azteca.

CECROPIA E SEU PAPEL NA INTERAçãO

Plantas do gênero Cecropia são árvores pioneiras de crescimento rápido e exclusivamente neotropicais (scHupp 1986; BerG & rosselli 2005), bastante utilizadas em reflorestamentos de áreas degradadas (lorenzi 2002). Este gênero possui 61 espécies (BerG & rosselli 2005; GaGlioti & roManiuc 2012) que se distribuem desde o sul do México até o norte da Argentina (DaviDson 2005). No Brasil, existe cerca de 20 espécies, principalmente na região Norte (GaGlioti & roManiuc 2012).

Cerca de 80% das espécies de Cecropia são mirmecófilas (DaviDson 2005), ou seja, possuem estruturas morfológicas que fornecem abrigo às formigas (DaviDson & Mckey 1993; Jolivet 1996; DelaBie et al. 2003; Heil & Mckey 2003), com uma taxa de ocupação elevada (lonGino 1991). Mirmecófitas evoluíram tanto para fornecer recursos alimentares para as formigas, quanto para conceder locais de nidificação dentro de partes modificadas de seu corpo ou em estruturas pré-adaptadas (DaviDson 2005). As mirmecófitas do gênero Cecropia possuem o tronco oco e segmentado formando câmeras internas (DuMpert 1978) onde as formigas nidificam (Janzen 1969). A parede do tronco possui locais menos robustos conhecidos como prostoma, localizados nos entrenós e que não possuem tecido vascularizado, por onde as rainhas penetram em uma das câmeras sem romper os tecidos vasculares da planta (WHeeler 1942; DuMpert 1978; DaviDson & FisHer 1991; DaviDson 2005). Além do lugar para nidificação, Cecropia também oferece recursos alimentares às formigas, uma vez que produz corpúsculos müllerianos em uma estrutura aveludada localizada na base do pecíolo (triquílio), os quais são ricos em glicogênio (Janzen 1969; DuMpert 1978). Algumas espécies de Cecropia também possuem corpúsculos em pérolas (“pearl bodies”), presentes como tricomas na superfície inferior da folha, contendo proteína e ricos em lipídios (rickson 1977), dos quais as formigas alimentam-se.

A maioria das Cecropia ocorre em habitats abertos, beira de estradas e clareiras de vegetação secundária (HaraDa 1982; lonGino 1989a; BerG & rosselli 2005), porém algumas espécies podem ser encontradas em florestas maduras e primárias, lugares inundados, matas úmidas e matas ciliares (HaraDa 1982; Guerrero et al. 2010). Essas diferenças na ocupação de habitats refletem diferenças no crescimento da planta e na taxa de produção de recursos alimentares usados pelas formigas (DaviDson & FisHer 1991). Espécies de Cecropia de ambientes abertos, como Cecropia concolor Willdenow, Cecropia obtusifolia Bertoloni, Cecropia pachystachya Trécul e Cecropia peltata Linnaeus, exigem mais luminosidade e possuem crescimento mais rápido de que aquelas mais tolerantes à sombra, apresentando também folhas de vida curta (DaviDson & Mckey 1993; BerG & rosselli 2005). Já as espécies mais tolerantes à sombra, como Cecropia distachya Huber, Cecropia insignis Liebmann e Cecropia purpurascens Berg, possuem crescimento lento e folhas de vida longa e, por isso, produzem prostomas e triquílios mais cedo durante o seu desenvolvimento (lonGino 1989a; DaviDson & Mckey 1993; BerG & rosselli 2005). A maior produção de corpos müllerianos nas plantas tolerantes à sombra é justificada pela maior necessidade destas plantas em manterem suas folhas, assim, quanto maior a produção, mais formigas estarão presentes neste local, aumentando a eficácia da proteção (FolGarait & DaviDson 1994). Apesar de produzirem triquílios mais tarde, as espécies de ambientes abertos fornecem mais recursos às formigas ao longo da vida da planta, em razão do número de folhas que produzem ao longo da vida ser maior (DaviDson & Mckey 1993).

Cerca de 10% das espécies de Cecropia não possuem estruturas que abrigam as formigas, ou possuem, mas não abrigam porque perderam suas características atrativas (triquílio e corpúsculos mullerianos) (Jolivet 1990), como espécies que habitam ilhas e altas altitudes – acima de 2000 m (Janzen 1973; rickson 1977;

Jolivet 1990). Por sua vez, as espécies brasileiras Cecropia sciadophylla Martius e Cecropia hololeuca Miquel não possuem triquílio e não formam corpúsculos mullerianos (Jolivet 1990). De acordo com Janzen (1973) e rickson (1977), as populações de Cecropia de ilhas e de altitudes elevadas enfrentam pressão por herbivoria e invasão por trepadeiras consideravelmente reduzidas, e, por isso, podem ter perdido suas características atrativas às formigas como uma forma de conservar sua energia e redirecioná-la para aumentar seu crescimento e/ou fecundidade. Entretanto, a ausência de formigas em Cecropia de altitudes elevadas pode variar entre diferentes áreas, de acordo com a umidade do local, uma vez que foi registrada a ocorrência de formigas habitando uma espécie de Cecropia a mais de 2.000 m de altitude na Colômbia (Janzen 1973).

Plantas introduzidas fora do seu habitat natural de ocorrência também podem perder suas características atrativas. A espécie C. peltata foi introduzida experimentalmente na Malásia, onde não é colonizada por formigas nativas, e apresenta uma perda progressiva das características mirmecófitas (Jolivet 1996). Quando desenvolve corpúsculos mullerianos, estes não são removidos por nenhum organismo nativo (putz & HolBrook 1988). Plantas em que os corpúsculos mullerianos não são removidos apresentam produção menor quando comparado à produção de plantas em que os corpúsculos são removidos (JoHnson et al. 1992). Assim, é provável que a produção de corpos alimentares seja estimulada pela ocorrência das próprias formigas na planta (Jolivet 1996).

ASSOCIAçãO DE CECROPIA COM FORMIGAS

Na Região Neotropical, várias espécies de formigas podem habitar as plantas de Cecropia, entretanto a associação mais comum é com o gênero Azteca. Outros dois gêneros com espécies frequentes que habitam e conseguem manter ninhos maduros e persistentes em Cecropia são Pachycondyla e Camponotus (DaviDson & FisHer 1991; lonGino 1991; yu & DaviDson 1997). Além destas, vários gêneros de formigas podem residir ocasionalmente em Cecropia (lonGino 1989a), ocupando partes inferiores do tronco e forrageando fora da planta como Cephalotes, Crematogaster, Pheidole, Pseudomyrmex, Solenopsis e Wasmannia (DaviDson & FisHer 1991; lonGino 1991).

Apesar do mutualismo Cecropia e Azteca ser muito comum, nenhuma espécie de Azteca é moradora estrita de uma única planta hospedeira (lonGino 1989a). Cada espécie de Cecropia pode ser habitada por mais de uma espécie de formiga, enquanto as Azteca, por sua vez, habitam mais de uma espécie de Cecropia, sendo que algumas habitam até plantas de outros gêneros como Cordia, Tachigali, Tococa e Triplaris (lonGino 1989a; lonGino 1991; DaviDson & Mckey 1993; lonGino 1996). Apenas algumas espécies de formigas são habitantes obrigatórias de mirmecófitas, tais como formigas do gênero Crematogaster que procuram por qualquer tipo de cavidade disponível, enquanto que as Azteca, frequentemente, nidificam em plantas adaptadas (Jolivet 1996). As espécies do gênero Azteca apresentam diferentes graus de especificidade com a planta hospedeira (lonGino 1991). Formigas deste gênero são conhecidas por se associar com mirmecófitas de pelo menos 16 gêneros e nove famílias (DaviDson & Mckey 1993).

De acordo com lonGino (1989a), a associação entre Azteca e Cecropia é mais comum devido ao tamanho e forma das colônias destas formigas. Enquanto a maioria das formigas arborícolas forma pequenas colônias, ou mesmo grandes colônias distribuídas num espaço reduzido, ocupando apenas uma parte do tronco da planta, as colônias de Azteca são capazes de se expandir até ocupar todo volume da árvore, onde podem eliminar colônias da mesma ou de outras espécies já ocorrendo ali. Entretanto espécies como Camponotus, Crematogaster, Pachycondyla e Solenopsis podem ser encontradas em árvores que abrigam colônias maduras de Azteca, assim como colônias de mais de uma espécie de Azteca podem ocorrer simultaneamente na mesma planta (HaraDa &

Maio - Agosto 2015 - www.periodico.ebras.bio.br EntomoBrasilis 8 (2)

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Benson 1988; DaviDson & FisHer 1991; lonGino 1991).

AZTECA E SEU PAPEL NA INTERAçãO

Azteca é um gênero de formigas exclusivamente neotropical, contendo 84 espécies (Bolton 2013) distribuídas desde o México até Paraguai e Argentina (WHeeler 1942; HaraDa 1982). Todas as espécies são arborícolas, mas podem apresentar hábitos de nidificação e habitats diferentes. Algumas nidificam em galhos secos ou mortos, outras em troncos vivos, ou ainda em pequenas dilatações do caule ou das folhas, algumas constroem ninhos de cartão dentro do tronco enquanto outras constroem ninhos de cartão fora dele (HaraDa 1982; lonGino 1989b; lonGino 1991; Guerrero et al. 2010).

Dentro do gênero Azteca, 21 espécies apresentam mutualismo com Cecropia, sendo que a maioria também pode habitar outras mirmecófitas (HaraDa & Benson 1988). Destas, 12 espécies foram registradas no Brasil e nove são consideradas especialistas de Cecropia (HaraDa & Benson 1988). Dentre elas Azteca alfari Emery é a que possui distribuição mais ampla, ocorrendo desde o México até a Argentina (HaraDa & Benson 1988; lonGino 1991) e nidifica em qualquer espécie de Cecropia mirmecófita, principalmente em áreas de capoeira e áreas abertas como pastos e beira de estrada (HaraDa 1982; HaraDa & Benson 1988; lonGino 1989b; lonGino 1991). Já Azteca constructor Emery e Azteca xanthochroa Roger são mais comuns em florestas fechadas (lonGino 1991). A partição entre espécies de Azteca pode variar de acordo com a altitude; por exemplo, na Costa Rica, A. alfari é mais comum em baixas altitudes, enquanto que A. constructor é mais frequente em áreas mais elevadas (lonGino 1989a).

Numa outra relação mutualística, as espécies do gênero Azteca também são conhecidas por criarem populações de insetos hemípteros sugadores (Coccoidea) dentro dos troncos ocos de Cecropia, os quais proveem às formigas açúcar, vitaminas e aminoácidos em abundância, que usam para a alimentação da colônia (carrol 1983; DelaBie 2001; JoHnson et al. 2001). Esses insetos, em compensação, são protegidos de seus inimigos naturais pelas formigas e por estarem instalados em sites mais favoráveis a sua tomada alimentar (ness et al. 2009). Com a abundância de carboidratos fornecidos pelos hemípteros, a dieta da colônia de formigas está provida por esses nutrientes em excesso quando comparados às proteínas fornecidas pelos corpúsculos da planta. O crescimento da colônia se torna então limitado principalmente pela quantidade de proteínas disponível. Assim, os carboidratos são gastos em comportamentos agressivos, dominando e protegendo o território onde as proteínas se encontram (os triquílios) e são essenciais para o crescimento da colônia (DaviDson & Mckey 1993). A capacidade de nidificar próximo de algum recurso alimentar facilmente acessível reduz os custos de forrageamento (ness et al. 2009), contribuindo para intensificação do comportamento agressivo e a dominância da colônia (DaviDson & Mckey 1993).

Além de proteger os triquílios, a presença das formigas beneficia a planta hospedeira de outras formas, uma vez que as Azteca removem trepadeiras e outras plantas que competem com a hospedeira por luz e nutrientes, influenciando positivamente a reprodução e sobrevivência da Cecropia (Janzen 1969; scHupp 1986). Embora a remoção de trepadeiras traga vários benefícios para a planta, DaviDson & Mckey (1993) sugerem que a principal vantagem para as formigas em remover outras plantas é a redução da taxa de invasão por outras formigas dominantes que poderiam usar as trepadeiras como ponte.

A planta hospedeira também é beneficiada pelos nutrientes fornecidos pelas formigas através dos resíduos depositados nos entrenós dentro do tronco (saGers et al. 2000; DeJean et al. 2012). Cerca de 93% do nitrogênio assimilado pelas plantas de Cecropia é derivado das formigas ou dos depósitos de resíduos das formigas (saGers et al. 2000). De acordo com estes autores,

plantas ocupadas por Azteca assimilam mais nitrogênio em comparação com aquelas não ocupadas pelas formigas. A maior assimilação de nitrogênio pode conferir uma grande vantagem para as plantas que abrigam Azteca, uma vez que o nitrogênio pode limitar o crescimento nesta espécie pioneira.

Além destes benefícios, a ocorrência da Azteca na planta reduz o número de herbívoros, tais como formigas cortadeiras e insetos mastigadores, assim como os danos causados por eles (scHupp 1986; Jolivet 1990; vasconcelos & casiMiro 1997), influenciando positivamente o crescimento das árvores que habitam (scHupp 1986; vasconcelos & casiMiro 1997). No Equador, a densidade de herbívoros e a taxa de herbivoria foram menores em indivíduos de Cecropia habitados por formigas do que em plantas que não abrigavam formigas, tanto naturalmente quanto removidas experimentalmente (scHupp 1986). Nesta área, A. constructor foi eficaz em defender sua hospedeira contra herbivoria foliar por insetos mastigadores, e consequentemente os indivíduos defendidos pelas formigas cresceram significativamente mais rápido do que aqueles sem formigas. Segundo vasconcelos & casiMiro (1997), plantas de Cecropia não ocupadas por A. alfari foram atacadas com maior frequência pelas formigas cortadeiras e tiveram maior taxa de mortalidade que aquelas ocupadas. Além disso, segundo os mesmos autores, as espécies de Cecropia ocupadas com menor frequência por Azteca foram mais atacadas por formigas cortadeiras, mesmo sendo menos palatáveis para elas. A eficácia da defesa é resultado da mobilidade e da relativa baixa especificidade das formigas, já que podem ser efetivas contra vários tipos de insetos (Heil et al. 2001). Entretanto a efetividade das formigas na defesa contra herbívoros pode variar em função da espécie de formiga mutualística e agressividade da mesma (DaviDson & Mckey 1993; Bronstein 1998; Bruna et al. 2004).

Embora diversos estudos demonstrem associação positiva nesta interação, ainda hoje não existe consenso se Azteca protege efetivamente ou não as árvores de Cecropia contra os herbívoros (Fáveri & vasconcelos 2004). Alguns autores mostraram que a ocorrência de Azteca não influencia a taxa de herbivoria sofrida pela planta, apontando que plantas associadas à Azteca sofrem a mesma taxa de herbivoria que aquelas desprovidas destas formigas (anDraDe & carauta 1982; putz & HolBrook 1988; Fáveri & vasconcelos 2004). No entanto, nesses estudos, as taxas de herbivoria foram baixas, provavelmente devido à baixa ocorrência de herbívoros ou à concentração elevada de compostos secundários nas folhas, permitindo aos indivíduos de Cecropia sobreviverem na ausência das formigas (Fáveri & vasconcelos 2004). Em Cecropia, a concentração de taninos e compostos fenólicos varia entre as espécies e é maior quando a planta cresce em pleno sol e recebe grande intensidade de luz (FolGarait & DaviDson 1994). Assim, a eficiência de proteção contra herbívoros varia com a espécie de Azteca associada e com as características do meio em que a planta vive, tais como abundância de herbívoros e trepadeiras (putz & HolBrook 1988; Bronstein 1998; Fáveri & vasconcelos 2004). Varia também em função da incidência solar, que influencia diretamente a produção de compostos secundários (Fáveri & vasconcelos 2004). O sucesso das plantas de Cecropia em áreas com baixa abundância de herbívoros e trepadeiras demonstra que este gênero não depende obrigatoriamente da associação mutualística com Azteca para sobreviver (putz & HolBrook 1988; Wetterer 1997).

ASPECTOS CO-EVOLUTIVOS DA INTERAçãO ENTRE CECROPIA E AZTECA

A riqueza e diversidade de formigas associadas à Cecropia indicam a frequência e facilidade em que o mutualismo evoluiu ao longo do tempo, e fornecem evidências de que Cecropia foi colonizada diversas vezes e independentemente por alguns gêneros de formigas (DaviDson & Mckey 1993). Estudos moleculares mostram que as espécies de Azteca associadas com Cecropia não formam um grupo monofilético, indicando mais uma vez processos

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independentes de colonização destas plantas (ayala et al. 1996). Em árvores como Cecropia, troncos largos, ocos e com medulas fracas provavelmente evoluíram como uma forma de minimizar o custo metabólico do tecido arbóreo que suporta suas grandes folhas (WHite 1983; DaviDson & Mckey 1993). Uma vez evoluídos como domáceas, tais troncos formaram lugares de nidificação acessíveis para formigas de tamanhos corporais diversos. Para plantas com esta estrutura, a proteção por formigas pode ser vantajosa porque os meristemas são bastante suscetíveis a danos por insetos. Como a maioria destas plantas produz um único ou poucos meristemas, o custo de perdê-lo(s) pode ser bem elevado (DaviDson & Mckey 1993).

Para muitas espécies de formigas de dietas generalizadas, lugares de nidificação seguros podem ser mais limitantes do que os recursos alimentares. Assim, formigas que ocuparam o tronco de Cecropia podem ter beneficiado de várias formas a planta hospedeira e exercido pressão de seleção, podendo ter sido um dos fatores decisivos para o desenvolvimento de outros traços atrativos para as formigas, tais como prostoma e o triquílio com corpos müllerianos (DuMpert 1978; DaviDson 2005). O fornecimento de recursos alimentares garantiu que as formigas pudessem se tornar um grupo de insetos parceiro efetivo da planta, e facilitou a evolução de interações mais específicas (DaviDson & Mckey 1993). Assim, uma vez que estas características evoluíram, elas podem ter sido modificadas pela pressão de seleção, exercitada por espécies de formigas mais especializadas (DaviDson & FisHer 1991).

Entre as formigas associadas obrigatoriamente à Cecropia, ou seja, aquelas que utilizam a própria estrutura da planta como local de nidificação e apresentam adaptações do seu comportamento e estruturas morfológicas adequadas para esse tipo de vida (HaraDa 1982), o reconhecimento e uso de prostoma e corpos müllerianos pelas rainhas e operárias podem ser considerados traços coadaptados derivando da associação com Cecropia. Além disso, muitos aspectos da defesa da planta são restritos a essas associações, tais como a remoção de trepadeiras e herbívoros, uma vez que é necessário que as formigas distingam a hospedeira das outras plantas (Heil et al. 2001). Já formigas que não são obrigatoriamente associadas à Cecropia, e que forrageiam ou habitam a planta de modo oportuno, tendem a não explorar os corpos müllerianos como recurso alimentar (putz & HolBrook 1988; Wetterer 1997; DaviDson & FisHer 1991), nem o prostoma como entrada para uma cavidade dentro do tronco oco (lonGino 1989a). Outro traço coadaptativo é o formato da cabeça das rainhas de A. alfari (espécie de associação obrigatória), que parecem ter evoluído para facilitar sua entrada perfurando o prostoma do tronco de Cecropia (lonGino 1989a). Além disso, as rainhas dessa espécie parecem ser especialmente bem adaptadas para ocupar indivíduos de Cecropia, pois possuem sensibilidade olfativa aguçada para localizar essas plantas hospedeiras (lonGino 1989a).

CUSTO DA INTERAçãO

A localização dos corpúsculos müllerianos na base dos pecíolos das folhas de Cecropia atrai as operárias das formigas residentes principalmente para este local e troncos adjacentes (DaviDson 2005). Formigas cortadeiras e outros insetos como gorgulhos (Curculionidae) e besouros do gênero Coelomera (Chrysomelidae) são comuns em troncos de Cecropia (Jolivet 1990), sendo que as formigas cortadeiras podem danificar ou destruir os meristemas apicais das Cecropia jovens e remover folhas inteiras cortando seus pecíolos (vasconcelos & casiMiro 1997). O principal impacto positivo deste mutualismo entre Cecropia e formigas residentes como Azteca é provavelmente a proteção dos pecíolos, que suportam folhas grandes e inteiras, pois o corte ou enfraquecimento dele pode ser desastroso para plantas que investem muitos recursos em grandes folhas inteiras, como é o caso de Cecropia (DaviDson 2005).

A herbivoria parece ser um fator importante na indução do recrutamento das formigas e para a defesa da planta hospedeira (aGraWal & DuBin-tHaler 1999; Bruna et al. 2004), uma vez que as formigas respondem aos danos causados nas folhas (aGraWal 1998). Ao serem cortadas, as folhas liberam compostos voláteis, que podem servir como sinal de que herbívoros estão ali presentes, e então operárias de Azteca respondem a estas substâncias recrutando outros indivíduos, aumentando a ocorrência de formigas na folha cortada (aGraWal & DuBin-tHaler 1999). Para aGraWal (1998), as formigas atuam com eficácia como defesa induzida das plantas por causa da sua mobilidade e capacidade de se organizar e responder rapidamente. Entretanto, a resposta pode variar com a espécie de formiga associada à planta e com o auxílio de feromônios de alarme soltos pelas formigas, e que aceleram a resposta de defesa à herbivoria (Bruna et al. 2004).

A manutenção da defesa biótica por parte da planta gera um custo elevado, e é mantida porque os benefícios, no caso a redução da herbivoria, excedem os gastos. A produção de recursos alimentares deve ser incrementada constantemente e possui maiores custos de manutenção do que as defesas químicas (DaviDson & FisHer 1991), alocando para a defesa, recursos que seriam dirigidos ao crescimento ou reprodução da planta (Gianoli et al. 2008). Assim, os investimentos em defesa devem ser diretamente associados ao valor do tecido da planta e à probabilidade de ataques por herbívoros (Gianoli et al. 2008). Defesas químicas podem ter sido reduzidas ou perdidas em algumas plantas mirmecófitas (Janzen 1966), e as formigas cumprem as funções que seriam fornecidas por essas defesas químicas (Heil et al. 2001). Outras mirmecófitas produzem defesas químicas no seu desenvolvimento inicial, quando ainda não possuem características atrativas às formigas e, consequentemente, não possuem defesa biótica (coley 1986; DaviDson & FisHer 1991). Entretanto val & Dirzo (2003) mostraram que, mesmo depois de colonizadas pelas formigas, algumas espécies de Cecropia produzem mais defesas químicas e físicas que quando jovens e não colonizadas, auxiliando na defesa contra diferentes herbívoros. Já as espécies ocupadas por formigas não especializadas (oportunistas que não defendem a planta) possuem menor quantidade de triquílios ativos e investem mais em defesas químicas, com, por exemplo, maior concentração de taninos em suas folhas (DaviDson & FisHer 1991). O custo elevado da defesa biótica em Cecropia é mais evidente quando as características atrativas para as formigas são perdidas pela ausência da seleção imposta pelas formigas associadas às plantas (rickson 1977; putz & HolBrook 1988; JoHnson et al. 1992; Davison 2005).

CONSIDERAçõES FINAIS

Esta revisão aborda os principais aspectos biológicos e ecológicos do mutualismo entre Cecropia e Azteca, que é bastante comum nos ecossistemas e indica fortes evidências evolutivas nesta interação, tendo suporte nos mecanismos de abrigo e/ou alimento da Cecropia que atraem formigas que as protejam contra herbívoros e trepadeiras (DuMpert 1978; DaviDson & Mckey 1993; Heil et al. 2001; DaviDson 2005). A manutenção da defesa feita pelas formigas gera um custo elevado para a planta, e é mantida porque os benefícios, no caso a redução da herbivoria, excedem os gastos, no caso a produção de recursos alimentares (DaviDson & FisHer 1991).

Sabe-se que parceiros mutualistas e antagonistas exercem pressões seletivas diferentes no hospedeiro, e essa diferença pode se refletir nas características fenotípicas da planta (DuMpert 1978; DaviDson & Mckey 1993; Heil et al. 2001; DaviDson 2005). Contudo, estudos com esse enfoque ainda são escassos na literatura (e.g. Heil et al. 2001; val & Dirzo 2003; Bruna et al. 2004; Fáveri & vasconcelos 2004). Neste contexto, trabalhos futuros poderiam focar seus objetivos no esclarecimento de como a biologia das formigas mutualistas Azteca impactam o desenvolvimento das diferentes espécies de Cecropia e como essa interação é afetada pelas características bióticas e abióticas


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Recebido em: 24/10/2014Aceito em: 17/06/2015

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Como citar este artigo:

Oliveira, G.V. de, M.M. Correa & J.H. Delabie, 2015. Interações Planta-Inseto: Aspectos Biológicos e Ecológicos do Mutualismo Cecropia-Azteca. EntomoBrasilis, 8 (2): 85-90. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i2.486






Mariposas Frugívoras Capturadas por Armadilhas Atrativas em Fragmento Urbano

Tatiane Tagliatti Maciel¹, Bruno Corrêa Barbosa¹, Helba Helena Santos-Prezoto² & Fábio Prezoto¹

1. Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected]. 2. Centro de Ensino Superior de Juiz de Fora, e-mail: [email protected].

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Eco

ligi

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Resumo. Lepidópteros frugívoros, em geral, apresentam grande importância ecológica, sendo frequentemente utilizados como bioindicadores em estudos de avaliação ambiental. Contudo, as metodologias propostas para a captura de mariposas requerem grande esforço em campo para instalação e monitoramento das armadilhas, além de apresentarem alto custo. Com isso, iscas atrativas têm sido avaliadas para auxiliar os trabalhos de detecção e monitoramento de mariposas. O objetivo do presente estudo foi, portanto, registrar a diversidade da família Noctuidae capturada por armadilhas com atrativos alimentares e avaliar o desempenho desse modelo metodológico para sua utilização em futuros trabalhos com noctuídeos. O estudo foi realizado em área de Fragmento urbano de Floresta Estacional Semidecidual onde foram utilizados três tipos de isca: “Abacaxi com Caldo de Cana”, “Banana com Caldo de Cana” e “Banana com Água” e coletados 49 indivíduos da família Noctuidae distribuídos por seis gêneros e onze espécies. A isca “Abacaxi com caldo de cana” foi a que apresentou o maior índice de diversidade, contudo a isca que apresentou maior riqueza e maior dominância foi “Banana com água”, já a isca “Banana com caldo de cana” foi a que apresentou o maior índice de equitabilidade. A partir dos resultados, pode-se inferir que o uso de armadilhas com atrativos alimentares, em especial “Banana com água”, pode ser uma alternativa vantajosa em Avaliação Ecológica Rápida ou determinação da presença de alguns grupos como Noctuidae em determinada área, explicitando a necessidade do aprimoramento das armadilhas e testes de iscas para se obter melhor resposta das mariposas à essa metodologia.

Palavras-Chave: Atrativo alimentar; Avaliação Ecológica Rápida; Lepidoptera; Metodologia; Noctuidae.

Frugivorous Moths Captured by Attractive Traps in Urban Fragment

Abstract. Generally, frugivorous lepidopteran, have great ecological importance and are often used as bioindicator in environmental assessment studies. However, the proposed methodologies for capturing moths require great effort on the field for installation and monitoring of traps, in addition to their high cost. Thereat attractive baits have been evaluated to assist the work of detection and monitoring of moths. The aim of this study was, therefore, to record the diversity of the Noctuidae family captured by traps with food attractions evaluate the performance of this methodology model for its use in future work with cutworms. The study was conducted in urban semideciduous seasonal forest fragment in which three types of bait were used: pineapple with sugarcane juice, banana with sugarcane juice, and banana with water and collected 49 individuals of the Noctuidae family spread over six genera and eleven species. The bait of pineapple with sugarcane juice was the one with the highest diversity index, but the bait that showed greater wealth and greater dominance was banana with water as bait banana with sugarcane juice showed the highest equitability. From the results, it can be inferred that the use of attractive traps can be an advantageous alternative for Rapid Ecological Assessment or determining the presence of some groups as Noctuidae in a given area, explaining the need for the improvement of traps and bait tests to obtain best response of moths to this methodology.

Keywords: Attractive food; Lepidoptera; Methodology; Noctuidae; Rapid Ecological Assessment.

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s constantes modificações na paisagem causadas, sobretudo pelo processo de urbanização, têm levado à destruição, fragmentação e ao isolamento de habitats

naturais, com consequente prejuízo para a biodiversidade evidenciando a importância das áreas remanescentes como refúgio para a fauna e flora (silva et al. 2007). O conhecimento acerca dos organismos presentes em determinados locais como, por exemplo, fragmentos urbanos, é primordial para o desenvolvimento de qualquer estratégia de conservação (santos 2003).

Dentre os insetos presentes nestas áreas, destacam-se os Lepidoptera, que apresentam ciclos reprodutivos dinâmicos, respondendo rapidamente às mudanças na vegetação e no clima, sendo facilmente observados e amostrados em qualquer época do ano e por isso valorizados como bons indicadores biológicos (BroWn Jr 1991; Freitas et al. 2003). Entre os Lepidópteros estão as mariposas, representadas por 121 famílias (BroWn Jr & Freitas 1999), cujos hábitos alimentares são bastante variados incluindo néctar, pólen, sangue, secreções e excrementos de animais, seiva, polpa de frutas ou qualquer tipo de substrato capaz de disponibilizar substâncias necessárias para manutenção de suas

necessidades metabólicas (scoBle 1995).

Além da importância ecológica como bioindicadoras e polinizadoras, em fase de lagarta, mariposas são apontadas como pragas de fruticulturas de pessegueiros, macieiras e pereiras (Queiroz & CalDas 2012) e citros (Bento & parra 2008), além de apresentarem grande importância médica devido a acidentes com o gênero Lonomia (PineDa et al. 2001; AlMeiDa et al. 2013).

Dessa forma, acredita-se que as mariposas podem ser atraídas por armadilhas com atrativos alimentares, sendo assim os objetivos do presente estudo foram confirmar essa hipótese registrando a diversidade da família Noctuidae capturada por armadilhas com atrativos alimentares e avaliar o desempenho desse modelo de metodologia para a utilização do mesmo em futuros trabalhos com noctuídeos, uma vez que estudos sobre esse grupo e variedade de metodologias para coleta dos mesmos são escassos.

MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi realizado no Jardim Botânico da Universidade Federal de Juiz de Fora (21° 43’ 28” S; 43°16’ 47” O), fragmento



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de Floresta Estacional Semidecidual Montana (Veloso et al. 1991), localizado no perímetro urbano de Juiz de Fora, sudeste do Estado de Minas Gerais, a 750 m acima do nível do mar que apresenta clima subtropical quente com inverno seco e verão chuvoso (Cwa), segundo a classificação de Köppen-Geiger (sá Júnior 2009). A área, de 84 ha de extensão, foi recentemente classificada por SantiaGo et al. (2014) como complexo de expressiva riqueza, diversidade e heterogeneidade florística de vegetação arbórea, com espécies ameaçadas de extinção e com predominância de plantas pioneiras, além da presença considerável de espécies exóticas. O período do estudo foi entre julho de 2013 e fevereiro de 2014, totalizando seis coletas, sendo três no período seco (julho, agosto e setembro) e três no período chuvoso (Outubro, Janeiro e Fevereiro).

Um total de 54 armadilhas atrativas do tipo Van Someren-Rydon (Figura 1) (Batra 2006), com modificações de alguns materiais como os da base, onde a placa de metal foi substituída por um recipiente de plástico, foram instaladas a uma altura aproximada de 1,5 m do solo e divididas em três conjuntos. Cada conjunto foi composto por três armadilhas atrativas, contendo 200 mL de isca (uma de cada tipo), distantes 25 m entre si. Os conjuntos foram separados por uma distância de 225 m e permaneceram em campo por 48 h por coleta, perfazendo um total de 288 h de esforço amostral. As iscas utilizadas foram as mesmas propostas para lepidópteros frugívoros, “Abacaxi com Caldo de Cana” (ueHara-praDo 2004), “Banana com Caldo de Cana” (silva et al. 2012) e “Banana com Água” (silva et al. 2010), preparadas a uma proporção de três partes de fruta pra uma de líquido (3:1) e fermentadas previamente por 48 horas (Batra 2006).

Figura 1. Armadilha atrativa do tipo Van Someren-Rydon em campo.

Os noctuídeos de pequeno porte capturados foram mortos por compressão do tórax, já os indivíduos maiores, foram mortos através de injeção de uma pequena quantidade de etanol no tórax, seguindo-se a metodologia proposta por Duarte et al. (2012). Todos os espécimes foram armazenados em envelopes entomológicos para posterior identificação.

As identificações foram realizadas através de observação da presença da abertura timpânica entre o metatórax e o abdome, caractere exclusivo de Noctuidae e de consulta na coleção entomológica da Reserva Técnica do Museu de História Natural da Academia de Comércio e do Centro de Ensino Superior de Juiz de Fora e revistas pelo Prof. Maurício Moraes Zenker da Universidade Federal do Paraná, especialista em taxonomia de Arctiinae (Noctuidae). Os exemplares, cuja identificação não pôde ser prontamente realizada, foram preparados em alfinetes entomológicos e incluídos na listagem ao nível de gênero. Alguns indivíduos foram montados em via seca para compor a caixa testemunha e foram depositados no Laboratório de Ecologia Comportamental e Bioacústica (LABEC) da Universidade Federal de Juiz de Fora.

A diversidade foi calculada para cada isca utilizando-se o Índice de Shannon-Wiener (H’), para o índice de dominância das iscas foi utilizado o Teste de Berger-Parker e o valor de equitabilidade foi feito pelo Teste de Simpson (ED). Todos os testes foram realizados através do software freeware DivEs 3.0 (roDriGues 2014). Já para análise de Variância de Abundância e Riqueza, foi usado o teste Kruskal-Wallis (P), pelo software freeware BioEstat® 5.3.

RESULTADOS E DISCUSSãO

Foram coletados 49 indivíduos da família Noctuidae, distribuídos por seis gêneros e onze espécies (Tabela 1), sendo a espécie Letis buteo Genée a mais abundante representando 41% do total de indivíduos coletados. A isca “Banana com água” (BA) capturou a maior parte dos indivíduos coletados (53%; N=26), seguido de “Abacaxi com caldo de cana” (AC) (35%; N=17) e “Banana com caldo de cana” (BC) (12%; N=6). Entretanto, quando aplicado o teste estatístico Kruskal-Wallis, as iscas não apresentaram diferença significativa (BAxAC: H=0,5247 / p=0,4688; BAxBC: H=2,6097 / p=0,1062; ACxBC: H=1,2788 / p= 0,2581). Essa mesma ordem se manteve em relação à riqueza, onde “Banana com água” também capturou a maior parte dos indivíduos coletados (73%; N=8), seguido por “Abacaxi com caldo de cana” (54%; N=6) e “Banana com cana” (45%; N=5). Contudo, também não houve diferença significativa quando aplicado o teste estatístico Kruskal-Wallis (BAxAC: H=0,9635 / p=0,3263; BAxBC: H=2,1444 / p=0,1431; ACxBC: H=0,6918 / p= 0,4055).

Através do índice de diversidade de Shannon-Wiener calculado para as iscas, “Abacaxi com caldo de cana” foi a que apresentou o maior índice, contudo a isca que apresentou maior riqueza e maior dominância, indicadas pelo Teste de Simpson, foi “Banana com água”, dominância superior justificada pelo grande número de L. buteo coletada por ela. Já a isca “Banana com caldo de cana” foi a que apresentou o maior índice de equitabilidade, calculado pelo Teste de Simpson (Tabela 1).

Quanto à influência de fatores abióticos como temperatura e umidade relativa do ar, os meses secos e frios (Maio a Setembro) apresentaram uma maior taxa de captura dessas mariposas (71% do total) (Figura 2), o que pode ser justificado pelo fato de ser uma época onde os recursos estão mais escassos e as iscas podem ter se tornado uma importante fonte alternativa de alimento e ainda pelo mês de Outubro não ter havido captura por nenhuma das armadilhas. Essa não captura pode ser justificada pela média de velocidade do vento ter sido de 2,4 m/s (metros por segundo) na semana da coleta, tendo em vista que velocidades acima de 1 m/s já diminuem significativamente a atividade de forrageio dos insetos (castro et al. 2011).

O número de mariposas capturadas no presente estudo foi inferior a de outros trabalhos como LanDolt et al. (2011), que encontraram 69 espécies da família Noctuidae em trabalho avaliando o desempenho de atrativos químicos a base de solução de fermentado de melaço e de odores de flores em Mata Ciliar. Essa diferença pode ser justificada pelos seguintes fatores: baixa


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Tabela 1 - Lista de espécies e frequência de captura em relação às iscas utilizadas, seguidos de seus índices de diversidade, dominância e equitabilidade no Jardim Botânico da Universidade Federal de Juiz de Fora. Legenda: BA = Banana e Água, AC = Abacaxi e Cana de açúcar e BC = Banana e Cana de açúcar.

Família/Espécie Iscas Atrativas

Noctuidae BA AC BC

Ascalapha odorata (Linnaeus) 1 3 1

Letis magna (Gmelin) 2 0 0

Letis sp1 4 2 2

Letis sp2 0 2 0

Letis sp3 0 0 1

Letis buteo Genée 13 6 1

Cyclopis caecutiens (Hübner) 2 2 0

Ophisma tropicalis Guenée 0 0 1

Ramphia albizona (Latreille) 1 0 0

Zale peruncta (Guenée) 1 0 0

Zale sp1 2 2 0

Índices BA AC BC

Nº Total de espécies 8 6 5

Nº Total de indivíduos 28 17 6

Shannon-Wiener 0,696 0,73 0,678

Berger-Parker 0,5 0,353 0,333

Simpson 0,805 0,947 0,972

densidade populacional nos locais de instalação das armadilhas e/ou baixa taxa de resposta das mariposas pelas iscas ou até mesmo pela metodologia empregada. Deve ser considerada ainda a não disponibilidade de cana de açúcar em ambiente natural, inferindo assim que muitas mariposas procuram alimento em outras fontes de açúcar fermentado como sucos, frutas e honeydews (zenker et al. 2012), fato confirmado pelo melhor desempenho da única isca sem caldo de cana, “Banana com água” e ainda pelo mesmo trabalho de LanDolt et al. (2011), que concluíram maior desempenho do atrativo a base de odores de flores.

Em seu estudo em videiras na Serra Gaúcha, Zenker (2012) avaliou duas metodologias de captura de mariposas: metodologia generalista (Armadilha Luminosa) e especialista (Armadilha Mcphail) e encontrou 187 e quatro espécies de Noctuidae, respectivamente, sendo que uma delas foi capturada exclusivamente pela armadilha Mcphail. Apesar da diferença amostrada, por se tratar de uma metodologia em que é necessário grande esforço em campo para instalação e monitoramento das armadilhas e, sobretudo de alto custo, levando em conta ainda que seria inviável para levantamentos em parques por conta da iluminação artificial (Frank 1988), Armadilhas Luminosas devem

Figura 2. Mariposas capturadas por armadilhas atrativas por cada isca nos períodos Seco e Chuvoso. Legenda: BA = Banana e Água, AC = Abacaxi e Cana de açúcar e BC = Banana e Cana de açúcar.

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ser priorizadas para estudos mais complexos, como amostragens de populações de espécies praga, estudos de dinâmica, ecologia de populações, migração, aspectos comportamentais de voo e relacionamento com as plantas hospedeiras (cHey et al. 1997; usHer & keiller 1998).

Já para estudos de avaliação ecológica rápida ou para verificação da presença de alguns grupos como Noctuidae em determinada área, para estudos mais específicos, as armadilhas com atrativos alimentares são mais vantajosas e economicamente mais viáveis, pois permanecem em campo 24 h capturando lepidópteras diurnas e noturnas, possibilitando ainda o estudo de vários grupos de insetos ao mesmo tempo, apresentando melhor desempenho em épocas frias e secas, como mostrado no presente estudo.

Outro campo em que a metodologia apresentada pode ser utilizada, é no diagnóstico de presença ou ausência de pragas agrícolas como Grapholita molesta Busck e Ecdytolopha aurantiana Lima as quais são atualmente monitoradas pelo uso de semioquímicos, como relatam Queiroz & CalDas (2012) em seu trabalho com G. molesta e Bento et al. (2008) com E. aurantiana. Contudo, o desenvolvimento de semioquímicos específicos para cada espécie demanda tempo e dinheiro, motivo pelo qual ainda é pouco disseminado em fruticulturas no Brasil. Assim, o uso de armadilhas com atrativos alimentares, pode ser uma alternativa viável para o monitoramento de pragas para os fruticultores.

Portanto, tendo em vista a carência de estudos com mariposas no Brasil, sobretudo na região Sudeste, e a partir dos resultados obtidos pelo presente estudo, pôde-se inferir que o uso de armadilhas com atrativos alimentares, em especial “Banana com água”, pode ser uma alternativa vantajosa em Avaliação Ecológica Rápida ou determinação da presença de alguns grupos como Noctuidae em determinada área, explicitando a necessidade do aprimoramento das armadilhas e testes de iscas para se obter melhor resposta das mariposas à essa metodologia. Vale ressaltar que, baseado nos resultados de outros trabalhos de diversidade, para levantamentos de longa duração, o mais indicado seria o consórcio de várias metodologias.

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Does Tourism Impact Aquatic Insects in a High Altitude Stream?

Carlos Antonio Bispo¹, Anete Pedro Lourenço¹ & André Rinaldo Senna Garraffoni²

1. Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, e-mail: [email protected], [email protected]. 2. Universidade Estadual de Campinas, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência).

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Eco

logi

a

Abstract. Human activity often has a negative effect on stream quality and the biodiversity of aquatic fauna. The present study investigated the distribution patterns of aquatic insect populations in the Sentinela stream in Biribiri State Park, Diamantina, Minas Gerais, Brazil, and we correlated the patterns to possible impacts caused by tourists. We sampled the aquatic insect population few days before and few days after the holidays and monthly during the year. Fifteen groups of samples were taken from January through December 2011 at four different sites. For each site, three sub-samples were taken by drifting the entomological net and disturbing the substrate using the kick method. 3601 individuals were collected, and 8 orders and 41 families were identified. Environmental indices showed excellent water quality for sites 1 and 2, which are minimally affected by tourism and average water quality for sites 3 and 4, which are highly impacted by tourism. Three of the four holiday periods analyzed showed a significant decrease in insect abundance after the holiday. The richness and diversity of the aquatic insect fauna did not show seasonal fluctuations, despite differences in stream flow velocity during the dry and rainy periods. Our results indicated that the disturbances caused by tourism affect directly the diversity and abundance of aquatic insects in the Sentinela stream. In addition, these insects were suitable for the evaluation of human impacts caused by tourism in the conservation of freshwater ecosystem.

Keywords: Biodiversity; Brazil; Freshwater; Tourism impact.

O Turismo Impacta os Insetos Aquáticos em um Riacho de Alta Altitude?

Resumo. A atividade humana tem afetado negativamente a qualidade dos ambientes lóticos e a biodiversidade da fauna aquática. O presente estudo investigou os padrões de distribuição das populações de insetos aquáticos no córrego Sentinela no Parque Estadual do Biribiri, Diamantina, Minas Gerais, Brasil, e correlacionou esses padrões com possíveis impactos causados pelas atividades do turismo. As populações de insetos aquáticos foram amostradas alguns dias antes e alguns dias após dos feriados e mensalmente durante o ano, totalizando quinze amostras entre os meses de janeiro e dezembro de 2011 em quatro locais diferentes. Para cada local, foram realizadas três sub-amostras com a ajuda de rede entomológica e o substrato foi revolvido com os pés. Foram coletados 3601 indivíduos, os quais foram identificados 8 ordens e 41 famílias. Por meio dos índices ambientais foi possível observar que os pontos 1 e 2 possuem excelente qualidade da água e são minimamente afetados pelo turismo, por outro lado os pontos 3 e 4 possuem uma qualidade de água intermediária e são altamente impactados pelo turismo. Três dos quatro feriados estudados mostraram uma diminuição significativa na abundância de insetos após o feriado. A riqueza e a diversidade da fauna de insetos aquáticos não mostraram flutuações sazonais, apesar da ocorrência de diferentes velocidades de vazão durante os períodos seco e chuvoso. Nossos resultados indicaram que os distúrbios causados pelo turismo afetam diretamente na diversidade e abundância dos insetos aquáticos no córrego Sentinela. Além disso, esses insetos se mostraram adequados para a avaliação de impactos antropogênicos causados pelo turismo na conservação de ecossistemas lóticos.

Palavras-chave: Água doce; Biodiversidade; Brasil; Impacto do turismo.

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he use of biological parameters to measure water quality is based on the responses of organisms in relation to their environment. As water bodies are subject to numerous

disturbances, the aquatic biota responds and has different tolerances to natural or anthropogenic impacts (BarBour et al. 1999). Efforts to protect aquatic ecosystems depend on the ability to distinguish between the effects of human alteration and natural variation, making it desirable to categorize the influence of human alteration on biological systems (cairns-Jr. & pratt 1993).

Environmental assessments or continuous stream monitoring contribute to early identification of impacts that can cause serious and irreversible damage to aquatic ecosystems. However, it is essential that the tools used in these assessments or monitoring are sufficiently sensitive to detect small changes in the natural conditions of the stream. If these tools are only able to detect heavy impacts or degradation in advanced stages, they will be ineffective for to measure water quality or environment health (roDriGues et al. 2008).

A valuable tool for evaluating the responses of this biological system to changes in environmental conditions is the use of bioindicators, such as aquatic insects (Goulart & callisto 2003). Several researchers (e.g., callisto et al. 2001; McGeocH 2007; tupinaMBás et al. 2014) have demonstrated the advantages of this group of animals as a biological tool to measure environmental health because they have several useful features for this purpose: 1 – they are sedentary; 2 – they are collected in most aquatic environments; 3 – they have short life cycles, which enable them to more quickly reflect the environmental changes through alterations in their population structures; 4 – they feed in, on or around the sediment, where toxins tend to accumulate; 5 – they have great biological diversity, which implies a wide range of responses to different environmental impacts; 6 – they are ubiquitous and can respond to disturbances in aquatic environments at any time of the year; 7 – they are collected using simple and low-cost sampling methods that do not damage the

Financial support: Fundação de Amparo a Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG).



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Does Tourism Impact Aquatic Insects in a High Altitude Stream? Bispo et al.

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aquatic environment.

Currently, more people are visiting protected areas (e.g., national and state parks) to experience nature, adventure tourism, and recreation (Buckley 2003). However, tourists can have impacts and cause environmental degradation if the tourism is not appropriately managed (cHoia & sirakaya 2006; Monz et al. 2013). Human impacts can reduce the number and diversity of taxa in aquatic insect communities (kerans & karr 1994; Dinakaran & anBalaGan 2007; Monz et al. 2013). Following Buckley (2003), the detection of tourism impacts over a given time period in a given protected area requires (1) a sampling pattern with non-impacted control sites as well as sites with impacts and (2) measurements before, during and after the time period of concern. Thus, the present study aimed to examine the temporal variations in the aquatic insect community structure of the Sentinela stream to relate them to possible impacts of tourism in Biribiri State Park (PEBI), before and after holidays (immediate changes) and during the course of the year.

MATERIALS AND METHODS

Study Area. The study was conducted in Biribiri State Park in the Municipality of Diamantina, Minas Gerais State, Brazil. The surroundings of the park are subject to intense anthropogenic pressures such as tourism, riparian deforestation, and permanent residents within and close to the park, which have impacted several areas. The aquatic environment selected for this study was a low order stream called Sentinela stream. The stream channel tends to be narrow and moderately sinuous, with a rocky bottom alternating with stretches of sandy bed. The Sentinela stream enters the main channel of the Ribeirão das Pedras stream, the main watercourse of the park, only 150 m downstream from the sampling sites.

The climate in the region (southern part of the Espinhaço Range) is the Cwb type of the Köppen climate classification: mesothermal with hot rainy summers (from October to April) and cold dry winters (from June to August). The annual mean precipitation ranges from 1250 to 1550 mm, and the mean temperature is approximately 18-19 °C, with a mean annual relative humidity of 75.6% (neves et al. 2005).

Sampling. Four sites were chosen for sampling in the Sentinela stream (Figure 1): site 1 (18º11’09” S-43º 36’55” W; 1134 m above sea level - asl), site 2 (18º11’02” S-43º37’04” W; 1125 m asl), site 3 (18º11’01” S-43º37’06” W; 1106 m asl) and site 4 (18º10’55” S-43º37’10” W; 1086 m asl). Site 1 had the best-preserved riparian vegetation of the four sites, with litter retention, slow flow, mud substrate, and no waterfalls. Site 2 had better-preserved riparian vegetation than sites 3 and 4, with litter retention, moderate flow, and sandy pebble sediment substrate. Sites 3 and 4 had poorly preserved riparian vegetation, no litter retention, and bottom substrate composed of sand and small loose stones with sediment. The first two sites have low-impact tourism (LIT) because they

lack attractive features for the tourists (waterfalls, pools, etc.) and are also difficult to access (no trails, rock climbing). The other two sites are highly impacted by tourism (HIT) because they have much more attractive features and are easily accessed by a great number of visitors. The main physical and chemical features (velocity, conductivity, pH, DO, temperature, width, depth and sediment) of the stream were measured during three months in the dry season (June, July and August) and the rainy season (November, December and January) using appropriate portable multi-parameter monitoring instruments.

Samples were collected monthly from January through December 2011, except in April, June and November, when the samples were taken before and after the holidays (after and before Carnival the samples were taken in February and March, respectively), totaling 15 samples (1: Jan 21, 2: Feb 21, 3: Mar 11, 4: Apr 12, 5: Apr 25, 6: May 27, 7: Jun 17, 8: Jun 28, 9: Jul 16, 10: Aug 19, 11: Sep 27, 12: Oct 25, 13: Nov 11, 14: Nov 22, 15: Dec 11). These four holidays (Carnival: Mar 6-9, Tiradentes: Apr 21-22, Corpus Christi: Jun 23-24, Republic Proclamation: Nov 14-15) were chosen because each one has, at least, three days attracting a great number of tourists (much higher than weekdays or weekends) to visit the park for recreation.

The aquatic insects were collected with an entomological net (Kick seine) with a 500-μm mesh size. At each sampling site, three sampling units were taken by disturbing the substrate (stones, litter, sand) using the aquatic net (for details about the kick method, see Brua et al. 2011) for 1 min, allowing the insects to drift into the net. Following sorting and identification using a stereomicroscope, the organisms were preserved in 7% formalin and deposited in the reference collection of the Laboratory of Invertebrate Zoology/UFVJM.

The data for the number of tourists visiting the park were taken from a survey conducted by rangers of the Instituto Estadual de Floresta (IEF), from January 2009 through December 2011. The meteorological data (precipitation) were acquired from the meteorological station (INMET) located at Diamantina, Minas Gerais (18°15’ S-43°36’ W; 1296 m asl).

Data Analysis. The Shannon-Weiner diversity and evenness (MaGurran 1991) of the sites were compared with t-tests. All the statistical analyses were performed in PAST 2.16 software (HaMMer et al. 2001, freely available at http://folk.uio.no/ahammer/past).

An adaptation of the Biological Monitoring Work Party System (BMWP), modified by alBa-terceDor & sáncHez-ÓrteGa (1988) and Junqueira et al. (2000), and the Average Score Per Taxon (ASPT) were used to evaluate the biotic integrity of communities. The BMWP is a system for scoring the pollution tolerance for invertebrate (benthic macrofauna) families, where pollution-intolerant families receive high scores, whereas pollution-tolerant families are given low scores (cota et al. 2002). The pollution-

Figure 1. Location of the study area indicating the four collection sites (S1, S2, S3 and S4) in the protected area of Biribiri State Park, Diamantina, Minas Gerais.

http://folk.uio.no/ahammer/past

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intolerant invertebrates families will receive scores close to 10 and the pollution-tolerant invertebrates families will receive scores close to 1.The ASPT index is the value of the Biological Monitoring Working Party index (BMWP) divided by the total number of families collected and provides a mean index of the families found in a stream (JacoBsen et al. 2003).

The t-test was used to evaluate differences of physical variables between dry and rainy seasons, whereas the stream current differences of the sampling sites independent of the season were tested using the Kruskal-Wallis test followed by the post hoc Student-Newman-Keuls test (p<0.05).

The differences in insect abundance and richness before and after the holidays were evaluated using a G test (p<0.05). The differences in insect abundance and richness among the sites were tested using the Kruskal-Wallis test followed by the post hoc Student-Newman-Keuls test (p<0.05). The latter test was also used to check the differences in the BMWP and ASTP indexes among the sites. The Pearson correlation coefficient (r), with a significance level of 0.05, was used to evaluate the correlations between insect abundance and temperature or richness and temperature, as well as the number of tourists and insect abundance and richness. All three tests were performed with BioEstat 5.0 software (ayres et al. 2007).

RESULTS

Environmental Variables. The stream was characterized by low depths, slightly acidic waters, high concentrations of dissolved oxygen, low values of specific conductivity and a current with strong seasonal differences. Independent of the season, site 1 showed the lowest stream current compared to the other sites (Table 1).

Grouping the data of the sites and evaluating the seasonal variation, pH and stream current showed significant differences between dry and rainy seasons in the four different sites. By contrast, water temperature showed significant differences in sites 1, 2 and 3, and dissolved oxygen showed significant differences in sites 1 and 2. The stream segments showed relatively similar aspects regarding conductivity, as no significant difference was observed between the two seasons (Table 1).

The parameters of stream current, conductivity and water temperature showed higher mean values in the rainy season, whereas dissolved oxygen and pH showed higher mean values in the dry season (Table 1).

Insect Abundance, Richness, and Stream Quality Indexes (BMWP and ASPT). 3601 individuals of aquatic

insects were sampled, representing 8 orders and 41 families (Table 2). Despite this large number of families, 70% of the individuals collected belonged to only six families: Naucoridae, Notonectidae, Hydrophilidae, Gomphidae, Euthyplociidae and Baetidae.

Neither insect abundance (r=-0.364; p=0.27) nor taxon richness (r=-0.235; p=0.46) were significantly correlated with monthly precipitation, although both insects abundance and richness tended to increase in the dry season (Figure 2A-B).

Regarding the insect abundance and richness at site 1, 2427 individuals belonging to 21 families were collected; at site 2, 687 individuals belonging to 18 families; at site 3, 90 individuals belonging to 9 families; and at site 4, 405 individuals belonging to 10 families (Table 3). Naucoridae was the most abundant and frequent taxon found during the study period and also at all sites. Baetidae, Chironomidae, Coenagrionidae, Corixidae, Dytiscidae, Elmidae, Gomphidae, Leptoceridae, Naucoridae, Notonectidae, Odontoceridae and Tipulidae were also found in all sites, but at lower abundance (Table 3).

The Shannon–Wiener index for diversity did not differ significantly (t test, p>0.05) among the four sites. The highest scores were found for sites 2 and 4 (H’=2.28 and H’=2.40, respectively) and the lowest scores for sites 1 and 3 (H’=1.95 and H’=1.80, respectively) (Table 3). Values of the equitability index showed the same pattern as the diversity index: lowest at site 1 and highest at site 4 (Table 3).

Most taxa occurred in very low numbers throughout the year (e.g., Belostomatidae, Pleidae, Gerridae, Nepidae, Veliidae, Hydropsychidae, Xiphocentronidae, Hydrobiosidae). Taxa present at the four sites consisted of a mixture of high- and low-BMWP scoring groups (e.g., Odontoceridae: 10, Chironomidae: 2). The BMWP indices obtained for the Sentinela stream indicated a marked difference between the LIT and HIT sites in the BMWP scores: sites 1 (218) and 2 (208) had excellent water quality, site 3 (87) had average water quality, and site 4 (127) had good water quality (Table 3). Comparisons of the BMWP values among sampling sites showed that site 1 was significantly different from site 3 (Kruskal-Wallis, p<0.0001) and site 4 (Kruskal-Wallis, p=0.006), but not significantly different from site 2 (Kruskal-Wallis, p=0.769). The same tendency was observed in the ASPT scores, where the LIT sites had higher scores (site 1: 6.6; site 2: 6.7) than the HIT sites (site 3: 5.4; site 4: 5.5). However, these differences were not statistically significant (Kruskal-Wallis, p>0.05).

Impact of Holidays and the Distribution Pattern of Aquatic Insects. Biribiri State Park received close to 130,000

Table 1. General features (mean ± standard deviation) of the Sentinela stream. The samples were collected during three months in the rainy and dry seasons.

MeasurementsSite 1 Site 2 Site 3 Site 4

dry season

rainy season

dry season

rainy season

dry season

rainy season

dry season

rainy season

Stream current (m/s) 0.016 ± 0.003a

0.037 ± 0.011b

0.084 ± 0.016a

0.298 ± 0.173b

0.100 ± 0.051a

0.187 ± 0.07b

0.180 ± 0.062a

0.379 ± 0.202b

Conductivity (µS/cm) 0.003 ± 0.001

0.005 ± 0.002

0.003 ± 0.001

0.005 ± 0.003

0.002 ± 0.001

0.005 ± 0.002

0.005 ± 0.002

0.008 ± 0.003

pH 5.62 ± 0.03a

4.86 ± 0.25b

5.80 ± 0.05a

4.86 ± 0.37b

6.02 ± 0.16a

4.97 ± 0.45b

6.55 ± 0.41a

5.33 ± 0.71b

Dissolved oxygen (mg/l) 8.67 ± 0.38a

7.38 ± 0.48b

8.21 ± 0.52a

6.95 ± 0.87b 8.67 ± 1.31 7.25 ± 0.35 8.34 ± 0.62 7.97 ± 0.73

Water temperature (°C) 17.7 ± 1.29a 20.8 ± 0.98b 18.5 ± 1.26a 21.2 ±

1.04b 17.8 ± 1.76a 21.3 ± 1.35b 19.0 ± 3.11 21.3 ± 0.54

Width (m) 5 13 14 12

Predominant sediment mud and pebbles pebbles pebbles and sand pebbles and sand

* Different letters indicate significant differences at p≤ 0.05

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Table 2. Aquatic insect abundance along the Sentinela stream during the rainy and dry seasons of 2011.

Order Family jan feb mar apr may jun jul aug sep out nov dez

Diptera

Chironomidae 12 1 51 1 2 17 15 2 2

Tipulidae 2 2 3 2 1 2 6 1 2 1 3

Simuliidae 1 2

Hemiptera

Mesoveliidae 1

Naucoridae 19 104 53 276 131 140 91 100 93 116 294 109

Notonectidae 25 1 29 36 38 21 29 20 37 133 17

Corixidae 12 58 5 1 2 1

Belostomatidae 2 3 1

Pleidae 3 2 13 3 2

Gerridae 1 1

Nepidae 1

Veliidae 2 1

Tricoptera

Odontoceridae 5 3 6 4 10 11 3 12 27 2

Calamoceratidae 1 2 1

Leptoceridae 27 10 7 3 2 5 42

Hydroptilidae 10 12 1 1

Hydropsychidae 1

Xiphocentronidae 1

Hydrobiosidae 2

Odonata

Aeshnidae 3 6 6 2 2 2 1 4

Libellulidae 3 1 5 6 21

Gomphidae 3 10 6 34 10 21 14 12 8 19 43 11

Megapodagrionidae 2 6 8 7 6 3

Coenagrionidae 1 3 8 11 3 13 10 7 11 6

Corduliidae 1 4 8 6 11 29 2

Perilestidae 3 2 1

Coleoptera

Elmidae 1 1 12 16 41 1 3 1 1 2 3

Dytiscidae 5 10 16 5 12 19 1

Hydrophilidae 14 11 90 39 120 9

Chrysomelidae

Psephenidae 3 3 1 1

Limnichidae 1

Gyrinidae 1

Megaloptera Corydalidae 1 1

Ephemeroptera

Baetidae 1 4 18 5 4 4 12 13 36 35

Oligoneuriidae 1 6 20

Leptohyphidae 1 2 1 5

Leptophlebiidae 1 4 2 3 1 5

Caenidae 2 1

Euthyplociidae 1 17 13 28 31 28 7 18 18 7

Lepidoptera Pyralidae 3 2 1


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Table 3. Aquatic insect abundance in each of the sampling sites during the rainy and dry seasons of 2011.

Order Family Site 1 Site 2 Site 3 Site 4

Diptera

Chironomidae 3 1 2 97

Tipulidae 7 16 1 1

Simulidae 1 1

Hemiptera

Mesoveliidae 1

Naucoridae 1253 200 20 53

Notonectidae 207 174 3 12

Corixidae 72 2 1 4

Belostomatidae 4 2

Pleidae 23

Gerridae 2

Nepidae 1

Veliidae 1 1

Tricoptera

Odontoceridae 58 14 2 9

Calamoceratidae 4

Leptoceridae 67 23 1 5

Hydroptilidae 1 1 22

Hydropsychidae 1

Xiphocentronidae 1

Hydrobiosidae 2

Odonata

Aeshnidae 18 8

Libellulidae 17 4 15

Gomphidae 68 44 12 67

Megapodagrionidae 26 5 1

Coenagrionidae 53 18 2 4

Corduliidae 16 13 32

Perilestidae 4 2

Coleoptera

Elmidae 56 12 3 20

Dytiscidae 29 11 1 27

Hydrophilidae 248 22 3

Chrysomelidae 1

Psephenidae 6 1 1

Limnichidae 1

Gyrinidae 1

Megaloptera Corydalidae 1 1

Ephemerotera

Baetidae 19 71 39 23

Oligoneuriidae 1 6

Leptohyphidae 8 1

Leptophlebiidae 11 6

Caenidae 1 1

Euthyplociidae 137 26 1

Lepidoptera Pyralidae 6 1

Total specimens* 2427a 687b 90c 405b

Total families* 33a 32a 15b, c 22a, c

Shannon-H 1.95 2.28 1.80 2.40

Equitability-J 0.65 0.66 0.77

BWMP* 208a 87b 127bASPT 6.7 5.4 5.5

* Different letters indicate significant differences at p≤ 0.05.

tourists from 2009-2011 (Figure 3). The highest number of tourists was observed in January, February, September and October (Figure 3). During 2011, the period of this study, the park received approximately 43,000 tourists, with 20,175 recorded from January to March (Figure 3).

Pearson’s correlation analysis among the variables measured (richness, abundance and number of tourists) during 2011

showed that when the number of tourists in the park increased, the total insect abundance (r=-0.6382, p=0.025) and richness decreased (r=-0.7816, p=0.003), showing a negative impact of tourists on insect abundance and richness at the sampling sites.

Significant differences were also observed in insect abundance between the samples taken before and after the Carnival, Tiradentes and Corpus Christi holidays (Figure 4A). Although

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Figure 2. The relationship between precipitation and insect abundance (A) and insect richness (B), from Sentinela stream, Diamantina, Minas Gerais, during 2011.

Figure 3. Number of tourists and monthly precipitation from 2009 to 2011 at Biribiri State park, Diamantina, Minas Gerais.

Figure 4. (A) Insect abundance and (B) insect richness before and after holidays (Carnival, Tiradentes, Corpus Christi and Republic Proclamation) in the four sites at Sentinela stream, Diamantina, Minas Gerais. *significant difference at p≤ 0.05.


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the insect abundance after the Republic Proclamation holiday was also lower than before the holiday, this difference was not statistically significant. Insect richness did not significantly change after the holidays (Figure 4B). The decrease of insect abundance after holidays ranged from 23% at site 4 to 88% at site 3, and the decrease of insect richness ranged from 20% at site 1 to 56% at site 3. At site 3, the decrease was greater than at the other sites.

DISCUSSION

The sediment in aquatic ecosystems consists of a wide variety of organic and inorganic materials from autochthonous and allochthonous inputs and play an important role in the structuring of stream ecosystems. The substrate affects the availability of habitats, feeding, and protection of the local biota (Bispo et al. 2006; liGeiro et al. 2010). The accumulated organic debris increases the amount of food resources for benthic macroinvertebrates (koBayasHi & kaGaya 2002; Hoover et al. 2006), provides more space for colonization and refuge, and allows the establishment of fauna with larger individuals (DoBson 1991; ricHarDson 1992).

Because the riparian zone is intimately associated with the stream, it is expected that sites 1 and 2, with dense vegetation cover, high accumulation of leaf debris, and mud bottoms (especially in site 1), will have higher abundance, richness, BWMP and ASPD scores. The families that were dominant at site 1 are less tolerant to pollution and more likely to be restricted to well-oxygenated waters (resH & Jackson 1993; JoHnson et al. 1993; Wetzel 2001). All families found at site 1 were also found at site 2 but in a lower abundance. At the other sampling sites, with little vegetation cover and sandy pebble sediment substrate, the opposite situation was observed, with lower abundance, richness, BWMP and ASPD scores (this was especially true for site 3). At site 4, the absence of several BMWP high-score groups (Plecoptera, Trichoptera) was compensated for by the increase in the number of aquatic insects of BMWP low-score families (e.g., Heteroptera, Coleoptera and Odonata), as also observed by rieraDevall et al. (1999). Thus, the predominance of some families at sites 1 and 2 was an indicator of the better quality of this station compared with sites 3 and 4, which showed very low levels of individual abundance and richness. These results indicate that the accumulation of organic debris on the stream bottom seems to be a determining factor for supporting high population densities and species richness in the stream environment.

Although there is a strong relationship between macroinvertebrate richness and the substrate structure and composition (callisto & esteves 1996), different degrees of tourist activity in a stream can also cause varying impacts on the aquatic fauna (Buckley 2003). Tourism seems to increase the impact on stream ecosystems, as this effect is related to changes in species composition of the communities and a loss of community richness. The significant increase in tourists during the holidays may result in disturbance of the bottom sediment by trampling, foot traffic or swimming and consequent removal of the aquatic insects, thus reducing their local abundance (MeaDoWs 2001). The greater the degree of this interference is, the clearer the response of the aquatic insect community to disturbance at the sites because anthropogenic disturbances can modify patterns and processes in the natural environment (BarBour et al. 1999; callisto et al. 2001, 2002; liGeiro et al. 2013). In general, the trampling of the stream bottom and the water movement caused by tourists in the Sentinela stream resulted in the observed environmental changes. The low insect abundance and richness at sites 3 and 4 may indicate degradation at these sites along the middle course of the Sentinela stream, caused by uncontrolled tourism. As stated by JoHnson et al. (1993), low values for diversity can be interpreted as a result of environmental disturbance.

The diversity of taxa generally changes with decreases

in ecosystem quality (resH & Jackson 1993). Site 3 showed the lowest individual abundance and richness of all the sites. This site is the most fragile of the four sites because it has a small area and is easily accessible to tourists. Site 4 also had a high number of tourists, but showed larger numbers of chironomids. Members of Chironomidae are resistant organisms and are able to colonize environments with a low oxygen content (Marques et al. 1999). Moreover, these insects can be abundant in streams exposed to anthropogenic interference, which makes them effective indicators of environmental degradation (cairns-Jr & pratt 1993; Marques et al. 1999).

The negative effect of the mechanical action of people on the structures of the sediment and the benthic community was demonstrated in a study conducted on a stretch of the Formoso River by MeDina-Jr (2007). Using an experimental approach, the author found that the water movement and trampling on the bottom caused the resuspension and movement of sediments and leaf detritus. Because they are soft substrates, these materials are more susceptible to mechanical disaggregation and are transported downstream by the current, reducing debris accumulation and consequently decreasing the amount of food resources available for benthic macroinvertebrates. Furthermore, although it is known that aquatic insects drift continuously in a stream, this mechanical disaggregation can also increase the number of drifting animals to levels much higher than in untrampled areas (Brittain & eikelanD 1988).

Unlike studies in temperate regions, studies of invertebrate drift are not common in tropical lotic systems (Flecker& FeiFarek 1994; callisto & Goulart 2005). The turbulent flow caused by heavy precipitation during the rainy period could result in a sparse and low-diversity insect fauna, suggesting that the physical disturbance of the substrate dislodges the benthic fauna causing temporal instability in the assemblage composition (poFF & WarD 1991; Flecker & FeiFarek 1994). Some authors (e.g. Flecker & FeiFarek 1994) have found that a heavy rainstorm, defined as precipitation higher than 25 mm, may cause pronounced declines in the insect community.

Most of the studies conducted in tropical regions (Flecker & FeiFarek 1994; Bispo & oliveira 1998; callisto & Goulart 2003; Bispo et al. 2006) reported differences in the taxonomic richness and diversity of the drifting invertebrate community during the rainy and dry periods, indicating a significant influence of seasonality. This situation is very clear in the Brazilian Cerrado, where the perturbations are more intense and frequent during the November to April period of heavy precipitation (Bispo et al. 2006). However, the data obtained in the present study did not indicate an influence of precipitation on the aquatic insect fauna. The community fauna analyzed in the Sentinela stream did not undergo seasonal alterations despite differences in flow (the total amount of precipitation over the period varied from null to 312 mm in July and November, respectively).

The absence of a correlation between precipitation and the aquatic insect fauna in the Sentinela stream can be interpreted in two ways: a) as an adaptation of the insect fauna to the different equilibrium states during the year, at least in years without unusual catastrophic floods (Melo & FroeHlicH 2001); or b) the insect fauna recovered rapidly, even with the physical disturbance caused by higher flow during precipitation (HarDiMan & BurGin 2011).

However, another interpretation of the absence of this correlation is possible, in view of one of the conclusions by liGeiro et al. (2013). Their study demonstrated that when the anthropogenic impact is not strong, the changes in the faunal structure in the stream will be associated with natural variability. As sites 3 and 4 showed high anthropogenic impact due to the effect of the intense disturbance caused by the large numbers of tourists, the absence of a significant difference could be related to

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the incapacity of our data to detect habitat variation, even when compared to the less-impacted sites 1 and 2.

In conclusion, in addition to natural changes, the different ecosystems are subject to anthropogenic impacts. Among these impacts, uncontrolled tourism in parks can cause the environmental modification of water bodies due to the mechanical action of human activities. The responses of aquatic insects to the impacts of tourists may result from the direct effect of either trampling or modification of the bottom substrate which lead to a decreased diversity and abundance, as observed in the Sentinela stream.

ACKNOWLEDGMENTS

We thank Fabrício Coimbra for assistance during field sampling. We also thank Dr. Marcos Callisto for confirming the aquatic insect family identifications and the field employees of PEBI for all types of facilities and data about tourists. We thank Dr. Cristiano Christofaro for lending the multi-parameter monitoring instruments and also to anonymous referee for useful and constructive comments. Financial support was granted by Fundação de Amparo a Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG). Climatology data were provided by Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), 5° Distrito de Meteorologia (5° DISME).

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Received in: 10/20/2014Accepted in: 03/05/2015

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Termite Communities in Sugarcane Plantations in Southeastern Brazil: an Ecological ApproachLuciane Kern Junqueira, Edmilson Ricardo Gonçalves & Lucas Manuel Cabral Teixeira

Pontifícia Universidade Católica de Campinas, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected].

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EntomoBrasilis 8 (2): 105-116 (2015)

Eco

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Abstract. Termites are key components of soil fauna, playing an essential role in organic matter decomposition and nutrient cycling. However, they can cause significant economic losses in commercial plantations, such as sugar cane. Therefore, the correct identification of termite species is critical for pest control. Here, we evaluated the species richness, abundance and functional groups of termites in sugarcane plantations in 53 cities throughout the state of São Paulo, southeastern Brazil. We also analyzed the influence of macroclimatic variables on termite species distribution and functional groups. We found 22 taxa of two families, of which the most frequent species were Termitidae (96.51%). Within this family, Apicotermitinae had the highest frequency of occurrence (37.12%), followed by Termitinae (30.57%), Syntermitinae (27.95%), and Nasutitermitinae (0.8 %). The other family, Rhinotermitidae, had the lowest frequency (3.5%), being represented only by Heterotermes sulcatus Mathews. We classified Neocapritermes opacus Hagen (29.26%), Apicotermitinae sp.2 (24.89%), Cornitermes cumulans Kollar (13.10%), and Apicotermitinae sp.1 (6.99%) as common taxa. The remaining 18 species were classified as rare. The most common functional group was humus-feeders (37%), followed by wood-feeders (34%), grass-litter feeders (25%), and intermediate feeders (4%). Climate influenced the distribution of common species, humus-feeders and grass-litter feeders. Regarding the pest status of termites in sugar cane plantations, we suggest that the exasperated use of pesticide in the last decades has reduced the abundance of species considered pests (e.g. Heterotermes) and reinforce the importance of ecological approaches for determining the best pest control methods.

Keywords: Functional groups; Heterotermes sp.; Isoptera.

Comunidades de Cupins em Cultivos de Cana-de-Açúcar no Estado de São Paulo: Uma Abordagem Ecológica

Resumo. Os cupins são importantes componentes da fauna de solo, atuando na decomposição da matéria orgânica e ciclagem de nutrientes. Porém, em cultivos de cana-de-açúcar, podem provocar perdas econômicas significativas. A correta identificação das espécies de cupins é um ponto crítico para o controle daquelas que adquiriram e/ou que podem atingir o status de praga. Este trabalho objetivou identificar a riqueza, a abundância e os grupos funcionais destes insetos em canaviais de 53 municípios do estado de São Paulo. Paralelamente, avaliou se as variáveis macroclimáticas influenciam a distribuição das comunidades de cupins e dos grupos funcionais. A riqueza obtida foi de 22 táxons. Da família Termitidae (96,51%), a maior frequência de ocorrência foi da subfamília Apicotermitinae (37,12%), seguindo-se Termitinae (30,57%), Syntermitinae (27,95%) e Nasutitermitinae (0,8%). A família Rhinotermitidae (3,5%) esteve representada apenas por Heterotermes sulcatus Mathews. Quatro táxons foram considerados comuns em canaviais, Neocapritermes opacus Hagen (29,26%), Apicotermitinae sp.2 (24,89%), Cornitermes cumulans Kollar (13,10%) e Apicotermitinae sp.1 (6,99%) e os 18 restantes foram classificados como raros. O grupo funcional mais frequente foi o dos humívoros (37%), seguido por xilófagos (34%), comedores de serrapilheira (25%) e intermediários (4%). O clima influenciou a distribuição das espécies comuns, bem como dos grupos funcionais dos humívoros e dos comedores de serrapilheira. Sugere-se que o uso intensivo de pesticidas nas últimas décadas reduziu a abundância de espécies até então consideradas praga em cana-de-açúcar (ex. Heterotermes), o que reforça a importância dos estudos ecológicos para a definição de métodos de controle mais adequados.

Palavras-chave: Grupos funcionais; Heterotermes sp.; Isoptera.

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ermite communities are usually species rich systems, with different feeding and nesting strategies. Termites are the main group involved in the intake and processing

of organic and mineral matter (lavelle et al. 1997; Jones 2000; GatHorne-HarDy et al. 2001), also playing a key role in the carbon decomposition and mineralization, changing the soil structure (BiGnell & eGGleton 2000; ackerMan et al. 2007). Some species seem to be more sensitive to land use than others. For example, geophagous are vulnerable to agricultural activities, which reduces species richness and abundance of this group. The decline in geophagous species is often harmful to vegetation (BanDeira & vasconcellos 2002; BanDeira et al. 2003). Geophagous are associated with the increase in nitrogen and phosphorus release, drainage and aeration of the soil and humidification and stabilization of organic matter (lavelle et al. 1997; DiBoG et al. 1999; Junqueira et al. 2008). However, given the importance of termites in maintaining the fertility, aeration, and porosity of tropical soils, studies on their reproductive biology and

population dynamics should be encouraged, to improve control agents, and species-specific management techniques (MiranDa et al. 2004).

On the other hand, xylophagous termites do not seem to be influenced by agricultural practices (De souza & BroWn 1994; eGGleton et al. 1997, 2002; BanDeira & vasconcellos 2002; BanDeira et al. 2003). Xylophagous are key components of the soil fauna in native forests, playing an essential role in the decomposition of organic matter, nutrient cycling, aeration, drainage, and the establishment of new soil in eroded areas (collins 1981; Berti-FilHo 1995; Junqueira et al. 2008). However, some species may become pests in planted forests. For example, they are known to cause significant economic damages in Eucalyptus plantations (WarDell 1987; laFFont et al. 1998). More recently this group has also been mentioned as pests in sugarcane plantations (Batista-

Financial support: Pontifícia Universidade Católica de Campinas



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Termite Communities in Sugarcane Plantations in… Junqueira et al.

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pereira et al. 2004).

There is a growing interest in the effect of termites on sugarcane crops and planted forest. Due to the concern that some species might become pests, there is a growing body of literature dealing with reproductive biology and population dynamics of several insect species (MiranDa et al. 2004; Junqueira et al. 2008; Menzel & DieHl 2008, 2010; ackerMan et al. 2009).

The two top countries producing sugarcane in 2007 were Brazil, with 33% of world production, and India, concentring 23% of the production (inForMa econoMics/Fnp soutH aMerica 2009). The use of sugarcane to produce biofuels increased globally in the past 30 years. The interest in this crop is promoting the adoption of more efficient farming practices that contributed to the increase in productivity (cHeaveGatti-Gianotto et al. 2011).

Sugarcane has been an economically important crop in Brazil since early sixteenth century. Around 7.5 million ha were cultivated with sugarcane between 2009 and 2010, producing about 612 million tons. Half of this was used in the sugar industry, while the remainder produced about 25 billion liters of ethanol and other products, such as animal food and cachaça (conaB 2009; cHeaveGatti-Gianotto et al. 2011).

Sugarcane plantation occupies a large area in Brazil, including low fertility and sandy soils. Those factors favor the occurrence of subterranean termites, which can damage different growth stages of the cane (caMpos et al. 1988). For example, termites are major pest in sugarcane plantations in northeastern Brazil, with a high incidence of the genera Heterotermes and Neocapritermes. A previous study found four termite species in a sugarcane plantation in northeastern Brazil but only one was causing damage (Cylindrotermes nordenskioeldi Holmgren), while another (Amitermes nordestinus Mélo & Fontes) could be a potential pest (MiranDa et al. 2004) and the abundance and spatial distribution of these species were mainly influenced by the root biomass and the amount of organic matter in the soil. Additionally, other studies (e.g., novaretti & Fontes 1998) reported 14 termite species in sugarcane plantations in the southeastern part of the county, while alMeiDa & alves (1999) considered Heterotermes tenuis Hagen as the main pest species in São Paulo, due to its wide distribution and high abundance.

Here, we identify the richness, abundance and functional groups of species of termites and used species abundance distribution to define common and rare species of termites in sugarcane plantations of 53 cities in the state of São Paulo, southeastern Brazil. We also investigated in the scientific literature if the most common species are potential pests. Finally, we tested if macroclimatic variables (e.g., temperature and precipitation)

and geographical distance influence the distribution of termite species and functional groups.

MATERIAL AND METHODS

Sampling and identification. We sampled termites in sugarcane plantations in 53 cities (Figure 1, Appendix 1) of the São Paulo state, Brazil. Plantations were selected by the “Centro de Tecnologia Canavieira” (Center for Sugarcane Technology, Piracicaba, São Paulo state) (collection license SISBIO #12205-1). Sampling occurred in 2011 after the end of the sugarcane cycle, when it is harvested, along with its roots. Then, the soil is prepared with liming for a new planting (Dantas 2011). We sampled termite by opening two burrows (2,500 cm2 with 30 cm depth) per hectare in sugarcane tussocks (following arriGoni et al. 1998). Each sampling was performed one month after the harvest. Collected termites were stored in entomological glazing with 80% ethanol.

We used catalogs and keys to identify termite species, including araúJo (1977), cancello (1986, 1989), constantino (1994, 1995, 1998, 1999, 2001, 2002a, 2002b, 2014), constantino et al. (2006), constantino & carvalHo (2011), eMerson (1952), Fontes (1985, 1992, 1995), krisHna & araúJo (1968), MatHeWs (1977), Mill (1983), rocHa & cancello (2009), and rocHa et al. (2011, 2012a, 2012b). Species identification was confirmed by specialists (see acknowledgements). The collected specimens are housed in the Collection of Isoptera, Department of Biological Sciences, Center for Life Sciences, Pontifical Catholic University of Campinas.

Functional group definition. Functional groups were defined based on species feeding guilds (MatHeWs 1977; GontiJo & DoMinGos 1991; De souza & BroWn 1994; eGGleton et al. 1995, 1997; Jones & BrenDell 1998; Jones 2000). A previous study (BiGnell & eGGleton 2000) defined functional groups as follows: geophages, xylophagous, intermediaries between geophages and xylophagous, leaf-litter dweelers, grass-eaters, and other feeding groups (species that feed on fungi, algae, lichens, manure and vertebrate corpses).

rezenDe (2012) classified the feeding habits of South American Termitidae species based on jaw morphology of workers and intestinal contents. Thus, we followed this classification to define functional groups as wood-feeders, humus-feeders, grass-litter feeders, and intermediate feeders.

Defining common and rare species. We followed siqueira et al. (2012) to define common and rare species based on the inflection point in a rank abundance curve, i.e., the point in which the curvature change. Species on the left side were

Figure 1. Distribution of cities in the state of São Paulo in which termites were sampled in sugarcane plantations.


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defined as common and those on the right side as rare. This is a straightforward visual method that uses untransformed abundances, stressing the real differences between common and rare species.

Climatic data. We obtained the altitude and macroclimatic variables (Appendix 2) from WorldClim (HiJMans et al. 2005). As they are highly correlated, we performed a Principal Component Analysis (PCA) to reduce the dimensionality. We used the broken stick model to select meaningful principal components (PC, leGenDre & leGenDre 2012), which resulted in the retention of two PCs that together explained 85% of the variation of the data. Then, we calculated the Euclidean distance between PC 1 and PC 2 that will be entered in a Mantel test (see below).

Data Analysis

Spatial variables. We translated the matrix of site coordinates (latitude and longitude) into spatial predictors using distance-based Moran Eigenvector Maps (dbMEM), formally called Principal Coordinates of Neighbor Matrices (PCNM, Dray et al. 2006, 2012). From a Euclidean pair-wise distance matrix between sampled sites, we computed the threshold value and constructed a truncated distance matrix. This matrix kept distances lower than the threshold unchanged and multiplied those higher by four times the threshold. We then performed a Principal Coordinate Analysis (PCoA) on the truncated distance matrix to obtain eigenvectors that were transformed to a distance matrix to be used as spatial predictors in Mantel tests.

Rank-Dominance curves and species abundance distribution (SADs). We calculated a species accumulation curve (SAC) using the random method, which finds the mean SAC and its standard deviation from random permutations of the data (Gotelli & colWell 2001). We built a Species Abundance Distribution (SAD) curve using Whittaker plots, by ranking species (from most to least abundant) in the x-axis and their raw abundances in the y-axis. Several theoretical models have been suggested to fit observed SADs (reviewed in tokesHi 1999; MaGurran 2004; McGill et al. 2007). Here, we used the following models: broken stick, Motomura’s geometric series, lognormal, Zipf, and Zipf-Mandelbrot. We used generalized linear (lognormal and Zipf) and nonlinear models (Zipf-Mandelbrot and geometric series) along with the Akaike Information Criteria (AIC) to select the theoretical model that best fitted the observed SAD (Wilson 1991).

Partial Mantel test. To test if macroclimatic variables explain the variation in termite species composition, we used a partial Mantel test, which tests the effect of macroclimatic variables (predictor) on species composition while controlling for the effect of spatial variables. A partial Mantel test was used to control for the effect of spatial autocorrelation on species distribution, i.e., the phenomenon by which sites closer to each other have more similar species composition than further ones, regardless of environmental variation (Dray et al. 2006, 2012; leGenDre & leGenDre 2012). Here, we transformed the species composition into a dissimilarity matrix using the Bray-Curtis distance against macroclimatic dissimilarity obtained above, while controlling for the effect of spatial distance (Euclidean distance) (leGenDre & leGenDre 2012). The significance of the correlation was estimated by 999 permutations of rows and columns of the species dissimilarity matrix (leGenDre & leGenDre 2012). We also made separate Partial Mantel tests using each functional group: wood-feeder, humus-feeder, and grass-litter feeder. We could not run partial Mantel tests for the intermediate group because we found only two species. Analyses were conducted in R (r core teaM, 2013) packages vegan (oksanen et al. 2013) and labdsv (roBerts 2013).

RESULTS

Richness and abundance. We obtained 247 samples, of

which 229 (92%) could be identified. Total species richness was 22 taxa (Table 1). The majority of the taxa (96.51%) belonged to Termitidae, with higher occurrence frequency of Apicotermitinae (37.12%) with four morphospecies, followed by Termitinae (30.57%) with the genera Neocapritermes and Cylindrotermes, and Syntermitinae (27.95%) with the genera Cornitermes, Syntermes, Embiratermes, Proconitermes, and Silvestritermes. The lowest occurrences (0.87%) were recorded for the Nasutitermitinae genera Parvitermes and Velocitermes. There was only one species of Rhinotermitidae (3.49%), Heterotermes sulcatus Mathews.

Our sampling method was efficient to collect species, since the species accumulation curve tended to an asymptote (Figure 2). The species abundance distribution is best fitted by the Zipf-Mandelbrot model (Figure 3).

Common and rare species. We considered four taxa as common: Neocapritermes opacus Hagen (29.26%), Apicotermitinae sp.2 (24.89%), Cornitermes cumulans Kollar (13.10%), and Apicotermitinae sp.1 (6.99%). The remaining 18 taxa were considered rare (Figure 4).

Functional groups. The most frequent functional group was humus-feeder (37%), followed by wood-feeder (34%), grass-litter feeder (25%), and intermediate feeders (4%) (Table 1). We mapped the occurrence frequency of the two most frequent groups by city, showing those that had a frequency of occurrence ≥ 50% in each city (Figure 5, Appendix 3). Of the 53 cities sampled, 16 had predominant occurrence of humus-feeder species and 18 wood-feeder species.

Climatic variables. We found a positive correlation between climate and species composition, independent on the geographic distance (r = 0.13, P <0.01, Figure 6). Additionally, climate influenced the distribution of common (r = 0.11, P <0.01), but not rare species (r = 0.074, P = 0.089).

We found a low and marginally significant correlation between climate and functional group composition (r = 0.10, P = 0.079). However, the composition of humus-feeders (r = 0.277, P = 0.002) and grass-litter feeders (r = 0.158, P = 0.03) are correlated with the climate when tested separately, contrarily to wood-feeders (r = 0.02, P = 0.395).

DISCUSSION

Termite occurrence in sugarcane plantations. We found that the Apicotermitinae (37%) was the most frequent subfamily of Termitidae, followed by Termitinae (30.57%), and Syntermitinae (27.95%). The only species from another family (Rhinotermitidae) was H. sulcatus (3.49%).

Subfamily Apicotermitinae: Taxa of this little known subfamily had the highest frequency of occurrence, including Apicotermitinae sp. 1 and 2, which was among the four most common taxa. Most species of this subfamily are humus-feeders that do not build epigean or arboreal nests (constantino 1999). Members of this subfamily can be usually found cohabiting nests of other termites species, promoting organic matter decomposition and nutrient cycling (DieHl et al. 2005; cunHa & Morais 2010). There are only five genera of this subfamily in South America (constantino 2002a), of which only Anoplotermes pacificus Müller is considered a pest of Eucalyptus. Also, species of Aparatermes and Grigiotermes are considered pests of rice crops (reviewed in constantino 2002b). However, most species of this group helps in nutrient cycling and soil aeration, acting as primary consumers and decomposers (lavelle et al. 1997; BiGnell & eGGleton 2000; Holt & lepaGe 2000; Davies 2002). Thus, the occurrence of Apicotermitinae in sugarcane plantations seems to be important for the maintenance of soil quality, and the use of insecticides is unnecessary.

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Figure 2. Mean (± standard deviation) species accumulation curve of termite species collected in sugarcane plantations of 53 cities in the state of São Paulo, Brazil.

Figure 3. Species abundance distribution curve showing a Mandelbrot model distribution of termite species collected in sugarcane plantation in 53 cities of the state of São Paulo, Brazil.

Figure 4. Occurrence of termites (number of samples) in sugarcane plantations in 53 cities of the state of São Paulo. Observed and expected values according to Zipf-Mandelbrot model for the 22 taxa collected. The dashed arrow indicates the inflection point of the curve. Species at the left side were classified as common, and those at the right side were classified as rare.

Subfamily Termitinae: N. opacus (29.26%) was the most frequent among the common species. This species occurs from Ecuador to eastern Argentina and southern Brazil (krisHna & arauJo 1968; constantino 1998), it feeds on wood on the floor (constantino 1999) and is considered a pest in Eucalyptus (reviewed in constantino 2002b; contantino 2014) and sugarcane plantations (cHeaveGatti-Gianotto et al. 2011). Thus, the Brazilian System of Phytosanitary Agrochemicals (aGroFit 2012) recommends up to

12 possible options chemicals to control this species in sugarcane plantations.

Subfamily Syntermitinae: C. cumulans was common, with frequency of occurrence of 13.10%. The genus Cornitermes is widely distributed in South America, occurring from the Amazon basin to southern Brazil, extending to Paraguay and northeastern Argentina (eMerson 1952; constantino 1998). Most species build epigean nests, but some live in

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Figure 5. Geographical distribution of cities sampled in the state São Paulo showing the distribution of functional groups of termites, with ≥ 50% of wood-feeders and humus-feeders.

Figure 6: Correlation between bioclimatic and species dissimilarity (Partial Mantel Test r=0.13; P<0.01).

underground nests (constantino 1999). It feeds on plant material and it is often found in pastures (czepak et al. 2003; cunHa et al. 2006; valério 2006; carriJo et al. 2009), which are usually a homogeneous environment with no competitors (cunHa & Morais 2010). Cornitermes has been suggested to reduce grazing areas for livestock in the Brazilian state of Rio Grande do Sul (DieHl et al. 2005; FernanDes et al. 1998). However, other studies (czepak et al. 2003; ackerMan 2007) found that their epigean nests are not harmful, since they do not reduce the grazing area. Nonetheless, this genus is considered a pest in sugarcane plantations (reviewed in constantino 2002b; cHeaveGatti-Gianotto et al. 2011), and whose chemical control is recommended by aGroFit (2012). Two other genera of this subfamily, Procornitermes and

Syntermes, were rare in this study, although some authors have found that they might be pest in other cultures. Procornitermes occurs from southern Amazon, across Central Brazil and Bolivia to northern Argentina (cancello 1986) and its occurrence seems to be limited by climatic factors in northern South America (eMerson 1952). However, some species of this genus are considered pests in sugarcane, such as Proconitermes triacifer Silvestri (cHeaveGatti-Gianotto et al. 2011; aGroFit 2012; costantino 2002b) and Proconitermes striatus (Hagen) (aGroFit 2012). The genus Syntermes of the same subfamily was considered rare in this study. It occurs from northern South America to northern and northeastern Argentina, east of the Andes (constantino 1998) and feeds mainly on litter, being


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considered a pest in sugarcane, Eucalyptus, rice plantations, and pastures (reviewed in cosntantino 2002b). A previous study (MiranDa et al. 2004) recorded Syntermes nanus Constantino in sugarcane plantations in northeastern Brazil. However, the frequency of leaves attack does not cause significant losses.

Family Rhinotermitidae: The only Rhinotermitidae species recorded by us was H. sulcatus, which had a low occurrence frequency and was considered rare. The genus Heterotermes occurs from southern Mexico, including the Bahamas and West Indies, to northern Argentina, but H. tenuis has a wide distribution throughout South America (constantino 1998, 2001). It feeds on living or dead plant material, having been considered pest in several crops, mainly sugarcane and timber (HaiFiG et al. 2008). A previous study in São Paulo (alMeiDa & alves 1999) considered H. tenuis as the main pest in sugarcane plantations due to its wide distribution and high abundance. The estimated damage caused by this species can reach US$ 500/ha (Garcia 2004), including chemical control, for which up to 42 possible options chemicals can be used (aGroFit 2012). The low occurrence frequency of H. sulcatus we found (3.5%) may indicate a decline in its abundance due to the continuous use of insecticides over the last decade, which is interesting for commercial crops.

The remaining 18 taxa of termites collected in the sugarcane plantations of São Paulo and to samples were categorized as rare. However, we suggest that termite regional fauna should be maintained. According to oliveira & Del-claro (2005) and Del-claro (2008) interspecific ecological relationships and overlapping of niches are important for the maintenance of populations at low levels. carriJo et al. (2009) showed that habitat simplification in the “Cerrado” led to extinction of termite populations as well as other members of the fauna and flora for the loss of specific features due to the application of pesticides. According to sinGH & sinGH (2001) the abundance and composition of termite’s community respond differently to environments and insecticide use.

The influence of climatic variables on termite occurrence in sugarcane plantations. Environmental variables, such as altitude, temperature, and rainfall, besides local vegetation structure and complexity influence termite communities (collins 1980; GatHorne-HarDy et al. 2001; Davies 2002; inoue et al. 2006; Jones & eGGleton 2011). However, it is difficult to generalize distribution patterns of termites in South America (Jones & eGGleton 2011), because collections and studies are concentrated on a few regions of Guyana and Brazil, especially Amazonia, São Paulo, and Mato Grosso. Furthermore, a previous study (DieHl et al. 2014) suggests a positive relationship between species occurrence and altitude in different geomorphological regions of Rio Grande do Sul state in southern Brazil. However, their results were inconclusive due to the low number of collections in the state.

Here, climate variables influenced the distribution of four common taxa: N. opacus (wood-feeder), Apicotermitinae sp. 1 and 2 (humus-feeder), and C. cumulans (grass-litter feeder), but none of the 18 rare taxa. However, only humus-feeders and

grass-litter feeders were affected when we tested the influence of climatic variables on functional groups. Wood-feeders were not affected and intermediates were not tested due to low sample size.

There are many controversies about functional group classification of N. opacus. It was considered here a wood-feeder, but it has been defined as intermediate feeder by constantino (2002), wood-feeder by rezenDe (2012), and wood/humus-feeder by souza et al. (2012). This species has been found feeding on trees, trunks and roots, with soil nests in the Brazilian Cerrado (MatHeWs 1977). Some authors (e.g., sleaForD et al. 1996; Donovan et al. 2001) suggest that termite diet is distributed along a gradient of humification, from living timber to humus. This could explain the assignment of N. opacus to different functional groups, especially because the species behavior in some studies cited was based on field observations. Additionally, this would explain why the distribution of this species here was influenced by environmental variables, when tested along with rare species, when the reverse was true when tested clumped with wood-feeders.

A previous study (ackerMan et al. 2009) found a high frequency of occurrence of humus-feeders (57%) in less diverse agroforests and primary forests in Central Amazonia, suggesting that the ability of agroforests to support populations of humus-feeders could potentially have a positive effect on soil fertility in agroecosystems. Conversely, MiranDa et al. (2004) did not record humus-feeders in a sugarcane plantation in Northeastern Brazil.

Another study (palin et al. 2011) along an Amazon-Andes altitudinal gradient in Peru found that the diversity declined with increased elevation. However, functional groups responded differently to the upper distribution limit. For example, the distribution limit for humus-feeders was between 925 and 1,500 m asl, while for wood-feeders it was between 1,550 and 1,850 m asl. This pattern suggested that energy requirements of each group are a key factor shaping species occurrence associated with altitude and temperature.

The model that best fitted the species abundance distribution was Zipf-Mandelbrot. Following Wilson (1991) the presence of a species in this model depends on the previous physical condition and previous species presence. Specifically, pioneer species, requiring little previous conditions. Late successional species need more energy, time, and organization of the ecosystem before they can invade, justifying why these species are rare. These differences between pioneer and late successional species give a Zipf-Mandelbrot distribution.

Finally, it seems that continued use of insecticides had possibly reduced the abundance of some pest species, which are now rare, such as those of the genus Heterotermes. Contrarily to other studies, our results suggest that most termite species recorded is potentially beneficial for sugarcane plantations, given the high incidence of humus-feeders. We then reinforce the importance of associating ecology research to agricultural systems and pest control methods and suggest an in-depth Integrated Pest Management (IPM) analysis based on data on damage/injury coupled with cost/benefits of control.

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Appendix 1. Geographic coordinates of the cities with sugarcane plantations sampled in the state of São Paulo.

City Geographic coordinates City Geographic coordinates

Altinópolis 21°01’33”S; 47°22’26”W Luís Antônio 21°33’18”S; 47°42’14”W

Araras 22°21’25”S; 47°23’02”W Mineiros do Tietê 22°24’32”S; 48°27’03”W

Areiópolis 22°40’04”S; 48°39’54”W Motuca 21°30’28”S; 48°09’03”W

Bariri 22°04’26”S; 48°44’24”W Nova Europa 21°46’40”S; 48°33’39”W

Barra Bonita 22°29’42”S; 48°33’28”W Ourinhos 22°58’44”S; 49°52’15”W

Barrinha 21°11’38”S; 48°09’50”W Paulo de Faria 20°01’51”S; 49°22’58”W

Bebedouro 20°56’56”S; 48°28’44”W Pederneiras 22°21’07”S; 48°46’30”W

Boraceia 22°11’34”S; 48°46’44”W Pereira Barreto 20°38’16”S; 51°06’32”W

Botucatu 22°53’09”S; 48°26’42”W Piracicaba 22°43’30”S; 47°38’56”W

Brodósqui 20°59’27”S; 47°39’32”W Pitangueiras 21°00’32”S; 48°13’19”W

Cajuru 21°16’30”S 47°18’14”W Pradópolis 21°21’32”S; 48°03’57”W

Chavantes 23°02’20”S; 49°42’32”W Pratânia 22°48’28”S; 48°39’57”W

Cordeirópolis 22°28’55”S; 47°27’25”W Quatá 22°14’52”S; 50°41’52”W

Cravinhos 21°20’24”S; 47°43’44”W Rancharia 22°13’44”S; 50°53’34”W

Dois Córregos 22°21’57”S; 48°22’48”W Ribeirão Preto 21°10’40”S; 47°48’36”W

Guariba 21°21’36”S; 48°13’40”W Rincão 21°35’13”S; 48°04’15”W

Guatapará 21°29’49”S; 48°02’16”W Rio Claro 22°24’39”S; 47°33’39”W

Iacanga 21°53’24”S; 49°01’30”W Santa Cruz do Rio Pardo 22°53’56”S; 49°37’58”W

Icém 20°20’31”S; 49°11’42”W Santa Rosa do Viterbo 21°28’22”S; 47°21’46”W

Igaraçu do Tietê 22°30’32”S; 48°33’28”W Santo Antônio da Alegria 21°05’13”S; 47°09’03”W

Ilha Solteira 22°30’32”S; 48°33’28”W São Manuel 22°43’51”S; 48°34’15”W

Ipaussu 23°03’25”S; 49°37’33”W São Pedro Turvo 22°44’49”S; 49°44’24”W

Iracemápolis 22°34’51”S; 47°31’08”W São Simão 21°28’44”S; 47°33’03”W

Itapura 20°38’45”S; 51°30’32”W Serra Azul 21°18’39”S; 47°33’57”W

Jaú 22°17’45”S; 48°33’28”W Serrana 21°12’39”S; 47°35’45”W

Leme 22°11’09”S; 47°23’24”W Tabatinga 21°43’01”S; 48°41’16”W

Lençóis Paulista 22°35’56”S; 48°48’00”W

Appendix 2. List of macroclimatic variables obtained from World Clim (http://www.worldclim.org)

Macroclimatic variablesBIO1 Annual Mean Temperature

BIO2 Mean Diurnal Range (Mean of monthly (max temp - min temp))

BIO3 Isothermality (BIO2/BIO7) (* 100)

BIO4 Temperature Seasonality (standard deviation *100)

BIO5 Max Temperature of Warmest Month

BIO6 Min Temperature of Coldest Month

BIO7 Temperature Annual Range (BIO5-BIO6)

BIO8 Mean Temperature of Wettest Quarter

BIO9 Mean Temperature of Driest Quarter

BIO10 Mean Temperature of Warmest Quarter

BIO11 Mean Temperature of Coldest Quarter

BIO12 Annual Precipitation

BIO13 Precipitation of Wettest Month

BIO14 Precipitation of Driest Month

BIO15 Precipitation Seasonality (Coefficient of Variation)

BIO16 Precipitation of Wettest Quarter

BIO17 Precipitation of Driest Quarter

BIO18 Precipitation of Warmest Quarter

BIO19 Precipitation of Coldest Quarter

http://www.worldclim.org


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Appendix 3. Cities in the states of São Paulo, Brazil, whose sugarcane plantations had a frequency of occurrence ≥ 50% for humus-feeders and wood-feeders.

Frequency of occurrence of functional groups of termites

≥ 50% humus-feeders ≥ 50% wood-feeders

Bariri

Botucatu

Chavantes

Iacanga

Icem

Igaraçú do Tietê

Ilha Solteira

Itapura

Lençóis Paulista

Mineiros do Tietê

Paulo de Faria

Pederneiras

Pereira Barreto

Pratânia

Santa Cruz do Rio Pardo

Santa Rosa do Viterbo

Altinópolis

Areiopólis

Bebedouro

Brodósqui

Cajurú

Dois Córregos

Guariba

Guatapara

Luis Antônio

Ourinhos

Piracicaba

Pitangueiras

Ribeirão Preto

Rincão

Rio Claro

Santo Antônio da Alegria

Serra Azul

Tabatinga

ACKNOWLEDGMENTS

We would like to thank “Pontifícia Universidade Católica de Campinas” for providing working space and research grants. “Centro de Tecnologia Canavieira” and the plantation owners allowed access to their land. Technicians helped in fieldwork and undergrad biology students from “PUC-Campinas” helped in sample sorting. SISBIO provided collecting license (#12205-1). People from “Laboratório de Isoptera of the Museu de Zoologia of the Universidade de São Paulo” (MZUSP), especially Dr. Eliana M. Cancello and Dr. Maurício M. Rocha, helped with species identification. Thiago Gonçalves-Souza provided useful statistical advice and commented on a previous version of this manuscript. Diogo B. Provete reviewed the English language. Elena Diehl critically read the first draft.

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Análise Faunística e Flutuação Populacional da Dipterofauna de Ecossistemas da Área de Proteção

Ambiental do Araripe, Barbalha, CEFrancisco Roberto de Azevedo¹, Raul Azevedo¹, Cícero Antônio Mariano dos Santos²,

Eridiane Silva Moura² & Daniel Rodrigues Nere³

1. Universidade Federal do Cariri, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]. 2. Universidade Federal de Viçosa, e-mail: [email protected], [email protected]. 3. Secretaria de Desenvolvimento Agrário, e-mail: [email protected].

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En

tom

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l

Resumo. Os Diptera podem ser hematófagos, detritívoros, vetores de doenças, pragas importantes de plantas cultivadas, predadores ou parasitoides de insetos-praga. Algumas espécies polinizam plantas importantes e outras atacam ervas daninhas. Objetivando verificar a análise faunística e a flutuação populacional desses insetos nos ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe, em Barbalha-CE, foram realizadas coletas semanais na estação seca e chuvosa, por meio da armadilha McPhail, iscada com suco de goiaba. Os Sarcophagidae e Drosophilidae são as famílias mais abundantes tanto na estação seca como na chuvosa, nos quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe. Os Sarcophagidae dominam e ocorrem frequente e constantemente em todos os ecossistemas da estação seca da Área de Proteção Ambiental do Araripe, enquanto que os Drosophilidae apesar de dominarem e ocorrerem constantemente, são mais frequentes na área agrícola e no Arajara Park devido à ação antrópica que altera esses ecossistemas para a implantação de culturas agrícolas e áreas de lazer. Os Drosophilidae dominam e ocorrem frequente e constantemente em todos os ecossistemas da estação chuvosa da Área de Proteção Ambiental do Araripe, enquanto que os Sarcophagidae, apesar de dominarem e ocorrerem constantemente, são mais frequentes na área agrícola e na mata úmida devido à ação antrópica obtida pelas irrigações das culturas agrícolas da área agrícola associada com maior umidade pelo microclima favorável encontrado na mata úmida. Os picos populacionais dos dípteros que predominam nos ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe ocorrem nos meses chuvosos associados a baixas temperaturas.

Palavras-chave: Antropização; Coleta de insetos; Diversidade de insetos; Moscas.

Faunal Analysis and Populational Fluctuation of Dipterofauna of Ecosystems from Área de Proteção Ambiental do Araripe

Abstract. Diptera can be hematophagous, scavenger, and transmitter diseases, important pest to cultivated plants, predators or parasitoids of pest-insects. Some are pollinate important plants and others attack weeds. Aiming to evaluate the faunal analysis and populational fluctuation of these insect at ecosystems of “Área de Proteção Ambiental do Araripe” in Barbalha-CE, weekly surveys were been realized during dry and wet season using McPhail traps, using guava juice as a bait. Sarcophagidae and Drosophilidae were more abundant in dry and rainy season, with a major number of individuals collected during a rainy season in each ecosystem of the “Área de Proteção Ambiental do Araripe”. The Sarcophagidae family dominates and occurs frequently and constantly in all ecosystems of dry season, while individuals of Drosophilidae, despite of be dominant and occurs constantly, are more frequent in agricultural area and Arajara Park due to anthropogenic action which changes these ecosystems for insert agricultural cultures and recreational areas. Drosophilidae dominates and occurs frequently and constantly in all ecosystems during rainy season, while Sarcophagidae in despite of dominate and occurs constantly, are more frequent at agricultural area and humid forest due anthropogenic action got by irrigations associated with a major humidity caused by favorable microclimate founded in rainforest. The Diptera populations picks predominate in all ecosystems of the “Área de Proteção Ambiental do Araripe” occurs at rainy months associated if low temperatures.

Keywords: Anthropization; Collection of insects; Flies; Insect diversity.

_____________________________________s Diptera são relativamente pequenos, de corpo mole, alguns são minúsculos, porém muitos têm grande importância econômica. Os pernilongos, borrachudos,

mosquitos-pólvora, mutucas e moscas-de-estábulos sugam o sangue e constituem pragas sérias de humanos e animais. A maioria das moscas hematófagas e algumas moscas detritívoras, como as moscas domésticas e as varejeiras são vetores de doenças. Os organismos causadores de malária, febre tifoide, disenteria e outras doenças são transportados e distribuídos por espécies de Diptera. Algumas moscas, como as moscas das frutas são pragas importantes de culturas agrícolas. No entanto, existem moscas detritívoras úteis, assim como, predadores ou parasitoides de insetos-praga. Algumas polinizam plantas importantes e outras atacam ervas daninhas (tripleHorn & JoHnson 2011).

De acordo com silveira neto (1995), a análise faunística permite a avaliação do impacto ambiental, tendo por base espécies de insetos como indicadores ecológicos, observando-se que há interferência

na fauna entomológica da comunidade analisada devido às mudanças e destruição da vegetação, fato este que vem sendo observado nos últimos anos na APA-Araripe devido à exploração imobiliária, turismo, mineração e outras ações antrópicas. Assim, os inventários de levantamento e identificação de insetos nos ecossistemas permitem as prevenções ou remediações de impactos nos diferentes ambientes. Isto caracteriza a importância destes estudos a fim de que se identifiquem certas famílias bioindicadoras potenciais. Pois assim, à medida que ocorre o resgate da diversidade e equilíbrio ambiental também os insetos respondem em diversidade e densidade, cumprindo a sua função indicadora (Wink et al. 2005).

Ferraz (2011) informa que estudos de ecologia de dípteros em ambientes florestais fragmentados apresentam-se ainda em pequeno número, portanto levantamentos da biodiversidade de áreas florestais são fundamentais, principalmente, para conhecer as espécies e/ou famílias que ocupam esses habitats, seus padrões



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Análise Faunística e Flutuação Populacional da Dipterofauna… Azevedo et al.

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de distribuição (biogeografia), identificar aquelas que podem atuar como bioindicadoras ambientais e conhecer a dispersão e a adaptabilidade das exóticas, fornecendo informações fundamentais para a elaboração de políticas de conservação. Por isso, levantamentos faunísticos de Diptera na região Neotropical são essenciais, pois apenas uma pequena parte da diversidade biológica do grupo é conhecida, com estimativas de que o número de espécies de dípteros seja muitas vezes maior que a quantidade conhecida (tauHyl & GuiMarães 2012).

Alguns trabalhos têm mostrado que esses insetos podem indicar ação antrópica como a alteração da paisagem natural em uma área de Floresta Atlântica que gera mudanças que favorecem o desenvolvimento e proliferação de determinadas espécies de Culicidae (anJos & navarro-silva 2008). Efeitos de borda de fragmento florestal sobre populações de Calliphoridae (FurusaWa & cassino 2006; Ferraz et al. 2010). Padrões populacionais de Tephritidae em um fragmento de floresta semidecídua (pereira 2008).

Considerando-se que os ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe são peculiares, devido à sua diversidade e origem a partir de outras grandes regiões fitogeográficas, objetivou-se com essa pesquisa realizar uma análise faunística dos dípteros nesses ecossistemas e verificar a flutuação populacional das famílias mais abundantes, utilizando a armadilha tipo McPhail.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. A pesquisa foi realizada na Área de Proteção Ambiental da Chapada do Araripe, em Barbalha-CE, de 03 de setembro de 2010 a 22 de fevereiro de 2011 (estação seca) e de 01 de março a 30 de agosto de 2011 (estação chuvosa).

Foram avaliados quatro ecossistemas, sendo uma Mata úmida, um Fragmento de mata, uma Área agrícola e uma Área de lazer (Arajara Park). A Mata úmida (07º13’56”S e 39º22’12,7”W), pertencente ao bioma da Floresta Subperenifólia Tropical Pluvio-Nebular, com 1.063.000 ha, com alto grau de conservação, constituído por vegetação lenhosa de médio porte, com alguns elementos com dossel alcançando até 15 m, apresentando um sub-bosque composto por regeneração natural, muito densa. O Fragmento de mata (07º10’47”S e 39º23’00”W), também do bioma Floresta Subperenifólia Tropical Pluvio-Nebular, com 16,94 ha, apresenta-se bastante antropizado e continha áreas desmatadas para a criação de gado, havendo pastos de capim elefante (Pennisetum purpureum Schumacher), riachos com

terrenos pedregosos, solo arenoso e plantas arbustivas. A Área agrícola (07º19’50,5”S e 39º24’40,9”W), com 9,68 ha, continha laranjeiras (Citrus sinensis [L.] Osbeck), mangueiras (Mangifera indica L.), coqueirais (Cocos nucifera L.) e bananeiras (Musa spp.), além do cultivo do milho (Zea mays L.), feijão (Vigna unguiculata [L.] Walp.), mandioca (Manihot esculenta Crantz) e hortaliças como coentro (Coriandrum sativum L.), pimentão (Capsicum annuum L.) e cenoura (Daucus carota L.) na estação chuvosa, além da criação de animais domésticos como galinhas, patos e porcos. O Arajara Park (07º19’59,1”S e 39º24’39,3”W) com 76 ha, continha mata úmida preservada e também locais com chalés, restaurante, tapiocarias, pesque-e-pague, parques aquáticos, trilhas, além de grutas e nascentes que percorriam todo o balneário.

Armadilhas e coletas. Foram instaladas quatro armadilhas em cada tipo de ecossistema, dispostas em duas fileiras de duas armadilhas, espaçadas de 50 m uma da outra (2.500 m2 de área amostrada), tendo como isca atrativa, 400 mL de suco de goiaba a 25% + 10% de açúcar cristal e elas foram instaladas dentro da copa das árvores e/ou arbustos, em local sombreado e a uma altura média de 2,0 m do solo.

Em cada amostragem semanal (N=4), as armadilhas permaneceram operantes por sete dias e a coleta dos insetos foi feita semanalmente, com concomitante substituição da isca atrativa. Ao todo, realizaram-se quatro coletas mensais em cada ecossistema e em cada estação do ano, totalizando 24 coletas/estação, sendo, portanto, feitas coletas durante o ano inteiro. Os insetos coletados foram identificados em nível de ordem e família, utilizando-se chaves ilustradas de identificação (Buzzi 2008; tripleHorn & JoHnson 2011).

Análise faunística. Os ecossistemas foram comparados através dos seguintes índices faunísticos: frequência, dominância, abundância e constância (silveira neto et al. 1976) e os cálculos realizados por meio de planilhas do programa Excel.


Índices faunísticos dos dípteros coletados na estação seca. Nos quatro ecossistemas foi amostrado, na estação seca, um total de 14 famílias da ordem Diptera, sendo a família Sarcophagidae a mais numerosa, seguida de Drosophilidae (Tabela 1). Dos 62.421 indivíduos capturados nessa estação, 34,51% foram encontrados no fragmento, 31,45% na área agrícola, 19,62% na mata úmida e 14,42% no Arajara Park. Foram encontrados 7.929 indivíduos de Otitidae, bem representados

Tabela 1. Número total de indivíduos das famílias de Diptera capturadas na estação seca nos quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe, Barbalha-CE, de 03 de setembro de 2010 a 22 de fevereiro de 2011.

Ecossistemas

FamíliasFragmento de

mataÁrea agrícola Mata úmida Arajara Park Total

Bibionidae 123 80 10 66 279Bombyliidae 0 0 0 4 4Calliphoridae 2.505 1.867 680 402 5.454Chloropidae 665 675 145 265 1.750Dolychopodidae 2 0 0 2 4Drosophilidae 4.919 6.652 1.562 3.362 16.495Lonchaeidae 114 75 1 22 212Micropezidae 95 33 22 64 214Muscidae 2.415 2.796 460 1.064 6.735Otitidae 2.910 933 3.539 547 7.929Sarcophagidae 6.560 5.311 4.214 2.640 18.725Stratiomyiidae 0 0 1 1 2Tephritidae 1.230 1.202 383 562 3.377Tipulidae 2 5 1.232 2 1.241

Total 21.540 19.629 12.249 9.003 62.421


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por Euxesta spp., devido à presença de gramíneas em todos os ecossistemas, principalmente na área agrícola em decorrência da presença da cultura do milho, já que é uma praga que ataca grãos em formação. De acordo com Souto et al, 2011, esse inseto tem distribuição tropical e subtropical no hemisfério ocidental e do mesmo modo tem sido considerada uma das principais pragas agrícolas da cultura do milho junto com Helicoperva zea (Boddie) e Spodoptera frugiperda (Smith). Os danos das larvas da mosca às gramíneas incluem o consumo dos estilo-estigmas, reduzindo a polinização; ausência de grãos na ponta da espiga devido ao alimento da larva; destruição dos grãos em desenvolvimento; aumento da vulnerabilidade da espiga a patógenos e redução da qualidade do grãos (Gallo et al. 2002).

Foram coletados 6.735 indivíduos de Muscidae e 5.454 de Calliphoridae. Os muscídeos são um grupo grande com 620 espécies e seus membros estão em quase todos os lugares e muitos são pragas importantes. A mosca doméstica desenvolve-se em todos os tipos de sujeiras e frequentemente é muito abundante, transmitindo febre tifoide, disenteria, bouba, antraz e algumas formas de conjuntivite. A mosca da face é uma praga importante do gado, assim como, a mosca do estábulo e a do chifre (tripleHorn & JoHnson 2011).

Já os califorídeos têm um importante papel na ciclagem de nutrientes no ambiente terrestre, uma vez que suas larvas atuam como decompositoras da matéria orgânica. Esta característica pode ser utilizada para estudos de entomologia forense (Moura et al. 1997) e acelerando processos de cicatrização na terapia larval (neves 2005). Podem atuar também como polinizadores (silva et al. 2001), veiculadores de patógenos (GreenBerG 1973) e agentes causadores de miíases em vertebrados vivos (GuiMarães et al, 1983). Esses dípteros possuem grande capacidade de adaptação ao ambiente modificado pelo homem, sendo algumas espécies classificadas como sinantrópicas (FurusaWa & cassino 2006). Como existiam animais domésticos e/ou silvestres em estado de decomposição nesses ecossistemas, isso explica a grande abundância dessas duas famílias. Algumas espécies de moscas hematófagas da família Muscidae, como Stomoxys calcitrans L., apresentam pouca especificidade quanto aos seus hospedeiros alimentando de diversas espécies de mamíferos e aves (Bittencourt & Moya BorJa 2000) e como se trata de áreas propensas a existência de diversas espécies dos animais citados, justifica-se assim, o número de muscídeos coletados que foram atraídos pela substância açucarada do suco de goiaba e não pela sua preferência natural que é a hematofagia.

No entanto, apenas 3.377 indivíduos de Tephritidae foram constatados, quando comparado com as demais famílias. Os adultos dos tefritídeos são encontrados em flores ou na vegetação e são conhecidas como moscas-das-frutas, cujas larvas são fitófagas, alimentando-se de vários tipos de frutas (tripleHorn & JoHnson 2011). Provavelmente existiam nesses ecossistemas frutas hospedeiras cultivadas e/ou silvestres em processo de frutificação e/ou maturações que por sua vez fizeram com que as populações desses insetos se tornassem mais dispersas e não fossem tão atraídos pelo suco de goiaba.

Apesar das armadilhas McPhail terem sido desenvolvidas com o objetivo de capturar e monitorar moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) (ucHôa-FernanDes et al. 2003) devido ao odor exalado pelos diversos tipos de atrativos utilizados (steyskal 1977), diversos trabalhos têm demonstrado a eficiência de captura de outras famílias de Diptera, assim como outras ordens de insetos, tais como Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera. Na região do Cariri cearense, azeveDo et al. (2011) coletaram diferentes ordens e famílias de insetos na Floresta Nacional do Araripe, dentre elas, Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera, exemplificando assim a capacidade que essa armadilha de capturar uma grande diversidade de insetos. santos et al. (2012) coletaram 83.127 insetos utilizando essa mesma armadilha. Além dos dípteros, outras ordens foram capturadas como os

Coleoptera/Hymenoptera (7 famílias), Hemiptera (6 famílias), Orthoptera (4 famílias) e Neuroptera/Blattodea (1 família), no mesmo bioma estudado pelos autores citados anteriormente.

Na presente pesquisa observou a captura de alguns insetos de grande porte como mariposas e borboletas que morreram por não conseguir sair da mesma. Devido ao intervalo de tempo entre as coletas (sete dias), tais indivíduos entraram em estado de putrefação, contribuindo assim como atrativo para Calliphoridae. A abundância elevada desses insetos nas armadilhas se deve ao comportamento alimentar dos mesmos, visto que são os maiores consumidores de carcaças de animais e por permanecerem na carcaça em decomposição por longos períodos (Braack 1987; catts & GoFF 1992).

No fragmento, os dípteros da família Sarcophagidae foram os mais frequentes (30%), seguida de Drosophilidae (23%) e Otitidae (14%). Todas essas famílias foram dominantes e constantes, mas somente Otitidae foi muito abundante (Tabela 2). Dentro dessa família temos a morfoespécie Euxesta spp. que ataca um número variado de espécies de gramíneas e como nesse ecossistema existia uma grande plantação de capim elefante (Pennisetum purpureum Schum), isso explica a sua grande abundância por ser um ambiente modificado pelo homem para a criação de gado de leite. Por ser um ecossistema habitado também por alguns animais silvestres, já que é uma transição da mata úmida e apresenta frutos característicos da região, os sarcofagídeos e drosofilídeos têm sua função biológica na decomposição da matéria orgânica do fragmento, porque atuam sobre carcaças de animais silvestres e sobre frutos fermentados, respectivamente.

Os maiores picos populacionais dos sarcofagídeos e drosofilídeos ocorreram nos meses de janeiro e fevereiro em decorrência das maiores precipitações de 351,5 e 294,2 mm, respectivamente, associadas às baixas temperaturas de 25,95 e 25,4 oC, respectivamente (Figura 1). Dias et al, (1984) ressaltam que a umidade local do solo influencia a velocidade da decomposição da matéria orgânica tornando o ambiente mais propício para sarcofagídeos, desse modo, contribuindo assim para a dominância dos espécimes dessa família.

Como no Cariri cearense existe uma grande diversidade de frutos silvestres, como o pequi (Caryocar brasiliense Cambess.), a seriguela (Spondias purpurea L.), o cajá (Spondias lutea L.), o araçá (Psidium araca Raddi), a mangaba (Hancornia speciosa Gomes), o juazeiro (Ziziphus joazeiro Mart.), a carnaúba (Copernicia prunifera (Mill.) H.E. Moore), o maracujá (Passiflora edulis Sims) e outras, isso faz com que esses insetos tenham grande importância na ciclagem de nutrientes, nesse ecossistema da estação seca.

Os Calliphoridae e Muscidae encontrados com frequências de 12% e 11%, respectivamente, foram constantes no fragmento e apesar da primeira estar dispersa e a segunda ser de ocorrência comum, são insetos necrófagos e juntamente com os sarcofagídeos, são os primeiros a chegarem às carcaças dos animais, minutos após a morte, para a realização de oviposições e alimentação dos adultos (sMitH 1986), permanecendo na carcaça ao longo dos estádios de decomposição (catts & GoFF 1992). Como no fragmento existe uma grande diversidade de animais silvestres mortos é de suma importância a presença dessas famílias para a ciclagem de energia no ecossistema. Tal importância dos califorídeos e respectiva abundância podem ser exemplificadas no trabalho de leanDro & D’alMeiDa (2005), onde esses insetos representaram mais de 65% dos espécimes encontrados. Famílias como Calliphoridae e Sarcophagidae vêm sendo utilizadas em estudos de cunho ecológicos, visando determinar os “Efeitos de Borda” em fragmentos florestais. Desse modo, por meio do Índice de Sinantropia utilizado por FurusaWa & cassino (2006), foi possível associar a composição da fauna de Calliphoridae de um fragmento de mata secundária associado aos efeitos de borda. Mais recente, a ocorrência de determinados gêneros como

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Chrysomya tem sido utilizada como bioindicador, devido ao seu alto índice de sinantropia, atuando assim como indicador de ambientes antropizados (BarBosa et al. 2014).

Os Tephritidae com 6% de frequência também foram constantes e muito abundantes; são insetos conhecidos como moscas das frutas, pois são frugívoras, atacando um grande número de frutos hospedeiros, cultivados e silvestres. No entorno do fragmento, os produtores familiares cultivam frutas tropicais, dentre as quais se destaca a goiaba. De acordo com azeveDo et al. (2010), as espécies Anastrepha zenildae Zucch, Anastrepha obliqua (Macquart),

Anastrepha fraterculus (Wiedemann), Anastrepha sororcula Zucch e Ceratitis capitata (Wiedemann) são comuns no Cariri, atacando não somente essa fruta, mas também outras da região. As demais famílias apresentaram baixíssimas frequências e foram não dominantes, dispersas e de ocorrência acidental e algumas estiveram ausentes (Tabela 2).

Na área agrícola, os Drosophilidae foram mais frequentes (34%) (Tabela 2), pelo fato desse ecossistema apresentar um maior número de frutos oriundos de fruteiras cultivadas em processo de fermentação, quando comparado com o fragmento, onde

Tabela 2. Análise faunística das famílias de Diptera capturadas na estação seca em quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe, Barbalha-CE, de 03 de setembro de 2010 a 22 de fevereiro de 2011.

Ecossistemas

FamíliasFragmento de mata Área agrícola Mata úmida Arajara Park

F (%) D A C F (%) D A C F (%) D A C F (%) D A C

Bibionidae 1% nd r ace 0% nd r ace 0% nd r aci 1% nd r ace

Bombyliidae 0% nd o 0 0% 0 o 0 0% 0 o 0 0% nd r aci

Calliphoridae 12% nd d cte 10% D d cte 6% nd d cte 4% nd c cte

Chloropidae 3% nd r cte 3% D ma cte 1% nd c ace 3% nd d cte

Dolychopodidae 0% nd ma aci 0% 0 o 0 0% 0 o 0 0% nd r aci

Drosophilidae 23% D r cte 34% D r cte 13% nd d ace 37% D ma cte

Lonchaeidae 1% nd r cte 0% nd abu cte 0% nd r aci 0% nd r ace

Micropezidae 0% nd c ace 0% nd d aci 0% nd ma ace 1% nd r ace

Muscidae 11% nd c cte 14% D ma cte 4% nd ma cte 12% D a cte

Otitidae 14% D ma cte 5% nd d cte 29% D r cte 6% nd c cte

Sarcophagidae 30% D c cte 27% D r cte 34% D d cte 29% D ma cte

Stratiomyiidae 0% nd o 0 0% 0 o 0 0% nd c aci 0% nd r aci

Tephritidae 6% nd ma cte 6% nd r cte 3% nd ma cte 6% nd c cte

Tipulidae 0% nd r aci 0% nd r aci 10% nd r aci 0% nd r aci

F = Frequência; D = Dominância: D = dominante; nd = não dominante; A = Abundância: c = comum; d = dispersa; ma = muito abundante; r = rara; C = Constância: cte = constante; ace = acessória; aci = acidental; o = sem ocorrência.

Figura 1. Flutuação populacional das famílias de dípteros que predominaram nos quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental. A – Arajara Park; B – Área agrícola; C – Mata úmida; D – Fragmento de mata.

A B

DC


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só existiam praticamente frutos silvestres. A maior densidade populacional ocorreu no mês de fevereiro devido a uma maior pluviosidade (294,2 mm) associada a uma menor temperatura (25,4 oC). Alguns drosofilídeos são endêmicos de certas regiões e outros são cosmopolitas, sendo que muitas vezes se dispersam em associação às atividades humanas (tiDon-sklorz & sene 1999). Isso explica a maior porcentagem desses insetos nessa área, onde há a intervenção humana no cultivo de fruteiras.

Os Sarcophagidae (27%) apresentaram frequência próxima à do fragmento (30%), já que nessa área existiam muitos animais domésticos como porcos, gado, jegues, cavalos, galinhas, patos e outros. Os Muscidae e Calliphoridae também demonstraram frequências próximas às do fragmento (Tabela 2), em virtude também da presença desses animais, já que são insetos de importância médico-veterinária (Gallo et al. 2002).

Essas quatro famílias foram dominantes e constantes, mas somente Muscidae foi muito abundante devido à proximidade da área com as residências e animais domésticos. As moscas das frutas apresentaram a mesma frequência do fragmento e os Chloropidae, apesar da baixa frequência (3%), dominaram a área, foram muito abundantes e constantes (Tabela 2). São conhecidas como moscas “lambe olhos” e se alimentam de secreções de animais (tripleHorn & JoHnson 2011), o que explica os altos índices faunísticos dessa família.

Os Otitidae (5%), apesar de constantes, devido à presença de capim elefante e outras gramíneas para alimentar o gado, foram não dominantes e dispersos na área, enquanto que as demais famílias estiveram ausentes (Tabela 2).

Na mata úmida, a família mais frequente foi Sarcophagidae (34%) (Tabela 2), devido à presença de carcaças de animais silvestres mortos em processo de decomposição. Também com maiores picos populacionais nos meses de janeiro e fevereiro (Figura 1). A porcentagem de drosofilídeos foi menor em virtude da menor quantidade de frutos em fermentação, quando comparado com o fragmento e a área agrícola. Os Tipulidae apresentaram 10% de frequência e vivem principalmente em habitats úmidos e com vegetação abundante (tripleHorn & JoHnson 2011), condições estas encontradas na mata úmida. Ao coletar dípteros em um fragmento de transição entre cerrado e mata úmida, tauHyl & GuiMarães (2012), constataram que a família Tipulidae estava entre as mais frequentes ao longo das quatro estações do ano, junto com outras famílias, exemplificando a complexidade e distribuição das famílias ao longo do ano, corroborando com os resultados obtidos por silva et al. (2011). As moscas-das-frutas apesar de muito abundantes e constantes apresentaram a metade da frequência dos ecossistemas anteriores e não dominaram nesse ecossistema, devido à menor quantidade de frutos silvestres. As demais famílias apresentaram baixíssimas frequências e foram não dominantes, dispersas e de ocorrência acidental e algumas não estiveram presentes (Tabela 2).

No Arajara Park, a família mais frequente foi Drosophilidae (37%), com frequência próxima à da área agrícola (34%), haja vista que nesse ecossistema a presença de turistas trazendo ou consumindo frutas atrai esses insetos, indicando ação antrópica, seguida dos Sarcophagidae (29%), com frequências similares à dos ecossistemas anteriores, assim como os Muscidae (12%) e Tephritidae (6%) (Tabela 2). As três primeiras famílias foram dominantes, mas somente Drosophilidae e Sarcophagidae foram muito abundantes e todas foram constantes. As demais famílias apresentaram baixíssimas frequências e foram não dominantes, dispersas e de ocorrência acidental e algumas estiveram ausentes (Tabela 2).

Índices faunísticos dos dípteros coletados na estação chuvosa. Nessa estação e nos quatro ecossistemas foi amostrado um total de 11 famílias da ordem Diptera, três a menos do que foi encontrado na estação seca, sendo a família Drosophilidae

a mais numerosa, seguida de Sarcophagidae (Tabela 3). Essa diminuição da abundância amostrada pode ser explicada pela presença de acontecimentos atípicos, conforme citado por oliveira et al. (2008), visto que a literatura científica registra que em várias comunidades de insetos, as suas populações e riquezas, tendem a aumentar com o início das chuvas, bem como o início de suas atividades, de acordo com WolDa (1988). Esse aumento da atividade pode ser exemplificado pelo aumento da abundância da família Drosophilidae, visto que se capturou quase o dobro de drosofilídeos (30.550) quando comparado com a estação seca (16.495), o que indica que esses insetos preferem ambientes úmidos. Já os sarcofagídeos, califorídeos e tefritídeos apresentaram números semelhantes entre as estações, não apresentando, portanto, preferência por uma delas. Dos 70.352 indivíduos capturados na estação chuvosa, 46,63% foram encontrados no fragmento, 22,31% no Arajara Park, 20,32% na área agrícola e 10,74% na mata úmida. Observa-se nessa estação um menor número de famílias, mas, no entanto, foi encontrado um maior número de indivíduos da ordem Diptera.

No fragmento, os dípteros da família Drosophilidae foram os mais frequentes (49%), seguido por Sarcophagidae (29%). Os maiores picos populacionais dessas famílias deu-se nos meses de março e abril em condições climáticas de altas precipitações (257,6 e 84 mm, respectivamente) e temperaturas elevadas (26,2 e 26oC, respectivamente). Nessa estação e nesse ecossistema, os drosofililídeos dobraram a sua frequência, quando comparada com a estação seca (23%), enquanto que os sarcofagídeos permaneceram praticamente com a mesma frequência (30%). Essas duas famílias foram dominantes e constantes, enquanto que a primeira foi rara e a segunda dispersa (Tabela 4).

Os Calliphoridae só apresentaram 7% de frequência, quase a metade da encontrada na estação seca que foi de 12%, ocorrendo a metade para os Tephritidae. A literatura registra que os califorídeos sofrem forte influência sazonal das variações climáticas (Ferreira & lacerDa 1993). Ao delimitar os efeitos da sazonalidade para populações de Cochliomyia macellaria (Fabricius) (Calliphoridae) em um ecossistema de Cerrado, GoMes et al. (2000), encontrou picos populacionais durante o aumento da temperatura e início das chuvas. Situação semelhante da encontrada na presente pesquisa. Contudo, por sua vez, para um ecossistema inserido em um fragmento florestal no Rio de Janeiro não foi encontrada correlação positiva entre a abundância dos califorídeos e a pluviosidade (Ferraz et al. 2010). Acredita-se que essa família tenha preferência pela estação seca ao invés da chuvosa, contrariando com os resultados obtidos por leanDro & D´alMeiDa (2005), no qual a maior abundância foi obtida no período chuvoso de sua respectiva área de pesquisa. As demais famílias apresentaram baixíssimas frequências e foram não dominantes, dispersas e de ocorrência acidental e algumas não estiveram presentes.

A ausência de correlação positiva entre a variação da abundância em função da temperatura e pluviosidade contrasta com os resultados obtidos por tauHyl & GuiMarães (2012), no qual os autores encontraram um aumento significativo da abundância de dípteros em função da temperatura e pluviosidade, indicando como uma possível justificativa no aumento das condições de forrageamento na área de pesquisa. Contudo, tratando-se de grupos específicos como a família Calliphoridae, pode-se observar que o aumento da precipitação diminui a densidade e a atividade (MarinHo et al. 2006).

No Arajara Park, novamente os dípteros da família Drosophilidae (50%) e Sarcophagidae (22%) foram os mais frequentes, no entanto, os Tephritidae dobraram a sua frequência, atingindo 7%. Isso se deve provavelmente à presença de frutos silvestres e/ou cultivados em processo de maturação já que é um ecossistema que sofreu ação do homem. As demais famílias apresentaram baixíssimas frequências e foram não dominantes, dispersas e de ocorrência acidental e algumas estiveram ausentes (Tabela 4).

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Na área agrícola novamente os dípteros da família Drosophilidae (31%) e Sarcophagidae (33%) foram os mais frequentes, com frequências bem próximas uma da outra, mas com redução da primeira e aumento da segunda família, quando comparado com o Arajara Park, também com maiores picos populacionais nos meses de março e abril (Figura 1). Os Calliphoridae e Muscidae apresentaram a mesma frequência (9%) e os Tephritidae praticamente mantiveram a sua (6%) (Tabela 4). Tal redução da frequência observada para Calliphoridae e Muscidade pode ser justificada pela abundância de Sarcophagidae, visto que tal família promove reduções significativas em dípteros encontrados em fezes de gado, como demonstrado por MenDes & linHares (2002).

As quatro primeiras famílias foram dominantes e constantes, mas somente Muscidae foi muito abundante em virtude da proximidade da área com residências e criações de animais, indicando ambiente modificado pelo homem, concordando com o trabalho de leanDro & D’alMeiDa (2005). Apesar da baixa frequência dos Chloropidae (4%), também foram muito abundantes e constantes, já que se alimentam de secreções de animais que são criados na área agrícola, indicando a presença de animais no ecossistema avaliado em condição chuvosa.

Na mata úmida os dípteros da família Sarcophagidae foram mais frequentes (38%), devido à presença de carcaças de animais silvestres mortos, com maior pico populacional no mês de

março (Figura 1), seguida de Drosophilidae (30%) devido aos frutos silvestres em processo de fermentação, com frequências próximas às da área agrícola (Tabela 4). Os Calliphoridae e Otitidae apresentaram a mesma frequência (9%) e os Chloropidae atingiram a maior frequência nesses ecossistemas (6%), quando comparado com os demais.

Os Sarcophagidae e Drosophilidae são as famílias mais abundantes tanto na estação seca como na chuvosa, nos quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe.

Os Sarcophagidae dominam e ocorrem frequente e constantemente em todos os ecossistemas da estação seca da Área de Proteção Ambiental do Araripe, enquanto que os Drosophilidae apesar de dominarem e ocorrerem constantemente, são mais frequentes na área agrícola e no Arajara Park devido à ação antrópica que altera esses ecossistemas para a implantação de culturas agrícolas e áreas de lazer.

Os Drosophilidae dominam e ocorrem frequente e constantemente em todos os ecossistemas da estação chuvosa da Área de Proteção Ambiental do Araripe, enquanto que os Sarcophagidae, apesar de dominarem e ocorrerem constantemente, são mais frequentes na área agrícola e na mata úmida devido à ação antrópica obtida pelas irrigações das culturas agrícolas da área agrícola associada com maior umidade pelo microclima favorável encontrado na mata úmida.

Tabela 3. Número total de indivíduos das famílias de Diptera capturadas na estação chuvosa nos quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe. Barbalha-CE, de 01 de março a 30 de agosto de 2011.

FamíliasEcossistemas

Fragmento de mata Arajara Park Área agrícola Mata úmida Total

Bibionidae 278 278 156 8 720Calliphoridae 2.400 694 1.358 643 5.095Chloropidae 655 501 603 482 2.241Drosophilidae 1.6031 7.770 4.473 2.276 30.550Lonchaeidae 68 15 73 2 158Micropezidae 742 591 306 116 1.755Muscidae 574 440 1.230 206 2.450Otitidae 981 446 574 683 2.684Sarcophagidae 9.675 3.491 4.666 2.887 20.719Tephritidae 1.075 1.125 800 202 3.202Tipulidae 325 343 57 53 778Total 32.804 15.694 14.296 7.558 70.352

Tabela 4. Análise faunística das famílias de Diptera capturados na estação chuvosa em quatro ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe, Barbalha-CE, de 01 de março a 30 de agosto de 2011.

Ecossistemas

FamíliasFragmento de mata Arajara Park Área agrícola Mata úmida

F (%) D A C F (%) D A C F (%) D A C F (%) D A C

Bibionidae 1% nd r cte 2% nd d cte 1% nd r cte 0% nd r ace

Calliphoridae 7% nd r cte 4% nd d cte 9% D d cte 9% D d cte

Chloropidae 2% nd r cte 3% nd d cte 4% nd ma cte 6% nd ma cte

Drosophilidae 49% D r cte 50% D ma cte 31% D d cte 30%

D d cte

Lonchaeidae 0% nd r cte 0% nd r ace 1% nd c cte 0% nd d cte

Micropezidae 2% nd r cte 4% nd d cte 2% nd d cte 2% nd d cte

Muscidae 2% nd r aci 3% nd d cte 9% D ma cte 3% nd ma cte

Otitidae 3% nd ma cte 3% nd d cte 4% nd d cte 9% D r cte

Sarcophagidae 29% D d cte 22% D ma cte 33% D r cte 38% D d cte

Tephritidae 3% nd ma cte 7% nd c cte 6% nd r cte 3% nd ma cte

Tipulidae 1% nd r aci 2% nd d aci 0% nd r aci 1% nd r aci

F = Frequência; D = Dominância: D = dominante; nd = não dominante; A = Abundância: c = comum; d = dispersa; ma = muito abundante; r = rara; C = Constância: cte = constante; ace = acessória; aci = acidental; o = sem ocorrência.


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Os picos populacionais dos dípteros que predominam nos ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe ocorrem nos meses chuvosos associados a baixas temperaturas.

AGRADECIMENTOS

Ao Chefe da Área de Proteção Ambiental do Araripe, William Brito, pela disponibilização das áreas para a realização das coletas. Ao analista ambiental Carlos Neto, pelo acompanhamento da pesquisa nessas áreas.

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Recebido em:17/02/2014Aceito em: 05/03/2015

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Hydropsychidae Curtis e Leptoceridae Leach (Insecta, Trichoptera) do Parque Estadual Intervales, Serra de

Paranapiacaba, Estado de São Paulo, BrasilRafael Alberto Moretto¹ & Pitágoras Conceição Bispo²

1. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência). 2. Universidade Estadual Paulista, e-mail: [email protected].

_____________________________________

EntomoBrasilis 8 (2): 125-129 (2015)

En

tom

olog

ia G

era

l Resumo. Este estudo teve como objetivo realizar um levantamento das famílias Hydropsychidae e Leptoceridae (Trichoptera) do Parque Estadual Intervales, um dos últimos remanescentes florestais de Mata Atlântica do Estado de São Paulo. As coletas foram realizadas em diferentes riachos do Parque entre julho de 2010 e agosto de 2013. Foram coletados 2.319 indivíduos machos, totalizando 29 espécies, 17 da família Hydropsychidae e 12 de Leptoceridae. Dentre essas espécies, duas não possuíam registro para o Estado de São Paulo.

Palavras-Chave: Diversidade; Ecossistemas Lóticos; Insetos Aquáticos.

Hydropsychidae Curtis and Leptoceridae Leach (Insecta, Trichoptera) from Parque Estadual Intervales, Serra de Paranapiacaba, São Paulo State, Brazil

Abstract. This study aimed to survey the caddisfly families Hydropsychidae and Leptoceridae from Intervales State Park, one of the last remaining of the Atlantic Rain Forest of São Paulo State. The collections were carried out in several streams between July 2010 and August 2013. Were collected 2,319 males, totaling 29 species, 17 of the Hydropsychidae and 12 of Leptoceridae. Among these species, two had no record for the State of São Paulo.

Keywords: Aquatic Insects; Diversity; Lotic Ecosystems.

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ordem Trichoptera representa um dos grupos de insetos aquáticos mais diversos e abundantes de ecossistemas lóticos. A ordem possui aproximadamente 15.200 espécies

descritas, das quais aproximadamente 2.500 ocorrem na Região Neotropical (Morse 2014). No Brasil, há aproximadamente 500 espécies descritas, distribuídas em 16 famílias (calor 2011). Hydropsychidae e Leptoceridae, focos do presente estudo, estão entre as três famílias mais diversas da ordem e, juntas, representam quase 25% das espécies conhecidas de Trichoptera (HolzentHal et al. 2011).

A família Hydropsychidae foi proposta por Curtis em 1835 e compreende a segunda maior família de Trichoptera (atrás apenas de Hydroptilidae), com aproximadamente 1.800 espécies conhecidas mundialmente (Morse 2014), pouco mais de 400 para a Região Neotropical (Flint et al. 1999) e mais de 100 espécies conhecidas para o Brasil (paprocki et al. 2004), as quais estão distribuídas em 9 dos 15 gêneros neotropicais da família (Flint et al. 1999). Para o Estado de São Paulo são registradas 33 espécies para a família (calor 2011).

A família Leptoceridae foi proposta por Leach em 1815 e compreende a terceira maior família de Trichoptera, com um pouco menos que 1.800 espécies descritas e 48 gêneros viventes (Morse 2014), cerca de 150 espécies com registro para a região Neotropical (Flint et al. 1999) e aproximadamente 40 espécies conhecidas para o Brasil (paprocki et al. 2004). Para o Estado de São Paulo, 26 espécies da família são registradas (quinteiro & calor 2012).

A fauna de insetos aquáticos, principalmente das ordens Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera do Parque Estadual

Intervales tem sido estudada desde 1999, tanto do ponto de vista ecológico (crisci-Bispo et al. 2007a), quanto taxonômico (Bispo & lecci 2011). Apesar dos esforços, grande parte das informações sobre Ephemeroptera e Trichoptera desta região permanece apenas no nível taxonômico de gênero (paciência et al. 2011). Apenas com referencia aos Plecoptera, o conhecimento avançou no sentido de conhecermos a diversidade de espécies da região (Bispo & FroeHlicH 2004; Bispo & lecci 2011). Neste sentido, o presente trabalho teve como objetivo realizar um inventário das famílias Hydropsychidae e Leptoceridae (Trichoptera) do Parque Estadual Intervales, um dos últimos remanescentes florestais de Mata Atlântica do Estado de São Paulo.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo. A Serra do Paranapiacaba, localizada no sul do Estado de São Paulo, é um divisor de águas que separa a Bacia do Rio Ribeira e a Bacia do Rio Paranapanema. Há o predomínio de vegetação do tipo Floresta Ombrófila densa, com umidade relativa do ar extremamente alta, devido à altitude do relevo, que impede o avanço das massas de ar úmidas proveniente do oceano, as quais se condensam na região (FcpFsp 2001).

O Parque Estadual Intervales (PEI) (24º12’S – 24º25’S; 48º03’W – 48º30’W) é uma unidade de conservação localizada na Serra de Paranapiacaba, entre os municípios de Ribeirão Grande, Eldorado, Guapiara, Iporanga e Sete Barras, na área de proteção ambiental da Serra do Mar, região sul do Estado de São Paulo, a 270 Km da capital (FCPFSP 2001). Foi criado em 1995, sob

Agência(s) de Financiamento: FAPESP processo 2012/21196-8; CNPq processos: 140506/2012-8 e 307577/2011-2.



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Hydropsychidae Curtis e Leptoceridae Leach (Insecta,… Moretto & Bispo

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administração da Fundação Florestal do Estado de São Paulo, apresentando aproximadamente 380 km2 de área, representando um dos últimos remanescentes florestais bem preservados de Mata Atlântica do Estado de São Paulo, o que aumenta sua importância na proteção da biodiversidade. Além disso, o PEI e possui uma rica rede hidrográfica formada por ambientes lóticos que variam de 1a a 5a ordens segundo a classificação de straHler (1957), com inúmeros riachos com alta velocidade da água e fundos rochosos, os quais abrigam uma rica e abundante fauna de Insetos Aquáticos. Conhecer a sua diversidade é altamente salutar e pode ter um papel fundamental em sua conservação. Por isso, esforços têm sido feitos no sentido de documentar não somente a diversidade de insetos aquáticos, mas de toda a biota do parque (Bispo & FroeHlicH 2004).

Coleta, preservação, identificação e deposição do material. O material foi coletado entre julho de 2010 e agosto de 2013, em diversos pontos às margens de nove diferentes riachos situados dentro do parque, utilizando-se diferentes metodologias. Os adultos foram coletados durante o dia com redes entomológicas e durante a noite por meio de armadilhas luminosas acopladas a um lençol branco e a bandejas coletoras (calor & Mariano 2012) contendo álcool 80%. Os riachos amostrados foram Córrego do Mirante, Rio das Mortes, Córrego do Inferno, Córrego do Caçadinha, Rio Carmo (Base do Carmo e Base Alecrim), Rio Lajeado, Rio Água Comprida, Córrego Bocaina e Córrego Roda d’Água, riachos com predomínio de corredeiras, porém, de diferentes ordens segundo a classificação de straHler (1957) e com sedimentos do fundo e cobertura vegetal variáveis.

O material foi preservado de dois modos: em via seca no caso de parte dos adultos coletados com rede entomológica e no lençol, e em via úmida (em álcool 80%) no caso dos espécimes coletados nas bandejas e no restante do material coletado com rede entomológica e no lençol. Também foram examinados espécimes coletados por outros pesquisadores na região e depositado no Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP).

A determinação dos táxons foi realizada com o auxílio das chaves de neBoiss (1986), anGrisano & koroB (2001), anGrisano & sGanGa (2009), além dos trabalhos de descrição das espécies (e.g. Flint 1980, 1983; Flint et al. 1987; HolzentHal 1986). Os exemplares foram preparados segundo a técnica do clareamento da genitália com KOH (10%), método tradicionalmente utilizado pelos tricopterólogos (e.g. ross 1944), permitindo uma melhor visualização do aparato fálico. Para as asas, foi utilizada a metodologia de montagem a seco em lamínulas (BlaHnik & HolzentHal 2004), com retirada das cerdas com o auxílio de um pincel, facilitando assim a visualização da venação alar.

Todo material coletado será depositado no MZUSP, estando provisoriamente situado no Laboratório de Entomologia Aquática da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto.


Durante os 4 anos do presente estudo, foram coletados 2.319 indivíduos machos de Hydropsychidae e Leptoceridae, totalizando 29 espécies de Trichoptera, 17 da primeira família e 12 da segunda (Tabela 1). Dentre essas espécies, duas não possuíam registro para o Estado de São Paulo, sendo uma pertencente à família Leptoceridae (Notalina cipo Holzenthal) e uma à família Hydropsychidae (Smicridea iguazu Flint). O detalhamento das localidades de coleta e as informações sobre quais espécies foram encontradas em cada um dos riachos estão sumarizados na Tabela 2.

Paprocki et al. (2004) publicou a primeira lista brasileira de espécies de Trichoptera, na qual documentou aproximadamente 380 espécies descritas. Após dez anos desta lista, novos pesquisadores foram formados e diversas novas espécies de Trichoptera foram descritas para o Brasil (e.g. calor 2011; Henriques-oliveira et al. 2012; santos & HolzentHal 2012; quinteiro & calor 2012; pes et al. 2013; Da silva et al. 2014; costa & calor 2014; Henriques-oliveira et al. 2014), o que

Tabela 1. Lista de espécies de Trichoptera pertencentes às famílias Leptoceridae e Hidropsychidae coletadas no Parque Estadual Intervales.

Família Espécie

Leptoceridae

Achoropsyche duodecimpunctata NavásGrumichella rostrata Thienemann Nectopsyche aureovittata FlintNectopsyche ortizi HolzenthalNectopsyche separata BanksNotalina cipo Holzenthal Notalina hamiltoni HolzenthalNotalina morsei HolzenthalNotalina paulista Calor & HolzenthalOecetis excisa UlmerOecetis iguazu FlintTriplectides gracilis Burmeister

Hydropsychidae

Leptonema columbianum UlmerLeptonema crassum UlmerLeptonema pallidum GuérinLeptonema serranum FlintLeptonema sparsum BlahnikLeptonema tridens BlahnikLeptonema trispicatum FlintMacronema immaculatum MoseleySmicridea coronate FlintSmicridea dendifera FlintSmicridea froehlich Almeida & FlintSmicridea iguazu FlintSmicridea jundiai Almeida & FlintSmicridea piraya FlintSmicridea radula FlintSmicridea ralphi Almeida & FlintSmicridea spinulosa Flint


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demonstra um rápido avanço no conhecimento desta fauna. Especificamente no Estado de São Paulo, há o registro da ocorrência de aproximadamente 130 espécies (calor 2011).

A descrição de novas espécies e o registro de novas ocorrências geográficas são importantes passos para a diminuição dos déficits Linneano (que se refere ao desconhecimento de um grande número de espécies) e Wallaceano (que se refere ao desconhecimento da distribuição geográfica de um grande número de espécies), dois grandes obstáculos para entender os mecanismos geradores de diversidade e o desenvolvimento de estratégias eficazes de conservação (Bini et al. 2006). Por exemplo, estima-se que apenas de 20 a 25% da diversidade mundial de espécies de Trichoptera foi descrita (ivanov & De Moor 2007), portanto há uma grande lacuna no conhecimento deste grupo.

Nos últimos anos, dados sobre a fauna do PEI têm sido publicados, principalmente com respeito às ordens Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) (crisci-Bispo et al. 2004; 2007a, 2007b; paciência et al. 2011; paciência et al. 2012). Porém, muitos dos trabalhos realizados na região foram feitos baseados apenas em imaturos. Assim, as informações são basicamente em nível taxonômico de gênero, totalizando aproximadamente 60 gêneros de EPT registrados no PEI (paciência et al. 2011).

Entre as três principais ordens de insetos aquáticos (EPT), apenas a ordem Plecoptera foi estudada detalhadamente do ponto de vista taxonômico no PEI (Bispo & FroeHlicH 2004, 2008; Bispo & lecci 2011; Bispo et al. 2012). No caso de Trichoptera, há alguns trabalhos descrevendo espécies coletadas na região (HolzentHal & roBertson 2006; HaMilton & HolzentHal 2011; BlaHnik & HolzentHal 2011). Entretanto, talvez devido à dimensão da ordem, não nenhum trabalho de compilação das informações sobre as espécies de Trichoptera com ocorrência no PEI. Sendo assim, o presente estudo é uma importante contribuição ao

conhecimento das espécies de insetos aquáticos na área em questão, pois mesmo não abrangendo a totalidade da ordem, traz informações sobre duas das principais famílias de Trichoptera para o PEI.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem à FAPESP (2012/21196-8) pelo suporte financeiro, ao Prof. Dr. Cláudio G. Froehlich pelo suporte laboratorial e aos revisores anônimos pelas sugestões valiosas e leitura cuidadosa do manuscrito que resultou nesse trabalho. RAM agradece à CNPq pela bolsa de mestrado e de doutorado (140506/2012-8) e ao Richard Moretto pela leitura e sugestões no manuscrito. PCB agradece ao CNPq (307577/2011-2) pela bolsa de produtividade em pesquisa.

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Tabela 2. Dados distribucionais das espécies em cada um dos riachos amostrados.

Riacho Coordenadas Geográficas

Altitude (m) Ordem Espécies coletadas

Córrego do Mirante 24°16’35”S48°24’56”W 791 2ª

Tiplectides gracilis, Leptonema sparsum, Leptonema tridens, Leptonema crassum, Leptonema columbianum, Leptonema serranum, Smicridea iguazu e Smicridea spinulosa

Rio do Carmo (Base do Carmo) 24°18’26”S48°24’44”W 534 4ª

Achoropsyche duodecimpunctata, Grumichella rostrata, Nectopsyche separata, Oecetis iguazu, Triplectides gracilis, Macronema immaculatum, Smicridea coronate, Smicridea dendifera, Smicridea froehlich, Smicridea iguazu, Smicridea piraya, Smicridea ralphi, Smicridea radula e Smicridea spinulosa

Rio do Carmo (Base do Alecrim) 24°22’52”S48°29’42”W 395 5ª

Nectopsyche aureovittata, Notalina hamiltoni, Oecetis iguazu, Oecetis excisa, Triplectides gracilis, Lepronema pallidum, Smicridea coronate, Smicridea froehlich, Smicridea iguazu, Smicridea jundiai, Smicridea radula e Smicridea ralphi

Rio das Mortes 24°20’15”S48°26’08”W 380 3ª

Notalina cipo, Notalina morsei, Oecetis excisa, Leptonema sparsum, Leptonema trispicatum, Smicridea coronate, Smicridea iguazu e Smicridea jundiai

Córrego do Inferno 24°19’01”S48°25’15”W 474 1ª

Nectopsyche ortizi, Notalina morsei, Oecetis excisa, Macronema immaculatum, Leptonema serranum, Leptonema trispicatum e Smicridea dendifera

Córrego Caçadinha 24°18’25”S48°24’44”W 533 1ª Triplectides gracilis, Leptonema pallidum, Leptonema tridens,

Smicridea jundiai e Smicridea spinulosa

Rio Lajeado 24°18’23”S48°24’53”W 476 4ª

Nectopsyche separata, Notalina paulista, Triplectides gracilis, Leptonema pallidum, Leptonema trispicatum, Smicridea coronate, Smicridea dendifera e Smicridea iguazu

Rio Água Comprida 24°17’36”S48°25’06”W 536 3ª Nectopsyche ortizi, Nectopsyche separata, Oecetis excisa, Leptonema

tridens e Smicridea spinulosa

Córrego Bocaina 24°16’20”S48°27’16”W 808 2ª Notalina paulista, Oecetis excisa, Triplectides gracilis, Leptonema

crassum, Leptonema sparsum, Smicridea piraya e Smicridea ralphi

Córrego Roda d’Água 24°16’15”S48°25’18”W 763 1ª

Notalina cipo, Oecetis iguazu, Triplectides gracilis, Leptonema crassum, Leptonema serranum, Leptonema sparsum, Leptonema tridens, Smicridea dendifera, Smicridea froehlich e Smicridea radula

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Hydropsychidae Curtis e Leptoceridae Leach (Insecta,… Moretto & Bispo

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Flutuação Populacional de Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) em Plantios de Palma de

Óleo em RoraimaRuy Guilherme Correia¹, Antonio Cesar Silva Lima², Antonio Carlos Centeno Cordeiro³,

Francisco Clemilto da Silva Maciel4, Walmer Bruno Rocha Martins¹ & Luiz Fernandes Silva Dionísio²

1. Universidade Federal Rural da Amazônia, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]. 2. Universidade Federal de Roraima, e-mail: [email protected], [email protected]. 3. Embrapa Roraima, e-mail: [email protected]. 4. Empresa Palmaplan Agroindustrial LTDA, e-mail: [email protected].

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EntomoBrasilis 8 (2): 130-134 (2015)

En

tom

olog

ia G

era

l

Resumo. Esta pesquisa teve como objetivo avaliar a flutuação populacional de Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) em plantios de Elaeis guineensis Jacq, em ecossistemas de savana e floresta no estado de Roraima. A pesquisa foi desenvolvida durante o período de janeiro de 2011 a fevereiro de 2012 nos campos experimentais da Embrapa Roraima: Monte Cristo e Caroebe, numa área de 2 hectares com a cultura da Palma de Óleo, em cada campo. Foram distribuídas armadilhas iscadas com roletes de cana-de-açúcar e feromônio de agregação para captura dos insetos no entorno dos plantios. Ocorreu flutuação de R. palmarum com picos populacionais nos meses de julho e agosto no ecossistema de savana e de abril a setembro no ambiente de floresta. A população de R. palmarum foi menor em meses de baixa precipitação pluviométrica nos dois ambientes avaliados com a Palma de Óleo em Roraima

Palavras-Chave: Broca-do-coqueiro; Dinâmica populacional; Feromônio; Monitoramento.

Population Fluctuation of Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) in Plantations of Oil Palm in Roraima

Abstract. This research aimed to evaluate the population fluctuation Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) in Elaeis guineensis Jacq plantations in forest and savanna ecosystems in the state of Roraima. The research was conducted during the period from January 2011 to February 2012 in the experimental field of Embrapa Roraima: Monte Cristo and Caroebe in an area of 2 hectares with culture Oil Palm in each field. Traps baited with rollers cane sugar and aggregation pheromone for capturing insects in the vicinity of the plantations were distributed. Fluctuation occurred R. palmarum with population peaks in the months of July and August in the savanna ecosystem and from April to September in the forest environment. The population of R. palmarum was lower in months of low rainfall in the two environments assessed with a palm-oil-in Roraima.

Keywords: Borer coconut; Monitoring; Pheromone; Population dynamics.

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Palma de Óleo (Elaeais guineensis Jaqc) é uma palmeira de origem africana cultivada em regiões tropicais úmidas na África, Ásia e América, e representa a segunda mais

importante fonte de óleo vegetal (Santos 2010). No entanto, os problemas fitossanitários são um dos fatores limitantes na exploração da palmicultura, por serem de relevante expressão econômica (Duarte et al. 2008).

Entre as pragas que causam prejuízos econômicos para a Palma de Óleo em todo o Brasil o Coleoptera Rhynchophorus palmarum L. destaca-se como a principal espécie de inseto que prejudica esta cultura. Este curculionidae provoca danos diretos, causados pelas larvas que se alimentam de estruturas da planta, e indiretos, por serem vetores do nematóide Bursaphelenchus cocophilus (Cobb) causador da doença do anel-vermelho (KruG et al. 2013). Este nematóide pode causar perda anual de até 15% de um plantio de E. guineensis (cHincHilla 1992).

O coleóptero R. palmarum é considerado importante praga da cultura E. guineensis desde o século XVII, onde ficou conhecida popularmente como bicudo-do-coqueiro (Ferreira et al. 2003). Os adultos apresentam longevidade de 45 a 60 dias e as fêmeas ovipositam uma média de 100 a 400 ovos durante o ciclo de vida, a oviposição é feita na região da coroa e nas partes tenras das bases das folhas no estipe da planta (Moura et al. 2006).

Os danos causados pelos R. palmarum ocorrem principalmente

nas plantas que apresentam alguma deficiência física ou fisiológica, devido a fermentação de sua seiva exalar o odor que atrai os besouros da mesma espécie (Gallo et al. 2002). Já em Bactris gasipaes Kunth (Arecales: Arecaceae) o ataque acontece preferencialmente no estipe, quando é efetuado o corte para colheita do palmito (zorzenon et al. 2000).

O controle do R. palmarum é normalmente realizado por meio da aplicação de inseticidas nos ferimentos das plantas ou utilizando fungos entomopatogênicos e insetos parasitas (Ferreira et al. 2003; Moura et al. 2006). O controle cultural ocorre pela eliminação de plantas com sintomas do anel-vermelho, enquanto que o controle comportamental é feito através de feromônios de agregação específico para a espécie (oeHlscHlaGer et al. 2002).

O controle comportamental apresenta melhor resultado na captura dos insetos quando é feito através de armadilhas com o uso de feromônio de agregação mais o atrativo alimentar como isca atraente na captura de R. palmarum, sendo recomendada a combinação cana-de-açúcar mais feromônio de agregação, em armadilhas tipo balde (navarro et al. 2002 & Duarte et al. 2003).

É muito importante para o sucesso do controle de pragas o conhecimento da flutuação populacional das mesmas no ambiente, segundo Costa et al. (2014) a flutuação populacional é o estudo das variações na distribuição e abundância de espécies



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Flutuação Populacional de Rhynchophorus palmarum L. … Correia et al.

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de insetos condicionada pelos fatores bióticos e abióticos.

Conforme silveira neto et al. (1995), é praticamente improvável saber o número total de insetos existente em um ambiente, e o monitoramento destes indivíduos podem então ser realizado mediante a estimativa da população por meio de amostragem, que é uma das etapas fundamentais em estudos de ecologia quantitativa. O conhecimento da flutuação populacional de uma praga passa a ser uma alternativa para o melhor controle e para a diminuição de impactos ambiental causado pelo excessivo uso de defensivos agrícolas (FacHinello et al. 2003).

De acordo com sanWays (1995), o levantamento e a flutuação populacional de insetos são importantes para tomadas de decisão em caso de surtos de pragas. O monitoramento desses indivíduos pode facilitar a escolha do melhor controle na tomada de decisão, além de se obter informações sobre a diversidade da entomofauna benéfica de um ambiente (tHoMazini & tHoMazini 2000).

O monitoramento populacional do inseto R. palmarum torna possível a escolha do tipo de manejo a ser aplicado e a eficiência do mesmo, sendo fundamental no conhecimento do comportamento desta espécie no ambiente, o qual é capaz de diminuir o número de insetos em plantios de E. guineensis reduzindo as ocorrências da doença do anel-vermelho nessas áreas (oeHlscHlaGer et al. 2002). Neste sentido, objetivou-se nesta pesquisa avaliar a flutuação populacional do inseto R. palmarum em plantios de Palma de Óleo em ecossistemas de savana e floresta no estado de Roraima.

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi realizado em plantios de Palma de Óleo no período de fevereiro de 2011 a janeiro de 2012 em ambiente de savana (cerrado) e floresta no estado de Roraima. O plantio do ambiente de savana está localizado no Campo Experimental Monte Cristo pertencente à Embrapa-Roraima (60°42’ 40” W e 02°56’ 53” N), município de Boa Vista, com uma área de 2,08 ha (população de 143 plantas/ha-1, espaçamento de 9 m x 9 m, em arranjo de triangulo equilátero), instalada em maio de 2007, o local do experimento apresenta a fitofisionomia do tipo savana gramíneo-lenhosa.

O clima é do tipo Awi de acordo com a classificação de Köppen, tropical chuvoso, com duas estações bem definidas, sendo uma chuvosa (abril a agosto) e a outra com menor período de ocorrência de chuvas (outubro a março) e temperatura, precipitação e umidade relativa do ar com média anual de 27,4 ºC, 1.678 mm e 70 %, respectivamente (araúJo et al. 2001).

O plantio do ambiente de floresta está localizado na Fazenda Califórnia (59° 42’ 33,5” W e 00° 45’50,1”N), no município de Caroebe a 350 km de Boa Vista, com uma área de 2 ha (população de 143 plantas/ha-1, espaçamento de 9 m x 9 m, em arranjo de triangulo equilátero), instalados em junho de 2006. O bioma deste local é o Amazônico, apresentando o clima do tipo Ami de acordo com a classificação de Köppen, ou seja, tropical chuvoso, com temperatura média entre 25 e 28 ºC e precipitação pluviométrica anual variando de 1.800 a 1.900 mm e umidade relativa do ar entre 85 a 90 % (BarBosa 1997).

Para o experimento foram utilizadas armadilhas compostas por baldes plásticos de 30 L fechado com uma tampa que apresentava duas aberturas de 10 cm de diâmetro, acopladas ao funil plástico com o estreitamento final de 1,5 cm de diâmetro segundo metodologia de (cHincHilla & oHlscHlaGer 1992). O fundo das armadilhas apresentavam orifícios de 2 mm de diâmetro que permitia o escoamento do excesso da água de chuva.

As armadilhas foram instaladas em volta do perímetro de cada área experimental, sendo 2 armadilhas/ha-1 espaçadas a intervalos de 300 m, totalizando 4 armadilhas para cada ecossistema (savana

e floresta).

Em cada armadilha foram colocados como iscas atrativas, duas cápsula com o feromônio Rinchoforol (2 (E)-6-metil-2-hepta-4-ol), trocadas a cada 60 dias, como recomendado pelo fabricante, além de 15 roletes de cana-de açúcar de 20 cm de comprimento que foram amassados e renovados a cada quinzena para facilitar a volatilização dos odores responsáveis pela atração do R. palmarum (TiGlia et al. 1998).

A intervalos de 15 dias, eram efetuadas as coletas e contagem dos adultos de R. palmarum atraídos e preso nos baldes, e a cada mês foi feito o somatório do número de espécimes capturados para a obtenção da flutuação populacional do inseto. Os besouros capturados foram alocados em recipientes plásticos e transportados para o Laboratório de Entomologia da Universidade Federal de Roraima.

Os dados meteorológicos diários, precipitação pluvial, temperatura média do ar e umidade relativa do ar, foram obtidos com a finalidade de estabelecer correlações entre os parâmetros climáticos e a flutuação populacional do besouro, estes dados climáticos foram oriundos de estações agrometeorológicas da Embrapa Roraima instaladas nos municípios de Caroebe e Boas Vista.

Para expressar a frequência mensal de R. palmarum capturado nas armadilhas foram considerados picos populacional quando ocorreu número ≥ a 70 insetos/armadilha/mês. Para verificar diferenças entre os ambientes de savana e floresta, os dados de densidade de R. palmarum e de clima foram submetidos a ao teste “t” de Student (p < 0,05).

Para verificação a influência dos fatores climáticos sobre a abundância dos besouros foi feita a correlação de Pearson e análise de regressão múltipla com seleção de variáveis pelo método “stepwise” (p < 0,05).

Foram utilizados os dados de média de temperatura e umidade relativa e o total de chuva acumulada do mês anterior às coletas dos insetos nas armadilhas. Os dados de precipitação pluvial e temperatura média do ar foram transformados em log (x+1) e os de umidade relativa do ar transformados em arcoseno (x+1)1/2.


Houve diferença significativa na abundância de R. palmarum nos plantios de Palma de Óleo nos ambientes de savana e floresta para o período avaliado. Com relação aos fatores climáticos, verificaram-se diferenças significativas nos ecossistemas estudados, exceto para temperatura média do ar (Tabela 1).

A pluviosidade desenvolve grande importância na biologia de R. palmarum, em muitos casos sendo o fator abiótico que mais interfere no desenvolvimento populacional desta espécie (Duarte et al. 2003). Neste experimento buscou-se correlacionar o total de insetos capturados nas armadilhas com cana-de-açúcar + feromônio de agregação, com os índices pluviométricos mensais de cada ambiente para se conhecer o nível de interferência da precipitação pluvial na flutuação populacional desta espécie nos ecossistemas de savana e floresta (Figuras 1 e 2).

Pela análise verificou-se que a população de R. palmarum apresentou oscilações durante o ano, havendo decréscimo populacional nos meses de baixo índice pluviométrico, assim como houve um aumento populacional dos besouros nos períodos em que os índices de chuvas foram maiores nas áreas experimentais (Figuras 1 e 2).

O comportamento populacional dos besouros verificado nos diferentes ecossistemas nesta pesquisa corrobora com os resultados de (Morales & cHincHilla 1991; Ferreira et al. 2003) que em diferentes experimentos envolvendo o inseto R.


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Tabela 1. Média ± Erro padrão de R. palmarum capturados por armadilhas em plantios de palma-de-óleo e variáveis climáticas (total de chuva e média da UR e temperatura média do ar), nos ecossistemas de savana e floresta em Roraima, de fevereiro de 2011 a janeiro de 2012.

Ecossistema Rhynchophorus palmarum Chuva (mm) UR (%) Temp. Média (º C)

Savana 56,08 ± 2,08 a 1520,90 b 61,30 b 28,70 a

Floresta 76,08 ± 2,03 b 2384,60 a 74,90 a 28,60 a

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste “t” de Student (p<0,05).

Figura 1. Flutuação populacional de adultos de Rhynchophorus palmarum em plantio de palma-de-óleo e dados climáticos no ambiente de savana (cerrado) no município de Boa Vista, Roraima, no período de fevereiro de 2011 a janeiro de 2012.

Figura 2. Flutuação populacional de adultos de Rhynchophorus palmarum em plantio de palma-de-óleo e dados climáticos no ambiente de floresta no município de Caroebe, Roraima, no período de fevereiro de 2011 a janeiro de 2012.

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Flutuação Populacional de Rhynchophorus palmarum L. … Correia et al.

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palmarum associado a várias espécies de plantas da família Arecaceae encontraram uma relação positiva entre a flutuação populacional do curculionídeo e o aumento da pluviosidade nas regiões estudadas. Esses autores observaram que o aumento da população de R. palmarum concentrava-se no período da estação chuvosa, atribuindo o fato de que, com altos índices de chuvas, as fibras vegetais das plantas que formam o casulo são facilmente abertas pelo inseto no momento de sua emergência.

Segundo takaDa et al. (2011) em pesquisa com a referida praga em plantios com a cultura da banana em São Paulo, concluíram que a população de R. palmarum teve aumento na estação seca, fato que pode estar relacionado com o menor índice de chuvas na região, período que segundo os mesmos autores é favorável para a volatilização dos odores oriundos do atrativo alimentar e feromônio de agregação presente nas armadilhas. pinHo (2015) trabalhando com R. palmarum em agroecossistema de Palma de Óleo no estado do Pará conclui que a flutuação populacional do R. palmarum foi afetada pela variação de precipitação. Segundo o mesmo autor a população da praga tende a aumentar nos meses de maior estiagem.

Em estudos com flutuação populacional de R. palmarum em Palma de Óleo no estado do Amazonas cysne et al. (2013) verificou que a quantidade de insetos não variou ao longo do ano de 2013, segundo os autores este efeito pode ser explicado pela pouca variação de temperatura e umidade caracterizando uma regularidade pluviométrica na região amazônica.

Para os fatores precipitação pluviométrica e o número de R. palmarum capturados nas armadilhas, os resultados apresentados neste trabalho não corroboram com BulGarelli-Mora et al. (1998) que em duas áreas experimentais com a cultura da Palma de Óleo na Costa Rica realizaram avaliações usando armadilhas do tipo balde com o atrativo alimentar (cana-de-açúcar) mais o feromônio de agregação, e observaram uma correlação negativa entre a pluviosidade e o número de curculionídeos capturados durante um ano em ambas as áreas. Foram observados nesta pesquisa diferentes picos populacional de R. palmarum nas áreas de savana e floresta, podendo estes resultados terem sido afetado por diferentes fatores, como a maior diversidade de espécies

de plantas tropicais, proximidade de mata natural, plantio de palmeiras próximas as áreas experimentais e fatores ambientais, entre outros.

Segundo alpizar et al. (2006), estudos de campo realizado em plantio de pupunha (B. gasipaes), na Costa Rica, indicaram que a ocorrência da espécie R. palmarum tende a diminuir no decorrer do tempo e que essa variação pode ser atribuída à retirada de um grande número de indivíduos devido a ação das armadilhas colocadas na área, ou também a ocorrência de uma flutuação populacional desta espécie, onde segundo os mesmos autores a população destes insetos apresentaram um pico populacional no final da estação chuvosa, época em que a alta taxa de sobrevivência de pupa e casulos deste curculionídeo é atribuída à queda da ação de fungos e bactérias

No ambiente de savana, a umidade relativa afetou negativamente a abundância de R. palmarum, para o ambiente de floresta, o clima não influenciou a densidade destes besouros (Tabela 2).

Os resultados da análise de regressão múltipla tipo “stepwise” indicam que a umidade relativa do ar explicou o modelo de 23% e a temperatura média do ar de 16% no modelo ajustado para R. palmarum em ambiente de Savana (Tabela 3).

A combinação do feromônio de agregação com o atrativo alimentar (cana-de-açúcar) potencializou a eficiência de captura dos coleópteros nos plantios de Palma de Óleo nos ecossistemas de savana e floresta nesta pesquisa, dados que corroboram com Ferreira et al. (2003), que afirma que a combinação da cana-de-açúcar com o feromônio de agregação da praga aumenta a atratividade de machos e de fêmeas de R. palmarum para as armadilhas, comprovando a ocorrência de sinergismo entre essas fontes atrativas.

Diante dos resultados, verificou-se que ocorreu flutuação de R. palmarum com picos populacionais nos meses de julho e agosto no ecossistema de savana e de abril a setembro no ambiente de floresta. A população de R. palmarum foi menor em meses de baixa precipitação pluviométrica nos dois ambientes avaliados com a Palma de Óleo em Roraima.

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Tabela 2. Coeficientes de correlação de Pearson entre a abundância de R. palmarum capturados em armadilhas em plantio de palma-de-óleo em ambiente de Savana e Floresta em Roraima e dados de chuva (mm), umidade relativa – UR (%) e a temperatura média do ar - TM (º C) 15 dias antes da captura.

EspécieSavana Floresta

Chuva UR TM Chuva UR TM

Rhynchophorus palmarum - 0,27 ns - 0,48 * - 0,03 ns - 0,07 ns 0,02 ns - 0,23 ns

* Correlação significativa pelo teste “t” de Student (p < 0,05); ns – não significativo.

Tabela 3. Modelos ajustados pelo método “stepwise” da abundância de R. palmarum em plantio palma-de-óleo em ambiente de savana e os fatores meteorológicos (Chuva, Umidade Relativa – UR (%) e Temperatura Média –TM (° C). Boa Vista RR, 2011.

Espécie Ambiente Variáveis Coeficientes R2 (1) (parcial) R2 (modelo) Teste F(2)

Rhynchophorus palmarum Savana

Constante 773,87 - 0,39 4,55**

UR - 142,31 0,23** - -

T.M. - 445,82 0,16* - -

Chuva - 2,84 -

R2: Coeficiente de determinação; (1) **; * - significativo a 1% e 5% de probabilidade pelo teste “t” de Student; (2) ** - significativo a 1% de probabilidade.


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Descrição da Larva de 3º Instar e Caracteres do Adulto de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae)

Julianne Milléo, Felícia Pereira de Albuquerque², Jonathan Pena Castro¹ & Luciano de Azevedo Moura³

1. Universidade Estadual de Ponta Grossa (UEPG), e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]. 2. Secretaria de Educação do Estado de São Paulo (SEESP), e-mail: [email protected]. 3. Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, e-mail: [email protected].

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EntomoBrasilis 8 (2): 135-144 (2015)

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Resumo. Tendo em vista o potencial de Phaedon confinis Klug como biocontrolador de Senecio brasiliensis Less e a carência do conhecimento taxonômico das espécies de Phaedon registradas para o Brasil, o trabalho teve como objetivos descrever a larva de 3º instar, bem como acrescentar novos caracteres do adulto e ilustrações para o reconhecimento da espécie. As larvas de P. confinis são eruciformes, subcilíndricas, alongadas e ligeiramente convexas; superfície dorsal marrom-escura e ventral com regiões amareladas mais claras; quatro cerdas na fronte; seis estemas arranjados em três grupos; labro marrom, com quatro pares de cerdas; placa pronotal com dez cerdas; região pleural do protórax com tubérculo T; meso- e metatórax com tubérculos Dai e Dae aproximados, mas não fusionados, e tubérculos Es-Ss fusionados entre si e pela linha mediana; garras tarsais simples; abdômen com tubérculo Dae ausente e Dai presente e pouco pronunciado; tubérculos abdominais com duas cerdas em Dpi e Dpe. Adulto com corpo oval e convexo dorsalmente; pronoto e élitros glabros; coloração predominante azul violeta metálica; margens laterais do pronoto arredondadas, castanho-amareladas com mácula central azul-metálica; estrias elitrais com pontuações profundas e ordenadas em oito fileiras longitudinais; regiões castanho-amareladas na cabeça, protórax e pernas; cabeça com duas pequenas máculas pretas ovais, posteriores aos olhos na região do vértice.

Palavras-chave: Chrysomelinae; Chrysomelini; imaturo; morfologia; Senecio brasiliensis.

Description of the 3rd Instar Larva and Characters of Adult Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae)

Abstract. In view of the potential of Phaedon confinis Klug as an biological control agent of the Senecio brasiliensis Less and the lack of taxonomic knowledge of the species Phaedon recorded for Brazil, this paper aimed to describe the 3rd larval instar, redescribe the adult, as well as add new characters and illustrations to acknowledgment of the specie. The P. confinis larvae are eruciform, subcylindrical, elongated and slightly convex; dorsal surface dark brown and ventral surface with yellowish lighter regions; four setae in the front; six stemmata arranged in three groups; brown labrum, with four pairs of setae, pronotal plate with ten setae; pleural region of prothorax with tubercle T; meso- and metathorax with tubercles Dai and Dae close, but not fused, and tubercles Es-Ss fused between themselves by midline; simple tarsal claws; abdomen with tubercle Dae absent and Dai present, little pronounced; abdominal tubercles with two setae in Dpi and Dpe. Adult has oval body and dorsally convex; pronotum and elytral glabrous; predominant colour blue metallic violet; lateral margins of pronotum rounded, yellowish brown with central macula metallic blue, elytral striae with deep punctuation and arranged in eight longitudinal rows; yellowish brown regions on the head, prothorax and legs; head with two small oval black maculae, posterior to the eyes in vertex region.

Keywords: Chrysomelinae; Chrysomelini; immature; morphology; Senecio brasiliensis.

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haedon (latreille 1829) integra a tribo Chrysomelini e está composto por cerca de 80 espécies (caBrera 2001). Destas, 20 são registradas na Região Neotropical e apenas

quatro ocorrem no Brasil: Phaedon affinis Guérin, Phaedon confinis Klug, Phaedon consimilis Stål e Phaedon pertinax Stål (BecHyné 1950). As espécies de Phaedon normalmente são oligófagas, alimentando-se de um número bem restrito de plantas hospedeiras, característica importante para potenciais agentes de biocontrole (cox 1991).

MenDes et al. (2005), ao inventariarem a entomofauna associada a Senecio brasiliensis Less (Asteraceae) com vistas ao controle biológico, destacaram um coleóptero identificado como P. confinis. Foram observados indivíduos em fase larval e adulta alimentando-se tanto das folhas como do caule jovem, causando sérios danos à planta.

A importância no controle das espécies de Senecio, particularmente de S. brasiliensis, deve-se à intoxicação que esta planta pode provocar quando ingerida por bovinos e que vem causando consideráveis perdas econômicas à pecuária brasileira,

principalmente na Região Sul do Brasil (karaM et al. 2011). Isto torna fundamental conhecer os insetos associados a Senecio pois, ao agregar controle biológico a outras formas de controle, pode-se diminuir o impacto da planta em áreas de pastagens (karaM et al. 2011).

Há uma carência de informações sobre Phaedon na Região Neotropical. Entre as contribuições que tratam da morfologia do gênero, destacam-se a de BecHyné (1950) e de costa liMa (1953), que elaboraram chaves de identificação para as espécies sul-americanas. quezaDa (1972) descreveu a larva de Phaedon cyanopterum Guérin, que ocorre no México, Argentina e Chile. BalsBauGH (1983) revisou as espécies de Phaedon do norte do México e, BalsBauGH (1989) as ocorrentes na América Central. cox (1991) descreveu quatro larvas paleárticas: Phaedon tumidulus (Germar), Phaedon cochleariae (Fabricius), Phaedon concinnus Stephens e Phaedon armoraciae (Linnaeus) e posteriormente a larva e o adulto de Phaedon fulvescens Weise do Vietnam, encontrado sobre Rubus sp. (Rosaceae) (cox 1996). caBrera (2001)

Agência de Financiamento: CNPq (processo no 573534/2008-0)


Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:AEA0549C-3D07-474D-B446-07CD486FE8A9


http://zoobank.org/References/AEA0549C-3D07-474D-B446-07CD486FE8A9

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Descrição da Larva de 3º Instar e Caracteres do Adulto de… Milléo et al.

e-ISSN 1983-0572

caracterizou a larva de Phaedon (Othosticha) semimarginatus affinis Guérin, distribuída na Bolívia, Argentina e Chile. Milléo et al. (2006), ao abordarem sobre o comportamento e ciclo de vida de P. confinis, fizeram uma breve menção à morfologia das formas imaturas.

Estes crisomelídeos possuem a capacidade de sequestrar de sua planta hospedeira, compostos químicos utilizados como defesa pela planta (HartMann et al. 1999). Segundo pasteels et al. (1984), as glândulas eversíveis distribuídas pelo tórax e abdômen nas espécies de Phaedon são um importante mecanismo de proteção apresentado por estes crisomelídeos. Quando a larva é perturbada, uma gota de secreção rica em alcalóides é despejada nestes reservatórios.

Tendo em vista a carência do conhecimento taxonômico das espécies de Phaedon registradas para o Brasil e o potencial de P. confinis como biocontrolador de S. brasiliensis, é importante diferenciar este crisomelídeo das demais espécies do gênero. Objetiva-se descrever a larva de 3º instar, bem como acrescentar novos caracteres do adulto e ilustrações para reconhecimento da espécie.

MATERIAL E MÉTODOS

A espécie foi identificada com base na comparação com o material previamente determinado por especialista da área depositado na Coleção Entomológica do Laboratório de Controle Biológico de Plantas, Universidade Federal do Paraná (UFPR), Curitiba, Paraná, Brasil..

As formas jovens e adultas de P. confinis foram coletadas sobre plantas de S. brasiliensis entre agosto e outubro de 2009, no município de Ponta Grossa, Paraná. Os indivíduos foram criados em laboratório seguindo a metodologia de Milléo et al. (2006). O material estudado está depositado na Coleção Entomológica dos Campos Gerais do Paraná (CECG), Departamento de Biologia Geral, Universidade Estadual de Ponta Grossa (UEPG), Ponta Grossa, Paraná, Brasil.

Para a caracterização morfológica do adulto, os exemplares foram fervidos em KOH a 10% e água. Após dissecação, as peças foram fotografadas com o auxílio de Estereomicroscópio Carl-Zeiss Stemi 2000-C acoplado com câmera digital Canon Power Shot G10. As imagens coloridas da larva e do adulto (dorso, lateral e fronte) foram obtidas no equipamento do TAXonline - Rede Paranaense de Coleções Biológicas, Departamento de Zoologia da UFPR, e as fotos de microscopia eletrônica de varredura realizadas a alto vácuo no Centro de Microscopia Eletrônica, UFPR, com microscópio eletrônico de varredura (MEV) da marca Jeol, modelo JSM 6360 LV.

Padronizou-se realizar as mensurações nas regiões de maior comprimento e maior largura, na larva e no adulto. As mensurações foram obtidas através do programa Axion Vision Rel 4.8; foi utilizado o valor mínimo e máximo de 10 larvas e 10 adultos.

A terminologia adotada para descrição das estruturas das larvas foi baseada em cox (1982, 1991, 1996) e caBrera (2001); dos adultos em cox (1996) e para a venação alar foi utilizada Marinoni & alMeiDa (1983) e suzuki (1994).

Phaedon confinis

Phaedon confinis Klug (1829): 10; BlackWelDer (1946): 677 (catálogo); BecHyné (1950): 146, 149 (chave, taxonomia, distribuição); BecHyné (1953): 7 (distribuição); Bertels (1953): 156; costa liMa (1953): 432 (chave); HoFFMann & MoscarDi (1980): 254 (controle biológico); HoFFMann & MoscarDi (1981): 165 (teste de especificidade do hospedeiro); MenDes et al. (2005): 45 (controle biológico); Milléo et al. (2006): 419 (biologia); karaM et al. (2011): 607 (controle biológico); Milléo et al. (2011):

61 (teste de especificidade hospedeira).

Larva de 3° instar (Figuras 1-16)

Diagnose. Fronte com quatro cerdas (f1, f3, f4, f6); seis estemas arranjados em três grupos; labro marrom com quatro pares de cerdas; placa pronotal com dez cerdas (cinco anteriores e cinco posteriores); região pleural do protórax com tubérculo T; meso- e metatórax com tubérculos Dai e Dae aproximados, mas não fusionados e tubérculos Es-Ss fusionados entre si e pela linha mediana; garras tarsais simples; abdômen com tubérculo Dae ausente e Dai presente e pouco pronunciado; tubérculos abdominais com duas cerdas em Dpi e Dpe.

Corpo. Comprimento 5,48-6,58 mm; largura 1,66-2,13 mm. Eruciforme, subcilíndrico, alongado, ligeiramente convexo (Figura 1); superfície dorsal marrom-escura (Figura 3) e ventral mais clara (Figura 5); placas intertuberculares escuras no tórax e abdômen, na região dorsal mais aproximadas e na ventral mais afastadas entre si.

Cabeça. Hipognata, ovoide, fortemente esclerotizada, marrom-escura com regiões claras nas suturas. Sutura epicranial em forma de “Y” invertido visível, com braços frontais distintos direcionados às antenas, porém sem alcançá-las (Figura 2). Endocarena visível estendendo-se por aproximadamente metade da fronte (Figura 2). Quatro pares de cerdas longas no vértice (v1, v3, v4, v6) e quatro pares na fronte (f1, f3, f4, f6) (Figuras 2 e 4). Seis estemas em cada lado da cabeça, dispostos em três grupos: (1) o primeiro forma um agrupamento de quatro estemas aproximados, localizados súpero-lateralmente à base da antena, sendo que a reunião destes tem formato trapezóide; (2) um estema pouco pronunciado infero-lateral à base da antena e (3) um abaixo da antena; quatro pares de cerdas estemáticas (ss) (Figura 4). Antena marrom-escura, com três antenômeros: o basal retrátil, maior e mais largo que os demais; o 2º cilíndrico, ápice com apêndice sensorial arredondado e cinco sensilas: quatro dorsais próximas e uma ventral; 3º antenômero cônico, apicalmente truncado, com quatro sensilas curtas e uma cerda alongada (Figuras 2, 4, 6 e 7). Clípeo transverso, subtrapezoidal, de coloração marrom mais clara, com três pares de cerdas: dois pares na região mediana e uma cerda em cada um dos lados; sutura fronto-clipeal visível (Figura 8). Labro marrom-escuro profundamente emarginado na região mediana do ápice; quatro pares de cerdas: dois na superfície dorsal médio-lateral e dois pares na margem anterior (Figura 8). Mandíbulas simétricas, robustas, com cinco dentes e um par de cerdas laterais (ms) (Figuras 7 e 8). Maxilas parcialmente membranosas; mala cônica, com dez cerdas na face mediana; palpo maxilar com quatro palpômeros, o apical com 12 sensilas na porção distal (Figuras 7 e 9). Lábio parcialmente membranoso; pré-mento e pós-mento separados; palpo labial bissegmentado, segmento basal curto e apical cônico, com 10 sensilas na porção distal (Figuras 7 e 10).

Tórax. Superfície dorsal marrom-escura e ventral mais clara devido ao tamanho e proximidade das regiões de tubérculos, que são maiores e mais aproximados na superfície dorsal (Figuras 1, 3 e 11). Região dorso-lateral do protórax com grande placa pronotal esclerotizada, fusão dos tubérculos D, DL e Epa; 10 cerdas longas, cinco distribuidas próximas à margem anterior e cinco mais posteriores (Figuras 3 e 11). Região pleural com tubérculo Epp pouco saliente, com uma cerda; tubérculos T (anterior) e P (posterior) mais evidentes, cada um com uma longa cerda (Figura 1). Região esternal com apenas um tubérculo pequeno: Es-Ss fusionados entre si e pela linha mediana apresentam quatro cerdas (Figuras 5 e 7). Mesotórax e metatórax com número de tubérculos e de cerdas similares. Região dorsal-lateral com cinco tubérculos: anteriormente Dai e Dae aproximados, Dai com duas cerdas longas e Dae com uma; mais posteriormente, Dpi com uma cerda; mais lateralmente, DLai-DLpi fusionados e salientes, com três cerdas longas; DLae-Dlpe fusionados e evidentes, com duas cerdas longas (Figuras 1, 3 e 11). Região pleural com quatro


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túberculos: Epa e Epp os dois maiores, cada um com uma cerda longa e dois pequenos próximos à área podal, T anterior sem cerdas e P posterior com uma cerda longa (Figuras 1 e 12). Região esternal similar à proesternal, exceto por apenas um tubérculo, Es-Ss fusionados entre si, e pela linha mediana apresentando quatro cerdas (Figura 5). Espiráculos entre DLae e Epa (Figura 13). Um par de glândulas eversíveis em cada segmento torácico. Pernas marrom-escuras, somente as pro- e mesotorácicas semelhantes no tamanho; a metatóracica apresenta o fêmur e a tíbia mais alongados; garra tarsal simples com única cerda basal ventral (Figuras 12 e 14).

Abdômen. Região dorso-lateral com quatro tubérculos: Dae ausente; Dai pequeno com uma cerda; Dpi e Dpe parcialmente unidos, cada um com uma cerda; DLae-DLpe fusionados, evidentes, com duas cerdas e glândula eversível. Região pleural com dois tubérculos: Epa desenvolvido, com duas cerdas; T-P fusionados com duas cerdas. Região esternal com três tubérculos: As-Ps pouco evidente, com duas cerdas; Ss e Es cada um com uma cerda curta. Espiráculos entre DLae e Epa. Cada segmento abdominal com um par de glândulas eversíveis (Figuras 1, 3, 5 e 15). Número de tubérculos e de cerdas variável de acordo com o segmento abdominal: A1-A6 similares entre si, A7-A9 com fusão de tubérculos, principalmente na região dorso-lateral; A9 com lobo anal que forma expansão retrátil (Figura 16).

Discussão. As larvas de 3° instar de Phaedon apresentam diferenças sutis entre si. Phaedon (Othosticha) semmimarginatus affinis é menor (comprimento 4,8-5,3 mm; largura 1,76-1,90 mm) (caBrera 2001) em comparação às larvas de P. confinis (comprimento 5,48-6,58 mm; largura 1,66-2,13 mm). A maioria das espécies apresenta quatro cerdas na fronte (f1, f3, f4, f6), incluindo P. confinis (cox 1982, 1991, 1996; caBrera 2001). Entretanto, cox (1991) comentou que entre as espécies estudadas, P. cochleariae muitas vezes tem a cerda f1 ausente e P. concinnus pode apresentar uma cerda adicional, possivelmente a f2. Em P. (Othosticha) semmimarginatus affinis, os seis estemas estão arranjados em dois grupos (caBrera 2001), diferente de P. confinis, em que se organizam em três grupos. O labro é marrom em P. confinis e amarelo em P. fulvescens (cox 1996). O número de cerdas distribuídas no labro pode variar entre quatro pares (P. confinis, P. armoraciae e P. tumidulus) ou três (P. cochleariae e P. concinnus) (cox 1991). Há diferença em relação ao número de cerdas na placa pronotal, que pode variar: P. confinis e P. tumidulus apresentam dez cerdas (cinco anteriores e cinco posteriores) (cox 1991); P. cochleariae, P. concinnus e P. armoraciae nove cerdas (cinco anteriores e quatro posteriores) (cox 1991) e P. fulvescens onze cerdas (seis anteriores e cinco posteriores) (cox 1996). Na região pleural do protórax de P. confinis observou-se o tubérculo T, ausente em P. (Othosticha) semmimarginatus affinis (caBrera 2001). Os tubérculos Dai e Dae variam na região do meso- e metatórax: (1) em P. confinis estão aproximados, mas não fusionados; (2) em P. cochleariae, P. concinnus, P. tumidulus e P. fulvescens estão geralmente separados (cox 1991, 1996) e (3) em P. armoraciae usualmente encontram-se fusionados (cox 1991). Os tubérculos Es-Ss estão fusionados entre si e pela linha mediana na região do meso- e metatórax em P. confinis, P. cochleariae e P. concinnus, mas são separados em P. armoraciae, P. tumidulus e P. fulvescens (cox 1991, 1996). Os tubérculos T e P estão presentes em P. confinis e ausentes em P. fulvescens (cox 1996). As garras tarsais são simples em P. confinis e nas outras espécies comparadas (cox 1991; caBrera 2001), exceto em P. fulvescens que as possuem apendiculadas (cox 1996). No abdômen de P. confinis o tubérculo Dae é ausente e o Dai é pouco pronunciado; em P. cochleariae, P. concinnus e P. fulvescens os segmentos abdominais de 1-6 geralmente não apresentam o tubérculo Dae e o Dai pode aparecer de 1-3 (cox 1991, 1996); em P. armoraciae e P. tumidulus o tubérculo Dae está nos segmentos 1-6 e o Dai de 1-4 (cox 1991). O número de cerdas nos tubérculos abdominais Dpi e Dpe variam entre duas (P. confinis, P. armoraciae e P. tumidulus) ou três (P. cochleariae, P. concinnus, P. fulvescens e P. (Othosticha)

semmimarginatus affinis) (cox 1991, 1996; caBrera 2001).

Adulto (Figuras 17-26)

Diagnose. Pronoto e élitros glabros; coloração predominante azul violeta metálica; margens laterais do pronoto arredondadas, castanho-amareladas, com mácula central azul-metálica; estrias elitrais com pontuações profundas e ordenadas em oito fileiras longitudinais; regiões castanho-amareladas na cabeça, protórax e pernas; cabeça com duas pequenas máculas pretas ovais, posteriores aos olhos na região do vértice.

Corpo. Comprimento 3,99-5,00 mm; largura 2,84-3,18 mm. Corpo oval e convexo dorsalmente. Pronoto e élitros glabros, coloração predominante azul violeta metálica com regiões castanho-amareladas na cabeça, protórax e pernas (Figuras 17 e 18). Sem dimorfismo sexual aparente.

Cabeça. Subquadrangular, castanho-amarelada com duas pequenas máculas pretas ovais, posteriores aos olhos na região do vértice (Figura 19). Tegumento brilhante revestido com pilosidade curta e esparsa e micropontuações rasas (Figura 19). Sutura frontal em forma de “V” invertido, estendendo-se até a base das antenas (Figura 19). Olhos globosos, salientes com facetas nítidas (Figura 19). Antenas com 11 artículos, inseridas anteriormente aos olhos na região frontal, além do pronoto, atingindo a região do calo umeral; escapo e pedicelo castanho-amarelados com máculas pretas e, a partir do 3º artículo, a coloração torna-se gradativamente mais escura; pilosidade esparsa nos artículos I a VI e densa do VII a XI, com aspecto tomentoso; escapo globoso e estreito basalmente, pedicelo menor e oval, antenômeros III a V subcilíndricos e com tamanho similar, VI curto e subtriangular; VII-X trapezóides com margens arredondadas, subiguais tanto na forma como no comprimento; XI suboval com ápice pontiagudo (Figuras 19 e 20). Clípeo castanho-escuro com cerdas longas, douradas e esparsas; sutura epistomal distinta e retilínea (Figura 19). Labro mais largo que longo com margens laterais arredondadas e apical levemente emarginado na região mediana, com cerdas claras e alongadas e centralmente castanho-escuro (Figura 19). Mandíbulas pouco mais longas que largas, simétricas, com quatro dentes, os dois laterais pontiagudos e os dois mediais mais arredondados. Maxilas com cardo trapezoidal; gálea escura com densa fileira de cerdas; palpo maxilar marrom-escuro com artículo basal cilíndrico e curto, cerca de 1/3 do comprimento do artículo seguinte, segundo artículo cônico e longo, terceiro cônico e pouco menor que o anterior, artículo apical cilíndrico, afilado distalmente e maior que o anterior. Lábio marrom-claro; lígula trapezoidal com margem anterior levemente curvada; palpo labial marrom-escuro com artículo apical cilíndrico, curto, cerca de 1/3 do comprimento do artículo seguinte; segundo artículo longo, mais estreito na base e no ápice, forma uma projeção lateral no terço final; artículo apical cilíndrico, afilado no ápice e pouco menor que o anterior.

Tórax. Pronoto lateralmente castanho-amarelado, centralmente azul-violeta metálico, glabro, brilhante, com micropontuações rasas e esparsas; forma subtrapezoidal, duas vezes mais largo que longo; margem anterior quase reta, margens laterais pouco arredondadas e borda posterior arqueada em direção ao escutelo, mais estreita que a base dos élitros (Figura 17). Prosterno em formato de “Y”, com micropontuações esparsas; processo prosternal subtriangular, alargado na região apical, terminando em ponta levemente arredondada, carenas prosternais presentes (Figura 21). Escutelo liso, subtriangular e com ápice arredondado (Figuras 17 e 19). Élitros convexos, subovais, quase tão largos quanto longos, cobrindo totalmente o abdômen; estrias elitrais com pontuações profundas ordenadas em oito fileiras longitudinais, interestrias com micropontuações rasas e esparsas; calo umeral pouco desenvolvido, obsoleto; epipleura relativamente estreita, com leve reentrância na região mediana e visível em vista lateral (Figuras 17 e 18).

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Asas com comprimento quase três vezes maior que a sua largura (Figura 23). Costa (C) acompanha estreitamente a Radial (R) até o triangulo radial. Subcosta (Sc) curta, restrita à região basal. Radial longa e fortemente esclerotizada, formando no ápice um triângulo fechado (rt) constituído pela veia transversa rádio-setor (r-s) e Setor Anterior (SA). Setor (S) representado por uma mácula larga que acompanha a R; Setor Posterior (SP) representada por uma mácula estreita e alongada, junto à margem ântero-apical. Média (M) fortemente esclerotizada, dividida em M1+2 e M3+4 reunidas na porção distal por um arco m-m; M1+2 liga-se através da veia transversa s-m a S; M1+2 e M3+4 estendem-se apicalmente como veias separadas M1 e M3; M1 relativamente longa, representada por mácula estreita e alongada junto à margem póstero-apical; M3 curta e fortemente esclerotizada. Plical (P) aproxima-se de M3, representada por uma maior pigmentação na região. Cubital (Cu) representada na porção distal pelas ramificações Cu1 e Cu2; Cu1 separada da porção basal, pouco esclerotizada, acompanhada por uma mácula; Cu2 bifurcada e unida às veias anais. 1ª Anal (1A) e 2ª Anal (2A) com o mesmo ponto de origem; em seguida se bifurcam e, na porção posterior, unem-se novamente para logo em seguida dividir-se em duas veias: Cu2 + 1A e Cu2 + 2A. Jugal (Ju) representada por uma mácula.

Pernas pro-, meso- e metatorácicas com tamanho semelhante, longas, estreitas e sem ornamentações; coxa e trocanter marrom-escuros, fêmur e tíbia castanho-amarelados e tarsos marrom-escuros; região apical das tíbias e ventral dos tarsos com densa pubescência dourada; tarsômeros I-III dilatados; garras tarsais simples (Figuras 18 e 19). Metendosternito sub-retangular, estreito, margem anterior com emarginação conspícua que se estende até os braços da furca, estes voltados látero-anteriormente; lâminas membranosas largas e voltadas látero-posteriormente, tendões anteriores não visíveis (Figura 22).

Abdômen. Cinco segmentos visíveis sem ornamentações. Esternitos com micropontuações rasas, mais evidentes no 1º; do 1º ao 3º escuros e os dois últimos claros em ambos os sexos.

Genitália. Macho. Edeago dorsalmente simétrico, com comprimento 2,1 vezes maior que a largura; placa dorsal do óstio mais estreita que a região apical; parâmetros largos e esclerotizados; porção apical do ducto ejaculatório esclerotizada e subquadrangular (Figura 24). Em vista lateral curvado, base com prega lateral, mais fortemente esclerotizada (Figura 25). Fêmea. Espermateca alantóide com formato de “?”; corno curvado e afilado, ramo indistinto e nódulo cônico, levemente esclerotizada, aumentando em grau em direção ao ápice (Figura 26).

Discussão. As descrições das espécies de Phaedon registrados para o Brasil não são recentes e baseiam-se principalmente em caracteres externos. P. confinis diferencia-se de P. affinis pela coloração negra deste último (costa liMa 1953); de P. consimilis pela coloração predominante verde-metálica (BecHyné 1950; costa liMa 1953) e de Phaedon pertinax, que apresenta élitros azuis metálicos com matiz violácea, entretanto com pronoto da mesma cor; P. confinis tem as margens laterais do pronoto castanho-amareladas com mácula central azul metálico-violácea (BecHyné 1950). costa liMa (1953) aponta outras diferenças entre estas duas últimas espécies: P. confinis tem margens laterais do prótorax mais arredondadas em relação a P. pertinax e o 3º antenômero de P. pertinax é distintamente mais longo, cerca de 1,5 vez maior que o 4º antenômero se comparado ao apresentado por P. confinis. leMir (1983) descreveu sucintamente o adulto de P. consimilis e apresentou características que poderiam se assemelhar ao aqui descrito para P. confinis, tais como cabeça, margens laterais do prótorax, dois primeiros antenômeros, pernas e os dois últimos esternitos abdominais de coloração alaranjada; no entanto não fez referência às duas máculas pretas ovais na fronte de P. confinis (costa liMa 1953).

Distribuição geográfica registrada. Brasil (Rio de Janeiro,

São Paulo, Paraná, Rio Grande do Sul), Paraguai (Guairá) e Argentina (Misiones, Tucumán, Buenos Aires).

Plantas hospedeiras. Maria-mole (S. brasiliensis, Asteraceae) (Bertels 1953; MenDes et al. 2005), batata (Solanum tuberosum L., Solanaceae) (Bertels 1953, 1962) e milho (Zea mays L., Poaceae) (silva et al. 1968).

AGRADECIMENTOS

Ao CNPq pelo auxílio financeiro (processo no 573534/2008-0). A Drª Cibele Stramare Ribeiro-Costa, por intermediar o contato com o Centro de Microscopia Eletrônica da Universidade Federal do Paraná. Ao TAXonline - Rede Paranaense de Coleções Biológicas, Departamento de Zoologia (DZUP), Universidade Federal do Paraná (UFPR) e Centro de Microscopia Eletrônica (CME-UFPR), pelas as fotos.

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Figuras 1-6. Larva de Phaedon confinis: 1, Vista lateral; 2, Cabeça, vista dorsal; 3, Vista dorsal; 4, Cabeça, vista lateral; 5, Vista ventral; 6, Detalhe da antena. Escala: Figuras 1, 3 e 5, 0,50 mm.

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Figuras 7-10. Larva de Phaedon confinis, cabeça: 7, Vista ventral; 8, Peças bucais, vista anterior; 9, Peças bucais, ápice do palpo maxilar; 10, Peças bucais, ápice do palpo labial.

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Figuras 11-16. Larva de Phaedon confinis: 11, Tórax, vista dorsal; 12, Tórax, vista lateral; 13, Tórax, detalhe do espiráculo; 14, Tórax, detalhe da perna; 15, Abdômen, vista lateral; 16, Abdômen, detalhe do ápice (sem escala).

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Figuras 17-19. Adulto de Phaedon confinis: 17, Vista dorsal; 18, Vista lateral; 19, Vista frontal. Escala: Figuras 17-19, 0,50 mm.

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Figuras 20-26. Adulto de Phaedon confinis: 20, Antena; 21, Protórax, proesterno; 22, Metatórax, metendosternito; 23, Metatórax, venação alar, onde: Costa (C), Radial (R), triângulo fechado (rt), Transversa rádio-setor (r-s), Setor Anterior (SA), Setor (S), Setor Posterior (SP), Média (M), Plical (P), Cubital (Cu), 1ª Anal (1A), 2ª Anal (2A), Jugal (Ju); 24, Genitália do macho, vista dorsal; 25, Genitália do macho, vista lateral; 26, Genitália da fêmea, espermateca. Escala: Figura 20, 0,10 mm; Figuras 21-26, 0,50 mm.

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Annotated Checklist of Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae) from Rio Grande do Sul and Santa

Catarina, BrazilPedro Giovâni da Silva

Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal de Santa Catarina, e-mail: [email protected]._____________________________________

EntomoBrasilis 8 (2): 145-151 (2015)

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Abstract. An extensive literature review was performed to determine the list of Aphodiinae species reported in Rio Grande do Sul and Santa Catarina states. A total of 35 Aphodiinae species belonging to two tribes and 12 genera have been recorded in southern Brazil. Twenty-nine species (82.8%) were recorded in Santa Catarina and 16 (45.7%) in Rio Grande do Sul. Only nine species (25.7%) were reported to occur in both states. Ataenius Harold, 1867 was the genus with the greatest number of species (20), followed by Saprosites Redtenbacher, 1858 with only three species. Other genera were represented by one or two species. New lists should be made for other Brazilian states.

Keywords: Atlantic Forest; Dung beetles; Pampa; Southern Brazil.

Lista dos Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae) do Rio Grande do Sul e Santa Catarina, Brasil

Resumo. Uma extensiva revisão da literatura foi realizada para listar as espécies de Aphodiinae dos estados de Santa Catarina e Rio Grande do Sul. Um total de 35 espécies de Aphodiinae pertencentes a duas tribos e 12 gêneros foi registrado para a região estudada. Vinte e nove espécies (82,8%) foram registradas para Santa Catarina e 16 (45,7%) para o Rio Grande do Sul. Apenas nove espécies (25,7%) foram compartilhadas por ambos os estados. Ataenius Harold, 1867 foi o gênero com o maior número de espécies (20), seguindo por Saprosites Redtenbacher, 1858 com apenas três espécies. Os outros gêneros foram representados por uma ou duas espécies. Novas listas devem ser feitas para outros estados brasileiros.

Palavras-Chave: Escarabeídeos; Mata Atlântica; Pampa; Sul do Brasil.

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rowing biodiversity extinction rates are a major problem for maintenance of the environmental characteristics and conditions that allow the existence of most living

organisms on Earth (Myers et al. 2000). The maintenance of ecological processes related to biodiversity will depend on the development of effective conservation measures (ranDs et al. 2010). However, for many species groups there is relatively little data on taxonomy and geographical distribution, conditions called Linnean and Wallacean deficiencies, respectively (WHittaker et al. 2005). A better understanding of local and regional biodiversity is fundamental to achieving the goals of conservation strategies.

Among the insects, dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Aphodiinae and Scarabaeinae) perform several ecological functions, such as decomposition and burial of feces, and natural biological control of parasites developing in cattle dung (HalFFter & MattHeWs 1966; FincHer 1975; riDsDill-sMitH & Hayles 1990; Hanski & caMBeFort 1991; aiDar et al. 2000; siMMons & riDsDill-sMitH 2011). By building tunnels and burying feces in the ground, dung beetles contribute to the improvement of soil and pasture characteristics (Haynes & WilliaMs 1993) and decrease of the emission of toxic gases to the atmosphere (penttilä et al. 2013). These insects are highly diverse and well-distributed throughout the world.

Scarabaeinae beetles have been well studied in southern Brazil (e.g. silva et al. 2008, 2009, 2010, 2011, 2012a, 2012b, 2013; auDino et al. 2011; silva 2011; silva & auDino 2011; silva & Di Mare 2012; caMpos & HernánDez 2013; silva & BoGoni 2014; vieGas et

al. 2014), yet the Aphodiinae have been neglected (but see auDino et al. 2007), possibly because of their relationship with livestock environments and cattle feces, and their endocoprid behavior. The paucity of studies is not restricted to southern Brazil; in fact, few studies on Neotropical dung beetle communities have taken Aphodiinae into consideration (caBrero-sañuDo & loBo 2009). Compared to Scarabaeinae species there are relatively few species in Aphodiinae beetle communities, however they can be very abundant (e.g. anDresen 2002; koller et al. 2007; roDriGues et al. 2010, 2013) and can play important ecological roles.

Aphodiinae is one of the most diverse and widely distributed subfamilies of Scarabaeidae (Dellacasa et al. 2001; caBrero-sañuDo et al. 2010), with more than 200 genera and 3,100 species of small size (0.8 to 16 mm in length). This taxon has endocoprid behavior and generally has coprophagous or saprophagous feeding habits, where larvae and adults can occupy different niches (steBnicka 2001a; sMitH & skelley 2007; caBrero-sañuDo & loBo 2009). Aphodiinae species feed and nest on the ground in various types of feces and/or plant debris (steBnicka 2001b). Aphodiinae is the predominant group in Palearctic and Nearctic region dung beetle communities (Hanski 1991; loBo 2000; caBrero-sañuDo & loBo 2009), while Scarabaeinae predominates in Neotropical regions (HalFFter & MattHeWs 1966). The objective of this study is to present a list of Aphodiinae species occurring in Rio Grande do Sul and Santa Catarina states in southern Brazil.

Financial support: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES).


Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub: F80D808D-8139-4873-A664-10A2EE6F7DB9


http://zoobank.org/References/F80D808D-8139-4873-A664-10A2EE6F7DB9

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Annotated Checklist of Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae)… Silva

e-ISSN 1983-0572

MATERIAL AND METHODS

I performed an extensive review of recent literature, searching specifically for reviews of tribes and genera of Aphodiinae recorded in the Neotropical region, and mainly in Brazil, as highlighted by Dellacasa et al. (2001) and skelley et al. (2007a). The list is based on extensive search of published records complemented by information from the Scientific Electronic Library Online, Google Scholar and “Portal de Periódicos CAPES”. Searches were conducted using combined specific keywords such as: Aphodiinae, Aphodiidae, Rio Grande do Sul, Santa Catarina, southern Brazil, and South of Brazil (and equivalent terms in Portuguese), to find published sources with information on Aphodiinae species in southern Brazil. Reference bibliographies were also used to find additional references. The literature review was conducted between September 2013 and August 2014.

Several reviews on Aphodiinae genera in Neotropical regions were used in the literature review to compose the species list presented in this study (e.g. Dellacasa et al. 1998, 2001a, 2001b, 2002, 2003, 2004, 2007a, 2007b, 2007c, 2007d, 2008, 2009, 2010, 2011, 2012; steBnicka 1998, 2000a, 2000b, 2001a, 2001b, 2001c, 2002a, 2002b, 2003a, 2003b, 2003c, 2003d, 2004, 2005, 2006, 2007c, 2008, 2009, 2011; Dellacasa & Dellacasa 2000a, 2000b, 2003, 2005; Dellacasa & steBnicka 2001; steBnicka et al. 2003; steBnicka & skelley 2005, 2009a, 2009b; skelley 2006, 2007a, 2007b; steBnicka & laGo 2005; steBnicka & Galante 2007; BorDat 2009; skelley et al. 2009; rakovic & Mencl 2013). The list of tribes, subtribes, genera and species was prepared following the nomenclature described in GorDon & skelley (2007), skelley et al. (2007), caBrero-sañuDo et al. (2010) and BoucHarD et al. (2011). Published works on Coleoptera or soil insects conducted in Rio Grande do Sul and Santa Catarina including Aphodiinae species were also reviewed and included.

The species list is arranged in alphabetical order of tribes, genera and species, with indication of references in which the species were reported to occur in southern Brazil, and with known species geographical distributions (including distribution in the Rio Grande do Sul and Santa Catarina) highlighted. Additional information on species biology can be found within the references cited.

RESULTS AND DISCUSSION

A total of 35 Aphodiinae species belonging to two tribes and 12 genera were recorded for Rio Grande do Sul and Santa Catarina. Twenty-nine (82.8%) species were recorded for Santa Catarina and 16 (45.7%) for Rio Grande do Sul. Only nine species (25.7%) were shared between states. Ataenius Harold, 1867 was the genus with the greatest number of species (20), followed by Saprosites Redtenbacher, 1858 with only three species. Aidophus Balthasar, 1963, Arupaia Stebnicka, 1999, Blackburneus Schmidt, 1913, Labarrus Mulsant & Rey, 1870, Lomanoxia Martínez, 1951, Parataenius Balthasar, 1961 and Passaliolla Balthasar, 1945 were represented by two species each. Auperia Chevrolat, 1864, Iarupea Martínez, 1953 and Paraplesiataenius Chalumeau, 1992 were represented by only two species each. The genus Ataenius has about 300 Neotropical and Nearctic species, being one of the largest and most diverse genera of the subfamily Aphodiinae, and was revised by steBnicka (2001c, 2002b, 2003d, 2004, 2005, 2006, 2007c) and steBnicka & laGo (2005). Saprosites has about 130 species, 17 of which occur in the New World (steBnicka 2001a).

I found no lists of Aphodiinae species for other locations or Brazilian states, and it seems that this study is the first of its kind conducted in Brazil. However, sMitH & skelley (2007) reported 27 species of Aphodiinae in southern South America, including southern regions of Argentina and Chile (including the Central Chilean, Patagonian and Subantarctic biogeographical provinces) (Morrone 2006). The larger number of species found in southern

Brazil (i.e., compared to southern regions of Argentina and Chile) may be related to differences in climate and/or vegetation, or perhaps differences in Aphodiinae faunal origin due to the occurrence of distinct historical events.

In Brazil, several studies have reported Aphodiinae in Mato Grosso do Sul state (e.g. FlecHtMann et al. 1995a, 1995b, 1995c; aiDar et al. 2000; koller et al. 1999, 2007; roDriGues et al. 2010, 2013; aBot et al. 2012), although many have not been identified to species level. In conducting this review I was able to verify that many new Aphodiinae species (and genera) have been described with material collected in Mato Grosso do Sul. This fact reinforces the need for greater sampling effort and collection of this fauna in other Brazilian states. Aphodiinae are sampled using pitfall traps baited with fresh cattle feces (koller et al. 2007; roDriGues et al. 2013), flight interception traps (roDriGues et al. 2010), and light traps (FlecHtMann et al. 1995a, 1995b, 1995c; ronqui & lopes 2006; aBot et al. 2012). Some Brazilian Aphodiinae can be attracted to carrion (MeDri & lopes 2001). Dissection of fecal masses is also viable option (FlecHtMann et al. 1995a, 1995b, 1995c), depending on the objective of the study.

The next step for Aphodiinae researchers, in addition to performing new inventories of this fauna, will be to consult and update the Brazilian entomological collections, to accomodate changes in nomenclature and better describe new genera and species. This update may increase the number of Aphodiinae species on the list presented here. I invite other researchers to compile lists of Aphodiinae species from other Brazilian states or regions, as this information is fundamental to our knowledge of faunal distribution and conservation strategies that may be needed in the near future.

Checklist of Aphodiinae from Rio Grande do Sul and Santa Catarina, Brazil

Aphodiinae Leach, 1815

Aphodiini Leach, 1815

Aphodiina Leach, 1815

Blackburneus Schmidt, 1913

Blackburneus caracaensis (Petrovitz, 1970)

Geographical distribution: Argentina, Brazil, Paraguay. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (Dellacasa et al. 2011). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Labarrus Mulsant & Rey, 1870

Labarrus pseudolividus (Balthasar, 1941)

Geographical distribution: North, Central and South America, Australia, Oceania, Central and Southern Africa. In Santa Catarina: Jaraguá do Sul (FlecHtMann & roDriGues 1995). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Didactyliina Pittino, 1985

Aidophus Balthasar, 1963

Aidophus infuscatopennis (Schmidt, 1909)

Geographical distribution: Argentina, Bolivia, Brazil, Paraguay, Peru, Uruguay. In Rio Grande do Sul: unknown (Dellacasa et al. 2001b). Brazilian biome: unknown.

Eupariini Schmidt, 1910

Auperia Chevrolat, 1864

Auperia denominata Chevrolat, 1864


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Geographical distribution: Americas. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2002a). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Auperia teutoniae Stebnicka, 2002

Reference: steBnicka (2002a). Geographical distribution: Brazil. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2002a). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Arupaia Stebnicka, 1999

Arupaia friedenreichi (Harold, 1870)

Geographical distribution: Brazil. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 1999b). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius Harold, 1867

Ataenius blapoides Balthasar, 1947

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Canela (Parque do Caracol) (steBnicka 2001c). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius canoasus Stebnicka, 2007

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Capão da Canoa (steBnicka 2007c). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius catarinaensis Stebnicka, 2007

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2007c; Favretto et al. 2013). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius clitellarius Petrovitz, 1973

Geographical distribution: Central South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2005, 2007b; Favretto et al. 2013). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius columbicus Harold, 1880

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Pelotas. In Santa Catarina: Águas Mornas (formerly called Theresópolis), Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2004; Favretto et al. 2013). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Ataenius crenulatus Schmidt, 1910

Geographical distribution: Central and South America, West Indies. In Rio Grande do Sul: Pelotas. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (Galante et al. 2003; steBnicka 2006, 2007b). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Ataenius forsteri Balthasar, 1960

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2006). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius impiger Schmidt, 1916

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka & laGo 2005). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius lenkoi Petrovitz, 1973

Geographical distribution: Brazil. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2005; Favretto et al. 2013). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius londrinae Stebnicka, 2007

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: [Rio] Pardinho, [Barra do] Rio Azul. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2007c; Favretto et al. 2013). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius longiclavus Petrovitz, 1970

Geographical distribution: Brazil. In Rio Grande do Sul: Porto Alegre (steBnicka 2005). Brazilian biome: Pampa.

Ataenius opatrinus Harold, 1867

Geographical distribution: Central and South America. In Rio Grande do Sul: Porto Alegre. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2001c). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Ataenius picinus Harold, 1868

Geographical distribution: Americas. In Rio Grande do Sul: Cachoeira [do Sul]. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2004). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Ataenius platensis (Blanchard, 1846)

Geographical distribution: Americas, West Indies. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2005). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius plaumanni Petrovitz, 1973

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2005; Favretto et al. 2013). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius purator Harold, 1868

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Pelotas (steBnicka 1998; steBnicka & laGo 2005). Brazilian biome: Pampa.

Ataenius schmidti Stebnicka, 2003

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: unknown (steBnicka 2003d). Brazilian biome: unknown.

Ataenius sculptilis Harold, 1868

Geographical distribution: South America, West Indies. In Santa Catarina: Guaramirim, Jaraguá do Sul (steBnicka 2006). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Ataenius stercorator (Fabricius, 1775)

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Pelotas, Porto Alegre. In Santa Catarina: Guaramirim (steBnicka 2003d). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Ataenius strigicaudus Bates, 1887

Geographical distribution: Central and South America, West Indies. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2004). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Iarupea Martínez, 1953

Iarupea attenuata (Harold, 1870)

Geographical distribution: Brazil. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2007a). Brazilian biome: Atlantic Forest.

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Iarupea serratipennis (Petrovitz, 1973)

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 1999, 2007a). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Lomanoxia Martínez, 1951

Lomanoxia costulata (Harold, 1867)

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 1999a). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Paraplesiataenius Chalumeau, 1992

Paraplesiataenius catarinaensis Stebnicka, 2003

Geographical distribution: Brazil. In Rio Grande do Sul: Porto Alegre. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2003b). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Paraplesiataenius genieri Stebnicka, 2003

Geographical distribution: Brazil. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2003b). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Parataenius Balthasar, 1961

Parataenius simulator (Harold, 1868)

Geographical distribution: Neotropical Region, southeastern United States; introduced to Australia, New Zealand, Africa and Europe (Portugal). In Rio Grande do Sul: Capão da Canoa, Pelotas (steBnicka & skelley 2009). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Passaliolla Balthasar, 1945

Passaliolla eugastrica (Harold, 1869)

Geographical distribution: South America. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2000b). Brazilian biome: Atlantic Forest.

Saprosites Redtenbacher, 1858

Saprosites breviusculus Harold, 1867

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Porto Alegre. In Santa Catarina: Seara (formerly called Nova Teutônia). (steBnicka 2001a). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Saprosites dentipes Harold, 1867

Geographical distribution: South America. In Rio Grande do Sul: Porto Alegre. In Santa Catarina: Jaraguá do Sul, Seara (formerly called Nova Teutônia) (steBnicka 2001a). Brazilian biome: Atlantic Forest and Pampa.

Saprosites puncticollis Harold, 1867

Geographical distribution: Brazil. In Santa Catarina: Águas Mornas (formerly called Theresópolis) (steBnicka 2001a). Brazilian biome: Atlantic Forest.

AKNOWLEDGEMENTS

I am grateful to Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for the PhD fellowship in the Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal de Santa Catarina.

REFERENCES

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Interações Agressivas em Abelhas sem Ferrão: Melipona quadrifasciata (Lepeletier) Invadindo Ninho

de Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier)Bruno Corrêa Barbosa, Karine Munck Vieira & Fábio Prezoto

Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected].

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EntomoBrasilis 8 (2): 152-154 (2015)

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Resumo. Este registro descreve a ocorrência de conflitos entre as abelhas sem ferrão de uma colônia ativa de Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier) e os indivíduos de Melipona quadrifasciata (Lepeletier), e discute possíveis hipóteses que motivaram o ataque. Os comportamentos foram observados em uma colônia ativa de S. bipunctata. Os indivíduos de M. quadrifasciata que invadiram a colônia foram detidos pelos guardas do ninho ativo. As hipóteses de equívoco na identificação da entrada da colônia e erro na espécie possível à agregação foram descartadas, entretanto, a hipótese da real invasão registrada neste estudo demonstra uma estratégia comportamental de M. quadrifasciata e sugere que exista uma economia de energia caso tenha sucesso na pilhagem.

Palavras-Chave: Abelhas sociais; Defesa; Intrusos; Meliponini; Usurpação de ninho.

Agressive Interactions in Stingless bees: Melipona quadrifasciata (Lepeletier) Invading Nest of Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier)

Abstract. This record describes the occurrence of conflicts between stingless bees of an active colony of Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier) and individuals of Melipona quadrifasciata (Lepeletier), and discusses possible hypotheses that motivated the attack. Behaviors were observed in an active colony of S. bipunctata. The active nest guards detained individuals of M. quadrifasciata who invaded the colony. The chances of misidentification of the colony entrance and error in the species possible aggregation were discarded, however, the hypothesis of the real invasion recorded in this study demonstrates a behavioral strategy by M. quadrifasciata suggests that there is an energy savings if successful in looting.

Keywords: Defense; Intruders; Meliponini; Nest usurpation; Social bees.

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s meliponíneos são abelhas sociais conhecidas como “abelhas sem ferrão” pelo fato de possuírem ferrão atrofiado, o qual não é utilizado para defesa (keer et

al. 1996). Compreendem 60 gêneros (MicHener 2007) que se distribuem pelas regiões tropicais e subtropicais do mundo, possuindo grande variedade morfológica e de hábitos de nidificação (pirani & cortopassi-laurino 1993).

A subtribo Meliponina apresenta o maior número de gêneros dentre as abelhas sem ferrão, com destaque para o gênero Scaptotrigona, reconhecida como abelhas de pequeno porte (menos de 8 mm), agressivas e pouco produtivas. Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier), formam colônias perenes com centenas a milhares de operárias (noGueira-neto 1970). As abelhas da espécie S. bipunctata constroem seus ninhos em cavidades pré-existentes, predominantemente em ocos de árvores ou subterrâneos, contendo múltiplas entradas (noGueira-neto 1970; rouBik 2006).

A espécie Melipona quadrifasciata (Lepeletier) é uma abelha com aspecto mais robusto, de tamanho de médio a grande (variando entre 7 a 15 mm) (silveira et al. 2002; oliveira et al. 2013). Seus ninhos são construídos em cavidades e possuem a entrada ornamentada com estruturas raiadas feitas de batume, uma mistura de barro e própolis (noGueira-neto 1997).

A grande quantidade de recursos (mel, pólen, cerume e resinas), armazenados nos ninhos dos meliponíneos atraem vários saqueadores, coespecíficos ou aloespecíficos (noGueira-

neto 1997; MicHener 1974). As operárias do gênero Melipona, ocasionalmente, roubam recursos ou usurpam ninhos de coespecíficos e/ou aloespecíficos e esse comportamento torna-se mais frequente durante o período de escassez de alimento (rouBick 1989). Dessa forma, a fim de evitar a invasão de possíveis oportunistas, colônias de abelhas sociais são defendidas por operárias guardas na entrada do ninho, que vigiam a entrada e protegem as forrageadoras (Wilson 1971).

O objetivo do presente estudo foi, portanto, descrever a invasão de operárias de M. quadrifasciata em uma colônia de S. bipunctata, bem como o display defensivo exibido por S. bipunctata e também são discutidas as hipóteses de uma agregação de colônias ou uma real invasão que motivaram o ataque.

As observações foram realizadas no Jardim Botânico da Universidade Federal de Juiz de Fora, localizado na área urbana de Juiz de Fora, no estado de Minas Gerais (21°43’28” S, 43°16’47” W; elevação de 510-820m). A área consiste no domínio Mata Atlântica, que se encontra fitofisionomia de fragmento secundário de Floresta Estacional Semidecidual. O ninho de S. bipunctata encontra-se estabelecido em uma cavidade no tronco de uma árvore de Cupressus sp. Foram realizadas quatro visitas na colônia entre Setembro e Outubro de 2013, período compreendido na estação chuvosa, sempre no período de 9h às 12h e os comportamentos foram registrados utilizando o método ad libitum sensu altMann (1974).

Agência(s) de Financiamento: CAPES e CNPq.



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Interações Agressivas em Abelhas Sem Ferrão: Melipona … Barbosa et al.

e-ISSN 1983-0572

Foi possível observar indivíduos de M. quadrifasciata sobrevoando a abertura da colônia das S. bipunctata, invadindo a entrada pelo tubo de cerume endurecido (Figura 1A), também pôde ser observado algumas operárias na árvore caminhando até a entrada da colônia (Figura 1B). As operárias guardas de S. bipunctata se aglomeravam na ponta do tubo de cerume, em um número muito superior as invasoras, evitando a entrada das invasoras, permitindo apenas que operárias campeiras passassem. As abelhas podem discriminar companheiras de não companheiras usando sinais químicos, os quais apresentam odores específicos de cada colônia (stuart 1988; van zWeDen & D’ettorre 2010), atividade essa nem sempre eficiente, podendo apresentar falhas que possibilitam a entrada de invasores na colônia. Durante as observações, foram registradas várias entradas de operárias de M. quadrifasciata na colônia, sendo atacadas por várias operárias de S. bipunctata. Em nenhum momento foi observada a saída das invasoras do ninho de S. bipunctata.

rouBik (2006) relata que o gênero Melipona pode apresentar comportamento de agregação a outras colônias de mesma espécie ou espécies diferentes em caso de destruição de suas colônias, contudo não há relato desse comportamento para o gênero Scaptotrigona. Assim, a hipótese levantada de que tenha ocorrido um equívoco pelas M. quadrifasciata quanto à espécie

suscetível a agregação foi descartada, tendo em vista que, além das abelhas apresentarem alta sensibilidade a sinais químicos de suas companheiras, a colônia das M. quadrifasciata estava intacta não justificando a intenção de agregação.

Uma segunda hipótese é de uma real invasão da colônia vizinha para usurpação de recursos e corrobora as descrições de invasões de Meliponideos a outras colônias de Meliponinae encontradas na literatura (cortopassi-laurino 2004; rouBik 2006; castro et al. 2009). Descarta-se, assim a hipótese de que ocorreu equívoco na entrada, pois acredita-se que as abelhas utilizam memória de curto, médio e longo prazo, no caminho de volta para o ninho, além de dicas ambientais e visuais de diversos tipos, tais como campo magnético da terra e posição do Sol (Gil et al. 2007).

A tentativa de invasão observada corrobora uma estratégia comportamental já descrita de M. quadrifasciata que sugere a existência de uma economia de energia caso tenha sucesso na pilhagem. Contudo, pode-se destacar o fato de que não houve recrutamento de uma massiva quantidade de operárias de M. quadrifasciata para auxiliar a invasão, devido ao fato dos soldados de S. bipunctata não permitirem que as invasoras saíssem da colônia invadida, assegurando sua integridade e fracassando a tentativa de invasão.

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A

B C


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Attack Behavior of Elasmus polistis Burks (Hymenoptera: Eulophidae) in Nest of Polistes

versicolor (Oliver) (Hymenoptera: Vespidae) and its Defensive Behavior

Thiago Marinho Alvarenga¹, Yuri Fanchini Messas¹, Hebert da Silva Souza¹, Luana Leite Guimarães Santos² & Jober Fernando Sobczak³

1. Universidade Estadual de Campinas, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected]. 2. Instituto Federal de Ciência e Tecnologia do Triângulo Mineiro, e-mail: [email protected]. 3. Universidade da Integração Internacional da Lusofonia Afro-brasileira, e-mail: [email protected].

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Abstract. The attack behavior of Elaumus polistis Burks in the nest cells of Polistes versicolor (Oliver) was recorded for the first time in South America. We observed that E. polistis flies in front of the P. versicolor nest, enters inside it and oviposits on wasps prepupae and pupae, possibly through the cells that compose the nest. Despite the obvious defensive behavior of the wasps described here, we found that E. polistis is efficient in parasitizing the pupae.

Keywords: Ectoparasitoid; Eulophinae; Circular formation; Host; Neotropical.

Comportamento de Ataque de Elasmus polistis Burks (Hymenoptera: Eulophidae) a Ninho de Polistes versicolor (Oliver) (Hymenoptera: Vespidae) e seu Comportamento de Defesa

Resumo. O comportamento de ataque de Elasmus polistis Burks em células do ninho de Polistes versicolor (Oliver) foi registrado pela primeira vez na América do Sul. Observou-se que E. polistis voa em frente ao ninho de P. versicolor, ingressa em seu interior e oviposita sobre as pré-pupas e pupas das vespas, possivelmente através das células que compõem o ninho. Apesar do evidente comportamento de defesa das vespas aqui descrito verificou-se que E. polistis é eficiente em parasitar suas pupas.

Palavras-chave: Ectoparasitoide; Eulophinae; Formação circular; Hospedeiro; Neotropical.

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arasitoid wasps can cause high mortality in their population hosts. Thus, any characteristic that helps to reduce the chances that the individual is parasitized tends

to be favored by natural selection (Hanson & GaulD 2006).

Arms races are generally viewed as attack-defense “games” which occur over long periods of time, gradually shaping species interactions (FutuyMa & slatkin 1983; Dietl & kelley 2002). Thus, the coevolutionary analyzes are increasing their importance to ecological, epidemiological and conservation biology studies, since they began to realize how quickly the results of interactions between species can change (tHoMpson 2001).

According Jolivet et al. (1990), circular defense strategy (cycloalexy) is found irregularly in the animal kingdom, and attains perfection in some leaf-beetles and sawflies. It is intimately linked to aggressive displays (biting, regurgitation, reflex-bleeding). However Dury et al. (2014) conducted a review in which they proposed three criteria needed to define this behavior: (1) individuals form a circle; (2) defensive attributes of the individuals are positioned on the periphery of the circle, and as a result, the periphery of the circle uniformly contains either heads or abdomens and, (3) animals preemptively adopt the circle as a resting formation, meaning it is not necessary to observe predation.

Elasmus is the only genus of the Elasmini (Hymenoptera: Eulophidae), which includes 248 described species and has a cosmopolitan distribution (noyes 2014). The larvae of most

Elasmus species are gregarious and primary ectoparasitoids of Hispinae (Coleoptera: Chrysomelidae) (coote 1997) and Lepidoptera larvae or prepupae, but some species are secondary parasitoids of Braconidae and Ichneumonidae prepupae (GiBson 1993) and others are primary ectoparasitoids of Vespidae (Polistes) (coote 1997; DorFey & koHler 2011).

The species Elasmus polistis Burks (Figure 1) is known as a gregarious parasitoid of Polistes prepupae or pupae (nelson 1976), whereas most of the registrations have occurred in North America (reeD & vinson 1979; MacoM & lanDolt 1995) and only one in Brazil (Rio Grande do Sul state) (DorFey & köHler 2011). Despite reports of hosts used by the wasps of the genus Elasmus, there are no detailed descriptions of Polistes versicolor (Oliver) defensive behavior facing the attacks of E. polistis. In this study we describe the behaviors that mediate this interaction in four nests of P. versicolor.

The observations were carried out between 3:00 and 6:00 p.m. on March 6, 2013 and February 2 to 10, 2015 on the premises of the Base Ecológica da Serra do Japi (23°15′S, 46°57′W), located in Jundiaí, São Paulo, Brazil, at an elevation of 1000 m. The description of the attack behavior of E. polistis and defense by P. versicolor were made from the analysis of photographs and

Financial support: Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (HYMPAR/Sudeste – CNPq/FAPESP/CAPES); Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e tecnológico (CNPq) .



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videos captured using a Canon EOS 5D Mark II digital camera with a Canon EF 100mm f/2.8 macro lens. The host wasp nest was collected, and enclosed in a plastic recipient (13 x 11 x 10 cm) maintained in the laboratory to obtain the adult P. versicolor and E. polistis wasps. After emergence, the specimens were enclosed in a plastic recipient containing 70% ETOH and deposited in the Insetos Entomófagos Oscar Monte (IB-CBE) collection, of the Instituto Biológico, at Campinas, São Paulo State, Brazil (Costa, V.A., curator).

The attack behavior starts with E. polistis wasp flying around the nest of P. versicolor (santos et al. 2013, see 0-14 seconds in the video image; Figure 2). After a few seconds, E. polistis approaches the nest cells of P. versicolor, passing among the P. versicolor wasps who take care of the nest, until reaching the pupae. The attack may occur on the upper (see Figure 2a), middle (Figure 2b) or lower (Figure 2c) portion of the nest. The parasitoid attacks pupae and prepupae, which are located within cells already closed. Thus, the parasitoid wasp reaches the closed cells through adjacent open cells. It was not possible to observe how the oviposition occurs, but it is probably realized by puncturing the wall of the nest with the ovipositor. Subsequently, the parasitoid leaves the nest and lands in regions close to it (Figure 2d). This sequence of behaviors occurred successive times for each E. polistis individual with 4-6 assaults per minute.

In all recorded attacks whenever the wasps perceived the presence of the parasitoid, they displayed aggressive behavior characterized by intense vertical open and close wing agitation movements, additionally using its mandibles to attack the parasitoids. This defensive behavior can dispel and avoid parasitoid attack, in addition to increasing the surface patrolling of the nest, probably decreasing the frequency of parasitized pupae. lutz et al. (1984) also registered the defense behavior of Polistes exclamans Viereck and Polistes instabilis Saussure against E. polistis in

North America.

At certain times during the E. polistis attack, the wasps showed a circular formation around the nest with a wasp at the center verifying the open cells, much like the cycloalexy behavior proposed by Jolivet et al. (1990) (see Figure 3). However according to Dury et al. (2014) in spite of this circular formation, this behavior is not characterized as cycloalexy because that formation is undertaken only when defending the nest.

The presence of defensive behaviors presented by P. versicolor appears not to successfully prevent the occurrence and high-frequency of E. polistis attacks, since the attack is made perpendicular to the edges of the nest, avoiding the area of patrolling wasps. Thus parasitism by E. polistis still represents a strong selective pressure on P. versicolor. In future investigations, we intend to examine differences in wall thickness between nest cells of P. versicolor, and also the presence of closed cells surrounding the cells containing pupae and prepupae, which could be possible mechanisms to reduce the efficiency of parasitism.

ACKNOWLEDGMENTS

We would like to thank Valmir Antonio Costa for the confirmation of parasitoid wasp species and João Vasconcellos Neto for the critical reading of this manuscript. We were financially supported by Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (HYMPAR/Sudeste – CNPq/FAPESP/CAPES), Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e tecnológico (CNPq - research grants to Sobczak J.F.), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes - research grants to Messas Y.F., Souza H.S., Alvarenga T.M.). We also thanks the staff of Base de Estudos de Ecologia e Educação Ambiental da Serra do Japi.

Figure 1. Adult female of Elasmus polistis collected on prepupae of Polistes versicolor.


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A B

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Figure 2. A - Elasmus polistis flying in front of and at the upper portion of the Polistes versicolor nest, seconds before the attack; B - flying in front and at the middle position; C - flying at the bottom of the nest; D - after the attack, Elasmus polistis lands near the nest of the host wasp. Scale bars = 1 mm.

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Ecological Interaction Among Stingless Bees, Ants, and the Whitefly Aleurothrixus aepim (Goeldi)

Luis Henrique Alves¹, Sérgio Nogueira Pereira², Fábio Prezoto¹ & Paulo Cesar Rodrigues Cassino³

1. Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]. 2. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, e-mail: [email protected]. 3. Universidade Severino Sombra, e-mail: [email protected].

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fica Abstract. Many organisms consume honeydew to meet their energy requirements. Some species of stingless bees also consume honeydew secreted

by hemipterans. In this study we describe the ecological relationships among stingless bees, ants, and the whitefly [Aleurothrixus aepim (Goeldi)]. In order to do so, we made 30-min observations twice a day, carried out once a week for four weeks in the month of April 2009, in a cassava plantation (Manihot esculenta Crantz) in Valença in the state of Rio de Janeiro, Brazil. Our results show no necessary dependence between the bees and A. aepim. The presence of ants help protect whiteflies from their natural enemies, A. aepim may be benefited by this interaction and thereby increase their evolutionary success.

Keywords: Stingless bees; competition; commensal; honeydew; ecological interactions.

Interação Ecológica entre Abelhas sem Ferrão, Formigas, e a Mosca Branca Aleurothrixus aepim (Goeldi)

Resumo. Muitos organismos consomem honeydew para suprir suas necessidades energéticas. Algumas espécies de abelhas sem ferrão, também utilizam este recurso com esta finalidade. Com o intuito de descrever a relação ecológica entre abelhas sem ferrão, formigas e mosca branca [Aleurothrixus aepim (Goeldi)], fizemos 30 minutos de observação 2 vezes ao dia, uma vez por semana, durante quatro semanas no mês de abril de 2009, em plantação de mandioca (Manihot esculenta Crantz), em Valença estado do Rio de Janeiro, Brasil. Não foi observada uma dependência obrigatória entre abelhas sem ferrão e A. aipim, caracterizando esta relação como comensal. Como a presença de formigas ajuda a proteger os aleirodídeos de seus inimigos naturais, A. aepim pode estar sendo beneficiado por esta interação e com isso, aumentando seu sucesso evolutivo.

Palavras-chave: Abelhas sem ferrão; competição; comensalismo; honeydew; interações ecológicas.

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he basis of the bees’ diet are floral resources, nectar and pollen. However, some species collect food, such as honeydew, which are rich in non-floral carbohydrates. The

dew is mainly composed by sugars and is very similar to floral nectar, in particular due to the presence of glucose and fructose (siMova et al. 2012).

Many organisms consume honeydew to meet their energy requirements during periods of food shortage (Baker & Baker 1983). Studies usually report interactions between ants and honeydew-secreting hemipterans. In this interaction, the ants benefit from the honeydew, and in return, they protect the hemipterans against their natural predators, in a mutualistic relationship (scHultz & McGlynn 2000; oDa et al. 2009; queiroz & oliveira 2011).

The main producers of honeydew are insects of the families Membracidae, Cicadellidae, Aethalionidae, and Aleyrodidae (scHuster 1981; oDa et al. 2009). Among the honeydew-secreting whiteflies, Aleurothrixus aepim (Goeldi) stands out because of the damage it causes to cassava crops (raMazan & Mcauslane 2009; queiroz & oliveira 2011).

Some species of stingless bees, mainly of the genus Trigona, also have a mutualistic behavior with hemipterans. Like the previously mentioned ants, they collect honeydew and protect the hemipterans from their natural enemies. In many cases, this mutualism does not imply a necessary obligatory dependence between the species involved (oDa et al. 2009). Among the

species of stingless bee that present a mutualistic behavior with honeydew-secreting hemipterans, we can highlight the species Trigona hyalinata (Lepeletier) and Trigona spinipes (Fabricius) (oDa et al. 2009). Most bees develop a commensal relationship with hemipterans, collecting honeydew, without offering the hemipterans protection against their possible predators (scHuster 1981).

The present study aims to describe the ecological relations between stingless bees, ants, and the whitefly A. aepim. In order to do so, we made 30-min observations of the involved species’ behavior, twice a day, one in the morning and another in the afternoon carried out once a week, for four consecutive weeks, through the month of April 2009; the study took place in a small cassava plantation (Manihot esculenta Crantz), with approximately 160 plants (average height of 1.7 meters), distributed in 100 m² of cultivated area. These studies were conducted in the city of Valença (22º 15’ 54.4’’ S, 43º 49’ 41.2’’ W), in the state of Rio de Janeiro, Brazil. In addition, we made collections with the entomological net after the observations to identify the bees.

We identified three species of stingless bees collecting the honeydew of A. aepim: Tetragonisca angustula (Latreille), Tetragona sp., and Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier). In addition to the bees, were observed collecting food resources, ants the following species: Camponotus senex (Smith), Camponotus rufipes (Fabricius), Camponotus balzani Emery, Camponotus sp.



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Ecological Interaction Among Stingless Bees, Ants, and the… Alves et al.

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e Cephalotes sp. The whiteflies present at Cassava leaves showed high degree of infestation, present in over 20% of the leaf area in almost all cultivated plant, as observed in Figure 1.

Usually, places where honeydew-producing insect aggregations occur present many ant species that defend and monopolize this food source (BlütiGeM et al. 2006; roDriGues & cassino 2011). In this study, when ants on M. esculenta leaves noticed the presence of bees, they presented an aggressive behavior, interrupting their activities and going towards the bees. As ants moved towards the bees, the latter walked away; in subsequent attacks, the bees flew to another leaves. This occurs due to the aggressiveness and territorialism shown by the ants, which monopolize the food resources, attacking their possible competitors (kaMiski et al. 2009). The presence of ants help protect whiteflies from their natural enemies (scHultz & McGlynn 2000), anD so A. aepim may be benefited by this interaction and thereby increase their evolutionary success (queiroz & oliveira 2011).

During their foraging, the bees landed on leaves without ants; they were probably searching for sites with the least number of natural enemies, a behavior that decreases the competition for food resources (BlütiGeM et al. 2006). This behavior has been previously observed in the genus Liotrigona, whose species sought to forage on hemipterans that were furthest from ants (kocH et al. 2011).

Bees forage mainly on floral resources as nectar and pollen; only in food shortage periods they seek other sources (MicHener 2007; KocH et al. 2011). This activity is directly influenced by the

resource availability and quality. When bees discover a potential food source, they tend to explore it to its maximum (Marques-souza 2010). The ecological interaction between stingless bees and A. aepim recorded on this study may be essential for the survival of the bees during periods of food shortage, as the honeydew then becomes a food alternative that meets the energy requirements of bees, contributing to the maintenance of the colony. This may be reinforced by the presence of T. angustula collecting honeydew as an alternative food source, as this species has a clear preference for floral resources, avoiding artificial feeding (noGueira-neto 1997).

We did not observe any bee behavior that might show resource monopolization or protection to A. aepim, which would characterize a mutualistic relation between the species during the honeydew collection. After landing on the M. esculenta leaves, stingless bees walked to the abaxial surface seeking insect aggregations with honeydew accumulated over the nymphs. Bees collected only the excess of secretion produced by these nymphs, thus characterizing a commensal relation. These results do not agree with the found by olDa et al. (2009), in which the stingless bees T. hyalinata and T. spinipes have shown a mutualistic relation with honeydew-producing insects.

This study describes for the first time an interaction between stingless bees na A. aepim. As it was impossible to identify the importance of the honeydew to the bees, there is a need to further investigate this resource’s role in the maintenance of stingless bees colonies.

Figura 1. Abelha sem ferrão Tetragonisca angustula (Jataí) coletando honeydew secretado por Aleurothrixus aepim. Foto: Alves, L.H.


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ACKNOWLEDGEMENTS

We thank professor Francisco Racca Filho helped identifying our Aleyrodidae specimens and appreciative of the help offered by Dr. Isaac Passos de Lima and Msc. Shery Duque Pinheiro, who reviewed this manuscript.

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Comportamento Predatório Incomum de Menemerus bivittatus (Dufour) (Araneae, Salticidae)

Vítor Ribeiro Halfeld

Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: [email protected]. _____________________________________

EntomoBrasilis 8 (2): 162-164 (2015)

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Resumo. Neste trabalho, a aranha-saltadora Menemerus bivittatus (Dofour) é registrada como predadora de pupas de formigas Camponotus crassus Mayr. A captura desse tipo de presa foi realizada por meio da execução de um comportamento especializado, conhecido como “snatching”. Aranhas que exibem esse comportamento roubam o material transportado por formigas operárias (presas ou formas juvenis) para se alimentar. No Brasil, registros desse tipo de interação são escassos na literatura. Trata-se do primeiro registro do comportamento “snatching” em ambiente urbano.

Palavras-chave: Aranhas-saltadoras; Camponotus crassus; “snatching”.

Unusual Predatory Behavior of Menemerus bivittatus (Dufour) (Araneae, Salticidae)

Abstract. In this work, the jumping spider Menemerus bivittatus (Dofour) is registered as a predator of pupae of the ant Camponotus crassus Mayr. The capture of this type of prey was performed by running a specialized behavior, known as “snatching”. Spiders that exhibit this behavior steal the material transported by worker ants (prey or brood) to feed. In Brazil, records of this type of interaction are quite scarce. This is the first record of the snatching behavior in urban environment.

Keywords: Camponotus crassus; jumping spiders; snatching.

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família Salticidae reúne aranhas caracterizadas pelo cefalotórax com formato quadrangular (em vista dorsal), pernas robustas e olhos medianos anteriores conspícuos

(aHMeD & aHMeD 2013). Trata-se da família mais diversa da ordem Araneae, agrupando mais de 500 gêneros, totalizando 13% da diversidade de aranhas conhecidas (platnick 2014). ricHMan & Jackson (1992) realizaram ampla revisão sobre a etologia desses organismos, conhecidos popularmente como aranhas-saltadoras. No referido trabalho, as estratégias de predação inventariadas são diversas, variando de espécies que exercem busca ativa, até as que predominantemente esperam a aproximação da presa. O comportamento de predação denominado “snatching” (Jackson et al. 2008), embora seja um dos mais raros, destaca-se como um dos mais complexos: Exibindo esse padrão de comportamento, as aranhas interagem com formigas forrageadoras roubando as presas transportadas em suas mandíbulas. Espécimes imaturos que estejam sendo transportados também podem ser roubados e consumidos (touyaMa et al. 2008).

O presente trabalho tem como objetivo registrar o comportamento “snatching” de Menemerus bivittatus (Dufour) sobre formas juvenis de formigas Camponotus crassus Mayr em ambiente urbano, no sudeste do Brasil. Trata-se do primeiro registro do comportamento de “snatching” para o Brasil, bem como seu primeiro registro em ambiente urbano.

As observações foram realizadas em uma residência localizada na área urbana do município de Juiz de Fora (21°47’08”S 43°20’50”O), estado de Minas Gerais, região sudeste do Brasil. As formigas e as aranhas encontradas foram analisadas em microscópio estereoscópico para reconhecimento de estruturas com relevância taxonômica. Para a identificação das formigas, foram utilizados o guia de gêneros proposto por Baccaro

(2006), o trabalho de antonio et al. (2014) e as imagens dos tipos nomenclaturais, diponibilizadas em catálogo eletrônico especializado (noBile 2007). As aranhas, por sua vez, foram identificadas com o auxílio do guia proposto por inDicatti (2013) e da chave de identificação de WesoloWska (1999). O comprimento de 30 formigas operárias adultas e de 10 aranhas, bem como o deslocamento desses organismos, foi determinado com o auxílio de fita métrica graduada milimetricamente, disposta ao longo da trilha e em sentido perpendicular a esta. Para cálculo da média, desvio padrão e coeficiente de variação do comprimento das formigas, foi utilizado o programa estatístico R (r core teaM 2014). O registro fotográfico dos espécimes foi realizado.

Durante o mês de outubro de 2014, a atividade de formigas operárias da espécie C. crassus foi monitorada diariamente, no período compreendido entre as 17 horas e as 18 horas. No vigésimo terceiro dia, foram observadas operárias deslocando-se do ninho presente em ambiente artificial de alvenaria para uma cavidade encontrada em uma peça metálica. Dez por cento destas transportavam formas pupares, indicando realocação de ninho. Cerca 43,5% dos espécimes adultos contabilizados se deslocavam na direção oposta, sem transportar formas juvenis. Embora a maior parte das formigas percorresse uma trilha estreita, 15% delas utilizaram outros trajetos, cerca de cinco centímetros acima ou abaixo da trilha principal.

Durante a atividade das formigas, foi registrada a aproximação de uma aranha-saltadora M. bivittatus, que permaneceu dentro da faixa de dez centímetros utilizada pelas formigas. Por três ocasiões, formigas colidiram em resposta defensiva contra a aranha, que demonstrou comportamento de evitação, afastando-se dos insetos. Entretanto, diante das formigas que transportavam pupas, o espécime de M. bivittatus lançava-se



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Comportamento Predatório Incomum de Menemerus… Halfeld

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em ataque. Nas primeiras tentativas observadas, as formigas que carregavam os espécimes juvenis conseguiram evadir-se. Na terceira investida, porém, M. bivittatus conseguiu subtrair a pupa transportada por uma operária, consumindo-a a cerca de 15 centímetros de distância da trilha principal (Figura 1). O mesmo comportamento foi observado durante os cinco dias seguintes, totalizando dez observações.

Os espécimes adultos de C. crassus apresentaram comprimento médio de cinco milímetros, com desvio padrão de 1,06 e coeficiente de variação igual a 22,15. Do total de dez aranhas medidas, nove apresentaram comprimento equivalente à média registrada para C. crassus. No entanto, mesmo diante de formigas adultas com tamanho abaixo da média, todas as aranhas demonstraram comportamento de evitação, aproximando-se restritamente daquelas que transportavam pupas.

A espécie Menemerus bivittatus é originária do continente asiático, embora se encontre distribuída globalmente (inDicatti 2013). No Brasil, levantamentos em áreas urbanas das regiões sudeste e nordeste demonstram a recorrente presença dessa espécie (Brescovit et al. 2011; Melo et al. 2014). Jackson et

al. (2008) realizaram o registro pontual do comportamento de “snatching” envolvendo aranhas do gênero Menemerus e mosquitos mortos carreados por formigas Camponotus sp. em áreas rurais do Quênia. De fato, diversos trabalhos apontam insetos pertencentes à ordem Diptera como as presas mais comuns de aranhas-saltadoras (Guseinov 2004, 2005; WeterinGs 2014). Dessa forma, o comportamento de “snatching”, nas condições descritas neste trabalho, apresenta relevância ecológica por se caracterizar como uma “alça” temporária na rede trófica, estabelecida somente quando formas juvenis de formigas encontram-se vulneráveis fora da colônia, nas eventuais realocações de ninho.

Ambientes urbanos são caracterizados pela intensa atividade antrópica e pela reduzida biodiversidade. No entanto, o conhecimento multidisciplinar sobre sua fauna é importante subsídio para o desenvolvimento de estratégias eficazes de planejamento urbano e até mesmo de controle biológico de espécies indesejadas. O presente estudo se insere nessa proposta contribuindo com novos conhecimentos sobre a ecologia e o comportamento de M. bivittatus e C. crassus, descrevendo uma relação trófica inédita no Brasil.

Figura 1. Menemerus bivittatus alimentando-se de uma pupa de Camponotus crassus (a, b, c, d). C. crassus transportando pupas durante a realocação de ninho (e, f). Barras indicam cinco milímetros.

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First Record of Venturia sp. Parasitizing the Coconut Moth

Abel Felipe Oliveira Queiroz, Bianca Giuliano Ambrogi, Jucileide Lima Santos & Eduardo Silva Nascimento

Universidade Federal de Sergipe, e-mail: [email protected], [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected].

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EntomoBrasilis 8 (2): 165-167 (2015)

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fica Abstract. The coconut moth Atheloca subrufella Hulst (Lepidoptera: Phycitidae) is considered an important pest of coconut crops in Brazil, which

is the fourth largest global coconut producer. Concerning the economic importance of this crop and aiming to increase the knowledge related to biological control, the present research aimed records the first occurrence of Venturia sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae) parasitizing A. subrufella caterpillars in the State of Sergipe, Brazil. Coconuts infested by A. subrufella caterpillars were collected in coconut plantation and kept in the Entomology Laboratory (Universidade Federal de Sergipe – UFS) until the emergence of A. subrufella adults or the parasitoids. The parasitoids obtained were identified as Venturia sp..

Keywords: Atheloca subrufella; biological control; Cocos nucifera; natural enemy; parasitoid.

Primeira Ocorrência de Venturia sp. Parasitando a Traça-do-Coqueiro

Resumo. A traça-do-coqueiro Atheloca subrufella Hulst (Lepidoptera: Phycitidae) é considerada uma importante praga da cultura do coqueiro no Brasil, o qual é o quarto maior produtor mundial de coco. Devido à importância econômica desta cultura e visando aumentar o conhecimento relacionado ao controle biológico, o presente trabalho teve como objetivo relatar a primeira ocorrência de Venturia sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae) parasitando lagartas de A. subrufella no estado de Sergipe, Brasil. Cocos infestados por lagartas de A. subrufella foram coletados em plantações de coco e mantidos no laboratório de Entomologia (Universidade Federal de Sergipe – UFS) até a emergência de adultos de A. subrufella ou dos parasitoides. Os parasitoides obtidos foram identificados como Venturia sp..

Palavras-Chave: Atheloca subrufella; Cocos nucifera; controle biológico; inimigo natural; parasitoide.

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he coconut tree, Cocos nucifera Linnaeus (Arecaceae), is among the most widespread fruit trees in the world, occurring practically in all continents. Currently, Brazil is

the fourth largest global coconut producer, having a production about 2.8 million tons in a 287,000 ha area (Martins & Jesus Junior 2011). Among the ten largest coconut producer states in Brazil, seven of them are in the northeast region. The largest producer state is Bahia, followed by Sergipe and Ceará that together are responsible for more than 50% of coconut production in Brazil (Martins & Jesus Junior 2011).

The coconut moth, Atheloca subrufella Hulst (Lepidoptera: Phycitidae), is considered an important pest in coconut crops in Brazil and its thermal requirements favor infestation throughout the whole year in the Brazilian North and Northeast region (santana et al. 2010). A. subrufella caterpillars can develop inside female flowers, feeding on the carpel, or inside young coconut fruits, feeding on the mesocarp. Externally, infested fruits have feces bound by silk strands. Young coconuts and flowers infested by A. subrufella caterpillars are aborted and fall off, the ones that do not fall off become deformed and have its commercial value reduced (BonDar 1940; Ferreira et al. 1998, 2002). These characteristics allow them to escape and survive the insecticide applications. Therefore, complementary strategies such as biological control, should be evaluated to control this pest.

Several insect species, mainly hymenopterans, have been recorded as parasitoids, acting as biocontrol agents of a myriad of insects considered important crop pests (MarcHiori et al. 2007).

Most species parasitoid hymenopteran are within of superfamily Ichneumonoidea that comprises two cosmopolitan families - Braconidae and Ichneumonidae (quicke 2014).

The objective of the present study was to collect and identify a parasitoid from A. subrufella in the State of Sergipe, Brazil.

Forty coconuts, with signs infestation by A. subrufella caterpillars, were collected in two coconut plantation located in Pirambu City, Sergipe. The coconuts were kept in the Entomology Laboratory (Universidade Federal de Sergipe – UFS) in plastic containers (17 cm height x 13 cm diameter) covered with voil for aeration until the A. subrufella caterpillars leave the coconut and reached the pupal phase. The pupae were isolated in plastic containers (5 cm height x 6.5 cm diameter) containing filter paper moistened with distilled water covered with voil, and kept under laboratory conditions (24 ± 1ºC; 60 % RH) until the emergence of A. subrufella adults or the parasitoids.

The prevalence of parasistism was calculated using the formula: P = parasite pupae/total pupae x 100 (BusH et al. 1997; salles 1995).

From the collected coconuts were obtained 24 A. subrufella pupae, being sixteen males and eight females. Among the A. subrufella pupae emerged five adult parasitoids, being one adult parasitoid per pupa, two of them emerged from male pupae and three from female pupae. The prevalence of parasitism

Financial Support: CNPq and CAPES



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First Record of Venturia sp. Parasitizing the Coconut Moth Queiroz et al.

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observed was 20.83%. Two parasitoid adults obtained were sent to professor Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias from the Universidade Federal de São Carlos, and were identified as Venturia sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae) (Figure 1).

Venturia genus belongs to the subfamily Campopleginae, which is known for the importance of its members in the population control of agricultural pests. Among the genera of Campopleginae, eighteen occur in Brazil (sanDonato et al. 2010). Two new parasitism occurrences were recorded in this subfamily, the Campoletis genus was found parasitizing caterpillars of Agrotis gypaetina Guenée (Lepidoptera: Noctuidae) and Agrotis malefida Guenée (Lepidoptera: Noctuidae) in alfafa pastures in Argentina (estela 2005). No parasitoid species was

previously recorded parasitizing A. subrufella, but the Venturia genus has already been recorded parasitizing other Lepidoptera hosts, such as Cryptoblabes gnidiella Millière (Lepidoptera: Pyralidae) in Brazil, an important pest on grapevine orchards (Bisotto-De-oliveira et al. 2007), Plodia interpunctella (Hübner) (Lepidoptera: Pyralidae) and Corcyra cephalonica (Stainton) (Lepidoptera: Pyralidae) in England (salt 1975), all of them belonging to the Pyralidae family.

The parasitoids were identified only until genus due the fact that there is not a current and complete review to the Ichneumonidae family (estela 2005). This is the first record of Venturia sp. parasitizing A. subrufella pupae. However, to assert that Venturia sp. can act as biological control agent of A. subrufella in coconut

plantations further relevant studies should be conducted.

ACKNOWLEDGMENTS

The authors are grateful to Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias, an Ichneumonidae taxonomic expert, for the identification of adults parasitoids obtained in the research. The authors thank also to CNPq and CAPES for financial support and scholarship provided for this research.

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Figure 1. Adults of Venturia sp. sent to identification: side view of (A) a female, which can be identified by the presence of an ovipositor and (B) a male (Queiroz, A.F.O.).

A B

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06032010000200014.Santana, S.W.J.S., R. Barros, J.B. Torres & M.G.C. Gondim

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Suggested citation:

Queiroz, A.F.O., B.G. Ambrogi, J.L. Santos & E.S. Nascimento, 2015. First Record of Venturia sp. Parasitizing the Coconut Moth. EntomoBrasilis, 8 (2): 165-167. Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i2.527

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entomobrasilis volume 8, número 2

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