descrição do repertório acústico e estudo sobre a...
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Universidade Federal de Minas Gerais
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-graduação em Ecologia, conservação e manejo
da vida silvestre
Descrição do repertório acústico e estudo sobre a
variação individual no canto de macho de uma
população de Embernagra longicauda (Aves,
Passeriformes)
Pedro Henrique Vieira Braga Pereira da Silva
Belo Horizonte
2016
Descrição do repertório acústico e estudo sobre a
variação individual no canto de macho de uma
população de Embernagra longicauda (Aves,
Passeriformes)
PEDRO HENRIQUE VIEIRA BRAGA PEREIRA DA SILVA
Belo Horizonte
2016
Dissertação apresentada ao
programa de pós-graduação em
Ecologia, conservação e manejo da
vida silvestre, do Instituto de
Ciências Biológicas, Universidade
Federal de Minas Gerais, como
requisito parcial à obtenção do título
de mestre.
Orientador: Prof. Marcos Rodrigues.
“...in the end, we will conserve what we
love. We will love only what we
understand. We will understand only what
we are taught.”
(Baba Dioum, 1968)
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer incialmente ao meu orientador Prof. Marcos
Rodrigues, ao Guilherme Henrique Silva de Freitas e Lílian Mariana Costa, por
me auxiliarem na elaboração, realização e confecção deste trabalho. Ajudando
em vários momentos de dúvidas e questionamentos. Além de serem os
responsáveis por me ensinarem tudo que sei sobre ornitologia.
Um destaque especial para duas pessoas: Isabela Mendes Cardoso,
companheira de campo e responsável por muitas conversas e trocas de
informações para melhorarmos nossos trabalhos de mestrado; e ao guarda-
parque do PARNA Cipó Claudinho, pela companhia no campo e pela ajuda em
todos os contratempos enfrentados. Aos colaboradores nos trabalhos de campo,
muito importantes para o sucesso deste projeto: Ana Utsch, Vanessa Monteiro,
Eric Aguiar, António Cruz, Ivan Monteiro, Cleverson Fraga de Oliveira, João
Carlos Pena, Vitor Bernardes Valentini, Laura Bubantz Fantecelle. Além dos
meus amigos da vida, do D.A. Bio, do Interbio e do bar, pela ajuda no dia-dia,
vocês são muito especiais.
A todos os professores e técnicos do programa de pós-graduação em
Ecologia, conservação e manejo da vida silvestre, que contribuíram para minha
formação como ecólogo e pesquisador. Sinto orgulho de fazer parte deste
programa.
Um agradecimento mais que especial aos meu pais, que proporcionaram
todas as oportunidades possíveis na minha vida, para eu conquistar tudo que
desejei. Dando apoio sempre que precisei. Amo vocês.
Agradeço, ainda, a mulher que é muito especial na minha vida. Minha
namorada Carina Santos Bomediano Nogueira. Não sei como você conseguiu
aguentar meus períodos de campo e minhas reclamações. Com certeza você
ajudou muito neste meu projeto. Te amo muito mesmo.
Por fim, agradeço às fontes financiadoras dos recursos necessários para
realização desta pesquisa e pelo fomento da bolsa de mestrado: CNPq,
FAPEMIG e à Capes.
LISTA DE IMAGENS
Figura 1. Embernagra longicauda executando seu canto........................................ 13
Figura 2: (A) Indivíduo de E. longicauda anilhado com uma anilha metálica e duas
coloridas para facilitação da identificação do indivíduo. (B) Exemplo do
método de gravação focal do canto...........................................................
14
Cap. 1 - O repertório acústico de machos de Embernagra
longicauda...............................................................................................
18
Figura 1 Mapa dos territórios de machos de E. longicauda estudados.................. 21
Figura 2 Espectograma do dueto típico de E. longicauda....................................... 22
Figura 3 Tamanho do repertório de sílabas por indivíduo de E. longicauda........... 24
Figura 4 Curvas médias de tamanho do repertório amostrado e do repertório
estimado por Jackknife 1...........................................................................
24
Figura 5 Tamanho do repertório de cantos de uma população de E.
longicauda.................................................................................................
25
Figura 6 Gráfico gerado a partir do NMDS.............................................................. 26
Figura 7 Espectogramas de sílabas introdutórias do canto de E. longicauda........ 29
Figura 8 Espectogramas das sílabas principais de canto de E.
longicauda.................................................................................................
30
Cap. 2 Variação acústica individual de Embernagra longicauda.................... 33
Figura 1 Variáveis utilizadas para os testes de diferenciação do canto.................. 37
Figura 2 Componentes principais gerados a partir do PCA.................................... 41
Figura 3 Valores de PIC (Potential for Individual Coding scores) e Entropia para
cada variável acústica...............................................................................
42
LISTA DE TABELAS
Cap. 1 - O repertório acústico de machos de Embernagra
longicauda..............................................................................................
18
Tabela 1. Resumo da amostragem e do repertório de sílabas por
indivídou...................................................................................................
25
Cap. 2 Variação acústica individual de Embernagra longicauda.................. 33
Tabela 1 Médias ± Desvio Padrão das cinco variáveis mensuradas a partir de
duas sílabas principais por indivíduo........................................................
40
Tabela 2 Valores gerados a partir da Análise de Componentes Principais
(PCA).......................................................................................................
41
SUMÁRIO
RESUMO....................................................................................................... 8
ABSTRACT................................................................................................... 9
1. INTRODUÇÃO GERAL...................................................................... 10
2. MÉTODOS GERAIS........................................................................... 12
- Área de estudo.................................................................................. 13
- Coleta de dados................................................................................ 13
3. BIBLIOGRAFIA.................................................................................. 15
Cap. 1 - O repertório acústico de machos de Embernagra longicauda 18
1. INTRODUÇÃO.................................................................................... 19
2. MÉTODOS.......................................................................................... 20
2.1. Coleta de dados....................................................................... 20
2.2. Análise de dados..................................................................... 22
2.2.1. Repertório...................................................................... 22
2.3. Análises estatísticas................................................................ 23
2.3.1. Repertório...................................................................... 23
2.3.2. Similaridade de repertório.............................................. 23
3. RESULTADOS.................................................................................... 23
3.1. Repertório de sílabas.............................................................. 23
3.2. Repertório de cantos............................................................... 25
3.3. Similaridade de repertório....................................................... 25
4. DISCUSSÃO....................................................................................... 26
5. ANEXO 1............................................................................................. 29
6. REFERÊNCIAS................................................................................... 31
Cap. 2 - Variação acústica individual de Embernagra longicauda.......... 33
1. INTRODUÇÃO.................................................................................... 34
2. MÉTODOS.......................................................................................... 37
2.1. Análise de dados..................................................................... 37
2.2. Análises estatísticas................................................................ 38
3. RESULTADOS................................................................................... 39
4. DISCUSSÃO....................................................................................... 42
5. REFERÊNCIAS.................................................................................. 46
8
RESUMO
As vocalizações em aves são as mais complexas, diversificadas e
estudadas do Reino Animal, com exceção do ser humano. Sendo o processo de
seleção sexual o principal fator relacionado a alta complexidade. As principais
funções para as vocalizações em aves são de defesa de território e atração
sexual. Sabe-se que os Passeriformes, em sua maioria, possuem um repertório
de canto pequeno ou intermediário, que varia entre 1 a 25 tipos de canto. A
carência de estudos de bioacústica nas regiões tropicais, principalmente a
América do Sul, traz a necessidade de realização de trabalhos nestas áreas. As
características que individualizam os componentes de uma população são
essenciais para a manutenção e conservação das interações sociais. Muito
utilizada, a variação individual acústica conserva as dinâmicas de
reconhecimento de parentes, parceiros sexuais e potenciais competidores. A
espécie Embernagra longicauda, uma ave passeriforme da família Thraupidae e
endêmica dos topos de montanha do leste brasileiro, é territorialista e permanece
com o parceiro sexual ao longo de toda vida. A partir disso, este trabalho teve
como objetivos descrever o repertório de sílabas e cantos, investigar a
similaridade na composição do repertório de sílabas e de cantos entre os
indivíduos vizinhos, além de investigar a variação acústica entre os indivíduos
machos de uma população da espécie Embernagra longicauda, localizada na
Serra do Cipó, Minas Gerais. Foi marcado um total de nove indivíduos,
compreendendo seis machos e três fêmeas. A amostragem total de gravação
focal foi de cinco horas e vinte e quatro minutos (5hr 24min), sendo cinquenta e
três minutos (53 min), em média, por indivíduo. O repertório de sílabas e de
cantos de E. longicauda é considerado pequeno a intermediário, por apresentar
uma média de 18 sílabas e 16 cantos por indivíduo. Foram encontradas
diferenças significativas entre a composição do repertório de sílabas e diferenças
acústicas entre os indivíduos da população. O presente estudo pode servir como
base para futuros trabalhos que tentem responder sobre a dinâmica entre os
componentes de um casal e o uso da variação individual para o reconhecimento
dos indivíduos na dinâmica social desta espécie
9
ABSTRACT
Birds have the most diverse and studied vocalization, which is related to
its high complexity, excepted the humans. The main functions of vocalization in
birds are territory defense and sexual attraction. Most songbirds have a small or
intermediate song repertory, which varies from 1 to 25 kinds of songs. The lack
of bioacoustic studies on tropical areas, especially in Southern America,
represent a demand of studies in this area. Characteristics that individualize the
components of a population are essential for support and conservation of social
interactions. Acoustic individual variation is a widely used factor that keeps the
dynamics recognition of relatives, sexual partner and potential competitors.
Embernagra longicauda is a songbird, territorialist and monogamic species of
Thraupidae family, endemic ofmountain tops of eastern Brazil. The goals of this
project were to describe the repertory of syllables and songs, to investigate the
repertory similarity of syllables and songs between neighbors, and the acoustic
variation between males of a population of Embernagra longicauda, in Serra do
Cipó, Minas Gerais State. A total of nine individuals were marked, with six males
and three females. The total focal recording sampling of was five hours and
twenty-four minutes (5h 24m), with an average of fifty three minutes (53 m) per
individual. The repertory of syllables and songs of E. longicauda is considered
small or intermediate, due to the average of 18 syllables and 16 songs, per
individual. Statistical analysis showed that there are significant differences
between individuals, either for repertory composition of syllables, or for acoustic
factors. This study can be used as basis for future research to investigate the
dynamics between the components of a couple and the use of individual variation
for individual recognition in the social dynamics of this species.
.
10
INTRODUÇÃO GERAL
As vocalizações em aves são as mais complexas, diversificadas e
estudadas dentro do Reino Animal, com exceção dos seres humanos, sendo a
seleção sexual o principal fator relacionado à origem desta complexidade
(Marler, 2004). As principais funções relacionadas às vocalizações das aves são
a defesa de território e a atração sexual (Briefer, et.al., 2010). A grande variação
acústica entre os diferentes taxa é refletida pela abundância dos tipos de sílabas,
pelo tamanho do repertório e diferenças na atividade vocal diária, além do
compartilhamento de sílabas, cantos e da sintaxe dos mesmos (Valderrama,
2008; Camacho-Schlenkler, 2011).
O repertório vocal de uma ave é definido por Briefer (2010) como o
conjunto de elementos sonoros que esta pode reproduzir. Sendo que o repertório
pode variar de acordo com a idade (Nottebohm e Nottebohm, 1978), biogeografia
(Bitterbaum and Baptista, 1979), tamanho e densidade populacional (Laiolo,
2011), além de ser baseado nos cantos de múltiplos tutores e na influência de
interações sociais vividas pelo indivíduo ao longo da vida (Nordby, 1999). Sabe-
se que por volta de 80% dos pássaros canoros (Oscines) apresentam um
repertório de canto pequeno ou intermediário, que varia entre 1-25 tipos de canto
por indivíduo, sendo que a maioria as espécies reproduzem apenas um tipo
(Lambrechts e Dhondt, 1995).
As estruturas acústicas de vocalizações são classificadas como: (1)
Sílaba: unidade básica do canto, pode ser composta por um ou mais notas; (2)
Categoria de sílabas: grupo de sílabas que compartilham características
temporais e de frequência; (3) Frase: combinação de sílabas em uma ordem
estereotipada (estrutura sintática); (4) Canto: som longo, complexo, produzido
por machos, contendo uma série de sílabas sem pausa com duração maior que
um segundo; (5) Chamado: som curto e simples, reproduzido por ambos os
sexos (Sosa-López e Mennill, 2013). A sintaxe, como nas linguagens humanas,
é a disposição de elementos do som (sílabas, canto, frases) em uma combinação
que possua uma relação lógica entre elementos existentes (Berwick, 2011).
Embernagra longicauda Strickland, 1844, tem o conhecido hábito de
cantar em dueto em poleiros expostos, o que parece ser uma estratégia para
delimitação territorial (Freitas e Rodrigues, 2008). O canto típico do Embernagra
longicauda é forte e penetrante, repetindo notas de sonoridade “tsi-tsoweeé” com
11
regularidade a cada 4-5 segundos (Freitas e Rodrigues 2008; Rising, 2011).
Esse canto é feito em dueto (Freitas e Rodrigues 2008): combinação de cantos
entre dois indivíduos de um casal que executam o canto sincronizadamente com
outro (Catchpole e Slater, 2008).
O comportamento de cantar em dueto não é comum em áreas
temperadas, mas é comum na região tropical. Nesta região, o dueto é associado
às aves que formam pares monogâmicos de longa duração, sugerindo que este
comportamento é importante para a manutenção do pareamento entre o macho
e a fêmea (Langmore, 1998; Hall, 2004; Catchpole e Slater, 2008). Farabaugh
(1982), estudando espécies da região do Panamá, encontrou uma outra
associação relacionada ao canto em dueto, onde 65% das espécies que não
possuem dimorfismo sexual cantam desta forma (Catchpole e Slater, 2008).
O primeiro estudo sobre a sintaxe dos cantos foi feito por Marler e Pickert
(1984), com a espécie Melospiza georgiana, um pássaro pertencente à família
Emberizidae que ocorre na América Norte. As vocalizações desta espécie foram
organizadas dentro de uma estrutura sintática espécie-específica, muito
parecida com o sistema de comunicação humano.
Na região Neotropical, existe uma carência de estudos sobre bioacústica
de aves, que estão concentrados nas áreas temperadas. (Kroodsma, et al, 1996,
Sandoval e Mennill, 2014). O tico-tico, Zonotrichia capensis (Emberezidae), é
uma das poucas exceções. Esta espécie tropical tem sido utilizada como
instrumento para entender variação geográfica e variação de acordo com o
habitat ocupado (Handford, 1988, Handford e Lougheed, 1991, Kopuchian, 2004,
Danner, 2011). Dentro dos Oscines, a família Emberizidae é o grupo mais
estudado sobre diferenças individuais acústicas e repertório de cantos
(Catchpole e Slater, 2008).
Estudos que objetivam investigar a sintaxe de vocalizações de aves são
importantes, uma vez que as variações intra e interindivíduos são determinadas
por questões culturais e fatores genéticos inerentes, além de sofrerem seleções
ao longo do tempo(e.g. seleção sexual por fêmeas) (Catchpole e Slater, 2008).
A descrição detalhada das variações no canto pode contribuir para a base de
estudos sobre a influência da seleção acústica em Oscines e estudos sobre o
processo de transmissão de cantos entre gerações (Podos, 2004).
12
Enquanto os estudos sobre estruturas acústicas e o processo de
transmissão sonora em aves tropicais são muito restritos, para espécies de áreas
temperadas existem uma grande quantidade de trabalhos (Kroodsma, et al.,
1996, Barker, 2008). Estudos sobre a vocalização de aves tropicais são
importantes, uma vez que serão bases para estudos comparativos entre
espécies tropicais e temperadas, além de auxiliar no melhor entendimento das
relações filogenéticas entre os grupos (Kroodsma, et al., 1996, Cadena e Cuervo,
2010). Além de contribuir para a expansão do entendimento sobre
comportamento vocal animal em geral (Sandoval e Mennill, 2014).
A partir destas informações, o objetivo deste estudo foi caracterizar o
repertório de sílabas e cantos e investigar a variação individual de machos da
espécie Embernagra longicauda, pertencentes a uma população localizada na
Serra do Cipó, Minas Gerais.
MÉTODOS GERAIS
A ave Embernagra longicauda (Figura 1) é uma espécie da Ordem
Passeriformes, atualmente pertence à família Thraupidae, que habita regiões de
topo de montanhas do leste brasileiro (entre 900-2.100 m de altitude) com
vegetação de campos secos e campos rupestres (região com afloramentos
rochosos de quartzito ou minério de ferro ocupada com vegetação herbácea e
arbustos regionais típicos (Rodrigues et.al., 2011).
13
Figura 1: Embernagra longicauda executando seu canto. foto Pedro Henrique V.B.P. da
Silva
Área de estudo
O projeto foi realizado em uma área de campo rupestre, na região do “Alto
do Palácio” (19° 15’ 36.7’’S, 43° 31’ 50.5’’W), na região norte do Parque Nacional
da Serra do Cipó, município de Santana do Riacho, Minas Gerais. A região está
localizada na vertente leste das montanhas da Serra do Cipó, com altitude
aproximada de 1350 m (Rodrigues et. al., 2011). A área é caracterizada por
manchas de afloramentos rochosos, com forte influência de Mata Atlântica e
Cerrado, mas com presença de vegetação arbórea próxima aos cursos d’agua
(Rodrigues et al., 2011). A área total de amostragem foi de 80 ha,
aproximadamente, sendo caracterizada por uma região de campo rupestre e
campo úmido e, nos cursos d’agua, presença de vegetação arbórea.
Coleta de dados
No período de Novembro de 2014 a Janeiro de 2015 foram realizadas
campanhas para captura e marcação de indivíduos de E. longicauda, totalizando
25 dias de trabalho (200 horas de campo). Os indivíduos da população estudada
foram capturados, utilizando redes de neblina (malha de 16mm, 12 x 2,5m;
Ecotone®), e marcados utilizando anilhas metálicas numeradas, cedidas pelo
14
Centro Nacional de Pesquisa para Conservação de Aves (CEMAVE/IBAMA), e
anilhas plásticas coloridas para a identificação individual (Figura 2A).
No período de Fevereiro de 2015 a Agosto de 2015 foram realizadas
campanhas para gravações das vocalizações, totalizando 40 dias de trabalho
(320 horas). Neste período, foram gravados entre 5 e 11 horas da manhã os
cantos espontâneos e induzidos por playback (técnica de reprodução de uma
gravação da vocalização específica) dos indivíduos anteriormente marcados
com anilhas, utilizando um gravador Fostex FR-2LE munido com um microfone
unidirecional Sennheiser ME-66 (Figura 2B). Os arquivos digitais foram gravados
com amostragem de 96 kHz e 18 bits. Todas as gravações realizadas serão,
posteriormente, depositadas em uma coleção de bioacústica ainda a ser
determinada.
qPara obter a gravação dos cantos, permanecia-se durante uma hora no
território de cada indivíduo registrando as vocalizações espontâneas emitidas
durante este período. Se decorrido 30 minutos enão houvesse vocalizações, era
utilizado o estímulo por playback, para estimular o indivíduo a reproduzir
vocalizações. Para padronização do playback, foram utilizadas gravações
previamente realizadas do mesmo indivíduo a ser estimulado.
Figura 2: (A) Indivíduo de E. longicauda anilhado com uma anilha metálica e duas coloridas para facilitação da identificação do indivíduo (Foto própria). (B) Exemplo do
método de gravação do canto (Foto: Isadora Sepulveda).
15
REFERÊNCIAS
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Bitterbaum, E., & Baptista, L. F. (1979). Geographical Variation in Songs of California House Finches. The Auk, 96(3), 462–474.
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Catchpole, C. K., & Slater, P. J. B. (2008). Bird Song: Biological Theme and Variations (Second). Cambridge.
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18
Capítulo 1
O repertório acústico de machos de Embernagra longicauda
19
INTRODUÇÃO
O repertório de uma ave é definido por Briefer (2010) como o conjunto de
elementos sonoros que esta pode reproduzir. Sendo que o repertório pode variar
de acordo com a idade (Nottebohm e Nottebohm, 1978), biogeografia
(Kroodsma, 1981, Bitterbaum e Baptista, 1979), tamanho e densidade
populacional (Laiolo, 2008), além de ser baseado nos cantos de múltiplos tutores
e na influência de interações sociais vividas pelo indivíduo (Nordby, 1999). Sabe-
se que por volta de 80% dos pássaros canoros (Oscines) apresentam um
repertório de canto pequeno ou intermediário, que varia entre 1-25 tipos de canto
por indivíduo, sendo que a maioria deles reproduz apenas um tipo (Lambrechts
e Dhondt, 1995).
O tamanho do repertório de sílabas ou, mais amplamente, de cantos é
conhecidamente importante para a aquisição de territórios, defesa e atração de
parceiros (Beecher e Brenowitz, 2005). O repertório é possivelmente resultado
de uma interação complexa entre genes e ambiente (Catchpole e Slater, 2008).
Em geral, estudos sobre repertório de vocalizações são focados no tamanho do
mesmo, sendo também de grande importância investigar a composição e o uso
dos elementos (Franco, 2009). Isto porque a composição do repertório varia ao
longo da vida, permitindo à ave se adaptar às mudanças de vizinhos ou de
características acústicas do ambiente (Nordby, 2001; Slabbekoorn e den Boer-
Visser, 2006; Nicholson, et. al., 2007). Muitos estudos mostram que aves
territorialistas apresentam uma composição de cantos e sílabas similar ou
idêntica aos outros indivíduos que ocupam territórios vizinhos (e.g.: Nordby,
1999; Kroodsma, 1981; Briefer, 2010; Sandoval, 2014). Pelos diversos fatores
citados que influenciam na composição de um repertório, a descrição e
caracterização do mesmo é de grande importância. Inclusive para se avaliar as
condições populacionais de espécies de aves (Laiolo et.al, 2011)
A incorporação de estudos sobre atributos culturais no contexto de
conservação é sugerida atualmente como uma novidade para estudar a
diversidade e o status de conservação de uma população animal (Laiolo e
Jovani, 2007). Apesar de estudos apontarem a relação entre fatores
comportamentais culturais e a saúde populacional da espécie (Laiolo e Tella,
2005 e 2006; Whitehead,. et al., 2004; Ryan., 2006), este campo de estudo
recebe pouca atenção dentro da biologia da conservação, uma vez que os
20
trabalhos focam apenas em espécies generalistas e com grande abundância,
quando deveria-se priorizar espécies sensíveis a mudanças de habitat (Laiolo e
Tella, 2005).
Alguns autores destacam que parâmetros sonoros de cantos podem
indicar como é a qualidade do indivíduo em uma população, seja em uma disputa
entre dois machos por recurso (Collins, 2004). Isso porque existe uma correlação
entre o tamanho do repertório com o tamanho do cérebro, a condição nutricional
e o tamanho corporal do indivíduo. Além do número de displays de acasalamento
e a sobrevivência dos filhotes (Baker, 1986; Hasselquist, 1996; Catchpole, 1996).
Laiolo e colaboradores (2011) analisaram a relação entre estas
características e os parâmetros acústicos para avaliar as tendências
demográficas da espécie Chersophilus duponti (Alaudidae). Os autores
encontraram uma forte relação entre a diversidade de cantos (tamanho do
repertório) com o índice de viabilidade da população, concluindo que quanto
menor o repertório, maior a chance de extinção da população. Além disso,
encontraram que a diversidade de cantos é positivamente relacionada com o
tamanho populacional. Briefer (2010) testou a variação na composição,
complexidade e compartilhamento de repertório entre populações de Alauda
arvensis (Alaudidae) que habitavam áreas naturais de habitats contínuos e
fragmentados. Concluiu que a fragmentação determina a redução no
compartilhamento de cantos e sílabas, porém não observou influência na
complexidade e no tamanho do repertório.
Desta forma, este capítulo tem como objetivo contrapor o conhecimento
atual sobre o repertório vocal do Embernagra longicauda, a partir da descrição
do repertório de sílabas e cantos de uma população da espécie, localizada na
Serra do Cipó, Minas Gerais. Além de investigar a similaridade na composição
do repertório de sílabas e de cantos entre os indivíduos vizinhos desta
população.
MÉTODOS
Coleta de dados
Foi marcado um total de nove indivíduos, sendo seis machos, todos
pareados com uma fêmea. (Figura 1). A amostragem total de gravação focal foi
21
de cinco horas e vinte e quatro minutos (5hr24min), sendo cinquenta e três
minutos (53min), em média, por indivíduo.
Figura 1: Mapa dos territórios de machos de E. longicauda estudados. No canto superior direito, mapa do estado de Minas Gerais e localização da área de estudo (Mapa de
própria autoria, feito a partir do software Quantum GIS (versão 2.12.0, para Windows)).
A partir das gravações dos machos de E. longicauda foram observadas
dois tipos de vocalizações: um chamado curto de uma única sílaba e o canto
típico da espécie que é constituído por duas sílabas, como feito por Freitas
(2015). A primeira sílaba (SI), curta e introdutória, e a segunda sílaba principal
(SP) mais longa (Figura 2). As fêmeas da espécie podem reproduzir o chamado
ou um canto de apenas uma sílaba longa (SF), executado em conjunto com o
macho ou independentemente, definindo um dueto típico da espécie. Além disso,
foram observados duetos que apresentam uma sintaxe diferente ao dueto típico
já conhecido.
22
Figura 2: Espectograma do dueto típico de E. longicauda. SI: Sílaba introdutória; SP: Sílaba principal; SF: Sílaba da fêmea. O eixo X é o tempo (s) e o eixo Y é a frequência
(kHz).
Análise de dados
Repertório
A partir das gravações, foram gerados espectrogramas (ou sonogramas),
utilizando o software Raven Pro 1.4.. A partir desta representação, pode-se
classificar os diferentes elementos dos sinais acústicos, utilizando sua
morfologia e sem parâmetros no domínio do tempo e na frequência.
Para o estudo de repertório dos cantos foi feita a classificação das
estruturas acústicas básicas do canto, segundo Sosa-López e Mennill (2013). A
seguir estão as estruturas acústicas que foram classificadas: (1) Sílaba: unidade
básica do canto. Pode ser composta por um ou mais elementos; (2) Categoria
de sílabas: grupo de sílabas que compartilham características temporais e de
frequência; (3) Frase: combinação de sílabas em uma ordem estereotipada mais
comum entre aves diferentes ou entre vocalizações do mesmo indivíduo; (4)
Canto: som longo, complexo, produzido por machos, contendo uma série de
sílabas sem pausa com duração maior que um segundo; (5) Chamado: som curto
e simples, reproduzido por ambos os sexos.
Para esta classificação foi adotado o método sugerido por Sandoval
(2014), baseando-se na classificação visual por semelhança nas morfologias dos
espectrogramas gerados a partir das gravações. Com base nesta classificação,
foi confeccionado o repertório padrão de sílabas e de cantos referente aos
machos individualmente e para a população estudada.
23
Análises estatísticas
Repertório
Para avaliar a qualidade da amostragem, foi construída uma curva de
acumulação de sílabas e cantos, separadamente, de cada indivíduo macho,
como proposto por Catchpole e Slater (2008), utilizando o software Microsoft
Excel 2013 (64 bits). Posteriormente, foi feito o cálculo da estimativa de riqueza
de estruturas acústicas a partir do estimador Jackknife de primeira ordem,
utilizando 1000 permutações. Esta análise foi realizada utilizando o software R
Studio (R version 3.2.0, 2015).
Similaridade de repertório
Foi realizada uma análise de ordenação NMDS (Escalonamento
Multidimensional Não-Métrico), utilizando como ordem de distância do tipo Bray-
Curtis, em três dimensões. Posteriormente uma PERMANOVA (Análise
Permutacional Multivariada da Variância), utilizando como tipo de ordem de
distância o tipo Bray-Curtis e 999 permutações, para avaliar a similaridade entre
os repertórios dos indivíduos estudados. Para cada indivíduo, foi considerada a
abundância de cada tipo de sílaba ao longo de toda amostragem. Estas análises
foram realizadas no software R Studio (R version 3.2.0, 2015).
RESULTADOS
Repertório de sílabas
Foram registradas 1104,7 ± 363,2 (média ± DP) sílabas por indivíduo. O
repertório médio por indivíduo amostrado foi de 18,16 ± 2,48 sílabas (média ±
DP) (Figura 3). As informações para cada indivíduo amostrado estão presentes
na Tabela 1. A média total do repertório da população estudada foi de 43,0 ± 2,4
sílabas (média ± IC), enquanto que o estimador de riqueza estimou um repertório
de 49,8± 2,9(média ± IC) sílabas (Figura 4, anexo 1).
24
Figura 3: Tamanho do repertório de sílabas por indivíduo de E. longicauda.
Figura 4: Curvas médias de tamanho do repertório amostrado (linha) e do repertório estimado por Jackknife 1 (tracejado). Média ± Intervalo de confiança.
0
5
10
15
20
25
0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800
NÚ
MER
O D
E SÍ
LAB
AS
NO
VA
S R
EGIS
TRA
DA
S
NÚMERO DE SÍLABAS GRAVADAS
Amarelo/verde
vermelho/preto
vermelho/branco
azul/verde
Amarelo/azul
Azul/branco
25
Tabela 1: Resumo da amostragem e do repertório de sílabas por indivíduo. As siglas indicam a identificação do indivíduo a partir das cores das anilhas utilizadas.
Indivíduo
Tempo de gravação
(total)
Número total
de sílabas
Número
de cantos Sílabas introdutórias Sílabas principais
pt_ver 1hr 06min 40seg 22 20 B,E,F,G,H,I,L,M,N,O A,C,F,H,I,J,K,O,P,Q,R,Z
br_ver 1hr 05min 01 seg. 18 18 A,B,C,D,E,G,K A,B,C,D,E,F,G,M,N,T,X
am_ved 56min 25seg. 19 17 A,B,C,D,E,F,H,O,P A,B,C,E,G,I,L,M,O,Z
az_ved 45min 33seg. 15 11 B,D,E,F,H,J A,B,C,D,G,H,I,L,S
az_br 36min 57seg. 17 15 A,C,D,E,G,H,M,R A,C,H,J,K,Q,V,Z,A1
am_az 50min 26seg. 19 20 A,B,C,D,E,F,G,H,I,Q A,B,C,D,G,H,I,L,T,U
Repertório de cantos
Foram registrados 352,7 ± 209,4 (média ± DP) cantos por indivíduo. O
repertório médio por indivíduo amostrado foi de 16,83 ± 3,43 cantos (média ±
DP) (Figura 5).
Figura 5: Tamanho do repertório de cantos de uma população de E. longicauda. As combinações de cores indicam indivíduos diferentes.
Similaridade de repertório
Foi gerado a partir do NMDS o modelo representado na figura 6 (stresse
= 0,071)A análise PERMANOVA mostrou que existe diferenças significativas
0
3
6
9
12
15
18
21
0 100 200 300 400 500 600 700 800
NÚ
MER
O D
E C
AN
TOS
NO
VO
S A
CU
MU
LAD
OS
NÚMERO DE CANTOS GRAVADOS
Amarelo/verde
vermelho/preto
vermelho/branco
azul/verde
Amarelo/azul
Azul/branco
26
entre a composição de sílabas nos repertórios dos indivíduos (F5,47=1,47;
p<0,01).
Figura 6: Gráfico gerado a partir do NMDS. As cores diferentes indicam indivíduos diferentes.
DISCUSSÃO
Embernagra longicauda apresenta um repertório pequeno ou
intermediário (Lambrechts e Dhondt, 1995) com uma média de 16 cantos por
indivíduo. Por questões de amostragem, não foi possível realizar estudos sobre
o compartilhamento de repertório de canto entre os indivíduos. A curva de
acumulação de cantos demonstra que não se atingiu uma amostragem
satisfatória. Por outro lado, a amostragem para o repertório de sílabas atingiu
uma boa representação para a caracterização do repertório e o teste de
similaridade de sílabas. Os resultados da análise estatística demonstraram que
há uma diferença significativa na composição dos repertórios de sílabas entre os
indivíduos estudados. Este fato pode ter sido influenciado por uma amostragem
27
diferenciada entre os indivíduos, muitas vezes determinada por fatores
climáticos ou pela variação individual de comportamento, impedindo assim uma
amostragem equitativa. Em relação ao repertório da população, os estimadores
de riqueza demonstraram que a amostragem se aproximou do número de sílabas
estimado. Possivelmente, o repertório de canto deve ser mais extenso do que
encontrado neste trabalho, baseando-se nos inúmeros arranjos possíveis entre
as sílabas introdutórias e principais descritas para esta população.
Ao contrário do que era conhecido para a espécie, a diversidade de
sílabas é bem maior, uma vez que não há muitos estudos aprofundados sobre
repertório de cantos e/ou sílabas para espécies brasileiras, em uma única
população. Freitas (2015) investigou a variação interpopulacional do
Embernagra longicauda ao longo de toda área de ocorrência da espécie.
Segundo o autor, foi encontrada um repertório de sílabas menor por macho,
comparado a este estudo. Entretanto, o repertório desta ave se mostrou mais
complexo, com uma média de 16 cantos por indivíduo, porém com 18 sílabas,
em média. Considerando o número de potenciais combinações entre as sílabas
para a estruturação de um canto, pode-se supor que o número de cantos é muito
maior do que o encontrado neste estudo.
Trabalhos aprofundados, como este, que objetiva estudar a variação
acústica em uma população são essenciais para o entendimento mais detalhado
sobre os sistemas de vocalizações de uma espécie. A utilização de bibliotecas
acústicas podem ser um bom instrumento para complementação dos dados
sobre uma determinada população, de forma geral. Isto devido ao fato de
arquivos presentes nestas bibliotecas não possuem informações necessárias
para investigar o sistema de repertório no âmbito individual, além de existir o
problema da falta de padronização das gravações. Desta forma, a realização de
trabalhos aprofundados em uma população é necessário para melhor
endendimento sobre as variações intra e interpopulacionais de repertórios.
Comparativamente, espécies bem estudadas como o Luscinia
megarhynchos, Setophaga ruticilla, Acrocephalus schoenobaenus e Toxostoma
rufum, possuem um repertório de cantos muito grande e complexo, chegando a
um número de mais de 1500 tipos de cantos descritos (revisado por Catchpole
e Slater, 2008). Por outro lado, espécies como Seiurus aurocapilla, Fringilla
28
coelebs, Cardinalis cardinalis e Zonotrichia leucophrys possuem um repertório
pequeno variando de 1 a 12 cantos (Catchpole e Slater, 2008).
O uso de estudos de descrição de repertório acústico poderá auxiliar em
trabalhos mais aprofundados sobre as condições populacionais da espécie.
Diversos autores salientam que a utilização de técnicas de bioacústica para
avaliar o status populacional de uma espécie é um método que poderá substituir
os tradicionalmente utilizados por serem mais rápidos, com menor custo e com
uma precisão relativamente boa. Trabalhos demonstraram que a fragmentação
e a perda de habitat por uma espécie determinam a redução da riqueza e
diversidade dos repertórios das espécies. Ao se interromper os movimentos
migratórios entre áreas de ocorrência, diretamente se reduz a troca de
informações culturais ligadas às vocalizações, determinando um aumento na
diferenciação de cantos entre populações isoladas que pode ser um fator que
influencie no processo de especiação (Laiolo, 2005, 2006, 2007; Rayn, 2006,
Whitehead, H. et al., 2004; Slabberkoorn e Smith, 2002). Briefer (2010)
demonstrou que a fragmentação de habitat reduziu o compartilhamento de
elementos de repertório nas populações. Isto devido à redução nas taxas de
movimentos migratórios, principalmente por dispersão, processo que eleva a
diversidade de tipos acústicos em uma população.
O repertório de sílabas e cantos pode ser um grande instrumento para
utilização em estudos que objetivam investigar comportamentos das aves, como
a escolha do parceiro sexual ou a competição entre indivíduos. Como revisado
por Collins (2004), o tamanho e complexidade do repertório são utilizados para
a avaliação da qualidade do macho, indicando idade, tamanho corporal,
qualidade do território e capacidade de sobrevivência. O conhecimento sobre
padrões comportamentais pode ser utilizado para caracterizar o uso de cada tipo
de vocalização de acordo com a situação na qual um indivíduo se encontra,
agregando significado para cada tipo de canto presente no repertório.
A população estudada de Embernagra longicauda da região do Alto
Palácio, Serra do Cipó, Minas Gerais, apresentou um repertório de sílabas
pequeno ou intermediário e um repertório de canto potencialmente grande. O
número de combinações entre sílabas para formação de uma frase pode
determinar um grande potencial para um sistema de vocalização complexo,
diferente do que se conhecia para esta espécie.
29
ANEXO 1
Figura 7: Espectogramas de sílabas introdutórias do canto de E. longicauda.
30
Figura 8: Espectogramas das sílabas principais de canto de E. longicauda.
31
REFERÊNCIAS
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32
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33
Capítulo 2
Variação acústica individual de Embernagra longicauda
34
INTRODUÇÃO
Em diversas aves, a existência de características que individualizam os
componentes de uma população é essencial para a manutenção e conservação
das interações sociais (Tibbetts e Dale, 2007). Muitos animais produzem sinais
que podem alterar o comportamento dos indivíduos que irão interpretá-los. Estes
sinais podem controlar a movimentação de um grupo, alertar sobre algum perigo
iminente, atrair potenciais parceiros sexuais, sinalizar comportamentos
agressivos e a localização de alimentos (Bradbury e Vehrencamp, 1998). As
variações existentes nestes sinais podem auxiliar na discriminação de indivíduos
vizinhos e estranhos, machos e fêmeas, familiares e não familiares, adultos e
jovens, e ainda de indivíduos dominantes e não dominantes (Blumstein e Munos,
2005; Ryan, 1980, Dragonetti, 2012).
Pistas visuais para a diferenciação individual são utilizadas quando há
uma proximidade entre os indivíduos (Dale, 2001). Como alternativa, as pistas
sonoras são utilizadas por possibilitarem a identificação entre os indivíduos
mesmo com uma longa distância espacial ou temporal entre os mesmos (Wilson
e Mennill, 2010). Estratégias de defesa de território e atração de parceiros
sexuais são, muitas vezes, baseadas na identificação dos indivíduos a partir de
características únicas (Tibbetts e Dale, 2007). Muitos dos animais apresentam
características próprias no canto e utilizam desta individualidade para
reconhecer predadores e potenciais competidores, com o objetivo de proteção
de território ou de parceiros sexuais (e.g.Xia, 2010).
A descrição detalhada das variações no canto pode contribuir para a base
de estudos sobre a influência da seleção acústica em Oscines e o processo de
transmissão de cantos entre gerações (Briefer, 2010). As espécies podem
possuir elementos para diferenciação individual em alguns níveis dentro de uma
hierarquia. Segundo Lehongre e colaboradores (2008), as diferenças individuais
no canto podem ser devido a variações: inatas, anatômicas no sistema vocal dos
indivíduos, nos componentes acústicos do domínio do tempo e da frequência,
nas sequências de sílabas que compõem os cantos e no repertório básico de
sílabas e cantos de cada indivíduo.
Alguns fatores são destacados por Barker (2008) como determinantes
para a evolução e modificação do canto em aves. Dentre estes fatores estão:
35
vegetação, tamanho corporal, morfologia do bico, filogenia, ruídos ambientais,
altura do poleiro, tamanho do território, densidade populacional e seleção sexual.
Todos estes fatores podem influenciar tanto na sintaxe do canto quanto nas
métricas dos domínios de frequência e tempo.
Dentro da ordem Passeriformes existem duas subordens que são
caracterizadas, principalmente, por diferenças anatômicas associadas ao canto.
A subordem Oscines tem maior diversidade na região do velho mundo e são
aves canoras que necessitam de um período de aprendizagem a partir de
estímulos externos como o canto dos próprios pais ou indivíduos adultos que
habitam a mesma região (Konishi, 1989). Portanto, aves deste grupo podem
apresentar diferenciação individual na estrutura acústica dos cantos (Nelson
et.al.,2007). Devido a maior concentração nas regiões temperadas, os Oscines
foram o grupo de pássaros que foram mais estudados na área da bioacústica
(Kroodsma, et al, 1996). Por outro lado, a subordem Suboscines tem maior
ocorrência na região neotropical e é formada por aves cujo repertório do canto,
em sua maioria, é uma característica inata (Kroodsma e Konishi, 1991). Poucos
trabalhos utilizaram como modelo espécies pertencentes a este grupo,
necessitando de mais informações para complementar o conhecimento de
história natural e filogenético deste grupo (Kroodsma, et al, 1996).
Vários estudos demonstraram a existência da variação individual em
algumas espécies de Oscines da Europa, América do norte e central, além da
Ásia e África. Sandoval e colaboradores (2014) investigaram a variação no canto
da espécie Melozone leucotis (Emberizidae)da Costa Rica. Trabalhando com
três populações diferentes, os autores concluíram que há variação individual
dentro de cada população e que esta variação também está presente entre
populações. Nelson e Poesel(2007) estudaram Zonotrichia leucophrys
pugetensis (Emberizidae), que ocorre em toda América do Norte, . Observaram
que para cada parte do canto (trinado e notas complexas) a variação era
característica para a população (trinado) ou para os indivíduos (notas
complexas). Xia e colaboradores (2010) observaram que para os dois tipos de
canto (alfa e beta) encontrados para a espécie Cettia fortipes, da Ásia, existia
variação individual, com uma classificação de 98% a 99% de acerto. Em outro
estudo, com a espécie Laniarius atrococcineus, realizado na África do Sul, foi
encontrado um repertório específico para cada sexo, além da individualidade em
36
macho, fêmeas e casais. Os autores destacam que a possível função desta
variação seria a manutenção do casal (van den Heuvel, 2013).
Poucos estudos foram realizados com espécies pertencentes à subordem dos
Suboscines. Bard e colaboradores(2002), descreveram variação acústica no
canto de Hylophylax naevioides, um Thamnophilidae da América Central. Neste
estudo, os autores encontraram uma variação nas métricas dos domínios de
frequência e tempo, com uma acurácia de 70%. Entretanto, quando foram testar
o reconhecimento entre os indivíduos, utilizando a técnica de playback, não foi
observada discriminação individual pelos indivíduos. Lovell e Lein (2004)
investigaram a variação individual em outra espécie de Suboscine: Empidonax
alnorum (Tyrannidae), uma espécie migratória que se reproduz na América do
Norte e habita a América do Sul no período entre a reprodução. Os autores
encontraram uma pequena variação entre indivíduos de apenas um canto.
Outros trabalhos também foram realizados e observaram como resultado a
variação individual, com as espécies Troglodytes brunneicollis, Luscinia
megarhynchos, Pipilo crissalis e Lipaugus vociferans (Sosa-López et.al. ,2013;
Hultsch etal., 1981; Benedict et.al., 2009; Fitzsimmons, et. al., 2008).
A espécie Embernagra longicauda é territorialista, utilizando dos duetos
para defender seus territórios, os quais são considerados pequenos. Em sua
grande maioria, os indivíduos executam os duetos em poleiros altos e expostos
(Freitas e Rodrigues, 2012). O canto dos machos é considerado estereotipado,
composto por duas sílabas, em geral. Enquanto que no dueto sincronizado, o
macho executa duas sílabas e em seguida a fêmea reproduz uma (Freitas, 2008,
2015), caracterizando um dueto antifonal (Hall, 2004; Catchpole e Slater, 2008).
O comportamento de vocalização em duetos é muito associado às espécies que
são monogâmicas e territorialistas, sugerindo que possa ter uma função de
manutenção do território e conservação do parceiro sexual (Langmore, 1998;
Hall, 2004; Catchpole e Slater 2008). Portanto, espera-se que espécies que
cantam em duetos, como Embernagra longicauda, também apresentem
variações individuais acústicas, uma vez que os componentes de um casal
necessitam identificar seu parceiro para auxiliar na territorialidade e na
manutenção do casal. A partir disso, este capítulo tem como objetivo investigar
a variação acústica entre os indivíduos machos de Embernagra longicauda de
uma população da Serra do Cipó, Minas Gerais.
37
MÉTODOS
Análise de dados
As gravações foram analisadas pelo programa de análises bioacústicas
Raven (Raven Pro 1.4, para Windows). O canto padrão de machos de E.
longicauda foi dividido em duas sílabas básicas. As medidas relativas ao domínio
da frequência e do tempo foram feitas para as duas sílabas separadamente,
totalizando cinco variáveis acústicas. Estas variáveis são: (1) Maior frequência
(Hz); (2) Menor frequência (Hz); (3) Frequência central (Hz); (4) Pico de
frequência (Hz); (5) Tempo total da sílaba (s) (Figura 1). Estas variáveis foram
escolhidas com base em estudos que investigaram a variação individual em
outras espécies e pela revisão realizada por Barker (2008).
Foram escolhidas as sílabas reproduzidas por todos os seis indivíduos
estudados. A mensuração das variáveis foi realizada nas 10 primeiras sílabas de
uma gravação, eliminando aquelas que apresentavam algum tipo de
interferência sonora ou estavam com baixa qualidade de gravação (Wilson e
Mennill, 2010).
Figura 1: Variáveis utilizadas para os testes de diferenciação do canto. SI –Sílaba introdutória, SP – Sílaba principal, SF – Sílaba da fêmea. Variáveis mensuradas: (1) Maior
frequência (Hz); (2) Menor frequência (Hz); (3) Frequência central (Hz); (4) Pico de frequência (Hz); (5) Tempo total da sílaba (s)
Foram calculados, ainda, mais dois índices para detectar quais variáveis
apresentam maior significância para a variação entre indivíduos da população.
O primeiro destes índices é o PIC (Potential for Individual Coding scores),
sugerido por Sandoval (2014) e Vignal (2004). Este índice se baseia no
coeficiente de variação das variáveis acústicas entre machos (CVb) e o
coeficiente de variação em apenas um macho (CVw). A partir destes valores é
(2)
(1)
(3) (4)
(5)
38
feita uma razão (CVb/mCVw), sendo mCVw uma média dos valores de CVw de
todos os machos. Quando o PIC é maior que 1.0, a variável tem potencial para
a distinção individual.
O outro índice utilizado foi a Entropia (2H). Este índice foi baseado na
teoria da informação e desenvolvido para sistemas de comunicação animal. Ele
fornece uma medida de capacidade de informação que uma variável acústica
possui para ser uma assinatura individual (Beecher, 1982; Aubin, 2004). O valor
2H é uma estimativa teórica do número de potenciais assinaturas viáveis para
um determinado parâmetro de individualidade. A fórmula utilizada para calculá-
lo foi:
𝐻 = log2 (√𝐹𝑛(𝑘−1)
𝑘(𝑛−1)) (1)
Onde o Fn é o valor de Fisher para cada variável, n é o número de cantos
total e k é o número de indivíduos. Posteriormente, o valor de “H” é utilizado
como expoente para base 2 e, assim, gera o valor da entropia por variável. Para
ambos os índices foram utilizadas todas as sílabas encontradas para os seis
machos estudados. Os dois índices foram calculados utilizando o software
Microsoft Excel 2013 (64 bits).
Análises estatísticas
Para cada conjunto de parâmetros por macho gravado, foi realizada uma
análise de ordenação do tipo PCA (Análise de Componentes Principais),
utilizada para ordenar as cinco variáveis em componentes que caracterizam o
máximo possível da variação dos dados (Gotelli, 2011). Posteriormente, foram
retirados os valores referentes ao componente principal gerado pelo PCA com
maior poder de explicação do padrão de variação dos dados e foi feito um teste
estatístico do tipo GLM (Modelo Linear Generalizado), utilizando distribuição
gaussiana e o teste “F”. Todas as análises foram realizadas utilizando o software
R Studio (R version 3.2.0, 2015).
39
RESULTADOS
A partir da classificação do repertório de sílabas realizada no capítulo 1,
foram selecionadas para as análises apenas as sílabas principais (SP) A e C,
uma vez que foram as únicas executadas por todos os seis indivíduos estudados.
Na tabela 1, estão representadas as médias, juntamente com os desvios padrão,
de cada variável mensurada.
O resultado do PCA mostrou que os componentes 1 e 2 gerados
explicaram em conjunto 65,52% da variação dos dados (41,2% e 24,31%,
respectivamente). Para o componente 1, todas as variáveis influenciam
positivamente, enquanto que para o componente 2, as variáveis “duração”,
“frequência máxima” e “frequência mínima” influenciam negativamente (Tabela
2; Figura 2).. O resultado da análise mostrou que há diferenças acústicas entre
os indivíduos estudados (F5;111 = 17,218; p<0,001).
Para todas as variáveis utilizadas, os valores respectivos de PIC foram
acima de um (PIC>1, Figura 3). Sendo a variável “frequência central” a que
apresentou menor valor (PIC = 5,94) e a variável “frequência máxima” a que
apresentou maior valor (PIC = 6.22). Ao mesmo tempo, todas as variáveis
apresentaram valores altos para entropia (2H, Figura 3), sendo a “frequência
central” com maior valor (2H = 17,19) e a “frequência máxima” o menor valor (2H
= 7,90).
40
Tabela 1: Médias ± Desvio Padrão das cinco variáveis mensuradas a partir de duas sílabas principais por indivíduo.
Indivíduos Sílabas Duração (s) Freq. Min (Hz) Freq. Max (Hz) Freq. Central (Hz) Pico de Freq. (Hz)
pt_ver A 0.327 ± 0.0042 1663.52 ± 207.12 8864.94 ± 75.27 5006.25 ± 559.36 5493.75 ± 1433.55
C 0.2733 ± 0.0126 1937.85 ± 159.66 8521.62 ± 117.50 6975 ± 172.30 7200 ± 158.11
br_ver A 0.3238 ± 0.0039 2043.24 ± 182.51 9510.82 ± 76.91 6900 ± 393.30 7200 ± 452.42
C 0.2688 ± 0.0073 2104.26 ± 101.66 9426.54 ± 225.31 6900 ± 629.98 6993.75 ± 619.03
am_ved A 0.3003 ± 0.0054 2061.6 ± 100.55 9090.61 ± 59.33 6164.06 ± 1024.22 6210.93 ± 1481.25
C 0.2599 ± 0.0045 2002.68 ± 66.74 8935.13 ± 125.62 6675 ± 493.71 7293.75 ± 285.72
az_ved A 0.3171 ± 0.0035 3234.62 ± 147.01 9938.38 ± 156.49 6975 ± 947.03 7612.5 ± 493.71
C 0.2753 ± 0.0173 2317.53 ± 452.37 9661.12 ± 108.30 6843.75 ± 1136.22 6731.25 ± 1226.18
am_az A 0.3119 ± 0.0045 1720.39 ± 229.24 9639.81 ± 49.66 7425 ± 406.97 7518.75 ± 548.08
C 0.2651 ± 0.0038 1832.53 ± 111.12 9044.21 ± 77.68 6125 ± 187.5 6000 ± 755.83
br_az A 0.3269 ± 0.0079 1443.25 ± 151.92 9510.81 ± 94.00 6956.25 ± 868.05 8025 ± 557.61
C 0.3049 ± 0.0045 1869.66 ± 129.99 9071.06 ± 68.68 7406.25 ± 132.58 7593.75 ± 296.46
41
Tabela 2: Valores gerados a partir da Análise de Componentes Principais (PCA)
Principais componentes
PC1 PC2 PC3 PC4 PC5
Poder de explicação 0.412 0.2431 0.2214 0.07889 0.04444 Proporção acumulativa 0.412 0.6552 0.8767 0.95556 1
Poder de explicação dos componentes principais pelas variáveis Duração 0.7055 -0.355 1.9604 0.5393 0.2422 Freq. Mínima 0.678 -1.6654 -1.0288 0.7156 0.1137 Freq. Máxima 1.5443 -1.1813 0.3567 -0.9287 -0.2159 Freq. Central 1.8036 0.8626 -0.5319 -0.1504 0.7168
Pico de freq. 1.8241 0.9035 -0.01518 0.4604 -0.6619
Figura 2: Componentes principais gerados a partir do PCA. As cores indicam os pontos pertencentes ao mesmo indivíduo: preto = pt_ver; vermelho = br_ver; verde = am_ved;
azul = az_ved; rosa = az_br; amarelo = am_az.
42
Figura 3: Valores de PIC (Potential for Individual Coding scores, acima) e Entropia (abaixo) para cada variável acústica. Cinza = variável do domínio do Tempo; Preto =
variável do domínio da frequência.
DISCUSSÃO
Os resultados apresentados demonstraram a ocorrência de variação
individual de canto na espécie Embernagra longicauda, principalmente ao se
considerar os parâmetros acústicos pertencentes ao domínio do tempo e da
frequência, corroborando a hipótese inicial de que a espécie apresentasse
variações individuais acústicas, uma vez que os componentes de um casal
necessitam identificar seu parceiro para auxiliar na territorialidade e na
manutenção do casal. No primeiro capítulo, foram observadas diferenças na
composição do repertório entre alguns indivíduos. Como Lehongre e
5.75
5.8
5.85
5.9
5.95
6
6.05
6.1
6.15
6.2
6.25
Duração Freq. Mínima Freq. Máxima Freq. Central Pico de freq.
PIC
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
Duração Freq. Mínima Freq. Máxima Freq. Central Pico de freq.
Entr
op
ia
43
colaboradores (2008) definiram, a variação individual ocorre em diversos níveis
dentro do campo dos sinais sonoros, dois destes níveis foram investigados neste
trabalho: a variação nos domínios de frequência e de tempo, e também no
repertório básico de sílabas, encontrando-se variação individual em ambos os
casos.
Os índices PIC e Entropia destacaram, respectivamente, as variáveis
“frequência máxima” e “frequência central” como as duas variáveis que mais
explicam a variação entre os indivíduos de Embernagra longicauda. Contudo, as
outras variáveis também apresentaram valores que evidenciam a importância
delas para a identificação individual. Juntamente com os resultados encontrados
para o PCA, as mesmas variáveis e a variável “pico de frequência” também
apresentam uma influência positiva para o primeiro componente principal, que
explica 42% do padrão de variação dos dados.
A variação individual, trabalhada por muitos autores, é a base para o
reconhecimento do indivíduo dentro de uma população sendo uma estratégia
vantajosa para o reconhecimento de familiares, parceiros sexuais e potenciais
competidores (ex.: Blumstein e Munos, 2005). A variação interindividual é bem
documentada para machos territorialistas (Naguib e Todt, 1998), fato que
suporta ainda mais os resultados encontrados para a espécie Embernagra
longicauda, uma vez que esta espécie também apresenta este comportamento
(Freitas, 2008; 2012).
A variação individual encontrada nas vocalizações do Embernagra
longicauda reforça ainda a função do comportamento de cantar em dueto. O
reconhecimento dos membros de um casal é essencial para que o dueto ocorra
e, consequentemente, para a manutenção do território e do sucesso reprodutivo
(revisado por Hall, 2004). Além disso, o reconhecimento individual pode auxiliar
no reconhecimento de possíveis invasores de território ou potenciais
competidores pelo parceiro sexual (Blumstein e Munos, 2005; Dragonetti, 2012,
Cardoso, 2015, em preparo). Desta forma, a variação individual suporta uma
série de comportamentos e estratégias de sobrevivência e reprodução
importantes para a manutenção da população da espécie.
44
A variação individual pode ser base para diversos tipos de estudos
ecológicos e filogenéticos, uma vez que esta característica está diretamente
ligada a questões culturais e genéticas, além de processos evolutivos como a
seleção sexual (Sandoval e Mennill 2014; Catchpole e Slater, 2008). O fato das
vocalizações necessitarem de um período de aprendizagem nos Oscines
determina uma variação interpopulacional, uma vez que está diretamente
relacionada com os movimentos migratórios de indivíduos em uma população,
que irá adicionar ou remover uma determinada característica da vocalização
daquele sistema populacional. O isolamento entre populações, seja por causas
antrópicas ou naturais, pode levar a uma diferenciação no sistema acústico entre
populações (Laiolo, 2005, 2006, 2007; Rayn, 2006, Whitehead, H. et al., 2004;
Slabberkoorn e Smith, 2002). Um estudo realizado com a espécie Poecile
atricapillus (Família: Paridae) demonstrou que as diferenças acústicas
individuais são importantes para a manutenção da dinâmica social entre
indivíduos de territórios vizinhos (Foote, 2008). Em outro estudo, Sandoval e
Mennil (2014), observaram diferenças nas vocalizações entre populações de
Melozone kieneri (Família: Emberizidae).
Trabalhos sobre variação individual a partir das vocalizações podem ser
utilizados para desenvolver métodos alternativos para o monitoramento
populacional. A individualidade vocal pode ser utilizada como alternativa às
técnicas de marcação, principalmente quando se trabalha com espécies
sensíveis a distúrbios ou difíceis de serem detectadas. Além disso, pode ser uma
solução quando a técnica de captura envolve problemas logísticos ou éticos
(revisado por Terry, et al., 2005). Em um trabalho que objetivou comparar os
métodos de marcação física (anilhas) e métodos utilizando a variação individual
acústica para monitoramento populacional, Laiolo e colaboradores (2007)
conseguiram um sucesso de 100% na classificação individual pelas
vocalizações, quando comparadas com os métodos tradicionais. Os dois
métodos foram idênticos para a avaliação de fidelidade de território e
movimentos de dispersão, enquanto que para taxa de relocação, o método que
utiliza o reconhecimento por som foi significativamente melhor. Outros autores
também realizaram trabalhos que buscavam testar a possibilidade do uso da
variação vocal para trabalhos de monitoramento populacional (Galeotti e Pavan,
45
1991; Terry and McGregor, 2002; Galeotti e Sacchi, 2001). Todos eles obtiveram
bons resultados, demonstrando ser uma boa alternativa, que pode
complementar as técnicas já utilizadas.
Podemos utilizar, então, os resultados deste trabalho como base para
estimar o tamanho populacional de Embernagra longicauda em uma
determinada área utilizando as variáveis “frequência máxima” e “frequência
central”. Entretanto, para realizar um trabalho deste tipo seriam necessários
testes preliminares que validassem o sucesso na identificação de indivíduos a
partir do reconhecimento pelo canto, testando a efetividade a partir destas
variáveis, considerando a possível variação entre anos e estações.
O presente estudo pode servir como base para futuros trabalhos que
tentem responder sobre a dinâmica entre os componentes de um casal e o uso
da variação individual para o reconhecimento dos indivíduos na dinâmica social
desta espécie. Além de estudos comportamentais mais aprofundados, a
dinâmica de escolha do parceiro sexual, da defesa do território e do
comportamento de dueto.
46
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