entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade entre...

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS

PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO

E MANEJO DA VIDA SILVESTRE

Entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade

entre ambientes externos e subterrâneos

Distribuição dos artrópodes da Lapa do Mosquito, Minas Gerais

Xavier Prous

Dissertação apresentada ao Instituto de

Ciências Biológicas da Universidade Federal

de Minas Gerais como requisito parcial para a

obtenção do título de Mestre em Ecologia,

Conservação e Manejo da Vida Silvestre.

Área de concentração: Ecologia de Cavernas.

Orientador: Dra. Claudia Maria Jacobi

Co-Orientador: Dr. Rodrigo Lopes Ferreira

Belo Horizonte

Dezembro de 2005

Comunidade Para-epígea

2

Agradecimentos

À Dra. Claudia Jacobi, por ter aceitado prontamente orientar-me, enveredando-

se pelos escuros caminhos da biologia de cavernas, e pelos ensinamentos e

sugestões intelectuais.

Ao meu Co-orientador e amigo Dr. Rodrigo Lopes Ferreira por ter aberto as

portas para este fascinante mundo das cavernas e pelos anos de orientação e

amizade.

À meus pais, Pascale e André, pelo apoio e exemplo ao longo de minha vida.

À Carina, pelo incondicional apoio, carinho, amor, compreensão e paciência

nestes dois ultimos anos.

Aos amigos da CPI e BBBH, que nos momentos de estresse me arrastavam

para um bom papo acompanhado de uma cervejinha no buteco.

À Deise, Edelvânia, Isabella, pelas horas que passaram em frente às lupas,

auxiliando nas triagens e na coleta.

Aos amigos e colegas Marconi, Leopoldo, Érika, Vanessa, Felipes, Cândida,

Akemi, Mateus, Diogo, Randerley, Wendel, Ricardo e todos os outros que me

auxiliaram nas coletas em campo e que, sem vocês, este trabalho seria quase

impossível.

Às amigas Maja e Lucíola pelo apoio e eterna amizade, maior que qualquer

distância.

Aos colegas de turma Dana, Marcos, Rafael, Betânia, Claudinha, Waldney,

Angelita, Nuno, Érika, Sofia, Moretti e Eloisa pelos momentos de descontração

ao longo destes anos.

Ao Flávio e ao IBAMA/CECAV pela licença concedida a este estudo.

Ao curso de ECMVS, CAPES e WSFish pelo apoio financeiro e infra-estrutura.


3

Sumário

RESUMO............................................................................................................................. 4

ABSTRACT ......................................................................................................................... 5

1 – INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 6

2 – OBJETIVOS................................................................................................................. 12

2.1 – OBJETIVO GERAL ................................................................................................................................ 12

3 – ÁREA DE ESTUDO ...................................................................................................... 14

4 – MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................................ 18

4.1 – LEVANTAMENTO DE DADOS ............................................................................................................... 18 4.1.1 – Variáveis abióticas.................................................................................................................. 20 4.1.2 – Amostragem de artrópodes de solo ................................................................................... 22 4.1.3 – Distribuição espacial das variáveis bióticas e abióticas ................................................ 23

4.2 – ANÁLISES ............................................................................................................................................ 23 4.2.1 – Análise de Grupos Restrita Espacialmente - AGRE ...................................................... 23 4.2.2 – Matriz de Similaridade ........................................................................................................... 26 4.2.3 – Diversidade .............................................................................................................................. 27 4.2.4 – Relações entre as variáveis ambientais e espécies....................................................... 28

5 – RESULTADOS............................................................................................................. 28

5.1 – VARIÁVEIS AMBIENTAIS ...................................................................................................................... 28 5.2 – PRINCIPAIS GRUPOS FAUNÍSTICOS ENCONTRADOS ........................................................................ 37 5.3 – ANÁLISE DE GRUPOS RESTRITA ESPACIALMENTE .......................................................................... 38

5.3.1 – Luminosidade .......................................................................................................................... 38 5.3.2 – Estrutura de habitat ................................................................................................................ 39 5.3.3 – Espécies ................................................................................................................................... 40

5.4 – DELIMITAÇÃO DA COMUNIDADE PARA-EPÍGEA ................................................................................. 43 5.4.1 – Similaridade ............................................................................................................................. 43

5.5 – RIQUEZA E DIVERSIDADE DE ARTRÓPODES ..................................................................................... 46 5.6 – DISTRIBUIÇÃO DAS ESPÉCIES DE ARTRÓPODES NOS COMPARTIMENTOS EPÍGEO, PARA-EPÍGEO

E HIPÓGEO .................................................................................................................................................... 47 5.7 – DISTRIBUIÇÃO DAS 21 POPULAÇÕES UTILIZADAS NAS ANÁLISES DE AGRUPAMENTOS ................ 48 5.8 – TEIAS TRÓFICAS ................................................................................................................................. 63

6 – DISCUSSÃO ................................................................................................................ 66

6.1 - AMBIENTE FÍSICO DA ENTRADA .......................................................................................................... 67 6.2 – PADRÕES ESPACIAIS DE DIVERSIDADE E RIQUEZA NA LAPA DO MOSQUITO................................. 71 6.3 – DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DE ALGUMAS POPULAÇÕES DE PREDADORES ....................................... 74 6.4 – COMUNIDADE PARA-EPÍGEA DA LAPA DO MOSQUITO ..................................................................... 76 6.5 – CONSIDERAÇÕES FINAIS .................................................................................................................... 81

7 – CONCLUSÕES ............................................................................................................ 84

8 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .............................................................................. 86

APÊNDICE 1: LISTA DE TAXA ENCONTRADOS NOS DIFERENTES COMPARTIMENTOS

DA LAPA DO MOSQUITO ............................................................................................... 100


4

Resumo

Entradas de cavernas são zonas de transição com características

intermediárias, como maior estabilidade ambiental quando comparada ao

ambiente epígeo e maior disponibilidade de recursos alimentares comparada

aos ambientes hipógeos. Associada a estas interfaces há uma comunidade

especifica, capaz de explorar suas características intemediárias e únicas,

chamada de comunidade para-epígea. Apesar de fazer parte do ecossistema

cavernícola como um todo, nenhum estudo ecológico jamais abordou as zonas

de entrada de cavernas de forma abrangente. Este trabalho investigou a

comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito, identificando sua composição e

distribuição espacial de suas populações, bem como explorou suas relações

com características climáticas e estruturais do ambiente e relações tróficas. Ao

todo foram encontrados 12.438 indivíduos distribuídos em 483 morfoespécies

de artrópodes. Foi identificada uma comunidade para-epígea composta por 155

espécies, sendo 55 exclusivas desta comunidade, 49 compartilhadas entre a

para-epígea e epígea, 37 compartilhadas entre para-epígea e hipógea e 14

espécies distribuídas nas três comunidades. A comunidade para-epígea estava

presente na região compreendida entre 0 e 36 primeiros metros da caverna. A

riqueza de espécies variou entre 4 e 8 em setores da região hipógea,

aumentando gradativamente a medida em que se aproximava da entrada e

atingindo valores em torno de 15 espécies no ambiente epígeo. A diversidade

foi intermediária àquelas dos ambientes adjacentes. A luminosidade é um filtro

que atua na entrada da caverna e determina a presença e distribuição de

várias espécies na comunidade para-epígea. Esta comunidade, desta forma, é

parte integrante e fundamental para o ecossistema cavernícola como um todo.

Ações que visem a conservação e o manejo de cavernas devem

obrigatoriamente contemplar esta comunidade em seu planejamento.

Palavras-chave: artrópodes, caverna, comunidade, ecótone, neotrópicos,

para-epígea.


5

Abstract

Cave entrances are transition zones with intermediate characteristics between

epigean environments, which bear lower environmental stability, and hypogean

environments, with lower food resources. Associated to these interfaces there is a

specific community, capable of exploring its unique and intermediate

characteristics, known as para-epigean community. Although they are part of the

cave system as a whole, no ecological study ever addressed cave entrance zones

comprehensively. This work investigated the para-epigean community of Lapa do

Mosquito, MG, identifying its arthropod species composition and spatial distribution,

and exploring its relationships with climatic and structural environment

characteristics and trophic relations. Spatially constrained clustering, species

diversity and similarity indices were used to map the distribution of the species and

habitat features, and to detect zones of rapid changes on species richness and

total arthropod abundance. The first 80 m of the main conduct of the cave and the

external area surrounding the cave entrance were divided into 418 square sections

(4 m2). In each one, ground arthropods were collected, and temperature, moisture,

light, organic matter and structural habitat complexity were measured. The total

number of arthropods was 12,438, distributed in 483 morpho-species. A para-

epigean community was identified, composed of 155 species, of which 55 were

exclusive of this community, 49 were shared with the epigean community, 37 with

the hypogean community, and 14 were found in the three communities. Although

detritus is the base of the para-epigean trophic web, light allows the establishment

of some producers, and even herbivores. The para-epigean community was

present in the region comprised between 0 and 36m from the cave entrance.

Species richness varied between 4 and 8 in sectors of the hypogean region,

increasing gradually towards the entrance, and reaching values of approximately

15 species in the epigean environment. Species diversity was intermediate to that

of the adjacent environments. Light is the main filter that acts near the cave

entrance and determines the presence and distribution of several species in the

para-epigean community. Therefore, this community is an integral part of the cave

ecosystem as a whole. Cave conservation and management strategies should

incorporate actions to study and protect para-epigean communities.

Keywords: arthropods, cave, community, ecotone, neotropics, para-epigean.


6

1 – Introdução

Cavernas são formadas por diferentes processos atuando sobre

estruturas diversas: vento, lava vulcânica, erosão por ondas do mar, tectônica

de placas e dissolução por água (White e Culver 2005). No entanto, a grande

maioria das cavernas foi formada em rochas sedimentares, principalmente

carbonáticas, e fazem parte de um sistema denominado Carste.

Carste é o nome dado a terrenos embasados principalmente sobre

rochas carbonáticas, os quais têm sua topografia formada pela dissolução da

rocha pela água, e normalmente contendo dolinas, sumidouros, drenagens

subterrâneas e cavernas (Monroe 1970). O Carste é o resultado de um

processo natural causado pela dissolução e lixiviamento de rochas calcárias,

dolomitos, gipsitas, alitas e outras rochas solúveis (UNESCO 1972).

O ambiente cavernícola (hipógeo) é considerado climaticamente estável,

sendo as temperaturas constantes e próximas às medias anuais externas, a

umidade relativa do ar é próxima à saturação e a luz é permanentemente

ausente (Poulson e White 1969, Culver 1982). Freqüentemente as cavernas

são divididas em três zonas que levam em conta as condições ambientais,

como luz e temperatura (Mohr e Poulson 1966, Poulson e White 1969): a zona

de penumbra é a área da caverna onde há luz suficiente para permitir a visão

humana; a zona de temperatura variável é a área da caverna onde a

temperatura varia de acordo com as estações do ano, e a zona de temperatura

constante é a área da caverna onde a temperatura não varia ao longo do ano e

é próxima à temperatura média anual externa.

A ausência permanente de luz restringe a produção primária em

cavernas a organismos quimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Engel 2005) e a

raízes que crescem a partir de plantas epígeas (Howarth 1983, Souza Silva


7

2003) sendo raros os casos onde estes são os principais fornecedores de

energia na base da teia trófica. Desta forma, quase todos os nutrientes

presentes nos ambientes cavernícolas são provenientes dos ambientes

externos (epígeos). A importação da matéria orgânica do ambiente externo

para as cavernas se dá por agentes físicos ou biológicos (Culver 1982, Ferreira

e Martins 1999, Howarth 1983). Rios e enxurradas podem transportar grande

quantidade de matéria orgânica na forma de folhas, troncos, e carcaças de

animais (Souza-Silva 2003). Já as águas de percolação podem conter uma

série de compostos orgânicos dissolvidos enquanto infiltrava-se pelo solo

(Gibert et al. 1994). Fezes e carcaças de animais que se abrigam em cavernas

ou que entram acidentalmente são também importantes fontes de recursos,

principalmente em cavernas onde não há a presença de água (Culver 1982,

Howarth 1983, Ferreira e Martins 1998, Ferreira e Martins 1999).

Uma vez que não existem produtores primários fotossintetizantes em

cavernas, a base da teia alimentar são detritos. Mesmo presente, a matéria

orgânica apresenta-se, em geral, pouco disponível, já que deve ser processada

por microorganismos que não são tão abundantes quanto no meio externo.

Além disso, as fezes já tiveram grande parte de seu conteúdo orgânico

aproveitado, sendo mais pobre que o alimento de origem. Assim, teias tróficas

baseadas em organismos detritívoros em cavernas são freqüentemente

consideradas simples em comparação às do ambiente epígeo, não

comportando vários níveis tróficos com predadores de segunda ou terceira

ordem, por exemplo (Culver 1982, Howarth 1983, Trajano 2000, Poulson 2005).

As fortes pressões ambientais existentes nas cavernas podem levar os

organismos a uma série de modificações evolutivas de caráter morfológico,


8

fisiológico e comportamental. Os organismos cavernícolas podem ser

agrupados em três categorias segundo suas modificações evolutivas (Culver e

Wilkens 2000, modificado do sistema Schinner-Racovitza): i) Troglóxenos são

aqueles organismos que habitam as cavernas, mas que obrigatoriamente têm

que sair dela em algum momento de seu ciclo de vida (exemplo típico são os

morcegos). ii) Troglófilos são os animais que podem completar todo seu ciclo

de vida tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo. iii) Troglóbios são as

espécies mais especializadas possuindo, em geral, caracteres adaptativos

(morfológicos, fisiológicos e comportamentais) e tendo seu ciclo de vida restrito

ao abmbiente cavernícola. Tais organismos em geral exibem a tendência à

redução de estruturas oculares e asas, e/ou alongamento de apêndices

sensoriais, que evoluíram em resposta às pressões seletivas presentes em

cavernas ou à ausência de pressões seletivas presentes no meio epígeo (eg.

luz).

As comunidades cavernícolas terrestres podem ser agrupadas em três

categorias segundo sua distribuição espacial e dependência de recursos

alimentares: na zona hipógea estão presentes as recurso-espaço-dependentes

e as recurso–espaço-independentes, enquanto que na zona para-epígea

(próximas as entradas) além destas existem as comunidades para-epígeas

(Ferreira e Martins 2001). As comunidades recurso-espaço-dependentes são

compostas geralmente por organismos pequenos (alguns milímetros), de pouca

mobilidade e de ocorrência preferencial junto ao recurso (manchas de guano

de morcego, troncos em decomposição). Nas comunidades recurso-espaço-

independentes os organismos não estão restritos a uma mancha de recurso

apenas, sendo capazes de se deslocar entre manchas ao longo da caverna em


9

curtos intervalos de tempo. Já as comunidades para-epígeas estão presentes

nas entradas das cavernas e são compostas por organismos epígeos,

hipógeos e outros exclusivos desta região.

As zonas de entradas de cavernas são sujeitas a variações climáticas do

ambiente externo, sofrendo variações diárias e anuais de temperatura,

umidade e luminosidade. No entanto, as amplitudes diminuem na medida em

que se distancia do ambiente externo (Gamble et al. 2000). A incidência de luz

de forma direta, e até mesmo refletida, permite a presença de organismos

fotossintetizantes nas entradas das cavernas (Pentecost e Zhaohui 2001,

Serena e Meluzzi 1997). A maior concentração de matéria orgânica

transportada gravitacionalmente (folhas, troncos etc.) somada aos organismos

fotossintetizantes, faz das entradas de cavernas áreas com maior quantidade

de recursos alimentares quando comparadas ao ambiente cavernícola típico.

Estas características fazem das entradas de cavernas regiões de transição

entre o ambiente epígeo e hipógeo, podendo ser caracterizadas como

ecótones, onde pode-se encontrar tanto elementos dos ambientes adjacentes

quanto elementos exclusivos (Prous et al. 2004, Culver 2005).

Ecótones são freqüentemente descritos como uma membrana de

permeabilidade seletiva, interferindo no fluxo de material, energia e organismos

de um ambiente a outro (Hansen et al. 1988a, di Castri et al. 1988, Wiens et al.

1985, Johnston e Naiman 1987, Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Wiens et

al. 1985; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Gibert et al. 1997, Fagan et al.

1999; Strayer et al. 2003).

Por suas características intermediárias e também únicas, as zonas de

ecótone constituem um dos temas mais estudados na ecologia de paisagens.


10

Ries et al. (2004) identificaram quatro fatores essenciais à determinação da

presença de espécies nas zonas de ecótone: i) fluxo ecológico, ii) acesso a

recursos separados espacialmente, iii) distribuição dos recursos e iv)

interações entre espécies. Ries et al. (2004) descrevem modelos gerais que

prevêem as possíveis respostas destes fatores a diferentes situações nas

zonas de ecótone entre diferentes habitats. Entre estas situações, descrevem

as possíveis respostas em uma zona de ecótone entre um habitat rico em

recursos e outro pobre, situação encontrada nas entradas de cavernas. Nestas

condições, os fatores-chave podem ser suplementares, ou seja, aqueles

presentes no habitat pobre também estão presentes no habitat rico. Isto geraria

um efeito transicional na disponibilidade de recursos, sendo o efeito negativo

no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave ao se

aproximar da transição, e positivo no ambiente pobre, aumentando o fator-

chave ao se aproximar da zona de transição. Ao invés de suplementares, os

recursos podem ser complementares, ou seja, há recursos no habitat pobre

que não existem no habitat rico. Nesta situação, há um efeito positivo nos

fatores-chave na zona de transição dos dois habitats, aumentando localmente

a disponibilidade de recursos na transição (Figura 1).

Figura 1: Modelo preditivo de resposta dos fatores-chave na zona de ecótone em diferentes situações: a) não há nenhum fator-chave novo no habitat pobre, assim a resposta na zona de contato é negativa no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave, e positivo no habitat pobre, aumentando o fator-chave. b) o habitat pobre tem fatores-chave

Habitat “rico”

Habitat pobre

a) Suplementares (mesmos recursos)

b) Complementares (recursos diferentes)

Negativo

Positivo

Positivo

Positivo


11

diferentes daqueles presentes no habitat rico, assim, na zona de contato há uma soma destes fatores, sendo positivo para os dois habitats. (modificado de Ries et al. 2004).

Características como elevada diversidade, influência no fluxo de energia

entre os ambientes adjacentes e a falta de conhecimento sobre os efeitos das

alterações antrópicas sobre estes ambientes fazem dos ecótones importantes

áreas para o desenvolvimento de estudos ecológicos (Risser 1990 e 1995,

Fagan et al. 1999, Fagan et al. 2003, Cadenasso et al. 2003, Strayer et al.

2003).

Apesar de serem reconhecidamente importantes (Gibert 1997), estudos

abordando a transição entre os ambientes epígeos e hipógeos são raros.

Grandes avanços ocorreram nos últimos anos na identificação e compreensão

dos processos biológicos e abióticos que ocorrem nos ecótones entre rios

epígeos e hipógeos (Gibert et al. 1990, Gibert et al. 1994, Gibert et al. 1997,

Gibert et al. 2000). No entanto, estudos sobre ecótones terrestres entre

ambientes epígeos e hipógeos continuam escassos (Culver e Poulson 1970,

Prous et al. 2004).

Estudos que abordem aspectos da distribuição espacial da comunidade,

dos recursos e a interação entre estes são primordiais na compreensão do

funcionamento dos ecótones. As comunidades presentes nas entradas de

cavernas constituem um dos principais componentes dos ecótones entre os

ambientes epígeos e hipógeos. O contato entre os organismos dos ambientes

epígeos e hipógeos ocorre nas zonas de entrada. Do mesmo modo, os filtros

presentes nas chamadas membranas de permeabilidade seletiva e que agem

sobre os organismos, permitindo ou não a colonização e fixação de populações

nos ambientes cavernícolas, atuam principalmente nestas zonas. Assim, antes

de tentar compreender como é o funcionamento da zona de ecótone e, até


12

mesmo, o funcionamento de todo o ecossistema cavernícola, é primordial a

compreensão de como é a estrutura e funcionamento das entradas das

cavernas. No entanto, nenhum trabalho jamais investigou as zonas de entrada

de cavernas de forma abrangente, abordando os aspectos de estrutura da

comunidade, distribuição das populações e relações tróficas. No presente

estudo foram investigadas a entrada e regiões adjacentes de uma caverna a

fim de avançar na compreensão do funcionamento dos ecossistemas

cavernícolas como um todo.

2 – Objetivos

2.1 – Objetivo geral

Este trabalho tem como objetivo geral estudar as comunidades de

artrópodes nas regiões externa, da entrada e interna da Lapa do Mosquito,

identificando-as quanto à composição e distribuição espacial de suas espécies,

bem como explorar suas possíveis relações com características climáticas e

estruturais do ambiente e relações tróficas. Para tanto foram exploradas as

seguintes hipóteses e suas predições:

Hipótese 1 – Ambientes epígeos e hipógeos são extremos quanto à

estabilidade ambiental e características tróficas.

Predição i – Por estarem localizadas entre estes dois ambientes, as zonas de

entrada de caverna são ecótones com características ambientais e tróficas

únicas e intermediárias àquelas encontradas nos ambientes adjacentes.

Predição ii – Existem espécies de artrópodes na zona de entrada de cavernas,

compondo uma comunidade para-epígea, capaz de explorar as características

peculiares e transicionais deste ambiente.


13

Hipótese 2 – Ecótones localizados entre ambientes com diversidades

extremas, um muito diverso e outro pouco diverso, a diversidade é

intermediária.

Predição – Por estar entre um ambiente com alta diversidade (epígeo) e outro

com baixa diversidade (hipógeo) as entradas de caverna têm diversidade

biológica intermediária a estes.

Hipótese 3 – Ecótones funcionam como membranas de permeabilidade

seletiva permitindo a passagens de algumas espécies e não de outras.

Predição i – Existem filtros que atuam na membrana.

Predição ii – Espécies diferentes têm capacidades (facilidade) diferentes de

atravessar a zona de entrada de uma caverna (ecótone) e estabelecer

populações em seu interior.


14

3 – Área de estudo

O estudo foi realizado na Lapa do Mosquito (18°37‟34‟‟S, 44°24‟45‟‟W),

uma caverna calcária localizada no município de Curvelo, MG (Figura 2). A

região tem clima predominantemente seco, com temperatura média de 28°C.

Cerrado senso estrito é a principal formação vegetal, mas existem grandes

áreas com plantações de eucaliptos nas proximidades. A Lapa do Mosquito

está localizada em um fragmento de floresta subcaducifólia, com estrato

arbóreo-arbustivo.

Figura 2: Imagem de satélite da região de Curvelo (MG), com destaque para a localização da Lapa do Mosquito em um fragmento florestal (fonte: Google Earth 3.0).

Descrição física da cavidade

A caverna tem uma projeção horizontal de mais de 1.000 metros, com

pelo menos três entradas. A maior das entradas, e objeto deste estudo, tem

aproximadamente 50 metros de largura e 20 metros de altura. Após uma

constrição por depósitos de carbonato de cálcio a 30 metros da entrada inicia-

se o principal conduto da caverna com largura média de aproximadamente 20

metros. Nos primeiros 150 metros deste conduto o piso é coberto por

sedimento terroso extremamente ressequido, devido à ausência de drenagem

0 K

m

5

Km

10 K

m


15

à exceção de alguns pontos de gotejamento. Após percorrer aproximadamente

150 metros, este conduto se conecta a outro percorrido por uma drenagem

externa que penetra na caverna pela entrada inferior.

Na entrada principal, blocos de abatimento formam um aglomerado que

declina tanto para o interior da caverna como para fora, sendo o ponto mais

elevado deste aglomerado bem abaixo da projeção vertical da frente calcária.

Internamente, os blocos estão dispostos até 20 metros da entrada. Após os

blocos de abatimento, o piso do conduto principal da caverna é coberto por

terra e algumas pedras esparsas. O córrego que originalmente penetrava na

caverna por sua entrada principal sofreu um desvio em conseqüência deste

abatimento. Atualmente esta drenagem entra na caverna por uma abertura

topograficamente rebaixada situada a 50 metros da entrada principal. Após

percorrer 150 metros pela nova entrada, o córrego intercepta o conduto

principal e nele segue até seu sumidouro. Uma terceira entrada localizada a

800 metros das duas outras consiste de uma clarabóia (entrada vertical) que se

abre na mata que recobre toda a região.

Condição trófica

Na zona de entrada da caverna, uma vegetação arbóreo-arbustiva

recobre o aglomerado de blocos de abatimento. Serapilheira recobre todo o

aglomerado de blocos na área externa e, por ser um declive acentuado,

também cobre parte dos blocos abatidos já no interior da caverna, até

aproximadamente 10 metros. Briófitas e algas são encontradas nas paredes e

blocos até aproximadamente 30 metros da entrada, onde ainda há a presença

considerável de luz. Uma grande colônia de morcegos, onde coexistem

indivíduos hematófagos (Desmodus rotundus), carnívoros (Chrotopterus


16

auritus) e onívoros (Phyllostomus elongatus), é responsável pelo aporte de

uma grande quantidade de guano, depositado principalmente em um salão

situado a 200 metros da entrada. Esta grande mancha é heterogênea, com

áreas mais antigas e outras recém depositadas, além de possuir áreas com

grande quantidade de sementes e outras com apenas guano de hematófagos

ou carnívoros. Manchas esparsas de guano são encontradas por toda a

extensão da caverna. Junto ao leito do córrego são encontrados bancos de

matéria orgânica (eg. folhas, troncos) provenientes de pulsos de inundações

freqüentes nos períodos chuvosos.

Uso histórico da cavidade

O primeiro mapa da Lapa do Mosquito foi feito por Peter Lund e Andreas

Brandt. A Lapa do Mosquito foi local de escavação daquele que é considerado

o pai da Paleontologia brasileira, Peter Lund. Entre os anos de 1830 e 1840

Lund retirou da Lapa do Mosquito centenas de peças fósseis da megafauna do

Pleistoceno. Naquela oportunidade foi montada na entrada da caverna toda

uma infra-estrutura para a manutenção da equipe de escavação. Foram

construídos currais para os animais que carregavam as cargas, áreas para

depósito de materiais, área para o preparo da alimentação e locais de

processamento do material retirado da caverna (Figura 3). Assim, a entrada da

Lapa do Mosquito sofreu uma possível desestruturação na sua condição

original quando dos trabalhos desenvolvidos há mais de 150 anos e ainda hoje

é possível encontrar material abandonado pela equipe.


17

Figura 3a: Desenho da entrada da Lapa do Mosquito feito por Brant durante as escavações da equipe de Peter Lund na caverna.

Figura 3b: Foto atual da entrada da Lapa do Mosquito.


18

4 – Materiais e métodos

4.1 – Levantamento de dados

O estudo foi realizado no período de chuvas, entre janeiro e abril de

2004. A detecção de padrões espaciais na distribuição das espécies de

artrópodes de solo e das características ambientais na Lapa do Mosquito

dependem de um mapeamento detalhado de toda a área da entrada, foco

principal deste estudo. A fim de possibilitar o uso de métodos de análises

espaciais, uma rede de quadrículas de 4m² foi traçada no piso por toda a área

próxima à entrada da caverna, incluindo o ambiente epígeo (figura 4 e figura 5).

A quadriculação se estendeu no ambiente hipógeo até o ponto em que a

luminosidade atingiu o valor de 0 Lux. Como isto ocorreu a 68m de distância da

entrada, toda a área interna localizada entre a entrada e os primeiros 68 metros

da caverna foi quadriculada.

Uma amostragem das variáveis bióticas e abióticas no ambiente epígeo

era fundamental para a identificação e compreensão das peculiar idades na

região da entrada da caverna. No entanto, uma quadriculação em uma grande

área externa inviabilizaria o estudo, uma vez que a quantidade de organismos

encontrados e de quadrículas necessitaria de um tempo muito extenso para

seu processamento. A fim de viabilizar o estudo, era necessário um desenho

amostral que permitisse a coleta em uma grande área externa, mas que

reduzisse o número de quadrículas. Assim, foram traçados 5 raios de 20m a

partir do ponto central da entrada da caverna, sendo um a 0° (perpendicular à

linha da entrada) e outros quatro a 30°, 60°, 300° e 330°. Nestes raios foram

traçados transectos de quadrículas, sendo que o transecto localizado no raio

de 0° tinha largura de 8m (4 quadrículas), os de raio 30° e 330°, largura de 6m

(3 quadrículas) e os de raio 60° e 300°, largura de 4m (2 quadrículas). O


19

começo da caverna foi definido a partir da linha de gotejamento (“dripline”), que

é formada a partir do gotejamento proveniente da rocha localizada acima da

entrada.

Cada uma das quadrículas recebeu uma identificação numérica. Foram

traçadas 294 quadrículas no interior da caverna e 124 na área externa,

totalizando 418 quadrículas.

Figura 4: Croqui esquemático da área de estudo, mostrando as quadrículas numeradas na área interna e externa da caverna

0m 10m


20

Figura 5: Área quadriculada próxima à entrada da Lapa do Mosquito

4.1.1 – Variáveis abióticas

Em cada uma das quadrículas foram medidas a temperatura e umidade

com auxílio de termo-higrômetro, a luminosidade com um luxímetro e,

finalmente, a estrutura do habitat. Para medir esta variável, cada quadrícula de

4m² foi dividida em 100 parcelas de 400cm². Cada uma destas parcelas foi

classificada de acordo com o substrato predominante: clastos, terra, rocha,


21

serapilheira, tronco, guano, árvore, espeleotema e raiz (Figura 6). Assim, foi

possível uma estimativa de porcentagem de cobertura de cada quadrícula de

4m² por cada tipo de substrato. Isto permitiu também uma estimativa da

porcentagem de cobertura de cada quadrícula por matéria orgânica em geral,

sendo esta a soma de guano, raízes, serapilheira, troncos e árvores.

Figura 6: Divisão e contagem do tipos de substrato em cada parcelas de 400 cm². Em a) pode-se notar terra e clastos e em b) serapilheira, terra e clastos.

A diversidade estrutural do habitat foi obtida a partir do índice de

diversidade de Shannon,

onde C é o número de categorias (tipos de cobertura) e pi é a proporção da

categoria i na amostra.

A queda de uma árvore que encobriu 37 quadriculas na área externa

impossibilitou as medições de estrutura de habitat neste local (Figura 7).

c

H’= -Σ pi ln(pi) i


22

Figura 7: Gameleira localizada na entrada da Lapa do Mosquito: a) de pé e b) após tombar sobre a área de estudo.

4.1.2 – Amostragem de artrópodes de solo

Em cada uma das quadrículas foi feita uma busca minuciosa por todos

os artrópodes presentes e, com o auxílio de pinças e pincéis, foram coletados

todos aqueles não identificados no local. Aquelas espécies identificadas no

momento da coleta eram apenas contadas e um indivíduo era coletado como

testemunho. Todos os organismos coletados eram colocados dentro de vidros

contendo álcool 70% e identificados com o número de cada quadrícula.

Na área externa da caverna as buscas foram direcionadas a ambientes

com características microclimáticas semelhantes às do ambiente cavernícola,

como debaixo de pedras e troncos.

Em laboratório todos os organismos coletados foram identificados até o

menor nível taxonômico possível e separados em morfoespécies. Pela

impossibilidade de identificação das larvas e seus respectivos adultos, todas as

larvas foram consideradas morfoespécies à parte.

a b


23

Todos os organismos coletados estavam de acordo com a licença

fornecida pelo IBAMA/CECAV (n° 02015.02006.212003-55) para a realização

desta pesquisa.

4.1.3 – Distribuição espacial das variáveis bióticas e abióticas

Mapas com a distribuição de cada uma das espécies mais freqüentes e

das variáveis abióticas foram confeccionados com o auxílio do programa

BoundarySeer versão 1.2.0 (TerraSeer Inc.‟s Software for Geographic

Boundary Analysis, http://www.terraseer.com). As cores em cada uma das

quadrículas simbolizam o valor da variável mapeada, correspondendo tons

claros a baixos valores e escuros a altos valores. Como os valores de

luminosidade eram muito discrepantes, desde valores muito elevados a valores

muito baixos, estes foram logaritmizados (ln) e depois multiplicados por 10 para

permitir seu mapeamento.

4.2 – Análises

4.2.1 – Análise de Grupos Restrita Espacialmente - AGRE

A divisão em zonas climáticas, tipos predominantes de habitat e de

espécies de artrópodes na comunidade foi feita através de Análise de Grupos

Restrita Espacialmente - AGRE. A análise de agrupamentos tradicional

(“Cluster analysis”) une objetos baseada na proximidade dos valores das

variáveis (similaridade), independentemente de sua localização espacial. Já a

AGRE leva em consideração também a posição espacial do ponto em relação

a um grupo. Assim, este ponto fará parte do grupo apenas se estiver

espacialmente próximo a este. Pontos distantes espacialmente, mesmo que

http://www.terraseer.com/


24

com valores similares ao grupo, não farão parte dele. A AGRE identifica, assim,

áreas com relativa homogeneidade, produzindo mapas com grupos fechados.

Algoritmos de ligação

Em análises de agrupamentos, inicialmente cada elementos representa

um grupo, e a distância entre os elementos é obtida pela medida de distância

definida, como o índice de Bray-Curtis, por exemplo. No entanto, a medida que

vários elementos são ligados e reunidos em grupos é necessária uma regra

que defina quando dois grupos, sejam eles compostos de um único elementos

ou vários, são suficientemente similares para serem unidos em um mesmo

grupo (Legendre e Legendre 1998).

Existem diferentes algoritmos que definem como devem ser conectados

os diferentes grupos. O algoritmo de ligação simples (Single Linkage), também

chamado de “vizinho mais próximo”, une dois grupos desde que quaisquer dois

elementos presentes nestes sejam mais próximos entre si do que de outros

grupos. O algoritmo de Ligação completa (Complete linkage) une dois grupos

desde que a distância entre os dois elementos mais distantes destes grupos

seja menor do que a maior distância destes elementos em relação aos de

outros grupos. No presente estudo a ligação completa não seria a mais

adequada por ser muito restritiva, o que poderia levar a um número muito

grande de pequenos grupos, sendo de difícil interpretação. A ligação simples

tampouco era adequada por ser muito flexível, o que geraria grupos muito

heterogêneos e pouco informativos.

Assim, um terceiro algoritmo, de ligação intermediária, que permite

qualquer escolha entre a ligação simples e a ligação completa, foi utilizado.

Optou-se por uma ligação próxima da completa, a fim de obter grupos


25

representativos e informativos. Enfatizou-se assim a importância da construção

de grupos coesos, com menor variabilidade entre os objetos de um mesmo

grupo.

As distâncias entre os pares de amostras foram calculadas usando-se o

índice de similaridade de Bray-Curtis abaixo:

Onde p representa o número de categorias, Z‟i é o valor da categoria i

no primeiro ponto, e Z”i é o valor da categoria i no segundo ponto. O índice de

Bray-Curtis, também chamado de Sørensen quantitativo, tem a vantagem de

ser auto-normalizante, onde os valores variam de 0 a 1.

Definição do número de grupos

Um problema recorrente em análises de agrupamentos é a decisão de

quantos grupos devem ser divididos seus dados. Várias estratégias para

definição do número ideal de grupos ou de número ideal de elementos em cada

grupo existem (Fraley e Raftery, 1998). Para estimar o número ideal de grupos

para a análise usou-se o índice de Gordon (Fortin e Dale 2005):

G(k) = [B/(k-1)] / [W/(n-k)]

onde B é a variância inter-grupo, W é a variância intra-grupo, k é o

numero de grupos e n é o número de pontos.

O método inicia-se com k grupos pré-determinados e, a partir daí,

realoca-se os elementos entre os diferentes grupos com o objetivo de

p

2Σmin(z’i – z” i) I=i B = p p

Σz’i + Σz”i i=i i=1


26

minimizar as diferenças dentro de um mesmo grupo e de maximizar a diferença

entre os grupos.

Definiu-se que o índice seria aplicado sobre grupos entre 3 e 30, uma

vez que mais de 30 grupos poderia tornar a interpretação difícil e pouco

informativa. Após aplicar o índice, um gráfico de dispersão foi gerado com um

valor obtido pelo índice para cada conjunto de grupos definido. Os conjuntos de

grupos que têm maior valor obtido pelo índice são os mais indicados para a

análise de agrupamento. A fim de minimizar a presença de grupos compostos

por uma quadrícula optou-se pelo menor número de agrupamentos dentre

aqueles que geraram picos a partir do índice de Gordon.

Para viabilizar a análise da comunidade de artrópodes por AGRE foram

consideradas apenas aquelas espécies presentes em pelo menos 10% das

quadrículas, ou seja em mais de 41 quadrículas. Assim, procurou-se restringir a

análise às espécies mais freqüentes no ambiente epígeo e hipógeo. Adicionou-

se as larvas de formiga-leão (Myrmeleontidae) às demais espécies por ser esta

um possível filtro biológico da zona de entrada da Lapa do Mosquito.

As AGRE foram realizadas usando-se o programa Boundary-Seer

(versão 1.2.0), TerraSeer Inc.‟s Software for Geographic Boundary Analysis

(http://www.terraseer.com).

4.2.2 – Matriz de Similaridade

Utilizando-se a metodologia modificada a partir de Prous et al. (2004),

definiu-se os limites da distribuição das comunidades epígea e para-epígea no

interior da Lapa do Mosquito. O método original consiste em comparar as

espécies presentes em setores eqüidistantes da entrada da caverna, o que

permite uma delimitação do ecótone na entrada da caverna.

http://www.terraseer.com/


27

No presente trabalho dois setores de referência foram definidos para se

traçar a similaridade entre estes e os demais setores. Cada setor consiste na

área compreendida pelas quadrículas de uma mesma linha a uma determinada

distância da entrada. Ou seja, todas as quadrículas eqüidistantes em linha reta

da entrada fazem parte de um mesmo setor.

Os dois setores de referência são o mais externo, com a menor

influencia possível do ambiente hipógeo, e o setor localizado no início da

caverna (logo abaixo da linha de gotejamento – setor de entrada). Para

identificar a presença de organismos epígeos na caverna, foi comparada a

similaridade entre a fauna do setor de referência externo com a dos demais

setores. Já a similaridade entre a fauna presente no setor de referência da

entrada e demais setores da caverna foi usada para delimitar a distribuição da

comunidade para-epígea.

Para determinar a similaridade entre os setores foi empregado o índice

de Sørensen qualitativo, S = 2c/a+b, onde c é o número de espécies comuns a

ambas as amostras (setores), a é o número total de espécies na amostra A, b é

o número total de espécies na amostra B. O índice de Sørensen qualitativo leva

em conta apenas a presença ou ausência das espécies, não importando sua

abundância. Uma vez que buscava-se apenas a similaridade quanto à

presença de espécies, este índice foi mais adequado que um quantitativo.

A matriz foi feita usando-se o programa BioDiversity Pro (The Scottish

Association for Marine Science, http://www.sams.ac.uk/index.htm) e os valores

foram expressos em porcentagem de similaridade.

4.2.3 – Riqueza e Diversidade

http://www.sams.ac.uk/index.htm


28

A riqueza e diversidade foram calculadas para cada setor definido como

descrito para a matriz de similaridade. A diversidade foi calculada usando-se o

índice de Shannon.

4.2.4 – Relações entre as variáveis ambientais e espécies

As relações entre as diferentes variáveis ambientais, assim como as

relações entre algumas das espécies mais abundantes e as variáveis

ambientais foram analisadas através de regressões lineares múltiplas (Zar

1986).

5 – Resultados

5.1 – Variáveis ambientais

A luminosidade medida em cada quadrícula variou em um gradiente de

maior luminosidade fora e menor dentro. A luminosidade atingiu valor de 0 Lux

a aproximadamente 68 metros da entrada da Lapa do Mosquito. Deste ponto

até o exterior foi possível identificar um aumento gradativo, sendo que na boca

da caverna a luminosidade teve valores bem similares àqueles de pontos

externos (maiores que 2000 Lux ) (Figura 8).

A temperatura média no interior da caverna (19,8°C) foi inferior à externa

(26,6°C). Uma evidente tendência à constância da temperatura foi observada

nas porções mais distantes da entrada da caverna, (variando de 18°C a

22°C)de enquanto que o ambiente externo mostrou uma grande amplitude

térmica até mesmo entre quadrículas próximas (variando de 21°C a 35°C)

(Figura 9a). A umidade exibiu um padrão inverso à temperatura, sendo mais

elevada no interior da caverna (média de 63%) e baixa na região externa


29

(média de 50%). A zona localizada entre 20 e 40 metros no interior da caverna

teve a maior umidade relativa do ar (média de 73%). Nesta região havia

pequenas poças de água formadas a partir de água de percolação que gotejam

constantemente (Figura 9b).

Todo o ambiente epígeo e a entrada da caverna tiveram diversidade de

habitat mais elevados que o interior da caverna e valores próximos. Após 30

metros de distância da entrada, a diversidade de habitat teve uma queda,

atingindo valores mais baixos a partir dos 40 metros (Figura 10a). A matéria

orgânica (MO) encontrada nas quadrículas externas foi principalmente

composta por serapilheira, alguns troncos caídos e poucos troncos de árvores.

Todas as quadrículas externas tiveram parte de sua superfície coberta por MO,

variando de 30% a 98% de cobertura (Figura 10b).

Internamente poucas manchas de matéria orgânica foram encontradas.

Duas quadrículas se destacaram por ter 40% e 58% de sua superfície coberta

por guano de morcegos hematófagos (Figura 11a). As demais quadrículas

apresentaram apenas uma pequena porcentagem de sua superfície coberta

por MO, em geral raízes ou pequenos troncos. Na entrada da caverna um

grande número de quadrículas ainda estava coberto por serapilheira trazida por

vento ou gravidade a partir do ambiente externo, facilitado por um acentuado

declive causado pelos blocos de abatimento (Figura 11b).

O vento é um veículo pouco eficiente quanto à distância de transporte de

partículas grandes, assim a maior parte desta matéria orgânica está localizada

logo nos primeiros metros da caverna, onde há um grande declive. Após 10m

da entrada, os recursos alimentares tornam-se escassos restando apenas

alguns poucos troncos, raízes e pequenas e manchas de guano já


30

depauperadas. A maior parte da matéria orgânica presente no interior da Lapa

do Mosquito parece ser importada através do córrego localizado em uma

segunda entrada, ou via terrestre, na forma de fezes de morcego. Assim, a

entrada da Lapa do Mosquito, apesar de grande, é um ambiente pobre em

matéria orgânica quando comparado ao ambiente epígeo, pois a maior parte do

recurso alimentar que entra ou está restrito aos primeiros metros da caverna ou

são transportados diretamente às regiões mais distantes da entrada pelos

morcegos.

Os substratos predominantes no piso da caverna foram terra e clastos.

As quadrículas situadas a mais de 30 metros de distancia da entrada eram

quase que inteiramente cobertas por terra, enquanto que aquelas localizadas

próximas da entrada (de 0 a 30 metros da caverna) tinham uma grande

quantidade de clastos recobrindo o piso (Figura 12a e 12b).

As regressões demonstraram relação significativa positiva entre

luminosidade e temperatura (r2 = 0,4821; p = 0,0000) e relação significativa

negativa entre temperatura e umidade (r2 = 0,6302; p = 0,0000) entre as

variáveis climáticas de temperatura, umidade e luminosidade (Figuras 13 e 14).

Houve relação significativa negativa entre umidade e luminosidade, porém a

porcentagem da variação dos dados explicados pela regressão foi muito baixa

(r2 = 0,1679; p = 0,0000).


31

Figura 8: Mapa da luminosidade (ln Lux X 10).

Luminosidade (ln Lux x 10)


32

Figura 9: Mapas da a) temperatura (°C) e b) umidade relativa do ar (%).

Temperatura (°C)

a

Umidade (%)

b


33

Figura 10: Mapas da a) diversidade de habitat (H’) e b) cobertura por matéria orgânica total (guano, raízes, serapilheira e troncos).

Diversidade de habitat (H‟ x 100) % de cobertura de MOT

a b


34

Figura 11: Mapas indicando porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Guano, b) Serapilheira.

Guano (% de cobertura)

a

Serapilheira (% de cobertura)

b


35

Figura 12: Mapas indicando a porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Terra, b) Clastos..

Terra (% de cobertura)

a

Clastos (% de cobertura)

b


36

Figura 13: Regressão linear simples entre temperatura e luminosidade.

Figura 14: Regressão linear simples entre umidade e temperatura.

0 2 4 6 8 10 12

Luminosidade (ln Lux)

18

20

22

24

26

28

30

32

34

36T

em

pera

tura

(°C

)r2 = 0.4821; p = 00.0000; y = 18.0783486 + 0.855173697*x

18 20 22 24 26 28 30 32 34 36

Temperatura (°C)

30

40

50

60

70

80

Um

idade (

%)

r2 = 0.6302; p = 00.0000; y = 106.134866 - 2.15486605*x


37

5.2 – Principais grupos faunísticos encontrados

Ao todo foram encontrados 12.438 indivíduos, distribuídos em 483

morfoespécies (Apêndice 1) dos seguintes taxa: Araneae (96 spp), Acari (28

spp), Pseudoscorpiones (5 spp), Opiliones (4 spp), Palpigradi (1 sp), Isopoda (2

spp), Coleoptera (97 spp), Collembola (20 spp), Dermaptera (1 sp), Dictyoptera

(9 spp), Diplura (4 spp), Diptera (49 spp), Ephemeroptera (1 sp), Heteroptera

(17 spp), Homoptera (12 spp), Hymenoptera (62 spp), Isoptera (2 spp),

Lepidoptera (24 spp), Neuroptera (1 sp), Orthoptera (5 spp), Psocoptera (19

spp), Thysanoptera (2 spp), Diplopoda (8 spp), Chilopoda (7 spp), Symphyla (2

spp), Pauropoda (2 spp), Platyhelminthes (1 sp), Oligochaeta (1 sp) e Hirudinea

(1 sp).

Dos aracnídeos, Araneae foi a ordem com maior riqueza, com 96

morfoespécies distribuídas em pelo menos 27 famílias. Theridiidae foi a família

com maior riqueza, 27 morfoespécies, enquanto que as espécies mais

abundante foram Loxosceles similis (n = 3.439) (Sicariidae) e Oecobius navus

(n = 1.927) (Oecobidae).

Já entre os insetos, a ordem com maior riqueza foi Coleoptera, com 97

morfoespécies distribuídas em, no mínimo, 18 famílias. A família com maior

riqueza foi Staphylinidae, com 37 morfoespécies, e a morfoespécie mais

abundante foi uma larva de Tenebrionidae (95 indivíduos).

A grande maioria das espécies foi encontrada em menos de 40

quadrículas amostradas, sendo que apenas 20 estavam presentes em pelo

menos 10% das quadrículas. Estas espécies são: Loxosceles similis (287

quadrículas), Oecobius navus (212 quadrículas), Zelurus sp1 (180 quadrículas),

Tineidae larva sp1 (126 quadrículas), Psylipsocidae sp2 (121 quadrículas),


38

Pholcidae sp1 (109 quadrículas), Theridiidae sp5 (90 quadrículas), Tineidae

sp1 (76 quadrículas), Pseudoescorpiones sp3 (69 quadrículas), Entomobryidae

sp1 (64 quadrículas), Coleoptera larva sp1 (59 quadrículas), Acarina sp1 (57

quadrículas), Polyxenida sp2 (53 quadrículas), Psocoptera sp2 (50

quadrículas), Acarina sp7 (49 quadrículas), Milichiidae sp1 (47 quadrículas),

Opiliones sp1 (46 quadrículas), Formicidae sp5 (44 quadrículas), Acarina sp10

(42 quadrículas) e Campodeidae sp1 (42 quadrículas).

5.3 – Análise de Grupos Restrita Espacialmente

Número de agrupamentos

A partir dos gráficos gerados pelo índice de Gordon, escolheu-se 8

grupos como divisão ideal para a estrutura de habitat, 14 grupos para a

comunidade de artrópodes, 6 grupos para luminosidade e 7 grupos para

temperatura e umidade.

5.3.1 – Luminosidade

O mapa de agrupamentos apresenta seis grupos de luminosidade na

Lapa do Mosquito (Figura 15a). O grupo 1 tem uma luminosidade média de

77,79 ln Lux x 10 e é uma grande área composta por 235 elementos que une a

área externa e o início da cavidade, onde ainda existe uma incidência direta de

luz (zona eufótica). O grupo 2 é composto de 95 elementos com luminosidade

média de 31,67 ln Lux x 10 e está disposto logo após o primeiro grupo,

seguindo no conduto principal da caverna, região que recebe luz refletida da

zona eufótica. Os grupos 3 e 4 são compostos por 38 e 45 elementos e têm

luminosidade média de 0,47 e 1,83 ln Lux x 10 respectivamente, sendo que

apenas algumas quadrículas têm luminosidade em intensidade muito baixa, e


39

as demais afóticas. Apesar de seus valores muito próximos, os grupos 3 e 4

não podem ser fundidos por estarem separados espacialmente pelo grupo 2. O

grupo 5 é uma única quadrícula que teve uma luminosidade de 7 ln Lux x 10 e

o grupo 6 é composto por 4 quadrículas com luminosidade zero.

5.3.2 – Estrutura de habitat

O mapa da AGRE de estrutura de habitat é dividido em 8 grupos (Figura

15b). O grupo 1 é composto por 98 quadrículas localizadas principalmente no

meio externo à caverna, conseqüentemente o substrato mais abundante é

serapilheira. O grupo 2 tem 66 quadrículas que se estendem desde a entrada a

até aproximadamente 30 metros no interior da caverna. O substrato

predominante no agrupamento são clastos, resultado dos abatimentos

ocorridos na entrada da caverna. O grupo 3 é o maior dos agrupamentos,

composto por 184 quadrículas. As quadrículas deste grupo englobam

praticamente toda a área quadriculada interna a partir dos 30 metros de

distância da entrada da caverna. As quadrículas são cobertas principalmente

por terra.

Os grupos 4, 5 e 8 são pequenos grupos de 3, 2 e 1 quadrículas, sendo

seus substratos predominantes rocha, serapilheira e clastos respectivamente.

Os grupos 6 e 7 são grupos de 14 e 13 quadrículas onde terra e espeleotema

predominam.

De maneira geral, é possível distinguir três grandes áreas quanto à

estrutura do habitat, uma predominantemente coberta por serapilheira (grupo 1)

e localizada no ambiente externo, outra coberta por clastos (grupo 2),


40

localizada na entrada da caverna, e outra com substrato predominantemente

terroso (grupo 3) localizada no interior da caverna (Tabela 1).

5.3.3 – Espécies

Dos quatorze grupos obtidos a partir das espécies determinadas, três

grupos se destacam (Figura 15c). O maior deles é composto por 166

quadrículas e se estende desde o ambiente epígeo até o hipógeo, a uma

distância de aproximadamente 50 metros da entrada. Neste grande grupo, a

espécie predominante é Loxosceles similis (abundância média de 19,62

indivíduos por quadrícula), seguido de Diptera larva sp3 e Oecobius navus,

com abundância média de 7,63 e 7,18 indivíduos por quadrícula,

respectivamente.

O segundo maior grupo tem 153 quadrículas e está na caverna. Neste

grupo, a espécie predominante é O. navus (abundância média de 10,52

indivíduos por quadrícula), seguido de Entomobryidae sp1 e L. similis, com

abundância média de 9,71 e 7,23 indivíduos por quadrícula, respectivamente.

O terceiro grande grupo é composto por 56 quadrículas distribuídas

entre o ambiente epígeo e a entrada da caverna. Este grupo possui apenas

uma espécie que se destaca em abundância, Myrmeleontidae sp1 (abundância

média de 6,0 indivíduos por quadrícula).

Tabela 1: Porcentagem média de cobertura de uma quadrícula por cada tipo de estrutura e número de quadrículas em cada agrupamento.

Grupo Nº quadriculas Árvore Espeleotema Serapilheira Guano Clasto Raiz Rocha Terra Tronco

1 98 3,0 0,0 61,6 0,0 32,3 4,2 6,0 11,7 6,3

2 66 0,0 28,6 26,2 0,0 64,7 0,0 28,3 22,8 5,7

3 184 0,0 12,6 40,0 8,3 12,0 5,6 15,0 84,4 2,6

4 3 0,0 0,0 22,7 0,0 17,0 0,0 69,5 13,5 15,0

5 2 0,0 46,0 63,0 0,0 14,0 0,0 0,0 0,0 0,0

6 14 0,0 37,9 6,0 0,0 21,7 0,0 31,0 50,3 3,8

7 13 0,0 64,3 3,0 5,0 14,8 0,0 0,0 33,5 1,0

8 1 0,0 0,0 0,0 0,0 85,0 0,0 0,0 15,0 0,0


41

Os demais agrupamentos são de no máximo 13 quadrículas, sendo que

vários destes são compostos apenas por uma quadrícula. Estes grupos de uma

quadrícula em geral se diferenciam daquele pelo qual está rodeado por possuir

uma abundância elevada de uma determinada espécie.


42

Figura 15: Grupos obtidos a partir das AGRE e os fatores principais de cada grupo: a) Luminosidade; b) Diversidade de habitat: 1-

serapilheira, 2 – clastos, 3 - terra; e c) Comunidade de artrópodes: 1 – L.similis, 2 - O. navus, 3 – Myrmeleontidae

1

2

3

1

2

3

a b c


43

5.4 – Delimitação da comunidade para-epígea

5.4.1 – Similaridade

A similaridade entre o setor de referência externo e demais setores e

entre o de referência da entrada e demais setores da caverna está apresentada

na Figura 16.

A similaridade entre a fauna do setor de referência externo e demais

setores diminui lentamente até a entrada da caverna. A partir da entrada da

caverna há uma queda brusca nos valores de similaridade, atingindo valores

muito baixos a partir de 10 metros no interior da caverna. Os valores de

similaridade entre o setor de referencia externo e os setores localizados entre

10 metros e 36 metros no interior da caverna oscilam entre 0% a 2,75%.

Quando comparado com os setores distantes a mais de 36 metros da entrada

da caverna, a similaridade entre o setor de referência é zero. Assim, a partir de

38 metros da entrada da caverna não há representantes das espécies no setor

de referência externo.

A fauna presente no setor de referência da entrada tem similaridade com

todos os demais setores cavernícolas. Inicialmente, a similaridade diminui

gradativamente de 26,39% quando comparado com o setor a 4 metros da

entrada, a até 10,53% no setor localizado a 36 metros da entrada da caverna.

A similaridade entre o primeiro setor da caverna (setor de entrada) e os setores

localizados a partir de 38 metros da entrada exibe uma tendência à

estabilização dos valores, que flutuaram entre 5,17% e 9,62%. Estes últimos

valores não atingiram zero principalmente pela presença de L. similis, Zelurus

sp. e O. navus, em quase todas as quadrículas amostradas.


44

Sobrepondo-se os valores de similaridade do setor de referência externo

com os demais e os valores de similaridade do setor de referência da entrada

com os demais percebe-se uma congruência na posição onde as similaridades

atingem seus valores mais baixos. Ou seja, a partir de 38 metros da entrada é

observada uma ausência de espécies epígeas, além da ausência de espécies

localizadas na entrada, exceção feita a algumas espécies presentes em todo o

ambiente cavernícola. Assim, a comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito

corresponde à zona compreendida entre 0 metros e 38 metros a partir da

entrada da caverna (Figura 16). A comunidade epígea esta na área externa e a

comunidade hipógea após os 38 metros iniciais da caverna.


45

Índice de Similaridade de Sorensen (%)

20

18 37,69

16 37,80

14 29,79

12 34,31

10 31,54

8 26,81

6 22,86

4 23,48

2 18,64

-2 11,61

-4 26,39 6,35

-6 26,47 6,61

-8 15,87 3,57

-10 15,52 0,92

Dis

tância

da e

ntr

ada (

m)

-12 13,79 1,87

-14 11,67 0,92

-16 9,09 0,00

-18 5,88 0,00

-20 13,79 1,87

-22 13,04 1,68

-24 9,62 0,00

-26 8,51 0,00

-28 7,81 2,75

-30 10,00 1,03

-32 11,48 1,83

-34 12,28 0,94

-36 10,53 1,92

-38 5,26 0,00

-40 8,93 0,00

-42 5,17 0,00

-44 5,88 0,00

-46 6,12 0,00

-48 5,77 0,00

-50 5,77 0,00

-52 5,88 0,00

-54 5,77 0,00

-56 5,77 0,00

-58 5,88 0,00

-60 9,62 0,00

-62 5,66 0,00

-64 9,26 0,00

-66 7,41 0,00

-68 6,90 0,00

Figura 16: Similaridade (índice de Sorensen) entre o setor de referência externo (em azul) e demais setores, e entre o setor de referência interno (em verde) e demais setores da caverna. O setor em amarelo indica o setor final da distribuição da comunidade para-epígea.


46

5.5 – Riqueza e Diversidade de artrópodes por setor

Padrões similares foram observados para riqueza e diversidade nos

setores. No interior da caverna os dois apresentaram baixos valores

comparados aos do exterior. No entanto, na região localizada na entrada há

uma transição gradual entre os ambientes epígeo e hipógeo. Esta região de

transição compreende aproximadamente 20 metros, sendo 10 metros na

caverna e 10 metros no exterior.

Pode-se observar uma certa estabilidade na riqueza nos setores internos

mais distantes da entrada da caverna, que tinham valores variando entre 4 e 8

espécies por setor. A partir dos 10 metros iniciais da caverna tem-se um

aumento acentuado do número de espécies, chegando a 19 espécies no setor

localizado a 8 metros no ambiente epígeo. Segue-se então uma queda

acentuada no número de espécies, atingindo-se uma riqueza de 11 espécies

no setor mais externo, a 20 metros da entrada da caverna (Figura 17).

Figura 17: Riqueza média de espécies por quadrícula de cada setor da Lapa do Mosquito.

0

4

8

12

16

20

-70-60-50-40-30-20-1001020

Distância da entrada (m)

Riq

eza


47

Assim como a riqueza, a diversidade foi baixa e relativamente constante

nos setores internos mais distantes da entrada da caverna, oscilando entre 0,6

e 1,0. Já na zona da entrada, a partir dos primeiros 6m da caverna, há um

acentuado aumento na diversidade, atingindo um patamar de 1,8 no setor

externo localizado a 6 metros da entrada. Deste setor em diante a diversidade

permanece por volta de 1,8 até o ultimo setor externo, a 20 metros da entrada

(Figura 18).

Figura 18: Diversidade de Shannon (H‟) nos setores da Lapa do Mosquito.

A regressão múltipla indicou relações significativas e positivas (r2=0,509;

p=0,000) entre a riqueza nas quadriculas e diversidade de habitat (=0,104),

luminosidade (=0,135) e temperatura (=0,419).

5.6 – Distribuição das espécies de artrópodes nos compartimentos epígeo,

para-epígeo e hipógeo

Muitas espécies (165) só foram encontradas em uma quadrícula. A

grande maioria das espécies (372 espécies ou 77%) se restringiu a apenas um

compartimento, sendo que 63% destas estavam presentes apenas no

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

1,6

1,8

2

-70-60-50-40-30-20-1001020

Distância da entrada

Div

ers

ida

de

(H

')


48

compartimento epígeo, 15% no para-epígeo e 22% no hipógeo. Ao todo, 14

espécies estavam presentes em todos os três compartimentos, 49 espécies

estavam presentes nos compartimentos epígeo e para-epígeo, 37 espécies nos

compartimentos hipógeo e para-epígeo e 11 espécies estavam presentes

exclusivamente no compartimento hipógeo e epígeo (Tabela 2, Apêndice 1).

Tabela 2: Número de espécies encontradas nos diferentes compartimentos da Lapa do

Mosquito.

Hipógeo Para-epígeo Epígeo

14

49

37

11* 11*

236

55

82

5.7 – Distribuição das 21 populações utilizadas nas análises de agrupamentos

Tanto as larvas de Diptera sp3 (figura 22a) quanto Diplura sp2 (figura

22b) foram encontradas apenas no ambiente epígeo, sempre de baixo de

pedras. Já Formicidae sp5 foi encontrada no ambiente externo e alguns poucos

indivíduos nos primeiros metros da caverna (figura 23a). Entomobryidae sp1 foi

observado no ambiente epígeo, na área abrangida pela comunidade para-

epígea (figura 27b), sendo que na zona para-epígea, foram observados apenas

em uma região onde existem pequenas poças de água formadas pelo

gotejamento de água de percolação. Dípteros Milichiidae sp1 foram observados

exclusivamente no compartimento hipógeo, sendo que a grande maioria dos

indivíduos foi encontrada em zonas afóticas (figura 28a).

Os indivíduos de Myrmeleontidae sp1 foram todos encontrados em

quadrículas localizadas nos metros iniciais da caverna (de 0 a 10 metros)

* Ao todo foram encontradas 11 espécies em comum nos compartimentos hipógeo e epígeo


49

(figura 25a), área coberta por terra. As larvas de Tineidae sp1 estavam

distribuídas por toda a extensão da área amostrada. Na área externa, estão

distribuídas de forma esparsa, enquanto que no interior da caverna as larvas

estavam localizadas principalmente na porção central do conduto principal

(figura 28b). Os psocópteros Psyllipsocidae sp1 foram todos encontrados

apenas no interior da caverna, sendo observados inicialmente já na região

para-epígea, aumentando sua abundância nas regiões mais distantes da

entrada (figura 29b). Zelurus sp. foi encontrado exclusivamente no interior da

caverna, sendo que sua maior abundancia registrada após a zona para-epígea,

localizada em uma região onde a superfície é coberta predominantemente por

terra (figura 30b).

Dos aracnídeos, Quase todos os indivíduos de Mesabolivar sp1

(Pholcidae) foram encontrados nos compartimentos para-epígeo e epígeo, em

geral, associados a vãos de pedras ou à parede da caverna (figura 26a).

Theridiidae sp5 é uma aranha pequena (1 cm aproximadamente) que

encontrada principalmente na área externa, sendo que apenas alguns poucos

indivíduos ocorriam nos primeiro 4 metros da caverna (figura 26b). Em geral,

estas aranhas foram encontradas em pedras ou em espaços e fissuras das

mesmas. A distribuição de Oecobius navus (Oecobidae) também se restringiu

ao interior da caverna. Foi observada uma distribuição mais uniforme por toda

a área quadriculada, com um aumento na abundância na região hipógea (figura

29a). A população de aranhas-marrons (L. similis) praticamente se restringiu ao

ambiente cavernícola, sendo poucos indivíduos encontrados no ambiente

epígeo. Apesar de presente em quase toda a caverna, L. similis foi encontrada


50

em maior abundância na região para-epígea (figura 30a), zona com maior

concentração de clastos no ambiente.

Pseudoscorpiones sp3 foi encontrado exclusivamente no ambiente

epígeo, tendo ocorrido indivíduos por quase toda a área externa amostrada

(figura 23a), distribuição bem similar à de Opiliones sp1 (figura 25b). Entre os

ácaros, Acarina sp7 (figura 24a) e Acarina sp 10 (figura 24b) foram

encontrados principalmente no ambiente externo, enquanto Acarina sp1 (figura

27a) foi encontrado de forma mais dispersa desde o ambiente externo até o

interior da caverna.

A regressão múltipla entre a abundância de L. similis e as demais

variáveis indicou relações significativas (r2=0,53; p=0,000) positivas com

diversidade de habitat (=0,253), luminosidade (=0,389), abundância de

Zelurus sp. (=0,268) e abundância total (=0,274).

A regressão múltipla entre a abundância de Zelurus sp. e as demais

variáveis indicou relações significativas (r2=0,31; p=0,000) positivas com

substrato terroso (=0,436), umidade (=0,317) e abundância de L. similis

(=0,396), e negativa com luminosidade (= - 0,47) (Figura 19).

Figura 19: Mapas de distribuição evidenciando as áreas de maior abundância de Zelurus sp. e menor luminosidade.


51

A distribuição da população de O. navus demonstrou-se independente

das variáveis medidas e da presença de L. similis ou de Zelurus sp. uma vez

que nenhuma relação significativa foi encontrada entre a abundância desta

espécie nas quadrículas e outros fatores.


52

Riqueza Abundância total

Figura 20: Mapas de a) riqueza e b) abundância de artrópodes encontrados nas quadrículas.

a b


53

Abundância de predadores Abundância de detritívoros

Figura 21: Mapas de a) abundância de predadores e b) abundância de detritívoros encontrados nas quadrículas.

a b


54

Abundância de Diptera larva sp3 Abundância de Diplura sp2

Figura 22: Mapas com a distribuição das populações de a) Diptera larva sp3 e b) Diplura sp2.

a b


55

Abundância de

Pseudoescorpiones sp3 Abundância de Formicidae sp5

Figura 23: Mapas com a distribuição das populações de a) Formicidae sp5 e b) Pseudoescorpiones sp3.

a b


56

Abundância de Acari sp10 Abundância de Acari sp7

Figura 24: Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp10 e b) Acari sp7.

a b


57

Abundância de Myrmeleontidae sp1 Abundância de Opiliones sp1

Figura 25: Mapas com a distribuição das populações de a) Myrmeleontidae sp1 e b) Opiliones sp1.

a b


58

Abundância de Mesabolivar sp1 Abundância de Theridiidae sp5

Figura 26: Mapas com a distribuição das populações de a) Mesabolivar sp1 e b) Theridiidae sp5.

a b


59

Abundância de Entomobryidae sp1 Abundância de Acari sp1

Figura 27: Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp1 e b) Entomobryidae sp1.

a b


60

Abundância de Tineidae larva sp1 Abundância de Milichiidae sp1

Figura 28: Mapas com a distribuição das populações de a) Milichiidae sp1 e b) Tineidae larva sp1.

a b


61

Abundância de Psyllipsocidae sp1 Abundância de Oecobius navus

Figura 29: Mapas com a distribuição das populações de a) Oecobius navus e b) Psyllipsocidae sp1.

a b


62

Abundância de Zelurus sp1 Abundância de Loxosceles similis

Figura 30: Mapas com a distribuição das populações de a) Loxosceles similis e b) Zelurus sp1.

a b


63

5.8 – Teias tróficas

Produtores primários e detritos eram a base da teia trófica no ambiente

epígeo, sendo consumidos por uma variedade muito grande de organismos

herbívoros e detritívoros, entre eles os mais comuns foram formigas,

colêmbolos e larvas de dípteros. Estes herbívoros e detritívoros são presas de

um grande número de predadores, principalmente aranhas (as mais comuns

eram Theridiidae) e coleópteros (Staphilinidae).

Na comunidade para-epígea, produtores primários foram escassos e

apenas um pequeno número de herbívoros ainda foi encontrado. A maior parte

da base trófica era constituída por detritos, consumida por organismos

detritívoros. Predadores com estratégias diversificadas de caça foram

encontrados em grande número. As estratégias de caça vão desde espécies

praticamente sedentários que constroem armadilhas, como Myrmeleontidae, a

aranhas que constroem teias, como Mesabolivar sp1, e caçadores cursoriais

que vagam a procura da presa, como Zelurus sp. e Loxosceles similis (Figura

31).

Na comunidade hipógea da Lapa do Mosquito, a base trófica constitui-

sue principalmente de matéria orgânica morta trazida via córrego ou guano de

morcegos, sendo também encontrados poucos locais com raízes expostas.

Uma grande variedade de organismos detritívoros estava associada às

manchas de matéria orgânica, enquanto outros estavam dispersos por todo o

conduto da caverna, se deslocando entre as manchas de recurso alimentar. Os

predadores eram abundantes ao longo de toda a caverna, sendo a predação

ativa a mais freqüente. Os principais predadores foram aranhas (Sicariidae,


64

Theridiidae), pseudoescorpiões (Chernetidae) e heterópteros (Reduviidae,

Ploiaridae).

Vários organismos estavam presentes em mais de uma região, algumas

vezes desempenhando funções de grande importância nas diferentes

comunidades. L. similis foi um predador abundantemente encontrado tanto nas

comunidades hipógea quanto na para-epígea, assim como O. navus e Zelurus

sp. Já Mesabolivar (Pholcidae), outra espécie predadora, foi encontrada em

grande número nas regiões para-epígea e epígea. A presença de vários

organismos cursoriais em mais de um compartimento, como alguns dos

predadores descritos acima, indica que estes podem estar se movimentando

de um compartimento ao outro. Este fato indica uma conexão entre os

diferentes compartimentos tróficos, envolvendo inclusive um compartilhamento

de organismos e, conseqüentemente de energia.


65

Para-epígeo

Figura 31: Provável teia trófica da comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito.

Predação intraguilda Predação

Detritívoros Predadores

Pseudoscorpiones Chernetidae

Heteroptera Reduviidae (Zelurus) Ploiaridae

Acarina

Hymenoptera Apidae

Braconidae micro-Hymenoptera

Lepidoptera

Noctuidae

Tineidae

Diptera

Culicidae Drosophilidae Milichiidae Mycethophilidae Phoridae Psychodidae

(Lutzomia)

Tipulidae

Caelifera

Collembola

Entomobryidae

Sminthuridae

Psocoptera

Lyposcelidae Pseudocaecilidae Psylipsocidae

Acarina

Herbívoros

Homoptera Cicadellidae

Coleoptera Chrysomelidae Curculionidae

Heteroptera

Hymenoptera Formicidae

Dictyoptera Blattellidae

Isoptera

Termitidae Nasutitermitidae

Neuroptera Myrmeleontidae

Ensifera

Ensifera

(Endecous)

Aranae

Araneidae

Agelenidae Pholcidae (Mesabolivar) Theridiidae Theridiosomatidae Uloboridae

Ctenidae (Ctenus) Salticidae Scytodidae

Sicariidae (Loxosceles similis) Oecobidae (Oecobius navus) Oonopidae Tetrablemmidae

Caponidae

Caelifera

Serapilheira Vegetação

Matéria Orgânica Total


66

6 – Discussão

A maioria dos trabalhos em ambientes cavernícolas aborda

principalmente os organismos troglóbios e muitas vezes generalizações

ecológicas são feitas com base nestas espécies (Sket 1999, Schneider e

Culver 2004, Culver e Sket 2000, Christman e Culver 2001, Gibert e Deharveng

2002, Deharveng 2005, Hobbs III 2005, Humphreys 2005, Gibert e Culver

2005) e, como ressaltado por Ferreira (2004), desconsideram o resto da

comunidade da caverna.

A freqüente ênfase dada a espécies troglóbias pode ser importante para

se discutir padrões ecológicos de organismos desta categoria, mas não são

significativas quando se pretende avaliar a comunidade cavernícola como um

todo. Ferreira (2004) observa que tal ênfase em organismos troglóbios

demonstra a pouca importância que as pesquisas vêm dispensando à

compreensão do funcionamento dos ambientes cavernícolas em geral,

analisando apenas alguns componentes do ecossistema cavernícola como um

todo. Mais recentemente surgiram alguns estudos abrangendo as inter-

relações de toda a comunidade cavernícola e suas relações com o ambiente,

especialmente no meio aquático (Edington 1984, Humphreys 1991, Galas et al.

1996, Jasinska et al. 1996, Simon et. al 2003, Souza-Silva 2003, Ferreira

2004).

Apesar de entradas de cavernas fazerem parte do sistema cavernícola

como um todo, pouca atenção vem sendo dada a estas regiões. Poucos

estudos abordam as relações dos organismos ali presentes com o ambiente e

entre eles (Culver e Poulson 1970; Peck 1976; Gers 1998; Prous et al. 2004,

Ducarme et al. 2004). Este é o primeiro estudo a identificar especificamente


67

quem são os componentes da comunidade para-epígea, avaliando sua

distribuição espacial e relações tróficas.

6.1 – Ambiente físico da entrada

Poucos estudos abordaram os aspectos climáticos das entradas de

cavernas (Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet 1977; Pentecost e Zhaohui

2001). A estabilidade climática nas regiões mais distantes das entradas já foi

registrada em vários estudos (di Russo et al 1999; Pentecost e Zhaohui 2001,

Ferreira 2004). A entrada da Lapa do Mosquito é uma zona de evidente

transição entre os ambientes epígeos e hipógeos onde, em direção ao interior,

as amplitudes são amenizadas. Este mesmo efeito já foi observado em vários

outros trabalho (di Russo et al 1999; Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet

1977; Pentecost e Zhaohui 2001).

O uso de critérios diferentes para a delimitação das zonas de penumbra,

de temperatura variável e de temperatura constante (Mohr e Poulson 1966,

Poulson e White 1969) acaba por gerar um conflito para sua aplicação. Gamble

et al. (2000) ressaltam que esta zonação, a princípio sugerida para cavernas

em ambientes temperados, dificilmente pode ser adotada em cavernas

tropicais. Tais autores afirmam que as entradas de cavernas tropicais estão

sujeitas a maiores amplitudes diárias de temperatura e umidade que em

cavernas temperadas, assim, a zonação variaria ao decorrer de um mesmo dia.

Na entrada da Lapa do Mosquito, a regressão mostrar uma relação evidente

entre a luminosidade e temperatura, mas apenas até uma determinada

intensidade de luminosidade (aproximadamente 5 ln Lux). Em intensidades

inferiores a esta, a temperatura se estabiliza, contrariamente à luminosidade

que continua a baixar, impossibilitando a adoção da zonação descrita acima.


68

Resultados semelhantes foram encontrados por Pentecost e Zhaohui (2001),

que observaram uma constância da temperatura e umidade ainda em uma

zona de penumbra. Além disso, deve-se avaliar qual a importância efetiva que

estes fatores têm para os diferentes componentes biológicos da caverna.

Uma vez que a presença de luz nas entradas de caverna é fator

primordial para a presença de uma série de organismos (Serena e Meluzzi

1997; Pentecost e Zhaohui 2001), a definição de zonas baseada nesta variável

pode ser mais interessante do ponto de vista biológico. Culver (1982) descreve

uma zonação composta pelas zonas eufótica (onde há incidência direta de luz),

disfótica (onde há incidência de luz refletida) e áfotica. Os valores de

luminosidade inferiores a 5 ln Lux (a partir do qual há a estabilização da

temperatura) ocorrem por volta dos 30 metros de distância da entrada e

corresponde ao inicio do segundo grupo da AGRE de luminosidade, que é

justamente a região disfótica, reforçando a consistência desta zonação. Assim,

o uso desta zonação parece ser mais coerente para a entrada da Lapa do

Mosquito.

6.2 – Estrutura trófica em cavernas

As entradas das cavernas são muito importantes como locais de aporte

de matéria orgânica do ambiente epígeo para o hipógeo, que tem base

detritívora (Gibert 1997, Prous et al. 2004, Culver 2005). Além dos de recursos

alimentares trazidos de forma abiótica (gravitacional, enxurradas, córregos etc)

e por morcegos, os próprios invertebrados presentes em cavernas podem

funcionar como importadores de alimento. Opiliões do gênero Goniosoma

foram observados deixando as cavernas onde habitavam para se alimentar nas


69

copas de árvores próximas às entradas nos períodos noturnos (Gnaspini 1996,

Santos e Gnaspini 2002, Machado et al 2001). Da mesma forma, grilos são

freqüentemente apontados como organismos que abandonam as cavernas

para se alimentar, retornando em seguida (Reichle 1963, Reichle et al. 1965,

Gnaspini e Hoenen 1999, Poulson 2005, Taylor et al. 2004). Em geral estes

troglóxenos ao retornar defecam, são presas ou morrem disponibilizando a

energia obtida no ambiente epígeo para o consumo dentro da caverna. Assim,

as comunidades de invertebrados cavernícolas têm uma ligação evidente com

o ambiente externo, e as entradas das cavernas são justamente uma das mais

importantes conexões entre o ambiente epígeo e hipógeo.

A ausência permanente de luz em cavernas restringe as teias

alimentares a dois grupos, os detritívoros e os predadores (Mohr e Poulson

1966), a exceção de alguns casos de teias baseadas em microorganismos

quimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Poulson 2005, Summers 2005) e em

raízes (Howarth 1983, Jasinska et al. 1996; Poulson e Lavoie 2000, Souza

Silva 2003, Stone et al. 2005). Além das teias tróficas cavernícolas serem, em

geral, restritas a dois grupos (detritívoros e predadores) alguns autores

sugerem que estas possam ser ainda mais simples, considerando uma grande

redução no número de predadores que podem até mesmo deixar de existir

(Gibert e Deharveng 2002). Há alguns casos de predadores típicos em

ambiente epígeos que no interior de cavernas passam a ser detritívoros, como

o isópode intersticial Stenasellus virei que normalmente se alimenta de

artrópodes vivos e em cavernas se alimenta principalmente de detritos

presentes no sedimento (Magniez 1975), ou os coleópteros do gênero

Aphaenops que, apesar de seu aparelho bucal altamente especializado à


70

predação, se alimenta de madeira em decomposição e terra (Gers 1995). Em

geral, os predadores presentes na Lapa do Mosquito são generalistas, o que

corrobora a idéia de que uma comunidade baseada troficamente em recursos

efêmeros (como comunidades de guano ou cavernas em geral) é pobre em

predadores especializados (Ostfeld e Keesing 2000, Gibert e Deharveng 2002).

O grande número de predadores e de detritívoros no interior da Lapa do

Mosquito, quando comparada a cavernas temperadas, se deve provavelmente

à disponibilidade elevada de recursos alimentares. Em geral, a quantidade de

alimento é maior em cavernas tropicais que em temperadas, pois a biomassa

no ambiente epígeo é maior nos trópicos e sua produção é contínua ao longo

de todo o ano (Poulson e Lavoie 2000; Souza Silva 2003, Hüpop 2005). Assim,

a freqüente grande redução ou inexistência de predadores em cavernas como

descrito por Gibert e Deharveng (2002) dificilmente ocorre em cavernas

tropicais, como pode ser observado em um grande número de estudos com

vários predadores em suas teias tróficas (Trajano 2000, Ferreira e Martins

1999, Souza Silva 2003, Gnaspini 2005) e pelos inúmeros predadores

normalmente encontrados em trabalhos de levantamento da fauna cavernícola

(Pinto-da-Rocha 1995, Gnaspini e Trajano 1994, Ferreira e Martins 1998,

Ferreira e Martins 1999, Ferreira et al. 2000).

A presença de luz nas zonas de entrada de cavernas permite o

estabelecimento de vários organismos fotossintetizantes como algas, briófitas e

angiospermas (Serena e Meluzzi 1997, Dobat 1998, Pentecost e Zhaohui

2001). Assim, a teia trófica da comunidade associada à entrada da Lapa do

Mosquito se diferencia da teia trófica do interior da caverna principalmente pela

presença de espécies herbívoras. Além destas espécies herbívoras, a teia


71

trófica da entrada da Lapa do Mosquito pode ter ainda espécies que explorem

recursos no ambiente epígeo e que se abriguem na entrada da caverna, como

já observado para algumas espécies de opilião e grilos (Gnaspini 1996, Santos

e Gnaspini 2002, Machado et al. 2001, Taylor et al. 2004). O provável aumento

na quantidade de alimento disponível permite um aumento no número de

espécies detritívoras e de predadores.

6.2 – Padrões espaciais de diversidade e riqueza na Lapa do Mosquito

Ao se abordar a diversidade geral das comunidades cavernícolas, é

notório que esta é baixa quando comparada com o ambiente epígeo. Sket

(1999) salienta três razões para explicar esta baixa diversidade:

1 - Acesso limitado ao habitat: de forma geral, uma caverna tem uma

área muito maior do que as áreas abrangidas pelas possíveis fontes de

entrada. Assim, a zona de contato entre os ambientes epígeos e hipógeos é

pequena, restringindo a possibilidade de um determinado organismo encontrar

esta entrada e adentrá-la.

2 - A homogeneidade relativa do habitat: uma caverna pode ter uma

diversidade grande de habitats, no entanto, quando comparado ao ambiente

epígeo, esta diversidade é pequena uma vez que não existem plantas em seu

interior que, associado à variação de condições climáticas, poderiam agregar

um número incontável de habitats.

3 - A baixa disponibilidade de energia: a ausência de produtores

primários, com exceção de alguns quimioautotróficos, restringe a

disponibilidade de recurso alimentar. Assim, em geral, cavernas não suportam

espécies ou grandes populações que necessitem de grande quantidade de

alimento.


72

As baixas diversidade e riqueza encontradas na região hipógea da área

estudada na Lapa do Mosquito, quando comparadas com o ambiente epígeo,

podem ser reflexo da relativa homogeneidade do habitat nas áreas mais

distantes da entrada e da baixa disponibilidade de recursos alimentares, como

previsto por Sket (1999). Vários estudos demonstram que a complexidade

estrutural do habitat tem relações positivas importantes na diversidade de

artrópodes (Greenstone 1984, Davidowitz e Rosenzweig 1998, Halaj et al.

2000, Romero-Alcaraz e Ávila 2000, Tanabe et al. 2001, Tews et al. 2004)

incluindo cavernas (Culver 1969, Poulson e Culver 1969). Nas regiões mais

distantes da entrada da Lapa do Mosquito o piso da caverna era coberto quase

que exclusivamente por terra. Além disto, temperatura, umidade e

luminosidade eram fatores ambientais pouco variáveis. Estes fatores resultam

em uma diversidade de habitat pequena nesta região.

Uma vez que entradas de caverna são considerados ecótones (Prous et

al. 2004, Culver 2005) e que uma das características típicas de ecótones é a

presença de espécies dos ambientes adjacentes, somada a espécies

exclusivas, seria natural admitir que esta zona é a mais diversa (Trajano e

Andrade 2005).

A diversidade na entrada da Lapa do Mosquito, no entanto, foi

intermediária àquelas dos ambientes epígeo e hipógeo. Estes resultados

corroboram as predições de Hansen e colaboradores (1988a), que afirmam que

diversidades intermediárias podem ser encontradas em ecótones entre

ambientes onde em um deles existe uma diversidade muito superior ao outro.

Prous et al. (2004), Culver e Poulson (1970) e Gers (1998) também

observaram que a diversidade em ecótones localizados nas entradas de


73

caverna é intermediária àquelas encontradas no ambiente epígeo e hipógeo.

Hansen e colaboradores (1988a) também sugerem que uma diversidade mais

baixa pode ser encontrada em ecótones que sejam áreas que sofram grandes

e constantes distúrbios. Peck (1976) observou uma biodiversidade menor na

zona de entrada de uma caverna localizada em uma região temperada

(Alabama - EUA), e que vivencia fortes amplitudes térmicas anuais. Até o

presente, ainda não há estudos que tenham constatado que a diversidade é

maior na entrada de cavernas.

A riqueza total da Lapa do Mosquito, 248 morfoespécies, é muito

elevada quando comparada a cavernas inventariadas em vários estudos já

realizados no Brasil (Dessen et al. 1980, Chaimowicz 1984, Trajano 1987,

Trajano e Gnaspini-Netto 1991, Trajano e Moreira 1991, Trajano 1992, Trajano

1996, Trajano 1998, Bichuette e dos Santos 1998, Trajano 2000, Ferreira e

Horta 2001, Zeppelini Filho et al. 2003, Chagas et al. 2004). No entanto, a

grande diferença de riqueza na Lapa do Mosquito pode ser reflexo da diferença

entre as metodologias empregadas nos levantamentos. No presente estudo,

além da inclusão da comunidade para-epígea como parte integrante da

comunidade cavernícola, grande atenção foi dispensada aos micro-habitats.

Outros trabalhos que utilizaram metodologias similares encontraram também

riquezas bem elevadas, como Souza-Silva (2003) que encontrou mais de 200

espécies de artrópodes na Lapa Ribeirão dos Porcos (GO), e Ferreira (2004)

que registrou mais de 100 espécies em 6 cavernas de Minas Gerais. Assim, a

grande riqueza da Lapa do Mosquito é, na verdade, o resultado de um

inventário minucioso. Ferreira (2005) ressalta a pouca atenção que

tradicionalmente vem sendo dispensada aos micro-habitats durante inventários


74

em cavernas, fato provavelmente resultante da concepção errônea de que os

organismos cavernícolas não buscam abrigos com condições microclimáticas

específicas, uma vez que estas condições já estão presentes no ambiente

cavernícola (ausência de luz, elevada umidade, temperatura constante). Como

conseqüência deste descaso com micro-habitats a maioria dos inventários

resultam em uma riqueza sub-estimada dos ambientes hipógeos.

6.3 – Distribuição espacial de algumas populações de predadores

A distribuição de algumas espécies na entrada da Lapa do Mosquito

apresenta indícios de uma estruturação espacial. Três destas espécies são

predadores muito abundantes na Lapa do Mosquito, sendo duas delas comuns

também em muitas outras cavernas de Minas Gerais, L. similis e Zelurus sp.

(Ferreira e Martins 1998, Ferreira 2004, Pinto-da-Rocha 1995). Oecobius foi

registrado em duas outras cavernas em Minas, Lapa Nova de Maquiné (O.

navus, Ferreira 2004) e em uma caverna no município de Poté (Oecobius sp.

Souza Silva com. pess.). Ao contrário da Lapa do Mosquito, apenas poucos

indivíduos de O. navus foram encontrados na Lapa Nova de Maquiné, mas em

Poté foi encontrada uma grande população de Oecobius sp. Apesar destas três

espécies estarem presentes em quase todas as quadrículas amostradas na

caverna, as regiões de maior abundância de cada uma delas se localizam em

áreas distintas. A distribuição destas espécies pode estar vinculada a

características físicas do habitat.

L. similis é geralmente encontrada junto a pedras ou frestas em rochas,

locais que permitem a instalação de sua teia residencial (Bucherl 1961, Ferreira

et al. 2005). A grande quantidade de pedras e blocos abatidos presentes na


75

entrada da Lapa do Mosquito oferece um aumento na diversidade de habitat e,

consequentemente, na quantidade de micro-habitats ideais para a instalação

de suas teias, sendo que em áreas mais distantes da entrada estes micro-

habitats já não são tão freqüentes Entre as presas potenciais de Loxosceles

estão heterópteros, coleópteros, lepidópteros, diplópodes e ortópteros (Levi e

Spilman 1961, Hite et al 1996, Fischer 1996, Ferreira et al 2005). Ferreira et al.

(2005) observaram uma maior quantidade de L. similis nas regiões próximas à

entrada da Gruta da Lavoura (MG), conseqüência provável da maior

disponibilidade de presas nesta região que em outras partes da caverna.

Assim, a maior abundância de presas potenciais na entrada da Lapa do

Mosquito também podem ser a causa da maior abundância de L. similis nesta

região.

O. navus constrói sua teia em pequenas depressões, seja nas rochas ou

em pedras, e também é encontrada sobre ou em fissuras nas manchas de

guano (Ferreira e Martins 1998). Na Lapa do Mosquito, O. navus se distribuiu

praticamente por toda a área amostrada, assim como observado por Ferreira e

Martins (1998) com uma população na caverna Morrinho (BA). A presença de

locais favoráveis à instalação de sua teia residencial por toda a caverna

permite que O. navus ocupe toda a extensão da Lapa do Mosquito.

Zelurus sp. é um heteróptero que tem por hábito se cobrir de terra (ou

alguns outros sedimentos). As áreas mais distantes da entrada da Lapa do

Mosquito são as regiões onde uma percentagem maior do solo é coberta por

sedimento terroso, ideal para que Zelurus sp. se cubra. No entanto, a

distribuição de Zelurus sp. aparenta ser fortemente influenciada pela

luminosidade, uma vez que estes evitam áreas cobertas por sedimento terroso


76

e que ainda estão expostas a luz refletida (zona disfótica), concentrando-se nas

regiões praticamente afóticas.

6.4 – Comunidade para-epígea e os filtros ecológicos

A zona da entrada da Lapa do Mosquito é um mosaico composto por

blocos abatidos, terra, serapilheira e outras estruturas. Somando-se a variação

climática a estas estruturas, surge um número alto de micro-habitats que

podem ser explorados por diferentes organismos. Associado a isso, existe na

entrada da caverna uma grande abundância de recursos alimentares quando

comparado ao interior da caverna, e uma relativa estabilidade ambiental

quando comparado ao exterior. Assim, o efeito combinado de fatores

essenciais que ocorre em ecótones entre áreas complementares, como

proposto por Ries et al. (2004), é facilmente distinguível na entrada da Lapa do

Mosquito. Este mesmo efeito foi descrito por Prous et al. (2004) nas entradas

das grutas Dona Rita e do Retiro (MG), o que pode apontar para um padrão

geral, ao menos para cavernas tropicais.

Os organismos móveis, que precisam buscar por seus recursos

espacialmente espalhados, encontram maior quantidade de recursos ao se

aproximar da entrada da caverna. Já os sedentários, que não vão a busca de

seus recursos, vivenciam um fluxo de recursos maior na entrada que no interior

da caverna (como aranhas que constroem teias, eg. Mesabolivar e Theridiidae,

e larvas de formiga-leão). A distribuição dos recursos de maneira diferente da

encontrada no interior da caverna possivelmente faz com que as espécies

também estejam distribuídas de forma diferente. A mudança na distribuição das

espécies na entrada da caverna pode levar a novas interações, o que implicaria


77

em novas mudanças de abundancia e distribuição destas espécies, além da

possibilidade de fixação de novas espécies. A soma de todas estas mudanças

em composição, interação e distribuição das espécies tem como resultado a

estruturação da comunidade para-epígea.

O grande número de espécies exclusivas da comunidade para-epígea,

55 espécies de um total de 248, demonstra a capacidade deste ecótone em

abrigar espécies que não são viáveis nos ambientes adjacentes, oferecendo

uma variedade de recursos ausentes tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo

(Hansen et al. 1988a). O número maior de espécies comuns às comunidades

para-epígea e epígea (49 espécies), quando comparado às espécies comuns à

para-epígea e hipógea (37 espécies), assemelha-se ao encontrado por Prous

et al. (2004). Este fato indica que em ambientes tropicais o ambiente epígeo é

mais importante como fonte de espécies para a comunidade para-epígea do

que o hipógeo. Contrariamente, Culver e Poulson (1970), encontraram uma

similaridade maior entre as comunidades localizada na entrada da caverna

Cathedral (Kentucky – USA) e aquela hipógea. Possivelmente casos como este

são mais comuns em cavernas temperadas, onde ambientes epígeos estão

sob influencia de grandes amplitudes térmicas anuais (Prous et al. 2004).

Espécies que estavam presentes apenas no ambiente hipógeo e epígeo,

mas não no para-epígeo, são indícios da importância das diferentes entradas

como vias de colonização da Lapa do Mosquito. Opiliones, Palpigradi e

Isopoda são grupos que normalmente são encontrados em regiões de

substrato mais úmido. O substrato na entrada estudada é extremamente

ressequido, salvo exceções de pequenos gotejamentos. A colonização do

interior da caverna pode ter ocorrido pelas outras entradas da Lapa. Uma delas


78

é um conduto com substrato bem úmido, sendo que em períodos de chuva há

uma drenagem que percorre todo o conduto e que leva ao conduto principal da

caverna. A outra entrada é uma clarabóia localizada em meio a mata que

circunda toda a caverna. A colonização pode ainda ter ocorrido pela entrada

principal mas, por ser uma área pouco favorável ao estabelecimento de

populações destes grupos (muito seca), as espécies atravessaram-na por

completo fixando população apenas no interior da caverna.

Ecótones são descritos como membranas de permeabilidade seletiva

(Hansen et al. 1988a e 1988b, Wiens et al.1985, Johnston e Naiman 1987,

Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Fagan

et al. 1999, Prous et al. 2004). A queda no número de espécies herbívoras na

transição do ambiente epígeo para o hipógeo, assim como a diminuição na

riqueza em geral, indica que a entrada da Lapa do Mosquito funciona como

uma membrana de permeabilidade seletiva, assim como sugerido por Prous et

al. (2004) para entradas de caverna em geral.

Segundo Strayer et al. (2003) esta membrana (ou ecótones) pode atuar

sobre espécies, matéria ou energia de diferentes formas, podendo transmiti-las

parcialmente, transformá-las, absorvê-las, refleti-las, amplificá-las ou atuar de

forma neutra. Os filtros presentes nestas membranas podem ser biológicos ou

físicos. A maioria das espécies do ambiente epígeo e hipógeo da Lapa do

Mosquito não são capazes de atravessar esta membrana localizada na

entrada. A entrada da Lapa do Mosquito funciona para estas espécies como

uma membrana impermeável, não permitindo a passagem de organismos de

um ambiente a outro, uma vez que esta entrada é seca em comparação com

os ambientes adjacentes. Este efeito de impermeabilidade das áreas de


79

transição sobre animais já é bem documentado (Wiens et al. 1985, Duelli et al.

1990, Fagan et al. 1999, Lidicker 1999).

Várias espécies de predadores (eg. Salticidae) e herbívoros (eg.

Cicadelidae) são absorvidas pela comunidade para-epígea, sendo capazes de

se estabelecer na zona de entrada onde ainda existe luminosidade suficiente

que permita a predação visual e a presença de fotossintetizantes, mas

incapazes de colonizar o ambiente hipógeo. Já populações de algumas

espécies de predadores muito comuns no ambiente hipógeo, como L. similis,

Zelurus sp. e Ctenus sp, podem ter sido amplificadas quando colonizaram as

cavernas. As fortes pressões seletivas do ambiente cavernícola, como baixa

abundância de presas potenciais e a ausência de luz, restringem a colonização

e estabelecimento de populações no interior da caverna a poucos predadores

generalistas pré-adaptados às condições hipógeas. A redução na riqueza de

predadores (e respectiva competição inter-específica e predação intra-guilda)

possibilita então o aumento no tamanho das populações das espécies capazes

de colonizar o ambiente hipógeo quando comparadas àquelas populações do

ambiente epígeo.

A luz parece ser um dos filtros mais importantes desta membrana,

impossibilitando a presença no interior da caverna de quaisquer organismos

(predador, herbívoro e detritívoro) que dela dependam. Uma evidência disto é a

clara sobreposição da distribuição da comunidade para-epígea com a área de

maior luminosidade da AGRE. No entanto, caso a presença de luz fosse o

único filtro era de se esperar que as espécies tivessem sua distribuição

gradualmente reduzida a medida que se entra na caverna, assim como a luz.


80

No entanto, as espécies estão distribuídas de forma irregular, o que aponta

para a presença de outros filtros.

Algumas espécies já estabelecida na zona de entrada podem funcionar

como filtros biológicos. A presença de larvas de neurópteros (formigas-leão)

em uma área é fortemente influenciada por fatores ambientais como

temperatura e compactação do solo, freqüência de distúrbio da armadilha

(queda de folhas, chuva) e presença de presas (Gotelli 1993, Gatti e Farji-

Brener 2002, Farji-Brener 2003). Espécies como as formigas-leão têm grande

benefício ao se abrigar na entrada da caverna, diminuindo os riscos de

destruição de sua armadilha por chuva ou folhas que caem das árvores e ao

abrigo de um insolação intensa. Aliado a este ganho em estabilidade ambiental,

está a relativa freqüência de presas potenciais, como formigas, presentes em

grande número no ambiente epígeo e que por ali transitam. Apesar da

abundância de presas não ser considerado fator determinante na distribuição

das populações de formigas-leão (Gotelli 1993, Crowley e Linton 1999), é

provável que a colonização do ambiente hipógeo por estas espécies é

impedida pela escassez na abundância de espécies cursoriais, sendo este um

filtro para formiga-leão. Dos dois registros de larva de formiga-leão no interior

de cavernas, estas estavam sobre manchas de guano e não construíam

armadilhas do tipo funil (Ferreira e Martins 1999 na Toca do Morrinho - BA, e

Ferreira com. pessoal em Coromandel - MG). No entanto, o comportamento de

predação não foi visualizado.

Interações entre espécies também são filtros biológicos. A grande

abundância de Loxosceles similis (Ferreira et al. 2005) e de formiga-leão no


81

piso das entradas de cavernas pode funcionar como um filtro absorvendo as

espécies cursoriais epígeas que “aventuram-se” a tentar entrar nas cavernas.

Desta forma, as entrada de caverna funcionam como membranas de

permeabilidade seletiva, atuando de diferentes formas sobre diferentes

espécies. A combinação entre os diferentes filtros, biológicos ou não, é

responsável pela presença e distribuição das espécies tanto nas entradas das

cavernas quanto no interior destas.

Uma vez que o arranjo espacial da comunidade para-epígea depende da

combinação de vários fatores, entre eles climáticos, é importante ressaltar que

variações sazonais podem levar a mudanças na comunidade ao longo do

tempo. Provavelmente as comunidade para-epígeas são dinâmicas,

modificando sua estrutura espacial em resposta às variações externas.

6.5 – Considerações finais

Ações humanas têm levado a modificações no funcionamento dos

ecossistemas cavernícolas como: supressão de cavernas, alteração das

dinâmicas hídricas, eutrofização de cursos d‟água, mudanças no aporte de

alimentos entre outros (Gilbert et al. 1995, Trajano 2000, Ferreira e Martins

2001, Ferreira 2004, Elliott 2005). Entradas de cavernas são regiões que

freqüentemente sofrem alterações de natureza antrópica como a instalação de

currais, depósitos de material, construção de residências, barragens,

santuários, infra-estrutura turística e, até mesmo, pesquisas cientificas (eg.

escavações paleontológicas e arqueológicas) (Figura 32). Os impactos

provocados pelas diferentes ações antrópicas variam desde pontuais, como o

pisoteio de uma visitação esporádica, a até impactos de grandes proporções,


82

como inundações e escavações, que podem provocar a desestruturação

completa das entradas de cavernas e conseqüentemente das comunidades

para-epígeas.

Figura 32: Impactos antrópicos em entradas de caverna, a) residência, b) barragem e bomba para captação de água, c) curral, d) depósito de materiais, e) e f) santuários.

A própria entrada da Lapa do Mosquito foi local de profundos impactos

durante os anos de escavações paleontológicas conduzidas por Peter Lund.

a b

c d

f e


83

Apesar das escavações em si não terem ocorrido na entrada, toda uma infra-

estrutura foi montada para manter a equipe no local. A construção de currais

para seus animais de carga, a presença das fogueiras para cozinhar as

refeições da equipe, o pisoteio e a introdução de vários materiais “estranhos”

ao ambiente cavernícola provavelmente provocaram profundas alterações na

comunidade para-epígea da entrada estudada. No entanto, houve uma

possível reestruturação desta comunidade ao longo dos mais de 150 anos que

decorreram desde então. É impossível definir o grau de reestruturação, uma

vez que não se sabe o que havia antes, mas a presença de uma comunidade

para-epígea e de suas relações ecológicas demonstra que ao menos há uma

recuperação funcional da entrada da caverna.

Vários estudos já evidenciaram como os sistemas cavernícolas

dependem dos ambientes epígeos para manter sua estrutura, principalmente

como fornecedores de recursos alimentares (Ferreira e Horta 2001, Ferreira e

Martins 2001, Souza-Silva 2003, Ferreira 2004). Apesar da grande importância

das entradas de cavernas como interface entre os ambientes epígeos e

hipógeos, influenciando no fluxo de nutrientes, na estrutura da comunidade

para-epígea e na estrutura da comunidade cavernícola como um todo, estudos

abordando de que maneira modificações no ambiente epígeo podem afetar as

zonas de entradas e suas respectivas comunidades ainda são muito escassos,

a maioria se restringindo a ambientes aquáticos (Gilbert et al. 1995, Gillieson e

Thurgate 1999, Neil 2004). Esta negligência com as entradas de caverna se

deve a várias razões como:

i) aplicação incorreta de pressupostos, assumindo, por exemplo, que

esta é uma região que pouco pode contribuir para a comunidade


84

hipógea, ou ainda, assumindo que, por ser uma zona de ecótone,

têm uma maior diversidade;

ii) dificuldade de se trabalhar em tais ambientes, uma vez que deixam

de ser ambientes estáveis e simplificados como o meio hipógeo,

considerado um laboratório ideal para estudos ecológicos (Culver

1982);

iii) maior interesse histórico nas espécies troglóbias, que tendem a se

distribuir em regiões mais distantes de entradas;

iv) maior interesse nas espécies do que nas relações entre elas e no

funcionamento do ecossistema.

As cavernas devem ser consideradas como uma unidade funcional,

composta por diferentes espécies, com diferentes graus de especialização e

que dependem de processos ecológicos (Ferreira 2004). Sob esta perspectiva,

estudos sobre as entradas de cavernas e suas respectivas comunidades para-

epígea são primordiais para quaisquer ações que visem à conservação e

mesmo o manejo de cavernas.

7 – Conclusões

Em relação às predições referentes às diferentes hipóteses envolvidas

neste estudo, conclui-se que:

– As entradas de caverna são ecótones entre os ambientes epígeos e

hipógeos, e possuem características ambientais e tróficas tanto intemediárias a

estes quanto características exclusivas. A relativa estabilidade ambiental,

quando comparada ao ambiente epígeo, e elevada disponibilidade de recursos


85

alimentares, quando comparada ao ambiente hipógeo, são características

intermediárias da região para-epígea.

– Existe uma comunidade para-epígea na entrada da Lapa do Mosquito,

composta por espécies exclusivas desta região e por espécies dos ambientes

adjacentes, com capacidades diferenciadas de explorar as características

desta região.

– A diversidade biológica na entrada da Lapa do Mosquito foi

intermediária aos ambientes adjacentes. No entanto, a casos onde a

diversidade nas entradas de cavernas pode ser inferior. Ainda não existem

casos relatados de entradas de caverna com diversidade biológica superior aos

ambientes adjacentes.

– Vários filtros foram identificados na entrada da Lapa do Mosquito.

Filtros ecológicos, como presença de espécies predadoras, e físicos, como

luminosidade, atuam em conjunto determinando a presença e distribuição das

populações de diferentes espécies.

– Os filtros presentes na entrada da Lapa do Mosquito atuam de forma

distinta sobre as diferentes espécies, podendo amplificar, absorver ou refletir as

espécies.


86

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100

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa do Mosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: Epígeo

Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

Aracnida

Aranae

- Aranae sp4 X

- Aranae sp6 X X

- Aranae sp11 X

- Aranae sp15 X

- Aranae sp19 X X

- Aranae sp27 X

- Aranae sp29 X

- Araneidae sp2 X X

- Araneidae sp3 X

- Araneidae sp4 X

- Araneidae sp6 X

- Araneidae sp9 X

- Araneidae sp10 X

- Araneidae sp11 X

- Araneidae sp12 X

- Araneidae sp13 X

- Agelenidae sp1 X

- Anyphenidae sp1 X

- Anyphenidae sp2 X

- Anyphenidae sp3 X

- Anyphenidae sp4 X

- Anyphenidae sp5 X

- Caponidae sp1 X

- Caponidae sp2 X

- Caponidae sp3 X

- Corinidae sp1 X

- Ctenidae sp1 X X X

- Ctenidae sp2 X

- Dipluridae sp1 X

- Dipluridae sp2 X

- Gnaphosidae sp1 X

- Gnaphosidae sp2 X

- Gnaphosidae sp3 X

- Gnaphosidae sp4 X

- Hahniidae sp1 X

- Hahniidae sp2 X

- Loxosceles similis X X X X

- Lycosidae sp1 X

- Lycosidae sp2 X

- Mimetidae sp1 X

- Oecobius navus X X X

- Oonopidae sp1 X X

- Oonopidae sp2 X X

- Oonopidae sp3 X X

- Oonopidae sp4 X

- Oonopidae sp5 X

- Oonopidae sp6 X

- Oonopidae sp7 X X


101


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

- Mesabolivar sp1 X X X

- Pholcidae sp2 (NI) X X X

- Pholcidae sp2 X

- Plato sp1 X

- Salticidae sp1 X X

- Salticidae sp2 X X

- Salticidae sp3 X

- Salticidae sp4 X

- Scytodidae sp1 X

- Scytodidae sp2 X

- Segestridae sp1 X

- Sparassidae sp1 X

- Synphitognathidae sp1 X

- Tetrablemmidae sp1 X X

- Tetrablemmidae sp2 X

- Tetrablemmidae sp3 X

- Tetragnathidae sp1 X

- Theridiidae sp1 X X X

- Theridiidae sp2 X X




- Theridiidae sp6 X

- Theridiidae sp7 X

- Theridiidae sp8 X

- Theridiidae sp9 X

- Theridiidae sp11 X


















- Theridiosomatidae sp3 X

- Theridiosomatidae sp5 X

- Thomisidae sp1 X

- Uloboridae sp1 X X


102


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

Pseudoescorpiones

- Pseudoescorpiones sp1 X X

- Pseudoescorpiones sp2 X


- Pseudoescorpiones sp4 X X


Acari

- Acari sp1 X X X

- Acari sp2 X X

- Acari sp3 X X

- Acari sp4 X X

- Acari sp5 X X

- Acari sp6 X X X

- Acari sp7 X X

- Acari sp8 X

- Acari sp9 X

- Acari sp10 X X

- Acari sp11 X

- Acari sp12 X

- Acari sp13 X

- Acari sp14 X

- Acari sp15 X

- Acari sp16 X

- Acari sp17 X

- Acari sp18 X

- Acari sp19 X

- Acari sp20 X

- Acari sp21 X

- Acari sp22 X

- Acari sp23 X

- Acari sp24 X

- Acari sp25 X

- Acari sp26 X

- Acari sp27 X

- Ornithodorus sp1 X

Opiliones

- Opiliones sp1 X X

- Opiliones sp2 X

- Opiliones sp3 X

- Opiliones sp4 X X

Palpigradi

- Eukoenenia sp1 X X

Crustacea

Ispoda

- Isopoda sp1 X X


103


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

- Isopoda sp2 X

Insecta

Coleoptera

- Carabidae sp1 X X

- Carabidae sp2 X

- Carabidae sp3 X

- Carabidae sp4 X

- Carabidae sp5 X

- Carabidae sp6 X

- Chrysomelidae sp1 X X

- Chrysomelidae sp2 X

- Coccinelidae sp1 X



- Curculionidae sp1 X

- Curculionidae sp2 X

- Driopidae sp1 X

- Driopidae sp2 X

- Driopidae sp3 X

- Dytiscidae sp1 X

- Elmidae sp1 X

- Histeridae sp1 X X

- Histeridae sp2 X

- Histeridae sp3 X

- Leptodiridae sp1 X

- Leiodidae sp1 X

- Nitidulidae sp1 X

- Platipodidae sp1 X X

- Pselaphidae sp1 X

- Pselaphidae sp2 X

- Pselaphidae sp3 X

- Pselaphidae sp4 X

- Pselaphidae sp5 X

- Pselaphidae sp6 X

- Pselaphidae sp7 X

- Ptilodactylidae sp1 X



- Scarabeidae sp1 X

- Scarabeidae sp2 X

- Scarabeidae sp3 X

- Scydmaenidae sp1 X



- Staphylinidae sp1 X



- Staphylinidae sp4 X X


104


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491











- Staphylinidae sp15 X X


















- Staphylinidae larva sp1 X

- Staphylinidae larva sp2 X

- Coleoptera sp1 X X

- Coleoptera sp2 X

- Coleoptera sp3 X

- Coleoptera sp4 X

- Coleoptera sp5 X

- Coleoptera sp6 X - Coleoptera sp7 X

- Col 18 HMPTRA??? X

- Coleoptera sp8 X

- Coleoptera sp9 X

- Coleoptera sp10 X

- Coleoptera sp11 X X

- Tenebrionidae larva sp1 X X

- Coleoptera larva sp2 X







105


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491



- Lampiridae larva sp1 X

Collembola

- Entomobryidae sp1 X X X

- Entomobryidae sp2 X X

- Entomobryidae sp3 X













- Sminthuridae sp1 X

- Sminthuridae sp2 X

- Poduridae sp1 X

- Poduridae sp2 X

- Poduridae sp3 X

Dermaptera

- Dermaptera sp1 X

Dictyoptera

- Dictyoptera sp1 X X X

- Dictyoptera sp2 X

- Dictyoptera sp3 X X

- Dictyoptera sp4 X

- Dictyoptera sp5 X X

- Dictyoptera sp6 X

- Dictyoptera sp7 X

- Dictyoptera sp8 X

- Dictyoptera sp9 X

Diplura

- Campodeidae sp1 X

- Diplura sp1 X X X

- Diplura sp3 X

- Diplura sp4 X

Diptera

- Culicidae sp1 X X

- Culicidae sp2 X


106


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

- Culicinae sp1 X X

- Culicinae sp2 X X

- Culicinae sp3 X X

- Dipetra sp1 X X

- Dipetra sp2 X X

- Dipetra sp3 X

- Dipetra sp4 X

- Dipetra sp5 X

- Dipetra sp6 X

- Dipetra sp7 X

- Dipetra sp8 X

- Dipetra sp9 X

- Dipetra sp10 X

- Dipetra sp11 X

- Dipetra sp12 X

- Dipetra sp13 X

- Dipetra sp14 X

- Dipetra sp15 X

- Diptera larva sp1 X X X

- Diptera larva sp2 X X



- Diptera larva sp5 X








- Dolichopodidae sp1 X

- Drosophilidae sp1 X X X

- Loncheidae sp1 X X

- Lutzomia sp1 X X X

- Milichiidae sp1 X X X

- Mycethophilidae sp1 X X X

- Mycethophilidae sp2 X

- Mycethophilidae sp3 X

- Phoridae sp1 X X X

- Phoridae sp2 X X

- Phoridae sp3 X

- Phoridae sp4 X

- Psychodidae sp1 X X X

- Sarchophagidae sp1 X

- Tipulidae sp1 X X

- Tipulidae sp2 X

- Trichoceridae sp1 X

Ephemeroptera


107


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

- Ephemeroptera sp1 X

Heteroptera

- Heteroptera sp1 X X

- Heteroptera sp2 X X

- Heteroptera sp3 X

- Heteroptera sp4 X

- Heteroptera sp5 X

- Heteroptera sp6 X

- Heteroptera sp7 X

- Heteroptera sp8 X

- Heteroptera sp9 X

- Heteroptera sp10 X



- Ploiaridae sp1 X

- Ploiaridae sp2 X

- Ploiaridae sp3 X

- Ploiaridae sp4 X

- Zelurus sp1 X X X X

Homoptera

- Cicadellidae sp1 X X

- Cicadellidae sp2 X




- Homoptera sp1 X

- Homoptera sp2 X

- Homoptera sp3 X

- Homoptera sp4 X

- Homoptera sp5 X

- Homoptera sp6 X

- Membracidae sp1 X

Hymenoptera

- Apidae sp1 X

- Braconidae sp1 X X

- Formicidae sp1 X

- Formicidae sp2 X X





- Formicidae sp7 X

- Formicidae sp8 X

- Formicidae sp9 X

- Formicidae sp10 X

- Formicidae sp11 X


108


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

- Formicidae sp12 X


- Formicidae sp14 X

- Formicidae sp15 X

- Formicidae sp16 X

- Formicidae sp17 X

- Formicidae sp18 X

- Formicidae sp19 X

- Formicidae sp20 X

- Formicidae sp21 X

- Formicidae sp22 X

- Formicidae sp23 X

- Formicidae sp24 X

- Formicidae sp25 X

- Formicidae sp26 X

- Formicidae sp27 X


- Formicidae sp29 X

- Formicidae sp30 X

- Formicidae sp31 X

- Formicidae sp32 X

- Formicidae sp33 X

- Formicidae sp34 X


- Formicidae sp37 X

- Formicidae sp38 X

- Formicidae sp39 X

- Formicidae sp40 X

- Formicidae sp41 X

- Formicidae sp42 X

- Formicidae sp43 X

- Formicidae sp44 X

- Formicidae sp45 X

- Formicidae sp46 X

- Formicidae sp47 X

- Formicidae sp48 X

- Hymenoptera larva sp1 X

- Hymenoptera sp1 X X X

- Hymenoptera sp2 X

- Hymenoptera sp3 X

- Hymenoptera sp4 X

- Hymenoptera sp5 X

- Hymenoptera sp6 X

- Hymenoptera sp7 X

- Hymenoptera sp8 X

- Hymenoptera sp9 X

- Hymenoptera sp10 X

- Hymenoptera sp11 X

- Mymaridae sp1 X


109


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

Isoptera

- Isoptera sp1 X X

- Isoptera sp2 X X

Lepidoptera

- Lepidoptera larva sp1 X

- Lepidoptera larva sp2 X X



- Lepidoptera larva sp5 X X








- Lepidoptera sp1 X X

- Lepidoptera sp2 X

- Lepidoptera sp3 X

- Microlepidoptera sp1 X

- Microlepidoptera sp2 X

- Noctuidae sp1 X X

- Noctuidae sp2 X

- Tineidae larva sp1 X X X X

- Tineidae larva sp2 X

- Tineidae sp1 X X X

- Tineidae sp2 X

- Tineidae sp3 X

Neuroptera

- Myrmeleontidae sp1 X

Orthoptera

- Acrididae sp1 X X

- Ensifera sp1 X X

- Endecous sp1 X X

- Ensifera sp2 X

- Grylacridiidae sp1 X

Psocoptera

- Lyposcelidae sp1 X X

- Lyposcelidae sp2 X

- Lyposcelidae sp3 X

- Pseudocaecilidae sp1 X X



- Pseudocaecilidae sp4 X

- Pseudocaecilidae sp5 X


110


Taxa Interno 1-131 132-287 288-491

- Psocoptera sp1 X X X

- Psocoptera sp2 X X


- Psocoptera sp4 X X X

- Psocoptera sp5 X



- Psocoptera sp8 X

- Psocoptera sp9 X

- Psylipsocidae sp1 X X X

- Psylipsocidae sp2 X X X

Thysanoptera

- Thysanpotera sp1 X

- Thysanpotera sp2 X

Diplopoda

- Pyrgodesmida sp1 X

- Polydesmida sp1 X

- Polydesmida sp2 X

- Polydesmida sp3 X

- Polyxenida sp2 X

- Spirobolida sp1 X X

- Spirostreptida sp1 X X X

- Polyxenida sp1 X X

Chilopoda

- Chilopoda sp1 X

- Chilopoda sp2 X

- Chilopoda sp3 X

- Geophilomorpha sp1 X X

- Geophilomorpha sp2 X

- Geophilomorpha sp3 X

- Lithobiomorpha sp1 X

Symphyla

- Symphyla sp1 X

- Symphyla sp2 X

Pauropoda

- Pauropoda sp1 X

- Pauropoda sp2 X

Plathyelminthes

- Planaria sp1 X

Oligochaeta

- Oligochaeta sp1 X

Hirudinea

- Hirudinea sp1 X

entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade entre...

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