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BRUNO DE SOUZA MAGGI

COLORAÇÃO E SELEÇÃO SEXUAL EM Tropidurus hispidus

Natal/RN

2017

2

BRUNO DE SOUZA MAGGI


Tese apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Ecologia da

Universidade Federal do Rio Grande

do Norte, para obtenção do título de

Doutor.

Orientador: Prof. Gabriel Côrrea

Costa

Natal/RN

2017

3

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de

Biociências – CB

Maggi, Bruno de Souza.

Coloração e seleção sexual em Tropidurus hispidus / Bruno de Souza Maggi. -

Natal, 2017.

83 f.: il.

Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de

Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.

Orientador: Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa.

1. Escolha da fêmea - Tese. 2. Competição entre machos - Tese. 3. Dicromatismo -

Tese. 4. Lagarto - Tese. I. Costa, Gabriel Corrêa. II. Universidade Federal do Rio

Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 591.5

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Título: Coloração e seleção sexual em Tropidurus hispidus

Autor (a): Bruno de Souza Maggi

Data da defesa:30 de agosto de 2017

Banca examinadora:

________________________________

Adrian Antônio Garda

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - RN

_____________________________________

Daniel Marques de Almeida Pessoa


__________________________________

Daniel Oliveira Mesquita

Universidade Federal da Paraíba - PB

_________________________________

Miguel Fernandes Kolodiuk

Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Rio Grande do Norte -

RN

_________________________

Gabriel Corrêa Costa


5

Aos meus filhos

Heitor e Bia

“eu te amo até a lua...ida e volta”.

(Sam MC Bratney)

6

Agradecimentos

São muitos a agradecer! Agradeço ...

-As minhas crias, Heitor e Bia. Ser pai não é um mar de romantismo, são muitas mudanças

e indagações, mas uma coisa é certa eles me trazem paz, esperança e amor, me fazem ser uma

pessoa melhor, obrigado meus amores.

-Aos meus pais (Alberto Maggi, Romildo e Paula F. Batista), por me apoiarem nessa

jornada da vida.

-Aos meus irmãos (Bianca, Brenno e Leo), por serem do jeito que são, por sermos do jeito

que somos. Quando crianças, brincamos e brigamos muito. O tempo passou, deixamos as brigas

e hoje nos apoiamos muito.

-A minha linda esposa (Ingrid), por todos os bons momentos e por continuar me

aguentando, por embarcar nas minhas aventuras, mas por sua companhia e carinho desses 10 anos

juntos.

-Ao meu filho felino, Filho, por todo o seu carinho e companheirismo.

-Aos amigos que cultivei nas várias fases da minha vida e que tornaram cada fase

inesquecível: Infância: Paulo Herôncio, Petronio, Alcides, Evilme, Moises, Michel, Herlon,

Magno. Caíco: Riri, Isaac, Lidi, Dani, Viti, Dan, Lena. Babilônicos: Luís Eugênio (gaúcho),

Jefferson (Bob Jeff), Pedro (Harry Potter), Jorge (Bradock), Anibal (Rapnibal), Marcelo (Ney),

Paulo (Gargamel), Hemerson (Cabeça de castanha), Thiago (Manja), BL e Humberto (Betina).

UFRN: Miguel, Lúcio, Fabão, Juanpi, Adrian, Felipe, Tales, Carol, Tritão... obrigado.

-Ao meu orientador, por ter se tornando um exemplo a ser seguido, um cara foda,

compreensível, presente, cuidadoso e otimista. Sua principal contribuição na minha vida, além

dos ensinamentos, foi me resgatar do limbo que me encontrava, obrigado por tudo mesmo.

-A todos os meus professores.

-Ao CNPq.

- Ao IFRN.

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RESUMO

Nesta proposta esperamos resolver as seguintes questões: 1. existe diferenças na coloração entre

machos e fêmeas de Tropidurus hispidus? 2. as fêmeas utilizam características da coloração para

escolher parceiros? 3. a coloração dos machos prediz o resultado de disputas em contextos

agonísticos? Tropidurus hispidus Spix (1825) a maior espécie do grupo Torquatus. Os lagartos

desse gênero são diurnos, extremamente abundantes, heliófilos, forrageadores senta-e-espera,

territoriais, ocorrendo predominantemente em formações abertas. Utilizamos um

espectrofotômetro para mensurar as variáveis de cor e uma modelagem visual, utilizando os dados

de sensibilidade visual do lagarto Podarcis mularis. Estes dados foram usados para responder a

primeira questão. Para responder as questões 2 e 3 realizamos dois experimentos controlados, no

qual pareamos os machos pelo tamanho. No primeiro, de escolha dos machos pelas fêmeas, dois

machos foram colocados em um terrário dividido em três partes, cada macho ficava em um

compartimento e não tinham contato visual entre eles e a fêmeas no outro compartimento com

total acesso visual aos dois machos. Para o segundo, de interações agonísticas entre machos, os

animais foram colocados em um terrário durante 30 min e neste período foram registrado todos

os comportamento para determinar os vencedores em cada rodada. Primeiramente, as variáveis

de cor foram usadas para diferenciar machos de fêmeas. Nossos primeiros resultados mostraram

claramente que T. hispidus exibe dicromatismo sexual e que este é percebido por conspecífico.

Das onze áreas do corpo usadas para comparar machos e fêmeas, nove mostraram diferenças

significativas. Para a região dorsal e cabeça, o croma vermelho é a variável que mais discrimina

machos de fêmeas. Já para a região ventral da coxa, cloaca, flanco, barriga e garganta o brilho é

a que melhor distingue machos de fêmeas. Para a base da cauda a matiz é o que melhor discrimina

os sexos?. Ainda, o croma UV na região ventral da base da cauda, também distingue os sexos. A

modelagem visual mostrou que essas diferenças são percebidas por outro lagarto, confirmando os

dados de espectrofotometria. No experimento de escolha pelas fêmeas a região e a variável que

melhor discriminaram escolhidos e não escolhidos, foram, respectivamente ventral da coxa e

croma 8. Para o experimento de competição entre os machos as regiões barriga e colar, bem como

as variáveis croma azul, 3 e 8, melhor discriminaram vencedores e perdedores. Isso nos mostra

que a diferença entre machos e fêmeas vão além das descritas na literaturas e que a coloração tem

um papel importante na competição inter e intrasexual. Com isso esperamos ter contribuído para

uma melhor compreensão da evolução do design do sinal e como agem a seleção intra- e

intersexual neste processo.

Palavras chave: Escolha da fêmea, competição entre machos, dicromatismo, lagartos e

América do Sul.

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ABSTRACT

In this study our goals were to address the following issues: Are there differences in

coloration between males and females of Tropidurus hispidus? Do females use color traits

to choose between mates? Does male coloration predict the outcome of agonistic

encounters? Tropidurus hispidus Spix (1825), the larger species of the Torquatus group.

Tropidurus are diurnal, extremely abundant, heliophiles, sit-and-wait foragers, and

territorial lizards occurring predominantly in open areas. We used a spectrophotometer to

measure color variables and visual modeling using visual sensitivity data for Podarcis

mularis. This data was used to answer the first question. To answer questions 2 and 3 we

performed two controlled experiments with size-paired males. First, we conducted a

female mate-choice experiment where males were placed in a terraria enclosure with three

separated parts. We assigned each male to a compartment in which they did not have

mutual visual contact. Next, we assigned females to the third compartment that enabled

visual contact to both the males. The second experiment consisted of an agonistic

interaction set up where we placed a pair of males in a single terraria enclosure for 30

min. During the experiment period we recorded behavioral displays in order to determine

winners of each trial. Separately, we used color variables to differentiate males from

females. Our first results clearly showed that T. hispidus exhibits sexual dichromatism

and that it is perceived as conspecific. Of the eleven areas of the body used to compare

males and females, nine showed significant differences. For the dorsal region and head,

the red chroma is the variable that most discriminates males from females. While for the

ventral region of the thigh, cloaca, flank, belly and throat the glow is the one that best

distinguishes males from females. For the base of the tail the tint better discriminates. The

UV chroma in the ventral region of the tail base also distinguishes the sexes. The visual

modeling showed that these differences are likely perceived by other lizards, confirming

spectrophotometry data. In the experiment of choice by the females the region and the

variable that discriminated best chosen and not chosen were respectively thigh ventral

and chroma 8. For the competition experiment between the males the belly and collar

regions, as well as the blue, 3 And 8 chroma variables, better discriminated winners and

losers. This shows us that the difference between males and females goes beyond those

described in literatures and that coloring plays an important role in inter and intra-sexual

competition. With this we hope to have contributed to a better understanding of the

9

evolution of the signal design and how the intra- and intersexual selection act in this

process in T. hispidus.

Keywords: female mate choice, male competition, coloration, lizards, South America.

APRESENTAÇÃO

A tese será apresentada em formato de manuscrito científico, distribuídos em dois

capítulos. Tendo uma base teórica geral dos artigos apresentada na introdução geral. Em

seguida, serão apresentados os dois capítulos e por último conclusões gerais.

10

SUMÁRIO

1. Introdução Geral-------------------------------------------------------11

2. Objetivos----------------------------------------------------------------14

3. Referências-------------------------------------------------------------15

4. Primeiro Manuscrito---------------------------------------------------19

4.1. Introdução----------------------------------------------------------22

4.2. Material e métodos------------------------------------------------26

4.3. Resultados----------------------------------------------------------31

4.4. Discussão------------------------------------------------------------37

4.5. Referências---------------------------------------------------------40

4.6. Anexo----------------------------------------------------------------49

5. Segundo Manuscrito---------------------------------------------------51

5.1. Introdução-----------------------------------------------------------53

5.2. Material e métodos-------------------------------------------------56

5.3. Resultados-----------------------------------------------------------62

5.4. Discussão------------------------------------------------------------69

5.5. Referências--------------------------------------------------------- 74

5.6. Anexo--------------------------------------------------------------- 81

6. Considerações finais--------------------------------------------------- 84

11

Introdução geral

A seleção sexual foi primeiramente proposta por Darwin em 1871 para explicar

os caracteres fenotípicos que aparentemente não conferiam nenhuma vantagem

adaptativa aos indivíduos que os apresentavam. Darwin argumentou que, embora estas

características não contribuíssem para uma maior aptidão na “luta pela sobrevivência”,

serviriam para aumentar a taxa de reprodução desses indivíduos. Foram propostos, então,

dois mecanismos que buscavam explicar a seleção desses caracteres. A seleção

intrasexual, que consiste em um confronto direto entre indivíduos do mesmo sexo (luta),

onde o mais forte vence e consegue acasalar com o sexo oposto; e a seleção intersexual,

que consiste igualmente na competição entre indivíduos do mesmo sexo, geralmente os

machos, para atraírem a atenção e terem a preferência de indivíduos do sexo oposto, os

quais têm um papel ativo selecionando os parceiros sexuais com que vão acasalar. Estes

dois mecanismos são ainda hoje reconhecidos como os dois motores da seleção sexual

(Bradbury e Davies, 1987; Andersson, 1994, Irschick et al. 2008).

Entender o papel da seleção natural e sexual é importante para a compreensão da

evolução dos ornamentos na comunicação inter e intrasexual. Cada espécie passa por

diferentes pressões de seleção, levando a dois possíveis cenários. O primeiro, no qual a

pressão de seleção natural é mais forte, ex. Predação, as espécies seriam mais crípticas e

consequentemente machos e fêmeas mais parecidos, já em um contexto no qual a seleção

sexual é mais intensa, as espécies tenderiam a ser mais conspícuas (Husak et al., 2006;

Millar et al. 2006). Esta diferença na coloração entre machos e fêmeas é chamada de

dicromatismo sexual. Este balanço de forças pode favorecer a diferenciação entre machos

e fêmeas, sendo os machos mais conspícuos do que as fêmeas (Ekanayake et al, 2016).

Manifestações empíricas de seleção intra e intersexual geralmente têm focado apenas em

um limitado número de características fenotípicas como, por exemplo, tamanho do corpo,

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tamanho de arma, coloração, ou certos displays. O método geral para testar se uma

característica masculina funciona como um sinal de competição entre machos é a busca

de uma conexão entre a variabilidade do caractere sinalizador (forma, tamanho, cor) e o

sucesso do portador durante a interação agressiva (Stapley e Whiting, 2006) e/ou sucesso

de acasalamento (Loyau et al., 2005).

Ao considerar a competição entre machos, os ornamentos masculinos podem

desempenhar o papel de indicadores da habilidade de combate ou dominância (Stapley e

Whiting, 2006; Whiting et al., 2006). Os custos associados aos caracteres que têm

importância na competição entre machos são muito diversos. Os custos de manutenção

podem surgir quando outros machos demonstram níveis elevados de agressão contra

indivíduos com caracteres mais intensos ou quando o aumento da conspicuidade provoca

uma piora na eficácia do forrageamento (Grether, 1997) ou um maior risco de predação

(Zuk e Kolluru, 1998; Kotiaho, 2001). Os custos de elaboração surgem principalmente a

partir dos fatores limitantes da síntese, como os níveis elevados de testosterona

imunossupressiva necessários para a coloração intensa de melanina, que sinaliza agressão

em várias espécies (Jawor e Breitwisch, 2003). Este custo faz com que os sinais sejam

honestos, pois somente indivíduos com alta qualidade conseguiriam suportar as

consequências da conspicuidade.

Contudo, existem poucos estudos que investigam a relação entre a variação da

característica e o desempenho ecologicamente relevante, especialmente da que está

diretamente relacionada com a competição entre os machos (Bauwens et al., 1995;

Brandt, 2003; Perry et al., 2004; Peterson e Husak, 2006; Zajitschek et al., 2012), bem

como da escolha de parceiros (Bajer, 2010). Além disso, há ainda menos informações

sobre como formas discretas dos ornamentos no mesmo sexo se diferenciam em suas

estratégias de acasalamento durante a seleção sexual, embora haja algumas evidências de

13

que diferentes tipos de coloração apresentem diferentes adaptações para diversos hábitats

ou diferentes fases do ciclo de vida (Ahnesjo e Forsman, 2006; Unsicker et al., 2008). É

importante completar as informações geradas em experimentos clássicos de interações

agonísticas entre machos e escolha de parceiros.

Vários estudos tem relacionado as características da cor à qualidade do indivíduo

(Gray, 1996 e McGraw, 2006). O exemplo mais conhecido desse mecanismo é a coloração

baseada em carotenoides (cores amarela, laranja e vermelha). Os carotenoides não podem

ser sintetizados e os animais precisam ingeri-los por meio de uma dieta especial, por isso

sua produção é custosa e pode representar um sinal honesto de qualidade individual

(Pryke et al., 2007).

Mesmo a seleção sexual sendo um tema bastante estudado (Anderson, 1994),

pouco se sabe sobre os mecanismos e padrões de seleção sexual em répteis, apesar da

variedade de ornamentos, comportamentos e sinais químicos (López e Martín 2005;

Kopena et al. 2009; Martín e López 2009). Ainda, a maioria desses trabalhos foram

realizados com espécies europeias. Muitos destes estudos analisaram alguns aspectos da

seleção sexual: como coloração e escolha da fêmea (Bajer et al. 2010), luta entre machos

e coloração (Bajer et al., 2011). A nossa proposta pretende integrar os diferentes aspectos

da seleção sexual (inter e intrasexual) na distinção entre os sexos, tendo como proxy a

variação de coloração em machos, associando as mesmas às características dos grupos

experimentais (vencedor e perdedor; escolhido e não escolhidos). Para isso usaremos

como modelo o Tropidurus hispidus (Spix, 1825), uma espécie de lagarto Neotropical do

grupo T. torquatus (Rodrigues, 1987). É o maior lagarto do grupo, apresentado

dimorfismo sexual, no qual os machos são maiores que as fêmeas e apresentam manchas

pretas na região ventral, próximo à cloaca (Rodrigues, 1987). Esses animais são

territoriais (Sales et al. 2011) e machos e fêmeas são muito parecidos para nossa

14

percepção, sendo desta forma um ótimo modelo para entender a evolução dos ornamentos

e estratégias reprodutivas.

Objetivo

Testar se machos e fêmeas de T. hispidus diferem em relação as características de

coloração e se a coloração dos machos é um possível sinal utilizado pelas fêmeas como

critério de escolha e pelos machos em interações agonísticas.

Objetivos específicos, Hipóteses e Predições

1. Avaliar se machos e fêmeas são diferentes com relação as características da

coloração em T. hispidus;

I. A cor é um proxy para sinalizar diferenças nas pressões de seleção.

• Diferenças na coloração entre machos e fêmeas são resultados do balanço

de forças da seleção natural (predação) e seleção sexual.

2. Investigar se a variação de cor pode prever o sucesso durante a competição entre

machos de T. hispidus.

I. A cor é um proxy para prever resultados de disputas entre machos.

• Machos mais escuros (menor refletância) vencem mais disputas. Cores

mais escuras estão associadas à melanina que resultada da ação da

testosterona no organismo, logo machos mais escuros são mais agressivos.

3. Analisar se a escolha das fêmeas está associada a variação de cor em T. hispidus.

I. As fêmeas escolhem machos mais vistosos.

• A maioria da literatura mostra que as fêmeas de lagartos? preferem machos

de coloração mais intensa, uma vez que esta característica sinaliza para

fêmeas qualidades importantes para aumentar seu fitness.

15

Referências Introdução Geral

Ahnesjo, J. e Forsman, A. 2006. Differential habitat selection by pygmy grasshopper

color morphs; interactive effects of temperature and predator avoidance. Evolutionary

Ecology 20: 235-257.

Andersson, M. 1994. Sexual Selection. Princeton: Princeton University Press.

Bajer, K., Molnár, O., Török, J.e Herczeg, G. 2010. Female European green lizards

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Bajer, K., Molnár, O., Török, J. e Herczeg, G. 2011. Ultraviolet nuptial colour determines

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Bauwens D., Garland T., Castilla A. M., Vandamme R. 1995. Evolution of sprint speed

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Bradbury, J. W. e Davies, N.B. 1987. Relative roles of intra- and intersexual selection. In

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Darwin, C. 1871. The Descent of Man and Selection in Relation to Sex. London: John

Murray.

Ekanayake, K.B. Wseton, M.A., Nimmo, D.G., Maguire, G.S., Endler, J.A. e Kupper, C.

2016. The bright incubate at night: sexual dichromatism and adaptive incubation

division in an open–nesting shorebird. Proceedings Royal Society London B 282:

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Husak, J.F., Fox, S.F., Lovern, M.B. e Van Den Bussche, R.A. 2006. Faster lizards sire

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Irschick, D. J., Meyers, J. J., Husak, J. F., Le Galliard, J. F. 2008. How does selection

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19

1º MANUSCRITO

DICROMATISMO SEXUAL CRÍPTICO EM Tropidurus hispidus (TROPIDURIDAE)

Bruno de Souza Maggi; Gabriel Corrêa Costa

Laboratório de Ecologia, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio

Grande do Norte, Natal, Brazil

* Autor correspondente: Bruno de Souza Maggi

Laboratório de Ecologia

Departamento de Ecologia - Centro de Biociências

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil

fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]

20

Resumo

O dicromatismo sexual é a diferença entre machos e fêmeas em relação à

coloração, sendo resultado do balanço de forças entre a seleção natural e a seleção sexual.

A seleção natural favorece indivíduos mais crípticos, por apresentarem uma maior taxa

de sobrevivência em ambientes onde a pressão de predação é forte. Já a seleção sexual

seleciona indivíduos mais conspícuos, uma vez que indivíduos mais vistosos deixam mais

descendentes. Existe uma tendência para que machos sejam mais conspícuos que fêmeas

e isso é resultado de um balanço entre as pressões de seleção inter e intrasexual. Na

literatura há uma tendência para o estudo do dicromatismo em espécies conspícuas como

resultado do nosso viés visual. Poucas pesquisas foram feitas com espécies no qual esta

diferença é pouco perceptível aos nossos olhos. Para este trabalho usamos um método

objetivo (espectrofotometria) e modelagem visual utilizando a sensibilidade visual de um

conspecífico para testar a existência dicromatismo sexual críptico em Tropidurus

hispidus. Nossos resultados mostram que claramente há dicromatismo. Nas onze áreas do

corpo usadas para comparar machos e fêmeas, nove mostraram diferenças significativas.

Para a região dorsal, o croma vermelho é a variável que mais discrimina machos de

fêmeas, enquanto para a região ventral o brilho é o que melhor distingue machos de

fêmeas. Além do brilho, o croma UV na região ventral da base da cauda também distingue

machos de fêmeas. A modelagem visual mostrou que essas diferenças são percebidas no

sistema visual dos lagartos. De uma forma geral machos e fêmeas de Tropidurus hispidus

não apresentam muito cromatismo, sendo animais mais acromáticos, com coloração mais

escura, isso é confirmado por nossos dados de refletância bem como pela modelagem

visual, mostrando que o contraste acromático é melhor percebido pelo co-específico.

Mostramos que diferenças entre machos e fêmeas em T. hispidus vão além da nossa

percepção visual.

21

Palavras-chaves: modelagem visual, coloração em lagarto, seleção sexual e

espectrofotometria.

22

Introdução

A coloração dos animais é um importante elemento na comunicação inter- e intra-

sexual em diferentes grupos (Darwin, 1859; Zahavi e Zahavi, 1997) como por exemplo:

borboletas (Kemp, 2007; Robertson, 2005), peixes (Grether, 2000; Siebeck, 2004),

anfíbios (Summers et al., 1999; Bell e Zamudio, 2013), répteis (LeBas e Marshall, 2000;

Bajer et al., 2010), aves (Andersson et al., 1998; Bennett et al., 1996; Hunt et al., 1997;

Hunt et al., 1999) e mamíferos (Caro, 2005). Nos últimos anos pesquisas com coloração

em animais têm ganhado destaque (Stuart-Fox et al. 2004; Chen et al. 2012), mostrando

que os sinais de coloração são usados para diferentes formas de comunicação, tais como:

sinalizar dominância, manter territórios, atrair e cortejar possíveis parceiros, agrupar

indivíduos (Endler, 1992) e expressar, de uma forma geral, a qualidade dos indivíduos

(Andersson, 1994).

Muitas dessas espécies apresentam dicromatismo sexual, que seria uma diferença

na coloração entre machos e fêmeas, resultante de um balanço entre as forças de seleção

natural e seleção sexual. De modo geral, quando a pressão de seleção natural (em especial

a predação) é maior, as espécies são mais crípticas, e quando a seleção sexual é mais forte

as espécies são mais conspícuas (Endler, 1983; Macedonia, Brandt e Clark, 2002; Husak

et al., 2006; Millar et al. 2006). Este balanço de forças pode favorecer a diferenciação

entre machos e fêmeas, sendo os machos geralmente mais conspícuos do que as fêmeas

(Soler e Moreno, 2012). Isso é resultado do sistema de acasalamento de cada espécie

onde, em geral, as fêmeas escolhem seu parceiro. Porém existem exceções, onde a fêmea

é mais colorida que o macho (Heinsohn, Legge e Endler, 2005).

Em lagartos, muitos grupos apresentam dicromatismo sexual como, por exemplo,

espécies da família Agamidae (Stuart-Fox et al. 2004), do gênero Anolis (Nicholson,

2007), da família Chamaleonidae (Robinson, 1978), lagartos de colarinho da espécie

23

Crotaphytus collaris (Macedonia et al. 2004) e em Cnemidophorus ocellifer (Lisboa et

al. 2017). Todos esses grupos apresentam uma característica em comum: os machos são

facilmente distinguidos das fêmeas por possuírem uma coloração bastante distinta e

perceptível na visão humana. Não obstante, muitas espécies de lagartos não possuem

dicromatismo aparente e machos e fêmeas apresentam colorações muito parecidas para

visão humana. Ainda, devido a diferenças nos sistemas visuais de lagartos e humanos é

possível que essas espécies de fato apresentem diferenças marcantes entre machos e

fêmeas. O dicromatismo sexual pode ser bem mais comum do que se pensa e a baixa

estimativa desse fenômeno pode estar atrelada às limitações da percepção humana

(Cuthill et al., 1999; Eaton, 2005; Chen, 2012).

Pouco se sabe sobre o sistema de sinalização por cor em espécies onde machos e

fêmeas são mais parecidos e não apresentam grandes contrastes na coloração. Uma forma

de resolver este problema é utilizar modelagem visual para simular como um lagarto

enxergaria um outro co-específico, uma vez que os sistemas visuais de várias espécies já

são conhecidos (Loew et al. 2002, Bowmaker et al 2005, Fleishman et al 2011 e Martin

et al. 2015). Poucos estudos tem utilizado modelagem visual para o estudo da coloração

em lagartos (Leal e Fleishman, 2004; Chan et al. 2009; Macedonia et al. 2009; Pérez i de

Lanuza et al. 2013; Marshall e Stevens, 2014; Mclean et al. 2014; Martin et al. 2015;

Whiting et al. 2015). Esta abordagem traz grande vantagem, pois permite uma melhor

aproximação de como os lagartos enxergam um conspecífico.

Conhecer as diferenças na coloração entre machos e fêmeas é uma informação

básica para entender como os sistemas de comunicação por cor evoluíram. Estas novas

informações podem ser fundamentais na compreensão da função de cada componente da

coloração na comunicação inter- e intra-específica. Em Urosaurus ornatus, por exemplo,

machos mais brilhosos defendem seus territórios mais agressivamente (Thompson e

24

Moore, 1991). Em Lacerta agilis, os machos com manchas verdes mais distintas têm

maior probabilidade de vencer combates (Olsson, 1992).

Diferenças na coloração entre morfos estão associadas a comportamentos e táticas

reprodutivas (Sinervo et al., 2000). Em Lacerta viridis fêmeas usam a cor para escolher

seus parceiros (Bajer et al., 2010). Nesta mesma espécie, Molnar et al. (2013) mostraram

uma correlação negativa entre a carga parasitária e o brilho da garganta e barriga, e em

Molnar et al. (2011) os lagartos que apresentavam mais alto croma UV mostraram pior

condição corporal ou estado de saúde. Por outro lado, em Sceloporus virgatus, lagartos

com brilho mais intenso apresentam melhor condição corporal (Weiss, 2006). No cágado

Trachemys scripta os indivíduos com manchas vermelhas mais brilhantes apresentaram

melhor condição corporal e melhor resposta imune (Polo-Cavia et al. 2013). Isto mostra

o quão complexas são as relações entre os diferentes componentes da cor e as várias

informações associadas, sendo um importante sinal para entender como as diferentes

pressões de seleção agiram em diferentes contextos para a evolução da coloração em

lagartos.

Neste trabalho utilizamos como modelo o lagarto Tropidurus hispidus (Spix,

1825), uma espécie de distribuição uniforme e aparentemente contínua nas áreas de

Caatinga do nordeste do Brasil. Ocorre também em áreas de dunas e restingas da costa,

em várias localidades no agreste, no domínio florestal atlântico, em localidades do

Cerrado, em áreas de contato com outros biomas, e em todas as formações abertas do sul

da Amazônia até a Argentina (Rodrigues, 1987). Os lagartos desse gênero são diurnos,

abundantes, heliófilos, forrageadores senta-e-espera, territoriais e ocorrem,

predominantemente, em formações abertas (Rodrigues, 1987; Huey e Pianka, 1981; Sales

et al. 2011). Tropidurus hispidus é a espécie de maior tamanho corporal do gênero e

apresenta dimorfismo sexual, com machos maiores que as fêmeas (Rodrigues, 1987;

25

Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro e Freire, 2011). É uma espécie que não apresenta muitos

contrastes em sua coloração, apenas tons de castanho, cinza, marrom e preto. Os animais

são crípticos em seus ambientes, sendo mais difícil a visualização quando estão imóveis,

bem como a distinção entre os sexos, quando os indivíduos são do mesmo tamanho. Esta

aparente falta de contraste na coloração, entre machos e fêmeas, é puramente baseada na

percepção humana e o que propomos neste trabalho é uma forma mais objetiva de

quantificar se existem diferenças perceptíveis entre machos e fêmeas, tomando-se como

base a própria visão do lagarto.

Não existem trabalhos que buscaram entender, de forma objetiva, o ornamento de

cor no gênero Tropidurus, que compreende um conjunto de 15 espécies endêmicas da

América do Sul (Sena, 2015), mas apenas os trabalhos de descrição e revisão do grupo

(Rodrigues, 1987). Em dois estudos com as espécies Tropidurus semitaeniatus e

Tropidurus torquatus, nos quais se avaliou a variação da cor para duas regiões do corpo,

perceptíveis a nossa visão (ventral da coxa e aba anal em machos) observou-se que esta

variação vai do amarelo, em indivíduos mais jovens, ao amarelo com preto e totalmente

preto à medida que os indivíduos vão ficando mais velhos. Os autores sugerem que esta

variação está relacionada à maturidade e ao reconhecimento sexual, resultado de seleção

sexual (competição entre os machos ou escolhas pelas fêmeas; Ribeiro et al.,2010 e Pinto

et al., 2005). Para T. torquatus apenas machos com manchas ventrais pretas tinham bons

territórios e um grande número de fêmeas (Pinto, 1999). Esta associação entre padrão de

cor e dominância também foi vista em outros lagartos como Urosaurus ornatus, no qual

os machos mais escuros eram dominantes (Zucker, 1989).

Neste estudo, nós fizemos a primeira diferenciação da coloração entre machos e

fêmeas para Tropidurus hispidus, uma espécie do grupo Tropidurus torquatus, utilizando

para isso espectrofotometria e modelagem visual para um conspecífico. Uma possível

26

hipótese para essas diferenças é que elas foram selecionadas para melhorar a comunicação

entre os indivíduos do mesmo sexo e do sexo oposto, sendo um canal privado de

comunicação, um sinal eficiente na comunicação inter e intrasexual, mas não percebido

por predadores.

Metodologia

Os animais foram capturados em janeiro de 2016, na região do Seridó, Município

de Caicó (6° 58’ 42,75” S e 37° 17’ 93,84” W), no estado do Rio Grande do Norte, Brasil.

Essa região se encontra dentro do bioma Caatinga, caracterizado por vegetação

hiperxerófila arbóreo-arbustiva, com estrato herbáceo apenas nas estações chuvosas e

trechos de vegetação densa bem conservada (Varela-Freire, 2002). O clima é semiárido

quente e seco (Ab’Saber, 1974), com chuvas de convecção ocorrendo em uma curta

estação chuvosa com predominância nos meses de março a maio, cujos índices de

precipitação variam entre 500 e 700 mm/ano. As temperaturas médias anuais variam de

28º C a 30º C no decorrer do ano, as mínimas variam de 17º C a 20º C (Varela-Freire,

2002). A estação seca ocorre de junho ou julho a dezembro ou janeiro, havendo

ocorrência de frentes frias nos meses de agosto a outubro. A umidade relativa do ar varia

de 30 a 50% nos meses de seca e de 50 a 70% nas estações chuvosas.

O método de coleta utilizado foi o laço, este foram feitos de nylon e vara de pesca,

capturamos um total de 79 indivíduos, sendo 31 fêmeas e 48 machos. Após captura os

espécimes foram mantidos no Laboratório de Ecologia Terrestre da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte (UFRN), em terrários de vidro (70 x 40 x 40 cm) com areia e

vários abrigos. A temperatura do laboratório variou de 22 a 25°C durante a noite e de 27-

32°C durante o dia e mantivemos um regime de luz 12:12 claro/escuro. Fontes de água

foram oferecidas sem restrição e os lagartos foram alimentados, com seis a oito larvas de

27

Tenebrio molitor, três vezes por semana. As larvas foram enriquecidas com minerais e

vitaminas a cada seção de alimentação. Após a coleta dos dados os animais foram

liberados nas áreas próximas da sua área de captura.

Morfometria

O dimorfismo sexual em Tropidurus hispidus é bem conhecido (Rodrigues, 1987;

Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro e Freire, 2011). Porém, para testar a associação entre cor e

traços morfológicos, nós medimos tamanho do corpo e tamanho da cabeça. Estas estão

associadas à habilidade de luta, dominância, sucesso de acasalamento em machos

(Salvador e Veiga, 2001; Perry et al. 2004; Jenssen, DeCourcy e Congdon, 2005; Huyghe

et al., 2005) e quantidade de ovos em fêmeas (Fitch, 1970). As seguintes variáveis

morfológicas foram mensuradas para todos os indivíduos: comprimento rostro-cloacal,

comprimento da cabeça (da ponta do focinho até o início da abertura do ouvido), largura

da cabeça (no ponto mais largo), altura da cabeça (no ponto mais alto), tamanho da cauda

(da cloaca a ponta da cauda), largura e altura do corpo (no ponto mais alto e mais largo),

comprimento das patas anteriores e posteriores (no ponto mais distante do corpo a

inserção no corpo). Todas as medidas foram feitas com paquímetro digital com precisão

de 0,1 mm. O peso corporal foi medido com uma balança digital com precisão de 0,01 g.

Espectrofotometria

As variáveis de cor foram registradas utilizando uma sonda de fibra óptica (R400-

7- UV-VIS, Ocean Optics, Dunedin, FL) acoplada a um espectrofotômetro USB4000 –

UV – VIS portátil (Ocean Optics), referenciada por uma superfície plana padrão de

espectralon, com base em um padrão certificado de refletância branca difusa de 99%, e

conectada a um computador portátil. A sonda foi montada em um suporte que possibilitou

28

a tomada de leituras a partir de uma área oval de 3 mm, a uma distância constante de 3

mm da superfície. O fim do suporte da sonda tubular foi cortado em um ângulo de 90

graus de forma que a iluminação permanecesse em 90 graus em relação à superfície e que

a refletância fosse medida sempre no mesmo ângulo, seguindo protocolos estabelecidos

em outros estudos (Endler, 1990; Stuart-Fox et al. 2003; Molina-Borja et al., 2006).

As medições foram realizadas no laboratório, sob luz artificial (DH2000-BAL,

Ocean Optics), imediatamente após a calibração do sistema em claro e escuro. Os lagartos

foram mantidos em um tanque com uma área de termorregulação sob uma lâmpada de

calor por pelo menos 15 min antes das medições. As refletâncias foram medidas após os

lagartos terem atingido sua temperatura corporal ideal, determinada após deixar o animal

livre para termorregulação em um gradiente de temperatura. Cada espectro tomado teve

uma média de três leituras para cada uma das onze regiões do corpo (cabeça - Hea, dorso

lateral - Dla, dorso - Dor, dorso da coxa - Dth, dorso da base da cauda - Dtb, garganta -

Thr, barriga - Bel, flanco - Fla, ventre da coxa - Vth, cloaca - Clo e ventre da base da

cauda - Vtb Figura 1).

Utilizamos o pacote do R “pavo” (Maia et al. 2013 ), para derivar medidas

tradicionais de intensidade espectral, para o brilho (B2 brilho médio = média da

refletância sobre todos os comprimentos de onda), matiz (H1 = comprimento de onda no

pico de refletância, H2 = comprimento de onda na máxima inclinação negativa do

espectro e H4 = Calculado para a região do comprimento de onda correspondente ao

vermelho) e saturação [S1.UV, S1.violeta, S1.azul, S1.verde, S1.amarelo, S1.vermelho =

croma calculado para cada segmento específico, calculado pela divisão da soma dos

valores de refletância das regiões de interesse (ex. De λ a para λ b) pela refletância total

e S8 = Diferença relativa entre as refletâncias máxima e mínima dividido pelo brilho

médio do espectro], cada variável desta são importante componentes da cor e comumente

29

utilizadas na literatura (Endler, 1990; Macedonia et al., 2002, Maia et al. 2013).

Utilizamos a faixa de comprimento de onda de 300 a 700 nm, o comprimento de onda na

faixa do infravermelho foi excluído por não haver evidências que os lagartos enxerguem

nesse comprimento (Looew et. al. 2002).

Figura 1: Regiões do corpo do animal onde foram mensurados os dados

espectrofotométricos. Hea = cabeça, Dla = dorso lateral, Dor = dorso, Dth = dorso da

coxa, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Bel = barriga, Fla = flanco, Clo = aba anal,

Vth= ventral da coxa e Vtb = ventral da base da cauda.

Modelagem Visual

Para saber se as diferenças na coloração em T. hispidus são perceptíveis pelo

sistema visual dos lagartos fizemos uma modelagem visual, por região do corpo. Por não

existirem trabalhos de sensibilidade visual para o gênero Tropidurus, utilizamos como

modelo os dados de sensibilidade visual de Podarcis muralis, já que o sistema visual dos

visão dorsal visão ventral

30

lagartos é bastante conservado (Martin et al. 2015) . Todas as análises

espectofotométricas foram feitas com pacote “pavo”. Nós utilizamos no modelo um

iluminante local, este foi medido, utilizando-se um cabo de fibra óptica acoplado a um

espectrofotômetro sem fonte de luz, está foi posicionada a 90 graus em relação ao solo

virada para o céu em um dia sem nuvens as 11h e 53 min, e assumimos a absoluta captura

quântica e ruído neural, o qual é ideal para contrastar cores de distância cromática

(Vorobyev and Osorio 1998; Maia et al. 2013). Utilizamos o modelo para medir distância

Euclidiana cromática (DS) e acromática (DL) entre os sexos (Vorobyev and Osorio 1998).

Tanto a distância cromática quanto a acromática são expressas em JNDs – “just noticeable

differences”, que indicam como dois espectros são distinguidos pelo sistema visual

modelado. Considerando o espaço visual do receptor, consideramos que valores de JNDs

abaixo de 1, não são distinguíveis, entre 1 e 3 são percebidos apenas sob condições ótimas

de iluminação e acima de 3 são bem percebidos (ver Siddiqi et al. 2004). Cada espectro

de uma determinada região do macho foi comparado com o mesmo espectro da mesma

região da fêmea para produzir a distância cromática e acromática, com um total de 1488

comparações cromáticas e acromáticas intersexual, por região do corpo.

Análise Estatística

Para testarmos se as variáveis da cor (B2, H1, H2, H4, S1.UV, S1.Violeta,

S1.Azul, S1.Verde, S1.Amarelo, S1.Vermelho e S8) diferem entre os sexos, cada ponto

do corpo do macho foi comparado com o mesmo ponto no corpo da fêmea. Para

atendermos aos pressupostos das análises, todas as variáveis contínuas foram

transformadas para a escala Z (Zar, 1998) e retiramos todas as variáveis com correlações

acima de 85%. Para testar nossas predições, aplicamos uma Mancova por parte do corpo,

utilizando como variável resposta as variáveis de cor, como variável preditora o sexo e

31

como co-variável o tamanho do corpo. Definimos tamanho como sendo uma medida

isométrica das variáveis de tamanho (ver Mesquista et al. 2006), seguindo o procedimento

descrito por Somers (1986). Para as partes do corpo que apresentaram diferenças

significativas entre os sexos (p<0,05) utilizamos uma análise discriminante linear (ADL)

baseada no método de classificação de máxima probabilidade para identificar quais

variáveis de cor melhor discriminam o sexo em T. hispidus. Este método gera uma

combinação de variáveis canônicas que maximizam a probabilidade de as observações

designarem corretamente aos grupos pré-determinados, no nosso caso, sexo. Estes dados

foram validados utilizando um método de validação cruzada (“stepclass”) do pacote

“klaR” no programa R, versão 3.3.1 (citação do R). Utilizamos 100 rodadas de validações

para obter a taxa de acerto do modelo, e identificar, dentre as variáveis de cor, a que

melhor discrimina o sexo.

Resultados

Analisando as curvas de refletâncias por parte do corpo observamos que machos

e fêmeas são muito parecidos em relação ao perfil geral da curva. As áreas de maior

refletância estão entre 600 e 700 nm, próximo do vermelho, com um pico de refletância,

entre 300 e 400 nm, na região do UV. Estas curvas não apresentam picos bem destacados,

o que caracterizaria um maior cromatismo. Para cloaca, ventral da coxa, barriga, garganta

e flanco, as fêmeas apresentam, em média, uma maior intensidade de refletância (área

abaixo da curva). Já para o dorso, cabeça e base da cauda os machos são mais intensos.

Para a região ventral da base da cauda, os machos refletem mais na faixa do UV e as

fêmeas são mais intensas na faixa do vermelho entre 600 e 700 nm (Figuras 2 e S1).

32

Figura 2. Curvas de refletância das quatro partes do corpo que mais

discriminaram machos (linha tracejada e cor azul) e fêmeas (linha continua e cor salmão).

A MANCOVA mostrou que nove das onze regiões do corpo apresentam diferença

na cor entre os sexos. As únicas regiões que não apresentaram diferenças foram as regiões

dorso lateral e dorsal da coxa (Tabela 1). Para a cabeça, dorso, flanco e barriga, a variação

da cor é explicada apenas pelo sexo. Para a região dorsal da coxa a variação da cor co-

variou com o tamanho, mas não diferiu entre os sexos. Para a base da cauda, o ventral da

coxa e a cloaca, a variação da cor é explicada pelo sexo e co-variou com o tamanho

(Tabela 1). A ADL mostrou que as partes mais discriminatórias, entre machos e fêmeas,

são o ventral da coxa (B2, percentual de acerto de 0,98), a cloaca (B2, percentual de acerto

de 0,96), além da cabeça e do dorso (S1.vermelho, percentual de acerto de 0,72 e 0,72).

Para a base da cauda, o matiz foi o que melhor discriminou (H2, 0,67). Garganta, flanco

b) Ventral da coxa

d) Ventral da base da cauda c) Dorso

33

e barriga foi o brilho quem melhor diferenciou os sexos (B2, percentual de acerto de 0,64,

0,65 e 0,69 respectivamente) e o UV foi o melhor discriminante para a região ventral da

base da cauda, com percentual de acerto de 0,67 (Tabela 2). Analisando as figuras 2 e S2,

observamos a sobreposição dos valores da discriminante, assim podemos dizer que há

uma maior probabilidade de os machos terem valores positivos e as fêmeas negativos.

Tabela 1. Resultado da Mancova para as diferentes variáveis de cor entre as diferentes

partes do corpo. Bel = barriga, Clo = cloaca, Dla = dorso lateral, Dor = dorso, Dth = dorsal

da coxa, Fla = flanco, Hea = cabeça, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Vtb = ventral

da base da cauda, Vth = ventral da coxa.

Partes do

corpo

Sexo Tamanho

Wilks’λ P Wilks’ λ P

Hea 0,730 0,001 0,843 0,089

Dla 0,885 0,179 0,871 0,121

Dor 0,472 < 0,001 0,860 0,143

Dth 0,910 0,562 0,779 0,022

Tba 0,785 0,026 0,729 0,003

Thr 0,805 0,014 0,801 0,012

Fla 0,814 0,037 0,901 0,377

Bel 0,752 0,002 0,908 0,321

Vth 0,140 < 0,001 0,760 0,002

Vtb 0,697 < 0,001 0,883 0,172

Clo 0,153 < 0,001 0,796 0,011

34

Tabela 2. Resultado da Análise Discriminante. Valores são os eixos que melhor

discriminaram machos de fêmeas. Partes do corpo: Bel = barriga, Clo = cloaca, Dor =

dorso, Fla = flanco, Hea = cabeça, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Vtb ventral da

base da cauda, Vth ventral da coxa. S1 e S8 são croma, B2 é o brilho médio e H1, H2 e

H4 são matiz. S1.violeta foi retirada por apresentar correlação acima de 85%. Em negrito

as variáveis que melhor discriminaram machos e fêmeas.

Variáveis de Cor Hea Dor Tba Thr Fla Bel Vth Vtb Clo

B2 -0,398 0,283 0,346 -0,525 -0,450 -1,107 -2,329 0,114 -1,864

S1.UV -0,849 326,073 -0,979 -2,971 -3,533 1,216 -0,223 -1,814 0,454

S1.azul 0,266 203,180 -0,822 -1,623 -2,747 0,665 -0,240 -0,989 -0,323

S1.verde – 133,724 – – – – – – –

S1.vermelho -1,445 357,818 -2,341 -3,193 -4,709 0,679 – -2,758 –

S8 – – 7,708 – – – -0,199 – -0,879

H1 -0,252 0,136 0,729 0,130 0,068 0,186 -0,139 0,874 0,251

H2 0,249 -0,279 0,437 0,358 0,219 0,294 0,121 -0,199 -0,004

H4 0,091 7,708 -0,066 – 0,864 – – – –

Percentual de

acerto 0,722 0,722 0,671 0,646 0,658 0,696 0,987 0,671 0,962

35

Figura 3. Gráfico de densidade da análise discriminante, mostrando a separação entre

machos e fêmeas.

A modelagem visual mostrou que o contraste acromático (Figura 4b) é melhor

percebido do que o contraste cromático (Figura 4a). Os dados, para todas as partes do

corpo, tanto o cromático quanto o acromático, estão em torno de 3, indicando que as

diferenças entre machos e fêmeas são perceptíveis no sistema visual dos lagartos. As

regiões do corpo com maior contraste cromático e acromático são a cloaca e ventral da

coxa. Para o contraste cromático mais de 75% dos dados estão entre: percebido em ótimas

condições de luz (JND entre 1 e 3) e percebido independente da condição de luz (JND

b) Ventral da coxa

c) Dorso d) Ventral da base da cauda

a) Cloaca

36

acima de 3). Para o contraste acromático, 75% dos dados então acima de 3, mostrando

que esta diferença, para todas as partes do corpo, é bem percebida (Figura 4).

Figura 4. Boxplot com mediana, primeiro, segundo e terceiro quartis, valores máximos

e mínimos. Dados da modelagem visual em JNDs, para a visão do lagarto, das distâncias

de contrastes entre machos e fêmeas por parte do corpo; Bel = barriga, Clo = cloaca, Dor

= dorso, Fla = flanco, Hea = cabeça, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Vtb ventral da

base da cauda, Vth ventral da coxa; a = cromático e b= acromático (brilho). Em diferentes

faixas de detecção, dados na faixa branca não são perceptíveis, na cinza claro perceptível

em ótimas condições de luz e na cinza escuro perceptível pelo receptor.

37

Discussão

A ausência de picos bem definidos, nas curvas de refletância, indica que o

cromatismo é pouco evidente, os animais apresentam colorações pouco saturadas. Este

padrão é mais parecido com espécies que não apresentam dicromatismo, como a ave João

de Barro (Furnarius rufus albogularis, Diniz et al. 2016) ou para outra espécie de ave

em que foram analisadas apenas as manchas melânicas, como Poecile atricapilla

(Mennill et al. 2003). Diferentemente, em espécies que têm ornamentos elaborados

(conspícuos), as curvas apresentam vários picos bem definidos, como nos lagartos

Crotaphytus collaris e Lacerta (Timon) lepida (Macedonia et al., 2004 e Fonte et al.

2009). Este dicromatismo em T. Hispidus é resultado do balanço de forças entre seleção

sexual e natural (Macedonia, Brandt e Clark, 2002; Husak et al., 2006; Millar et al. 2006).

As diferenças na coloração em T. hispidus podem ter sido selecionadas para

reforçar a comunicação intra e intersexual, como uma forma de sinalizar qualidade.

Segundo Butler et al. (2011) as medidas de croma, matiz e brilho são boas preditoras da

quantidade de carotenoide no tegumento de aves, e este tem sido considerado um sinal

honesto pois somente indivíduos com alta qualidade acumulam níveis elevados dessa

substância no seu tegumento (Gray, 1996 e McGraw, 2006). O croma vermelho está

relacionado ao pigmento carotenóide (Hamilton et al., 2013) e vem sendo associado a

dominância (Healey, et al. 2007). Enquanto o croma UV tem ganhado destaque

recentemente na literatura, como um importante componente estrutural da cor (Fonte et

al., 2009).

Vários trabalhos têm mostrado a relação do UV na condição corporal (Monar et

al., 2012), UV e escolha de parceiros (Bajer et al., 2010), UV e dominância (Bajer et al.

2011). O UV não é percebido pelo sistema visual humano, mas vários artigos mostram

38

que os lagartos conseguem enxergar essa faixa do espectro, sendo um canal de

comunicação privado para a espécie (Loew et al. 2002, Bowmaker et al 2005, Fleishman

et al 2011 e Martin et al. 2015). O brilho vem sendo relacionado a carga parasitária

(Monar et al., 2013), condição corporal (Weiss, 2006), resposta imune (Polo-Cavia et al.

2013) e defesa de território (Thompson e Moore, 1991).

As duas manchas melânicas têm papel importante, tanto na avaliação do oponente,

e como critério de escolha pelas fêmeas. Estudos sugerem que as manchas melânicas

estão associadas ao reconhecimento do sexo (Cooper e Burns 1987), termorregulação

(Clusella Trullas et al. 2007), resposta imune (Ducrest et al. 2008), agressividade (Horth,

2003 e Zucker, 1989) e sucesso reprodutivo (Sinervo e Lively, 1996). Pinto (1999),

trabalhando com T. torquatus, observou que apenas grandes machos apresentavam

manchas ventrais negras, e estes tinham bons territórios e um grande número de fêmeas.

A modelagem visual nos confirma a diferença entre machos e fêmeas, mostrando

que diferenças na coloração entre os sexos são percebida pelo sistema visual dos lagartos.

Tanto o contraste cromático quanto o acromático são percebidos, mas o contraste

acromático, que está relacionado ao brilho é mais perceptível. Isto corrobora os dados das

variáveis físicas do espectrofotômetro, que mostram a ausência de picos bem definidos,

o que caracterizaria um maior cromatismo (Fonte et al. 2009). Também confirma a

descrição de Rodrigues (1987) que caracteriza a coloração de T. Hispidus em tons de

castanho, cinza e preto. A espectrofotometria junto com a modelagem visual nos mostrou

a complexidade do ornamento de cor e a limitação do sistema visual humano em perceber

mais precisamente as diferenças entre os sexos em T. hispidus, indo além das descritas

por Rodrigues (1987).

O dicromatismo sexual é resultado do balanço de forças de seleção natural

(predação) e seleção sexual (Millar et al. 2006). Mostramos que T. hispidus apresenta

39

dicromatismo sexual, mas a forma dos espectros, que apresentam cores pouco saturadas,

similares ao substrato, faz com que estes animais apresentem tons escuros, indicando uma

possível estratégia para evitar predadores (Endler, 1984). Lanuza (2013) observou para

os lagartos do Velho Mundo da família Lacertidae, que na região ventral há uma

predominância de cores com comprimentos de ondas longos e na região lateral de

comprimento de onda curto. Neste caso, as três regiões, ventral, lateral e dorsal,

predominam cores de comprimento de onda longo, indicando que os regimes de pressão

de seleção natural e sexual são diferentes do encontrado por Peréz e Lanuza (2013) para

lagartos Lacertidae. Destacamos a importâcia de um metodo mais eficiente em detectar

sutis diferenças, não percebida por nós, mas próxima as realidade destes animais,

permitindo avanço dos conhecimentos do ornamento de cor nesta espécie. São necessárias

mais pesquisas com espécies onde o dicromatismo não é tão percebido por nós, para

diminuir os vieses da nossa visão, bem como confirmar se esse padrão se repete para

outras espécies. Não podemos afirmar que estas diferenças, entre machos e fêmeas, na

cor em T. hispidus tenham as mesmas funções citadas acima.

Nossos resultados levantam hipóteses para o desenvolvimento de pesquisas que

busquem relacionar coloração e comportamentos reprodutivos, bem como coloração e

performance no contexto de seleção sexual, sendo necessárias novas pesquisas com

experimentos controlados para testar cada uma destas possibilidades, mas é um forte

indício de que este dicromatismo tenha sido selecionado para melhorar a comunicação

visual entre machos-machos, machos-fêmeas e fêmeas-fêmeas em T. hispidus. Com os

dados desse trabalho, agora temos as informações iníciais para testar o papel de cada

atributo da coloração na evolução do sistema de comunicação visual em T. hispidus.

40

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49

Anexos

Material Suplementar

Figura S1. Curvas de refletância de macho (linha tracejada) e fêmea (linha continua) por parte do

corpo.

50

Figura S2. Gráfico de densidade da análise discriminante, mostrando a separação entre

machos e fêmeas. Em a = ventral da base da cauda, b = garganta, c = base da cauda, d =

garganta, e = flanco.

51

2º MANUSCRITO


Bruno de Souza Maggi; Gabriel Corrêa Costa

Laboratório de Ecologia, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio

Grande do Norte, Natal, Brazil

* Autor correspondente: Bruno de Souza Maggi

Laboratório de Ecologia

Departamento de Ecologia - Centro de Biociências

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil

fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]

mailto:[email protected]

52

Resumo

A seleção sexual foi primeiramente proposta por Darwin para explicar os caracteres

fenotípicos que aparentemente não conferiam nenhuma vantagem adaptativa aos indivíduos que

os apresentavam. Darwin argumentou que, embora estas características não contribuíssem para

uma maior aptidão na “luta pela sobrevivência”, serviriam para aumentar a taxa de reprodução

desses indivíduos. Darwin propôs dois mecanismos para explicar essas características. O primeiro

consiste na luta entre indivíduos do mesmo sexo (seleção intrasexual) e o segundo na competição

entre indivíduos do mesmo sexo, geralmente os machos, para atraírem a atenção e terem a

preferência de indivíduos do sexo oposto, os quais têm um papel ativo selecionando os parceiros

sexuais com que vão acasalar (seleção intersexual). Tendo como base a seleção sexual e seus

mecanismos, esperamos resolver os seguintes problemas: a coloração dos machos influencia a

escolha das fêmeas e explica o resultado das disputas entre machos de Tropidurus hispidus Spix

(1825)? Com isso, pretendemos ter uma melhor compreensão da evolução do design de sinal e

das estratégias reprodutivas, bem como entender como age a seleção intra e intersexual neste

processo. Para tanto, medimos com um espectrofotômetro a coloração de machos e comparamos

esses resultados com o de dois experimentos controlados: disputa entre machos e escolha dos

machos pelas fêmeas. Os machos foram pareados, para retirar o efeito do tamanho aceitamos uma

diferença de até 3 mm entre eles. Nossos resultados mostram que as regiões da barriga e do colar

discriminam vencedores e perdedores e que as variáveis que melhor explicam estas diferenças

foram o croma azul, croma 8 e croma 3. Para a escolha das fêmeas, apenas a região ventral da

coxa discriminou, entre escolhidos e não escolhidos, e a variável que melhor explicou esta

diferença foi o croma 8. Desta forma podemos inferir que a coloração tem papel importante na

comunicação intra e intersexual, podendo ser um possível sinal da qualidade dos machos. É

preciso novas pesquisas experimentais para entender a direção das pressões de seleção intra e

intersexual nesta espécie.

Palavras-chaves: Competição intra e intersexual, cor, lagartos, Brasil

53

Introdução

Os ornamentos são o resultado do balanço das forças de seleção natural e sexual

(Endler, 1983). Darwin (1859) foi um dos primeiro a explicar que caracteres

extravagantes poderiam trazer alguma desvantagem para indivíduos que os expressassem.

No entanto, eram importantes características na determinação da hierarquia social

(disputa entre machos) e para atrair parceiros (escolha pelas fêmeas), e isso resultaria em

um maior sucesso reprodutivo. A coloração do corpo é um desses ornamentos usados

pelas espécies para reconhecimento, comunicação intrasexual, coorte e escolha de

parceiros (Burtt, 1979). O conhecimento sobre a coloração como sinal em contextos de

seleção sexual tem sido bastante ampliado nos últimos anos (Bell e Zamudio, 2012;

Ekanayake et al, 2016; Molnár et al., 2016). Porém, poucos estudos foram feitos com

espécies Sul Americanas (Lisboa et al., 2017) e principalmente em espécies com

ornamentos discretos.

Em espécies de vertebrados a coloração, embora tratada como algo simples, é na

realidade resultado da interação de múltiplas camadas de células que frequentemente

contem múltiplos pigmentos e características estruturais (Grether et al., 2004). A camada

mais externa de células é formada por xantóforos e eritróforos que apresentam como

pigmentos os carotenoides e pteridinas, estes absorvem a luz em comprimento de ondas

curtas. A camada do meio é formada por iridofóros, com paletas cristalinas que refletem

a luz, dando tons metálicos e brilho. Já a camada mais interna é formada por melanóforos

que contém melanina e absorvem luz em todos os comprimentos de onda (Fig. 1)

(Bagnara et al., 1968; Grether et al., 2004). Assim, qualquer mudança simples em um

destes componentes pode alterar a produção da cor. Desta forma, temos um sistema

complexo resultado do balanço das pressões de seleção natural e sexual.

54

Figura 1. Unidade de cromatóforos da derme, mostrando como as diferentes camadas de

células interagem para produzir a cor (adaptado de Grether et al., 2004).

Para que o ornamento de cor seja um sinal, com importante função na seleção

sexual, ele precisa ser detectado, de forma clara, por um receptor. Essa comunicação, ao

ser estabelecida, gera uma mudança no comportamento do receptor que acarreta

benefícios para ambos. Logo, sinalizador e receptor não são selecionados

independentemente e estão funcionalmente relacionados, influenciando a evolução um do

outro, como sugere a teoria do “Sensory drive”, onde sistema e condições sensoriais são

guiados evolutivamente para uma direção (Endler e McLellan, 1988; Endler, 1992).

Vários trabalhos têm mostrado que para um sinal ser confiável é preciso existir algum

custo na sua produção e manutenção (Zahavi, 1975, 1977).

Os pigmentos responsáveis pela coloração são custosos para o indivíduo, seja pela

aquisição e incorporação, como carotenoides e pterinas (Svensson e Wong, 2011), seja

pela produção pelo próprio organismo, como melanina (Jawor e Breitwisch, 2003) ou,

ainda, através de microestruturas celulares como as paletas responsáveis pelo brilho, UV,

azul e iridescência (Prum, 2006). Os custos desses sinais tem sido comprovados quando

55

animais que expressam intensamente essas características mais comumente se envolvem

em conflitos agonísticos (Whiting et al., 2006), sofrem maior risco de predação (Kotiaho,

2001), ou experimentam uma diminuição da eficiência do seu sistema imune (Jawor e

Breitwisch, 2003).

Em lagartos, os resultados dessas expressões de cor se apresentam, em muitas

espécies na forma de dicromatismo sexual, onde machos e fêmeas diferem em algum

aspecto da coloração (Font et al., 2009; Peréz-Lanuza e Font, 2013). Isso é resultado de

diferentes pressões sobre os sexos, podendo um ou ambos serem ornamentados. Quando

isto acontece é possível que exista escolha mútua e/ou competição entre fêmeas (Lebas,

2006; Lisboa et al., 2017). Um dos balanços dessas pressões são as insígnias de “status”

que estão associadas à qualidade dos seus portadores. Em Lacerta m. monticola (Martın

e Lopez, 2007) há um aumento na agressão direta entre machos com insígnias parecidas,

já as fêmeas usam a cor como critério de escolha do parceiro. Um outro exemplo são as

manchas melânicas de Tropidurus torquatus, que estão relacionadas à maturidade e ao

reconhecimento sexual (Pinto et al., 2005), podendo estar também associadas à

dominância em seus territórios (Pinto, 1998).

A espécie Tropidurus hispidus apresenta dicromatismo sexual (capitulo I) que,

apesar de pouco perceptível por nós, se expressa em várias regiões do corpo entre machos

e fêmeas, principalmente onde existem manchas melânicas. Para essa espécie não

sabemos se a coloração dos machos é um possível sinal para outros machos e/ou fêmeas.

Em Lacerta viridis e Ameivula ocellifera fêmeas escolhem machos com mais alta

refletância do croma UV (Bajer et al. 2010, e Lisboa et al. 2017). A cor pode estar

associada a vários fatores, como força de mordida (Huyghe et al. 2009), condição coporal

(Healey e Olsson, 2009), escolha de parceiro (Lebas e Marashall, 2000), qualidade do

56

território (Molnar et al., 2016), carga parasitária (Molnar et al., 2013) e competição entre

machos (Bajer et al., 2011).

Entendendo que a coloração é um importante ornamento utilizado por várias

espécies animais na comunicação inter e intrasexual, nós comparamos dados de coloração

de machos de T. hispidus de dois experimentos: escolha pelas fêmeas (escolhidos e não

escolhidos) e competição entre machos (vencedores e perdedores). Nosso objetivo foi

tentar entender se a coloração funciona como um possível sinal utilizado pelas fêmeas

como critério de escolha e pelos machos para avaliação do seu oponente. Em T. hispidus

a coloração é caracterizada por tons de preto, marrom e cinza (capitulo I). Este padrão de

coloração está associado à produção de testosterona (Heij et. al., 2011) e à agressividade

(Badyaev e Hill, 2000). Logo, esperamos que machos com menor refletância (mais

escuros) vençam mais lutas e sejam escolhidos pelas fêmeas. Nesta espécie, os machos

são territoriais (Sales et al. 2011), e portanto estabelecer e manter território é uma

habilidade importante para o sucesso de acasalamento (Andersson, 1994), de modo que

qualquer sinal que aumente esse sucesso e/ou diminua esses custos poderia ser

evolutivamente selecionado.

Metodologia

Os animais foram capturados em dezembro de 2015, na região do Seridó,

Município de Caicó (6° 58’ 42,75” S e 37° 17’ 93,84” W), que se localiza a 280 km da

capital do Estado do Rio Grande do Norte, Brasil. Esse período foi escolhido por

corresponder aos meses que antecedem os picos de com maior atividade reprodutiva, que

são Janeiro e Fevereiro (Ribeiro et al., 2012). Essa região está inserida no bioma Caatinga,

caracterizada por vegetação do tipo arbóreo-arbustiva, com estrato herbáceo apenas nas

estações chuvosas e trechos de vegetação densa (Varela-Freire, 2002). O clima é do tipo

57

quente e seco (Ab’Saber, 1974), com chuvas de convecções ocorrendo em uma curta

estação chuvosa nos meses de março a maio, cujos índices de precipitações variam entre

500 e 700 mm/ano. As temperaturas médias anuais variam entre 28ºC a 30º C no decorrer

do ano (Varela-Freire, 2002). A estação seca se distribui de junho ou julho a dezembro

ou janeiro. A umidade relativa do ar varia de 30 a 50% nos meses de seca e de 50 a 70%

nas estações chuvosas.

Para esse trabalho, o método de coleta utilizado foi o laço, construído com nylon

e uma vara de pesca. Após captura os espécimes de T. hispidus foram mantidos em sacos

individuais para impedir uma possível interação entre eles e transportados para o

laboratório de ecologia terrestre da Universidade Federal do Rio Grande do Norte

(UFRN). No laboratório, foram mantidos separados em caixas plásticas (41 x 28 x 12 cm,

comprimento, largura e altura, respectivamente) com areia e abrigo. As caixas foram

envoltas com papel para evitar previas avaliações por contato visual antes do

experimento. Para evitar a proliferação de fungos e outros agentes que pudesse prejudicar

os animais, a limpeza dos recintos ocorria duas vezes por semana. A iluminação era

realizada com lâmpada terrário Repti Glo 5.0 Tropical Full Spectrum (Exo Terra, Rolf C.

Hagen Inc., Holm, Germany). Em laboratório, a temperatura foi mantida entre 22 a 25 °C

durante a noite e 27 a 32 °C durante o dia, com regime de luz de 12:12 claro/escuro.

Fontes de água foram oferecidas Ad libtum e os lagartos eram alimentados três vezes por

semana, com seis a oito larvas de Tenebrio molitor. As larvas foram enriquecidas com

minerais e vitaminas a cada seção de alimentação. Este projeto foi submetido ao comitê

de ética da UFRN, o qual recebeu autorização, processo número 040/3013. Após a coleta

dos dados os animais foram soltos nos locais onde de captura.

Espectrofotometria

58

Os dados de refletância foram registradas utilizando uma sonda de fibra óptica

(R400-7- UV-VIS, Ocean Optics, Dunedin, FL) acoplada a um espectrofotômetro

USB4000 – UV – VIS portátil (Ocean Optics) equipado com uma fonte de luz DH – 2000

– BAL e conectada a um computador portátil. A sonda coleta valores de reflectância de

300 a 700 nm, e foi mantida a uma distância constante de 3 mm e um ângulo de 90º graus

da superfície (Endler, 1990; Stuart-Fox et al. 2003; Molina-Borja et al., 2006).

A refletância foi calculada relativa a uma referência branca difusa (WS-1-SL

Spectralon Reflectance Standard, Ocean Optics, Inc.) e referência negra (sem entrada de

luz) usando SpectraSuite software (Ocean Optics, Inc.). Foram utilizadas três leituras para

calcular uma média de reflectância por parte do corpo e usamos estas como variáveis

separadas durante as análises.

As medições foram realizadas no laboratório, sob luz artificial, imediatamente

após a calibração do sistema em claro e escuro. Os lagartos foram mantidos em um

terrário, uma área de termoregulação sob uma lâmpada de calor por pelo menos 15 min

antes das medições. As reflectâncias foram medidas após os lagartos terem atingido sua

temperatura corporal ideal, determinada através de um termopar. As regiões do corpo a

serem medidas foram cabeça, dorso lateral, dorso, dorso da coxa, dorso da base da cauda,

garganta, barriga, flanco, ventre da coxa, cloaca e ventre da base da cauda.

Utilizamos o pacote “pavo” dentro do software R, versão 3.3.1, para derivar

medidas tradicionais de intensidade espectral, para o brilho (B1, B2 e B3), matiz (H1, H2,

H3, H4 e H5) e saturação (S1.UV, S1.azul, S1.violeta, S1.amarelo, S1.verde,

S1.vermelho, S2, S3, S4, S5, S6, S7, S8, S9, S10). Para detalhes das definições das

variáveis ver material suplementar (Tabela S3) (Endler, 1990; Macedonia et al., 2002;

Maia et al., 2013). O comprimento de onda na faixa do infravermelho e abaixo do

59

ultravioleta foram excluídos por não haver evidências que os lagartos enxerguem nesse

comprimento (Loew et. al., 2002).

Competição entre machos

Com este experimento verificamos a associação entre grupos de machos

vencedores e perdedores com as características de coloração em T. hispidus. Para isso

utilizamos 46 machos e 23 fêmeas. Para separar o efeito do tamanho do corpo, pareamos

machos com diferença máxima de CRC (comprimento rostro-cloacal) de até 3 mm. Para

evitar o efeito do inimigo íntimo, no qual machos vizinhos exibem pouca agressão quando

comparados a machos de territórios não adjacentes (López e Martín, 2002; Husak, 2004),

levamos em consideração o local de captura do indivíduo para formar as díades. Estas

foram feitas estabelecendo uma distância mínima de 50 metros entre os locais de captura

dos machos. Esta distância é considerada bem conservativa, uma vez que a espécie irmã

ecologicamente similar, Tropidurus torquatus, tem tamanho de território em média de

32,7 m2 durante o período reprodutivo (Ribeiro et al. 2009). Realizamos um total de 23

ensaios dos quais 3 foram descartados por falta de interação.

Os ensaios foram realizados em terrários de vidro (40 x 80 x 40 cm de

comprimento, largura e altura, respectivamente) com temperatura e umidade ambiente e

condições normais de luz. Esses apresentavam divisórias opacas removíveis no meio e

entre as divisórias colocamos uma rocha que era aquecida com lâmpada incandescente de

60 w até atingir a temperatura entre 35º e 40ºC. Próximo da temperatura de 37ºC, que foi

a preferida por T. hispidus (capitulo I), colocamos uma fonte de recurso a ser disputada,

para estimular a competição. Cada macho foi colocado em um dos compartimentos do

terrário de forma aleatória. Isto acontecia 10 minutos antes do início da observação, para

que houvesse aclimatação. Após esse período as divisórias eram retiradas e os animais

60

interagiam por 30 min. Todos os ensaios foram gravados em “slow motion” 120 f/s, com

câmera Sony action Cam HDR – AS15.

Após as gravações os vídeos foram analisados utilizando-se o programa “Griffin

VC” e cada vídeo foi visto duas vezes, focando em um animal por vez para evitar erros

na quantificação dos comportamentos. Entre ensaios subsequentes lavamos os terrários

com detergente para remover quaisquer estímulos químicos deixados pelos lagartos do

ensaio anterior. Caracterizamos o comportamento dos machos com base no nível de

displays agressivos (Bajer et al., 2011). Os comportamentos utilizados foram postura

agressiva (o indivíduo aproxima-se do competidor com as costas arqueadas, cabeça

abaixada e garganta inflada, obrigando o competidor a responder agressivamente ou a

fugir), abordagem (aproxima-se do competidor sem comportamento agressivo); recuo

(fugindo do competidor), mordida (animal morde partes do corpo do oponente), embate

físico (quando os dois interagem agonisticamente com contato físico). Estes

comportamentos foram quantificados em um “score”, a cada comportamento agressivo

somava-se um ponto a cada recuo retirava-se um ponto, ao final o animal com mais pontos

era considerado o vencedor (Garland et al., 1990).

Experimentos de preferência de fêmeas

Neste experimento verificamos a associar machos escolhidos e não escolhidos

com as características da coloração em T. hispidus. Os machos foram pareados de acordo

com seus CRCs, com uma diferença máxima de 3 mm. Realizamos 23 ensaios (com 46

machos e 23 fêmeas, mas descartamos 3 por falta de interesse das fêmeas). Os indivíduos

permaneceram separados em arenas com divisores em acrílico e permitiram que todo o

espectro de interesse (300-700 nm) fosse percebido. O compartimento das fêmeas

61

apresentava uma área neutra e duas de preferência. Os machos foram alocados

aleatoriamente entre os compartimentos do lado direito e esquerdo.

Todos os ensaios foram gravados em “slow motion” 120 f/s, com câmera Sony

action Cam HDR – AS15. Após as gravações os vídeos foram analisados e local da fêmea

foi observado a cada 10 minutos por 6 horas, resultando em 36 registros por experimento.

Os ensaios em que a fêmea foi observada na área neutra por mais de 50% do número total

de observações ou que não foi abordada por qualquer um dos machos pelo menos uma

vez, foram excluídos.

Análise Estatística

Para testarmos se as variáveis da cor, derivadas das medidas de refletâncias,

diferem entre os grupos experimentais (experimento1: disputa entre machos (vencedor e

perdedor); experimento 2: escolha das fêmeas (escolhido e não escolhido), cada parte do

corpo dos machos de um grupo foram comparadas com as mesmas partes do corpo dos

machos de um grupo diferente dentro do mesmo experimento. Para atendermos aos

pressupostos das análises, todas as variáveis contínuas foram transformadas para a escala

Z (Zar, 1998).

Construímos matrizes de correlações para cada parte do corpo e retiramos

correlações acima de 80%. Mesmo assim, as variáveis restantes ainda apresentaram

problemas de colinearidade. Então retiramos todas as variáveis com VIF acima de 3,3

(Kock e Lynn, 2012), mantendo as variáveis representativas de croma (S1.azul, S3, S4,

S8), brilho (B2) e matiz (H1, H2). Para testar nossas predições, aplicamos uma

MANOVA, por parte do corpo, utilizando como variáveis resposta os grupos

experimentais (vencedor e perdedor, escolhido e não escolhido) e como preditoras as

variáveis de cor. Para as partes do corpo que apresentaram diferenças significativas entre

62

os grupos (p < 0,05) utilizamos uma análise discriminante linear (ADL) baseada no

método de classificação de máxima probabilidade para identificar quais variáveis de cor

melhor discriminam vencedores e perdedores ou escolhidos e não escolhidos em T.

hispidus. Este método gera uma combinação de variáveis canônicas que maximizam a

probabilidade das observações designarem corretamente os grupos pré-determinados nos

experimentos. Estes dados foram validados utilizando um método de validação cruzada

(“stepclass”) do pacote “klaR” no programa R, versão 3.3.1 (Weihs et al. 2005).

Utilizamos 100 rodadas de validações para obter a taxa de acerto do modelo, e identificar,

dentre as variáveis de cor, a que melhor discrimina os grupos experimentais.

Resultados

Competição entre machos

Analisando as curvas de refletância por partes do corpo, observamos que o perfil

geral das curvas, entre os machos vencedores e perdedores, são parecidos (Figura 2A-C).

Para o dorso, ventral da coxa, colar (dorso lateral), e ventral da base da cauda, os machos

vencedores apresentam, em média, uma menor intensidade de refletância (Figuras 2 e

S2). Para barriga e garganta os machos vencedores apresentam maior intensidade na

região do UV e menor intensidade, quanto mais próximo do vermelho. Para as regiões da

cloaca, cabeça e base da cauda, os machos vencedores refletem mais. O flanco dos

vencedores é mais intenso na região do UV, enquanto na dorsal da coxa são mais intensos

no vermelho (Figuras 2 e S2).

63

Figura 2. Gráficos de refletância das principais partes do corpo de machos nos dois

experimentos: A, B e C disputa entre machos (vencedor: linha azul; perdedor: linha

vermelha); D, E e F, escolha das fêmeas (escolhido: linha azul; não escolhido: linha

vermelho).

Das onze regiões do corpo apenas o colar e a barriga apresentam diferença

significativa na cor entre vencedores e perdedores. A ADL mostrou que as partes mais

discriminatórias, entre vencedores e perdedores, são o colar (S1.azul e S3, percentual de

acerto de 0,73) e barriga (S8, percentual de acerto de 0,65) (Tabela 1 e 2). A região dorsal

da coxa, cloaca, base da cauda, cabeça, dorso, garganta, flanco, ventral da coxa e ventral

da base da cauda não diferiram entre vencedores e perdedores (Tabela 1). Analisando as

64

figuras 3A, 3B e 3C, as variáveis que melhor discriminam vencedores e perdedores foram

maiores nos perdedores, ou seja, quem perdeu tem maior croma azul, S3 e S8.

Tabela 1. Sumário da Manova para a disputa entre os machos das variáveis de cor entre

as diferentes partes do corpo.

Partes do corpo

Disputa entre machos

Wilks’λ P

Cabeça 0,74 0,26

Colar 0,64 0,03

Dorso 0,86 0,67

Dorsal da coxa 0,79 0,33

Base da cauda 0,83 0,53

Garganta 0,75 0,12

Flanco 0,87 0,80

Barriga 0,65 0,04

Ventral da coxa 0,71 0,11

Ventral da base da cauda 0,84 0,54

Cloaca 0,81 0,30

65

Tabela 2. Resultado da Análise Discriminante. Valores são os eixos que melhor

discriminaram machos de fêmeas. Partes do corpo: Barriga e Colar. S1, S3, S4 e S8 são

croma, B2 é o brilho médio e H1, H2 e são matiz. B1, B3, S1.violeta, S1. Verde,

S1.amarelo, S1.vermelho, S2, S5, S6, S7, S9, S10, H3, H4 e H5 foram retiradas por

apresentarem problemas de colinearidade. Em negrito as variáveis que melhor

discriminaram vencedores e perdedores.

Variáveis de Cor Colar Barriga

B2 0,05 0,01

S1,azul 1,01 0,67

S3 0,40 -0,00

S4 0,62 1,30

S8 0,23 1,64

H1 0,06 0,42

H2 -0,24 -0,87

Percentual de acerto 0,73 0,65

66

Figura 3. Boxplot das variáveis que melhor explicam a diferença entre os grupos dentro

dos dois experimentos. Gráficos A, B e C são da disputa entre machos, o gráfico D é sobre

a escolha das fêmeas.

Experimento de escolha das fêmeas

As curvas de refletância por partes do corpo mantém o perfil geral observado no

experimento de disputa entre machos. Para o colar, barriga, flanco, garganta, base da

cauda e ventral da base da cauda, os machos escolhidos apresentam, em média, uma

menor intensidade de refletância (maior área abaixo da curva (Figura 2D-F e Fig. S1). Já

para cabeça, cloaca, dorso, dorso da coxa e ventral da coxa os machos escolhidos

apresentam maior intensidade de refletância. A principal diferença nas refletâncias entre

os dois experimentos está na região ventral da coxa, onde houve uma inversão, os machos

com maior refletância foram escolhidos (Figura 2C e 2 F).

Das onze regiões do corpo apenas a ventral da coxa apresentou diferença

significativa na cor entre escolhidos e não escolhidos. A ADL mostrou que a parte que

mais discriminou, entre escolhidos e não escolhidos, foi a ventral da coxa (S8, percentual

67

de acerto de 0,70) (Tabela 3 e 4). Analisando a figura 3D, o croma S8 é a variável que

melhor discrimina, escolhidos e não escolhidos e este é menor nos escolhidos. Para a

região dorsal da coxa, cloaca, base da cauda, cabeça, dorso, garganta, flanco, colar,

barriga e ventral da base da cauda não diferiu entre escolhidos e não escolhidos (Tabela

3).

Tabela 3. Sumário da Manova para a escolha das fêmeas para as diferentes variáveis de

cor entre as diferentes partes do corpo.

Partes do corpo

Escolha das Fêmeas

Wilks’λ P

Cabeça 0,71 0,19

Colar 0,88 0,83

Dorso 0,87 0,69

Dorsal da coxa 0,83 0,38

Base da cauda 0,94 0,96

Garganta 0,91 0,80

Flanco 0,96 0,97

Barriga 0,86 0,66

Ventral da coxa 0,69 0,04

Ventral da base da cauda 0,83 0,49

Cloaca 0,81 0,29

68

Tabela 4. Resultado da Análise Discriminante para a escolha das fêmeas. Valores são do

eixo que melhor discriminou machos de fêmeas. Parte do corpo: Vth ventral da coxa. S1,

S3, S4 e S8 são croma, B2 é o brilho médio e H1 é matiz. B1, B3, S1.violeta, S1. Verde,

S1.amarelo, S1.vermelho, S2, S5, S6, S7, S9, S10, H2, H3, H4 e H5 foram retiradas por

apresentarem problemas de colinearidade. Em negrito as variáveis que melhor

discriminaram machos e fêmeas.

Variáveis de Cor Ventral da coxa

B2 0,14

S1.azul -0,18

S3 0,70

S4 0,17

S8 -1,46

H1 0,72

Percentual de acerto 0,70

69

Figura 4. Fêmeas de Tropidurus hispidus, sem o colar. Foto Miguel Kolodiuk. Município

de Lagoa Nova, RN.

Discussão

Os grupos experimentais de machos vencedores e perdedores, escolhidos e não

escolhidos apresentaram diferenças significativas para o ornamento de cor, sendo um

forte indício de que a coloração é um importante ornamento usado na comunicação inter

e intra sexual nesta espécie. As duas manchas melânicas se destacaram entre os quatro

grupos experimentais, sendo os machos vencedores menos reflexivos do que os

70

perdedores, e os escolhidos são em média mais reflexivos que os não escolhidos, para

estas manchas. Para essa região, este resultado é contrário ao encontrado no experimento

de competição entre machos (Figura 2 C e 2 F). ). Como as manchas melânicas foram

importante, na comunicação inter e intrasexual, podemos afirmar que a melanina é um

pigmento importante nesse sistema. A melanina está associada a altos níveis de

testosterona e é considerada um sinal honesto da qualidade do macho em aves (Cox et al.,

2005, Heij et. al., 2011). O mesmo pode estar acontecendo para T. hispidus, uma vez que,

os machos vencedores são aqueles com manchas melânicas mais escuras.

As manchas melânicas aparentam ter uma função mais comum na competição

intrasexual do que na escolha de parceiros (Badyaev e Hill, 2000). Se a competição

intrasexual ocorre em ambos os sexos, por recursos e/ou parceiros, seria esperado que os

ornamentos aparecessem tanto em machos quanto em fêmeas, o que limitaria a diferença

entre os sexos. No que se refere a T. hispidus o colar está presente em ambos os sexos,

porém as manchas melânicas ventrais aparecem somente nos machos. Para as fêmeas a

presença do colar pode ser resultado de uma correlação genética com a seleção do

ornamento dos machos (Darwin, 1871), sendo essa característica apenas um estado

temporal na evolução do ornamento do macho (Lande, 1980), uma vez que nem todas as

fêmeas apresentam o colar (Figura 4). Isso pode ser um indício de que a coloração sofre

diferentes pressões de seleção, sendo resultado do balanço de predação, competição intra

e intersexual.

É possível que para T. hispidus garantir territórios de boa qualidade seja a melhor

estratégia para ter acesso a um maior número de fêmeas. Assim a disputa entre machos

teria uma força de seleção maior do que a escolha dos parceiros pelas fêmeas, similar ao

encontrado em T. torquatus. Neste, machos maiores tem os melhores territórios e o maior

número de fêmeas. Essas manchas são resultado da ação hormonal e machos maiores

71

apresentam manchas mais escuras e acesso a mais fêmeas (Pinto, 2005). Para T. hispidus

as manchas melânicas teriam a mesma função que em T. torquatus, ou seja, servir como

identificação sexual e hierarquia social.

No entanto, é possível que existam duas estratégias entre os machos. A primeira

seria garantir bons territórios. A segunda seriam estratégias condicionadas, onde

indivíduos que não tem condições de estabelecer e manter bons territórios utilizam outros

recursos para ter o acesso a fêmeas e aumentar sua aptidão. Neste sentido, as

características do sinal do macho evoluíram para explorar uma característica do sistema

de recepção do sinal da fêmea “sensory exploitation” (Ryan, 1990). Isto explicaria porque

os machos mais claros foram escolhidos, estes por não conseguirem defender um bom

território, alocariam energia para a produção de cor, sendo mais reflexíveis para a região

ventral da coxa.

É possível que deferentes componentes dos ornamentos sinalizem diferentes

informações para machos e fêmeas (Moller e Pomiankowski, 1993; Pryke, 2001). Em T.

hispidus, temos colar e barriga diferenciando vencedores e perdedores na competição

entre machos e ventral da coxa prevendo escolhidos e não escolhidos pelas fêmeas. Nesta

espécie, talvez, em vez do sinal convergir para um único e mais eficiente, vários foram

mantidos. Isso se a escolha do parceiro, o sucesso na competição por parceiros ou se

escolha e sucesso na competição são baseados em diferentes regiões traços (Candolin,

2005).

Na competição entre os machos, para a região da barriga, a variável que melhor

prevê vencedores e perdedores é o croma 8. Para a região do colar duas variáveis melhor

explicaram os grupos na disputa entre machos: o croma azul e o croma 3. Para ambas, os

machos que venceram apresentaram menores valores, resultado da menor refletância

nessa região, já que os perfis das curvas são muito parecidos (Figura 2). Para animais que

72

defendem territórios o custo associado na conquista, defesa e manutenção de um

território, durante o período reprodutivo, diminui a alocação de energia para a expressão

da cor. Em T. torquatus durante a estação reprodutiva os territórios são menores do que

fora da estação reprodutiva, provavelmente resultado da intensa competição intrasexual

(Ribeiro et al., 2009). Então se os machos dominantes/territoriais investem mais tempo

em interações agonísticas e sofrem maior risco de predação, eles podem ter menos

capacidade de desenvolver colorações mais conspícuas (Whiting et al., 2006). Neste caso,

explicaria os menores valores para as variáveis croma 8 e 3, e o croma azul, nos

vencedores de T. hispidus.

As diferenças espectrais na coloração azul podem ser resultado da variação no

tamanho e arranjo espacial de plaquetas de guanina nos iridóforos e/ou pela variação na

concentração de melanina nos melanóforos (Peres-Lanuza e Fonte, 2010). Para espécie

Sceloporus undulatus a coloração azul está intimamente associada ao preto, e estimulada

pela testosterona (Cox et al., 2005), já em populações de Sceloporus grammicus, o

fenótipo azul apresentou maior agressividade (Bastiaans et. al., 2013). Em T. hispidus os

machos vencedores apresentaram menor croma azul, ou seja, se os vencedores e

perdedores foram determinados por “score” de comportamentos agressivos, podemos

dizer que quanto mais croma azul menos agressivo são os indivíduos nesta espécie. Neste

caso é possível que o croma azul não tenha relação com testosterona, sendo apenas

resultados da posição das plaquetas de guanina. Como em Lacerta viridis que os machos

com maiores territórios (“dominantes”), apresentaram menor croma azul do que machos

sem territórios (Molnar et.al, 2016).

Em muitas espécies a força da competição entre machos tem resultados em sinais

de cor que sinalizam atributos físicos, sendo verdadeiras insigneas de “Status”,

permitindo que machos evitem custos ao entrar em luta com o oponente errado (Maynard

73

Smith, 1982). Isto é conhecido em Lacerta m. monticola (Martın e Lopez, 2007), onde há

um aumento na agressão direta entre machos com insigneas parecidas. Neste caso o colar

em T. hispidus pode estar funcionando como um sinal de habilidade de lutas e machos

mais escuros seriam os mais agressivos.

No experimento de escolha das fêmeas, para a região ventral da coxa, a variável

que melhor previu escolhidos e não escolhidos, foi o croma 8, nesse experimento os

machos escolhidos apresentaram maior valor desta variável, sendo o contrário do

resultado para o experimento de competição entre machos, mas também explicado por

uma maior refletância dos escolhidos para essa região do corpo (Figura 2). O croma de

uma maneira geral é a saturação da cor, ou seja, quanto mais saturado (maior valor) mais

nítida é uma determina cor. Como T. hispidus não apresentam picos de refletância bem

definidos, nós percebemos apenas tons de cinza, marrom e preto. Cores mais saturadas

poderiam ser conspícuas em muitos ambientes, e são frequentemente preferidos por

fêmeas (Hill, 2006). É possível que a coloração em T. hispidus seja um sistema de

múltiplos sinais, como encontrado em Lacerta viridis. Nesta espécie tem sido demostrado

que a coloração da garganta pode sinalizar diferentes informações: preferência das fêmeas

(Bajer et al. 2010), habilidade de luta (Bajer et al. 2011), qualidade dos machos (Molnár

et al. 2012), carga parasitária (Molnár et al.2013).

Para T. hispidus a coloração de diferentes partes do corpo distingui diferentes

grupos de machos nos contextos de seleção intra e intersexual. É provável que a base da

coloração neste sistema de comunicação por cor seja a melanina, e que diferentes partes

do corpo sinalizam diferentes informações para machos e fêmeas, bem como possíveis

qualidades dos territórios dos machos. Este artigo abre um leque de possibilidades para

novas hipóteses a serem testadas. Então serão necessárias novas pesquisas em campo e

experimentais, para que todo o sistema de comunicação nesta espécie seja compreendido.

74

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81

Anexos

Material Suplementar

Figura S1. Curvas de refletância das regiões do corpo que não foram significativas no

experiemnto de escolha das fêmeas: machos escolhidos (linha tracejada e cor azul) e machos não

escolhidos (linha continua e cor salmão).

82

Figura S2. Curvas de refletância das regiões do corpo que não foram significativas no

experimento de competição entre machos: machos vencedores (linha tracejada e cor azul) e

machos perdedores (linha continua e cor salmão).

83

Tabela S1. Sumário das variáveis calculadas pelo “pavo” (Maia et al., 2013)

Variáveis de cor Descrição

H1 Matiz = Comprimento de onda no pico de refletância.

H2 Matiz = Comprimento de onda na localização da inclinação máxima negativa no

espectro.

H3 Matiz = Comprimento de onda no ponto médio ([Rmax + Rmin] / 2) no espectro

de refletância.

H4 Matiz = O ângulo de 0 (Vermelho) calculado pelo método de classificação de

segmento (ver seção 5.3.1).

H5 Matiz = Comprimento de onda no ponto do espectro onde a curva atinge uma

inclinação positiva máxima.

S1 Croma = Cromo específico do segmento calculado dividindo a soma dos valores

de refletância sobre a região de interesse (por exemplo, de A para B) pela

refletância total.

S2 Saturação espectral = proporção de valores máximos e mínimos de refletância.

S3 Soma dos valores de refletância +/- 50 nm do comprimento de onda do pico de

refletância (matiz, máx.).

S4 Pureza espectral = inclinação máxima negativa do espectro sobre a gama de todo

comprimento de onda.

S5 Croma = distância euclidiana de origem acromática usando o método de

classificação de segmento (ver seção 5.3.1).

S6 Contraste / amplitude = diferença de refletância entre pontos altos e baixos no

espectro.

S7 Saturação espectral = diferença de refletância entre o comprimento de onda

mínimo e a metade da máxima refletância e o comprimento de onda máximo e a

metade da máxima. Analogamente ao método de classificação de segmento (ver

secção 5.3.1).

S8 Croma = diferença relativa entre a refletância máxima e mínima levando em

consideração o brilho médio (B2) do espectro.

S9 Croma de carotenoide: refletância relativa na região de maior refletância em cores

baseadas em carotenoides. R450 –R700 nm.

S10 Pico de Croma = contraste relativo (S8) multiplicado pela pureza espectral (S4).

Curvas relativamente planas proporcionam valores baixos para esta métrica e vice-

versa.

B1 Refletância total = soma dos valores de refletância em todos os comprimentos de

onda.

B2 Brilho médio = refletância média em todos os comprimentos de onda.

84

B3 Intensidade = refletância máxima do espectro.

Considerações Finais

Esta pesquisa produziu novos conhecimentos sobre os aspectos da coloração e

seleção sexual em Thopidurus hispidus . Confirmamos a existência de dicromatismo

críptico em T. hispidus, ou seja, machos e fêmeas de T. Hispidus diferem na refletância

do UV e que a diferenças entre machos e fêmeas vão além das manchas melânicas, desta

forma ampliamos os conhecimentos sobre esta espécie.

Provavelmente o sistema de comunicação por coloração tem como base o

melanismo, já que machos com menor refletância das manchas melânicas venceram mais

lutas. Mas outras características da coloração são importantes nesse processo, como a

saturação.

Nossos dados mostram indícios de que dentro dessa população exista diferentes

estratégias utilizadas pelos machos para se obter sucesso reprodutivo. A principal seria

obter bons territórios e a segunda a exploração sensorial das fêmeas pelos machos que

não conseguem manter bons territórios, esta é uma hipótese interessante para futuras

pesquisas com está espécies.

Finalizamos está tese mostrando que a coloração é um possível sinal tanto usado

pelos machos, como pelas fêmeas, para ter sucesso reprodutivo e abrimos muitas

possibilidades para futuras pesquisas, como manipulação de UV, croma e melanina em

experimentos controlados para obtermos informações mais precisas de cada componente

que compõe a cor. Estudar a dominância, sua relação com a cor e níveis hormonais em

campo. Estudar a relação da coloração e números de descendentes.

bruno de souza maggi - repositorio.ufrn.br · coloração e seleção sexual em tropidurus hispidus...

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