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RILDÉCIO MEDEIROS FILHO

USO DO MICROCRUSTÁCEO DO GÊNERO Tisbe (COPEPODA:

HARPACTICOIDA) EM BIOENSAIOS ECOTOXICOLÓGICOS: REVISÃO

BIBLIOGRÁFICA

NATAL

2016

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RILDÉCIO MEDEIROS FILHO

USO DO MICROCRUSTÁCEO DO GÊNERO Tisbe (COPEPODA:

HARPACTICOIDA) EM BIOENSAIOS ECOTOXICOLÓGICOS: REVISÃO

BIBLIOGRÁFICA

Trabalho apresentado para obtenção de

título de Bacharel em Ciências Biológicas,

na Universidade Federal do Rio Grande do

Norte.

Orientadora: Msc. Rosângela Gondim

D’Oliveira

NATAL

2016

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AGRADECIMENTOS

A

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

pelo apoio durante todo o tempo que estive no

curso.

Prof.ª Rosângela Gondim D’Oliveira que

aceitou me orientar, estando presente sempre

que precisei de auxilio.

Prof. Guilherme Fulgêncio de Medeiros, pois

decidi trabalhar na área após estagiar em seu

laboratório.

Prof.ª Adriana Uchôa e Louisianny Guerra por

aceitarem com boa vontade em participar da

banca examinadora deste trabalho.

Minha tia Rildeci Medeiros, também professora

da UFRN, que me auxiliou na parte de

formatação.

Meus pais Paula Pires e Rildécio Medeiros,

namorada Julayane, e amigos Pedro Victor,

Brunno Inácio, Eline Costa, entre outros que

embora não estejam relacionados diretamente

com este trabalho, estavam indiretamente com

incentivos e desabafos.

4

TABELAS

Tabela 1. Citações encontradas nas buscas de bibliografia, com as espécies de Tisbe e as

substâncias analisadas.

5

SIGLAS

AgNO3: Nitrato de prata;

Ag-NPPVP: Nanopartículas de prata com polivinilpirrolidona;

CdCl2: Cloreto de cádmio;

CuCl2: Cloreto de cobre;

CuSO4: Sulfato de cobre;

K2Cr2O7: Dicromato de potássio;

LAS: Sulfonato de alquilbenzeno linear;

TBT: Tributilestanho.

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RESUMO

Muitos organismos são usados em bioensaios, incluindo o microcrustáceo Tisbe. Tendo

em vista a importância ecológica do gênero Tisbe (Copepoda: Harpacticoida) e seu uso

nos bioensaios, o presente estudo objetivou compilar informações sobre a sensibilidade

de tal organismo a diversas substâncias, para observar se existe um padrão de tal

característica para o mesmo. O trabalho foi conduzido por meio de revisão bibliográfica

com publicações da ultima década obtidos de bases de dados internacionais utilizando

as palavras chaves “Tisbe” e “efeito”. Foram encontrados 8 artigos envolvendo as

espécies Tisbe biminiensis, T. battagliari e T. holoturiae, e uma espécie não foi

idenficada, sendo referenciada como Tisbe sp.. Todas as substâncias relatadas, com

exceto do flubenzadol e TBT, apresentaram alta toxicidade aos copépodes em suas

concentrações mais elevadas, provocando efeitos negativos para sobrevivência,

reprodução e desenvolvimento. Sulfato de cobre, dicromato de potássio e dióxido de

carbono causaram efeitos negativos na reprodução e no desenvolvimento em

concentrações mais altas, porém foram benéficos para produção naupliar e de

copepoditos em baixas concentrações. Segundo os dados publicados, nitrato de prata,

prata com polivinilpirrolidona, cloreto de cobre, cloreto de cádmio e dióxido de carbono

com cobre apresentaram aumento nos efeitos negativos à sobrevivência e reprodução

com o aumento das concentrações. Pode-se concluir que, segundo a literatura,

substâncias potencialmente tóxicas causam efeitos negativos sobre os copépodos do

gênero Tisbe; metais, apesar de tóxicos em altas concentrações, podem ser benéficos em

baixas concentrações, num efeito denominado “hormese”; a combinação de substâncias

tóxicas potencializa os efeitos negativos sobre Tisbe.

Palavras-chaves: Ecotoxicologia, toxicidade, bioindicador, acidificação.

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ABSTRACT

Many organisms are used in bioassays, including microcrustacean Tisbe. Given the

ecological importance of genus Tisbe (Copepoda: Harpacticoida) and their use in

bioassays, this study aimed to compile information about the sensitivity of this organism

to different substances to see if there is a pattern of such a feature for it. This study was

conducted through literature review publications of the last decade from international

databases using the key words "Tisbe" and "effect." Was found 8 articles involving the

species T. biminiensis, T. battagliai and T. holoturiae, and a species was not identified,

being referred to as Tisbe sp. All related substances, except the flubenzadol and TBT

showed high toxicity to copepods in their higher concentrations, causing negative

effects on survival, reproduction and development. Copper sulfate, potassium

dichromate and carbon dioxide caused adverse effects on reproduction and development

in higher concentrations, but was beneficial for production and naupliar copepodites at

low concentrations. According to published data, silver nitrate, silver with

polyvinylpyrrolidone, copper chloride, cadmium chloride and carbon dioxide with

copper showed an increase in negative effects on the survival and reproduction with

increasing concentrations. It can be concluded that, according to the literature,

potentially toxic substances cause adverse effects on copepods of the genus Thisbe;

metals despite toxic at high concentrations may be beneficial in low concentrations, an

effect called "Hormesis"; the combination of toxic substances enhances the negative

effects on Thisbe.

Keywords: Ecotoxicology, toxicity, bioindicator, acidification.

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SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO………………………………………………………………….....9

2. OBJETIVOS………………………………………………………………………12

2.1. OBJETIVO GERAL...........................................................................................12

2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS.............................................................................12

3. METODOLOGIA………………………………………………………………....13

4. RESULTADOS…………………………………………………………………...14

5. DISCUSSÃO……………………………………………………………………...17

6. CONCLUSÃO………………………………………………………………….....20

7. REFERÂNCIAS BIBLIOGRÁFICAS……………………………………………21

9

1. INTRODUÇÃO

O crescimento acelerado da população humana trouxe consigo a ocupação das

zonas costeiras por moradias e indústrias. No Brasil, por exemplo, mais de 50% da

população reside na zona costeira, juntamente com a presença de indústrias, as quais

lançam materiais contaminantes direta ou indiretamente. Atividades humanas

decorrentes dessa ocupação, tais como dragagens, navegação, estradas, efluentes de

empresas, esgotos domésticos e águas de lavagem, são responsáveis pela contaminação

dos estuários e zonas costeiras, impondo uma elevada pressão ecológica no ambiente

marinho (FERNANDES, 1999; MARTINS, 2005).

Impactos gerados por acidentes com substâncias químicas possibilitou a

percepção de que o ambiente marinho não é um sítio de diluição infinita de

contaminantes (ZAGATTO; BERTOLETTI, 2008). É nesse contexto de contaminação

do ambiente aquático que surge a ecotoxicologia aquática, definida como a ciência que

estuda os diversos tipos de contaminação e seus contaminantes naturais ou sintéticos,

bem como seus mecanismos de ação em um conjunto de seres vivos (RAMADE 1977).

A ecotoxicologia aquática contempla conceitos da Ecologia, disciplina responsável pelo

entendimento das relações entre os seres vivos e o ambiente, e Toxicologia, a qual

estuda os diversos efeitos e o mecanismo de ação tóxica de uma substância em um

determinado organismo (ZAGATTO; BERTOLETTI, 2008). Assim, a ecotoxicologia

aquática pode prever possíveis impactos de uma contaminação a um determinado

ecossistema.

Para avaliação de contaminação ambiental, bioensaios de toxicidade aguda e

crônica são realizados. Os testes de toxicidade aguda são vantajosos em relação aos

crônicos por serem testes rápidos, que basicamente observam a mortalidade dos

organismos em um curto intervalo de tempo. Nestes testes geralmente, calcula-se a CL-

50, que é a concentração letal de uma determinada substância que mata 50% da

população (ZAGATTO; BERTOLETTI, 2008). Porém, a ideia de que a ação do

contaminante não é clara utilizando pontos críticos letais é amplamente aceita e,

portanto, é necessário o uso de testes crônicos para se observar os efeitos a longo prazo

em espécies ecologicamente importantes (HUTCHINSON et al., 1994). Analisar o ciclo

de vida, reprodução, crescimento, muda e desenvolvimento embrionário auxilia a

10

destrinchar o modo de ação dos poluentes em organismos e populações (BROWN et al.,

2003; SCARLETT et al., 2007; GREENSTEIN et al., 2008).

Os sedimentos são capazes de acumular de forma eficaz os poluentes químicos

hidrofóbicos, tais como metais pesados e os poluentes orgânicos, onde permanece por

um longo período de tempo devido a grande afinidade química dos mesmos pelo

carbono orgânico, em que tais contaminantes tornam-se um fator estressante para a

comunidade bentônica (ABESSA et al., 2006; MCCREADY et al., 2006;

ZABETOGLOU et al, 2002). Copépodes possuem grande importância ecológica no

fluxo de energia em cadeias alimentares no ambiente aquático, sendo os produtores

secundários dominantes do zooplâncton e sendo o elo entre os produtores primários e os

consumidores primários no ambiente aquático (HART, 1990; COULL, 1990). O

desenvolvimento dos copépodes consiste de seis estágios de náuplio (estágios larvais),

cinco estágios de copepodito (estágios juvenis) e o estágio adulto, os quais se

diferenciam com a segmentação, que ocorre com a sucessão de mudas (RUPPERT et

al., 2005), além de possuir dimorfismo sexual, em que as fêmeas se diferenciam pela

presença dos sacos de ovos (figura 1).

Figura 1: Ciclo de vida dos copépodes – I, II, III, VI, V: estágios naupliares; (B) I, II, III, VI, V:

estágios de copepoditos; e estágio adulto (macho e fêmea).

Fonte: http://biologiaprojeto.blogspot.com.br/

11

O gênero Tisbe (Subclasse Copepoda: Ordem Harpacticoida) possui ampla

distribuição geográfica, são altamente abundantes nos sedimentos, possui ciclo de vida

curto, tamanho reduzido, facilidade de cultivo e manipulação, além de serem

epibentônicos e bastante sensíveis a mudanças ambientais. Tais fatores, somados a sua

importância ecológica, tornam estes harpacticóides adequados para testes de

ecotoxicidade (POUNDS et al., 2002).

Tendo em vista a importância do microcrustáceo Tisbe para avaliação de

toxicidade ambiental da necessidade de melhorar cada vez mais a utilização de tal

gênero nos bioensaios, é importante que se tenha informações a respeito da

sensibilidade de tal organismo aos diversos poluentes, visando contribuir com

diagnósticos de qualidade ambiental utilizando Tisbe como bioindicador.

12

2. OBJETIVOS

2.1. Objetivo Geral:

Compilar informações encontradas na literatura sobre a sensibilidade do gênero

Tisbe, com a finalidade de identificar as substâncias que causam efeitos letais ou

subletais a tais organismos, bem como verificar se os efeitos obedecem a um

determinado padrão.

2.2. Objetivos específicos:

Elencar as substâncias e os efeitos causados pelas mesmas;

Relacionar os efeitos causados com cada concentração testada.

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3. METODOLOGIA

O trabalho foi conduzido por meio de revisão bibliográfica, tendo como base a

metodologia adotada por Meiado (2014), com algumas adaptações.

Para encontrar substâncias que causem efeito sobre espécies do gênero Tisbe,

assim como encontrar padrões para os efeitos causados, foi consultada a literatura

publicada nos últimos dez anos que trabalhasse com testes de substâncias que poderia

causar algum efeito letal ou reprodutivo ao gênero em questão. (pesquisa usando tisbe e

efeito) (publicações)

A revisão compreendeu artigos publicados em periódicos, cuja busca pelos

mesmos foi realizada em banco de dados nacionais e internacionais, como “Web of

Knowledge”, “SciELO” e “Periódicos Capes”. As buscas foram realizadas utilizando as

palavras chaves “Tisbe” e “efeito” (no inglês: Tisbe = Tisbe; e efeito = effect”).

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4. RESULTADOS

As buscas nas três bases de dados totalizaram 8 artigos. Foram trabalhados

nesses artigos quatro espécies do gênero Tisbe, são elas: Tisbe battagliai (quatro

publicações), Tisbe biminiensis (duas publicações) e Tisbe holoturiae (uma publicação).

Um artigo não teve a espécie trabalhada identificada, sendo a mesma referenciada como

Tisbe sp.. Os estudos encontrados trabalharam com efeitos causados pelas seguintes

substâncias: dicromato de potássio (K2Cr2O7) e tributilestanho (TBT) para

T.biminiensis; nitrato de prata (AgNO3), nanopartículas de prata revestidas com

polivinilpirrolidona (Ag-NPPVP), sulfonato de alquilbenzeno linear (LAS), cádmio (na

forma de cloreto de cádmio), cobre (nas formas de sulfato de cobre e cloreto de cobre) e

dióxido de carbono combinado com cobre para T battagliai; dióxido de carbono para

Tisbe sp.; e o antiparasitário flubendazol para T. holoturiae (tabela 1).

Tabela 1. Citações encontradas nas buscas de bibliografia, com a espécie de Tisbe e a

substância analisada.

CITAÇÃO ESPÉCIE SUBSTÂNCIA CONCENTRAÇÃO EFEITO

Araújo-Castro et al. (2009) T. biminiensis Dicromato de potássio Todas > Mortalidade

Costa et al. (2014) T. biminiensis Tributilestanho Todas > Mortalidade

50 a 200 µg/L > fêmeas ovadas

Sulfato de cobre < produção naupliar

500 µg/L < produção naupliar

Diz et al. (2009) T. battagliai LAS 2000 µg/L < fêmeas ovadas

7,67 > produção naupliar

pH ácido 7,82 a 8,10 < produção naupliar

< produção naupliar

Fitzer et al. (2013) T. battagliai pH ácido + cobre Todas > crescimento corporal

Cloreto de cobre Todas > mortalidade

Macken et al. (2009) T. battagliai Cloreto de cádmio Todas > mortalidade

Nitrato de prata Todas > mortalidade

Macken et al. (2012) T. battagliai Prata com polivinilpirrolidona Todas > mortalidade

0,998 e 3,03 > nauplios e adultos

Moon et al. (2013) Tisbe sp. Dióxido de carbono 10,3 < população

Steelfeldt e Nielsen (2010) T. holoturiae Flubendazol 1 mg/L > população

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Experimentos encontrados na literatura com dióxido de carbono (nas

concentrações 0,998, 3,03, 10,3 e 30,1 mmol/ar) mostraram que o aumento na

concentração de tal composto acima de 10,3 mmol/ar (equivalente a pH 6,97) causou

declínio na população de Tisbe sp. para todos os estágios do ciclo de vida,

principalmente os copepoditos, porém para as concentrações abaixo da citada acima

houve um aumento populacional naupliar e de indivíduos adultos, embora não seja

significativo (MOON et al., 2013). Outro estudo, utilizando T. battagliai como modelo,

mostrou que ocorre um declínio gradativo na produção naupliar com a diminuição de

pH (testes realizados com pH 8,10, 7,95, 7,82 e 7,67), com um leve aumento nas

primeiras gerações a pH 7,67, e com adição de cobre houve declínio significativo na

produção naupliar em todas as faixas de pH em relação às amostras as quais não foi

acrescentado o cobre. O mesmo trabalho revelou que o tamanho corporal do organismo

em questão aumenta com o pH com adição de cobre, tendo o cobre gerado um impacto

positivo sobre T. battagliai (FITZER et al., 2013).

De acordo com a literatura, T. battagliai mostrou-se sensível a AgNO3 e Ag-

NPPVP (foram testadas as concentrações 1, 3,2, 5,6, 10, 32, 56 e 100 µ/L após 24 e 48

horas) sendo este tóxico em menores concentrações (10 µg/L), enquanto que o AgNO3

apresentou toxicidade apenas nas concentrações mais altas (32 µg/L) . Em ambos os

compostos houve aumento da mortalidade com o aumento da concentração, não

mostrando redução da mortalidade ou benefício (MACKEN et al., 2012).

O trabalho de Diz et al. (2009), avaliando o efeito do cobre na forma de CuSO4

(sulfato de cobre) e do LAS (sulfonato de alquilbenzeno linear) sobre T. battagliai,

revelou que para concentrações de CuSO4 de 50 a 200 µg/L houve um aumento na

porcentagem de fêmeas ovadas, e após 200 µg/L houve declínio nessa porcentagem,

enquanto que a produção naupliar e a fecundidade reduziram cada vez mais com o

aumento da concentração, mostrando um efeito significativamente negativo para ambos

os parâmetros. Para o LAS, o trabalho mostrou redução na porcentagem de fêmeas

ovadas a partir de 2000 µg/L, e redução da produção naupliar e da fecundidade em

concentração ainda menor (500 µ/L). Macken et al. (2009) testou a sensibilidade de T.

battagliai ao cloreto de cobre (CuCl2) e cloreto de cadmio (CdCl2) para as

concentrações 0,05, 0,1, 0,2, 0,4, 0,8 e 1 mg/L, utilizando a mortalidade como

parâmetro, e os resultados mostraram uma crescente mortalidade com o aumento da

concentração para ambos os reagentes.

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Araújo-Castro et al. (2009) encontrou, para T.biminiensis uma Cl50-48,72,96h

(concentração letal média que causa mortalidade de metade da população em 48, 72 e

96 horas) para o dicromato de potássio igual a 22,22, 13,84 e 9,45 mg/L,

respectivamente. Costa et al. (2014) encontraram uma razão média para CL50-24h/48h

igual a 1,0 de tributilestanho (TBT) para T. biminiensis.

Estudos utilizando o flubenzadol nas concentrações de 0,1 (controle), 0,5, 1 e 5

mg/L em culturas de T.holoturiae como agente contra os rotíferos Brachionus plicatilis,

e nos experimentos não houve diferença significativa na população dos copépodes até o

décimo dia de tratamento, e após esse período a população dos mesmos aumentou

significativamente em relação ao controle, enquanto a população de rotíferos diminuiu

do terceiro dia em diante a partir da concentração 1 mg/L (STEENFELDT; NIELSEN,

2010) .

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5. DISCUSSÃO

Todas as substâncias testadas, com exceção do flubenzadol e TBT, apresentaram

alta toxicidade aos copépodes em suas concentrações mais elevadas, provocando efeitos

deletérios, desde a mortalidade à redução da fecundidade. O flubendazol testado na

cultura de T. holoturiae como agente contra rotíferos gerou aumento na população do

copépode. Isso pode ser explicado pelo declínio que ocorreu na população de rotíferos,

uma vez que os mesmos competem por recursos com copépodes (MILES et al., 2001), e

sem rotíferos para competir, os recursos ficaram disponíveis para promover o

desenvolvimento dos Tisbe. Em uma situação hipotética de um ambiente aquático

natural, essa eliminação dos rotíferos do ambiente pode acabar gerando uma

superpopulação dos copépodes, o que poderia causar desequilíbrio no ecossistema em

questão. Resumindo, os copépodes se reproduziram pelo efeito causado no seu

competidor, e portanto, o flubendazol não causou efeito nos copépodes.

No caso do TBT, os autores do trabalho não mostram o que ocorreu em cada

concentração testada para os T. biminiensis, porém comparando a razão entre a

concentração letal média após 24 horas e após 48 horas igual a 1,0 com razão de outras

substâncias, como a amônia que equivale a 2,3 e o cromo igual a 1,6 (ARAUJO-

CASTRO et al., 2009), mostra que a toxicidade do TBT é baixa para o copépode T.

biminiensis.

Assim como no TBT, os autores não analisaram o que ocorreu com T.

biminiensis em cada concentração de K2Cr2O7. Tal copépode apresentou CL50-48h

(13,84 mg/L) maior comparado com as médias vistas na literatura para Tiburonella

viscana (11,21 mg/L) e Tisbe longicornis (10,0mg/L), e portanto mostrou-se mais

resistente ao dicromato de potássio em relação a essas duas espécies (LARRAIN, 1998;

ABESSA; SOUZA, 2003). Comparando o mesmo com Tisbe holoturiae (21,61 mg/L) e

Palaemon elegans (43,96 mg/L), T. biminiensis mostrou-se mais sensível (COULL;

CHANDLER, 1992; LORENZON et al., 2001). Tais dados mostram que as espécies,

incluindo o gênero Tisbe, variam quantos as taxas de mortalidade quando expostos ao

dicromato de potássio. Alguns trabalhos recentemente publicados na XIII Jornada de

Ensino, Pesquisa e Extensão em Dezembro de 2013 (Recife/Brasil) e no IX Simpósio

Internacional de Qualidade Ambiental em Maio de 2014 (Porto Alegre/Brasil) mostram

que o K2Cr2O7, mesmo em quantidades não letais, podem apresentar efeitos na

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reprodução de T. biminiensis, como redução nas taxas de fecundidade e produção

naupliar, porém em quantidades mínimas podem causar efeitos positivos na população

desses copépodes (BEZERRA et al., 2013; MONTENEGRO et al., 2014).

Os dados encontrados na literatura informam que o cobre, na forma de sulfato de

cobre, aumentou a porcentagem de fêmeas ovadas (DIZ et al., 2009). Embora sejam

letais para copépodes, o cromo e o cobre apresentaram efeito positivo para Tisbe,

comprovando que, apesar de tóxicos em grandes concentrações, metais são essenciais

para a vida em baixas concentrações (RAINBOW, 1993). Esse efeito positivo causado

por essas substâncias é denominado “hormese”, conceito estudado desde a década de

1970, que afirma que substâncias potencialmente letais podem causar benefícios a um

organismo. O principio da hormese diz que células reagem a um estimulo negativo

gerado por uma substância maléfica quando entram em contado com a mesma, gerando

um mecanismo de resistência (COLAVITTI, 2007). A resposta hormética foi

relacionada por Luckey (1975) com o crescimento somático ou o estímulo de outros

processos biológicos. Crescimento somático ocorreu com a população de T. battagliai

expostas à acidificação com adição de cobre, em que os indivíduos realocam a energia

para o crescimento corporal, uma vez que o crescimento populacional está prejudicado

pela diminuição das taxas reprodutivas; isso quer dizer que T. battagliai é selecionado

pelo ambiente a sobreviver em tais condições, devido ao seu pool gênico determinar

esse mecanismo adaptativo de sobrevivência.

Cloreto de cobre e cloreto de cádmio se mostraram tóxicos em todas as

concentrações, apesar de serem metais, provavelmente por terem sido testados em

unidade de medida maior em relação às demais substâncias (mg/L em relação a µ/L). O

LAS, surfactante que vem sendo encontrado bastante em ecossistemas costeiros devido

as atividades urbanas e que são deletérios a microalgas, copépodes calanóides e

cladóceros (CHRISTOFFERSEN el al, 2003; DEBELIUS et al., 2008; SYBERG et al.,

2008), mostrou-se tóxico para T. battagliai, causando redução das fêmeas ovadas, da

produção naupliar e da fecundidade.

Segundo a literatura, o pH da água diminui com o aumento da concentração de

CO2 na água, podendo causar danos à vida marinha pelas mudanças que o mesmo

ocasiona na água (ZEEBE; WOLF-GLADROW, 2001). Isso é explicado pelo fato de

que o CO2 na presença de água forma o ácido carbônico (H2CO3), e o mesmo dissocia-

19

se em íons carbonato (CO32-

) e hidrogênio (H+), provocando a acidificação do meio

aquático (NELSON; COX, 2014). Os resultados de Moon (2013) e Fitzer (2013)

concordam com a afirmação de Zeeb e Wolf-Gladrow (2001) ao demonstrar que o

aumento gradativo na concentração de dióxido de carbono causou diminuição

significativa na população de náuplios, copepoditos e indivíduos adultos, com um leve

aumento na população naupliar e adulta com os menores níveis de acidificação

analisados. A acidificação dos oceanos tem grande capacidade de interação com

contaminantes e xenobióticos marinhos (NIKINMAA, 2013), o que potencializou a

toxicidade quando combinada com cobre nos experimentos de Fitzer (2013).

O fato de nanopartículas de prata com polivinilpirrolidona e a acidificação da

água com adição de cobre terem acentuado a mortalidade em relação à prata e a

acidificação isoladas, mostra que a combinação de substâncias potencialmente deletérias

aumenta a mortalidade dos Tisbe.

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6. CONCLUSÃO

Os artigos analisados neste estudo apontam que substâncias em concentrações

elevadas, no geral, podem gerar um alto índice de mortalidade para o copépode marinho

Tisbe; e quando não ocorre mortalidade elevada, efeitos na reprodução podem ocorrer

gerando problemas para a população em longo prazo, podendo impactar também o

ecossistema como um todo. Além disso, a combinação de substâncias deletérias

potencializa os efeitos negativos na sobrevivência e na reprodução do gênero Tisbe.

Metais presentes em quantidades mínimas no ambiente aquático tornam-se um fator

positivo no tocante a reprodução e desenvolvimento, aumentando o número de fêmeas

ovadas, nauplios e copepoditos. Novos estudos de toxicidade devem ser realizados com

Tisbe para que se possa melhorar sua utilização nas avaliações de qualidade ambiental.

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7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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