1. INTRODUÇÃO

1.1. Evolução do encéfalo nos seres vivos

O surgimento e posterior desenvolvimento do sistema nervoso no decorrer do

processo evolutivo foram fundamentais à emergência de seres com melhor capacidade de

percepção e interação com o meio ambiente, proporcionando melhores oportunidades

adaptativas.

Os organismos unicelulares representam as primeiras formas de vida no planeta. A

evolução gradualmente se encarregou de dotar os seres de características eficazes para a

busca de nutrientes, prevenção de riscos e, em última análise, para a adaptação ao meio.

Com o passar do tempo foram surgindo receptores capazes de perceber o ambiente, assim

como traços de memória e respostas adaptáveis. O estresse ambiental resultou em extinções

que favoreceram pequenos predadores que possuíam cordões nervosos dorsais e cérebros

posicionados cranialmente. A mielinização e a capacidade de termorregulação posteriores,

conduziram a um processo neural cada vez mais eficiente. Com inputs somatossensoriais,

visuais e auditivos aumentados, surgiu um neocórtex desenvolvido contendo tanto mapas

neurais sensoriais como motores. Hominídeos, com suas mãos livres, impulsionaram o

desenvolvimento cortical e começaram a elaborar ferramentas simples de pedra. O

surgimento de ferramentas e o aumento da capacidade cognitiva permitiram a obtenção de

uma dieta rica que conduziu a um intestino menor, liberando assim, mais energia para a

expansão do cérebro. Áreas de associação multimodais, inicialmente desenvolvidas para

processar a chegada de informação sensorial, floresceram e começaram a proporcionar ao

organismo uma consciência do eu e do ambiente. Posteriores avanços no armazenamento

de informações e na capacidade de acessar essa memória deram ao organismo um senso de

1

continuidade ao longo do tempo. Esta consciência em desenvolvimento eventualmente

deixou traços visíveis que podem ser evidenciados na atualidade por indícios nas paredes

de cavernas distribuídas por algumas regiões do globo (Oró, 2004).

Ao longo da evolução, os principais avanços no desenvolvimento do cérebro

ocorreram em pequenos predadores. Foram surgindo capacidades sensoriais aperfeiçoadas e

habilidades motoras para a sobrevivência, como mais tarde enunciaria Darwin.

O aumento da inteligência trouxe a necessidade de aumento de energia que foram

satisfeitas com o forrageamento ou com a perseguição de sítios ricos em fontes energéticas.

Um cérebro avantajado exigiu um tempo maior para se desenvolver e o organismo precisou

prolongar o cuidado materno. Posteriormente, o apoio - proveniente do pai, da família e da

comunidade - aumentou as chances de sobrevivência dos indivíduos. De um cérebro

gradativamente maior e mais complexo surgiu a consciência, a consciência do eu e do

ambiente, num fenômeno considerado um tanto quanto recente (Oró, 2004).

O hemisfério cerebral é derivado do telencéfalo embrionário. É o maior componente

do prosencéfalo e atinge seu maior grau de desenvolvimento em humanos.

Superficialmente, o hemisfério cerebral consiste em uma camada de substância cinzenta, o

córtex cerebral, que é muito convoluta para formar um padrão complexo de cristas (giros) e

depressões (sulcos). Isso serve para maximizar a área da superfície do córtex cerebral, da

qual 70% ficam escondidas na profundidade dos sulcos (Crossman & Neary, 1997).

O córtex cerebral é o grande responsável pela informação consciente, pelo

pensamento, pela memória e intelecto. É a região para a qual, em última análise, ascendem

todas as modalidades sensoriais (por meio do tálamo) e onde são percebidas e interpretadas

conscientemente, à luz da experiência prévia (Crossman & Neary, 1997).

2

O cérebro anterior (lobos frontais) está relacionado à organização do movimento

(áreas motoras primárias, pré-motora e motora suplementar) e à orientação (guidance)

estratégica dos comportamentos motores complexos, ao longo do tempo (área pré-frontal)

(Crossman & Neary, 1997). Parte mais recente da evolução filogenética do encéfalo, sendo

seu desenvolvimento mais acentuado nos primatas, notadamente no homem, a região

frontal traz em si as possibilidades para a elucidação de muitos aspectos do comportamento

(Uylings & Van Eden, 1990; Semendeferi et al., 1997). A compreensão das funções

atribuídas aos lobos frontais tem sido (devido à falta de unanimidade ou devido às

diferentes interpretações em trabalhos publicados) o desafio mais difícil da história da

função cerebral (Caldas, 2000). Em decorrência de sua natureza múltipla e integrativa e de

suas qualidades ímpares, os lobos frontais são freqüentemente analisados por estudiosos

pertencentes aos diversos ramos da ciência (Nitrini, 1996; Rolls, 1999, 2002; Gray, Braver

& Raichle, 2002).

O conceito de unidade hierarquicamente superior (expresso pelas funções de

supervisão, controle e integração) associado aos lobos frontais, apresenta-se de forma

regular nos diversos modelos propostos nos últimos anos com conotações peculiares em

cada caso, adequadas aos modelos de funcionamento do cérebro, das dimensões neurais de

comportamento abrigadas pelos autores (Luria, 1981; Stuss & Benson, 1986; Mesulam,

1990; Damasio, 1993; Nitrini, 1996).

As extensas regiões do córtex do lobo frontal, situadas anteriormente às áreas pré-

motoras, são designadas CÓRTEX PRÉ-FRONTAL. O córtex pré-frontal (CPF) estende-se

na face dorsolateral do hemisfério à frente do córtex pré-motor, interessando ainda a porção

interna do lobo frontal e toda a região orbitária, isto é, a face inferior do lobo frontal que

apóia-se no teto da órbita (Nitrini, 1996). Em macacos a borda posterior do córtex pré-

3

frontal é marcada pela borda anterior do sulco arcuatus. Em humanos e também em

primatas não-humanos o CPF inclui todas as áreas rostrais, laterais, mediais e orbitais

adiante do córtex pré-motor (Barbas, 1995). Essa área desenvolveu-se muito durante a

evolução dos mamíferos e no homem ocupa cerca de 41 da superfície do córtex cerebral

(Machado, 1998).

Assim como o resto do neocórtex ou neopallium, o córtex pré-frontal evoluiu do

telencéfalo dorsal entre duas estruturas antigas, o pallium olfatório (piriforme) lateralmente

situado e o pallium hipocampal medialmente situado. O processo evolutivo preciso que deu

origem ao neocórtex ainda não foi totalmente elucidado (Northcutt & Kaas, 1995). Há duas

linhas principais de pensamento sobre este assunto: uma que defende que o neocórtex

desenvolveu-se como uma expansão dessas estruturas antigas (Pandya et al., 1988); outra

que defende que aquele desenvolveu-se a partir de um conjunto de células adiante da

parede dorsal do ventrículo (Butler, 1994). Em todo caso, geralmente é aceito que no

decorrer da evolução o neocórtex aumentou como um todo (em tamanho e volume) em

proporção às dimensões corpo (Stephan et al., 1981; Jerison, 1990). O crescimento do

neocórtex durante a evolução pode ser caracterizado como uma verdadeira explosão

filogenética (Finlay & Darlington, 1995).

O córtex pré-frontal exerce como principal função planejamento e análise das

conseqüências de ações futuras, estando relacionado com a capacidade de decisão,

julgamento bem como com o comportamento social e ético (Eslinger & Damasio, 1985;

Mesulam, 1990; Nitrini, 1996; Fuster, 1997; Roberts & Wallis, 2000; Miller & Cohen,

2001; Miller et al., 2002; Wood & Grafman, 2003).

Nauta (1971) sugere que o CPF desempenha função de integração entre o meio

orgânico interno (via sistema límbico) e o ambiente externo (via áreas sensitivas de

4

associação). Cabe aos segmentos anteriores do córtex granular a ativação ou supressão de

uma determinada rede em uma ou outra circunstância, a seleção e combinação entre elas.

Lesões nesta região cerebral podem provocar déficits importantes envolvendo funções

cognitivas, afeto, humor, comportamento social, movimento, alterações de personalidade e

conduta. (Eslinger & Damasio, 1985; Mesulam, 1990; Damasio & Anderson, 1993).

Já foi levantada a hipótese que o controle inibitório era exclusivamente dependente

dos córtices pré-frontais órbitofrontal e ventrolateral. Há agora evidência tanto em humanos

como em primatas não-humanos de que todos os córtices pré-frontais têm um papel no

controle inibitório, embora dentro de seus domínios de especialização (Shimamura, 1995;

Roberts & Wallis, 2000). O fenômeno do controle inibitório é exemplificado ao nível

funcional nas interações entre o CPF com córtices temporais superiores de associação

auditiva (Barbas et al., 2005).

A manutenção das informações é também uma função crítica do córtex pré-frontal

porque o aprendizado de regras tipicamente envolve a formação de associações entre

eventos discrepantes separados no tempo. Fuster (1995, 2000) tem enfatizado a importância

do CPF na integração temporal. Owen & Petrides (1996) têm explorado o papel do CPF no

monitoramento e na organização de informações mantidas na mente, uma importante

faculdade cognitiva. A habilidade do CPF para flexibilizar formas de associação de acordo

com uma meta atual pode ser a implementação neural desta capacidade. A organização do

CPF pode conter subsídios importantes à compreensão a respeito de seu funcionamento

(Miller, 2000).

O córtex pré-frontal humano não é necessariamente maior do que em outras

espécies de primatas (Semendeferi et al., 2002), mas sua arquitetura neural é diferente e

provavelmente mais sofisticada ou organizada para acomodar funções cognitivas mais

5

elaboradas, que são superiores àquelas de espécies relacionadas (Rilling & Insel, 1999;

Semendeferi et al., 2001; Wood & Grafman, 2003).

Apesar ainda da existência de muitas divergências e especulações em torno do

significado funcional da área pré-frontal, a interpretação às vezes difícil de dados

experimentais e clínicos permite concluir que esta área está envolvida em várias funções,

algumas das quais estão descritas abaixo:

a) Escolha das opções e estratégias comportamentais mais adequadas à

situação física e social do indivíduo, assim como a capacidade de alterá-las

quando tais situações se modificam.

b) Manutenção da atenção; sendo importante ressaltar que outras áreas

cerebrais – a formação reticular inclusive – também estão envolvidas no

fenômeno da atenção. Entretanto, os aspectos mais complexos dessa função,

como, por exemplo, a capacidade de seguir seqüências ordenadas de

pensamentos, depende fundamentalmente da área pré-frontal.

c) Controle do comportamento emocional, função exercida juntamente com

o hipotálamo e o sistema límbico.

d) Seleciona as habilidades cognitivas requeridas para implementação de

planos, coordena estas habilidades e as aplica em uma ordem correta.

e) É também atribuída aos lobos frontais a capacidade de autoconsciência

(Machado, 1998; Goldberg, 2002 a, 2002b; Platt, 2004).

6

1.2. Evolução comparada dos encéfalos em diferentes vertebrados, com ênfase

nos primatas.

A inteligência, não raramente, evoluiu de forma independente entre os vertebrados.

Primatas, elefantes e cetáceos são reconhecidos por exibirem um aumento na encefalização

acima dos mamíferos ancestrais e por serem mais inteligentes que pequenos mamíferos; os

grandes primatas e os humanos mais que macacos; e humanos mais que os grandes

primatas. (Deacon, 1990). Tamanho do cérebro (absoluto ou relativo), do córtex, do córtex

pré-frontal e o grau de encefalização podem ser considerados propriedades cerebrais

conhecidas por serem pertinentes à inteligência. Porém, um fator que melhor se

correlaciona com a inteligência seria o número de neurônios corticais e a velocidade de

suas conduções, bem como a capacidade de processamento de informações. Humanos têm

mais neurônios corticais que outros mamíferos, embora apenas ligeiramente mais que

baleias e elefantes. A inteligência humana parece ser o resultado de uma combinação e

sofisticação de propriedades vistas em primatas não-humanos, como a teoria da mente,

imitação e linguagem, ao invés de propriedades exclusivas (Roth & Dicke, 2005).

No grupo das aves, alguns pássaros têm sido escolhidos para estudos a respeito de

anatomia cerebral e de suas capacidades cognitivas. Cérebros de pássaros e de mamíferos

quando comparados são muito diferentes e seus substratos neurais de cognição são situados

dentro de estruturas diversas do cérebro, porém o resultado do comportamento de

processamento cognitivo é bem parecido e provavelmente baseado em princípios

semelhantes. Certamente então, seja possível discutir um caso de evolução neurológica

divergente, contudo com evolução mental convergente (Emery & Clayton, 2004).

Embora os mamíferos só representem cerca de 101 de todos os vertebrados, eles

constituem uma classe razoavelmente próspera de animais, particularmente se nós

7

incluirmos os humanos. Neurobiologicamente, mamíferos são diferenciados de seus

precursores não-mamíferos principalmente pelo seu neocórtex (Striedter, 1997; Medina &

Reiner, 2000; Puelles, 2001; Aboitiz et al., 2003) altamente modificado e genuinamente

recente. Dentre as várias hipóteses alternativas para a origem do neocórtex (Karten, 1969;

Butler, 1994; Striedter, 1997; Reiner, 2000), existe aquela que indica que as seis camadas

do neocórtex de mamíferos evoluíram de uma precursora reptiliana trilaminar (chamada

córtex dorsal) por adição de várias camadas celulares (Reiner, 1993), acrescentando uma

região de processo auditivo (Puelles, 2001) e modificando a trajetória de chegada de

projeções sensoriais (de tangenciais para radiais) (Striedter, 2004).

Os mamíferos mais primitivos, como as toupeiras e os musaranhos têm um cérebro

relativamente pequeno com um córtex cerebral liso. Mamíferos mais avançados, como

cavalos e gatos, têm um cérebro maior coberto por um córtex com muitos giros e sulcos.

Estas irregularidades aumentam a área de superfície do cérebro. De acordo com Brodmann

(1909), o córtex pré-frontal constitui 3,5% da totalidade do córtex no gato, 12,5% no

cachorro, 11,5% no macaco, 17% no chimpanzé, e 29% no humano (Fuster, 2002). Em

Macaca sp., tanto seus lóbulos frontais (Semendeferi et al., 1997) quanto seu córtex pré-

frontal (11%) (Passingham, 1973, 1993) são significativamente menores que de humanos e

de grandes primatas (Barrett et al., 2003) (Figura 1). Baleias e golfinhos têm cérebros

grandes, altamente desenvolvidos. São animais muito estudados em neuroanatomia por

apresentarem cérebros bem avantajados e um comportamento diferenciado. O alto grau de

girificação cortical em muitos cérebros de cetáceos e a camada neocortical resultante com

área de aproximadamente 3745 cm2 não são superados por nenhum mamífero, inclusive

humanos (2275 cm2) (Elias & Schwartz, 1969; Ridgway & Brownson, 1984). Então, tanto

do ponto de vista de tamanho cerebral total como da neocorticalização, os cetáceos são

8

altamente elaborados. Porém, o neocórtex de cetáceo é relativamente delgado, com uma

largura entre 1,3 e 1,8 mm, quando comparado ao espesso neocórtex humano com 3,0 mm

(Haug, 1969, 1987; Kesarev, 1971; Ridgway & Brownson, 1984; Marino, 2004).

Figura 1. Tamanho relativo do CPF em diferentes animais.

Abreviações: a.s., sulco arqueado; c.s., sulcus do cingulo; g.pr., giro

proreus; p.f., fissura pré sylvius; p.s., sulco principal; pr.f., fissura

proreal (Adaptado de Fuster, 1995).

Os primatas são exemplos de animais que têm atraído boa parte dos esforços de

pesquisas sobre neurologia. Não é difícil imaginar que isto esteja relacionado à sua

proximidade filogenética ao ser humano (Talebi et al., 1995). Algumas argumentações para

o estado especial de primatas são descritas adiante:

9

Micode

cheiroGato

MacacoRhesus

Cachorro

Chimpanzé

Homem

1. Primatas têm um neocórtex maior que o estimado para seu tamanho corpóreo.

2. Primatas têm um córtex pré-frontal expandido.

3. Primatas demonstram aprendizagem social e imitação.

4. Primatas “compreendem” outros estados mentais.

5. Primatas exibem perspicácia, inovação, constroem e usam ferramentas.

6. Primatas utilizam comunicação simbólica e referente.

7. Primatas demonstram elementos de “viagem temporal” mental (i.e.,

memória episódica e planejamento do futuro) (Emery & Clayton, 2004).

8. Primatas possuem cultura (McGrew, 1998; Whiten et al. 1999; DeWaal, 1999).

Le Gros Clark (1971), um dos peritos pioneiros em cérebros de primata, escreveu:

“Indubitavelmente a característica mais distintiva dos primatas, que permite a esta ordem

contrastar com todas as outras ordens de mamíferos em sua história evolutiva, é a

tendência para o desenvolvimento de um cérebro que é grande em proporção ao peso

corpóreo total e que é caracterizado particularmente por um córtex cerebral

relativamente extenso e ricamente convoluto. Nos primatas esta expansão começou mais

recentemente, procedeu mais rapidamente e no final das contas teve um avanço muito

além do de outros mamíferos”. Analisando cérebros de uma variedade de outros

mamíferos, entretanto, observa-se que essas não são características exclusivas dos primatas

(Radinsky, 1975).

Cérebros bastante expandidos e altamente complexos estão entre os atributos que

definem primatas de forma distintiva de outros mamíferos. Com o advento do neocórtex, a

capacidade para formas superiores de funções psicológicas (tais como o pensamento e o

raciocínio) aflorou e alcançou seu auge no homem (Brodmann, 1912; Jerison, 1973; Finlay

& Darlington, 1995). Entretanto, mesmo no ser humano o cérebro visceral permaneceu

10

praticamente inalterado, continuando responsável pelas funções básicas (LeDoux, 1998).

Cérebros maiores permitiram ao animal manter um mapa de forrageamento maior e

melhoraram as estratégias de exploração (Martin, 1983), porém há vários animais que usam

ferramentas e que não têm particularmente cérebros grandes e muitos animais são

extremamente acrobáticos e capazes de produzir movimentos variados e coordenados. De

acordo com Dunbar (1996), há algumas correlações entre o desenvolvimento do neocórtex

e o tamanho do grupo. Primatas são particularmente bons no reconhecimento de membros

de suas famílias e de grupos sociais e eles formam padrões complexos de aliança e

confiança. Há vastos relatos de observações de decepção tática e de outros exemplos de

comportamentos extremamente complexos entre estes animais (Byrne & Whiten, 1997).

O cérebro se tornou repertório de comportamentos mais elaborados em primatas

(como resultado do seu tamanho avantajado e de sua complexidade), culminando em

comportamentos culturais altamente sofisticados em humanos como: linguagem, utilização

de ferramentas e aprendizagem social (Spuhler, 1959; Matsuzawa, 2001; Dorus et al.,

2004).

Os primatas são divididos em dois grupos: o dos Prossímios, ou dos primatas

inferiores e o dos Antropóides, ou dos primatas superiores. Os Prossímios incluem os

primatas modernos, que apareceram há aproximadamente 50 milhões de anos atrás e são

representados hoje pelos lêmures, lorídeos e gálagos. Os Antropóides surgiram por volta de

35 milhões de anos atrás e incluem os primatas Platyrrhines ou do Novo Mundo (dentre

eles o Cebus apella, sagüis, guaribas, muriquis) e os primatas Catarrhines (incluem

primatas do Velho Mundo - mandris, mangabeis, babuínos; os grandes primatas -

orangotangos, chimpanzés, gorilas; e finalmente os humanos) (veja Figura 2). As relações

entre társios (uma forma saltadora do sudeste da Ásia) são atualmente controversas.

11

Primatas evoluíram dos insetívoros. Apesar de insetívoros modernos (como musaranhos,

toupeiras e porcos-espinhos) serem em muitos aspectos diferentes dos insetívoros antigos

que deram origem aos primatas, eles representam um modelo eficaz de como

provavelmente eram os cérebros dos antepassados dos primatas (Radinsky, 1975).

12

Figura 2. Filogenia dos primatas (Adaptado de Byrne, 2000).

12

50

35

25

6

4,5

Macacos do Velho Mundo

Grandes Primatas

Macacos do Novo Mundo

Prossímios

Primatas

Símios

Lêmur

Macaco Prego

Macaco Rhesus

Sagüi

Babuíno

Orangotango

Gorila

Bonobo

Chimpanzé

Humano

Os Primatas

13

Cérebros de insetívoros são relativamente pequenos, têm um pequeno neocórtex e

mostram pouca ou nenhuma dobra neocortical. Com a evolução de cérebros relativamente

maiores e mais neocórtex, dobras apareceram no neocórtex cerebral de primatas assim

como em quase todas as outras ordens de mamíferos. Comparações entre diferenças de

tamanhos cerebrais entre prossímios, macacos do Novo Mundo, grandes primatas e

humanos revelam uma quantia superior de dobras com o aumento do tamanho cerebral

(Connoly, 1950; Radinsky, 1968, 1974; Hershkovitz, 1977); entretanto esta tendência não é

tão óbvia em cérebros de macaco do Velho Mundo. Estudos de mapas corticais (Sanides,

1970; Radinsky, 1975) sugerem que as dobras tendem a se desenvolver entre áreas

funcionais diferentes do córtex.

Tendências evolutivas através de estudos comparativos dos cérebros de insetívoros

atuais e de primatas têm sugerido: aumento do tamanho relativo do cérebro comparado ao

peso corporal e aumento da quantidade de neocórtex (além do esperado para aumento no

tamanho do cérebro), dentre outras mudanças (Radinsky, 1975).

A relação entre o peso do cérebro e o peso corporal dos animais atuais com

cérebros menores - os insetívoros (Bauchot & Stephan, 1969), provavelmente representa

bem o tamanho relativo do cérebro dos antepassados de primatas insetívoros. As 33

espécies de insetívoros analisadas por Bauchot & Stephan apresentam cérebros que variam

de 0,80 vezes a aproximadamente 3,0 vezes acima do nível basal esperado para este grupo;

o tamanho relativo do cérebro de primatas prossímios vivos aparece com escalas entre 2,4

vezes a 7,0 vezes a mais do que seria esperado para um insetívoro basal de peso corporal

comparável, com os lêmures Lepilemur e Hapalemur com os menores valores, e o Aye-aye

(Daublentonia), com o maior valor. A maioria dos primatas antropóides atuais varia em

tamanho relativo do cérebro de aproximadamente 5,3 a 11,7 vezes o nível de um insetívoro

14

basal, com extensa sobreposição entre primatas do Novo e do Velho Mundo; com exceção

ao Alouatta (macaco uivador) e aos humanos: Alouatta com um baixo Quociente de

Encefalização (QE) e humanos, com QE acima do valor esperado (Radinsky, 1975).

A afirmativa correta de que macacos do Velho Mundo são mais próximos dos

humanos que macacos do Novo Mundo precisa ser complementada por uma avaliação das

distâncias evolutivas envolvidas. Estimativas indicam que as divergências que conduzem às

linhagens atuais, tanto de macacos do Novo Mundo como primatas do Velho Mundo

(incluindo humanos) ocorreram ao redor de 35 milhões de anos, enquanto a divergência

entre macacos do Velho Mundo e hominídeos ocorreu por volta de 25 milhões de anos atrás

(Glazko & Nei, 2003; Schrago & Russo, 2003). Assim, tanto primatas atuais do Novo

como do Velho Mundo desenvolveram-se independentemente da linhagem humana ao

longo de suas histórias evolutivas. Se for proposto que a organização do cérebro de

macacos do Novo Mundo é menos representativa do tipo de informação necessária ao

entendimento do funcionamento do cérebro humano devido a 10 milhões de anos de

evolução independente, será preciso também estar preparado para aceitar que diferenças um

tanto mais significativas poderiam ter surgido nos 25 milhões de anos que separam os

humanos dos primatas do Velho Mundo (Rosa & Tweedale, 2005).

Antropóides têm mais neocórtex comparado ao tamanho de seus cérebros que

prossímios (Radinsky, 1975; Barton, 1996). Esta observação importante sugere que algum

tempo depois que os primatas antropóides divergiram dos prossímios (aproximadamente há

50 milhões de anos atrás), as proporções internas do cérebro antropóide foram modificadas

de forma que o neocórtex veio ocupar uma grande proporção do volume total. A respeito do

neocórtex humano, este é 2,9 vezes maior que o esperado para um primata antropóide com

mesmo tamanho de corpo (Passingham, 1973). Novamente, isto não é inesperado devido ao

15

fato de que o cérebro humano é, como um todo, 3,1 vezes maior que esperado para um

antropóide não-humano com mesmo peso corporal (Falk, 1980; Rilling & Insel, 1999). Os

cérebros de grandes primatas são geralmente mais avantajados comparados ao peso

corpóreo que os cérebros de macacos e estes em seqüência, apresentam cérebros maiores

que de prossímios (Wilson, 1985). Diferenças estruturais também são aparentes. Em

chimpanzés, uma proporção maior do cérebro é dedicada ao neocórtex que em macacos que

por sua vez, têm proporcionalmente mais neocórtex que prossímios. Dentro do neocórtex,

grandes primatas (e especialmente humanos) têm um córtex pré-frontal particularmente

avantajado, uma área conhecida por estar envolvida em muitas formas de pensamento

abstrato e regras de aprendizado.

1.2.1. Desenvolvimento do neocórtex

Humanos e macacos-pregos têm valores de quociente de encefalização muito altos

para primatas. O Quociente de Encefalização (QE) é definido como a relação entre a massa

cerebral e a massa corpórea. Catarrhines e Platyrrhines (antropóides) têm valores

apreciavelmente mais altos, mas é interessante perceber que grandes primatas não

apresentam cérebros notavelmente maiores do que os de macacos e em particular, que do

macaco-prego (Cebus apella): vencedor do prêmio para o Quociente de Encefalização mais

elevado dentre primatas não-humanos (Rilling et al., 1999). De forma curiosa, macacos-

pregos são uma das poucas espécies de primata que foi observada usando ferramentas

espontaneamente dentro do ambiente selvagem. Isto causou muito interesse entre

etologistas o que, portanto os torna foco de experiência a respeito de cognição animal.

16

A dieta e as interações sociais parecem estar associadas com o grau de

desenvolvimento da região neocortical em antropóides (Gibson, 1986, 1990; Milton, 1988;

Mithen, 2002). O neocórtex antropóide consiste de múltiplos circuitos paralelos envolvidos

com uma variedade de funções paralelas. Problemas que surgem no forrageamento podem

diferir daqueles envolvidos com interações sociais e circuitos neocorticais diferentes podem

ser responsáveis pela resolução de problemas diversos. É provável então que aqueles

múltiplos fatores paralelos associados com a dieta e com as interações sociais podem ter

sido relacionados com o desenvolvimento de vários circuitos neocorticais paralelos em

antropóides (Sawaguchi, 1992).

A importância para primatas sobre aprendizado na representação de manipulação de

objetos sociais e eventos tem sido amplamente reconhecida durante a última década

(Kummer, 1982; Dasser, 1985; Cheney et al., 1986; Tomasello & Call, 1994; Byrne &

Whiten, 1997). Estudos com influência teórica (Jolly, 1966; Humphrey, 1976) e reunião de

relatórios empíricos (Menzel, 1973; Premack & Woodruff, 1978; Hinde, 1983) têm

moldado a visão de que a aprendizagem relativamente sofisticada e a habilidade cognitiva

de primatas têm sido selecionadas em virtude de suas utilidades no domínio social

(Anderson, 1996; Wyles et al., 1983; Lefebvre et al., 1997).

O tamanho relativo do neocórtex é correlacionado positivamente com o tamanho do

grupo social em primatas, morcegos, carnívoros e cetáceos (Joffe & Dunbar, 1997; Connor

et al., 1998; Barton, 1999). Byrne e Whiten (1997) selecionaram evidências de que

estratégias maquiavélicas de manipulação social e decepção dirigiram a evolução do

cérebro em símios. Porém, explicações ecológicas para a evolução de cérebros avantajados

são também abundantes, como a hipótese do forrageamento (Parker & Gibson, 1977) e dos

mapas cognitivos (Milton, 1988) e a discussão a respeito de quais variáveis tiveram maior

17

importância para a evolução de cérebros de primatas está longe de ser resolvida (Deaner et

al., 2000; Reader & Laland, 2002).

Harcourt (1992) pontua que enquanto os ambientes sociais e físicos em conjunto

provavelmente mantêm a habilidade de processamento das informações, o ambiente social

em particular está envolvido em fortes avaliações simultâneas para o desenvolvimento de

estratégias adaptativas. A competição na esfera social tem conseqüências imediatas e uma

análise que permitisse uma seleção eficiente de respostas (seja como adaptação ou de outra

forma) seria altamente favorável (Martin, 1990). Isso leva a alguns questionamentos: Qual

seria a relação evolutiva entre os mecanismos responsáveis por interpretar e instigar o

comportamento social? Semelhantemente, a estratégia de forrageamento e a estrutura social

evoluíram juntas, ou uma dirigiu a evolução da outra? E finalmente, como as interações

sociais se desenvolveram com respeito à ecologia e à estrutura social? É improvável que a

evolução da inteligência dos primatas possa ser desvinculada definitivamente de uma

categoria ou de outra. Enquanto a ecologia pode ter providenciado as condições iniciais, a

evolução cognitiva logo espiralou indubitavelmente em uma complexa teia interconectada

de adaptação, co-evolução e cooperação de tratos cerebrais para enfrentar mudanças nas

condições ecológicas e sociais (Sawaguchi, 1992). O desenvolvimento do córtex pré-frontal

foi uma importante aquisição para o comportamento social.

Definitivamente, o aumento no tamanho relativo do cérebro não aconteceu em uma

seqüência linear “de peixes até humanos", mas independentemente em diferentes linhagens

(Northcutt, 1984). Embora o tamanho relativo do cérebro seja de difícil quantificação

(Deacon, 1990) e de difícil correlação com o comportamento (Van Dongen, 1998), parece

que esse aumento geralmente foi acompanhado pela sofisticação do forrageamento

(Humphrey, 1976; Parker & Gibson, 1977; Byrne & Whiten, 1997). Em contraste, as

18

linhagens que reduziram seu tamanho relativo cerebral levam vidas relativamente simples

(Striedter, 2004).

O percentual de massa cerebral referente ao isocórtex varia entre 15% nos cérebros

de mamíferos menores para mais de 90% em cetáceos. Não há nenhuma dúvida que esta

amplificação regular do cérebro leva um custo ao organismo e tem que conferir algum

benefício; a taxa metabólica do tecido cerebral é nove vezes mais alta que a taxa massa-

específica comum do corpo humano (Aiello & Wheeler, 1995). Uma característica curiosa

da evolução dos primatas é que a taxa metabólica basal não aumenta com o crescimento da

massa cerebral. Para equilibrar o orçamento energético outro tecido importante precisou ser

sacrificado; provavelmente o comprimento intestinal. Intestinos menos elaborados

requerem que comida em qualidade mais elevada seja encontrada, o que poderia requerer

maior memória para a estratégia de forrageamento ou para uma predação coordenada. Por

alguma rota evolutiva esta amplificação aconteceu, sugerindo que a quantia de massa

cerebral seja importante para mamíferos terrestres e há fortes razões para pensar que o

cérebro deveria ser configurado para uso otimizado (Finlay et al., 2001). É preciso lembrar

que nenhum fator isolado pode explicar a diversidade de espécies e as diferenças

individuais nos cérebros e em comportamentos conseqüentes. É também importante

destacar que há custos e benefícios para toda característica e estes só podem ser avaliados

com respeito a um conjunto determinado de condições, como as variáveis climáticas, a

estrutura social e a provisão de comida, por exemplo.

Obviamente, deve ser ressaltado que as diferenças normalmente consideradas entre

o cérebro humano e dos demais primatas são anatômicas. Talvez seja possível que as

características responsáveis pelas habilidades mentais exclusivas dos humanos ocorram em

nível celular ou molecular (Radinsky, 1975). É pertinente salientar que as discrepâncias em

19

estudos neuroanatômicos poderiam resultar da dificuldade, entre outras, de definir com

exatidão o córtex pré-frontal em diferentes tipos de mamíferos (Roth & Dicke, 2005).

1.3. Cebus Apella (Macaco-prego)

Macacos-pregos representam uma ampla radiação de macacos do Novo Mundo

(Figura 3) onívoros com comportamentos arbóreos, extrativistas, que compartilham várias

convergências morfológicas e comportamentais com os hominídeos. Apresentam um

cérebro bem desenvolvido com relação ao peso corporal e um alto grau de desenvolvimento

neocortical semelhante ao encontrado entre chimpanzés, bem como alta mobilidade e

polegar semi-opositor. Macacos-pregos são capazes de preensão forte e precisa (Costello &

Fragaszy, 1988; Fragaszy, 1990; Westergaard & Suomi, 1997; Cleveland et al., 2004). Os

macacos-pregos vivem na natureza em grupos de multi-machos e multi-fêmeas compostos

por 8 a 14 indivíduos. Em ambiente natural, os machos migram para outros grupos ao

atingirem a maturidade sexual (Terborgh, 1983; Resende & Ottoni, 2002).

20

Figura 3. Mapa de avaliação da distribuição geográfica de Cebus apella.

Obs.: Indica os países de ocorrência, a área atual ocupada pela espécie é normalmente

menor (Info Natura, 2004).

Com alimentação preferencialmente baseada em frutos, os macacos-pregos

adaptam-se com facilidade aos alimentos disponíveis, incluindo pequenos animais, raízes,

flores e brotos (Rímoli, 2001; Galvão et al., 2002). São animais de cerca de 3 kg que se

destacam por sua grande habilidade motora e cognitiva. O uso de objetos é mais comum e

21

Status de Distribuição

• Nativo e existente

• Ocorrência desconhecida

constantemente relatado entre macacos-pregos selvagens (Figuras 4 e 5) (Izawa & Mizuno,

1977; D’Amato & Salmon, 1985; Boinski, 1988; Fernandes, 1991; Westergaard & Suomi,

1994, 1997; Tomasello & Call, 1997; Panger, 1998; Phillips, 1998; Jalles-Filho et al., 2001;

Boinski, 2000; Cleveland et al., 2004). Similarmente aos chimpanzés, há relatórios de uso

de ferramentas de pedra entre macacos-pregos selvagens para rachar nozes (Izawa &

Mizuno, 1977; Boesch & Boesch, 1983, 1984, 1990; Boinski, 2000; Cleveland et al., 2004)

e para abrir cocos de jerivá (Syagrus romanzoffiana; Ottoni & Mannu, 2001) ou de forma

experimentalmente induzida, como palitos para pegar alimentos de um tubo (Figura 6)

(Visalberghi et al., 1995) ou para extrair melado através dos orifícios de uma caixa

(Westergaard & Fragaszy, 1987; Perondi et al., 1995; Resende & Ottoni, 2002).

Poucos primatas têm o privilégio de apresentar cérebros bastante avantajados em

relação ao tamanho do próprio corpo. Incluem-se nessa categoria o macaco-prego (Cebus

apella) e apenas mais duas espécies, o próprio Homo sapiens sapiens e o chimpanzé. Em

geral, a razão entre massa corporal e tamanho do cérebro é considerada uma boa medida do

investimento evolutivo que uma espécie fez na inteligência (Lopes, 2004).

22

Figura 4. Macaco-prego em postura ereta utilizando

ferramenta (bigorna e martelo) para abrir coco (Lopes, 2004).

De acordo com Barros et al. (2002), quando fornecidas as condições adequadas,

macacos-pregos são capazes de adquirir o conceito de igualdade, operacionalizado no

desempenho de identidade generalizada, assim como já foi possível demonstrar em

chimpanzés e leões-marinhos (Oden et al., 1988; Kastak & Schusterman, 1994; Galvão et

al., 2002).

Para a compreensão da morfologia cerebral do Cebus apella (veja figuras 7 e 8), é

necessário entender que este possui a relação entre tamanho do cérebro e peso corporal

23

maior que de outros Platyrrhines, indício de que ocorreu no gênero Cebus, um grau de

encefalização superior a outros indivíduos da infraordem Platyrrinea (Ladd et al., 2005).

O fato de os macacos-pregos serem capazes de executar atividades mentais

complexas, provavelmente esteja relacionado ao desenvolvimento das regiões cerebrais

pré-frontais nessa espécie, motivo pelo qual a mesma mostra-se importante contribuinte nos

estudos de neuroanatomia comportamental.

Para muitos investigadores, a capacidade impressionante no comportamento com

utilização de ferramentas dos macacos-pregos reflete habilidades cognitivas avançadas e

que, apesar da separação filogenética ampla, estas habilidades mostram destacada

sobreposição desses sobre os grandes primatas (Chevalier-Skolnikoff, 1989). Como as

habilidades dos grandes primatas foram usadas como modelo da evolução de utilização de

ferramentas e no comportamento da construção de ferramentas na linhagem humana (Wynn

& McGrew, 1989; McGrew, 1993; Toth et al., 1993), foi proposto que esta sobreposição

faria dos macacos-pregos uma fonte para um tipo semelhante de modelo.

Figura 5. Macaco-prego utilizando vareta para apanhar inseto.

24

Figura 6. Fêmea de macaco-prego em cativeiro segurando seu filhote

enquanto usa uma vara para extrair melado de maçã de um tubo

(Visalberghi & Néel, 2003).

Figura 7. Esquema do cérebro de Cebus apella (vista lateral). GF, giro frontal;

GFM, giro frontal médio; GTF, giro triangular frontal; GFS, giro frontal

superior; GPR, giro pré-central; GC, giro central; GPC, giro pós-central; GIP,

giro intraparietal; GA, giro angular; GOT, giro occipital transverso; GOS, giro

occipital superior; GOM, giro occipital médio; GOI, giro occipital inferior;

GTS, giro temporal superior; GTI, giro temporal inferior (Ladd et al., 2005).

25

Figura 8. Esquema do cérebro de Cebus apella (vista medial). GPCA, giro

paracalcarino; GRCA, giro retrocalcarino; OT, giro occipitotemporal; GCI,

giro do cíngulo; GR, giro rostral; CC, corpo caloso (Ladd et al., 2005).

1.4. Sistema de Fibras (Substância Branca)

As várias áreas funcionais do córtex foram inicialmente classificadas em dois

grandes grupos: áreas de associação e áreas de projeção. As primeiras contêm fibras que

ligam áreas diferentes do córtex cerebral, no mesmo hemisfério ou no hemisfério situado do

lado oposto (fibras comissurais); as segundas, ou seja, as áreas de projeção contêm fibras

que ligam o córtex a centros subcorticais, podendo ser aferentes ou eferentes. As áreas de

projeção teriam conexões com centros subcorticais, enquanto as áreas de associação teriam

conexões apenas com outras áreas corticais. Essa conceituação inicial não pode mais ser

mantida, uma vez que está demonstrado que todas as áreas corticais têm conexões com

centros subcorticais, especialmente com o sistema ativador reticular ascendente, cuja ação

ativadora se exerce sobre todo o córtex. Contudo, a divisão do córtex cerebral em áreas de

projeção e de associação, embora bastante esquemática, é ainda útil e pode ser usada dentro

de uma conceituação nova: áreas de projeção são as que recebem ou dão origem a fibras

relacionadas diretamente com a sensibilidade e com a motricidade. As demais áreas são

26

consideradas de associação e, de modo geral, estão relacionadas a funções psíquicas

complexas (Machado, 1998).

O córtex pré-frontal recebe informação através de vias longas de conexão intra-

hemisférica, de praticamente todo o córtex do hemisfério ipsilateral e recebe também,

através do corpo caloso, informações do córtex pré-frontal contralateral. A origem das vias

de conexões intra-hemisféricas é representada pelas áreas de associação modal dos lobos

occipital, parietal e temporal e as áreas de convergência multimodal, em particular as da

região mesoparietal. O córtex da ínsula também mantém projeções recíprocas com a região

frontal. A projeção das vias de conexão intra-hemisférica faz-se predominantemente na

região dorsolateral do lobo frontal, ao passo que as conexões inter-hemisféricas são de

natureza homotípica, interessando, portanto, todas as regiões do córtex. Adiante dessas

vias, que transportam a informação de caráter sensorial, oriundas das regiões do cérebro

onde esta informação se processa, projetam-se ainda no córtex frontal vias com origem no

sistema límbico, no cíngulo, no córtex pré-motor, na formação reticular e no hipotálamo.

São importantes também as conexões com formações anatômicas subcorticais, como as

projeções no caudado e no putâmen e as conexões com o núcleo dorsomedial do tálamo.

Devem-se salientar ainda as conexões com a amígdala e com o hipocampo através do feixe

uncinado (Nitrini, 1996; Caldas, 2000).

1.4.1. Descrição das fibras de associação intra-hemisféricas

As fibras de associação intra-hemisféricas (Figura 9) interconectam áreas corticais

em cada hemisfério. Podem ser curtas (conhecidas como fibras arqueadas ou fibras em “U”,

devido à sua disposição) ou longas. No cérebro humano as fibras longas unem-se em

fascículos incluindo: o fascículo do cíngulo, os fascículos occipitofrontal superior e

27

inferior, o fascículo uncinado, o fascículo longitudinal superior (arqueado), o fascículo

longitudinal inferior (occipitotemporal). As áreas sensoriais primárias nos lobos parietal

temporal e occipital são ligadas por longas fibras de associação às áreas de associação do

córtex cerebral. Estas, por sua vez, são conectadas entre si (Crossman & Neary, 1997).

a. Fascículo Uncinado – Uncinado vem de uncus que em latim significa “gancho”.

O fascículo uncinado dobra-se ao redor da fissura lateral para conectar o giro orbital frontal

inferior do lobo frontal ao lobo temporal anterior, passando pelo fundo do sulco lateral.

b. Fascículo Longitudinal Superior - O fascículo longitudinal superior é um

pacote volumoso de fibras de associação que passam através da margem superior da ínsula

formando um grande arco, conectando o córtex do lobo frontal aos córtices dos lobos

parietal, temporal e occipital. O fascículo longitudinal superior representa o maior pacote

de fibras de associação.

c. Fascículo Occipitofrontal Superior - Considerando que o cíngulo recobre a

porção superior do corpo caloso, o fascículo occipitofrontal superior localiza-se abaixo

deste. Conecta os lobos frontal e occipital, enquanto estende-se posteriormente ao longo da

borda dorsal do núcleo caudado. Está separado do fascículo longitudinal superior pela

coroa radiata e pela cápsula interna.

d. Fascículo Occipitofrontal Inferior - O fascículo occipitofrontal inferior também

conecta os lobos frontal e occipital, mas é localizado mais inferiormente quando comparado

ao fascículo occipitofrontal superior. Estende-se ao longo da extremidade ínferolateral do

claustro, debaixo da ínsula.

e. Fascículo do Cíngulo - O cíngulo começa na área do córtex abaixo da porção

rostral do corpo caloso, então cursa dentro do giro do cíngulo e dobra-se ao redor do corpo

caloso. Interconecta porções dos lobos frontal, parietal e temporal.

28

f. Fascículo Longitudinal Inferior (occipitotemporal) - O fascículo longitudinal

inferior conecta os córtices dos lobos temporal e occipital. Atravessa o comprimento do

lobo temporal e une-se ao fascículo occipitofrontal inferior.

g. Fibras arqueadas (em “U”) – Associam áreas vizinhas do córtex.

Figura 9. Fibras de associação córtico-cortical (Nauta & Feinag, 1986).

29

As áreas de associação podem ser divididas em secundárias e terciárias. As áreas

terciárias são supramodais, ou seja, não se ocupam do processamento motor ou sensitivo

como as anteriores, mas estão envolvidas com atividades psíquicas superiores como, por

exemplo, a memória, os processos simbólicos e o pensamento abstrato. Mantêm conexões

com várias áreas unimodais ou com outras áreas supramodais e sua lesão causa alterações

psíquicas sem qualquer conotação motora ou sensitiva (Machado, 1998).

Segundo Luria (1981), as áreas terciárias ocupam o topo da hierarquia funcional no

córtex cerebral. Elas são supramodais, ou seja, não se relacionam isoladamente com

nenhuma modalidade sensorial. Recebem e integram as informações sensoriais já

elaboradas por todas as áreas secundárias e são responsáveis também pela elaboração das

diversas estratégias comportamentais (Goldman-Rakic, 1987, 1996; Passingham, 1993;

Wise et al., 1996; Fuster, 1997; Miller, 2000; Miller & Cohen, 2001; Tanji & Hoshi, 2001;

Funahashi, 2001; Hoshi, 2006). As funções dessas áreas até algum tempo denominadas

áreas “silenciosas” do córtex, só há relativamente pouco tempo começam a serem

esclarecidas. São reconhecidas como áreas terciárias do cérebro: a área pré-frontal, a

têmporo-parietal e as áreas límbicas (Machado, 1998).

Mamíferos primitivos, como insetívoros e roedores têm um pequeno córtex de

associação, conseqüentemente, suas áreas sensoriais isocorticais posicionam-se próximas

uma da outra. Em carnívoros e prossímios, as áreas sensoriais são separadas por faixas de

córtex de associação. Primatas têm córtices de associação grandes, assim, as áreas

sensoriais encontram-se separadas de forma relativamente distantes (Nieuwenhuys, 1998).

O córtex pré-frontal pode ser anatomicamente classificado em três regiões distintas:

dorsolateral, órbitofrontal e medial. Diversos trabalhos registram as conexões ricas e

diversificadas do córtex pré-frontal em primatas não-humanos (principalmente em macacos

30

Rhesus). Foi encontrado que o CPF mantém ricas conexões com os córtices parietal,

temporal (Müller-Preuss et al., 1980; Petrides & Pandya, 1984, 1988, 1999; Barbas &

Mesulam, 1985; Vogt & Pandya, 1987; Barbas, 1988; Hackett et al., 1999; Romanski et al.,

1999; Kondo et al., 2003; Barbas et al., 2005) e occipital através de longas fibras de

associação que cursam pela substância branca subcortical (Jones & Powell, 1970; Chavis &

Pandya, 1976; Bruce et al., 1981; Goldman-Rakic & Schwartz, 1982; Pandya & Barnes,

1987; Barbas & Pandya, 1989, 1991; Seltzer & Pandya, 1989; Pandya & Yeterian, 1990;

Carmichael & Price, 1995a, 1995b; Crossman & Neary, 1997; Fuster, 1997; Rolls, 1999;

Rolls & Deco, 2002).

Barbas & Pandya (1989) identificaram duas tendências na organização arquitetônica

no córtex pré-frontal. O primeiro origina-se do perialocórtex ao redor da parte rostral do

corpo caloso e termina na parte dorsal do CPF dorsolateral e na área 8. O segundo origina-

se do perialocórtex na região órbitofrontal caudal e termina na parte ventral do CPF

dorsolateral e na área 8. A parte rostral está preferencialmente conectada a regiões auditivas

e a parte caudal com regiões visuais/visuais-motoras; regiões límbicas preferencialmente

projetam-se para a parte rostral (Barbas & Mesulam, 1985); há mudanças graduais na

organização laminar cortical da parte rostral para a caudal (Barbas & Pandya, 1989) e o

CPF dorsolateral medial está preferencialmente conectado com regiões somatossensoriais

(Barbas & Mesulam, 1985; Preuss & Goldman-Rakic, 1989). Entretanto, apenas alguns

estudos informaram diferenças funcionais ao longo deste eixo no córtex pré-frontal lateral

(Sakagami & Tsutsui, 1999; Hoshi et al., 2000; Hoshi, 2006).

As áreas pré-frontais laterais caudais (áreas 8 e 46) recebem projeções de córtices

que representam recentes estágios no processamento visual ou auditivo e das áreas

intraparietal e do cíngulo posterior associadas com orientação óculomotora e processos de

31

atenção. Inputs corticais para as áreas 46 e 8 são complementados através de projeções do

multiforme talâmico e de setores parvocelulares do núcleo médiodorsal associados a

funções óculomotoras e de memória de trabalho. Em contraste, áreas órbitofrontais caudais

recebem diversos inputs de córtices que representam estágios tardios do processamento

dentro de todo o sistema cortical sensorial unimodal. Em adição, córtices órbitofrontal

caudal e medial (límbico) recebem diversas projeções da amígdala, associadas à memória

emocional, e da região temporal medial e de estruturas talâmicas associadas à memória em

longo prazo. Córtices pré-frontais são conectados a estruturas de controle motor conhecidas

por seus papéis específicos em funções executivas centrais. Áreas pré-frontais laterais

caudais projetam-se para estruturas óculomotoras e estão conectadas aos córtices pré-

motores que comandam movimentos da cabeça, dos membros e do corpo. Em contraste, os

córtices límbicos pré-frontal medial e órbitofrontal projetam-se para centros víscero-

motores hipotalâmicos relacionados à expressão das emoções. Córtices lateral, órbitofrontal

e pré-frontal medial são ricamente interconectados, sugerindo que eles participam

conjuntamente nas funções executivas centrais. Córtices pré-frontais límbicos emitem

projeções difusas por suas camadas profundas e terminam nas camadas superiores do córtex

lateral (eulaminado), sugerindo um papel predominante na comunicação de retorno. Em

contraste, quando os córtices pré-frontais laterais comunicam-se com áreas límbicas eles

emitem projeções de suas camadas superiores e seus axônios terminam nas camadas

profundas, sugerindo um papel na comunicação de envio. Através de suas conexões

difusas, os córtices pré-frontais límbicos podem exercer uma influência tônica nos córtices

pré-frontais laterais, unindo áreas associadas a processos cognitivos e emocionais (Pandya

& Barnes, 1987; Barbas & Pandya, 1991; Barbas, 2000).

32

Conexões intrínsecas dentro do córtex pré-frontal permitem informações aferentes

regionais e que processos sejam distribuídos a outras partes do CPF. Assim, este provê uma

jurisdição pela qual as informações de sistemas cerebrais de alta ordenação podem interagir

através de circuitos relativamente locais. Domínios distintos do córtex pré-frontal em

primatas possuem um conjunto de conexões que sugerem que eles exercem papéis

diferentes na cognição, memória e emoção (Crossman & Neary, 1997; Gabrieli et al., 1998;

Miller & Cohen, 2001).

Os primatas têm um córtex pré-frontal semelhante ao humano na sua face interna e

orbitária, distinguindo-se em particular pelo volume e pelo desenvolvimento da porção

dorsolateral. As conexões mantidas entre a região frontal e outras diferentes regiões têm

sido estudadas em detalhe em muitos primatas não-humanos, mas muito pouco em

cebídeos, fato que nos motivou a um estudo mais detalhado referente às características

cerebrais destes animais.

33

2. OBJETIVOS

O presente trabalho teve como objetivos principais o reconhecimento e a descrição

das vias de associação entre as regiões pré-frontais e as demais regiões cerebrais do

macaco-prego (Cebus apella) bem como a análise da proporção entre o hemisfério total e a

região pré-frontal. Outro objetivo do trabalho foi a comparação entre a anatomia do

encéfalo humano e nossos achados anatômicos nesses animais, permitindo transferir

conhecimento sobre o desenvolvimento da região pré-frontal de Cebus apella, no que diz

respeito às características anatômicas particulares e à organização das conexões corticais

cerebrais.

Este trabalho objetiva em última análise agregar novas informações referentes a

esses primatas, contribuindo de modo significativo com estudos a respeito da anatomia

cerebral e de suas correlações cognitivas e comportamentais.

34

3. MATERIAL E MÉTODO

O trabalho foi realizado no Laboratório de Mesoscopia (ICB III – Anatomia

Humana). Para este estudo foram utilizados 24 hemisférios cerebrais de macaco-prego

(Cebus apella). As peças são provenientes do Departamento de Cirurgia da Faculdade de

Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo e atualmente encontram-se

armazenadas no Departamento de Anatomia do Instituto de Ciências Biológicas da

Universidade Federal de Goiás, onde a pesquisa foi realizada. As peças anatômicas

pertencem ao acervo de material de pesquisa, onde animais são armazenados quando já

utilizados em trabalhos anteriores, para darem prosseguimento a outras observações em

pesquisas subseqüentes, evitando-se o sacrifício de vidas conforme o princípio dos 3R.

Os hemisférios destes primatas do Novo Mundo estavam disponíveis para exame de

morfologia de superfície, sendo 12 hemisférios esquerdos e 12 hemisférios direitos, não

necessariamente do mesmo indivíduo, já que não se dispunha da identificação de cada

individuo da amostra. Somente cérebros que apresentavam bom estado de conservação em

suas regiões frontais foram utilizados. O estudo considerou:

• A presença e organização das vias de associação intra-hemisféricas entre o

córtex pré-frontal e demais estruturas cerebrais.

• A relação do volume das regiões pré-frontais comparado ao tamanho do

hemisfério cerebral do mesmo indivíduo.

• A análise comparativa do tamanho proporcional dessa região cerebral (pré-

frontal) com a mesma estrutura do cérebro humano.

35

3.1. Análise do volume da região pré-frontal

De acordo com Semendeferi et al. (2002), nenhum sulco definido pode ser usado

confiantemente para estabelecer a transição de córtex pré-frontal para córtex pré-motor ou

as bordas de áreas corticais individuais e assim este assunto só pode ser solucionado com

base em estudos citoarquitetônicos quantitativos. Seguindo extensos trabalhos referentes ao

córtex pré-frontal em outros primatas (Barbas, 1995, 2000; Petrides & Pandya, 1999;

Romanski et al., 1999; Miller et al., 2002; Fuster, 2002; Barbas et al., 2005; Schoenemann

et al., 2005), delimitamos o córtex pré-frontal em sua superfície lateral como a porção

adiante do sulco arqueado e na superfície medial, uma delimitação razoável para o CPF

pode ser definida como todas as porções do córtex frontal anterior ao joelho do corpo

caloso, em um plano perpendicular à linha que conecta as comissuras anterior e posterior.

Nessa parte do presente estudo analisamos apenas o sub-setor do córtex frontal que inclui

todos os córtices pré-frontais, com base nas subdivisões de Ladd et al. (2005).

Utilizando um paquímetro universal (escala de 0-300 mm, resolução de 0,05 mm,

Digimess, RJ, Brasil) (Monterde et al., 1999), foram medidas as regiões pré-frontais e os

hemisférios cerebrais. Para obtenção do volume estimado de cada região pré-frontal, foram

medidas as seguintes distâncias (reveja figuras 7 e 8):

a. Adiante do sulco arqueado até o pólo anterior do lobo frontal (comprimento

em cm);

b. Da fissura longitudinal do cérebro até a porção mais proeminente da face

lateral, na região do lobo frontal (largura em cm);

c. Do pólo superior do lobo frontal até o pólo inferior (altura em cm)

(Observe figuras 10 e 11).

36

Figura 10. Vista lateral do hemisfério esquerdo de Cebus apella.

LF, lobo frontal; LT, lobo temporal; LP, lobo parietal; LO, lobo

occipital (Borges et al., 2006).

Figura 11. Vista medial do hemisfério direito de Cebus apella. LF,

lobo frontal; CC, corpo caloso; LO, lobo occipital (Borges et al.,

2006).

37

LFLF

LFLF

LTLT

LOLO

LPLP

CCCC

LOLO

Os valores obtidos através destas medidas (em centímetros), quando multiplicados

entre si forneceram o volume (em cm3) aproximado da região pré-frontal de cada

hemisfério cerebral.

O mesmo processo permitiu a obtenção de valores para analisar o hemisfério

cerebral no qual foram tomadas as seguintes medidas:

a. Da região anterior mais proeminente do pólo frontal até a região posterior

do lobo occipital (comprimento em cm);

b. Da fissura longitudinal do cérebro até a porção mais proeminente mediana

da face lateral (largura em cm);

c. Do pólo superior do cérebro, na região do giro pré-central até a porção mais

inferior do lobo temporal (altura em cm).

Todos os valores destas medidas (em centímetros), quando multiplicados entre si

forneceram os volumes (em cm3) aproximados dos respectivos hemisférios cerebrais.

3.2. Peso dos hemisférios cerebrais

Anteriormente à técnica de dissecação mesoscópica, os hemisférios cerebrais foram

pesados em balança de precisão e seus valores anotados para análise posterior.

3.3. Dissecação do sistema de fibras intra-hemisféricas do cérebro de Cebus

apella

Nós usamos o método de preservação de Klingler, com ajustes secundários

(Klingler, 1935; Klingler & Gloor, 1960). Utilizamos como referência de estudo a técnica

ajustada por Castro et al. (2005). O procedimento escolhido de congelamento e

38

descongelamento repetidos por três vezes tornou mais fácil a preparação para dissecações

dos tratos de fibras e núcleos, aumentando a distinção entre a massa cinzenta e a branca. A

técnica de dissecação de fibras permite a compreensão da anatomia tridimensional do

cérebro. Através do método de Klingler foi possível demonstrar as estruturas que compõem

a anatomia interna do cérebro de Cebus apella tornando evidente a anatomia topográfica da

substância branca das faces lateral, medial e orbital dos hemisférios cerebrais.

Os cérebros foram acondicionados em recipientes contendo solução de formaldeído

a 10 %. Este fluido foi substituído depois de 24 horas e novamente depois de um intervalo

de duas semanas. Após um período de 04 semanas em média na solução de formaldeído, os

cérebros foram lavados durante cerca de várias horas em água fria natural. As membranas

pia mater e aracnóide e os vasos dos espécimes eram cuidadosamente afastados e retirados

utilizando-se pinças de relojoeiro. Subseqüentemente os espécimes foram imersos em

solução de formaldeído a 10 % e congelados durante 08 dias a uma temperatura média de

-10º C. Na seqüência os cérebros foram lavados sob água fria corrente durante 24 horas. O

procedimento de congelamento (em solução de formaldeído 10 %) foi repetido três vezes.

Depois do último congelamento, os cérebros foram mantidos em solução de formaldeído a

10 %. As dissecações foram feitas com espátulas de madeira (modificadas a partir de

palitos com comprimento aproximado de 25 cm com as pontas trabalhadas com auxílio de

um bisturi) utilizadas para a retirada cuidadosa da massa cinzenta. Utilizamos tamanhos

diferentes de alguns tipos de espátulas. Depois desse procedimento, o hemisfério era lavado

em água corrente e delicadamente enxugado com papel-toalha. Posteriormente foram

utilizados alfinetes ou agulhas para acompanhar o trajeto do sistema de fibras que seguiam

de (ou) para a região pré-frontal.

39

As características de cada hemisfério foram analisadas e capturadas por imagens

fotográficas tanto antes como após as dissecações com uma câmera digital Canon Power

Shot A520 em padrões de orientação anatômica lateral, medial e frontal.

3.4. Coleta e tratamento de dados

Foram feitas análises estatísticas descritivas utilizando-se tabelas e cálculos de

alguns parâmetros tais como Média e Desvio Padrão para avaliar o peso e o volume dos

hemisférios cerebrais esquerdos e direitos, as medidas das regiões pré-frontais

contralaterais bem como o volume das regiões pré-frontais em relação ao volume dos

hemisférios cerebrais esquerdos e direitos.

Utilizamos o Teste t de Student com a finalidade de comparar os volumes dos

hemisférios cerebrais esquerdos e direitos assim como o volume das regiões pré-frontais

esquerdas e direitas. O Coeficiente de Variação foi utilizado para analisarmos as amplitudes

de variação das medidas dos volumes dos antímeros esquerdos e direitos, tanto para os

hemisférios cerebrais quanto para as regiões pré-frontais.

40

4. RESULTADOS

Estudamos vinte e quatro hemisférios de Cebus apella (Linnaeus, 1766), com

enfoque na anatomia das regiões pré-frontais e nas fibras de associação intra-hemisféricas.

4.1. Peso dos hemisférios cerebrais direito e esquerdo

Em média, o peso do hemisfério cerebral esquerdo foi de 19,1gramas e do

hemisfério direito igual a 20,5gramas (Tabela 1).

Tabela 1 - Peso dos hemisférios cerebrais do primata Cebus apella, destacando-se a

Média e o Desvio Padrão em relação ao total de casos, em pesquisa realizada em

Goiânia, Goiás. Mar / 2004 - 2006.

Antímero Direito Antímero EsquerdoNúmero do caso Peso (gramas) Número do caso Peso (gramas)

4 19,7 1 17,89 25,0 2 18,1

10 21,9 3 21,012 23,1 5 23,613 19,1 6 18,615 19,2 7 20,417 17,0 8 21,519 19,1 11 18,821 18,2 14 17,422 28,6 16 20,023 15,1 18 15,324 19,8 20 16,9

Média (DP) 20,5 (±3,7) 19,1 (±2,3)

DP = Desvio Padrão Fonte: Dados de pesquisa ICB / UFG - Borges et al., 2006.

4.2. Volume dos hemisférios cerebrais direito e esquerdo

41

Com a finalidade de calcular o volume em centímetros cúbicos dos hemisférios

cerebrais, mediu-se o comprimento, a altura e a largura (conforme método). Tais valores e

medidas encontram-se na Tabela 2.

Tabela 2 - Medidas das dimensões dos hemisférios cerebrais do primata Cebus

apella para cálculo do volume, da Média e do Desvio Padrão em relação ao total

da amostra, em pesquisa realizada em Goiânia, Goiás. Mar / 2004 - 2006. Número Comprimento Altura Largura Volume do caso do HC (cm) do HC (cm) do HC (cm) do HC (cm3)ad ae ad ae ad ae ad ae ad ae4 1 5,1 5,3 3,3 3,3 1,9 1,7 32,0 29,79 2 5,7 5,2 3,9 3,2 1,9 1,7 42,2 28,3

10 3 5,5 5,0 3,6 3,0 1,8 1,7 35,6 25,512 5 5,8 5,9 3,6 3,5 1,8 2,0 37,6 41,313 6 5,2 5,3 3,5 3,3 1,7 1,9 30,9 33,215 7 5,3 5,4 3,2 3,6 1,8 1,8 30,5 35,017 8 5,1 5,5 3,2 3,5 2,1 2,0 34,3 38,519 11 5,5 5,3 3,7 3,1 1,9 1,6 38,7 26,321 14 5,6 5,2 3,2 3,1 1,7 2,2 30,5 35,522 16 6,0 5,2 3,9 3,3 2,0 1,8 46,8 30,923 18 5,8 4,8 3,0 3,0 1,7 1,7 29,6 24,524 20 5,2 5,0 3,4 3,4 1,9 1,6 33,6 27,2

MÉDIA (DP) 5,5 (±0,3) 5,3 (±0,3) 3,5 (±0,3) 3,3 (±0,2) 1,9 (±0,1) 1,8 (±0,2) 35,2 (±5,3) 31,3 (±5,4)

DP = Desvio PadrãoHC = Hemisfério Cerebralad = Antímero Direitoae = Antímero EsquerdoFonte: Dados de pesquisa ICB / UFG - Borges et al., 2006.

Tabela 3 - Medidas das dimensões das regiões cerebrais pré-frontais do

primata Cebus apella para cálculo do volume, da Média e do Desvio Padrão em

relação ao total da amostra, em pesquisa realizada em Goiânia, Goiás. Mar /

2004 - 2006. Número Comprimento Altura Largura Volume do caso da RPF (cm) da RPF (cm) da RPF (cm) da RPF (cm3)

42

ad ae ad ae ad ae ad ae ad ae4 1 1,6 2,0 2,3 2,3 2,1 1,3 7,7 6,09 2 2,3 1,5 2,7 2,4 1,6 1,2 9,9 4,3

10 3 2,0 2,2 2,5 2,2 1,2 1,0 6,0 4,812 5 2,6 2,5 2,5 2,5 1,4 1,3 9,1 8,113 6 2,1 1,9 2,3 2,1 1,3 1,1 6,3 4,415 7 2,1 2,0 2,3 2,5 1,1 1,3 5,3 6,517 8 1,7 2,0 2,0 2,3 1,3 1,7 4,4 7,819 11 2,3 1,9 2,5 2,3 1,5 1,1 8,6 4,821 14 2,3 2,0 2,3 2,2 1,1 1,4 5,8 6,222 16 2,1 2,2 2,8 2,3 1,3 1,6 7,6 8,123 18 1,9 1,7 2,0 2,0 1,5 1,3 5,7 4,424 20 2,0 2,2 2,0 2,2 1,5 1,3 6,0 6,3

MÉDIA (DP) 2,1 (±0,3) 2,0 (±0,3) 2,4 (±0,3) 2,3 (±0,1) 1,4 (±0,3) 1,3 (±0,2) 6,9 (±1,7) 6,0 (±1,5)

DP = Desvio Padrão

RPF = Região Pré-frontal

ad = Antímero Direito

ae = Antímero Esquerdo

Fonte: Dados de pesquisa ICB / UFG - Borges et al., 2006.

A Tabela 3 mostra o volume estimado para as regiões cerebrais pré-frontais direitas

e esquerdas, respectivamente. Em média, o volume estimado do hemisfério total foi de 33,3

cm3 (volume cerebral total de 66,6 cm3) com desvio padrão igual a ±5,4 para os hemisférios

esquerdos e ±5,3 para os hemisférios direitos. Com relação à região pré-frontal, em média,

o volume estimado foi de 6,4 cm3 (volume pré-frontal total de 12,8 cm3) com desvio padrão

igual a ±1,5 para os antímeros esquerdos e ±1,7 para os antímeros direitos. Analisando a

média do volume estimado do hemisfério total (33,3 cm3) comparada à média do volume

estimado da região pré-frontal (6,4 cm3), percebemos que a região pré-frontal representa

nestes animais aproximadamente 51 (19,21%) do volume cerebral total.

Quando comparamos os volumes dos hemisférios cerebrais esquerdos e direitos,

usando Teste t, observamos que não houve diferença estatisticamente significativa entre

43

eles (P>0,05). O mesmo ocorreu quando foram comparados os volumes das regiões pré-

frontais esquerdas e direitas.

As amplitudes de variação das medidas dos volumes dos antímeros esquerdos e

direitos, tanto para os hemisférios cerebrais quanto para as regiões pré-frontais,

apresentaram valores de Coeficiente de Variação (CV) próximos. O CV para o hemisfério

cerebral esquerdo foi de 17% e para o direito foi de 15%. Já o CV para a região pré-frontal

esquerda foi de 24% e para a direita foi de 25%.

4.3. As vias de conexões intra-hemisféricas em Cebus apella

Todos os hemisférios cerebrais de macaco-prego dissecados apresentaram o mesmo

padrão de distribuição de fibras. Através do procedimento de dissecação descrito

anteriormente, foi possível observar a presença dos seguintes sistemas de fibras ou

fascículos:

a. Vista lateral: Fibras arqueadas curtas (fibras em “U”). Na maioria das

dissecações foi possível também a observação do fascículo uncinado.

b. Vista medial: Fibras arqueadas curtas, fascículo do cíngulo e fascículo

longitudinal inferior foram evidenciados em todos os casos nos dois antímeros.

Tentamos encontrar o fascículo longitudinal superior durante as dissecações, porém

os hemisférios destes animais são bem delicados e mais delgados que o hemisfério humano,

demonstrando que não houve uma expansão lateral do cérebro como ocorre em humanos,

de modo que através desta técnica não foi possível demonstrar a presença do mesmo.

O fascículo do cíngulo foi encontrado bem evidente em todos os hemisférios

analisados. Apresentou um curso arqueado com fibras que passam ao redor do esplênio,

tronco e joelho do corpo caloso como também pode ser evidenciado em humanos.

44

Entretanto, revelou uma bifurcação formando um conjunto de fibras bem destacadas na

região parietal medial (Figuras 12, 13 e 14).

Figura 12. Aspecto medial do hemisfério esquerdo. FC, fascículo do

cíngulo; JCC, joelho do corpo caloso; TCC, tronco do corpo caloso; ECC,

esplênio do corpo caloso; CF, corpo do fórnix; TA, tálamo (Borges et al.,

2006).

45

FCFC FCFC

FC

ECCECC JCC

TCCTCC

CFCF

TATA

Figura 13. Aspecto medial do hemisfério direito. FC, fascículo do cíngulo;

TCC, tronco do corpo caloso; TA, tálamo; VL, ventrículo lateral; FLI,

fascículo longitudinal inferior; AR, fibras arqueadas curtas (em “U”); LO,

lobo occipital (Borges et al., 2006).

46

FLIFLI

TATA

FCFCFCFC

TCCTCCLOLO VLVL

ARAR

Figura 14. Esquema do cérebro de Cebus apella com visualização do sistema

de fibras (vista medial). FC, fascículo do cíngulo; CC, corpo caloso; TA,

tálamo; VL, ventrículo lateral; FLI, fascículo longitudinal inferior; AR, fibra

arqueada curta; LO, lobo occipital (Borges et al., 2006).

O fascículo longitudinal inferior obedeceu ao mesmo padrão de distribuição

daquele descrito em humanos, comunicando as regiões occipital e temporal. Foi encontrado

em todos os hemisférios dissecados (Figuras 13, 14, 15, 16 e 17).

47

FCFC

FCFC

VLVL

CCCC

TATA LOLO

ARAR

FLIFLI

Figura 15. Aspecto lateral do hemisfério direito. FLI, fascículo longitudinal

inferior; LT, lobo temporal; AR, fibras arqueadas curtas (em “U”); LO,

lobo occipital (Borges et al., 2006).

As fibras arqueadas curtas também chamadas fibras em “U”, que comunicam os

giros, foram observadas algumas vezes na região medial e muitas vezes em vista lateral

(Figuras 13, 14, 15, 16 e 17).

48

AR AR ARAR AR AR

LTLT

LOLO

FLIFLI

Figura 16. Aspecto lateral do hemisfério esquerdo. FLI, fascículo

longitudinal inferior; LT, lobo temporal; AR, fibras arqueadas curtas; LO,

lobo occipital (Borges et al., 2006).

49

AR AR AR AR

LT

FLI

LO

Figura 17. Esquema do cérebro de Cebus apella com visualização do sistema

de fibras (vista lateral). FLI, fascículo longitudinal inferior; LT, lobo temporal;

AR, fibras arqueadas curtas (em “U”); LO, lobo occipital (Borges et al., 2006).

O fascículo uncinado, que comunica a região frontal orbital com o lobo temporal,

também se mostrou bem evidente (Figuras 18, 19 e 20).

50

LOLO

LTLT

FLIFLI

ARAR

AR AR

Figura 18. Aspecto orbital do hemisfério direito. OF, região órbitofrontal;

FU, fascículo uncinado; LT, lobo temporal; QO, quiasma óptico (Borges et

al., 2006).

51

QO

LTLT

FUFU

OF

Figura 19. Aspecto orbital do hemisfério direito. OF, região órbitofrontal;

FU, fascículo uncinado; LT, lobo temporal; LO, lobo occipital, QO,

quiasma óptico (Borges et al., 2006).

52

LTLT

QOQO

FUFU

OFOF

LOLO

Figura 20. Esquema do cérebro de Cebus apella com visualização do sistema

de fibras (vista orbital). OF, região órbitofrontal; FU, fascículo uncinado; LT,

lobo temporal; LO, lobo occipital, QO, quiasma óptico (Borges et al., 2006).

53

LTLT

OFOF

FUFU QOQO

5. DISCUSSÃO

5.1. O estudo anatômico dos hemisférios cerebrais de Cebus apella

De acordo com Wood & Grafman (2003), proporções relativas de partes

particulares do cérebro podem ser usadas como uma medida da importância relativa

daquela parte e do processamento de informação associado à mesma. Nosso trabalho

verificou a existência, em Cebus apella, de uma região pré-frontal destacada em tamanho e

em quantidade de fibras de associação, o que corrobora suas capacidades cognitivas

superiores quando comparados a outros tantos primatas.

As análises dos volumes dos hemisférios cerebrais e dos volumes das regiões pré-

frontais de Cebus apella indicam que não existem diferenças relevantes entre os antímeros

direito e esquerdo, resultado validado pelo teste estatístico realizado. Isso demonstra que

provavelmente as duas regiões desenvolveram-se de forma proporcional.

Entretanto, alguns trabalhos têm focalizado a especialização manual em Cebus

apella (Parr et al., 1997; Spinozzi et al., 1998; Spinozzi & Cacchiarelli, 2000; Phillips &

Sherwood, 2005). Os resultados do trabalho de Spinozzi & Cacchiarelli (2000) indicam que

a preferência manual nesses macacos é influenciada pela natureza da exigência da tarefa

(sensóriomotora ou de percepção), sendo que na falta de pistas visuais os mesmos

utilizaram mais a mão esquerda e nas tarefas com pistas visuais, o inverso. Os trabalhos de

Parr et al. (1997) demonstraram que houve uma preferência não-significativa pela mão

esquerda em determinadas tarefas (quando o objeto não estava ao alcance da visão, tendo

os animais que se orientar pelo tato) e que os animais alternavam a preferência de acordo

com a tarefa e também com a postura assumida (bípede ou quadrúpede) durante a

realização da tarefa, o que também pôde ser observado nos trabalhos de Spinozzi et al.

54

(1998). Phillips & Sherwood (2005) analisaram a correlação entre uma assimetria do sulco

central entre os hemisférios e a preferência manual em Cebus apella, concluindo que talvez

haja uma relação entre essa assimetria (no hemisfério direito o sulco central é mais

profundo) e a preferência manual nesses animais. Correlacionando nossos resultados e os

dos autores supracitados, é importante destacar, entretanto, que uma assimetria funcional

não necessariamente pode ser observada através de assimetrias anatômicas, uma vez que a

primeira pode não vir acompanhada da segunda, ao menos em análise macroscópica. Como

uma das funções cognitivas mais relacionadas a justificativas da especialização hemisférica

(a capacidade da linguagem) encontra-se bem menos desenvolvida no macaco-prego,

encontramos motivos para a não-observância de assimetrias hemisféricas.

De acordo com Schoenemann et al. (2005), em termos relativos, a massa branca

pré-frontal mostra grandes diferenças entre humanos e não-humanos, embora a massa

cinzenta não apresente diferenças significativas. Isto sugere que a complexidade das

conexões (como observado na massa branca) exerceu um papel fundamental na evolução

do cérebro humano. Devido ao fato de tecidos neurais serem dispendiosos (por razões

metabólicas e de amadurecimento), a mudança nas proporções relativas de diferentes partes

do cérebro provavelmente possibilitou uma adaptação comportamental.

O estudo do córtex pré-frontal através da análise da substância branca nos nossos

espécimes possibilita uma estimativa a respeito das diferenças encontradas entre cérebros

humanos e de primatas não-humanos. Em nosso estudo, necessitamos da integridade do

material para análise das vias de associação intra-hemisféricas, observadas após a

dissecação (pelo método de Klingler). Portanto, optamos por utilizar a técnica de medição

dos hemisférios com o auxílio de paquímetro, que nos possibilitou colher dados a respeito

55

das medidas lineares da região pré-frontal, assim como do hemisfério cerebral, sem

danificar o material.

Sabemos que a técnica com utilização do paquímetro desconsiderou as

irregularidades da superfície cerebral (corrigidas pelo desvio padrão), mas ainda assim os

achados são relevantes, pois os resultados obtidos tanto para o volume da região pré-frontal

como para o volume dos hemisférios cerebrais são valores estimados em porcentagem, ou

seja, estimamos o valor correspondente à região pré-frontal de cada cérebro analisado.

A média do volume cerebral total encontrada em nosso trabalho foi de 66,6 cm3 e a

média do volume da região pré-frontal foi de 12,8 cm3. No trabalho de Schoenemann et al.

(2005), a média do volume cerebral total foi de 58,6 e para a região pré-frontal foi de 5,8

(utilizando a técnica de imageamento tridimensional). Portanto, em nosso trabalho a

porcentagem encontrada referente à região pré-frontal foi de aproximadamente 19,2 e no

trabalho de Schoenemann et al. (2005) foi de aproximadamente 10. Isso pode ser explicado

pela sofisticação da técnica utilizada por este último trabalho, que analisa os hemisférios de

modo tridimensional, o que possibilita a análise de valores mais aproximados. Devemos

salientar que após as medições tivemos a possibilidade de dissecar os cérebros e observar

que nossos achados com relação às fibras de associação estão de acordo com as

explanações de Barbas (1995, 2000) a respeito das difusas conexões observadas entre a

região pré-frontal com as regiões parietais, temporais e occipitais descritas para macaco

Rhesus. Encontramos evidências da organização anatômica do córtex pré-frontal

relacionadas ao restante do córtex bem como com outras estruturas sub-corticais, que

trazem a possibilidade de correlação entre a riqueza e variedade dessas fibras com os

processos cognitivos avançados comandados pela região pré-frontal, como os descritos na

Introdução.

56

Segundo Ladd et al. (2005), a grande amplitude e largura do lobo frontal em Cebus

apella, talvez estejam relacionadas com sua alta motricidade e habilidade manual, assim

como nos seres humanos. Nestes primatas, o lobo frontal é mais destacado e circunvoluto

em relação aos outros lobos, contudo estes sulcos não são tão profundos em relação a

alguns sulcos que compõem principalmente o lobo temporal e occipital. Entretanto, os

resultados da técnica de dissecação por nós utilizada evidenciam que há grande quantidade

de massa cinzenta na região frontal assim como em outras regiões do cérebro. Depois de

dissecar os hemisférios percebemos que a análise exclusivamente topográfica não revela a

extensa superfície cerebral encontrada após a extração da massa cinzenta, demonstrando

um padrão complexo de organização de fibras que cursam abaixo do córtex.

Entre os fascículos analisados, percebemos um padrão de distribuição bastante

similar àquele descrito em humanos. Há uma grande variedade de fibras que cursam a

substância branca, comunicando a região pré-frontal com diversas regiões cerebrais nos

macacos-pregos. Em nosso estudo, o cíngulo foi o mais proeminente desses fascículos e

também aquele que mostrou um padrão particularmente diferenciado quando comparado ao

humano, já que apresentou um ramo bifurcado na região parietal. Os mesmos conjuntos de

fibras eram observados tanto nos hemisférios esquerdos como nos direitos de forma

homogênea. Com relação às fibras curtas (em “U”), obviamente foram encontradas em

menor freqüência que em humanos, visto que este último apresenta um cérebro muito mais

rico em circunvoluções.

No que diz respeito ao fascículo do cíngulo, não encontramos dados na literatura a

respeito da dissecação das fibras de associação intra-hemisféricas em outros primatas do

Novo ou do Velho Mundo para comparações com os resultados observados em nosso

trabalho. Entretanto, observando uma vasta literatura relacionada ao estudo do cérebro em

57

primatas não-humanos (principalmente de macacos Rhesus) (Passingham, 1973; Radinsky,

1975; Pandya et al., 1990; Barbas 1995, 2000; Semendeferi et al., 1997; Rilling & Insel,

1999; Miller et al., 2002; Reader & Laland, 2002; Barbas et al., 2005), percebemos que

nesses primatas, assim como em Cebus apella, o sulco do cíngulo apresenta um trânsito

ascendente quando se dirige para a região posterior do cérebro. Quando retiramos a

substância cinzenta que recobria essa região, observamos a presença do ramo bifurcado do

fascículo do cíngulo, onde uma porção das fibras contorna o corpo caloso em direção ao

sistema límbico e uma outra porção está orientada para a região parietal superior. Por outro

lado, não conseguimos encontrar o fascículo longitudinal superior (observado em humanos

em vista lateral). Isso pode ser explicado pelo fato de que nos macacos-pregos não houve

uma expansão lateral do cérebro como aquela observada em humanos, já que o hemisfério é

bem mais delgado. É pertinente ressaltar que o fascículo longitudinal superior em humanos

tem como principal papel o controle da fala. Como nesses macacos a vocalização está bem

aquém daquela observada em humanos, talvez seja provável que este fascículo nos

macacos-pregos seja reduzido. Ou ainda, sugerimos que talvez no Cebus apella o fascículo

longitudinal superior esteja presente parcialmente integrado ao fascículo do cíngulo, o que

explicaria a presença de algumas fibras ascendentes observadas. De qualquer forma seria

interessante uma análise por meio de outros métodos de estudo cerebral, como por

exemplo, o método da injeção de traços fluorescentes em regiões específicas do cérebro,

para posterior verificação da presença daquele fascículo.

A técnica de dissecação de fibras mostrou ser um método muito pertinente e seguro

para a compreensão dos detalhes das características anatômicas do cérebro do Cebus

apella. Outras técnicas apesar de extremamente sofisticadas não permitem a análise visual

minuciosa possível de ser obtida através de dissecação. O uso e compreensão de novas

58

técnicas de neuroimagem poderão trazer novas contribuições para o conhecimento da

anatomia cerebral desses animais.

Rilling et al. (1999), destacam em seu trabalho que normalmente os quocientes de

encefalização (QE) são mais altos entre grandes primatas que entre macacos, com a

exceção de macacos-pregos. Segundo os autores os macacos-pregos são mais encefalizados

que diversas espécies de primatas, incluindo aqueles considerados filogeneticamente mais

próximos ao homem. Schoenemann et al. (2005) compararam cérebros de várias espécies

de primatas (dentre eles, Cebus apella), tendo Homo sapiens como grupo controle. Este

trabalho demonstra claramente o alto grau de desenvolvimento das regiões pré-frontais

desses primatas do Novo Mundo (considerando tanto massa branca como a massa

cinzenta), mostrando que o desenvolvimento extraordinário do cérebro humano é seguido

de perto não somente por grandes primatas (neste caso, os gorilas). Os autores ressaltam

que o aumento desproporcional do CPF e principalmente das conexões que este mantém

com outras áreas corticais exerceu um papel fundamental na evolução do comportamento.

A porcentagem de substância branca encontrada em Homo sapiens foi significativamente

diferente para todas as espécies de primatas analisadas, exceto para Gorilla gorilla e Cebus

apella. Nossos dados corroboram tais afirmações, uma vez que foi possível observar as

ricas conexões entre o CPF do macaco-prego com diversas outras estruturas cerebrais.

Estes animais apresentam tamanho cerebral proporcionalmente maior que os demais

macacos do Novo Mundo, com tamanho neocortical relativo similar ao encontrado em

grandes primatas, o que confere a eles uma considerável capacidade cognitiva.

59

5.2. Correlações entre a anatomia cerebral do Cebus apella e os processos

cognitivos

Vários primatas têm demonstrado capacidade de inovação, disseminação,

padronização, durabilidade, difusão e tradição em atividades de subsistência e não-

subsistência, como revelado por diversos estudos realizados ao longo de vários anos

(DeWaal, 1999; Whiten et al., 1999, Resende & Ottoni, 2002; Van Schaik et al., 2003). A

cultura em primatas pode ser analisada com base no comportamento de aprendizado social

que ocorre em grupos específicos de primatas não-humanos, especialmente em ambientes

selvagens.

Macacos-pregos são primatas altamente inteligentes e com estilo extrativista

manipulativo, com mecanismo de forrageamento que provê um potencial para variação

cultural, tanto em ambientes naturais como em laboratório, o que pode ser correlacionado

ao seu desenvolvimento cerebral. Estes animais apresentam aspectos culturais

significativos, como aquele descrito para o aprendizado na quebra de coquinhos, assim

como em sua capacidade cooperativa para obter alimento (Rose 1997; DeWaal, 2000;

Resende & Ottoni, 2002; DeWaal & Davis, 2003). Segundo Kroeber (1928), um modo de

averiguar cultura seria focalizando nos seguintes aspectos:

1. Padrão novo de comportamento que é inventado, ou um padrão sendo

modificado;

2. Transmissão deste padrão do inovador para o outro;

3. Padrão que persiste no repertório daquele que o adquiriu mesmo depois que o

demonstrador estivesse ausente;

5. Padrão que se difunde por unidades sociais em uma população;

60

6. Padrão que resiste por gerações; portanto os indivíduos seriam capazes de

transferi-lo.

De acordo com Van Schaik et al. (2003), o primeiro requisito para o surgimento de

um processo cultural que envolva utilização de ferramentas (como aquele que ocorre em

alguns primatas) seria a presença de um cérebro complexo o suficiente para o

desenvolvimento do comportamento em questão. Um segundo elemento seria a

dependência ao menos relativa de alimentos de difícil acesso (castanhas ou coquinhos) que

exijam algo além do aparato normal de garras e dentes para serem degustados. Finalmente,

é preciso que a sociedade na qual a espécie esteja estruturada seja tolerante, permitindo que

um animal possa se aproximar do outro e prestar atenção no que o companheiro está

fazendo. A tolerância entre os indivíduos envolvidos, ao influenciar as distâncias

interindividuais, estabelece limites para o grau de detalhe em que a observação do

comportamento do modelo é possível e, conseqüentemente, quais aspectos do

comportamento podem ser efetivamente aprendidos por observação (Resende & Ottoni,

2002).

Observações de macaco-prego em ambiente selvagem ou em cativeiro têm

demonstrado que esse animal usa ferramentas de pedra rotineiramente, para quebrar frutos

duros e extrair sua polpa, comportamento antes considerado exclusivo de certos grupos de

chimpanzés (Izawa & Mizuno, 1977; D’Amato & Salmon, 1985; Boinski, 1988; Fernandes,

1991; Westergaard & Suomi, 1994, 1997; Tomasello & Call, 1994, 1997; Panger, 1998;

Phillips, 1998; Jalles-Filho et al., 2001; Cleveland et al., 2004; Lopes, 2004). Esses dados,

ao lado de outras sugestões de uso de ferramentas e comportamentos socialmente

transmitidos entre macacos, sugerem que a espécie possa possuir uma forma rudimentar de

cultura, como já foi aventado para chimpanzés e orangotangos. Como já foi descrito

61

anteriormente (em cativeiro ou em laboratório), os macacos-pregos são capazes de dominar

bem rápido a utilização de instrumentos (como em uma experiência clássica em que tinham

de extrair melado de uma caixa com furos usando pauzinhos) (Parker & Gibson, 1977;

Beck, 1980; Visalberghi, 1990; Fragaszy & Adams-Curtis, 1991; Westergaard & Gregory,

1994, 1995; Rilling & Insel, 1999). Os macacos não apenas selecionam a ferramenta

adequada como podem modificá-la para torná-la mais eficiente (Anderson, 1996) como faz

alguns chimpanzés, separando cabos de folhas para “pescar” formigas.

Um estudo recente de Jalles-Filho et al. (2001) utilizando macacos-pregos deu

enfoque às demandas cognitivas do transporte de ferramentas, um aspecto importante da

cultura material de hominídeos atuais. Especificamente, a recuperação de uma ferramenta

para transporte até um local de alimentação não só envolve a perspicácia para reconhecer a

ferramenta apropriada para obter uma recompensa alimentar, mas também previsão e

planejando. Em uma série de experiências com um grupo de macacos-pregos livres, os

autores mostraram que os pregos transportaram nozes até os locais das ferramentas

(pedras), mas não transportaram as ferramentas para locais de forrageio. Os autores

interpretaram estes dados sugerindo que faltam aos macacos-pregos a representação

cognitiva para o transporte de ferramenta e, por conseguinte, discutiram que o

comportamento de utilização de ferramenta presente nestes animais não apresenta nenhuma

analogia funcional com o comportamento de uso de ferramenta de hominídeos do Plio-

Pleistoceno, sendo considerados fonte inadequada de modelo de comportamento

tecnológico (Jalles-Filho et al., 2001; Cleveland et al., 2004).

É importante ressaltar, entretanto, que no estudo supracitado foi ofertada aos

macacos-pregos a oportunidade de transportar uma ferramenta para um local de forrageio,

ou vice-versa. Nesta situação, a observação de que estes macacos transportam comida até

62

as ferramentas não necessariamente demonstra que eles são cognitivamente incapazes de

executar a ação inversa; ou seja, o transporte da ferramenta para o local de forrageio.

Demonstra apenas, que macacos-pregos podem escolher o que fazer com estas ferramentas

e os sítios de alimentação. Macacos-pregos usam ferramentas em uma variedade de

contextos. Nos estudos de Cleveland et al. (2004), por exemplo, foi examinada a habilidade

de seis macacos-pregos criados em cativeiro para transportar ferramentas até um sítio fixo

de alimentação. Como resultado, estes macacos gastaram um tempo prolongado para

realizar o transporte de ferramentas e não carregaram as pedras mais pesadas, mas por outro

lado freqüentemente transportaram ferramentas para apanhar melado de dentro das caixas.

Isto sugere que não lhes faltam as habilidades cognitivas requeridas ao transporte de

ferramentas, mas que em ambiente selvagem, estes macacos realizam um conjunto de

decisões ecológicas eficientes baseadas na disponibilidade de comida, no custo fisiológico

do transporte da ferramenta e da comida e no custo de deixar a comida sozinha até apanhar

a ferramenta. Segundo os autores, isso demonstra que os macacos-pregos apresentam várias

habilidades cognitivas importantes ao estudo da evolução do comportamento de utilização

de ferramentas e de forrageamento.

Assim como os grandes primatas africanos, macacos-pregos podem também

transportar ferramentas a uma distância considerável, como demonstra o trabalho de

Fragaszy et al. (2004), tendo as pedras muitas vezes um peso referente a até 25% do peso

do animal. Jovens aprendem o procedimento em contextos sociais, de modo que nem

sempre acertam a técnica, muitas vezes colocando o coco de forma errada sobre o martelo

ou batendo com um martelo sobre a bigorna (pedra ou pedaço de madeira) sem a presença

do coco (Resende & Ottoni, 2002). Estudar como os macacos-pregos desenvolveram essas

63

capacidades pode prover pistas importantes a respeito da origem da inteligência e da cultura

em outros grupos animais.

Mendes et al. (2000) estudaram um grupo de macacos-pregos do Parque Zoológico

de Goiânia e observaram que um membro do grupo havia desenvolvido uma técnica para

apanhar peixes no lago com utilização de pedaços de frutas ou outros alimentos como iscas.

Alguns indivíduos do grupo tentaram obter peixes utilizando isca, entretanto não obtiveram

sucesso. De acordo com a idéia de que o aprendizado social apresenta relevância nesse tipo

de comportamento, talvez os animais ainda não tenham tido tempo suficiente para ter

aprendido a técnica com eficiência. Seguindo a idéia de que o ambiente também modula

esse comportamento, provavelmente os animais não tenham encontrado tanta necessidade

de obtenção de comida através da pesca, uma vez que vivem em um ambiente aonde são

regularmente alimentados. De qualquer forma, essa habilidade reforça os dados a respeito

das capacidades sofisticadas encontradas no macaco-prego e suas relações com a existência

de um cérebro mais bem desenvolvido, equiparado ao de grandes primatas.

Pesquisas recentes sugerem que os humanos pudessem ter se especializado em um

tipo particular de inteligência que está relacionada à compreensão de estados mentais como

desejos, intenções e convicções, denominada “teoria da mente”. Dados indicam que a

habilidade para refletir a repeito de seu estado próprio mental, assim como o estado mental

de outros, poderia ser o resultado de mudanças evolutivas no córtex pré-frontal. Estudos de

comportamento nas crianças e chimpanzés revelam semelhanças e diferenças notáveis nos

caminhos que conduzem a essas capacidades. Os humanos e os grandes primatas

compartilham muitos padrões antigos de comportamento social, mas não estão sozinhos: o

macaco-prego também apresenta algum tipo de “teoria da mente” reconhecendo a intenção

de outros indivíduos. Os humanos, entretanto, possivelmente adquiriram uma

64

especialização cognitiva da teoria da mente, à medida que alteravam sua visão do universo

social (Povinelli & Preuss, 1995).

Macacos-pregos foram também objeto de atenção em um estudo realizado por

DeWaal et al. (2005), que focalizou a capacidade destes macacos interpretarem imagens

refletidas no espelho e seus comportamentos relacionados (teoria da mente). Os macacos

foram analisados em três situações diferentes: (i) separados de um indivíduo de mesma

espécie (familiar a eles) por uma tela transparente; (ii) separados de um indivíduo de

mesma espécie (estranho a eles) por uma tela transparente; (iii) colocados separados

visualmente por um espelho. Os autores mostraram que principalmente as fêmeas

analisadas, agiam de forma diferenciada quando se deparavam com sua imagem e/ou de

suas crias (sobre suas costas), demonstrando atitudes de empatia ao contrário de quando se

deparavam com outros indivíduos (estranhos). Entre os machos, os estranhos foram muito

mais ameaçados do que quando os animais se viam diante do espelho. O aumento do

controle cognitivo e a habilidade de raciocínio analógico são necessários ao confronto com

a vida em sociedade sugerindo também uma possível rota para a evolução cognitiva

humana. Os macacos-pregos, muitas vezes considerados menos adequados que grandes

primatas em determinados estudos, vêm recentemente despertando o interesse dos cientistas

devido às suas particularidades cerebrais avantajadas e à sua flexibilidade comportamental

e cognitiva.

É uma conclusão legítima, em todo caso, que a expansão evolutiva do córtex de

associação (tanto do posterior como do pré-frontal) está intimamente relacionada à

evolução de funções cognitivas. Nos primatas há uma considerável expansão das áreas de

associação, notavelmente na região frontal. Analisando o desenvolvimento evolutivo da

morfologia de superfície (isto é, sulcos e giros) e de suas projeções corticais, as várias

65

porções do córtex pré-frontal parecem não evoluir igualmente ao mesmo tempo. Por esses

critérios, a região pré-frontal lateral claramente evoluiu posteriormente e de forma mais

distante que outras regiões pré-frontais. Isto está de acordo com o tardio e admirável

desenvolvimento de altas funções integrativas cognitivas (por exemplo, linguagem) em

espécies avançadas, especialmente em humanos. Estas funções são amplamente

dependentes do córtex pré-frontal. Eccles, em 1992 propôs que áreas de associação são

selecionadas pela evolução porque elas fornecem elevada habilidade de raciocínio lógico ao

animal.

É importante reconhecer, em todo caso, que o estudo de uma única espécie ou

gênero não permite desvendar regras básicas que governam a anatomia, a fisiologia e o

desenvolvimento do cérebro de primatas em geral ou do cérebro humano, em particular

(Rosa & Tweeddale, 2005). E ainda: o córtex pré-frontal (CPF) não é o único elemento

crucial necessário ao alcance do controle cognitivo. Distribuição de controle também

poderia depender do córtex cingulado anterior (CCA), uma área variada associada à

detecção de erros, seleção de respostas e monitoramento de conflitos (Passingham, 1993;

Bush et al., 2000). Por detecção de sinais de conflito, o CCA está apto a sinalizar qual o

melhor controle pode ser solicitado para uma dada tarefa. O papel de circuitos cerebelares

neocorticais no funcionamento cognitivo coordenado também poderia ser crucial neste

aspecto (Schmahmann, 1998). Um trabalho recente identificou uma expansão do cerebelo

ao longo da ordem Primata, sugerindo que evolução agiu em sistemas distribuídos de

componentes funcionalmente relacionados apenas dentro desta linhagem (Barrett et al.,

2003; Whiting & Barton, 2003). O estudo de espécies de primatas não-humanos por uma

perspectiva comparativa traz subsídios para a avaliação a respeito das funções neurais em

diferentes grupos. Compreender as pressões que conduziram às capacidades cognitivas

66

pode ser fundamental para enriquecer nosso conhecimento a respeito do funcionamento do

órgão responsável pelo controle dessas capacidades: o cérebro.

67

6. CONCLUSÕES

A região pré-frontal em Cebus apella representa aproximadamente 51

(19,21%) do volume cerebral total.

Os antímeros quando comparados, não apresentaram diferenças

estatisticamente significativas com relação às áreas pré-frontais (direita e

esquerda) e também com relação aos hemisférios cerebrais analisados

(direitos e esquerdos).

Foi possível encontrar nos hemisférios de macaco-prego analisados, as

seguintes vias de associação intra-hemisféricas:

- Fibras arqueadas curtas, ou em “U”;

- Fascículo longitudinal inferior;

- Fascículo uncinado;

- Fascículo do cíngulo.

A maioria das fibras observadas e analisadas apresenta um

padrão de organização similar àquele descrito em hemisférios humanos.

Existem, entretanto algumas diferenças anatômicas entre as

vias encontradas em macaco-prego e aquelas descritas em humanos,

particularmente no que concerne à inexistência do fascículo longitudinal

superior e ao padrão particular do fascículo do cíngulo, que apresentou parte

de suas fibras com orientação ascendente na região parietal medial

(aproximadamente na região referente ao giro pós-central situado

lateralmente), sendo que em humanos este fascículo contorna o corpo caloso

desde seu joelho até o esplênio.

68

As fibras curtas (em “U”) que comunicam os giros entre si

apresentaram-se abundantes na região lateral do hemisfério cerebral.

Estes animais apresentam uma quantidade considerável de

massa cinzenta que preenche grande parte das irregularidades observadas

apenas quando os hemisférios já se encontram dissecados com auxílio da

técnica escolhida, o que demonstra a riqueza de células nervosas nos

cérebros desta espécie.

Os hemisférios em geral demonstraram uma organização

complexa de fibras, demonstrando uma grande variedade de comunicações

entre a região pré-frontal e as demais regiões encefálicas, reforçando o papel

integrativo desempenhado pelo córtex pré-frontal, como descrito na

literatura.

69

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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