Impacto do resíduo das lactonas macrocíclicas nos microorganismos presentes no ambiente e na decomposição das fezes de bovinos

Resumo: Os parasitos influenciam de maneira significativa a bovinocultura no Brasil, sendo a aplicação de endectocidas da família das lactonas macrocíclicas umas das formas mais utilizadas para o controle, porém podem proporcionar contaminação ao ambiente, visto que sua eliminação é principalmente via fezes e urina. as altas concentrações destes fármacos excretadas nas fezes, principalmente nas primeiras semanas pós-tratamento, afetam as populações de fauna coprófaga que mantiveram contato com estas fezes e há espécies vulneráveis mesmo em concentrações mínimas destes fármacos sendo que a ivermectina possui um forte poder de adsorção ao solo e a matéria orgânica possuindo baixo potencial de dessorção e, consequentemente, baixo potencial de lixiviação. Portanto, os distúrbios que as lactonas macrocíclicas podem produzir em invertebrados não alvo e sobre a participação dos seus associados na degradação do esterco e reciclagem de elementos no solo são imprevisíveis, e podem influenciar negativamente a biodiversidade e a sustentabilidade dos ecossistemas agrícolas.

Palavras–chave: Ruminantes, nematódeos, endectocidas.

INTRODUÇÃO O Brasil possui o maior rebanho comercial de bovino do mundo, com mais de

213,68 milhões de cabeças e com um abate de bovinos de aproximadamente 43,3 milhões de cabeças, resultando em um PIB da pecuária de corte que representou 8,5% do PIB total, movimentando cerca de 618,50 bilhões de reais e evidenciando a potência do mercado de bovinos de corte nacional (1).

Uma característica importante da pecuária brasileira é ter a maior parte de seu rebanho criado em pasto, por ser uma forma mais econômica e prática para produzir e oferecer alimentos para os bovinos (2) desta forma, um dos principais problemas que afetam a saúde do gado é a infecção gastrointestinal por nematoides que causam perdas significativas na produção, explicado pelo ciclo evolutivo dos helmintos que passam uma parte de sua existência no trato gastrintestinal e o restante está presente nas pastagens e em qual os ruminantes acabam sendo infectados durante o pastejo devido a ingestão de larvas infectantes existentes que previamente foram eliminadas via fezes por um animal já parasitado (3). Os bovinos que apresentam infecções por parasitas sofrem um retardo no crescimento, uma redução no desempenho reprodutivo e um menor rendimento de carcaça, e como consequência causam prejuízos a produção (4).

Deste modo, a aplicação de medidas eficazes de profilaxia e controle para resultar em um desempenho adequado dos rebanhos é de acentuada importância, diminuindo assim os efeitos dessas parasitoses e mantendo-as dentro de níveis aceitáveis (5).

O principal método de controle de parasitas é a utilização de fármacos sendo a família das lactonas macrocíclicas as mais utilizadas, em consequência do seu amplo espectro de atividade, alta eficiência, elevada margem de segurança e por serem muito acessíveis economicamente aos pecuaristas. (6). Os anti-helminticos da família das lactonas macrocílicas são manipulados para serem persistentes no organismo do animal e podem proporcionar uma contaminação prolongada aos produtos de origem animal e ao

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meio ambiente, visto que a eliminação deste fármaco (50 a 90%) é principalmente via fezes e urina (7).

O uso frequente de anti-helmínticos para controlar infecções por nematódeos em bovinos tem contribuído para o surgimento de parasitas resistentes (8) resultado do uso indiscriminado dos fármacos e que além de proporcionarem este prejuízo ao rebanho também pode vir a influenciar no equilíbrio do ecossistema do solo, devido aos resíduos que são eliminados nas fezes e vão afetar os invertebrados coprófagos que são fundamentais na decomposição das fezes dos bovinos, por meio do enterramento, que consequentemente enriquecem os horizontes edáficos (9) e os microartrópodes que transformam os excrementos em ambiente epígeo e podem influenciar nos processos de incorporação das fezes no solo (10). E além destes fatores bióticos, também influenciam nesse processo os fatores abióticos como tamanho e forma das fezes, composição, umidade, pH, e localização, bem como condições meteorológicas e as perturbações mecânicas. (11).

TÓPICOS

Helmintos GastrointestinaisAs infecções com helmintos gastrintestinais em ruminantes causam perdas

econômicas, devido à mortalidade e redução na produtividade dos animais, afetando a conversão alimentar, o ganho de peso e queda no índice de crescimento (12).

Os helmintos de maior interesse na parasitologia zootécnica, pertencem a dois filos, Filo Plathyhelminthes: classes Trematoda e Cestoda; e o Filo Nemathelminthes: Classe Nematoda (13), os quais parasitam os bovinos causando sérios problemas. Em bovinos, os principais parasitas gastrintestinais são nematódeos da ordem Strongylidea e especialmente da família Trichostrongylidae, denominados: Cooperia, Haemonchus, Trichostrongylus e Ostertagia (14).

Supõe-se que cerca de 10 milhões de cabeças de bovinos morrem em consequência direta ou indireta provocada pela presença de helmintos (15). Sendo que a heamonchose, a infecção causada pelas espécies de Haemonchus, por serem parasitos hematófagos, são apontadas as mais patogênicas, causando debilidade especialmente em animais jovens (16). Na região do Brasil central mais da metade do gado de corte está localizado em criações extensivas e a taxa de mortalidade pode chegar a 2% devido à verminose (17). Esses parasitas inibem o apetite, e em consequência da infecção do trato digestivo a digestibilidade dos alimentos é afetada negativamente causando um desequilíbrio na absorção dos nutrientes e em contrapartida, um manejo nutritivo adequado aumentaria a resistência dos animais contra o parasitismo e minimizaria as infecções secundárias, a ingestão de vitamina A, vitaminas do complexo B e seus precursores, proteína e minerais, está diretamente relacionada ao aumento da resistência dos animais a parasitas gastrintestinais, principalmente em períodos críticos do ano (18).

Na maioria das vezes, os bovinos com infecções helmínticas não apresentam sintomas aparentes, pois se expressam na forma subclínica. E é nesse ponto que o problema agrava-se, pois o animal comporta um mal imperceptível aos olhos dos produtores irá afetar diretamente em sua produtividade.

O ciclo reprodutivo dos principais nematódeos, limita-se ao tubo digestivo e os ovos produzidos pelas fêmeas são eliminados juntamente com as fezes. Nas primeiras 24 horas no bolo fecal, os ovos embrionados evoluem para larvas de primeiro estágio (L1), as quais sofrem muda para segunda fase (L2), substituindo a cutícula protetora. Ambas se

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alimentam de bactérias e outros microrganismos presentes nas fezes. As L2 mudam para larvas de terceiro estágio (L3), e retém a cutícula da fase anterior.

As L3 constituem-se na fase de resistência às adversidades climáticas e, após abandonarem o bolo fecal, migram para a vegetação adjacente, e sendo ingeridas pelos animais. As L3 são dependentes do teor de oxigênio, temperatura e umidade relativa. O ciclo de ovos à L3 se completa entre 7 e 10 dias ou podem permanecer viáveis por dias ou meses. (19).

Os ovos e principalmente as larvas de helmintos, têm a competência de sobreviver por longos períodos no pasto, pois o bolo fecal beneficia as larvas infectantes da dissecação, fazendo com que algumas perdurem no pasto por vários meses, ou até mais de um ano (20).

Em território nacional, os bovinos criados em pastagens naturais estão expostos à infecção por larvas de nematódeos gastrintestinais e pulmonar, particularmente dos gêneros: Cooperia spp., Haemonchus spp., Ostertagia spp., Strongyloides spp., Trichostrongylus spp., Oesophagostomum spp., e Dictyocaulus spp.

A incidência e distribuição destes parasitos, variam de regiões e sazonalidade, dependendo de vários fatores como regime pluvial, ecossistema, manejo, tipo e idade dos animais. Mesmo em períodos de seca, encontra-se considerável quantidade de larvas, principalmente de Cooperia spp. nas pastagens (21,22).

Lactonas MacrocíclicasOs helmintos gastrintestinais em bovinos resultam em sérios prejuízos, ocasionados

pela queda na produtividade, portanto, a descoberta dos endectocidas macrocíclicos revolucionou o tratamento e profilaxia das doenças parasitárias sendo muito importante a família das lactonas macrocíclicas (LMs) que são endectocidas de amplo espectro (avermectinas e milbemicinas), utilizados em animais domésticos e em algumas parasitoses de humanos (23,24).

São amplamente utilizados devido ao seu amplo espectro de atividade, alta eficiência e elevada margem de segurança, sendo que as lactonas macrocíclicas disponíveis para aplicação em bovinos aparecem em diversas formulações coom diferentes princípios ativos, concentrações e associações, conferindo alternativas ao produtor para a escolha de fármacos eficazes no seu rebanho e adequadas ao seu manejo (25).

Qualifica-se que as lactonas macrocíclicas potencializam a ação inibidora neuronal dos verrmes, mediada pelo ácido gama-aminobutírico (GABA), promovendo hiperpolarização do neurônio e, portanto, inibindo a transmissão nervosa (26).

Como citado, as avermectinas são substâncias semissintéticas derivadas do microrganismo de solo e possuem atividade acaricida e anti-helmíntica pertencentes a um grupo químico chamado de macrolactonas ou lactonas macrocíclicas (27) e são comumente administradas aos animais, como bovinos, suínos, ovinos e equinos (28).

Essas substâncias incluem o grupo de compostos macrocíclicos formados por uma extensão de cadeia de múltiplos propionatos e ciclizados a uma lactona grande, tipicamente de 12, 14 e 16 membros. As avermectinas e a milbemicinas também são grupos de derivados macrocíclicos da lactona de 16 membros que, diferente dos antibióticos macrolídeos, não tem atividade antifúngica ou antibacteriana (29). Esses dois grupos colidem principalmente em um ligante dissacarídeo ao carbono-13 presente na avermectina, mas não nas milbemicinas. Estas milbemicinas, descobertas em 1967, são produzidas pela fermentação de actinomicetos (Streptomyces avermitilis) e os compostos deste grupo comercializados como endectocidas são a abamectina, ivermectina,

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eprinomectina, doramectina e selamectina. Este último é um derivado semi-sintético da doramectina, e é utilizado estritamente em cães e gatos (30).

Dois compostos desta classe são importantes comercialmente como vermífugos, sendo a ivermectina e a moxidectina, sendo esse segundo princípio ativo sintetizado a partir da nemadectina e utilizada como endectocida em animais de produção. Sua descoberta foi em 1983, composto resultante da fermentação de Streptomyces hygroscopius subsep. Noncyanogenus (31).

As lactonas macrocíclicas possuem massas moleculares (639,4 g mol-1) e valores de coeficiente de partição (6,0 Log Ko-1) elevados, caracterizando-se como substância lipofílica. Segundo Ong et al. (1996), a velocidade de absorção de substâncias lipofílicas por um organismo é diretamente proporcional ao coeficiente de partição, sendo a moxidectina a molécula mais lipofílica segundo estudos, permitindo seu armazenamento no tecido adiposo, viabilizando um efeito acumulativo e sustentada permanência deste fármaco no organismo do animal (32).

A eficácia das avermectinas é conferida devido ao seu mecanismo de ação, principalmente sobre a sua interação com os canais de cloreto dependentes de glutamato em invertebrados, atua impedindo o fechamento desses canais, aumentando a permeabilidade ao íon Cl-, ocasionando uma hiperpolarização e transmissão neuronal reduzida, resultando em paralisia e morte dos parasitos. Além disso, inibem os canais de cloro ligados ao ácido g-aminobutírico (GABA), que ocorrem no sistema nervoso periférico de invertebrados, e no sistema nervoso central dos vertebrados (33,34,35).

As avermectinas ocupam posição de destaque em relação à persistência da atividade antiparasitária, pois além do seu amplo espectro de ação contra diferentes tipos de parasitos, também possuem longo período residual de proteção. Em contrapartida, este mesmo efeito, que é positivo para o controle parasitário, pode originar consequências danosas ao meio ambiente (HERD, 1995). São eliminadas especialmente através das fezes uma considerável parcela do medicamento original, sendo eliminado de forma não metabolizada, ou seja, inalterado, independentemente da formulação comercial utilizada (36,37).

Desta forma, se o fármaco é aplicado em animais sob pastejo, seus metabólitos e substâncias ativas serão eliminados juntamente com a urina ou as fezes diretamente no campo, elevando a carga de substâncias químicas despejadas no ambiente local (38).

Sua ação contra nematódeos e artrópodes ocorre por meio da afinidade das lactonas macrocíclicas aos neurotransmissores, glutamato dos seres invertebrados e ácido g-aminobutírico (GABA) de alguns invertebrados e vertebrados (39). Em um estudo com bovinos tratados com dose única por via subcutânea, 35% da ivermectina administrada foi excretada como composto principal nas fezes dentro de 31 dias após o tratamento (40).

A eliminação é prolongada, apresentando um aporte contínuo do fármaco ativo, tendo como consequência a maior permanência no ambiente (41). Já outros autores relataram que a concentração de ivermectina permaneceu relativamente constante nas fezes depositadas em pastagem, durante 60 dias, mesmo quando expostas às condições ambientais (42).

A importância da Fauna Edáfica e sua composição

A emergência de áreas degradadas resultantes de manejos insustentáveis tem sido progressista, ocasionando diversos problemas ao solo, correspondente à remoção da camada superficial contendo a matéria orgânica e consequentemente dos nutrientes (43).

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No sistema de criação da bovinocultura a pasto, o solo é um recurso precioso e o manejo adotado pode conservá-lo (44), contribuindo para a sua fertilidade, o aumento da qualidade nutricional e podendo tornar possível a colonização de habitats antes desfavoráveis (45), uma vez que disponibilidade e qualidade são princípios fundamentais, em contrapartida, ao degradá-lo pode resultar em erosão, perda da matéria orgânica e dos nutrientes (46).

A ação resultante da intervenção humana através das práticas agrícolas interfere na fauna edáfica que utiliza o agro ecossistema como habitat (47), devido ao uso intenso do sistema que resulta em uma modificação do equilíbrio (48) alterando o abastecimento de alimento, promovendo a formação de microambientes e acentuando as competições intra e interespecífica (46) afetando então, a diversidade dos invertebrados da fauna edáfica (49,50,51).

A fauna edáfica, por sua vez, abrange uma grande porção de organismos que têm como habitat o solo ou que passam uma ou mais fases da vida nele (52) e é habitualmente utilizada como indicador biológico da qualidade do solo, característica conferida devido a atuação nos processos biológicos dentro dos ecossistemas, mostrando eficácia inclusive na avaliação de agroecossistemas degradados (53,54).

A fauna também apresenta importante aplicabilidade na sustentabilidade em razão da composição da comunidade dos invertebrados que pode refletir (55) na regulação dos processos de decomposição da matéria orgânica e liberação de nutrientes (56) assim, organismos como estes desempenham o importante trabalho de decompor as fezes, incorporar os nutrientes e realizar o controle biológico.

A fauna do solo é uma comunidade de invertebrados, composta por: microfauna, mesofauna e macrofauna, estas podem diferir entre si devido ao tamanho e diâmetro e através do clico de vida, pois podem viver permanentemente, ou ter um ou mais ciclos de vida no solo (57).

A microfauna compreende invertebrados de diâmetro do corpo inferior a 100 μm, incluindo os protozoários e nematoides (58) e confere a estes um papel importante na regulação da matéria orgânica no perfil do solo devido ao costume de se alimentarem de raízes, fungos e bactérias.

Os componentes da microfauna vivem em um filme de água e não desenvolvem relações mutualísticas com a microflora. Já a mesofauna é composta pelos invertebrados com tamanho médio de 100 μm a 4 mm, constituída pelos ácaros e colêmbolos, incluindo os proturos, dipluros, tisanuros, e pequenos insetos que se movimentam em fissuras, poros e na interface do solo (59) e são afetados pela compactação do solo pois habitam os espaços porosos e não são capazes de criar sua própria galeria (60). Alimentando-se de fungos, bactérias entre outros animais do solo e atuam como transformadores e micro predadores.

E por último, a macrofauna que é composta pelos organismos de maior diâmetro, de 4 a 20 mm, incluindo minhocas, coleópteros em estado larval e adultos, centopeias, cupins, formigas, piolhos de cobra (milipeias), tatuzinhos e aracnídeos (61), com tamanho suficiente para romperem as estruturas dos horizontes minerais e orgânicos do solo ao se alimentarem, movimentarem e construírem galerias no solo (62).

Destaque para a classe das minhocas que influenciam tanto na porosidade do solo, quanto nas relações de nutrientes por meio da formação de túneis e da ingestão de minerais e matéria orgânica. Também auxiliam na regulação das populações dos organismos em escalas espaciais menores: mesofauna e microfauna.

A macrofauna do solo desempenha papel fundamental no funcionamento do ecossistema ocupando diversos níveis tróficos dentro da cadeia alimentar do solo e

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afetando a produção primária de maneira direta e indireta, absorvendo e enriquecendo o solo com resíduos de plantas, micro-organismos, húmus e água por meio das cadeias alimentares (63).

Na microfauna ocorre a predação seletiva de fungos e bactérias influenciando na estimulação, digestão e disseminação de microrganismos, fragmentação dos detritos previamente realizada pelas mesofauna e macrofauna que vão interferir na decomposição da matéria orgânica (64). Desse modo, os organismos do solo estão interligados e ao impactar um componente da cadeia alimentar irá afetar diretamente todas as demais.

Impacto do resíduo de lactonas macrocíclicas no ambienteConforme citado, as lactonas macrocíclicas, como as avermectinas e milbemicinas,

são potentes anti-helmínticos, exercendo atividade contra endo e ectoparasitas (65).Contudo, as altas concentrações destes fármacos excretadas nas fezes,

principalmente nas primeiras semanas pós-tratamento, afetam as populações de fauna coprófaga que mantiveram contato com estas fezes e há espécies vulneráveis mesmo em concentrações mínimas destes fármacos (66) sendo que a ivermectina possui um forte poder de adsorção ao solo e a matéria orgânica (67,68) possuindo baixo potencial de dessorção (69) e, consequentemente, baixo potencial de lixiviação (70).

As avermectinas ainda são insolúveis em água e possuem forte tendência para se ligarem a partículas, fazendo com que os resíduos medicamentosos ocasionem efeitos adversos em alguns organismos que habitam o esterco e invertebrados não alvo que vivem no solo (71). Portanto, os distúrbios que as lactonas macrocíclicas podem produzir em invertebrados não alvo e sobre a participação dos seus associados na degradação do esterco e reciclagem de elementos no solo são imprevisíveis, e podem influenciar negativamente a biodiversidade e a sustentabilidade dos ecossistemas agrícolas (72).

CONCLUSÕES

Pode-se concluir que a utilização de moxidectina 1% não alterou a dinâmica populacional das bactérias e não foi influenciada por nenhum dos ambientes expostos. Já a ivermectina em suas duas concentrações 1 e 3,15% interferiram no desenvolvimento da população microbiana. A decomposição não foi afetada pela utilização de lactonas macrocíclicas, porém a incorporação da matéria orgânica ao solo foi fator determinante para a redução de matéria orgânica.

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