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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E

RECURSOS NATURAIS

SISTEMA HOSPEDEIRO-PARASITOIDE ASSOCIADO À

Piper glabratum Künth e P. mollicomum Künth

(PIPERACEAE) EM FRAGMENTOS DE MATA NO

MUNICÍPIO DE SÃO CARLOS, SP.

Eduardo Mitio Shimbori

Orientação: Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias

- São Carlos -

2009

Livros Grátis

http://www.livrosgratis.com.br

Milhares de livros grátis para download.

ii

UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E

RECURSOS NATURAIS

SISTEMA HOSPEDEIRO-PARASITOIDE ASSOCIADO À

Piper glabratum Künth e P. mollicomum Künth

(PIPERACEAE) EM FRAGMENTOS DE MATA NO

MUNICÍPIO DE SÃO CARLOS, SP.


Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal de São Carlos, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de Concentração: Ecologia e Recursos Naturais.

- São Carlos -

2009

Ficha catalográfica elaborada pelo DePT da Biblioteca Comunitária/UFSCar

S588sh

Shimbori, Eduardo Mitio. Sistema hospedeiro-parasitoide associado à Piper glabratum Künth e P. mollicomum Künth (Piperaceae) em fragmentos de mata no município de São Carlos, SP / Eduardo Mitio Shimbori. -- São Carlos : UFSCar, 2010. 167 f. Tese (Doutorado) -- Universidade Federal de São Carlos, 2009. 1. Entomologia. 2. Hymenoptera parasítica. 3. Interações tritróficas. 4. Lepidoptera. 5. Tachinidae. 6. Ecologia. I. Título. CDD: 595.7 (20a)


SISTEMA HOSPEDEIKO-PARASITOIDE ASSOCIADO A Piper glnbratzrm Kiinth e P. mollico~rrunt Kiinth (PIPERACIEAE) EM FRAGh4ENTOS DE MATA NO

MUNICIPIO DE SAO CARLOS, SP

Tehe aprc5zntnda h Universidade Federal de S5o Carlos, como parte dos requisites para ohtenq8o do titulo de Doutor em CiCncias.

Aprovada em 04 de maio de 2009

B ANCA EXAMINADORA

1. DL~.L LL, Presidente biofa. Dra. AngClica M. P. M. Dias

(Orien tadora)

1" Examinador . , Profa. Dra. Odete Rocha

PPGERNIUFSCar

2" Examinador Profa. Dra. Dalva Maria da Silva Matos

PPGERNJUFSCar

3" Examinador .-- ~ d r . \ d e y A U ~ O Conde Godoy

Prof. Dr. Valmir Antonio Costa Instituto Biol6gico/Campinas-SP

J - Profa. Dra. Dahra Maria da Silva Matos

Coordenadwa PPGERN/UFSCar

iii

Orientação:

_________________________

Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias

Co-Orientação:

_________________________

Prof. Dr. Manoel Martins Dias Filho

iv

Dedicatória

Esta tese é dedicada à memória de Toshiyaki Shimbori

v

"ÉumparadoxoaTerrasemoveraoredordoSoleaáguaserconstituídapordoisgasesaltamenteinflamáveis.Averdadecientíficaésempreumparadoxo,sejulgadapelaexperiênciacotidianaqueseagarraàaparênciaefêmeradascoisas."

KarlMarx

vi

AGRADECIMENTOS

A Capes – Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – pela bolsa de estudos fundamental para realização deste.

À Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias pelos anos de orientação.

Ao Prof. Dr. Manoel Martins Dias Filho pela co-orientação e identificação dos lepidópteros.

Ao técnico Ayrton Soares pela disposição e prontidão nas atividades de campo.

Ao Prof. Silvio Shigeo Nihei pela identificação dos Tachinidae.

Ao Prof. Rodolfo Figueiredo pela identificação das principais espécies de Piper.

Ao MS. Giordano Ciocheti pelo auxílio no geoprocessamento.

Aos amigos Juliano e Clóvis pelo intensivo trabalho de campo.

A Dra. Magda V. Yamada pelo apoio e discussões ao longo da realização deste trabalho.

Ao amigo Mateus pelas fotos dos parasitóides.

Aos amigos do laboratório pelo convívio, discussões, auxílio na realização deste trabalho e amizade.

Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal de São Carlos pela oportunidade de realizar este estudo.

Aos membros que participaram da banca de qualificação, Profa. Dra. Susana Trivinho-Strixino, Profa. Dra. Alaíde Fonseca Gessner e Dra. Magda Viviane Yamada pelas sugestões e correções.

Aos professores do PPG-ERN pelos ensinamentos.

Aos professores que compuseram a banca de doutorado: Profa. Dra., Odete Rocha, Profa. Dra. Dalva M. S. Matos, Prof. Dr. Valmir A. Costa e Prof. Dr. Wesley A. C. Godoy.

À Soraya, minha companheira de vida.

Aos amigos de república, pelo companheirismo e cumplicidade ao longo de tantos anos.

Ao Bola e à Peteca pela alegria e brincadeiras.

Aos meus pais,

A todos que direta ou indiretamente contribuíram para a realização deste projeto.

Muito Obrigado!

1

SUMÁRIO

Dedicatória iv

Epígrafe v

Agradecimentos vi

Sumário 1

Elencodefiguras 7

Elencodetabelas 9

Resumo 10

Abstract 11

1.INTRODUÇÃO 13

1.1Plantanutridora 13

1.1.1DiagnosedasespéciesdePiperestudadas

1.2HerbívorossobrePiper

1.2.1HerbÍvoros:larvasdeLepidoptera

1.3Comunidadedeparasitoides

1.3.1HistóriaNaturaldosParasitoides

1.3.2OrdemHymenoptera

1.3.2.1SuperfamíliaIchneumonoidea

1.3.2.1.1Braconidae

1.3.2.1.2Ichneumonidae

1.3.2.2SuperfamíliaChalcidoidea

1.3.2.3OrdemDiptera:Tachinidae

1.3.3Importânciadabiologiadosparasitoides

1.4Estudosderelaçõestritróficos

1.5DinâmicaPopulacionalHospedeiro‐Parasitoide

1.6Ecologiadepaisagemeoprocessodefragmentaçãode

habitats

1.6.1Fragmentaçãoeinteraçõeshospedeiro‐parasitoide

17

17

20

21

22

24

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28

29

30

32

33

37

39

43

2.JUSTIFICATIVAS 47

2

3.OBJETIVO 48

3.1ObjetivosEspecíficos 48

4.HIPÓTESES 49

5.MATERIALEMÉTODOS 50

5.1ÁreadeEstudo

5.1.1Seleçãodosfragmentos

5.1.2Caracterizaçãodaslocalidadesdeestudo

5.1.2.1BosquedeSãoCarlos‐BS(21°57'41”Se

47°53'4”W)

5.1.2.2MataCanchim–CA(21°58'10”Se47°50'29”W)

5.1.2.3FazendaInvernada–IN(22°4'7”Se

47°46'13”W)

5.1.2.4FazendaMacaúbas–MA(21°50'41”Se

47°53'27W)

5.1.2.5FazendadoPortuguês–PT(21°48'12”Se

47°48'5”W)

5.1.2.6FazendaSantaElisa–ST(21°50'3”Se

47°49'51”W)

5.1.2.7UniversidadeFederaldeSãoCarlos(UFSCar)

–UF(21°59'9”Se47°52'43”W)

5.1.2.8FazendaValedoQuilombo–VQ(21°51'3”Se

47°47'5”W)

5.2Plantashospedeiras–P.glabratumeP.mollicomum

5.3ColetaemanutençãodaslarvasdeLepidoptera

5.4Coletadeparasitoidesadultos

5.5Avaliaçãoambientaldospontosamostrais

5.5.1Variáveisbióticaseabióticas

5.5.1.1Luminosidade‐coberturadedossel

5.5.1.2Alturaaproximadadodossel

50

50

51

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53

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56

57

60

60

61

61

61

3

5.5.1.3Presençadecorposdeáguanas

proximidadesdospontos

5.5.1.4Númerodeárvorescomdiâmetroentre30

cma1,5mdealtura

5.5.1.5RiquezadeespéciesdePiperpresentesnos

pontosdecoleta

5.5.1.6DensidadedeP.glabratumeP.mollicomum

nospontosamostrais

5.6AnálisedosDados

6.RESULTADOS

6.1EspéciesdeLepidopteraobtidas

6.2Parasitoides

6.2.1Mortalidadedeherbívorospelosparasitoides

6.2.2ParasitoidesdaordemHymenoptera

6.2.2.1Chalcidoidea

6.2.2.1.1Chalcididae

6.2.2.1.2Encyrtidae

6.2.2.1.3Eulophidae

6.2.2.1.4Perilampidae

6.2.2.1.5Pteromalidae

6.2.2.2Ichneumonoidea

6.2.2.2.1Braconidae

6.2.2.2.1.1Doryctinae

6.2.2.2.1.2Macrocentrinae

6.2.2.2.1.3Meteorinae

6.2.2.2.1.4Microgastrinae

6.2.2.2.1.5Orgilinae

6.2.2.2.1.6Rogadinae


6.2.2.2.2.1Anomaloninae

62

62

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80

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85

86

4

6.2.2.2.2.2Banchinae

6.2.2.2.2.3Campopleginae

6.2.2.2.2.4Cremastinae

6.2.2.2.2.5Cryptinae

6.2.2.2.2.6Ichneumoninae

6.2.2.2.2.7Mesochorinae

6.2.2.2.2.8Ophioninae

6.2.2.2.2.9Pimplinae

6.2.2.2.2.10Tryphoninae

6.2.2.3Diptera:Tachinidae

6.2.2.3.1Exoristinae

6.2.2.3.1.1Blondeliini

6.2.2.3.1.2Eryciini

6.2.2.3.1.3Goniini

6.2.2.3.2Tachininae

6.2.2.3.2.1Polideini

6.2.2.3.2.2Siphonini

6.2.2.2.2.3Tachinini

6.3.FaunadeIchneumonoideaobtidaporMalaise

6.4Variáveisambientais

6.5LarvasdeLepidopterasobrePiperglabratumeP.

mollicomum

6.5.1Herbívorosespecialistas,generalistaseraros

6.6Redesalimentares

6.6.1Hiperparasitoides

6.7Distribuiçãotemporal

6.7.1Herbívoros

6.7.2Parasitoides

6.8GuildasdeparasitoidessobreE.tegularia

86

87

91

92

93

93

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116

121

122

122

126

127

5

6.9FenologiadeIchneumonoideaadultosobtidospor

armadilhasMalaise

6.10Distribuiçãoespacial

7.DISCUSSÃO

7.1Redealimentardeparasitoides

7.2Riquezadeespéciesdeparasitoideseesforçoamostral

7.3Especifidadedosparasitoidespeloshospedeiros


7.5Interaçõestritróficasedistribuiçãoespacial

8.CONCLUSÕES

8.1Testedehipótese

9.PROPOSTASPARAFUTUROSESTUDOS

10.REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS

11.ANEXOS

AnexoI.Figuras1a8.1,Glyptapanteles(Hymenoptera,

Braconidae,Microgastrinae) ♀;2,Casinariasp(Hymenoptera,

Ichneumonidae,Campopleginae)♂;3,casulodeCasinariasp;4,

Distatrixsolanae(Hymenoptera,Braconidae,Micrgastrinae) ♀;

5,casulodeD.solanae;6,aparatobucaldalarvadeúltimo

instardeD.solanae;7,Leschenaultiaafbrooksi(Diptera,

Tachinidae) ♂,8,pupáriodeL.afbrooksi.

AnexoII.Tabela1.Frequênciadeocorrênciadelagartaspara

cadapontoamostraleporespéciesdeplantahospedeira(G:

P.glabratumeM:P.mollicomum).EspéciesdeLepidoptera

criadascomsucesso.

AnexoIII.Tabelas1a4.Frequênciadeocorrênciade

parasitoidesobtidoseseusrespectivoshospedeiros.

Tabela1.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários

(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.glabratum

129

129

133

133

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137

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139

144

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147

148

6

Tabela2.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários

(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.mollicomum

Tabela3.Frequênciadeocorrênciadeparasitoides

secundários(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.

glabratum

Tabela4.Frequênciadeocorrênciadeparasitoides

secundárioseseusrespectivoshospedeirossobreP.

mollicomum

AnexoIV.Listasdeespéciesutilizadasnacomposiçãodas

redesalimentares.

Lista1.Hospedeiros.

Lista2.Parasitoidesprimários

Lista3.Parasitoidessecundários

12.Apêndice

Dadosmeteorológicosreferentesaoperíodoamostral.Fonte:

Embrapa/Pecuária‐Sudeste.

7

ELENCO DE FIGURAS

Figura1.RamodeP.glabratum. 17

Figura2.RamodeP.mollicomumcomespigas. 17

Figura3.MapadaregiãodeSãoCarloscomlimitesdemunicípiosefragmentosdematasemidecíduaecerradãocommaisde10ha(Paese2002).

50

Figura4.MapadomunicípiodeSãoCarloscomindicaçãodospontosdecoleta. 51

Figura5.PlantadeP.glabratumnobosquedePinuselliotnaUniversidadeFederaldeSãoCarlos. 57

Figura6.PlantadeP.mollicomumnobosquedePinuselliotnaUniversidadeFederaldeSãoCarlos. 57

Figura7Coletapormeiodeguarda‐chuvaentomológico. 59

Figura8.ImagendesatéliteretiradadeGoogleEarth,georreferenciada.BuffercentradoemMA(Faz.Macaúbas)com2kmderaio(círculoamarelo).CopiadodeArcView

66

Figura9.Imagemanteriorcomsobreposiçãodecamadacomcategorias(classesdatabelaI).Overdepredominante(maisvivo)correspondeàculturadecana‐de‐açúcar,osoutrosdoistonsdeverdecorrespondemàsáreasdemata(maisescuro)ecapoeira.

66

Figuras10e11.Eoistegularia.10.Larvadeúltimoinstar.11.Adulto. 68

Figura12.Densidade(plantas/m2)deP.glabratumeP.mollicomumparacadaponto.Pontosemordemcrescenteparaasdensidadessomadasdasduasespécies.

110

Figura13.Pipersp8,plantadecrescimentorasteiro 111

Figura14.RedequantitativaparaE.tegularia(separadosporplantahospedeira:11g.:sobreP.glabratume11m.:sobreP.mollicomum)eoutrasespéciesdeLepidopteraquecompartilhamparasitoideseseusparasitoidesprimários.AsduassériesdebarraspretasrepresentamasdensidadesdelarvasdeLepidoptera(inferior)eseusparasitoidesprimários(superior)emescalasdiferentes.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(listas1e2).Asligaçõesemcinzarepresentamafrequenciarelativadecadaassociaçãohospedeiro‐parasitoide.

116

Figura15.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.mollicomum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(listas1e2).

117

8

Figura16.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.glabratum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(Listas1e2).

117

Figura17.Redequantitativaparaparasitoidesprimários(barrainferior)esecundários(barrasuperior).Todososparasitóiescomregistrodehiperparasitismoestãoincluídos.Númeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(Listas2e3)

118Figura18.Riquezadeparasitoidesobtidossobrediferentesespécieshospedeirasemfunçãodafrequênciadeocorrênciadesteshospedeiros(escalalogarítimica).

119

Figuras19.RiquezadeparasitoidessobreE.tegularianospontosamostraisemfunçãodafrequênciadeocorrênciadelagartasem:a.P.glabratum(r=0,867)eb.P.mollicomum(r=0,871).

120

Figura20.Gráficosdediversidade‐dominânciaparahospeiroseparasitoides.(Memmottetal.1994).Asespéciesnoeixoxestãoemordemdecrescentedeabundancia.

120

Figura21.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeE.tegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,858).

123

Figura22.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,766)

123

Figura23.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada.a.esquerda:P.glabratum(r=0,821);b.direita:P.mollicomum(r=0,68).

124Figura24.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeEtegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada.a.P.glabratum(r=0,863);b.P.mollicomum(r=0,83)

125Figura25.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasrelativasparaGonodontapulverea(Lepidoptera,Noctuidae)(pontos),comrepresentaçãodaregressãosinusoidal(r=0,847).Eixosecundário:pluviosidade(colunas).

126Figura26.FrequênciasrelativasdasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.glabratumparaosmesesdecoletaetotaldoperíodoamostral.

128

Figura27.FrequênciarelativadasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.mollicomumduranteosmesesdecoletaetotaldoperíodoamostral.

128

9

ELENCO DE TABELAS

Tabela I. Exemplo de uma matriz com áreas para cada categoriaestipuladaparaobuffercentradonaFazendaCanchim.Asclasses,criadasarbitrariamente,sãoutilizadasnocomputodasmétricasdepaisagempeloprogramaARCGIS‐9.2®. 65

Tabela II: Frequência relativa de ocorrência de E. tegularia nos pontosamostraisparaP.mollicomumeP.glabratum. 69

TabelaIII.TaxasdeparasitismocalculadasparatotaldelagartasnasduasespéciesdePiper. 73

TabelaIV.AbundânciaabsolutadeBraconidaecapturadosporArmadilhasMalaisenosfragmentosamostradoseidentificadosnonívelgenérico.(n.i.–nãoidentificado) 103

TabelaV.AbundânciaabsolutadeIchneumonidaeporarmadilhasMalaisenos fragmentos amostrados e identificados no nível taxonômico maisrefinadopossível. 107

Tabela VI. Frequência relativa de ocorrência das subfamílias deIchneumonidaeamostradasemáreasruraleurbana. 108

Tabela VII. Variáveis ambientaismedidas para os pontos amostrais. Osvalores para altura de dossel são subjetivos; corpos d’água foramclassificadosempresente (1), intermitente (0)e ausente (‐1);B,C,R,T:siglas para Borda, Clareira, Rios ou Reservatórios e Trilhas,respectivamente. 109

TabelaVIII.EspéciesdePiperpresentesnosfragmentosamostrados. 111

Tabela IX. Resultados do teste t Student para o tamanho da asa deLepidoptera. Comparação entre adultos criados sobre P. glabratum eP.mollicomum.*significativo. 114

Tabela X. Resultados do teste t Student para o tamanho da asa deparasitoides sobre E. tegularia.Comparaçãoentre adultos criados sobreP.glabratumeP.mollicomum.*significativo. 115

Tabela XII. Parasitoides primários obtidos sobre E. tegularia separadossegundosuasguildas 127

Tabela XIII.Áreas relativas das categorias com presença de Piper.Áreamáxima12566370,6m2=1. 129

10

RESUMO

Nestetrabalhosãoapresentadosdadosdabiologiaeecologiade

insetosenvolvidosemumsistemahospedeiroparasitoideassociadoaduas

espéciesdeplantasdogêneroPiperL.(Piperaceae)‐P.glabratumeP.

mollicomum.OsfitófagosestudadospertencemàordemLepidopteraeseus

parasitoidessãodasordensHymenopteraeDiptera.AslarvasdeLepidoptera,

coletadaspormeiodeguarda‐chuvaentomológico,foramlevadaspara

laboratórioemantidassobreasplantasnutridoras.Os16pontosamostrais

estãodistribuídosemoitofragmentosdentrodomunicípiodeSãoCarlos,SP,

ondeforaminstaladasarmadilhasMalaiseparacoletadeparasitoidesadultos.

Foramregistradasinúmerasassociaçõeshospedeiro‐parasitoides,muitas

delasdesconhecidasatéopresente.Paraosherbívoroseseusparasitoides

foramobtidosdadosderiqueza,densidadee%deparasitismo,considerando

suadistribuiçãoespacialetemporal.Asanálisesdasinteraçõesalimentares

foramrealizadasapartirdacomposiçãoderedesquantitativasde

parasitoides.Combasenestesresultadosforamdiscutidasalgumasdas

relaçõesentreostrêsníveistróficoseanalisadosalgunsaspectosdeste

sistemaemrelaçãoavariáveisambientaisecomcaracteríscasdapaisagem.

Daespéciehospedeirapredominante–Eoistegularia(Lepidoptera,

Geometridae),aqualrepresentou87%daslarvasamostradas,foramobtidos

maisdemilparasitoides.Houvefortecorrelaçãoentreonúmerodeespécies

deparasitoideseaabundanciadehospedeiros.Ascomparaçõesentreafauna

deherbívoroseparasitoidesdecadaespéciedeplantahospedeira

11

corroboramcomashipótesesdequeaplantahospedeirateminfluênciadireta

sobreoterceironíveltrofico.Osherbívorosmostraramsincroniaparaos

pontosdecoletaeseusdadosdefrequênciadeocorrênciaforamfortemente

autocorrelacionadostemporalmente.Estestambémresponderamao

percentualdeáreademata,queexplicagrandepartedavariaçãonosdados.

ABSTRACT

Thisworkpresentsbiologyandecologydataofhostparasitoidinsects

associatedwithtwoplantspeciesofthegenusPiperL.(Piperaceae)‐P.

glabratumandP.mollicomum.Thephytophagousspeciesstudiedbelongto

theorderLepidopteraandtheirparasitoidstotheHymenopteraandDiptera.

Thesampleswerecarriedoutbyentomologicalumbrella;thecollected

caterpillarswerebroughttothelaboratoryandreared.The16samplingpoints

aredistributedineightfragmentswithinthemunicipalityofSãoCarlos.In

eachpatchoneMalaisetrapwasinstalledforcollectionofadultparasitoids.

Throughrearing,manyhost‐parasitoidassociationswererecorded,the

majorityunknownuntilthepresent.Resultsobtainedforherbivorousand

theirparasitoids(richness,densityandparasitismpercentage)wereexplicit

spatialandtemporally.Wealsoanalyzedthefoodwebsthroughquantitative

parasitoidwebs.Basedonthoseresultswediscussedsomeofthe

relationshipsbetweenthethreetrophiclevelsandanalyzedsomeaspectsof

thissystemwithenvironmentalvariablesandlandscape.Ourresultswere

12

dominatedbyhighfrequencyofoccurrenceofonlyonehostspecies‐Eois

tegularia;werearedoverathousandparasitoidsonthisspecies.Hencewe

concludedthestrongcorrelationbetweenthenumberofspeciesandthe

abundanceofparasitoidsandhosts.Comparisonsbetweenherbivoresand

parasitoidsfaunaoneachspeciesofhostplantsupportedthehypothesisthat

hostplanthasadirectinfluenceonthethirdtrophiclevel.Theherbivores

weresynchronousforpointsofcollection;thedataoffrequencyof

occurrencewerestronglyautocorrelatedintime.Theyalsorespondedtothe

percentageofforestcover,whichexplainsmuchofthevariationinits

richness.

13

1.INTRODUÇÃO

1.1Plantanutridora

Comaproximadamente1000espécies,PiperL.éumdosgêneroscom

maiornúmerodeespéciesdentrodafamíliaPiperaceae(GREIG2004),junto

comPeperomiaRuiz&Pavon,quepossuiriquezadeespéciesequivalente.

Comdistribuiçãopantropical,essegêneroéespecialmentediversonos

neotrópicos,ondeseencontrammaisdedoisterçosdesuasespécies.Nessa

regiãoexistemcincocentrosdediversidade,dentreosquaisdoisestãono

Brasil:aAmazônia,comcercade300espécies,eaMataAtlântica,com150.A

Ásiatropicaléconsideradaoutrocentrodediversidade,ondepodemser

encontradasemtornode300espécies,enquantonaÁfricaexisteapenasuma

dúziadelas(JARAMILLO&MANOS2001.).

NaAméricaCentral,ogêneroparecesermaisbemsucedidoemflorestas

tropicaisúmidas,ondeariquezalocalvariade18amaisde60espécies

(GENTRY1990apudFLEMING1985).Emflorestassecasdamesmaregião,essa

riquezafoiconsideravelmentemenor,cercadecincoespécies(FLEMING

1985).NoBrasil,emestudonosarredoresdeManaus,AM,tambémforam

registradaspoucasespécies(PRANCE1990);emáreadeflorestaatlântica

semidecidualnaregiãosudeste,foramcontabilizadas12espéciesdePiper

(FIGUEIREDO&SAZIMA2004).

Asuposiçãodequeadiversidadedogênerotemrelaçãodiretacoma

umidade(BURGER1971apudLETOURNEAU2004)foirecentementetestada

porMarquis(2004).Seusresultadosapontamparariquezaslocaissimilaresna

14

maioriadosestudosnaRegiãoNeotropical,porémariquezaregionalaumenta

comoaumentodapluviosidade.Esseautorconcluiquelocaiscomgrande

precipitaçãoanualpossibilitammaisnichosouaomenosacoexistênciade

espéciesqueocupammesmonicho.

OBrasilapresentaaltadiversidadedePiperaceae,sendoencontradas

cerca500espécies(YUNCKER1972,1973,1974)emapenastrêsgêneros

(TEBBS1989).Algumasespéciessãooportunistas,podendoocuparambientes

abertosouperturbados,comoáreasdeclareirasemflorestasouestradase

pastos;hátambémasquecrescememlocaisúmidosouflorestasfechadas

(TEBBS1989,1993).

AsespéciesdePiperconstituemumdoscomponentesfundamentaisde

florestastropicais(GALINDO‐GONZALEZetal.2000,HARTEMINK2001,

FIGUEIREDO&SAZIMA2004).Alémdisso,suasespéciessãodefácil

reconhecimentoemanuseio,emuitaspodemocuparomesmohabitat.Por

essascaracterísticassãoconsideradasideaisparaestudosemdiversosramos

dabiologia.

Suasplantasapresentamhábitosbastantediversos,desdeoherbáceo

aoarbóreooumesmoastrepadeiras.Entretanto,agrandemaioriadas

espéciesbrasileiras,bemcomoasencontradasnaAméricaCentral,temhábito

arbustivo.Apesardadiversidadedehábitoseespécies,suasplantassão

morfologicamenteuniformes,comfolhassimplesalternaseramos

segmentados,unidospornósinchados(GREIG2004).Asfolhase

inflorescênciasjovenssãoprotegidasporestruturassemelhantesaestípulas

15

oufolhaspequenas,queporsuafunçãoeposiçãonãopodeserchamadode

estípula,sendonomeadoprofiloporBurger(1972).Suasinflorescênciassão

emformadeespigas,geralmentebrancasouamareladas,quevariamde3a

150cm(JARAMILLO&MANOS2001),compostasdeinúmerasfloresdiminutas

úteisnaclassificaçãodesuasespéciesegruposdeespécies.Outra

característicamarcanteéoodorqueéfacilmentesentidoereconhecido

quandoqualquerpartedaplantaéinjuriada,mesmoquesuperficialmente.

EconomicamenteP.nigrumL.éaespéciemaisimportante,graçasasua

utilizaçãonaculinária.Apimenta‐do‐reino,obtidaapartirdaextraçãodeseus

frutosaindaverdes(JOLY1984),éocondimentomaisusadonomundo(GREIG

2004).Poroutrolado,amaiorpartedasespéciesnãotemimportância

econômicae,apesardeabundantesecomuns,sãopoucoconhecidas.

Maisrecentemente,afamíliaPiperaceaetemrecebidomaisatenção

graçasaalgunscomponentesquímicos,comdestaqueparaasamidas,que

sãousadasnamedicinaeindústria(ABEetal.2001,ANG‐LEEetal.2001,DYER

etal.2004)empaísesasiáticos,comoaÍndia,eemgrandepartedospaíses

neotropicais,porsuaspropriedadesmedicinaisoucomoinseticidas.NoBrasil,

pelomenos11espéciesdePipersãoutilizadaspopularmente,amaioriacomo

medicamentocaseiro(MEDEIROS2006).Mesmocomoaumentonaprodução

detrabalhosnessaárea,muitosetemporfazerdevidoàcomplexidadede

seuscompostos,suavariedadeinter‐eintra‐específicaeaograndenúmerode

espéciesdogênero(DYERetal.2004).

16

Asespéciesdeplantashospedeirasestudadasnopresentetrabalho

foramP.glabratumKuntheP.mollicomumKunth.Estasforamselecionadas

porseremasmaisfacilmenteencontradasnaáreadeestudo,comunsem

fragmentosdematamesófilasemidecidualnaregiãodeSãoCarlos,SP.

Suadistribuição,aqual,segundoYuncker(1972),dava‐senoSudeste

Brasileiro,atualmenteseestendeportodaMataAtlânticalatosensu.No

entanto,existemregistrosdeP.mollicomumalémdacostaatlânticabrasileira,

comonoEstadodoMatoGrosso,eemoutrospaísesamericanoscomo

Panamá,Cuba,Colômbia,VenezuelaeParaguai(MEDEIROS2006).P.

glabratumtambémpodeserencontradoemoutrospaíses,comoaCostaRica.

EstasespéciesforamidentificadasembrejosdealtitudenoNordeste

brasileiro.NaMatadoPau‐Ferro,naParaíba,ocorremambas(BARBOSAetal.

2004);noCearásãoencontradosespécimesdeP.mollicomum(GUIMARÃES&

GIORDANO2004),enoPlanaltodaBorborema,emPernambuco,foi

identificadoP.glabratum(RODALetal.2005).Osbrejosdealtitudesãocomo

ilhasdemataimersosnaCaatinga,commaiorumidadeepluviosidade,devido

àaltitudeeproximidadecomomar,sendopreferidasporalgumasespéciesde

Piper(GUIMARÃES&GIORDANO2004),comoP.mollicomumeP.glabratum.É

provávelqueessasespécies,apesardeoriginalmenteconhecidasdaMata

Atlântica,tambémocorramemoutrasflorestastropicaisúmidasdaregião

Neotropical.

17

1.1.1DiagnosedasespéciesdePiperestudadas

P.glabratum:indivíduosdestaespéciesãodotipoarbustivoramificado,

podendoatingirmaisdequatrometrosdealtura;possuemfolhasglabras,

elíptico‐lanceoladasdeápiceacuminadoelevementedesiguaisnabase

(YUNCKER1972).Emcamposãofacilmentereconhecidaspelobrilhoacetinado

desuasfolhasglabrasepelacoloraçãocaracterísticadeseusramosjovens,

verdes,cobertoporpequenospontosbrancos(Figura1).

Figura1.RamodeP.glabratum. Figura2.RamodeP.mollicomum comespigas.

P.mollicomum:arbustoscom1a2mdealtura,suasfolhaselíptico‐

lanceoladassãopilosasemambasasfacesepossuemnervurassalientesna

faceabaxial;ocauleépubescenteouviloso,cilíndricoesulcado.Estaespécie

podeserreconhecidapelasfolhasdensamentepilosasnafaceabaxial,macias

aotato,epelasespigasgeralmentecurvas(MEDEIROS2006)(Figura2).

1.2HerbívorossobrePiper

Inúmerasespéciesdeherbívorosutilizamfolhas,ramosepartes

reprodutivasdePiperparasealimentar.Osinsetossãoseusprincipais

18

consumidores,compelomenosseisordensrepresentadas:Coleoptera,

Diptera,Hemiptera,Hymenoptera,LepidopteraeOrthoptera.

EntreosfolívorosespecialistasmaiscomunsestãoosLepidopterados

gênerosEoisHubner,1818(Geometridae,Larentiinae),QuadrusLindsey,1925

(Hesperiidae),eEpimecisHubner,1825(Geometridae,Enominae);hátambém

umgênerodeColeoptera,Physimera(Chrysomelidae)desfolhador.

Curculionidae(Coleoptera)éumgrupocomumdeespecialistassobrePiper

quesealimentaprincipalmentederamosoupartesreprodutivas(MARQUIS

1991,LETOURNEAU2004).EmLaSelva,naCostaRica,Marquis(1991)

encontrou28espéciesdecoleópteroscuculionídeos(subfamíliasBaridinaee

Rhyncophorinae)e21delepidópterosgeometrídeos(subfamíliaLarentiinae)

sealimentandosobrePiper.Destas,amaioriaeraespecialistaquantoàdieta.

Nomesmoestudo,foirealizadoumcensocomtodososherbívoros

associadosàsduasespéciesdePiper(arieianumeholdridgeianum).EmP.

arieianumforamencontradas95espéciesdeherbívoros,amaioriadeles

HemipteraeOrthopteranãoidentificados.

NoBrasil,Vaninetal.(2008)estudaramapreferênciaalimentarpara14

espéciesdeherbívorosentrecoleópteroscurculionídioselepidópteros

folívoros,ehemípterossugadoressobrecinquentaespéciesdePiper.Seus

resultadostambémindicaramespecificidadenosbesourosemariposas,no

entanto,nenhumLarentiinae(Geometridae,Lepidoptera)foiusadonos

experimentos.

19

AsformigasdogêneroPheidoleWestwood,1841(Hymenoptera,

Formicidae,Myrmicinae),bastantecomunssobrePipernaCostaRica,se

associamaessaplantasemdanificarsuaspartesprodutivas(WILSON2003).

Essasformigasestimulamaproduçãodecorposricosemnutrientespela

planta,quesãocolhidoseusadoscomofonteprincipaldealimentopelas

colônias(FISCHERetal.2002,LETOURNEAU2004).Alémdisso,asformigas

retiramovosdeinsetosherbívoroscolocadosemfolhaseosutilizamcomo

alimentoousimplesmenteosjogamnochãodamata(LETOURNEAU1983).

Estudosindicamqueexistediminuiçãoefetivanaherbivoriaemplantascom

colôniasdePheidolebicornis(LETOURNEAU1983,DYER&LETOURNEAU1999,

LETOURNEAU2004),alémdeconferirmaiorproduçãodesementes

(LETOURNEAU1998).

Entreosvertebrados,existemalgumasespéciesdemorcegoseavesque

sealimentamdosfrutosdePiper(PALMEIRIMetal.1989,LOISELLE1990,

GREIG2004,).OsmorcegosfrugívorosdasubfamíliaCarolliinaepodemser

chamados“morcegosPiper”,graçasaohábitodesealimentarnosub‐bosque.

AsubfamíliaécompostapordoisgênerosdosquaisCarolliaéomaiscomume

especializadoemPiper,sendoimportantesagentesdispersoresdesuas

sementes(FLEMING2004).NoBrasil,CarolliaperspicillataLinnaeus1758

(Chiroptera,Phyllostomidae,Carolliinae)(LIMA&REIS2004)foireportadase

alimentandodecincoespéciesdiferentesdePiperaolongodoano.

Apesardarelativaescassezdelevantamentossobreafaunade

herbívoros,mesmoemplantasordináriascomoPiper,naliteratura,existem

20

diversasbasesdedadosdisponíveisnaInternet‐redemundialde

computadores,comoosdeJanzen&HallwachseAnnetteAiello,doInstituto

Smithsonian,ecaterpillar.org,ondeépossívelencontrargrandenúmerode

espéciesdeLepidopteracomasrespectivasinformaçõessobresuasplantas

nutridoras.

1.2.1Herbívoros:larvasdeLepidoptera

AordemLepidopteraincluicercade150.000espéciesdistribuídasem

maisde100famílias(BUZZI2002).JuntocomColeopteraestãoentreos

gruposmaisdiversosebemconhecidosdosinsetos.Agrandemaioriadas

espéciesédevoradoradefolhasemsuafaselarval,emmuitoscasos,podendo

setornarsériaspragasagrícolas.Existemrarasexceçõesquepodemter

hábitoparasitaoupredador(RUBINOFF&HAINES2005).Pordependerem

diretamentedasplantascomorecursoalimentar,essesdoisgruposde

organismoscoevoluemhámilharesdeanos,resultandoemdiversasrelações

deespecificidadeenaproduçãodegrandevariedadedecompostosquímicos

eoutrasformasdedefesapelaplanta.

AsespéciesdogêneroEoissãoreconhecidascomoasprincipais

especialistasqueseassociamaespéciesdePiper(DYER&PALMER2004).As

larvasdetodasasespéciesconhecidassealimentamexclusivamentedassuas

folhas.ParaaregiãodeSãoCarlos,destacam‐seostrabalhosdeBraga(1997,

Bragaetal.2001),queestudaramosaspectosbionômicosdeE.tegularia

(GUENÉE,1857)eE.glauculata(WALKER,1863)sobrequatroespéciesde

21

Piper.Emseusresultados,asduasespéciesdeherbívorosforamencontradas

sobretodasasespéciesvegetaisamostradas:P.amalago,P.gaudichaudianum,

P.glabratumeP.mollicomum.E.tegulariafoimaisabundanteemtodasas

plantasamostradas,comexceçãodeP.amalago.

1.3Comunidadedeparasitoides

Estima‐seque20%dasespéciesdeinsetos(LASALLE&GAULD1991,

GODFRAY1994)ou10%oumaisdasespéciesdemetazoáriossejam

parasitoides.Destes,amaiorpartepertenceàsordensDipteraeHymenoptera

(HASSEL2000).

Quandoumoumaisindivíduosdeumaespécieseutilizadeumúnico

indivíduodeoutraespéciecomofontedealimento,completandoseu

crescimentodentroousobreestehospedeiro,levando‐o,comrarasexceções,

àmorte,caracteriza‐seohábitoparasitoide.Adefiniçãogeraldohábitonãoé

muitoclara,epodeseconfundiremalgunscasoscomparasitismoou

predação,poisassimcomoosparasitas,estescompletamodesenvolvimento

sealimentandodeumúnicohospedeiro,mascomoospredadores,levamà

mortedosmesmos(HASSEL2000).Nocasodosinsetos,entretanto,essa

definiçãoéumpoucomaisrestritiva,caracterizandoalgunsgruposnosquaisa

faselarvalécarnívoraesealimentageralmentedeoutrosartrópodes,

enquantoafaseadultaédevidalivre(HANSON&GAULD2006).

22

1.3.1HistóriaNaturaldosParasitoides

Osparasitoidespodemsersubdivididossegundootipode

desenvolvimentoeestratégiadeoviposição.Asespéciescujaslarvasse

alimentamsobreocorpodohospedeirosãochamadasectoparasitoides;

aquelasemqueodesenvolvimentolarvalsedádentrodohospedeirosão

denominadasendoparasitoides.Osparasitoidespodempermitiro

desenvolvimentodoseuhospedeiroapósaoviposiçãoouparalisá‐lo

permanentemente,sendodenominados,respectivamente,decenobiontese

idiobiontes.Amaioriadosectoparasitoideséidiobionte,enquantoos

endoparasitoidesemgeralsãocenobiontes.Osprimeirostêmavantagemde

nãonecessitarludibriarasdefesasimunológicasdeseuhospedeiroe,

portanto,devemsermaisgeneralistas(GODFRAY1994).

Tiposdiferentesdedesenvolvimentodosparasitoidesrefletem

diretamentesobrequaishospedeirossãoatacados.Osidiobiontes,por

exemplo,porparalisaremseuhospedeiropermanentemente,geralmente

utilizamespéciesquevivememcondiçõesmaisprotegidasoucamufladas.

Portantoespera‐sequeamaioriadosparasitoidescriadossobrelarvas

folívorasdeLepidoptera,quevivememcondiçõesexpostas,sejam

cenobiontes.Larvasmaduras,pré‐pupasoupupassãooshospedeirosdos

idiobiontes.Cenobiontesparasitamovosouestágioslarvaisiniciaisdo

hospedeiro.Odesenvolvimentodoparasitoideéatrasadoouprolongado,

permitindoqueohospedeiroatinjaosínstareslarvaisfinaisouoestágiopupal

antesdesertotalmenteconsumido(GODFRAY1994).

23

Aqualidadedohospedeiroédeterminanteparafatoresligadosao

fitnessdosparasitoides,comosuasobrevivência,seutamanhoefecundidade

eseutempodedesenvolvimento(GODFRAY1994).Nestecaso,osidiobiontes

ecenobiontessãoinfluenciadosdemaneiradiferentepelaqualidadedo

hospedeiro,sendoasrelaçõesgeralmentemaiscomplexasnoscenobiontes.

Porexemplo,otamanhodohospedeiroquandoatacadoporumidiobionte

nãomudaerepresentasimplesmenteaquantidadedealimentoqueesteterá

disponível.Paraoscenobiontesestarelaçãopodenãosertãosimples,jáque

estespermitemqueseuhospedeirosedesenvolva.Paraestes,aidadedo

hospedeirotambéméimportante,fatoquepodeserevidenciadopela

especializaçãodestesparasitoidesquantoàfasedohospedeiroqueatacam.

SegundoMills(1994),existem12guildasdeparasitoidessobrehospedeiros

holometábolos,divididaspelafasedohospedeiroquesãoatacadasedaqual

oparasitoideemerge,esesãoectoparasitoidesouendoparasitoides.No

entanto,paradadogrupodehospedeiros,onúmerodeguildasficaemtorno

deseisousetee,emgeral,osparasitoidesatacamumúnicoestágiodo

hospedeiro(QUICKE1997).

Oparasitismoprimárioécaracterizadoporumparasitismoem

hospedeirosnãoparasitados.Omultiparasitismoéoparasitismodemaisde

umaespécieemummesmohospedeiro,enquantoosuperparasitismoéa

oviposiçãodemaisdeumovodeumaúnicaespéciesobreummesmo

hospedeiro.Ohiperparasitismoéumparasitismosecundário,ouseja,

parasitismosobreoparasitoide.

24

Entreosprincipaisgruposdeinsetosparasitoidesencontram‐seos

HymenopteraeosDipteradafamíliaTachinidae.Segueumacaracterização

dessesgrupos,comatençãoespecialàquelescriadosnesteestudo:

superfamíliasIchneumonoideaeChalcidoideadeHymenoptera,efamília

TachinidaedeDiptera.

1.3.2OrdemHymenoptera

OsHymenopteraestãoentreasquatromaioresordensdeinsetose

segundoAustin&Dowton(2000),onúmerodesuasespéciesaindaé

desconhecidoe,atualmente,équaseimpossíveldeterminá‐locomexatidão.

LaSalle&Gauld(1993)eGaston(1993)estimaramqueonúmerodeespécies

descritasdeHymenopterasejaalgoemtornode115.000;épossívelqueo

númerototalsejade5a10vezesestevalor.

OsHymenopterapodemserdivididosemduassubordens:Symphytae

Apocrita,estaúltimacorrespondeaogrupodemaiorriquezadeespécies

dentrodaOrdem,com90famíliasreconhecidas,dasquais56são

caracterizadaspelohábitoparasitoide.Amaioriadasespécieshospedeiras

pertenceàsOrdensLepidoptera,Coleoptera,Diptera,Hymenopterae

Heteroptera(GAULD&BOLTON1988).

OsprimeirosestudossobreosHymenopteraparasitoidesnãotinham

habilidadededistinguirentrehospedeiroseparasitoidespelafaltade

conhecimentosobreabiologiadestesinsetos.Atualmente,osestudostema

25

habilidadededetectarseoshospedeirosestãoounãoparasitadosepreveros

modelosdeinteraçõesdepopulaçõesdehospedeiroseparasitoides.

1.3.2.1SuperfamíliaIchneumonoidea

AmaiorsuperfamíliadentreosHymenopteraedeocorrência

cosmopolita,sendosuasespéciesfacilmentecoletadas.Estáentreas

superfamíliasneotropicaismaisdiversascom694gênerosdescritosejunto

aosChalcidoideacorrespondema48%detodosHymenopteraneotropicais

(GRISSELL&SCHAUFF1990).AsfamíliasBraconidaeeIchneumonidae

compõemestasuperfamília,queéumadasmaisricasemespécies.Estima‐se

queexistamcercade200.000espéciesnomundo(Gauld&Shaw2006)

Morfologicamentepodemsercaracterizadosporpossuíremasnervuras

CeRdaasaanterioradjacentesoufundidas,deformaqueacélulaCé

ausente;antenanãoangulada,quasesemprecommaisde11flagelômeros;

ovipositorfrequentementesalienteelongo;trocantelopresente;primeiro

esternometassomaldivididoemporçãomedianaeapicalfracamente

esclerotizada,primeirotergometassomalfrequentementecomcovalateral

(glima)nametadeanterior;mandíbulausualmentecomdoisdentes(HANSON

&GAULD2006).

Seushospedeirossãoprincipalmente,larvasepupasdeinsetos

holometábolos,excluindoosMegalopteraeosSiphonaptera;muitos

parasitamninfasdeHemimetabola(Hemiptera,IsopteraePsocoptera)e

algunsparasitamadultosdeColeopteraeHymenoptera.Algumasespécies

26

podemserfitófagas(MATHEWS1984,WAHL&SHARKEYinGOULET&HUBER

1993)contrariandoatendênciaparasitoidedogrupo.

OsIchneumonoidaesãoquasecompletamenterestritosaoparasitismo

sobreestágiosimaturosdeholometábolos(poucosgruposutilizamninhosde

ovosdepseudoescorpiões;casulodeovosdearanhasoumesmoaranhas

adultas),muitosBraconidaeparasitamninfasdehemimetábolos(Hemiptera–

Aphididae,Heteroptera,IsopteraePsocoptera).NenhumdosBraconidaesão

conhecidosporparasitararanhasouseusovosepoucosparasitamadultosde

ColeopteraeHymenoptera(WHARTONetal.1997).

Aocontráriodosoutrosmicro‐himenópteros,osIchneumonoidea

raramenteparasitamovosindividuais,emboramuitosBraconidaeepoucos

Ichneumonidaesejamparasitoidesdeovo‐larvas,pondoumovonoovode

seuhospedeiro,masconsumindo‐oemseuestágiolarval.Parasitismode

SymphytaébastantecomumemIchneumonoidea(HANSON&GAULD2006).

EctoparasitismoéumacondiçãoprimitivaparaIchneumonoidea.

Endoparasitismotemevoluídoindependentementeemmuitasocasiões

dentrodestasuperfamília.Emboracertasvantagenssejamconseguidaspelo

desenvolvimentodentrodohospedeiro,osendoparasitasficamsujeitosao

ataquedoseusistemadeimunidade.Umavariedadedeestratégiaséusada

paravenceristo,incluindoainjeçãodevírusnomomentodaoviposição,oque

servenocontroledereaçõesimunesdohospedeiro(EDSONetal.1981,

RENAULTetal.2004).

27

1.3.2.1.1Braconidae(ANEXOI)

AfamíliaBraconidaeédivididaem45‐50subfamíliasquecompreendem

aproximadamente15.000espéciesdescritas(DOLPHIN&QUICKE2001).

Segundoestimativarealizadapelosmesmosautores,onúmerodeespécies

existentespodeserdeduasatrêsvezesmaior,podendoalcançarporvoltade

30a50milespécies.

OsBraconidaediferemdosIchneumonidaeprincipalmentepela

nervaçãodaasaanterior(ausênciadasegundanervurarecorrente,quase

semprepresenteemIchneumonidae),alémdarígidajunçãodosegundoe

terceirotergitosmetassomais(GAULD&SHAW2006inHANSON&GAULD

2006).

AgrandemaioriadosBraconidaeconsistedeparasitoidesprimáriosde

outrosinsetosenormalmenteestãoassociadosaapenasumhospedeiro

(MATTHEWS1984),atacandoeemergindodaslarvasdeseushospedeiros

(WHARTON1997).EmboramuitosBraconidaesejamestritamenteparasitoides

solitários,ogregarismotambémpodeserobservadoempoucosgêneros

ectoparasitoidesetambémemmuitassubfamíliascenobiontes.

Dentro dos Braconidae ocorrem duas linhagens principais: os

ciclóstomoseosnãociclóstomos.OsBraconidaeciclóstomospossuem labro

normalmente côncavo; amaioria é ectoparasitoide idiobionte de larvas de

Lepidoptera eColeoptera.OsBraconidae não ciclóstomospossuemo labro

não côncavo e usualmente esculturado. Todos são endoparasitoides e a

maioriaécenobionte(SHARKEY1993).

28

1.3.2.1.2Ichneumonidae(ANEXOI)

Possuemcomocaracteresmorfológicosdiagnósticos:asaanteriorcom

nervura2m‐cuusualmentepresenteetubular,comumaouduasbulas;

nervura1/Rs+Mausente,formandoacélula1M+1R1;asaposteriorcomveia1r‐

mopostaoudistalàseparaçãodasveiasR1eRs;tergitoIIseparadoe

articuladocomtergitoIII;labrousualmenteachatadoeoculto;eápicedas

mandíbulasusualmentesetocandoousobrepondo‐se(GAULD&SHAWin

HANSON&GAULD2006).

OsIchneumonidaeseconstituememumdosmaioresgruposdetodos

os animais, incluindomais espéciesque todososVertebrata emaisdoque

qualqueroutra família,compossívelexceçãodosCurculionidae (Coleoptera)

(JANZEN1981).Comumaestimativademaisde60.000espéciesdistribuídas

pelomundo(TOWNES1969,GAULD&BOLTON1988,WAHL&SHARKEY1993),

IchneumonidaeéamaiorfamíliadosHymenopteraeumadasmaioresdentre

os insetos.Gauld (1997)divideos Ichneumonidaeem 37 subfamílias,porém

estenúmeroéfrequentementequestionado.Goulet&Huber(1993)definem

35 subfamílias, das quais 27 ocorrem na região neotropical, enquantoWahl

(2001)define37subfamíliasdasquais10nãoocorremnosneotrópicos;Gauld

(2006 in HANSON & GAULD 2006) os dividem em 38, das quais 31 de

ocorrêncianeotropicaleasseterestantesrestritasaoholártico.

Amaioria dos Ichneumonidae são parasitoides de larvas e pupas de

insetosholometábolos (Coleoptera,Diptera, Lepidoptera eHymenoptera) e

aranhas (HANSON & GAULD 1995, GAULD 1997, GAULD & SHAW 2006 in

29

HANSON & GAULD 2006). A maioria dos Ichneumonidae se constitui em

parasitoides primários, porém hiperparasitoides também estão presentes.

Seus adultos são insetos muito ativos e muitos parecem ser bastante

eficientesnaexploraçãodebaixasdensidadesdehospedeiros(MERRET1986)

Épequenooconhecimentodestegrupoparaaregiãoneotropical.De

Santis(1980)citou652espéciesdeIchneumonidaeparaafaunabrasileira,

númerobastantereduzidodentrodas22.000espéciesconhecidasparaa

regiãoneotropical.Oreduzidonúmerodetrabalhosrealizadosnestaregião

levaàssugestõespreliminares(OWEN&OWEN1974,JANZEN&POUND1975,

GAULD1986)dequeosIchneumonidaepodemnãosermaisdiversosnas

regiõestropicaisquenasregiõestemperadas.Istoésurpreendenteporque,

osprincipaishospedeirosdeIchneumonidae,insetosfitófagos,são

usualmentemaisricosemespéciesemlatitudestropicaisdoqueem

temperadas.Certasespéciesseriammuitoescassasparaserviremcomo

hospedeiroespecífico.Entretanto,existemalgunsgruposdecenobiontese

idiobiontesquesãomaisricosemespéciesnasregiõestropicais(GAULD

1987).

1.3.2.2SuperfamíliaChalcidoidea

Insetosdiminutos(geralmentemenoresque2mm),raramente

maioresque5mmdecomprimento.Dentreamaioriadasvespas,os

Chalcidoideasãodistinguidospelagrandereduçãodanervaçãodasasas.Na

asaanterior,nãohánenhumacélulaqueestejacompletamentecircundada

30

pornervuras;possuiessencialmenteapenasumanervuraqueseramificaem

pós‐marginaleestigmal(HANSON&LASALLEinHANSON&GAULD2006).

Atualmente,apresentacercade2.000gênerose22.000espécies

descritas,masestima‐sequeonúmerorealdeespéciesultrapasse100.000

(NOYES2002inHANSON&GAULD2006).

Grupomonofiléticoqueparasitaespéciesde14ordensdeinsetos:

Blattaria,Coleoptera,Diptera,Heteroptera,Hymenoptera,Lepidoptera,

Mantodea,Neuroptera,Odonata,Orthoptera,Psocoptera,Thysanoptera,

Siphonaptera,Strepsiptera,eosaracnídeos:AraneaeeAcari(BENDEL‐

JANSSEN1977inHANSON&GAULD2006).

1.3.2.3OrdemDiptera:Tachinidae(ANEXOI)

AfamíliaTachinidaeéasegundamaiordaordem,comcercade10.000

espéciesdescritas,atrásapenasdeTipulidae(IRWINetal.2003apud

STIREMANetal.2006).Noentanto,otamanhorealdafamíliapodesermuito

maiordevidoaograndenúmerodeespéciesnãodescritasdasregiões

Neotropical,Afrotropical,OrientaleAustralasia(O’HARA2005).Emum

levantamentorealizadoparaaregiãoNeotropical,Tachinidaeaparececomoa

famíliacommaiornúmerodeespéciesdeDiptera,com2864espécies

descritasem944gêneros(AMORIMetal2002).

Todososmembrosdestafamíliasãoparasitoides,cujaslarvasse

desenvolvemcomoendoparasitoides,quasesempreemoutrosinsetos,mais

raramentesobreArachnidaeMyriapoda.

31

Dentrodafamíliaevoluíramalgunstiposdeoviposiçãoquepermitiram

grandediversificaçãopeloaumentodaeficiêncianasestratégias.Osgrupos

maisprimitivosovipositamdiretamentesobreotegumentodohospedeiro,

fazendocomqueseusovosfiquemvulneráveis,atéaeclosãoeentradadas

larvasnocorpodohospedeiroe,frequentemente,sãoretiradosoumortos

antesdaeclosão.Nosgruposmaisderivados,osovossedesenvolvemem

umaestruturaderivadadooviduto,quepermiteodesenvolvimentolarval,e

quandosãopostosjáestãoprontospraeclosão.Mesmoestesgrupossão

ovolarvíparos,ouseja,oovosóeclodedepoisdapostura,masadiminuiçãono

tempoantesdaeclosãofoifundamentalparaosucessodogrupo.Entreas

espéciesquepossuemessaadaptação,aslarvaspodemsairativamenteà

procuradeseuhospedeirooupodemesperaratéqueestespassempara

poderpenetrarseucorpo.AtriboGoniinidesenvolveu,nosentidodesuperar

ainacessibilidadedeseushospedeiros,umtipodeovominúsculoqueé

ingeridopelohospedeiroeeclodeemcontatocomenzimasdigestivas(WOOD

1987).

Morfologicamente,muitostaquinídeosadultosseassemelhamàs

moscasdomésticas,diferindodestaspelasnúmerosascerdasquecobrem

todooseucorpo,alémdopós‐escutelobastantedesenvolvidonaformade

umloboproeminenteadjacenteaoescutelo.

AssimcomoosadultosdeHymenopteraparasitoides,osTachinidae

quandoadultossealimentamapenasdenéctareoutrosexsudadosdas

plantas.

32

Podemserbenéficosparaohomemporpromoverapolinizaçãobem

comoocontroledepopulaçõesdeinsetosfolívoros,potenciaispragas

agrícolasqueestãoentreosprincipaishospedeirosdestesinsetos.Desdeo

iníciodoséculoXIX,estesinsetosvêemsendoutilizadosnocontrolebiológico

depragasnaagriculturacomrelativosucesso(GRENIER1988).Atualmentese

conhecealgoemtornodeumacentenadeespéciesutilizadasemprogramas

decontroledepragas(STIREMANetal2006).

1.3.3Importânciadabiologiadosparasitoides

DiferentedosLepidoptera,emqueabiologiadamaioriadasespéciesé

bastanteconhecida,osparasitoidescarecemdeestudosemquese

relacionamasfasesimaturascomosadultos(ANEXOI‐figuras4,5e6).Isso

sedeve,emgrandeparte,àdificuldadenaobtençãodelarvasesuacriação.

Umadasformasdeconhecerabiologiadestesinsetosestánasuacoletae

criaçãodeseushospedeiros.Nãosurpreendequeamaioriadasinformações

biológicassobreosparasitoidesvenhadetrabalhosrealizadospor

especialistasemoutrosgruposdeartrópodes.Noentanto,oreconhecimento

daimportânciadestetipodeinformaçãoparamelhorcompreensãodas

relaçõesevolutivaseecológicasdessegrupohiperdiversotemlevadocada

vezmaispesquisadoresarealizarestudoscomesseobjetivo.

33

1.4Estudosderelaçõestritróficas

Osecossistemasnaturaisconsistememcomplexarededeinterações

tróficasentreasplantas,osherbívoroseosinimigosnaturaisdestes(ARAB&

BENTO2006).Asrelaçõesentreostrêsníveistróficossãobastantecomplexas

eenvolvemmecanismosderegulação,devidoàaltadependênciaou

susceptibilidadequeexercementresi.Alteraçõesnohabitatououtras

condiçõesdevidadequalquerumadessasclassespodemprovocar

desequilíbrioqueseestenderáàsdemais(MARCONATO2001).

Asplantastêmefeitosdiretoseindiretos,positivosenegativos,nãosó

sobreosherbívoroscomosobreoterceironíveltrófico,ouseja,parasitoidese

predadores,quedevemserconsideradoscomopartedasuabateriadedefesa

anti‐herbivoria(PRICEetal.1981).

Aassociaçãoherbívoro/plantaexercegrandeimpactotantonoaspecto

ecológicoquantonoaspectoevolutivodosecossistemas.Aaçãodos

herbívorospodeprejudicaracapacidadereprodutivadesuasplantas

nutridorase,dessemodo,elasestãosofrendoconstantementepressões

seletivasparaseadaptaremcontraaaçãodessesinsetos(FERNANDES&

BICALHO1995,BERNARDES&MORAIS2003).

Váriascaracterísticasdasplantasjáforamidentificadascomosendo

mecanismosdedefesascontraosherbívoros,incluindoespinhos,

pubescência,esclerofilia,mutualismocomformigaseabscisãoprecoce

(COLEY&BARONE1996).

34

Tambémelaspodemsedefenderdoataquedeherbívorospormeiode

mecanismosquímicosefísicos,quepodemafetardiretamenteodesempenho

dosherbívoros(defesadireta)ouauxiliarnorecrutamentodeinimigos

naturaisdessesherbívoros(defesaindireta)(ARAGÃOetal.2000).

Éimportanteressaltarqueplantaseinimigosnaturaisinteragemde

diferentesformasequemuitasnãofavorecemapenasosinimigosnaturais,

maspodemlevaraobenefíciodeambos(SABELISetal.1999apudMATOSet

al.2006).Issonãoocorreaoacaso,jáque,nodecorrerdaevolução,essas

interaçõespodemtersurgidocomofatorfundamentalparaasobrevivência

dasespécies(EDWARDS&WRATTEN1981).

Ésabidoqueplantas,soboataquedeherbívoros,liberamprodutos

químicosvoláteispermitindoaorientaçãodepredadores,parasitoides(DICKE

&VANLOON2000)eherbívoros,sinaisimportantesnalocalizaçãodaplanta

hospedeiraedaspresas.Oscompostosvoláteisdaplantapodemtambémser

induzidosemconsequênciaàoviposiçãoporherbívoros,eestescompostos

podematrairparasitoidesdeovo(ARAB&BENTO2006).Aquantidadede

compostosvoláteisliberadospelaplantaédependentedograudeinfestação

edaidadedasfolhas(BAHADOORSINGH&KHAN2006).

Autilizaçãodemecanismosdedefesaindiretapelasplantasocorre

comumentenanaturezaerepresentaumcomponentedadinâmica

populacionalemmuitascomunidades(PRICE1986).Estetipodedefesaage

sobreosherbívorosporpromoveraefetividadedoterceironíveltrófico,ou

seja,dosseusinimigosnaturais(DICKE1999apudMATOSetal.2006).Lilletal.

35

(2002)encontraramforteinfluênciadaplantahospedeirasobreoparasitismo.

Seusresultadosdemonstramqueoriscodeparasitismoparaumdeterminado

grupodelagartasmudadependendodaplantahospedeiraeparadiferentes

espéciessobreumamesmaplanta.Estesresultadostrazemnovoselementos

paraavisãodequeinimigosnaturaisassociadosaplantassãopartedeseu

arsenalanti‐herbivoria(JANZEN1985),poisondeumalagartacorremaiorrisco

deparasitismopodeserrefúgioparaoutra(LILLetal.2002).Éimportante

ressaltarqueesteestudofoirealizadoemumaregiãotemperadacom

espéciesdelagartaspolífagas,equeemregiõestropicaispodeseesperar

maiorespecificidadedosherbívoros(NOVOTNY&BASSET2005,NOVOTNYet

al.2006,DYERetal.2007).

Plantaspioneirascompensamamenorproduçãodetoxinascoma

imprevisibilidade.Estassãoimprevisíveis,poistêmvidamaisefêmeraese

distribuemmaisisoladamentenoambienteeporissosãoconsideradaspouco

aparentesparaosherbívoros.

Asplantasdeestágiosmaismadurossãomaisaparenteseprevisíveis

paraseusconsumidores;paraestas,astoxinassozinhasnãoconseguemdeter

oucontrolareficientementeaherbivoria,vistoqueexisteapossibilidadede

insetosespecialistasdesenvolveremformasdeludibriaroefeitodastoxinas.

Nessecaso,asplantasmaisaparentesdesenvolveramacapacidadede

produziroutroscompostosdedefesa,queapesardeseremmenosletais,não

podemserevitadaspeloshospedeiros.Estescompostosreduzema

digestibilidadedaplantaepodemserchamadosdedefesasquantitativas.

36

Algunsexemplossãoostaninos,resinas,inibidoresdeenzimasproteolíticase

sílica.Taiscompostostornamosherbívorosmaisvulneráveisaosseusinimigos

naturaispelamaiorprevisibilidadedoherbívoro,seutempode

desenvolvimentomaislongoeausênciadetoxinasaseremsequestradas

(PRICEetal.1980).

Essasdefesas,aocontráriodasdefesasditasqualitativas(toxinas),

favorecemapolifagiaemdetrimentodaespecificidade(FUTUYMAinPRICE

1991).Estateoriafoirecentementecorroboradaemumtrabalhocomparando

aespecificidadedeLepidopteraparaplantashospedeirasemflorestas

tropicaisetemperadasnasAméricas(DYERetal.2007).Seusresultados

apontamparamaiorespecificidadealimentaremlagartastropicais,que

poderiaserexplicadapelamaiorproduçãodetoxinasnasplantastropicais.

OsexperimentosrealizadosporDyeretal.(2004),paracompostos

secundáriosdogrupodasamidas,demonstraramqueestastoxinassãode

fatomaiseficientescontraherbívorosgeneralistasemrelaçãoaos

especialistas.LagartasdeEoisspsãocapazesdesequestrartodasasamidas

encontradasemP.cenocaldum.Apesardeproverproteçãocontrapredadores,

osequestrodessastoxinastornaaslagartasmaissusceptíveisaoataquepor

parasitoides.Esteexperimentodemonstroucomoaevoluçãodedefesasanti‐

herbivoriaportoxinasdeplantaspioneirasfavoreceaaçãodeespecialistas.

Aomesmotempo,estastoxinaspodemenvolveroterceironíveltrófico,

facilitando,nessecaso,aaçãodosparasitoidescontraoshospedeiros

especialistasporumaviadiferentedasrelacionadas,comredutoresde

37

digestibilidade.Defato,comojácitadoanteriormente,emestudorealizado

porMarquis(1991)sobreosherbívorosdePiper,71%dasespéciesde

Larentiinae(Lepidoptera,Geometridae)sãoespecialistas.Nesteestudo,as

espéciesdelagartaspolífagassealimentaramdeseisespéciesdePiper.

1.5DinâmicaPopulacionalHospedeiro‐Parasitoide

Porlimitarotamanhopopulacionaldeespécieshospedeiras,os

parasitoidespodemnãosóajudaramanteradiversidadedeespéciesde

herbívoros,comotambémprevenirqueestesdizimemsuasplantas

hospedeiras.Istoostornaessenciaisàmanutençãodobalançoecológicoeda

diversidadedeoutrosorganismos(LASALLE&GAULD1993).

OmodelodeNicholson‐Baileyestáentreosprimeirosmodelos

desenvolvidossobreadinâmicadepopulaçõesdeparasitoidesehospedeiros

comgeraçõesdiscretas,etemporcaracterísticaainstabilidadegeradaapartir

deumapequenaperturbação(HASSELL2000).Estainstabilidadenãoéregra

nasinteraçõeshospedeiro‐parasitoidereaiseaspesquisasseguiramnabusca

deformasquepoderiamlevaràestabilidadeobservadananatureza.Um

primeiropassofoidadoporMay(1978)aopostularqueaprobabilidadedeum

hospedeiroserparasitadoeravariáveldentrodapopulação.A

heterogeneidade,quelevaaumriscoagregadodeparasitismo,podelevarà

estabilidadenasinteraçõeshospedeiro‐parasitoide(GODFRAYetal.1994).

Oparasitismopode,noscasosondeháheterogeneidade,ser

dependentedadensidadedohospedeiro,tantopositivaquanto

38

negativamente,comopodeserindependente.Ocomportamentodos

parasitoidespodedefinirotipodedensidade‐dependência,porexemplo,pelo

tempodespendidoporumparasitoidenomanuseiodohospedeiro.Ouseja,o

parasitoidecomtempodemanuseio‐oviposiçãorápidoapresentadensidade‐

dependênciapositivaeaquelecomtempodemanuseiolongoapresenta

relaçãoinversa.NarevisãodeHassel(2000)em201exemploslistadosem

outrostrabalhos,59mostraramdensidade‐dependênciadireta,53

inversamentedensidade‐dependentee89nãoapresentaramcorrelaçãoentre

parasitismoedensidadedohospedeiro.Ospadrõesdedensidade‐

dependênciapodemserdivididosemdependentes(diretaouinversamente),

resultantesdaheterogeneidadedensidade‐dependentedohospedeiro(HDD),

eindependentesqueresultamdeheterogeneidadedensidade‐independente

dohospedeiro(HDI).Ambosparecemserigualmenteimportantesna

estabilidadedadinâmicapopulacional.

Aheterogeneidadenoriscodeparasitismotambémpodeser

consequênciadaassincroniaentreosciclosdevidadehospedeirose

parasitoidesquepodemlevaràdiminuiçãonoriscodeparasitismo.A

heterogeneidaderesultantedaassincroniaentrehospedeiroseparasitoidesé

aindapoucoexplorada(GODFRAYetal.1994).Osprimeirosasugerireste

fenômenocomoresponsávelpelaestabilidadeforamVarley&Gradwell

(1968).Estaidéiafoirecuperadaumadécadadepoiscomostrabalhosde

Hassell(1969)eGriffiths(1969).Munster&Nachman(1978),apartirdeum

modelosimulado,demonstraramumaformarealísticadeassincroniaque

39

podeestabilizarumainteraçãohospedeiro–parasitoidequeseriainstávelde

outramaneira.EstesresultadossãoconfirmadosporGodfrayetal.(1994),que

tambémobservaramquemodelosinicialmenteinstáveispodemser

estabilizadosviaassincroniatemporalentrehospedeiroseseusparasitoides.

Outraformadeseobterheterogeneidadenoriscodeparasitismoéem

umambientefragmentado,ondeograudeparasitismovariaentreos

fragmentos(HASSELL2000,TSCHANTKE&BRANDL2004,CRONIN&REEVE

2005).

1.6Ecologiadepaisagemeoprocessodefragmentaçãodehabitats

Aecologiadepaisagemdiferedaecologiaclássicaporconsiderara

heterogeneidadedoambiente,comotiposdehabitateecótonos,nosestudos

ecológicos(WIENS1995).Éconsideradaumaabordagempromissorana

soluçãodequestõesreferentesàconservaçãodabiodiversidade,devidoà

adequaçãodaescaladeestudoeàescaladeprocessosrelevantesnomanejo

dosecossistemas(HOBBS1997,METZGER&PIVELLO2000).

Ainfluênciadaescalautilizadanosestudosdeecossistemasé

consideradafundamental(WIENS1989,LEVIN1992,METZGER1997),jáqueos

padrõesobtidosresultamdeumprocessoindiretodeobservaçãodependente

daescala.Oefeitodepadrõesespaciaisemprocessosecológicosemuma

escalaespacialabsolutadeveriaserodenominadorcomumnosestudosde

ecologiadapaisagem(TURNER1989,WIENSetal.1993).Nestesentido,

abordagensemmúltiplaescalavêmsendoutilizadaspararesponderàs

40

questõescomo:tamanhodeunidadesdeconservação(PICKETT&

THOMPSON1978,PICCOLO1997)edinâmicadepopulaçõesemhabitats

fragmentados(FAHRIG&MERRIAM1994,AKÇAKAYA&BAUR1996,

MCCARTHY&LINDENMAYER2001).Roland&Taylor(1997),porexemplo,em

seuestudocommúltiplasescalas,relacionaramaescaladepercepçãode

insetosparasitoidescomseutamanho,sendoasespéciesmaiores

influenciadaspelafragmentaçãomedidaemescalasespaciaismaiores.

Emestudossobrefragmentação,deveserutilizadaaescaladepaisagem

porsetratardeumprocessoqueocorrenessaescala(MACGARIGAL&

CUSHMAN2002).Porémmuitosdostrabalhosutilizamescaladefragmentos,

ondecadafragmentoéumaunidadeamostral,oqueimpossibilitamedira

influênciadapaisagem.Nessaescala,ostrabalhossãolimitadosàsmétricasde

tamanho,isolamentoeformadofragmento(FAHRIG2003).Nadinâmicade

populaçõesemhabitatsfragmentadosdevemserconsideradaspelomenos

duasescalasdeestudo:aescaladepopulaçõeslocaiseademetapopulações

(FAHRIG&MERRIAM1994).

Afragmentaçãodehabitatspodeserdefinidacomoadivisãodeáreas

naturais,aqualresultaemfragmentosmenores,maisnúmerososeisolados,e

comrelaçãoborda/áreamaior.Namaiorpartedosprocessosde

fragmentação,ocorrediminuiçãodaáreatotaldohabitat,tornandodifícil

separarosefeitosdessaperdadaquelescausadospelamudançana

configuraçãodasmanchasdehabitatnumapaisagem(BENDERetal.2003,

CALEYetal.2001,FAHRIG2003).OsestudosrevisadosporFahrig(2001)

41

indicamqueaperdadehabitatteriaefeitosconsistentementenegativosna

biodiversidade,podendoserconsideradooprincipalfatorcontribuinteparao

atualeventoglobaldeextinçãodeespécies.Asmudançasnaconfiguraçãodas

manchas,queoautorchamade“fragmentaçãoperse”,teriamefeitomais

brandoou,atémesmo,positivo.

Aconectividadedapaisagemestárelacionadacomainfluênciadesuas

característicasnosfluxosbiológicos(TAYLORetal.1993),sendoutilizadatanto

comoconceitoestruturalcomofuncional(TISCHENDORF&FAHRIG2000).A

conectividadeestruturalrefere‐seatrêscaracterísticasdapaisagem:arranjo

dosfragmentos,densidadeecomplexidadedecorredoresepermeabilidade

damatrizinter‐habitat;eoaspectofuncional,àrespostabiológicadeuma

espécieàestruturadapaisagem(METZGER1999).Oconceitode

conectividadeéessencialemhabitatsfragmentados,ondeprocessosde

recolonizaçãotêmpapelimportantenamanutençãodeumametapopulação

(MACAULEY1995,SUTCLIFFE&THOMAS1996).Taisprocessosdependemde

aspectosdaestruturadapaisagemedascaracterísticasdedispersãoda

espécie(FAHRIG&MERRIAM1994).

Adinâmicadepopulaçõesemambientesfragmentadoséassunto

controversonaliteratura.Asteoriasdebiogeografiadeilhas(MACARTHUR&

WILSON1967)edemetapopulaçõessãoabasedosestudosemquese

consideraumaescalaentrefragmentos.

SegundoHaila(2002),aanalogiaentrepaisagensfragmentadasea

biogeografiadeilhasnãotemvalidadecientífica,apesardesuaimportânciano

42

avançodapesquisaemdinâmicadepopulações.Umacaracterísticaque

distingueaspaisagensfragmentadasdosmodelosdeilhaséamatriznaqual

osfragmentosestãoinseridos,quepodesermaisoumenosinóspitapara

muitasespécies(DAVIESetal.2001,HAILA2002).Osmodelosneutros,

geradosparasimularpadrõesespaciais,apresentamlimiarescríticosapartir

dosquaisapopulaçãonãoémaisviável(HANSKIetal.1996,HILL&CASWELL

1999,FAHRIG2002,OPDAM&WASCHER2004).

Aestruturadametapopulaçãoéespecialmenteimportanteporfacilitara

coexistênciadeespécies(LEVIN1992).Otermometapopulação,cunhadopor

Levins(1968,1969,1970inHASSEL2000)eporHassell(2000),refere‐seauma

populaçãocontidaemsuatotalidadeemumagrandeárea,relativaasuas

taxasdedispersão,subdivididaempopulaçõesmenores,parcialmenteligadas

pordispersão.Portanto,cadapopulaçãolocaléautônomaemcertograu,

dentrodoperíododeumageração.Modelosdemetapopulaçõestêmatraído

grandeatençãodospesquisadoresporofereceresperançasdequeas

extinçõesemfragmentosnãolevamàextinçõesemescalasregionais.

OsmodeloscriadosporFahrig(2001)mostramqueafragmentação

apenasnãoétãoimportantequantoàemigração,taxadecrescimento

populacionalequalidadedamatriz.Sãoescassos,noentanto,dados

empíricosquebuscamtestarashipótesescriadasprincipalmentedevidoa

problemaslogísticos.Entendercomoosmovimentosoufluxossãoafetados

pelaconfiguraçãodapaisageméachaveparaodesenvolvimentode

fundamentosmecanicistasparaaecologiadepaisagem(WIENSetal.1993),

43

sendoapersistênciadeespéciesempaisagensfragmentadasdependentede

suacapacidadededispersão(SUTCLIFFEetal.2003).

Estudosempíricosdeconectividadedapaisagemmostramsua

importâncianadinâmicademetapopulações(HARRISON1991),noentanto,

aindasãoescassasobservaçõescomfoconapermeabilidadedamatriz

(METZGER1999).Estradaetal.(1993,1994)estudaramaresistênciade

diferentesmatrizesaosfluxosdeavesflorestaisfrugívorasemamíferoseseus

resultadosindicaramqueplantaçõesdecacauedecafécomsub‐bosquesão

asmatrizesmenosresistentesparaosprimeiroseoscampos,osmais

resistentesparaosúltimos.Estudaracapacidadededispersãodos

organismoscomexperimentosdemarcaçãoerecaptura(PITHER&TAYLOR

1998)éimportantenestecontexto,desdequeaconectividadedapaisagem

dependadestascaracterísticas.

1.6.1Fragmentaçãoeinteraçõeshospedeiro‐parasitoide

Aimportânciaquesetemdadoaosinsetosnosestudosdeecossistemas

terrestresdeve‐semuitoaoreconhecimentodeseuvalorcomobioindicadores

dequalidadeambiental,sensíveisàsalteraçõesdehabitats(MAJER1983,

GONZÁLEZ&RUÍZ2000).Noentanto,dadosempíricossobreosimpactos

causadospordistúrbiosemflorestastropicaissãoescassos(LAWTONetal.

1998).Ésabidoqueasespéciesrespondemdemaneiradiferenteà

fragmentação,dependendo,porexemplo,dopadrãodedistribuiçãoespacial

deplantasparaherbívorosespecíficos(EBER2001).Poressasrazões,uma

44

abordagemfuncionalfaz‐senecessáriapararesponderquestõesrelacionadas

àsalteraçõesnapaisagem,comoafragmentação(DIDHAMetal.1996).

Osparasitoidessãoreconhecidospelopapelreguladorqueexercem

sobreaspopulaçõesdeinsetosfitófagos(LASALLE&GAULD1991),potenciais

agentesnocontrolebiológicodepragas(LASALLE1993).SegundoThies&

Tscharnke(1999),emcamposcultivadospróximosaáreasnaturaisou

rodeadosporumafaixadecamposnãoroçados,ocontroledepopulaçõesde

herbívorosporparasitoidesémaiseficiente.

Trabalhosrecentestêmdemonstradoqueestesinsetospodemsermais

sensíveisàreduçãodehabitatqueseushospedeiros,ouseja,osherbívoros

parecemconseguirmanterpopulaçõesemfragmentosmenoresemais

isolados(KRUESS&TSCHARNTKE2000,COBBOLDetal.2005).Em

consequência,paisagensmuitofragmentadas,commanchaspequenasde

habitat,podemsetornarfocosdesurtosdepragas(ROLAND&TAYLOR1997).

Nessasáreas,osparasitoidesmaiores,provavelmentemaisimportantesno

controledepopulaçõesdehospedeiros,mostrarammenortaxade

parasitismo(GODFRAY&HASSEL1997).OsresultadosdeValladares&Salvo

(2001),querelacionamoparasitismocomriquezaeequitabilidadedos

parasitoides,corroboramessahipótese.

Emcondiçõesespecíficas,osparasitoidestambémpodemaumentaras

chancesdeextinçãodeseushospedeiros(LEI&HANSKI1997)ouformar

padrõesespaciaisdedistribuiçãocomseushospedeiros,independentesda

distribuiçãoderecurso(MARON&HARRISON1997).

45

SegundoCronin&Reeve(2005),paraosistemadosparasitoideseseus

hospedeiros,otamanhocorporalreduzido,asaltastaxasdecrescimento

populacionaleosrequerimentosderecursosespecíficosospredispõemauma

dinâmicademetapopulações(MURPHYetal.1990,BONSALLetal2002,

BONSALL&HASTINGS2004).EssaidéiaécorroboradaporKankareetal.

(2005a),queapartirdaanálisegenéticadeduasespéciesdeparasitoides,

encontraramestruturaçãoespacialemlargaescalaapenasparaaespéciecom

menorcapacidadededispersãoetamanhopopulacional.Informações

biomolecularestambémvêmauxiliandoessaspesquisasnoqueserefereà

especificidadedoparasitoideemrelaçãoaohospedeiro.

Adistribuiçãofragmentadadaplantahospedeiraaliadaà

especificidadedelepidópterosherbívorosedeseusparasitoidespodelevara

umadinâmicademetacomunidadesnaassembléiaplanta‐borboleta‐

parasitoide,aqualfrequentementeincluiespéciesque,comumente

interagemcomoutrasmenosespecíficasecujaspopulaçõespodemser

menosfortementeestruturadasespacialmentedoqueaspopulaçõesde

borboletas,suasplantashospedeiraseseusparasitoides.Asplantas

hospedeiraspodemabrigarherbívorospolífagosjuntocomasespéciesde

Lepidopteraespecialistas,etodasasespéciesdeinsetospodemseratacadas

pordoençaseartrópodesouvertebradospredadoresgeneralistas.Portanto,

asespéciesmaispróximasqueinteragemcomaborboletafocoestãoimersas

emumacomunidademaisabrangenteconstituídadeespéciesquepodemter

distribuiçãoespacialdiferentedaapresentadapelametacomunidadefocal

46

planta‐herbívoro‐parasitoide.Muitoshabitatsutilizadospelasborboletassão

naturalouantropogenicamentefragmentados,oquelevaaumaestruturade

populaçõesfragmentadas.EspéciespequenasdeLepidoptera,mesmoem

poucosindivíduosnumpequenofragmento,podemconstituirumapopulação

reprodutiva.Asuacapacidadereprodutivaéalta,oquesignificaqueumavez

estabelecidaapopulaçãopodecrescerrapidamenteatéatingiracapacidade

suportedoambiente.Finalmente,asespéciesdeLepidopterapodemter

tempodegeraçãocurtoe,portanto,eventosestocásticosnãosão

amenizadospelalongevidadedosorganismos,oquereduziriaachancede

extinçãolocal(NOUHUYS&HANSKI2005).

47

2.JUSTIFICATIVAS

Estudosemsistemasmulti‐específicos,comohospedeiroseparasitoides,

têmevidenciadoodesafiodoentendimentodopapeldadinâmicade

populaçõesnaestruturadacomunidade(HOCHBERGetal.1990),com

potencialparaaresoluçãodeproblemasrelacionadosàcrisena

biodiversidade,fornecendosubsídiosparatomadasdedecisãoemprogramas

deplanejamentoeconservaçãoambiental.Ascomunidadescompostaspor

plantas,seusinsetosherbívoroseosseusparasitoidescomportamcercade

metadedabiodiversidadeterrestre;osparasitoidessozinhossãocercade10%

oumaisdetodasasespéciesdemetazoáriosexistentes(HASSELL2000).

Grandepartedestadiversidadeseencontranostrópicos,emflorestascada

vezmaisameaçadaspelaaçãohumana(GODFRAYetal.1999)

Paisagenspredominantementeagrícolas,comáreasnaturais

fragmentadas,comonointeriordoEstadodeSãoPaulo,podemser

susceptíveisaosurgimentodepragas.Apermanênciadepopulaçõesde

parasitoidespodeserasoluçãoparaamanutençãodocontroledepopulações

deinsetosherbívoros,que,casocontrário,podemtrazerprejuízosparaa

economiaebiodiversidade.

48

3.OBJETIVO

ContribuirparaoconhecimentodasespéciesdeLepidopteraquese

alimentamdefolhasdePiperglabratumeP.mollicomumeasespéciesde

parasitoidesaelasassociadas.

3.1Objetivosespecíficos:

‐Descreverabiologiadasprincipaisespéciesdeparasitoidesobtidos;

‐estudarasrelaçõestróficasapartirdacomposiçãoderedesalimentares

quantitativas;

‐estudarafenologiadosinsetosfitófagoseparasitoidesobtidos;

‐estudarainfluênciadaespéciedeplantahospedeirasobreosseus

herbívoroseseusparasitoides.

‐investigarpossíveisefeitosdafragmentaçãodehabitatparaosistema

tritróficoestudado.

49

4.HIPÓTESES

4.1Densidadedaplantanutridora‐abundânciadeherbívoros

H0:aabundânciaregistradadaslarvasdelepidópterosassociadosàPiper

glabratumePipermollicomumnãoéinfluenciadapeladensidadedaplanta

nutridoranosfragmentosamostrados.

H1:adensidadedeP.glabratumeP.mollicomuminfluenciapositivamente

aabundânciadelarvasdelepidópiterosaelasassociadas.

4.2Proximidadegeográficaesimilaridadefaunística(autocorrelação

espacial)

H0:acomunidadedeherbívoroseparasitoidesnãoéinfluenciadapela

proximidadegeográfica.

H1:fragmentospróximosgeograficamenteexibemmaiorsimilaridade

faunística.

4.3Espéciesdeparasitoides‐espéciesdaplantanutridora

H0:Aplantanutridoranosistemaestudadonãoteminfluênciasobrea

composiçãodoterceironíveltrófico.

H1:Aplantanutridorainfluenciaacomposiçãodoterceironíveltrófico

pordiversosmecanismos.

4.4Porcentagemdehabitat/nãohabitat‐riquezadeinsetos

H0:ariquezaeaabundânciadeherbívoroseparasitoidesé

independentedaporcentagemdehabitatcomapresençadaplantanutridora.

H1:ariquezaeaabundânciadeherbívoroseparasitoidestemrelação

positivacomaporcentagemdehabitatcomapresençadaplantanutridora.

50

5.MATERIALEMÉTODOS

5.1ÁreadeEstudo

5.1.1Seleçãodosfragmentos

ApartirdomapaconfeccionadoporPaese(2002),inúmerosfragmentos

nomunicípiodeSãoCarlos,SPforamselecionados(Figura3).Duranteabusca

defragmentos,diversoslocaisnãomapeadosforamvisitados,edestes,

algunsutilizadosnopresentetrabalho.

Figura3.MapadaregiãodeSãoCarlos,SPcomlimitesdemunicípiosefragmentosdematasemidecíduaecerradãocommaisde10ha(Paese2002).

51

Foramselecionadosoitofragmentos,dentrodoslimitesdomunicípiode

SãoCarlos(Figura4),localizadosnamaioriaemperímetrorural(doisemárea

urbana)comasduasespéciesmaiscomunsdogêneroPiper.

Figura4.MapadomunicípiodeSãoCarloscomindicaçãodospontosdecoleta.

TodosospontosamostraisestãolocalizadosemfragmentosdeMata

MesófilaSemidecidualmaisoumenosdegradada,comexceçãodospontos

localizadosnaUniversidadeFederaldeSãoCarlos(UFSCar).Nestalocalidade,

espécimesdePiperocorrememáreadereflorestamentodePinuscomsub‐

bosqueemregeneração.

52

5.1.2Caracterizaçãodoslocaisdeestudo

5.1.2.1BosquedeSãoCarlos‐BS(21°57'41”S;47°53'4”W)

Menorfragmentodemataamostrado;localizadoemmeiourbano,

próximoàUFSCar,entredoiscondomínioshabitacionais,comumdoslados

cercadoporalambradoqueevitaotrânsitodepessoasestranhasedegrandes

animais.DefisionomiavegetalsemelhanteàencontradanaMataCanchim,

comaqualformaumcontínuodemata.Suavegetaçãoérelativamentebem

conservada,comsub‐bosqueadensadoealgumasárvoresdegrandeporte

(maisde30m).Opontoamostralficalocalizadoemseuinterior,ondeexiste

umanascenterepresadaartificialmenteemdoispontos,cujaáguaéutilizada

paraabastecimentodocondomínio.Nestepontodamata,aumidadeé

elevadaecomclareiraspróximasaoscorposdeágua.Sãoapenasnesteslocais

queselocalizamadensamentosdeP.mollicomumeoutrasespéciesdePiper

menosadensadas,inclusiveP.glabratum.Nestefragmento,adensidadedeP.

glabratuméamenorentreospontosamostrados.

5.1.2.2MataCanchim–CA(21°58'10”Se47°50'29”W)

Localiza‐sedentrodaFazendaCanchim,queabrigaasededaEMBRAPA

Pecuária‐Sudeste,aindadentrodoperímetrourbanodeSãoCarlos.Éumadas

matasmelhorconservadasetambémumdosmaioresfragmentosdemata

mesófiladomunicípio.Seuentornoconsisteemgrandepartedepastagens.

AsagregaçõesdePiperselocalizamprincipalmenteaolongodatrilhaprincipal

epróximoaosrepresamentosdeágua.Apesardotamanhodestefragmento,

53

adensidadedePiperérelativamentebaixa,jáquesuasespéciesnãocrescem

nointeriordematasfechadas.

5.1.2.3FazendaInvernada–IN(22°4'7”Se47°46'13”W)

OconjuntodepequenosfragmentoslocalizadosnaFazendaInvernada

sãoosmaisdistantesentreospontosamostrais.Osdoispontosdecoleta

nestesfragmentospossuemvariáveisambientaisdistintasprincipalmentepela

influênciadeumaquedadeáguaemumdeles,aqualrecebevisitas

constantesdeturistasesuaáguaéutilizadanaagropecuária.Outra

característicadolocalsãoastrilhaslargaseclareiras,emmeioàmataou

capoeira,ondefrequentementetransitambovinos.Pastossãooprincipal

componentedeseuentorno,quetambémpossuihorticultura.

5.1.2.4FazendaMacaúbas–MA(21°50'41”Se47°53'27”W)

Estafazenda,localizadanasvizinhançasdoAeroportoEstadualdeSão

Carlos,temsuasterrasarrendadasparaoplantiodecana‐de‐açúcar.A

fisionomiadavegetaçãoédasmaistípicasentreosfragmentosamostrados.É

evidenteoimpactoantropogêniconessasmatasecapoeiras,ondecrescem

árvoresfrutíferascomolimoeirosegoiabeiras,sendoavegetaçãoemdiversos

pontosbaixaeodosselabertoouinexistente.Partesdemataestão

conservadasemgrandepartepeloterrenoacidentadoondeseencontramou

pelapresençaderiosenascentes.Nestecaso,ofragmentoacompanhaum

riacho,afluentedorioAraras,cobrindoafacedomorroaonortedorio.

54

5.1.2.5FazendadoPortuguês–PT(21°48'12”Se47°48'5”W)

Estefragmentoforma,emconjuntocomosfragmentosdaFazenda

SantaElisaedoValedoQuilombo,umdosmaioresfragmentosdemata

MesófiladomunicípiodeSãoCarlos,cobrindopartedovaleformadopelorio

Quilombo.Estafazendalocaliza‐sepróximaaodistritodeSantaEudóxia,ao

ladodarodoviaAbelTerruggi,queconectaestedistritoàcidadedeSão

Carlos.Possuimúltiplasculturasdasquaissedestacaumdospoucos

remanescentesdecafeiculturanomunicípio.Assimcomonofragmentoda

FazendaMacaúbasetambémnaFazendaSantaElisaeValedoQuilombo,a

vegetaçãoocorreemterrenoacidentadoeaaçãoantrópicaéevidente.Locais

comessetipodeformaçãovegetalfavorecemocrescimentodePiperpois

reúnemascondiçõesnecessáriasdeluminosidadeeumidadeparaestas

plantaspioneiras.

5.1.2.6FazendaSantaElisa–ST(21°50'3”Se47°49'51”W)

TambémlocalizadaàsmargensdarodoviaAbelTerruggi,estafazenda

temcomoprincipalatividadeacitricultura.Suamataestende‐seàleste,

conectando‐seàmatadafazendaValedoQuilombo.Aquitambéméclaraa

açãohumana.Autilizaçãodaáguadasnascentesparausoagrícolaprejudicao

abastecimentodoriachonofundodovale.Apesardadegradação,algumas

árvoresdegrandeporte,principalmentefigueirasepaineiras,estãomantidas.

Osub‐bosqueéaberto,comexceçãodospontoscomadensamentosdePiper.

55

Orelevoestáentreosmaisacidentados,principalmentepróximoàbordado

fragmento.

5.1.2.7UniversidadeFederaldeSãoCarlos(UFSCar‐Bosquede

Pinus)–UF(21°59'9”Se47°52'43”W)

ObosquedePinuselliottiEngelm.,localizadodentrodocampusda

UniversidadeFederaldeSãoCarlos(SãoCarlos),namargemnortedarepresa,

éumresquíciodostemposemqueasterras,hojepertencentesaogoverno

federal,faziampartedeumapropriedaderural.Originalmentesuaáreaera

cobertaporvegetaçãodotipoCerrado.AFazendaTranchamtinhacomo

principalatividadeeconômicaasilvicultura.Atérecentemente,partedo

campuseraarrendadaparaproduçãodemadeira,matéria‐primanafabricação

depapel.Desdeacriaçãodauniversidade,nosanos70,estebosquevemse

recuperando,naturalmenteouporatividadesderecuperação(HENKE‐

OLIVEIRA&SANTOS,2001),ehojepodemosobservarumsub‐bosqueemfase

avançadaemalgunspontos.Noentanto,oestratoarbóreoéconstituído

quasequeexclusivamenteporP.elliotti.Estebosquereúnecondiçõesótimas

paraocrescimentodediversasespéciesdePiper,quepodemocorrerem

grandesadensamentos,principalmentecomoP.glabratum,oudistribuídos

portodolocal,comoocorrecomP.mollicomum.Contudo,nestalocalidade

nãoforamencontradasplantasdeP.amalago,bastantecomunsnamaior

partedosfragmentosamostrados.

56

5.1.2.8FazendaValedoQuilombo–VQ(21°51'3”Se47°47'5”W)

AmataocorrealestedorioQuilombo,emcujasmargensexistea

formaçãodevegetaçãodevárzea.Osdoispontosamostraissãoseparados

porumatrilhadeaproximadamenteumquilômetro.Duranteaestação

chuvosa,amaiorpartedasdepressõesaolongodatrilhaseenchedeáguae

abastecemorioQuilombo.Aofinaldatrilha,existeumriachoperene,afluente

domesmorio,ondeavegetaçãoémaisvistosa,comárvoresdemaiorportee

maisadensada,quandocomparadaàvegetaçãomaisabertaebaixa,com

muitoscipóselianas,queseobservanopercurso.Nesteponto,asplantasde

Piperocorremportodoocaminho,geralmenteesparsas,podendoformar

adensamentos.Noentornodestefragmento,osprincipaisusosdosolosãoas

pastagenseaculturadecana‐de‐açúcar.Oturismotambéméumaatividade

potencialmenteimpactantenestelocal.

5.2Plantashospedeiras–P.glabratumeP.mollicomum

Asduasespéciesdeplantasmaiscomuns,quedefiniramospontosde

coleta,foramP.glabratumeP.mollicomum(Figura5e6).Apesardenãoter

sidoamostradonestetrabalho,P.amalagofoiquasetãocomumquantoas

espéciesestudadasepoderiaserobjetodeumestudosimilar.

57

Figura5.PlantadeP.glabratumnobosquedePinuselliottinaUniversidade

FederaldeSãoCarlos.

Figura6.PlantadeP.mollicomumnobosquedePinuselliottinaUniversidadeFederaldeSãoCarlos.

5.3ColetaemanutençãodaslarvasdeLepidoptera

Emcadafragmentofoirealizadaumacoletapiloto,afimdedefinira

quantidadedepontosporfragmentoeapadronizaçãodospontosamostrais.

58

Apartirdascoletaspilotooptamosporpadornizarasamostragenspor

númerodeplantasamostradas,sendoquecadapontoconsistiude40plantas

decadaumadasduasespécies.Porisso,ospontosamostraisficaram

distribuídosdaseguinteforma:MAeST:3pontos;IN,PT,UFeVQ:2pontos;

BSeCA:1ponto.

Foramrealizadas,periodicamente,deoutubrode2006anovembrode

2007,dezcoletasnos16pontos.ParacoletadelarvasdeLepidopterafoi

utilizadooguarda‐chuvaentomológico(Figura7).Asplantasforambatidas

comumbastãodemadeirasobretecidobrancosustentadoporumarode

metalcom60cmderaio.AslarvasdeLepidoptera,caídassobreotecido,

foramretiradaseacondicionadasempotesplásticosetransportadasao

laboratório,ondeforammantidassobreaplantahospedeira.Algumasfolhas

commicrolepidópterosminadorestambémforamcoletadasporbuscadireta,

porémessesdadosforamtratadosapenasqualitativamenteeexcluídosde

todasasanálisesestatísticassubsequentes.

EmlaboratórioaslarvasdeLepidopteraforamcontabilizadase

identificadas,quandopossível,eentão,mantidasnospotesdecriação,sendo

alimentadascomfolhasdaplantahospedeira.Ascondiçõesdetemperaturae

umidadedasaladecriaçãonãoforamcontroladas,excetoporestaremlocal

sempresombreadoeconstantementeumedecido.

CadalarvadeLepidopterarecebeuumcódigodeidentificaçãocontendo

asinformaçõessobrelocaledatadecoleta.Essacodificaçãopermitiuo

acompanhamentoindividualizadodosimaturoscriados.Osherbívorosforam

59

criadosatéadultos,semprequepossível,assimcomoosparasitoidesobtidos

apartirdesuaslarvasoupupas.

Figura7.Coletapormeiodeguarda‐chuvaentomológico.

Omaterialobtidopertenceatrêsordens(Diptera,Hymenopterae

Lepidoptera),distribuídoeminúmerasfamílias.OsDiptera,dafamília

Tachinidae,foramidentificados,principalmente,combaseemWood(1987).

EntreosHymenoptera,amaiorpartefoiidentificadaemníveldegêneroe,

quandonecessário,emmorfoespécies.ParaChalcidoideafoiutilizadaachave

deGibsonetal.(1997),paraasfamíliasChalcididaeeEncyrtidaeforam

utilizadosostrabalhosdeBoucek(1992)eNoyes(1980),respectivamente;a

familiaPteromalidaefoiseparadaemmorfoespécies,semidentificaçãono

nívelgenérico.NasuperfamíliaIchneumonoidea,osBraconidaeforam

identificadoscombaseemWhartonetal.(1997)eosIchneumonidae

baseadosprincipalmenteemHanson&Gauld(2006).OsLepidopteraforam

identificadospeloespecialistaProf.Dr.ManoelMartinsDiasFilho,do

60

DepartamentodeEcologiaeBiologiadaUniversidadeFederaldeSãoCarlos,

co‐orientadordestetrabalho.

OcomprimentodaasaanteriordosadultosdeLepidopteraeseus

parasitoidesfoimedidosobmicroscópioestereoscópicoouaolhonunos

Lepidopteramaiores.Asmedidasforamrealizadasdabasedaasaatésua

extremidadedistal.

5.4Coletadeparasitoidesadultos

EmcadafragmentofoiinstaladaumaarmadilhaMalaiseparacoletade

insetos.AarmadilhaMalaise(TOWNES1962)consisteemumatendademalha

finaetransparente,comaproximadamente1,5mdealtura,queinterceptao

voodosinsetosadultos,quecaememumfrascocomsoluçãodeDietrich.

Trata‐sedeumatécnicadefácilinstalação,baixocustoepoucaseletividade,

amplamenteutilizadaemestudosentomológicos.

Domaterialcoletado,osHymenopteradasuperfamíliaIchneumonoidea

foramseparadoseidentificados.Decadafragmentoforamretiradasdez

amostrasaolongodoperiodoamostral.

5.5Avaliaçãoambientaldospontosamostrais

Paracaracterizaçãodasáreasdecoletafoiutilizadoumsistema

multimétricoderápidaaplicação,visandoavaliaroambientenospontos

amostrais.Paraisso,doisquadrantesde10x10mforamselecionados

aleatoriamentedentrodecadaponto.

61

5.5.1Variáveisbióticaseabióticas

Asvariáveisbióticaseabióticasforamselecionadascomointuitode

abrangerospotenciaisaspectos‐chavequepossamterinfluêncianaestrutura

dastaxocenosesdosfitófagosedosparasitoides.

Asvariáveisabióticastemperatura(ºC),umidaderelativa(%)e

pluviosidade(mm)foramobtidasjuntoàEstaçãoMeteorológicada

Embrapa/Sudeste(SãoCarlos)econsideradasparatodosospontos.

Asdemaisvariáveisforamregistradasparacadapontoamostral

segundometodologiaespecífica,detalhadaaseguir.

5.5.1.1Luminosidade‐coberturadedossel

Asmedidasdeporcentagemdecoberturadedosselforamrealizadasa

partirdeanálisesdeimagensdigitais.Emcadapontoamostralforamretiradas

oitofotografiasdodosselapartirde~1,5mdosolo,evitandooshoráriosde

solapino.Asimagensforamposteriormentetratadaseopercentualdeárea

aberta/fechadafoicontabilizadopormeiodosoftwareAdobePhotoshopCS3®.

Osvaloresmédiosparacadapontoforamcalculadosecorrespondemao

índicedeporcentagemdecobertura.

5.5.1.2Alturaaproximadadodossel

Estamedidafoiretiradadeformasubjetivaconsiderandoaalturadas

árvoresmaisaltaspresentesemcadapontoamostral.Trêspessoadiferentes

62

registraramsubjetivamenteaalturaaproximadadodosseleoíndiceobtido

correspondeamédiaaritméticadestasmedidas.

5.5.1.3Presençadecorposdeáguanasproximidadesdos

pontos

Apresençaderios,córregos,reservatóriosenascentesforam

observadosaolongodoperíodoamostral.Emalgunspontosobservamos

tambémapresençadecórregosintermitentes,comáguacorrentesomente

noperíodochuvoso.Classificamosarbitrariamenteospontoscomvalores1

parapresençadecorposdeágua,0paracorposintermitentese‐1parapontos

semcorposdeágua.

5.5.1.4Númerodeárvorescomdiâmetrosuperiora30cm,a

1,5mdealturadosolo

Doisquadrantescom100m2foramdelimitadosemcadapontoamostral

etodasasárvorescomdiâmetronaalturadopeitomaiorque30cmforam

contabilizadas.Oíndiceobtidocorrespondeasomadacontagemnosdois

quadrantes.

5.5.1.5RiquezadeespéciesdePiperpresentesnospontosde

coleta

Nosmesmosquadrantescitadosnoitemanterior(4.5.1.4),foram

coletadaseidentificadastodasasespéciesdePiperencontradas.Ovalorde

63

riquezaobtidocorrespondeaonúmeromáximodeespéciesdogênerodentro

dospontosamostrais.

5.5.1.6DensidadedeP.glabratumeP.mollicomumnospontos

amostrais

AsplantasdasduasespeciesdePiperestudadasforamcontabilizadas

paraosdoisquadrantesdemarcadosemcadapontoamostral.Apesarde

compreendergrandepartedasplantasefetivamenteamostradas,esta

metodologianãopermitiumaioresinferênciassobreadensidadedasplantas

hospedeirasparaosfragmentosamostrados,poisabrangeuapenasuma

pequenapartedestes.

5.6AnálisedosDados

Foramcalculados:

‐riquezadeespéciesdePiper,dehospedeirosfitófagoseparasitoides.

‐densidadedePiperglabratumeP.molicomum,dehospedeirosfitófagosede

seusparasitoides.

‐taxadeparasitismoouparasitismoaparente(porcentagem)estimadopelo

númerototaldeparasitoidesemergidosemrelaçãoaonúmerototalde

hospedeirosdisponíveis

‐regressõeslinearesenãolineares;índicesdeconstânciaedominânciae

coeficientesdecorrelaçãoesimilaridade,qualitativosequantitativos,foram

calculadosparaascomunidadesdehospedeiroseparasitoides,afimde

64

compararosdiferentesfragmentoseasrelaçõesespacialetemporalentre

hospedeiroseparasitoides.

AfimdeseverificarsehárelaçãoentreasespéciesdePipereo

tamanhaodoslepidópteroseparasitoidesassociados.foiutilizadootestetde

Studentnãopareado.

OstestesdecorrelaçãodePearsoneSpearman,testetdeStudent,

regressõessinusoidaisetestedeautocorrelaçãoparaasanalisestemporaise

cálculosderiquezadeespéciesefrequênciadeocorrênciaforamrealizados

peloprogramaPASTv.1.88(HAMMERetal2001).

Acategorizaçãodeimagensdesatélitefoifeitapormeiodosoftware

ARCGIS‐9.2®.Apartirdasimagensjáeditadascriamosumbuffer(área

circular)com2kmderaio,centradoemcadaumdosoitofragmentos(figuras

8e9).Amatrizdedadosgeradaparacadabufferfoiutilizadaparacálculosde

porcentagemdeáreasondeconfirmamosapresençadePiperspp.,sãoas

categorias:mata,capoeira,várzeaepinus(paraUFSCar,somente).Atabela

exemplificaumamatrizgeradaapartirdosmapasdesenhados,ondeo

programacalculaasáreascombasenascategoriasdentrodecadacírculo.

Paraasanálisesespaciaisselecionamosumpontoporfragmento,

sempreaquelemaispróximodaarmadilhaMalaise,cujopontoserviude

referenciaparaocentrodobuffer.

65

TabelaI.ExemplodeumamatrizcomáreasparacadacategoriaestipuladaparaobuffercentradonaFazendaCanchim.Asclasses,criadasarbitrariamente,sãoutilizadasnocomputodasmétricasdepaisagempeloprogramaARCGIS‐9.2®.

classe1 classe2 Área (m2) agricultura agricultura 1747194,087 citrus agricultura 61817,38904 reservatorio agua 32714,20685 capoeira mata 566274,2985 mata mata 2004829,346 pasto agricultura 75437,93653 varzea mata 15264,71531 eucalipto agricultura 2446,426882 construção rural construção rural 261903,0585 cerradao mata 965597,0304 cerrado mata 5558,187228

AsanálisesforamrealizadascomoprogramaSAMv3.0®.Verificamosa

existênciadeautocorrelaçãoespacialparaasprincipaisvariáveisfaunísticasa

partirdocálculodoIdeMoran(riquezadelagartaseparasitoidescriadose%

deparasitismoeriquezadeIchneumonoideacoletadosporarmadilha

Malaise).Paracorrelaçãoentreasvariáveispreditoraseoespaçocomas

principaisvariáveisrespostautilizamosoOLS(ordinaryleast‐squares)eo

modelosautorregressivos(CAR).Todasasanálisesutilizamalocalização

geográficacomopossívelfontedevariação.

66

Figura8.ImagendesatéliteretiradadeGoogleEarth(2009),georreferenciada.BuffercentradoemMA(Faz.Macaúbas)com2kmderaio(círculoamarelo).CopiadodeArcView.

Figura9.Imagemanteriorcomsobreposiçãodecamadacomcategorias(classesdatabelaI).Overdepredominante(maisvivo)correspondeàculturadecana‐de‐açúcar,osoutrosdoistonsdeverdecorrespondemàsáreasdemata(maisescuro)ecapoeira.

67

6.RESULTADOS

6.1EspéciesdeLepidopteraobtidos

OtotaldelarvasdeLepidopteracoletadasnesteestudofoide9249

indivíduosdistribuídosempelomenos105morfoespécies.Destetotal,0,15%

dosespécimesforamcapturadosporbuscadireta,consistindo

exclusivamentedeespéciesdemicrolepidópterosminadores.Uma

porcentagemmaiordeindivíduosfoiconsideradaacidental,cercade10%.Esse

númerofoisuperestimado,poismuitaslagartasconsideradasacidentaisforam

observadassealimentandodefolhasdePiper.Noentanto,afaltaderéplicas

oudeindivíduosquecompletaramseudesenvolvimento,levou‐nosaexcluir

muitasespéciesdosresultados.Apenas56espéciestiverampelomenosum

ciclodecriaçãobemsucedido(ANEXOII‐TabelaI).

Eoistegularia(figuras10e11)10representou,emnossoestudo,cercade

87%dototaldelagartascoletadas(85,3%paraP.glabratume90%paraP.

mollicomum).AsespéciesdogêneroEoissãoconhecidaspelasuaespecifidade

alimentarsobreespéicesdePiper,geralmentesealimentandode2ou3

espécies(MARQUIS1991).Consideramosessadominânciafatodegrande

relevânciaparaasinteraçõesdentrodosistemaestudadoealgunsdos

aspectosrelacionadosserãodiscutidosadiante.

Aespéciedominantepertenceaogênerodasgrandesespecialistas

sobrePiper(DYER&PALMER2004).Estesresultadosforamconsistentesem

todosospontosamostraiseparaasduasespéciesdeplantasestudadas,com

68

maioresvaloresdedominânciaparaP.mollicomumnamaioriadospontos.

ParaP.glabratum,aporcentagemdeE.tegulariavariouentre50a93,67%,

enquantoqueemP.mollicomum,estesvaloresvariaramde57,15a97,05%

entreospontosamostrais(TabelaII).

Figuras10e11.Eoistegularia.10.Larvadeúltimoinstar.11.Adulto.

69

TabelaII:Abundânciarelativa(%)deIindivíduosdeE.tegularianospontosamostraisparaP.mollicomumeP.glabratum.

Local P. mollicomum P. glabratum BS1 97,05 58,06 CA1 87,70 64,76 IN1 91,78 100,00 IN2 96,50 85,71 MA1 92,08 86,06 MA2 92,17 78,11 MA3 81,67 75,50 PT1 81,88 84,23 PT2 77,97 86,59 ST1 57,14 50,00 ST2 87,00 76,47 ST3 78,35 78,09 UF1 96,77 82,14 UF2 92,52 87,21 VQ1 94,06 93,67 VQ2 89,38 89,00

AlémdeE.tegularia,outrasquatroespéciesdestegêneroforam

coletadasemmenorfrequência.Destas,apenasEoissp.Afoiconsiderada

comumsegundocritériodeconstância(DAJOZ1978),comfrequênciarelativa

de0,53%.Braga(2001)obtevefrequênciasdeE.glauculatarelativamentealtas,

sobreasmesmasespéciesvegetais,quandocomparadascomnossos

resultados.SuascoletasforamrealizadastambémnamatadaFazenda

Canchim,umdenossospontosdecoleta.Nopresentetrabalho,nenhuma

larvadessaespéciefoicoletadanesteponto.Apenas14indivíduosforam

coletadosnesteestudo,contra97noestudodeBraga.Essesresultados

indicamumadiminuiçãonapopulaçãolocaldeE.glauculatanodecorrerde

dezanos.OsresultadosdeBraga(2001)indicamqueestaespécietem

preferênciaporfolhasdeP.amalago,quenãofoiamostradanopresente

estudo.Podemostambémressaltarapossibilidadedeflutuaçõesaolongodos

anos,asquaisnãoforamacompanadas.Aindaassim,chamaatençãoa

70

diferençanasproporçõesentreE.tegulariaeE.glauculataem1995‐1996(cerca

de30%)comnossosresultados,referentesaoanode2007(menosde0,2%).

Outrasdezespéciesforamcomunsnesteestudo,amaiorpartedelasjá

associadaaespéciesdePiper,principalmenteemtrabalhosnãopublicados,

cujosresultadosestãodisponíveisnainternet(AIELLO*com.pess.,DYER&

GENTRY2002,JANZEN&HALLWACHS2005),excetoporMarquis(1991).

Todososresultadosapresentadosnestestrabalhossãoreferentesa

levantamentosrealizadosnaAméricaCentral,amaiorpartenaCostaRica.

Quadruscerialis(Stoll,1782)pareceserumadasespéciesmaiscomunssobre

Pipernessaregião,registradaemtodosostrabalhosalimentando‐sedemuitas

espéciesdiferentes.

Asfrequênciasdeocorrênciadasdozeespéciesmaisamostradasaqui

somam97,2%dototal.Entreasespéciesmaiscomuns,cincopertencemà

famíliaNoctuidae:Eryopigasp.(0,71%),GonodontapulvereaSchaus,1911

(3,27%),Hampsonodessp2(0,97%),Lascoriasp.1eLascoriasp.3(0,36e1,16%);

duasàArctiidae:Bertholdiasp.(0,43%)eCaralesastur(Cramer,1777)(0,83%);

umaàHesperiidae:Q.cerialis(0,65%);umaàTortricidae:Amorbiasp.(0,35%);e

umaàGeometridae:Epimecissp.(0,95%).Essasespéciespodemser

consideradasosprincipaisherbívorossobreasplantasestudadasnaregião.

MuitasespéciesdegrandeportedafamíliaGeometridaecomo,porexemplo,

Oxydiaversulia(Cramer[1779])eProchoerodessp.,podemconsumirgrandes

quantidadesdefolhas,comoobservadoduranteoperíododecriação.Grande

partedosindivíduosdessasespéciesnãofoicontabilizada,pelosmotivosjá

71

especificadosnoprimeiroparágrafodestaseçãoe,provavelmente,sua

importânciacomodesfoliadoresdePiperfoisubestimada.G.pulvereafoia

únicaentreasdozeespéciescomunsquesealimentouexclusivamentedeP.

glabratum.

Ataxademortalidadedaslarvasfoide35%emP.glabratume30%para

P.mollicomum.Aconsideraçãodessastaxasnocálculodastaxasde

parasitismoéfundamentalepodelevaraumnúmerosub‐ousuperestimado

deparasitismo,casoovalorcalculadodesconsidereamortalidade(vera

próximasessão).

6.2Parasitoides

Amaioriadasespéciesdeparasitoides,78%,pertenceàordem

Hymenoptera.Os22%restantespertencemàordemDiptera,todosdafamília

Tachinidae.OsHymenopteratambémforamosmaisfrequentemente

amostrados,comaproximadamente77%dosindivíduos,contra23%dos

Diptera.Asespéciesdeparasitoidesobtidaseseusrespectivoshospedeiros

estãonoANEXOIII(Tabelas1a4).

Praticamentetodososparasitoidescriadosforamendoparasitoides

cenobiontes,ouseja,alimentaram‐sedentrodocorpodohospedeiro,que

continuaseudesenvolvimentoapósaoviposição.Asexceçõesforamuma

espéciedeTryphoninae(Ichneumonidae)ealgumasespéciesdeEulophidae

datriboEulophini.Osrepresentantesdestatribo,comoosgênerosElachertus

Spinola,1811eEuplectrusWestwood,1837,sãoectoparasitoidescenobiontes

72

gregários,cujohospedeiro,paralisadotemporariamente,semantémvivo.Não

obstante,essesparasitoidesimpedemaecdisedeseushospedeiros,que

poderiaremoverosectoparasitoidesjuntamentecomacutículado

hospedeiro(COUDRON&BRANDT1996,TANAKAetal.2006).OsTryphoninae

ovipositamsobrelarvasdeultimoínstareesperamatéqueseuhospedeiro

entreempupaçãoparacomeçaremasealimentar(GAULD2006).

6.2.1Mortalidadedeherbívorospelosparasitoides

Bellowsetal.(1992)especificamformasdecalcularastaxasde

mortalidadecausadasporinimigosnaturaisesuasdificuldades.Umdos

problemasmetodológicosnacriaçãodehospedeiroseconsequenteobtenção

deparasitoidesconsistenastaxasdemortalidadedecorrentesdotrato

laboratorial.ParaalgumasespéciesdeLepidopteraobtidosnestetrabalho,o

procedimentodecriaçãopareceunãoseradequado,acarretandoemaltas

taxasdemortalidade.Porexemplo,dosespécimesdeEpimecissp.coletados,

umadasespéciesmaisabundantesnasamostragens,80%morrerampor

motivodesconhecido(causasdiversas)eapenas5%forammortospor

parasitoides.

Descartando‐secompletamenteosindivíduosquenãoatingiramafase

depupaouimago,astaxasdeparasitismo(TabelaII)ficaramem28,7e19,6%

paraP.glabratumeP.mollicomum,respectivamente.Poroutrolado,seestes

indivíduosforemcomputadosjuntamentecomosnãoparasitados,astaxas

caempara18,5e13,6%.Consideramosqueomelhorcálculoparaastaxasde

73

parasitismoprovémdaextrapolaçãodovalorabsolutoparaaquelesquenão

sobreviveram,chegandoaumvalorintermediárioqueacreditamossermais

próximodarealidade.Combasenesseúltimocálculo,consideramosqueas

taxasdeparasitismo,respectivasaP.glabratumeP.mollicomum,foramde25

e17,8%respectivamente.

TabelaIII.TaxasdeparasitismocalculadasparatotaldelarvasdeLepidopteraobtidossobreP.glabratumeP.mollicomum. %parasitismo

larvas parasitadas mortas bruto líquido estimado P. glabratum 5349 989 1899 18,5 28,7 25,1 P. mollicomum 3082 421 933 13,7 19,6 17,8

6.2.2ParasitoidesdaordemHymenoptera

Entreoshimenópteroscriados,91%dosindivíduos,e72%dasespécies,

sãodasuperfamíliaIchneumonoideaeorestante(novee28%,

respectivamente)sãoChalcidoidea.Estesdoisgrupossãoosmaisimportantes

entreosinsetosparasitoidesdevidoàsuadiversidadedeespéciesehábitos,

alémdaamplitudededistribuiçãogeográfica.

Comoconsequênciadametodologiaaplicadanesteestudo,asespécies

obtidasserestringem,quasequecompletamente,aalgunsgruposque

atacamlarvasdemacrolepidoptera,comexceçãodoshiperparasitoides,que

atacaramlarvasdeoutrosparasitoides,eporSympiesissp.(Eulophini),que

atacoumicrolepidópterosminadores.

74

6.2.2.1Chalcidoidea

IndivíduosdasfamíliasChalcididae,Elasmidae,Encyrtidae,Eulophidae,

PerilampidaeePteromalidaeforamobtidosapartirdelarvasdeLepidoptera

coletadasecriadassobrePiper.

Foramregistradas23espéciesdecalcidóideos,dasquaiscincoforamde

parasitoidessecundáriossobrevespasdasuperfamíliaIchneumonoideae,

maisraramente,sobreindivíduosdeTachinidae.Asespécieshiperparasitoides

distribuíram‐senasfamíliasElasmidae,Eulophidae,Chalcididae,Perilampidaee

Pteromalidae.

6.2.2.1.1Chalcididae

OsespécimesobtidospertencemaosgênerosBrachymeriaWestwood

1829eConuraSpinola1838,quesediferenciamfacilmentepelamorfologia.Os

primeirossãosemprecastanhoescurosounegroserelativamentegrandes,os

últimospodemserbemmenoresesãoamarelados.Espéciesdeambosos

gênerostêmbiologiaconhecida,muitasdelasparasitamLepidopterae

Ichneumonoidea.OsadultosdeChalcididaesempreemergemdapupadeseus

hospedeiros,podendoserparasitoidesprimáriosouhiperparasitoides

facultativosouobrigatórios(DELVAREinHANSON&GAULD2006).Aespécie

maiscomum,Conurasp1grupommaculata,emergiudepupáriosde

Meteorussp(Hymenoptera,Braconidae,Meteorinae)eProtapantelessp

(Hymenoptera,Braconidae,Microgastrinae),ambasparasitandolarvasdeE.

tegularia.Paraestemesmohospedeiro,Conurasp2grupodiscoloreConura

75

sp6grupobiannulatatambémforamcriadascomohiperparasitoides,ambas

sobrelarvasdeMeteorussp.Todasestasespéciesatacaramohospedeiroem

faselarval.Conurasp3grupobiannulatafoiobtidocomohiperparasitoide

facultativo.SeusadultosemergiramdepupasdeCasinariaspp(Hymenoptera,

Ichneumonidae,Campopleginae),edeumapupadeLimacodidaen.i..Essa

últimaatacouohospedeiroaindanafaselarval.

SobrealgumaspupasdeLepidopteracoletadasforamobtidos

parasitoidesdogêneroBrachymeria.Espéciesqueatacamapenaspupasforam

raramentecoletadasnesteestudo,jáqueametodologiafoifocadanacoleta

delarvas,portanto,suadiversidadeeabundânciadentrodacomunidadefoco

nãofoicontempladaemnossosresultados.

6.2.2.1.2Encyrtidae

UmaespéciedogêneroCopidosomaRatzeburg,1844foicriadaemuma

únicaocasião.PreviamenteidentificadacomoLitomastixsp.(Thomson,1876)

segundoNoyes(1980),ogênerofoisinonimizadoaCopidosoma.Espéciesde

Copidosomasãoconhecidaspelohábitogregárioepelagrandenúmerode

indivíduosquepodeemergirdeumsóhospedeiro.Aqui,cercade1200

pequenasvespasemergiramdeumalagartadeNoctuidaenãoidentificada,

queconstruiuumabrigodefolhasedapré‐pupaemergiramosparasitoides.

76

6.2.2.1.3Eulophidae

EntreosChalcidoidea,foiafamíliamaiscomumericaemespécies.

Apresentagrandediversidadebiológicae,provavelmente,omaiornúmerode

espéciesdentrodasuperfamília(LASALLEetal.2006inHANSON&GAULD

2006).Diferentedamaioriadosparasitoidesdestetrabalho,amaiorpartedos

Eulophidaeobtidosforamectoparasitoides.Geralmentegregários,variaram

deumadezenasdeindivíduosemergindodeumúnicohospedeiro,comoas

espéciesdeBaryscapussp.(Hymenoptera,Eulophidae,Tetrastichinae),que

emergiramdepupasdeLepidoptera.Háregistrosdeespéciesdestegênero

parasitandograndevariedadedehospedeirosalémdeLepidoptera,como

Cynipidaegalhadores,ovosdearanhasehiperparasitoidessobrediversos

hospedeiros(GIBSONetal.1997,LASALLEetal.inHANSON&GAULD2006).

Aestafamíliapertenceaúnicaespécieparasitoidedeminadoresobtida,

umaespéciedogêneroSympiesisFöerster1856.Estegênero,comapenas

duasespéciesdescritaspararegiãoNeotropical(NOYES1998),é

ectoparasitoidegregáriodeLepidopteraminadores,DipteraeColeoptera,e

tambémpodeserhiperparasitoide(LASALLE&SHAUFF1995,ZHU&HUANG

2003).Nãopudemosconstatar,porobservaçãoouliteratura,separalisam

temporariamente(cenobiontes)oupermanentemente(idiobiontes)seus

hospedeiros.

Tambémforamcriadasduasespéciesdehiperparasitoidesdogênero

Horismenus(Entedoninae).Paraasduasespécies,faltaminformaçõessobreo

hospedeiroprimárioousecundário.Horismenussp1emergiudelarvasdeE.

77

tegularia,provavelmentehiperparasitandoProtapantelessp(Hymenoptera,

Braconidae,Microgastrinae);Horismenussp2emergiudepupasdeuma

espéciedeMicrogastrinaeemduasocasiões.Emumadelas,ohospedeiro

tratava‐sedeumArctiidaenãoidentificado,enaoutradehospedeiro

desconhecido.

EspéciesdeElachertusSpinola,1811(Eulophinae)sãoectoparasitoides

cenobiontesgregários.Espécimesdestegêneroforamosmaiscomunsda

família,parasitando,quasequeexclusivamente,larvasdeE.tegularia.Deum

sóhospedeiroemergiramentretrêse11larvas,emmédiacinco,que

empuparamemtornodosdespojosdalarvahospedeira.Essemesmo

comportamentofoiobservadoparaQuadrastichussp.(Tetrastichinae),

tambémsobreE.tegularia.

AlgumasespéciesdeEuplectrusWestwood,1832(Eulophinae)foram

obtidasdelarvasde,pelomenos,duasespéciesdeNoctuidae(Lascoriaspe

NoctuidaespB).Essasespéciessedesenvolveramcomoectoparasitoides

cenobiontesgregários,fixasàregiãodorsaldotóraxdalarvahospedeira.

ComoobservadoporTanakaetal.(2006),poucoantesdeempupar,aslarvas

migramparaaregiãoventraldocorpodohospedeiro,jámortoneste

momento.Osparasitoidesconstroemcasulosporbaixodocorpodo

hospedeiro,queseachata,cobrindo‐os.

ElasmusWestwood,1833jáconstituiuumafamíliaaparte–Elasmidae,

porématualmenteéconsideradatribo‐Elasmini‐dentrodeEulophidae

(GAUTHIERetal2000).Temdistribuiçãocosmopolita,masamaiorpartedas

78

213espéciesocorrenostrópicosdoVelhoMundo.Suasespéciesgeralmente

atacamlarvasoupré‐pupasdeLepidopteraocultas,comoosminadores.

Muitasespéciespodemserhiperparasitoides,facultativosouobrigatórios,

sobrepré‐pupasencasuladasdeBraconidaeeIchneumonidae(COOTE1995in

HANSON&GAULD1995;YU2005)

OsindivíduosdeElasmusspforamobtidossobrecasulosdeum

Microgastrinaenãoidentificado.Devidoàbiologiadestaespécie,a

amostragememambientenaturalsópodeocorreremcondiçõesespecíficas,

nomomentoemqueosparasitoidesprimáriosdeixamseuhospedeiroe

constroemseuscasulos.Taiscondiçõesdificultamaidentificaçãotantodo

hospedeirocomodoparasitoideprimário,jáquenenhumdelesatingiuà

maturidade.AlarvadeLepidopteranãoidentificadafoiobtidacomoito

casulosagregadosdeMicrogastrinaeemseudorso.Decadaumdoscasulos

emergiuumhiperparasitoide.

6.2.2.1.4Perilampidae

Agrandemaioriadasespéciesdestafamília,relativamentepequenana

regiãoNeotropical,pertenceaogêneroPerilampusLatreille,1809.Apesarde

comumentehiperparasitoidesdeLepidopterasobreIchneumonoidea

(Hymenoptera)eTachinidae(Diptera),algunsgruposdeespéciespodem

tambémserparasitoidesprimáriossobrediversasordensdeinsetos(HANSON

&GAULD2006).

79

TodososindivíduosdessafamíliaforamobtidosdepupasdeTachinidae

sp1sobreE.tegulariasealimentandodeP.glabratum.Estefoioúnicoregistro

dehiperparasitismosobreTachinidae.OsadultosdePerilampusspemergiram

dospupáriosdeTachinidaesp1atravésdeumpequenoorifícioabertocom

suasmandíbulas,permitindoprontadistinçãodospupáriosnãoparasitados.

6.2.2.1.5Pteromalidae

EstáentreasmaioresfamíliasdeChalcidoidea,noentanto,afauna

Neotropicalaindaépoucoconhecida.Abiologiadogrupotambémébastante

diversa,amaiorpartedasespéciessedesenvolvecomoparasitoidesdelarvas

deoutrosinsetospertencentesadezordensdiferentes(HANSON&GAULD

2006).

Emnossoestudo,foramobtidasduasespéciesdehiperparasitoidesque

emergiramdepupasdeMicrogastrinae(Braconidae)sobrelarvasde

Geometridae(Lepidoptera).Umadelasfoiobtidacomohiperparasitoide

solitáriodeGlyptapantelesspsobreE.tegularia.Asegundaespécieemergiude

pupasdeMicrogastrinaegregário,provavelmente,tambémdogênero

Glyptapanteles,sobreotegumentodeOxydiasp(Lepidoptera,Geometridae).

Alagartajáhaviasidocoletadacomdiversaspupasemseudorso,dasquais

emergiram14adultosdePteromalidae.

80

6.2.2.2Ichneumonoidea

6.2.2.2.1Braconidae

Estafamíliafoiamaisfrequenteentreosparasitoidesobtidossobreas

larvasdeLepidopteracriadas,principalmente,devidoàsaltasfrequênciasde

ocorrênciadetrêsespéciessobreE.tegularia:DiolcogasterspeProtapanteles

sp(Microgastrinae)eMeteorussp(Meteorinae).Astrêsespéciestotalizaram

quasemetadedetodososparasitoidescriadoseassuasrespectivas

subfamíliasjuntasrepresentamquaseatotalidade(99%)dosbraconídeos

obtidosnoestudo.Alémdessasduassubfamílias,foramregistradasespécies

deDoryctinae,Macrocentrinae,OrgilinaeeRogadinae,totalizando33espécies

debraconídeos.Todasforamparasitoideslarva‐larva,ouseja,todo

desenvolvimentosedeuduranteafaselarvaldohospedeiro,comexceçãoda

espéciedeMacrocentrinaequeemergiudapré‐pupa.

6.2.2.2.1.1Doryctinae

DoisindivíduosdogêneroHeterospilusHaliday,1836foramobtidos,

provavelmente,apartirdelarvasdeE.tegularia.Apesardeexistiremregistros

destegênerosobreoutrosGeometridae(YU2005),suasespéciessãomais

comumentecriadassobrelarvasdeColeoptera(MARSH1997).Aprincipal

razãoquetornaesseregistroinconclusivofoiafaltadepistasdeixadaspelo

parasitoide.Nestecaso,ocasulodoparasitoideeosdespojosdohospedeiro

nãoforamencontradosnospotesdecriação.

81

6.2.2.2.1.2Macrocentrinae

Asespéciesdestasubfamíliaatacamlarvasdedezfamíliasde

LepidopteranoNovoMundo.EspéciesdeHymenochaoniaDallaTorre,1898e

MacrocentrusCurtis,1833possuemovipositoreslongosefrequentemente

ovipositamemlarvasocultasemgalhos,tubérculosoufolhasenroladas

(WHARTON1997).Hymenochaoniasp1foiobtidoparasitandoumalarvade

Quadruscerialis,ocultaemabrigodefolhasdobradas.Osegundoemergiu

entreodiadecoletaeoregistrodomaterialcoletado,portantode

hospedeirodesconhecido.

6.2.2.2.1.3Meteorinae

Foiasegundasubfamíliamaisabundante,representadaportrês

espéciesdogêneroMeteorusHaliday,1835.Éconsideradatriboem

Euphorinaeporalgunsautores(QUICKE&ACHTERBERG1990).Suasespécies

parasitamlarvasdeColeopteraeLepidopteraediversasespéciesdeMeteorus

podematacargrandenúmerodehospedeiros.Meteorussp1,aespéciemais

abundante,foiobtidaapartirdelarvasdeE.tegularia.Meteorussp2foiobtida

sobreCaralesastur(Arctiidae)emduasocasiões.Ohospedeirodaterceira

espécieédesconhecido.TodasasespéciesdeMeteorusteceramcasulos

presosalongosfiosdeseda,semelhanteaosobservadosemcertos

Campopleginae(Ichneumonidae).

82

6.2.2.2.1.4Microgastrinae

Apesardebemdefinidacomosubfamíliaexistemmuitasdivergênciase

umanecessidadeportrabalhosderevisão,principalmentepararegião

Neotropical(WHITFIELD1997).Apesardosproblemasdeclassificação,ainda

hojeostrabalhosdeNixon(1965)eMason(1981)sãoosmaisamplamente

seguidos.Nosentidoderesolvertaisproblemas,trabalhossobreasistemática

dogrupo,comoorealizadoporAchterberg(2002),deveriamserconduzidos

comaricafaunaNeotropical.Aabundânciadassuasespéciesnascoletasea

relativafacilidadedeobtençãodedadosbiológicosedeestádiosimaturos

viabilizamarealizaçãodestetipoderevisão.

AsespéciesdeMicrogastrinaeatacamlarvasdepraticamentetodaa

ordemLepidoptera.Estãoentreosgruposmaisbemestudados,emaisde100

espéciessãoutilizadasnocontroledepragasagrícolas(WHITFIELD1997).No

catálogomaisrecente(YUetal.2005),sãocitadosmaisde3.000registrosde

hospedeiros,entreestes,Lepidoptera,Coleoptera,DipteraeHymenoptera.

Estasubfamíliafoirepresentadapor23espéciesdistribuídasemoito

gêneros.Microgastrinaefoiogrupodeparasitoidescommaiorriquezae

frequênciadeocorrêncianesteestudo,issosedeveprincipalmenteauma

espéciedeProtapantelesAshmead,1898.Estaespécie,obtidasobrelarvasde

E.tegularia,foiamaisabundanteentreosparasitoidesobtidos.Suaslarvas

deixaramocorpodohospedeiroporumorifícionaparteposterioreteceram

casulodesedaovalbranca.Algunshospedeirosforamobservadosvivos

83

depoisdasaídadalarvadoparasitoidedeseucorpo,queforaconsumido

apenasparcialmente.

EspéciesdosgênerosCotesiaCameron,1891eGlyptapantelesAshmead,

1904estãoentreospoucosrepresentantesgregáriosdosBraconidaeneste

estudo.Geralmente,aslarvasdeMicrogastrinae,apósdeixaremohospedeiro,

teceramcasulosovaisdesedabrancaouparda,quasesemprefixasàsfolhas

daplantahospedeira.Aforma,coloraçãoequantidadedesedadoscasulos

foramcaracterísticasimportantesnaidentificaçãodasespéciesde

Microgastrinae.AlgumasespéciesdeGlyptapantelesteceramcasulos

ornamentados,algunsdelesmimetizandobotõesflorais.Estefoiogênero

commaiornúmerodeespéciesetambémdehospedeiros:foramobtidasseis

espéciessobresetehospedeirosdiferentes.

OscasulosmaisconspícuosforamostecidosporDistatrixpandora

Grinter,2009.Larvasdessaespécie,comodescritoporWhitfield&Scaccia

(1996)emaisrecentementeporGrinteret.al.(2009),tecemcasulos

pedunculadosdecoramarelada,queficampresosàsfolhasnabasedo

pedúnculo(ANEXOI‐figura5).

DistatrixpandoraeDiolcogasterspforamosparasitoidescommaior

númerodehospedeirosregistrados.Cadaumparasitouquatroespécies,das

quaisduasemcomum:E.tegulariaeGonodontapulverea.

OutraespéciedogêneroDiolcogasterAshmead,1900foiobtida,algumas

vezes,sobrelarvasdeHampsonodessp2.Estaespéciefoinomeada

DiolcogasterRasivalvasp,portersidoprimeiramenteidentificadacomouma

84

espéciedogêneroRasivalvaMason,1981.Assimcomoamaiorpartedos

Microgastrinae,aodeixarocorpodohospedeiro,aslarvasdeDiolcogaster

Rasivalvaspteceramcasulosdesedabrancoseovais.

UmaespéciedeApantelesFoerster,1862foiobtidaapartirdeQuadrus

cerialis.Estefoiumdosraroscasosemquepudemosacompanharo

crescimentodoparasitoidedentrodohospedeiro,graçasàtransparênciado

tegumento.Mesmodepoisdasaídadoparasitoide,ohospedeirocontinuou

vivoporaproximadamentequatrodias,períodonoqualalagarta

aparentementenãosealimentou.

Representadosporumúnicoindivíduo,ocorreramumaespéciede

PholetesorMason,1981eumaespéciedeParapantelessobreGeometridaenão

identificados.

6.2.2.2.1.5Orgilinae

Estasubfamíliafoirepresentadaexclusivamenteporespécimesde

Stantoniasp.Algunsespécimesforamcriadossemoregistrodohospedeiro,

outros,damesmaespécie,foramobtidosapartirdelarvasdeEoissp3.Assim

comoosoutrosmembrosdestasubfamília,StantoniaAshmead,1904ataca,

principalmente,larvasdeLepidopteraquevivempartedesuavidacomo

minadoresouconstroemabrigosenrolandofolhas,comoespéciesde

Tortricidae,PyralidaeouCrambidae.Existem,noentanto,registrosde

parasitismosobrealgunsNoctuidae(ACHTERBERG1997,BRAET&QUICKE

85

2004,YU2005).Provavelmente,trata‐sedoprimeiroregistrodeespécies

destegênerosobrelarvasdeGeometridae.

6.2.2.2.1.6Rogadinae

Apesardepertenceralinhagemdosbraconídeosciclóstomos,suas

espéciessãoendoparasitoidescenobiontes.Nestalinhagem,o

endoparasitismoevoluiualgumasvezescomoumcaráterderivado(BELSHAW

2003).OsRogadinaesãoincomuns,entreosBraconidaequeatacam

Lepidoptera,pormumificaremseushospedeiros(SHAW1997).

Nesteestudo,trêsespéciesdiferentesdeAleiodesWesmael,1838,com

apenasumindivíduocada,foramobtidassobrelarvasdeLepidopteranão

identificadas.


Foiaterceirafamíliacommaiorocorrênciasobreaslarvasde

Lepidopteracriadas(cercade9%dototaldeparasitoides)easegundaem

númerodeespécies.Apesardomenornúmero,suasespéciesapresentaram

biologiamaisdiversaemcomparaçãoaoseugrupoirmão,osBraconidae.

Muitosdelesemergiramdapupaoupré‐pupadeseushospedeirosealgumas

espéciessedesenvolveramcomoparasitoidessecundários,utilizandotanto

braconídeoscomoichneumonídeoscomohospedeirosintermediários.

Tambémforammaisdiversosnoqueserefereaonúmerodesubfamílias

representadas:Anomaloninae,Banchinae,Campopleginae,Cremastinae,

86

Cryptinae,Ichneumoninae,Mesochorinae,Ophioninae,Pimplinae,

Tryphoninae.Amaiorpartedosindivíduosdestassubfamíliasforam

registradosemumasóocasião.

6.2.2.2.2.1Anomaloninae

OcorreramparasitandolarvasdeE.tegulariaeE.spA.Seushospedeiros

sedesenvolveram,atingindoafasedepupa.Essetipodedesenvolvimentoé

característicodessasubfamília(GAULD2006).

Aemergênciadosparasitoidesdemandoutempomaiorqueodos

Lepidoptera.Nomomentodaemergência,osparasitoidescortaramocasulo

comasmandíbulas,criandoumaaberturatípicanaporçãoanterior,bastante

diferentedautilizadapelosadultosdeLepidoptera.

Asduasespéciespertencem,respectivamente,aosgênerosPodogaster

Brullé,1846eOphionellusWestwood,1874,esteúltimoconsideradoum

gênerodemorfologiaincomum(GAULD2006).Cadaespécieocorreu

exclusivamentesobreumaespéciedePiper;aespecificidadedesses

parasitoidesserádiscutidaadiante.

6.2.2.2.2.2Banchinae

SãoparasitoidesdelarvasdeLepidoptera;muitasespéciesatacamlarvas

quevivemocultasemfolhasenroladasoutecidosvegetaismoleseseus

hospedeirossãomortosaoatingirafasepré‐pupal(GAULD2006).

87

AespéciedeZaglyptomorphaViereck,1913criadaapresentouo

desenvolvimentodescritosobrealarvadeTortricidae(Tortricidaesp1),cujas

lagartassecaracterizamporseabrigaremenrolandoasfolhasdasquaisse

alimentaram.DentrodeumabrigodeTortricidaesp1emergiuZaglyptomorpha

sp.Estadeixouohospedeironafasedepré‐pupaeconstruiuumcasulo

cilíndricoalongado,únicoentreosobservadosemnossosestudos.Existem

poucosregistrosdehospedeiroparaZaglyptomorpha.Blanchard(1943)

obteveumaespécienãoidentificadasobreEuliasp.(Tortricidae,Lepidoptera),

eGauldetal.(2002)citaramZ.auxiliadoraeGodoy&Gauld,2002sobre

Crambidae(Lepidoptera)(JANZEN&HALLWACHS2005‐#99‐SRNP‐13166,#99‐

SRNP‐13167e99‐CAN‐642).CasulossemelhantesaosdeZaglyptomorphasp

foramcoletadosnamesmalocalidadepelométododeguarda‐chuva

entomológico,aosquaisconcluímospertenceraalgummembrodasubfamília

devidoàsuamorfologia.Deapenasumdelesemergiuumadultode

Banchinae,dogêneroMeniscomorphaSchmiedeknecht,1907.

6.2.2.2.2.3Campopleginae

EstasubfamíliafoiamaiscomumentreosIchneumonidaeobtidos.A

biologiadestaedeespéciesdeoutrassubfamílasdogrupoOphioniforme

(GAULD1991)ébastanteconhecidaporqueváriasespéciesparasitampragas

agrícolas(GAULD&JANZEN1994).

Amaioriadesuasespéciessãoparasitoidesdediversosmacro‐e

microlepidópteros.Emgeral,asespéciesdeCampopleginaepermitemo

88

desenvolvimentodeseushospedeirosatéapré‐pupa;noentanto,existem

gênerosqueosmatamaindanafaselarval,ficandoassimexpostos(GAULD

2006).Permitirodesenvolvimentodohospedeiroatéafasedepré‐‐pupa

pareceserumcaráterancestralentreosIchneumonidaecenobiontes(GAULD

1988).Osegundogrupo,queincluigêneroscomoCasinaria,Campoletis,

HyposotereCharops,adaptoudiversasestratégiasafimdereduzirachancede

predação.EspéciesdeCasinariapodemimitarexcretasdeavescomoformade

camuflagem(JERMAN&GAULD1988);algunsCharopspodemtecercasulos

penduradosnavegetaçãoporumfiolongo(GAULD1984),eumaespéciede

Hyposoterteceumcasulofalsosobreoverdadeiro(FINLAYSON1966).

Ataxonomiadogrupoébastantecomplicada,principalmente,naregião

Neotropical(GAULD2006)eaprincipalchavedeidentificaçãoérelativamente

antiga(TOWNES1970).Aidentificaçãodenossomaterialsófoirealizadapela

Dra.HelenaC.Onody,especialistanogrupo.Foramobtidas11espéciesemseis

gênerosdiferentes:CasinariaHolmgren1859,CharopsHolmgren1859,Dusona

Cameron1901,HyposoterFöerster1869,MicrocharopsRoman1910eVenturia

Schrottky1902.

Casinariasp(ANEXOI‐Figura2‐)foiobtidaexclusivamentesobrelarvas

deGonodontapulverea(Noctuidae).Apesardosadultosseremdeporte

relativamentegrande,aslarvasdeixaramseushospedeirosaindanafase

larval,tecendocasulostípicos,brancosmanchadosdepreto,imitando

excretasdeaves(Figurac–ANEXO).Essaseoutrasadaptaçõescontra

89

predaçãoforamobservadasemparasitoidesqueconstroemcasulosem

situaçõesexpostasapósmataremseuhospedeiro.

ForamobtidasduasespéciesdeCharops,dasquaisuma–Charopssp1–

sedesenvolveusobreE.tegulariaeumasobreumgeometrídeonão

identificado(Charopssp2).AssimcomoemCasinaria,osparasitoidesdesse

gêneromataramseuhospedeiroprecocemente,ficandoempupadosem

situaçõesexpostas.Charopssp1construiuseucasulo,decoloraçãoescura,

penduradoporumfiodeseda.JáCharopssp2apresentouadaptação

semelhanteàdeCasinariasp,produzindocasulocomcoloraçãosemelhante,o

qualtambémfoitecidopresoaumfio,comoemCharopssp1.

DastrêsespéciesdeDusonacriadas,amaiscomum–Dusonasp1–foio

segundoIchneumonidaemaisfrequenteemnossascriações,atrásapenasde

Venturiasp1.SeushospedeirosforamlarvasdeE.tegulariaquese

desenvolveramatéafasedepré‐pupa.Dusonasp1consomepraticamente

todoocorpodohospedeiro,parecendonãoabandonarseucorpopara

empupar.Assimcomoemoutrosparasitoides,quepermitemo

desenvolvimentodeseushospedeirosatéapré‐pupa,aocasulodessaespécie

ficapresasomenteacápsulacefálicadoúltimoínstarlarval.Dusonasp2foi

coletadanomomentoemqueestavaempupando,tornandoimpossívela

identificaçãodeseuhospedeiro,quejáestavabastanteinchadoecoma

coloraçãoamarelada.Dusonasp3foiobtidoapartirdeumalarvade

Geometridaenãoidentificadaetambémmatouseuhospedeironafasedepré‐

pupa.

90

HyposoterspfoicriadasobrelarvasdeEoisspA.Apesardaextensalista

dehospedeirosedosinúmerosestudossobreasuabiologia(YUetal.2005),

esteéoprimeiroregistrodeumaespéciedogênerosobrelarvasdeEois,bem

comodePiperservircomoalimentoaseushospedeiros.Osparasitoidesdesta

espéciedeixaramseuhospedeiroaindanafaselarval,consumindotodasas

partesmolesdeseucorpo,deixandocomodespojosapenasotegumentoea

cápsulacefálica.OscasulosdeHyposoterspnãoapresentaramnenhumtipo

deadaptaçãoaparentecontrapredação,apesardeteremsidoconstruídosem

situaçõesexpostas.

ForamobtidasduasespéciesdeMicrocharops;Microcharopssp1foiuma

dasespéciesmaiscomunsdeCampopleginaeobtidasapartirdelarvasdeE.

tegularia.EstaespécieapresentoubiologiabastantesemelhanteàdeDusona

sp1,matandoseuhospedeironafasedepré‐pupa.Oscasulosdasespécies

dessesdoisgênerossãopraticamenteidênticos,oquedificultoua

identificaçãodosespécimesquenãoemergiram.Microcharopsflavicoxafoi

criadosobreumalarvadeHaematerasp.(Nymphalidae,Biblidinae);no

entanto,épossívelqueestalarvanãosealimentedePiper.Algumaslarvasde

espéciesdessegêneroforamcriadasatéadultos,porémsemconfirmaçãoda

utilizaçãodePipercomoplantahospedeira;casoscomoesseocorreram

quandohouverampoucasréplicaseaslarvascoletadasprovavelmentejáse

encontravamnoúltimoinstarlarval.AlarvadeHaemateraspfoimumificada

peloparasitoide,quesofreuumacontraçãoântero‐posterior,ficandocomos

espinhosnocorpomaisevidentesemudandodecor.Amesmaespéciede

91

parasitoidefoicriadaporDias‐Filho(1999)sobrelarvasdeHamadryas

amphinomeamphinome(Linnaeus,1767),etambémsobrediversasespécies

domesmogêneroporJanzen&Hallwachs(2005).

ForamobtidasduasespéciesdeVenturia,emergindosempredaspupas

deseushospedeiros.Muitosestudos,algunsdelesconsideradosclássicos

sobrebiologiadeparasitoides,foramrealizadoscomumaespéciedeste

gênero,VenturiacanescensGravenhorst1829,que,assimcomoasespécies

obtidasnesteestudo,permitemodesenvolvimentocompletodeseus

hospedeiros,favorecendootamanhoemdetrimentodotempode

desenvolvimento(GAULD2006).Venturiasp1foiaespéciemaisabundante

emnossascriações,obtidasexclusivamentesobrepupasdeE.tegularia.

ApesardesuabiologiasersemelhanteàdasespéciesdeAnomaloninae

criadassobreomesmohospedeiro,estaspuderamserdiferenciadas

prontamentepelaformacomoromperamaspupasdeseushospedeirospara

emergência.Venturiasp2foiobtidadeumapupadeAclytiaheber(Arctiidae).

Essefoioúnicoregistrodeparasitismosobreesteherbívoro,oqualnãofoi

observadosealimentandodePiper.

6.2.2.2.2.4Cremastinae

UmaespéciedeEiphosomaCresson,1865foiobtidaapartirdeumalarva

deTortricidaesp1.Atacarhospedeirossemi‐ocultos,comolarvasde

Tortricidae,queenrolamfolhascomoabrigo,éhábitocomumentreos

membrosdestasubfamília.Algumasespéciespodemcompetirdiretamente

92

porrecursoscommembrosdasubfamíliaOrgilinae(Braconidae)queatacamo

mesmotipodehospedeiro.NaregiãoNeotropical,Eiphosomaestáentreos

gêneroscommaiornúmerodeespéciesdescritas(GAULD2006).

6.2.2.2.2.5Cryptinae

Estasubfamília,segundoGauld(2006),éprovavelmenteamaiorem

númerodeespéciesentreosIchneumonidaedaregiãoNeotropical.Amaior

partedosCryptinaeatacapupasepré‐pupasprotegidasporcasulosou

tecidosvegetais.Muitasdasespéciescomexemplaresmenores,como

IsdromasForster1869(Phygadeuontini)eoutrosgênerosrelacionados,se

desenvolvemcomopseudo‐hiperparasitoidessobreoutrosIchneumonoidea.

Estadenominaçãoédadaàsespéciesqueatacamoutrosparasitoidesquejá

completaramseudesenvolvimentoatéafasepupal(GAULD&HANSON

2006).Emnossosestudos,obtivemosexemplaresdeIsdromassp1,que

emergiramdecasulosdeDiolcogasterspcriadossobrelarvasdeGonodonta

pulverea,edeixouocorpodohospedeirojádentrodopotedecriação,fato

queparececontradizeradefiniçãodepseudoparasitismo,jáqueo

hiperparasitoidepareceterovipositadosobreoparasitoideprimárioainda

dentrodohospedeiro.Estedadonãoéconclusivoepodeserconsequênciade

errometodológico.Isdromassp2emergiudeumhospedeirodesconhecido,

mumificadoporumaespéciedeAleiodes.Nestecaso,oparasitoidefoi

coletadonoestágiodepupae,possivelmente,trata‐sede

pseudohiperparasitismo.Amesmaespéciefoiobtidadeumcasulode

93

Campopleginae,provavelmenteCasinariasp.Assimcomooespécimeobtido

sobreAleiodes,ocasulodeCampopleginaefoicoletadocomotal,portanto

nãotemosinformaçõessobreohospedeiro.

6.2.2.2.2.6Ichneumoninae

Umúnicoexemplardestasubfamíliafoiobtidoapartirdeumapupade

Lepidopteranãoidentificada.Seuhospedeirofoicoletadonoestágiodepupa,

impossibilitandoaidentificação.EstasubfamíliarivalizacomCryptinaeem

númerodeespécieseseusmembrossãoendoparasitoidesespecialistassobre

Lepidoptera.Assimcomoobservadonaespécieobtidanestetrabalho,

praticamentetodososIchneumoninaeemergemdapupadeseuhospedeiroe

muitosdelesovipositamsobreaspupasjáformadas(GAULD2006),fatoque

podetercontribuídoparaararidadedestasubfamília,bemcomode

Cryptinae,emnossoestudo.

6.2.2.2.2.7Mesochorinae

Subfamíliacujosmembrossãohiperparasitoidesobrigatóriossobre

IchneumonoideaeTachinidae.Mesmocomregistrosdeparasitismoprimário,

estessãoaparentementeinconclusivos.Estãoentreoshiperparasitoidesmais

especializados,permitindoodesenvolvimentodoparasitoideprimárioatéque

estemateohospedeiroeteçaseucasulo(GAULD2006,GAULD&HANSON

2006).Emnossascriações,todososMesochorinaeemergiramdoscasulosde

diversasespéciesdeparasitoidesprimários,consistindodoshiperparasitoides

94

maisfrequentesecommaiorgamadehospedeiros.Todasasespécies

pertencemaogêneroMesochorusGravenhorst,1829eforamobtidassobre

Diolcogastersp1,Distatrixpandora,Glyptapanteles(sp1,sp3esp4)e

ProtapantelesspdasubfamíliaMicrogastrinae(Braconidae);Meteorussp1da

subfamíliaMeteorinae(Braconidae);eCasinariasp.,Dusonasp1eMicrocharops

sp1dasubfamíliaCampopleginae(Ichneumonidae).

6.2.2.2.2.8Ophioninae

UmespécimedogêneroEnicospilusStephens,1835foiobtidosobre

Gonodontapulverea.Alarvadohospedeirosedesenvolveunormalmente,

construindoseuabrigotípicocomfolhasrecortadas.Oparasitoidematouseu

hospedeironafasedepré‐pupaeteceuseucasulodentrodoabrigo.A

biologiaobservadaparaEnicospilusspétípicadosOphioninae,desdea

escolhadohospedeiro,geralmentedehábitosnoturnos,aquiumNoctuidae,

atéaformaemomentodeempupação(GAULD2006).Enicospilusspestá

entreosparasitoidesdemaiorportecriadosnestetrabalho.

6.2.2.2.2.9Pimplinae

DeumcasulodeBanchinaeemergiramtrêsindivíduosdogênero

ZonopimplaAshmead,1900(Pimplinae).Cadaumabriuumorifícioempontos

diferentesdocasuloatravésdoqualemergiram.Estefoioúnicoregistropara

subfamíliaPimplinaenopresentetrabalho.Estasubfamíliaapresentaamaior

diversidadedebiologia(tiposdedesenvolvimentoedehospedeiros)entreos

95

Ichneumonidae,sendoogregarismoconhecidoparaZonopimpla(GAULD

1991,2006).Éprovávelqueaespécieobtidasejaumhiperparasitoide

facultativo,assimcomooutrosmembrosdesuatribo,Ephialtini.

6.2.2.2.2.10Tryphoninae

Representadoporumúnicoindivíduo,estasubfamíliaapresentabiologia

incomumentreosIchneumonidaeporproduzirumovobastantemodificado

(GAULD2006).Tambémforamincomunsentreosparasitoidescriadosneste

trabalhoporsedesenvolveremcomoectoparasitoidescenobiontesdelarvas

expostas.ObtivemosumaespéciedeNeteliaGray,1860sobreCaralesastur.A

larvahospedeirafoicoletadaemfasefinaldedesenvolvimentoeempupou

poucosdiasapósacoleta.Duranteesteperíodo,alagartafoiobservadase

alimentando,porémnãoconstatamosapresençadoovodoparasitoide,que,

segundoaliteratura,deveriaestarfixoaoseutegumento,atrásdacabeça;o

parasitoideemergiudapupadohospedeiro.Neteliaapresentabiologia

curiosa,asfêmeasadultassãocarnívorasferozesesealimentamdevários

tiposdeinsetos(GAULD1997),provavelmenteparaoamadurecimentode

seusgrandesovos.

6.2.2.3Diptera:Tachinidae

OsdípterosparasitoidesdafamíliaTachinidaeconstituíramasegunda

famíliamaisfrequenteemnossosresultados,comcercade23%dototal.A

riquezadeespéciesdestegrupofoiequivalenteàdasuperfamília

96

Chalcidoidea,com21,7%.Aocontráriodestes,noentanto,suabiologiafoi

bastanteuniforme,comamaioriadasespéciesemergindodepupasoupré‐

pupasdosseushospedeiros.

Comoamaioriadosparasitoidesobtidosnestetrabalho,todosos

taquinídeossedesenvolveramcomoendoparasitoidescenobiontes,

geralmentesolitários.AfamíliaTachinidaeéumgrupohiperdiverso,

provavelmenteomaisricoemespéciesdeDipteranaregiãoNeotropical

(AMORINetal.2003).Noentanto,nãoexistenenhumarevisãodafamíliapara

essaregião,queabrigaamaiordiversidadedeespéciesentreasregiões

biogeográficas,fazendo‐seimprescindívelestudostaxonômicosvisandoà

modernizaçãodaclassificaçãodafaunaNeotropicalemtodososníveis

(STIREMANetal.2006).Poressemotivo,asidentificaçõesforambaseadasno

manualdafaunaNeártica(WOOD1987)e,semprequepossível,consultada

literaturamaisespecífica,comonocasodastribosBlondeliini(WOOD1985)e

Siphonini(O’HARA1989).Devidoàcarênciadetrabalhosaliadaàgrande

diversidade‐maisde800gênerosnosneotrópicos(STIREMANetal.op.cit.)‐

aidentificaçãodomaterialsófoipossívelgraçasaoauxíliodoProf.Dr.Silvio

ShigeoNiheidoDepartamentodeZoologia,InstitutodeBiociênciasda

UniversidadedeSãoPaulo,SP

Foramobtidas16espéciespertencentesadezgênerosdeTachinidae,

todaspertencentesàssubfamíliasExoristinae(tribos:Blondeliini,Eryciinie

Goniini)eTachininae(tribos:Polideini,SiphoninieTachinini),dasquaisos

Lepidopterasãoosprincipaishospedeiros(STIREMANetal.2006).Comonas

97

outrasfamíliasdeparasitoidescriados(excetoaquelasrepresentadasporum

oupoucosindivíduos),agrandemaioriadosTachinidae,cercade91%,foram

obtidossobrelarvasdeE.tegularia.

6.2.2.3.1Exoristinae

6.2.2.3.1.1Blondeliini

Foiatribocommaiornúmerodeespéciesefrequênciadeocorrência

entreosTachinidae.Dasseteespéciespertencentesaessatribo,trêsforam

obtidassobreE.tegularia.UmaespécienãoidentificadadeBlondeliinifoi

obtidaemtrêsocasiõessobreE.tegularia.Estaespéciematouseuhospedeiro

nafasedepré‐pupa,consumindo‐ocompletamenteantesdeempupar.

UmaespéciedeItalispideaTownsend1927foiobtidaemumaocasião

sobreAmorbiasp.(Tortricidae).Trata‐sedeumgêneroNeotropicalcom

apenastrêsespéciesdescritas,dasquaisapenasI.antennalisTownsend1927

temdistribuiçãoregistradaparaoBrasil.Nãoexisteminformaçõessobrea

biologiadestegêneronaliteratura.Nopresentetrabalhoforamobtidosseis

indivíduosdeItalispideaspsobreumúnicohospedeiro,mortoaindanafase

larval.Otempodesdeacoletaatéaemergênciadosparasitoidesadultosfoi

deaproximadamentetrêssemanas.

OgêneroLixophagaTownsend,1908éumdosmaioresgêneros

neotropicaisdeTachinidae,comdiversasespéciesconhecidasparaoBrasil

(WOOD1985).Estáentreoscommaiornúmerodehospedeirosregistrados

nesteestudo.LixophagadiatraeaTownsen,1916foioprimeiroparasitoide

98

introduzidonoBrasilparaocontroledabrocadacana,Diatareasaccharalis

(Fabricius,1794),em1950,noEstadodeSãoPaulo(PLANALSUCAR,1973).

Lixophagasp.foiobtidoapartirdecincohospedeirosdistintos(três

Noctuidae,umGeometridaeeumSaturnidae),semrepetição.Suaslarvas

deixaramocorpodohospedeironafaselarvaleaformaçãodospupáriosse

deunofundodospotesdecriação.Lixophagasp1foiobtida,poralgumas

vezessobrelarvasdeE.tegularia,sendoomaiorparasitoideobtidosobreeste

hospedeiro.Suaslarvaspermaneceramdentrodocorpodohospedeiroatéa

pré‐pupa,quandoconsumiramtodasaspartesmoleseentãoempuparam.A

últimamorfoespécie,Lixophagasp2,matouseuhospedeirosomenteapósele

terconstruídoseucasulo.DapupadeCaralesastursaíramduaslarvasde

parasitoides.

AespéciedeTachinidaecommaiorocorrêncianesteestudopertenceao

gêneroMyiopharusBrauer&Bergenstamm,1889.Wood(1985)sinonimizou

diversosgênerossobMyiopharus,totalizando54espécies.Segundoomesmo

autor,seusprincipaishospedeirossãolarvasdeChrysomelidae(Coleoptera),

sendoosregistrosdeparasitismosobreLepidopteranãoconfiáveis.Bragaet

al.(2001)apresentouregistrosdeMyiopharusspcoletadosecriadosde

maneiraidênticaaodopresenteestudo.Emseusresultados,Myiopharussp.

consisteemumdosprincipaisparasitoidessobrelarvasdeE.tegularia.Estes

podemserconsideradosbastanteconfiáveis,jáqueasuaidentificaçãofoi

feitapeloProf.Dr.JoséHenriqueGuimarães,omaiorespecialistabrasileiro

emTachinidae.Nestetrabalho,Myiopharussp1foiasegundaespéciemais

99

frequenteobtidaexclusivamentesobreE.tegularia.Suaslarvasmataramo

hospedeironafasedepré‐pupa,consumindo‐ocompletamente.Estasnão

deixaramocorpodohospedeiroparaempupare,frequentemente,acápsula

cefálicadalagartaficougrudadaàextremidadeanteriordopupário.Uma

segundaespécie,Myiopharussp2,foiobtida,umavez,sobreumalarvade

Epimecissp.Aidentificaçãodestegênerofoibastantecomplicada,mesmo

tendoemmãosumarevisãodatriboBlondeliini(WOOD1985),que,no

entanto,nãoincluiafaunasul‐americana.Osespécimesobtidosnesteestudo

apresentaramvariaçãomorfológicanãocontempladanostrabalhos

consultados,oquereforçaanecessidadedeestudostaxonômicos.

6.2.2.3.1.2Eryciini

FoirepresentadanestetrabalhoapenasporumaespéciedeLespesia

Robineau‐Desvoidy,1863,identificadacombaseemGuimarães(1983)como

L.affinisTownsend,1927.Esteparasitoidefoiobtido,emtrêsocasiões,sobre

trêshospedeirosdiferentes(Arctiidaesp2,QuadruscerialiseNoctuidaenão

identificado).Emtodososcasos,oshospedeirosforamcoletadoscomolarvas

eatingiramafasedepupa.Nessafase,aslarvasparasitoidesconsumiramas

partesmolesdoshospedeirosesaíramdeseuscasulosparaempupar.

Espéciesdestegênero,comoL.aletiae(Riley,1879),podemserextremamente

polífagas(STIREMAN&SINGER2003,STIREMANetal.2005).NoBrasil,há

registrosdeL.affinisobtidossobreLonomiaobliquaWalker,1855

(Lepidoptera:Saturniidae)nostrabalhosdeMoraes(2002)eLorini(2005),

100

ambosparaaregiãoSul.OsparasitoidesdestaespécieobtidosporLorini(op.

cit.)foramcaracterizadoscomosolitários,assimcomoosobtidosneste

trabalho;noentanto,aautoraobservousuaslarvasdeixandoocorpo

hospedeirotantoemlarvacomopupa.

6.2.2.3.1.3Goniini

Foirepresentadaportrêsespéciespertencentesaosgêneros

HyphantrophagaTownsend,1892,LeschenaultiaRobineau‐Desvoidy,1830e

PatelloaTownsend,1916.Todasmataramseushospedeirosduranteafasede

pupa,formandoospupáriosforadocasulodohospedeiro.Hiphantrophagasp.

foiobtidosobreduasespéciesdeArctiidae–Caralesastureumaespécienão

identificada.Naprimeirahaviadoisparasitoidessobreumhospedeiro;na

espécienãoidentificada,apenasum.

LeschenaultiabrooksiToma&Guimarães,2002foiidentificadacombase

emToma&Guimarães(2002).Estaespéciefoiumadasmaispolífagasdeste

estudo,obtidasobrecincoespéciesdehospedeiros:Epimecissp.e

Geometridaen.i.(Geometridae),Quadruscerialis(Hesperiidae),Gonodonta

pulvereaeNoctuidaen.i.(Noctuidae),sempresolitária.Lorini(2005)também

obteveumaespéciedeLeschenaultiasobreL.obliquae;assimcomoocorrido

comLespesiaaffinis,estesdeixaramohospedeirotantoemlarvaquantopupa.

Existeconsiderávelinformaçãoarespeitodoshospedeirosdestegênero,que

atéopresenteseresumiamàespéciesdeArctiidae,Lymantriidae,

101

Lasiocampidae,SaturniidaeeSphingidae(TOMA&GUIMARÃES

2002.,STIREMAM&SINGER2003;LORINI2005).

PatelloaspparasitoularvadeCaralesastur,matandoseuhospedeiro

apósapupação.ComoemLeschenaultia,existemdiversosregistrosde

hospedeirosparaessegêneroentreasfamíliasdeLepidoptera,como

Lasiocampidae(MONDOR&ROLAND1997),PsychidaeeSaturniidae(LORINI

2005).OmaiornúmerodehospedeirospareceseconcentraremNoctuidae

(GUIMARÃES1977),muitosdestesconsideradospragasagrícolas.

6.2.2.3.2Tachininae

6.2.2.3.2.1Polideini

UmespécimedeLydinaRobineau‐Desvoidy,1830foiobtidosobrelarva

deNymphalidaenãoidentificada.Estegêneroérelativamentepequeno,com

apenasduasespéciescitadaspararegiãoNeotropical(GUIMARÃES1971)e

outrasduaspararegiãoNeártica(O’HARA&WOOD2004),semhospedeiros

conhecidos.

6.2.2.3.2.2Siphonini

Àestatriboestãoassociadososmenorestaquinídeos,comoalguns

SiphonaMeigen,1803,quepodemmedircercade2mm(STIREMANetal.

2006).Foramtambémosmenoresparasitoidesdafamíliaobtidosneste

estudo.SiphoninifoirepresentadaporumaespéciedeSiphona,identificada

combaseemO’Hara(1989),comoS.actinocrocutaTownsend,1935(grupode

102

espécies),queocorreusobreduasespéciesdeGeometridae:Aeschropterixaf

tetragonataeE.tegularia.SobreumalarvadeA.tetragonataforamobtidos13

parasitoides;emE.tegularia,osparasitoidesforamsempresolitários.S.

actinocrocutafoiasegundaespéciemaisfrequentedeTachinidaeemnossas

criações.Suaslarvassempredeixaramohospedeiroaindanafaselarval.

6.2.2.3.2.3Tachinini

ApenasumespécimedestatribofoiobtidoparasitandoEryopigasp.

(Noctuidae).AlarvadeArchytasaf.incertusMacquart,1851deixouo

hospedeiroapóseleterconstruídoseucasulo.Estafoiaespéciecommaior

tamanhocorporaldentreosTachinidaenesteestudo.ArchytasJaennicke,

1867éumgênerorelativamenteespecioso(GUIMARÃES1971),com

distribuiçãoamplapelomundo,excetopelasregiõesAfrotropicaleOriental

(O’HARA2005).Amaiorpartedosregistrosdehospedeirosésobreespécies

deNoctuidae,paraA.incertusexistemregistrosdecriaçãosobreHeliothiszea

(SAUER1946inGUIMARÃES1977)eSpodopterafrugiperdanoBrasil,este

últimobastanteestudadopelasuaimportânciaeconômica.

DiferentedosHymenoptera,osparasitoidesdafamíliaTachinidaesão

geralmentepolífagos,emalgunscasosatacamdiversasfamíliasde

lepidópteros(STIREMANetal.2006).

103

6.3FaunadeIchneumonoideaobtidaporMalaise

Foramcoletados13.781indivíduosdasuperfamíliaIchneumonoidea

utilizandoarmadilhasMalaise.Destes,cercadedoisterçospertencemà

famíliaIchneumonidaeeumterço,afamíliaBraconidae.

Foramidentificados135gênerospertencentesa23subfamílias(Tabela

IV).Ariquezalocalobtida(emummunicípio,apartirdeumúnicométodode

coleta,duranteoperíododeaproximadamenteumano)éconsiderávelse

comparadacomos404gênerosem34subfamíliastratadosporWhartonetal.

(1997.)paraoNovoMundo.

ComonamaiorpartedostrabalhosrealizadoscomarmadilhasMalaise,a

subfamíliadominantefoiMicrogastrinae,35%,seguidaporDoryctinae,16,3%.A

estaúltimapertenceogêneromaisfrequentementeamostrado–Heterospilus

–aqui(12,3%)eemgrandepartedoslevantamentosparaessafamílianoBrasil,

porexemplo:Gomes(2005)–8,2%eYamada(2006)–54,45%.Poroutrolado,

assubfamíliasCardiochilinaeeMendesellinaeforamasmaisraras,

representadasporumúnicoindivíduocadauma.

TabelaIV.AbundânciaabsolutadeBraconidaecapturadosporArmadilhasMalaisenosfragmentosamostradoseidentificadosnonívelgenérico.(n.i.–nãoidentificado)Subfamília Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Agathidinae Alabagrus 3 1 Bassus 2 2 Coccygidium 4 4 1 Dichelosus 1 Earinus 4 1 Liopisa 4 Sesioctonus 1 1 Zamicrodus 1 Alysiinae Aphaereta 9 1 4 1 5 2 6 1 Asobara 15 2 1 2 1 Aspilota 1 1 5 Dapsilarthra 1 8

104

Tabela IV. continuação

Sufamília Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Dinotrema 6 5 2 36 7 8 Gen. Novo 3 2 1 3 1 4 Gnathopleura 1 2 2 1 6 2 Microcrasis 2 1 2 7 Phaenocarpa 1 1 4 51 8 4 n.i. 6 Aphidiinae Aphidius 36 11 3 1 Diaeretiella 1 4 Lisaphidius 1 Lysiphlebus 1 Pseudephedrus 1 Blacinae Blacozona 1 Blacus 2 1 1 2 8 11 3 4 Braconinae Bracon 20 9 8 15 18 12 20 22 Digonogastra 2 1 7 1 2 1 Habrobracon 2 1 2 1 1 Megabracon 1 Cardiochilinae Cardiochiles 1 Cenocoeliinae Capitonius 1 2 2 Cenocoelius 2 6 2 Cheloninae Ascogaster 7 2 29 11 5 4 Chelonus (Chelonus) 1 1 2 1 8 C.(Microchelonus) 18 10 4 25 103 35 13 134 Leptodrepana 3 1 Phanerotoma 5 1 8 1 8 6 4 Pseudophanerotoma 2 6 Doryctinae Acrophasmus 3 2 1 1 Aivalykus 1 Allorhogas 13 1 2 7 3 7 7 9 Barbalhoa 1 2 2 1 2 Callihormius 1 Curtisella 2 Donquickeia 1 1 2 Ecphylus 1 3 2 2 3 2 Glyptocolastes 1 Hansonorum 1 1 5 1 Heredius 1 2 2 Heterospilus 109 43 45 34 137 57 30 114 Jonhsonius 2 4 3 4 Leluthia 1 Leptodoyctes 1 Megalopractus 2 5 1 2 Mononeuron 1 Notiospathius 3 6 2 1 1 Osmophila 1 Pedinotus 1 2 1 Piocelus 1 2 1 2 Rhaconotus 2 Rhoptocentroides 1 1 Semirhytus 1 1 2 Stenocorse 1 Tripteria 4 7 8 3 n.i. 1 2

105


Sufamilia Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Euphorinae Aridelus 1 Centistes 1 1 1 Chrysopophtorus 1 Ecclitura 3 Euphoriella 4 7 2 4 7 10 11 Falcosyntetrus 1 Holdawayela 1 Lecytadella 1 Leiophron 1 1 1 4 3 8 3 Microctonus 4 1 3 Peristenus 2 1 1 3 Sytretus 3 Wesmaelia 1 n.i. 1 Gnamptodontinae Gnamptodon 2 1 1 6 3 Pseudognamptodon 2 4 8 22 5 2 9 Helconinae Aliolus 1 1 Diospilus 1 1 Eubazus 6 10 3 1 5 2 6 Helcon 4 1 1 1 3 Nealiolus 3 3 1 Topaldios 2 Triaspis 2 1 1 1 Urosigalphus 2 9 7 23 3 7 Homolobinae Exasticolus 1 4 4 10 Hormiinae Allobracon 1 6 4 8 Cantharoctonus 2 1 Hormius 17 5 2 5 12 5 19 Pambolus 2 6 4 4 3 Rhysipolis 2 3 1 2 Ichneutinae Hebichneutes 4 4 3 3 3 7 Masonbeckia 1 Oligoneurus 1 3 6 15 11 7 17 Paroligoneurus 8 5 6 1 Macrocentrinae Austrozele 1 Dolichozele 4 3 1 1 Hymenochaonia 1 5 3 5 2 1 Macrocentrus 1 2 5 Mendesellinae Mendesella 1 Meteorinae Meteorus 1 2 3 11 2 Microgastrinae Machos n.i. 128 39 88 68 164 49 60 154 Alphomelon 2 1 8 5 4 8 Apanteles 12 5 8 33 29 23 25 46 Austrocotesia 1 0 Choeras 1 1 3 1 2 Cotesia 1 1 18 7 4 1 6 Deuterixys 1 Diolcogaster 10 3 46 30 14 17 45 Distatrix 3 2 5 Glyptapanteles 26 12 22 19 44 19 27 72 Hypomicrogaster 3 2 1 3 9 4 1 11 Iconella 1 Lathrapanteles 1

106


Sufamilia Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Microplitis 1 1 33 5 1 Papanteles 2 1 1 1 1 Parapanteles 2 Paroplitis 1 Pholetesor 1 3 3 2 Promicrogaster 6 1 1 6 12 3 8 Protapanteles 2 1 Pseudapanteles 2 1 1 20 2 2 Rasivalva 7 1 7 Sendaphne 1 Xanthomicrogaster 2 6 5 n.i. 1 1 Miracinae Centistidea 6 1 5 9 24 7 1 11 Opiinae Doryctobracon 2 4 Opius 97 26 30 16 33 64 21 67 Orgilinae Bentonia 3 6 3 3 Orgilus 1 3 1 2 Stantonia 2 2 1 Rogadinae Aleiodes 33 19 23 7 41 11 8 56 Choreborogas 1 1 3 1 3 Clinocentrus 1 2 Stiropius 1 5 6 2 2 7 3 8 Yelicones 1 Totais Exemplares 4618 606 243 437 375 1020 558 369 1010 Subfamilias 23 18 16 19 20 21 20 20 21 Gêneros 135 49 48 51 62 87 67 59 86

OsIchneumonidaeforamidentificadosemníveldesubfamília,exceto

porCampopleginaeetambémalgumassubfamíliasrelativamentepequenas,

asquaisforamidentificadasemgêneros(TabelaV).

Nestetrabalhoocorreram26das34subfamíliasreconhecidasporGauld

(1995,2006).Cryptinaefoiasubfamíliamaisabundanteemnossascoletas

(26,44%);consideradaamaiorsubfamíliadeIchneumonidae(GAULD2006)e

deocorrênciaemaltasfrequênciasnamaioriadoslevantamentos,comoo

realizadoporKumagai&Graf(2000).

AsubfamíliaOrthocentrinaefoiasegundamaisabundanteemnossos

resultados(15,93%),seguidadeCampopleginae(15,46%).EmKumagai&Graf

107

(2000)Orthocentrinaeaparececomoasegundasubfamíliamaisfrequenteem

mataurbana,enquantoCampopleginaeéasegundamaisexpressiva

numericamenteemmatarural.Emparte,nossosresultadoscorroboramcom

essesregistros(TabelaVI).

TabelaV.AbundânciaabsolutadeIchneumonidaecapturadosporarmadilhasMalaisenosfragmentosamostradoseidentificadosnoníveltaxonômicomaisrefinadopossível.Subfamília Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ

n.i. 1 4 3 7 11 10 6 18 Anomaloninae Ophionellus 1 Banchinae n.i. 54 7 36 47 47 26 61 58

n.i. 7 Brachycyrtinae Brachycyrtus 3 1 2 n.i. 14 16 6 46 24 13 215 Aiura 3 Campoplex 2 1 Casinaria 3 3 10 32 9 9 20 Charops 1 6 18 21 5 23 9 Cryptophion 11 1 Cymodusa 2 3 2 5 25 20 14 Diadegma 17 3 59 5 3 1 5 Dusona 31 22 15 202 145 56 49 Hyposoter 7 5 5 3 10 3 Microcharops 2 9 18 22 1 7 11

Campopleginae

Venturia 3 2 19 12 15 17 23 n.i. 20 21 21 17 81 29 37 47 Cremastinae Eiphosoma 3 3 7 18 30 5 21

Cryptinae n.i. 618 130 203 307 275 248 366 276 Ctenopelmatinae n.i. 1 3 4 Ichneumoninae n.i. 171 71 61 149 106 182 207 202

Labeninae n.i. 2 2 2 3 2 2 Lycorininae Lycorina 1 3 2 1

n.i. 13 27 Mesochorinae Mesochorus 11 1 12 23 18 50 68 Metopiinae n.i. 40 20 40 16 14 23 30 10

Nesomesochorinae Nonnus 114 3 9 12 2 4 58 21 n.i. 1 1 Enicospilus 6 8 18 30 18 7 Ophioninae Thyreodon 2 3

Orthocentrinae n.i. 294 79 74 60 327 172 309 145 Pimplinae n.i. 123 29 70 172 154 88 308 67 Poeminae n.i. 14 1 3 Rhyssinae n.i. 3 1 5 1

Tersilochinae n.i. 30 9 5 4 12 17 5 8 n.i. 1 9 2 Tryphoninae Netelia 6 4 7 13 4 8

108

AssubfamíliasIchneumoninae(12,5%)ePimplinae(11%)completamo

grupodasmaisabundantesnesteestudo.AssubfamíliasBrachycyrtinae,

Lycorinae,PoeminaeeRhyssinaeforamasmaisraras,ocorrendoemmetade,

oumenos,dospontosamostrais.Estaspequenassubfamíliasforam

representadasporpoucosindivíduos,quejuntossomaram0,5%dos

Ichneumonidaeamostrados.

TabelaVI.FrequênciarelativadeocorrênciadassubfamíliasdeIchneumonidaeamostradasemáreasruraleurbana.

Subfamília Rural Urbana Cryptinae 24,4% Cryptinae 30,3% Campopleginae 18,8% Orthocentrinae 18,6% Orthocentrinae 14,5% Pimplinae 13,3% Ichneumoninae 13,1% Ichneumoninae 11,6% Pimplinae 9,8% Campopleginae 9,4% Cremastinae 5,1% Nesomesochorinae 5,3% Banchinae 3,7% Banchinae 3,5% Mesochorinae 3,1% Metopiinae 2,2% Metopiinae 2,1% Cremastinae 1,8% Ophioninae 1,5% Mesochorinae 1,2% outras 3,9% outras 2,9%

6.4Variáveisambientais

Osresultadosdolevantamentodevariáveisambientaissão

apresentadosnatabelaVII.Osdadosclimáticosreferentesaoperíodo

amostralnãoforamobtidosparaospontosamostraisseparadamente.

AcreditamosqueosdadosfornecidospelaEmbrapaSudeste,localizada

dentrodaFazendaCanchim,sejamrepresentativosparatodosospontos

amostrais.Estasinformaçõesserãoutilizadasapenasparadiscussãoacercada

fenologiadosLepidopteraeseusparasitoides.

109

AsdensidadesdeP.glabratumeP.mollicomumvariaramdezeroa0,89e

zeroa0,66plantas/m2respectivamentenosquadrantesamostrados.Na

maioriadospontosocorreramambasasespécies.Emalgunspontosumadas

duasespéciesocorreuemdensidadeelevada(Figura12),dominandooestrato

arbustivo.

TabelaVII.Variáveisambientaisobtidasparaospontosamostrais.Osvaloresparaalturadedosselsãosubjetivos;corposdeáguaforamclassificadosempresente(1),intermitente(0)eausente(‐1);B,C,R,T:siglasparaBorda,Clareira,RiosouReservatórioseTrilhas,respectivamente;Piper‐S:riquezadeespéciesdePiper.

Local %

cobertura P. glabratum/ m2

P. mollicomum/ m2

dossel altura m

corpo d'água

nº árvores

B,C,R,T

Piper-S

BS1 77,27 0,02 0,14 32,5 1 8 C, R 7 CA1 86,66 0,09 0,1 32,5 0 12 T 4 IN1 62,05 0,015 0,595 17,5 -1 10 T, C 3 IN2 81,41 0,18 0,19 25 1 6,5 T, R 8 MA1 78,21 0,395 0,04 12,5 -1 8 T 3 MA2 77,21 0,21 0,075 10 1 12,5 R 4 MA3 86,37 0,26 0,05 12,5 1 9,5 T 4 PT1 72,78 0,49 0,04 15 0 17 T, C 4 PT2 86,75 0,55 0,06 12,5 -1 25,5 - 5 ST1 83,65 0,16 0,05 20 0 8,5 B 3 ST2 85,60 0,29 0,05 17,5 0 8,5 - 3 ST3 79,44 0,29 0,065 16,5 -1 9,5 - 4 UF1 69,48 0,195 0,34 30 1 13,5 T 4 UF2 70,15 0,25 0,235 30 -1 10,5 T 6 VQ1 78,21 0,305 0,11 12,5 0 8,5 B 4 VQ2 76,87 0,21 0,065 17,5 1 12 R 5

AsespéciesdePiperpresentesnospontosamostraisestãodetalhadas

natabelaVII.Encontramos17espéciesdiferentesdestegênero,todascom

hábitoarbustivo‐arbóreo,excetoP.sp8,cujasplantassãorasteiras(Figura13).

Estegêneroéconsideradomaisdiversoemflorestastropicaisúmidas

(BURGER1971apudMARQUIS2004)einúmerasespéciessãoconsideradas

pioneirasantrópicas(e.g.NICROTAetal.1997,MEDEIROS2006).

Consideramosqueáreasúmidasecominfluênciaantropicafavoreçama

110

ocorrênciadasespéciesdePiper,comoéocasodospontosBS,IN2eUF;os

doisprimeirossãooslocaismaisúmidosentreospontosamostradose

tambémsãoconstantementevisitados,eoterceirolocaléomaisimpactado

pelaaçãohumana.

0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

BS1 CA1 ST1 VQ2 MA2 MA3 ST2 ST3 IN2 VQ1 MA1 UF2 PT1 UF1 PT2

P. mollicomumP. glabratumsomadas

Figura12.Densidade(plantas/m2)deP.glabratumeP.mollicomum(eixoy–ordenada)paracadaponto(eixox–abscissas).Pontosemordemcrescenteparaasdensidadessomadasdasduasespécies.

Figura13.Pipersp8,plantadecrescimentorasteiro.

111

TabelaVIII.EspéciesdePiperpresentesnosfragmentosamostrados. BS CA IN MA PT ST UF VQ P. amalago x x x x x X P. aduncum x x x P. gaudhicaudianum x x x x X P. glabratum x x x x x x x X P. sp A x x x P. mollicomum x x x x x x x X P. sp B x P. sp C x P. sp 1 x x X P. sp 2 x x P. sp 3 x P. sp 4 x P. sp 5 x x P. sp 6 x P. sp 7 x P. sp 8 x P. sp 9 x

6.5LarvasdeLepidopterasobrePiperglabratumeP.mollicomum

AmaiorpartedaslarvasdeLepidopteraobtidas,quase64%dototal,foi

coletadaecriadasobreP.glabratum.Aprincípio,esteresultadopoderiaser

explicadopelamaiordensidadedestaplantaemdetrimentodeP.mollicomum

namaioriadospontosamostrais.Defato,namaiorpartedospontosondeP.

glabratumtemmaiordensidade,osherbívorosocorreramcommaior

frequêncianestaplanta,sendoarecíprocaverdadeiraparadoisdosquatro

pontosondeP.mollicomumocorreemmaiordensidade(Figura12).No

entanto,acorrelaçãoentredensidadedaplantanutridoraefrequênciade

ocorrênciadeherbívorosémoderadaafracaparaP.glabratumeP.

mollicomum(coeficientesdeSpearman‐r=0,604e0,328respectivamente).

Osíndicesdedominânciativeramcomportamentoopostos,mais

112

correlacionadosàdensidadeemP.mollicomum(r=0,691)doqueP.glabratum

(r=0,256).

Comoaespécieherbívoradominante(E.tegularia)écomumparaambas

asespéciesdePiper,reconhecemosquedeveexistirfortecorrelaçãoentreos

dados.Contudo,asomadasdensidadesdasduasplantasetambémadeseus

herbívorosnãoresultaemaumentosignificativonacorrelaçãodestas

variáveis(r=0,256).Portanto,adensidadedaplantasozinhaexercepouca

influênciasobreadensidadedeherbívoroseprovavelmenteoutrosfatores

nãoincluídosnaanálisepodemserdeterminantesnestecaso.Nospontos

ondeadensidadedasduasespéciesdePiperforammaisbaixas(<0,36

plantas/m2),houvefortecorrelaçãopositiva(Pearsonr=0,92978)entreas

densidadesdeplantaseherbívorosparaP.mollicomum.Nestecaso,a

densidadedaplantapoderiaconsistiremfatorlimitanteparaosherbívoros,

noentanto,amesmarelaçãonãofoiobservadaparaP.glabratum(r=0,5859).

Estesresultadosapontamparaumainterferênciaentreosdadosprovenientes

dasduasplantasparaosherbívoros.Paramelhorcompreensãodospadrões

deutilizaçãodosrecursospelosherbívorossãonecessáriosmaisdadossobre

adistribuiçãoespacialdestasedeoutrasespéciesdePipercompartilhados

pelosmesmosherbívoros.

Paraariquezatotaldeherbívoroseaabundânciadasduasespéciesde

Piperacorrelaçãofoimaisalta(r=0,863)doqueascorrelaçõesseparadaspara

P.glabratumeP.mollicomum(r=0,663e0,499),indicandoqueadensidadeda

113

plantatemmaiorinfluênciaparaariquezadeespéciesdequeafaunade

herbívorossobreasduasplantasestábastanteassociada.

Das56espéciesdeLepidopteracriadas,30foramcomunsàsduas

espéciesdePiper,16foramexclusivasaP.glabratumedezaP.mollicomum

(ANEXOII).Dasespéciesqueocorreramcomexclusividade,cercade85%

ocorreramembaixasfrequências(1a4indivíduos,média1,72),logonão

caracterizandopreferênciaalimentar.Asduasespéciesdemicrolepidoptera

minadores(nãoidentificadas),cadaumasobreumaespéciedeplanta

hospedeira,eRhectocraspedasp.(Crambidae)sobreP.glabratum,foram

exclusivasaumaespécie.Gonodontapulvereafoiasegundaespéciecom

maiorfrequênciadeocorrência,quaseexclusivamentecoletadassobreP.

glabratum.AspoucasespéciescoletadassobreP.mollicomumnãose

alimentaramdamesma,sendoconsideradasacidentais.Epimecissp,Quadrus

cerialiseAmorbiasp.foramcoletadasecriadaspreferencialmentesobreP.

glabratum,eEoisglauculatasobreP.mollicomum.

Estesresultadosindicamgrandesobreposiçãoentreafaunade

herbívorosdasduasespéciesestudadas.Asemelhançaquímicaentreasduas

espécies,observadaporBraga(1997),podeserumdosfatoresresponsáveis

poresseresultado,alémdaprópriaproximidadefilogenéticaentreelas.

AsmenorestaxasdeherbivoriaemP.mollicomumpoderiamestar

associadasàpresençadetricomasemsuasfolhas.Ostricomassão

reconhecidoscomopartedosmecanismosdedefesafísicadasplantascontra

herbívoros(MARQUIS1992,AGREN&SCHEMSKE1993;RINKER&LOWMAN

114

2000;VALADARESetal.2001),podendotambémterinfluênciasobreseus

inimigosnaturais(MARQUIS1996,FORDYCE&AGRAWAL2001).

Comparamosostamanhosdetodososherbívoroscommaisdequatro

criaçõesbemsucedidasemcadaplanta.OsresultadosdotestetdeStudent

nãopareado,paraocomprimentodaasaanterior,sãoapresentadosnatabela

IX.

Tambémtestamosasdiferençasdetamanhosparaosparasitoidesde

E.tegulariaqueatacaramlarvassobreambasplantashospedeiras.Paraa

inclusãonotesteomenornúmerodemediçõesadmitidofoiseisparauma

plantae14paraasduas(TabelaX).Asespéciesdeparasitoidesnãotestadas

ocorreramemfrequênciamuitobaixaempelomenosumadasplantas.

TabelaIX.ResultadosdotestetStudentparaotamanhodaasadeLepidoptera.ComparaçãoentreadultoscriadossobreP.glabratumeP.mollicomum(N=tamanhodaamostra;s=desviopadrão).*significativo.

N Média- mm s t p

P. glabratum 6 22,25 2,6786Carales astur P. mollicomum 13 24,31 3,2245 1,3563 0,19276

P. glabratum 4 10 0,7071Eois occia P. mollicomum 19 10,4 1,0138 0,74507 0,46449

P. glabratum 1016 8,86 0,4897Eois tegularia P. mollicomum 633 8,97 0,5592 4,2394* 0,00002*

P. glabratum 9 16,92 0,8438Eriopyga sp. P. mollicomum 11 17,04 0,5956 0,37382 0,71291

P. glabratum 7 9,61 0,45 Hampsonodes sp.2 P. mollicomum 4 9,62 0,5398 -0,0334 0,97408

P. glabratum 5 10,3 0,6708Noctuidae sp.1 P. mollicomum 6 10,93 0,9206 -1,2947 0,22765

P. glabratum 14 12,96 1,148 Noctuidae sp.3 P. mollicomum 46 12,89 1,0824 0,2172 0,82882

115

TabelaX.ResultadosdotestetStudentparaotamanhodaasadeparasitoidessobreE.tegularia.ComparaçãoentreadultoscriadossobreP.glabratumeP.mollicomum(N=tamanhodaamostra;s=desviopadrão).*significativo.

N Média (mm) s t p

P. glabratum 30 14,52 0,2075 Elachertus sp. P. mollicomum 10 16,65 0,2106 2,8831* 0,0064479*

P. glabratum 29 3,18 0,2023 Meteorus sp. P. mollicomum 6 3,28 0,1483 1,1415 0,26187

P. glabratum 68 5,14 0,5838 Myiopharus sp.1 P. mollicomum 60 5,58 0,6455 4,0403* 0,00009223*

P. glabratum 119 2,38 0,1608 Protapanteles sp. P. mollicomum 26 2,39 0,1499 0,19217 0,84788

P. glabratum 7 3,84 0,1824 Venturia sp. P. mollicomum 7 3,67 0,2111 1,7953 0,097806

6.5.1Herbívorosespecialistas,generalistaseraros

Comopodeserobservadonafigura19,aamostragemdosherbívorosfoi

caracterizadaporumgrandenúmerodeespéciesraras.Taisocorrênciassão

comunsemtrabalhosrealizadossobreafaunadeherbívoros,principalmente

naregiãotropical(NOVOTNY&BASSET2000)e,devidoaosproblemasque

elasacarretam,sãoconsiderados“opiorpesadelodosestudossobre

diversidade”(LEWINSOHN&ROSLIN2008).Ograndenúmerodeespécies

rarasnãoestáassociado,exclusivamente,ageneralistase,muitasvezes,

espéciescomunsemumaplantahospedeirapodemserrarasemoutra

espéciepróximafilogeneticamente(NOVOTNY&BASSET2000).Istofoi

observadoemalgumasespéciesnestetrabalho;Gonodontapulvereae

EpimecisspforamcomunsemP.glabratumeocorreramraramentesobreP.

mollicomum,jáEoisglauculata,comumsobreP.mollicomum,foiregistrada

apenasumavezsobreP.glabratum.

116

6.6Redesalimentares

Emnossosestudosforamregistradas170interaçõeshospedeiro‐

parasitoide,dasquais79emlarvasdeLepidopterasobreP.mollicomume114

sobreP.glabratum.Asfiguras14a17representamtodasasredesalimentares

quantitativasobtidasnesteestudo.Nemtodasasepéciesforaminseridasnas

redes.Aslistasdasespéciesdeparasitoidesehospedeirosencontram‐seno

anexo(Listas1a3‐ANEXO)

Figura14.RedequantitativaparaE.tegularia(separadosporplantahospedeira:11g.:sobreP.glabratume11m.:sobreP.mollicomum)eoutrasespéciesdeLepidopteraquecompartilhamparasitoideseseusparasitoidesprimários.AsduassériesdebarraspretasrepresentamasdensidadesdelarvasdeLepidoptera(inferior)eseusparasitoidesprimários(superior)emescalasdiferentes.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(Listas1e2).Asligaçõesemcinzarepresentamafrequenciarelativadecadaassociaçãohospedeiro‐parasitoide.

117

Figura15.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.mollicomum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.OsnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexoIV(Listas1e2).

Figura16.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.glabratum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.OsnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexoIV(Listas1e2).

118

Figura17.Redequantitativaparaparasitoidesprimários(barrainferior)esecundários(barrasuperior).Todososparasitóiescomregistrodehiperparasitismoestãoincluídos.NúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexoIV(Listas2e3)

OparasitoidemaiscomumemP.mollicomumfoiMyiopharussp1(27,16%)

eemP.glabratum,foiProtapantelessp.(33,63%),ambossobreE.tegularia.

Diversidade,riqueza,abundânciaeporcentagemdeparasitismoforam

maioresemP.glabratum.

Considerandoapenasoshospedeirosconhecidos,registramos113

associaçõesespecíficasentrehospedeiro‐parasitoide.Asduasespéciesde

plantastiveram27espéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitoides.Em

lagartassobreP.mollicomumocorreram47espéciesdeparasitoidesesobreP.

glabratum,ocorreram46espécies.Aabundânciatotaldeparasitoidescriados

sobrehospedeirosconhecidosfoide1357indivíduos,distribuídosem76

espécies.Destas,maisdametadeocorreuapenasumavez.Daporção

restante,59%nãodemonstrarampreferênciaporhospedeirosousobre

119

nenhumadasespéciesdePiper;oitoespéciesparasitaram,preferencialmente,

hospedeirossobreP.glabratumecincoparasitoidesatacaram,

preferencialmente,lagartassealimentandodeP.mollicomum.

Ariquezamédiadeparasitoidesporespéciehospedeirafoide2,52.Este

valor(parasitoidsload)foifortementeinfluenciadopelafrequênciade

ocorrênciadoshospedeiros(Figura18).Aregressãolog‐lineardestes

parâmetrosparacadaespéciehospedeiramostrouque81,4%dariquezade

parasitoidespodeserexplicadapelotamanhodaamostra.

Paraaespéciehospedeiramaiscomum(E.tegularia),foramobtidas21

espéciesdeparasitoidesprimários.Nestecasoespecífico,ariquezade

parasitoidestambémfoifortementerelacionadaaotamanhodaamostra

(Figuras19ae19b),sendoqueemnenhumpontoamostralforamobtidas

todasas21espécies.ParaaslagartassobreP.mollicomum,registramos17

espéciesdeparasitoideseparaP.glabratum,18.

Figura18.Riquezadeparasitoidesobtidossobrediferentesespécieshospedeirasemfunçãodafrequênciadeocorrênciadesteshospedeiros(escalalogarítimica).

120

a. b.

Figuras19.RiquezadeparasitoidessobreE.tegularianospontosamostraisemfunçãodafrequênciadeocorrênciadelarvasem:a.P.glabratum(r=0,867)eb.P.mollicomum(r=0,871). Asdistribuiçõesdasabundânciasdeherbívoroseparasitoidesforam

comparadaspormeiodegráficosdediversidade‐dominância(SOUTHWOOD

1979apudMEMMOTTetal.1994).Ambosmostraramcomportamentos

bastantesemelhantes,comgrandepartedasespéciesrepresentadasporum

únicoexemplar(Figura20).

Figura20.Gráficosdediversidade‐dominânciaparahospeiroseparasitoides.(Memmottetal.1994).Asespéciesnoeixoxestãoemordemdecrescentedeabundância.

121

6.6.1Hiperparasitoides

ApartirdacriaçãodelarvasdeLepidopteraeseuseventuais

parasitoides,pudemosobservaralgumasassociaçõescomparasitoides

secundários,tambémconhecidoscomohiperparasitoides,obtidossobreos

parasitoidesprimários.Foramobtidoshiperparasitoidesem95larvasou

pupasem19associaçõesparasitoide–hiperparasitoideespecíficas.Estas

associaçõesforamregistradaspara14espéciesdeparasitoidesprimáriose11

espéciesdeparasitoidessecundários.Dasassociaçõesregistradas,apenastrês

foramcomunsàsduasespéciesdeplantashospedeiras.

EmP.glabratum,52larvasoupupashospedeirasparasitadastiveram

seusparasitoidesatacadosporhiperparasitoides.Nestaplanta,asocorrências

dehiperparasitismoenvolveramnoveespéciesdeparasitoidesprimáriose

oitodehiperparasitoidesem13associaçõesespecíficas.As43ocorrênciasde

hiperparasitismorestantesforamobservadasemhospedeirossobre

P.mollicomum.Sobreestaplantahospedeira,oitoespéciesdeparasitoides

primáriosforamatacadasporseisespécieshiperparasitoides,totalizando

noveassociaçõesespecíficas.Onúmerodeassociaçõesfoicalculado

desconsiderandoaespéciedalarvahospedeira,referindo‐se,exclusivamente,

àsligaçõesentreespéciesdeparasitoidesprimáriosesecundários.

122


6.7.1Herbívoros

Afrequênciadeocorrênciadosherbívorosapresentoufortecorrelação

temporal,compicogeralocorrendonofinaldomêsdemaioparaE.tegularia

(Figura21)enofinaldomêsdeabrilparaasoutrasespéciessomadas(Figura

22).Nasfiguras21e22,osgráficosforamplotadoscomasfrequênciasde

ocorrênciadelagartasemtodosospontosamostraiscontraosdiasdecoleta

(Diazero=21.11.2006).Otamanhodasamostrasfoiajustadopelologarítimo

damédiaigualadaaum.

Considerandotodosospontosamostrais,apenasparaE.tegularia,nas

coletasrealizadasnosmesesdeabrilajulho,ocorreram79%daslarvas

amostradasduranteoperíodoamostral,correspondentea12meses.

Seanalisadosseparadamente,todosospontostiveramgrandepartedos

indivíduoscoletados(74a83%)emtrêsdasnovecoletas,asquaisforam

realizadasprincipalmentedemaioajulho.Houvesincroniaentreas

populaçõeslocaisdeherbívorosparatodosospontosamostrados.

Adistribuiçãotemporaldelagartascomrelaçãoàespéciedeplanta

hospedeirafoibastantesimilar(Figuras23aeb;24aeb.).Oaumentona

frequênciadeocorrênciadaslagartas,emgeralseguiuadiminuiçãoda

pluviosidade.Ospicosdeocorrênciaocorreramemmesesdeseca,como

podemosobservarnafigura25.

123

Figura21.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeE.tegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,858).Diazero=28.11.2006

Figura22.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,766).Diazero=28.11.2006

124

Figura23.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada;a.esquerda:P.glabratum(r=0,821);b.direita:P.mollicomum(r=0,68).Diazero=28.11.2006

125

Figura24.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeEtegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada.a.P.glabratum(r=0,863);b.P.mollicomum(r=0,83).Diazero=28.11.2006

126

Duranteoperíododeocorrênciadelagartas,houvesobreposiçãode

geraçõesquepôdeserconstatadanasamostras,poislarvasdeínstares

diferentesforamcoletadassobreumamesmaplanta

Figura25.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasrelativasparaGonodontapulverea(Lepidoptera,Noctuidae)(pontos),comrepresentaçãodaregressãosinusoidal(r=0,847).Eixosecundário:pluviosidade(colunas)

6.7.2Parasitoides

OsparasitoidesprimárioscriadossobreE.tegulariamostraramfenologia

muitosemelhanteàdeseuhospedeiroquandoanalisadossemdistinçãode

espécies.Cadaespécie,analisadaseparadamente,apresentoudistribuição

temporalligeiramentediferente.Emgeral,houvealternânciaentreasduas

espéciesmaisabundantes,asquais,namaioriadospontos,setratavamdeum

Braconidae(Protapantelessp,DiolcogasterspouMeteorussp)eumTachinidae

(Myiopharussp1).Osprimeirostiveramfrequênciasrelativasmaioresdurante

127

afasedeaumentodapopulaçãodehospedeiros,enquantoqueMyiopharussp

foimaisfrequenteapósopicodeocorrência.

6.8GuildasdeparasitoidessobreE.tegularia

Separamososparasitoidesemcincoguildascombasenasobservações

emlaboratórioedadosdeliteratura,seguindoaclassificaçãopropostapor

Quicke(1997).AsespéciesdeparasitoidessobreE.tegulariaesuasrespectivas

guildassãoapresentadasnatabelaXII.Asduasguildasdemaiorimportância

relativa,larvasjovensepré‐pupas,sãoaquelasaquepertencemos

braconídeoscitadosacimaeMyiopharussp,respectivamente.

TabelaXII.ParasitoidesprimáriosobtidossobreE.tegulariaseparadossegundosuasguildas

Guildas Larva Jovem Larva Tardia Pré-pupa Larva-Pupa Ectoparasitoide

Cotesia sp.1 Hyposoter sp. Dusona sp. Ophionelus sp. Elachertus sp. Diolcogaster sp. Charops sp.1 Microcharops sp. Podogaster sp. Quadrastichus sp. Distatrix sp. Siphona. A. sp. Myiopharus sp.1 Venturia sp. Glyptapanteles sp.# Lixophaga sp. Glyptapanteles sp.1 Meteorus sp. Protapanteles sp.

Asfiguras26e27representamafrequênciarelativadeocorrênciade

cadaguilda.Asguildaslarvatardiaelarva‐pupaforamrepresentadas

exclusivamenteporespéciesdeIchneumonidaeeaguildaectoparasitoidesfoi

representadapelasduasespéciesdeEulophidae.

128

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Dec‐06

Jan‐07

Feb‐07

Mar‐07

Apr‐07

May‐07

Jun‐07

Jul‐0

7

Aug‐07

Sep‐07

Oct‐07

total

EctoparasitóideLarva‐PupaPré‐PupaLarvatardiaMeteorusLarvajovem

Figura26.FrequênciarelativadeocorrênciadasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.glabratumduranteosmesesdecoletaetotaldoperíodo

amostral.

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Dec‐06

Jan‐07

Feb‐07

Mar‐07

Apr‐07

May‐07

Jun‐07

Jul‐0

7

Aug‐07

Sep‐07

Oct‐07

total

EctoparasitóideLarva‐PupaPré‐PupaLarvatardiaMeteorusLarvajovem

Figura27.FrequênciarelativadeocorrênciadasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.mollicomumduranteosmesesdecoletaetotaldoperíodoamostral.

129

6.9FenologiadeIchneumonoideaadultosobtidosporarmadilhas

Malaise

OsadultosdeIchneumonoideacoletadosporarmadilhasMalaise

apresentaramfenologiainversaadosherbívoros.Paraestes,asmenores

frequênciasdeocorrênciaforamentreosmesesdemarçoamaioparaa

maioriadospontos.Asmaioresfrequênciasdeocorrênciacoincidiramcomo

períodochuvoso,quandoadensidadedeherbívorossobrePiperfoimuito

baixa.Mesmoquandoanalisadosapenasosgênerosconhecidosnaliteratura

comoparasitoidesdeLepidoptera,adistribuiçãotemporalapresentoua

mesmatendência.

6.10Distribuiçãoespacial

AstaxasdeáreashabitáveisaPiperparacadabuffersãoapresentadas

natabelaXIII.Astrêsáreascommaiorporcentagemtotaldemata(PT,STe

VQ)têmseuspontoslocalizadosdentrodeumúnicofragmento.Este

fragmentoconstituiumadasmaioresáreasdematadentrodomunicípio.Os

locaiscommenoresáreasdemata(BS,eUF)estãoemmatrizurbana.

Tabela XIII. Áreas relativas das categorias com presença confirmada de Piper, criadas em buffer com 2 km de raio (12566370,6 m2=1).

mata capoeira varzea pinus total BS 0,0480 0,0639 0,0356 0,1475 CA 0,1614 0,0452 0,0012 0,2079 IN 0,2165 0,1615 0,3780 MA 0,0879 0,2356 0,3235 PT 0,2092 0,2325 0,4418 ST 0,3138 0,1078 0,4216 UF 0,0565 0,0619 0,0104 0,1288 VQ 0,2827 0,1409 0,4236

130

AporcentagemdemataeariquezatotaldeLepidopteraforam

fortementecorrelacionadasnesteestudo(Spearmanr=0,95188;p=0,00027).

AcorrelaçãoentreasriquezasdeLepidopteraparacadaplantahospedeira

tambémfoisignificativa(r=0,7066,p=0,05paraP.glabratumer=0,84343,p

=0,0085paraP.mollicomum).OíndicedecorrelaçãodeSpearmanpara

riquezadeparasitoidescriadosea%demataforammaisbaixosparaP.

glabratum(r=0,16869,p=0,6896)emaioresparaP.mollicomum(r=0,6386,

p=0,0883).Jáasporcentagensdeparasitismotiveramcorrelaçãonegativa

comessavariável(r=‐0,52381e‐0,33333;p=0,1827e0,4197respectivamente).

ParaariquezadeIchneumonoideacoletadoscomarmadilhasMalaise,a

correlaçãofoipositiva(r=0,85031,p=0,00747).

Comrelaçãoàsdensidadesdasduasplantas,osresultadosdostestesde

correlaçãoforamopostos.P.glabratumfoipositivamentecorrelacionadoà

taxademata(r=0,64672,p=0,08309).Poroutrolado,Pmollicomumfoi

negativamenterelacionadoàporcentagemdemata(r=‐0,74253,p=0,03485).

Nestecaso,épossívelqueasegundaespécietenhamaioradaptaçãoaáreas

perturbadas(Tebbs1993).

Asanálisesespaciaisresultaramemautocorrelaçãoespacialpequenae

muitasvezesnegativaparatodasasvariáveis.OcomportamentodoIde

Moranapresentoucertodepadrãoparaasvariáveisanalisadas.Osvaloresde

Iparaaprimeiraclassededistância,querepresentamasmenoresdistâncias,

tiveramvaloresnegativos(autocorrelaçãoespacialnegativa),seaproximando

dezeronasclassesintermediáriaseterminandocomumvalornegativo.Este

131

padrãofoiobservadoparariquezasdeparasitoides(criadosecoletadospor

Malaise)edeherbívoros.Estesresultadospodemindicarquenãoexiste

autocorrelaçãoespacialentreosdadosnaescaladeestudoutilizada.

Aregressãolinear(OLS)mostrouqueavariaçãonosdadosreferentesà

Lepidopteraéemgrandeparteexplicadapeladistribuiçãoespacialepela

porcentagemdematajuntos(r=0,933),comgrandesobreposiçãoentreas

duasvariáveisexplanatórias(r=0,726).Resultadossimilaresforamobtidos

comariquezadeIchneumonoideacomovariávelpreditora(totalexplicado

peloespaço+variável=0,969evariânciaexplicadacompartilhada=0,884).

Paraosdadosreferentesaosparasitoides,oespaçotevepoucainfluência.

NestecasooutrasvariáveiscomoafrequênciadeocorrênciadosLepidoptera,

forammaisimportantes.

ParaosLepidoptera,adistribuiçãoespacialeaporcentagemdemata

foramduasvariáveiscomgrandeinfluencia.Estastambémestão

correlacionadas,porexistirempontospróximoscompaisagenssimilares,

comoospontosnaáreaurbanaeostrêspontoslocalizadosemummesmo

fragmento.

Adistribuiçãodosparasitoidesnãofoiinfluenciadadiretamentepela

quantidadedematanempeladistanciaentreospontos.Paraestesinsetoso

númerodehospedeirosfoiofatormaisimportanteemsuariqueza.

ApartirdasanálisesderegressãoereduçãodedadospeloPCA(análise

decomponentesprincipais)pudemosidentificarasvaráveisindependentes

commaiorpoderexplanatórioparaseremutilizadasnaautorregressão

132

espacial.OCARfoiaplicadoparariquezadeLepidopteracomtrêsvariáveis

preditoras:%mata,riquezadeIchneumonoideaeriquezamáximadePiper,as

quaisexplicaramquasetodaavariação(r=0,982).Opoderdeprediçãodas

variáveisnestecasoéindependentedoespaço.Tantoparaaporcentagemde

parasitismocomoparariquezadosparasitoidesopoderdeprediçãodo

modeloaumentacomaadiçãodafrequênciadeocorrênciadosLepidoptera

juntocomaalturadodossel.

Estesresultadosreforçamopoderpreditivodealgumasvariáveis

levantadas.Alémdisso,podemosinferirsobreavariaçãocausadapor

interaçõesbiológicasemdetrimentodeautocorrelaçãoespacial.Também

observamosqueherbívoroseparasitoidesrespondemdeformadiferentea

estasvariáveiseaoespaço,equedependemdaabundanciadehospedeiros.

Nocasodemetacomunidadesvivendoemumapaisagemfragmentadaé

esperadoqueespéciesdeníveistróficoselevadossejamausentesemredesde

populaçõeshospedeiraspequenas,isoladasedebaixaqualidade,poisa

probabilidadedaspopulaçõesdeinimigosnaturaispersistiremcomo

metapopulaçõesemmetapopulacõeshospedeirasdiminuicomadiminuição

notamanhodasúltimas(HANSKI1999,HOLT2002,NOUHUYS&HANSKI

2002).

133

7.DISCUSSÃO

7.1Redealimentardeparasitoides

Asredesalimentaresquantitativassãoimportantesparavisualizaçãodos

componentesprincipaisdeumacomunidade(LEWISetal.2002).Aqui,a

importânciadeE.tegulariacomoprincipalherbívorosobreasduasespéciesde

Piperestudadasfoimarcante.Osprincipaisparasitoidessobreestaespécie,no

entanto,nãoforamosmesmosnasduasplantas.Esteresultadoindica

especializaçãomaiordosparasitoidesquantoàplantanutridora,emrelaçãoa

seuhospedeiro,reforçandoateoriadequeasplantaspodemexercer

influênciadiretasobreoterceironíveltrófico(PRICEetal.1980,NOUHUYS&

HANSKI2005).

Umdosprincipaisproblemasmetodológicos,potencialfontedeerros

emnossosresultados,refere‐seaoestágioemqueohospedeirofoicoletado.

Praticamentetodososherbívorosforamcoletadosemestágiolarvale,

consequentemente,osnichosdosparasitoidesamostradosserestringem

àquelesquepassamporestafase.Emnossoestudo,nenhumparasitoideovo‐

larvafoiobtido,portantoosespécimesobtidosnascriações,quase

exclusivamente,atacamlarvasdeLepidoptera.Aspoucasexceçõesconsistem

deparasitoidesdepupas;estesforamobtidosocasionalmentecomacoleta

depupas.Afaltadesistematizaçãodestaamostragemeaimpossibilidadede

identificaçãodesteestágionãopermitiramconclusõesacercadasassociações

hospedeiro‐parasitoidee,portanto,nãoforamincluídosnasanálises.É

possívelqueestesparasitoides,assimcomoosparasitoidesdeovos,

134

desempenhempapelimportantenacomunidadeestudada.Memmottetal.

(1994),refere‐seàsaltastaxasdemortalidadeemlaboratóriodealgumas

espécies,comoporexemplo,Epimecissp.Aslagartasdestaespécieforam

coletadasemfrequênciasrelativamentealtas,porémamaiorpartemorreu

duranteacriação(79%).

Umaredeparasitoideidealdeveincluirtodososhospedeirosemum

ambienteparticularquepodemestarligadosporsequênciasdeespéciesde

parasitoidescompartilhados.Naprática,assembléiasmaisrestritaspodemser

estudadas.Algumasguildasdehospedeirossãoatacadasporparasitoides

que,ocasionalmente,atacamoutrostiposdeinsetos,sendoassim,asredes

centradasnestasespéciespodemserconsideradasrelativamentecompletas

(MEMMOTTetal.1994).Paraavaliarprecisamenteaimportânciadasespécies

estudadasnestetrabalho,apartirdeumaredealimentarmaiscompleta,mais

amostragenssãonecessárias,incluindoomaiornúmeropossíveldeplantas

hospedeirasdogêneroPiper,alémdeamostragensincluindooutrosestágios

daslarvashospedeiras.

Mesmosetratandodeumafiguraparcialdacomunidadeassociadaa

Piper,osresultadosobtidosnesteestudosãorelativamenterarosnaliteratura

epodemserúteisemestudoscomparativosfuturos.Alémdisso,algumas

questõesarespeitodaecologiadecomunidadesdeparasitoidespodemser

levantadascombasenasredesobtidas(Figuras14a17).Porexemplo,quanto

àpreferênciadeparasitoidesporlarvasdeLepidopteraeporplantas

hospedeiras(LILLetal.2002).Ainfluênciadaplantasobreoparasitismofoi

135

evidenteparaDiolcogastersp.Esteparasitoidefoicomumemlarvasde

E.tegulariasobreP.mollicomum,semocorreremnenhumaoutralarvassobre

estaplanta.EmP.glabratumocorreumuitopoucosobreE.tegularia,mas

ocorreuemoutrastrêsespécieshospedeiras(Figura14).

Apartirdaidentificaçãodosprincipaisparasitoidesdeumadeterminada

espécietambémpodemosavaliarafaunadosdiferentespontosamostrais.

Locaisondeasespéciesdominantesnãoestãopresentes,ouocorremem

frequênciasrelativasbaixas,podemindicaralteraçõesnoambiente(BELLOWS

etal.1992).Algumasconsideraçõessobreesteassuntoestãonaseção7.5.

7.2Riquezadeespéciesdeparasitoideseesforçoamostral

Ariquezadeparasitoidessobredadaespéciehospedeirapodeser,em

grandeparte,explicadopelotamanhoamostral(MEMMOTTetal.1994,LEWIS

etal.2002).Esteaumento,emalgunscasos,podedemorarmuitoatéatingir

umaassíntota(GODFRAY1994,QUICKE1997).

Emnossosresultados,observamosfortecorrelaçãoentreasdensidades

deherbívoroseariquezadeseusparasitoides(Figura18).Adependênciada

riquezadeparasitoideseafrequênciadeocorrênciadehospedeirosnão

mostramtendênciaaumaassíntota.Askew&Shaw(1974inMEMMOTTetal.

1994)estimaram,emumestudosobreminadoresfoliaresnaregião

temperada,queseriamnecessários600parasitoidescriadosparaamostrar

todasasespéciesdedeterminadohospedeiro.Apesardehaveremsido

criados1216espécimesdeparasitoidessobreE.tegularia,aanálisede

136

regressãoindicaqueaindapoderiamserencontradasnovasassociaçõesde

parasitoidesparaestehospedeiro.

Nototalforam21espéciesdeparasitoidesprimárioseseisespéciesde

parasitoidessecundários.Emcomparaçãocomosresultadoscompiladospor

Hawkins(1988,1990),umherbívoroexternocomoE.tegulariateveum

númerobastantealtodeespéciesdeparasitoides.Nestestrabalhos,oautor

demonstraaimportânciadonichoalimentardohospedeiroparaariquezade

parasitoidesassociadaaumaespéciehospedeira.Aqui,alémdaforte

correlaçãoentreariquezaeotamanhodaamostra,primeiramenteobservado

porMemmottetal.(1994),observamosqueherbívorosquesealimentam

externamentetambémpodemterinúmerasespéciesdeparasitoides

associados.Umapossívelexplicação,alémdograndevolumededados

obtidos,podeserapresençadediversasespéciesdePipere,

consequentemente,deEoisemummesmoambienteque,infelizmente,não

foramestudados.

Damesmaforma,asassembleiaslocaisdeparasitoidessobreE.

tegulariatambémforamfortementeinfluenciadaspelotamanhoda

amostragemdohospedeiro.Aregressãolog‐linearaplicadaentreotamanho

amostraleariquezadeparasitoidesexplica87%davariação.Mesmocomo

grandenúmerodehospedeiroscriados,maisamostrasdevemresultarem

aumentonariquezadeparasitoides.Tambémépossívelqueainclusãode

pontosamostraisemoutrasregiões,dentrodadistribuiçãodasespéciesde

137

Piperestudadas,aumenteonúmerototaldeespéciesdeparasitoidessobre

E.tegularia.

7.3Especifidadedosparasitoidespeloshospedeiros

Trabalhosrecentes,realizadoscomaintegraçãodeferramentas

moleculares,morfologiaebiologiadosparasitoides(KANKAREetal.2004,

2005b)vêmdemonstrandoqueaespecificidadedosparasitoidesemrelação

aosseushospedeirosémuitomaiordoqueseimaginava.Graçasàutilização

detécnicasmodernascomooBarcode,aliadoaoconhecimentotaxonômicoe

ecológico,ograudeespecificidadedosparasitoidesantestidoscomo

polífagos,comoporexemplo,Tachinidae(STIREMANetal.2006,STIREMAN&

SINGER2003),estásendorevisto(SMITHetal.2007).Emseulugar,o

reconhecimentodenovasespéciescrípticas,anteriormentedesconhecidas,e

apossibilidadedequeadiversidadedestesedeoutrosinsetosparasitoides

sejaaindamaior(SMITHetal.2008).Tendoemvistataisdescobertas,

consideramosqueadiscussãosobreohostrangedosparasitoidesganha

novasperspectivasquetrazemimplicaçõesecológicasdegrandeimportância.

Emnossosresultados,amédiadehospedeirosporparasitoidefoide

1,48,comagrandemaioriadasespéciesregistradasobreumúnico

hospedeiro.Entreoscincoparasitoidescommaiornúmerodehospedeiros

(entre4e5)doissãotaquinídeoseuméectoparasitoide.Estesresultados

corroboramcomahipótesedequeosTachinidaetenhammenorespecifidade

comohospedeiroquandocomparadosaoutrosendoparasitoides.Uma

138

possívelexplicaçãoparaamaiorflexibilidadeemexplorarhospedeirosseria

presençadetubosrespiratóriosquepermitemasuaslarvasrespiraremoar

atmosféricoeevitarosistemaimunedohospedeiro(STIREMANetal2006).

Damesmaforma,ofatodeosectoparasitoidesnãonecessitaremde

adaptaçõescontraosistemaimunedohospedeiroostornarmaispropensosà

polifagia(GODFRAY1994,SHEEHAN&HAWKINS1991)sugerequeasguildas

deparasitoidesestudadasaquitêmmaiorpropensãoàoligofagiapor

atacaremhospedeirosexpostos,emfaselarval,secomparadasaparasitoides

queatacampupasouectoparasitoides.


Apesardasobreposiçãodegeraçõesobservadaduranteoperíodo

amostral,foipossívelverificaralternânciaentreosparasitoidespertencentes

àsguildasqueatacamlarvasjovenseàquelesqueatacamlarvasdeínstares

tardios.Talalternânciaindicacompetiçãodiretaporrecursos,poisespécies

queutilizamomesmorecursoprecisamcompartilhá‐loparacoexistir

(NOHUYS&HANSKI2005).Nestecaso,umaexclusãotemporalparecesera

formaencontradamaisevidenteentreasespéciesdemaiorfrequênciade

partilharorecurso.

AsincroniaentreaspopulaçõeslocaisdeE.tegulariaestudadasindica

umarespostaafatoresclimáticosqueprovavelmenteafetamafenologiade

suasplantashospedeiras.Quandocomparadasasdistribuiçõestemporaisdos

herbívorosedosIchneumonoideaadultosparasitoidesdeLepidoptera,

139

observamostendênciasopostas.Ocomportamentocíclicodaspopulaçõesde

hospedeiroseparasitoidespode,nestecaso,levaraoequilíbriodestas.O

rápidocrescimentodaspopulaçõesdeherbívorospodetambémfavorecer

espéciesparasitoidescompetitivamenteinferiores,devidoagrande

disponibilidadedehospedeirosnoambiente.Estassuposiçõesnecessitamde

estudosmaisdetalhados,comenfoquenafenologiadeplantas–hospedeiros

–parasitoides,poisaliteraturatratadaquestãotemporalnadinâmica

populacionalapenascomgeraçõesdiscretas(GODFRAYetal1994).Nossos

resultadosapontamparavariaçãotemporalcomofatordeterminantena

dinâmicadecomunidadeshospedeiro–parasitoide.

7.5Interaçõestritróficasedistribuiçãoespacial

Adistribuiçãofragmentada(áreaspequenasisoladascomformaçãode

patches)daplantahospedeira,aliadaàespecificidadedaslarvashospedeirase

deseusparasitoides,levamaumadinâmicademetacomunidadesna

assembleiaplanta‐larvadeLepidoptera‐parasitoide(NOUHUYS&HANSKI

2005).Estesistemapodeumametacomunidaderelativamenteisolada,

baseadaemalgumasespéciesdePipercomoplantahospedeira.

Adistribuiçãodasduasplantashospedeirasestudadasapresentaligeira

diferença;apesardeseremgeralmenteencontradasocupandoosmesmos

ambientes,P.mollicomumsedistribuimaisuniformeeesparsamenteno

ambiente,enquantoP.glabratumpodeformargrandesadensamentos,onde

ocupampraticamentetodoosub‐bosque.Essadiferençaaparentena

140

distribuiçãodasespéciespodeestarrelacionadaaofatodeP.glabratumse

reproduzirvegetativamente,enquantoP.mollicomumnãoapresentaestetipo

dereprodução.SegundoFigueiredo&Sazima(2004)P.glabratuméuma

espécieseletivaquantoaohabitat,ocorrendoexclusivamenteemáreas

úmidas;jáP.mollicomumnãoserestringeaestetipodehabitat.

Autilizaçãodaplantapelalarvavariaespacialmenteconformea

distribuiçãoespacialdasplantashospedeirasepelapreferênciadeoviposição

dafêmea.Apreferênciadeoviposiçãopodeestarrelacionadacommaior

sobrevivênciaoucrescimentolarval(NOUHUYS&HANSKI2005).Comparando

oscomprimentosdeasadosherbívorosadultos,nãohouvediferença

significativaentreotamanhocorporaldeespéciescriadassobreP.glabratum

eP.mollicomum,excetoparaE.tegularia.Nosadultosdestaespécieo

comprimentodaasafoimaiorentreosquesealimentaramdeP.mollicomum

(TesteStudentt=4,2394,p<0,0001).Otamanhodocorpopodeindicarmaior

fitnessconferidoporumadasduasplantasaosinsetos.Poroutroladoasas

maioresindicamqueoinsetoalocaumaporçãomaiordeenergiapara

dispersão,emenornaovigenia(JERVINSetal2003).Seconsiderarmosestes

resultadosnocontextodedistribuiçãodasplantasmaisoumenosagregadae

asmaioresdensidadesdeherbívorosencontradasnaespéciemaisagregada,

noslevaaacreditarqueamesmaespéciealoquemaisenergiaemdispersão

quandoutilizaaplantamenosagregada(P.mollicomum)comohospedeira,e,

emfertilidadesobreP.glabratum.Noentantonãorealizamostestessobre

relaçãoentreocomprimentodeasasedotórax.

141

Épossívelqueexistapreferênciadafêmeapelaoviposiçãonaespéciede

plantamaisabundante.Colonizaçãopreferencialdevidoàpreferênciapela

plantahospedeirapodelevaràevoluçãodapreferênciadeoviposiçãoem

paisagensfragmentadas(HANSKI&HEINO2003,HANSKI&SINGER2001).

AssumindoqueumaespéciedeLepidopteraevoluiparapreferiraplanta

hospedeiramaiscomum,aabundânciarealizadadaplantahospedeira

dependedequãofrequentementeessaespéciedefatoaencontra,aqualé

influenciada,entreoutrascoisas,pelataxadecolonizaçãodemanchasde

habitatcomcomposiçõesdissimilaresdeplantas.Umdesafioéentender

porqueasespéciesdeLepidopteraevoluemparapreferiraplantamais

comum,senãoexisteevidênciadecorrelaçãocomodesempenhonestecaso.

Umapossibilidadeseriaadiminuiçãonocustodabuscapelaplantahospedeira

pelasfêmeasqueutilizampistasvisuais.

ComrelaçãoaosparasitoidesdeEoistegularia,apesardepoderse

esperarcaracterísticassimilaresporusaremomesmorecurso,nãofoioquese

observou.Porexemplo,emrelaçãoaocomportamentodemovimentodas

duasespéciesmaisabundantes,ProtapantelesspeMyiopharussp,quedevem

serdiscrepantes,devidoàsdiferençasdetamanhoecapacidadedevôo.Esta

situaçãofoiencontradaporNouhuys&Hanski(2005)paraosdois

parasitoidesmaisimportantessobreMeliteacinxia(Lepidoptera,

Nymphalidae)enquantoHyposoterhorticola(Ichneumonidae)éaltamente

móvel,podendodispersarentre5a8kmcontra3a4kmdohoepedeiro,

Cotesiamelitaearum(Braconidae)ébemmenosmóvelqueohospedeiro,

142

dispersandocercade1km.Comoconseqüência,C.melitaearumtemestrutura

clássicademetapopulações,assimcomoseuhospedeiro,enquantoqueH.

horticolaéumasuperpopulação,ousejaumapopulaçãoúnicadistribuídaem

manchas.Apesardenãoteremsidorealizadosexperimentosdedispersão

paraProtapantelesspeMyiopharussp,épossívelqueestasduasespécies

apresentemumcomportamentosemelhante.

Duasespéciesqueutilizamomesmorecursoprecisamparticioná‐lopara

coexistir.Osdoiscompetemdiretamentepelosmesmosindivíduos

hospedeirosdaespécieE.tegularia.Umadasformasdecoexistênciaem

paisagensfragmentadasébaseadaemtrade‐off,istoé,asespéciesutilizamo

recursodediferentesformasdependendodesuashabilidadescompetitivase

dispersivas,detalformaqueasespéciescompetidoraslocalmenteinferiores

sãomelhoresdispersores(LEI&HANSKI1998,NOUHUYS&HANSKI2005),

comonocasocitadoacima,ondeumdoscompetidoresésedentárioeooutro

temgrandecapacidadededispersão.Outraformadeparticionarorecurso,

observadaparaosparasitoidesdeE.tegularia,discutidanaseçãoanterior,

refere‐seaodeslocamentotemporal(Figuras26e27).

ComparamosasassembléiasdeparasitoidessobreE.tegulariaentreos

pontosamostraisconsiderandoasinformaçõescontidasnaredequantitativa,

aqualmostraafrequênciarelativadasassociaçõeshospedeiro‐parasitoide.

ApenasospontosemSTeUFforamanômalosquantoàcomposiçãoda

assembleia.NestaslocalidadesProptapantelesspnãofoioparasitoidemais

frequente,ficandoatrásdeMeteorussp1,nopontoST,eatrásdeMyiopharus

143

spemUF.Abaixafrequênciadeocorrênciadoshospedeirospodeexplicaros

resultadosobtidosemST.ParaUFaexplicaçãomaissimplesseriaadiferença

nacomposiçãoflorísticaresultantedeaçãoantrópica,estalocalidadetambém

temomenorvalorpercentualdemata.

NatabelaVIIIvemosqueocomprimentodaasaparaosparasitoides

ElachertusspeMyiopharusspdiferiramsignificativamenteentreoscriadosem

hospedeiros(E.tegularia)sobreP.glabratumeP.mollicomum.

Coincidentementeestasduasespéciespertencemagruposque

potencialmentesãomenosespecialistasquantoàespéciehospedeira.Nos

doiscasos,osadultoscommaiortamanhoforamencontradossobre

P.mollicomum(TabelaVIII).Estesresultadosreforçamateoriadequea

distribuiçãoespacialdasplantashospedeirasinfluenciaoterceironíveltrófico,

dependendodasuacapacidadededispersão.

Éimportantesalientarqueparaquasetodasasespéciesdeparasitoides

eherbívorosmedidosasmédiasforamligeiramentesuperioresemP.

mollicomumepossivelmenteumaamostragemmaiorpoderiarevelar

diferençasestatísticasparaoutrasespéciesalémdasobservadasneste

estudo.Nestecasootamanhopoderiaestarrelacionadosimplesmentecom

fatoresfisiológicosquetornamestaplantamaispalatávelaosseusherbívoros.

144

8.CONCLUSÕES

Oambienteconstituídopormanchasdecerrado,cerradão,mata

estacional,várzeaematasciliaresdaregiãodeSãoCarlos,ondeasplantas

hospedeirasestãonaturalmentedispostasemfragmentos,fazcomque

comunidadesdeinsetosherbívoroseseusinimigosnaturais,comoaestudada

aqui,apresentemumadinâmicademetapopulaçõesmesmoemambientes

semaçãohumana.

Adiminuiçãoefragmentaçãodosremanescentesnaturaispodemlevara

níveisdeisolamentodaspopulaçõeslocaisqueacarretammudançasna

composiçãoedinâmicadascomunidades.Aaltadominânciadeumaespécie

deLepidopteranesteestudopodeserumreflexodestesimpactos,doquala

espéciecommaiorplasticidadetemvantagem.Acomparaçãocomdadosde

1995‐1996revelouumpossívelprocessodesimplificaçãodacomunidadede

herbívoros.

Osherbívorosestudadosapresentaramsazonalidadeacentuada,

sincrônicaemtodosospontosamostrais.Oclimaregional,comestaçõesseca

echuvosabemmarcadas,levaosorganismosaapresentaremestetipode

fenologia.Ocrescimentopopulacionalrápidoesincrônicopodeaumentaras

chancesdesobrevivênciadosherbívorosassimcomodisponibilizar

hospedeirosparamuitasespéciesparasitoides.

Otamanhodaamostrainfluenciaonúmerodeespéciesparasitoides

sobreumhospedeiro.Mesmocomnúmeroelevadodecriaçõesbem

sucedidasparaE.tegulariaaindanãoesgotamosaassembleiadeparasitoides

145

aelaassociada.As21espéciesdeparasitoidesprimárioseoitode

hiperparasitoidesestãoentreosvaloresderiquezasmaiselevadosde

parasitoidessobreumherbívoroquesealimentademaneiraexposta.

Apontamoscomoprincipaisfatoresexplicativosparaessariquezaotamanho

amostraleacoexistênciacomoutrasespéciesdeEoisePiper.Asredesde

parasitoidesquantitativaelaboradassãoasprimeirascombaseemherbívoros

nãominadores.

AassembleiadeparasitoidesassociadaàsespéciesdePiperestudadas

foiinfluenciadadiretamentepelaespéciedeplantahospedeira.Umdos

principaismecanismosquepodemlevaradiferençasnasassembleiasdeveser

consequênciadopadrãodedistribuiçãoespacialdasduasespécies,

possivelmenteresultantedareproduçãovegetativaemumadelas.Esse

padrãotambémpodeexplicaradiferençanamorfologiadosadultosdeEois

tegularia,queproduzemindivíduoscommaiorcapacidadededispersãona

plantamenosagregada.

8.1Testedehiópteses

Amaiorpartedashipóteslevantadasfoirejeitada,ouseja,aceitamos

H0,excetoparaahipótese4.3

Hipótese4.1

Aespéciedeplantacommaiordensidadetambémapresentoumaior

abundânciadeherbívoro.Noentanto,nãohouvecorrelaçãoentrea

146

densidadedaplantaeadensidadedeherbívoroseprovavelmenteoutros

fatoresnãoincluídosnaanálisepodemserdeterminantesnestecaso.

Hipótese4.2

Nopresenteestudonãofoiobservadaautocorrelaçãoespacialparaa

faunadeherbívorosedeparasitoides.Esteresultadopodeindicarque:

‐aescaladeestudonãofoiadequadaparaobservarestefenômeno

‐osfragmentosestudadosseencontramrelativamenteisolados

‐osfatoreslocaistêmmaiorinfluenciasobreafaunaemrelaçãoà

proximidadegeográfica.

Hipótese4.3

Asespéciesdeparasitoidesparecemserinfluenciadaspelaplanta

hospedeira,mesmonoscasosemqueatacamamesmaespéciehospedeira.

Osmecanismosquelevamaessadiferenciaçãoaindasãodesconhecidos,no

entantoosresultadoscorroboramateoriadequeaplantapodeinfluenciaro

fitnessdosinimigosnaturaisdeseusherbívoros.

Hipótese4.4

Aporcentagemdehabitatinfluenciaariquezadeherbívoros,porémnão

existeevidênciadequeinfluencieoterceironíveltrófico.Paraosparasitoides,

nemriqueza,nemabundânciaenemintensidadedeparasitismoforam

correlacionadoscomaporcentagemdehabitat.

147

9.PROPOSTASPARAFUTUROSESTUDOS

Análisegenéticadaspopulaçõeslocaisdosprincipaisparasitoidespara

avaliaroseugraudecorrelação;

Análisedasespéciesdeparasitoidessobrediferenteshospedeirospara

avaliaraespecificidade;

Mapeamentodasplantasdofragmentoondeestãoinseridosospontos

VQ,STePTcomobjetivodeanalisarainfluênciadadistribuiçãoedensidade

dasplantashospedeirassobreosherbívoroseseusparasitoides.

AmostrarherbívorossobretodasasespéciesdePiperpresentesneste

fragmentocomoobjetivodedesenharumaredequantitativadeparasitoides

maiscompleta.

148

10.REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS

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11.ANEXOS

ANEXOI.Figuras1a8.

Figuras1a8.ParasitoidesdeGonodontapulvera.1,Glyptapanteles(Hymenoptera,Braconidae,Microgastrinae) ♀;2,Casinariasp.(Hymenoptera,Ichneumonidae,Campopleginae)♂;3,casulodeCasinariasp.;4,Distatrixsolanae(Hymenoptera,Braconidae,Micrgastrinae) ♀;5,casulodeD.pandora;6,aparatobucaldalarvadeúltimoinstardeD.pandora;7,Leschenaultiasp.aff.brooksi(Diptera,Tachinidae) ♂,8,pupáriodeLeschenaultiasp.aff.brooksi.

ANEXOII Tabela1.FreqüênciadeocorrênciadelarvasdeLepidopteraparacadapontoamostral(de1a3)eporespéciesdeplantahospedeira(G:P.glabratumeM:P.mollicomum).EspéciesdeLepidopteracriadascomsucessodurantetodooperíodoamostral.

BS CA IN MA PT ST UF VQ

1 1 1 2 1 2 3 1 2 1 2 3 1 2 1 2

G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M

Arctiidae

Bertholdia sp. 1 1 2 1 3 1 1 1 3 2 1 2 1 4 1 1 1 5 4

Melese sp. 2 2

Carales astur 1 6 7 1 2 7 2 7 6 2 1 2 2 3 2 1 2 7 2 7

Crambidae

Rhectocraspeda sp. 3 1 1 2

Gelechiidae

Gelechiidae sp.1 3 2 1 1

Gelechiidae sp.2 3

Gelechiidae sp. 3 1 2

Geometridae

Prochoerodes sp. 1 1 2 1 1 2 1 1 3 1 2 1 1 1 1 1

Eois. glaucata 5 8 1

Eois sp A 1 7 8 1 3 2 3 2 1 14 9

Eois sp 3 1 1 1 1 2 1 6

Eois sp 4 1 1

Eois tegularia 36 263 136 214 7 201 444 248 216 93 157 106 114 49 454 131 607 184 25 8 104 87 139 76 115 30 259 99 1050 507 639 404

Eois sp 2 1

Eois sp 1 1

Epimecis sp. 1 1 34 2 3 1 10 2 1 5 1 2 9 3 4

Semaeopus s p. 1 3

continuação


1 1 1 2 1 2 3 1 2 1 2 3 1 2 1 2


Geometridae sp 3 1

Geometridae sp.82 1 1 1

Isochromodes sp . 2 1

Geometridae sp.A 1 2 2 3 1 1 3 2

Geometridae sp.B 1 1 1 1 1 1

Geometridae sp. C 2

Glena sp.3 1 1 1 1 1 2 1 2 1 1 1 1

Glena sp.1 1 1

Ischnopteris sp. 1 1 1 1

Microgonia sp. 1 2 2 1 1

Nematocampa sp. 1 1 1 1

Oxydia sp. 1 1 1 1 1 1 1 1 3 1 2 1

Hesperiidae

Quadrus cerialis 12 4 1 5 1 3 1 1 2 2 3 1 2 2 1 2 2 2 3 2 1 1

Quadrus sp.1 1

Noctuidae

Condica sp. 1 1 1 3

Eryopiga sp. 1 5 2 9 3 4 2 1 1 1 5 5 3 2 1 3 2 4 3 2

Gonodonta pulverea. 5 32 2 9 10 1 16 1 14 41 6 23 1 12 19 1 13 1 17 21 21 1 18

Hampsonodes sp.1 3 1 1 3 6 1 2

Hampsonodes sp.2 1 3 3 2 1 4 3 1 15 7 7 4 3 2 1 3 1 5 6 3 4 1

Palthis sp. 5 10 6 1 2 6

Lascoria sp.2 1 1 1 1 6 2 3 1 1

Lascoria sp. 7 1 2 2 4 1 1 8 6 11 2 1 3 6 1 1 11 4 18 6

continuação


1 1 1 2 1 2 3 1 2 1 2 3 1 2 1 2


Ophisma tropicalis Guenée 2 2

Noctuidae sp15 2 1

Noctuidae sp16 1 1

Noctuidae sp17 3

Noctuidae sp18 1

Noctuidae sp19 1

Noctuidae sp7 1

Nymphalidae

Haematera sp 1

H. pyrame (Hübne r) 1

Memphis sp1 1 1

Memphis sp2 1

Memphis sp 1 1

Tortricidae

Amorbia sp 3 1 1 2 1 1 1 3 3 2 2 1 2 3 1 2 1

Tortricidae sp1 2 1 2

Tortricidae sp 2 1

Minadores ni

Minador spL 1 1 1

Minador spA 1 3 5 2

Saturnidae

Hylesia sp 1 1 1

ANEXOIII.Tabelas1a4.Hospedeiroseparasitoidesobtidos.Tabela1.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.glabratum

Hospedeiros Parasitoides F.O. Aclytia heber Tachinidae n.i. 1Aclytia heber Brachymeria sp. 1Amorbia sp. Italisp.idea sp. 1Amorbia sp. Eiphosoma sp. 1Arctiidae n.i. Diolcogaster sp. 5 1Arctiidae n.i. Venturia sp. 2 G 1Arctiidae n.i. Cotesia sp. 1Arctiidae sp. P Diolcogaster sp. 1P 1Bertholdia sp. Eulophidae n.i. 1Carales astur Patelloa sp. 1Carales astur Glyptapanteles sp. 1Carales astur Diolcogaster sp.7 1Condica sp. Casinaria sp. 1E. tegularia Hyposoter sp. 1E. tegularia Stantonia sp. 1E. tegularia Charops sp. 1 2E. tegularia Diolcogaster sp.1 3E. tegularia Glyptapanteles sp. # 3E. tegularia Glyptapanteles sp.1M 4E. tegularia Quadrastichus sp. 5E. tegularia Cotesia sp. 6E. tegularia Lixophaga sp.1 7E. tegularia Syphona sp. 12E. tegularia Venturia sp. 12E. tegularia Podogaster sp. 14E. tegularia Microcharops sp. 16E. tegularia Dusona sp.1 31E. tegularia Elachertus sp. 44E. tegularia Myiopharus sp.1 160E. tegularia Meteorus sp.1 198E. tegularia Protapanteles sp. 333Epimecis sp. Leschenaultia brooksi 1Epimecis sp. Diolcogaster sp.1 1Epimecis sp. Protapanteles sp. 1Epimecis sp. Protomicroplitis sp. 1Eryopiga sp. Archytas af incertus 1Geometridae n.i. Glyptapanteles sp. 4P 1Geometridae n.i. Lixophaga sp. 1Geometridae n.i. Diolcogaster sp. 4 1Geometridae n.i. Glyptapanteles sp. 3P 1Geometridae n.i. Leschenaultia sp. 1Geometridae sp.21 Distatrix pandora 1Geometridae sp.21 Tachinidae n.i. 1G. pulverea Heterosp.ilus sp.2 1G. pulverea Lixophaga sp. 1G. pulverea Enicosp.ilus sp. 2G. pulverea Leschenaultia brooksi 2G. pulverea Diolcogaster sp. 6G. pulverea Distatrix pandora 12G. pulverea Casinaria sp. 16Haematera pyrame Microcharops flavicoxae 1

Continuação Hospedeiros Parasitoides F.O. Hampsonodes sp.2 Diolcogaster sp. R 5Lagarta n.i. Lydina sp. 1Lagarta n.i. Euplectrus sp. 1Lagarta n.i. Hymenochaonia sp. 2 1Lagarta n.i. Aleiodes sp. 1Lascoria sp. Distatrix pandora 1Lascoria sp. Euplectrus sp. 1Lascoria sp. Glyptapanteles sp. 5P 1Lascoria sp. Glyptapanteles sp.1M 4Limacodidae n.i. Conura sp.4 1Melese sp. Lesp.esia af affins 1Noctuidae n.i. Euplectrus sp. 1Noctuidae n.i. Aleiodes sp. 1Noctuidae sp.5 Cotesia sp. Ag 1Ovos Scelionidae 1Prochoerodes sp. Syphona sp. 1Geometridae n.i. Baryscapus sp. 1Pupa n.i. Aprostocetus sp. 1Pupa n.i Baryscapus sp. 1Pupa n.i Brachymeria sp. 1Pupa n.i Brachymeria sp. 1Pupa n.i Eucharitidae 1Pupa n.i Ichneumoninae sp. 1Quadrus cerialis Apanteles sp. 2 1Quadrus cerialis Leschenaultia af brooksi 1Quadrus cerialis Lesp.esia af affins 1Quadrus cerialis Hymenochaonia sp. 1 1? Casinaria sp. 12? Charops sp. 2 G 1? Charops sp. 1? Diadegma sp. 2? Diolcogaster sp. 1? Tachinidae n.i. 1? Distatrix pandora 1? Dusona sp.2 G 1? Exasticolus sp. 1? Hyposoter sp. 2? Meniscomorpha sp. 1? Protapanteles sp. 1? Diolcogaster sp. 3 1? Aleiodes sp. 1? Leschenaultia brooksi 1? Lespesia sp. 1

Tabela2.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.mollicomum.Hospedeiros Parasitoides F.O. Amorbia sp. Zaglyptomorpha sp. 1Amorbia sp. Protapanteles sp. 1Arctiidae sp. O Hyphantrophaga sp. 1Bertholdia sp. Glyptapanteles sp.4M 1Carales astur Meteorus sp.2 2Carales astur Cotesia sp.P 1Carales astur Netelia sp. 1Carales astur Hyphantrophaga sp. 1Carales astur Lixophaga sp.2 1E. tegularia Charops sp. 1 2E. tegularia Cotesia sp. 3E. tegularia Diolcogaster sp.1 68E. tegularia Distatrix pandora 6E. tegularia Elachertus sp. 7E. tegularia Glyptapanteles sp.# 4E. tegularia Glyptapanteles sp.1M 7E. tegularia Heterosp.ilus sp. 1E. tegularia Hyposoter sp. 1E. tegularia Meteorus sp. 12E. tegularia Microcharops sp. 2E. tegularia Ophionelus sp. 8E. tegularia Protapanteles sp. 76E. tegularia Myiopharus sp.1 116E. tegularia Syphona A. sp. 9E. tegularia Lixophaga sp.1 3E. tegularia Venturia sp. 20Eois sp. A Ophionelus sp. 2Eois sp.3 Stantonia sp. 2Epimecis sp. Myiopharus sp.2 1Eryopiga sp. Elachertus sp. 1Geometridae n.i. Parapanteles sp.. 1Geometridae n.i. Leschenaultia sp. 1Geometridae sp.21 Cotesia sp. 1 1Geometridae sp.B Glyptapanteles sp.1M 1Geometridae sp.B Casinaria sp. 1Geometridae sp.B Dusona sp. 3G 1G. pulverea Leschenaultia brooksi 1Hampsonodes sp.2 Diolcogaster sp. R 1Hampsonodes sp.2 Lixophaga sp. 1Hylesia sp. Microgastrinae ni 1Hylesia sp. Lixophaga sp. 1Lascoria sp. Lixophaga sp. 1Lascoria sp. Glyptapanteles sp.1M 2Minador Sympiesis sp. 2Noctuidae n.i. Glyptapanteles sp. 2P 1Noctuidae n.i. Euplectrus sp. 1Noctuidae n.i. Glyptapanteles sp. flor 1Noctuidae sp. B Euplectrus sp. 1Noctuidae sp.12 Copidosoma sp. 1

Continuação Hospedeiros Parasitoides F.O. Noctuidae sp.12 Meteorus sp.3 1Palthis sp. Glyptapanteles sp.2M 2Prochoerodes sp. Tachinidae n.i. 1Pupa n.i. Conura discolor sp. 5 1? Apanteles sp. 1 1? Banchinae n.i. 1? Casinaria sp. 1? Diolcogaster sp. 2 1? Glyptapanteles sp. 1? Syphona (A.) sp. 1? Stantonia sp. 1

Tabela3.Frequênciadeocorrênciadeparasitóidessecundários(F.O.)eseusresp.ectivoshosp.edeirossobreP.glabratum.Hosp.edeiro Parasitóide Primário Parasitóide Secundário F.O E. tegularia Dusona sp.1 Mesochorus sp.2 4 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura immaculata sp.1 2 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura biannnulata sp.6 1 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura discolor sp.2 4 E. tegularia Meteorus sp.1 Mesochorus sp.1 8 E. tegularia Microcharops sp.1 Mesochorus sp.2 1 E. tegularia Protapanteles sp.1 Conura immaculata sp.1 1 E. tegularia Protapanteles sp.1 Mesochorus sp.1 17 E. tegularia Myiopharus sp.1 Perilampus SP. 3 E. tegularia Microgastrinae n.i. Horismenus sp. 5 Epimecis sp. Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 2 Epimecis sp. Distatrix pandora Mesochorus sp.1 1 G. pulverea Casinaria sp. Mesochorus sp.3 1 G. pulverea Distatrix pandora Isdromas sp. 1 ? Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 1 ? Casinaria sp. Isdromas sp.2 1 Tabela4.FrequênciadeocorrênciadeparasitoidessecundárioseseusrespectivoshospedeirossobreP.mollicomum.Hospedeiro Parasitoide Primário Parasitoide Secundário F.O E. tegularia Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 20 E. tegularia Glyptapanteles sp.1M Mesochorus sp.1 1 E. tegularia Glyptapanteles sp.1M Pteromalidae 1 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura immaculata sp.1 2 E. tegularia Meteorus sp.1 Mesochorus sp.1 1 E. tegularia Protapanteles sp.1 Mesochorus sp.1 8 G. pulverea Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 1 Lagarta n.i. Microgastrinae ni Elasmus sp. 1 Lagarta n.i. Microgastrinae # Horismenus sp. 1 Lascoria sp. Glyptapanteles sp.1M Mesochorus sp.1 1 Noctuidae n.i. Glyptapanteles sp.1M Mesochorus sp.1 1 Oxydia sp. Glyptapanteles sp. P Pteromalidae HP 1 ? Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 2 ? Microgastrinae # Horismenus sp. 1 ? Aleiodes sp. Isdromas sp.3 1

AnexoIV.Listasdeespéciesutilizadasnacomposiçãodasredesalimentares.Lista1.Hospedeiros.1.Arctiidaesp.O;2.Aclytiaheber;3.Arctiidaesp.J;4.Melesesp.;5.Bertholdiasp.;6.LagartaNI1;7.Caralesastur;8.Condicasp.,9.Noctuidaesp.6;10.Hampsonodessp.2;11.E.tegularia;12.Amorbiasp.;13.Eoissp.3;14Eoisoccia;15.Eoissp.1;16.Epimecissp.;17Eryopigasp.;18.Geometridaesp.21;19.Aeschropterixsp.;20.Geometridaesp.A;21.Geometridaesp.B;22.Geometridaesp.C;23.Geometridaesp.D;24.Oxydiasp.;25.Geometridaesp.E;26.Gonodontapulverea;27.Palthissp.;28.Lascoriasp.;29Noctuidaesp.1;30.Limacodidaesp.;31.Minador;32.Noctuidaesp.A;33.Noctuidaesp.5;34.Noctuidaesp.C;35.Haematerasp.;36.Arctiidaesp.P;37.Quadruscerialis;38.Hylesiasp.;39.Noctuidaesp.B;40.Noctuidaesp.E;41.Noctuidaesp.FLista2.Parasitóidesprimários.1.Aleiodessp.;2.Apantelessp.1;3.Apantelessp.2;4.Aprostocetussp.;5.Archytasafincertus;6.Banchinaesp.P;7.Baryscapussp.;8.Brachymerasp.;9.Casinariasp.;10.Chalcidoidea;11.Charopssp.1;12.Charopssp.2;13.ConuraDiscolorsp.5;14.ConuraBiannulatasp.4;15.Copidosomasp.;16.Cotesiasp.P;17.Cotesiasp.1;18.Cotesiasp.Ag;19.Cotesiasp.2;20.Diadegmasp.;21.DiolcogasterRasivalvasp.;22.Diolcogastersp.1;23.Diolcogastersp.2;24.Diolcogastersp.3;25.Diolcogastersp.4;26.Diolcogastersp.5;27.Diolcogastersp.;Mesochorussp.1;28.Diolcogastersp.1;29Diolcogastersp.7;30TachinidaeG;31.Distatrixpandora;32.Dusonasp.3;33.Dusonasp.1;34.Dusonasp.2;35.Eiphosomasp.;36.Elachertussp.;37.Enicosp.ilussp.;38.Eucharytidaesp.;40.Eulophidaesp.;41Euplectrussp.;43.Exasticolussp.;44.Protapantelessp.3P;45Protapantelessp.4P;46.Glyptapantelessp.1;47.Glyptapantelessp.2;48.Glyptapantelessp.4;49.Protapantelessp.P;50.Protapantelessp.2;51.Protapantelessp.5;52.Glyptapantelessp.F;53.Glyptapantelessp.#;54.Heterosp.ilussp.1;55.Heterosp.ilussp.2;58.Hymenochaoniasp.1;59.Hymeochaoniasp.2;60.Hyphantrophagasp.;61.Hyposotersp.;62.Ichneumoninaesp.;63.Italisp.ideasp.;64.Leschenaultiasp.;65.Leschenaultiaafbrooksi;66.Lesp.esiaafaffins;68.Lesp.esiasp.;69.Lixophagasp.;70.Lixophagasp.1;71.Lixophagasp.2;72.Lydinasp.;73.Microcharops.flavicoxa;74.Meniscomorphasp.;75.Meteorussp.1;76.Meteorussp.2;77.Meteorussp.3;79.Microcharopssp.;80.Myiopharussp.1;81.Myiopharussp.2;82.Neteliasp.;83.Ophionelussp.;84.Parapantelessp.;85.Patelloasp.;87.Podogastersp.;89.Protapantelessp.;90.Protomicroplitissp.;93.Quadrastichussp.;94.Rogassp.;95.Scelionidae;97.Stantoniasp.;98.Sympiesissp.;99.Syphona(Actinocrocuta)sp.;100.Venturiasp.;101.Venturiasp.2;102.Zaglyptomorphasp.Lista3.Parasitóidessecundários.1.Baryscapussp.;2.Conura(biannulata)sp.3;3.Conura(biannulata)sp.4;4.Conura(biannulata)sp.6;5.Conura(discolor)sp.2;6.Conura(immaculata)sp.1;7.Elasmussp.;8.Horismenussp.;9.Isdromassp.1;10.Isdromassp.2;11.Mesochorinae;12.Mesochorussp.1;13.Mesochorussp.2;14.Mesochorussp.3;15.Mesochorussp.4;16.Mesochorussp.5;17.Mesochorussp.6;18.Mesochorussp.7;19.Mesochorussp.X;20.Perilampussp.;21.Pteromalidaesp.

12.APÊNDICEDadosmeteorológicosreferentesaoperíodoamostral.Fonte:Embrapa/Pecuária‐Sudeste.

Mês UR% Tmax ºC Tmin ºC Tmed ºC Precipitação-mm Setembro/06 64.0 27.3 13.7 20.5 38.2 Outubro/06 69 28.3 16.8 22.6 104.2

Novembro/06 67 28.8 17.1 23 114.4 Dezembro/06 76 28.2 19.1 23.7 251.6

Janeiro/07 89 27.1 19.4 23.3 472.8 Fevereiro/07 76 29.3 18.8 24.1 191

Março/07 75 30.2 17.5 23.9 142 Abril/07 74 28.5 17.9 23.2 49.8 Maio/07 73 24.3 13.5 18.9 66 Junho/07 74 25.7 12.2 19 7.2 Julho/07 72 23.9 11.6 17.8 147.2

Agosto/07 63 27.2 12.7 29 0 Setembro/07 60 29.8 16 22.9 2.2 Outubro/07 61 31.1 17.5 24.3 55.6

Novembro/07 73 27.5 17 22.3 149.4 Dezembro/07 72 29 17.8 23.4 133.8

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