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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO CEARÁ

PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA

FACULDADE DE VETERINÁRIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS

WINDLEYANNE GONÇALVES AMORIM BEZERRA

PESQUISA DE Salmonella sp. em PERIQUITOS AUSTRALIANOS

(Melopsittacus undulatus) MANTIDOS EM CATIVEIRO

FORTALEZA-CEARÁ

2011

WINDLEYANNE GONÇALVES AMORIM BEZERRA



Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Ciências Veterinárias da

Faculdade de Veterinária da Universidade

Estadual do Ceará, como requisito parcial para a

obtenção do título de Mestre em Ciências

Veterinárias.

Área de Concentração: Reprodução e Sanidade

Animal.

Linha de Pesquisa: Sanidade e reprodução de

carnívoros, onívoros e aves.

Orientador: Prof. Dr. William Cardoso Maciel

Co-orientador: Dr. Régis Siqueira de Castro

Teixeira

FORTALEZA-CEARÁ

2011



Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Ciências Veterinárias da Faculdade

de Veterinária da Universidade Estadual do Ceará,

como requisito parcial para a obtenção do grau de

Mestre em Ciências Veterinárias.

Aprovada em: 06 /12 / 2011

BANCA EXAMINADORA

_______________________________________

Prof. Dr. William Cardoso Maciel

(Orientador)

Universidade Estadual do Ceará - UECE

_______________________________________

Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira

(Examinador – Co-orientador)

Universidade Estadual do Ceará - UECE

_________________________________________

Profª. Drª. Rosa Patrícia Ramos Salles

(Examinadora – Membro Efetivo)

Biolab Clínica e Laboratório Veterinário Ltda

BIOLAB

_______________________________________

Dr. Carlos Iberê Alves Freitas

(Examinador – Membro Efetivo)

Universidade Federal Rural do Semi-àrido –

UFERSA

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação Universidade Estadual do Ceará

Biblioteca Central Prof. Antônio Martins Filho

B574p Bezerra, Windleyanne Gonçalves Amorim Pesquisa de Salmonella sp. em periquitos australianos

(Melopsittacus undulatus) mantidos em cativeiro / Windleyanne Gonçalves Amorim Bezerra. – 2011.

60 f. : il. color., enc. ; 30 cm. Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual do Ceará,

Faculdade de Ciências Veterinárias, Curso de Mestrado Acadêmico em Ciências Veterinárias, Fortaleza, 2011.

Área de Concentração: Reprodução e Sanidade animal. Orientação: Prof. Dr. William Cardoso Maciel. Co-orientação: Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira 1. Salmonella sp. 2. Melopsittacus undulatus. 3. Cativeiro. I.

Título.

CDD: 636.089

A Deus, em primeiro lugar, por ter me dado forças e ter aberto caminhos para eu

prosseguir.

Ao meu filho Reuven Bezerra Horn, nascido em 2010, durante o primeiro ano do

mestrado, razão de todo o meu esforço, dedicação e vontade em prosseguir, esse mestrado é

pra você, meu filho amado!

À minha mãe Maria de Fátima Gonçalves por todo o apoio desde o início dos

meus estudos, por me dar condições de seguir em frente, por me ajudar durante a gestação e

resguardo, por todo o amor que me dedica.

Ao meu marido Ruben Horn Vasconcelos pelo amor, ajuda, paciência, incentivo,

e por estar ao meu lado nas horas boas e ruins.

À minha sogra Lucile Cortez Horn, uma segunda mãe, por me ajudar a prosseguir

nesse mestrado dando todo o auxílio necessário.

À minha comadre e amiga Mariana de Araújo da Silva, a quem eu sei que posso

sempre contar em todos os momentos, por acompanhar e me aconselhar no decorrer desse

mestrado.

À Drª. Viviane da Silva Medeiros uma grande amiga e profissional, a ela que me

acompanhou e me incentivou desde o início da minha vida acadêmica, sempre disposta a me

ajudar e aconselhar.

DEDICO

AGRADECIMENTOS

À Universidade Estadual do Ceará, à Faculdade de Veterinária e ao Programa de

Pós-Graduação em Ciências Veterinárias (PPGCV) pela oportunidade, pelos conhecimentos

adquiridos e pela chance de chegar até o fim dessa jornada.

Ao Laboratório de Estudos Ornitológicos (LABEO) onde, através do uso de suas

instalações e equipamentos, foi possível a conclusão do experimento.

À Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento (FUNCAP) pelo apoio

financeiro com a manutenção da bolsa de auxílio durante o curso de mestrado, contribuindo

para que eu tivesse condições de concluir essa importante etapa da minha vida.

Ao professor Dr. William Cardoso Maciel pela oportunidade e por acreditar na

minha capacidade.

Ao meu co-orientador, Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira pelo papel

fundamental que desempenhou no decorrer do meu mestrado, principalmente na reta final,

obrigada por toda a ajuda, apoio e conselhos.

À professora Drª. Rosa Patrícia Ramos Salles, sempre disposta a ajudar e

aconselhar, pelas observações feitas no meu projeto desde a minha banca da qualificação, por

tentar estar sempre presente participando de comemorações importantes pra mim.

Ao professor Dr. Carlos Iberê Alves Freitas, pela amizade construída desde a

minha graduação, por toda ajuda e contribuição dada no mestrado durante suas participações

nas bancas.

A toda equipe do Laboratório de Estudos Ornitológicos: Átilla Holanda de

Albuquerque, Elisângela de Sousa Lopes, Tânia Elizabeth Sampaio de Oliveira, Valdez Juval

Rocha Gomes Filho, em especial à Roberta Cristina da Rocha e Silva pela imensa ajuda que

me deu durante a licença maternidade, pelos puxões de orelhas e conselhos bem vindos.

Aos alunos de iniciação científica que participaram do projeto em diferentes

etapas: Camila Muniz Cavalcanti, Clarice Pessoa Almeida, Isabel Cristina Lima Santos,

Ricardo José Pimenta Felício Sales, Suzan Vitória Girão Lima, Valdiana da Silva Gomes, em

especial a Débora Nishi Machado, minha tutoranda de iniciação científica, muito esforçada,

inteligente e sempre disposta a exercer as atividades propostas.

Aos novos alunos de iniciação científica pela contribuição na etapa final do meu

projeto: Karen Denise da Silva Macambira, Manuel Rafael Felipe Rocha, Steffi Lima Araujo,

Pablo Perón Beserra da Nóbrega.

Aos funcionários e professores do Programa de Pós-graduação em Ciências

Veterinárias por toda a ajuda dada nessa difícil jornada.

Por fim, a todos aqueles que, contribuíram indiretamente para essa nova

conquista, deixo aqui registrado o meu sincero agradecimento.

"Que os nossos esforços desafiem as

impossibilidades. Lembrai-vos que as

grandes proezas da história foram

conquistas daquilo que parecia

impossível."

Charles Chaplin

RESUMO

Os periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) são psitacídeos pertencentes à ordem

Psittaciformes, família Psittacidae. São consideradas as aves de companhia mais populares no

Brasil e em todo o mundo. Não são encontrados em vida livre no Brasil, portanto quase a

totalidade dessas aves presente em domicílios é oriunda de lojas pet shop ou feiras livres. A

crescente busca por animais de estimação vem tornando os periquitos australianos um dos

pets mais comercializados, isso ocorre pelo fato de atrair a atenção para as suas belíssimas e

variadas cores, praticidade em criá-los e baixo custo de aquisição. Inúmeras são as doenças

bacterianas que afetam essas aves, sendo a salmonelose, zoonose provocada por bactérias do

gênero Salmonella, a mais importante delas, podendo provocar desde infecções intestinais a

óbitos. A disseminação de salmonela entre os psitacídeos e outras aves, assim como, entre os

homens, é tema de grande preocupação científica, pois a ampla distribuição de salmonela

entre os animais e sua permanência no ambiente contribui para que este micro-organismo

assuma um papel importante em saúde pública. Assim sendo, o objetivo desse estudo foi

pesquisar, isolar, identificar e avaliar a disseminação de salmonela em periquitos australianos

mantidos em cativeiro procedentes da cidade de Fortaleza. Para a realização desse estudo 272

amostras entre swabs de arrasto e swabs cloacal de periquitos provenientes de pet shop,

residências e criadouros foram coletados. Este trabalho foi aprovado pelo Comitê de Ética

para uso de animais da Universidade Estadual do Ceará (UECE): 10244859-0/27. O

procedimento microbiológico para isolamento e identificação de Salmonella foi composto

pelas seguintes etapas: pré-enriquecimento com Água Peptonada, seguido pelo

enriquecimento seletivo em caldos Rappaport-Vassialidis e Seletino-Cistina, plaqueamento

em Ágar Verde Brilhante e MacConkey e, posteriormente, submetidos à identificação

bioquímica presuntiva. De acordo com as provas bioquímicas utilizadas todas as amostras

foram negativas para salmonela. Apesar da ausência de positividade ou baixa prevalência de

salmonela em periquitos australianos apresentado nessa pesquisa e em outras literaturas

científicas utilizadas recomenda-se a utilização de medidas de controle contra este patógeno,

visto que importantes sorotipos prejudiciais à saúde humana já foram identificados nestas

aves.

Palavras chaves: Melopsittacus undulatus. Salmonella sp. Cativeiro.

ABSTRACT

The budgerigars (Melopsittacus undulatus) are parrots belonging to the order Psittaciformes,

family Psittacidae. These are considered the most popular pet birds in Brazil and around the

world. They are not found in brazillian wild life, therefore almost all of the birds present in

households are derived from pet stores or shop fairs. The growing demand for pets has

increased the budgerigar´s commercialization, due to their beautiful and varied colors, but

also to the practical and low cost maintenance. There are numerous bacterial diseases that

affect these birds, and salmonellosis, a zoonosis caused by bacteria of the genus Salmonella,

is the most important one and could lead to deaths from intestinal infections. The spread of

Salmonella among parrots and other birds as well as among men, is a subject of great

scientific concern, because the wide distribution of Salmonella between animals and their

permanence in the environment turning this micro-organism into an important hazard to the

public health. Therefore, the objective of this study was to investigate, isolate, identify and

evaluate the spread of Salmonella in budgerigars in captivity from the city of Fortaleza. To

perform these study 272 samples from drag swabs and cloacal swabs of budgerigars from pet

shops, homes and aviaries were collected. This study was approved by the Ethics Committee

for animal use at the State University of Ceará (UECE): 10244859-0/27. The microbiological

procedure for isolation and identification of Salmonella was composed by the following

stages: pre-enrichment with peptone water, followed by selective enrichment in Rappaport-

Vassialidis broth and Cystine-seletine broth, plating on Brilliant Green Agar and MacConkey

and then subjected to identification by presumptive biochemistry. According to the

biochemical tests used all samples were negative for Salmonella. Despite the absence of

positive or low prevalence of Salmonella in budgerigars presented in this research and used in

other scientific literature, it is still recommended the use of control measures against this

pathogen, as important serotypes harmful to human health have been identified in these birds.

Keywords: Melopsittacus undulatus. Salmonella sp. Captivity.

LISTA DE FIGURAS

FIGURA 1 - Periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) do criadouro

comercial 1 (Painel A) e do criadouro comercial 2 (Painel

B)..............................................................................................................

......

Aaa 58

FIGURA 2 - Alguns periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) amostrados

de residência (Painel C) e de loja pet shop (Painel

D)..............................................................................................................

.....a

aaa. 58

LISTA DE TABELAS

TABLE I - Sample type, Establishment, identification and total of samples taken

from budgerigars......................................................................................

...... 38

TABLE II - Questionnaire performed in pet stores, residences e aviaries analyzed in

Fortaleza city........................................................................................

.......39

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

BG Brilliant Green agar

CE Ceará

FAVET Faculdade de Veterinária

FUNCAP Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento

LABEO Laboratório de Estudos Ornitológicos

LIA Lysine-Iron

MC MacConkey agar

µg Micrograma

PCR Reação em cadeia de polimerase

RV Rappaport-Vassialidis

SN Selenite Cystine plus Novobiocin

SIM Sulfide, indole and motility

TSI Triple-Sugar-Iron

UECE Universidade Estadual do Ceará

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO................................................................................................ 14

2 REVISÃO DE LITERATURA....................................................................... 16

2.1 PERIQUITOS AUSTRALIANOS.................................................................... 16

2.2 SALMONELOSE.............................................................................................. 18

2.2.1 Etiologia............................................................................................................ 18

2.2.2 Epidemiologia................................................................................................... 19

2.2.3 Salmonella sp. em aves silvestres.................................................................... 20

2.2.4 Sinais clínicos.................................................................................................... 22

2.2.5 Patologia........................................................................................................... 24

2.2.6 Diagnóstico....................................................................................................... 26

2.2.7 Tratamento....................................................................................................... 28

2.2.8 Prevenção e Controle....................................................................................... 28

3 JUSTIFICATIVA............................................................................................ 30

4 HIPÓTESE CIENTÍFICA.............................................................................. 31

5 OBJETIVOS..................................................................................................... 32

5.1 Objetivo geral.................................................................................................... 32

5.2 Objetivos específicos......................................................................................... 32

6 CAPÍTULO 1 .................................................................................................. 33

7 CONCLUSÕES................................................................................................ 47

8 PERSPECTIVAS............................................................................................. 48

9 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.......................................................... 49

APÊNDICES.................................................................................................... 56

ANEXO............................................................................................................. 59

14

1 INTRODUÇÃO

Os periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) são psitacídeos pertencentes

à ordem dos Psitaciformes, composta por três famílias: Psittacidae, representada pelas araras,

papagaios, jandaias, maracanãs e periquitos; Loridae, formada pelos Lóris e Cacatuidae,

composta pelas cacatuas (COLLAR, 1997). Os periquitos são considerados as aves de

companhia mais populares no Brasil e em todo o mundo (JUNIPER e PARR, 1998), por

serem aves bastante dóceis, inteligentes, fáceis de criar, muito prolíferos e de manutenção a

baixo custo. Também são ornamentais e apresentam uma grande variedade de cores, sendo as

mais comuns, o verde e o azul. Um casal produz, em média, quatro filhotes por ninhada com

até oito ninhadas ao ano (SICK, 1997).

No Brasil não existe periquitos australianos em vida livre, por se tratar de uma

espécie introduzida em nossa fauna e não adaptada aos nossos ecossistemas (SICK, 1997).

Portanto, quase a totalidade dessas aves encontradas em domicílios brasileiros é oriunda de

lojas pet shops ou feiras livres.

Inúmeros são os micro-organismos que afetam as aves ornamentais, sendo as

bactérias Gram negativas consideradas as mais patogênicas nesta espécie, merecem destaque

Escherichia coli, Salmonella sp, Klebsiella sp, Proteus sp, Bordetella sp, Citrobacter

freundii, Pseudomonas sp e Yersinia sp. A salmonelose é uma enfermidade contagiosa e os

psitacídeos são bastante sensíveis a essas infecções, sendo as cepas patogênicas mais isoladas

Typhimurium e Enteritidis (CUBAS e GODOY, 2004).

A disseminação de salmonela entre os psitacídeos e outras aves, assim como,

entre os homens, é tema de grande preocupação científica. Weiss et al. (2002) afirmam que a

ampla distribuição de salmonela entre os animais e sua permanência no ambiente contribui

para que este micro-organismo assuma um papel importante em saúde pública.

Steele e Galton (1971) e Panigrahy et al. (1979) demonstraram preocupação com a

salmonelose como uma grande zoonose devido à falta de sintomas nas aves e o constante

contato destas com o homem. Madewell e McChesney (1975) também ressaltaram a

importância da salmonelose para a saúde pública ao diagnosticar esta afecção em periquitos

australianos (Melopsittacus undulatus), estes teriam sido a provável fonte de infecção em uma

criança e um gato que moravam na mesma residência. Assim sendo, os psitacídeos

representam risco potencial de infecção para humanos, pois há anos, existem relatos de

salmonelose em crianças, provavelmente transmitida por aves adquiridas em pet shops.

15

Kanashiro et al. (2002b), afirmaram que relatos como esses são importantes, pois

tratam de contaminação disseminada em local que comercializa milhares de aves como

animais de estimação, aumentando as possibilidades da transmissão da bactéria para outros

animais e para os humanos, visto que, a salmonelose é a zoonose de origem aviária de maior

importância mundial por provocar desde infecções intestinais à óbitos.

A presença de salmonela em psitacídeos já foi relatada por alguns autores, que em

sua maioria realizaram isolamentos de Salmonella sp. em psitacídeos de grande porte: S.

Enteritidis em papagaios finschiris (Amazona finschi Schlater) (OROSZ et al., 1992), S.

Arizonae em cacatua (Cacatua galerita galerita) (ORÓS et al., 1998), S. Typhimurium S.

Bredney em araras azuis (Anodorhynchus hyacinthinus) (MENÃO et al., 2000) (VILELA et

al., 2001), S. Typhimurium em lories (Trichoglossus, Lorius e Eos spp.) (WARD et al., 2003),

S. Typhimurium em arara canindé (Ara ararauna) (VIGO et al., 2009) e S. Typhimurium em

cacatua das molucas (Cacatua moluccensis) (PICIRILLO et al., 2010). As aves silvestres e

exóticas, tal como os periquitos australianos, podem albergar Salmonella sp. em seus

intestinos, resultando em uma possível fonte de infecção para humanos e animais domésticos

(KAYE et al., 1961; TIZARD, 2004), entretanto são escassas as pesquisas científicas de

Salmonella sp. em periquitos australianos adquiridos em pet shops ou feiras livres, desta

forma faz-se necessário o conhecimento da diversidade de cepas que podem acometer essas

aves.

16

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 PERIQUITOS AUSTRALIANOS

A família Psittacidae a qual pertencem os periquitos australianos (Melopsittacus

undulatus) está inserida na ordem Psittaciformes. Segundo Forshaw (1977) e Russel (1987)

esta ordem divide-se em três grandes famílias: Loridae, representada pelos lóris; Cacatuidae,

representada pelas cacatuas e Psittacidae, composta pelos papagaios, araras, periquitos,

jandaias e maracanãs.

Embora apresente uma grande variação de tamanho, coloração e peso, a ordem

Psittaciformes possuiu características marcantes que facilitam seu reconhecimento, como bico

curto, alto, recurvado, de base larga e arredondado, maxila móvel articulada ao crânio com

movimentos de extensão que aumentam a força do bico, usado para partir sementes duras.

Possuem língua grossa, sensível e rica em papilas gustativas (COLLAR, 1997; SICK, 1997).

Os psitacídeos são adorados pelo seu companheirismo, temperamento, coloração e

em particular, pela sua eloquência em imitar a voz humana. São capturados na natureza para

suprir a demanda de aves de estimação e tornam-se mercadorias nas mãos de comerciantes

(COLLAR, 1997).

De acordo com Sick (1997) existem 78 gêneros e 332 espécies de psitacídeos.

Cerca de 100 espécies estão na América do Sul, sendo 80 no Brasil, considerado o país mais

rico em variedade de psitacídeos, conhecido pelos europeus em sua descoberta como ―Terra

dos Papagaios‖ (Brasilia sive terra papagallorum).

Os periquitos australianos são aves populares de companhia e juntamente com os

papagaios são eleitas as aves de estimação mais cotadas no Brasil (SICK, 1997). São

mantidos isolados, em pares ou em grupos e geralmente têm um contato próximo com o

proprietário (SIMOVA-CURD et al., 2006).

A origem da palavra budgerigar (como os periquitos são conhecidos na língua

inglesa), provavelmente advém da palavra aborígene "bedgerigah" que significa "bom para

comer", há duzentos anos essas aves faziam parte da dieta de tribos aborígenes australianas,

os filhotes eram roubados dos ninhos e assados na fogueira (RADTKE, 1981).

17

Em 1840, o naturalista Gould levou da Austrália para a Inglaterra os primeiros

periquitos australianos capturados em seu habitat natural. Tinham tonalidade verde-clara

semelhante à de seus atuais descendentes. A partir daí, os europeus começaram a criá-los em

cativeiro e sua criação em gaiola logo se tornou atração para os demais criadores de aves em

toda a Europa (LOPES, 1989).

Após 30 ou 40 anos da introdução dos periquitos na Europa ocorreu a primeira

mutação em cativeiro. Nessa época, nasceram alguns periquitos amarelos, mas apenas alguns

anos mais tarde conseguiu-se fixar essa coloração. Muitos anos depois, ocorreu na Europa

outra mutação de cor azul, que foi cuidadosamente preservada (LOPES, 1989), atualmente

existe cerca de 200 cores diferentes (MARTINEZ et al., 2003).

Os periquitos australianos são aves de pequeno porte com tamanho médio de 17

cm, enquanto que o padrão inglês atinge 22 cm de comprimento, com média de vida de doze

anos (MATSUMOTO et al., 2009), possuem 35 gramas de peso, são mundialmente

difundidos como ave de estimação (FORSHAW, 1977) sendo de fácil comercialização

(MARTINEZ et al., 2003).

Existem diferentes e variadas colorações de plumagem devido a mutações, sendo

a plumagem de adulto adquirida entre três e seis meses de idade. Segundo alguns autores, o

periquito australiano atinge a maturidade sexual em torno dos seis meses de idade

(FORSHAW, 1977; HARPER & LOWE, 1998; WATSON & HURLEY, 2003), enquanto que

para Hickman (2001) a maturidade ocorre a partir de um ano de idade. O período médio de

incubação é de 18 dias, onde a fêmea é a única que choca os ovos de uma ninhada,

normalmente, formada por seis ovos (WATSON & HURLEY, 2003; VERHOEF-

VERHALLEN, 2004).

A diferenciação entre macho e fêmea é possível pela coloração da ―carúncula‖,

nome dado à saliência encontrada acima do bico. Nos machos ela é azulada e nas fêmeas é

rósea ou acastanhada, podendo tornar-se mais intensa no período reprodutivo (HICKMAN,

2001; VERHOEF-VERHALLEN, 2004).

Em cativeiro vivem com uma dieta básica de mistura de sementes apropriadas,

além de milho, pequenas quantidades de frutas e legumes. (VERHOEF-VERHALLEN,

2004).

18

2.2 SALMONELOSE

2.2.1 Etiologia

O gênero Salmonella foi identificado pela primeira vez em 1885 e recebeu este

nome em homenagem a um de seus pesquisadores, Daniel Elmer Salmon. Desde a sua

nomeação em 1900, pelo cientista francês Joseph Léon Lignières, muitas outras bactérias

foram adicionadas ao grupo da Salmonella, que agora inclui mais de 2.500 sorotipos capazes

de infectar humanos e animais (BRANDS, 2005).

O gênero Salmonella pertence à família Enterobacteriaceae, está dividido nas

espécies Salmonella enterica, descoberta por Gartner em 1888 (RAY, 2004), Salmonella

bongori (REEVES et al., 1989) e Salmonella subterranea (SHELOBOLINA et al., 2004).

Salmonella enterica contém seis subespécies: enterica, arizonae, diarizonae, houtenae, indica

e salamae. Salmonella enterica subsp. enterica é subdividida no sorovar Choleraesuis,

Enteritidis, Gallinarum, Paratyphi A, Paratyphi B, Paratyphi C, Typhi e Typhimurium

(GARRITY et al., 2005).

As salmonelas são bacilos não esporulados, Gram negativos, possuem flagelos na

sua maioria, podem ser aeróbios ou anaeróbios facultativos, fermentam glicose assim como

outros açúcares e descarboxilam aminoácidos. Essas reações bioquímicas são importantes

para a caracterização do gênero e diferenciação de alguns biotipos (BERCHIERE JR., 2000).

O crescimento dessa bactéria tem sido observado a partir de temperaturas entre 5 °C a 47 °C,

sendo considerado como crescimento ótimo a 37 ºC (ADAM e MOSS, 2008).

O termo salmonelose refere-se à infecção por bactérias do gênero Salmonella,

cujo habitat natural é o trato intestinal de animais (DAOUST e PRESCOTT, 2007), dentre

elas destacam-se S. Gallinarum e S. Pullorum que causam, respectivamente, tifo aviário e

pulorose, com especificidade para aves, principalmente galinhas e perus, além de serem

altamente patogênicas. Dentre as paratíficas, merecem destaque S. Enteritidis e S.

Typhimurium, que podem causar graves manifestações clínicas em aves jovens e estão

relacionadas com a grande maioria dos casos de toxinfecções alimentares em humanos

(BACK, 2007).

19

A flora normal na maioria das espécies de psitacídeos de estimação consiste de

bactérias Gram positivas, as Gram negativas quando isoladas geralmente são patógenos

primários ou potencialmente oportunistas, merecendo destaque as do gênero Salmonella,

comumente encontrada (OGLESBEE e BISHOP, 1998; RUPLEY, 1999).

A salmonelose é uma doença altamente contagiosa, sendo os psitacídeos sensíveis

a esta infecção. Cepas virulentas e não virulentas podem estar associadas a um mesmo

hospedeiro, sendo as mais frequentemente encontradas nessas aves, Typhimurium e

Enteritidis. A progressão da doença nas aves depende da quantidade de micro-organismos

presentes, sorotipo envolvido, idade, espécie e condições gerais do hospedeiro (GODOY,

2006).

Salmonella enterica subespécie enterica sorovar Typhimurium pode se manifestar

como um patógeno primário ou como uma infecção subclínica em aves jovens ou debilitadas.

O estresse pela falta de nutrição, elevadas concentrações de aves em torno de alimentos

disponíveis e a facilidade de propagação da doença de uma ave para outra contribuem para o

surgimento de surtos (VIGO et al., 2009).

2.2.2 Epidemiologia

A salmonelose pode ocorrer em qualquer época do ano, sua distribuição

geográfica em aves selvagens livres na natureza está intimamente associada com as fontes de

contaminação ambiental que entra na cadeia alimentar dessas aves e é transmitida para outras

espécies, onde indivíduos infectados servem de alimento para predadores (FRIEND, 1999).

As aves infectadas por salmonela podem excretar a bactéria por longos períodos

variando de semanas a meses. O confinamento de aves em gaiolas sob alta densidade

populacional podem resultar em ciclos de salmonelose pela disseminação da bactéria através

de suas excretas, como também em ambientes com alta umidade pode proporcionar uma

situação favorável à disseminação da doença (FRIEND, 1999).

A salmonela pode ser transmitida através da via vertical ou horizontal e o modo

de transmissão varia com o tipo de cepa (FRIEND, 1999). A infecção em aves pela via

horizontal pode ocorrer através do contato com o lixo, fezes, água que ingerem, poeira, cama,

20

insetos, equipamentos e fômites contaminados por esta bactéria, além do contato com outros

animais, tais como, roedores, animais de estimação, aves selvagens, e também pessoas

contaminadas. A infecção pela via vertical ocorre quando os folículos ovarianos estão

infectados, logo os ovos em desenvolvimento tornam-se infectados no oviduto (RUPLEY,

1999; POPPE, 2000).

Os animais atuam como reservatório de S. Enteritidis e S. Typhimurium, estas

cepas podem ser transmitidas através de alimentos e animais de estimação (cães, gatos,

pássaros, coelhos, roedores, tartarugas, lagartos e iguanas), além de serem responsáveis por 15

a 20% dos casos de salmonelose transmitidos aos próprios animais por contato direto ou

indireto (GEFFRAY e PARIS, 2001).

Para as aves selvagens e seres humanos, os alimentos contaminados são a

principal fonte de infecção. Ratos, camundongos e outras espécies, incluindo répteis e

tartarugas, além das aves, são fontes de descargas fecais das salmonelas paratifóides

(FRIEND, 1999).

Cepas de salmonela isoladas de animais de companhia podem não ser agentes

com grande potencial zoonótico, mas podem causar doença em crianças, idosos e indivíduos

imunodeprimidos (MORSE et al., 1976; GEFFRAY e PARIS, 2001; GODOY, 2006)

tornando-se mais grave a afecção, particularmente, nesses grupos mais sensíveis (ADAM e

MOSS, 2008).

2.2.3 Salmonella sp. em aves silvestres

Todas as espécies de aves devem ser consideradas sensíveis à infecção por

salmonelas. O resultado de infecções por Salmonella é relatado por ser altamente dependente

da idade das aves e do estresse, sorovar e virulência da cepa, além da suscetibilidade da

espécie hospedeira (FRIEND, 1999).

A salmonelose tem sido estudada como uma doença de aves de produção desde

1899 e a observação em aves silvestres tem sido muitas vezes simultânea com os estudos da

doença nas aves de produção e como fontes para infecções humanas (FRIEND, 1999).

21

Antes da década de 80 a maioria dos isolamentos de Salmonella sp. em aves

silvestres eram obtidos a partir de indivíduos aparentemente saudáveis, posteriormente,

descobriu-se, acidentalmente, alguns casos letais de salmonelose envolvendo um pequeno

grupo de patos, cisnes e gaivotas (FRIEND, 1999).

Na flora intestinal dos psitacídeos, as bactérias Gram negativas são menos comuns

do que as Gram positivas (BANGERT et al., 1988; FLAMMER e DREWES, 1988), sendo

esta última comum na flora intestinal normal da maioria das espécies de aves de companhia.

Apesar de um pequeno número de Gram negativas serem encontradas em aves saudáveis,

muitas dessas bactérias são consideradas patógenos primários ou potencialmente oportunistas.

A flora normal dos psitacídeos inclui Lactobacillus, Bacillus, Streptococcus não hemolítico,

Micrococcus, Staphylococcus, Corynebacterium e Streptomyces e Pasteurella gallinarum. As

bactérias Gram negativas comumente encontradas são Escherichia coli, Enterobacter,

Klebsiella, Pseudomonas, Salmonella, Proteus, espécies de Campylobacter e Pasteurella

multocida (HARRIS e OGLESBEE, 2006).

Assim sendo, ao longo dos anos, pesquisas sobre salmonelose em aves silvestres

vem sendo desenvolvidas em vários países. No Canadá, Rigby et al. (1981) isolaram

salmonela em 49 aves de um total de 269, sendo a maioria psitacídeos e passeriformes que se

encontravam em quarentena antes de entrar no país.

Mikaelian et al. (1997) relataram um caso de Salmonella Typhimurium em pardal

adulto (Passer domesticus) em um centro de reabilitação na província de Quebec, a ave

apresentava grave edema bilateral na conjuntiva, além desta ave, foram diagnosticados entre

os anos de 1992 e 1997, seis casos de infecção por esta mesma cepa dentre um total de 632

aves selvagens examinadas.

Gopee et al. (2000) isolaram Salmonella spp. em uma maitaca-de-cabeça-azul

(Pionus menstruus) proveniente do zoológico Emperor Valley localizado em Trinidad, houve

uma baixa frequência de salmonela nos psitacídeos analisados e as aves não apresentavam

sintomatologia clínica, eram aparentemente saudáveis.

Ward et al. (2003) descreveram um surto de salmonelose em um zoológico nos

Estados Unidos, por S. Typhimurium, em uma população de 45 lories (Trichoglossus, Lorius,

e Eos spp.) mantidos em um recinto para exposição pública, onde a taxa de mortalidade foi de

22%. No recinto onde as aves se encontravam foi capturada uma cobra, da qual foi isolada S.

22

Typhimurium, sendo esta uma das possíveis causas do surto e, além disso, foi cogitada a

hipótese de ingestão de alimentos ou água contaminados por animais infectados pela mesma

bactéria e que teriam acesso a este recinto localizado a céu aberto.

Vigo et al. (2009) relataram o óbito de duas araras canindé por salmonela em

Buenos Aires (Argentina), onde as hipóteses basearam-se na alimentação inapropriada com

ovos cozidos de galinha e na forma inadequada ao fazer o transporte dessas aves. A análise

por eletroforese em gel confirmou que essas araras foram infectadas pela mesma cepa,

Salmonella Typhimurium, e provavelmente adquiriram a infecção a partir da mesma fonte de

contaminação. Allgayer et al. (2009) neste mesmo ano, no Brasil, isolaram S. Braenderup,

através de swab cloacal, em um filhote de arara azul clinicamente sadio e observaram o

convívio normal da ave com a bactéria.

Piccirillo et al. (2010) isolaram pela primeira vez Salmonella Typhimurium

DT160 em duas carcaças de cacatua-das-molucas pertencentes a uma coleção zoológica

situada na Itália. As cacatuas ficavam alojadas na mesma gaiola, uma teve morte súbita e não

apresentou sinais clínicos e a outra veio a óbito vinte dias depois apresentando sinais clínicos

característicos de salmonelose.

2.2.4 Sinais clínicos

No mundo inteiro uma variedade de sorotipos, inclusive os mais isolados em

humanos, têm sido encontrados em aves de vida livre como papagaios e periquitos, com

manifestações clínicas que variam de assintomática até a morte súbita (HOELZER et al.,

2011).

Salmonella spp. pode colonizar o trato gastrointestinal de aves. Os sorotipos S.

Gallinarum, S. Pullorum e S. Typhimurium são encontrados em várias aves como

Galliformes, sendo a S. Typhimurium a que mais infecta animais silvestres. Aves infectadas

com Salmonella podem apresentar-se sintomáticas ou assintomáticas, a bactéria é eliminada

nas fezes e a transmissão ocorre por via fecal-oral (JAMES, 2011).

O período de incubação da enterite provocada pelas salmonelas varia entre 6 e 48

h. Os principais sintomas em humanos são febre, náuseas e vômitos; dor abdominal e diarréia

23

duram alguns dias, mas, em alguns casos, pode persistir por uma semana ou mais (ADAM e

MOSS, 2008).

Não há sinais evidentes que possam ser associados à salmonelose em aves

selvagens, os sintomas são variados e os fatores ligados à transmissão em humanos diferem

de acordo com espécie e idade do animal. As aves podem apresentar sintomas diferentes se

infectadas com o mesmo sorovar, além disso, estresse, doença concomitante e alimentos

contaminados aumentam os riscos de infecção (FRIEND, 1999; HOELZER et al., 2011).

Quando jovens, as aves geralmente apresentam sinais mais pronunciados da

doença. A infecção pode resultar em doença aguda com morte súbita, ou em infecção com

curso mais prolongado podendo tornar-se septicêmica ou ainda ser caracterizada pela

presença e persistência de bactérias no sangue, ou resultar em infecção localizada (FRIEND,

1999).

Nas aves, a salmonelose tem sido descrita com início gradual de depressão

durante alguns dias e pela má aparência, apresentam-se instáveis com penas arrepiadas e

respiração mais rápida do que o normal, seus olhos começam a fechar pouco antes da morte;

podem apresentar sinais nervosos (incoordenação, andar cambaleante, tremores e convulsões).

Comumente entre todas as espécies são relatados sinais de penas eriçadas, diarreia e letargia

severa. As aves infectadas cronicamente apresentam palidez severa (FRIEND, 1999).

Alguns pesquisadores relataram sinais clínicos semelhantes em psitacídeos

durante suas pesquisas com Salmonella. Diarreia e atonia em calopsita (PHILLIPS JR. e

HATKIN, 1978). Diarreia e letargia em papagaio africano (OKOH e ONAZI, 1980). Sinais

que variavam entre enterite leve à grave acompanhado por anorexia, diarreia, letargia e

desidratação em periquitos lories (WARD et al., 2003). Depressão, anorexia, retardo no

esvaziamento do inglúvio, respiração forçada e diarreia em araras canindé (VIGO et al.,

2009). Em cacatua-das-molucas os sinais clínicos apresentaram discrepâncias entre duas aves

alojadas no mesmo recinto, a primeira não apresentou nenhuma sintomatologia e após seu

óbito foi observado depressão, anorexia e diarreia na outra ave (PICCIRILLO et al., 2010).

24

2.2.5 Patologia

A afecção provocada pela salmonela pode se manifestar sob a forma entérica,

septicêmica ou abortiva, sendo que cada uma pode estar presente isoladamente ou associada,

dependendo dos sorotipos e do hospedeiro envolvido. A maioria desses sorotipos causam

gastroenterite aguda caracterizada por um curto período de incubação e predomínio de

sintomas intestinais, mas apenas um pequeno número de cepas causa doença sistêmica grave

no homem e em animais (UZZAU et al., 2000).

A ocorrência de lesões macroscópicas é altamente variável dependendo do curso

da infecção, da virulência do micro-organismo e da resistência do hospedeiro. Nos casos

agudos as lesões podem estar ausentes. Caso a enfermidade tenha curso prolongado, o fígado

apresenta-se friável e edemaciado com pequenas manchas avermelhadas ou esbranquiçadas

(FRIEND, 1999).

Em algumas aves, os nódulos paratifóides são mais visíveis, aparecem como

placas ou lesões granulares na musculatura peitoral conforme a progressão da doença e podem

desenvolver-se no fígado estendendo-se até a cavidade do corpo. É possível também observar

palidez no revestimento intestinal e presença de material fibrinoso (FRIEND, 1999).

Algumas pesquisas têm demonstrado achados de necropsia similares em aves

silvestres acometidas por salmonelose. Panigrahy et al. (1984) isolaram salmonela de algumas

espécies de psitacídeos: periquitos australiano, cacatuas, calopsitas, araras, papagaios, lóris,

roselas e agapórnis, onde verificaram que a forma aguda da doença levou as aves a óbito,

dentre suas observações constataram aumento hemorrágico de fígado e baço, ocasionalmente

petéquias no miocárdio, rins e mucosa proventricular, além de congestionamento da mucosa

intestinal. Outros achados comumente encontrados foram hepato e esplenomegalia com áreas

focais ou difusas de necrose.

Mikaelian et al. (1997) isolaram Salmonella Typhimurium em pardal (Passer

domesticus) e durante a necropsia foi constatado distensão bilateral grave dos seios

infraorbitais com exsudato composto de fibrina e colônias de bacilos gram-negativos.

Segundo os autores, na salmonelose aguda, o animal pode vir a óbito sem que o mesmo

apresente lesões graves e em infecções subagudas e crônicas, as lesões macroscópicas são

25

altamente variáveis podendo consistir de necrose a hepatite piogranulomatosa, enterite

fibrinopurulenta e artrite.

Kanashiro et al. (2002a) relataram Salmonella enterica em 2.000 casais de

diferentes espécies de psitacídeos, porém apenas uma ave (Agapornis roseicollis) adoeceu e

foi necropsiada. As alterações encontradas foram hepatomegalia e congestão pulmonar.

Refsum et al. (2003) isolaram Salmonella em diferentes carcaças de passeriformes

e durante o exame macroscópico constataram lesões comuns a casos de salmonelose. Em 115

aves investigadas a bactéria estava presente no sangue do pulmão, coração, fígado e intestino,

indicando infecção septicêmica. Em quatro pássaros, um dom-fafe (Pyrrhula Pyrrhula) e três

pintassilgos-verdes (Carduelis Spinus), a bactéria se encontrava no sangue do pulmão,

coração e no fígado, mas não no intestino, indicando infecção septicêmica sem colonização

intestinal, outros achados incluíram necrose no esôfago, fígado, baço e proventrículo, bem

como esplenomegalia. As demais aves infectadas por Salmonella tiveram infecção intestinal.

Ward et al. (2003) isolaram S. Typhimurium de quatro lories que vieram a óbito

durante um surto de salmonelose em um zoológico, no exame macroscópico constataram

hepatomegalia, vermelhidão e congestão dos pulmões. As lesões histológicas incluíram

hepatite, êmbolos bacterianos (fígado, baço, pulmão, rins e proventrículo), congestão

pulmonar e hemorragia, além de enterite, indicando infecção aguda e septicemia bacteriana.

Em um estudo com duas araras canindé, Vigo et al. (2009) durante a necropsia

constataram atrofia dos músculos peitorais, hepatomegalia, esplenomegalia, nefromegalias e

exsudato fibrinoso na mucosa intestinal, além de pequenos nódulos esbranquiçados na serosa

intestinal, nódulos branco-acinzentados com aproximadamente 5 mm no miocárdio, nódulos

branco-acinzentados de 2 mm de diâmetro na superfície e em profundidade nos pulmões,

além de nódulos brancos na mucosa do inglúvio. O isolamento da bactéria a partir do fígado,

baço, coração, pulmão, rim e intestino indicaram a presença de uma infecção septicêmica nas

aves, e as lesões observadas estavam de acordo com a forma aguda de salmonelose em

psitacídeos. Essas lesões e a ausência de outros agentes etiológicos indicaram que a infecção

por Salmonella Typhimurium foi a principal causa mortis nas araras.

26

2.2.6 Diagnóstico

O diagnóstico para salmonelose deve ser feito com base na associação da

anamnese, dos achados clínicos, anatomopatológicos e exames laboratoriais (BERCHIERE

JR., 2000).

O exame bacteriológico é realizado através de etapas para o isolamento e

identificação da salmonela iniciando-se com o pré-enriquecimento, seguido por

enriquecimento seletivo, plaqueamento, análise bioquímica e tipificação sorológica. Os meios

de enriquecimento mais utilizados são os caldos Selenito, Tetrationato e Rappaport-

Vassiliadis (ADAM e MOSS, 2008; PENHA et al., 2008).

O pré-enriquecimento em meio não seletivo é então realizado inicialmente para

posterior isolamento e identificação da salmonela, em seguida ocorre a etapa de

enriquecimento seletivo que se destina a aumentar a proporção de células de salmonela onde

dois caldos são normalmente utilizados em paralelo; geralmente uma combinação entre um

mais e outro menos seletivo. A partir do caldo de enriquecimento seletivo, as culturas são

semeadas em meios seletivos sólidos e diferenciadas posteriormente. É comum utilizar dois

diferentes meios sólidos em paralelo, dentre eles o verde brilhante onde a reação para

diagnóstico é normalmente fornecida pela incapacidade da maioria das salmonelas em

fermentar a lactose e/ou produzir sulfeto de hidrogênio. Resultados presuntivos para

Salmonella em meio seletivo devem ser confirmados por meio de testes bioquímicos e

sorológicos por aglutinação com anti-soro polivalente O. Um resultado positivo indica uma

salmonela presuntiva, que deve, então, ser confirmada por sorologia convencional e testes

bioquímicos usando uma sub-cultura obtida do meio de diagnóstico (ADAM e MOSS, 2008).

Friend (1999) relata que as lesões macroscópicas por salmonelose podem ser

similares a várias outras doenças, como a cólera aviária e colibacilose. Nesse caso, para o

diagnóstico, é necessário o isolamento e a identificação da Salmonella sp. a partir de tecidos

infectados em conjunto com achados patológicos. Portanto, as carcaças inteiras devem ser

encaminhadas para exame.

Geralmente as salmonelas estão confinadas no intestino, dessa forma, quando

carcaças inteiras não puderem ser encaminhadas, o intestino deve ser enviado como uma

amostra mínima. O fígado, coração, baço, ovário, gema e conteúdo cecal são órgãos

27

importantes para pesquisa de salmonela e devem ser removidos e enviados. Quando possível

enviar também excrementos fecais para serem verificados (FRIEND, 1999; BERCHIERE JR.,

2000).

É importante ressaltar que o isolamento de salmonela somente pelo intestino sem

lesões significativas indica que a ave era portadora assintomática da salmonelose

(MIKAELIAN et al., 1987; FRIEND, 1999).

As culturas de fezes para pesquisa de salmonela devem ser manipuladas com

atenção para evitar contaminações e os resultados positivos para Salmonella devem ser

interpretados com cuidado, uma vez que sozinhos não indicam doença. Os materiais devem

ser acondicionados em embalagens plásticas espessas, lacradas e refrigeradas para serem

encaminhados a um laboratório (FRIEND, 1999).

Quando mantidos em cativeiro, os psitacídeos são acometidos por muitas afecções,

porém o diagnóstico é pouco realizado. As causas de morbidade e mortalidade dessas aves

ficam sem diagnóstico preciso devido à falta de conhecimento específico e realização de

exames complementares. As infecções que exigem tratamento são comumente encontradas

em aves estressadas, com nutrição deficiente ou mantidas em condições pouco higiênicas

(GODOY, 2001).

Alguns autores vêm estudando e aplicando métodos de diagnósticos

complementares para a detecção de salmonela em psitacídeos como Grimes e Arizmendi

(1995) que mostraram a importância de algumas espécies de psitacídeos como hospedeiro de

Salmonella Typhimurium através da realização de testes sorológicos, onde reações positivas

(aglutinação completa) ocorreram em diversas espécies de psitacídeos analisadas.

Allgayer et al. (2008) realizaram um estudo inédito com psitacídeos em cativeiro

ao utilizar o método de PCR, onde foi possível constatar que a técnica pode ser útil para

verificar a presença de uma infecção por salmonela em aves de cativeiro, reduzindo o número

de resultados falso-negativos.

28

2.2.7 Tratamento

As infecções bacterianas necessitam de tratamento e comumente são encontradas

em aves com nutrição deficiente, ou que estão alojadas em condições insalubres (HARRIS e

OGLESBEE, 2006).

O tratamento das aves com salmonelose e da portadora é controverso. É

aconselhável escolher os antibióticos com base no resultado do antibiograma, dando

preferência a drogas com boa penetração tecidual e celular (RUPLEY, 1999).

Muitas vezes, o tratamento com antibiótico de amplo espectro e cuidados de

suporte e alimentação permitirão a recuperação da ave, porém em vários casos a mesma pode

permanecer portadora e não se apresentar cronicamente doente. É possível eliminar o estado

de portador com o uso de uma vacina autógena inativada (HARCOURT-BROWN, 2010).

Uma série de antibacterianos são úteis para limitar a morbidade e mortalidade

dentro de um plantel, embora o objetivo principal deva ser o uso de um programa de

biossegurança eficaz para prevenir as infecções. Quando o tratamento é necessário uma

variedade de drogas pode ser eficaz, incluindo a amoxicilina, tetraciclinas, sulfonamidas

potencializadas, espectinomicina, enrofloxacina e outras fluoroquinolonas. Nenhuma, no

entanto, é capaz de eliminar totalmente a infecção de um plantel. Para se tratar um surto de

salmonelose, é necessário usar como base o teste de sensibilidade. O tratamento pode ser

considerado adequado para tratar a descendência de um plantel durante vários dias após

incubação quando há suspeita de sorovares transmitido verticalmente, tanto através do ovo ou

pela superfície da casca contaminada. Embora o tratamento possa parecer eficaz, um número

de aves ainda pode tornar-se portadoras e cepas resistentes aos antibióticos de Salmonella

podem ocorrer (LISTER e BARROW, 2008).

2.2.8 Prevenção e controle

As bactérias do gênero Salmonella são patógenos humanos que podem causar

"intoxicação alimentar" caracterizada por dor intestinal aguda e diarreia. Certo número de

transmissões ocorre em casa, mas outras provêm de profissionais ou estão relacionadas com a

29

exposição pública em jardim zoológico, escolas e feiras. O nível de Salmonella sp. encontrado

na maioria das espécies de aves selvagens é baixo e um cuidado extra com higiene pessoal

deve ocorrer entre pessoas que lidam com estas aves ou materiais sujos com fezes. As aves

suspeitas de salmonelose e todo o material contaminado por suas fezes devem ser manuseados

com cuidado para prevenir a contaminação humana. A lavagem frequente das mãos é

suficiente para impedir a ocorrência de um elevado número de infecções anuais

(MIKAELIAN et al., 1997; FRIEND, 1999; HOELZER et al., 2011).

O controle da salmonelose em animais de produção pode ser realizado através da

eliminação de portadores, enquanto que em animais de companhia através do tratamento com

antibióticos, mas tal medida é controversa, pois a salmonela nem sempre é eliminada devido a

sua capacidade de sobrevivência intracelular no hospedeiro (FRIEND, 1999).

Alguns cuidados com a estrutura física de um criadouro, como quarentena e

recintos, são de grande importância para evitar possível transmissão de doenças ao plantel,

estas medidas estão estreitamente relacionadas com a saúde das aves, aliadas às boas práticas

de manejo. O setor de quarentena deve ser mantido a uma certa distância dos viveiros das

outras aves já existentes no local, deve haver material e funcionários exclusivos. Durante a

quarentena é imprescindível a observação diária das aves e a pesquisa de sinais clínicos

compatíveis com afecções. Durante este período também é realizada a profilaxia que deve ser

estabelecida para cada criadouro e zoológico. Passado o período referido e estando as aves

aptas, elas podem ser transferidas para o plantel permanente (ALLGAYER e CZIULIK,

2007).

É muito importante que o depósito para estoque de alimento seja arejado para

evitar umidade e protegido contra a entrada de roedores, além desses cuidados, é

imprescindível uma assistência veterinária para que as aves que estão no plantel possam ser

examinadas e tratadas quando houver necessidade (ALLGAYER e CZIULIK, 2007).

30

3 JUSTIFICATIVA

A salmonelose é considerada a zoonose de maior importância mundial em saúde

pública. Vários relatos científicos demonstram a presença de Salmonella sp. em muitas

espécies de aves da família Psittacidae. A escassez de relatos em periquitos australianos

(Melopsittacus undulatus) e o risco de uma possível contaminação do homem por salmonela

devido ao seu crescente contato com esse psitacídeo justifica a necessidade de verificar a

presença de Salmonella sp. em periquitos australianos procedentes de criadouro comercial,

pet shops e domicílios da cidade de Fortaleza-CE, com a finalidade de estabelecer medidas

preventivas afim de evitar o surgimento de surtos.

31

4 HIPÓTESE CIENTÍFICA

É possível isolar cepas de salmonela em Psittaciformes, portanto esta pode ser

disseminada ao meio ambiente pelos periquitos australianos.

32

5 OBJETIVOS

5.1 - Objetivo geral

Pesquisar Salmonella sp. em periquitos australianos (Melopsittacus undulatus)

mantidos em cativeiro.

5.2 - Objetivos específicos

Pesquisar Salmonella sp. em amostras de swabs cloacais, swabs de arrasto e

dos intestino de periquitos australianos criados em cativeiro domiciliar e comercial;

Verificar as medidas de controle sanitário realizadas pelos proprietários em

cativeiro domiciliar e comercial.

33

6 CAPÍTULO 1

Pesquisa de Salmonella sp. em periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) mantidos em

cativeiro na cidade de Fortaleza- CE

Survey of Salmonella sp. in budgerigars (Melopsittacus undulatus) kept in captivity in

Fortaleza City, Ceará State

Periódico: Memórias do Instituto Oswaldo Cruz (submetido em outubro de 2011).

34

Survey of Salmonella sp. in budgerigars (Melopsittacus undulatus) kept in captivity in

Fortaleza City, Ceará State

Windleyanne Gonçalves Amorim Bezerra, William Cardoso Maciel+, Régis Siqueira de

Castro Teixeira, Ruben Horn Vasconcelos, Débora Nishi Machado, Roberta Cristina da

Rocha e Silva, Elisângela de Souza Lopes, Átilla Holanda de Albuquerque, Valdez Juval

Rocha Gomes Filho

Laboratory of Ornithological Studies, State University of Ceará, Av. Paranjana, 1700,

Campus do Itaperi, Fortaleza, Ceará, Brazil

The budgerigars (Melopsittacus undulatus) are not a part of the fauna in Brazil and are

not found in free life, so almost all the birds maintained in the home environment are

originated from pet shops or free markets. Therefore, the objective of this study was to isolate,

identify and assess the salmonella shedding in budgerigars kept in captivity originated in the

city of Fortaleza. In this study 272 samples of drag swabs and cloacal swabs of budgerigar

from pet shops, homes and aviaries were collected. Despite the absence of positivity or the

low prevalence of salmonella in Budgerigar presented in this research and in other studies

performed, it is recommended that control measures against this pathogen should always be

taken, because important serotypes harmful to human health have been identified in these

birds.

Keywords: Melopsittacus undulatus, Salmonella sp., captivity.

35

INTRODUCTION

The budgerigars (Melopsittacus undulatus) are psittacine belonging to the family

Psittacidae that is part of the order Psitaciformes (Collar 1997). These are considered the most

popular pet birds in Brazil and around the world (Juniper & Parr 1998), because they are

docile, intelligent, very prolific, easily maintained at a low cost (Sick 1997).

In Brazil there are no budgerigars in free life, because it is a species that was

introduced in our fauna and have not adapted to our ecosystems (Sick 1997). Therefore,

almost all of the birds found in Brazilian households are derived from pet shops or free

markets.

The spread of Salmonella among the psittacine and other birds, as among men, is a

topic of great scientific concern, according to Weiss et al. (2002), the wide distribution of the

genus Salmonella between animals and it’s maintenance in the environment make this micro-

organism an important subject in public health.

In addition, widespread contamination can occur in places that sell these birds as pets,

enhancing the possibility of transmitting this bacterium to other animals and humans. It is

important to highlight that salmonellosis is the avian zoonosis of major importance in the

world for causing intestinal infections as well as deaths (Kanashiro et al. 2002).

Salmonellosis is a highly contagious disease, and the psittacine are sensitive to this

infections, but can also act as reservoirs. The genus Salmonella belongs to the family

Enterobacteriaceae and is divided in the following species: Salmonella enterica discovered by

Gartner in 1888 (Ray 2004), Salmonella bongori (Reeves et al. 1989) and Salmonella

subterranea (Shelobolina et al. 2004). Wild birds may be a source of infection for humans

and domestic animals, and Salmonella Typhimurium can often be isolated from their

intestines (Tizard 2004).

The wild and exotic birds, such as the budgerigars, may harbor Salmonella sp. in their

intestine, which turns them into a possible source of infection for humans and domestic

animals (Kaye et al. 1961, Tizard 2004).

The presence of Salmonella in psittacine has been reported by some authors, who

mostly performed isolations of Salmonella sp. in large birds: S. Enteritidis from Lilac-

36

crowned Amazons (Amazona finschi Schlater) (Orosz et al. 1992), S. Arizonae from a

Sulphur-Crested Cockatoo (Cacatua galerita galerita) (Oros et al. 1998), S. Typhimurium

from Hyacinth Macaws (Anodorhynchus hyacinthinus) (Menão et al. 2000) and S. Bredney

from these same birds (Vilela et al. 2001), S. Typhimurium from Lories and Lorikeets

(Trichoglossus, Lorius and Eos spp.) (Ward et al. 2003), S. Typhimurium from Blue-and-

Yellow Macaws (Ara ararauna) (Vigo et al. 2009), S. Typhimurium from a Moluccan

cockatoo (Cacatua moluccensis) (Picirillo et al. 2010), however there are few studies of

Salmonella sp. performed in budgerigar acquired from pet stores or free markets. The

objective was to verify the presence and diversity of Salmonella strains from budgerigars of

pet shops, residences and aviaries of Fortaleza, Ceará State.

MATERIAL AND METHODS

Samples - This study was conducted between January to September 2011. The birds

analyzed were from households, pet shops and aviaries located in the city of Fortaleza in

Ceará State, Brazil. Two hundred and seventy two samples were collected, from which 202

were individual cloacal swabs, 62 were drag swabs and eight were intestine samples taken

from necropsies performed on birds that died during the course of collection (Table I). The

drag swabs were performed in trays of cages that contained at least three budgerigars, and the

freshest feces were prioritized for analysis. After collection, the samples were placed on ice

for transport to the Laboratory of Ornithological Studies (LABEO), located at the State

University of Ceará, where they were analyzed. In birds autopsied, a small piece of the

intestine was aseptically collected near the Bunsen burner, using sterile surgical scissors and

tweezers. The material was placed in sterile petri dish and then analyzed.

Laboratory method – Microbiological procedure was carried out according to Salles

et al. (2008) with some modifications, with the following steps performed respectively: first

step was the selective pre-enrichment using test tubes with 10 ml of peptone water. The next

step was the selective enrichment, which aliquots of 0.1 ml and 1 ml were collected from the

pre-enrichment growth and transferred, respectively, to tubes containing 10 ml of liquid

medium Rappaport-Vassiliadis (RV) and tubes containing 10 ml of liquid medium Selenite

37

Cystine plus Novobiocin (40μg/ml) (SN). In the third step the colonies were removed

aseptically with a nickel-chrome handle and plated on selective media containing the

indicators Brilliant Green agar (BG) and MacConkey agar (MC), and then incubated. The

plate analysis was based on morphology and color of the colonies. With the aid of a platinum

needle, previously flambé, two to three colonies were collected and grown in test tubes

containing agar TSI (Triple-Sugar-Iron), LIA (Lysine-Iron) and SIM (sulfide, indole and

motility) for incubation. Thus, ending the bacteriological procedure, after the incubation

period, in order to differentiate Salmonella from Proteus, a fragment was removed from the

TSI agar and incubated in urea broth. The incubation temperature for all phases described

above was 37°C for a period of 24 hours at each step.

Questionnaire - In the establishments visited we performed a questionnaire to better

understand the general conditions of maintenance that the budgerigars were exposed to,

including the following topics: type of diet, antibiotic use, products used for cleaning and

species of birds housed per cage.

38

TABLE I

Sample type, Establishment, identification and total of samples taken from budgerigars Sample Type Establishment Identification Total of Samples

Drag swabs

Pet shop

1 6

2 1 3 1 4 1 5 1 6 2 7 1

8 1 9 7 10 1 11 1 12 2 13 2

Aviary 1 21 2 10

Residences

1 1 2 1 3 1 4 1

Cloacal swabs

Pet shop 14 14 15 17

Aviary 1 113 2 54

Residences 1 4 Necropsy* Aviary 1 8

Total 272 * Birds from an aviary where deaths due to capture myopathy have happened

RESULTS

With this methodology, it was not possible to detect the presence of Salmonella sp. on

budgerigars sold and kept on pet stores, residence and aviaries in Fortaleza, Ceará State.

39

TABLE II Questionnaire performed in pet stores, residences e aviaries analyzed in Fortaleza city Question Category Absolute

Frequency (n)

Relative Frequency (%)

Type of food Seeds Fruits

Vegetables others

14 5 5 3

100,0 35,7 35,7 21,4

Seed Storage Sealed Opened

2 12

14,3 85,7

Antibiotic use Don’t use Water Ration Oral

7 5 - 2

50 35,7

- 14,3

Water provided Well Tap water

Mineral water Other

1 13 - -

7,1 92,9

- -

Drinker cleaning Once per day Twice per day

Every two days two times per week Higher Frequency

12 1 - - 1

85,7 7,1 - -

7,1

Feeder cleaning Never Once per day Twice per day

Every two days Once per week

Higher Frequency

2 9 - - 2 1

14,3 64,3

- -

14,3 7,1

Cage cleaning Once per day Twice per day

Every two days Higher Frequency

11 1 2 -

78,6 7,1 14,3

-

Products used in the cleaning of feeders and drinkers

Water Only Detergent

Disinfectants Chlorine

Soap

7 1 - 3 2

50,0 7,1 -

21,4 14,3

Facilities Cleaning Once per day Twice per day

Every two days Higher Frequency

12 - 2 -

85,7 -

14,3 -

Other birds in the same cage Yes 1 7,1

No 13 92,9

Origin of the budgerigars Fortaleza Other Ceará cities

Other States

14 - -

100,0 - -

* In one of the residences was not possible to apply the questionnaire

40

According to the questionnaire results (Table II), the birds from every pet store,

residence and aviary, were fed with seeds and in a smaller proportion they offered fruits and

vegetables (35.7%) or products such as ground corn, corn and brown bread (21.4%). The vast

majority of establishments stored the seeds in sealed containers (85.7%). We also found that

50% of the respondents had offered antibiotics to the birds at some point. Concerning the

water provided to the birds, the survey indicated that most owners offered (92.9%) tap water.

The questionnaire results also showed that the cleaning of drinkers (92.9%), feeders (71.4%),

cages (85.7%) and facilities (85.7%) were performed at least once a day in most

establishments surveyed. The habit of mixing other birds along with budgerigars in the same

cage occurred only in one pet store among the subjects (7.1%). The result common to all

respondents was that the budgerigars were from the city of Fortaleza, Ceará State.

DISCUSSION

The limited existing research in the scientific literature relating Salmonella sp. to

budgerigars shows a low prevalence of this pathogen or even no detection. Among the studies

that reported a low rate of contamination of Salmonella sp. in these birds, is the research of

Panigrahy et al. (1984) in evaluating various species of psittacine belonging to aviaries

situated in the city of Santiago, Chile. These researchers stated that, despite the fact that

budgerigars were the birds most studied (n = 254), only one case was positive (0.39%), while

in other fewer analyzed psittacine, such as parrots (n = 144) and macaws (n = 25), higher rates

were observed, respectively, 19 (16.7%) and 5 (20%) cases.

Negative Salmonella sp. cases in budgerigars were also reported by Sareyyüpoğlu et

al. (2008). The researchers analyzed 185 fecal samples from clinically diseased birds from

seven aviaries where budgerigars, canaries and other species of passerines were maintained

(Ankara, Turkey). In this study, samples of budgerigars analyzed were free of Salmonella sp.,

but successfully isolated three other species: Serinus canaria, Fringilla montifringilla and

Taeniopygia guttata. However, the authors reported that many of the birds studied were

treated with antibiotics before the sampling, which may have caused the low occurrence of

Salmonella sp. This fact also became an important one observed during our survey, since 50%

41

of pet shop administers use antibiotics in their birds claiming to prevent or treat occasional

diseases that the birds would be enduring.

Some items covered by the survey conducted, may also explain the absence of

Salmonella sp. in the budgerigars. The vast majority of shops and aviaries stored theirs seeds

in closed containers, which might have prevented the presence of rodent droppings or insects

involved in the transmission cycle of Salmonella sp., such as cockroaches, which, according

to Kopanic et al. (1994), are insects that act as potential vectors of pathogens. Bacterial

contamination of commercial seed may be responsible for outbreaks of salmonellosis, so if

rodent feces contaminated with Salmonella sp. are present between the seeds, the birds may

be infected if they eat them (Tizard 2004). The treated water supplied by the Company to the

local parrots may also have contributed to the results. Souza et al. (1992) explain that the

water provided to the animals may pose a risk of salmonellosis. Isere et al. (2009) observed

that well water when not treated with chlorine could have been the cause of problems related

to an outbreak of Salmonella Typhi in humans. Frequent cleaning of feeders and drinkers can

avoid the contamination of Salmonella sp. However, 50% of respondents said they use only

water in the cleaning process.

Despite reported evidence that justifies the absence of Salmonella sp. in surveyed

budgerigars, the microbiological technique used, although it is the standard procedure used in

clinical microbiology, may have influenced the results. Several researchers have questioned

the sensitivity and specificity of the test (Waltman et al. 1993, Cohen et al. 1996, Allgayer et

al. 2008). A research conducted by Mitchell et al. (2000) cited in Mitchell & Shane (2001)

showed that about 30% to 45% of the iguanas evaluated were Salmonella-positive by PCR

method. Another laboratory shortcoming that may have hindered the detection of Salmonella

sp. is the need for a period exceeding 24 hours in the enrichment step. Waltman et al. (1991)

and Waltman et al. (1993) discovered that recovery rates of the samples enriched for a period

of 120 hours or 72 hours were higher than when enriched for 24 hours. According to Mitchell

& Shane (2001) delayed secondary enrichment is a technique used for the recovery of

Salmonella in environmental samples and diagnosis. This technique could be beneficial for

salmonella that were damaged by antibiotics because they may require additional time for

multiplication due to low number or to other bacteria that may be present in the sample

providing competition.

42

Some researchers explain that the symptomatic or asymptomatic condition of

Salmonella in exotic pets seems to be less frequent than suspected (Huybens et al. 2006). The

low incidence of disease in the general population of wild birds suggests that they are not

important reservoirs of the pathogen (Wilson & MacDonald, 1967; Steele & Galton, 1971).

Despite the absence of positive or low prevalence of Salmonella in budgerigars presented in

this research and other scientific literature used, it is recommended that control measures

against this pathogen should always be taken, as important serotypes harmful to human health

have been identified in these birds. Madewell & McChesney (1975) reported a case of S.

Typhimurium infection in a child and a cat, probably transmitted by budgerigars. Joseph et al.

(1988) detected the presence of two different serotypes of Salmonella in budgerigars coming

from pet shops in Malaysia (S. Typhimurium and S. Weltevreden).

ACKNOWLEDGMENTS

We thanks the Laboratório de Estudos Ornitológicos (LABEO/FAVET/UECE) for the

support.

43

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47

7 CONCLUSÕES

De acordo com a metodologia utilizada o presente estudo não constatou a

presença de Salmonella sp. em periquitos australianos provenientes de residências, pet shops e

criadouro comercial na cidade de Fortaleza-CE, portanto, considerando as medidas de

controle sanitário descritas pelos proprietários, conclui-se que essas aves criadas nas

condições as quais foram relatadas não representam risco na disseminação deste patógeno ao

homem e ao meio ambiente.

48

8 PERSPECTIVAS

Apesar da ausência de isolamento de Salmonella sp. em periquitos australianos

mantidos em cativeiro na cidade de Fortaleza, mais estudos devem ser realizados, visto que

são escassas as pesquisas na literatura científica envolvendo esse tema, o que não torna essas

aves livres da condição de potenciais transmissoras deste patógeno. Além disso, importantes

sorotipos prejudiciais à saúde humana já foram identificados nestas aves, fato que merece

maior atenção por parte dos grupos de pesquisas em todo o mundo, já que o periquito

australiano atualmente é a ave mais criada em ambientes domésticos e a tendência é o contato

cada vez maior com os seres humanos.

49

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56

APÊNDICES

57

APÊNDICE A

QUESTIONÁRIO

Nome do criadouro:

Proprietário:

Bairro:

Tipo de alimentação: Sementes ( ) Frutas ( ) Vegetais ( )

Outros ( ) _______________________________________________

Acondicionamento das sementes: Recipiente abertos ( ) Recipiente fechados ( )

Utilização de antibióticos: Não utiliza ( ) Água ( ) Ração ( )

Água utilizada: Poços ( ) Tratada ( ) Água mineral ( ) Outros ( )

Limpeza dos bebedouros: 1 vez por dia ( ) 2 vezes por dia ( )

A cada 2 dias ( ) Maior frequência ( )

Limpeza das gaiolas: 1 vez por dia ( ) 2 vezes por dia ( )


Limpeza das instalações: 1 vez por dia ( ) 2 vezes por dia ( )


Produtos utilizado para limpeza: Água ( ) Detergente ( ) Desinfetantes ( ) Outros*

Outras espécies na mesma gaiola: sim ( ) não ( )

Origem: Fortaleza ( ) Interior Ceará ( ) Outros Estados ( )

Outras observações:

58

APÊNDICE B

FIGURA 1 – Periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) do criadouro comercial 1

(Painel A) e do criadouro comercial 2 (Painel B).

FIGURA 2 – Alguns periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) amostrados de

residência (Painel C) e de loja pet shop (Painel D).

B A A B

C D

B

C D

59

ANEXO

60

ANEXO A

COMPROVANTE DE SUBMISSÃO DO ARTIGO

C D

universidade estadual do cearÁ - portal da … · como requisito parcial para a obtenção do grau...

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