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Versão Corrigida
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
MUSEU DE ZOOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
SISTEMÁTICA, TAXONOMIA ANIMAL E BIODIVERSIDADE
Mônica Antunes Ulysséa
Revisão taxonômica e análise filogenética do gênero Hylomyrma Forel, 1912 (Formicidae:
Myrmicinae: Pogonomyrmecini), com base em dados morfológicos
São Paulo, 12 de setembro de 2017
ii
MÔNICA ANTUNES ULYSSÉA
Revisão taxonômica e análise filogenética do gênero Hylomyrma Forel, 1912 (Formicidae:
Myrmicinae: Pogonomyrmecini), com base em dados morfológicos
Tese apresentada ao Museu de Zoologia da
Universidade de São Paulo, como parte das
exigências para a obtenção do título de
Doutor(a).
Orientador: Dr. Carlos Roberto Ferreira Brandão
Coorientadora: Drª Kelli dos Santos Ramos
São Paulo, 12 de setembro de 2017
iii
FICHA CATALOGRÁFICA
Ulysséa, Mônica Antunes
Revisão taxonômica e análise filogenética do gênero Hylomyrma Forel, 1912
(Formicidae: Myrmicinae: Pogonomyrmecini), com base em dados morfológicos.
Mônica Antunes Ulysséa; orientador Carlos Roberto Ferreira Brandão; coorientadora
Kelli dos Santos Ramos . – São Paulo, SP: 2017.
297 fls.
Tese (Doutorado) – Programa de Pós-graduação em Sistemática, Taxonomia
Animal e Biodiversidade, Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo.
1. Filogenia – Hylomyrma Forel, 1912. 2. Formicidae – Morfologia. 3.
Hylomyrma – Taxonomia. I. Brandão, Carlos Roberto Ferreira, Orient. II.
Ramos, Kelli dos Santos, Coorient. II. Título.
iv
RESUMO
ULYSSÉA, Mônica Antunes. Revisão taxonômica e análise filogenética do gênero Hylomyrma
Forel, 1912 (Formicidae: Myrmicinae: Pogonomyrmecini), com base em dados morfológicos.
2017. 314 fls. Tese (Doutorado pelo programa de Pós-graduação em Sistemática, Taxonomia
Animal e Biodiversidade) – Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, Universidade
de São Paulo, São Paulo.
A subfamília Myrmicinae é um grande desafio à sistemática de formigas por ser a maior e
mais diversa subfamília de Formicidae, abrangendo cerca de seis mil espécies distribuídas
mundialmente. As relações filogenéticas internas desta subfamília são fonte de discussão e
incerteza na literatura. Os estudos moleculares desenvolvidos em Attini e Myrmicini (sensu
Bolton) representaram os primeiros passos para a compreensão dos clados existentes em
Myrmicinae. Recentemente, as 25 tribos estabelecidas para esta subfamília foram
reorganizadas em apenas seis – Attini, Crematogastrini, Myrmicini, Pogonomyrmecini,
Solenopsidini e Stenammini. Hylomyrma Forel, 1912 – o grupo objeto deste estudo –
atualmente pertence à tribo Pogonomyrmecini junto com outros dois gêneros,
Patagonomyrmex Johnson & Moreau, 2016 e Pogonomyrmex Mayr, 1868. Hylomyrma é um
gênero exclusivamente Neotropical cujas espécies habitam a serapilheira. Em decorrência
do hábito críptico das espécies, a diversidade e a história natural do grupo são pouco
conhecidas. Desde a revisão realizada por Kempf (1973), que reconheceu 12 espécies para o
gênero, poucas foram as espécies incluídas em estudos filogenéticos e apenas uma espécie
foi descrita posteriormente. O presente estudo teve por objetivo realizar um estudo de
revisão taxonômica a partir da análise de uma quantidade extensa de material e investigar
pela primeira vez as relações filogenéticas internas do gênero com base em caracteres
morfológicos externos de operárias. Praticamente todos os espécimes-tipo designados para
as espécies de Hylomyrma (com exceção do holótipo de H. reginae Kutter, 1977) foram
examinados, além de 2.757 exemplares provenientes de 29 instituições. Quinze espécies
novas foram reconhecidas, sendo 10 descritas com base tanto em operárias quanto em
gines. Novos dados de distribuição foram registrados para as 13 espécies já conhecidas, bem
como a descrição de cinco gines e seis machos. Além disso, o estudo taxonômico indica que
a presença de espécimes cuja morfologia externa representa um mosaico entre gine e
operária (intercastas) não é incomum no grupo, sendo observada para 11 espécies. O
v
estudo filogenético foi realizado a partir de uma matriz composta por 88 caracteres e 31
terminais, sendo três espécies do grupo-externo. As análises de máxima parcimônia (MP)
foram realizadas no programa TNT através de buscas tradicionais empregando o algorítmo
de rearranjo de ramos TBR com 3.000 réplicas, 10 árvores salvas por réplica, random seed=0
e colapse trees=ON, sob esquemas de pesagem igual e implícitos. Os valores de concavidade
(k) utilizados variaram entre 1-25. O suporte dos ramos foi calculado através do índice de
Bremer. A análise com pesagem igual resultou em uma árvore com 269.274 passos
(IC=0,379 e RI=0,59). Quatro diferentes árvores foram obtidas a partir das análises com
pesagem implícita, k1, k3-9, k15 e k20-25. O resultado da análise filogenética corrobora a
monofilia de Hylomyrma, com pelo menos nove sinapomorfias sustentando esta hipótese
de agrupamento. Três grandes linhagens podem ser reconhecidas em Hylomyrma: A,
espécies com tamanho corporal relativamente grande (car. 52, variando de 0,534 a 0,785);
B, espécies com face posterior do pró-fêmur lisa (car. 45 – 1), estriação do primeiro tergito
gastral restrita à base do segmento (car. 79 – 0) e presença de pelos ramificados no primeiro
tergito do gáster (car. 85 – 1), condição posteriormente perdida por Hylomyrma sp. T; e C,
caracterizado por espécies cujos pelos apresentam ramificações de tamanho igual (car. 15 –
0) e superfície dorsal do mesonoto com estriação irregular (car. 19 – 4). O conhecimento
sobre a biologia das espécies de Hylomyrma é ainda bastante incipiente e grande parte das
informações é proveniente de dados de rótulo e de raras observações em campo. As
espécies deste grupo são comumente coletadas em amostras de serapilheira em florestas
úmidas e secas, e plantações em locais ao nível do mar até elevações de 3.600 m.
Aparentemente, as colônias de Hylomyrma são bastante pequenas, os ninhos são feitos em
pequenos galhos caídos na serapilheira, os indivíduos são capazes de se fingir de mortos
(tanatose) (observações pessoais) e as espécies apresentam dieta generalista. Como etapas
futuras para a melhor compreensão deste grupo, sugere-se uma análise das relações
internas dos gêneros através de ferramentas moleculares e a utilização de caracteres
morfológicos de gines, bem como o estudo dos padrões biogeográficos e o estudo mais
detalhado das intercastas para o entendimento da evolução de novidades morfológicas.
Palavras-chave: Formiga, Filogenia, Morfologia, Taxonomia.
vi
ABSTRACT
ULYSSÉA, Mônica Antunes. Taxonomic review and phylogenetic analysis of the genus
Hylomyrma Forel, 1912 (Formicidae: Myrmicinae: Pogonomyrmecini), based on
morphological data. 2017. 314 fls. Tese (Doutorado pelo programa de Pós-graduação em
Sistemática, Taxonomia Animal e Biodiversidade) – Museu de Zoologia da Universidade de
São Paulo, Universidade de São Paulo, São Paulo.
The subfamily Myrmicinae is a major challenge to ant systematics due to its outstanding
diversity, which encompasses nearly six thousand species distributed worldwide.
Phylogenetic relationships within this speciose subfamily are still subject to controversy in
the literature. Molecular-based studies in Attini and Myrmicini (sensu Bolton) were the first
to provide phylogenetic hypotheses for relationships within Myrmicinae. More recently, the
twenty-five tribes of Myrmicinae were reorganized into only six – Attini, Crematogastrini,
Myrmicini, Pogonomyrmecini, Solenopsidini, and Stenammini. Hylomyrma Forel, 1912 – the
focal group of this study – is currently classified in the tribe Pogonomyrmecini, along with
two other genera, Patagonomyrmex Johnson & Moreau, 2016 and Pogonomyrmex Mayr,
1868. Members of Hylomyrma are exclusively found in the Neotropics, and live in leaf-litter.
Due to their cryptic habits, the diversity and natural history of Hylomyrma species are still
poorly known. Since the revision of Kempf (1973), who recognized 12 species in the genus,
few representatives of Hylomyrma have been included in phylogenetic studies, and one
species was described. Presented here is the first phylogenetic analysis of Hylomyrma based
on a comprehensive taxon sampling, which is used as basis for a taxonomic revision of the
genus. This study includes data retrieved from first-hand examination of nearly all types
(except for the holotype of H. reginae Kutter, 1977), in addition to 2.757 exemplars from 29
institutions. Fifteen new species of Hylomyrma are recognized, ten of which were
characterized based on worker and gyne morphology. New distribution records are provided
for the thirteen previously known species, as well as morphological descriptions for gynes
and males (in five and six species, respectively). Specimens showing features from both
gynes and workers were observed in 11 species, suggesting that intercastes are not
uncommon in this group. Phylogenetic analyses were performed on a matrix comprising 88
characters and 31 terminal taxa, including three species as outgroups. Maximum parsimony
(MP) reconstructions were computed on the software TNT. The traditional search analysis
vii
were implemented with 3,000 replicates using the TBR algorithm, 10 trees saved per
replication, random seed=0 and colapse trees=ON, under equal and implied weighing
schemes. The concavity values (k) used were set between 1-25. The branch support was
calculated by Bremer score. Unweighted MP analyses resulted in one cladogram with
269.274 steps (IC=0.379 and RI=0.59). Four different topologies were obtained for the
following k intervals k1, k3-9, k15 and k20-25. Results strongly corroborate Hylomyrma as a
monophyletic clade defined by nine synapomorphies. Internal phylogenetic relationships
indicate three main lineages: A, species with large body lenght (char. 52, ranging from 0.534
to 0.785); B, species with posterior face of the anterior leg shiny (char. 45 – 1), first gastral
tergite with very short striae (char. 79 – 0) and multibranched hairs (char. 85 – 1), condition
subsequently lost by Hylomyrma sp. T; and C, characterized by species with multibranched
hairs, being the branch with the same size (car. 15 – 0) and irregular striae on mesonotum
dorsal side (car. 19 – 4). Natural history data, still unavailable for most Hylomyrma species,
is mostly obtained from labels and scattered field observations. Exemplars are usually
collected in leaf-litter samples in wet and dry forests, and cultivated areas from sea level up
to elevations at 3,600 m. Hylomyrma colonies are apparently small, nests are made from
small branches found in the leaf-litter, and these generalist ants which take on the
appearance of being dead when they are threatened (thanatosis) (personal observations).
Future developments in the systematics of Hylomyrma should include morphological
characters based on gynes and molecular characters to increase the resolution of internal
relationships, which will also allow the investigation of biogeographic patterns. A more
detailed study of intercastes will shed light on the evolution of morphological novelties in
ants.
Keywords: Ant, Philogeny, Morphology, Taxonomy.
viii
PREFÁCIO
A tese é composta por duas partes. O capítulo I, que trata sobre a revisão taxonômica e
filogenia morfológica do gênero de formigas Hylomyrma, está estruturado em introdução,
objetivos específicos, materiais e métodos, resultados e discussão. O capítulo II está
organizado em formato semelhante à resenha, trata-se de uma revisão sobre o
polimorfismo e o sistema de castas em formigas relacionando estes temas com as
intercastas presentes em diversas espécies de Hylomyrma. As referências consultadas estão
listadas após os dois capítulos, seguidas pelos anexos.
9
ÍNDICE
CAPÍTULO I ............................................................................................................................................ 10
1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................................... 10
5. CONCLUSÕES ..................................................................................................................................... 15
CAPÍTULO II ........................................................................................................................................... 17
1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................................... 17
4. CONCLUSÃO ...................................................................................................................................... 18
REFERÊNCIAS ........................................................................................................................................ 20
10
CAPÍTULO I
REVISÃO TAXONÔMICA E ANÁLISE FILOGENÉTICA DO GÊNERO HYLOMYRMA FOREL, 1912
(FORMICIDAE: MYRMICINAE: POGONOMYRMECINI) COM BASE EM DADOS
MORFOLÓGICOS
1. INTRODUÇÃO
As formigas (Hymenoptera: Formicidae) são o grupo de insetos eussociais com o
maior sucesso ecológico, apresentando local e globalmente grande abundância e riqueza
relativas (HÖLLDOBLER & WILSON 1990; GRIMALDI & ENGEL 2005; BRADY et al. 2006).
Como um dos grupos dominantes e de maior biomassa em praticamente todos os
ecossistemas terrestres (HÖLLDOBLER & WILSON 1990; KASPARI 2005), mantêm interações
com muitos outros grupos animais e vegetais, além de fungos, e por isso são importantes
para a manutenção dos processos funcionais dos ecossistemas. Algumas espécies de
formigas chegam a ser consideradas os principais herbívoros das Florestas Tropicais;
formigas em geral influenciam na dinâmica da vegetação (WILSON 1987), na dispersão de
sementes e na modificação da estrutura física do ambiente (FOLGARAIT 1998); as espécies
predadoras controlam a abundância de muitos invertebrados, principalmente de outros
artrópodes (FLOREN et al. 2002). Como grupo, afetam ainda o fluxo de energia e a ciclagem
de nutrientes (FOLGARAIT 1998).
De acordo com o catálogo taxonômico atualizado recentemente (BOLTON 2017),
Formicidae soma 17 subfamílias viventes e quatro extintas, englobando 334 gêneros atuais
e 151 fósseis, e quase 14.000 espécies descritas. Mesmo que muito dos nomes específicos e
subespecíficos propostos revelem-se sinônimos, é evidente que há muitas espécies a serem
descobertas e/ou descritas (FEITOSA 2011). Estimativas sugerem que o número esperado de
espécie de formigas seria próximo de 25.000 (LACH et al. 2010).
Os sistemas classificatórios propostos para os grupos biológicos buscam condizer
com a sua evolução, de tal forma que uma classificação representa uma rica fonte de dados
sobre diversos aspectos dos organismos, como morfologia, fisiologia, biologia, biomoléculas,
comportamento e ecologia (FEITOSA, 2011).
11
Brown apresentou a primeira hipótese sobre as relações filogenéticas em Formicidae
em 1954, utilizando caracteres morfológicos de adultos e larvas, mas não demonstrou de
forma evidente a monofilia da família. Em 1989, Baroni Urbani, a partir de uma análise
cladística com base tanto em caracteres morfológicos quanto comportamentais, apresentou
uma proposta de classificação comprovando a monofilia com sinapomorfias consistentes.
Distintos estudos filogenéticos conseguintes, suportados por matrizes abrangentes de dados
morfológicos (BARONI URBANI et al. 1992; KELLER 2011) e moleculares empregando
múltiplos genes nucleares, ribossomais e mitocondriais (ASTRUC et al. 2004; BRADY et al.
2006; MOREAU et al. 2006; OUELLETTE et al. 2006; RABELING et al. 2008), corroboraram a
monofilia de Formicidae cuja origem é estimada para o Cretáceo inferior há
aproximadamente 120 milhões de anos (GRIMALDI & ENGEL 2005).
O conhecimento no campo da sistemática filogenética avançou consideravelmente
na última década, não só no entendimento das relações entre as principais linhagens de
formigas – clados Poneróide, Formicóide e Leptanillióide (BRADY et al. 2006; KELLER 2011) –
como também na compreensão da filogenia interna de alguns grupos como
Heteroponerinae (FEITOSA 2011), Dorylinae (BRADY et al. 2014), Dolichoderinae (WARD et
al. 2010), Formicinae (WARD et al. 2016), Pseudomyrmecinae (WARD & DOWNIE 2005),
Attini (SCHULTZ & BRADY 2008; MEHDIABADI & SCHULTZ 2010) e Myrmicini (JANSEN &
SAVOLAINEN 2010) sensu Bolton (1995, 2003, 2017). Contudo, muito ainda está por ser
compreendido a respeito da filogenia interna de parte das subfamílias, tribos e gêneros.
Neste sentido, Myrmicinae representa um grande desafio à Mirmecologia por ser a
maior e mais diversa subfamília de Formicidae (HÖLLDOBLER & WILSON 1990; JANSEN &
SAVOLAINEN 2010), abrangendo aproximadamente seis mil espécies descritas distribuídas
mundialmente (BOLTON 2017). A monofilia desta subfamília não suscita dúvidas, porém sua
relação com as demais subfamílias de Formicidae não está clara (FERNÁNDEZ 2003). Alguns
estudos apontam Myrmicinae como grupo irmão de Pseudomyrmecinae (BARONI URBANI
2000; WILSON & HÖLLDOBLER 2005; ASTRUC et al. 2004), enquanto outros indicam
Formicinae (BRADY et al. 2006; MOREAU et al. 2006; RABELING et al. 2008) ou
Ectatomminae (OUELLETTE et al. 2006; KELLER 2011).
A filogenia interna de Myrmicinae é também fonte de discussão e incerteza na
literatura (FERNÁNDEZ 2003). Os estudos desenvolvidos em Attini (SCHULTZ & BRADY 2008;
MEHDIABADI & SCHULTZ 2010) e Myrmicini (JANSEN & SAVOLAINEN 2010) representaram
12
os primeiros passos para a compreensão das relações internas desta subfamília composta
tradicionalmente por 25 tribos (BOLTON 2017).
Recentemente, Ward et al. (2015), com base em dados moleculares, propuseram a
reorganização de Myrmicinae condensando as 25 tribos reconhecidas em apenas seis –
Attini, Crematogastrini, Myrmicini, Pogonomyrmecini, Solenopsidini e Stenammini. Os
clados Myrmicini, Pogonomyrmecini e Stenammini em termos de número de gêneros e
espécies são pouco expressivos quando comparados à composição atual de Solenopsidini,
Attini e Crematogastrini.
A tribo Myrmicini foi estabelecida por Forel em 1893 e é considerada o clado que
primeiro divergiu em Myrmicinae (KEMPF 1973; BOLTON 1987; WARD et al. 2015).
Anteriormente ao estudo de Ward et al. (2015), esta tribo compreendia sete gêneros
viventes – Eutetramorium Emery, 1899; Huberia Forel, 1890; Hylomyrma Forel, 1912;
Manica Jurine, 1807; Myrmica Latreille, 1804; Pogonomyrmex Mayr, 1868 e Secostruma
Bolton, 1988 – e dois gêneros fósseis – Plesiomyrmex Dlussky & Radchenko, 2009 e
Protomyrmica Dlussky & Radchenko, 2009 – que juntos somavam 269 espécies e 11
subespécies (BOLTON 2003, 2017). Estudos moleculares sugeriam a parafilia de Myrmicini
(BRADY et al. 2006; MOREAU et al. 2006), ainda que com base na análise de poucos gêneros
(quatro e três) e espécies (cinco e três), respectivamente. A filogenia molecular da tribo,
utilizando representantes de quase todos os gêneros viventes (com exceção de Secostruma)
e 35 espécies, além de corroborar a não monofilia do grupo, sugere a relação de grupo-
irmão entre Myrmica e Manica, e entre Hylomyrma e Pogonomyrmex (JANSEN &
SAVOLAINEN 2010).
Atualmente, Myrmicini sensu Ward et al. (2015) abrange apenas os gêneros Manica
e Myrmica; Pogonomyrmecini foi a tribo criada pelos mesmos autores para nomear o clado
Pogonomyrmex + Hylomyrma; e tanto Eutetramorium quanto Huberia e Secostruma foram
realocados para Crematogastrini. Estes mesmos autores não fizeram qualquer colocação
sobre os gêneros fósseis Plesiomyrmex e Protomyrmica, que continuam reconhecidos como
parte de Myrmicini.
O estudo de Ward et al. (2015) apontou ainda a parafilia do gênero Pogonomyrmex
(Figura 1), que teve sua monofilia recuperada recentemente com a descrição do gênero
Patagonomyrmex (Johnson & Moreau 2016). Além disso, a relação de grupo-irmão entre
Pogonomyrmex e Hylomyrma é corroborada, e Patagonomyrmex é assinalado como a
13
linhagem que derivou primeiro na tribo Pogonomyrmecini (WARD et al. 2015). Dentre os
gêneros reconhecidos como válidos nesta tribo, Pogonomyrmex é o mais diverso com 69
espécies nominais, seguido de Hylomyrma e Patagonomyrmex, com 13 e três espécies,
respectivamente. Embora os trabalhos filogenéticos recentes tenham permitido elucidar
aspectos das relações de parentesco em Myrmicinae, parte das relações internas precisa ser
mais bem compreendida, como em Pogonomyrmecini.
Figura 1: Relações filogenéticas internas de Myrmicinae (em parte). Fonte: Ward et al. 2015.
Hylomyrma é um gênero com ampla distribuição Neotropical, estendendo-se do
México ao sudeste do Brasil e áreas contíguas da Argentina e Paraguai (BOLTON 2017). O
gênero é caracterizado por operárias com a antena apresentando 12 antenômeros, dorso do
mesossoma contínuo em vista lateral, carena mesoepisternal proeminente, Placas
propodeais bidentadas e nodo peciolar baixo e alongado (KEMPF 1973) (Figura 2). Suas
espécies são crípticas, habitam a serapilheira e tem a biologia praticamente desconhecida, à
exceção de Hylomyrma immanis Kempf, 1973 que possui fêmea ergatóide (PEETERS 2012;
ver Capítulo II para discussões sobre intercastas em Hylomyrma).
Figura 2: Ilustração da cabeça (vista frontal), tórax, pecíolo, pós-pecíolo e início do gáster (vista lateral) de operária de Hylomyrma dentiloba. Fonte: Kempf, 1973.
14
Poucas foram as espécies de Hylomyrma utilizadas nos estudos filogenéticos
supracitados (i.e., H. balzani, H. blandiens e H. dentiloba em JANSEN & SAVOLAINEN 2010;
WARD et al. 2015). A situação agrava-se quando consideramos que a taxonomia alfa deste
gênero sofreu poucas atualizações desde a primeira e única revisão realizada por Kempf
(1973). Dentre as 13 espécies nominais reconhecidas para Hylomyrma, Kempf (1973)
estabeleceu 12 espécies, além de descrever um macho que não pode associar à nenhuma
das espécies até então descritas. Uma espécie nova, H. reginae, foi adicionada
posteriormente por Kutter (1977). Albuquerque (2005) desenvolveu como projeto de
doutorado uma revisão sistemática para o gênero, porém não publicou os resultados
obtidos, que incluía o reconhecimento de 19 espécies para Hylomyrma e uma proposta de
relacionamento interno a partir de uma matriz de 20 caracteres e 20 táxons.
O gênero é caracterizado pela homogeneidade do ponto de vista morfológico, sendo
as espécies separadas principalmente a partir de diferenças no padrão da escultura do dorso
da cabeça, pecíolo, pós-pecíolo e do primeiro tergito do gáster (KEMPF 1973). Ainda, a
identidade de algumas espécies consideradas próximas entre si, como H. blandiens Kempf,
1961, H. columbica (Forel, 1912), H. dentiloba (Santschi, 1931) e H. transversa Kempf, 1973,
é questionada justamente por estas (com exceção de H. blandiens) terem sido descritas a
partir de uma série de no máximo três exemplares (KEMPF 1973). A utilização de poucos
indivíduos na descrição de espécies fortalece a necessidade de estudos sobre a eventual
variação intraespecífica.
Em anos recentes, a investigação da serapilheira com o Extrator de Winkler em
diversas localidades e biomas, especialmente na Mata Atlântica (Projeto BIOTA/FAPESP),
Floresta Amazônica (Projetos UHE Jirau) e América Central (ALAS Arthropods of La Selva e
15
LLAMA Leaf Litter Arthropods of Mesoamerica), e a utilização de armadilha tipo Malaise
(Projeto HYMPAR/FAPESP) têm proporcionado um aumento substancial da
representatividade das espécies nas coleções de formigas (ALBUQUERQUE & BRANDÃO
2004), incluindo espécies de Hylomyrma. Estes projetos não só têm contribuído para o
aumento do número de espécimes depositados em coleções, como também vêm
possibilitando o registro de novos táxons e a expansão dos limites de distribuição
conhecidos para diversas espécies, além das coleções terem adquirido capacidade de
representar as variações.
Considerando o que foi exposto acima, o presente trabalho tem por objetivo
principal realizar um estudo de revisão taxonômica e análise filogenética do gênero de
formigas Hylomyrma, empregando dados morfológicos, a fim de contribuir para o
conhecimento acerca da diversidade e das relações evolutivas em Myrmicinae.
5. CONCLUSÕES
As características morfológicas diagnósticas do gênero e das espécies de Hylomyrma
foram reconhecidas e delimitadas;
As treze espécies conhecidas de Hylomyrma foram corroboradas neste trabalho e
redescritas. Os machos de H. balzani. H. blandiens, H. immanis, H. longiscapa, H.
reitteri e H. versuta foram descritos pela primeira vez, assim como as gines de H.
columbica, H. dentiloba, H. longiscapa, H. praepotens e H. reginae. Quinze espécies
novas foram reconhecidas e descritas, sendo quatro com base em operária e 10 com
base tanto em operária quanto em gine;
O gênero Hylomyrma é monofilético. As relações filogenéticas entre algumas
espécies têm suporte alto e foram recuperadas nas diferentes análises. As incertezas
ou o baixo suporte de alguns clados evidenciam a necessidade de um aumento no
esforço para a construção de mais caracteres de morfologia não só de operárias, mas
também de gines, e também caracteres moleculares potencialmente informativos
para o melhor suporte destes grupos. O grupo é bastante homogêneo
morfologicamente e a delimitação dos caracteres de escultura, que se mostram mais
16
informativos, é complicada ainda mais se considerarmos a variação associada à
presença de intercastas no grupo. O reconhecimento de uma linhagem com
distribuição conectando a Floresta Amazônica e Mata Atlântica revela um
interessante cenário biogeográfico a ser investigado e que certamente terá grande
importância na tentativa de se esclarecer como se deu a diversificação deste grupo
de formigas; e
No presente trabalho se reconhece a capacidade dos indivíduos de Hylomyrma de
realizarem tanatose com base na observação em H. immanis, H. reitteri e Hylomyrma
sp. V. Aparentemente, as colônias são bastante pequenas, os ninhos são feitos em
pequenos troncos caídos na serapilheira e as espécies são generalistas (o ninho
estudado continha restos vegetais e de outros artrópodes). É importante destacar o
potencial do gênero como modelo para a compreensão da evolução de intercastas
em formigas.
17
CAPÍTULO II
MORFOLOGIA DE FÊMEAS DO GÊNERO HYLOMYRMA FOREL, 1912 (FORMICIDAE:
MYRMICINAE: POGONOMYRMECINI)
1. INTRODUÇÃO
O hábito de vida eussocial é definido pela combinação de três características:
cuidado cooperativo à prole pelos adultos (independente de quem são os pais biológicos),
sobreposição de ao menos duas gerações capazes de trabalhar para o bem comum e divisão
de trabalho reprodutivo (com indivíduos mais ou menos estéreis e reprodutores
convivendo) (WILSON 1971; HÖLLDOBLER & WILSON 1990). O polimorfismo é um fenômeno
observado em espécies cujos sexos ou apenas um apresentam duas ou mais formas
distintas (WHEELER 1908), sem intermediários. Em insetos verdadeiramente sociais
(eussociais), este conceito é expandido para além da forma, sendo entendido como “a
existência, dentro da mesma colônia, de duas ou mais formas ou castas pertencentes ao
mesmo sexo” (WILSON 1953). Os indivíduos do mesmo sexo que integram uma colônia e
que apresentam um conjunto de comportamentos relacionados que permite serem
reconhecidos entre outros grupos de indivíduos são reconhecidos como uma casta. Em
outras palavras, casta é qualquer conjunto de determinado tipo morfológico, faixa etária ou
estado fisiológico que realiza uma tarefa especializada na colônia (HÖLLDOBLER & WILSON
1990). Deste modo, o polimorfismo interage com outro fenômeno chamado polietismo, que
se refere à divisão de trabalho ou função pela atribuição de tarefas diferentes entre castas,
as quais geralmente apresentam morfologia especializada (HÖLLDOBLER & WILSON 1990;
HEINZE 1998).
As formigas formam um grupo eussocial reconhecidamente polimórfico por exibirem
ao menos duas formas morfológicas de fêmeas, chamadas de gine1 e operária. A gine
1Wheeler (1908) utiliza três termos como sinônimos para descrever a típica fêmea reprodutora em formigas – fêmea, gine e rainha. Michener (1974) discute que o termo gine refere-se a rainhas potenciais e rainhas verdadeiras, enquanto o termo rainha refere-se apenas a gines que estão ‘reinando’, isto é inseminadas e produzindo ovos. Como rainha é um termo amplamente utilizado e aplicado sensu Wheeler (1908), De Andrade e Baroni-Urbani (1999) retomam esta discussão
18
pertence à casta reprodutora e a operária à não-reprodutora ou estéril, que dependendo do
tamanho corporal e idade expressa uma variedade de comportamentos especializados,
como construção do ninho, forrageamento, defesa, cuidado com os ovos, as larvas e as
pupas (HÖLLDOBLER & WILSON 1990; OMETTO et al. 2011; SIMOLA et al. 2016).
Macho e fêmeas gine e operária são as três formas usualmente encontradas nas
colônias, porém outros fenótipos não são incomuns. Normalmente, como as descrições
originais destes fenótipos são pouco detalhadas, a identificação segura da espécie a partir
destes espécimes é complicada. Por exemplo, o padrão da escultura e de sutura no
mesossoma em fenótipos incomuns de determinada espécie podem variar de forma que a
identificamos como pertencente a outra espécie, em geral do mesmo gênero. Além disso,
há uma dificuldade quanto à aplicação dos termos que existem na literatura para descrever
estes fenótipos somada à discussão sobre o conceito ligado a cada termo.
O presente capítulo visa revisar e discutir a terminologia utilizada para descrever os
distintos fenótipos que podem ser observados em uma colônia de formigas e a delimitação
entre as castas (limites práticos e operacionais), além de particularmente caracterizar as
distintas formas que são observadas entre as espécies de Hylomyrma de modo a tornar a
identificação de suas espécies mais segura.
4. CONCLUSÃO
Atualmente, sete termos são aplicados para descrever castas em fêmeas de
Formicidae – gine, dictadiiforme, braquíptera, ergatóide, gamergate, intercasta e operária.
Os cinco primeiros caracterizam fêmeas reprodutoras, cada qual com traços morfológicos
específicos. O termo operária refere-se às fêmeas estéreis cuja morfologia externa é
simplificada se comparada às reprodutoras. E, intercasta caracteriza os espécimes mosaicos,
que apresentam ao mesmo tempo traços característicos de operárias e de gines, podendo
esta combinação ocorrer em distintos graus, de forma a originar uma gama de fenótipos
enfatizando que o termo fêmea não é adequado por não permitir a distinção entre as duas formas morfológicas de fêmea, e resgatam a ideia de Michener. Desde então o termo gine vem sendo mais comumente empregado ao invés de rainha, uma vez a maioria dos estudos em formigas não permite dizer com certeza qual ou quais dentre as gines encontradas em uma colônia estão inseminadas e são portanto rainhas verdadeiras.
19
variados. O termo macho não é compreendido como casta, assinalando apenas o sexo do
organismo. O presente trabalho é o primeiro a identificar e reunir tamanha informação
sobre indivíduos mosaicos em Hylomyrma, que classifico como intercastas. Defendo a
utilização do termo intercasta para estes espécimes, pois criar um novo termo para
classificá-los seria dar um passo em direção ao sistema inicial com excesso de termos
(WHEELER 1908) e por entender que o conceito associado a este termo deva ser amplo no
sentido de compreender a diversidade morfológica e fisiológica que os mosaicos
apresentam. O cenário observado em Hylomyrma gera uma série de perguntas que
requerem estudos de história natural, de biologia das espécies e da colônia, para acessar
informações que certamente podem melhorar nossa compreensão acerca das castas não
tradicionais e sua evolução; tópicos que apenas recentemente começaram a ser mais
explorados.
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