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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO OESTE DO PARANÁ CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO STRICTO SENSU EM CONSERVAÇÃO E MANEJO DE RECURSOS NATURAIS NÍVEL MESTRADO RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM RIACHOS: UM PROTOCOLO PARA A IDENTIFICAÇÃO DE LOCAIS DE REFERÊNCIA E ESCOLHA DE MÉTRICAS CASCAVEL-PR AGOSTO-2012

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO OESTE DO PARANÁ

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO STRICTO SENSU EM CONSERVAÇÃO

E MANEJO DE RECURSOS NATURAIS – NÍVEL MESTRADO

RENATA RUARO

AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM RIACHOS: UM PROTOCOLO

PARA A IDENTIFICAÇÃO DE LOCAIS DE REFERÊNCIA

E ESCOLHA DE MÉTRICAS

CASCAVEL-PR

AGOSTO-2012

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RENATA RUARO

AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM RIACHOS: UM

PROTOCOLO PARA A IDENTIFICAÇÃO DE LOCAIS DE REFERÊNCIA E

ESCOLHA DE MÉTRICAS

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação Stricto Sensu em Conservação e Manejo

de Recursos Naturais – Nível Mestrado, do Centro

de Ciências Biológicas e da Saúde, da Universidade

Estadual do Oeste do Paraná, como requisito parcial

para a obtenção do título de Mestre em Conservação

e Manejo de Recursos Naturais

Área de Concentração: Conservação e Manejo de

Recursos Naturais

Orientador: Prof. Dr. Éder André Gubiani

Coorientador: Prof. Dr. Almir Manoel Cunico

CASCAVEL-PR

AGOSTO-2012

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Dados Internacionais de Catalogação-na-Publicação (CIP)

Biblioteca Central do Campus de Cascavel – Unioeste Ficha catalográfica elaborada por Jeanine da Silva Barros CRB-9/1362

R821a

Ruaro,Renata

Avaliação da integridade biótica em riachos: um protocolo para a identificação de locais de referência e escolha de métricas. / Renata Ruaro — Cascavel, PR: UNIOESTE, 2012.

41 p.

Orientador: Prof. Dr. Éder André Gubiani Co-orientador: Prof. Dr. Almir Manoel Cunico Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual do Oeste do

Paraná. Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Conservação e

Manejo de Recursos Naturais, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde. Bibliografia.

1. Riachos neotropicais – Seleção de métricas. 2. Qualidade do

hábitat. 3. Riachos - Monitoramento biológico. I. Universidade Estadual do Oeste do Paraná. II. Título.

CDD 21.ed. 363.7

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DEDICATÓRIA

Aos meus familiares, em especial, meus pais

Guerino e Terezinha que sempre me apoiaram

incondicionalmente, com amor, dedicação e

incentivo, durante toda a minha vida.

Ao Johny por todo amor, carinho, confiança,

apoio e principalmente pela sua paciência que foram

fundamentais para que eu chegasse até aqui.

Vocês serão, sempre, meu porto seguro.

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AGRADECIMENTOS

A Deus, pois sem ele qualquer conquista é vazia.

Ao meu orientador Prof. Dr. Éder André Gubiani, por ter aceitado o desafio de me

orientar sem sequer me conhecer, pela confiança demonstrada, por sua dedicação,

paciência, respeito, amizade, incentivo e por ter compartilhado seus conhecimentos para a

realização deste trabalho.

Aos Prof. Dr. Almir Manoel Cunico pela coorientação, ensinamentos e contribuição com a

minha formação acadêmica.

A Prof. Drª Yara Moretto Bagatini, pela amizade, orientação e ensinamentos, os quais

permitiram que eu cumprisse mais essa etapa da minha vida profissional.

À Universidade Estadual do Oeste do Paraná e ao Programa de pós-graduação em

Conservação e Manejo de Recursos Naturais, pela oportunidade de estudar e aprimorar

meus conhecimentos.

A todos os professores deste Programa, que muito me ensinaram, e especialmente ao Prof.

Dr. Pitágoras Augusto Piana pela paciência e auxílio na compreensão das análises

estatísticas.

Aos pesquisadores e técnicos do Grupo de Pesquisas em Recursos Pesqueiros e

Limnologia - Gerpel e do Laboratório de Ecologia, Pesca e Ictiologia - LEPI, pelo apoio

concedido durante a realização deste trabalho.

À Fundação Parque Tecnológico Itaipu pela bolsa de mestrado concedida.

Aos meus colegas e amigos que ajudaram a desenvolver os estudos e estiveram presentes

ao meu lado desde a elaboração do projeto até a redação final, em especial, à Liege,

obrigada pela amizade, atenção e ajuda em todos os momentos em que precisei.

Gostaria de agradecer a todos que contribuíram direta ou indiretamente para a realização

deste trabalho.

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SUMÁRIO

RESUMO .......................................................................................................................... 7

ABSTRACT ...................................................................................................................... 8

INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 9

MATERIAL E MÉTODOS .............................................................................................. 12

Área de estudo ................................................................................................................. 12

Amostragens .................................................................................................................... 12

Seleção dos locais de referência ....................................................................................... 16

Seleção das métricas ........................................................................................................ 17

RESULTADOS ............................................................................................................... 19

Variáveis físicas e químicas e identificação de locais de referência .................................. 19

Macroinvertebrados ......................................................................................................... 22

Peixes .............................................................................................................................. 24

Seleção das métricas ........................................................................................................ 25

DISCUSSÃO ................................................................................................................... 29

REFERÊNCIAS .............................................................................................................. 34

Este artigo está de acordo com as normas da revista Hydrobiologia. Disponível em:

< http://www.springer.com/life+sciences/ecology/journal/10750>.

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RESUMO

A identificação de locais minimamente impactados e a seleção de métricas para a avaliação

dos efeitos das atividades humanas sobre os ambientes aquáticos tem sido uma questão

chave na gestão desses ecossistemas. Este trabalho apresenta um método protocolo para a

identificação de locais de referência e seleção de métricas mais significativas, que refletem

os atributos gerais das assembleias, alteradas pelos impactos humanos. Para isso foi

avaliada a integridade biótica em alguns riachos neotropicais, localizados no estado do

Paraná, Brasil, através da fauna de macroinvertebrados bentônicos e peixes. A

identificação dos locais de referência foi realizada com base na qualidade física e química

do habitat, sendo as variáveis físicas e químicas sumarizadas pela análise de componentes

principais e submetidas à análise de agrupamento para a identificação dos locais de

referência. Foram calculadas dezesseis métricas, as quais foram submetidas a uma análise

discriminante para a seleção das métricas mais significativas. A análise de componentes

principais e a análise de agrupamento revelaram que os locais de referência foram

selecionados de acordo com a composição e qualidade física do sedimento. Esses locais

foram correlacionados positivamente com partículas maiores, como seixos e,

negativamente, com partículas menores. A análise discriminante demonstrou que poucas

métricas são suficientes para identificar alterações nas assembleias decorrentes de

atividades humanas e que as assembleias respondem de maneira distinta às alterações

ambientais. Na análise conjunta das assembleias as métricas selecionadas para

macroinvertebrados foram diferentes das métricas selecionadas na análise realizada para

essa assembleia exclusivamente, na análise conjunta foram selecionadas as métricas de

abundância, percentagem de tolerantes e percentagem de fragmentadores, enquanto que na

análise exclusiva foram selecionadas as métricas de riqueza e percentagem de tolerantes.

Maiores valores de riqueza de macroinvertebrados foram observados em locais prístinos,

enquanto que a percentagem de tolerantes aumentou de acordo com o gradiente de

impacto. Por outro lado, para a ictiofauna foram selecionadas as métricas de riqueza,

diversidade e percentagem de onívoros. Maiores valores de riqueza foram observados nos

locais moderadamente impactados, enquanto que maiores valores de diversidade e

percentagem de onívoros foram observados nos locais de referência. A análise das métricas

das duas assembleias proporcionou uma avaliação mais robusta dos locais categorizados,

segundo um gradiente de impacto, do que a avaliação isolada das assembleias. Entretanto,

a assembleia de macroinvertebrados bentônicos foi igualmente eficiente para confirmar os

locais de referência. O procedimento apresentado neste trabalho poderá facilmente auxiliar

os gestores na seleção de métodos eficazes para a proteção e restauração de ecossistemas

lóticos.

Palavras- chave: condição de referência, seleção de métricas, qualidade do hábitat,

monitoramento biológico, riachos neotropicais.

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ABSTRACT

The identification of minimally impacted sites and the selection of metrics for assessing

the effects of human activities on aquatic environments has been a key issue in the

management of these ecosystems. This paper presents a practical and easy method to

identify reference sites and selection of the most significant metrics that reflect the general

attributes of the assemblies, altered by human impacts. For this we evaluated the biotic

integrity in some neotropical streams, located in Paraná state, Brazil, through the benthic

macroinvertebrates and fish. The identification of reference sites was based on the physical

and chemical quality of the habitat, and the physical and chemical variables summarized

by principal component analysis, and submitted to cluster analysis to identify the reference

sites. Sixteen metrics were calculated, which were submitted to a discriminant analysis to

select the most significant metrics. The principal component analysis and cluster analysis

showed that the reference sites were selected according to composition ande physical

quality of the sediment. These sites were positively correlated with larger particles such as

pebbles and negatively associated with smaller particles. The discriminant analysis showed

that few metrics are sufficient to identify changes in the assemblies by human activities

and that assemblies respond differently to environmental changes. In the pooled analysis of

the assemblies the metrics selected for macroinvertebrate were different than metrics

selected in the analysis performed solely for that assembly, in the pooled analysis were

selected metrics abundance, percentage of tolerant and percentage of shredders, whereas in

exclusive analysis were selected metrics richness and percentage of tolerant. Greater

richness of macroinvertebrates were observed at pristine sites, while the percentage of

tolerance increased with the gradient of impact. On the other hand, for the fish assemblage

were selected metrics of richness, diversity and percentage of omnivores. Greatest richness

were observed in moderately impacted sites, while higher values of diversity and

percentage of omnivores were observed in reference sites. The analysis of the metrics of

the two assemblages provided a more robust evaluation the sites categorized according to a

gradient of impact, than the separate evaluation of the assemblages. However, the benthic

macroinvertebrates assemblage was equally effective to confirm the reference sites. The

procedure presented in this paper can easily assist managers in selecting effective methods

for protecting and restoring stream ecosystems.

Keywords: reference condition, metrics selection, habitat quality, biological monitoring,

neotropical streams.

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AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM RIACHOS: UM PROTOCOLO

PARA A IDENTIFICAÇÃO DE LOCAIS DE REFERÊNCIA E ESCOLHA DE

MÉTRICAS

Introdução

Existe atualmente grande preocupação com o impacto das atividades antrópicas

sobre os ecossistemas aquáticos e sua biota associada (Jaramillo-Villa & Caramaschi,

2008). Rios e córregos são os ecossistemas de água doce mais intensivamente

influenciados pelo aumento da degradação ambiental, ocasionado principalmente por

atividades humanas associadas ao aumento da densidade populacional, como a elevação da

carga de efluentes industriais e domésticos, aumento de áreas agrícolas, perda de hábitats,

introdução de espécies e construção de barragens (Dudgeon et al., 2006; Moya et al.,

2011). A alteração da estrutura física do hábitat é um dos principais mecanismos de

pertubação nos ecossistemas aquáticos (Barbour et al., 1999), especialmente, mudanças

relacionadas à remoção da vegetaçao ciliar.

As áreas florestais apresentam importantes funções para a integridade de sistemas

aquáticos (Casatti et. al., 2012) e a remoção da vegetação ciliar pode provocar uma série de

mudanças adversas ao fluxo do sistema (Roth et al., 1996). O aporte de sedimentos finos,

por exemplo, pode ser sentido gradualmente pela biota aquática, diminuindo lentamente a

qualidade do hábitat (Roth et al., 1996; Pusey & Arthington, 2003). A ausência de galhos e

troncos provoca redução na heterogeneidade de profundidade, substrato, velocidade do

fluxo, o que resulta em riachos rasos, com pouca complexidade estrutural e pobres para

muitas espécies aquáticas (Schlosser, 1991; Roth et al., 1996).

Para monitorar e gerenciar os ecossistemas aquáticos e avaliar os efeitos dos

impactos humanos sobre as assembleias é necessário desenvolver ferramentas práticas, que

incluam abordagens de base biológica (Moya et al., 2011). A seleção e desenvolvimento de

indicadores que representem os elementos da qualidade biológica são cruciais no processo

de avaliação (Nõges et al., 2009). Portanto, um protocolo simples para avaliar os efeitos,

especialmente em córregos alterados por atividades humanas, é necessário (Walton, 2007).

Uma das principais vantagens das abordagens biológicas é que elas podem refletir os

impactos que ocorreram no passado, uma vez que, os organismos vivos estão expostos à

ampla variação das condições ambientais e podem fornecer informações de alterações ao

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longo do tempo, enquanto que variáveis físicas ou químicas são, muitas vezes, medições

pontuais altamente variáveis que podem facilmente confundir a verdadeira natureza das

condições (Howe et al., 2007; Bedoya et al., 2009). Dentre os organismos mais utilizados

no monitoramento de ambientes de água doce, destacam-se os peixes e macroinvertebrados

(Barbour et al., 1999; Ruaro & Gubiani, no prelo). As assembleias de peixes e

macroinvertebrados podem responder tanto a alterações no hábitat, quanto a presença de

poluentes, dessa forma, são comumente usados para avaliar as condições ambientais, uma

vez que, a integridade dessas assembleias fornece uma medida direta das condições

ecológicas dos ambientes aquáticos (Ode et al., 2005; Qadir & Malik, 2009).

Recentemente, índices para avaliar a integridade de ambientes aquáticos com base

em métricas estruturais e funcionais das assembleias têm ganhado ampla aceitação entre os

gestores de recursos hidrícos, como ferramentas de monitoramento e avaliação (Snyder et

al., 2003). A integridade biótica, comumente é avaliada através do Índice de Integridade

Biótica (IBI), um método desenvolvido originalmente por Karr (1981) para avaliar

atributos das assembleias de peixes em pequenos riachos no meio-oeste dos Estados

Unidos. A versão original do IBI apresenta métricas relativas à riqueza de espécies e

composição, número e abundância das espécies indicadoras, organização e função trófica,

comportamento reprodutivo, abundância e condições individuais dos espécimes (Karr,

1981). O IBI foi formulado para integrar informações de diversos aspectos de um

ecossistema em um valor numérico que indica a classificação de qualidade desse ambiente

(Ganasan & Hughes, 1998; Qadir & Malik, 2009).

As métricas devem demonstrar uma resposta clara à perturbação humana. Assim,

no IBI, como na maioria dos índices multimétricos (MMIs) similares recentemente

desenvolvidos, as métricas são pontuadas de acordo com os locais de referência, os quais

são ambientes considerados minimamente pertubados pelas atividades humanas (Karr,

1991). Índices multimétricos para avaliar a integridade biótica têm sido amplamente

utilizados como ferramenta no monitoramento ambiental em diversos países (Harris &

Silveira, 1999; Oberdorff et al., 2002; Pont et al., 2006; Zhu & Chang, 2008; Casatti et al.,

2009), para diferentes grupos de organismos aquáticos (Rothrock et al., 2008; Lane &

Brown, 2007; Kane et al., 2009) e para diferentes tipos de ambientes (Lyons et al., 2000;

Beck et al., 2010; Terra & Araújo, 2011). Entretanto, a identificação dos locais de

referência é uma questão crucial nos programas de monitoramento e avaliação, tendo em

vista que locais isentos de influência humana não existem ou são de difícil identificação

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(Whittier, 2007, Ruaro & Gubiani, no prelo). Assim, a dúvida principal é: como determinar

as condições de mínima influência humana? Em recente revisão, Ruaro & Gubiani (no

prelo) verificaram que não existem critérios padronizados para a identificação das

condições de referência e escolha de métricas. Em diversos artigos avaliados, várias

abordagens foram usadas pelos cientistas aquáticos para tentar solucionar esses problemas.

Em muitos estudos, as métricas sugeridas no IBI original foram adaptadas

(incluídas, retiradas ou modificadas) para refletir as diferenças regionais, o que resultou no

uso de inúmeros indicadores sobre os quais se tem pouco conhecimento sobre a sua

comparabilidade (Hawkins, 2006; Moya et al., 2011). Em muitas dessas pesquisas, os

cientistas utilizam métricas específicas, características de determinadas regiões ou

comunidades. Assim, diferentes métricas ou índices podem ser pouco adequados para

aplicação em áreas fora daquelas para as quais foram desenvolvidos (Pont et al., 2009).

Nesse sentido, questões chaves dificultam a utilização de métricas e de índices

multimétricos para a avaliação da integridade biótica em ambientes aquáticos, dentre elas:

(i) é necessária a avaliação de várias métricas para identificar alterações na integridade

biótica? (ii) quais métricas devem ser utilizadas? E (ii) como selecionar essas métricas? A

adoção de critérios quantitativos pode ser uma alternativa importante para diminuir a

subjetividade na escolha e pontuação das métricas (Stoddard et al., 2006) e tornar o

processo de avaliação mais robusto.

Enquanto alguns pesquisadores têm sugerido a necessidade de um índice ou uma

metodologia adequada em nível regional (Pont et al., 2006; 2009), poucos estudos têm sido

realizados para desenvolver tal abordagem (Borja et al., 2009; Reza & Abdullah, 2011).

Isso é especialmente válido em regiões tropicais, tendo em vista que essas ferramentas

exigem um bom conhecimento dos aspectos ecológicos básicos das espécies (Norris &

Hawkins, 2000). Entretanto, essas informações são muitas vezes insuficientes e limitantes

ao desenvolvimento e aplicação desses índices (Toham & Teugels, 1999; Casatti et al.,

2009), sobretudo, em países menos desenvolvidos, onde os recursos são, notoriamente,

insuficientes para sustentar pesquisas de longo prazo (Bozzetti & Schulz, 2004).

Para atenuar essas dificuldades, é imprescindível um melhor entendimento de quais

informações são essenciais para a identificação dos locais minimamente impactados, e se é

necessária a obtenção e avaliação de várias métricas para identificar alterações na

intergidade biótica. Nesse trabalho, avaliamos a condição biológica de riachos neotropicais

alterados, principalmente em decorrência de atividades urbanas e rurais, e não alterados,

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por meio da fauna de macroinvertebrados bentônicos e peixes. Apresentamos um protocolo

simples e prático para a identificação dos locais de referência e seleção de métricas, que

refletem os atributos gerais das assembleias, afetadas por atividades humanas.

Material e métodos

Área de estudo

O estudo foi realizado em riachos de primeira e segunda ordem (Strahler, 1957)

localizados na região oeste do estado do Paraná, Brasil, pertencentes a diferentes bacias

hidrográficas com diferentes graus de ocupação humana, além de locais prístinos

localizados no Parque Nacional do Iguaçu (Tabela 1 e Figura 1). As amostragens foram

realizadas em quatro riachos modificados por atividades humanas, principalmente

urbanização e uso agrícola, sendo eles riacho Jequitibá localizado no município de

Palotina, São Francisco localizado no município de Cascavel, Pinheirinho localizado no

município de Toledo e Arroio Dourado município de Foz do Iguaçu, e em um riacho

considerado prístino, riacho Poço Preto, localizado dentro de uma unidade de conservação,

Parque Nacional do Iguaçu (área de ocupação de 185.000 hectares; Guimarães et al.,

2003), município de Foz do Iguaçu, Paraná.

Amostragens

As amostragens foram realizadas trimestralmente, durante o período de junho de

2010 a maio de 2011, em três trechos, perfazendo um total de três locais de amostragens,

em cada riacho (Figura 1).

As coletas dos invertebrados bentônicos foram realizadas com um coletor do tipo

Surber (malha de 200 µm e 0,04 m2 de área). Em cada trecho foram obtidas quatro

subamostras, sendo três para a análise biológica, as quais foram armazenadas em

recipientes contendo álcool 70% para pré-fixação e uma amostra para a determinação da

textura granulométrica do sedimento. Em laboratório as subamostras foram submetidas à

lavagem em uma série de peneiras com diferentes aberturas de malha (0,25 e 0,50 mm) e o

material retido na menor malha foi armazenado em recipientes plásticos contendo álcool

70%. O material foi submetido à triagem sob microscópio estereoscópico e os organismos

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foram identificados até o nível taxonômico de família, com base nas seguintes chaves

taxonômicas: Pérez (1988), Merrit & Cummins (1996), Fernández & Dominguez (2001) e

Mugnai et al. (2009). A identificação dos indivíduos ao nível de família para índices

multimétricos pode ser uma alternativa satisfatória, considerando que, a identificação dos

indivíduos a níveis taxonômicos menores é muito demorada (Karr & Chu, 1999; Buss &

Vitorino, 2010; Moya et al., 2011). Além disso, as chaves de identificação para

macroinvertebrados em nível de gênero ou de espécie são limitadas para regiões

neotropicais (Moya et al., 2011).

Os peixes foram amostrados com equipamento de pesca elétrica, constituído de dois

puçás energizados (cátodo e ânodo), alimentados por meio de gerador portátil de corrente

alternada (HONDA, 2,5 kW, 220 V, variando de 400 a 600 V na saída, 3-4 A). Em cada

trecho foram realizadas três capturas sucessivas no sentido de jusante para montante, com

unidade de esforço constante (CPUE) de aproximadamente 30 minutos por passada,

seguindo o protocolo sugerido por Esteves & Lobón-Cerviá (2001). Depois de capturados

os peixes foram eutanasiados, por meio de overdose de Benzocaína (250 mg/l), conforme

sugerido pela Avma (2001), fixados em sacos plásticos contendo formaldeído 4% e

acondicionados em tambores de polietileno. Em laboratório, os peixes foram identificados,

de acordo com Britski et al. (1999), Reis et al. (2003) e Graça & Pavanelli (2007), medidos

e pesados. Alguns indivíduos foram, posteriormente, conservados em álcool 70% e

exemplares testemunho foram depositados em coleção ictiológica do Nupelia (Núcleo de

Pesquisas em Limnologia, Ictiologia, e Aquicultura), da Universidade Estadual de

Maringá, Brasil, disponível em: www.nupelia.uem.br/colecao. O comprimento do trecho

amostrado em cada local variou de 40 a 60 m. Essa medida representa aproximadamente

20 vezes o comprimento médio da largura do riacho e, tipicamente, compreende pelo

menos um comprimento de onda de meandros.

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Tabela 1 Características gerais dos riachos amostrados, Estado do Paraná, Brasil.

Riacho Ordem Bacia

hidrográfica

Pontos Coordenadas Profundidade

média (m)

Largura

média

(m)

Observações

Longitude Latitude

Poço Preto

1 Iguaçu 1

2 3

54°25'54.09"O

54°25'55.8"O 54°26'03"O

25°36'48.04"S

25°36'46.4"S 25°36'40.5"S

0,49

0,09 2,95

1,89

2,88 3,41

Vegetação ciliar em ambas as margens

composta por formações pioneiras de mata atlântica de influência fluvial e

substrato parcialmente rochoso e com

diferentes texturas granulométricas. Predomínio de corredeiras.

Arroio

Dourado

2 Iguaçu 4

5

6

54°30'16.4"O

54°30'19.2"O

54°30'24.1"O

25°34'19.3"S

25°34'16"S

25°34'14.8"S

0,29

0,39

0,12

2,24

2,96

3,10

Vegetação ciliar em ambas as margens

composta por formações pioneiras de

mata atlântica de influência fluvial e substrato parcialmente rochoso e com

diferentes texturas granulométricas.

Predomínio de corredeiras.

São Francisco

1 Paraná III 7 8

9

53°28'08.4"O 53°28'16"O

53°28'17.4"O

24.56'46.6"S 24.56'19.3"S

24.55'55"S

0,12 0,58

0,13

1,8 3,46

2,96

Vegetação ciliar reduzida e/ou ausente, com árvores esparsas, predominância de

gramíneas em alguns trechos; ocupação

urbana predominante no entorno; Erosão nas margens. Substrato parcialmente

arenoso. Predomínio de corredeiras.

Pinheirinho

1 Paraná III 10

11 12

53o42'33"O

53o42'48"O

53o42'55"O

24o45'23"S

24o44'46"S

24o44'05"S

0,16

0,61 0,23

1,94

2,07 3,04

Vegetação ciliar reduzida na maioria dos

trechos, com árvores esparsas. Predominância de atividades agrícolas

próximo a nascente e urbanas nos demais

locais de amostragem. Erosão nas margens. Substrato parcialmente arenoso.

Trechos de corredeira com algumas

regiões de remanso.

Jequitibá

1 Piquiri 13 14

15

53°49'42.61"O 53°49'28.88"O

53°49'15.13"O

24°17'13.24"S 24°17'02.79"S

24°16'54.61"S

0,15 0,14

0,23

1,94 2,24

2,65

Vegetação ciliar reduzida na maioria dos trechos, com árvores esparsas. Ocupação

urbana predominante no entorno. Erosão

nas margens. Substrato parcialmente arenoso. Poucos locais de corredeira e

dominância de poções.

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Conjuntamente às amostragens das assembleias biológicas foram analisadas variáveis físicas

e químicas, tais como temperatura da água (°C; termômetro de bulbo de mercúrio), pH (pHmetro

Digimed® DM-2P), condutividade (µS.cm-1

;condutivímetro Digimed® DM-3P), e oxigênio

dissolvido (mg.l-1

; oxímetro YSI 550A), aferidos in loco. A composição granulométrica do

sedimento foi determinada segundo Suguio (1973) com o uso da escala de Wentworth (Wentworth,

1922).

Fig. 1 Localização dos locais de coleta e uso do solo no entorno dos riachos amostrados no

estado do Paraná, Brasil.

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17

Seleção dos locais de referência

A escolha de um local de referência adequado é um grande problema em todas

as avaliações ecológicas (Hughes, 1995). O estabelecimento dos locais de referência foi

realizado com base na identificação dos locais minimamente perturbados, que

representaram as melhores condições fisícas e químicas do habitat dos riachos

amostrados. A priori foram selecionados dois riachos (Arroio Dourado e Poço Preto)

como potenciais representantes das condições de referência. Os rios protegidos total ou

parcialmente pelos limites do Parque Nacional do Iguaçu são referências quanto à

estrutura do ecossistema aquático do bioma Mata Atlântica (IBAMA, 1999). Para

confirmar se esses riachos são locais de referência, as variáveis abióticas obtidas foram

sumarizadas pela análise de componentes principais (PCA) utilizando o software PC-

ORD 4.0 (McCune & Mefford, 1999). Para determinar quais componentes principais

foram retidos para interpretação foi utilizado o critério de Kaiser-Guttman (Jackson,

1993).

Posteriormente, o centróide dos escores, categorizados pelos trechos de coleta,

foram calculados para os eixos retidos e os resultados foram submetidos à análise de

agrupamento, a fim de agrupar os locais (referência e impactados) com base na

similaridade das condições físicas e químicas do habitat. Para essa análise foi utilizado

o método de agrupamento por médias não ponderadas (UPGMA, McCune & Grace,

2002), utilizando a matriz euclidiana como medida de distância de dissimilaridade. Para

confirmar a existência de diferenças significativas, para as variáveis físicas e químicas

retidas pela PCA, entres os locais agrupados a posteriori, foi utilizada a análise de

variância multivariada (MANOVA; Scheiner & Gurevich, 1993). Se a MANOVA é

significativa, indica a adequação do uso de uma análise de variância (ANOVA one-

way) para cada variável separadamente (Johnson, 1998). Se os pressupostos da

ANOVA e MANOVA não foram atingidos, os dados foram transformados (log, rank) e

análises de variância foram aplicadas para os dados ajustados, sendo novamente

checados os pressupostos. Ainda assim, quando as premissas não foram atingidas, o

teste não-paramétrico de Kruskal-Wallis foi utilizado. A Análise de agrupamento e as

análises de variância foram realizadas com o uso do software Statistica 7.0.

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Seleção das métricas

As espécies ou grupos de espécies das assembleias avaliadas foram

categorizados para a composição das métricas, na tentativa de padronização, foram

utilizadas métricas semelhantes para ambas as assembleias (seis métricas; Tabela 2).

Macroinvertebrados bentônicos (cinco métricas específicas; Tabela 2) foram

classificados quanto à função trófica e tolerância ao aumento da degradação ambiental

segundo Pérez (1988), Merritt & Cummins (1996), Motta & Uieda (2004), Cummins et

al. (2005) e Tomanova et al. (2006). Os peixes (cinco métricas específicas; Tabela 2)

foram categorizados quanto à origem, função trófica e tolerância ao aumento da

degradação ambiental de acordo com Bozzetti & Schulz (2004), Graça & Pavanelli

(2007), Casatti et al. (2009; 2012), observações pessoais e informações do Fishbase

(www.fishbase.org).

Cada métrica é uma expressão de uma conhecida influência das atividades

humanas sobre os diferentes aspectos da assembleia biológica, que reage de forma

diferente aos estressores do ecossistema aquático (Fausch et al., 1990; Raburu &

Masese, 2010). Para a composição das métricas, descritores ecológicos como riqueza de

espécies (S, número de espécies observado em cada riacho), diversidade (Índice de

Diversidade de Shannon (H’) definido como ( )∑s

1=i

ii lnp×p=H' , onde: s = número de

espécies; e pi = proporção da espécie i) e equitabilidade (lnS

H'=E , onde: H’ = índice de

diversidade de Shannon e S = número de espécies) foram calculados para cada local

através do software PC-ORD 4.0 (McCune & Mefford 1999). A abundância foi

estimada como o número de organismos capturados por unidade de área de superfície

amostrada (m2; Paller, 1996).

As métricas foram selecionadas para refletir alterações gerais nos atributos das

assembleias, assim, foram calculadas 16 métricas relevantes para a avaliação dos

impactos antrópicos, referentes à riqueza de espécies e composição, estrutura trófica e

abundância. Para cada métrica, a resposta esperada com a degradação crescente foi

definida de acordo com a literatura (Tabela 2). Métricas foram determinadas para que

pudessem ser aplicadas a diferentes bacias hidrográficas e aos diferentes grupos de

organismos aquáticos amostrados, entretanto, algumas métricas foram específicas às

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diferentes assembleias. A métrica percentagem de indivíduos não nativos não foi

aplicada aos macroinvertebrados visto que esses organismos foram identificados ao

nível de família e várias espécies são consideradas cosmopolitas. As métricas referentes

à função trófica diferem em decorrência das diferentes categorizações dos organismos

estudados quanto à dieta alimentar.

Tabela 2 Métricas utilizadas e efeito esperado com o

aumento do impacto*.

Métrica

Efeito esperado com o

aumento do impacto

Métricas comuns às assembleias

Riqueza Diminui

Equitabilidade Diminui

Diversidade Diminui

Abundância.m-2

Diminui

% tolerantes Aumenta

% intolerantes Diminui

Métricas peixes

% não nativos Aumenta

% detritívoros Variável

% onívoros Aumenta

% invertívoros Diminui

% piscívoros Diminui

Métricas macroinvertebrados

% coletores Variável

% onívoros Aumenta

% raspadores Variável

% fragmentadores Diminui

% predadores Diminui

*De acordo com Kerans & Karr (1994), Araújo et al.

(2003), Moya et al. (2007), Baptista et al. (2007), Raburu &

Masese (2010) e Oliveira et al. (2011).

Para identificar as métricas que melhor discriminaram os grupos de locais

categorizados pela análise de agrupamento, as métricas de peixes e macroinvertebrados

foram submetidas a uma análise discriminante (Backward stepwise), por meio do uso do

software Statistica 7.0. Para isso, foram realizadas três análises, uma com as métricas de

macroinvertebrados bentônicos e peixes conjuntamente, e outras duas análises

realizadas com as métricas de cada assembleia separadamente. Valores críticos de

Wilk’s Lambda foram utilizados para determinar diferenças entre os locais

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categorizados e as métricas que mais contribuíram para a formação das funções

discriminantes (valores críticos de F = 4 e F = 3 foram usados para determinar a entrada

ou remoção da métrica, respectivamente). A análise discriminante busca maximizar a

diferença entre as variáveis e minimizar a variância interna de cada variável (Kane et

al., 2009), e tem sido identificada como um método estatístico aceitável para o

desenvolvimento de IBIs ou MMIs, identificando as variáveis que melhor discriminam

os níveis de degradação em ambientes aquáticos (USEPA, 1998, Kane et al., 2009).

Resultados

Variáveis físicas e químicas e identificação de locais de referência

Os valores médios (± desvio padrão) das variáveis físicas e químicas para os

locais amostrados estão apresentados na Tabela 3. Maiores valores de condutividade

elétrica foram observados nos riachos São Francisco e Jequitibá, sugerindo que esses

locais sofrem maior aporte de sólidos, provavelmente em consequência do despejo de

efluentes orgânicos não tratados. Por outro lado, a análise granulométrica do sedimento

revelou que os maiores valores, para a percentagem de seixos, foram observados nos

riachos Arroio Dourado e Poço Preto, os quais foram muito superiores aos observados

nos riachos mais alterados pela urbanização (Tabela 3).

Tabela 3 Sumário das variáveis físicas e químicas (media ± d. p.) para os riachos

amostrados, durante o período de junho de 2010 a maio de 2011, Estado do Paraná,

Brasil.

Variável/Riacho

A. Dourado

Poço Preto

São

Francisco

Jequitibá

Pinheirinho

Temp. 23,48±2,20 20,47±2,57 21,30±1,24 22,72±1,48 21,68±1,00

OD 6,19±0,86 6,92±0,46 7,48±0,52 6,99±0,91 7,67±0,41

pH 6,92±0,57 7,89±0,58 6,85±0,20 6,68±0,41 6,40±0,51 Cond. 24,85±5,92 38,25±7,13 93,18±3,53 107,45±26,21 49,78±10,78

% Seixos 85,20±9,58 75,31±12,10 31,14±15,39 27,47±21,99 30,17±15,22

% Grânulos 6,42±4,43 9,41±5,44 42,24±12,41 27,11±14,82 29,43±12,06

% Areia G. 1,99±1,62 3,68±2,52 9,54±6,73 23,98±21,35 17,37±11,37 % Areia M. 0,68±0,41 1,83±1,71 4,92±3,03 9,75±21,35 9,94±8,06

% Areia F. 0,21±0,16 0,59±0,66 1,76±1,23 2,63±1,98 2,95±1,64

% Lama 0,02±0,02 0,04±0,07 0,10±0,11 0,06±0,09 0,09±0,12

Temp. = temperatura da água; OD = oxigênio dissolvido; Cond. = condutividade

elétrica; Areia G. = areia grossa; Areia M. = areia média; Areia F. = areia fina; A.

Dourado = Arroio Dourado; d. p. = desvio padrão.

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Na análise de componentes principais foram retidos os três primeiros eixos para

análise, que explicaram 72,14% da variabilidade dos dados (Tabela 4). No primeiro

eixo, as variáveis percentagem de areia média e percentagem de areia fina influenciaram

positivamente, enquanto que percentagem de seixos influenciou negativamente. No eixo

dois, a percentagem de grânulos esteve correlacionada negativamente, e no eixo 3

temperatura da água também foi correlacionada negativamente. As variáveis que mais

influenciaram na diferenciação entre os riachos foram aquelas referentes à composição

do sedimento, evidenciando que as atividades humanas afetam seriamente a qualidade

física do hábitat.

Tabela 4 Resultados da análise de componentes principais

(PCA). Para cada eixo são mostrados os autovalores, a

percentagem de explicação e, em negrito, autovetores das

variáveis selecionadas em cada eixo. Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3

Autovalores 4,16 1,71 1,34 % de explicação 41,63 17,13 13,38

Temperatura da água -0,13 -0,04 -0,66

Oxigênio dissolvido 0,27 -0,14 0,46

pH -0,25 0,34 0,19 Condutividade elétrica 0,26 -0,30 -0,34

% Seixos -0,46 0,13 0,09

% Grânulos 0,13 -0,71 0,05 % Areia grossa 0,39 0,38 -0,22

% Areia média 0,42 0,33 -0,11

% Areia fina 0,44 0,12 0,07 % Lama 0,19 0,02 0,35

A análise de agrupamento, com base nas variáveis físicas e químicas, revelou a

formação de três grupos (Figura 2), os quais foram categorizados em: minimamente

impactado (referência), moderadamente impactado e fortemente impactado.

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22

Fig. 2 Dendrograma com os resultados da análise de agrupamento para os locais

amostrados (UPGMA, utilizando a matriz euclidiana como medida de distância de

dissimilaridade), durante o período de junho de 2010 a maio de 2011, Estado do Paraná,

Brasil.

A MANOVA para as variáveis físicas e químicas apresentou diferenças

significativas entre os locais categorizados (Wilk’s Lambda = 0,022, F20, 72 = 20,686, p <

0,010). Os resultados das análises de variância sugerem que a proporção de sedimentos

finos predomina nos locais mais impactados (Figura 3). A percentagem de seixos foi

superior nos locais de referência (F2, 45 = 80,715, p < 0,001), sendo os valores

decrescentes de acordo com o gradiente de impacto. Por outro lado, a percentagem de

areia média (F2, 45 = 46,540, p < 0,001) e a percentagem de areia fina (H2, 48 = 23,178, p

< 0,001) foram superiores nos locais mais impactados, sendo os valores decrescentes

conforme o gradiente de impacto. Ainda, os valores para a percentagem de grânulos (H2,

48 = 34,643, p < 0,001) não seguiram o gradiente de impacto, sendo os maiores valores

observados para os locais moderadamente impactados. A temperatura da água não

apresentou diferenças significativas entre os locais (F2, 45 =0,274, p = 0,762).

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23

Fig. 3 Escores dos eixos da análise de componentes principais (PCA) para análise de

padrões espaciais nas variáveis físicas e químicas amostradas em alguns riachos

neotropicais, durante o período de junho de 2010 a março de 2011, Estado do Paraná,

Brasil (a escores dos eixos 1 e 2; b escores dos eixos 1 e 3 e c escores dos eixos 2 e 3).

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Macroinvertebrados

Durante o período de estudo foram coletados 17.152 indivíduos, distribuídos em

58 grupos/famílias (Tabela 5). Nos locais minimamente impactados (referência) foram

registrados 8.242 organismos, com predominância de 56% da família Chironomidae e

11% da família Elmidae. A predominância da família Chironomidae aumentou

conforme o gradiente de impacto, chegando a 82,7% nos locais moderadamente

impactados e 90% nos locais fortemente impactados.

Tabela 5 Grupos/famílias de macroinvertebrados coletados durante o período de junho de 2010 a

maio de 2011, Estado do Paraná, Brasil, além de número de indivíduos, categorias dos indivíduos

quanto à função trófica e tolerância.

Maior grupo

taxonômico

Número Função

trófica

Tolerância Maior grupo

taxonômico

Número Função

trófica

Tolerância

Nematoda 61 O T Glossosomatidae 90 R I

Oligochaeta 230 C T Hydropsychidae 292 C I

Hirudinea 125 P T Calamoceratidae 14 C I

Bivalvia Leptohyphidae 169 C I

Pelecypoda 2 C I Leptophlebiidae 178 C I

Corbiculidae 6 C T Plecoptera

Gastropoda Perlidae 54 P I

Thiaridae 8 R T Gripopterygidae 8 F I

Ancylidae 88 R I Hemiptera

Ampularidae 54 R T Veliidae 3 P T

Pleuroceridae 18 R T Pleidae 4 P T

Planorbidae 103 R T Mesoveliidae 1 P T

Physidae 680 R T Helotrephidae 44 P I

Hydrobiidae 7 R T Diptera

Prostigmata 349 P T Simuliidae 462 C I

Crustacea Psychodidae 10 C T

Ostracoda 18 C T Tipulidae 4 C I

Trichodactylidae 8 O I Stratiomydae 1 C T

Insecta Tabanidae 5 P T

Ephemeroptera Empididae 48 P T

Baetidae 15 C I Culicidae 1 C T

Caenidae 167 C I Ceratopogonidae 103 P T

Leptophlebidae 178 C I Chaoboridae 48 P T

Odonata Chironomidae 12118 O T

Megapodagrionidae 1 P I Coleoptera

Aeshnidae 1 P T Psephenidae 68 P I

Calopterygidae 9 P I Lutrochidae 4 P T

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Perilestidae 2 P T Hydrophilidae 4 P T

Libellulidae 26 P T Gyrinidae 10 P T

Gomphidae 12 P I Elmidae 921 C I

Coenagrionidae 156 P I Dytiscidae 6 P T

Trichoptera Lepidoptera

Polycentropodidae 7 C I Pyralidae 1 F I

Odontoceridae 1 F I Noctuidae 2 F I

Leptoceridae 82 F I Megaloptera

Hydroptilidae 146 R I Corydalidae 99 P T

O= onívoro, C= coletor, F= fragmentador, R= raspador e P= predador; T= tolerante e I= intolerante.

Peixes

Em todas as amostragens foram coletados 15.365 indivíduos, distribuídos em 38

espécies (Tabela 6). Nos locais minimamente (referência) e fortemente impactados foi

observada predominância de espécies do gênero Astyanax (46 e 71%, respectivamente).

Astyanax altiparanae foi a espécie mais abundante em locais fortemente impactados,

representando 42,5% da abundância. Por outro lado, nos locais moderadamente

impactados houve predominância da família Poeciliidae (Phalloceros harpagos 48% e

Poecilia reticulata 30%).

Tabela 6. Espécies de peixes amostradas durante o período de junho de 2010 a

maio de 2011, Estado do Paraná, Brasil, além de número de indivíduos, categorias

das espécies quanto à função trófica, origem e tolerância. Espécie

Número Função

trófica

Origem

Tolerância

Erythrinidae

Erythrinus erythrinus 2 P N T

Hoplias sp. 1 5 P N T

Hoplias sp. 2 10 P N T

Hoplias sp. 3 5 P N T

Characidae

Astyanax sp. 1 620 O N I

Astyanax sp. 2 80 O N I

Astyanax sp. 3 155 O N I

Astyanax aff. fasciatus 133 O N I

Astyanax aff. paranae 1885 I N I

Astyanax altiparanae 846 O N I

Bryconamericus aff. iheringi 20 O N I

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Serrapinnus notomelas 6 H N T

Crenuchidae

Characidium aff. zebra 2 I N I

Characidium sp. 1 42 I N I

Prochilodontidae

Prochilodus lineatus 10 D N I

Trichomycteridae

Trichomycterus sp. 348 O N I

Callichthyidae

Corydoras sp. 151 O N T

Callychthys callychthys 3 O N T

Loricariidae

Hypostomus ancistroides 135 D N T

Hypostomus albopunctatus 15 I N T

Hypostomus cf. luetkenii 35 D N T

Hypostomus sp. 4 D N T

Hisonotus sp. 43 H N I

Heptapteridae

Imparfinis mirini 2 I N I

Imparfinis schubarti 4 I N I

Pimelodella gracilis 17 I N I

Rhamdia quelen 167 P N T

Pimelodidae

Heptapterus mustelinus 68 I N T

Gymnotidae

Gymnotus inaequilabiatus 26 I N T

Gymnotus pantanal 49 I N T

Gymnotus sylvius 78 I N T

Poeciliidae

Phalloceros harpagos 6447 O N T

Poecilia reticulata 3822 D NN T

Cichlidae

Crenicichla aff. britskii 21 I N I

Cichlasoma paranaense 4 O N T

Geophagus brasiliensis 10 O N T

Oreochromis niloticus 43 O NN T

Synbranchidae

Synbranchus marmoratus 53 P N T

D= detritívoro, O= onívoro, H= herbívoro, I= invertívoro e P= piscívoro; N=

nativo e NN= não nativo; T= tolerante e I= intolerante.

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Seleção das métricas

A análise discriminante revelou que poucas métricas foram significativas na

segregação entre os locais. As métricas selecionadas para a assembleia de

macroinvertebrados bentônicos, na análise conjunta das assembleias

(macroinvertebrados bentônicos e peixes) foram diferentes das métricas selecionadas na

análise realizada para cada assembleia separadamente (Tabela 7). Enquanto que na

análise conjunta foram selecionadas as métricas de abundância, percentagem de

tolerantes e percentagem de fragmentadores, na análise realizada separadamente para

macroinvertebrados bentônicos foram incluídas no modelo apenas as métricas de

riqueza e percentagem de tolerantes. Por outro lado, para a assembleia de peixes, as

métricas de riqueza, diversidade e percentagem de onívoro, foram selecionadas em

ambas as análises.

Na análise conjunta a percentagem de acerto foi superior às registradas nas

análises para cada assembleia (Tabela 7) e a função 1 explicou 94% da variabilidade das

métricas. Para macroinvertebrados bentônicos, a função 1 explicou 99% da

variabilidade das métricas, enquanto que para peixes a função 1 explicou 92%.

Tabela 7 Métricas selecionadas pela análise discriminante. Para cada métrica selecionada os

valores de Wilk’s Lambda, F e p são apresentados. Além disso, para cada análise a

percentagem de acerto é mostrada. Métrica Wilk’s

Lambda

F P % Acerto

Métricas selecionadas na análise conjunta

Peixes e macroinvertebrados 90

Abundância.m-2

de

macroinvertebrados 0,24 7,31 0,001 % macroinvertebrados tolerantes 0,29 12,67 <0,001

% macroinvertebrados... ..............

fragmentadores 0,23 5.49 <0,001

Riqueza peixes 0,22 4.44 0,017 Diversidade peixes 0,29 15.09 <0,001

% peixes onívoros 0,23 5.4 <0,001

Métricas selecionadas na análise para cada assembleia

Macroinvertebrados 85

Riqueza 0,55 16,92 <0,001

% tolerantes 0,44 8,3 <0,001

Peixes 81,66

Riqueza 0,44 3,8 0,028

Diversidade 0,73 23,95 <0,001

% onívoros 0,45 4,56 0,014

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Uma análise mais detalhada revelou que as métricas selecionadas na análise

conjunta apresentaram maior percentagem de acerto na discriminação entre os locais

categorizados de acordo com o gradiente de impacto (Tabela 8). Contudo, as métricas

da assembleia de macroinvertebrados bentônicos apresentaram maior poder

discriminante em confirmar os locais de referência do que a as métricas da assembleia

de peixes (Tabela 8).

Tabela 8 Percentagem de acerto das métricas em discriminar os locais categorizados pela análise

de agrupamento

Locais % de acerto das métricas

de macroinvertebrados

% de acerto das

métricas de peixes

% de acerto das métricas

de macroinvertebrados

e peixes

Minimamente

impactado 95, 83 83,33 95,83

Moderadamente impactado 93,33 90,00 93,33

Fortemente

impactado 0,00 33,33 50,00

A análise discriminante demonstrou que as assembleias de macroinvertebrados

bentônicos e peixes respondem de maneira distinta às alterações no ambiente (Figura 4).

A análise conjunta demonstrou que a abundância e percentagem de macroinvertebrados

fragmentadores, assim como a diversidade de peixes e percentagem de peixes onívoros

foram superiores nos locais de referência (minimamente impactados). Por outro lado, a

análise das métricas de macroinvertebrados revelou que a riqueza foi superior nos locais

de referência, enquanto que a percentagem de organismos tolerantes aumentou nos

locais mais impactados. Em contrapartida, as métricas selecionadas para a assembleia

de peixes demonstraram que a diversidade e a percentagem de organismos onívoros

foram superiores nos locais de referência, ao passo que a riqueza foi superior nos locais

moderadamente impactados.

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Fig. 4 Performance das métricas selecionadas pela análise discriminante (a análise conjunta, b

macroinvertebrados bentônicos e c peixes).

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Discussão

Os resultados deste estudo demonstram que a qualidade física do hábitat foi o

melhor indicador para a identificação dos locais de referência e, que, poucas métricas

são suficientes para identificar as características gerais da biota, as quais são alteradas

pelos efeitos das atividades humanas. Além disso, o uso de macroinvertebrados

bentônicos e peixes constituem eficientes ferramentas para avaliar impactos em riachos

alterados, entretanto, essas assembleias respondem de maneira distinta às mudanças do

ambiente.

O hábitat físico de muitos ambientes aquáticos, em todo o mundo, tem sido

degradado em decorrência das atividades humanas (Mugodo et al., 2006; Beltrão,

2009). A qualidade física do hábitat é fortemente comprometida em riachos alterados,

especialmente pela urbanização, evidenciando que essas modificações proporcionam

maior deposição de sedimentos finos. O principal mecanismo de perturbação em riachos

alterados pela urbanização é o escoamento superficial, que altera a magnitude, volume,

frequência e vazão da água (Shuster et al., 2005). Outro fator perturbador é a remoção

da vegetação nativa ciliar, aumentando o escoamento superficial e a erosão das

margens, com consequente assoreamento e destruição de hábitats, especialmente

àqueles compostos por seixos e cascalhos, que são exigidos para muitas espécies de

peixes realizarem seu ciclo de vida (Berkman & Rabeni 1987, Roth et al., 1996; Walters

et al., 2009). Além disso, a degradação do leito do rio pode eliminar larvas de insetos

aquáticos e as espécies que deles se alimentam (Lydy et al., 2000).

A composição e distribuição dos sedimentos são fatores importantes na

determinação dos padrões de distribuição de organismos e estrutura de comunidades

aquáticas (Callisto & Esteves, 1996; Barbour et al., 1999). A sedimentação excessiva é

vista como um estressor chave nos ecossistemas aquáticos, sendo o desmatamento e a

urbanização significativamente relacionadas com sedimentos mais finos (Walters et al.,

2009). De acordo com os resultados evidenciados neste estudo, riachos alterados pela

urbanização são altamente influenciados por sedimentos mais finos, enquanto que,

riachos com mínima influência humana são correlacionados com partículas maiores,

como seixos. Dessa forma, alterações na estrutura do hábitat e composição do

sedimento reportam efeitos de atividades humanas ao longo do tempo, enquanto que

medidas de algumas variáveis químicas da água são apenas registros momentâneos.

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Assim, a seleção de variáveis que reflitam as condições do sedimento para identificação

dos locais de referência é essencial. Portanto, quando a qualidade do hábitat, avaliada

pelo tipo de sedimento, difere substancialmente das condições de referência, a

restauração do hábitat físico deve ser abordada e a análise do grau de comprometimento

biológico deve incluir uma avaliação física do hábitat (Barbour et al., 1999). Neste

estudo, a composição do sedimento foi fundamental para a identificação dos locais

minimamente impactados pelas atividades humanas, sobretudo, para identificar os

efeitos das alterações físicas no hábitat. Assim, o uso de um método simples, barato e

que pode ser usado em qualquer região e ambiente aquático, para a seleção dos locais de

referência é recomendado, visto que as variáveis granulométricas são fáceis de serem

obtidas. Enquanto que muitas variáveis químicas da água requerem equipamentos e

recursos, muitas vezes, precários em regiões neotropicais.

A escolha dos locais de referência é fundamental para identificação dos impactos

das atividades humanas nos ecossistemas aquáticos (Zhu & Chang, 2008; Ruaro &

Gubiani, no prelo). Para isso, alguns estudos utilizam dados biológicos para

determinação dos locais de referência (Bozzetti & Schulz, 2004; Qadir & Malik, 2009).

Entretanto, a biota observada localmente não deve ser utilizada como critério para

definição dos locais de referência devido à questão da circularidade, uma vez que a

biota será avaliada posteriormente pelas métricas ou índices de integridade biótica

(Stoddard et al., 2006; Oliveira et al., 2008). O mais importante da definição das áreas

de referência é descrever toda a variabilidade natural presente em locais de ausência, ou

mínima interferência humana, utilizando critérios independentes e pouco subjetivos, que

garantam precisão da avaliação (Stoddard et al., 2006; Oliveira et al., 2008).

Uma abordagem comum para bioavaliação tem sido relacionar mudanças nas

métricas, que descrevem aspectos da estrutura das assembleias bióticas, com a

perturbação ambiental (Kennard et al., 2006). No entanto, uma questão chave nesse

processo é a identificação de quais métricas podem detectar um ou vários tipos de

perturbação humana (Sánchez-Montoya et al., 2010). A partir disso, neste estudo foi

utilizada a análise discriminante, a qual foi considerada a opção mais simples, rápida e

adequada para selecionar as métricas com melhor capacidade em discriminar os locais

de referência e àquelas mais modificadas pelo gradiente de perturbação. Os resultados

obtidos sugerem que poucas métricas são suficientes para diagnosticar rapidamente

mudanças na integridade biótica e evidenciar os mecanismos dessas alterações. Tais

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informações reforçam o conhecimento de que poucas e, até mesmo, uma única métrica

respondem bem às mudanças ambientais (Sánchez-Montoya et al., 2010) e, além disso,

podem ser mais úteis para o gerenciamento ambiental do que a utilização de índices

muito criticados na literatura (Ruaro & Gubiani, no prelo). Essa avaliação da resposta

das métricas ao gradiente de degradação é, muitas vezes, pouco valorizada. Contudo,

essencial para poupar trabalho nos procedimentos posteriores (Statzner & Bêche, 2010),

visto que, a agregação das métricas em um único valor simplifica a informação

fornecida pelos índices (facilmente interpretados), podendo facilitar o manejo.

Entretanto, a exata natureza desse manejo (restauração, tratamento de efluentes,

mitigação) não é determinada pelo valor final do índice, mas sim pela análise das

métricas que o compõem (Barbour et al., 1999; Oliveira et al., 2008).

O principal problema na utilização de descritores múltiplos das condições

ambientais é a correlação entre os indicadores (Kolada, 2010). Acreditamos que a

multicolinearidade entre as métricas de macroinvertebrados e peixes possa ter

influenciado na seleção de métricas distintas para a assembleia de macroinvertebrados

bentônicos. Nossos resultados demostraram que as métricas de peixes - diversidade,

riqueza e percentagem de onívoros - são correlacionados com a percentagem de

fragmentadores, abundância e riqueza de macroinvertebrados. Entretanto, estudos

futuros devem ser densenvolvidos para investigar quais desses atributos de

macroinvertebrados são determinados pela assembleia de peixes.

De forma geral, os resultados mostraram que as métricas de riqueza e

diversidade parecem apresentar maior poder discriminante na avaliação do gradiente de

perturbação humana, evidenciando que ambientes minimamente impactados possuem

menor dominância e maior riqueza de espécies. É esperado que em riachos

minimamente degradados ocorra maior riqueza de espécies e poucas espécies

dominantes (Ferreira & Casatti, 2006). Muitas vezes, as espécies dominantes são

também aqueles mais tolerantes às mudanças nas condições ambientais (Casatti et al.,

2012). Assim, como observado nesse estudo, a dominância de Chironomidae aumentou

conforme o gradiente de impacto, bem como a dominância de Phalloceros harpagos e

Poecilia reticulata, espécies tolerantes à hipóxia (Casatti et al., 2012), foi superior nos

locais moderadamente impactados.

A proporção de tolerantes é uma das melhores métricas para detecção de

impactos, pois os organismos intolerantes são os primeiros a desaparecem com o

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aumento da influência do homem (Karr, 1981). Assim, as comunidades biológicas

refletem as condições das bacias hidrográficas, uma vez que, são sensíveis às mudanças

em uma ampla variedade de fatores ambientais (Karr, 1981). Os resultados deste estudo

demonstraram que as assembleias, principalmente de macroinvertebrados, responderam

de maneira evidente às alterações ambientais decorrentes das atividades humanas,

especialmente àquelas relacionadas à sedimentação e alteração do hábitat,

demonstrando que como aumentou a proporção de sedimentos finos diminuiu a riqueza

e aumentou a percentagem de macroinvertebrados tolerantes. Respostas típicas da

assembleia de macroinvertebrados bentônicos às pertubações humanas incluem o

aumento de organismos tolerantes e redução na riqueza, diversidade e abundância em

riachos impactados (Cuffney et al., 2005; 2010).

Por outro lado, a assembleia de peixes respondeu de maneira distinta às

alterações ambientais, visto que, a diversidade de espécies foi superior nos locais de

referência, enquanto que, os maiores valores de riqueza foram observados nos locais

moderadamente impactados. Isso pode ser explicado pelo fato de que as espécies de

peixes possuem maior mobilidade que outros organismos indicadores, como

macroinvertebrados que são bons indicadores de condições localizadas (Barbour et al.,

1999). Além disso, locais de referência parecem apresentar padrões de dominância

distintos dos locais impactados. Em locais pouco impactados há maior equitabilidade,

enquanto que, em locais alterados ocorre maior dominância de uma ou poucas espécies,

geralmente tolerantes às mudanças ambientais, o que reduz os valores do índice de

diversidade. Outro fator importante é o elevado grau de endemismo da bacia do rio

Iguaçu (Agostinho & Gomes, 1997), que mesmo nos riachos amostrados, pode ter

influenciado na menor riqueza observada nos locais categorizados como de referência.

É esperado que a proporção de indivíduos onívoros aumente em riachos com

menor integridade (Karr, 1981). Entretanto, neste estudo a percentagem de peixes

onívoros foi superior nos locais de referência. Isso pode ser decorrente do fato de que

não foram avaliados os estômagos dos peixes coletados para confirmar a composição da

dieta, a qual foi estimada da literatura supracitada para a classificação dos organismos.

Isso pode ter influenciado no resultado observado para essa métrica, uma vez que os

peixes tropicais apresentam uma considerável plasticidade trófica (Abelha et al., 2001),

além de que algumas espécies ainda não descritas como Astyanax sp. 1, Astyanax sp. 2 e

Astyanax sp. 3 somente foram observadas nos locais de referência.

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Nos últimos anos, tem sido observado rápida aceleração do interesse científico

no desenvolvimento e aplicação de indicadores ecológicos, em virtude da necessidade

de avaliar a condição ecológica para melhor gerenciar os recursos naturais e a

biodiversidade (Niemi & McDonald, 2004). Especialmente, no que se refere ao

desenvolvimento de ferramentas eficazes para auxiliar os gestores ambientais no

emprego de recursos financeiros em programas de conservação e restauração. Nossos

resultados demostraram que ao utilizar duas assembleias como indicadores ecológicos,

numa abordagem mais holística, a avaliação dos locais categorizados segundo um

gradiente de impacto foi mais robusta do que a avaliação isolada das assembleias.

Entretanto, a assembleia de macroinvertebrados bentônicos foi igualmente eficiente ao

confirmar os locais de referência. Esses resultados reforçam que os macroinvertebrados

são mais sensíveis do que peixes aos impactos em córregos alterados (Walters et al.,

2009). Porém, pesquisas futuras devem examinar o comportamento dos descritores

ecológicos dessa assembleia em locais mais impactados. Além disso, recomendamos

que para avaliação rápida de locais de referência a assembleia de macroinvertebrados

seja utilizada, pois apresentam inúmeras vantagens como, esses organismos

proporcionam respostas claras ao aumento da degradação ambiental, são relativamente

fáceis de coletar e identificar (dependendo do nível taxonômico) e, principalmente, os

custos da avaliação são muito menores quando comparados à assembleia de peixes.

Dada a ampla variedade de estressores em ambientes aquáticos, um objetivo

chave da gestão desses ecossistemas é identificar os principais indicadores e

mecanismos de alteração, para que os gestores possam diagnosticar mais rapidamente a

‘saúde’ do ecossistema e trabalhar no sentido de tratar os sintomas (Walters et al.,

2009). Desse modo, ferramentas que auxiliem nessa identificação são fundamentais.

Uma ferramenta de biomonitoramento ideal deve indicar com precisão as condições de

referência, demonstrar repostas claras das assembleias às pertubações humanas e

possuir baixos custos de amostragem e avaliação (Bonada et al., 2006). Nesse sentido,

este trabalho apresenta uma metodologia relativamente simples, barata e prática para

identificar os locais minimamente impactados e as principais métricas das assembleias

que são alteradas pelas atividades humanas em riachos neotropicais. Assim, essas

métricas podem ser utilizadas como ferramantas em programas de monitoramento,

auxiliando os gestores na seleção de métodos eficazes para a proteção e restauração de

ecossistemas lóticos.

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Em resumo, nosso protocolo para identificação dos locais de referência e escolha

de métricas sugere:

Avaliar e separar os locais em um gradiente de impacto e, ainda, identificar os

locais de referência de acordo com a qualidade do hábitat especialmente

utilizando a composição do substrato;

Avaliar métricas gerais que possam ser aplicadas a diferentes grupos de

organismos aquáticos;

Através da análise discriminante, selecionar as métricas com maior capacidade

em responder às alterações ambientais.

Referências

Abelha, M. C. F., A. A. Agostinho & E. Goulart, 2001. Plasticidade trófica em peixes

de água doce. Acta Scientiarum 23: 425-434.

Agostinho, A. A. & L. C. Gomes, 1997. Reservatório de Segredo: bases ecológicas para

o manejo. EDUEM, Maringá.

Araújo, F. G., I. Fichberg, B. C. T. Pinto & M. G. Peixoto, 2003. A preliminary index of

biotic integrity for monitoring the condition of the Rio Paraiba do Sul, southeast Brazil.

Environmental Management 32: 516-526. Doi: 10.1007/s00267-003-3003-9.

Avma. 2001. Panel on euthanasia. Report of the AVMA panel on euthanasia. Journal of

the American Veterinary Medical Association 218 (5): 669-696.

Baptista, D. F., D. F. Buss, M. Egler, A. Giovanelli, M. P. Silveira & J. L. Nessimian,

2007. A multimetric index based on benthic macroinvertebrates for evaluation of

Atlantic Forest streams at Rio de Janeiro State, Brazil. Hydrobiologia 575 (1): 83-94.

doi.org/10.1007/ s10750-006-0286-x.

Barbour, M. T., J. Gerritsen, B. D. Snyder & J. B. Stribling, 1999. Rapid

Bioassessment Protocols for Use in Streams and Wadeable Rivers: Periphyton, Benthic

Macroinvertebrates and Fish. Second Edition. EPA 841-B- 99-002. U.S. Environmental

Protection Agency, Office of Water; Washington, D.C.

Beck, M. W., L. K. Hatch , B. Vondracek & R. D. Valley, 2010. Development of a

macrophyte-based index of biotic integrity for Minnesota lakes. Ecological Indicators

10: 968-979. doi:10.1016/j.ecolind.2010.02.006.

Bedoya, D., V. Novotny, & E. S. Manolakos, 2009. Instream and offstream

environmental conditions and stream biotic integrity: Importance of scale and site

similarities for learning and prediction. Ecological Modelling 220 (19): 2393-2406.

doi:10.1016/j.ecolmodel.2009.06.017.

Page 36: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

36

Beltrão, G. B. M., E. S. F. Medeiros & R. T. C. Ramos, 2009. Effects of riparian

vegetation on the structure of the marginal aquatic habitat and the associated fish

assemblage in a tropical Brazilian reservoir. Biota Neotropica 9 (4): 37-43.

Berkman, H. E. & C. F. Rabeni, 1987. Effect of siltation on stream fish communities.

Environmental Biology of Fishes 18: 285-294.

Bonada, N., N. Prat, V. H. Resh & B. Statzner, 2006. Developments in aquatic insect

biomonitoring: a comparative analysis of recent approaches. Annual Review

Entomolology 51: 495-523. Doi: doi: 10.1146/annurev.ento.51.110104.151124

Borja, A., A. Ranasinghe & S. B. Weisberg, 2009. Assessing ecological integrity in

marine waters, using multiple indices and ecosystem components: challenges for the

future. Marine Pollution Bulletin 59: 1-4. doi:org/10.1016/j.marpolbul.2008.11.006.

Bozzetti, M. & U. H. Schulz, 2004. An index of biotic integrity based on fish

assemblages for subtropical streams in southern Brazil. Hydrobiologia 529: 133- 44.

Britski, H. A., K. Z. S. Silimon & B. S. Lopes, 1999. Peixes do Pantanal. Manual de

Identificação. EMBRAPA, Brasília.

Buss, D. F. & A. S. Vitorino, 2010. Rapid bioassessment protocols using benthic

macroinvertebrates in Brazil: evaluation of taxonomic sufficiency. Journal of the North

American Benthological Society 29: 562-571. doi: 10.1899/09-095.1

Callisto, M. & F. A. Esteves, 1996. Composição granulométrica do sedimento de um

lago amazônico impactado por rejeito de bauxita e um lago natural. Acta Limnologica

Brasiliensia 8: 115-126.

Casatti, L., C. P. Ferreira & F. Langeani, 2009. A fish-based biotic integrity index for

assessment of lowland streams in southeastern Brazil. Hydrobiologia: 173-189.

doi:10.1007/s10750-008-9656-x.

Casatti, L., F. B. Teresa, T. Gonçalves-Souza, E. Bessa, A. R. Manzotti, C. S.

Gonçalves & J. Zeni, 2012. From forests to cattail: how does the riparian zone influence

stream fish? Neotropical Ichthyology 10 (1): 205-214.

Cummins, K. W., R. W. Merrit & C.N. Andrade, 2005. The use of invertebrate

functional groups to characterize ecosystem attributes in selected streams and rivers in

south Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 40:71-90. doi:

10.1080/01650520400025720

Cuffney, T. F., H. Zappia, E. M. P. Giddings & J. F. Coles, 2005. Effects of

urbanization on benthic macroinvertebrate assemblages in contrasting environmental

settings: Boston, Massachusetts; Birmingham, Alabama; and Salt Lake City, Utah.

American Fisheries Society Symposium 47: 361-407.

Page 37: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

37

Cuffney, T. F., R. B. Brightbill, J. T. May & I. R. Waite. 2010. Responses of benthic

macroinvertebrates to environmental changes associated with urbanization in nine

metropolitan areas. Ecological Applications 20: 1384-1401.

Dudgeon, D., A. H. Arthington, M. O. Gessner, Z. I. Kawabata, D. J. Knowler, C.

Leveque, R. J. Naiman, A. H. Prieur-Richard, D. Soto, M. L. J. Stiassny & C. A.

Sullivan, 2006. Freshwater biodiversity: importance, threats, status and conservation

challenges. Biological Reviews 81: 163-182. doi:10.1017/S1464793105006950.

Esteves, K. E. & J. Lobon-Cerviá, 2001. Composition and trophic structure of a fish

community of a clear water Atlantic rainforest stream in southeastern Brazil.

Environmental Biology of Fishes 62: 429-440.

Fausch, K. D., J. D. Lyons, P. L. Angermeier & J. R. Karr, 1990. Fish communities as

indicators of environmental degradation. American Fisheries Society Symposium 8:

123-144.

Fernández, H. R. & E. Domínguez, 2001. Guía para la determinacíon de los artrópodos

bentônicos sudamericanos. Editorial Universitaria de Tucumán, Tucumán.

Ferreira, C. P. & L. Casatti, 2006. Integridade biótica de um córrego na bacia do Alto

Rio Paraná avaliada por meio da comunidade de peixes. Biota Neotropica 6: 1-25.

Ganasan, V. & R. M. Hughes, 1998. Application of an index of biological integrity

(IBI) to fish assemblages of the rivers Khan and Kshipra (Madhya Pradesh), India.

Freshwater Biology 40: 367-383.

Graça, W. J. & C. S. Pavanelli, 2007. Peixes da planície de inundação do alto rio Paraná

e áreas adjacentes. EDUEM, Maringá.

Guimarães, A. E., C. M. Lopes, R. P. Mello, & J. Alencar, 2003. Ecologia de mosquitos

(Diptera, Culicidae) em áreas do Parque Nacional do Iguaçu, Brasil. 1- Distribuição por

hábitat. Caderno de Saúde Pública 19 (4):1107-1116.

Harris J. H. & V. Silveira, 1999. Large-scale assessments of river health using an index

of biotic integrity with low-diversity fish communities. Freshwater Biology 41: 235-

252.

Hawkins, C. P., 2006. Quantifying biological integrity by taxonomic completeness: it’s

utility in regional and global assessments. Ecological Applications 16 (4): 1277-1294.

Howe, R. W., R. R. Regal, G. J. Niemi, N. P. Danz, & M. J. Hanowski, 2007. A

probability-based indicator of ecological condition. Ecological Indicators 7: 793-806.

doi:10.1016/j.ecolind.2006.09.003.

Hughes R. M., 1995. Defining acceptable condition by comparing biological status with

reference conditions. . In: Biological Assessment and Criteria: Tools for Water

Resource Planning and Decision Making. (eds W.S. Davis and T.P. Simon). Lewis

Press, Boca Raton, Florida.

Page 38: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

38

IBAMA, Instituto Brasileiro do Meio Ambiente. Plano de Manejo do Parque Nacional

do Iguaçu: Encarte 6. Brasília. 1999. Disponível em:

http://www.ibama.gov.br/siucweb/listaUcCategoria.php?abrev=PARNA> Acesso em:

14 abr. 2009.

Jackson, D.A. 1993. Stopping Rules in Principal Components Analysis: A comparison

of heuristical and statistical approaches. Ecology 74: 2204-2214.

Jaramillo-Villa, U. & E. P. Caramaschi, 2008. Índices de Integridade biótica usando

peixes de água doce: Uso nas regiões tropical e subtropical. Oecologia Brasiliensis 12

(3): 442-462.

Johnson, D. E. 1998. Applied Multivariate Methods for Data Analysis. Pacific Grove,

ITP.

Kane, D. D., S. I. Gordon, M. Munawar, M. N. Charlton & D. A. Culver, 2009. The

Planktonic Index of Biotic Integrity (P-IBI): An approach for assessing lake ecosystem

health. Ecological Indicators 9: 1234-1247. doi:10.1016/j.ecolind.2009.03.014.

Karr, J. R., 1981. Assessment of biotic integrity using fish communities. Fisheries. 6:

21-27.

Karr, J. R., 1991. Biological integrity: A long-neglected aspect of water resource

management. Ecological Applications 1, 66-84.

Karr, J. R. & E. W. Chu, 1999. Restoring Life in Running Waters: Better Biological

Monitoring. Island Press, Washington, DC.

Kennard. M., B. Harch, B. Pusey & A. Arthington, 2006. Accurately defining the

reference condition for summary biotic metrics: a comparison of four approaches.

Hydrobiologia 572:151-170. doi:10.1007/s10750-005-0998-3.

Kerans, B. L. & J. R. Karr 1994. A benthic index of biotic integrity (B-IBI) for rivers of

the Tennessee Valley. Ecological Applications 4: 768-785.

Kolada, A., 2010. The use of aquatic vegetation in lake assessment: testing the

sensitivity of macrophyte metrics to anthropogenic pressures and water quality.

Hydrobiologia, 656: 133-147.doi: 10.1007/s10750-010-0428-z.

Lane, C. R. & M. T. Brown, 2007. Diatoms as indicators of isolated herbaceous wetland

condition in Florida, USA. Ecological Indicators 7: 521-540.

doi:10.1016/j.ecolind.2006.06.001.

Lydy, M. J., A. J. Strong & T. P. Simon, 2000. Development of an Index of Biotic

Integrity for the Little Arkansas River Basin, Kansas. Archives of Environmental

Contamination and Toxicology 39:523-530. doi: 10.1007/s002440010136.

Lyons, J., A. Gutiérrez-Hernandez, E. Díaz-Pardo, E. Soto-Galera, M. Medina-Nava &

R. Pineda-Lopez, 2000. Development of a preliminary index of biotic integrity (IBI)

Page 39: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

39

based on fish assemblages to assess ecosystem condition in the lakes of central Mexico.

Hydrobiologia 418: 57-72.

McCune, B. & M. J. Mefford, 1999. Multivariate analysis on the PC-ORD system.

Version 4. MjM Software, Gleneden Beach, Oregon.

McCune, B. & J. B. Grace, 2002. Analysis of Ecological Communities. MjM Software,

Gleneden Beach, Oregon.

Merritt, R.W. & K.W. Cummins. 1996. Trophic relations of macroinvertebrates. In:

Merritt, R.W. & K.W. Cummins (Eds). Aquatic Insects of the North America. 3 ed.

Motta, R. L. & V. S. Uieda. 2004. Diet and trophic groups of an aquatic insect

community in a tropical stream. Brazilian Journal of Biology 64 (4): 809-817.

doi.org/10.1590/S1519-69842004000500010.

Moya, N., S. Tomanova & T. Oberdorff, 2007. Initial development of a multi-metric

index based on aquatic macroinvertebrates to assess streams condition in the Upper

Isiboro-Sécure Basin, Bolivian Amazon. Hydrobiologia 589: 107-116. doi:

10.1007/s10750-007-0725-3.

Moya, N., R. M. Hughes, E. Domínguez, M. F. Gibon, E. Goitia & T. Oberdorff, 2011.

Macroinvertebrate-based multimetric predictive models for evaluating the human

impact on biotic condition of Bolivian streams. Ecological Indicators 11: 840-847.

doi:10.1016/j.ecolind.2010.10.012.

Mugnai, R., J. L. Nessimian &, D. F. Baptista, 2010. Manual de Identificação de

Macroinvertebrados do Estado do Rio de Janeiro. Technical Books, Rio de Janeiro.

Mugodo, J., M. J. Kennard, P. Liston, S. Nichols, S. Linke, R. H. Norris, & M.

Lintermans, 2006. Local stream habitat variables predicted from catchment scale

characteristics are useful for predicting fish distribution. Hydrobiologia 572 (1): 59-70.

doi.org/10.1007/s10750-006-0252-7.

Niemi, G. nJ., M. E. McDonald, 2004. Application of ecological indicators. Annual

Review of Ecology, Evolution, and Systematics 35: 89 -111.

Nõges, P., W. Van de Bund, A. C. Cardoso, A. G. Solimini & A. S. Heiskanen, 2009.

Assessment of the ecological status of European surface waters: a work in progress.

Hydrobiologia 633: 197-211. doi: 10.1007/s10750-009-9883-9.

Norris, R. H. & C. P. Hawkins, 2000. Monitoring river health. Hydrobiologia 435: 5-17.

Oberdorff, T., D. Pont, B. Hugueny & J. P. Porcher, 2002. Development and validation

of a fish-based index for the assessment of ‘river health’ in France. Freshwater Biology

47: 1720-1734.

Page 40: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

40

Ode, P. R., A. C. Rehn & J. T. May, 2005. A quantitative tool for assessing the integrity

of southern coastal California streams. Environmental Management 35: 493-504. doi:

10.1007/s00267-004-0035-8.

Oliveira, R. B. S, C. M. Castro & D. F. Baptista, 2008. Desenvolvimento de Índices

Multimétricos para Utilização em Programas de Monitoramento Biológico da

Integridade de Ecossistemas Aquáticos. Oecologia Brasiliensis 12 (3): 487-505.

Oliveira, R. B. S., D. F. Baptista, R. Mugnai, C. M. Castro & R. M. Hughes, 2011.

Towards rapid bioassessment of wadeable streams in Brazil: Development of the

Guapiaçu-Macau Multimetric Index (GMMI) based on benthic macroinvertebrates.

Ecological Indicators 11: 1584-1593. doi:10.1016/j.ecolind.2011.04.001.

Paller, M. H., M. J. M. Reichert & J. M. Dean, 1996. Use of fish communities to assess

environmental impacts in South Carolina Coastal Plain Streams. Transactions of

American Fisheries Society 125 (5): 633-644.

Pérez, G. 1988. Guía par el estudio de los macroinvertebrados acuáticos del

Departamento de Antioquia. Editorial Presença, Bogotá.

Pont, D., B. Hugueny, U. Beier, D. Goffaux, A. Melcher, R. Noble, C. Rogers, N. Roset

& S. Schmutz, 2006. Assessing river biotic condition at a continental scale: a European

approach using functional metrics and fish assemblages. Journal of Applied Ecology 43:

70-80. doi: 10.1111/j.1365-2664.2005.01126.x.

Pont, D., R. M. Hughes, T. R. Whittier, and S. Schmutz. 2009. A predictive index of

biotic integrity model for aquatic- vertebrate assemblages of western U.S. streams.

Transactions of the American Fisheries Society 138: 292-305. doi: 10.1577/T07-277.1.

Pusey, B. J. & A. H. Arthington, 2003. Importance of the riparian zone to the

conservation and management of freshwater fish: a review. Marine and Freshwater

Research 54, 1–16.

Qadir, A. & R. N. Malik, 2009. Assessment of an index of biological integrity (IBI) to

quantify the quality of two tributaries of river Chenab, Sialkot, Pakistan. Hydrobiologia

621: 127-153. doi:10.1007/s10750-008-9637-0.

Raburu, P.O. & F. O. Masese, 2010. Development of a fish-based index of biotic

integrity (FIBI) for monitoring riverine ecosystems in the lake Victoria Drainage Basin,

Kenya. River Research and Applications. doi: 10.1002/rra.1428.

Reis, R. E., S. O. Kullander & C. J. Ferraris Jr. (Org.), 2003. Check list of the

Freshwater Fishes of South and Central America. Edipucrs, Porto Alegre.

Reza, M. I. H. & S. A. Abdullah, 2011. Regional Index of Ecological Integrity: A need

for sustainable management of natural resources. Ecological Indicators 11: 220-229.

doi:10.1016/j.ecolind.2010.08.010.

Page 41: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

41

Roth, N. E., J. D. Allan & D. L. Erickson, 1996. Landscape influences on stream biotic

integrity assessed at multiple spatial scales. Landscape Ecology 11: 141-156.

Rothrock, P. E., T. P. Simon & P. M. Stewart, 2008. Development, calibration, and

validation of a littoral zone plant index of biotic integrity (PIBI) for lacustrine wetlands.

Ecological Indicators 8: 79-88. doi:10.1016/j.ecolind.2007.01.002.

Ruaro, R. & E. A. Gubiani. A scientometric assessment of the 30 years of the Index of

Biotic Integrity in aquatic ecosystems: applications and main flaws in its use. Ecological

indicators (no prelo).

Sánchez-Montoya M. M., M. R. Vidal- Abarca & M. L. Suárez, 2010. Comparing the

sensitivity of diverse macroinvertebrate metrics to a multiple stressor gradient in

Mediterranean streams and its influence on the assessment of ecological status.

Ecological Indicators 10: 896-904. doi:10.1016/j.ecolind.2010.01.008.

Scheiner, S. M. & J. Gurevitch, 1993. Design and analysis of ecological experiments.

Chapman & Hall. New York.

Schlosser, I. J., 1991. Stream fish ecology: a landscape perspective. BioScience 41:

704-712.

Shuster, W. D., J. Bonta, H. Thurston, E. Warnemuende & D. R. Smith, 2005. Impacts

of impervious surface on watershed hydrology: a review. Urban Water Journal 2: 263-

275. doi:10.1080/15730620500386529

Snyder, C. D., J. A. Young, R. Villella, & D. P. Lemarié, 2003. Influences of upland

and riparian land use patterns on stream biotic integrity. Landscape Ecology 18:647-

664.

Statzner, B., Bêche, L.A., 2010 Can biological invertebrate traits resolve effects of

multiple stressors on running water ecosystems? Freshw. Biol. 55, 80-119.,

doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02369.x.

Stoddard, J. L., D. P. Larsen, C. P. Hawkins, R. K. Norris & R. H. Johnson, 2006.

Setting expectations for the ecological condition of running waters: the concept of

reference condition. Ecological Applications 16: 1267-1276.

Strahler, A. N., 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology. Transactions

American Geophysical Union 38: 913-920.

Suguio, K., 1973. Introdução à sedimentologia. Edgard Blücher, São Paulo.

Terra, B. F. & F. G. Araújo, 2011. A preliminary fish assemblage index for a

transitional river-reservoir system in southeastern Brazil. Ecological Indicators 11: 874-

881. doi:10.1016/j.ecolind.2010.11.006.

Page 42: RENATA RUARO AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA EM …tede.unioeste.br › bitstream › tede › 728 › 1 › Renata.pdf · em métricas estruturais e funcionais das assembleias

42

Toham, K. A & G. G. Teugels, 1999. First data on an Index of Biotic Integrity (IBI)

based on fish assemblages for the assessment of the impact of deforestation in a tropical

West African river system. Hydrobiologia 397: 29-38.

Tomanova, S., E. Goitia & J. Helešic, 2006. Trophic levels and functional feeding

groups of macroinvertebrates in neotropical streams. Hydrobiologia 556:251-264. doi:

10.1007/s10750-005-1255-5.

USEPA, 1998. Lake and reservoir bioassessment and biocriteria: technical guidance

document. EPA 841-B-98-007.

Walters, D. M., A. H. Roy & D. S. Leigh, 2009. Environmental indicators of

macroinvertebrate and fish assemblage integrity in urbanizing watersheds. Ecological

Indicators 9: 1222-1233. doi:10.1016/j.ecolind.2009.02.011.

Walton, B. M., M. Sailing, J. Wyles & J. Wolin. 2007. Biological integrity in urban

streams: Toward resolving multiple dimensions of urbanization. Landscape and Urban

Planning 79:110-123. doi:10.1016/j.landurbplan.2005.10.004.

Wentworth, C. K., 1922. A scale of grade and class terms for clastic sediments. Journal

of Geology 30: 377-392.

Whittier, T. R., R. M. Hughes, J. L. Stoddard, G. A. Lomnicky, D. V. Peck, & A. T.

Herlihy. 2007. A structured approach to developing indices of biotic integrity: three

examples from western USA streams and rivers. Transactions of the American Fisheries

Society 136: 718-735. doi: 10.1577/t06-128.1.

Zhu, D. & J. Chang, 2008. Annual variations of biotic integrity in the upper Yangtze

River using an adapted index of biotic integrity (IBI). Ecologiccal Indicators 8: 564-

572. doi:10.1016/j.ecolind.2007.07.004.