Universidade de São Paulo Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”

Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas para aplicação em manejo

Nikolas Cristofoletti

Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia

Piracicaba 2014

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Nikolas Cristofoletti Biólogo

Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas para aplicação em manejo

versão revisada de acordo com a resolução CoPGr 6018 de 2011

Orientador: Prof. Dr. WESLEY AUGUSTO CONDE GODOY

Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia

Piracicaba

2014

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação

DIVISÃO DE BIBLIOTECA - DIBD/ESALQ/USP

Cristofoletti, Nikolas Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas

para aplicação em manejo / Nikolas Cristofoletti. - - versão revisada de acordo com a resolução CoPGr 6018 de 2011. - - Piracicaba, 2014.

94 p: il.

Dissertação (Mestrado) - - Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, 2014.

1. Controle biológico 2. Insetos predadores 3. Ecologia trófica I.Título

CDD 595.721 C933r

“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte -O autor”

3

DEDICATÓRIA

A todas as pessoas e experiências que me trouxeram a esse ponto.

A todo o crescimento que passei durante esse curso.

4

5

AGRADECIMENTOS

Agradeço a todos que colaboraram para tornar esse sonho uma realidade.

Aos familiares, presentes ou ausentes, que forneceram conselhos imprescindíveis,

carinho e apoio durante toda a jornada.

Aos amigos, antigos e atuais, pelo companheirismo, auxílio, encorajamento e bons

momentos.

Aos colegas de trabalho, pela ajuda e aconselhamento, bem como tolerância com as

dificuldades.

Ao Professor Wesley, orientador, mentor e “chefe”, por me auxiliar nessa empreitada

em um território desconhecido, e pela infinita paciência diante dos problemas

apresentados nesse caminho.

Ao Amor, pelo suporte, carinho, auxílio e motivação nesse período, bem como pela

compreensão com as dificuldades e com a distância oriunda do desenvolvimento

desse trabalho.

A Deus.

Obrigado.

6

7

“A maior recompensa para o trabalho de um homem não é o que ele ganha com

isso, mas o que ele se torna com isso.”

John Ruskin

8

9

SUMÁRIO

RESUMO................................................................................................................... 11

ABSTRACT ............................................................................................................... 13

LISTA DE FIGURAS ................................................................................................. 15

LISTA DE TABELAS ................................................................................................. 17

1 INTRODUÇÃO .................................................................................................... 21

2 DESENVOLVIMENTO........................................................................................ 27

2.1 Revisão Bibliográfica ....................................................................................... 27

2.1.1 A Cultura do Milho ........................................................................................ 27

2.1.2 Características gerais de Spodoptera frugiperda (Smith) ............................. 29

2.1.3 A Cultura da soja no Brasil ........................................................................... 31

2.1.4 Características de Anticarsia gemmatalis (Hübner) ..................................... 33

2.1.5 A Cultura da Cana-de-açúcar no Brasil ........................................................ 35

2.1.6 Características de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) ........................... 36

2.1.7 Características gerais de Euborellia annulipes (Lucas)................................ 38

2.1.8 Características gerais de Harmonia axyridis (Pallas) ................................... 39

2.1.9 Ecologia trófica e controle biológico ............................................................. 41

2.2 Metodologia ..................................................................................................... 43

2.2.1 Criação dos Insetos...................................................................................... 43

2.2.2 Teste de escolha .......................................................................................... 44

2.2.3 Teste de competição entre os predadores ................................................... 44

2.2.4 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG) ............................. 45

2.2.5 Teste de capacidade predatória ................................................................... 45

2.2.6 Modelo Matemático ...................................................................................... 46

2.3 Resultados e Discussão .................................................................................. 47

2.3.1 Teste de escolha .......................................................................................... 47

2.3.1.1 Ovos.......................................................................................................... 47

2.3.2.2 Lagartas ................................................................................................... 51

2.3.2 Teste de competição entre os predadores ................................................... 55

2.3.3 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG) ............................. 62

2.3.4 Teste de capacidade predatória ................................................................... 64

2.3.5 Modelo Matemático ...................................................................................... 72

3 CONSIDERAÇÔES FINAIS ................................................................................... 77

REFERÊNCIAS ......................................................................................................... 78

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RESUMO

Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas para aplicação em manejo

Diante da importância das culturas do milho, soja e cana-de-açúcar no cenário agrícola brasileiro, sendo grandes geradores de divisas, a maior produtividade dessas plantas é ideal para a economia. Tal produtividade, no entanto, é comumente afetada por insetos praga, como é o caso de Spodoptera frugiperda para o milho, Anticarsia gemmatalis para a soja e Diatraea saccharalis na cana de açúcar. Na modernidade, alternativas de controle para esses insetos, como o controle biológico tem sido buscadas, e por meio do presente estudo buscou-se avaliar a preferência de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis por essas três pragas. Objetivou-se ainda verificar a ocorrência de canibalismo e predação intraguilda entre os predadores, avaliando também taxas de consumo da presa pelos predadores em diferentes estágios de desenvolvimento. A ocorrência de competição entre eles com relação à presa também foi verificada, a fim de avaliar o potencial de uso desses predadores no controle biológico aplicado. Os estudos foram laboratoriais e permitiram detectar que ambas as espécies são potenciais predadores para as pragas testadas. Não foram observadas claras preferências por presas, apesar de diferentes taxas predatórias terem sido encontradas para cada uma das presas.

Palavras-chave: Controle biológico; Predadores; Ecologia trófica

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ABSTRACT

Trophic Relations between Euborellia annulipes, Harmonia axyridis and three pests for management application

Given the importance of corn, soybean and sugarcane crops in Brazilian agriculture as big exchange generators, greater plant productivity of these plants is ideal to national economy. Pest insects, such as Spodoptera frugiperda in corn, Anticarsia gemmatalis in soybean and Diatraea saccharalis in sugarcane commonly affect such productivity. Nowadays, alternative control techniques for these insects, such as biological control, have been sought after, and through the current work, it was aimed to evaluate the preference of Euborellia annulipes and Harmonia axyridis for these three pests. It was also an objective to verify the occurrence of cannibalism and intraguild predation among predators, evaluating consumption rates of the prey insects by the predators in different development stages as well. The occurrence of competition between them in relation to their prey was also verified, to evaluate these predators’s potential use in applied biological control. These studies were conducted in a lab setting, and allowed detecting that both species are potential predators for the tested pests. No distinct preferences by prey were observed, albeit the existence of differing predation rates being found for each prey. Keywords: Biological control; Predators; Trophic ecology

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida

sobre ovos ................................................................................................................. 48

Figura 2 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida

sobre ovos das espécies de presa estudadas........................................................... 50

Figura 3 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida

sobre lagartas das três espécies presa estudadas ................................................... 52

Figura 4 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida

sobre lagartas ............................................................................................................ 53

Figura 5 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de

uma espécie de inseto presa e predador de outra espécie, entre machos e fêmeas 57

Figura 6 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de

uma espécie de inseto presa e outro predador da mesma espécie, de sexo diferente

.................................................................................................................................. 57

Figura 7 - Porcentagem de ocorrência observada em cada tratamento de teste para

predação intraguilda e canibalismo (em barras) e tempo médio de escolha pelos

insetos (em pontos) com desvio padrão .................................................................... 64

Figura 8 - Evolução da quantidade de ovos de Spodoptera frugiperda consumidos

por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 66

Figura 9 - Evolução da quantidade de lagartas de Spodoptera frugiperda consumidas

por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 66

Figura 10- Evolução da quantidade de ovos de Anticarsia gemmatalis consumidos

por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 68

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Figura 11 - Evolução da quantidade de lagartas de Anticarsia gemmatalis

consumidos por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias .............. 68

Figura 12 - Evolução da quantidade de ovos de Diatraea saccharalis consumidos por

diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ......................................... 70

Figura 13 - Evolução da quantidade de lagartas de Diatraea saccharalis consumidos

por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 70

Figura 14 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que

fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.02; b=0.02, e=0.5,

s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a

trajetória de E. annulipes, e a linha preda sólida, a dinâmica de S. frugiperda......... 72

Figura 15 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que

fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.08, b=0.02, e=0.5,

s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a

trajetória de E. annulipes, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda.......... 73

Figura 16 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que

fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.076, b=0.13, e=0.5,

s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a

trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda............. 74

Figura 17 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que

fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5,

s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a

trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda............. 74

Figura 18 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que

fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5,

s=0.49. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a

trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda............. 75

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LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia

annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto

presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem

qualquer escolha por parte do predador ................................................................... 47

Tabela 2 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão de escolha de presas por

machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando

oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições

onde tal escolha não foi observada no tempo de 30 min. ......................................... 49

Tabela 3 - Tempo médio de manipulação (em horas) e desvio padrão de presas por

machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando

oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições

onde tal escolha não foi observada após trinta minutos ............................................ 50

Tabela 4 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia

annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto

presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem

qualquer escolha por parte do predador ................................................................... 51

Tabela 5 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão da escolha de presas por

machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando

oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam

repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos .......................... 52

Tabela 6 - Tempo médio de manipulação e desvio padrão de presas por machos,

fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidas

lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal

escolha não foi observada após trinta minutos ......................................................... 53

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Tabela 7 - Distribuição, em porcentagem, do ataque de cada um dos predadores

quando expostos a lagartas de três presas, competindo com outro predador inter ou

intraespecífico ........................................................................................................... 55

Tabela 8 - Tempo médio (em segundos) de busca e desvio padrão de cada predador

no teste de competição, com relação a cada uma das presas disponíveis. Células

vazias indicam tratamentos onde não houve seleção de nenhuma das opções após

30 minutos ................................................................................................................ 59

Tabela 9 - Tempo médio de manipulação (horas) e desvio padrão das presas pelos

respectivos predadores em teste de competição. ..................................................... 60

Tabela 10 - Distribuição, em porcentagem, da ocorrência de predação intraguilda

entre os predadores, quando em placa de Petri. Foi considerada nula aquela

repetição onde não houve ataque após trinta minutos ............................................. 62

Tabela 11 - Percentual de mortalidade devido ao canibalismo entre os predadores

investigados. Foi considerada nula aquela repetição onde não houve ataque após

trinta minutos ............................................................................................................ 62

Tabela 12 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada

predador em teste para predação intraguilda. .......................................................... 63

Tabela 13 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada

predador em teste para canibalismo ......................................................................... 63

Tabela 14 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Spodoptera

frugiperda consumidas por machos, fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia

annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias .................................................... 65

Tabela 15 - Quantidade média de ovos e lagartas e desvio padrão de Anticarsia

gemmatalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia

annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias .................................................... 67

19

Tabela 16 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Diatraea

saccharalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia

annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias .................................................... 69

Tabela 17 - Consumo diário médio de ovos e lagartas de Spodoptera frugiperda,

Anticarsia gemmatalis e Diatraea saccharalis por machos e fêmeas adultos, e

imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis .............................................. 71

20

21

1 INTRODUÇÃO

A produção de grãos é de elevada importância no cenário agroindustrial

brasileiro, crescendo anualmente, tanto em toneladas produzidas como em área de

cultivo (IBGE, 2012). Dentre os cultivos nacionais mais importantes, o milho destaca-

se por sua alta produção. Totalizou cerca de 56 milhões de toneladas no ano de

2011 em toda a área produtiva do país, sendo utilizado para os mais diversos fins,

desde a alimentação humana, passando pela alimentação animal dentre muitos

outros (GALON et al., 2010; ENGELSING et al., 2011). É considerado cultivo de alto

potencial para o agronegócio nacional (BRITO et al., 2011), uma vez que a

movimentação de capital no país excede R$15 bilhões, representando quase 10%

do VPA nacional (IBGE, 2012). É uma monocotiledônea anual da família Poaceae e

de origem tropical no continente americano. O Brasil é o terceiro maior produtor

mundial do grão, sendo superado somente pelos Estados Unidos e pela China. Sua

produção atingiu cerca de 850 milhões de toneladas na safra 2011/2012 (USDA,

2012).

Seu plantio é efetuado em duas ocasiões distintas: na safra principal, cujo

plantio ocorre principalmente durante os meses de verão, e na denominada

“safrinha”, cujo plantio é efetuado após a safra principal, sendo esse período, então,

dependente do período de plantio da safra de verão (BERGAMASCHI et al., 2006).

Suas pragas podem ser divididas em iniciais e de fase vegetativa. As pragas iniciais

atacam sementes, plantas jovens e raízes, geralmente apresentando hábito

subterrâneo e superficial, causando redução no número de plantas na área. Já as

pragas de fase vegetativa variam de acordo com o estádio da planta e outros fatores

bióticos. Nessa fase, as lagartas apresentam potencial para redução na produção

(CRUZ et al., 1997). Além disso, existem diversas pragas pós-colheita, em situações

de armazenamento (CRUZ; WAQUIL, 2006).

Dentre suas pragas, destaca-se a lagarta-do-cartucho do milho Spodoptera

frugiperda (J. E. Smith, 1797) (CRUZ et al., 1997; ESCRIBANO et al., 2000). Essa

mariposa é um inseto polífago, da ordem Lepidoptera e família Noctuidae, que se

alimenta de diversas culturas de importância econômica, com destaque para

culturas de gramíneas. Sua distribuição ampla pelo continente americano favorece a

posição do inseto como a principal praga da cultura do milho nesse continente

(ISENHOUR; DAVIS, 1999), resultando em perdas de milhões de dólares em

22

produtividade, segundo as estimativas de Wiseman, Davis e Williams (1983) devido

ao grande potencial desfolhador (BOIÇA JR. et al., 2001). É um inseto altamente

influente sobre a produção de milho, e apresenta ampla distribuição no país, devido

ao cultivo contínuo da planta, graças à produção do milho “safrinha” (CRUZ, 1995).

Esse inseto causa danos também em arroz (REIS, 1989), trigo (SALVADORI;

RUMIATTO, 1982), sorgo, cana-de-açúcar, pastagens, algodão, amendoim, alfafa,

aveia, batata, batata-doce, hortaliças, soja, cafeeiro, maracujazeiro, dentre outras

(FENTON, 1952; GALLO et al., 2002; SARMENTO et al., 2002). Seu controle é

normalmente efetuado quimicamente, com a aplicação de inseticidas. No entanto,

outras formas de controle são necessárias, e determinadas estratégias de manejo,

como, por exemplo, a prevenção do plantio em regiões onde há presença de plantas

hospedeiras e a destruição de restos culturais. Além dessas medidas, certamente o

controle biológico merece destaque no cenário da agricultura moderna (SARMENTO

et al., 2002). O controle de pragas do milho pode ocorrer de diversas maneiras,

envolvendo controle químico, biológico e medidas culturais em conjunto, no MIP. O

controle biológico, por sua vez, vem recebendo cada vez mais destaque no contexto

do manejo integrado, e consiste no uso de insetos ou outros organismos que se

comportam como inimigos das pragas (EMBRAPA, 2006).

Outro cultivar importante produzido em solo nacional é a soja, que, segundo

Brum e colaboradores (2005), foi a cultura responsável pela introdução do conceito

do agronegócio. Isso se deu não só por seu volume físico e financeiro, mas também

por sua complexidade logística, por parte dos produtores, fornecedores de insumos

e processadores de matérias-primas. A soja também é a principal oleaginosa

produzida, utilizada tanto para consumo humano quanto para o consumo animal,

com complexa cadeia produtiva voltada à produção de grão bruto para a exportação,

ou processamento em farelo ou óleo, tanto para o mercado interno quanto para a

exportação (SILVA, LIMA, BATISTA, 2011).

Durante todo o ciclo, a cultura sofre ataques de diferentes espécies de

pragas, que podem causar danos alarmantes, que são categorizados em

“principais”, “regionalmente importantes” e “secundários”, em função de sua

frequência, abrangência e nível de danos causados. Dentre as pragas importantes,

destaca-se a lagarta-da-soja Anticarsia gemmatalis, uma desfolhadora que causa

danos elevadíssimos na cultura, podendo alcançar desfolha total na planta, em

situações extremas (HOFFMANN-CAMPO et al., 2000).

23

Sua época de ocorrência se correlaciona à latitude onde se localiza a lavoura,

com ataques mais precoces sendo encontrados mais comumente em latitudes mais

baixas (GAZZONI et al., 1988). As lagartas jovens raspam as folhas, causando

danos pequenos, porém, esses danos aumentam com o desenvolvimento da lagarta,

resultando em destruição completa de folhas, sendo que, de acordo com Panizzi e

colaboradores (1977), essas lagartas consomem cerca de 90 cm² de área folhar

para completar seu desenvolvimento.

Apesar de ser uma praga de leguminosas, a lagarta também foi registrada em

algodão, alfafa, pastagens arroz e trigo (DOUGLAS, 1930; TARRAGÓ et al., 1977;

MOSCARDI, 1979). Seu controle é feito com a utilização de Baculovírus, inoculado

por meio de lagartas mortas pelo próprio vírus, maceradas em água, bem como por

controle químico convencional, quando o controle por Baculovírus não se mostra

eficaz. Atualmente, também se considera o controle biológico por meio de

parasitoides ou predadores no controle dessa praga (MOSCARDI, 1989).

A cana-de-açúcar é sem dúvida um cultivar de alta relevância para a

agricultura brasileira, com mais de 8 milhões de hectares plantados anualmente, e

com produção que ultrapassa a casa dos 600 milhões de toneladas, principalmente

devido ao seu potencial energético na produção de etanol, além de seu papel na

indústria alimentícia como matéria-prima fundamental na fabricação do açúcar. A

planta teve aumento significativo na produção após a criação do Proálcool, no ano

de 1975, período que culminava com a crise do petróleo (NATALE NETTO, 2007;

ROSSETO, 2008). Além disso, o Brasil apresenta uma grande extensão territorial,

com clima e solo adequados ao cultivo dessa planta, o que justifica seu corrente

aumento em área e produção anual (NOGUEIRA; LORA, 2003).

A cultura sofre ataques de grande variedade de doenças, incluindo a ação de

importantes espécies de praga, com especial destaque para a broca-da-cana-de-

açúcar Diatraea saccharalis Fabr. (Lepidoptera: Crambidae). Seus danos não são

oriundos de desfolha da planta, mas de alimentação das lagartas no interior do

colmo da planta, que acaba por resultar em quebra dos mesmos afetando

profundamente o desenvolvimento da planta. Além disso, a abertura de orifícios na

planta facilita a penetração de microrganismos fitopatogênicos no interior do colmo,

potencializando ainda mais os danos inicialmente causados pelo inseto. A espécie

apresenta difícil controle com o uso de inseticidas, uma vez que habita o interior das

plantas, o que resulta em maior necessidade de controle alternativo, como é o caso

24

do controle biológico (LONG, HENSEY, 1972; MACEDO; BOTELHO, 1988; GALLO

et al., 2002).

Dado o contexto do uso de inimigos naturais como forma de controle

biológico, seja através da liberação de um inimigo, ou mesmo de diversos inimigos

naturais com especificidades diversas, é imprescindível o aprofundamento do

conhecimento a respeito das interações ecológicas entre inimigos naturais e pragas

agrícolas, e também dos inimigos entre si, já que essas relações podem alterar

significativamente o desempenho de programas de manejo, ou até mesmo

inviabilizá-los completamente ou ainda resultar em efeitos ecológicos indesejáveis,

capazes de alterar drasticamente composições de comunidades ou promover o

deslocamento de espécies nativas (KOCH; 2003, GREZ; VIEIRA; SOARES, 2011).

Dentre os insetos que apresentam grande potencial como predador de

diversas espécies está a tesourinha Euborellia annulipes (Lucas, 1847) (Dermaptera:

Forficulidae). Essa espécie apresenta grande diversidade de habitats e, seu

potencial para uso em programas de controle biológico é demonstrado por

evidências de que a espécie apresenta consumo elevado de diversas pragas, como

Crambus bonifatellus e Anagasta kuehniella (BOHART, 1947; PINTO; STORCH;

COSTA, 2005). Outro inseto predador com muitos estudos a respeito de seu

potencial como agente de biocontrole é o coccinelídeo asiático, Harmonia axyridis

(Pallas, 1773) (Coleoptera: Coccinelidae), pois apresenta alta eficiência como

agente no controle de uma grande variedade de espéces (KIM; NOH; KIM, 1968;

SHU; YU, 1985; FERRAN et al., 1997; ABDEL-SALAM; ABDEL-BAKY, 2001;

HOOGENDOORN; HEIMPEL, 2003; KOCH et al., 2003; ALMEIDA; RIBEIRO-

COSTA, 2009). Da mesma forma que outros coccinelídeos afidófagos, H. axyridis

não é um predador especialista (HODEK; HONEK, 1996). A falta de especificidade

dietária permite efeitos potenciais em insetos não alvo (MAGRO et al., 2010), como

mostrado por Cottrell e Yeargan (1998) com relação a Colleomegilla maculata, e por

Boettner, Elkinton e Boettner(2000), que afirmam que H. axyridis pode causar

impactos em espécies de afídeos não alvo.

O presente estudo visa investigar interações tróficas utilizando Euborellia

annulipes e Harmonia axyridis como predadores em cenários experimentais e

comparativos, tendo como presas as espécies Spodoptera frugiperda, Anticarsia

gemmatalis e Diatraea saccharalis. Com estes experimentos pretende-se prover

informações sobre as taxas de predação em diferentes estágios dos predadores

25

sobre os três insetos presa, bem como dados sobre o tempo de manipulação e a

preferência de presas pelos predadores.

26

27

2 DESENVOLVIMENTO

DESENVOLVIMENTO

2.1 Revisão Bibliográfica

2.1.1 A Cultura do Milho

A cultura do milho é detentora do primeiro lugar no volume de produção de

grãos do mundo, com produção próxima de 850 milhões de toneladas na safra

2011/2012, segundo o USDA (2012), sendo que o Brasil é o terceiro maior produtor

mundial do grão, atrás dos EUA e China.

É uma monocotiledônea anual, da família Poaceae, sendo considerada uma

gramínea de origem tropical, no continente americano e domesticada por pelas

populações indígenas da América Central, encontrando dispersão por todo o

continente americano cerca de 2500 A.C., e sendo difundido para o continente

europeu, e, posteriormente, no resto do mundo a partir do século XV (CIB, 2006).

Ainda assim, o continente americano é responsável por mais da metade de toda a

produção de milho do mundo, totalizando mais de 450 milhões de toneladas (FAO,

2012). É um produto com elevada gama de utilizações para consumo humano ou

animal, usualmente sofrendo algum tipo de processamento, sendo envolvido na

fabricação de farinhas, óleos, amido de milho, xarope de glucose, corantes, cervejas

e atualmente em pesquisas envolvendo biocombustíveis (EMBRAPA, 2006). Essa

ubiquidade de utilização do milho torna-o uma cultura de elevado potencial

econômico, o que tende a justificar sua elevada produção mundial, uma vez que é

um grão utilizado como base em diversas indústrias que são essenciais ao

desenvolvimento humano.

Trata-se de uma cultura com alto potencial produtivo e responsiva à

tecnologia, com alta presença de cultivo mecanizado e da aplicação de técnicas

específicas no manejo do sistema de produção, como o plantio direto (CAMPOS,

1998; CRUZ, 1999). Seu plantio é efetuado em duas ocasiões distintas: na safra

principal, cujo plantio ocorre principalmente durante os meses de verão, e na

denominada “safrinha”, cujo plantio é efetuado após a safra principal, sendo esse

período, então, dependente do período de plantio da safra de verão

(BERGAMASCHI et al., 2006). O milho é uma planta com ciclo vegetativo variado,

podendo ter duração entre 100 e 180 dias entre semeadura e colheita, em função

dos diferentes genótipos (superprecoces, precoces e tardios) (EMBRAPA, 2006). O

28

potencial de aplicação tecnológica na cultura do milho também se mostra na elevada

quantidade de trabalhos biotecnológicos e de melhoramento envolvendo essa

cultura, que sofre seleção para características desejáveis desde o início do século

XX (CIB, 2006), e atualmente vem envolvendo genes que proporcionam resistência

a insetos e a herbicidas, majoritariamente resultantes de cinco eventos, sendo que,

na safra de 2011/12, foram disponibilizados 137 cultivares transgênicas, de um total

de 489 disponíveis (CRUZ; PEREIRA FILHO; SILVA, 2012).

Por se tratar de uma cultura domesticada e de larga escala, trabalhada em

sistemas agrícolas, é comum o surgimento de empecilhos durante o processo

produtivo. Além de variações em parâmetros ambientais, esses problemas podem

ser agrupados em plantas daninhas, doenças e pragas, cada qual interferindo no

desenvolvimento ou produtividade da cultura de formas específicas. As plantas

daninhas são plantas que ocupam o mesmo ambiente que a cultura e apresentam

requerimentos físico-químicos similares à planta cultivada, o que acaba por resultar

em competição entre essas duas plantas, bem como em possíveis efeitos

alelopáticos, sendo usualmente controladas de maneira preventiva, mecânica ou

química. (SILVA; CRUZ; SILVA, 1987). As doenças se desenvolvem de forma mais

violenta conforme alterações já observadas nos sistemas de produção a fim de

aumentar a produtividade na cultura (FERNANDES; OLIVEIRA, 2000). Para seu

controle são usualmente utilizadas medidas culturais e químicas, como, por

exemplo, o emprego de cultivares resistentes, a alteração no período de plantio, o

uso de rotação de culturas, e o uso de produtos químicos dos grupos das

estrobilurinas e dos triazois.

As pragas da cultura, por sua vez, podem ser divididas em iniciais e de fase

vegetativa. As pragas iniciais atacam sementes, plantas jovens e raízes, geralmente

apresentando hábito subterrâneo e superficial, causando redução no número de

plantas na área. Alguns exemplos de pragas iniciais incluem a lagarta-rosca (Agrotis

ipsilon), a lagarta-elasmo (Elasmopalpus lignosellus), bem como alguns tripes, e

hemípteros. Já as pragas de fase vegetativa variam de acordo com o estádio da

planta e outros fatores bióticos. Nessa fase, lagartas como a lagarta-do-cartucho

(Spodoptera frugiperda), a lagarta-da-espiga (Helicoverpa zea), a broca-da-cana

(Diatraea saccharalis), além de pulgões, como o pulgão-do-milho Rhopalosiphum

maidis e cigarrinhas, como a cigarrinha-do-milho (Dalbulus maidis) apresentam

potencial para redução na produção (CRUZ et al., 1997). Além disso, existem

29

diversas pragas pós-colheita, em situações de armazenamento, como, por exemplo,

Sitophilus zeamais e Sitotroga cerealella (CRUZ; WAQUIL, 2006).

O controle de pragas do milho pode ocorrer de diversas maneiras, envolvendo

controle químico, biológico e medidas culturais em conjunto, no MIP. O controle

químico é feito com uma ampla gama de inseticidas, incluindo, mas não restrito a

imidaclopridos, clorpirifós e carbofuranos. O controle biológico, por sua vez, vem

recebendo cada vez mais destaque no contexto do manejo integrado, e consiste no

uso de insetos ou outros organismos que se comportam como inimigos das pragas,

seja se comportando como parasitoides ou predadores das mesmas, para controle

da população de tais insetos nocivos (CRUZ; VIANA; WAQUIL, 1999; EMBRAPA,

2006).

2.1.2 Características gerais de Spodoptera frugiperda (Smith)

A lagarta Spodoptera frugiperda (Smith, 1797), a “lagarta-do-cartucho”, é um

inseto polífago, da ordem Lepidoptera e família Noctuidae, que se alimenta de

diversas culturas de importância econômica, com destaque a culturas de gramíneas.

É originária da região tropical, estando ubiquamente distribuída por todo o continente

americano (LABRADOR, 1967). Essa distribuição ampla pelo continente favorece a

posição do inseto como a principal praga da cultura do milho nesse continente

(WISEMAN; PAINTER; WASSON, 1966; ISENHOUR; DAVIS, 1999), resultando em

perdas de milhões de dólares em produtividade, segundo as estimativas de

Wiseman, Davis e Williams (1983). No Brasil, de maneira local, esse inseto também

consta na lista de principais pragas da cultura do milho, com danos datando desde a

década de 20 (LEIDERMAN; SAUER, 1953). Luchini (1977) descreveu a ocorrência

dessa lagarta em treze estados brasileiros, porém, atualmente encontra-se

distribuída em todo o território nacional, devido a condições climáticas favoráveis e

disponibilidade de hospedeiros ao longo de todo o ano (CRUZ, 1995).

Além de ser importante praga da cultura do milho (CARVALHO, 1970;

MITCHEL, 1978), causa danos também em arroz (REIS, 1989), trigo (SALVADORI;

RUMIATTO, 1982), sorgo, cana-de-açúcar, pastagens, algodão, amendoim, alfafa,

aveia, batata, batata-doce, hortaliças, soja, cafeeiro, maracujazeiro e outras

(FENTON, 1952; LEIDERMAN; SAUER, 1953; LABRADOR, 1967; GALLO et al.,

2002; SARMENTO et al., 2002).

30

A espécie tem desenvolvimento holometabólico com lagartas recém-eclodidas

alimentando-se da casca dos ovos, permanecendo, então, em repouso por um breve

período. A lagarta totalmente desenvolvida apresenta comprimento que varia entre

40 mm e 50 mm, e, apesar da alta quantidade de ovos, é comum encontrar poucas

larvas completamente desenvolvidas, devido à alta incidência de canibalismo na

espécie. Ao completar seu desenvolvimento, as lagartas movem-se em direção ao

solo, onde acedem à fase de pupa, e, posteriormente, há a emergência, que

consistem de uma mariposa de cerca de 35 mm de envergadura, com asas

anteriores pardacentas, posteriores esbranquiçadas e hábitos noturnos

(SARMENTO et al., 2002).

Em folhas de milho ‘Elisa’ a 25°C, 70% de umidade relativa e fotofase de 12

horas, em laboratório, a duração da fase larval foi de aproximadamente 11 dias, da

fase pupal de aproximadamente 10 dias, e a longevidade dos adultos foi de cerca de

15 dias, com 17 ovos por postura de 2 dias de incubação, com quase 60% de

viabilidade (SANTOS, 2002). Um dos principais fatores responsáveis pela variação

na duração do ciclo biológico desse inseto é a temperatura, sendo que a

temperatura base (Tb) para esse inseto, em milho, foi de 11,6ºC enquanto sua

constante térmica (K) foi de 291 graus-dia (PÁDUA; PARRA, 1995; SARMENTO et

al., 2002).

Seu ataque nas plantas ocorre desde a emergência até o pendoamento e

espigamento, sendo que o inseto consome as folhas, reduzindo a capacidade

fotossintética e vigor das plantas atacadas. Nos primeiros instares, a larva efetua

raspagem nas folhas, e, a partir dos instares superiores, a lagarta adentra-se ao

cartucho, causando significativa redução na produtividade. Além disso, espigas

caídas, orifícios na palha e danos no ponto de inserção da espiga são bons

indicativos da presença da lagarta (LEIDERMAN; SAUER, 1953).

Carvalho (1970) observou danos que variavam entre 15% e 30% dependendo

do estágio fenológico da planta, enquanto que Cruz e Turpin (1982) encontraram

redução de produção próxima dos 17% e concluíram também que o estágio com

maior susceptibilidade ao ataque ocorre após 40 dias do plantio. Alguns outros

autores, por sua vez, constaram perdas que superavam os 60% (MITCHEL, 1978;

CRUZ, 1999). Estima-se que a melhor época para a realização de medidas de

controle ocorre quando há 17% de plantas com folhas raspadas (CRUZ, 1995).

31

Seu controle, normalmente, é efetuado quimicamente, com a aplicação de

inseticidas, que, como exemplo, podem ser citados o carbaril, carbofurano,

cipermetrina e outros. No entanto, a grande quantidade de problemas advindos do

uso indiscriminado do controle químico direciona as pesquisas para métodos

alternativos de controle de pragas. Outras formas de controle se mostram em

medidas culturais tomadas a fim de evitar a proliferação e a infestação pelo inseto

praga, como, por exemplo, evitar o plantio em regiões onde há presença de plantas

hospedeiras e a destruição de restos culturais, e no controle biológico, que consiste

no uso de inimigos naturais, como predadores, parasitoides, parasitas ou patógenos

sobre as diferentes fases de vida do inseto praga (SALLES, 1995). Alguns exemplos

de parasitoides com potencial de controle de S. frugiperda podem ser himenópteros

da família Trichogrammatidae, Eulophidae, Ichneumonidae e Braconidae, enquanto

seus predadores podem ser encontrados em diversas ordens, incluindo Dermaptera,

Coleoptera (como as espécies testadas) e Hemiptera, em diversas famílias.

(SARMENTO et al., 2002; MOLINA-OCHOA et al., 2003).

Outra forma de controle que vêm sendo buscada é a resistência das plantas

de milho à praga, seja por antixenose, antibiose ou tolerância (CRUZ; TURPIN,

1982; NG; DAVIS; WILLIAMS, 1985; WIDSTROM et al., 1992; SILVEIRA;

VENDRAMIN; ROSSETTO;, 1998; VIANA; POTENZA, 2000). Finalmente, o uso de

Bacillus thuringiensis (VALICENTE, 2008) e do melhoramento genético das plantas,

a fim de promover a inserção de genes que resultem em resistência à praga

apresentam grande destaque atualmente. A grande maioria desses genes é oriunda

de B. thuringiensis, e são denominados de genes Bt. Os genes Cry1 são

responsáveis por conferir resistência a lagartas, e, dentre esses, os genes Cry1Ab;

Cry1Ac e Cry1F mostraram potencial de controle populacional da lagarta-do-

cartucho (CIB, 2006).

2.1.3 A Cultura da soja no Brasil

A soja (Glycine max (L.) Merrill) é uma cultura de acentuada importância na

economia nacional e mundial, cujos grãos são utilizados pelas indústrias agrárias

(na produção de óleo e de ração animal), indústria química, alimentícia e como fonte

de biocombustível (COSTA NETO; ROSSI, 2000).

32

É uma dicotiledônea, da família Fabaceae originária do nordeste asiático, com

sua disseminação ao ocidente ocorrendo através de navegações. De acordo com

Black (2000), a soja foi relatada pela primeira vez no Brasil em 1882, na Bahia,

sendo transportada a São Paulo pelos imigrantes japoneses.

Essa cultura tem sido trabalhada em diversos programas de melhoramento,

para expandir a área de cultivo, melhorando sua adaptabilidade e seus caracteres

agronômicos desejáveis (KIIHL; GARCIA, 1989), e, ao longo das últimas décadas, a

produção brasileira vem sofrendo expansão, graças ao aumento da área semeada,

principalmente no cerrado, e também graças a técnicas de manejo que permitiram o

aumento na produtividade, sendo que a produtividade média das lavouras brasileiras

era de aproximadamente 2930 kg/ha na safra 2009/2010, com área cultivada de

23,6 milhões de hectares, totalizando uma produção de quase 70 milhões de

toneladas (LAZZAROTO; HIRAKURI, 2010), participando com 26,5% da produção

da soja e 32% da exportação do grão (USDA, 2010). No Brasil, mais de 30 milhões

de toneladas é transformada em farelo e óleo (ABIOVE, 2011), e 80% da produção

nacional de biodiesel tem como matéria-prima o óleo de soja (ANP, 2011).

A cultura sojícola é atacada por diversas pragas e doenças durante todo o

ciclo da planta, incluindo percevejos fitófagos (Nezara viridula, Piezodorus guildinii e

Euchistos heros), que afetam o rendimento e qualidade dos grãos, e lagartas

(Anticarsia gemmatallis, Pseudoplusia includens, e outras falsas-medideiras), que

consomem as folhas e reduzem a área foliar fotossintética (HOFFMAN-CAMPO et

al., 2000). A soja também é afetada por mais de 30 doenças de diferentes origens,

como, por exemplo, Cercospora sojina (Mancha olho-de-rã), Nematoide do Cisto da

Soja (Heterodera glycines), oídio (Erysiphe difusa), Ferrugem Asiática da Soja

(Phakopsora pachyrizi), entre outras (PICININI; FERNANDES, 1998; YORINIORI,

WILFRIDO, 2002). Na última década também se percebeu a incidência de doenças

típicas de outras culturas, como Mofo Branco, e ataques por Lagartas-da-maçã,

Spodoptera spp., e moscas-brancas (HOFFMAN-CAMPO et al., 2000).

33

2.1.4 Características de Anticarsia gemmatalis (Hübner)

A espécie Anticarsia gemmatalis, conhecida como lagarta-da-soja, é um dos

principais insetos-praga que atacam a cultura da soja e apresenta ampla distribuição

em condições de clima tropical e subtropical da América, ocorrendo desde os

Estados Unidos até a Argentina (FORD et al., 1975; HOMRICH et al., 2008). No

Brasil, A. gemmatalis promove perdas quantitativas e qualitativas na produção de

soja desde o Rio Grande do Sul até a região Centro-Oeste devido a sua capacidade

alimentar, consumindo até 90 cm² de folhas para completar seu desenvolvimento

larval (GAZZONI et al., 1981; SILVA, 1995).

A lagarta-da-soja causa grandes danos à lavoura de soja, que vão desde o

desfolhamento até a destruição completa da planta, uma vez que, ao remover-se a

folhagem, outras estruturas vegetais são atacadas, como pecíolos e haste. O

desfolhamento reduz a área foliar responsável pela síntese autotrófica,

comprometendo o enchimento das vagens e a produção de grãos das plantas.

Durante a alimentação, as lagartas de A. gemmatalis ainda podem injetar toxinas

nas plantas e infectá-las (SILVA et al., 2002).

Os danos são geralmente elevados, e em ataques severos, chegam a

desfolhar completamente a planta. Antes da floração, a soja suporta uma desfolha

de 30% e da floração até o desenvolvimento das vagens até 15% de desfolha

(GALLO et al., 2002). A difusão desta espécie pela área não é uniforme, podendo

encontrar cultivos infestados e outros não atacados, uma vez que as infestações

estão intimamente ligadas às condições climáticas (GAZZONI et al., 1981).

Os primeiros indivíduos aparecem a partir de novembro ou dezembro e

permanecem até março atingindo picos populacionais a partir de janeiro, quando a

ocorrência de chuvas e altas temperaturas tornam o clima favorável ao seu

desenvolvimento. Porém, os maiores danos ocorrem nos períodos de escassez de

chuva, quando as lagartas se alimentam de forma generalizada, atacando folhas de

plantas na fase vegetativa e também em desenvolvimento tardio, após a floração,

em que está ocorrendo a reprodução vegetal e a formação das vagens (DIEHL;

JUNQUETTI, 2002; SAVOLDI, 2002).

A. gemmatalis apresenta normalmente três gerações por ciclo da cultura da

soja e o dano causado pela lagarta da soja é constituído pela redução da área foliar,

na forma de pequenos buracos nas folhas. À medida que aumenta o desfolhamento,

34

os buracos unem-se e há perda total da folha, inclusive das nervuras e do pecíolo

(SILVEIRA-NETO et al., 1992; PRATISSOLI, 2002). Além da soja, a lagarta-da-soja

pode atacar outras culturas, causando prejuízos na produção de alfafa, algodão,

amendoim, arroz, ervilha, feijão, feijão-vagem e trigo, se alimentando durante o

crescimento da planta e até mesmo seus órgãos reprodutivos (PRATISSOLI, 2002).

O ciclo biológico de Anticarsia gemmatalis é de aproximadamente 30 dias

(PRATISSOLI, 2002), dependendo das condições ambientais. O adulto de A.

gemmatalis é uma mariposa de hábito noturno, mais comumente de cor pardo-

acinzentada, que mede em torno de 40 mm de envergadura e que pousa com as

asas abertas (SILVEIRA-NETO et al., 1992; GALLO et al., 2002). Quando em

repouso, as asas anteriores cobrem todo o seu corpo, notando-se uma listra

transversal escura unindo as pontas das asas (GALLO et al., 2002). Durante o dia,

são encontradas em locais sombreados, principalmente na base das plantas

(PRATISSOLI, 2002). Os indivíduos machos apresentam escamas alongadas no

fêmur das pernas protorácicas e na tíbia das pernas metatorácicas, em contraste

com as fêmeas, cujas escamas são curtas e escassas (GREENE, 1974).

As fêmeas de A. gemmatalis fazem as posturas à noite, depositando, durante

sua vida reprodutiva, até 1000 ovos de coloração branco-esverdeada em caules,

ramos, pecíolos e na face abaxial das folhas (GAZZONI; YORINIORI, 1995; GALLO

et al., 2002), onde ficam durante três ou cinco dias, quando finda seu período de

incubação e as lagartas eclodem (GAZZONI et al., 1998; SCHIMDT et al., 2001). O

pico de acasalamento desta espécie ocorre com 48 horas após a emergência,

declinando até o sexto dia, quando a oviposição cessa (LEPPLA, 1976).

As lagartas de A. gemmatalis recém-eclodidas apresentam coloração verde,

com cinco estrias brancas longitudinais sobre o dorso (SCHMIDT et al., 2001;

GALLO et al., 2002). Em condições de alta população assumem a coloração negra,

mantendo as estrias brancas e também podem variar quanto o número de instares,

cinco ou seis, de acordo com as condições ambientais mais ou menos favoráveis,

como temperatura, hospedeiros e idade da folha consumida, chegando a medir de

40 a 50 mm de comprimento, mas tendo, em média, 30 a 35 mm (GAZZONI et al.,

1998, GALLO et al., 2002).

A fase de pré-pupa é curta e dura em torno de dois dias, quando a lagarta

para de se alimentar, fica encolhida com aspecto umedecido e coloração rósea no

dorso e forma um casulo. A fase de pupa ocorre no solo e após uma semana o

35

adulto emerge (PRATISSOLI, 2002). As pupas obtectas medem entre 17 e 20 mm

de comprimento e apresentam cor verde com um dia de formada e logo depois

coloração marrom avermelhada, ficando quase preta próxima a emergência do

adulto, entre sete e nove dias após a pupação (BARBARA, 2003).

Atualmente o controle de A. gemmatalis pode ser feito com o uso de

inseticidas, como etofenproxi, acefato, lambdacyalotrina, deltametrina+diclorvós

(MARTINS et al., 2009), diflubenzuron, lufenurom, metoxifenozide e tenflubenzuron

(SILVA et al., 2003), e por meio do controle biológico, envolvendo microrganismos,

parasitoides ou predadores. No controle por meio de microrganismos, destacam-se

o Baculovirus anticarsia (MOSCARDI, 1989), Bacillus thuringiensis (GIANI, 2011), e

o fungo Nomuraea rileyi (LOPES-LASTRA; BOUCIAS, 1994). Já o controle

envolvendo parasitoides pode ser feito utilizando-se Trichogramma pretiosum

(ZACHRISSON; PARRA, 1998), T. atopovirilia (CAÑETE; FOERSTER, 2003); T.

rojasi, Telenomus cyamophilaxi e Encarsia porteri (FOERSTER; AVANCI, 1999). Os

predadores mais comuns nessa praga atualmente relatados são Podisus nigrispinus

(MATOS NETO et al., 2002), P. maculiventris (ABBAS; BOUCIAS, 1994), Geocoris

spp. (CORREA-FERREIRA; MOSCARDI, 1985); Callida spp. e Lebia concinna

(HOFFMANN-CAMPO et al., 2000).

2.1.5 A Cultura da Cana-de-açúcar no Brasil

A cana-de-açúcar (Saccharum officinalis) vem sido cultivada no Brasil desde

os primeiros séculos de sua colonização, com finalidade primária sendo a produção

de açúcar para Portugal (BRANDÃO, 1985), sendo a principal fonte econômica

oriunda da agricultura no país. Essa planta é uma monocotiledônea, da família das

Poaceae, com origem asiática, porém com adaptação a climas tropicais e

subtropicais, como é o caso do Brasil.

No início do século XX, a cana-de-açúcar passa a receber maior importância,

pois surgem as primeiras pesquisas para a manufatura do motor a álcool, com o

aperfeiçoamento das usinas para a fabricação do etanol. Juntamente a isso, o

presidente Getúlio Vargas criou, em 1931, um decreto que obrigava a presença de

5% de álcool em toda a gasolina importada no Brasil (NATALE NETTO, 2007),

atingindo então a situação de maior produtor mundial dessa cultura, ganhando

36

grande destaque no cenário socioeconômico mundial, sendo uma grande fonte de

renda e de empregos no país (MARTINS; CASTRO, 1999).

Segundo Rosseto (2008), a área ocupada pela cana-de-açúcar no Brasil, em

1955, chegava a 1 milhão de hectares, sendo que, de acordo com a Conab (2011), a

área plantada, em 2010 foi de 8,056 milhões de hectares, mostrando uma expansão

em oito vezes a área plantada ao longo de 50 anos. Em 2010, a produção relatada

foi de 623,905 milhões de toneladas, com produtividade de 77,466 t/hectare.

Essa cultura é afetada por 177 doenças já detectadas, sendo 40 dessas

presentes no Brasil, com quatro merecendo maior destaque: Ferrugem e Carvão,

causadas por fungos, e o raquitismo das soqueiras e a escaldadura das folhas,

causadas por bactérias (SANGUINO, 1998; SANTOS, 2003). Além disso, existem

muitos insetos pragas atacando essa cultura, como brocas (Diatraea saccharalis,

Castnia licus), lagartas (Elasmopalpus lignoselllus, Spodoptera frugiperda,

Pseudaletia sequax, Mocis latipes), besouros, cigarrinhas, cupins, pulgões e

cochonilhas (GALLO et al., 2002).

2.1.6 Características de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794)

A mariposa Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) a broca da cana-de-açúcar

(Lepidoptera:Crambidae), é considerada a principal praga dessa cultura no Estado

de São Paulo. Essa praga ocorre em todo o novo mundo onde ocorre o cultivo da

cana-de açúcar, mas também ataca arroz, milho e sorgo (PINTO; CANO; SANTOS,

2006).

Essa lagarta ataca a cultura durante todo seu desenvolvimento, com maior

incidência de acordo com o crescimento da planta (MACEDO; BOTELHO, 1988).

Quando há o ataque de plantas novas, as lagartas causam a morte da gema apical

(PLANALSUCAR, 1982). Essa praga causa prejuízos diretos e indiretos em seus

estágio larval, através da perfuração dos colmos, que resulta em abertura de

galerias, problemas germinativos, morte da gema apical, tombamento dos colmos,

perda de peso, enraizamento aéreo, germinação de gemas laterais e encurtamento

de entrenós, oriundos da alimentação do inseto. Indiretamente, a abertura de

galerias por esse inseto permite a entrada de microrganismos fitopatogênicos

oportunistas, causares de doenças, como a podridão vermelha, que causa

37

diminuição da pureza do caldo, e resulta em prejuízos ao produtor (LONG, HENSEY,

1972; MACEDO; BOTELHO, 1988; GALLO et al., 2002).

O prejuízo causado por essa espécie é alto, tanto diretamente, quanto

indiretamente, como mostrado por Gitahy e colaboradores (2006), que alega que

uma infestação de 10% dos colmos resulta em uma perda de aproximadamente US$

100 milhões, somente com a podridão vermelha resultante indiretamente do ataque

da broca. Os adultos são mariposas de coloração amarelo-palha, com manchas

escuras nas asas anteriores e posteriores brancas, com cerca de 25mm de

envergadura (GALLO et al., 2002). Essa espécie não é boa voadora, com uma

extensão de voo de aproximadamente 200-300 m, podendo chegar a 700m com o

auxílio do vento (HAYWARD, 1943). As fêmeas depositam cerca de 200-400 ovos,

com formato oval e achatado, sendo que cada postura é composta por

aproximadamente 12 ovos, muito sensíveis à umidade (BOTELHO; MACEDO,

1988), depositados na parte dorsal das folhas, e podem levar entre quatro e doze

dias para a eclosão (PINTO; CANO; SANTOS, 2006).

Após a eclosão, as lagartas mantêm-se no cartucho por cerca de duas

semanas, raspando as folhas, e sofrendo até duas ecdises antes da perfuração do

colmo na base do entrenó. As lagartas possuem três pares de pernas torácicas,

quatro pares de falsas pernas abdominais e um par de falsas pernas anais, com

coloração branco-leitosa, cápsula cefálica marrom e linhas dispostas ao longo do

corpo. Podem atingir tamanhos superiores a dois centímetros quando totalmente

desenvolvidas, após até seis ecdises (dependente da temperatura). Após a

perfuração da galeria, a lagarta permanece no interior do colmo por

aproximadamente 70 dias, até estarem totalmente desenvolvidas, chegarem na fase

de pupa, onde permanecem por cerca de 10 dias, até a emergência dos adultos,

com longevidade média de sete dias (TÉRAN et al., 1983; BOTELHO; MACEDO,

2002).

O ciclo biológico dessa espécie dura entre 40 e 55 dias, segundo Mendonça

(1996), com a temperatura sendo um fator climático chave, interferindo em

flutuações populacionais da praga (MELO; PARRA, 1988). Segundo Melo (1984), D.

saccharalis apresenta constantes térmicas de 67,47 GD para a fase de ovo; 516,96

GD para larva, 126,08 GD para pupa e adultos, 172,02 GD, totalizando 882,53 GD.

Seu controle pode ser feito de maneira cultural, através do plantio de

variedades resistentes ou tolerantes, do corte sem desponte e da eliminação de

38

plantas hospedeiras das redondezas dos canaviais. Seu controle biológico pode ser

feito por meio de parasitoides e predadores, com destaque aos parasitoides

Trichogramma galloi (de ovos) e Cotesia flavipes (lagartas). Seu controle químico

pode ser feito através da pulverização com triflumuran, lufenuron, fipronil ou

carbofuran (GALLO et al., 2002).

2.1.7 Características gerais de Euborellia annulipes (Lucas)

A tesourinha Euborellia annulipes (Lucas, 1847) é um inseto pertencente à

ordem Dermaptera e família Anisolabididae. Trata-se de um inseto que vem

mostrando grande potencial como inimigo natural de alguns insetos pragas, como é

o caso de Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae), lagartas de Sesamia

inferens (Lepidoptera: Noctuidae) (KLOSTERMEYER, 1942), da lagarta Crambus

bonifatellus (Lepidoptera: Crambidae) (LANGSTON; POWELL, 1975), lagartas e

pupas de Diatraea saccharallis (Lepidoptera: Crambidae) (KLOSTERMEYER, 1942;

GOULD, 1948; HENSLEY, 1971; RAMAMURTHI; SOLAYAPPAN, 1980), larvas e

pupas de Anthonomus grandis (Coleoptera: Curculionidae) (RAMALHO;

WANDERLEY, 1996; LEMOS; MEDEIROS; RAMALHO, 1998) e de algumas pragas

de grãos armazenados (KLOSTERMEYER, 1942), bem como no controle de ácaros

Dermassynus gallinae (Acarina: Dermanyssidae) (GUIMARÃES; TUCCI; GOMES,

1992).

Essa espécie apresenta coloração preta e castanho-escura no corpo, que

pode variar entre 1 cm e 2,5 cm. Suas antenas são castanhas, com artículos distais

brancos e suas pernas são amareladas, contendo uma banda escura no fêmur. São

insetos ápteros e com fórceps curtos. As ninfas são muito semelhantes aos adultos,

salvo pelo tamanho e pela quantidade de antenômeros. O dimorfismo sexual é

observável nos cercos mais curvados nos machos e na quantidade de segmentos

abdominais, com dez nos machos e oito nas fêmeas (GUIMARÃES; TUCCI;

GOMES, 1992).

Esses insetos habitam e efetuam sua postura em locais úmidos. É um inseto

de hábito generalista e crepuscular, podendo ser encontradas em todas as regiões

do mundo exceto nos polos. Aspectos de sua oviposição não estão bem

esclarecidos, sendo que foram detectadas posturas médias de 32 ovos, com fêmeas

efetuando entre duas e sete posturas, com cerca de dez dias entre si, que podem

39

durar até três dias, e com período de pré-oviposição entre 10 e 12 dias após a

emergência (NEISWANDER, 1944), ou médias de 53 ovos por postura que duram

cerca de quatro dias (BHARADWAJ, 1966). Sua oviposição ocorre durante a noite, e

seus ovos são ovalados e claros, depositados de forma agregada, e seu período de

incubação variou entre 6 e 17 dias, com variação de temperatura (BHARADWAJ,

1966).

As ninfas recém eclodidas desse inseto são brancas, com olhos pretos e

abdôme marrom, com o escurecimento iniciado pela antena, pernas e cercos,

durando cerca de seis horas, e essas permanecem agrupadas nos primeiros dias

após a eclosão, alimentando-se do córion. O inseto pode apresentar entre quatro e

seis instares, com duração da fase ninfal dependente da alimentação e da

temperatura, mas podendo variar de 50 a 170 dias, para machos, e de 48 a 161 dias

para fêmeas a 33°C e 20°C, respectivamente.

2.1.8 Características gerais de Harmonia axyridis (Pallas)

A joaninha Harmonia axyridis (Pallas, 1773), pertencente à ordem Coleoptera,

família Coccinelidae se mostra como um potencial agente no controle biológico de

uma ampla diversidade de espécies. Conhecida como joaninha-multicolorida-da-Ásia

e joaninha-japonesa, H. axyridis é um inseto originário do nordeste da Ásia

(YASUMATSU; WATANABE, 1964; KUZNETSOV, 1997), e apresenta padrão típico

de joaninhas, com forma ovalada, convexa e com élitros de coloração diversa, que

pode variar desde amarelo-alaranjado até vermelho, com variável quantia de

manchas pretas, desde 0 até 19, ou apresentar forma melânica, preta com manchas

vermelhas. Os adultos medem entre 5 mm e 8 mm de comprimento, denotando

assim, elevado polimorfismo na espécie, com os padrões de cores associados a

uma série de diversos alelos (HODEK; HONEK, 1996; KUZNETSOV, 1997).

Sua distribuição inclui Rússia, Cazaquistão, Uzbequistão, Índia, Japão,

Coréia, Mongólia, China e Taiwan. Devido sua voracidade e potencial no biocontrole

de afídeos e cochonilhas nessa região, esse inseto foi introduzido como agente de

controle biológico em diversos outros países, como Brasil, Estados Unidos,

Argentina, Canadá, Reino Unido, Dinamarca, Holanda, Bélgica, Luxemburgo,

Alemanha, França, Hungria, Polônia e África do Sul. Seu potencial de predação, no

entanto, não está limitado a tais grupos de insetos, atacando também formigas,

40

percevejos e lepidópteros (KIM; NOH; KIM, 1968; SHU; YU, 1985; FERRAN et al.,

1997; ABDEL-SALAM; ABDEL-BAKY, 2001; HOOGENDOORN; HEIMPEL, 2003;

KOCH et al., 2003; ALMEIDA; RIBEIRO-COSTA, 2009). Hodek e Honek (1996)

afirmam que essa falta de especificidade dietária resulta em efeitos potenciais sobre

insetos não alvo, e é corroborado por diversos autores, como Cottrel e Yeargan

(1998), Boettner, Elkinton e Boettner (2008) e Magro e colaboradores (2010).

Esse inseto apresenta algumas características que o tornam atrativo como

agente no controle biológico de pragas, como, por exemplo, a alta capacidade de

disseminação em diferentes hábitats, além de ser um predador excepcional, graças

a seu grande tamanho, comportamento agressivo e boas estratégias de defesa

física e química (PELL et al., 2008). Sendo assim, existem diversos relatos de

sucesso no controle de pragas através da introdução e liberação de H. axyridis,

sendo que, liberações intencionais desse inseto para fins de controle biológico nos

Estados Unidos datam de 1916 (GORDON, 1985).

Sua dinâmica populacional é influenciada por uma série de fatores, que

incluem canibalismo (que se mostra inversamente proporcional à densidade de

presas disponíveis), ataques de parasitoides das Ordens Hymenoptera

(Braconídeos) e Diptera (Forídeos e Taquinídeos), de predadores das ordens

Hemiptera (Pentatomidae) e Hymenoptera (Formicidae), além de alta incidência de

predação intraguilda, e ataques de aranhas e pássaros (OSAWA, 1993; BURGIO;

SANTI; MAINI, 2002; KOCH, 2003; PELL et al., 2008). É uma espécie holometábola

com quatro instares larvais onde a temperatura e as espécies utilizadas como

alimento influenciam significativamente os parâmetros biológicos do inseto

(HUKUSHIMA; KAMEI, 1970; KAWAUCHI, 1979).

O período médio de incubação dos ovos desse inseto a 25°C foi de cerca de

3 dias, seu desenvolvimento larval foi de 14 dias e a fase de pupa teve duração

próxima de 5 dias. Logo após a emergência, os adultos apresentam coloração clara

e inconspícua, somente adquirindo os padrões típicos da espécie após cerca de

duas horas. Após sua emergência, o adulto passa por um período de 5,8 dias de

pré-oviposição, seguido de um período de oviposição de 76,9 dias, durante os quais

uma fêmea põe, em média, 614 ovos em aproximadamente 35,3 posturas de 8,24

ovos. A longevidade total do inseto, por sua vez, foi de 89,1 dias (CASTRO, 2010).

41

2.1.9 Ecologia trófica e controle biológico

A ecologia que trata das interações interespecíficas entre seres vivos é uma

sub-área da biologia, e é estritamente quantitativa. Assim, ela demanda o uso de

instrumentos analíticos capazes de efetuar avaliações de padrões comportamentais

ou predizer tendências temporais. Sendo assim, essa sub-área do conhecimento

lança mão de técnicas oriundas de outras áreas, como modelos matemáticos, a fim

de preencher as lacunas deixadas por suas limitações intrínsecas. A interação

predador-presa, por exemplo, tem como modelo pioneiro aquele proposto por Lotka-

Volterra (LOTKA, 1925; VOLTERRA, 1926), baseado em equações diferenciais para

explicar a dinâmica, em tempo contínuo, de um sistema que envolve consumidores e

recursos. Esse modelo, no entanto, carece de alguns aspectos importantes

envolvidos na estrutura de um sistema predador-presa, como resposta funcional,

além de tempo de manuseio do predador sobre a presa, taxa de ataque e resposta

numérica.

Nicholson e Bailey (1935) propuseram uma estrutura teórica que permitiu o

desenvolvimento de modelos mais complexos e reais para sistemas discretos,

mesmo carregando uma analogia com o trabalho de Lotka-Volterra. Esses modelos

então contaram com a introdução de outras variáveis, como densidade e resposta

funcional, o que permitiu estudos a respeito da complexidade do equilíbrio

populacional, sobretudo em sistemas discretos.

Existem alguns fatores ecológicos importantes envolvidos na ecologia das

interações tróficas, mas um de extrema importância é a intensidade com que os

organismos interagem na natureza, ao longo de gradientes ambientais e entre

grupos distintos (COOPER; HEDGHES, 1994; FAGAN et al., 2002; HEBBLEWHITE

et al., 2005). A estrutura e a dinâmica de uma comunidade podem ser diretamente

afetados por predadores, graças a seus efeitos diretos sobre suas presas (PAINE,

1969; POLIS; STRONG, 1996) e a seus efeitos comportamentais, que podem alterar

distribuição e seleção de hábitat por parte da presa (SCHMITZ; BECKERMAN;

O’BRIEN, 1997). Os efeitos dos predadores sobre as presas (efeitos “topo base” ou

“cascata trófica” [CARPENTER; KITCHELL; HODGSON, 1985]) podem aumentar a

biomassa de determinado recurso graças à reduções comportamentais sobre o

consumidor (TERBORGH et al., 2001; HEBBLEWHITE et al., 2005). Dessa forma, o

efeito cascata ocorre quando mudanças na abundância do predador de topo de

42

determinada cadeia trófica alteram parâmetros, como distribuição e abundância, em

comunidades basais dessa cadeia (POLIS, 1999).

Esse efeito “topo-base” pode não ser tão raro em ecossistemas terrestres

(POLIS; STRONG, 1996, POLIS, 1999), apesar das cadeias tróficas dos mesmos

serem comumente representadas por diversas espécies interconectadas em uma

complexa teia, onde as populações de consumidores primários são geralmente

limitadas pela disponibilidade dos recursos. A intensidade dessas cascatas, no

entanto, é intimamente dependente de acordo com algumas características do

ecossistema, como a complexidade da cadeia trófica, sua diversidade,

produtividade, dentre outros (POLIS; STRONG, 1996), o que nos permite inferir que

a predação influencia processos evolucionários (BERNAYS; GRAHAM, 1988;

WILLIAMS et al., 1993) e funcionais (SIH et al., 1985; MACLAREN; PETERSON,

1994; KREBS et al., 1995) que acontecem continuamente nos ecossistemas.

Diversos estudos voltados à compreensão de redes tróficas vêm sendo

propostos, porém delineados de forma a visar à investigação de grandes redes, com

alto nível de complexidade. Esses estudos, no entanto, só são viáveis para o estudo

de processos de grande magnitude, não focando interações particularizadas, que

são processos típicos de pequenas redes. Certas relações tróficas, dada sua

complexidade, não seriam analisadas com a particularidade presente nas pequenas

redes (HOLLAND; HASTINGS, 2008). Em particular, destacam-se a predação

intraguilda (PIG), caracterizada por interações predador-presa altamente complexas

em seus efeitos produzidos na comunidade, podendo, porém, serem vistas em

sistemas ecológicos simples (POLIS; MYERS; HOLT, 1989; ROSA; CARVALHO;

DOS REIS, 2006) e o canibalismo, que pode se mostrar como potencial controlador

de populações de insetos ecossistemas de menor complexidade (OSAWA, 1993;

DOBLER; KÖLLIKER, 2011).

Dado o contexto do uso de inimigos naturais como forma de controle

biológico, seja através da liberação de um inimigo, ou mesmo de diversos inimigos

naturais com especificidades diversas, é imprescindível o aprofundamento do

conhecimento a respeito das interações ecológicas entre inimigos naturais e a

praga, e também dos inimigos entre si, já que essas relações podem alterar

significativamente o desempenho do programa de manejo, ou até mesmo inviabilizá-

lo completamente ou ainda resultar em efeitos ecológicos indesejáveis, capazes de

alterar drasticamente composições de comunidades ou promover o deslocamento de

43

espécies nativas (KOCH; 2003, GREZ; VIEIRA; SOARES, 2011). Para tal, estudos

devem ser conduzidos a fim de verificar o comportamento de todas as espécies

envolvidas quando expostas umas às outras. No entanto, deve-se entender que a

introdução de qualquer inimigo natural em quantidades maiores do que são

naturalmente encontradas in situ pode causar alteração no delicado balanço

ecológico local, resultando em perturbações nas relações ecológicas a curto ou a

longo prazo, com implicações para a estabilidade do sistema (LEVINS; WILSON,

1980; LIMA; FERREIRA; GODOY, 2009).

2.2 Metodologia

2.2.1 Criação dos Insetos

Os indivíduos de Euborellia annulipes utilizados nos experimentos foram

mantidos em potes plásticos descartáveis com volume de 500 mL, na proporção de

quatro fêmeas para cada macho. A alimentação foi efetuada em tampas metálicas

de garrafas do tipo “KS”, com dieta contendo 50% de tecidos pupais desidratados de

Bombyx mori, 30% de farinha de milho e 20% de leite em pó (PASINI; PARRA;

LOPES, 2007). A oviposição ocorreu em papel toalha umedecido. Houve troca de

alimento e umedecimento do papel toalha a cada três dias. Esses indivíduos foram

mantidos em câmaras de incubação do tipo BOD, a 26º C, com umidade relativa de

70% e fotofase de 12 horas.

Quando era detectada a oviposição no papel toalha, a fêmea que se

encontrava cuidando dos ovos, bem como o papel toalha eram transferidos para

uma placa de Petri de poliestireno com diâmetro de 9 cm, até a eclosão das ninfas.

Após esse período a fêmea era retornada ao pote descartável, e as ninfas eram

alimentadas com a mesma dieta que os adultos, e a umidade das placas de Petri era

mantida através de papel toalha umedecido. Quando o espaço se tornava um fator

limitante, as ninfas eram divididas em mais placas de Petri, totalizando dez

indivíduos por placa, no máximo, e, quando adultos, eram transferidos para potes

descartáveis. Os imaturos foram mantidos nas mesmas condições ambientais que

os adultos.

Os adultos de Harmonia axyridis foram mantidos em potes plásticos

descartáveis de volume de 500 mL com um disco de papel de filtro, na proporção de

três casais por pote. Esses indivíduos foram alimentados ad libitum com ovos de

44

Anagasta kuehniella, a cada três dias, colocados no interior de uma estrutura de

papel dobrado, bem como com uma mistura de mel e levedo de cerveja na

proporção 1:1 (v:v), que era aplicada no interior da tampa dos potes, quando

necessário. A oviposição, de maneira geral, ocorreu na mesma estrutura onde era

colocado o alimento, e, sendo assim, a cada três dias essas estruturas eram

avaliadas e, em caso de presença de ovos, retiradas e colocadas em uma placa de

Petri de poliestireno com 9cm de diâmetro, até a eclosão das larvas. Quando as

larvas eclodiram, elas foram mantidas no mesmo recipiente, até que se tornassem

maiores, ponto no qual foram individualizadas em tubos de ensaio e alimentadas

com ovos de A. kuehniella ad libitum. Esses indivíduos foram mantidos em câmara

de incubação do tipo BOD, com temperatura de 25ºC, 70% de umidade relativa e 12

horas de fotofase.

Os ovos e larvas de Spodoptera frugiperda, Diatraea saccharalis e Anticarsia

gemmatalis foram adquiridos da empresa BUG Agentes Biológicos.

2.2.2 Teste de escolha

Em placas de Petri de 9cm de diâmetro foram colocados um indivíduo de

cada espécie de inseto presa trabalhada, ou ovos das mesmas, em pedaços de

papel com área de 1cm², e, juntamente desses, seis combinações distintas de

insetos predadores, em pontos equidistantes da placa (macho, fêmea ou imaturo de

E. annulipes ou H. axyridis), totalizando 12 tratamentos com vinte repetições cada.

O sistema foi observado por 30 minutos ou até a ocorrência de ataque, e a

escolha do predador era registrada. Se ao fim do tempo, o predador não houvesse

atacado nenhuma presa, a repetição era considerada como escolha nula por parte

do predador, com possibilidade de censura do resultado no momento da análise

estatística, evitando assim a computação de resultados que não refletem situações

experimentais em laboratório.

2.2.3 Teste de competição entre os predadores

Esse parâmetro foi testado através da liberação de uma lagarta de primeiro

ínstar de uma das pragas em uma placa de Petri de poliestireno com diâmetro de 35

mm seguida da liberação de predadores adultos em jejum de três dias, em pontos

equidistantes. Cada tratamento consistia de uma espécie de inseto praga associada

45

a machos de cada uma das espécies de predadores, fêmeas de cada uma das

espécies de predadores, machos e fêmeas de E. annulipes e machos e fêmeas de

H. axyridis, totalizando assim 12 tratamentos, com 20 repetições cada.

Assim que os insetos eram liberados, o sistema era observado durante trinta

minutos, ou até que algum dos predadores atacasse outro inseto, sendo o inseto

responsável pelo ataque, bem como sua vítima, o tempo de escolha e o tempo de

manipulação do alimento registrado.

2.2.4 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG)

Para observação desses comportamentos entre os insetos predadores, foi

efetuada a liberação de diferentes quantidades, estados de vida e sexos dos

mesmos, em placas de Petri de poliestireno com 35 mm de diâmetro, e o

comportamento desses foi avaliado durante trinta minutos, a fim de verificar a

ocorrência de ataque, qual o inseto responsável, e o tempo até que esse ocorresse.

Os tratamentos foram: a liberação de um macho e uma fêmea de E.

annulipes, a liberação de um macho e uma fêmea de H. axyridis, ambos para testar

a ocorrência de canibalismo, a liberação de um macho de cada espécie, a liberação

de uma fêmea de cada espécie, a liberação de uma ninfa de terceiro ínstar de E.

annulipes e de uma larva de terceiro ínstar de H. axyridis, a fim de testar ocorrência

de predação intraguilda, totalizando cinco tratamentos com 30 repetições cada.

Foram ajustados modelos lineares generalizados do tipo binomial aos dados

de preferência de presa e modelos Weibull de análise de sobrevivência aos dados

de tempo até ataque com teste de razão de verossimilhanças para modelos

encaixados a fim de testar a diferença entre tratamentos.

2.2.5 Teste de capacidade predatória

Em uma placa de Petri foi colocado um indivíduo de E. annulipes ou de H.

axyridis, podendo esse ser macho, fêmea ou imaturo de terceiro instar, sendo

oferecidos ovos ou lagartas de primeiro instar de uma das espécies de insetos presa

estudados, totalizando 36 tratamentos (2 espécies de predadores x 3 estágios de

vida/sexo x 3 tipos de presas x 2 estágios de vida da presa), com cinco repetições

cada. Foi observada a quantidade de presas consumidas pelo predador após 1h, 2h,

46

4h, 8h, 12h, 24h, 48h e 168h (uma semana), com valor contabilizado. Inicialmente

foram colocados 100 indivíduos da espécie presa em placa de Petri, sendo, os

valores de consumo contabilizados mediante observação constante nas primeiras

horas. Após o primeiro dia, os remanescentes foram retirados, o consumo

contabilizado, e os remanescentes foram retornado à placa de Petri, sendo

adicionados mais indivíduos a fim de totalizar 100 indivíduos na placa a cada dia,

com reposição de presas. As placas foram mantidas em fotofase de 12h,

temperatura 25ºC e umidade relativa de 70%. O delineamento foi inteiramente

casualizado, em esquema fatorial, com cinco repetições para cada tratamento

Para esse experimento foi ajustado um modelo linear generalizado do tipo

Poisson, com preditor linear de retas concorrentes, incluindo o efeito da interação

quádrupla entre espécie de presa, estágio da presa, espécie de predador e estágio

de desenvolvimento do predador. Foi feito um teste de razão de verossimilhanças

para testar paralelismo de retas.

2.2.6 Modelo Matemático

Este foi um estudo preliminar com o objetivo de comparar a dinâmica

predador presa das duas espécies de predadores, E. annulipes e H. axyridis sobre

a presa S. frugiperda em tempo contínuo, portanto utilizando equações diferenciais .

Os parâmetros utilizados no modelo foram na maior parte obtidos a partir de tabelas

de vida da literatura (LEMOS; RAMALHO; ZANUNCIO, 2003, MILLÉO;

FERNANDES; GODOY, 2014) e de parte dos experimentos com resultados

apresentados na tabela 14 deste trabalho. Para conveniência algébrica os valores

iniciais de predadores e presa foram sempre divididos por 10 para que a proporção

de cada um deles pudesse simular a relação predador-presa sem que as

populações se extinguissem logo nos primeiros passos de tempo, visto que o

modelo utilizado é independente da densidade, assumindo que o predador depende

integralmente da presa para sobreviver. A taxa de ataque utilizada (a) foi obtida a

partir do número médio de lagartas de S. frugiperda consumidas por fêmeas na

primeira hora do experimento (Tabela 14). Os outros parâmetros do modelo foram

obtidos a partir da tabela de vida de E. annulipes (LEMOS et al., 2003), sendo

especificados a seguir: b = 0.02 (taxa intrínseca de crescimento), e = 0.5 (eficiência

de conversão de presas em prole): valor assumido arbitrariamente considerando que

47

50% das presas seriam convertidas em prole e s = 0.02 (mortalidade do predador

em caso de fracasso na obtenção da presa), sendo esses dados provenientes de

experimentos com dietas artificiais.

2.3 Resultados e Discussão

2.3.1 Teste de escolha

2.3.1.1 Ovos

Os resultados do teste de preferência dos predadores por uma das espécies

de presa, tanto para ovos como lagartas são apresentados abaixo (Tabelas 1 e 4),

bem como o tempo médio de escolha (Tabelas 2 e 5) e manipulação da presa em

ambas as condições (Tabelas 3 e 6).

Tabela 1 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem qualquer escolha por parte do predador

Escolha

Predador

Spodoptera

frugiperda

Anticarsia

gemmatalis

Diatraea

saccharalis Nula

Euborellia

annulipes

Macho 75% 10% 0% 15%

Fêmea 80% 10% 0% 10%

Ninfa 65% 20% 0% 15%

Harmonia

axyridis

Macho 60% 25% 15% 0%

Fêmea 70% 20% 10% 0%

Larva 55% 35% 0% 10%

Para Euborellia annulipes, em nenhum dos tratamentos houve predação de

ovos de Diatraea saccharalis, havendo até 15% de nulidade para as ninfas, mas

sem a escolha dessa espécie de presa (Figura 1). Foram observadas altas taxas de

escolha de Spodoptera frugiperda para ambas as espécies de predadores avaliados,

superior à escolha por Anticarsia gemmatalis por, no mínimo, 20%, como no caso

das larvas de Harmonia axyridis, e, no máximo, por 70%, como no caso das fêmeas

de E. annulipes. Em H. axyridis, houve menor incidência de nulidade em todos os

48

tratamentos, quando comparados à E. annulipes, porém houve escolha por ovos de

D. saccharalis por parte dos machos e fêmeas, o que resultou em menores taxas de

escolha para ovos de S. frugiperda.

Não houve escolha de ovos de D. saccharalis por larvas de H. axyridis. Esse

predador também apresentou a menor taxa de escolha de S. frugiperda em qualquer

um dos tratamentos envolvendo essa espécie de joaninha. Comparando-se as duas

espécies predadoras envolvidas, a escolha por A. gemmatalis foi maior em todos os

tratamentos envolvendo H. axyridis do que nos tratamentos envolvendo E.

annulipes. Ambas as espécies, no entanto, apresentaram preferências maiores por

S. frugiperda, seguida por A. gemmatalis, sendo que D. saccharalis apresentou as

menores taxas de preferências em todos os casos. Também é possível perceber

nesse experimento que a preferência de fêmeas de ambas as espécies predadoras

por ovos de S. frugiperda é maior que a dos respectivos machos e imaturos.

Figura 1 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida sobre ovos

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Esco

lha

Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis Nula

49

Tabela 2 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão de escolha de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada no tempo de 30 min.

Tempo (segundos (s))

Predador

Spodoptera

frugiperda

Anticarsia

gemmatalis

Diatraea

saccharalis

Euborellia

annulipes

Macho 167,64 ± 18,18 145,84 ± 3,05

Fêmea 98,74 ± 42,94 107,69 ± 2,87

Ninfa 129,58 ± 91,76 110,89 ± 7,22

Harmonia

axyridis

Macho 109,34 ± 49,33 106,19 ± 9,07 182,58 ± 4,88

Fêmea 99,77 ± 82,92 102,78 ± 11,75 168,91 ± 4,14

Larva 141,54 ± 68,61 175,40 ± 21,10

É possível relatar (Figura 2) que nas duas situações onde ocorreu escolha de

ovos de D. saccharalis por H. axyridis, o tempo médio de escolha foi maior que para

a escolha das outras espécies. Em se tratando dos tempos de escolha de S.

frugiperda, as fêmeas de ambas as espécies predadoras apresentaram tempos

menores de busca. O mesmo se observa no tempo de escolha de A. gemmatalis por

E. annulipes. E. annulipes levarou menor tempo na busca de A. gemmatalis que de

S. frugiperda, de maneira similar aos machos da mesma espécie, enquanto que os

imaturos de H. axyridis apresentaou maior tempo de busca por A. gemmatalis que

para S. frugiperda (Tabela 2).

50

Figura 2 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida sobre ovos das espécies de presa estudadas

Tabela 3 - Tempo médio de manipulação (em horas) e desvio padrão de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos

Predador

Tempo de Manuseio (horas (h))

Spodoptera frugiperda

Anticarsia gemmatalis

Diatraea saccharalis

Euborellia annulipes

Macho 0,16 ± 0,04 0,15 ± 0,02 Fêmea 0,13 ± 0,04 0,13 ± 0,01 Ninfa 0,19 ± 0,02 0,19 ± 0,02

Harmonia axyridis

Macho 0,10 ± 0,03 0,11 ± 0,02 0,11± 0,03

Fêmea 0,13 ± 0,04 0,11 ± 0,03 0,07 ± 0,01

Larva 0,20 ± 0,04 0,18 ± 0,02

No tempo de manipulação, observam-se maiores valores de tempo para os

imaturos do que observado para os adultos, em ambas as espécies (Tabela 3). O

aumento no tempo de manuseio em instares mais jovens também foi observado por

Maia e colaboradores (2004), para Chrysoperla externa alimentada com

Rhopalosiphum maidis em condições de laboratório, e por Ferreira e colegas (2007),

em Hippodamia convergens alimentada com Aphis gossypii, em cultivo controlado.

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

200

Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Tem

po

(s)

Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis

51

2.3.2.2 Lagartas

Tabela 4 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem qualquer escolha por parte do predador

Escolha

Predador

Spodoptera

frugiperda

Anticarsia

gemmatalis

Diatraea

saccharalis Nula

Euborellia

annulipes

Macho 40% 35% 20% 5%

Fêmea 55% 20% 25% 0%

Ninfa 45% 25% 10% 20%

Harmonia

axyridis

Macho 65% 15% 10% 10%

Fêmea 70% 20% 5% 5%

Larva 60% 25% 0% 15%

Na análise para escolha entre lagartas das três espécies de presa (Figura 2),

observou-se que, apenas a larva de terceiro instar de H. axyridis não predou a

lagarta de D. saccharalis (Tabela 4). Os adultos de H. axyridis apresentaram

predação sobre esse grupo, mas não ultrapassando 10% dos casos observados. A

preferência dessa espécie por S. frugiperda foi superior àquela de E. annulipes para

essa espécie de inseto praga, com 15% de diferença para fêmeas e larvas e 25%

para machos. A preferência de ambas as espécies por A. gemmatalis foi menor que

a por S. frugiperda. Apenas nas fêmeas de E. annulipes a preferência por D.

saccharalis foi maior que a preferência por A. gemmatalis. A maior taxa de nulidade

observada, de 20% ocorreu para ninfas de E. annulipes, enquanto que para fêmeas

dessas espécies, houve escolha entre as presas disponíveis em todas as repetições.

De modo geral, a nulidade foi maior para H. axyridis, mesmo com a ocorrência de

maior preferência por S. frugiperda, sendo que tal fenômeno é refletido em menores

taxas de escolha para as outras duas espécies (Figura 3).

52

Figura 3 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida sobre lagartas das três espécies presa estudadas

Tabela 5 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão da escolha de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos

Tempo (s)

Predador

Spodoptera

frugiperda

Anticarsia

gemmatalis

Diatraea

saccharalis

Euborellia

annulipes

Macho 87,03 ± 33,50 65,33 ± 22,80 105,19 ± 22,54

Fêmea 76,17 ± 50,14 61,09 ± 4,85 98,45 ± 34,00

Ninfa 86,17 ± 45,82 92,41 ± 64,27 103,00 ± 6,60

Harmonia

axyridis

Macho 122,69 ± 19,07 76,88 ± 15,70 103,39 ± 8,00

Fêmea 56,62 ± 16,64 82,58 ± 9,55 89,18

Larva 71,75 ± 18,19 99,24 ± 15,22

Do mesmo modo como ocorreu com os ovos, o tempo de escolha por lagartas

de D. saccharalis foi maior que para as outras duas espécies (Tabela 5). Para S.

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Esco

lha

Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis Nula

53

frugiperda, o tempo de escolha pelas fêmeas foi menor que o tempo de escolha

pelos machos e ninfas, sendo o tempo gasto por H. axyridis menor que aquele

observado para E. annulipes. O mesmo ocorre com as ninfas. No entanto, o tempo

médio de escolha por parte dos machos foi mais alto que dos machos de E.

annulipes, e o mais alto dentre as três espécies. E. annulipes se mostra mais rápida,

em todas as situações, na escolha de A. gemmatalis que H. axyridis (Figura 4).

Figura 4 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida sobre lagartas

Tabela 6 - Tempo médio de manipulação e desvio padrão de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos

Tempo de manuseio (h)

Predador Spodoptera frugiperda

Anticarsia gemmatalis

Diatraea saccharalis

Euborellia annulipes

Macho 0,24 ± 0,06 0,23 ± 0,06 0,1 ± 0,04

Fêmea 0,20 ± 0,06 0,23 ± 0,05 0,16 ± 0,02

Ninfa 0,38 ± 0,04 0,36 ± 0,06 0,26 ± 0,01

Harmonia axyridis

Macho 0,17 ± 0,04 0,18 ± 0,03 0,11 ± 0,04

Fêmea 0,16 ± 0,04 0,14 ± 0,03 0,12 Larva 0,25 ± 0,05 0,25 ± 0,04

Observa-se, novamente, tendência ao aumento do tempo de manuseio

quando se tratando de instares imaturos quando comparados aos adultos, do

mesmo modo como ocorre em teste verificando escolha de ovos (Tabela 6).

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

200

Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Tem

po

(s)

Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis

54

Recursos orgânicos utilizados por insetos podem variar em muitos aspectos,

como valor nutricional apropriado, aceitabilidade, como a preferência do predador,

os custos e ganhos energéticos, e suas disponibilidade, dependendo de condições

ambientais (SCHOWALTER, 2000). A qualidade de um recurso é a energia líquida e

valor nutricional de dado recurso após levada em conta a habilidade de um indivíduo

em digerí-lo.

Cada recurso tem propriedades bioquímicas e características diferentes que

impede que diversas espécies os explorem igualmente. Navarajan (1979) e Shmidt e

Smith (1987) relataram que a aceitação de ovos pode ser variada entre espécies de

acordo com as características físicas e nutricionais. A aceitabilidade de um recurso

representa a tendência de um inseto utilizá-lo, dada a probabilidade de encontro de

recursos mais apropriados. Quando a tendência de encontro de recursos melhores é

baixa, recursos menos proveitosos podem se tornar energeticamente viáveis para

exploração (COURTNEY, 1985; 1986). As caraterísticas dos recursos são

identificadas quimicamente e, posteriormente com sinais visuais, gustativos, olfativos

e sonoros (DIXON, 1985; RAFFA; PHILIPS; SALOM 1993; STÄDLER, 1984).

Os predadores frequentemente equilibram o maior ganho energético contra

maior dispêndio energético, envolvido na captura e processamento de presas

(ERNSTING; VAN DER WERF, 1988). Isso resulta em escolhas de presas maiores e

mais nutritivas, com maior facilidade de manipulação (IWASAKI, 1990; RICHTER,

1990; STREAMS, 1994; MARK; OLESEN, 1996). De acordo com Carvalho e Souza

(2000), o tamanho da presa afeta o comportamento de escolha, bem como os

tempos de manuseio em larvas de crisopídeos. Em todos os casos observados, a

preferência por S. frugiperda foi maior que pelas outras duas espécies, sendo,

usualmente, seguida pela preferência por A. gemmatalis, com D. saccharalis

apresentando, em cinco de seis tratamentos, a menor porcentagem de escolha.

Dado que o tamanho médio de larvas de S. frugiperda pode alcançar 50 mm, as de

A. gemmatalis atingem, em média, 35 mm e as de D. saccharalis atingem

aproximadamente 25 mm (GALLO et al., 2002), é notável uma tendência de escolha

que favorece presas maiores. Iwasaki (1990) observou comportamento similar no

louva-a-deus Tenodera aridifolia em testes envolvendo grilos Gryllus bimaculatus,

enquanto Richter (1990) detectou esse comportamento em duas espécies de vespas

do gênero Polybia: P. occidentalis e P. diguetana, quando oferecidas larvas do

noctuídeo Bagisara repanda. Streams (1994) verificou maiores taxas de encontro e

55

de ataque para Notonecta undulata, a seus coespecíficos em condições de

laboratório, quanto maiores eram as presas (instares mais avançados). O mesmo

ocorre até para insetos herbívoros, como no caso de formigas Myrmica ruginodes,

que optam por sementes de Hepatica nobilis com elaiossoma (tecido rico em

lipídios) maiores (MARK; OLESEN, 1996).

2.3.2 Teste de competição entre os predadores

Na situação onde foi testada a competição entre os predadores por uma mesma

presa, foi possível observar, em alguns casos, que houve predação intraguilda, ou

canibalismo, antes de haver o consumo da presa por qualquer um dos predadores.

Também houve casos onde o experimento foi encerrado antes que qualquer ataque

ocorresse, mesmo que os indivíduos se encontrassem diversas vezes na placa de

Petri (Tabelas 7 e 8, e Figuras 5 e 6).

Tabela 7 - Distribuição, em porcentagem, do ataque de cada um dos predadores quando expostos a lagartas de três presas, competindo com outro predador inter ou intraespecífico

(Continua)

Escolha

Predação Intraguilda

Machos Fêmeas

Spodoptera frugiperda

Euborellia annulipes

Joaninha 5% Euborellia annulipes

Joaninha 20%

Presa 35% Presa 40%

Harmonia axyridis

Tesourinha 10% Harmonia axyridis

Tesourinha 0

Presa 40% Presa 30%

Nula

10% Nula

20%

Anticarsia gemmatalis

Euborellia annulipes

Joaninha 10% Euborellia annulipes

Joaninha 5%

Presa 40% Presa 40%

Harmonia axyridis

Tesourinha 5% Harmonia axyridis

Tesourinha 5%

Presa 35% Presa 45%

Nula

10% Nula

5%

Diatraea saccharalis

Euborellia annulipes

Joaninha 5% Euborellia annulipes

Joaninha 10%

Presa 25% Presa 40%

Harmonia axyridis

Tesourinha 10% Harmonia axyridis

Tesourinha 0%

Presa 35% Presa 40%

Nula

25% Nula

10%

56

Tabela 8 - Distribuição, em porcentagem, do ataque de cada um dos predadores quando expostos a lagartas de três presas, competindo com outro predador inter ou intraespecífico.

(Conclusão)

Canibalismo

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Spodoptera frugiperda

Macho

Fêmea 5%

Macho

Fêmea 5%

Presa 35% Presa 40%

Fêmea

Macho 0

Fêmea

Macho 10%

Presa 35% Presa 40%

Nula 20% Nula 5%

Escolha

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Anticarsia gemmatalis

Macho

Fêmea 10%

Macho

Fêmea 10%

Presa 35% Presa 30%

Fêmea

Macho 15%

Fêmea

Macho 20%

Presa 40% Presa 35%

Nula 0 Nula 5%

Diatraea saccharalis

Macho

Fêmea 0%

Macho

Fêmea 15%

Presa 35% Presa 30%

Fêmea

Macho 15%

Fêmea

Macho 0%

Presa 40% Presa 35%

Nula 10% Nula 25%

O que se observou também, é que o encontro não configura imediatamente

um “ataque”, podendo haver casos onde os insetos se encontram diversas vezes

antes que algum deles efetue o ataque. A busca, portanto, pode não ser somente

voltada à eliminação do outro predador, ou até mesmo para o consumo da presa

antes que o outro predador o faça. Usualmente o ataque ocorre quando há o

encontro entre os predadores diversas vezes, sem que nenhum deles encontre com

a presa e a consuma. Sendo assim, há a simulação de uma condição onde o inseto

não encontrou uma presa apropriada ao seu consumo, e teve de optar pelo ataque

ao “invasor”, que no caso é a outra espécie predadora.

57

Figura 5 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de uma espécie de inseto presa e predador de outra espécie, entre machos e fêmeas

Figura 6 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de uma espécie de inseto presa e outro predador da mesma espécie, de sexo diferente

0%

5%

10%

15%

20%

25%

30%

35%

40%

45%

50%

Machos Fêmeas Machos Fêmeas Machos Fêmeas

Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis

Esco

lha

Euborellia annulipes -> Joaninha Euborellia annulipes -> Lagarta Harmonia axyridis -> Tesourinha

Harmonia axyridis -> Lagarta Nula

0%

5%

10%

15%

20%

25%

30%

35%

40%

45%

Tesourinha Joaninha Tesourinha Joaninha Tesourinha Joaninha

Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis

Esco

lha

Macho -> Fêmea Macho -> Lagarta Fêmea -> Macho Fêmea -> Lagarta Nula

Presa

Presa

Presa Presa

58

As taxas de canibalismo, no entanto, quando havia a presença de uma presa,

foram diminutas, não ultrapassando 10% (2 de 20 repetições, Figura 6), enquanto a

maioria apresentou consumo da presa por um dos dois indivíduos envolvidos no

experimento. Conjectura-se então que, quando há disponibilidade espacial e de

alimento, a não ocorrência de canibalismo entre adultos se deve a algum

mecanismo de preservação inato à espécie, que visa reduzir mortes por motivos

intraespecíficos quando as condições ambientais forem favoráveis ao

desenvolvimento da espécie.

A mudança de comportamento para evitar predação intraguilda e canibalismo

pode ocorrer, de acordo com a densidade e diversidade de presas, bem como o

tamanho e estágio de vida dos animais envolvidos (RUDOLF, 2007). Johansson

(1993) observou que a predação intraguilda da espécie de Odonata Aeshna juncea

sobre Coenagrion hastulatum, Leucorrhinia dubia e Cordulia annea, bem como taxas

de canibalismo, diminuíram na presença de zooplâncton. O mesmo ocorre em

sistemas envolvendo aranhas, pois,a taxa de canibalismo de Pardosa palustres

diminui na presença de colêmbolos, ou de outras aranhas que podem ser usadas

como presas alternativas, como Xerolycosa miniata ou Zelotes sp. (RICKERS;

SCHEU, 2005).

Quando o tempo de busca dos predadores foi comparado (Tabela 8),

detectou-se que, de modo geral, não há grande diferença entre o tempo de ataque

das joaninhas por parte das tesourinhas, e que, quando tal diferença ocorre, o tempo

de busca se mostra menor nas fêmeas. Em algumas situações não foi possível obter

comparações, uma vez que a situação não ocorreu em nenhuma das repetições do

experimento, como é o caso da predação de tesourinhas por parte de joaninhas

fêmeas quando esses insetos foram liberados juntamente de uma lagarta de D.

saccharalis.

Percebe-se que em todas as situações, o tempo de busca nas repetições

onde qualquer predador atacou a lagarta do inseto praga, foi menor que o tempo de

busca nas repetições onde um predador atacou o outro, podendo, em alguns casos,

haver até mesmo variação entre o tempo de busca de E. annulipes se comparado ao

de H. axyridis, que em alguns casos pode ser menor, como no caso de machos de

ambas as espécies liberados juntamente com uma lagarta de D. saccharalis (Tabela

8).

59

Tabela 9 - Tempo médio (em segundos) de busca e desvio padrão de cada predador no teste de competição, com relação a cada uma das presas disponíveis. Células vazias indicam tratamentos onde não houve seleção de nenhuma das opções após 30 minutos

(Continua)

Tempo de Escolha

Predação Intraguilda

Machos Fêmeas

Spodoptera frugiperda

Euborellia

annulipes

Joaninha 349,12 Euborellia

annulipes

Joaninha 301,89 ± 8,08

Presa 105,99 ± 21,51 Presa 73,58 ± 5,97

Harmonia

axyridis

Tesourinha 275,09 ± 26,49 Harmonia

axyridis

Tesourinha

Presa 86,96 ± 8,90 Presa 59,76 ± 5,78

Anticarsia gemmatalis

Euborellia

annulipes

Joaninha 342,65 ± 17,13 Euborellia

annulipes

Joaninha 322,97

Presa 60,5 ± 4,07 Presa 74,99 ± 4,94

Harmonia

axyridis

Tesourinha 293,12 Harmonia

axyridis

Tesourinha 279,07

Presa 64,05 ± 4,02 Presa 78,92 ± 3,88

Diatraea saccharalis

Euborellia

annulipes

Joaninha 351,19 Euborellia

annulipes

Joaninha 300,84 ± 20,57

Presa 110,08 ± 5,94 Presa 101,10 ± 5,51

Harmonia

axyridis

Tesourinha 270,02 ± 30,08 Harmonia

axyridis

Tesourinha

Presa 92,79 ± 9,52 Presa 94,03 ± 14,01

Canibalismo

Tempo de Escolha

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Spodoptera frugiperda

Macho

Fêmea 368,33

Macho

Fêmea 327,42

Presa 86,85 ± 5,36 Presa 72,19 ± 7,33

Fêmea

Macho

Fêmea

Macho 340,91 ± 17,27

Presa 75,73 ± 8,29 Presa 55,83 ± 14,59

60

Tabela 8 - Tempo médio (em segundos) de busca e desvio padrão de cada predador no teste de competição, com relação a cada uma das presas disponíveis. Células vazias indicam tratamentos onde não houve seleção de nenhuma das opções após 30 minutos

(Conclusão)

Canibalismo

Tempo de Escolha

Anticarsia gemmatalis

Macho

Fêmea 355,37 ± 23,67

Macho

Fêmea 308,52 ± 19,31

Presa 64,67 ± 5,30 Presa 75,08 ± 4,05

Fêmea

Macho 353,93 ± 12,72

Fêmea

Macho 311,82 ± 12,24

Presa 62,05 ± 5,28 Presa 84,24 ± 7,54

Diatraea saccharalis

Macho

Fêmea

Macho

Fêmea 320,09 ± 15,58

Presa 108,53 ± 5,46 Presa 102,62 ± 4,98

Fêmea

Macho 360,51 ± 7,94

Fêmea

Macho

Presa 98,94 ± 12,10 Presa 96,79 ± 12,69

Tabela 10 - Tempo médio de manipulação (horas) e desvio padrão das presas pelos respectivos predadores em teste de competição.

(Continua)

Tempo de Manipulação

Predação Intraguilda

Machos Fêmeas

Spodoptera frugiperda

Euborellia annulipes

Joaninha 0,62 Euborellia annulipes

Joaninha 0,63 ± 0,06

Presa 0,22 ± 0,04 Presa 0,23 ± 0,05

Harmonia axyridis

Tesourinha 0,48 ± 0,02 Harmonia axyridis

Tesourinha

Presa 0,19 ± 0,04 Presa 0,16 ± 0,02

Anticarsia gemmatalis

Euborellia annulipes

Joaninha 0,59 ± 0,04 Euborellia annulipes

Joaninha 0,59

Presa 0,21 ± 0,04 Presa 0,22 ± 0,05

Harmonia axyridis

Tesourinha 0,53 Harmonia axyridis

Tesourinha 0,31

Presa 0,14 ± 0,03 Presa 0,12 ± 0,05

61

Tabela 9 - Tempo médio de manipulação (horas) e desvio padrão das presas pelos respectivos predadores em teste de competição

(Conclusão)

Tempo de Manipulação

Predação Intraguilda

Machos Fêmeas

Diatraea saccharalis

Euborellia annulipes

Joaninha 0,58 Euborellia annulipes

Joaninha 0,52 ± 0,05 Presa 0,15 ± 0,02 Presa 0,15 ± 0,04

Harmonia axyridis

Tesourinha 0,52 ± 0,12 Harmonia axyridis

Tesourinha

Presa 0,13 ± 0,03 Presa 0,14 ± 0,03

Canibalismo

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Spodoptera frugiperda

Macho

Fêmea 0,5

Macho

Fêmea 0,56

Presa 0,23 ± 0,06 Presa 0,16 ± 0,05

Fêmea

Macho Fêmea

Macho 0,58 ± 0,05

Presa 0,21 ± 0,06 Presa 0,15 ± 0,04

Anticarsia gemmatalis

Macho

Fêmea 0,43 ± 0,08

Macho

Fêmea 0,52 ± 0,06

Presa 0,21 ± 0,05 Presa 0,16 ± 0,04

Fêmea

Macho 0,50 ± 0,03

Fêmea

Macho 0,53 ± 0,28

Presa 0,22 ± 0,03 Presa 0,10 ± 0,03

Diatraea saccharalis

Macho

Fêmea Macho

Fêmea 0,48 ± 0,07

Presa 0,16 ± 0,04 Presa 0,11 ± 0,03

Fêmea

Macho 0,50 ± 0,07

Fêmea

Macho Presa 0,15 ± 0,05 Presa 0,12 ± 0,05

Quando a ocorrência de competição entre os predadores é testada,

juntamente com a presença de uma presa, é notável o fato de que,

independentemente da condição experimental testada, seja competição

interespecífica, ou intraespecífica, o tempo de manipulação da presa aumenta

quando ocorre canibalismo ou competição intraguilda (Tabela 9), mantendo-se, no

entanto, constante, entre as lagartas das pragas testadas.

62

2.3.3 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG)

Tabela 11 - Distribuição, em porcentagem, da ocorrência de predação intraguilda entre os predadores, quando em placa de Petri. Foi considerada nula aquela repetição onde não houve ataque após trinta minutos

Porcentagem de ataques de um predador sobre o outro

Machos Fêmeas Imaturos

E. annulipes 46,67% E. annulipes 50,00% E. annulipes 36,67%

H. axyridis 26,67% H. axyridis 23,34% H. axyridis 30,00%

Nula 26,66% Nula 26,66% Nula 33,33%

Na tabela 10 foi constatada a ocorrência de predação intraguilda entre

Euborellia annulipes e Harmonia axyridis. Não foram detectadas diferenças nos três

tratamentos, com 𝜒22 = 1,9011, 𝑝 = 0,3865. Porém, ao longo das observações, não

foi observada busca ativa do outro predador, bem como qualquer tentativa de evitar

o confronto entre predadores. O observado foi que, em caso de encontro entre as

espécies ocorre ataque, e, com maior frequência de sucessos para E. annulipes. As

probabilidades estimadas de escolha de H. axyridis foram de 0,37 para machos,

0,32 para fêmeas e 0,53 para imaturos.

Tabela 12 - Percentual de mortalidade devido ao canibalismo entre os predadores investigados. Foi considerada nula aquela repetição onde não houve ataque após trinta minutos

Porcentagem de ataques de um

sexo em relação a outro

Euborellia

annulipes

Harmonia

axyridis

Macho 23,34% Macho 26,67%

Fêmea 40,00% Fêmea 36,66%

Nula 36,66% Nula 36,66%

O canibalismo (Tabela 11) foi observado em ambas as espécies, e, quando

ocorria, não houve diferença entre os sexos de ambas as espécies, sendo obtido

𝜒12 = 0,3032, 𝑝 = 0,5819, com probabilidades estimadas de escolha de fêmea de

0,67 para Euborellia annulipes e de 0,58 para Harmonia axyridis. Isso ocorre mesmo

63

quando há diferença de tamanho entre machos (menores) e fêmeas (maiores), o

que levaria a supor maior ataque.

Tabela 13 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada predador em teste para predação intraguilda.

Tempo de escolha

Machos Fêmeas Imaturos

E. annulipes 348,85±12,30 E. annulipes 445,67±19,30 E. annulipes 492,45±8,65

H. axyridis 256,12±11,08 H. axyridis 309,13± 1,21 H. axyridis 348,2±16,22

Não foi detectada diferença entre o tempo até ataque entre os diferentes

tratamentos (Tabela 12), tanto para machos, fêmeas ou imaturos, com a obtenção

de 𝜒22 = 5,95, 𝑝 = 0,0510, a despeito do valor de p sugerir diferença marginalmente

significativa. No entanto, algumas peculiaridades comportamentais foram

observadas no decorrer do experimento, principalmente quanto aos imaturos, onde

houve casos de indivíduos se encontrando mais de cinco vezes antes de qualquer

ataque por parte deles.

Tabela 14 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada predador em teste para canibalismo

Tempo de ocorrência

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Macho 352,80 ± 20,06 Macho 295,87 ±7,57

Fêmea 366,17 ± 14,00 Fêmea 314,80 ± 9,12

Quanto ao canibalismo (Tabela 13), não se observou diferença no tempo de

busca entre machos e fêmeas das duas espécies, com 𝜒12 = 0,4163, 𝑝 = 0,5188. No

caso das tesourinhas, isso permite inferir que o tamanho não é um fator influente no

tempo de busca por parte do inseto, uma vez que a fêmea é usualmente maior que o

macho.

64

Figura 7 - Porcentagem de ocorrência observada em cada tratamento de teste para predação intraguilda e canibalismo (em barras) e tempo médio de escolha pelos insetos (em pontos) com desvio padrão

Observando-se de maneira geral, percebe-se a regularidade entre os

tratamentos, tanto em porcentagem de escolha, quanto no tempo (Figura 7).

2.3.4 Teste de capacidade predatória

Os resultados dos testes de capacidade predatória são apresentados com

uma tabela para cada inseto presa: S. frugiperda (Tabela 14); A. gemmatalis (Tabela

15) e D. saccharalis (Tabela 16).

0,00

100,00

200,00

300,00

400,00

500,00

600,00

0,00

10,00

20,00

30,00

40,00

50,00

60,00

Mac

ho

Fêm

ea

Nu

la

Mac

ho

Fêm

ea

Nu

la

E. a

nn

ulip

es

H. a

xyri

dis

Nu

la

E. a

nn

ulip

es

H. a

xyri

dis

Nu

la

E. a

nn

ulip

es

H. a

xyri

dis

Nu

la

Euborelliaannulipes

Harmonia axyridis Machos Fêmeas Imaturos

Tem

po

de

Esco

lha

(s)

Po

rcen

tage

m d

e es

colh

a

Tratamento

65

Tabela 15 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Spodoptera frugiperda consumidas por machos, fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias

Ovos

Tempo de Consumo (h)

Predadores 1 2 4 8

Euborellia annulipes

Macho 7,8 ± 0,83 14,2 ± 3,11 17,8 ± 2,58 20,8 ± 5,06

Fêmea 8,6 ± 1,14 15,8 ± 2,16 19,2 ± 2,58 25,4 ± 5,02

Ninfa 4,4 ± 1,14 5,6 ± 1,14 7,2 ± 1,64 11,6 ± 2,07

Harmonia axyridis

Macho 8,8 ± 2,58 12,8 ± 2,38 19,6 ± 2,40 23,2 ± 2,86

Fêmea 10,2 ± 1,64 14,6 ± 2,07 22,2 ± 3,42 27,4 ± 2,40

Larva 6,2 ± 1,30 7,8 ± 1,48 10,4 ± 1,67 12,0 ± 1,58

Tempo de Consumo (h)

Predadores 12 24 48 168

Euborellia annulipes

Macho 34,6 ± 4,09 84,4 ± 6,42 139,6 ± 4,33 521,8 ± 16,22

Fêmea 38,2 ± 3,03 87,6 ± 6,26 146,8 ± 5,93 529,2 ± 14,30

Ninfa 13,8 ± 3,03 21,8 ± 3,03 47,4 ± 6,50 289,6 ± 8,44

Harmonia axyridis

Macho 34,0 ± 4,35 90,8 ± 4,76 152,2 ± 7,39 435,2 ± 6,01

Fêmea 41,6 ± 2,40 93,2 ± 5,40 172,4 ± 7,12 503,2 ± 8,31

Larva 16,2 ± 2,16 24,2 ± 3,49 40,6 ± 3,91 292,6 ± 7,98

Lagartas

Tempo de Consumo (h)

Predadores 1 2 4 8

Euborellia annulipes

Macho 2,2 ± 0,83 3,6 ± 1,14 5,2 ± 2,38 7,2 ± 1,92

Fêmea 2,4 ± 1,14 3,6 ± 0,89 5,8 ± 0,83 8,0 ± 1,58

Ninfa 0,8 ± 0,83 1,8 ± 0,83 2,4 ± 0,54 3,2 ± 1,09

Harmonia axyridis

Macho 6,8 ± 1,30 8,6 ± 0,89 10,6 ± 1,51 11,8 ± 1,30

Fêmea 7,6 ± 1,51 9,4 ± 1,14 11,4 ± 1,34 12,8 ± 1,48

Larva 2,6 ± 1,51 5,0 ± 1,58 6,6 ± 1,51 7,2 ± 1,64

Tempo de Consumo (h)

Predadores 12 24 48 168

Euborellia annulipes

Macho 9,0 ± 1,58 13,4 ± 2,51 21,4 ± 3,97 62 ± 3,93

Fêmea 10,4 ± 1,67 13,8 ± 2,38 23,8 ± 1,92 63,6 ± 5,17

Ninfa 4,0 ± 1,00 4,8 ± 1,30 8,2 ± 1,92 19,8 ± 3,83

Harmonia axyridis

Macho 14,4 ± 1,67 14,8 ± 1,83 20,6 ± 2,07 54,8 ± 4,96

Fêmea 14,6 ± 1,14 16,6 ± 1,14 22,8 ± 3,03 59,4 ± 3,64

Larva 8,4 ± 1,67 10,2 ± 1,30 13,8 ± 1,92 25,4 ± 3,36

As fêmeas de ambas as espécies, ao fim da semana do experimento,

consumiram mais presas, sejam ovos ou lagartas, que os machos. A espécie E.

annulipes, ao fim da semana, consumiu mais insetos presa que H. axyridis, em

66

todos os tratamentos, com imaturos consumindo aproximadamente 25% do total de

ovos, e menos que 50% do total de lagartas (Figuras 8 e 9).

Figura 8 - Evolução da quantidade de ovos de Spodoptera frugiperda consumidos por diferentes

estágios de predadores ao longo de sete dias

Figura 9 - Evolução da quantidade de lagartas de Spodoptera frugiperda consumidas por diferentes

estágios de predadores ao longo de sete dias

0

100

200

300

400

500

600

1 2 4 8 12 24 48 168

Ovos c

onsum

idos

Horas

Euborellia annulipes

Euborellia annulipes

Euborellia annulipes

Harmonia axyridis

Harmonia axyridis

Harmonia axyridis

0

10

20

30

40

50

60

70

1 2 4 8 12 24 48 168

Laga

rtas

Co

nsu

mid

as

Horas

Euborellia annulipes Macho

Euborellia annulipes Fêmea

Euborellia annulipes Ninfa

Harmonia axyridis Macho

Harmonia axyridis Fêmea

Harmonia axyridis Larva

67

Tabela 16 - Quantidade média de ovos e lagartas e desvio padrão de Anticarsia gemmatalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias

Ovos

Tempo de Consumo (h)

1 2 4 8

Euborellia annulipes

Macho 4,6 ± 1,14 7,6 ± 2,07 12,8 ± 2,38 16,8 ± 2,38

Fêmea 5,2 ± 0,83 7,4 ± 1,14 11,2 ± 2,58 23,4 ± 3,84

Ninfa 2,2 ± 0,83 4,2 ± 1,30 7,2 ± 1,92 15,0 ± 1,56

Harmonia axyridis

Macho 1,6 ± 0,89 3,2 ± 1,30 6,4 ± 1,67 13,6 ± 2,30

Fêmea 2,2 ± 1,30 4,8 ± 1,48 7,8 ± 1,48 16,2 ± 2,38

Larva 6,2 ± 1,30 7,8 ± 1,48 10,4 ± 1,67 12,0 ± 1,58

Tempo de Consumo (h)

12 24 48 168

Euborellia annulipes

Macho 26,4 ± 3,20 54,0 ± 5,00 38,4 ± 9,44 555,8 ± 12,55

Fêmea 29,8 ± 4,49 69,8 ± 4,96 123,4 ± 11,41 593,8 ± 6,87

Ninfa 19,2 ± 2,38 40,8 ± 4,96 63,4 ± 5,31 196,8 ± 12,45

Harmonia axyridis

Macho 18,0 ± 2,73 51,6 ± 5,45 90,2 ± 3,83 493,6 ± 10,21

Fêmea 22,8 ± 3,56 54,6 ± 5,12 98,4 ± 6,50 543,2 ± 9,88

Larva 16,2 ± 2,16 24,2 ± 3,49 40,6 ± 3,91 292,6 ± 7,98

Lagartas

Tempo de Consumo (h)

1 2 4 8

Euborellia annulipes

Macho 2,0 ± 0,70 3,4 ± 1,67 6 ± 1,58 10,4 ± 1,14

Fêmea 1,8 ± 0,83 3,8 ± 0,83 5,8 ± 1,30 7,8 ± 1,30

Ninfa 0,6 ± 0,54 1,8 ± 0,83 2,4 ± 0,54 4,6 ± 1,14

Harmonia axyridis

Macho 1,8 ± 0,83 3,4 ± 0,89 4,2 ± 0,83 6,6 ± 1,51

Fêmea 2,0 ± 0,70 4,4 ± 1,14 7,2 ± 1,30 10,2 ± 1,30

Larva 0,4 ± 0,54 1,4 ± 0,54 2,8 ± 0,83 4,4 ± 1,14

Tempo de Consumo (h)

12 24 48 168

Euborellia annulipes

Macho 13,6 ± 1,51 17,4 ± 1,67 23,0 ± 3,16 49,6 ± 4,15

Fêmea 10,8 ± 1,64 15,4 ± 2,07 28,4 ± 2,07 53,4 ± 4,77

Ninfa 6,0 ± 2,12 7,2 ± 1,92 9,0 ± 1,58 17,8 ± 3,03

Harmonia axyridis

Macho 8,8 ± 1,30 13,8 ± 2,77 19,4 ± 3,20 41,2 ± 3,70

Fêmea 12,4 ± 2,30 15,6 ± 2,30 23,6 ± 3,04 47,6 ± 4,72

Larva 5,6 ± 1,81 7,8 ± 1,92 11,2 ± 1,92 18,6 ± 3,36

Do mesmo modo como ocorreu com S. frugiperda, as fêmeas consumiram

mais insetos ao longo do período de estudo que os machos e imaturos em todos os

tratamentos, havendo, de modo geral, mais consumo por parte de E. annulipes que

de H. axyridis. Esse fenômeno se deu para ovos e lagartas. O consumo geral, no

68

entanto, foi menor que o consumo de S. frugiperda, por parte de ambas as espécies,

e maior que o de D. saccharalis (Figuras 10 e 11).

Figura 10- Evolução da quantidade de ovos de Anticarsia gemmatalis consumidos por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias

Figura 11 - Evolução da quantidade de lagartas de Anticarsia gemmatalis consumidos por diferentes

estágios de predadores ao longo de sete dias

0

100

200

300

400

500

600

700

1 2 4 8 12 24 48 168

Ovo

s co

nsu

mid

os

Horas

Euborellia annulipes Macho

Euborellia annulipes Fêmea

Euborellia annulipes Ninfa

Harmonia axyridis Macho

Harmonia axyridis Fêmea

Harmonia axyridis Larva

0

10

20

30

40

50

60

1 2 4 8 12 24 48 168

Laga

rtas

co

nsu

mid

as

Horas

Euborellia annulipes Macho

Euborellia annulipes Fêmea

Euborellia annulipes Ninfa

Harmonia axyridis Macho

Harmonia axyridis Fêmea

Harmonia axyridis Larva

69

Tabela 17 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Diatraea saccharalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias

Ovos

Tempo de Consumo (h)

1 2 4 8

Euborellia annulipes

Macho 0,8 ± 0,44 2,0 ± 0,70 4,2 ± 1,30 10,6 ± 2,07

Fêmea 0,6 ± 0,54 2,4 ± 1,14 4,4 ± 1,94 12,2 ± 2,58

Ninfa 0,4 ± 0,54 1,2 ± 1,09 2,4 ± 1,14 4,2 ± 1,64

Harmonia axyridis

Macho 2,4 ± 0,89 3,4 ± 0,54 6,0 ± 1,00 7,8 ± 1,30

Fêmea 2,8 ± 0,83 3,8 ± 0,83 7,2 ± 1,30 9,0 ± 1,58

Larva 0,8 ± 0,83 2,2 ± 0,83 5,4 ± 1,51 7,2 ± 1,30

Tempo de Consumo (h)

12 24 48 168

Euborellia annulipes

Macho 22,0 ±2,91 36,8 ± 5,06 67,0 ± 5,70 431,0 ± 25,91

Fêmea 25,4 ± 2,70 40,8 ± 3,49 71,4 ± 7,82 455,0 ± 29,89

Ninfa 11,0 ± 2,54 21,0 ± 3,16 38,6 ± 4,66 123,4 ± 8,44

Harmonia axyridis

Macho 15,0 ± 2,34 30,8 ± 2,38 77,0 ± 3,16 503,8 ± 14,88

Fêmea 19,0 ± 3,16 39,4 ± 2,40 88,4 ± 4,15 534,4 ± 9,39

Larva 13,2 ± 1,92 24,6 ± 4,03 60,2 ± 5,16 198,2 ± 10,35

Lagartas

Tempo de Consumo (h)

1 2 4 8

Euborellia annulipes

Macho 2,6 ± 1,14 4,2 ± 1,30 5,6 ± 1,14 12,8 ± 1,30

Fêmea 3,2 ± 1,48 4,4 ± 1,81 7,4 ± 1,51 14,4 ± 1,81

Ninfa 1,8 ± 0,83 2,8 ± 0,83 3,6 ± 0,89 5,6 ± 1,14

Harmonia axyridis

Macho 1,2 ± 0,83 4,2 ± 1,30 5,4 ± 1,14 7,8 ± 1,30

Fêmea 7,6 ± 1,51 9,4 ± 1,14 11,4 ± 1,34 12,8 ± 1,48

Larva 1,4 ± 0,54 4,8 ± 1,30 6,6 ± 1,14 9,2 ± 1,78

Tempo de Consumo (h)

12 24 48 168

Euborellia annulipes

Macho 17,6 ± 1,14 22,8 ± 2,48 29,2 ± 1,30 48,8 ± 5,06

Fêmea 19,2 ± 1,92 25,4 ± 2,70 30,4 ± 2,88 51,6 ± 6,26

Ninfa 7,2 ± 0,83 8,8 ± 0,83 10,4 ± 1,14 17,6 ± 2,70

Harmonia axyridis

Macho 11,6 ± 2,07 16,0 ± 2,54 26,8 ± 3,96 64,2 ± 4,43

Fêmea 14,6 ± 1,14 16,6 ± 1,14 22,8 ± 3,03 59,4 ± 3,64

Larva 12,6 ± 3,04 15,0 ± 1,87 30,0 ± 2,73 68,4 ± 4,82

O consumo ao longo dos sete dias, em todos os tratamentos) foi maior para

H. axyridis que para E. annulipes (Figuras 12 e 13). A diferença no consumo entre

as espécies pode ser resultante de uma maior ou menor adaptação desses aos

recursos, podendo haver maior consumo para compensar inadequação energética

do recurso (Schowalter, 2000). O consumo por parte das fêmeas também se

70

mostrou maior que o dos machos, tanto para ovos quanto para lagartas, sendo que

o fenômeno de consumo menor por parte dos imaturos, com taxas de consumo

entre 20 e 50% do total consumido pelos adultos.

Figura 12 - Evolução da quantidade de ovos de Diatraea saccharalis consumidos por diferentes

estágios de predadores ao longo de sete dias

Figura 13 - Evolução da quantidade de lagartas de Diatraea saccharalis consumidos por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias

0

100

200

300

400

500

600

1 2 4 8 12 24 48 168

Ovo

s co

nsu

mid

os

Horas

Euborellia annulipes Macho

Euborellia annulipes Fêmea

Euborellia annulipes Ninfa

Harmonia axyridis Macho

Harmonia axyridis Fêmea

Harmonia axyridis Larva

0

10

20

30

40

50

60

70

80

1 2 4 8 12 24 48 168

Laga

rtas

co

nsu

mid

as

Horas

Euborellia annulipes Macho

Euborellia annulipes Fêmea

Euborellia annulipes Ninfa

Harmonia axyridis Macho

Harmonia axyridis Fêmea

Harmonia axyridis Larva

71

Tabela 18 - Consumo diário médio de ovos e lagartas de Spodoptera frugiperda, Anticarsia gemmatalis e Diatraea saccharalis por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis

Ovos

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva

Spodoptera frugiperda 74,74 75,60 41,37 62,17 71,88 41,80

Anticarsia gemmatalis 79,40 84,83 28,11 70,51 77,60 21,83

Diatraea saccharalis 61,57 65,00 17,63 71,97 76,34 28,31

Lagartas

Euborellia annulipes Harmonia axyridis

Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva

Spodoptera frugiperda 8,86 9,09 2,83 7,83 8,49 3,63

Anticarsia gemmatalis 7,09 7,63 2,54 5,89 6,80 2,66

Diatraea saccharalis 6,97 7,37 2,51 9,17 9,77 4,46

O teste de paralelismo para o consumo de presas (Figuras 8 a 13) revelou

que as retas são concorrentes, havendo diferença em todas as curvas (𝜒232 =

3806,10, 𝑝 < 0,0001), e o teste de qui-quadrado da análise de deviance para a

interação quádrupla permite inferir que há interação significativa entre todos os

fatores do estudo, através de χ232 = 3806,10, p < 0,0001.

Observa-se que em todos os casos, menos para o consumo de lagartas de D.

saccharalis por H. axyridis, o consumo de S. frugiperda foi maior que o das outras

espécies. Também é observável que o consumo médio das fêmeas foi maior que

dos machos e imaturos, e que o dos imaturos foi consideravelmente menor (Tabela

17).

A quantidade consumida pode depender de diversos fatores, como o tamanho

do predador e da presa, as necessidades energéticas do predador, seu estágio de

vida e sexo. O maior consumo de alimento por parte de fêmeas já foi observado em

percevejos antocorídeos (YOSHITAKA; YOSHIMI, 1999); baratas (COCHRAN,

1983); e moscas (DIXON, 1960; WEBSTER ET al., 1979). Em todos os casos isso

foi associado ao comportamento reprodutivo das fêmeas.

72

Os resultados aqui encontrados assemelham-se aos encontrados por Reis

(1988) com predação de S. frugiperda por Doru luteipes (Dermaptera: Forficulidae),

Alvarenga e colaboradores, com predação de Schizaphis graminum por D. luteipes

(Hemiptera: Aphididae) (1995) e Silva (2006), com, consumo de S. frugiperda por E.

annulipes, com maior consumo em instares imaturos finais e adultos, e com

consumo intermediário para imaturos de terceiro instar.

2.3.5 Modelo Matemático

A figura 14 descreve a tendência cíclica para a menor taxa de ataque de E.

annulipes sobre S. frugiperda, obtida em apenas 1 hora de confinamento. Com 8

horas de consumo (Tabela 14) a taxa de encontro entre predador e presa aumenta

três vezes mais (de 0.02 para 0.08, obtidos a partir de resultados de experimento de

taxa de consumo) resultando em extinção de ambos (Figura 15).

Figura 14 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.02; b=0.02, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de E. annulipes, e a linha preda sólida, a dinâmica de S. frugiperda

73

Figura 15 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.08, b=0.02, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de E. annulipes, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda

Este resultado decorre da alta sensibilidade da taxa de ataque para um

sistema extremamente simples simulando apenas a influência da interação entre as

duas espécies. Nas simulações realizadas com a espécie predadora H. axyridis, a

taxa intrinseca de crescimento (b) parece ter sido o parâmetro responsável pelo

aumento da sustentabilidade do ciclo entre as duas espécies (Figura 16). Para esta

simulação os valores dos parâmetros foram praticamente os mesmos, exceto pela

taxa intrínseca que foi maior que a utilizada para E. annulipes. A exemplo da

simulação apresentada na figura 15, levando em conta 8 horas de consumo, agora

de S. frugiperda por H. axyridis nota-se que o aumento no consumo quase que não

influencia a sustentabilidade das duas espécies, como notado na simulação com E.

annulipes (Figura 17).

74

Figura 16 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.076, b=0.13, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda

Figura 17 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda

Se a mortalidade da espécie predadora H. axyridis for manipulada de acordo

com o resultado obtido por Milléo, Fernandes e Godoy (2014), ou seja, s=0.49, a

dinâmica predador presa para as duas espécies pode ser caracterizada por ciclo

75

limite de dois pontos (Figura 18), sugerindo que a diminuição da sobrevivência de H.

axyridis poderia gerar estabilização no sistema, provavelmente em decorrência da

queda indireta na taxa de encontro entre predador e presa. Estes resultados, apesar

de advindos de simulações bastante simples, podem servir de subsídios para

implementações de testes laboratoriais e criação massal visando estudos voltados

para o controle biológico. A princípio, E. annulipes mostra-se mais eficaz que H.

axyridis para o controle de S. frugiperda. Contudo, para a manutenção de

populações sob condições de laboratório, a manipulação das taxas de encontro e/ou

da mortalidade dos predadores seriam procedimentos recomendados visando a

obtenção de resultados satisfatórios em termos de sustentabilidade das populações

de predadores.

Figura 18 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5, s=0.49. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda

76

77

3 CONSIDERAÇÕES FINAIS

CONSIDERAÇÔES FINAIS

O uso de insetos no controle biológico é uma prática que pode beneficiar a

agricultura brasileira em razão da alta biodiversidade de insetos existente nos

trópicos. Com o presente estudo foi possível observar que os testes de predação

com o dermáptero Euborellia annulipes e o besouro coccinelídeo Harmonia axyridis

sobre Spodoptera frugiperda, Anticarsia gemmatalis e Diatraea saccharalis, parecem

indicar bom potencial para utilização das espécies em programas de Manejo

Integrado de Pragas, visando menor perda de produtividade e danos ambientais em

culturas importantes no cenário agrícola brasileiro, quando utilizados no controle de

ovos ou larvas recém eclodidas.

A capacidade de consumo de recursos por parte de ambos os insetos varia

entre as diversas presas testadas, no entanto, em uma situação real de manejo, é

possível adaptar a escolha por um ou outro inseto predador baseado em

características locais, como por exemplo, clima, e não apenas com base na

eficiência do inseto em questão.

Apesar da ocorrência de predação intraguilda e canibalismo em algumas das

situações experimentais, a eficiência desses insetos como predadores se mostra no

consumo diário médio, que, para ovos das três pragas é de, aproximadamente 70 e

de lagartas, de aproximadamente 10, para ambos os predadores, algo que, somado

à alta longevidade desses predadores solidifica ainda mais essas conclusões.

Com base nos modelos matemáticos, a princípio, para controle de S.

frugiperda, Euborellia annulipes se mostra mais eficaz que H. axyridis, porém, esse

trabalho se mostra como subsídio para aprofundamento no tema.

78

79

REFERÊNCIAS

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