003122009SP-PP-00312

BI8L10TECA IObra pertencente ao dC~rljC ;

DOI: 10.4025/actascibiolsci.v31i1.872

Protozoários e metazoários parasitos do cardinal Paracheirodonaxelrodi Schultz, 1956 (Characidae), peixe ornamental provenientede exportador de Manaus, Estado do Amazonas, Brasil

Marcos Tavares-Dias 1*, Maria Leonora Silva Brito2 e Jefferson Raphael Gonzaga Lemos?

'Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Rod. Juscelino Kubitschek, km 5,2600, 68903-419, Macapá, Amapá, Brasil. 2EscolaSuperior Batista do Amazonas, Manaus, Amazonas, Brasil. 31nstitutode Ciências Biológicas, Universidade Federal do Amazonas,Manaus, Amazonas, Brasil .• Autor para correspondência. E-mail: marcostavares@cpafap.embrapa.br

RESUMO. Os estudos sobre a parasitofauna de peixes ornamentais cultivados são de granderelevância para o conhecimento das espécies de parasitos, permitindo interferência em suaproliferação para evitar epizootias e, consequentemente, perdas econômicas na criação. Opresente estudo investigou a prevalência e intensidade de parasitos protozoários e metazoários emcardinal Panuheirodon axelrodi (N = 89), mantidos em tanques de um exportador de Manaus,Estado do Amazonas, Brasil. Dos espécimes de P. axdrodi necropsiados, 65,2% (N = 58) estavamparasitados pelos Protozoa Piscinoodinium pillulare (3,4%) e Ichthyophthirius mllltifihis (7,9%),Monogcnoidea Cyrodactyllls sp. (42,7%), Ncrnatoda Procamallanus sp. (23,6%) e Trernatoda(1,1%). Cyrodactyl/ls sp. e Procamallanus sp., porém, foram os parasitos de maior prevalência eintensidade. Apesar da elevada prevalência de parasitismo em P. axelrodi durante a suapermanência no exportador, a intensidade de protozoários e metazoários foi baixa pelo manejoprofilático nos tanques. Os resultados demonstram que os cuidados com tratamento e profilaxiasão de extrema importância na aquicultura de peixes ornamentais.Palavras-chave: cardinal, metazoário, peixe ornamental, Poracheirodon axelrodi, parasitos, protozoário.

ABSTRACT. Protozoan and metazoan parasites of the cardinal Paracheirodon axelrodiSchultz, 1956 (Characidae), ornamental fish originating from exporter frorn Manaus,Amazonas State, Brazil. Studics regarding parasites fauna in farrncd ornamental fish are of grcatrelcvance for knowlcdge of the parasitos species, allowing interference in their proliferation to avoidepizooties and consequently, economical losses. This study was designed to investigate theprotozoan and metazoan parasites prcvalence and intensity on cardinal Paratheirodon axelrodi (N =89), maintained in tanks of an exporter from Manaus, Amazonas State, Brazil. On necropsy 65.2%(N = 58) of P. axeirodi were found parasitized by Protozoa Piscinoodinium pillulare (3.4°,{,) andlchthyophthiril/s multifiliis (7.9%), Monogcnoidea Cyrodactylus sp. (42.7%), Ncrnatoda Procamallanus sp.(23.6%) and Trematoda (1.1%). However, Cyrodacf)'lus sp. and Procamatlonus sp. were the parasites ofgreatest prevalence and intensity. High prevalence of parasitism was found in P. axelrodi of exporter'holding fàcilities, however the low intensity of parasites was influenccd by chemotherapeutic andprophylactic management. Therefore, the concem with treatment and prophylaxis are of extrerneimportance for ornamental fish aquaculture.Key words: cardinal, metazoan, ornamental fish, Paradtrirodon axelrodi, parasites,protozoan.

Introdução

Grande parte dos peixes de aquários do mundo éproveniente da bacia Amazônica, exportada do Brasil,Colômbia e Peru, e é potencialmente importante fontede recursos econômicos (GERSTNER ct aI., 2006).Algumas dessas espécies amazônicas, provenientes dapesca extrativista, alcançam elevado valor de mercado,ao contrário de outras que já podem ser obtidas da Ásia,onde se realiza reprodução artificial de espécies daAmazônia. Os custos desta produção comercial, noentanto, são elevados quando comparados com suaimportação do Brasil (ANJOS; ANJOS, 2006).

Anualmente, milhões de peixes ornamentais deágua doce são exportados da Amazônia brasileirapara o comércio internacional, principalmente paraos Estados Unidos e Europa. Em sua maioria, asespécies são originárias da região de Barcelos, Estadodo Amazonas (CHAO, 2001; ANJOS; ANJOS,2006). O cardinal Paracheirodon axelrodi é a espéciemais abundante, representando 21,0% das espéciescapturadas em Barcelos (CHAO, 2001). Esta espéciese encontra distribuída em tributários do médio ealto rio Negro, no Amazonas, Brasil, e também emtributários do no Orinoco, na Colômbia e

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Venezuela (ANJOS; ANJOS, 2006). O P. axelroditem como principais características as cores ventraisazul e vermelha, que tanto atraem aquaristas detodos os continentes. Apesar de sua importânciaeconômica, até o presente momento, pouco seconhece sobre a parasitofauna do cardinal,especialmente durante sua permanência noexportador.

Com a intensificação do cultivo de peixesornamentais, muitas doenças parasitárias einfecciosas têm causado sérios danos à produção(PONPORNPISIT et aI., 2000; ALVES et aI., 2000;KIM ct aI., 2002). O transporte pode ser um dosfatores responsáveis pela disseminação de parasitos(TAVARES-DIAS et aI., 2001a e b: MOUTONet aI., 2001; PIAZZA et aI., 2006), colocando emrisco populações nativas de peixes ornamentais(MOUTON et aI., 2001; EVANS; LESTER, 2001;KIM et al., 2002; MENEZES et aI., 2006), quadroagravado quando a profilaxia e quarentena não sãoadequadamente realizadas (PONPORNPISIT et aI.,2000; EVANS; LESTER, 2001; KIM et aI., 2002;PIAZZA et aI., 2006) e, principalmente, quando oparasito apresenta baixa especificidade parasitária.Por exemplo, recentemente, em Poecilia reticulata deuma piscicultura ornamental de Itajaí, Estado do Riode Janeiro, foi registrada a primeira ocorrência deuma espécie de nematóide originário das ilhas doHavaí, o Camallauus coui (ALVES ct aI., 2000).Posteriormente, foi relatado que este mesmonematóide causou graves problemas de infecção emP. reticuIata e Betta splendens, procedentes deestabelecimento comercial de Niterói, Estado do Riode Janeiro (MENEZES et aI., 2006). Com aintrodução de novos parasitos em um novoambiente, estes podem persistir pelas condiçõesfísico-qulmicas da água, pela falta de novo sistemaque abrigue outros hospedeiros no ciclo de vida oupela falta de competição por espécies nativas.

A presença de protozoários e meta zoá rios estáregistrada em espécies de peixes ornamentaiscultivadas em exportadores do Sri Lanka(THILAKARATNE et al., 2003), em espéciesimportadas da América do Sul pela Inglaterra(FERRAZ; SOMMERVILLE, 1998), Austrália(EVANS; LESTER, 2001), África do Sul(MOUTON et aI., 2001) e Coréia (KIM ct aI.,2002). Os helmintos Monogenea e Ichthvophthiriusmultifiliis são mais comuns em peixes ornamentaiscultivados (GARCIA et al., 2003; CARNEVIA;SPERANZA, 2003; PIAZZA et al., 2006). Apatogenicidade desses parasitos está relacionada aosdanos mecânicos produzidos nas brânquias e

Tavares-Dias et a\.

epiderme do hospedeiro (MATOS et aI., 1998;GARCIA et al., 2003; PIAZZA et aI., 2006). Empeixes ornamentais cultivados no Uruguai, foramdescritas 44 epizootias pela ocorrência de Trichodinasp., lchthvobodo necator, Piscinoodinium piilulate, 1.multifiliis, Monogenoidea, Hexamita sp. e Nematoda(CARNEVIA; SPERANZA, 2003). Diversos fatorespredispõem ao parasrnsmo, dentre estes, asmudanças arnbientais, a má qualidade da água, a altadecomposição de matéria orgânica (FERRAZ, 1999;PIAZZA et aI., 2006), a elevada densidade deestocagern (CARNEVlA; SPERANZA, 2003;GARCIA et aI., 2003; PIAZZA et al., 2006), oestresse de manejo, o transporte inadequado (KIMet al., 2002; CARNEVIA; SPERANZA, 2003;GARCIA et al., 2003; UM et aI., 2003) e a baixacondição nutricional (FERRAZ, 1999). Em geral,nos casos de infecção moderada e assintomática,pode não haver morte dos animais causada pelainfecção apenas. Porém, nos casos de estresse emque os níveis de corticosteróides plasmáticos estãoaumentados, pode ocorrer imunossupressão,resultando em susceptibilidade aos patógenospresentes no ambiente (UM et aI., 2003).

No Brasil, foram realizados poucos estudos sobre afauna de ecto e endoparasitos em peixes ornamentaisde ambiente natural (FERRAZ, 1999), de criaçãointensiva (ALVES et al., 2000; 2001; GARCIA et aI.,2003; PIAZZA ct aI., 2006), de exportador de Manaus(FERRAZ; SOMMERVILLE, 1998), mas nenhum emP. axelrodi. O único estudo referente ao P. axelrodi foiem espécimes coletadas no médio rio Negro, regiãode Barcelos, Estado do Amazonas, onde foiregistrado parasitismo por Chilodonella sp., Trichodinasp., P. pilullare, Myxobollus sp., Henneguyo sp.,Gyrodactylus sp., Capillaria sp. e Procamallanus sp.(FERRAZ, 1999), mas sem qualquer relato daprcvalência c intensidade desses parasitos. PeIanecessidade de ampliar os conhecimentos sobre aparasitofauna do P. axelrodi, o presente artigo tevecomo objetivo estudar a prevalência e a intensidadede parasitos protozoários e metazoários nesta espécieornamental, durante sua permanência em tanques deum exportador de Manaus, Estado do Amazonas,Brasil.

Material e métodos

Peixes e condições de cultivo

Oitenta e nove espécimes de Paracheirodon axelrodi(pesando de 0,7 a 1,0 g e medindo de 2,0 a 3,5 cm)mantidos em tanques (2 rrr') de um exportador deManaus (Estado do Amazonas, Brasil) foram

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Parasitos do cardinal Paracheirodon axelrodi

necropsiados para avaliação parasitológica. Osespécimes eram mantidos na densidade 3.500 peixesm? e alimentados duas vezes ao dia, com uma raçãopreparada para peixes ornamentais que continha 36%de proteína bruta. A partir da chegada dos peixes aoexportador, estes eram submetidos a tratamentos comformol, tetraciclina e ivermectina. Posteriormente, eramantida nos tanques de cultivo, a cada sete dias, umaprofilaxia usando estes mesmos quimioterápicos.Assim, foram necropsiados peixes que acabaram dechegar ao exportador, vindo do médio rio Negro,região de Barcelos, Estado do Amazonas, e tambémoutros que estavam sendo mantidos nos tanques, porum período de sete dias ou até mesmo um ano, atéserem enviados para exportação.

Exame parasitológico

Todos os peixes foram pesados (g) e medidos (cm);em seguida, as brânquias foram removidas, colocadasem lâminas histológicas temporárias e analisadas comauxílio de microscópio de luz comum. Para o exame dointestino, o órgão foi removido, colocado em lâminastemporárias e analisado em estereomicroscópio. Ametodologia empregada para coleta e fixação dosparasitos seguiu recomendações prévias (EIRAS et aI.,2006). Após a quantificação (TAVARES-DIAS et aI.,2001 a e b) e a identificação dos parasitos(THATCHER, 2006), foram determinadas aprevalência, a intensidade, a intensidade média e avariação de parasitos (BUSH et aI., 1997).

Análise dos parâmetros fisico-químicos da água

Nos tanques de cultivo temporário, forammedidos o potencial hidrogeniônico (pH) comaparelho digital (WTW pH, D-812), a temperatura, acondutividade elétrica e o oxigênio dissolvidoutilizando-se aparelho digital (YSI-55).

Resultados

Nos tanques, a temperatura da água variou de25,6 a 25,')"C; o pH, de 5,2 a 5,5; o oxigêniodissolvido de 4,1 a 5,2 mg L-I e a condutividadeelétrica, de 2,4 a 8,3 J.LS em".

Dos peixes necropsiados (N = ~9), 65,2°,{)estavam com as brânquias parasitadas por P. pillulare(Protozoa), I. multifiliis (Protozoa) e Cyrodactylus sp.(Monogenoidea) e o intestino parasitado porProcamallanus sp, (Nematoda) e Trematoda. A maiorprevalência e intensidade foi Cyrodactylus sp. eProcamallanus sp., mas Trcmatoda ocorreu somenteem um espécime de cardinal (Tabela 1). Em geral,houve associação entre a prevalência demonogenéticos e nernatóides.

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Tabela 1. Índices parasitários em cardinal P. axelrodi provenientede exportador de Manaus, Estado do Amazonas, Brasil.

Parârncrros l. ItIlIl6filiis P. pilllll"", Cyn<iuf}lm sp. Pnxamalíunus sp_ TrematodaN" de peixes 89 89 89 89 89examinadosN'dc pcixes 07 03 38 21 01parasitadosPrevalência 7.9 3,4 42,7 23,6 1,1(%)Intensidade 34 6 100 50 1Intensidade 4.9 2,0 2,6 2.4 1,0médiaVariação de 1-9 1-3 1-<> 1-14 l-Iparasitos

Ao chegarem ao local de exportação, os peixesapresentavam intensidade de parasitismorelativamente similar aos que estavam sendomantidos nos tanques até a sua exportação, mas aprevalência de parasitos nos peixes recém-chegadosera elevada.

Discussão

Em P. axelrodi coletados em exportador de Manaus,a prevalência de parasitos foi maior que a descrita emXiphophorus maculatus, Xiphophorus helleri, Poeciliasphenops, Macropodus opercularis, Trichogaster trichopterus,Beta splendens, Puntius conchonius, Carassius aura/tis eCymnocorymbus ternetzi comercializados emFlorianópolis, Estado de Santa Catarina (PIAZZA et aI.,2006). Porém, essa prevalência foi menor que a relatadaem X. helleri e X. maculatus provenientes de pisciculturade Araraquara, Estado de São Paulo (GARCIA et al.,2003), emP. reuculata de piscicultura de Itajaí, Estado do Rio deJaneiro (ALVES et aI., 2000), e em Symphysodol!aequijasciafa, T. truhopterus, Pteropnyilum scalare eXiphophorus variatus de pisciculturas do Uruguai(CARNEVIA; SPERANZA, 2003). Essas diferenças deprcvalência podem ser devido ao tipo de criação e/oupela realização de tratamentos e manejos profiláticos,urna vez quc alguns parasitos podem ser controladospor diferentes quimioterápicos (CARNEVlA;SPERANZA, 2003; PIAZZA ct al., 2006; FUJIMOTOet al., 2006). Todavia, determinadas concentrações de31gUllS quimiotcrápicos podem causar csrrcssc nospeixes (FUjIMOTO et al., 2006), tornando-os maisdebilitados c levando-os à morte.

Os parârnetros físico-químicos da água, nostanques do exportador, mantiveram-se dentro doslimites aceitáveis para peixes cultivados (KUBTTZA,2003). Porém, o estrcssc causado pela baixaqualidade da água durante o transporte inadequadode peixes ornamentais é a principal causa deinfecções parasitárias (AL VES et aI., 2001). Emcardinal P. axelrodi aqui estudado, esses fatores foramtambém responsáveis pela elevada prevalência de

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Monogenoidea e Nernatoda, uma vez que, quandochegava ao exportador, vinda de igarapés do médiorio Negro, Estado do Amazonas, grande parte dospeixes apresentava infecção por estes parasitos. Apósa captura desses peixes nos igarapés, além da falta derenovação da água durante o transporte, muitasvezes eles são mantidos, por vários dias, semqualquer alimentação, o que os tornaria estressados esusceptíveis aos parasitos Monogenoidea. Emespécies do gênero Xiphophorus cultivadas empiscicultura ornamental de Araraquara, Estado deSão Paulo, a elevada ocorrência branquial deMonogenoidea Urocleidoides sp. foi correlacionadacom o potencial hidrogeniônico (pH) da água, atemperatura e a condutividade elétrica (GARCIAet aI., 2003). Os Monogenoidea induzem asbrânquias a produzir elevada quantidade de muco,que dificulta a respiração e, consequenterncnte,diminui o crescimento dos peixes (AZEVEDOet aI., 2007; CAMPOS et aI., 2008). Uma queixafrequente dos exportadores de cardinal P. axelrodide Manaus, Estado do Amazonas, no entanto, é aredução no crescimento deste peixe durante operíodo em que ele é mantido em engorda para aexportação.

No presente estudo, a parasitofauna de P. axelrodifoi composta por Trematoda, Procamallanus sp.,Cyrodactylus sp., P. pillulare e 1. multifiliis, masCyrodactylus sp. e Spirocamallanus sp. foram osparasitos de maior prevalência, enquanto aocorrência apenas de monogenéticos foi relatada emX. maculatus e X. helleri de criação intensiva(GARCIA et aI., 2003). Em peixes ornamentaiscultivados no Uruguai, foram descritas bacteriose,ictiofitiríase e monog niose ( ~ARNEVlA;SPERANZA, 2003). A análise parasitológica de X.maculatus, X. hel/eri, P. sphenops, B. splendens, P.conthonius, C. auratus e C. Ternetzi deestabelecimento comercial registrou a prevalência deTrichodina sp., 1. multifiliis, Chilodonella sp., P. pi/lulare,monogenéticos, metacercárias de Ascotylc, cestóides eLernaea cvprinacen, m3S monogenéticos emctaccrcárias foram os parasitos de maiorprcvalência (PIAZZA ct al., 2006). Estudosdesenvolvidos, na Coréia, têm descrito que I'.miculata provenientes de cultivo intensivoapresentam infecção causada por C. cotti eTetrahvmena corlíssi (KIM et al., 2002). Em criação deP. reticulata e B. splendens do Brasil, a infecção causadapor C. cotti também. foi descrita (MENEZES et al.,2006). Estes resultados demonstram ampla variaçãona parasitofauna de peIXes ornamentais, nadependência da espécie hospedeira e de sualocalização geográfica.

Tavares-Dias et aI.

Em geral, P. axelrodí apresentou associação entrea prevalência branquial de monogenéticosCyrodactylus sp. e nematóides Spirocomallanus sp.,espécies de parasitos que não ocupam espaço poralimentos ou micro-habitat no hospedeiro. Estudosexperimentais em Salmo trutta infectadas comnernatóidcs Anisakís sp. vivos relataram que a peledestes peixes foi menos susceptível à invasão porCyrodactylus derjavini, pela ativação do sistemaimunológico deste hospedeiro em resposta àinfecção com nematóides vivos, o que int1uenciounegativamente a sua resposta a este monogenético napele (LARSEN et al., 2002). Porém, como não têmsido investigadas as interações entre endoparasitos depeixes, é necessário, portanto, estudar tais interações,principalmente, entre as espécies de Monogenoideade brânquias e as espécies de Nematoda, paraelucidar os mecanismos envolvidos.

No Brasil, são incipientes os estudos sobre aintensidade de parasitos em peixes ornamentais. Emcardinal, a intensidade de monogenéticos Cyrodactylussp. foi menor que a descrita em X. maculatus e X. hel/eri(GARCIA et aI., 2003) e P. sphenops, B. splendens, C.auratus e G. Temetzi (PIAZZA et al., 2006). A baixaintensidade desses parasitos encontrada, nos peixesexaminados no presente estudo, está relacionada aomanejO profilático nos tanques durante suapermanência no exportador. Esta conclusão advém dofato de que os peixes eram submetidos a tratamentocom formol e ivermectina quando chegavam aoexportador e, posteriormente, a tratamentos com taisquimiotcrápicos realizados semanalmente. Portanto,esses tratamentos com quimioterápicos mantiveramcontrolada a carga parasitária em cardinal P. axelrodi.F rraz (1999) cita que a mortalidade de cardinal nolocal de exportação pode não estar relacionada somenteàs baixas condições de manejo que se seguem após suacaptura no médio rio Negro, Estado do Amazonas, mastambém ao transporte inadequado dos peixes paraManaus. No exportador, na chegada de P. axelrodicomo também de outras espécies, observa-se quemuitos peixes chegam mortos ou, JS vezes, bastantedebilitados e com as nadadeiras corroídas,possivelmente pelas infecções causadas por bactériasadquiridas durante o transporte, Em geral, durantetodo o percurso dos locais de coleta dos peixes até achegada ao exportador, que pode levar 2-3 dias, a águados recipientes de transporte não é trocada, nemmantida em aeração artificial.

Em P. reticulata infectados por Cyrodactylus turbuilie G. bullatarudis, a intensidade parasitária foi reduzidaapós banhos em forrnalina na proporção de 1:4000ml. (RICHARD; CHUBB, 1996). Em P. scalareparasitados por monogenéticos e Capiliaria sp.,

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Parasitos do cardinal Paracheirodon axelrodi

banho de 24h com formo I (15 mg L-I) mostroueficácia na eliminação dos monogenéticos, enquantofavoreceu a proliferação dos nernatóidcs pelasusceptibilidade causada pelo estresse (FUjIMOTOet aI., 2006). Em peixes ornamentais, tem sidosugerido que o cloreto de sódio também pode serutilizado na intervenção terapêutica e no manejoprofilático para controle de infecções causadas pormonogenéticos, principalmente quando a águaapresenta baixa condutividade elétrica (GARCIAet aI., 2003), como ocorreu em tanques de cultivo decardinal, no presente estudo. Além disso, outrosfatores podem contribuir para a redução daintensidade de determinados parasitos em peixes. Atemperatura da água constitui fator limitante para areprodução dos monogenéticos (TAVARES-DIASet aI., 2001 b; PIAZZA et aI., 2006; CAMPOS et aI.,2008) e l. multifiliis (TAVARES-DIAS et aI., 2001a).Assim, espécies de peixes de clima temperado,quando criadas em ambiente tropical, podemapresentar maior nível de infecção demonogenéticos que as espécies tropicais(CARNEVIA; SPERANZA, 2003).

Conclusão

No cardinal P. axelrodi, houve alta prevalência deparasitos protozoários e metazoários (65,2%),quando comparado a outras espécies descritas naliteratura. Como tais parasitos também são relatadosparasitando peixes ornamentais de outros países, nãohá comprometimento das espécies de peixes nativos.Porém, as infecções representam um desafioimportante para os peixes, e isso é indesejável emcultivo intensivo, mesmo quando em baixaintensidade, como observado aqui. Altas densidadesde estocagem e estressc podem facilitar a rápidapropagação de parasitos, conduzindo 3 ocorrência dedoenças severas na criação. Portanto, os cuidadoscom quarentena, tratamento e profilaxia são deextrema importância na aquicultura de peixesornamentais e não devem ser negligenciados.

Agradecimentos

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Amazonas(Processo 2203/05) e ao Conselho Nacional dePesquisa e Desenvolvimento Tecnológico (Processo35.0117/2005-5), pelo apoio financeiro e bolsa deDCR concedida ao primeiro autor.

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