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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
ANÁLISE FAUNÍSTICA DE BESOUROS ESCARABEÍNEOS (COLEOPTERA:
SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE) DO MONUMENTO NATURAL GROTA DO
ANGICO, SERGIPE, BRASIL
Autor:JOSÉ FRANCISCO GOMES DOS SANTOS JÚNIOR
Orientadora: PROFA. DRA. ANA PAULA MARQUES COSTA
São Cristóvão - Sergipe
Brasil
2014
ii
JOSÉ FRANCISCO GOMES DOS SANTOS JÚNIOR
ANÁLISE FAUNÍSTICA DE BESOUROS ESCARABEÍNEOS (COLEOPTERA:
SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE) DO MONUMENTO NATURAL GROTA DO
ANGICO, SERGIPE, BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da
Universidade Federal de Sergipe, como requisito
parcial para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação.
Orientadora: Profa. Dra. Ana Paula Marques
Costa
São Cristóvão - Sergipe
Brasil
2014
iii
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
Santos Júnior, José Francisco Gomes dos
S237a Análise faunística de besouros escarabeíneos (Coleoptera :
Scarabaeidae : Scarabaeinae) do monumento natural Grota
do Angico, Sergipe, Brasil / José Francisco Gomes dos Santos
Júnior ; orientadora Ana Paula Marques Costa. – São
Cristóvão, 2014.
55 f. : il.
Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação) –
Universidade Federal de Sergipe, 2014.
O
1. Diversidade biológica 2. Caatinga. 3. Coleoptera. 4.
Grota do Angico, SE. I. Costa, Ana Paula Marques, orient. II.
Título
CDU: 595.764(813.7)
iv
v
A Iêda Gomes dos Santos & Lêda Silva Santos,
Minhas mães.
vi
Agradecimentos
Primeiramente à minha mãe, minha avó Lêda, por todo apoio todos esses anos. Sem seu suporte não
poderia ter chegado a lugar algum. Aproveito e agradeço à minha família também, pelo ótimo convívio
que temos.
À Universidade Federal de Sergipe, por ser a minha segunda casa desde a graduação, e aos meus
professores da graduação por me apresentarem a profissão que pretendo exercer daqui pra frente.
À minha primeira orientadora, a Dra. Patrícia Romano, pela primeira oportunidade de trabalhar em um
laboratório e com entomologia.
Ao Laboratório de Entomologia, todos os estagiários, mestrandos, professores e demais pesquisadores
que por ali passaram.
À minha orientadora, Profa. Dra. Ana Paula Marques Costa, pela oportunidade, orientação e
ensinamentos, desde a graduação e agora na pós-graduação.
À secretária do PPEC, Juliana, por me auxiliar (e muito!), com as solicitações de transporte, dúvidas
quanto ao funcionamento do programa e demais socorros.
Aos motoristas do DITRAN, especialmente ao Silvino, por todas as viagens em segurança.
À SEMARH/SE na pessoa do Thiago, pela disponibilidade de uso da sede em Angico, para a realização
do experimento.
Ao LAMAC (Laboratório Médico de Análises Clínicas Ltda.), pela ajuda com o material utilizado como
isca (em especial as recepcionistas que sempre me atenderam muito bem).
Àtoda secretaria do curso de Biologia, pelo auxílio com solicitações de transporte e de permissões para
adentrar a universidade aos domingos e feriados.
A todos os professores com os quais tive aulas ou cursos na pós-graduação: Dr. Adauto Ribeiro, Dra.
AdrianaBocchiglieri, Dr. Leandro Souto, Dr. Leonardo Cruz da Rosa, Dr. Marcelo Brito, Dr. Gustavo
Hirose, Dra. Ana Paula Albano Araújo, Dr. Genésio Ribeiro, Dr. Mário Dantas, Dr. Alexandre Liparini
Campos e Dra. Roseli La Corte, obrigado pelos ensinamentos e exemplos profissionais.
Ao Dr. Fernando Vaz de Mello pelo curso de identificaçãode Scarabaeinae ministrado na Universidade
Federal do Mato Grosso (UFMT), onde aprendi muito com seus ensinamentos e experiência
compartilhada.
Aos meus colegas de turma da pós-graduação: Giselle, Canô, Nara, Laíze, Rafael, Dani, Cléverton,
Daniel, Brisa e Poliana. Em especial aos amigos mais que especiais que me auxiliaram e muito durante
esse período de pós: Giselle, Canô, Nara e Rafael,a quem guardo um carinho especial e sou grato por
tudo.
A todos que me ajudaram nas numerosas coletas realizadas, o meu muito obrigado, não tenho como
agradecer todo o apoio de vocês. AoMSc. José Dantas e sua “trupe” (Arleu, Tiago, Cleyziane, Amanda e
Elielma), “Seu” Didi e Breno pela ajuda sem tamanho na primeira coleta de campo realizada. Aos amigos
Rafael Miguel e Egival (Gigi) por me ajudarem na primeira metade do experimento (companhia mais que
agradável). À Giselle, por ter me auxiliado a realizar a metade final do experimento; não tenho como
agradecer e admirar sua força, companheirismo, carinho e dedicação para comigo. E por fim, meus
agradecimentos não menos especiais, aos amigos que me ajudaram ao longo do experimento: Lucas,
Rafinha, Válter, Douglas, Arthur e Thomaz.
À Capes pela bolsa concedida.
vii
Aos membros da minha banca de qualificação, Dr. Gustavo Hirose e Dr. Alexandre Pinto, ambos da
Universidade Federal de Sergipe, pelas correções e sugestões que muito acrescentaram à minha
dissertação.
AosDrs. Fernando Vaz de Mello (UFMT) e Paschoal Grossi (UFRPE),pela identificação dos
escarabeíneos coletados durante o experimento.
Ao Prof. Dr. Leandro Souto pela ajuda com as análises estatísticas.
À Giselle, por todos esses 18 meses juntos de muito carinho, companheirismo, ajuda, felicidade e alegrias
que divido com você. Obrigado por tudo, não tenho como agradecer toda ajuda nesse período e espero ter
retribuído ao menos uma parte do que me ofereceu.
iv
SUMÁRIO
Lista de figuras v
Lista de Tabelas vi
Resumo vii
Abstract viii
1. Introdução 1
2. Revisão de Literatura 3
2.1. Origem 3
2.2. Morfologia 4
2.3. Biologia 5
2.4. Ecologia 6
3. Objetivos 7
3.1. Objetivo geral 7
3.2. Objetivos específicos 7
4. Hipóteses 8
5. Materiais e Métodos 9
5.1. Área de estudo 9
5.2. Método de amostragem 12
5.2.1. Análises ecológicas 12
5.2.2. Identificação, montagem e conservação dos espécimes 14
5.3. Dados de pluviosidade 15
5.4. Análise dos dados faunísticos 16
5.4.1. Abundância e riqueza dos táxons 16
5.4.2. Índices de ocorrência e dominância 16
5.4.3. Índices de diversidade e equitabilidade 17
6. Resultados 18
6.1. Pluviosidade mensal e abundância 19
6.2. Índices de ocorrência e dominância 21
6.3. Abundância e riqueza nas áreas 23
6.4. Equitabilidade, índice de diversidade e estimador de riqueza 24
6.4.1. Comparação dos índices: Shanon-Wiener, Simpson e Jacknife 26
6.5. Abundância e riqueza nas iscas 26
6.5.1. Área inicial 27
6.5.2. Área intermediária 28
7. Discussão 29
7.1.Pluviosidade mensal e abundância 31
7.2. Índices de ocorrência e dominância 31
7.3. Abundância e riqueza nas áreas 32
7.4. Equitabilidade, diversidade e estimador de riqueza 33
7.5. Abundância e riqueza nas iscas 34
8. Conclusão 35
9. Referências 36
v
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa da localização do Monumento Natural Grota do Angico, no município
de Poço Redondo, Sergipe, Brasil. 9
Figura 2. Mapa com a localização das áreas de coleta (inicial - A1 e intermediária - A2).
Área destacada correspondendo ao MONA Grota do Angico. 10
Figura 3. Áreas de coleta no MONA Grota do Angico, Sergipe, Brasil: (A) e (B), área
inicial; (C) e (D), área intermediária, denominada “trilha do Cangaço”; (A) e
(C) período seco; (B) e (D) período chuvoso. Fotos: SANTOS Jr, J. F. G.
11
Figura 4. Esquematização da disposição dos pontos de coleta e das armadilhas nas áreas
de estudo. 13
Figura 5. Método de coleta utilizado para a captura de besouros escarabeíneos no
MONA Grota do Angico, Sergipe, Brasil: (A), recipiente de plástico utilizado
como armadilha pitfall; (B), pote coletor utilizado para armazenamento das iscas a serem colocadas nas armadilhas. Fotos: SANTOS JR., J.F.G.
13
Figura 6. Posição do pote coletor contendo a isca, pendurado por arame, no centro da
abertura do pitfall. 14
Figura 7. Abundância dos escarabeíneos amostrados ao longo dos doze meses de coleta
e precipitação total ao longo dos primeiros onze meses de estudo, no MONA
Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil.
20
Figura 8. Diagrama de dispersão para os valores de abundância de escarabeíneos e
pluviosidade total, durante os meses de dezembro de 2012 a outubro de 2013
no MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil: (A) área inicial;
(B) área intermediária.
21
Figura 9. Comparação entre os escarabeíneos coletados de dezembro de 2012 a novembro de 2013, nas áreas inicial e intermediária do MONA Grota do
Angico de acordo com: (A) abundância; (B) riqueza.
24
Figura 10. Riqueza observada e riqueza estimada (Jacknife 1ª ordem) de escarabeíneos
na área inicial do MONA Grota do Angico, durante o período de dezembro de
2012 a novembro de 2013.
25
Figura 11. Riqueza observada e riqueza estimada (Jacknife 1ª ordem) de escarabeíneos
na área intermediária do MONA Grota do Angico, durante o período de
dezembro de 2012 a novembro de 2013.
26
Figura 12. Abundância média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área inicial
do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no período de
dezembro de 2012 a novembro de 2013.
27
Figura 13. Riqueza média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área inicial do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no período de
dezembro de 2012 a novembro de 2013.
28
Figura 14. Abundância média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área
intermediária do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no
período de dezembro de 2012 a novembro de 2013.
29
Figura 15. Riqueza média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área
intermediária do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no
período de dezembro de 2012 a novembro de 2013.
29
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Táxons de Scarabaeinae coletados no Monumento Natural Grota do Angico,
Poço Redondo, Sergipe, de dezembro de 2012 a novembro de 2013. 19
Tabela 2. Abundância de escarabeíneos de dezembro de 2012 a novembro de 2013, em
duas áreas de coleta (inicial e intermediária), no MONA Grota do Angico,
Poço Redondo, Sergipe, Brasil.
20
Tabela 3. Abundância de escarabeíneos coletados com três diferentes tipos de iscas
(carne, banana e fezes), na área inicial e intermediária do MONA Grota do
Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, de dezembro de 2012 a novembro de
2013.
22
Tabela 4. Classificação dos táxons de escarabeíneos coletados nas áreas, inicial e
intermediária, do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil,
segundo os Índices de ocorrência e dominância de Palma (1975).
22
Tabela 5. Classificação das espécies de escarabeíneos coletados de acordo com o tipo de
isca nas áreas, inicial e intermediária, do MONA Grota do Angico, Poço
Redondo, Sergipe, Brasil, segundo os índices de ocorrência e dominância de
Palma (1975).
23
Tabela 6. Riqueza de espécies de escarabeíneos por mês,de dezembro de 2012 a
novembro de 2013 nas áreas inicial e intermediária, do MONA Grota do
Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil.
23
Tabela 7. Análise faunística de Scarabaeinae coletados em duas áreas (inicial e
intermediária) durante o período de dezembro de 2012 a novembro de 2013,
no MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, onde: (N)
Número total de indivíduos analisados ou tamanho da amostra; (S) Riqueza de gêneros; (S’) Riqueza de espécies; (H’) Índice de diversidade de Shanon-
Wiener; (Ds) Índice de diversidade de Simpson; (J) Índice de equitabilidade;
(J1ª) Jacknife de 1ª ordem.
25
‘Tabela 8. bundância e riqueza de escarabeíneos coletados com três diferentes tipos de
iscas (carne, banana e fezes), no MONA Grota do Angico, Poço Redondo,
Sergipe, Brasil, de dezembro de 2012 a novembro de 2013.
27
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ANÁLISE FAUNÍSTICA DE BESOUROS ESCARABEÍNEOS (COLEOPTERA:
SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE) DO MONUMENTO NATURAL GROTA DO ANGICO,
SERGIPE, BRASIL
Autor: José Francisco Gomes dos Santos Júnior
Orientadora: Profa. Dra. Ana Paula Marques Costa
RESUMO
O estudo da Caatinga é um dos maiores desafios para pesquisadores do nosso país.
Atualmente existem “ilhas” preservadas de caatinga em toda sua extensão territorial
original, e ambientes assim fragmentados acarretam em perda de biodiversidade.
Trabalhos de análises faunísticas possibilitam avaliar impacto ambiental,sendo
frequentemente realizados com insetos. No grupo de insetos bioindicadores, os
escarabeíneos são detritívoros que se alimentam de fezes, carcaças e frutos em
decomposição, auxiliando na ciclagem de nutrientes e demais serviços ecológicos.
Portanto, objetivou-se realizar umaanálise faunística dos escarabeíneos que ocorrem na
Caatinga do Estado de Sergipe. Foi estudada a variação na comunidade de
escarabeíneos em áreas de Caatinga sob dois diferentes estágios de preservação
(protegida e antropizada) e também a variação dos escarabeíneos em três tipos de
iscas.O estudo foi realizado no MONA Grota do Angico, localizado no município de
Poço Redondo, Sergipe, no período de Dezembro de 2012 a Novembro 2013, em duas
áreas de Caatinga: protegida e degradada. Foram demarcados dez pontos em cada área,
com 200 metros de distância de um ponto ao outro. Em cada ponto, foram colocadas
três armadilhas de queda pitfall, com as seguintes iscas: fezes humanas, banana e fágado
bovino. Foram amostrados 597 indivíduos distribuídos em doze espécies e onze
gêneros. A espécie com maior amostragem foi Deltochilum verruciferumque
correspondeu a 80% dos indivíduos, sendo o único táxon classificado como comum,
ocasionando baixa equitabilidade no estudo. Malagoniellaastyanax punctatostriata e
Canthon mutabilis tiveram, cada uma, apenas um exemplar coletado, durante todo o
estudo na área inicial. Dichotomius nisusapresentou maior número de indivíduos
amostrados na área inicial. A diversidade entre as áreas não se mostrou
significativamente diferente pelo índice de Shanon, mas de acordo com o de Simpson, a
área inicial teve uma maior diversidade. O Jackknife demonstrou que as duas áreas
possuem valoresmenores que os estimados.As áreas não se diferenciaram em riqueza,
porém a área intermediária,com 388 indivíduos, teve maior abundância de
escarabeíneos que a área inicial, com 209 indivíduos coletados. Não houve correlação
entre a pluviosidade mensal e a abundância de escarabeíneos. Com relação às iscas,
sempre a isca de fezes apresentoumaior abundância e riqueza destes besouros, se
comparada às iscas de banana e carne.
Palavras-chave: abundância, Caatinga, diversidade, pitffal, riqueza.
viii
FAUNISTIC ANALYSIS OF SCARABEINE BEATLES (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE:
SCARABAEINAE) OF THE NATURAL MONUMENT GROTA OF ANGICO, SERGIPE, BRAZIL
Author: José Francisco Gomes dos Santos Júnior Advisor: Profa. Dra. Ana Paula Marques Costa
ABSTRACT
The study of Caatinga is one of the biggest challenges for researchers of our country.
Currently there are "islands" of preserved Caatinga in all its original territory extension,
and fragmented environments leads to loss of biodiversity. Researchesoffaunistic
analysismake possible to evaluate environmental impact, being frequently,
accomplished with insects.In the group of bioindicators insects, dung beetles are
scavengers that feed on feces, carcasses and decaying fruit, assisting in nutrient cycle
and other ecological services. Therefore, the main goal of this study was to conduct a
faunistic analysis of dung beetles occurring in Caatinga of the Sergipe state. It was
studied the variation in dung beetles community in areas of Caatinga under two
different preservation stages (protected and disturbed), and also the variation of dung
beetles in three types of baits. The study was accomplishedat the MONA Grotaof
Angico, located in the city of Poço Redondo, Sergipe, in the period of December 2012
to November 2013, in two areas of Caatinga: preserved and degraded. Ten sites
weredelimited in each area, with 200 meters of distance from one site to the other. At
each site,three pitfall traps were placed,with the following baits:human feces, banana
and bovine liver. There were sampled 597 specimens distributed intwelve species and
eleven genera. The species with higher abundance was Deltochilum verruciferumthat
represented 80% of the specimens, being the only taxon classified as common, causing
low equitability in the study. Malagoniella astyanax punctatostriata and Canthon
mutabilis had, each one, only one specimen,throughout the study in the disturbed area.
Dichotomius nisuspresented the higher number of sampled individuals in the disturbed
area. The diversity among the areas did not differ significantly for Shannon index, but
according to Simpson'sindex, thedisturbed area has a greater diversity. Jackknife
pointed out that the two areas possess lower values than those estimated. The areas did
not differ in richness,however the protected area, with 388 individuals, hadlarger dung
beetles abundance than the disturbed area,with 209 collected individuals. There was not
correlation between the monthly rainfalland the abundance of dung beetles.
Regardingthe baits,always the bait of feces presented higher abundance and richness of
these beetles, if compared to bananas and meat baits.
Key-words:abundance, Caatinga, diversity, pitfall, richness.
1
1.INTRODUÇÃO
O conhecimento taxonômico e biogeográfico para a maioria dos grupos de
organismos terrestres é escasso, especialmente para aqueles considerados hiper-diversos
como, por exemplo, insetos, aracnídeos e nematóides (SILVA & BRANDÃO, 1999).
Ao contrário da opinião pública, invertebrados, são importantes componentes dos
ecossistemas pelos serviços ecológicos prestados por eles, vitais para as interações
naturais (LOSEY & VAUGHAN, 2006). Grupos de insetos são melhores usados como
bioindicadores do que apenas espécies individuais de vertebrados (LANDRES,
VERNER & THOMAS, 1988).
Estudos de análise faunística têm sido utilizados há anos para caracterizar e
delimitar uma comunidade, medir o impacto ambiental de uma área, conhecer espécies
predominantes, bem como comparar áreas com base nas espécies de insetos (FRIZZAS
et al., 2003;FREITAS, FRANCINI & BROWN JR., 2003).Têm por finalidade
caracterizar comunidades e a avaliação de impactos, através de comparação de dados
como: abundância, riqueza, dominância, frequência, equitabilidade e diversidade
(SILVEIRA NETOet al., 1995). Estudos faunísticos executados no Brasil, visam o
melhor entendimento na dinâmica em comunidades de insetos em determinados
ecossistemas de acordo com Dorval et al. (1995).
A fragmentação extrema dos ambientes naturais impede que várias espécies
tenham uma área mínima para sua sobrevivência, acarretando a perda de biodiversidade
(DAVIS et al., 2001; HALFFTER & ARELLANO, 2002). A fragmentação que ocorre
na Caatinga fez aparecer “ilhas” em toda a sua extensão. Esse processo pode levar ao
desaparecimento de várias espécies endêmicas, segundoCastellettiet al. (2003), o que
justifica a importância e a urgência na realização de estudos de levantamento de
diversidade e análises faunísticas neste bioma.
O bioma Caatinga se estende pelos Estados do Ceará, Rio Grande do Norte,
Paraíba, Pernambuco, Piauí, Alagoas, Sergipe, Bahia e algumas áreas do norte de Minas
Gerais (PRADO, 2003). O clima é semiárido (segundo classificação de Köppen) com
um alto potencial de evapotranspiração (1500 a 2000 mm/ano) e precipitação escassa
(300 a 1000 mm/ano). A combinação desses fatores resulta em baixa disponibilidade
hídrica para as plantas durante um período de sete a oito meses, conhecido como
período seco (SAMPAIO, 1995).
2
O estudo da Caatinga é um dos maiores desafios para os pesquisadores do nosso
país, segundo Leal, Tabarelli & Silva (2003), por quatro motivos: (1) é a única grande
região natural brasileira, inteiramente restrita ao território nacional; (2) em proporção é
o bioma menos estudado, com grande parte dos estudos concentrados em torno das
cidades da região; (3) bioma brasileiro menos protegido (as unidades de conservação
existentes correspondem a cerca de 2% do território); e (4) a Caatinga ainda passa por
um processo de degradação ambiental pelo uso inapropriado de seus recursos naturais,
levando à formação de zonas de desertificação e perda acelerada de espécies únicas.
A vegetação nativa da Caatinga é composta de plantas com adaptações à
deficiência hídrica, e a fauna de insetos associada a este tipo de vegetação ainda é
pobremente conhecida (LEWINSOHN, FREITAS & PRADO, 2005). Estudos sobre a
diversidade e abundância dos insetos podem prover uma rica base de informações sobre
o grau de integridade dos ambientes (LUTINSKI & GARCIA, 2005).
As populações de insetos da Caatinga possuem picos de abundância
influenciados pelos curtos períodos de pluviosidade; no período secoos recursos
disponíveis são extremamente escassos, e poucas espécies conseguem manter suas
atividades. Entretanto quando os recursos tornam-se mais abundantes, com as chuvas,
os insetos surgem em grande número, tanto de abundância quanto de riqueza
(ZANELLA & MARTINS, 2003; CREÃO–DUARTE, SOUZA & ROTHÉA, 2005;
HERNÁNDEZ, 2005).
Os espécimes de escarabeíneos têm sido reportados em alguns trabalhos na
Caatinga, mas não se conhece ao certo a quantidade de espécies, segundo Hernández
(2007). Hernández (2005, 2007), encontrou 20 espécies de Scarabaeinae na Paraíba.
Lopes et al. (2006) em um estudo realizado na Bahia encontraram 16 espécies em uma
área de transição Caatinga-Floresta decídua e Vieira & Silva (2012) amostraram 21
espécies na Floresta Nacional Contendas do Sincorá, Bahia. No Estado de Minas
Gerais, em uma área de transição Cerrado-Caatinga, foram encontradas 41 espécies
(OLIVEIRA et al., 2011).
Para Sergipe, há uma escassez de estudos sobre besouros escarabeíneos
(Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae). No Estado de Sergipe, a Caatinga se estende
por uma área de 10.536 Km2, sendo que apenas 0,2% dela se encontra protegida por
Unidade de Conservação, representada pelo Monumento Natural Grota do Angico
3
(HAUFF, 2008). Portanto o seguinte estudo procurou primeiramente realizar um
levantamento da fauna, identificando as espécies que ocorrem na Caatinga do Estado,
realizando uma análise faunística com os dados amostrados. Além disso, visou verificar
a variação na comunidade de escarabeíneos entre dois estágios de Caatinga, bem como a
variação que ocorra de acordo com as iscas utilizadas.
2. REVISÃO DA LITERATURA
Os coleópteros apresentam uma distribuição cosmopolita sendo o maior e mais
diverso grupo do Reino Animal, com aproximadamente 350 mil espécies conhecidas,
abrangendo cerca de 40% dos insetos (LAWRENCE & BRITTON, 1994). Dentro dessa
ordem se destaca Scarabaeidae que possui28.000 espécies (HANSKI, 1991).
A maior subfamília deste grupo, Scarabaeinae, possui cerca de 7.000 espécies
descritas em todo o mundo (SCHOOLMEESTERSet al., 2010), com maior
concentração de diversidade em florestas e savanas tropicais. No Brasil ocorrem mais
de 700 espécies, sendo que quase um terço parece ser endêmico (VAZ-DE-MELLO,
2000).
2.1.Origem
A origem dos escarabeíneos paira sobre a discussão da evolução/irradiação em
conjunto com dois possíveis fatores: grande disponibilidade de esterco de répteis
durante o final do Período Cretáceo, como defendido por Chin e Gill (1996) e Krell
(2006) ou, como pressuponha Cambefort (1991) e Scholtz & Chown (1995), mais tarde
durante o Terciário, em conjunto com a rápida evolução da diversidade dos mamíferos.
O mais antigo registro de um besouro rola-bosta Prionocephale deplanate Lin, 1980
data do Cretáceo Superior (cerca de 90 milhões de anos atrás) e foi encontrado na China
(KRELL, 2006).
Outras formas fósseis que evidenciam a atividade destes besouros no passado
são encontradas na forma das bolas de esterco esféricas, que constituem-se das cascas
de argilas fossilizadas. Essas bolas podem ser encontradas em diversos tamanhos, com
ou sem orifício por onde emergia a forma adulta (a ausência indicando um
desenvolvimento interrompido) (HALFFTER & MATHEWS,1966).
4
Os ancestrais dos rola-bosta, alimentavam-se de detritos (matéria vegetal em
processo de decomposição e rica em microorganismos), dependendo fortemente dos
microorganismos como sua principal fonte nutricional (SHOLTZ & CHOWN, 1995). A
mudança para uma alimentação utilizando fezes como recurso é de fácil entendimento
visto a similaridade entre os recursos, sendo fezes, não mais do que fragmentos de
celuloses juntos com resto do epitélio intestinal do animal que o expeliu e um
concentrado de microorganismos (CAMBEFORT,1991).
Alguns grupos não se utilizam da coprofagia como fonte de nutrição, podendo
nunca ter chegado a percorrer esse caminho durante sua evolução, sendo considerados
de certa forma primitivos (SCHOLTZ, DAVIS & KRYGER, 2009) e neste caso,
possuem outras fontes de alimentação, tais como: carcaça de invertebrados, predação,
associação com caracóis terrestres, fungos e detritos (SCHOLTZ, DAVIS & KRYGER,
2009).
2.2. Morfologia
Segundo Silva, Vaz-de-Mello & Di Mare (2011), a diagnose dos escarabeíneos
pode ser feita através dos seguintes caracteres morfológicos: clípeo cobrindo
mandíbulas e labro, sendo estes membranosos; pigído exposto, em geral vertical em
relação ao corpo; e tíbias posteriores com esporão apical único. O grupo apresenta
espécies com grande variedade de cores e tamanhos (HALFFTER & MATTHEWS,
1966) apresentando geralmente uma forma ovalada e robusta (MORÓN, 2004).
Hernández (2002) realizou um estudo sobre a coloração dos élitros relacionada com a
atividade diária de besouros escarabeíneos, e concluiu que existiaa seguinte relação:
espécies noturnas apresentam uma coloração mais escura, geralmente negra, enquanto
que os diurnos são mais coloridos, podendo apresentar coloração metálica.
O dimorfismo sexual está presente no grupo, sendo observado nas larvas
(MARTÍNEZ & LUMARET, 2003) quanto nos adultos (MOCZEK & EMLEN, 2000).
Em muitos escarabeíneos os machos podem possuir grandes cornos, utilizados em
atividades dentro de suas galerias e, frequentemente, em disputas reprodutivas por
fêmeas (EMLEN, 2008).
5
2.3. Biologia
Os escarabeíneos são detritívoros e se alimentam principalmente de fezes,
carcaças e frutos em decomposição, auxiliando na remoção desses materiais da
superfície do solo e reingresso no ciclo de nutrientes (HALFFTER & MATTHEWS,
1966; HANSKI & CAMBEFORT, 1991). Geralmente utilizam fezes de mamíferos
como alimento e por isso são altamente relacionados com a diversidade de mamíferos
de uma área, principalmente em florestas neotropicais (HALFFTER & MATTHEWS,
1966; KLEIN,1989; GILL, 1991; HALFFTER,1991).
A suposição máxima de que os besouros trituram partículas grandes nos lobos
molares de suas mandíbulas e então filtram e digerem as partículas menores (MILLER,
1961), não se aplicaria aos escarabeíneos, nos quais a alimentação é constituída única e
exclusivamente por partículas muito pequenas, devido a suas mandíbulas membranosas.
(HOLTER, SCHOLTZ & WARDHAUGH, 2002; HOLTER & SCHOLTZ, 2005,
2007).
O sucesso dos escarabeíneos entre outros fatores está atribuído à ocupação de
um nicho vago pelo seu ancestral: aproveitar a grande variedade e disponibilidade de
fezes dos mamíferos do Terciário, a capacidade de alocação do recurso e outras
características como: ninhos subterrâneos e cuidados com a prole (HALFFTER
&EDMONDS, 1982). Ao utilizar o solo para construir seus ninhos bem como alocar
suas reservas alimentares, os rola-bosta constituem importantes detritívoros nos
ecossistemas (HALFFTER & EDMONDS, 1982), e de acordo com Andresen (2002)
atuam na ciclagem dos nutrientes, dispersão secundária de sementes e controle de
parasitas nas fezes dos mamíferos.
Os escarabeíneos são divididos em guildas, ou grupos funcionais, de acordo com
seu comportamento quanto ao recurso alimentar. Os telecoprídeos por possuírem tíbias
posteriores alongadas e curvas, conseguem elaborar bolas de excremento, as rolam para
longe da fonte e as enterram (HALFFTER & EDMONDS, 1982). Os paracoprídeos
enterram os estoques de excremento logo abaixo da fonte (CAMBEFORT & HANSKI,
1991), apresentando tíbias anteriores bem desenvolvidas e aptas à escavação. Já os
endocoprídeos se alimentam e se reproduzem diretamente na fonte de excremento
(LOUZADA, 1995). Contudo, Oliveira et al. (2011) ressaltam a importância dos
comportamentos ainda não estudados de alocação dos recursos pelos escarabeíneos.
6
2.4. Ecologia
Os escarabeíneos são utilizados como indicadores ecológicos por possuírem
distintos padrões de organização quando estudados em fragmentos de florestas ou em
áreas deterioradas pela ação humana (KLEIN, 1989; DAVIS et al., 2001, NICHOLS et
al., 2007),respondendo de forma negativa à fragmentação florestal (NICHOLS et
al.,2007). Os grupos utilizados como indicadores ambientais devem possuir: grande
abundância e diversidade em diversas épocas do ano, importância ecológica em todos os
níveis tróficos, facilidade de captura, taxonomia relativamente bem conhecida, e
sensibilidade a alterações do ambiente (BARLOW et al.,2007; GARDNER et al.,2008).
Segundo Neves et al. (2010), em um estudo realizado em ecossistema de
Floresta Tropical Seca no Nordeste de Minas Gerais, a comunidade de besouros
escarabeíneos respondem de forma negativa à mudança entre as estações seca e
chuvosa, ocorrendo uma diminuição na riqueza e abundância de espécies. É muito
provável que respondam de forma negativa à falta de água e à ausência de insetos como
um recurso alimentar secundário, e provavelmente migrem temporariamente paraas
matas ciliares próximas. (NEVES et al., 2010).
Estes besouros têm sido amplamente colocados como grupo ideal para
inventários e monitoramento de biodiversidade, e têm sido utilizados em pesquisas
ecológicas e trabalhos de conservação da biodiversidade em muitas regiões do mundo
(SPECTOR & AYZAMA, 2003).
Os escarabeíneos também apresentam importância agronômica/econômica
segundo Monção et al. (2011), devido ao seu hábito alimentar não danifica a
agricultura. O interesse nesses besouros como afirma Macedo (1999), se dá pelo
aumento do número de helmintos e moscas prejudiciais ao gado, por causa do acúmulo
de fezes nas pastagens, sendo os escarabeíneos utilizados no controle desses
invertebrados.
3. OBJETIVOS
7
3.1. Geral
Realizar análise faunística dos escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae:
Scarabaeinae) da Caatinga do Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo,
Sergipe.
3.2. Específicos
Inventariar e identificar as espécies que compõem a fauna de escarabeíneos
(Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) do Monumento Natural Grota do Angico,
Poço Redondo, Sergipe;
Comparar a estrutura da comunidade de escarabeíneos em duas áreas de coleta através
de medidas de abundância, riqueza, ocorrência, dominância, diversidade e
equitabilidade das espécies;
Comparar a abundância e riqueza de Scarabaeinae coletados de acordo com o tipo de
isca utilizado: fezes, banana e carne;
Relacionar a abundância dos escarabeíneos à precipitação ao longo de um ano de
coleta.
4. HIPÓTESES
8
Hipótese 1:
A comunidade de besouros escarabeíneos em áreas de Caatinga (a. inicial e a.
intermediária) difere entre si, considerando fatores tais como abundância, riqueza,
ocorrência, dominância, diversidade e equitabilidade das espécies que compõem a
comunidade, com a área intermediária apresentando maiores valores que a inicial;
Hipótese 2:
A abundância e riqueza de escarabeíneos capturados pelas armadilhas defezes são
maiores que nas armadilhas de banana ecarne.
Hipótese 3:
A abundância de escarabeíneos aumenta de acordo com os níveis de precipitação ao
longo de um ano.
9
5. MATERIAIS E MÉTODOS
5.1. Área de estudo
O Monumento Natural Grota do Angico (Figura 1) é uma Unidade de
Conservação estadual criada no ano de 2007 através do decreto n° 24.922. Está
localizada no Alto Sertão Sergipano, entre os municípios de Poço Redondo e Canindé
de São Francisco, à margem do Rio São Francisco (9º41’S, 38º31’W). A unidade possui
uma área de aproximadamente 2.138 hectares, cima semiárido (seco e quente) com
precipitação anual total média compreendida entre 380 e 760 mm e temperatura média
anual superior a 18°C de acordo com a Secretaria do Meio Ambiente e Recursos
Hídricos do Estado de Sergipe (SEMARH/SE). O mapa com a localização do MONA
Grota do Angico (Figura 1) e das áreas de coleta (Figura 2) foram confeccionados com
o softwareArcGis 10.2 (ESRI, 2013).
Figura 1.Mapa da localização do Monumento Natural Grota do Angico, no
município de Poço Redondo, Sergipe, Brasil.
10
As coletas aconteceram em duas áreas do Monumento Natural Grota do Angico,
sob diferentes estágios de conservação, assim classificadas de acordo com Figueiredo
(2012): área A1, chamada aqui de área inicial (Figuras3AB); e área A2, aqui
denominada área intermediária (Figuras3CD).
A área A1 é composta por pastagem com menos de 15% de cobertura vegetal
arbórea, ao passo que a área A2 é considerada como de regeneração secundária e com
vegetação arbustiva, sendo que entre o período de três a quatro anos não sofre supressão
vegetal, com 20 a 50% de cobertura arbórea (FIGUEIREDO, 2012).
A área inicial (A1) localiza-se a uma altitude de 190 m, sendo caracterizada por
uma vegetação pouco densa, com predominância de plantas de porte herbáceo e
arbustivo, não maiores que 2,5 m de altura, sem registro de cultivo nos últimos dez anos
e com uma área de pastagem abandonada há cerca de dois anos. De acordo com
Figueiredo (2012) é a área com menor riqueza e abundância de espécies vegetais
lenhosas, contabilizando um total de onze espécies e uma abundância média de 19
indivíduos. Está localizada ao longo das estradas que levam à Unidade de Conservação,
sendo uma área mais degradada com cobertura vegetal reduzida (área aberta) e sinais de
interferência antrópica (como por exemplo, a criação de gado).
A área intermediária (A2)possuielevação média de 187 m, e encontra-se em
processo de regeneração mais avançado, acerca de quatro anos sem atividade pecuária
ou de extração de madeira. A vegetação é mais densa se comparada à área A1. É uma
Figura 2.Mapa com a localização das áreas de coleta (inicial - A1 e intermediária - A2). Área
destacada correspondendo ao MONA Grota do Angico.
11
área bastante heterogênea e com presença de espécies arbóreas, com altura de quatro a
seis metros, além da presença de bromélias. Figueiredo (2012) amostrou uma riqueza
da vegetação de 14 espécies arbóreas e uma abundância média de 80 indivíduos por
parcela do referido trabalho. Esta área está localizada dentro monumento natural e
possui tanto vegetação arbustiva como arbórea (área mais fechada).
A C
B D
Figura 3. Áreas de coleta no MONA Grota do Angico, Sergipe, Brasil: (A) e (B), área inicial; (C)
e (D), área intermediária, denominada “trilha do Cangaço”; (A) e (C) período seco; (B) e (D)
período chuvoso. Fotos: SANTOS Jr, J. F. G.
12
5.2. Métodos de amostragem
5.2.1. Análises ecológicas
O período amostral da coleta de dados correspondeuao intervalo entre os meses
de dezembro de 2012a novembro de 2013, totalizando doze meses de coleta. Nas duas
áreas de coleta foram marcados pontos, onde foram instaladas armadilhas pitfalls com
iscas atrativas. Em cada área foram dispostos dez pontos, ao longo de uma trilha, cada
um distante do subsequente 200 metros, perfazendo um transecto de 2.000 metros,
distâncias essas demarcadas com o uso de coordenadas geográficas (Figura 2). A
marcação de cada um dos dez pontos foi realizada com fitas de tecido rosa colocadas na
vegetação para facilitar a orientação dentro do terreno, visto ser uma cor que se destaca
do ambiente.
Em cada ponto foram dispostas três armadilhas do tipo pitfall, cada uma com um
diferente atrativo, sendo estes: fezes humanas, fígado bovino e banana prata (estes dois
últimos, já em estado de putrefação), adaptado da metodologia de Silva et al. (2012). As
fezes foram cedidas pelo LAMAC (Laboratório de Análises Clínicas Ltda.), onde
estavam conservadas em geladeiras. Os pitfalls foram colocados a uma distância de 20
metros entre si, formando um triângulo (Figura 4). Os fitilhos também foram utilizados
para marcar a posição dos pitfalls e as iscas utilizadas em cada uma, evitando assim, em
caso de remoção das iscas, interpretação errônea dos dados coletados.
Cada pitfallfoi composta por um recipiente de plástico (garrafa plástica do tipo
PET cortada pouco acima da metade) com 15 centímetros de profundidade por 10
centímetros de diâmetro de abertura (Figura 5A). As iscas foram depositadas em potes,
Figura 4. Esquematização da disposição dos pontos de coleta e das armadilhas nas áreas de estudo.
13
do tipo coletor de urina de 50 mL (Figura 5B). As tampas destes potes foram
previamente perfuradas, para possibilitar a saída dos odores que atraem os
escarabeíneos.
As armadilhas foram enterradas no solo, fazendo com que a sua abertura ficasse
nivelada com o mesmo, para possibilitar a queda dos besouros. O recipiente PET foi
preenchido até próximo à metade com uma solução de água, sal (NaCl) e detergente
neutro. O sal serviu para conservar o material durante o tempo de permanência das
armadilhas no campo e o detergente serviu para quebrar a tensão superficial da água,
fazendo com o que os insetos que caíssem na armadilha afundassem na solução, não
sendo perdidos, caso houvesse transbordamento do conteúdo da pitfall.
Para cada armadilha, um pote coletor foi colocado no meio da abertura do pitfall,
sustentado através de uma armação de arame (Figura 6), assim o inseto ao ser atraído
caía na armadilha antes de entrar em contato com a isca. As armadilhas permaneceram
em campo 48h antes de serem retiradas.
Figura 6. Posição do pote coletor contendo a isca, pendurado por arame, no centro da abertura do
pitfall.
B A
Figura 5. Método de coleta utilizado para a captura de besouros escarabeíneos no MONA Grota do
Angico, Sergipe, Brasil: (A), recipiente de plástico utilizado como armadilha pitfall; (B), pote coletor
utilizado para armazenamento das iscas a serem colocadas nas armadilhas. Fotos: SANTOS JR., J.F.G.
14
Para retirar os insetos e demais invertebrados das armadilhas, foram utilizadas
peneiras comuns de malha fina e também redes utilizadas em aquários. Os espécimes
coletados foram então, transferidos para sacos plásticos transparentes e devidamente
etiquetados com as seguintes informações: mês de coleta, área de coleta, numeração do
ponto de coleta e tipo de isca da armadilha.
Os sacos contendo os espécimes coletados foram então depositados em um
recipiente maior contendo álcool 80% para transporte até o Laboratório de Entomologia
do Departamento de Biologia da Universidade Federal de Sergipe. Ao todo foram
utilizados 60 pitfalls iscados, sendo 30 montados na área inicial e 30 na intermediária.
5.2.2 Identificação, montagem e conservação dos espécimes
No Laboratório de Entomologia do DBI/UFS, todo o material foi triado a fim de
separar os escarabeíneos dos demais coleópteros e invertebrados. Todos os escarabeínos
foram contabilizados de acordo com as seguintes características: mês de coleta, área,
ponto em que foi coletado e isca utilizada.
Depois de triados, os besouros passaram por banhos em solução de água com
detergente(10 mL de detergente para 50 mL de água), e depois água pura,
respectivamente, em um recipiente plástico. Posteriormente foram utilizados cotonetes e
uma pinça com a ponta envolta em uma fina camada de algodão, para retirar a sujeira do
exoesqueleto. O intuito desse processo é diminuir o mau cheiro causado pelo modo de
vida do indivíduo (VAZ-DE-MELLO, comunicação pessoal).
Os indivíduos foram então montados utilizando-se alfinetes entomológicos, de
tamanhos nº 4 ou 2.Para indivíduos muito pequenos foi feita dupla montagem com
triângulos de papel, fixando-os com a utilização de cola branca comum. Depois de
alfinetados os escarabeíneos foram secos em estufa onde permaneceram 48 horas e,
posteriormente, foram armazenados em armário entomológico para serem incorporados
à Coleção Entomológica do Laboratório de Entomologia, da Universidade Federal de
Sergipe (CEUFS).
A identificação dos indivíduos em nível de gênero e subgênero foirealizada
utilizando-se a chave de identificação dicotômica de Vaz-de-Mello et al., 2011. Para a
15
identificação em nível específico, o material foi enviado aos especialistas em taxonomia
de Sacarabaeinae, Dr. Fernando Z. Vaz-de-Mello, da Universidade Federal do Mato
Grosso (UFMT), e Dr. Paschoal C. Grossi, da Universidade Federal Rural de
Pernambuco (UFRPE).
5.3. Dados de pluviosidade
Os dados referentes à precipitação mensal foram coletados junto à Secretaria de
Estado do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos de Sergipe –SEMARH/SE.
Após coletados os dados, a pluviosidade total e a abundância de escarabeíneos,
foram analisadas para confirmar se há ou não uma correlação entre ambas, utilizando-se
o coeficiente de correlação produto-momento ou coeficiente de correlação de Pearson
(r), desenvolvido por Karl Pearson em 1896, segundo Callegari-Jacques (2003), cuja
fórmula é:
𝑟 = 𝑐𝑜𝑣𝑥𝑦
𝑠𝑥+ 𝑠𝑦, onde𝑐𝑜𝑣𝑥𝑦 =
𝑥− 𝑥 𝑦− 𝑦
𝑛−1
Esse coeficiente é uma medida de intensidade de associação existente entre duas
variáveis quantitativas, podendo variar de -1 a +1, onde valores negativos indicam
correlação inversa, quando x aumenta, y, em média, diminui, e valores positivos
correspondem a correlações diretas (CALLEGARI-JACQUES, 2003). Por fim, foi
determinado o coeficiente de determinação (r2), sendo este o quadrado do coeficiente de
correlação informando que a fração da variabilidade de uma característica é explicada
estatisticamente pela outra (CALLEGARI-JACQUES, 2003).
5.4. Análises dos dados faunísticos
5.4.1. Abundância e riqueza dostáxons
Para verificar se houve diferença significativa na média da riqueza e abundância
relativa de escarabeíneos entre as áreas de coleta, foram utilizados os seguintes testes:
teste t de Student para abundância e Wilcoxon para a riqueza.
Para verificar se houve diferença significativa na média da riqueza e abundância
relativa de escarabeíneos entre as iscas utilizadas, foi utilizado o modelo GLM
(family=quasipoisson) e feita a análise de variância (ANOVA) com o teste F (Fisher),
inserindo os dados de riqueza e abundância encontrada iscas utilizadas. As
16
análisesforam feitas utilizando-se o software estatístico R (R Development Core Team,
2008), com nível de significância de 5%.
Foi calculadotambém o estimador de riqueza Jackknife de 1ª ordem (Jack1)
(COLWELL&CODINGTON, 1994), considerado um dos melhores estimadores não-
paramétricos de riqueza de espécies (WALTHER & MOORE, 2005). Este foi calculado
no software DivEs versão 2.0-SP3 (RODRIGUES, 2005).O Jacknife de 1ª ordem estima
a riqueza de espécies de uma comunidade. A experiência sugere que este seja um bom
estimador de riqueza de espécies, e este pode ser calculado pela fórmula:
𝐸𝑑 = 𝑆𝑜𝑏𝑠 + 𝑠1 𝑓 − 1
𝑓
Onde: Sobs= número de espécies observadas; s1 = o número de espécies que está
presente em somente um agrupamento (espécies de um agrupamento) e f = o número de
agrupamentos que contém a-iésima espécie de um agrupamento.
O número observado e o estimado de espécies foram comparados par-a-par em
cada área. Para isso utilizou-se osoftware Past 3.01 (Hamer,Harper & Ryan, 2001),
sendo o teste t pareado para os valores da área inicial e Wilcoxon pareado para a área
intermediária. Em cada contraste estudado foi considerado um intervalo de 95% de
confiança ( = 0,05).
5.4.2. Índices de ocorrência e dominância
Para a análise de ocorrência e dominância das espécies e/ou gêneros de
Scarabaeinae capturados em cada áreafoi utilizada a classificação proposta por Palma
(1975) apud Abreu & Nogueira (1989), como um indicador da frequência de ocorrência
e da quantidade capturada dos táxons.
O índice de ocorrência é calculado como segue: [número de amostras onde for
registrado o táxon/ número total de amostras de cada local] x 100. Por este método
ocorrem as seguintes classes: de 0 a 25% = acidental; de 25% a 50% = acessória; e de
50% a 100% = constante. O índice de dominância é dado por: [número de indivíduos do
táxon/ número total de indivíduos de cada localidade] x 100. Deste modo, os táxons
(espécies e/ou gêneros coletados) serão agrupados em três classes: de 0 a 25% =
17
acidental; de 25% a 50% = acessória; e de 50% a 100% = dominante (SCATOLINI &
PENTEADO-DIAS, 2003).
A combinação destes dois índices permitiu classificar os táxons em: comum, o
que é constante e dominante; intermediário, o que é constante e acessório; constante e
acidental; acessório e acidental; acessório e dominante; acessório e acessório; e raro o
que é acidental e acidental (SCATOLINI & PENTEADO-DIAS, 2003).
5.4.3. Índices de diversidade e equitabilidade
Foram calculados os índices de diversidade de Shanon-Wiener (H’) e Simpson
(D), considerados os melhores índices e os mais robustos para análise de diversidade
(MAGURRAN, 1988). Estes foram calculados utilizando-se o software DivEs versão
2.0-SP3 (RODRIGUES, 2005), para comparação da diversidade entre as duas diferentes
áreas de coleta e entre as diferentes iscas utilizadas.
O índice de diversidade de Shanon-Wiener foi proposto por Shanon (1948), e
possui uma vantagem em relação aos índices de Margalef, Gleason e Menhinick, pois é
apropriado para amostras aleatórias de espécies de uma comunidade ou sub-comunidade
ou sub-comunidade de interesse, e é estimado através da seguinte equação
(RODRIGUES, 2007):
𝐻′ = − 𝑝𝑖 𝐿𝑜𝑔 𝑝𝑖
Onde: pi é a proporção da espécie em relação ao número total de espécimes
encontrados nos levantamentos realizados.
O índice de diversidade de Simpson foi proposto por Simpson (1949), e possui
uma vantagem em relação aos índices de Margalef, Gleason e Menhinick, pois não
somente considera o número de espécies (s) e o total de números de indivíduos (N), mas
também a proporção do total de ocorrência de cada espécie. A diversidade de Simpson é
estimada através da seguinte equação (RODRIGUES, 2007):
𝑙𝑠 = 𝑛𝑖 𝑛𝑖 − 1
𝑁 𝑁 − 1
18
Onde: ni é o número de indivíduos de cada espécie e N é o número total de
indivíduos.
Os valores dos índices de diversidade de Shanon-Wiener e Simpson foram
comparados através de teste Wilcoxon, par a par por áreas de coletas (área 1 x área 2),
utilizando-se osoftware Past 3.01 (Hamer,Harper & Ryan, 2001). Em cada contraste
estudado foi considerado um intervalo de 95% de confiança ( = 0,05).
Foi calculada também a equitabilidade entre as espécies (equitabilidade J),
utilizando o DivEs. A equitabilidade se refere à distribuição dos indivíduos entre as
espécies, sendo proporcional à diversidade e inversamente proporcional a dominância.
A medida de equitabilidade ouequidade compara a diversidade de Shanon-Wiener com
a distribuição das espécies observadas que maximiza a diversidade (RODRIGUES,
2007). Este índice é obtido através da equação:
𝐽 = 𝐻′
𝐻𝑚𝑎𝑥 ′
Onde H’ é o Índice de Shanon-Wiener e Hmax’ é dado pela seguinte expressão:
𝐻𝑚𝑎 𝑥 ′ = 𝐿𝑜𝑔 𝑠
Onde s é o número de espécies amostradas.
19
6. RESULTADOS
Foram amostrados 597 escarabeíneos durante os doze meses de coleta,
representando doze espécies distribuídas em onze gêneros (Tabela 1). A espécie com
maior amostragem foiDeltochilum (Calhyboma) verruciferumFelsche, 1911 com 470
indivíduos coletados. Já os táxons com menor amostragem, com um indivíduo cada,
foram: Malagoniella (Megathopa) astyanax punctatostriata (Blanchard, 1845) e
Canthon (Canthon) mutabilis Lucas, 1859.
Tabela 1.Táxons de Scarabaeinae coletados no Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo,
Sergipe, de dezembro de 2012 a novembro de 2013.
Táxons Morfoespécie* Abundância
Ateuchus aff.carbonarius(Harold, 1868) sp. 11 10
Canthidium sp. sp. 7 19
Canthon (Canthon) mutabilis Lucas, 1859 sp. 9 1
Canthon sp. sp. 10 8
Coprophanaeus (Metalophanaeus) pertyi
(d'Olsoufieff, 1924)
sp. 6 4
Dichotomius (Luederwaldtinia) nisus
(Olivier, 1789) sp. 3 62
Digitonthophagusgazella (Fabricius, 1787) sp. 4 10
Deltochilum (Calhyboma) verruciferumFelsche, 1911
sp. 1
470
Malagoniella (Megathopa) astyanax
punctatostriata (Blanchard, 1845)
sp. 2
1
Onthophagus sp. sp. 5 3
Trichillum externepunctatum Preudhomme
de Borre, 1880
sp. 8
5
Uroxys sp. sp. 12 4
Total 597
* Os táxons foram enumerados em morfoespécies para auxiliar na exposição dos resultados das tabelas 3
e 4.As morfoespécies estão enumeradas de acordo com as análises estatísticas que foram feitas, não
seguindo a ordem alfabética dos táxons.
20
Figura 7. Abundância dos escarabeíneos amostrados ao longo dos doze meses de coleta e precipitação total ao
longo dos primeiros onze meses de estudo, no MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil.
6.1. Pluviosidade mensal e abundância
Os dados de pluviosidade mensais foram disponibilizados pelo setor de
meteorologia da SEMARH/SE (Tabela 2), entretanto a medição referente ao mês de
novembro de 2013 não foi disponibilizada por causa de problemas técnicos ocorridos na
estação de coleta de dados.
Durante a coleta, os meses de janeiro e agosto foram os que apresentaram o
maior número de indivíduos amostrados, 88 e 74 respectivamente, enquanto que com
cinco e nove indivíduos, os meses de dezembro e março, respectivamente, tiveram
menores números em abundância de indivíduos (Figura 7).
A correlação foi realizada utilizando-se somente os dados até o mês de outubro
de 2013 tanto para precipitação quanto para abundância, visto que os dados de
novembro de 2013 de precipitação não estavam disponíveis. Os dados de abundância
para as áreas inicial e intermediária (Tabela 3) foram analisados separadamente. Tanto
os dados de precipitação quanto os de abundância são paramétricos, resultado obtido
através do teste de normalidade Shapiro-Wilk (área inicial - w = 0,93; p = 0,45; área
intermediária - w = 0,91; p = 0,26; e pluviosidade - w = 0,86; p = 0,05).
21
Figura 8. Diagrama de dispersão para os valores de abundância de escarabeíneos e pluviosidade total,
durante os meses de dezembro de 2012 a outubro de 2013 no MONA Grota do Angico, Poço Redondo,
Sergipe, Brasil: (A) área inicial; (B) área intermediária.
Tabela 2. Abundância de escarabeíneos de dezembro de 2012 a novembro de 2013, em duas
áreas de coleta (inicial e intermediária), no MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe,
Brasil.
Meses do ano Área inicial Área intermediária Dezembro 0 5
Janeiro 38 50
Fevereiro 29 39
Março 5 4 Abril 38 12
Maio 14 30
Junho 8 41 Julho 4 20
Agosto 19 55
Setembro 16 35
Outubro 15 53 Novembro 23 44
Analisando o diagrama de dispersão (Figura 8), observamos que as variáveis
pluviosidade e abundância não aparentam possuir uma correlação nas duas áreas. Na
área inicial o valor do coeficiente de Pearson (p>0,8) foi r = 0,05 e o coeficiente de
determinação foi de r2 = 0,0025. Já na área intermediária, r = 0,23 (p>0,4), e o
coeficiente de determinação r2 = 0,05.
Observando os valores dos dois coeficientes podemos concluir que não há uma
correlação significativa pelo baixo valor encontrado para os dois r. O coeficiente de
determinação indica que apenas 0,25% e 5% dos dados de abundância dos
escarabeíneos da área inicial e intermediária, respectivamente, seriam explicados pela
pluviosidade, e a maior parte da abundância nas duas áreas, deve ser explicada por
outros fatores.
A B
22
6.2.Índices de ocorrência e dominância
A dominância e ocorrência das espécies foram analisadas de acordo com a área
de estudo (áreas inicial e intermediária) (Tabela 4) e com o tipo de isca utilizado (fezes,
banana ou carne) (Tabela 5).
Deltochilum verruciferum foi o único táxon classificado como comum em todos os
tratamentos com exceção de banana, que foi o único tratamento a não apresentar táxons
comuns. Canthidium sp., Trichilum externepunctatum, Canthon sp., C. mutabilis,
Uroxys sp., Onthophagus sp. e M. astyanax punctatostriata foram classificados como
raros nas duas áreas em todos os tratamentos (Tabelas 4 e 5).
Tabela 3. Abundância de escarabeíneos coletados com três diferentes tipos de iscas (carne,
banana e fezes), na área inicial e intermediária do MONA Grota do Angico, Poço Redondo,
Sergipe, Brasil, de dezembro de 2012 a novembro de 2013.
Espécies Área inicial Área intermediária
Carne Banana Fezes Carne Banana Fezes
sp. 1 47 5 80 81 17 240
sp. 2 0 0 1 0 0 0
sp. 3 1 7 44 1 0 9
sp. 4 4 0 5 0 0 1
sp. 5 0 0 1 0 0 2
sp.6 0 0 4 0 0 0
sp. 7 0 0 1 0 0 18
sp. 8 0 0 2 0 0 3
sp. 9 0 0 1 0 0 0
sp. 10 0 0 0 2 0 6
sp. 11 1 1 4 0 0 4
sp. 12 0 0 0 0 0 4
23
Tabela 4. Classificação das espécies de escarabeíneos coletados nas áreas, inicial e intermediária, do
MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, segundo os índices de ocorrência e dominância
de Palma (1975).
Espécies Área inicial Área intermediária
D. verruciferum Comum Comum
M. a. punctatostriata Raro Raro
D. nisus Intermediário Intermediário
D. gazella Intermediário Raro
Onthophagus sp. Raro Raro
C. pertyi Intermediário Raro
Canthidium sp. Raro Intermediário
T. externepunctatum Raro Raro
C. mutabilis Raro Raro
Canthon sp. Raro Intermediário
Atheuchussp. Intermediário Intermediário
Uroxys sp. Raro Raro
Tabela 5. Classificação das espécies de escarabeíneos coletados de acordo com o tipo de isca nas áreas,
inicial e intermediária, doMONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, segundo os índices de
ocorrência e dominância de Palma (1975).
Espécies Área inicial Área intermediária
Carne Banana Fezes Carne Banana Fezes
D. verruciferum Comum Intermediário Comum Comum Intermediário Comum
M. punctatostriata Raro Raro Raro Raro Raro Raro
D. nisus Raro Intermediário Intermediário Raro Raro Intermediário
D. gazella Raro Raro Intermediário Raro Raro Raro
Onthophagus sp. Raro Raro Raro Raro Raro Raro
C. pertyi Raro Raro Intermediário Raro Raro Raro
Canthidium sp. Raro Raro Raro Raro Raro Intermediário
T. externepunctatum Raro Raro Raro Raro Raro Raro
C. mutabilis Raro Raro Raro Raro Raro Raro
Canthon sp. Raro Raro Raro Raro Raro Intermediário
Atheucussp. Raro Raro Intermediário Raro Raro Intermediário
Uroxys sp. Raro Raro Raro Raro Raro Raro
24
6.3. Abundância e riqueza nas áreas
A abundância (Tabela 3) e riqueza (Tabela 6) das áreas (inicial e intermediária)
ao longo dos meses foram comparadas com o intuito de saber se há ou não diferença
entre áreas.
Tabela 6. Riqueza de espécies de escarabeíneos por mês,de dezembro de 2012 a
novembro de 2013 nas áreas inicial e intermediária, do MONA Grota do Angico, Poço
Redondo, Sergipe, Brasil.
Meses do ano Área inicial Área intermediária Dezembro 0 1
Janeiro 2 1 Fevereiro 1 1
Março 2 1 Abril 5 4 Maio 3 3 Junho 3 5 Julho 3 5
Agosto 4 5 Setembro 4 2 Outubro 4 4
Novembro 3 1
Os dados de abundância apresentaram valores paramétricos no teste de
normalidade Shapiro-Wilk (w = 0,94; p = 0,15), por essa razão foi utilizado o teste t. As
abundâncias apresentaram diferença significativa (t = -2,33; p = 0,03), com a área
intermediária possuindo a abundância de escarabeíneos maior que a área inicial nos
meses de coleta (Figura 9).
Já para a riqueza os valores foram não paramétricos segundo o teste de Shapiro-
Wilk (w = 0,91; p = 0,03), então o teste utilizado foi o de Wilcoxon. As riquezas das
duas áreas não apresentaram diferença significativa (w = 74; p = 0,92), indicando assim
que apesar da área intermediária apresentar valores em alguns meses superiores aos da
inicial, as áreas não se diferenciam pela riqueza de escarabeíneos (Figura 9).
25
6.4. Equitabilidade, índice de diversidade e estimador de riqueza
Os índices ecológicos equitabilidade, diversidade de Shanon-Wiener e de
Simpson e o estimador de riqueza Jacknife de 1ª ordem para as áreas de coleta e tipos de
isca utilizados, estão apresentados na Tabela 7.
Tabela 7. Análise faunística de Scarabaeinae coletados em duas áreas (inicial e intermediária) durante o
período de dezembro de 2012 a novembro de 2013, no MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe,
Brasil, onde: (N) Número total de indivíduos analisados ou tamanho da amostra; (S) Riqueza de gêneros;
(S’) Riqueza de espécies; (H’) Índice de diversidade de Shanon-Wiener; (Ds) Índice de diversidade de
Simpson; (J) Índice de equitabilidade; (J1ª) Jacknife de 1ª ordem.
Área de coleta N S S’ H’ Ds J J1ª
Área inicial 209 10 10 0,4761 0,9151 0,4411 0±9
Área intermediária 388 9 9 0,2655 0,9135 0,246 1±9,44
A figura 10 demonstra a comparação dos valores encontrados pelo estimador de
riqueza Jacknife, com os dados observados de riqueza para a área inicial, e a figura 11
representa os mesmos dados para a área intermediária.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Inicial Intermediária
Ab
un
dân
cia
méd
ia d
e e
scarab
eín
eos
Áreas
0,00
0,50
1,00
1,50
2,00
2,50
3,00
3,50
Inicial Intermediária
Riq
ueza m
éd
ia d
e e
scarab
eín
eos
Áreas
Figura 9. Comparação entre os escarabeíneos coletados de dezembro de 2012 a novembro de 2013, nas áreas
inicial e intermediária do MONA Grota do Angico de acordo com: (A) abundância; (B) riqueza.
26
6.4.1. Comparação dos índices: Shanon-Wiener, Simpson e Jacknife
As duas áreas foram comparadas par a par, ou seja, H’inicial x H’intermediária e
Dsinicial x Dsintermediária. Utilizando o teste de normalidade Shapiro-Wilk para determinar
qual teste utilizar concluiu-se que os dois índices possuem uma distribuição não
paramétrica. Realizando o teste de Wilcoxon pareado os resultados são que: para o
0123456789
10
Riq
ueza d
e e
scarab
eín
eos
Meses do ano
Jacknife
Observada
0123456789
10
Riq
ueza
de e
sca
ra
beín
eos
Meses do ano
Jacknife
Observada
Figura 10. Riqueza observada e riqueza estimada (Jacknife 1ª ordem) de escarabeíneos na área
inicial do MONA Grota do Angico, durante o período de dezembro de 2012 a novembro de 2013.
Figura 11. Riqueza observada e riqueza estimada (Jacknife 1ª ordem) de escarabeíneos na área
intermediária do MONA Grota do Angico, durante o período de dezembro de 2012 a novembro de
2013.
27
índice de diversidade Shanon-Wiener as áreas não diferem significativamente (V = 44,
p = 0,10). Já para os índices de diversidade de Simpson diferem (V = 50, p = 0,02).
Com os valores de Jacknife foi testado dentro de cada área: riqueza observada x
riqueza estimada, para as áreas inicial e intermediária. Tanto a área inicial com teste t
pareado (t = 6,31; p = 0,05), quanto para a área intermediária com teste de Wilcoxon
pareado (V = 66; p = 0,004) diferem os valores de riqueza observados dos estimados.
6.5. Abundância e riqueza nas iscas
A abundância e riqueza de escarabeíneos nos tipos de isca (carne, banana e fezes)
foram comparadas com auxílio de GLM e ANOVA (family = quasipoisson; teste F). Os
dados necessários para execução dos testes estão apresentados na tabela 8. A análise da
normalidade pelo teste de Shapiro-Wilk mostra que toda a sequência de dados utilizada
possui uma distribuição não paramétrica:
Área inicial Abundância → W = 0,69; p = 0,0001
Riqueza → W = 0,84; p = 0,0001
Área intermediária: Abundância → W = 0,73; p = 0,0009Riqueza → W = 0,75; p = 0,000002
Tabela 8. Abundância e riqueza de escarabeíneos coletados com três diferentes tipos de iscas (carne,
banana e fezes), no MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, de dezembro de 2012 a
novembro de 2013.
Iscas Área inicial Área intermediária
Abundância Riqueza Abundância Riqueza
Carne 53 4 84 3
Banana 13 3 17 1
Fezes 143 10 287 9
6.5.1. Área inicial
A abundância de escarabeíneos diferiu (F= 3.21; p= 0,05) entre as iscas
utilizadas, com fezes sendo significativamente diferente de banana e carne (Figura 12).
Já carne e banana não diferiram significativamente.
28
A riqueza também diferiu (F = 6.83; p = 0,003)entre as iscas utilizadas, com
fezes sendo significantemente diferente de banana e carne (Figura 13). Já carne e
banana não diferiram significativamente.
a
a
b
0,00
2,00
4,00
6,00
8,00
10,00
12,00
14,00
16,00
carne banana fezes
Ab
un
dâ
ncia
méd
ia d
e e
sca
ra
beín
eos
Tipos de isca
a a
b
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
carne banana fezes
Riq
ueza
méd
ia d
e e
sca
ra
beín
eos
Tipos de isca
Figura 12. Abundância média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área inicial do
MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no período de dezembro de 2012 a
novembro de 2013.
.
Figura 13. Riqueza média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área inicial do
MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no período de dezembro de 2012 a
novembro de 2013.
29
6.5.2. Área intermediária
A abundância de escarabeíneos diferiu(F = 10,99; p = 0,0002) entre as iscas
utilizadas, com fezes sendo significantemente diferente de banana e carne (Figura 13).
Já carne e banana não diferem significativamente. A riqueza também difere (F = 15,45;
p = 0,00001)entre as iscas utilizadas, com fezes sendo significantemente diferente de
banana e carne, e banana sendo diferente significativamente de carne (Figura 14).
a
a
b
0
5
10
15
20
25
30
35
carne banana fezesAb
un
dâ
ncia
méd
ia d
e e
scarab
eín
eos
Tipos de isca
a
b
c
0,00
0,50
1,00
1,50
2,00
2,50
3,00
3,50
carne banana fezes
Riq
ueza m
éd
ia d
e e
sca
ra
beín
eos
Tipos de isca
Figura 14. Abundância média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área
intermediária do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil,no período de
dezembro de 2012 a novembro de 2013.
Figura 15. Riqueza média de escarabeíneos, por tipo de isca, coletados na área intermediária
do MONA Grota do Angico, Poço Redondo, Sergipe, Brasil, no período de dezembro de
2012 a novembro de 2013.
30
7. DISCUSSÃO
Os 597 indivíduos coletados, distribuídos em doze espécies e onze gêneros,
representam uma abundância reduzida se comparada, por exemplo, aos 5.382
escarabeíneos (onze espécies em nove gêneros) amostrados no trabalho de Lima et al.
(2013) no Parque Botânico do Ceará (Mata Ciliar de Carnaúba e Mata de Tabuleiro).
Outro exemplo são os 8.502 (41 espécies na Mata Seca) escarabeíneos coletados no
trabalho de Oliveira et al. (2011) em uma área de transição Cerrado-Caatinga (Mata
Seca, Mata Ciliar e Cerrado).
Em estudos realizados inteiramente no bioma Caatinga, o número reduzido de
indivíduos, principalmente no período de seca, se deve ao ambiente seco e quente,
restringindo o aparecimento dos indivíduos durante o dia (desidratação). Além disso, a
produção primária reduzida é incapaz de sustentar uma grande quantidade de
mamíferos, principais organismos que alimentam os escarabeíneos (HERNÁNDEZ,
2005).
Além das adversidades do ambiente, muitas das armadilhas acabavam sendo
danificadas por interferência tanto de animais silvestres (cachorros-do-mato, roedores,
marsupiais, felinos), quanto domésticos (cachorros, gatos, gado). Da totalidade de
armadilhas dispostas, 20% (13% fezes, 6% carne e 1% banana) amostraramos
escarabeíneos apresentados no estudo. Os outros 80% das armadilhas ou não coletaram
escarabeíneos ou foram danificadas. Apesar de ser uma Unidade de Conservação, o
MONA Grota do Angico possui um intenso trânsito de gado pelas cercanias e também
na área de preservação, bem como cachorros e gatos, que juntamente com a fauna local,
acidentalmente ou buscando recursos alimentares, destruíam/retiravam algumas
armadilhas. Isso pode ter influenciado numa menor abundância de espécimes coletados.
Hernández (2005) em trabalho realizado na Caatinga paraibana encontrou 518
escarabeíneos (representando 20 espécies em onze gêneros) em Curimataú, e 152
indivíduos (sendo 140 coletados na época chuvosa e catorze na seca), na região do
Parque Estadual da Pedra da Boca. Hernández (2007), em um outro estudo realizado
também na Caatinga paraibana, na Reserva Particular do Patrimônio natural (RPPN)
Fazenda Almas (depressão Sertaneja Setentrional), encontrou 918 indivíduos (incluindo
20 morfoespécies, das quais dez espécies foram identificadas em treze gêneros). Liberal
et al. (2011) encontrou um total de 1.097 escarabeíneos (treze espécies em seis
31
gêneros). Embora a abundância de escarabeíneos coletados não tenha sido grande, a
riqueza de gêneros e espécies coletadas assemelha-se a dos trabalhos citados realizados
no bioma Caatinga.
Os onze gêneros coletados também foram citados em outros trabalhos
(Hernández, 2005; Hernández, 2007, Lopes, 2006) com destaque para Deltochilum,
Dichotomius, Canthon, Canthidium, Trichilum, Uroxys, Ateuchus e Malagoniella, que
aparecem de forma constante nos trabalhos.Já quanto às espécies os destaques são: D.
verruciferum, D. nisus, M. astyanax eT. externepunctatum. D. verruciferum foi a
espécie predominante no presente estudo com 78,72% dos indivíduos, sendo uma
espécie exclusiva da Caatinga segundo Hernández (2007).
7.1. Pluviosidade mensal e abundância
Hernández (2005, 2007), Silva et al. (2007) e Liberal et al. (2011),
demonstraram uma correlação forte entre a abundância de escarabeíneos e a
pluviosidade do período amostral, não corroborando com os resultados encontrados para
a Caatinga sergipana, onde não houve correlação significativa.
Uma possível explicação para isso seriam os efeitos da seca do ano de 2012,
considerada a pior do Nordeste nos últimos 30 anos, desequilibrando o ambiente pela
excessiva falta de precipitação. Durante os meses de dezembro de 2012 a fevereiro de
2013, com exceção de uma ocorrência de M. astyanax, todas as outras 160 ocorrências
observadas foram de D. verruciferum, indivíduo classificado como generalista
(HERNÁNDEZ, 2007), assim sendo, aproveitando-se dos recursos que ainda estariam
disponíveis no ambiente.
7.2. Índices de ocorrência e dominância
Na classificação de acordo com os índices de ocorrência e dominância de Palma
(1975), comparando-se os tipos de isca utilizadas nas coletas, D. verruciferum foi o
único táxon classificado como comum, tanto na área inicial como na intermediária, por
corresponder a aproximadamente 80% dos indivíduos, como também ao fato de possuir
hábito alimentar generalista de acordo com Hernández (2007), fazendo com que fosse
amostrado em todas as iscas utilizadas nesse estudo. Foi também o único táxon a não
ser classificado como raro nas iscas de carne.
32
Nas iscas de banana, apenas duas espécies foram classificadas como
intermediários, D.verruciferum e D.nisus, o restante foi considerado raro. D.
verruciferum como já exposto anteriormente, é uma espécie generalista. Já D. nisus, é
considerada coprófaga (HERNÁNDEZ, 2007), mas mesmo assim apareceu na área
inicial, classificado como táxon intermediário. Entretanto, houve certa interferência nas
coletas, pois no ponto com isca de banana, em uma das ocasiões, havia um sapo morto
no pitfall, o que poderia ter alterado a atração dos indivíduos. D. nisus pode ser
preferencialmente coprófago, mas parece ser uma espécie saprófaga em determinadas
ocasiões. Esse comportamento corrobora com as observações de Halffter (1991), que
constatou que nas florestas tropicais das Américas, os besouros generalistas são
predominantes, ao contrário do que ocorre nas savanas africanas, onde os restritamente
coprófagos são dominantes.
Dentre todos os táxons amostrados considerados raros, M. astyanax e C.
mutabilis, tiveram, cada uma, apenas um indivíduo coletado. Essas espécies aparecem
também no trabalho realizado em Caatinga por Silva et al. (2007), com abundâncias
respectivamente de quatro e 31 indivíduos. Outros seis táxons, Onthophagus sp., D.
gazela, C. pertyi, T. externepunctatum, Ateuchus aff. carbonariuse Uroxys sp., tiveram
abundância entre três e dez indivíduos.
Os seguintes táxons na área inicial, Canthon sp. e Uroxys sp., e M. astyanax, C.
pertyi e C. mutabilis, na intermediária, foram classificados como raros em ambas as
áreas. Porém, isso se deve ao fato de que eles não foram amostrados nas respectivas
localidades. A metodologia aqui empregada (PALMA, 1975) classifica táxons com
índices de 0 a 25%, como acidental, tanto para a ocorrência quanto para a dominância, e
neste caso, com as duas classificações como acidental, o táxon é classificado como raro,
o que então explica os resultados obtidos para os táxons acima citados.
7.3. Abundância e riqueza nas áreas
Os resultados de abundância encontrados no presente estudo mostraram
que a área intermediária possui uma abundância de escarabeíneos significativamente
maior que a área inicial, durante as coletas realizadas no período de dezembro de 2012 a
novembro de 2013. Nesse período, apenas nos meses de março e abril, a área inicial
apresentou números de abundância maiores do que a intermediária. A fragmentação dos
habitats naturais induz mudanças na abundância e riqueza de coleópteros
33
decompositores (KLEIN, 1989), o que explica a diferença encontrada para as duas
áreas. Resultado similar para abundância foi encontrado por Medri & Lopes (2001) na
Mata dos Godoy (Mata Atlântica) no Paraná, onde coletaram três vezes mais besouros
na área de floresta do que na área de pastagem. Os autores chegaram à conclusão de que
as condições microclimáticas favoráveis e a disponibilidade de recurso alimentar
(excrementos, carcaças e matéria vegetal em decomposição) dentro da floresta,
ocasionam essa diferença de abundância.
Em contraste, as riquezas não demonstraram diferença significativa entre as
áreas. As áreas com cobertura vegetal modificada, como a área inicial, fazem a
comunidade de escarabeíneos responder de forma negativa (NICHOLS et al.,2007).
Com isso, espécies adaptadas às novas condições podem/tendem a invadir o ambiente
recém-modificado causando aumento local no número de espécies (HALFFTER E
FAVILA 1993; DAVIS et al. 2001). Como a área inicial apresenta manchas de áreas
preservadas de Caatinga em seu entorno e dentro das áreas há criações de gado bovino
(disponibilidade de recurso), esse movimento de espécies pode justificar a semelhança
na riqueza de escarabeíneosentre a área conservada e a degradada.
7.4. Equitabilidade, diversidade e estimador de riqueza
Os valores totais da equitabilidade nas duas áreas, inicial e intermediária, foram
relativamente baixos, pois como visto D. verruciferrum sozinha representa 78,72% do
total de indivíduos, e como o número de indivíduos está concentrado em um só táxon,
isso gera uma baixa equitabilidade. Nesse cenário, observa-se que a equitabilidade da
área inicial é maior. Isso se explica pela porcentagem que D. verruciferum ocupa no
total de indivíduos de cada área, sendo que na área inicial é de 63,16% e na
intermediária de 87,11%.
Os valores de diversidade de Shanon-Wiener não demonstraram diferença
significativa entre as áreas, enquanto que os de Simpson indicaram uma área inicial
mais diversa, resultados estes contrários ao esperado. Medri & Lopes (2001)
demonstraram que em área de floresta (Mata Atlântica) a diversidade segundo o índice
de Shanon foi maior se comparada à área de pastagem, mostrando os efeitos da
interferência antrópica em uma comunidade de escarabeíneos. Não só a disponibilidade
de excremento bovino como recurso, como também a proximidade de manchas de
34
Caatinga preservada, podem ter influenciado os resultados, resultando numa diversidade
maior para uma área degradada em relação à conservada.
Outra explicação seria com relação à própria condição da Caatinga preservada,
não só no Estado de Sergipe, mas no Nordeste brasileiro. A Caatinga sergipana é
dividida em ilhas segundo Castelleti et al. (2003) e Estrada, Coates-Estrada &Meritt
(1994) apontam que fragmentos florestais isolados coincidem com baixo número de
espécies de mamíferos enquanto que fragmentos de floresta não distantes parecem
favorecer a riqueza de espécies. Os escarabeíneos seriam sensíveis a essa fragmentação,
acarretando na diminuição de sua diversidade.
Os valores dos testes para Jacknife de 1ª ordem, tanto na área inicial como na
intermediária, mostraram que o estimador de riqueza apresentou valores que
significantemente diferiram do observado. Isso indica que o experimento não conseguiu
amostrar por inteiro a comunidade de escarabeíneos do MONA Grota do Angico.
7.5. Abundância e riqueza nas iscas
Em todos os tratamentos analisados (abundância e riqueza nos tipos de isca, em
cada área) as armadilhas iscadas com fezes obtiveram os maiores valores, tanto para
abundância quanto para riqueza de espécies. Apenas na análise na área intermediária, as
três iscas diferiram entre si, com relação à riqueza (Figura 14). Valores maiores de
abundância e riqueza nas iscas de fezes se repetem em trabalhos como, por exemplo, em
Silva et al. (2012), onde os números de escarabeíneos encontrados para fezes, carne e
banana no bioma de Pampa respectivamente foram: 3.433, 368 e 165 besouros; e o
número de espécies foi: 26, 16 e 13 spp. Viera & Silva (2012), em um e estudo em
Caatinga utilizando iscas de fezes e carne, encontraram 21 espécies, todas elas coletadas
em iscas de fezes, e apenas onze nas de carne.
35
8. CONCLUSÃO
Este foi um dos primeiros trabalhos realizados com Scarabaeinae no Estado de
Sergipe e o primeiro para a Caatinga do Estado. Os táxons amostrados constituem parte
da comunidade de escarabeíneos da Caatinga sergipana, sendo, porém necessários mais
estudos, para avaliar a composição da fauna como um todo, visto que os resultados do
estimador de riqueza foram diferentes dos observados.
Os resultados encontrados para abundância demonstraram diferença entre as
áreas inicial e intermediária, porém quando se compara a riqueza entre as áreas, o
resultado mostra não haver diferença significativa entre as mesmas, o que não era o
esperado. Além da própria movimentação das espécies, o estado de conservação da
Caatinga pode explicar os resultados encontrados. A relação da dinâmica da
comunidade com a precipitação não foi observada, apesar de outros estudos em
Caatinga apontarem essa correlação entre o aumento das chuvas, com o aumento de
indivíduos da comunidade.
D. verruciferum foi o táxon mais abundante e é considerada uma espécie
exclusiva da Caatinga (HERNÁNDEZ, 2007) sendo agora, através deste trabalho,
também registrada para a Caatinga sergipana. Canthon sp. e Uroxys sp. foram somente
encontradas na área intermediária; e Canthidium sp. com apenas um indivíduo, do total
de 19 coletados, encontrada na área inicial. Isso indica que esses três táxons talvez
possam ser utilizados como indicadores de degradação ambiental. Porém, mais estudos
são necessários para se compreender melhor a dinâmica da comunidade antes de se
fazer qualquer afirmação, assim como a identificação específica dos mesmos.
Apesar da grande importância de Scarabaeinae na manutenção de um
ecossistema com funções diretamente relacionadas com a ciclagem de nutrientes,
dispersão secundária de sementes, controle biológico e outras, no Estado de Sergipe o
conhecimento sobre os escarabeíneos é escasso. Some-se a isso a precária conservação
da Caatinga no Estado, mostrando a necessidade da continuação de pesquisas, a fim de
conhecer e entender melhor a dinâmica da comunidade de escarabeíneos dentro da
Caatinga e demais biomas sergipanos.
36
9. REFERÊNCIAS
ANDRESEN, E. Dung beetles in a Central Amazonian rainforest and their ecological role as secondary
seed dispersers. Ecological Entomology, v. 27, p. 257270. 2002.
BARLOW, J.; GARDNER, T. A.; ARAÚJO, I. S.; ÁVILA-PIRES, T. C.; BONALDO, A. B.; COSTA, J.
E.; ESPÓSITO, M. C.; FERREIRA, L. V.; HAWES, J.; HERNÁNDEZ, M. I. M.; HOOGMOED, M. S.;
LEITE, R. N.; LO-MAN-HUNG, N. F.; MALCOLM, J. R.; MARTINS, M. B.; MESTRE, L. A. M.;
MIRANDA-SANTOS, R.; NUNES-GUTJAHR, A. L.; OVERAL, W. L.; PARRY, L.; PETERS, S. L.;
RIBEIRO-JUNIOR, M. A.; SILVA, M. N. F.; MOTTA, C. S.; PERES C. A. Quantifying the biodiversity
value of tropical primary, secondary, and plantation forests. Proceedings of the National Academy of
Sciences,v.104, n. 47, p. 1855518560. 2007.
CALLEGARI-JACQUES, S. M. Biostatística: Princípios e aplicações. Porto Alegre – Artmed. 225p.
2003.
CAMBEFORT, Y. From saprophagy to coprophagy. In: HANSKI, I; CAMBEFORT, Y. (Eds.) Dung
beetle ecology. N.J.: Princeton University Press. 520p. 1991.
CAMBEFORT, Y; HANSKI, I. Dung Beetle population biology. In: HANSKI, I; CAMBEFORT, Y. (Eds.) Dung beetle ecology. N.J.: Princeton University Press. 520p. 1991.
CASTELLETTI, C. H. M; SANTOS, A. M. M; TABARELLI, M; SILVA, J. M. C. Quanto ainda resta
da Caatinga? Uma estimativa preliminar. In: LEAL, I. R; TABARELLI, M; SILVA, J. M. C. (Eds.).
Recife Ecologia e Conservação da Caatinga. Ed. Universitária da UFPE, 822p. 2003.
CHIN, K.; GILL, B. D. Dinosaurs, dung beetles, and conifers: participants in a Cretaceous food
web.Palaios, v11, p. 280285. 1996.
COLWELL, R.K.; CODDINGTON, J.A. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation.Phil.
Trans. R. Soc. Lond. B., v. 345, p. 101118. 1994.
CREÃO-DUARTE, A.J; SOUZA, O.E.; ROTHÉA, R.R.A.D. Membracidae (Hemiptera,
Auchenorrhyncha) e suas plantas hospedeiras na região do Curimataú, Paraíba. p. 394404. In: ARAÚJO,
F. S.; RODAL, M. J. N.; BARBOSA, M. R. V. (Orgs.).Análise das Variações da Biodiversidade do
Bioma Caatinga: Suporte a estratégias regionais de Conservação. Ministério do Meio Ambiente. 445
p. 2005.
DAVIS, A. J; HOLLOWAY, J. D; HUIJBREGTS, H.; KRIKKEN, J; KIRK-SPRIGGS, A. H; SUTTON,
S. L. Dung beetles as indicators of change in the forests of northern Borneo. Journal of Applied
Ecology,v. 38, p. 593616. 2001.
DORVAL, A.; ZANUNCIO, J.C.; PEREIRA, J.M.M.; GASPERAZZO, W.L.Análise faunística de
Eupseudosoma aberrans Schaus, 1905 e Eupseudosoma involuta (Sepp, 1852) (Lepidoptera: Arctiidae)
em Eucalyptus urophylla e Eucalyptus cloeziana na região de Montes Claros, Minas Gerais. Revista
Árvore, v.19,p. 228240. 1995.
37
ESRI. ArcGIS Desktop: Release 10.2. Redlands CA: Environmental Systems Research Institute.2013.
EMLEN, D.J. The evolution of animal weapons.The Annual Review of Ecology, Evolution, and
Systematics,v.39, p. 387413. 2008.
ESTRADA, A.; COATES-ESTRADA, R. Howler monkeys (Alouatta palliata), beetles (Scarabaeidae)
and seed dispersal: ecological interactions in the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Mexico. Journal of
Tropical Ecology,v. 7, n. 4, p. 459474. 1991.
FIGUEIREDO, P. M. F. G. Insetos arborícolas em áreas de Caatinga: efeitos da sucessão ecológica.
Universidade Federal de Sergipe, Pós-graduação em Ecologia e Conservação. 111 p. Dissertação de
Mestrado. 2012.
FREITAS, A.V.L.; FRANCINI, R.B.; BROWN JR., K.S. Insetos como indicadores ambientais. In:
métodos de estudos em biologia da conservação e manejo da vida. Fundação: O Boticário de Proteção
à Natureza. Curitiba, Paraná, Editora UFPR. 667p. 2003.
FRIZZAS, M.R.; OMOTO C.; SILVEIRA NETO, S.; MORAES, R. C. B. Avaliação da comunidade de
insetos durante o ciclo da cultura do milho em diferentes agroecossistemas. Revista Brasileira de Milho
e Sorgo,v. 2, p.924. 2003.
GARDNER, T. A.; BARLOW, J.; ARAUJO, I. S.; PIRES, T. C. A.; BONALDO, A. B.; COSTA, J. E.;
EPOSITO, M. C.; FERREIRA, L. V.; HAWES, J.; HERNÁNDEZ, M.I. M.; HOOGMOED, M. S.;
LEITE, R. N.; LO-MAN-HUNG, N. F.; MALCOLM, J. R.; MARTINS, M. B.; MESTRE, L. A. M.;
SANTOS, R. M.; OVERAL, W. L.; PARRY, L.; PETERS, S. L.; RIBEIRO-JUNIOR, M. A.; SILVA, M.
N. F.; MOTTA, C. S. & PERES, C. A. The cost-effecti veness of biodiversity surveys in tropical forests.
Ecology Letters, v. 11, p. 139150. 2008.
HALFFTER, G. Historical and ecological factors detennining lhe geographical distribuition of beelles
(Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae). Folia Entomol. Mexicana,v. 82, p. 195238. 1991.
HALFFTER, G.; ARELLANO, L. Responses of dung beetles diversity to human-induced changes in
tropical landscape. Biotropica, v. 34, n. 1, p. 144154. 2002.
HALFFTER, G.; EDMONDS, W.D. The nesting behavior of dung Beetles (Scarabaeinae): na ecological
and evolutive approach. Instituto de Ecologia, p.1–176. 1982.
HALFFTER, G.; FAVILA M. E. The Scarabaeinae (Insecta: Coleoptera) an animal group for analysing,
inventorying and monitoring biodiversity in Tropical Rain Forest and modified landscape. Biology
International,v. 27, p. 1521. 1993.
HALFFTER, G.; MATTHEWS, E. G. The Natural History of dung beetles of the subfamily
Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae). Folia Entomológica Mexicana,v. 12/14, p. 1312. 1966.
HAMER, Ø; HARPER, D. A. T; RYAN, P. D. PAST: Paleontological software package for education
and data analysis.Paleontologia Electronica,v. 4, n. 1, 9 pp. 2001.
HANSKI, I. The dung insect community. In: Dung Beetle Ecology. HANSKI, I.; CAMBEFORT, Y.
(Eds.), Princeton University Press, p. 521. 1991.
38
HANSKI, I.; CAMBEFORT, Y. Competition in dung beetles. In: Dung Beetle Ecology. HANSKI, I.;
CAMBEFORT, Y. (Eds.) Princeton University Press. p.521. 1991.
HAUFF, S. (Org.). Unidades de Conservação e Terras Indígenas do bioma Caatinga.The Nature
Conservancy e Ministério do Meio Ambiente. 2008.
HERNÁNDEZ, M. I. M. The night and day of dung beetles (Coleoptera, Scarabaeidae) in the Serra do
Japi, Brazil: elytra colour related to daily activity.Revista Brasileira de Entomologia, v. 46, p. 597600,
2002.
HERNÁNDEZ, M. I. M. Besouros Scarabaeidae (Coleoptera) da área do Curimataú, Paraíba. 2005
In: ARAÚJO, F. S; RODAL, M. J. N; BARBOSA, M. R. V (Eds). Análise das variações da
Biodiversidade do Bioma Caatinga: Suporte a estratégias regionais de conservação. Brasília: Ministério
do Meio Ambiente: 370380. 2005.
HERNÁNDEZ, M. I. M. Besouros escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae) da Caatinga paraibana,
Brasil. Oecol. Bras.,v. 11, n. 3, p. 356364. 2007.
HOLTER, P.; SCHOLTZ, C. H.; WARDHAUGH, K. G. Dung feeding in adult scarabaeines (tunnellers
and endocoprids): even large dung beetles eat small particles.Ecological Entomology, v. 27, n. 2, p.
169176. 2002.
HOLTER, P.; SCHOLTZ, C. H. Are ball-rolling (Scarabaeini, Gymnopleurini, Sisyphini) and
tunnellingscarabaeine dung beetles equally choosy about the size of ingested dung particles?Ecological
Entomology, v. 30, p.700705. 2005.
HOLTER, P.; SCHOLTZ, C. H. 2007. What do dung beetles eat?Ecological Entomology, v. 32,
p.690697. 2007.
KLEIN, B.E. Effects of forest fragmentation on dung and carrion beetle communities in central
Amazonia. Ecology,v. 6, p. 17151725. 1989.
KRELL, F. T. Fossil record and evolution of Scarabaeoidea (Coleoptera: Polyphaga).The Coleopterists
Bulletin, v.60. p. 120143. 2006.
LANDRES, P. B; VERNER, J; THOMAS, J. W. Ecological uses of vertebrate indicadorespecies: a
critique.Conservation Biology, v.2, n. 4.1988.
LAWRENCE, J.F.; BRITTON, E. B. 1994. Australia beetles. Apud RAFAEL, J. S; MELO,
CARVALHO, G. A. R.; CASARI, C. J. B.; CONSTANTINO, S. A. R. Insetos do Brasil: Diversidade e
Taxonomia. Holos, Editora Ltda., Ribeirão Preto, 796p. 2012.
LEAL, I. R; TABARELLI, M; SILVA, J. M. C. (Eds.) Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife,
Ed. Universitária da UFPE, 822p. 2003.
LEWINSOHN, T.M; FREITAS, A. V. L; PRADO, P.I. Conservation of terrestrial invertebrates and their
habitats in Brazil.Conservation Biology, v. 19, p.640645, 2005.
LIBERAL, C. N.; FARIAS, A. M. I.; MEIADO, M. V.; FILGUEIRAS, B. K. C. How habitat change and
rainfall affect dung beetles diversity in Caatinga, a Brazilian semi-arid ecosystem. Journal of Insects
Science,v. 11, p. 114. Disponível online: insectscience.org/11.114. 2011.
39
LIMA, M. G. A.; SILVA, R. P. A.; SOUSA, M. D. F.; COSTA, E. M. Diversity of Scarabaeinae
(Coleoptera: Scarabaeidae) in the Ceará Botanical Park, Caucaia - CE, Brazil. Revista Agro@mbiente
On-line,v. 7, n. 1, p. 8994. 2013.
LOPES, P.P.; LOUZADA, J.N.C.; VAZ-DE-MELLO, F.Z. Organization of dung beetle communities
(Coleoptera, Scarabaeidae) in areas of vegetation re-establishment in Feira de Santana, Bahia, Brazil.
Sitientibus-Série Ciências Biológicas, v. 6, p. 261266. 2006.
LOSEY, J.E.; M. VAUGHAN. The economic value of ecological services provided by insects.
Bioscience,v. 56, p. 311323. 2006.
LOUZADA, J. N. C. A comunidade de Scarabaeidae s. str. (Insecta, Coleoptera), em fragmentos de
floresta atlântica. Dissertação (Mestrado em Entomologia) – Universidade Federal de Visoça, Visoça.
1995.
LUTINSKI, J.A.; GARCIA, F.R.M. Análise faunística de Formicidae (Hymenoptera: Apocrita) em
ecossistema degradado no município de Chapecó, SC.Biotemas, v. 18, n.2, p.7386, 2005.
MACEDO, J.D.B. Besouros coprófagos: Os insetos benéficos das pastagens. Revista Bahia Agrícola,
v.3, n.3. 1999.
MAGURRAN, A.E. Ecological diversity and its measurement. Princeton University Press, New Jersey.
192p. 1988.
MARTÍNEZ, I. M.; LUMARET, J. Dimorfismo sexual en larvas de Scarabaeoidea (Coleoptera). In:
Escarabeideos de Latinoamérica: Estado del conocimiento. ONORE, G., REYES-CASTILLO, P.;
ZUNINO, M. (Comps.). m3m-Monografias Tercer Milenio, v. 3. Sociedad Entomologica Aragonesa
(S.E.A.), Zaragoza. p. 1518. 2003.
MEDRI, M. I; LOPES, J. Coleopterofauna em floresta e pastagem no norte do Paraná, Brasil, coletada
com armadilha de solo.Revista Brasileira de Zoologia,v. 18, Supl. 1, p. 125–133. 2001.
MILLER, A. The mouth parts and digestive tract of adult dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae), with
reference to the ingestion of helminth eggs. The Journal of Parasitology, v. 47, n. 5, p. 735–744. 1961.
MOCZEK, A. P.; EMLEN, D. J. Male horn dimorphism in the scarab beetle, Onthophagutaurus: do
alternative reproductive tactics favour alternative phenotypes?Animal Behaviour, v. 59. p. 459–466.
2000.
MONÇÃO, O. P.; QUADROS D. G.; OLIVEIRA, D. N. S.; ALMEIDA, R. G.; BEZERRA, A. R. G.;
MAURÍCIO, I. S. Importância Agronômica de Coleópteros Coprófagos. Enciclopédia Biosfera,
Centro Científico Conhecer – Goiânia, vol.7, n. 12. 2011.
MORÓN, M. A. Escarabajos, 200 millones de años de evolución. 2ed. Instituto de Ecologia, A. C., y
Sociedade Entomologica Aragonesa (S.E.A.) Zaragoza, Espana. 204p. 2004.
NEVES, F. S.; OLIVEIRA, V. H. F.; ESPÍRITO-SANTO, M. M.; VAZ-DE-MELLO, F. Z.; LOUZADA,
J.; SANCHEZ-AZOFEIFA, A.; FERNANDES, G. W. Succecional and seasonal changes in a comunity of
dung beetles (Coleoptera: Scarabaeinae).Brazilian Journal of Nature Conservation,v. 8, n. 2,p.
160164. Dezembro. 2010.
40
NICHOLS, E.; LARSEN, T.; SPECTOR, S.; DAVIS, A. L.; ESCOBAR, F.; FAVILA, M. & VULINEC,
K. Global dung beetle response to tropical forest modification and fragmentation: A quantitative literature
review and meta -analysis. Biological Conservation, v.137, p. 119. 2007.
OLIVEIRA, V. H. F; SOUZA, J. G. M; VAZ-DE-MELLO, F. Z; NEVES, F. S; FAGUNDES, M.
Variação na fauna de besouros rola-bosta (Coleoptera: Scarabaeinae) entre habitats de cerrado, mata seca
e mata ciliar em uma região de transição Cerrado – Caatinga no norte de Minas Gerais.MG. Biota,v. 4, n.
4, p. 416. 2011.
PRADO, E. D. As Caatingas da América do Sul. In:LEAL, I. R; TABARELLI, M; SILVA, J. M. C.
(Eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife. Ed. Universitária da UFPE. 822p. 2003.
R Development Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R
Foundation for Statistical Computing, Vienna. 2008
RODRIGUES, W.C. DivEs - Diversidade de espécies. Versão 2.0. Software e Guia do Usuário.2005.
Disponível em: < www.ebras.bio.br/dives>. Acesso em: 22.08.2013.
RODRIGUES, W. C. DivEs - Diversidade de Espécies - Guia do Usuário. Seropédica:
Entomologistas do Brasil. 9p. Disponível em: <www.ebras.bio.br/dives>. 2007.
SAMPAIO, E. V. S. B. Overview of the brazilian Caatinga. In: BULLOCK, S. H.; MOONEY, H. A.;
MEDINA, E. (Eds.). Seasonally dry tropical forests. Cambridge University Press, Cambridge. 1995.
SCATOLINI, D.; PENTEADO-DIAS, A. M. Análise faunística de Braconidae (Hymenoptera) em três
áreas de mata nativa do Estado do Paraná, Brasil.Revista Brasileira de Entomologia,v.47, n. 2,p.
187195. 2003.
SCHOLTZ, C. H; DAVIS, A. L. V.; KRYGER, U. Evolutionary Biology and Conservation of Dung
Beetles.PensoftPlubisher, Bulgaria, 567p. 2009.
SCHOLTZ, C.H. & CHOWN,S. L. The evolution of habitat use and diet in the Scarabaeoidea: a
phylogenetic approach. In:PAKALUK, J.; SLIPINSKI, S. A. (Eds.), Biology, Phylogeny, and
Classification of Coleoptera. Papers Celebrating the 80th Birthday of Roy A. Crowson. Muzeum i
InstytutZoologii PAN. Warszawa, Poland. 1995.
SCHOOLMEESTERS, P.; DAVIS, A.L.V.; EDMONDS, W.D.; GILL, B.; MANN, D.; MORETTO, P.;
PRICE, D.; REID, C.; SPECTOR, S. & VAZ-DE-MELLO, F.Z. 2010. ScarabNet Global Taxon
Database. Disponível em: <http://216.73.243.70/scarabnet/results.htm>. Acesso em 28/06/2013.
SILVA, F. A. B; HERNÁNDEZ, M. I. M; IDE, S; MOURA, R. C. Comunidade de escarabeíneos
(Coleoptera, Scarabaeidae) copro-necrófagos da região de Brejo Novo, Caruaru, Pernambuco, Brasil.
Revista Brasileira de Entomologia,v. 51, p. 228–233. 2007.
SILVA, P. G; AUDINO, L. D; NOGUEIRA, J. M; MORAES, L. P.; VAZ-DE-MELLO, F. Z.
Escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) de uma área de campo nativo do bioma Pampa,
Rio Grande do Sul, Brasil.Biota Neotropica,v. 12, n. 3, p. 18. 2012.
41
SILVA, R.R.; BRANDÃO, C.R.F. Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como indicadores da qualidade
ambiental e da biodiversidade de outros invertebrados terrestres.Biotemas,v.12, n.2, p. 5573. 1999.
SILVA, P. G.; VAZ-DE-MELLO, F.Z.; DI MARE, R.A.Identification handbook of the Scarabaeinae
species (Coleoptera: Scarabaeidae) of the city of Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brazil. Biota
Neotropica,v. 11, n. 4, p. 330346. 2011.
SILVEIRA NETO, S.; MONTEIRO, R.; ZUCCHI, R. C.; MORAIS, R. C. B. Uso da análise faunística de
insetos na avaliação do impacto ambiental. Scientia Agricola, v. 52, n. 1, p. 915. 1995.
SHANON, C.E. A mathematical theory of communication.Bell Systems & Technology Journal,v. 27, p.
379–423, 623–656. 1948.
SIMPSON, E. H. Measurement of diversity.Nature, p. 163688. 1949.
VIEIRA, L.; SILVA, F. A. B. Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) of the
FlorestaNacionalContendas do Sincorá, Bahia, Brazil.Checklist,v. 8, n. 4, p. 733739. 2012.
SPECTOR, S.; AYZAMA S. Rapid turnover and edge effects in dung beetle assemblanges
(Scarabaeidae) at a Bolivian Neotropical Forest Savanna ecotone. Biotropica,v. 35, p. 394404. 2003.
VAZ-DE-MELLO, F.Z. Estado de conhecimento dos Scarabaeidae s. str. (Coleoptera:
Scarabaeoidea) do Brasil. In:MARTÍN-PIERA, F.; MORRONE, J.J.; MELIC, A. (Eds.). Hacia un
proyecto CYTED para el inventario y estimación de la diversidad entomológica en Iberoamérica.
SociedadEntomológicaAragonesa, Zaragoza. 2000.
VAZ-DE-MELLO, F. Z.; EDMONDS, E. D.; OCAMPO, F. C.; SCHOOLMEESTERS, P. A multilingual
key to the genera and subgenera of the subfamily Scarabaeinae of the New World (Coleoptera:
Scarabaeidae). Zootáxons, v. 2854, p. 173. 2011.
VIEIRA, L., SILVA, F. A. B. Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) of the Floresta
Nacional Contendas do Sincorá, Bahia, Brazil. Checklist, v. 8, n. 4, p. 733739. 2012.
WALTHER, B.A.; MOORE, J. L. The concepts of bias, precision and accuracy, and their use in
testing the performance of species richness estimators, with a literature review of estimator
performance.Ecography, v. 28, p. 815829. 2005.
ZANELLA, F.C. V.; MARTINS, C.F. Abelhas da Caatinga: biogeografia, ecologia e conservação.p.
75143. In: LEAL, I.; TABARELLI, M.; DA SILVA, J. M. C. (Eds.), Ecologia e Conservação da
Caatinga. Ed. Universitária da UFPE. 804 p. 2003.
